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MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA
CURSO DE MESTRADO EM ZOOLOGIA
TAXOCENOSE DE SERPENTES DA ILHA DE MARAJÓ,
ESTADO DO PARÁ, BRASIL
Dissertação apresentada ao Curso de
Pós-graduação em Zoologia, do
convênio Museu Paraense Emílio
Goeldi e Universidade Federal do
Pará, como requisito parcial para
obtenção do grau de mestre em
Zoologia.
Gerson Moreira Rodrigues
Orientadora: Profa Dra. Ana Lúcia da
Costa Prudente
Co-orientador: Profº Dr. Gleomar
Fabiano Maschio
BELÉM 2012
GERSON MOREIRA RODRIGUES
TAXOCENOSE DE SERPENTES DA ILHA DE MARAJÓ,
ESTADO DO PARÁ, BRASIL
Orientadora: Drª. Ana Lúcia da Costa Prudente
Co-orientador: Dr. Gleomar Fabiano Maschio
BELÉM 2012
iii
GERSON MOREIRA RODRIGUES
TAXOCENOSE DE SERPENTES DA ILHA DE MARAJÓ,
ESTADO DO PARÁ, BRASIL
ORIENTADORA: _____________________________________________________
DRª. ANA LÚCIA DA COSTA PRUDENTE
MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI
CO-ORIENTADOR: ___________________________________________________
DR. GLEOMAR FABIANO MASCHIO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
AVALIADORES: _____________________________________________________
______________________________________________________
______________________________________________________
______________________________________________________
______________________________________________________
BELÉM 2012
iv
Dedico a
Otávio Moreira de Carvalho e Antônio Gomes de Lima, homens de pouco estudo, mas de grandes saberes
os quais devo muitas de minhas conquistas.
v
AGRADECIMENTOS
Este estudo não seria possível sem o apoio familiar, colaboração, paciência e
dedicação de diversos profissionais e amigos que auxiliaram, colaboraram e criticaram
construtivamente de forma a melhorar o resultado deste trabalho. Assim, agradeço a
todos que participaram de forma direta e indiretamente na sua elaboração,
especialmente:
A minha Orientadora Drª Ana Lúcia da Costa Prudente, primeiramente pelo aceite
na orientação, um ato “simples” e corriqueiro no dia-a-dia de grandes pesquisadores,
mas de forte impacto na vida profissional de um estudante, pela oportunidade de
trabalhar com serpentes deste bioma incrível que é a região amazônica, pela dedicação
na construção, desenvolvimento e conclusão desta dissertação, mesmo nos momentos
difíceis que passou, confiança em meu trabalho, paciência e amizade.
Ao meu Co-Orientador e grande amigo Dr. Gleomar Fabiano Maschio, pela
orientação, correções, ajuda, empréstimo de bibliografia, pelas valorosas sugestões que
contribuíram para a melhoria do trabalho e por SEMPRE estar disponível nos
momentos que precisei.
A Drª Maria Cristina dos Santos-Costa, Drª. Marlúcia Bonifácio Martins e Dr.
Marcos Pérsio pelas valiosas sugestões na melhoria deste estudo.
Ao Dr. Leandro Juen, um dos melhores professores da Pós-Graduação, pela
simplicidade, paciência e pela valorosa orientação nas análises estatísticas que foram de
grande importância para a conclusão deste trabalho, especialmente o segundo capítulo.
Ao Arthur Bispo pela ajuda nas análises estatísticas. Foi muito importante para a
conclusão do segundo capítulo.
Ao Marinus Steven Hoogmoed e Teresa Cristina Sauer de Ávila-Pires, pelo
empréstimo de algumas bibliografias, anotações pessoais sobre os espécimes em estudo
vi
e pela paciência na identificação dos conteúdos alimentares (anfíbios e lagartos), muitos
deles praticamente irreconhecíveis. A este casal, tenho grande admiração que vai muito
além do seu brilhante profissionalismo.
Ao Dr. Wolmar Wosiacki e ao Luiz Peixoto pela ajuda na identificação dos
peixes, a quem sou muito grato.
Ao Dr. Jorge Gavinha pela receptividade e por disponibilizar-me muitas das
coordenadas das localidades da Ilha de Marajó, sem as quais, este trabalho estaria
incompleto.
Ao Reginaldo Rocha (Rochinha) pelo empréstimo de bibliografia, paciência,
dedicação e por ser meu “tira-dúvidas” nas inúmeras vezes que o procurei durante o
levantamento de dados sobre a Ilha de Marajó.
Ao Alessandro Menks pela amizade, importantes contribuições e auxílio nos meus
passos iniciais na herpetologia.
Ao Marco Antônio, pela ajuda com as coordenadas de Marajó e pelas infindáveis
discussões na hora do almoço, que contribuíram na melhoraria deste trabalho.
Ao Marcelo José Sturaro (Marcelinho) pelas inúmeras contribuições nas diversas
etapas desta dissertação, que foram de fundamental importância para o desenvolvimento
e melhoria deste trabalho.
Ao Ângelo Dourado (Mano) pela ajuda na tradução dos resumos.
Ao Alessandro Menks, Ana Monteiro-Leonel, Ângelo Dourado, Augusto Jarthe,
Diego Meneghelli, Fagner Delfim, Gleomar Maschio, Henrique Costa, Hugo Coelho,
Magno Travassos, Renato Gaiga e Ricardo Marques pela concessão de fotos.
Ao Ângelo Dourado, Darlan Feitosa e João Carlos Costa pelo empréstimo de
algumas bibliografias, sugestões e por estarem sempre disponíveis nos vários momentos
que precisei.
vii
Ao Aderson Alcântara, Adriano Maciel, Alexandre Cordeiro, Annelise
D’Angiolella (Anny), Ariane Silva, Cleiton (Romarinho), Chris Godinho, Fabrício
Sarmento, Fernanda Silva, Francílio Rodrigues, Jerriane Gomes, Marcélia Bastos,
Luana Gonçalves, Luciana Oliveira, Marcos Anaicy, Mel Oliveira, Paula Almeida,
Priscila Medeiros e Thiago Nazareno que em algum momento durante o curso de
mestrado foram de grande importância para meu aprendizado e/ou desenvolvimento
deste trabalho.
Às secretárias Dorotéia (Doró) e Wanessa, por sempre me ajudarem nos
momentos que precisei e me auxiliaram nas questões relacionadas à Pós-Graduação.
Aos moradores e sobreviventes da “Casa do Terror”, Shirliane Araújo, Luciana
Frazão e Marina Meireles, mesmo com desentendimentos e discussões, permitiram que
a amizade e companheirismo prevalecessem nestes tempos que estivemos longe de
nossas famílias.
A Antônia Santos, Bárbara Viana, Betto Figueira, Bruno Prudente, Daniel
Coutinho, Fernanda Mendes, Guilherme Dutra, Jaderlan Bezerra, Java Mayrla, José
Luiz (Zé), Kellen Matos, Leyde Cristina, Lywouty Reymond, Marianne Lourenço,
Rodrigo Pena,Thiago Barbosa e Tiago Begot pela amizade formada e por proporcionar-
me bons momentos de descontração durante essa jornada longe da família.
Ao CNPQ (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico)
pela concessão da bolsa de estudo.
Ao Programa de Pós-Graduação, convênio Universidade Federal do Pará (UFPA)
e Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG).
A Secretaria de Educação e Cultura do Estado do Piauí (SEDUC) pela liberação e
incentivo a capacitação profissional.
Agradeço afetuosamente... A minha família, base de tudo! Principalmente:
viii
A meus pais, Otávio Moreira e Maria Madalena, pela educação a mim dada,
incentivo e por apoiarem meus passos ao logo dos caminhos que escolhi seguir.
A meus irmãos de Gilurlan Moreira e Gilson Moreira, pela carga de animo nas
vezes que fui visitar minha terra querida.
A minha esposa Iolanda da Silva Lima pelo apoio, incentivo e compreensão
durante o tempo que fiquei afastado, buscando mais um passo para minha realização
profissional.
A minha filhota Lara Moreira Lima (Larinha), muitas vezes focada como fonte de
motivação ao longo destes dois anos.
A“Dina”, ao meu “sogro-pai” Antônio Gomes de Lima e “sogra-mãe” Doralice
por cuidarem das duas mulheres da minha vida enquanto estive longe durante os anos
de mestrado.
A todos, meus mais sinceros agradecimentos.
ix
ÍNDICE DE FIGURAS
INTRODUÇÃO GERAL
FIGURA 1. Mapa indicando a localização da Ilha de Marajó e suas principais
formações vegetais. Modificado do Projeto RADAM, 1974.....................................
7
FIGURA 2. Mapas da Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil, mostrando: A)
variação altimétrica; B) unidades morfoestruturais; C) temperatura em médias
anuais; D) precipitação pluviométrica em médias anuais; E) período menos
chuvoso; F) período mais chuvoso; G) divisão climática segundo a classificação
de Koopen. (Fonte: A, C, D, E, F, G e H modificado de Lima et al., 2005; B,
Adaptado do Projeto RADAM, 1974)........................................................................
10
CAPÍTULO I
FIGURA 1. Mapa indicando a proximidade da Floresta Nacional de Caxiuanã e da
Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil.......................................................................
28
FIGURA 2. Frequência absoluta das 55 espécies provenientes da Ilha de Marajó,
Estado do Pará, Brasil, depositadas no MPEG e MZUSP entre os anos de 1958 e
2009............................................................................................................................
36
FIGURA 3. Variação da razão entre Comprimento da Cauda (COCD) e
Comprimento Total (COTO) de 24 espécies presentes na Ilha de Marajó, Estado
do Pará, Brasil. Legenda: Letras acima das barras verticais referem-se ao substrato
utilizado: S= Solo (terrestres, criptozóicas e fossoriais); V= Vegetação
(arborícolas); e A= aquático (aquáticas). Os números abaixo referem-se a espécie:
1= Typhlops reticulatus; 2= Atractus natans; 3= Bothrops atrox; 4= Epicrates
maurus; 5= Crotalus durissus; 6= Boa constrictor; 7= Liophis poecilogyrus; 8=
Eunectes deschauenseei; 9= Leptodeira annulata; 10= Liophis taeniogaster; 11=
Psomophis joberti; 12= Liophis almadensis; 13= Hydrodynastes gigas; 14=
Thamnodynastes sp.; 15= Liophis reginae; 16= Liophis lineatus; 17= Helicops
trivittatus; 18= Helicops leopardinus; 19= Helicops polylepis; 20= Helicops
angulatus; 21= Oxybelis fulgidus; 22= Chironius fuscus; 23= Leptophis ahaetulla;
24= Philodryas argentea............................................................................................ 44
FIGURA 4. Distribuição temporal da ocorrência de folículos em vitelogênese
secundária, ovos, embriões, filhotes e jovens de 37 espécies de serpentes presentes
na Ilha de Marajó, Pará............................................................................................. 53
FIGURA 5. Dendrograma de agrupamento de uso de recursos baseado em
informações de dieta, período de atividade e uso do substrato de forrageio de 61
58
x
espécies registradas para a Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil...........................
FIGURA 6. Curvas de rarefação da Ilha de Marajó e FLONA de Caxiuanã
(continente). Linhas de cores claras representam variações com intervalo de
confiança de 95%......................................................................................................
64
FIGURA 7. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Boa constrictor, Juruti, PA
(Foto: Alessandro Menks); b) Corallus hortulanus, Itaituba, PA (Foto: Ângelo
Dourado); c) Epicrates cenchria, Juruti, PA (Foto: Alessandro Menks); d)
Eunectes murinus, Município de Abaetetuba, PA (Foto: Augusto Jarthe); e)
Chironius carinatus, Município de Igarapé Mirim, PA (Foto: Augusto Jarthe); f)
Chironius exoletus, Imbassaí, Município de Mata de São João, BA (Foto: Ricardo
Marques); g) Chironius flavolineatus, Região Metropolitana de Salvado, BA
(Foto: Hugo Coelho); h) Chironius fuscus, Rondônia (Foto: Fagner
Delfim).......................................................................................................................
138
FIGURA 8. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Chironius multiventris,
Porto Velho, RO (Foto: Monteiro Leonel); b) Dendrophidion dendrophis,
Rondônia (Foto: Fagner Delfim); c) Drymarchon corais, Rondônia (Foto: Fagner
Delfim); d) Leptophis ahaetulla, Município de Santa Barbara, PA (Foto: Augusto
Jarthe); e) Mastigodryas boddaerti, Rondônia (Foto: Fagner Delfim); f)
Mastigodrias boddaerti (Juvenil), Juruti, PA (Foto: Alessandro Menks); g)
Oxybelis aeneus, Porto Velho, RO (Foto: Monteiro-Leonel); h) Oxybelis fulgidus,
Porto Tronbetas, PA (Foto: Henrique Costa).............................................................
139
FIGURA 9. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Spilotes pullatus, Parque
Metropolitano de Pituaçu, BA (Foto: Ricardo Marques); b) Tantilla
melanocephala, Caetité, BA (Foto: Magno Travassos); c) Atractus schach, Porto
Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); d) Clelia clelia, São Geraldo do Araguaia, PA
(Foto: Monteiro-Leonel); e) Dipsas indica, Rondônia, (Foto: Fagner Delfim); f)
Drepanoides anomalus, Rondônia (Foto: Fagner Delfim); g) Helicops angulatus,
Aripuanã, MT, (Foto: Henrique Costa); h) Helicops angulatus (Juvenil),
Município de Abaetetuba, PA (Foto: Augusto Jarthe)...............................................
140
FIGURA 10. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Helicops hagmanni,
Rondônia, (Foto: Fagner Delfim); b) Helicops leopardinus, Porto Velho, RO
(Foto: Diego Meneghelli); c) Helicops polylepis, Rondônia, (Foto: Fagner
Delfim); d) Hydrodynastes gigas (Cabeça em detalhe), Porto Velho, RO (Foto:
Monteiro-Leonel); e) Hydrops martii, Município de Abaetetuba, PA, (Foto:
Augusto Jarthe); f) Imantodes cenchoa, Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); g)
Leptodeira annulata, Rondônia (Foto: Fagner Delfim); h) Liophis almadensis,
Parque Metropolitano de Tupiaçu, BA, (Foto: Ricardo Marques).............................
141
FIGURA 11. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Liophis lineatus, Cedro,
CE (Foto: Fagner Delfim); b) Liophis meridionalis, Porto Velho, RO (Foto:
Renato Gaiga); c) Liophis poecilogyrus, Santa Fé do Araguaia, TO, (Foto:
Monteiro-Leonel); d) Liophis poecilogyrus (juvenil), Paraíba, (Foto: Fagner
Delfim); e) Liophis reginae, Santa Fé do Araguaia, TO (Foto: Monteiro-Leonel);
xi
f) Liophis taeniogaster, Município de Abaetetuba, PA, (Foto: Augusto Jarthe); g)
Liophis typhlus (padrão marrom), Rondônia, (Foto: Fagner Delfim); h) Liophis
typhlus (padrão verde), Rondônia, (Foto: Fagner Delfim)........................................
142
FIGURA 12. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Oxyrhopus melanogenys,
São Geraldo do Araguaia, PA (Foto: Monteiro-Leonel); b) Oxyrhopus
melanogenys (Cabeça em detalhe), Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); c)
Oxyrhopus trigeminus, Paraíba, (Foto: Fagner Delfim); d) Philodryas argentea,
Aripuanã, MT (Foto: Henrique Costa); e) Psomophis joberti, Cedro, CE (Foto:
Fagner Delfim); f) Siphlophis cervinus, Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); g)
Siphlophis compressus, Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); h) Micrurus
filiformis, FLONA de Caxiuanã, PA (Foto: Gleomar Maschio)................................
143
FIGURA 13. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Micrurus hemprichii,
Belém, PA (Foto: Ângelo Dourado); b) Micrurus ibiboboca, Parque
Metropolitano de Pituaçú, BA (Foto: Ricardo Marques); c) Micrurus spixii,
Rondônia (Foto: Fagner Delfim); d) Micrurus surinamensis (Juvenil), Porto
Velho, RO (Foto: Diego Meneghelli); e) Typhlops reticulatus, Juruti, PA, (Foto:
Alessandro Menks); f) Bothrops atrox, Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); g)
Crotalus durissus, Porto-Velho, RO (Foto: Monteiro-Leonel); h) Lachesis muta,
Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga)...................................................................... 144
CAPÍTULO II
FIGURA 1. Mapa da Ilha de Marajó indicando as principais formações vegetais e
os pontos de coleta onde os exemplares analisados neste estudo foram
coletados....................................................................................................................
175
FIGURA 2. Localização da área florestada (1) e área aberta (2) da Ilha de Marajó e
outras taxocenoses de diferentes formações vegetais usadas para avaliar a
similaridade na composição de serpentes da Ilha: (3) Amazônia Oriental (Floresta
Nacional de Caxiuanã e áreas adjacentes, PA; Maschio, 2008); (4) Norte da
Amazônica (Guiana Francesa; Starace, 1998); (5) Amazônia Central (Manaus,
AM; Martins e Oliveira, 1999); (6) Sudoeste da Amazônia (RO; Bernarde e Abe,
2006); (7) Transição Amazônia-cerrado (Querência, MT; Abe, 2010); (8) Cerrado
(Sete Cidades, PI; Rocha e Prudente, 2010); (9) Cerrado (Itirapina, SP; Sawaya et
al., 2008); (10) Transição Cerrado-Caatinga (Castelo do Piauí, PI; Rodrigues e
Prudente, 2011); (11) Caatinga (Exu, PE; Vitt e Vangilder, 1983); (12) Pantanal
(Paconé, MT; Strüssmann e Sazima, 1993)................................................................
178
FIGURA 3. (A e B) Distribuição de espécies registradas, tanto em área florestada
como em área aberta, na Ilha de Marajó, Pará: A) Bothrops atrox; B) Liophis
taeniogaster (círculos) e Leptodeira annulata (quadrados). (C e D) Distribuição de
espécies registradas apenas em áreas de floresta na Ilha de Marajó, Pará: C)
Helicops hagmanni (quadrado), Chironius fuscus (triângulos), Lachesis muta
(losangos), Atractus schach (círculo); D) Hydrops martii (círculo negro), Micrurus
xii
hemprichii (círculos preto/branco), Micrurus filiformis (triângulos), Siphlophis
compressus (quadrado); (H, F, G e H) Distribuição de espécies registradas na
metade oriental da Ilha de Marajó, Pará: E) Epicrates maurus (círculos), Crotalus
durissus (triângulos); F) Liophis poecilogyrus; G) Psomophis joberti (círculos
preto/branco), Liophis lineatus (quadrados claros), Chironius carinatus (quadrados
negros); H) Eunectes deschauenseei (círculos), Helicops leopardinus
(triângulos)..................................................................................................................
187
FIGURA 4. Riqueza de espécie de serpentes estimada pelo procedimento de
Rarefação e Jackknife de primeira ordem, controlado pelo tamanho do esforço
amostral de 12 quadrantes, Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil. As barras
representam um intervalo de confiança de 95%......................................................... 190
FIGURA 5. Curvas de acumulação de espécies usando a riqueza de espécie de
serpentes estimada pelo procedimento de Rarefação, Ilha de Marajó, Estado do
Pará, Brasil. a) Espécimes como unidade amostral; b) Quadrantes como unidade
amostral. Legenda: as linhas pontilhadas e barras representam um intervalo de
confiança de 95%........................................................................................................ 190
FIGURA 6. Diagrama de ordenação da Análise de Coordenadas Principais
resultantes da composição de espécies de serpentes (presença ou ausência de 178
espécies). a) Entrada de dados de Marajó inserida em coluna única. Eixo 1:
autovalor 1,23 e 36,26% de variância; Eixo 2: autovalor 0,51 e 15,20% de
variância. b) Entrada de dados de Marajó inserida em duas colunas: área florestada
e área aberta de Marajó. Eixo 1: autovalor 1,24 e 32,69% de variância; Eixo 2:
autovalor 0,52 e 13,62% de variância ....................................................................... 193
FIGURA 7. Dendrograma da análise de agrupamento resultante da composição de
espécies de serpentes (presença ou ausência de 178 espécies). a) Composição de
serpentes da Ilha de Marajó analisada como um único conjunto de dados; b)
Composição de serpentes da Ilha de Marajó analisada separando-se as duas
unidades fisionômicas (área florestada e área aberta)................................................ 194
xiii
ÍNDICE DE TABELAS
CAPÍTULO I
TABELA 1. Lista das espécies registradas na Ilha de Marajó com base nos
espécimes depositados no MPEG e MZUSP e em levantamentos bibliográficos.
Legenda: n= número de espécimes depositadas no MPEG e/ou MZUSP; Traço=
espécie não depositada nas coleções do MPEG e MZUSP (incluídas apud
Nascimento et al.,1991); ?= espécie não mencionada por Yuki e Santos (1996).......
29
TABELA 2. Conteúdos alimentares identificados e respectivos sentidos de ingestão
registrados neste estudo, em serpentes da Ilha de Marajó, Pará, Brasil. Legenda: n=
quantidade de serpentes com o respectivo conteúdo; A-P = Ântero-posterior; P-A
= Póstero-anterior; algarismo arábico entre parêntese= número de presas no mesmo
espécime; ?= possivelmente........................................................................................
39
TABELA 3. Dieta, habitat e período de atividade para as espécies de serpentes
presentes na Ilha de Marajó, Pará, Brasil, incluindo informações da literatura.
Letras maiúsculas indicam que os itens alimentares, habitat e atividade são
referidos como primários. Letras minúsculas indicam que os itens alimentares,
habitat e atividade são referidos como ocasionais. Legenda: ave= aves, oav= ovos
de aves, lag= lagartos, ola= ovos de lagartos, mol= moluscos, mam= mamíferos,
pei= peixes, ser= serpentes, anu= anuros adultos, gir= girinos, sal= salamandras,
afb= anfisbenas, cen= centopéias, art= artrópodes (exceto centopeias), min=
minhocas, oni= onicóforos, aq= aquático, fo= fossorial, cr= criptozóico, te=
terrestre, ar= arborícola, d= diurno, n= noturno, ?= suposição, traço= sem
informação........................................................................................................
47
TABELA 4. Distribuição temporal da ocorrência de folículos vitelogênicos
secundários (Fo), ovos (Ov), embriões (Em), filhotes (Fi) e jovens (Jo) imaturos
de 37 espécies de serpentes coletadas entre os anos de 1958 e 2009 na Ilha de
Marajó, Pará, Brasil. Mais de uma ocorrência é indicada entre parênteses pelo
respectivo algarismo arábico. Ocorrência de filhotes em destaque.............................
52
TABELA 5. Grupos formados a partir do dendrograma de agrupamento de uso de
recursos, baseado em informações de dieta, período de atividade e uso do substrato
de forrageio de 61 espécies registradas para a Ilha de Marajó, Estado do Pará,
Brasil. Legenda: BOI= Boidae, COL= Colubridae, DIP= Dipsadidae, ELA=
Elapidae, TYP= Typhlopidae e VIP= Viperidae........................................................
59
TABELA 6. Relação das espécies registradas para a Ilha de Marajó, depositadas nas
coleções herpetológicas do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), Museu de
Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e em registros de literatura, com
indicação das espécies registradas na FLONA de Caxiuanã (Santos-Costa, 2003;
Maschio, 2008). Legenda: n= úmero de espécimes; %= porcentagem do total do
número de espécimes; - (traço)= sem registro; ?= registro de literatura....................
61
TABELA 7. Número de espécimes, riqueza observada, riqueza estimada de
serpentes, na Ilha de Marajó e FLONA de Caxiuanã, Estado do Pará, Brasil e
riqueza esperada por rarefação para n= 439 (A) e n= 446 (B) espécimes para a
FLONA de Caxiuanã. Entre parênteses, intervalo de confiança de 95%....................
63
xiv
CAPÍTULO II
TABELA 1. Lista das espécies, abundância absoluta, e porcentagem do total do
número de espécimes na área florestada e área aberta da Ilha de Marajó, Estado do
Pará, Brasil, depositadas nas coleções herpetológicas do MPEG e MZUSP entre
os anos de 1958 e 2009. Legenda: Traço (-)= sem registro ......................................
179
TABELA 2. Número de espécimes, riqueza observada, riqueza estimada de
serpentes, para área floresta e área aberta da Ilha de Marajó, Estado do Pará,
Brasil e riqueza esperada por rarefação para n= 92 espécimes para área aberta da
Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil ....................................................................
189
TABELA 3. Matriz de similaridade (Coeficiente de Jaccard) entre 10 localidades
analisadas e a Ilha de Marajó. Valores de similaridade (em %) entre as
localidades, número de espécies registradas nas localidades (em negrito) e número
de espécies comuns entre as taxocenoses analisadas (sublinhado). Valores
representando maiores similaridade (>45%) estão destacados em cinza. Legenda:
(1 e 2) MARJ= Ilha de Marajó (toda a ilha); (3) AORI= Amazônia oriental
(FLONA de Caxiuanã e áreas adjacentes, PA, Maschio, 2008); (4) AGUI=
Amazônia Guianense (Guiana Francesa, Starace, 1998); (5) ACEN= Amazônia
central (Reserva Duke, AM, Martins e Oliveira, 1999); (6) ASUD= Sudeste da
Amazônia, RO, Espigão do Oeste, Bernarde e Abe, 2006); (7) TACE= Transição
Amazônia-cerrado (Querência, MT, Abe, 2010); (8) CEPI= Cerrado no Nordeste
do Brasil (Parque Nacional de Sete Cidades, PI, Rocha e Prudente, 2010); (9)
CEIT= Cerrado no Sudeste do Brasil (Itirapina, SP, Sawaya et al., 2008); (10)
TCCA= Transição Cerrado-caatinga (Castelo do Piauí, PI, Rodrigues e Prudente,
2011); (11) CAAT= Caatinga (Exu, PE, Vitt e Vangilder, 1983); (12) PANT=
Pantanal brasileiro (Poconé, MT, Strussmann e Sazima, 1993)................................
195
TABELA 4 Matriz de similaridade (Coeficiente de Jaccard) entre 10 localidades
analisadas e a Ilha de Marajó, considerando dois conjuntos de dados (área
florestada e área aberta de Marajó). Valores de similaridade (em %) entre as
localidades, número de espécies registradas nas localidades (em negrito) e número
de espécies comuns entre as taxocenoses analisadas (sublinhado). Valores
representando maiores similaridade (>45%) estão destacados em cinza. Legenda:
(1) FLMJ= Área florestada de Marajó; (2) CAMJ= Área aberta de Marajó; (3)
AORI= Amazônia oriental (FLONA de Caxiuanã e áreas adjacentes, Maschio,
2008); (4) AGUI= Amazônia Guianense (Guiana Francesa, Starace, 1998); (5)
ACEN= Amazônia central (Reserva Duke, AM, Martins e Oliveira, 1999); (6)
ASUD= Sudeste da Amazônia (Espigão do Oeste, RO, Bernarde e Abe, 2006); (7)
TACE= Transição Amazônia-cerrado (Querência, MT, Abe, 2010); (8) CEPI=
Cerrado no Nordeste do Brasil (Parque Nacional de Sete Cidades, PI, Rocha e
Prudente, 2010); (9) CEIT= Cerrado no Sudeste do Brasil (Itirapina, SP, Sawaya
et al., 2008); (11) CAAT= Caatinga (Exu, PE, Vitt e Vangilder, 1983); (10)
TCCA= Transição Cerrado-caatinga (Castelo do Piauí, PI, Rodrigues e Prudente,
2011); (12) PANT= Pantanal brasileiro (Poconé, MT, Strussmann e Sazima,
1993) ..........................................................................................................................
196
xv
SUMÁRIO
ÍNDICE DE FIGURAS......................................................................................................
ix
ÍNDICE DE TABELAS ..................................................................................................
xiii
INTRODUÇÃO GERAL ..................................................................................................
1
DESCRIÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO............................................................................... 6
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................................
11
CAPÍTULO I: Taxocenose de Serpentes da Ilha de Marajó, Norte do Brasil:
Composição, história natural e comparação de sua riqueza de espécies com a do
continente...............................................................................................................
18
RESUMO........................................................................................................
19
ABSTRACT..................................................................................................... 20
INTRODUÇÃO.................................................................................................
21
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................
23
Coleta de dados................................................................................... 23
Análise de dados................................................................................. 24
RESULTADOS E DISCUSSÃO........................................................................... 29
Composição de espécies...................................................................... 29
Comentários taxonômicos................................................................... 32
Número de espécimes.................................................................... 35
Dieta.................................................................................................... 38
Morfologia e uso do substrato............................................................. 44
Uso do substrato e atividade diária..................................................... 47
Ciclo reprodutivo................................................................................ 51
Estrutura da taxocenose...................................................................... 55
Comparação entre a riqueza de espécies da Ilha de Marajó e da
FLONA de Caxiuanã (continente).....................................................
60
História natural das espécies............................................................... 67
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................... 145
ANEXO I....................................................................................................... 166
xvi
CAPÍTULO II: Composição e distribuição de serpentes na Ilha de Marajó: Uma
questão fitoecológica? ........................................................................................
169
RESUMO........................................................................................................ 170
ABSTRACT....................................................................................................
171
INTRODUÇÃO................................................................................................
172
MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................ 174
Coleta de dados................................................................................... 174
Análise de dados................................................................................. 176
RESULTADOS E DISCUSSÃO........................................................................... 179
Composição de serpentes nas áreas florestada e abertas da Ilha de
Marajó................................................................................................. 179
Comparação da riqueza entre a área florestada e a área aberta da
Ilha de Marajó.................................................................................... 188
Similaridade da composição de espécies de serpentes da Ilha de
Marajó com outras localidades............................................................ 191
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................................
200
ANEXO I.......................................................................................................
206
ANEXO II.......................................................................................................
212
1
INTRODUÇÃO GERAL
A Amazônia é a floresta tropical com maior extensão e diversidade do mundo, e
abrange mais de seis milhões de Km² em nove países da América do Sul (Silva et al.,
2005). Sua composição florística e hídrica possui grande papel na manutenção da
temperatura e da umidade, no regime hidrológico regional e nacional e no estoque de
carbono terrestre (Silva et al., 2005). Sua fauna e flora compõem um mosaico de
diferentes áreas de endêmismo, que são separadas pelos principais rios, onde cada um
possui suas próprias biotas e relações evolutivas (Silva et al., 2005).
Padrões gerais de distribuição de diferentes espécies na Amazônia, abordados
em estudos biogeográficos, têm sido explicados através de uma abordagem histórica
(Tuomisto e Ruokolainen, 1997). Inúmeras hipóteses biogeográficas têm sido propostas
para explicar a considerável riqueza de espécies animais na Amazônia, tais como
mudanças paleoclimáticas, elevação dos Andes, transgressões marinhas, barreiras
fluviais, entre outras (Simpson e Haffer, 1978; Quijada-Mascareñas et al., 2007; Haffer,
2008).
Eventos geológicos, como o isolamento da América do Sul durante quase todo o
Cenozóico e a elevação dos Andes no Mioceno, formaram uma barreira geográfica que
foi decisiva para os padrões de distribuição de espécies (Ron, 2000). As mudanças
significativas nos padrões de drenagem ao norte da América do Sul, atribuídas ao
surgimento dos Andes (Shephard et al., 2010) e os eventos mais recentes no Pleistoceno
(como a diminuição da temperatura e umidade da Bacia Amazônica formando pequenas
“ilhas” de florestas tropicais cercadas por habitats xéricos) (Haffer, 1969) também têm
sido considerados fatores responsáveis pelos padrões de distribuição de muitos grupos
de animais e vegetais (Ron, 2000).
2
Atualmente, estudos com diversos grupos animais têm revelado que os grandes
rios amazônicos representam importantes barreiras geográficas e geralmente, resulta em
diferenciações inter e intra-específicas (Ayres e Clutton-Brock, 1992; Hayes e Sewlal,
2004; Simões et al., 2008). No entanto, para os répteis a influência desses grandes rios
amazônicos que funcionam como barreiras geográficas ainda é pouco conhecida. O
grande número de espécies de répteis e altas taxas de endemismo (Ribeiro-Junior et al.,
2006) colocam a Amazônia entre os biomas mais importantes e com a mais alta
diversidade mundial (Bérnils e Costa, 2011). Entre as espécies de répteis encontradas
em território brasileiro (732 de répteis), 375 são serpentes (Bérnils e Costa, 2011), das
quais 149 (40%) ocorrem nos diferentes ambientes amazônicos e consequentemente
constituem distintas taxocenoses (Ávila-Pires et al., 2007).
Estudos com taxocenose podem gerar informações importantes sobre as respostas
das diferentes espécies a fatores ecológicos (Ribeiro, 2007), bem como obter
informações que podem auxiliar na compreensão dos fatores históricos que levaram a
sua estruturação (Cadle e Greene, 1993).
Os padrões estruturais em taxocenoses de serpentes neotropicais têm sido
explicados levando-se em consideração fatores históricos (como linhagens filogenéticas,
biogeografia e história de radiação de espécies) (e. g. Cadle e Greene, 1993; Martins,
1994; Marques, 1998) e ecológicos contemporâneos (como predação, competição e
condições ambientais) (e. g. Henderson et al., 1979; Vitt e Vangilder, 1983). Trabalhos
sobre taxocenoses de serpentes fornecem dados adicionais sobre história natural e
ecologia, além de caracterizações de ciclos reprodutivos e dieta (e. g. Duellman, 1978;
Hoogmoed, 1982; Dixon e Soini, 1986; Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003;
Bernarde, 2004; Bernarde e Abe, 2006, 2010; Maschio, 2008). Para a maioria das
espécies que constituem as taxocenoses de serpentes Amazônicas faltam informações
3
detalhadas sobre sua ecologia, sendo que para muitas delas as informações são
inexistentes. Estudos de autoecologia proporcionam um conhecimento mais detalhado
sobre a biologia das diversas espécies, fornecendo informações, principalmente, sobre
padrões reprodutivos e alimentares, comportamento e morfologia.
Neste contexto, vários estudos de autoecologia foram realizados com diferentes
espécies, biomas e regiões brasileiras, os quais fornecem resultados que auxiliam na
compreensão dos possíveis fatores responsáveis pela estruturação das comunidades (e.
g.: Tantilla melanocephala e Dendrophidion dendrophis para a Amazônia - Santos-
Costa et al., 2006; Prudente et al., 2007; Helicops leopardinus e Bothrops
mattogrossensis para o Pantanal - Ávila et al., 2006; Monteiro et al., 2006; Bothrops
neuwiedi pauloensis e Pseudoboa nigra para o Cerrado - Valdujo et al.,2002; Orofino et
al., 2010; Dipsas neivai e Dipsas catesbyi para a Mata Atlântica - Alves et al., 2005).
A dieta de uma espécie é um dos aspectos mais importante da sua ecologia,
sendo que em muitas ocasiões, informações sobre os hábitos alimentares são necessárias
para compreensão das relações das serpentes como o ambiente e/ou questões
comportamentais (Clark, 2002). Desta forma, os resultados obtidos através do estudo do
conteúdo estomacal das diversas espécies podem proporcionar uma ferramenta
importante para a compreensão das relações das serpentes com o ambiente.
Muitos estudos disponíveis na literatura sobre a dieta das serpentes consistem de
listas das presas encontradas nos estômagos de espécimes preservados em coleções.
Estes dados podem aumentar o conhecimento sobre a importância dos itens alimentares
da dieta das espécies, bem como o habitat e microhabitat utilizado pelas serpentes, uma
vez que a disponibilidade, a distribuição e a abundância das presas podem influenciar
sua dieta, como também o ambiente utilizado pelas mesmas (Hartmann et al., 2003;
Ruffato et al., 2003; Pough et al., 2004; Leite et al., 2007). Populações amplamente
4
distribuídas podem apresentar especializações, adaptações locais ou ainda variações
geográficas na dieta, em função da disponibilidade e dos hábitos de suas presas em
diferentes regiões (Hartmann et al., 2003).
Assim como a dieta, a reprodução das serpentes amazônicas é outro segmento que
necessita ser mais explorado, pois faltam dados disponíveis sobre os aspectos
reprodutivos para a maioria das espécies desta região. O conhecimento atual acerca da
biologia reprodutiva expõe padrões e tendências ecológicas delineados em espécies de
regiões temperadas, tendo como base os estudos realizados na Austrália, América do
Norte e Europa (Pizzato et al., 2007). No Brasil, os estudos concentram-se,
principalmente, nas regiões Sul e Sudeste, reforçando a necessidade de estudos na
região amazônica, uma vez que as espécies de regiões de clima temperado podem
apresentar aspectos reprodutivos divergentes das que ocorrem em regiões tropicais (e. g.
ver Pizzato (2003)). Alguns autores associaram a extensão do ciclo reprodutivo à
estabilidade climática da região, influenciando no padrão reprodutivo contínuo das
espécies de regiões tropicais. Porém, isso não explica a presença de ciclo sazonal e
contínuo em espécies simpátricas (Albarelli, 2007). A extensão do ciclo reprodutivo
pode estar historicamente ligada a linhagens filogenéticas, sendo os fatores ecológicos
contemporâneos insuficientes para explicar sua extensão (Marques, 1996).
Embora alguns estudos tenham apontado uma tendência para o período
reprodutivo não sazonal de serpentes amazônicas (e. g. Duellman, 1978; Fitch, 1982;
Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008), essa hipótese parece não ser válida para todas as
espécies. Mesmo nos trópicos, onde a estabilidade climática é maior em relação às
regiões temperadas, o recrutamento de juvenis parece ocorrer, principalmente, durante a
estação chuvosa em algumas espécies como Dipsas pavonina, Helicops angulatus,
Philodryas argentea e Anilius scytale (Martins e Oliveira, 1999; Maschio et al., 2007).
5
Isso estaria relacionado, segundo Martins e Oliveira (1999), à prolongada estação seca
que ocorre na região, o que restringiria o recrutamento de juvenis neste período,
especialmente para espécies cujos juvenis alimentam-se de presas altamente sazonais
como, por exemplo, os anfíbios.
O grande número de expedições científicas realizado ao longo das últimas
décadas, com o registro de um grande número de serpentes, associado à condição de
maior ilha fluvial do mundo (Goulding et al., 2003), com grande diversidade ambiental,
faz da Ilha de Marajó, Estado do Pará, um local com grande potencial para o
desenvolvimento de estudos de taxocenoses de serpentes amazônicas. Neste contexto,
este estudo tem como objetivo responder as seguintes perguntas: Como a taxocenose de
serpentes está estruturada na Ilha de Marajó? Como as espécies de serpentes estão
distribuídas nos diferentes ambientes da Ilha (áreas abertas e florestais)? Existe um
padrão de distribuição das serpentes presentes na Ilha? Existem diferenças quanto à
composição de espécies entre as áreas florestadas e abertas? Se existe, este estaria
associado às duas unidades fitoecológicas presentes na Ilha? Qual a semelhança, em
termos de composição, da taxocenose de serpentes da Ilha de Marajó com as de outras
regiões na Amazônia?
Para tanto, este estudo está organizado em dois capítulos, que serão submetidos
para publicação em revista científica: o primeiro intitulado “Taxocenose de Serpentes
da Ilha de Marajó, Norte do Brasil: Composição, história natural e comparação de sua
riqueza de espécies com a do continente”; e o segundo intitulado “Composição e
distribuição de serpentes da Ilha de Marajó: Uma questão fitoecológica?”. Os textos
estão formatados segundo as regras da revista South American Journal of Herpetology.
6
DESCRIÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO
A Ilha de Marajó, localizada na foz do Rio Amazonas, ao norte do Estado do Pará,
é limitada ao sul pelo Rio Pará, ao norte pelo oceano Atlântico, a leste pela baía de
Marajó e a oeste pelo Rio Amazonas. Com uma área aproximada de 49.000 Km2
(Goulding et al., 2003), a Ilha de Marajó possui 12 dos 16 municípios existentes no
arquipélago (Figura 1).
A cobertura vegetal, com espécies tanto de terra firme quanto de várzeas, reflete
as características topográficas da Ilha (Furtado et al., 2009). Os diferentes padrões de
vegetação observados estão relacionados ao seu processo de formação, com florestas
densas prevalecendo em áreas mais antigas, enquanto que a vegetação aberta é
encontrada em áreas de sedimentação mais recente do Holoceno (Rossetti e Toledo,
2006).
Segundo o Projeto RADAM (1974), a Ilha apresenta três regiões ecológicas: as
florestas densas, predominantes na metade ocidental; as formações pioneiras (campos
aluviais), abrangendo praticamente toda a metade oriental da Ilha; e o Cerrado,
predominante nas regiões centro-norte e sudeste da Ilha (Figura 1).
7
Figura 1. Mapa indicando a localização da Ilha de Marajó e suas principais formações
vegetais. Modificado do Projeto RADAM, 1974.
De um modo geral, podem ser observadas duas fisionomias bem distintas na Ilha
de Marajó, uma de campos abertos na metade oriental, e outra de floresta densa na
metade ocidental (Nascimento et al., 1991).
Na área de campos, que permance alagada durante os meses de chuvas mais
intensas, ocorre uma formação aluvial-campestre, onde predominam capim perene de
porte relativamente baixo (Paratheria prostata, Cyperus giganteus, Panicum spp.
(Nascimento et al., 1991). Ao norte e sudeste da Ilha, ocorrem as áreas de campos altos,
conhecidos como tesos, onde predominam vegetação de Cerrado, raramente atingidas
por inundações, sendo recobertas por sinúsia rasteira graminosa de capim “barba-de-
bode” (Aristida e Eragrostis) e sinúsia arbórea, denominada “mangaba” (Hancornia
speciosa), “caimbé” (Curatella americana) e “murici” (Byrsonima sp.) (Projeto
RADAM, 1974; Nascimento et al., 1991).
8
Na metade ocidental, onde as florestas se desenvolvem em terrenos mais antigos
do quarternário (Rossetti e Toledo, 2006), a composição florística é semelhante à das
outras ilhas da foz do Rio Amazonas, porém com espécies mais relacionadas às florestas
do continente (Projeto RADAM, 1974). Destacam-se, no estrato mais alto, leguminosas
como o “jutaí-açu” (Hymenaea courbaril), “tachi” (Triplaris surinamensis), “ipês”
(Macrolobiums sp.), além de espécies típicas de inundação, como o “anani” (Symphonia
globulifera), “ucuuba” (Virola surinamensis) e “sumaúma” (Ceiba pentandra) (Projeto
RADAM, 1974; Nascimento et al., 1991).
Constituída por terrenos de origem sedimentar recente, a Ilha apresenta uma
topografia que pouco ultrapassa os 15 metros de altitude (Figura 2A) (Lima et al.,
2005). A compartimentalização topográfica regional é representada por duas unidades
morfoestruturais do relevo amazônico: o Planalto Rebaixado da Amazônia (do Baixo
Amazonas) e a Planície Amazônica (Furtado et al., 2009). A região mais baixa da Ilha,
a oriental, está sujeita a grandes inundações periódicas (Goulding et al., 2003) (Figura
2B), formando uma área aluvial campestre, constituída por uma enorme bacia que
recolhe a água da chuva inundando a área por cerca de seis a oito meses por ano
(Gouldinget al., 2003), permanecendo inundada sobretudo entre os meses de janeiro a
junho (Furtado et al., 2009). Esta área possui em seu interior o Lago Arari que,
igualmente, enche ou diminui sua vazão no período chuvoso e seco, respectivamente.
Em torno do Lago Arari estão presentes áreas de acumulação flúvio-lacustres
periodicamente inundáveis, algumas lagoas e áreas de igapó. Este lago, como o rio do
mesmo nome, constitui a principal unidade hidrográfica da região dos campos. Ainda na
região oriental, outras formações pioneiras são frequentes, como os manguezais, a
vegetação densa de planície aluvial e a vegetação do litoral (Furtado et al., 2009).
9
A média geral da temperatura do ar na Ilha de Marajó é de 27°C, com pouca
variação mensal e anual. Os limites médios mensais estão entre 25°C e 29°C, sendo
mais baixos na região florestal que na região de campos aluviais. As temperaturas
mínimas absolutas atingem 18°C e as máximas 38°C. Duas regiões distintas podem ser
observadas no mapa de temperatura do ar (Figura 2C): a região oriental com
temperatura médias anuais de 27,3°C; e a região ocidental com 25,7°C de temperatura
média anual, o que evidencia a influência da vegetação sob este parâmetro (Lima et al.,
2005).
A precipitação pluviométrica, em média anual, torna-se mais elevada à medida
que há deslocamento da região Leste para a região Oeste (Figura 2D). Isto acontece
tanto no período menos chuvoso (junho a novembro) (Figura 2E) quanto no mais
chuvoso (dezembro a maio) (Figura 2F). Este aumento progressivo das chuvas
condiciona a transição das áreas de campos naturais para a floresta (Lima et. al., 2005).
Na faixa de transição entre as áreas de campo e áreas de florestas encontram-se os
menores valores de umidade relativa do ar, crescendo tanto na direção leste quanto na
direção oeste (Figura 2G). Na região de floresta densa ocorre um aumento da umidade
relativa do ar chegando a 94%, influenciado pela vegetação, enquanto que a umidade
diminui em direção a região de campos influenciada pelos ventos litorânea presentes na
região (Lima et al., 2005).
Segundo a classificação de Köppen, que distingue o clima a partir da temperatura
anual, da precipitação anual e da temperatura média do mês mais frio, a Ilha de Marajó
apresenta duas subclassificações climáticas que determinam o regime de umidade: Af –
Clima Tropical Úmido, com o mês mais seco tendo uma precipitação média maior ou
igual a 60 mm; e Am – Clima Tropical Úmido de Monção, com precipitação excessiva
durante alguns meses (Lima et. al, 2005) (Figura 2H).
10
Figura 2. Mapas da Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil, mostrando: A) variação
altimétrica; B) unidades morfoestruturais; C) temperatura em médias anuais; D)
precipitação pluviométrica em médias anuais; E) período menos chuvoso; F) período
mais chuvoso; G) divisão climática segundo a classificação de Koopen. (Fonte: A, C, D,
E, F, G e H modificado de Lima et al., 2005; B, Adaptado do Projeto RADAM, 1974).
11
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18
CAPÍTULO I
TAXOCENOSE DE SERPENTES DA ILHA DE MARAJÓ, NORTE
DO BRASIL: COMPOSIÇÃO, HISTÓRIA NATURAL E
COMPARAÇÃO DE SUA RIQUEZA DE ESPÉCIES COM A DO
CONTINENTE
19
TAXOCENOSE DE SERPENTES DA ILHA DE MARAJÓ, NORTE DO BRASIL:
COMPOSIÇÃO, HISTÓRIA NATURAL E COMPARAÇÃO DE SUA RIQUEZA DE
ESPÉCIES COM A DO CONTINENTE
Gerson M. Rodrigues1
¹ Programa de Pós-Graduação em Zoologia da Universidade Federal do Pará/Museu Paraense Emílio Goeldi. Avenida Perimetral, 1901. Caixa Postal 399, Terra Firme, Belém, Pará, CEP
66017-970, Brasil. E-mail: [email protected]
Resumo: Este estudo aborda a composição e história natural das serpentes presentes na
Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil, baseado em 439 espécimes depositados nas
Coleções Herpetológicas do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) e Museu de
Zooologia da Universidade de São Paulo (MZUSP), entre os anos de 1958 e 2009, além
de registros de literatura. A Ilha de Marajó, com 49.000 Km2, está localizada na foz do
Rio Amazonas, apresentando, predominantemente, dois tipos de ecossistemas: florestas
densas, prevalecendo na sua metade ocidental e áreas abertas prevalecendo na sua
metade oriental. Foram registradas 62 espécies de serpentes na Ilha de Marajó,
distribuídas em seis famílias: Boidae (n= 6; 9,7%), Colubridae (n= 14; 23%),
Dipsadidae (n= 32; 52%), Elapidae (n= 5; 8,1%), Typhlopidae (n= 1; 1,6%) e Viperidae
(n= 4; 6,5%). Nove espécies (Atractus natans, Atractus schach, Dendrophidion
dendrophis, Helicops hagmanni, Hydrops martii, Liophis meridionalis, Liophis typhlus,
Philodryas argentea e Siphlophis cervinus) são citados pela primeira vez na área de
estudo. Dentre as espécies com maior abundância relativa estão Liophis poecilogyrus
(n= 94; 21,41%), Bothrops atrox (n= 36; 8,2%) e Liophis taeniogaster (n= 34; 7,74%).
A riqueza de serpentes da Ilha é comparada pelo método de rarefação com a Floresta
Nacional de Caxiuanã, uma área continental próxima. O número elevado de espécies
presentes na Ilha evidencia sua alta riqueza a qual não difere da observada na região
continental. Foram obtidos dados alimentares de 28 espécies de serpentes, sendo
“anuros” o item mais consumido, seguido por “mamíferos” e “lagartos”. Observou-se a
prevalência do sentido de ingestão ântero-posterior (n= 36; 71%) em relação ao póstero-
ânterior (n= 15; 29%). Na Ilha predominam serpentes primariamente terrestres (n= 22;
36%), seguidas por serpentes de hábitos arborícolas ou semi-arborícolas (n= 19; 31%),
aquáticas ou semi-aquáticas (n= 12; 20%), fossoriais (n= 7; 11%) e criptozóicos (n= 1;
2%). Quanto à atividade diária, 30 (49%) das espécies são primariamente diurna, 17
(28%) são primariamente noturnas e 14 (23%) são diurnas e noturnas. Dados
reprodutivos de 37 espécies foram obtidos, sendo que para as espécies aquáticas ou
associadas a ambientes alagados, os filhotes, juvenis e fêmeas com ovos ou embriões
foram capturados em quase todos os meses do ano (exceto janeiro), enquanto que para
as demais espécies foram capturados filhotes, juvenis e fêmeas, principalmente durante
a estação chuvosa. Os Dipsadidae apresentam o maior número de espécies, seguido
pelos Colubridae, sendo este padrão de riqueza é semelhante a outras taxocenoses de
serpentes sulamericanas. No entanto, espécies como Bothrops marajoensis, Chironius
flavolineatus, Crotalus durissus, Eunectes deschauenseei, Epicrates maurus, Helicops
leopardinus, Liophis poecilogyrus, Thamnodynastes lanei, Thamnodynastes sp. e
Psomophis joberti parecem ocorrer apenas na metade oriental da Ilha de Marajó. Assim,
tanto fatores históricos como ecológicos devem ter papeis importantes na estruturação
da taxocenose de serpentes da Ilha de Marajó.
Palavras chaves: Ilha de Marajó, Taxocenose, Amazônia, História natural, Riqueza
20
Abstract: This study addresses the composition and the natural history of the snakes
form the Marajó Island, State of Pará, Brazil, based on 439 specimens deposited in
the herpetological collections of the Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) and Museu
de Zooologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) between the years of 1958 and
2009, and in addition to the literature records. The Marajó Island presents 49.000 Km2
and is located in the mouth of the Amazon River, with basically two types
of ecosystems: dense forests, existing in its western half and open areas, prevailing in
its eastern half. We recorded 62 species of snakes on the Marajó Island, distributed in
six families: Boidae (n= 6; 9.7%), Colubridae (n= 14; 23%), Dipsadidae (n= 32; 52%),
Elapidae (n= 5; 8.1%), Typhlopidae (n= 1; 1.6%) and Viperidae (n= 4; 6.5%). New
registers to nine species are cited in this study (Atractus natans, Atractus schach,
Dendrophidion dendrophis, Helicops hagmanni, Hydrops martii, Liophis meridionalis,
Liophis typhlus, Philodryas argentea and Siphlophis cervinus). Among the species
with the highest relative abundance we can see Liophis poecilogyrus (n= 94; 21.41%),
Bothrops atrox (n= 36; 8.2%) and Liophis taeniogaster (n= 34; 7.74%). The richness of
the snakes of the island by the method of rarefaction is compared with the Caxiuanã
National Forest, a near continental area. The high number of species present on the
island shows its high richness, which, apparently, not differ from the others richness in
mainland. We obtained dietary data form 28 snakes species, being anuran the most
consumed item (eaten by 18 species), followed by mammals (five species) and lizards
(four species). Relative to the direction of ingestion we observed the predominance
of the anterior-posterior (n= 36; 71%) in relation to the posterior-anterior (n= 15; 29%).
On the Marajó Island predominate the primarily or exclusively terrestrial snakes (n= 22;
36%), Followed by arboreal or semi-arboreal snakes (n= 19; 31%), aquatic or semi-
aquati (n= 12; 20%), fossorial (n= 7; 11%) and criptozóicos (n= 1; 2%). Relative to the
daily activity, 30 (49%) species are primarily diurnal, 17 (28%) are primarily nocturnal
and 14 (23%) present diurnal and nocturnal activities. We obtained reproductive data
from 37 species, whereas, for aquatic species or often found in swampy ambient, the
offspring, juveniles and female with eggs or embryos were captured in almost months
(except January), while for the others species were captured offspring, juveniles and
females in reproductive phases mainly during the rainy season. The xenodontines
constitute the majority of species registered in the island with 27 species (44%), the
colubrines include 14 species (23%) and the dipsadines with only five species (8%).
This richness pattern is similar to other South American assemblages. However, species
as Bothrops marajoensis, Chironius flavolineatus, Crotalus durissus, Eunectes
deschauenseei, Epicrates maurus, Helicops leopardinus, Liophis poecilogyrus,
Thamnodynastes lanei, Thamnodynastes sp. and Psomophis joberti seems to occur only
in the eastern half of the Island of Marajó. Thus, both historical and ecological factors
should have important roles on the structuring of the assemblage of snakes of the
Marajó Island.
Keywords: Marajó Island, Assemblage, Amazon, Natural History, Richness
21
INTRODUÇÃO
Estudos com taxocenoses de serpentes em ambientes florestais, como Amazônia
e Mata Atlântica, têm revelado a presença de uma grande riqueza de espécies
(Duellman, 1989, 1990; Cadle e Greene, 1993; Marques, 1998; Martins e Oliveira,
1999; Santos-Costa, 2003; Bernarde e Abe, 2006; Maschio, 2008; Hartmann et al.,
2009).
Na Amazônia, estudos envolvendo aspectos reprodutivos e alimentares de
serpentes têm recebido maior atenção nos últimos anos, como pode ser visto nos
estudos de Santos-Costa et al. (2006), Prudente et al. (2007), Albarelli (2007), Albarelli
e Santos-Costa (2010) e Maschio et al. (2007, 2010). No entanto, para a maioria das
espécies que constituem as taxocenoses de serpentes Amazônicas, ainda faltam
informações detalhadas sobre sua ecologia, sendo que, para algumas espécies, existem
poucas informações (e.g.: Atractus natans, Dipsas indica, Chironius flavolineatus,
Eunectes deschauenseei), o que dificulta o reconhecimento e interpretação de possíveis
padrões de dieta, atividade e reprodução, bem como a identificação de fatores
envolvidos na estruturação das taxocenoses de serpentes amazônicas.
Localizada na foz do Rio Amazonas, a Ilha de Marajó, com uma extensão
aproximada de 49.000 Km2 (Goulding et al., 2003), apresenta duas formações
fitofisionômicas principais: campos naturais, localizados na região oriental, com cerca
de um terço da área da Ilha; e o ambiente florestal localizado na região ocidental
(Furtado et al., 2009). Acredita-se que até o final do Pleistoceno, a Ilha de Marajó
estava ligada ao continente e possivelmente no Holoceno Médio e Tardio, a região foi
completamente separada do continente em função do surgimento do Rio Pará (Rossetti
e Valeriano, 2007). Com isso, as florestas fechadas da Ilha prevaleceram em áreas mais
22
antigas do Quaternário e as formações abertas em áreas mais recentes do Holoceno
(Rossetti e Toledo, 2006).
Talvez pela sua localização na foz do Rio Amazonas e sua proximidade com o
Município de Belém, muitos naturalistas tenham visitado a região de Marajó, como
Alexandre Rodrigues Ferreira, o primeiro a visitar a Ilha em 1783 (Nascimento et al.,
1991). Posteriormente, diversos naturalistas viajantes visitaram a região de Marajó,
entre eles Spix e Martius em 1820, Wallace e Bates em 1849, porém com poucas
referências sobre os répteis dessa região (Nascimento et al., 1991).
Segundo Nascimento et al. (1991), o primeiro trabalho com maior número de
informações sobre a herpetofauna da Ilha de Marajó foi publicado por Goeldi em 1897.
Somente um século depois, Nascimento et al. (1991), utilizando dados da literatura
sobre os répteis das Ilhas Mexiana e Marajó e examinando exemplares depositados no
Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) e no Museu Britânico de História Natural,
forneceram uma lista com 38 espécies de serpentes, além de outros grupos de répteis
como Chelonia, Lacertilia, Amphisbaenia e Crocodilia. Posteriormente, Yuki e Santos
(1996), acrescentando novos exemplares depositados no MPEG, contabilizaram 52
espécies de serpentes para estas duas Ilhas.
Neste estudo, são apresentadas informações sobre a composição, aspectos
ecológicos e de história natural da taxocenose de serpentes da Ilha de Marajó, além de
comparar a riqueza da Ilha com a Floresta Nacional de Caxiuanã, região continental
mais próxima, que apresenta informações sobre taxocenose de serpentes.
23
MATERIAL E MÉTODOS
Coleta de Dados
Foram obtidas informações de 439 espécimes de serpentes provenientes da Ilha
de Marajó (ver Descrição da Área de Estudo), coletados entre os anos de 1958 e 2009,
depositados nas coleções herpetológicas do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) e
Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP).
Com auxílio de régua milimetrada foram obtidos de cada exemplar o
comprimento rostro-cloacal (CRC), comprimento da cauda (COCD), sendo calculado a
partir destes o comprimento total (COTO).
Através de uma incisão longitudinal, feita na região ventral, foram obtidas as
informações sobre a dieta e reprodução. Foi verificada a presença de conteúdo alimentar
no estômago e intestino e o sentido de ingestão da presa, quando presente. Os conteúdos
alimentares foram preservados em frascos contendo álcool 70% e receberam o mesmo
número de coleção do exemplar examinado. Foi computado o número de presas em
cada estômago e os itens coletados foram encaminhados a especialistas para sua
identificação ao menor nível taxonômico possível. Todas as presas foram depositadas
na Coleção Herpetológica do MPEG.
Para dados de reprodução, foi verificado o estado dos ductos deferentes, sendo
considerado macho maduro aquele que apresentasse os ductos opacos e enovelados e
imaturos os que apresentasse os ductos lisos (Shine, 1977a). Todos os machos com
CRC igual ou superior ao menor macho de sua espécie portador de ductos deferentes
enovelados, também foram considerados maduros. Nas fêmeas foi verificado o tamanho
do maior folículo, a quantidade e comprimento do maior ovo (quando presente) e a
presença de embriões em seu interior. Fêmeas foram consideradas maduras quando
24
apresentavam folículos maiores que 10 mm, quando apresentavam marcas de ovos nos
ovidutos ou, ainda, quando apresentavam embriões (Shine, 1977b). Fêmeas com CRC
igual ou superior ao da menor fêmea de sua espécie com marcas de ovos, presença de
ovos, folículos maiores que 10 mm ou que apresentavam embriões também foram
consideradas maduras. O tamanho mínimo de 10 mm para o tamanho dos folículos em
vitelogênese secundária foi adotado mesmo para espécies de pequeno porte por conferir
maior grau de confiabilidade, segundo Di-Bernardo (1998), dado às pequenas amostras
analisadas.
A composição faunística foi obtida a partir dos exemplares depositados nas
coleções herpetológicas do MPEG, MZUSP e registros da literatura. Informações sobre
atividade diária e uso do substrato foram obtidas a partir de registros das observações
diretas, dos livros tombo e de informações obtidas na literatura.
Foram confeccionadas pranchas para ilustrar algumas das espécies que ocorrem
na Ilha de Marajó. No entanto, os padrões de desenhos mostrados podem variar em
relação ao padrão observado na Ilha de Marajó, uma vez que as fotos apresentadas não
são de espécimes coletados na Ilha.
Análise de dados
A frequência de serpentes da Ilha de Marajó neste estudo, refere-se ao número de
espécimes depositados nas coleções herpetológicas do MPEG e MZUSP, sendo
limitada, em sua maioria, às serpentes encontradas no campo visual de pesquisadores
em expedições na Ilha e moradores locais. Assim, espécies difíceis de serem detectadas
em função do habitat onde vivem, certamente foram subamostradas.
As informações sobre dieta foram obtidas de forma qualitativa a partir das
análises de conteúdo estomacal. Os dados foram completados com os da literatura. A
25
análise do sentido de ingestão das presas foi feita através da observação direta das
presas íntegras ou pouco digeridas, encontradas no trato digestivo dos espécimes
analisados (Marques e Puorto, 1994). O sentido da ingestão foi classificado conforme a
orientação da cabeça da presa em relação ao corpo da serpente e nomeada como ântero-
posterior (quando a cabeça da presa foi a primeira região a ser ingerida) e póstero-
anterior (quando a região posterior da presa foi a primeira a ser ingerida). As presas
muito pequenas e que não permitiram uma observação precisa do sentido de ingestão
em função de estarem muito digeridas ou que estavam em posição transversal no tubo
digestivo, não foram incluídas nesta análise (Albarelli, 2007).
A utilização do substrato foi considerada de acordo com as categorias propostas
por Strüssmann (2000), a saber: a) aquáticas ou semi-aquáticas: serpentes que
utilizam o meio aquático para suas atividades de forrageio e descanso, embora,
eventualmente possa forragear em terra; b) fossórias ou semi-fossórias: serpentes que
utilizam galerias preexistentes no solo ou cavadas pela própria serpente para as
atividades de forrageio e descanso; c) terrestres ou criptozóicas: serpentes que
utilizam o solo (desnudo ou não) para as atividades de forrageio e descanso ou, ainda,
sob ou sobre a liteira acumulada no mesmo; d) arborícolas ou semi-arborícolas:
serpentes que utilizam a vegetação (árvores, arbustos, palmeiras e cipós) para suas
atividades de forrageio e descanso, embora, eventualmente, possam forragear no solo.
Quanto à atividade foram consideradas três categorias, segundo Strüssmann
(2000): a) diurnas: serpentes encontradas em atividade durante o dia; b) noturnas:
serpentes encontradas em atividade durante a noite; c) diurnas/noturnas, serpentes
encontradas em atividade tanto durante o dia quanto à noite. Visto que informações de
literatura foram utilizadas para complementar o banco de dados e que tanto o intervalo
de luminosidade (dia) como o intervalo de escuridão (noite) podem variar de região para
26
região, não foram estabelecidos, neste estudo, horários para as categorias “dia” e
“noite”.
Para inferir as relações entre comprimento rostro-cloacal (CRC) e o
comprimento da cauda (COCD) com o uso do substrato, foi confeccionado gráfico de
boxplot dessas variáveis morfológicas, indicando-se o uso do substrato (água, solo ou
vegetação) para cada espécie. Esta análise visou evidenciar a relação entre algumas
características relacionadas à forma do corpo (por exemplo, tamanho do corpo e
tamanho da cauda) com a utilização de determinado substrato. Espécies com hábitos
fossoriais, criptozóicos e terrestres foram consideradas como aquelas espécies que
utilizam o substrato “Solo”, espécies com hábito arborícola aquelas que utilizam a
“Vegetação” e espécies com hábitos aquáticos como aquelas espécies que utilizam o
substrato “Água” (Maschio, 2008). Devido ao baixo número de espécimes de algumas
espécies, esta análise foi realizada com espécies representadas por pelo menos quatro
espécimes.
O padrão geral do ciclo reprodutivo das espécies foi estimado em função da
distribuição temporal dos folículos em vitelogênese secundária, pela presença de ovos
nos ovidutos e pela presença de filhotes (Santos-Costa, 2003).
Para avaliar a estrutura da taxocenose da Ilha de Marajó, foi elaborada uma
matriz de uso de recursos, uso do substrato, atividade diária e dieta para cada espécie,
onde cada estado de caráter foi codificado de forma a gerar uma matriz binária de dados
(Sawaya, 2003), gerando informações na forma de presença ou ausência de determinado
item ou característica. Por exemplo, para dieta, foi indicado na matriz quando
determinada espécie se alimentou (presença = 1) ou não (ausência = 0) de anuros,
lagartos, roedores, dentre outros. Seguindo esse procedimento, cada espécie pode
apresentar mais de um estado de caráter por categoria de uso de recursos (Maschio,
27
2008). Nessa análise não foram incluídos os registros considerados ocasionais, ou seja,
aqueles que não são comumente relatados para a espécie. Assim, foram considerados
apenas a dieta, substrato utilizado e atividade diária, conferidos como primariamente
para cada espécie, sendo que para o uso do substrato, as serpentes aquáticas e semi-
aquáticas foram incluídas no substrato “água”, as fossorias, semi-fossorias, criptozóicas
ou terrestres foram incluídas no substrato “solo” e as arborícolas e semi-arborícolas
foram incluídas no substrato “vegetação”.
A partir da matriz de uso de recursos, foi realizada Análise de Coordenadas
Principais (ACOP), utilizando o coeficiente de similaridade de Gower e em seguida
uma análise de agrupamento (Manly, 1994), utilizando o coeficiente de similaridade de
Sorensen, que atribui maior peso à presença em relação à ausência de determinada
característica (Krebs, 1989), em função da falta de informações completas sobre todas
as espécies. Na análise de agrupamento foi utilizado o método de agrupamento UPGMA
ou “média do grupo” (Sneath e Sokal, 1973). Todas as análises foram feitas no
programa PAST 2.12. (Hammer et al., 2001).
Para a comparação entre a riqueza de serpentes da Ilha de Marajó e a do
continente, foram utilizados os dados da região da Floresta Nacional de Caxiuanã
(FLONA de Caxiuanã) pela proximidade (aproximadamente 60 km em linha reta) e
pelos dados disponíveis sobre serpentes dessa região (Santos-Costa, 2003; Maschio,
2008) (Figura 1).
28
Figura 1. Mapa indicando a proximidade da Floresta Nacional de Caxiuanã e da Ilha de
Marajó, Estado do Pará, Brasil.
A comparação de riqueza de espécies entre amostras de tamanhos diferentes pode
produzir conclusões equivocadas devido à relação positiva entre riqueza e número de
espécimes coletados, sendo uma das formas usuais de lidar com a comparação de
riqueza de espécies entre amostras de tamanhos diferentes consiste em padronizar o
tamanho da amostra para o tamanho da menor amostra em estudo (Melo et al., 2003).
Devido à diferença de amostragem entre a FLONA de Caxiuanã e a Ilha de
Marajó, a riqueza de espécies foi calculada pelo método de rarefação (Sanders, 1968)
padronizando-se o tamanho das amostras no EcoSim 7.72 (Gotelli e Entsminger, 2010)
com 1000 interações. Cada espécime foi considerado uma amostra. A riqueza estimada
da FLONA foi calculada inicialmente em função do número total de espécimes
provenientes da Ilha de Marajó depositados nas coleções do MPEG e MZUSP.
Posteriormente, a riqueza foi calculada adicionando-se um registro para cada espécie
acrescentada por meio da literatura. Para efeitos comparativos, a riqueza de espécies
também foi avaliada usando o estimador de riqueza Jackknife 1 (Burnham e Overton,
1979) no programa EstimateS 8.2 (Colwell, 2009), escolhido por apresentar melhor
comportamento entre os seis estimadores disponíveis (ACE, ICE, Chao 1, Chao 2,
29
Jackknife 1 e Jackknife 2) ao longo da curva de acumulação das amostras (Moraes et
al., 2007).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Composição de espécies
Foram registradas 62 espécies de serpentes na Ilha de Marajó, distribuídas em seis
famílias: Boidae (n= 6; 9,7%), Colubridae (n= 14; 23%), Dipsadidae (n= 32; 52%),
Elapidae (n= 5; 8,1%), Typhlopidae (n= 1; 1,6%) e Viperidae (n= 4; 6,5%) (Tabela 1).
Tabela 1. Lista das espécies registradas na Ilha de Marajó com base nos espécimes
depositados no MPEG e MZUSP e em levantamentos bibliográficos. Legenda: n=
número de espécimes depositadas no MPEG e/ou MZUSP; Traço= espécie não
depositada nas coleções do MPEG e MZUSP (incluídas apud Nascimento et al.,1991);
?= espécie não mencionada por Yuki e Santos (1996).
Nascimento
et al. (1991) Yuki e
Santos
(1996)
Este estudo
n Novos
registros
BOIDAE (51)
Boa constrictor Linnaeus, 1758 X X 6
Corallus hortulanus (Linnaeus, 1758) X 4 Epicrates cenchria (Linnaeus, 1758) X X 1 Epicrates maurus Gray, 1849 X X 21 Eunectes deschauenseei Dunn e Conant, 1936 X X 13
Eunectes murinus (Linnaeus, 1758) X X 6
COLUBRIDAE (45) Chironius carinatus (Linnaeus, 1758) X X 4 Chironius exoletus (Linnaeus, 1758) X X 2 Chironius flavolineatus (Boettger, 1885) X 1 Chironius fuscus(Linnaeus, 1758) X X 5 Chironius multiventris Schmidt e Walker, 1943 X 1
Dendrophidion dendrophis (Schlegel, 1837) 1 X Drymarchon corais (Boie, 1827) X X 1 Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758) X X 17 Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820) X X 3 Mastigodryas boddaerti (Sentzen, 1796) X X 3 Oxybelis aeneus (Wagler, 1824) X X 2 Oxybelis fulgidus (Daudin, 1803) X X 5 Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758) X X -
Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758) X X -
DIPSADIDAE (289) Atractus natans Hoogmoed e Prudente, 2003 4 X Atractus schach (Boie, 1827) 1 X Clelia clelia (Daudin, 1803) X X 1 Dipsas indica Laurenti, 1768 X X - Drepanoides anomalus (Jan, 1863) X 1
Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) X 12 Helicops hagmanni Roux, 1910 1 X Helicops leopardinus (Schlegel, 1837) X X 25 Helicops polylepis Günther, 1861 X X 4
30
Helicops trivittatus (Gray, 1849) X X 8
Hydrodynastes gigas (Duméril, Bibron e Duméril, 1854) X X 7 Hydrops martii (Wagler, 1824) 1 X Imantodes cenchoa (Linnaeus, 1758) X X 4 Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758) X X 8 Liophis almadensis (Wagler, 1824) X X 20 Liophis lineatus (Linnaeus, 1758) X X 16 Liophis meridionalis (Schenkel, 1901) 2 X Liophis poecilogyrus (Wied, 1825) X X 94
Liophis reginae (Linnaeus, 1758) X X 8 Liophis taeniogaster Jan, 1863 X X 34 Liophis typhlus (Linnaeus, 1758) 2 X Oxyrhopus melanogenys (Tschudi, 1845) X X 1 Oxyrhopus trigeminus Duméril, Bibron e Duméril, 1854 X X - Philodryas argentea (Daudin, 1803) 4 X Philodryas viridissima (Linnaeus, 1758) X X 1 Pseudoboa coronata Schneider, 1801 X 4 Psomophis joberti (Sauvage, 1884) X X 6
Siphlophis cervinus (Laurenti, 1768) 1 X Siphlophis compressus (Daudin, 1803) X X 1 Taeniophallus quadriocellatus Santos-Jr, Di-Bernardo e Lema, 2008 X 2 Thamnodynastes lanei Bailey, Thomas e Silva-Jr, 2005 3 Thamnodynastes sp. 13 X
ELAPIDAE (7) Micrurus filiformis(Günther, 1859) X 4
Micrurus hemprichii (Jan, 1858) X ? 2 Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820) X ? - Micrurus spixii Wagler, 1824 X ? - Micrurus surinamensis (Cuvier, 1817) X 1
TYPHLOPIDAE (4) Typhlops reticulatus (Linnaeus, 1758) X X 4
VIPERIDAE (43) Bothrops atrox (Linnaeus, 1758) X X 36 Bothrops marajoensis Hoge, 1966 X X - Crotalus durissus (Linnaeus, 1758) X X 5 Lachesis muta (Linnaeus, 1766) X X 2
Total de espécies registradas 42 50 62 10
Total de espécimes depositados no MPEG e MZUSP 439
Nove novos registros são relatados para a Ilha de Marajó: Atractus natans,
Atractus schach, Dendrophidion dendrophis, Helicops hagmanni, Hydrops martii,
Liophis meridionalis, Liophis typhlus, Philodryas argentea e Siphlophis cervinus.
O predomínio de representantes de Dipsadidae (52%), seguido por Colubridae
(23%) e Boidae (9,7%), observado neste estudo, é um padrão semelhante ao já
observado para outras taxocenoses amazônicas, onde os representantes de Dipsadidae
variam entre 47% e 53%, Colubridae entre 18% e 27% e Boidae entre 7% e 9%
(Starace, 1998; Martins e Oliveira, 1999; Bernarde e Abe, 2006; Maschio, 2009).
31
Três exemplares de Mastigodryas bifossatus (MPEG 770; MPEG 16531; MPEG
16936) citados por Nascimento et al. (1991) e Yuki e Santos (1996), não foram
localizados durante este estudo. No entanto, M. bifossatus foi mantida na composição de
espécies de serpentes da Ilha de Marajó, visto que a Ilha localiza-se dentro dos limites
de distribuição da espécie (Cunha e Nascimento, 1993), podendo sua ocorrência ser
confirmada posteriormente.
O registro de Philodryas viridissima para a Ilha de Marajó foi relatado por
Nascimento et al. (1991) e Yuki e Santos (1996), não sendo possível sua confirmação
neste estudo, pois o exemplar (MPEG 17358) foi doado em 1989 ao Programa de Pós-
Graduação de Imunologia da Universidade Federal do Maranhão. A espécie foi mantida
na composição de espécies de serpentes da Ilha de Marajó em função dos limites de
distribuição da espécie que abrange o Estado do Pará (Cunha e Nascimento, 1993),
podendo sua ocorrência ser confirmada posteriormente.
Na lista geral de espécies apresentada por Nascimento et al. (1991) não estavam
incluídas cinco espécies (Chironius exoletus, Chironius fuscus, Mastigodryas
bifossatus, Helicops trivittatus e Oxyrhopus melanogenys), embora tenham sido citadas
ao longo do texto e/ou incluídas no material examinado pelos autores.
Embora Micrurus hemprichii, M. ibiboboca e M. spixii tenham sido citadas para a
Ilha de Marajó por Nascimento et al. (1991), Yuki e Santos (1996) não as incluíram na
lista final de espécies. Neste estudo, a presença de M. hemprichii na Ilha pôde ser
confirmada pela presença de dois espécimes (MPEG 20042 e MPEG 24957) coletada
em 2001 e 2009.
Nascimento et al. (1991) e Yuki e Santos (1996), com base em levantamentos
bibliográficos, citaram as espécies Bothrops marajoensis, Dipsas indica, Micrurus
ibiboboca, Micrurus spixii, Oxyrhopus trigeminus, Spilotes pullatus e Tantilla
32
melanocephala para a Ilha de Marajó. Estas espécies foram incluídas na composição de
serpentes da Ilha, porém suas ocorrências não puderam ser confirmadas neste estudo.
Neste estudo, não foi confirmada a ocorrência de Corallus batesii na Ilha, embora
a figura apresentada por Henderson et al. (2009) indique a presença desta espécie em
Marajó. Apesar disso, os autores não citaram o exemplar na lista de material analisado,
deixando a informação duvidosa. Assim, neste estudo, C. batesii não foi incluída na
composição de espécies da Ilha de Marajó.
O alto número de espécies registradas em Marajó evidencia a alta riqueza da
região Amazônica e a importância de estudos com composição de espécies, mesmo em
áreas inventariadas anteriormente.
Comentários taxonômicos
Hoge (1966) descreveu Bothrops marajoensis para as áreas de campos da Ilha de
Marajó. Após examinarem o holótipo da espécie, Cunha e Nascimento (1993)
consideraram B. marajoensis sinônimo de B. atrox. No entanto, segundo os autores,
existem variações acentuadas entre os espécimes procedentes das áreas de campos e das
áreas florestadas da Ilha de Marajó, o que justificaria a proposta de subespécie B. atrox
marajoensis. Neste estudo, será considerado Bothrops marajoensis até que futuros
estudos possam definir melhor a validade de seu status (Campbell e Lamar, 2004).
O exemplar de Taeniophallus occipitalis (MPEG 17362), citado por Yuki e
Santos (1996), foi identificado como T. quadriocellatus, descrita por Santos-Jr et al.
(2008) para o Estado do Pará.
Nascimento et al. (1991) e Yuki e Santos (1996) registraram Epicrates cenchria
barbouri para a Ilha de Marajó, porém, após a revisão de Passos e Fernandes (2008), E.
c. barbouri é considerada sinônimo de E. maurus. Epicrates maurus caracteriza-se por
33
apresentar faixa lateral do corpo com largura de quatro escamas, ocelos laterais
irregulares em juvenis e indistintos em adultos, dorso com a cor de fundo amarelo para
marrom claro nos juvenis e marrom uniforme nos adultos, com notável mudança
ontogenética na coloração (Passos e Fernandes, 2008). Além de E. maurus, está
presente na Ilha de Marajó E. cenchria, que segundo Passos e Fernandes (2008) se
caracteriza por apresentar ocelos laterais não fusionados e a presença de mais de 245
escamas ventrais.
A sobreposição observadas do número de faixas escuras na região ventral
(variando de 27-46) nos espécimes analisados de Liophis taeniogaster (n= 34) dificulta
sua identificação e distinção de L. cobella, embora Fernandes et al. (2002) tenham
considerado esse caráter como diagnóstico das espécies (L. taeniogaster variando de 23-
52 faixas ao longo do ventre e L. cobella de 43-73). Até que os limites morfológicos
entre as espécies sejam melhores definidos, consideramos os espécimes de Marajó como
Liophis taeniogaster, com base no mapa de distribuição dos exemplares analisados por
Fernandes et al. (2002).
Yuki e Santos (1996) identificaram as espécies de Thamnodynastes com número
de dorsais 17-17-15 como T. pallidus e aquelas com 19-19-15 como T. strigilis. Os
exemplares anteriormente considerados como T. pallidus por Yuki e Santos (1996)
foram re-identificados (exceto o exemplar MPEG 18665) como T. lanei (Bailey et al.,
2005). Embora o espécime MPEG 18665 não tenha sido localizado, segundo as
características apresentadas por Yuki e Santos (1996) (macho, 143 ventrais, 79
subcaudais, 17-17-15 dorsais ), trata-se, provavelmente, de T. lanei, cujos machos
podem ser caracterizados por apresentar 142-159 ventrais, 74-86 subcaudais e 17-17-15
fileiras dorsais (Bailey et al., 2005).
34
Segundo Yuki e Santos (1996) o exemplar de T. strigilis presentes em Marajó
(MPEG 18327) apresenta os seguintes caracteres: fêmea, 19-19-15 fileiras dorsais, 146
ventrais, 67 subcaudais, 8 supralabiais, 9 infralabiais, 2+2/2+3 temporais. No entanto,
segundo as observações pessoais do pesquisador M.S. Hoogmoed o exemplar em
questão apresenta anal dividida, uma escama pré-ocular, duas pós-oculares e dorsais
levemente quilhadas. Considerando que este exemplar não foi localizado na coleção
herpetológica do MPEG e que as informações não são suficientes para uma distinção
adequada com as demais espécies de Thamnodynastes com 19 fileiras dorsais quilhadas,
T. strigilis não foi incluída na lista geral de espécies da Ilha de Marajó.
Não foi possível identificar sete espécimes de Thamnodynastes presentes na Ilha
(MPEG 20808; MPEG 20809; MPEG 20810; MPEG 20811; MPEG 21200; MPEG
21201; MPEG 21202) que apresentam as seguintes características: 19-19-15 DO;
machos com 146-159 VE (n= 5) e fêmeas com 147-149 (n= 2); machos com 64-69 SC
e fêmeas com 62-63; machos com 7-9/7-9 SL e fêmeas com 8/8; machos com 8-9/7-8
IL; e fêmeas com 8/8; uma pré-ocular e duas pós-oculares. As características destes
espécimes estão contidas na variação das seguintes espécies: T. hypoconia (19-19-15
DO; machos com 143-164 VE e fêmeas com 139-153; machos com 67-80 SC e fêmeas
com 65-75; 8/8 SL; 9/9 IL; uma pré-ocular e duas pós-oculares) segundo Franco e
Ferreira (2002); T. gambotensis (19-19-15 DO; machos com 150-164 VE e fêmeas com
145-155; machos com 63-73 SC e fêmeas com 53-72; 7 ou 8 SL; 8 ou 9 IL; uma pré-
ocular e duas pós-oculares) segundo Bailey e Thomas (2007); e T. dixoni (19-19-15
DO; machos com 152-160 VE e fêmeas com 141-150; machos com 63-72 SC e fêmeas
com 57-66, 7 ou 8 SL; 8 ou 9 IL; uma ou duas pré-oculares e duas pós-oculares segundo
Bailey e Thomas (2007). Não existem registros de T. gambotensis e T. dixoni para o
Brasil (Bailey e Thomas, 2007) e pouco se sabe sobre a distribuição de T. hypoconia no
35
território brasileiro. Marques et al. (2001) citaram T. hypoconia para a Mata Atlântica
do Sul e Sudeste do Brasil e Franco e Ferreira (2002) para os estados de Pernambuco,
Goiás, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Espírito Santos, Rio de
Janeiro, São Paulo, Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul. Desta forma, a
identificação precisa destes exemplares de Thamnodynastes sp. só poderá ser feita após
análise de material comparativo das três espécies (T. dixoni, T. gambotensis e T.
hypoconia), não estando descartada a possibilidade de haver novas espécies.
Os exemplares de Liophis meridionalis (MPEG 20815 e MPEG 20816) diferem
de Liophis lineatus por apresentarem: fileiras de escamas dorsais em 19-19-15 (vs 19-
19-17 em L. lineatus); presença de linhas laterais marrons, que se iniciam no segundo
terço do corpo (vs linhas laterais marrons, que se iniciam na extremidade anterior da
cabeça em L. lineatus). Esta espécie está presente no norte do Estado do Pará e no
Estado do Amazonas (Dixon, 1989; Cunha e Nascimento, 1993; Yuki e Barros, 1997).
Assim, este estudo amplia a distribuição de L. meridionalis para a Ilha de Marajó.
Nascimento et al. (1991) e Yuki e Santos (1996) citaram a presença de três
espécies de Eunectes para a Ilha de Marajó: E. barbouri, E. deschauenseei e E. murinus.
No entanto, após a sinonimização de Eunectes barbouri com E. murinus, proposta por
Strimple et al. (1997), estão presentes na Ilha E. deschauenseei e E. murinus.
Número de Espécimes
Entre os exemplares depositados nas coleções do MPEG e MZUSP, Liophis
poecilogyrus foi a que apresentou a maior frequência (n= 94; 21,41%), seguida por
Bothrops atrox (n= 36; 8,2%), Liophis taeniogaster (n= 34; 7,74%), Helicops
leopardinus (n= 25; 5,69%), Epicrates maurus (n= 21; 4,78%) e Liophis almadensis (n=
20; 4,55%). Dezesseis espécies (Atractus schach, Chironius exoletus, C. flavolineatus,
36
C. multiventris, Clelia clelia, Dendrophidion dendrophis, Drepanoides anomalus,
Drymarchon corais, Epicrates cenchria, Helicops hagmanni, Hydrops martii, Micrurus
surinamensis, Oxyrhopus melanogenys, Philodryas viridissima, Siphlophis cervinus e
Siphlophis compressus) tiveram apenas um registro em Marajó (Figura 2).
Figura 2. Frequência das 55 espécies provenientes da Ilha de Marajó, Estado do Pará,
Brasil, depositadas no MPEG e MZUSP entre os anos de 1958 e 2009.
É difícil mensurar a abundância de serpentes de uma determinada área,
geralmente, em função da limitação humana em detectar serpentes em certos habitats
(espécies fossoriais, criptozóicas e aquáticas, por exemplo). Segundo Maschio (2008),
mesmo estudos utilizando-se de métodos e esforço de coletas equivalentes, há de se
obter resultados diferentes devido às diferentes capacidades de percepção dos coletores
nos ambientes amostrados. Desta forma, a abundância apresentada em estudos
herpetológicos pode, algumas vezes, ser reflexo grosseiro da abundância real da região.
37
Assim, a comparação entre estudos, mesmo quando abordam o mesmo tipo de bioma e
procedimentos metodológicos, deve ser analisada com cautela. Embora seja comum a
utilização dos mesmos procedimentos metodológicos (como procura limitada por tempo
e armadilha de interceptação e queda (pitfalls), além de acrescentar espécimes
coletados ocasionalmente e por terceiros), os diversos estudos geralmente apresentam
horários e intervalos de coletas diferenciados, além de utilizarem diferentes números de
coletores durante as atividades de campo. Desta forma, é necessário levar em
consideração esses fatores, principalmente ao se comparar a abundância entre diferentes
áreas.
Considerando os pontos discutidos acima, as espécies mais frequentes neste
estudo diferiram das espécies mais frequentes de outras regiões da Amazônia brasileira.
Por exemplo, na FLONA de Caxiuanã, Bothrops atrox (17,71%), Imantodes cenchoa
(8,96%), Corallus hortulanus (6,71%), Dipsas catesbyi (3,99%) e Leptodeira annulata
(3,87%) foram as espécies que apresentaram maior abundância (dados unificados de
Santos-Costa, 2003 e Maschio, 2008); enquanto que no Espigão do Oeste (região sul da
Amazônia) Liophis reginae (18,6%), Oxyrhopus melanogenys (8,4%), Chironius
exoletus (6,0%), Boa constrictor (5,8%) e Dipsas catesbyi (5,6%) foram as espécies que
apresentaram maior abundância (Bernarde e Abe, 2006).
O grande número de registros de Liophis poecilogyrus neste estudo
provavelmente seja reflexo de uma expedição realizada pela equipe de Herpetologia do
MPEG, em maio de 1989, para a região centro-leste de Marajó em uma área inundada,
onde foram coletados 58 espécimes em apenas quatro dias. Nesta expedição, que teve
duração de cinco dias, foram coletadas ainda L. almadensis (n= 20), L. taeniogaster (n=
7), Eunectes deschauenseei (n= 6), Epicrates maurus (n= 5), L. lineatus (n= 4),
Hydrodynastes gigas (n= 3) e Clelia clelia (n= 1), totalizando 104 espécimes, número
38
considerado elevado para um curto período de tempo. É provável que o elevado número
de espécimes de L. poecilogyrus coletados seja em decorrência da área inundada, uma
vez que os espécimes tenderiam a concentrar-se em áreas ou abrigos mais elevados, o
que teoricamente facilitaria sua visualização. No entanto, embora não se conheça
modelo de explosão reprodutiva para serpentes neotropicais, não se deve descartar ainda
a possibilidade de que tenha ocorrido um comportamento de explosão reprodutiva da
espécie, o que também poderia explicar a grande quantidade de L. poecilogyus
coletadas.
Bothrops atrox possui uma ampla distribuição na Amazônia, sendo a espécie mais
abundante em outras localidades amazônicas situadas ao sul do Rio Amazonas (Martins
e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008), o que pode estar relacionado a
sua grande amplitude no uso do habitat, tanto em ambientes preservados como alterados
(Martins et al., 2001; Maschio, 2008).
Dieta
Foram analisados 369 estômagos de 53 espécies, onde apenas 32% (n= 119)
apresentaram algum tipo de item alimentar. No entanto, a frequência de itens
alimentares observada neste estudo foi relativamente alta. Segundo Maschio et al.
(2010), a frequência de itens alimentares em estudos de dieta de serpentes pode variar
entre 14% e 30%.
Foram obtidos dados alimentares para 28 espécies de serpentes de Marajó. Entre
os itens identificados, “anuros” foi o mais frequente, correspondendo 56% entre as
espécies que apresentaram conteúdos alimentares identificáveis, sendo acessado por 19
espécies. O segundo item mais acessado pelas serpentes foi “mamíferos” (cinco
espécies de serpentes), seguido por “lagartos” (quatro espécies de serpentes), “peixes” e
39
“minhocas” (duas espécies de serpentes) e “serpente” (acessado por uma espécie).
Apenas quatro espécies (Bothrops atrox, Helicops angulatus, H. leopardinus e
Pseudoboa coronata) apresentaram mais de uma categoria de item alimentar nos
estômagos (Tabela 2).
Tabela 2. Conteúdos alimentares identificados e respectivos sentidos de ingestão
registrados neste estudo, em serpentes da Ilha de Marajó, Pará, Brasil. Legenda: n=
quantidade de serpentes com o respectivo conteúdo; A-P = Ântero-posterior; P-A =
Póstero-anterior; algarismo arábico entre parêntese= número de presas no mesmo
espécime; ?= possivelmente.
Família/Espécie n Conteúdos identificados Sentido de
ingestão
BOIDAE Boa constrictor 1 Mamífero (Pelos) Indeterminado
Corallus hortulanus 1 Mamífero (Pelos) Indeterminado
1 Mamífero (Morcego) A-P
Epicrates maurus 1 Mamífero (Roedor) (2) A-P (2)
1 Mamífero (Roedor) A-P
COLUBRIDAE
Chironius carinatus 1 Anuro (Leptoctylus petersii) (3) P-A (2); A-P (1)
Chironius exoletus 1 Anuro (Hypsiboas geographicus) A-P
Chironius flavolineatus 1 Anuro (Leptodactylus fuscus) P-A
Chironius fuscus 1 Anuro (Leptodactylus sp.) P-A
Chironius multiventris 1 Anuro (Scinax cf. x-signatus) A-P Leptophis ahaetulla 1 Anuro (Hylidae) A-P
1 Anuro (Hypsiboas sp.) A-P
1 Artrópodes Indefinido
Mastigodryas boddaerti 1 Lagarto (Ameiva ou Kentropyx) Indefinido
DIPSADIDAE
Atractus natans 1 Minhoca Indeterminado
Helicops angulatus 1 Anuro P-A
1 Anuro (Rhinella margaritifera) P-A
1 Anuro (Rhinella margaritifera) (2) P-A (2)
1 Peixe (Agenciosus sp.) A-P
1 Peixe (Rivulus sp.) P-A 1 Peixe Indeterminado
1 Peixe (Astyanax cf. bimaculatus) A-P
Helicops leopardinus 1 Peixe A-P
1 Peixe (Anadora sp.) A-P
1 Anuro (Pseudis boliviana) P-A
1 Anuro (Girinos, possivelmente Bufonidae) Indefinido
Helicops trivittatus 1 Minhoca Indefinido
Hydrodynastes gigas 1 Anuro (Leptodactylus macrosternum) A-P
Liophis almadensis 1 Anuro (Leptodactylidae, Adenomera ?)
+aranha (2)
P-A (anuro)
1 Anuro Indefinido
Liophis lineatus 1 Anuro Indefinido 1 Anuro (Rhinella marina) (2) A-P (2)
2 Anuro + aranha A-P (2 anuros)
Liophis meridionalis 1 Anuro (Leptodactylus fuscus ou
L. longirostris)
P-A
Liophis poecilogyrus 1 Anuro (Leptodactylidae, Adenomera?) P-A
1 Anuro (Rhinella sp.) A-P
40
1 Anuro (Leptodactylus petersii) A-P
1 Anuro (Leptodactylus macrosternum) A-P
1 Anuro (Hypsoboas raniceps) P-A
1 Anuro (Leptodactylus sp.) Indefinido
1 Escamas de serpente Indefinido
1 Anuro (Girinos) (4) Indefinido
Liophis reginae 1 Anuro (Scinax gr. ruber) A-P
Liophis taeniogaster 1 Anuro Indefinido
1 Anuro (Girinos) Indefinido
1 Anuro Indefinido
Pseudoboa coronata 1 Lagarto (Leposoma percarinatum) (2) + ovos (2)
A-P (2 lagartos)
Psomophis joberti 1 Anuro (Scinax sp.) A-P
Taeniophallus quadriocellatus 1 Lagarto (Chatogekko amazonicus) A-P
Thamnodynastes lanei 1 Anuro (Hylidae) P-A
Thamnodynastes sp. 1 Insetos Indefinido
1 Anuro (Leptodactylus sp.) A-P
VIPERIDAE
Bothrops atrox 1 Serpente (Bothrops atrox)
+ dedos e escamas de Kentropyx
Serpente: A-P;
Lagarto:
indeterminado
1 Lagarto (Tretioscincus agilis) A-P 1 Mamíferos (Pelos) + Anuro Indeterminado
1 Lagarto (Gymnophthalmidae, Tretioscincus?)
+ 3 presas de serpente
Indeterminado
1 Lagarto (Anolis sp.) + 1 presa de serpente A-P
2 Mamífero (Roedor) A-P (2)
1 Lagarto (Thecadactylus rapicauda) A-P
1 Mamífero (Roedor) (3) 3 A-P
Crotalus durissus 1 Mamífero (Pelos) + presa de serpente Indefinido
A maior frequência de serpentes que utilizam anuros como item alimentar
também foi observada por Duellman (1978) e Bernarde e Abe (2010), mas não por
Martins e Oliveira (1999), Bernarde e Abe (2006) e Maschio (2008), sendo lagarto o
iten registrado mais frequentemente nestes três últimos trabalhos.
Segundo Bernarde e Abe (2010), a porcentagem de serpentes que utilizam anuros
são maiores nas regiões do Pantanal e nas regiões Sul e Sudeste do Brasil, sendo que na
região Amazônica há uma maior proporção de espécies que utilizam lagartos como item
alimentar. A diferença na proporção entre os tipos de itens consumidos em diferentes
taxocenoses são consideradas, por alguns autores, como reflexo das linhagens
evolutivas em cada localidade (Cadle e Greene, 1993; Martins e Oliveira, 1999;
Bernarde e Abe, 2010).
41
Foi observada a ocorrência apenas de mamíferos como item alimentar para os
boídeos (Tabela 2). No entanto, as serpentes deste grupo podem alimentar-se de peixes,
anuros, lagartos, aves e mamíferos (Martins e Oliveira, 1999; Starace, 1998; Rodrigues,
2007; Maschio, 2008). A presença de apenas um único tipo de item alimentar nestas
serpentes pode ter sido reflexo da baixa frequência de ocorrência de itens nos
estômagos, evento considerado comum em serpentes. Dentre quatorze espécimes de
boídeos aquáticos analisados, nenhum apresentou conteúdo identificável.
Exceto por Mastigodryas boddaerti, que apresentou um lagarto no estômago,
todos os colubrídeos apresentaram anuros como item alimentar. As cinco espécies do
gênero Chironius registradas neste estudo apresentaram apenas anuros no estômago,
corroborando os dados obtidos por Dixon et al. (1993), que afirmaram o
comportamento batracófago para o gênero (Tabela 2).
Entre as espécies de dipsadídeos que apresentaram conteúdo alimentar
identificável foi observado: dez espécies que alimentaram exclusivamente de anuros
(não contabilizando os itens considerados como secundários, veja comentário abaixo);
duas (Helicops angulatus e H. leopardinus) de anuros e peixes; duas (Atractus natans e
Helicops trivittatus) que alimentaram exclusivamente de minhocas; uma (Taeniophallus
quadriocellatus) exclusivamente de lagartos; e uma (Pseudoboa coronata) de lagartos e
ovos (possivelmente de lagartos), sendo que a ingestão de ovos não é habitual para esta
espécie que geralmente alimenta-se de aves, lagartos e mamíferos (Duellman, 1978;
Cunha e Nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999) (Tabela 2).
A ingestão de minhocas também não é conhecida para Helicops trivittatus, sendo
uma espécies potencialmenent especialista em peixes (Maschio, 2008).
42
A ofiofagia para Liophis poecilogyrus também não é conhecida, sugerindo que as
escamas encontradas no intestino de um exemplar sejam da própria serpente ingerida
durante a troca de pele, como é observado em alguns lagartos (Sousa et al., 2000).
Dentre as duas espécies de viperídeos que tiveram conteúdos alimentares
identificáveis, Crotalus durissus apresentou apenas mamíferos no estômago, conteúdo
também registrado para Bothrops atrox, sendo que esta última apresentou ainda lagartos
e serpente no estômago. Presas de serpentes também foram registradas no intestino de
Bothrops atrox e Crotalus durissus, não sendo descartada a possibilidade de que possam
ser das próprias serpentes analisadas, embora a ofiofagia seja evidente para B. atrox
(Cunha e Nascimento, 1993; este estudo).
Os artrópodes registrados neste estudo nos estômagos de Leptophis ahaetulla,
Liophis almadensis, L. lineatus e Thamnodynastes sp. provavelmente sejam conteúdos
secundários. Para Martins e Oliveira (1999), os artrópodes registrados por Beebe (1946)
em Anilius scytale, Liophis typhlus e Erythrolamprus aesculapii, além dos registrados
por Cunha e Nascimento (1978) em Dendrophidion dendrophis, tratam-se de ingestão
acidental ou conteúdos secundários. Reforçando essa hipótese, Prudente et al. (1998)
citaram que artrópodes podem estar associados a outras presas maiores (anuros e
lagartos). Assim, pode-se considerar que os artrópodes registrados no trato digestivo das
serpentes façam parte da dieta de suas presas (anuros), e que durante a digestão são
liberados para o interior do estômago da serpente.
Embora a maior frequência de ingestão de determinado tipo de presa pareça ter
componentes geneticamente fixados, conforme citado por Sazima e Martins (1990),
alguns itens alimentares considerados não habituais, como minhoca em Helicops
trivittatus, ovos em Pseudoboa coronata e Bothrops atrox em B. atrox, foram
registrados para algumas serpentes presentes na Ilha de Marajó. Os registros destes itens
43
podem evidenciar a falta de conhecimento sobre os hábitos alimentares da maioria das
espécies amazônicas ou refletir uma complexidade ambiental da Ilha com a oferta de
uma grande variedade de recursos alimentares para as serpentes.
Entre os itens que foram possíveis avaliar o sentido de ingestão, observou-se a
prevalência do sentido ântero-posterior (n= 36; 71%) em relação ao póstero-anterior (n=
15; 29%) (Tabela 2). A prevalência do sentido de ingestão ântero-posterior observada
neste estudo, assim com em serpentes de um modo geral, está relacionada,
principalmente, ao tipo de presa ingerida, que geralmente apresentam estruturas rígidas,
pontiagudas ou cortantes, podendo causar injúrias ao predador (Maschio et al., 2010).
Além disso, a ingestão ântero-posterior pode ainda proporcionar um menor esforço e
tempo desprendido à deglutição, minimizando assim o custo energético e o período de
vulnerabilidade da serpente a possíveis predadores (Pinto e Lema, 2002).
É provável que o sentido de ingestão dependa, além das características
morfológicas tanto da presa como do predador, também de comportamentos específicos
de cada espécie. Erythrolamprus aesculapii, por exemplo, é uma serpente ofiófaga que
tende a ingerir as presas inicialmente pela cauda (Marques e Puorto, 1994),
comportamento contrário observado na maioria das serpentes que possuem esse hábito
alimentar (Greene, 1976). Segundo Marques e Puorto (1994), esse comportamento pode
ser explicado pelo modo como E. aesculapii manipula suas presas vivas (aliviando a
mordida repetidas vezes, permitindo curtas progressões da serpente capturada até que
suas mandíbulas se aproximem da região caudal da presa). Presas como alguns
anfisbenídeos são capazes de produzir fortes mordidas, o que é suficiente para garantir
que elas sejam ingeridas pela cabeça por espécies como Anilius scytale, por exemplo
(Maschio et al., 2010).
44
Morfologia e uso do substrato
Das serpentes da área de estudo possíveis de serem analisadas (24 espécies), as
que utilizam o substrato “solo” tenderam a apresentar menor razão entre o Comprimento
da Cauda (COCD) e o Comprimento Total (COTO). Em posição intermediária
aparecem duas espécies aquáticas (Eunectes deschauenseei e Hydrodynastes gigas), que
eventualmente, forrageiam em ambiente terrestre, outra espécie semi-arborícola
(Leptodeira annulata) e outra terrestre que, ocasionalmente, frequenta o ambiente
aquático para atividades de forrageio (Liophis taeniogaster). Numa posição
intermediária com valores maiores aparecem as espécies aquáticas (Helicops trivittatus,
H. leopardinus, H. polylepis e H. angulatus) e, por último, as espécies semi-arborícolas
e as arborícolas (Oxybelis fulgidus, Chironius fuscus, Leptophis ahaetulla e Philodryas
argentea) com os maiores valores (Figura 3).
Typhlops reticulatus apresentou o menor tamanho relativo da cauda. Esta espécie
possui hábitos fossoriais e, ocasionalmente, frequenta o solo desnudo durante suas
atividades. Espécies de hábitos fossoriais tendem a apresentar cauda relativamente
menor em relação às espécies com hábitos terrícolas, aquáticas e arborícolas (Sawaya,
2003; Maschio, 2008).
As espécies terrestres apresentam uma maior variação entre COCD/COTO
indicando que a pressão adaptativa no meio terrestre, referente ao tamanho da cauda,
não é tão intensa quanto as espécies arborícolas (Maschio, 2008).
45
Média Erro Padrão Desvio Padrão
Espécies0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
35%
40%
45%
CO
CD
/CO
TO
1
2S
S
S
SS S
S
A
S-V
S-AS
S
A
A
A
A
A
S
S S-A
S-V
S-VV
V
34
56
7
8
910
22
1112
1314
1516 17
18 19
20
21
2423
Figura 3. Variação da razão entre Comprimento da Cauda (COCD) e Comprimento
Total (COTO) de 24 espécies presentes na Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil.
Legenda: Letras acima das barras verticais referem-se ao substrato utilizado: S= Solo
(terrestres, criptozóicas e fossoriais); V= Vegetação (arborícolas); e A= aquático
(aquáticas). Os números abaixo referem-se a espécie: 1= Typhlops reticulatus; 2=
Atractus natans; 3= Bothrops atrox; 4= Epicrates maurus; 5= Crotalus durissus; 6=
Boa constrictor; 7= Liophis poecilogyrus; 8= Eunectes deschauenseei; 9= Leptodeira
annulata; 10= Liophis taeniogaster; 11= Psomophis joberti; 12= Liophis almadensis;
13= Hydrodynastes gigas; 14= Thamnodynastes sp.; 15= Liophis reginae; 16= Liophis
lineatus; 17= Helicops trivittatus; 18= Helicops leopardinus; 19= Helicops polylepis;
20= Helicops angulatus; 21= Oxybelis fulgidus; 22= Chironius fuscus; 23= Leptophis
ahaetulla; 24= Philodryas argentea.
Entre as espécies aquáticas, Helicops angulatus foi a que apresentou maior
tamanho relativo da cauda. Os maiores tamanhos relativos da cauda das espécies
aquáticas em relação às espécies terrestres provavelmente esteja relacionado com a
facilidade no deslocamento que a cauda pode proporcionar em meio aquático.
Leptodeira annulata foi a única espécie semi-arborícola que apresentou o
tamanho relativo da cauda proporcionalmente baixo em relação às demais espécies. O
46
maior tamanho relativo da cauda observado em espécies arborícolas pode estar
relacionado à instabilidade e descontinuidade do substrato arbóreo, sendo o
comprimento da cauda e o corpo comprimido lateralmente uma das maiores adaptações
destas serpentes para o equilíbrio e locomoção sobre a vegetação (Lillywhite e
Smits,1992; Lillywhite e Henderson, 1993).
Analisando uma grande quantidade de fêmeas adultas na região de Cerrado em
Itirapina, Estado de São Paulo, Sawaya (2003) observou que as espécies fossoriais
apresentam cauda relativamente menor, as espécies terrícolas apresentam cauda de
comprimento intermediário e as espécies arborícolas e semi-arborícolas apresentam
cauda relativamente maior. Resultado semelhante foi encontrado por Maschio (2008)
analisando as serpentes da FLONA de Caxiuanã, sendo as espécies com hábitos
fossoriais apresentaram valores mais baixos, espécies com hábitos tanto terrestres
quanto arborícolas apresentaram valores intermediários, assim com as espécies de
hábitos aquáticos e as espécies arborícolas apresentaram valores mais altos. No entanto,
a espécie que apresentou a maior proporção da cauda foi Dendrophidion dendrophis,
uma espécie considerada arborícola por Cunha e Nascimento (1978), porém contestada
por Martins e Oliveira (1999). Martins e Oliveira (1999) afirmaram que a grande
proporção da cauda estaria relacionada ao comportamento de defesa da espécie e
Prudente et al. (2007), assim como A. Dourado (no prelo), concluíram que o grande
comprimento da cauda desta espécie está relacionado ao comportamento de autotomia.
Algumas espécies podem não corresponder exatamente ao padrão esperado o que
pode estar relacionado aos diferentes grupos filogenéticos encontrados (Sawaya, 2003).
Corallus hortulanus, por exemplo, é uma espécie primariamente arborícola, porém
apresenta o tamanho da cauda relativamente pequeno, sendo menor que muitas espécies
terrestres (Maschio, 2008).
47
Segundo Maschio (2008), a análise não criteriosa pode levar a conclusões erradas
a respeito de alguns aspectos de história natural das espécies. Corallus hortulanus,
assim como Oxybelis fulgidus pode ser encontrada no solo após a ingestão de presas
relativamente grandes (Maschio, 2008). Desta forma, segundo ainda o mesmo autor,
encontrar determinada espécie em determinado substrato não significa que se possa
classificar de imediato esse substrato na categoria de uso da espécie, devendo-se ter
cautela, principalmente em análises com uma quantidade pequena de indivíduos
observados.
Uso do substrato e atividade diária
Ao considerar os principais substratos utilizados dentre as 61 espécies, é possível
inferir que na Ilha de Marajó predominam serpentes primariamente ou exclusivamente
terrestres (36%; n= 22), seguidas por serpentes de hábitos arborícolas ou semi-
arborícolas (31%; n= 19), aquáticas ou semi-aquáticas (20%; n= 12), fossoriais (11%;
n= 7) e criptozóicos (2%; n= 1), embora algumas espécies possam utilizar mais de um
tipo de subtrato. Na Ilha de Marajó, 30 (49%) espécies são primariamente diurna, 17
(28%) são primariamente noturna e 14 (23%) são diurnas e noturnas (Tabela 3).
Quanto à utilização do substrato, é importante salientar que o predomínio de
serpentes primaria ou exclusivamente terrestres, seguido por serpentes de hábitos
arborícolas ou semi-arborícolas, aquáticas ou semi-aquáticas, fossoriais e criptozóicas
observado em Marajó, pode ser o reflexo de uma subamostragem de alguns substratos.
No entanto, estes resultados são semelhantes ao observado na FLONA de Caxiuanã,
onde predominam espécies terrestres, seguido por arborícolas, aquáticas ou semi-
aquáticas, criptozóicas e fossoriais (Maschio, 2008).
48
Tabela 3. Dieta, habitat e período de atividade para as espécies de serpentes presentes na
Ilha de Marajó, Pará, Brasil, incluindo informações da literatura. Letras maiúsculas
indicam que os itens alimentares, habitat e atividade são referidos como primários.
Letras minúsculas indicam que os itens alimentares, habitat e atividade são referidos
como ocasionais. Legenda: ave= aves, oav= ovos de aves, lag= lagartos, ola= ovos de
lagartos, mol= moluscos, mam= mamíferos, pei= peixes, ser= serpentes, anu= anuros
adultos, gir= girinos, sal= salamandras, afb= anfisbenas, cen= centopéias, art=
artrópodes (exceto centopeias), min= minhocas, oni= onicóforos, aq= aquático, fo=
fossorial, cr= criptozóico, te= terrestre, ar= arborícola, d= diurno, n= noturno, ?=
suposição, traço= sem informação.
FAMÍLIA
Espécie DIETA
USO DO
SUBSTRATO
ATIVIDADE
DIÁRIA
BOIDAE
Boa constrictor AVE, LAG, MAM TE, ar D, N
Corallus hortulanus ANU, AVE, LAG, MAM AR, te N
Epicrates cenchria AVE, LAG, MAM, anu, oav TE, ar D, N
Epicrates maurus AVE, LAG, MAM TE, ar N
Eunectes deschauenseei AVE, MAM, PEI AQ, te N
Eunectes murinus AVE, LAG, MAM, PEI, AQ, te N, d
COLUBRIDAE
Chironius carinatus ANU, ave, lag, MAM TE, AR D
Chironius exoletus ANU, lag, sal TE, AR D, n
Chironius flavolineatus ANU TE, AR D Chironius fuscus ANU, lag, mam, sal TE, AR D
Chironius multiventris ANU, LAG, ave, mam TE, AR D
Dendrophidion dendrophis ANU, ave, lag TE D
Drymarchon corais ANU, LAG, SER, MAM, oav TE D
Leptophis ahaetulla ANU, LAG TE, AR D
Mastigodryas bifossatus ANU, LAG, MAM TE D
Mastigodryas boddaerti ANU, LAG, MAM TE, ar D
Oxybelis aeneus ANU, LAG, ave AR, te D
Oxybelis fulgidus AVE, LAG AR, te D
Spilotes pullatus AVE, ANU, LAG, MAM, OAVE TE, AR D
Tantilla melanocephala CTP, art CR, te D, n
DIPSADIDAE
Atractus natans MIN FO D?
Atractus schach MIN FO D, N
Clelia clelia SER, lag, pma TE D, N
Dipsas indica MOL AR N
Drepanoides anomalus LAG, OLAG TE, ar N, d
Helicops angulatus PEI, GIR, anu, lag AQ N, d
Helicops hagmanni PEI AQ, te N,d
Helicops leopardinus PEI, ANU AQ D, N
Helicops polylepis PEI, anu AQ D, N Helicops trivittatus PEI, min AQ D, N
Hydrodynastes gigas ANU, MAM, PEI AQ, TE D
Hydrops martii PEI AQ, te D, N
Imantodes cenchoa LAG, anu AR N
Leptodeira annulata ANU, gir, lag TE, AR, aq N, D
Liophis almadensis ANU TE D
Liophis lineatus ANU TE, AQ, ar D
Liophis meridionalis ANU TE D
49
Liophis poecilogyrus ANU, gir, lag TE, cr D, n
Liophis reginae ANU, gir, lag TE D
Liophis taeniogaster ANU, gir, PEI TE, AQ D
Liophis typhlus ANU, lag TE D, n
Oxyrhopus melanogenys LAG, MAM TE, ve D, n
Oxyrhophus trigeminus LAG, MAM TE D, N
Philodryas argentea ANU, LAG AR D
Philodryas viridissima AVE, ANU, LAG, MAM AR, te D
Pseudoboa coronata AVE, LAG, MAM TE D, N
Psomophis joberti ANU, LAG TE, ar D
Siphlophis cervinus LAG, anu, ave, mam VE, te N Siphlophis compressus LAG VE, te N, d
Taeniophallus quadriocellatus LAG TE D
Thamnodynastes lanei ANU TE, VE, aq? N
Thamnodynastes sp. ANU TE, AQ? N?
ELAPIDAE
Micrurus filiformis AFB, SER FO N
Micrurus hemprichii AFB, ONI, SER CR, FO, te D, N
Micrurus ibiboboca ANF, SER TE, FO D, N
Micrurus spixii AFB, LAG, SER CR, FO, TE D
Micrurus surinamensis PEI, lag AQ,te D, N
TYPHLOPIDAE
Typhlops reticulatus ART FO N?
VIPERIDAE
Bothrops atrox ANU, LAG, MAM, ave, ser, cen TE, ve, aq D, N
Bothrops marajoensis - - -
Crotalus durissus MAM, ave, lag TE N, d
Lachesis muta MAM TE N
Segundo Martins e Oliveira (1999), essas diferenças podem simplesmente refletir
diferenças na composição de espécies nas taxocenoses, relativas à contribuição de cada
linhagem filogenética, embora algumas dessas diferenças possam ser, também,
consequência das diferenças na pressão de predadores e/ou disponibilidade de presas em
cada substrato.
Apesar de praticamente metade da Ilha de Marajó ser constituída por áreas abertas
(Projeto RADAM, 1974), há um predomínio de espécies com atividade primariamente
diurna, assim como em outras taxocenoses amazônicas (Duellman, 1978; Martins e
Oliveira, 1999; Bernarde e Abe, 2006; Maschio, 2008). Martins e Oliveira (1999)
apresentaram o período de atividade de 62 espécies para a região de Manaus, o mesmo
50
número de espécies registradas em Marajó, das quais 41% são estritamente diurnas,
21% estritamente noturnas e 38% ativas em ambos os períodos, estas últimas, com
frequência superior a observada na Ilha de Marajó.
Santos-Costa (2003) registrou, para a Estação Científica Ferreira Pena, Pará, a
atividade diária de 51 espécies de serpentes, das quais 47% foram diurnas, 30%
noturnas e 23% diurnas e noturnas. Bernarde e Abe (2006) registram o período de
atividade de 55 espécies de serpentes do Município de Espigão do Oeste, Rondônia, das
quais 45,5% foram diurnas, 32,7% noturnas e 21,8% diurnas e noturnas. Maschio
(2008) registrou o período de atividade de 50 espécies presentes na FLONA de
Caxiuanã, das quais 60% foram diurnas, 24% noturnas e 16% noturnas e diurnas. Desta
forma, exceto pelos resultados obtidos por Martins e Oliveira (1999), o padrão de
atividade registrado para as serpentes da Ilha de Marajó é semelhante ao de outras
taxocenoses amazônicas, com serpentes diurnas sendo mais frequentes que as noturnas,
que por sua vez são mais frequentes que as espécies ativas em ambos os períodos.
Sabe-se que algumas espécies podem manter seu padrão de atividade diária
independentemente da estação do ano ou da temperatura, sugerindo que este pode ser
determinado geneticamente (Gibbons e Semlitsch, 1987). No entanto, Shine (1979)
sugeriu que os padrões de atividade diária podem estar associados ao tipo de presa
utilizado e à estratégia de forrageio empregada pela espécie. A complexidade em
mensurar os fatores responsáveis pelos padrões de atividade diária observada, aliada a
insuficiência de informações a respeito da dieta da maioria das espécies de serpentes
amazônicas, exige que esta questão seja melhor estudada para que os reais fatores
responsáveis pelos padrões de atividade diária das espécies possam ser compreendidos.
51
Ciclo reprodutivo
Foram obtidos dados de reprodução de 37 espécies de serpentes da Ilha de Marajó
(Tabela 4). De forma geral, a maior proporção de jovens e filhotes foram registrados de
outubro a abril, sendo em menor proporção, entre os meses de maio a setembro. Fêmeas
contendo ovos e/ou embriões foram registradas em maior proporção entre os meses de
maio a setembro (Figura 4).
Filhotes, juvenis e fêmeas com ovos ou embriões foram capturados em quase
todos os meses do ano (exceto janeiro) para as espécies aquáticas ou encontradas
frequentemente em ambientes alagados, enquanto que para as demais espécies foram
capturados filhotes, juvenis e fêmeas em fase reprodutiva principalmente durante a
estação chuvosa (Tabela 4).
Ainda que poucos, os dados de reprodução observados na Ilha de Marajó sugerem
que, de um modo geral, o recrutamento de juvenis das espécies terrestres e arborícolas
parecem iniciar no final da estação seca, enquanto que das espécies aquáticas ou semi-
aquáticas parecem ocorrer ao longo do ano.
52
Tabela 4. Distribuição temporal da ocorrência de folículos vitelogênicos secundários (Fo), ovos (Ov), embriões (Em), filhotes (Fi) e jovens (Jo)
imaturos de 37 espécies de serpentes coletadas entre os anos de 1958 e 2009 na Ilha de Marajó, Pará, Brasil. Mais de uma ocorrência é indicada
entre parênteses pelo respectivo algarismo arábico. Ocorrência de filhotes em destaque.
ESPÉCIE
ESTAÇÃO CHUVOSA ESTAÇÃO SECA
Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov
Espécies
terrestres,
arborícolas
ou semi-
arborícolas
Bothrops atrox Jo(4) Em Fi/Jo Jo Fi(2) Jo
Chironius carinatus Ov
Chironius exoletus Jo Jo
Chironius flavolineatus Ov
Chironius fuscus Jo Fi
Clelia clelia Fo/Ov
Corallus hortulanus Jo Jo
Crotalus durissus Fi Ov Fi
Dendrophidion dendrophis Jo
Epicrates cenchria Fi
Epicrates maurus Fi/Jov/Ov(2) Jo/Ov Ov Fi(10)
Imantodes cenchoa Jo
Leptodeira annulata Jo(2) Ov
Leptophis ahaetulla Fi/Jo Fo Fi Fo
Liophis almadensis Ov(2)
Liophis meridionalis Ov
Liophis reginae Ov Fo/Ov Fi Ov
Mastigodryas boddaerti Jo Fo
Micrurus filiformis Fi Fi
Oxybelis fulgidus Ov
Philodryas argentea Ov Fo
Pseudoboa coronata Jo Fo
Psomophis joberti Fi/Ov
Siphlophis cervinus Jo
Siphlophis compressus Jo
Taeniophallus quadriocellatus Ov
Thamnodynastes lanei Ov Ov Ov
Thamnodynastes sp. Fi(4)
Espécies
associadas
com
ambientes
aquáticos
Eunectes deschauenseei Fo(3)
Helicops angulatus Fi(2)
Helicops leopardinus Fi Jo/Ov Fi/Jo(2)/Ov(2) Em/Jo/Ov(2) Jo(2)
Helicops polylepis Em Jo(2) Jo
Helicops trivittatus Fo Jov
Hydrodynastes gigas Fo/Ov Fo(3) Ov
Liophis lineatus Fi/Jo(2) Jo(2) Jo Jo
Liophis poecilogyrus Fi(4)/Jo/Ov(2) Fi(4) Fi(2)/Fo/Jo/Ov(6) Fi Fi(2)/Jo(3)/Ov Fo
Liophis taeniogaster Fi Fi(4) Fi/Fo/Ov Fi(2)/Fo Fi(2) Fo
53
Figura 4. Distribuição temporal da ocorrência de folículos em vitelogênese secundária,
ovos, embriões, filhotes e jovens de 37 espécies de serpentes presentes na Ilha de
Marajó, Pará.
Duellman (1978) sugeriu um padrão de reprodução não sazonal para as serpentes
amazônicas. No entanto, para uma mesma localidade, algumas espécies parecem
apresentar padrão reprodutivo não sazonal, enquanto outras espécies o padrão parece ser
sazonal (Martins e Oliveira, 1999). Desta forma, para obter resultados mais precisos
para o padrão de reprodução de uma espécie é necessário analisar um volume
considerável de exemplares e com capturas relativamente homogêneas ao longo dos
meses.
Embora algumas espécies tenham sido relativamente bem estudadas, como por
exemplo Tantilla melanocephala e Anilius scytale (ver Santos-Costa et al., 2006;
Maschio et al., 2007), o padrão reprodutivo das serpentes amazônicas ainda é pouco
documentado. Muitas informações disponíveis provêm de estudos de taxocenoses, nos
quais o número de espécimes analisado geralmente é baixo (e. g.: Duellman, 1978;
54
Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008) impossibilitando uma
discussão segura sobre o assunto (Maschio, 2008).
Segundo Martins e Oliveira (1999), a escassez de alimentos na estação seca, em
ambientes amazônicos, pode ser uma restrição para que ocorra o recrutamento durante
este período, especialmente para aquelas espécies cujos jovens alimentam-se de presas
sazonais como, por exemplo, anuros. Embora não tenha sido testado neste estudo, é
provável que a distribuição de filhotes de espécies terrestres, arborícolas e semi-
arborícolas, concentrando-se principalmente na estação chuvosa, e a distribuição ao
longo do ano dos filhotes de espécies aquáticas ou associadas a ambientes aquáticos,
observados neste estudo, esteja relacionado com a disponibilidade de alimentos.
As espécies de Eunectes, Helicops e Hydrodynastes, registradas neste estudo,
podem utilizar, além de anuros, peixes como item alimentar (Starace, 1998; López e
Giraudo, 2003; Ávila et al., 2006). Liophis taeniogaster e L. poecilogyrus além de
utilizarem anuros adultos em sua dieta fazem uso de girinos, indicando o forrageio na
água. Em tese, espécies relacionadas com ambiente aquático podem capturar presas
tanto terrestres quanto aquáticas (peixes e anfíbios, por exemplo) como visto
anteriormente.
Não existem estudos que relatem o aumento da abundância de presas ou a
sazonalidade das mesmas (como anuros, lagartos e roedores) em Marajó. No entanto, na
FLONA de Caxiuanã a abundância de anfíbios está relacionada ao aumento da
precipitação (Maschio, 2008). Considerando este fato, é provável que na Ilha de Marajó,
por estar sujeita a inundações sazonais (Goulding et al., 2003), essas espécies de
serpentes sofram menor influência da disponibilidade de alimento em relação às
55
espécies terrestres e arborícolas. No entanto, os dados obtidos neste estudo são
insuficientes para elaborar tais conclusões.
Estrutura da taxocenose
A partir da matriz de recursos, baseada em informações de dieta, período de
atividade e substrato de forrageio (Tabela 3), observa-se no dendrograma a formação de
seis grupos contendo espécies que em geral possuem hábitos diários, períodos de
atividade e/ou substrato de forrageio semelhante (Figura 5; Tabela 5). Nessa análise,
Bothrops marajoensis não foi incluída por não existirem informações suficientes sobre a
espécie.
O grupo A é formado exclusivamente por espécies primariamente noturnas e
arborícolas, que se alimentam primariamente de lagartos (exceto Dipsas indica que é
especialista em moluscos). Dois xenodontíneos (Siphlophis cervinus e S. compressus) e
dois dipsadíneos (Dipsas indica e Imantodes cenchoa) integram este grupo (Tabela 5;
Figura 5).
O grupo B é formado exclusivamente por espécies que utilizam primariamente o
substrato aquático para atividades de forrageio, são noturnas e que incluem peixes em
sua dieta. Este grupo, que representa 15% das espécies da Ilha de Marajó, é constituído
por duas espécies de Eunectes, Micrurus surinamensis, cinco espécies de Helicops e
Hydrops martii (Tabela 5; Figura 5)
O grupo C é formado exclusivamente por serpentes que forrageiam
primariamente no substrato solo, sendo em sua maioria espécies com hábitos diurnos e
noturnos, alimentando-se de serpentes ou presas serpentiformes. É constituído por um
56
colubrídeo (Tantilla melanocephala) especializado em artrópodes, dois dipsadíneos
(Atractus natans e A. schach) especializados em predar minhocas, três elapídeos
(Micrurus filiformis, M. ibiboboca e hemprichii,) especializados em predar anfisbenas e
serpentes e um xenodontíneo (Clelia clelia) especializado em predar serpentes (Tabela
5; Figura 5)
O grupo D é formado por espécies que possuem hábitos primariamente noturnos,
que utilizam primariamente o substrato o solo, com atividades de forrageio, com
espécies que alimentam de mamíferos, lagartos, anuros e insetos. Este grupo inclui três
espécies exclusivamente terrestres (Crotalus durissus, Lachesis muta e Typhlops
reticulatus), três xenodontíneos terrestres e semi-arborícolas (Drepanoides anomalus,
Thamnodynastes lanei e Thamnodynastes sp.) e um dipsadíneo (Leptodeira annulata)
que pode forragear tanto no solo como na vegetação (Tabela 5; Figura 5)
O grupo E é formado por espécies que utilizam o substrato solo e/ou vegetação
e/ou água primariamente durante o dia, sendo que todas utilizam anuros como item
alimentar. É o grupo mais diverso, com 31% das espécies presentes na Ilha de Marajó,
sendo constituído exclusivamente por xenodontíneos e colubríneos primariamente
diurnos, que utilizam diversos substratos para o forrageio, deste o aquático
(Hydrodynastes gigas) ao arbóreo (Oxybelis aeneus e Philodryas argentea) (Tabela 5;
Figura 5)
Finalmente, o grupo F é formado por espécies que em sua maioria forrageiam
primariamente no substrato solo, durante o dia, e apresentam dieta mais diversificada
em relação aos demais grupos, incluindo itens como anuros, lagartos, aves e mamíferos
(Tabela 5). É constituído por boídeos, colubrídeos, elapídeos, viperídeos e
xenodontíneos (Figura 5).
57
O uso de recursos pelas espécies de serpentes está estreitamente relacionado à sua
morfologia (Cadle e Greene, 1993. Martins et al., 2001; Sawaya, 2003). Serpentes
fossoriais apresentam crânio com ossos reforçados, geralmente possuem corpo
cilíndrico e pequeno, cauda curta e olhos também pequenos (Savitzky, 1983). As
serpentes criptozóicas também apresentam o tamanho do corpo reduzido enquanto que
as serpentes terrestres são morfologicamente variáveis apresentando-se com tamanhos
dos corpos de médio a grande (Cadle e Greene, 1993). As serpentes que utilizam
primariamente o substrato aquático, geralmente, possuem adaptações morfológicas
como narinas e olhos deslocados para a posição dorsal do crânio, corpo mais pesado e a
cauda curta que auxilia o deslocamento (Scartozzoni, 2005). Já as serpentes arborícolas
tendem a ter caudas longas, corpos alongados e comprimidos dorsoventralmente como
também tendem a ser mais leves (Lillywhite e Henderson, 1993).
58
Figura 5. Dendrograma de agrupamento de uso de recursos baseado em informações de
dieta, período de atividade e uso do substrato de forrageio de 61 espécies registradas
para a Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil.
59
Tabela 5. Grupos formados a partir do dendrograma de agrupamento de uso de recursos,
baseado em informações de dieta, período de atividade e uso do substrato de forrageio
de 61 espécies registradas para a Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil. Legenda: BOI=
Boidae, COL= Colubridae, DIP= Dipsadidae, ELA= Elapidae, TYP= Typhlopidae e
VIP= Viperidae.
GRUPO FAMÍLIA ESPÉCIE PRINCIPAIS ITENS ALIMENTARES
SUBSTRATO
DE
FORRAGEIO
PERÍODO
DE
ATIVIDADE
DIP Dipsas indica Moluscos Vegetação Noite
A DIP Imantodes cenchoa Lagartos Vegetação Noite
DIP Siphlophis cervinus Lagartos Vegetação Noite
DIP Siphlophis compressus Lagartos Vegetação Noite
BOI Eunectes deschauenseei Aves, Mamíferos, Peixes Água Noite
BOI Eunectes murinus Aves, Mamíferos, Peixes, Lagartos Água Noite
DIP Helicops angulatus Peixes, Girinos Água Noite
DIP Helicops hagmanni Peixes Água Noite
B DIP Helicops leopardinus Peixes, Anuros Água Dia/Noite
DIP Helicops polylepis Peixes Água Dia/Noite
DIP Helicops trivittatus Peixes Água Dia/Noite
DIP Hydrops martii Peixes Água Dia/Noite
ELA Micrurus surinamensis Peixes Água Dia/Noite
DIP Clelia clelia Serpentes Solo Dia/Noite
ELA Micrurus hemprichii Anfisbenas, Onicóforos, Serpentes Solo Dia/Noite
ELA Micrurus ibiboboca Anfisbenas, Serpentes Solo Dia/Noite
C ELA Micrurus filiformis Anfisbenas, Serpentes Solo Noite
COL Tantilla melanocephala Centopeias Solo Dia
DIP Atractus natans Minhocas Solo Dia
DIP Atractus schach Minhocas Solo Dia/Noite
VIP Crotalus durissus Mamíferos Solo Noite
VIP Lachesis muta Mamíferos Solo Noite
TYP Typhlops reticulatus Insetos Solo Noite
D DIP Leptodeira annulata Anuros Solo/Vegetação Noite
DIP Thamnodynastes lanei Anuros Solo/Vegetação Noite
DIP Thamnodynastes sp. Anuros Solo Noite
DIP Drepanoides anomalus Lagartos, Ovos de lagartos Solo Noite
COL Chironius carinatus Anuros Solo/Vegetação Dia
COL Chironius exoletus Anuros Solo/Vegetação Dia
COL Chironius flavolineatus Anuros Solo/Vegetação Dia
COL Chironius fuscus Anuros Solo/Vegetação Dia
COL Dendrophidion dendrophis Anuros Solo Dia
DIP Liophis almadensis Anuros Solo Dia
DIP Liophis meridionalis Anuros Solo Dia
DIP Liophis poecilogyrus Anuros Solo Dia
DIP Liophis reginae Anuros Solo Dia
DIP Liophis typhlus Anuros Solo Dia
E COL Oxybelis aeneus Anuros, Lagartos Vegetação Dia
DIP Philodryas argentea Anuros, Lagartos Vegetação Dia
COL Mastigodryas boddaerti Anuros, Lagartos Solo Dia
DIP Psomophis joberti Anuros, Lagartos Solo Dia
COL Chironius multiventris Anuros, Lagartos Solo/Vegetação Dia
COL Leptophis ahaetulla Anuros, Lagartos Solo/Vegetação Dia
DIP Hydrodynastes gigas Anuros, Peixes, Mamíferos Água/Solo Dia
DIP Liophis taeniogaster Anuros, Peixes Água /Solo Dia
DIP Liophis lineatus Anuros Água/Solo Dia
BOI Boa constrictor Aves, Lagartos, Mamíferos Solo Dia/Noite
BOI Epicrates cenchria Aves, Lagartos, Mamíferos Solo Dia/Noite
DIP Pseudoboa coronata Aves, Lagartos, Mamíferos Solo Dia/Noite
BOI Epicrates maurus Aves, Lagartos, Mamíferos Solo Noite
DIP Oxyrhopus melanogenys Lagartos, Mamíferos Solo Dia
DIP Oxyrhophus trigeminus Lagartos, Mamíferos Solo Dia/Noite
F VIP Bothrops atrox Anuros, Lagartos, Mamíferos Solo Dia/Noite
COL Drymarchon corais Anuros, Lagartos, Mamíferos, Serpentes Solo Dia
COL Mastigodryas bifossatus Anuros, Lagartos, Mamíferos Solo Dia
ELA Micrurus spixii Anfisbenas, Lagartos, Serpentes Solo Dia
DIP Taeniophallus quadriocellatus Lagartos Solo Dia
BOI Corallus hortulanus Anuros, Aves, Lagartos, Mamíferos Vegetação Noite
DIP Philodryas viridissima Anuros, Aves, Lagartos, Mamíferos Vegetação Dia
COL Spilotes pullatus Anuros, Aves, Lagartos, Mamíferos, Ovos de
aves
Solo/Vegetação Dia
COL Oxybelis fulgidus Aves, Lagartos Vegetação Dia
60
Cadle e Greene (1993) analisaram a influência de fatores históricos em 15
taxocenoses neotropicais, através da distribuição de três linhagens filogenéticas
(colubríneos, xenodontíneos centroamericanos e xenodontíneos sulamericanos).
Segundo os autores, os xenodontíneos sulamericanos são mais diversos na América do
Sul, os xenodontíneos centroamericanos são mais diversos na América Central e os
colubríneos são mais diversos na América do Norte. Assim, os autores sugeriram que a
composição diferenciada dessas três linhagens, ao longo da região Neotropical, exerce
forte influência nos padrões morfológicos, de atividade, uso do ambiente e dieta das
taxocenoses. O padrão encontrado na Ilha de Marajó é semelhante ao sugerido por
Cadle e Greene (1993) para taxocenoses Neotropicais, sendo a maioria das espécies
xenodontíneos (27 espécies; 44% do total de espécies), seguido pelos colubríneos (14
espécies, 23%) e dos dipsadíneos (5 espécies, 8,1%).
O alto número de xenodontíneos associado ao alto número de colubrídeos talvez
explique o maior consumo de anuros em relação às outras taxocenoses Amazônicas
como na FLONA de Caxiuanã (Amazônia oriental), Manaus (Amazônia central) e
Espigão do Oeste (Sudeste da Amazônia). A maioria das espécies de serpentes da Ilha
de Marajó apresenta hábito terrestre e diurno, padrão observado para os xenodontíneos
(Cadle e Greene, 1993), o que talvez explique o padrão observado em Marajó.
Comparação entre a riqueza de espécies da Ilha de Marajó e da FLONA de
Caxiuanã (continente)
Na Ilha de Marajó foram registradas 62 espécies (17 exclusivas em relação a
FLONA de Caxiuanã; 27,4%), 34 gêneros e seis famílias; enquanto que na FLONA de
Caxiuanã foram registradas 70 espécies (25 exclusivas em relação a Ilha de Marajó;
61
35,7%), 40 gêneros e oito famílias (Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008). Destas,
quarenta e cinco espécies são comuns às duas áreas (64,3%). (Tabela 6).
Tabela 6. Relação das espécies registradas para a Ilha de Marajó, depositadas nas
coleções herpetológicas do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), Museu de
Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e em registros de literatura, com
indicação das espécies registradas na FLONA de Caxiuanã (Santos-Costa, 2003;
Maschio, 2008). Legenda: n= número de espécimes; %= porcentagem do total do
número de espécimes; - (traço)= sem registro; ?= registro de literatura.
Família Espécie
Ilha
de
Marajó
FLONA de
Caxiuanã
(continente)
n % n %
ANILIIDAE
Anilius scytale - - 7 0,85
BOIDAE
Boa constrictor 6 1,37 7 0,85
Corallus caninus - - 2 0,24
Corallus hortulanus 4 0,91 51 6,17
Epicrates cenchria 1 0,23 8 0,97
Epicrates maurus 21 4,78 - -
Eunectes deschauenseei 13 2,96 - - Eunectes murinus 6 1,37 8 0,97
COLUBRIDAE
Chironius carinatus 4 0,91 1 0,12
Chironius exoletus 2 0,45 5 0,61
Chironius flavolineatus 1 0,23 - -
Chironius fuscus 5 1,14 30 3,63
Chironius multiventris 1 0,23 2 0,24
Chironius scurrulus - - 5 0,61
Dendrophidion dendrophis 1 0,23 10 1,21
Drymarchon corais 1 0,23 1 0,12
Drymoluber dichrous - - 9 1,09
Leptophis ahaetulla 17 3,87 11 1,33 Mastigodryas bifossatus 3 0,68 - -
Mastigodryas boddaerti 3 0,68 16 1,94
Oxybelis aeneus 2 0,45 7 0,85
Oxybelis fulgidus 5 1,14 19 2,3
Pseustes poecilonotus - - 13 1,57
Pseustes sulphureus - - 15 1,82
Rhinobothryum lentiginosum - - 1 0,12
Spilotes pullatus ? ? 7 0,85
Tantilla melanocephala ? ? 20 2,42
DIPSADIDAE
Apostolepis pymi - - 3 0,36 Atractus caxiuana - - 3 0,36
Atractus major - - 2 0,24
Atractus natans 4 0,91 1 0,12
Atractus schach 1 0,23 6 0,73
Atractus snethlageae - - 3 0,36
Clelia clelia 1 0,23 3 0,36
Dipsas catesbyi - - 33 4,0
Dipsas indica ? ? 1 0,12
62
Drepanoides anomalus 1 0,23 6 0,73
Erythrolamprus aesculapii - - 11 1,33
Helicops angulatus 12 2,73 21 2,54
Helicops hagmanni 1 0,23 1 0,12
Helicops leopardinus 25 5,69 1 0,12
Helicops polylepis 4 0,91 5 0,6
Helicops trivittatus 8 1,82 7 0,85
Hydrodynastes gigas 7 1,59 8 0,97
Hydrops martii 1 0,23 1 0,12 Hydrops triangularis - - 4 0,48
Imantodes cenchoa 4 0,91 74 8,96
Leptodeira annulata 8 1,82 32 3,87
Liophis almadensis 20 4,55 - -
Liophis meridionalis 2 0,45 - -
Liophis lineatus 16 3,64 - -
Liophis poecilogyrus 94 21,41 - -
Liophis reginae 8 1,82 21 2,54
Liophis taeniogaster 34 7,74 13 1,57
Liophis typhlus 2 0,45 - -
Oxyrhopus formosus - - 5 0,61 Oxyrhopus melanogenys 1 0,23 20 2,42
Oxyrhopus petolarius - - 2 0,24
Oxyrhopus trigeminus ? ? - -
Philodryas argentea 4 0,91 20 2,42
Philodryas viridissima 1 0,23 7 0,85
Pseudoboa coronata 4 0,91 1 0,12
Pseudoeryx plicatilis - - 3 0,36
Psomophis joberti 6 1,37 - -
Siphlophis cervinus 1 0,23 9 1,09
Siphlophis compressus 1 0,23 6 0,73
Taeniophallus brevirostris - - 4 0,48 Taeniophallus occipitalis - - 19 2,3
Taeniophallus quadriocellatus 2 0,45 5 0,61
Thamnodynastes lanei 3 0,68 - -
Thamnodynastes sp. 13 2,96 - -
Xenodon rabdocephalus - - 13 1,57
Xenopholis scalaris - - 6 0,73
ELAPIDAE
Micrurus filiformis 4 0,91 1 0,12
Micrurus hemprichii 2 0,45 5 0,61
Micrurus ibiboboca ? ? - -
Micrurus lemniscatus - - 9 1,09
Micrurus spixii ? ? 2 0,24 Micrurus surinamensis 1 0,23 12 1,45
LEPTOTYPHLOPIDAE
Siagonodon septemstriatus - - 1 0,12
TYPHLOPIDAE
Typhlops reticulatus 4 0,91 - -
VIPERIDAE
Bothrops atrox 36 8,2 138 16,7
Bothrops brazili - - 16 1,94
Bothrops marajoensis ? ? - -
Bothriopsis taeniata - - 3 0,36
Crotalus durissus 5 1,14 - - Lachesis muta 2 0,45 4 0,48
Total de espécimes 439 826
Riqueza de espécies 62 70
63
Considerando os exemplares depositados nas coleções Herpetológicas do MPEG e
MZUSP o estimador de riqueza Jackknife de primeira ordem indicou que podem ocorrer
entre 66 e 74 espécies na Ilha (Tabela 7). Acrescentando um registro para cada espécie
presente em Marajó, mas que não estão presentes nessas coleções, o estimador de
riqueza utilizado indicou que podem ocorrer entre 79 e 88 espécies em Marajó (Tabela
7). O mesmo estimador indicou que podem ocorrer em Caxiuanã entre 78 e 84 espécies
(Tabela 7).
O método de rarefação (Mao Tau) estimou para Marajó entre 53 e 71 espécies e
para Caxiuanã entre 64 e 76 espécies (Tabela 7). Considerando tanto 439 espécimes
(que corresponde ao número de espécimes depositados no MPEG e MZUSP; 55
espécies) como 446 (que corresponde ao número de espécimes depositados no MPEG e
MZUSP, acrescidos de um registro para cada uma das sete espécies inseridas neste
estudo por meio da literatura; 62 espécies), o método de rarefação estimou para
Caxiuanã 63 espécies, com intervalo de confiança variando entre 59 e 67 espécies
(Tabela 7). Esses valores novamente encontram-se sobrepostos. A curva de rarefação
também mostrou sobreposição na riqueza de espécies entre a FLONA de Caxiuanã e a
Ilha de Marajó (Figura 6).
Tabela 7. Número de espécimes, riqueza observada, riqueza estimada de serpentes, na
Ilha de Marajó e FLONA de Caxiuanã, Estado do Pará, Brasil e riqueza esperada por
rarefação para n= 439 (A) e n= 446 (B) espécimes para a FLONA de Caxiuanã. Entre
parênteses, intervalo de confiança de 95%.
Ilha de Marajó Caxiuanã
(continente) A B
Número de espécimes 439 446 824
Riqueza observada 55 62 70
Riqueza estimada (Jackknife1) 70±3,8 84±4,6 81±3,3
Riqueza estimada (Mao Tau) 55 (48-62) 62 (53-71) 70 (64 – 76)
Riqueza esperada (rarefação; n= 439) - - 63 (59 – 67)
Riqueza esperada (rarefação; n= 446) - - 63 (59 – 67)
64
Figura 6. Curvas de rarefação da Ilha de Marajó e FLONA de Caxiuanã (continente).
Linhas de cores claras representam variações com intervalo de confiança de 95%.
As espécies registradas em Marajó correspondem a 16,5% de todas as espécies
registradas para o Brasil (Bérnils e Costa, 2011) e 41,6% das espécies registradas para a
Amazônia brasileira (Ávila-Pires et al., 2007). A grande riqueza da Ilha segue o mesmo
padrão de outras regiões amazônicas (Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003;
Maschio, 2008).
O número elevado de espécies estimado em relação à riqueza observada,
provavelmente, seja consequência da base de cálculo para os estimadores de riqueza de
espécies, que é a presença de espécies raras. Este fator se torna problemático quando se
analisa taxocenoses de animais caracteristicamente inconspícuos e com utilização de
uma grande diversidade de hábitos, como as serpentes, por exemplo, que na maioria das
vezes espécies consideradas raras são aquelas que não foram devidamente acessadas
pelo procedimento metodológico empregado (Maschio, 2008). Independente desses
65
fatores, os valores obtidos pelo estimador de riqueza Jackknife de primeira ordem e pelo
método de rarefação indicam não haver diferença significativa na riqueza de espécies de
serpentes entre a FLONA e Ilha de Marajó, sendo que a maior riqueza observada em
Caxiuanã, provavelmente, esteja relacionada ao maior número de espécimes coletado na
FLONA (Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008).
Mesmo estando relativamente próxima da Ilha (cerca de 60 km em linha reta), a
FLONA de Caxiuanã apresentou um número relativamente alto de espécies exclusivas.
Desta forma, o maior número de espécimes coletado também pode estar influenciando o
número de espécies exclusivas na FLONA de Caxiuanã. Espera-se que com um maior
esforço de coleta em Marajó, um número maior de espécies seja registrado, tendência
observada na inclinação da curva de rarefação (Figura 6), com consequente diminuição
do percentual de espécies exclusivas.
Por outro lado, o percentual de espécies exclusivas na Ilha de Marajó em relação à
FLONA de Caxiuanã pode estar sendo influenciado pela heterogeneidade ambiental da
Ilha de Marajó. Além de apresentar espécies que ocorrem em outras regiões amazônica,
Marajó apresenta espécies restritas a áreas de Savanas como Bothrops marajoensis,
Chironius flavolineatus, Crotalus durissus, Liophis almadensis, Liophis meridionalis,
Micrurus spixii e Psomophis joberti (França et al., 2006), além de outras espécies que
habitam principalmente áreas abertas como Epicrates maurus (Passos e Fernandes,
2008) e Liophis lineatus (Cunha e Nascimento, 1978).
Geralmente, a riqueza de espécies em ilhas está diretamente relacionada a sua
extensão e a sua fonte de colonização, assim, quanto maior for o seu tamanho e sua
proximidade com a fonte de colonização maior será o número de espécies registradas
(MacArthur e Wilson, 1967). Centeno et al. (2008) compararam a riqueza da Ilha de
66
São Sebastião, Estado de São Paulo, com a riqueza da região continental próxima
(Município de São Sebastião), sendo que a menor riqueza observada na Ilha de São
Sebastião foi atribuída ao efeito insular e menor área em relação a região continental. A
Ilha de Marajó, além de ser muito extensa, é circundada por fontes de colonização
relativamente próximas. As regiões sul e leste da Ilha estão próximas da região norte do
Estado do Pará, enquanto que, a região sudoeste está próxima de Caxiuanã e das
regiões oeste e noroeste do estado do Amapá (Figura 1).
A Foz do Rio Amazonas parece não ser uma barreira geográfica eficiente entre o
continente e a Ilha, permitindo a dispersão de espécies. Algumas espécies podem ser
levadas pelas correntezas ao forragear ou, de forma acidental, caírem em corpos d’água.
Reforçando essa hipótese, Maschio et al. (2009) observaram, na região de Caxiuanã, um
exemplar de Amphisbaena amazonica, espécie estritamente fossorial, atravessando o
Igarapé Marinaú e, na mesma região, um exemplar de Amphisbaena alba a
aproximadamente 3 km das margens da Baía de Caxiuanã.
Situação semelhante foi relatada por Martins e Oliveira (1999), que observaram
um espécime de Chironius fuscus nadando no Rio Pitinga (localizado aproximadamente
a 250 km em linha reta ao norte de Manaus, Amazonas) e outro de Dendrophidion
dendrophis atravessando o Rio Jau (foz localizada a aproximadamente 200 km em linha
reta a noroeste de Manaus, Amazonas).
Estando a Ilha de Marajó muito próxima do continente, praticamente inserida na
massa continental (Figura 1), é provável que os efeitos insulares não estejam atuando
significativamente na riqueza de espécies de serpentes. Além disso, pelo fato de Marajó
ser uma ilha recente (Rossetti e Toledo, 2006), talvez não tenha transcorrido tempo
suficiente para os efeitos insulares atuarem sobre as espécies de serpentes da Ilha.
67
História natural das espécies
Aqui são apresentadas informações, organizadas em ordem alfabética de família,
gênero e espécie, sobre habitat, hábito, atividade diária, dieta, reprodução e distribuição
geográfica, das 61 espécies descritas e registradas na Ilha de Marajó, com adição de
comentários taxonômicos, quando necessário. Além disso, são apresentadas ilustrações
de algumas das espécies de serpentes presentes na Ilha de Marajó (Figura 7).
Família BOIDAE Gray, 1842
As serpentes desta família são restritas, principalmente, no Novo Mundo (Austin,
2000), sendo que na região neotropical encontram-se quatro gêneros com as seguintes
distribuições: espécies de Boa ocorrem no México, América Central e América do Sul,
Antilhas, Ilhas Dominica e Santa Lucia; espécies de Corallus ocorrem na América
Central e do Sul, Arquipélago de Grenada e Ilha São Vicente; espécies de Epicrates
estão presentes na América Central, América do Sul e Antilhas; e espécies de Eunectes
ocorrem exclusivamente na América do Sul (Chippaux, 1986; Starace, 1998; Cunha e
Nascimento, 1993; Passos e Fernandes, 2008).
No Brasil, ocorrem 12 espécies distribuídas em quatro gêneros (Bérnils e Costa,
2011), estando quatro gêneros e seis espécies presentes na Ilha de Marajó.
Boa constrictor Linnaeus, 1758 (Figura 7-a)
Boa constrictor é encontrada em diversos tipos da habitats como florestas
primárias e secundárias, áreas abertas, muitas vezes encontradas próximas às habitações
68
humanas (Cunha e Nascimento, 1978; Strüssmann e Sazima, 1993; Martins e Oliveira,
1999; Maschio, 2008). Nesse estudo, cinco espécimes foram registrados em áreas
abertas e apenas um foi registrado em área de floresta. Um dos espécimes coletados em
área aberta estava numa área alta coberta por vegetação baixa e com poucas árvores, a
aproximadamente 4 m do solo. Martins e Oliveira (1999) relataram um espécime de
grande porte descansando em uma árvore a 5 m do solo, por três dias consecutivos.
Dados da literatura (Strüssmann e Sazima, 1993; Martins e Oliveira, 1999; Marques et
al., 2001; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Rocha e Prudente, 2010;
Rodrigues, 2007; Maschio, 2008) acrescidos aos deste estudo indicam que B.
constrictor é uma serpente terrestre, ocasionalmente utiliza a vegetação, com atividade
diurna e noturna.
Apresenta dieta generalizada, incluindo itens como lagartos, aves e mamíferos de
pequeno e médio porte (Henderson et al., 1995; Marques et al., 2001; Santos-Costa,
2003; Marques et al., 2005; Rodrigues, 2007; Rocha e Prudente, 2010).
É uma serpente vivípara (Marques et al., 2005), porém poucas são as informações
sobre a reprodução desta espécies na Amazônia. Dixon e Soini (1986) mencionaram
duas fêmeas parindo em janeiro (24 e 28 filhotes respectivamente), uma em fevereiro
(20 filhotes) e outra em novembro (seis filhotes) indicando que a ninhada é
relativamente numerosa. Duellman (1978), em Santa Cecília no Equador, registrou um
juvenil no mês de novembro (COTO= 538 mm) e Maschio (2008) no mês de agosto.
Nesse estudo, uma fêmea coletada em maio apresentou 20 folículos maiores que 5 mm.
Quando perturbada pode produzir um som prolongado, retrair a cabeça juntamente
com o corpo em forma de “S”. Quando manipulada, raramente morde (Cunha e
Nascimento, 1978), pratica constrição e expele descarga cloacal (Martins e Oliveira,
1999).
69
Ocorre em toda a região Neotropical desde o México, Trinidad, Tobago e Ilha
Margarita, Colômbia, Venezuela, Guiana, norte da Argentina, Paraguai, e Brasil sendo
que está presente na Amazônia nas regiões Nordeste, Centro-Oeste e Sul (Cunha e
Nascimento, 1978, 1993; Frota et al., 2005; Silva et al., 2011).
Corallus hortulanus (Linnaeus, 1758) (Figura 7-b)
Embora esta espécie seja relativamente comum na região leste do Pará (Cunha e
Nascimento, 1978) e relativamente bem coletada em Caxiuanã (n= 14 em Santos-Costa,
2003; n= 37 em Maschio, 2008), apenas quatro espécimes foram coletados (1990, 1992,
1998 e 2004) na Ilha de Marajó. Um deles em área de várzea (próximo ao Rio
Quiaparanã; Ponta de Pedras) e outro em árvore baixa na beira de estrada na
comunidade de Tancredo Neves em Breves.
Esta espécie pode ser frequentemente, encontrada tanto na vegetação alta como
baixa, sobre rios e igapós (Martins e Oliveira, 1999). Corallus hortulanus habita floresta
primária, mas também pode ser encontrada em áreas perturbadas, como capoeiras e
roçados, sendo algumas vezes encontradas em residências (Cunha e Nascimento, 1978;
Martins e Oliveira, 1999; Bartlett e Bartlett, 2003; Maschio, 2008). Quando em
atividade usa primariamente a vegetação (Martins e Oliveira, 1999; Marques et al.,
2001; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Maschio, 2008) porém pode ser
ocasionalmente encontrada sobre o solo (Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003).
Apresenta período de atividade exclusivamente noturno, sendo que durante o dia
pode ser encontrada dormindo protegida de predadores em brácteas de palmeiras
(Maschio, 2008) e troncos ocos (Martins e Oliveira, 1999).
Um dos espécimes registrado neste estudo continha pelos no intestino e outro
apresentou um morcego no estômago, item também registrado por Maschio (2008).
70
Dados de literatura (Martins e Oliveira, 1999; Marques et al., 2001; Marques et al.,
2005; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008) indicam que é uma espécie generalista,
alimentando-se de itens como sapos, lagartos, aves e mamíferos.
Dois jovens machos foram coletados em Marajó nos meses de dezembro e janeiro
(COTO: 625 mm e 557 mm, respectivamente). Em Caxiuanã, Santos-Costa (2003)
registrou filhotes nos meses de janeiro, março, abril e maio e folículos vitelogênicos
também em maio. Também em Caxiuanã, Maschio (2008) registrou jovens em fevereiro
e novembro e folículos secundários em março. Sua reprodução é vivípara (Marques et
al., 2005).
Ao ser perturbada mantêm a região anterior do corpo em forma de “S” (Martins e
Oliveira, 1999). Quando manipulada pode morder, contorcer e enrolar o corpo
mantendo a cabeça e a cauda voltadas para dentro e expelir descarga cloacal (Martins e
Oliveira, 1999). Pode ainda, em situação de estresse, regurgitar presas recém-ingeridas,
o que segundo Maschio (2008), permite recuperar a habilidade perdida pela serpente
após ingerir itens de tamanho relativamente grande.
Possui ampla distribuição, ocorrendo na América Central, desde a Nicarágua até a
América do Sul incluindo Colômbia, Venezuela, Guiana Francesa, Equador, Bolívia,
Peru, Ilhas Trindade e Windward e Brasil, na região Amazônica até o Nordeste do
Maranhão (Cunha e Nascimento, 1993; Silva et al., 2011).
Epicrates cenchria (Linnaeus, 1758) (Figura 7-c)
O espécime registrado neste estudo foi capturado em área de floresta na metade
ocidental da Ilha e segundo Cunha e Nascimento (1993), E. cenchria é encontrada
apenas na região ocidental da Ilha. Habita a floresta tropical Amazônica e a Mata
Atlântica (Passos e Fernandes, 2008), ocorrendo em florestas primárias como também
71
em áreas perturbadas (Martins e Oliveira, 1999). É encontrada principalmente no solo
sobre a serapilheira (Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Rocha e Prudente, 2010;
Rodrigues, 2007; Maschio, 2008). No entanto, Martins e Oliveira (1999) relataram um
juvenil forrageando a noite em uma árvore a 3 m do solo, o que pode ser considerado
evento ocasional. As informações disponíveis em Martins e Oliveira (1999), Santos-
Costa (2003), Rocha e Prudente (2010), Rodrigues (2007) e Maschio (2008) indicam
que esta espécie apresenta período de atividade tanto diurno quanto noturno.
Sua dieta é constituída primariamente de aves, mamíferos (incluindo morcegos) e
ocasionalmente ovos de aves (Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Marques et
al., 2005; Rodrigues, 2007).
Em Marajó, um filhote foi coletado no mês de dezembro (COTO: 488 mm).
Martins e Oliveira (1999) relataram para a região de Manaus, dois pequenos juvenis
(502 e 606 mm) em dezembro e março e uma fêmea com folículos desenvolvidos no
mês de outubro (maior com 335 mm). Santos-Costa (2003) registrou a presença de
embriões em agosto e um filhote em novembro. Segundo Martins e Oliveira (1999), é
provável que, pelo menos na região de Manaus, o recrutamento desta espécie ocorra
durante a estação chuvosa. Esta espécie é vivípara (Marques et al., 2005).
Quando manipulada, pode morder fortemente e constringir (Martins e Oliveira,
1999; Maschio, 2008). Quando perturbada mantêm o terço anterior do corpo em forma
de “S”, juvenis e adultos ficam “em forma de bola”, fortemente apertadas, onde matem
a cabeça escondida e protegida (Martins e Oliveira, 1999).
Distribui-se na América do Sul pela Floresta Amazônica, Bacia da Colômbia,
Equador, Peru, Bolívia, Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa e Brasil (Passos
e Fernandes, 2008; Silva et al., 2011).
72
Epicrates maurus Gray, 1849
Todos os espécimes registrados neste estudo foram coletados em áreas de campos
na região oriental da Ilha de Marajó. Esta espécie habita enclaves de Savana da América
Central ao norte da América do Sul, como as Savanas da Guiana (Starace, 1998; Passos
e Fernandes, 2008). É encontrada principalmente no solo, porém os jovens podem
ocupar ramos baixos de arbustos (Starace, 1998). Atividade no período noturno
(Starace, 1998).
Dois espécimes presentes em Marajó apresentaram pequenos mamíferos nos
estômagos. Epicrates maurus alimenta-se de pequenos mamíferos, aves, lagartos, e
provavelmente anuros também fazem parte da dieta dos filhotes (Starace, 1998). Por ser
uma espécie de Savanas, não compartilha o mesmo nicho trófico que E. cenchria
(Chippaux, 1986; Starace, 1998).
Neste estudo, foram registradas duas fêmeas com ovos em maio (12 ovos, maior
com 16,78 mm; 18 ovos, maior com 28,17 mm), uma em agosto (9 ovos, maior com
44,89 mm), já com embriões em desenvolvimento e outra em setembro (8 ovos, maior
com 51,47 mm). Um filhote foi coletado em maio (COTO: 441 mm). Dois jovens foram
coletados em maio e agosto respectivamente. Uma fêmea coletada em maio pariu 10
filhotes em novembro. Na Guiana Francesa, Starace (1998) informou período de
gestação de quatro a cinco meses com partos de 10 a 15 filhotes. Lourdais et al. (2006),
na Colômbia, informaram período de gestação de 2 a 3 meses, com partos de cinco a 10
filhotes.
É uma espécie pouco agressiva, porém pode morder quando manipulada. Às vezes
enrola-se procurando esconder a cabeça (Starace, 1998).
Ocorre na América Central e América do Sul, da Nicarágua, Costa Rica, Panamá,
Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa e Norte do Brasil (Roraima,
73
Amapá e extremo Norte do Pará até a Ilha de Marajó), ocorrendo também nas ilhas
Trindade, Tobago e Margarita (Passos e Fernandes, 2008).
Eunectes deschauenseei Dunn e Conant, 1936
Foram registrados 13 espécimes de Eunectes deschauenseei na Ilha de Marajó,
sua localidade tipo, sendo que todos foram coletados em áreas de campos. Pouco se
sabe sobre o habitat desta espécie, sendo considerada uma espécie rara por Chippaux
(1986) e Starace (1998). Sabe-se que habita cursos d’água e regiões pantanosas
(Starace, 1998), podendo ser encontrada próxima as residências (este estudo). Segundo
Starace (1998), Eunectes deschauenseei é uma serpente semi-aquática de hábitos
noturnos e que alimenta-se de mamíferos, pássaros e peixes (Starace, 1998). No entanto,
Reed e Rodda (2009) contestam o período de atividade afirmando que os dados
disponíveis ainda são insuficientes para esta conclusão.
Uma fêmea coletada em Marajó no mês de março apresentou 35 folículos maiores
que 5 mm (maior com 9,61 mm). Outras oito jovens fêmeas (CRC médio= 1225 mm)
foram coletadas nos meses de maio, sendo que sete delas apresentaram folículos
maiores que 5 mm, das quais três apresentaram folículos em vitelogênese secundária,
com 1, 2 e 3 folículos respectivamente (maior: 13,91 mm). Pizzato e Marques (2007),
sugeriram que a vitelogênese ocorre nos meses de agosto a fevereiro, com gestação nos
meses de junho e abril, com base em dados obtidos a partir de cinco fêmeas preservadas
em coleção. O período de reprodução prolongado pode estar associado aos períodos não
sazonais da Floresta Amazônica (Reed e Rodda, 2009). Sua reprodução é vivípara
(Starace, 1998).
74
Não foram encontrados dados sobre o comportamento defensivo de E.
deschauenseei, porém, Starace (1998) mencionou que os hábitos são semelhantes aos da
E. murinus (veja abaixo).
Sua distribuição é restrita ao norte da América do Sul, ocorrendo na Guiana
Francesa, Suriname e Brasil (Amapá e Pará) (Starace, 1998; Dirksen, 2002; França et
al., 2006; Reed e Rodda, 2009).
Eunectes murinus (Linnaeus, 1758) (Figura 7-d)
Eunectes murinus geralmente é encontrada em grandes e pequenos rios e igarapé
(Cunha e Nascimento, 1993), e também, próxima a habitações humanas (Maschio,
2008). É uma espécie que forrageia primariamente na água, porém eventualmente,
forrageia no solo próximo aos corpos d’água (Cunha e Nascimento, 1978; Martins e
Oliveira, 1999; Marque et al., 2005; Rocha e Prudente, 2010; Maschio, 2008). Algumas
vezes é vista sobre rochas aquecendo-se durante o dia (Martins e Oliveira, 1999). Dados
da literatura indicam que esta espécie apresenta período de atividade noturno,
eventualmente diurno (Cunha e Nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999; Marque et
al. 2005; Rocha, 2007).
Sua dieta constitui-se de vertebrados aquáticos e terrestres, principalmente
lagartos, aves, mamíferos e peixes (Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003;
Marques et al., 2005; Maschio, 2008). Durante a reprodução, eventualmente as mães
podem comer os filhotes logo após o nascimento (Cunha e Nascimento, 1978).
Neste estudo, uma fêmea (COTO: 2739 mm) coletada em maio apresentou quatro
folículos maior que 5 mm (maior com 6,91 mm). Martins e Oliveira (1999) relataram
uma fêmea no mês de maio contendo 50 embriões em desenvolvimento e um juvenil
encontrado em setembro. É uma espécie vivípara apresentando período de gestação
75
variando de seis a sete meses (Starace, 1998). Os partos apresentam uma prole
numerosa, variando de 20 a 40, podendo alcançar até 70 filhotes (Cunha e Nascimento,
1978; Starace, 1998).
Quando perturbada mantêm a região anterior do corpo em forma de “S”, podendo
liberar ar dos pulmões produzindo som característico (Martins e Oliveira, 1999).
Quando manipulada pode constringir, morder e expelir descarga cloacal (Martins e
Oliveira, 1999), podendo ainda dar bote e tentar fugir (este estudo).
Sua distribuição é restrita ao norte da América do Sul, ocorrendo na Guiana
Francesa, Suriname (provavelmente) e Brasil, no Estado do Amapá e na Ilha de Marajó
(Starace, 1998; França et al., 2006).
COLUBRIDAE Oppel, 1811
Entre os Caenophidia, a família Colubridae é considerada a mais diversa, com
mais de 60% das espécies descritas (Dowling e Duellman, 1978; Uetz, 2010). Recentes
análises filogenéticas, baseadas em caracteres moleculares, foram propostas para os
Caenophidia (Vidal et al., 2007; Vidal e Hedges, 2009; Zaher et al., 2009), tendo como
resultado mais significativo o desmembramento da família Colubridae, definindo
diferentes linhagens monofiléticas. Contudo, recentes publicações não utilizaram estes
novos arranjos taxonômicos e mantiveram as categorias de subfamília para os
Colubridae (e.g. Myers, 2011; Pyron et al., 2011).
Considerando as propostas de Vidal et al. (2007) e Zaher et al. (2009), com o
reconhecimento das famílias Colubridae e Dipsadidade, na Ilha de Marajó estão
presentes 14 espécies e gêneros de Colubridae.
76
Chironius carinatus (Linnaeus, 1758) (Figura 7-e)
Os quatro espécimes registrado neste estudo foram coletados em áreas de campo,
todos na metade oriental da Ilha. Esta espécie habita ambientes como florestas tropicais,
Savanas e campos de Cerrados (Dixon et al., 1993). Segundo Cunha e Nascimento
(1993), esta espécie é bastante rara no Leste do Pará e bem comum no Oeste do
Maranhão, principalmente nos babaçuais e capoeiras. Um espécime foi coletado sobre o
folhiço no chão pela manhã na Ilha de Marajó. É uma serpente muito ágil, com ativa
diurna, hábitos terrestre e semi-arborícola (Cunha e Nascimento, 1978; Dixon et al.
1993; Starace, 1998;).
Um espécime analisado neste estudo continha três anuros (Leptodactylus petersii)
no estômago. Informações disponíveis em Cunha e Nascimento (1978), Dixon et al.,
(1993) e Starace (1998) indicam que C. carinatus alimenta-se de anuros (Pseudis
paradoxa), mas pode alimentar-se de aves, lagartos (Cnemidophorus lemniscatus) e
pequenos mamíferos. Segundo Starace (1998), Leptodactylidae são as presas mais
consumidas por C. carinatus, seguido por Hylidae e em menor proporção lagartos,
filhotes de aves e pequenos mamíferos.
Em Marajó, uma fêmea com ovos foi coletada em março (11 ovos, maior com
45,2 mm). Dados obtidos por Dixon et al. (1993) indicaram a não sazonalidade
reprodutiva desta espécie, relatando que sua ninhada pode variar de 5 a 12 ovos.
Segundo Starace (1998) quando perturbada esta serpente ergue a metade anterior do
corpo, elevando a cabeça em direção ao agressor, vibra a cauda, pode ainda achatar a
cabeça e inflar a lateral do corpo. Esse comportamento agressivo (bote, seguido de fuga)
foi observado um espécime coletado em Marajó.
77
Distribui-se pelas Pequenas Antilhas (São-Vicente e Guadalupe) e Trindade, pela
América Central, região tropical da América do Sul até a Argentina (Cunha e
Nascimento, 1993; Dixon et al., 1993; Starace, 1998; Frota et al., 2005).
Chironius exoletus (Linnaeus, 1758) (Figura 7-f)
Dois espécimes foram registrados neste estudo, sendo um coletado em área de
floresta e outro em área de campo. Esta espécie habita florestas primárias, capoeiras,
roçados, igapós, campos, Cerrados e áreas de pastagens (Cunha e Nascimento, 1993;
Bernarde, 2004; Maschio, 2008), sendo muito comum na Amazônia (Cunha e
Nascimento, 1993). Em Marajó, um espécime foi coletado sob tronco podre durante a
noite. Os registros de literatura indicam que C. exoletus é terrestre e semi-arborícola,
apresentando período de atividade primariamente diurno e ocasionalmente noturno
(Dixon et al., 1993; Starace, 1998; Marque et al., 2001; Santos-Costa, 2003; Marque et
al., 2005; Maschio, 2008).
Um anuro (Hypsiboas geographicus) foi registrado no estômago de um espécime
coletado em Marajó. Chironius exoletus parece alimentar-se primariamente de anuros e
ocasionalmente de salamandras (Bolitoglossa altamazonica) e lagartos (Anolis sp.,
Hemidactylus mabouia), conforme dados de literatura (Cunha e Nascimento, 1993;
Dixon et al., 1993; Starace, 1998; Marques et al. 2001; Santos-Costa, 2003; Marques et
al., 2005).
Neste estudo, uma fêmea coletada em agosto apresentava apenas pequenos
folículos (maior com 4,7 mm). Dixon et al. (1993) registraram fêmeas com ovos nos
meses de janeiro, fevereiro, abril e julho. Starace (1998) registrou uma fêmea com oito
ovos no mês de maio. Maschio (2008) registro folículos desenvolvidos também no mês
de maio (maior com 7,38 mm). Esta serpente é ovípara, cujas posturas podem variar de
78
4 a 12 ovos (Dixon et al., 1993; Starace, 1998). Com base em espécimes de coleção
Dixon et al., (1993), afirmaram que devem haver dois picos de atividade desta espécie
na Bacia Amazônica, um de abril a maio e outro de agosto a setembro.
Quando acuada, a serpente achata a cabeça adquirindo um aspecto triangular, infla
o corpo para aparecer o branco entre as escamas dorsais e ataca, pode ainda levantar a
região anterior do corpo e abrir a boca, intimidando o agressor até que surja
possibilidade de fuga (Starace, 1998).
Distribui-se na Amazônia brasileira, Nordeste da Argentina, Bolívia, Peru,
Equador, Sudeste da Colômbia, Sudeste e Leste da Venezuela, Guiana, Suriname e
Guiana Francesa (Starace, 1998).
Chironius flavolineatus (Boettger, 1885) (Figura 7-g)
Segundo Dixon et al., (1993), em Marajó, C. flavolineatus habita estepes de
gramíneas na metade oriental da Ilha, sendo que em outras regiões da América do Sul
habita também áreas de Caatinga e Cerrado. Um espécime foi coletado na Ilha de
Marajó, à tarde, numa capoeira com palmeiras. As poucas informações sobre a ecologia
dessa espécie indicam que C. flavolineatus é diurna, forrageando tanto no solo como na
vegetação (Marques et al., 2005).
O único espécime coletado em Marajó continha um anuro (Leptodactulus fuscus)
no estômago. Dixon et al. (1993) registraram apenas anuros como item alimentar desta
espécie (hilídeos e leptodactylídeos), ou que sugere uma especialização alimentar. Uma
fêmea registrada neste estudo, continha ovos em fevereiro (três ovos, maior com 33,33
mm). Dixon et al., (1993) registraram fêmeas contendo de três a oito ovos e
mencionaram uma possível sazonalidade desta espécie nos meses de verão, com fêmeas
apresentando ovos nos meses de novembro e dezembro. Ao ser perturbada C.
79
flavolineatus achata o corpo, exibe a mucosa bucal, expele descarga cloacal e pode dar
botes (Marques et al., 2005).
Esta espécie ocorre no Nordeste do Paraguai, região central da Bolívia, sendo que
no Brasil é registrada nos estados do Mato Grosso, Bahia, Goiás, Minas Gerais, São
Paulo e Pará, metade oriental da Ilha de Marajó (Dixon et al., 1993).
Chironius fuscus (Linnaeus, 1758) (Figura 7-h)
Todos os espécimes registrados neste estudo (n= 5) foram coletados em áreas
florestadas. As informações da literatura indicam que Chironius fuscus habita as
florestas tropicais em vários tipos de ambientes como florestas primárias, vegetação
secundária, roçados e igapós (Dixon et al., 1993; Cunha e Nascimento, 1993; Martins e
Oliveira, 1999). Neste estudo, um espécime foi coletado dentro de um igarapé, o que
também foi registrado por Maschio (2008) em Caxiuanã. Outro exemplar foi coletado à
tarde sob um tronco podre na beira de uma estrada. Dados da literatura indicam que C.
fuscus pode ser encontrada ativa no solo e sobre a vegetação, forrageando
exclusivamente durante o dia (Dixon et al., 1993; Martins e Oliveira, 1999; Santos-
Costa, 2003; Maschio, 2008). À noite, utiliza a vegetação para dormir (Santos-Costa,
2003; Martins e Oliveira, 1999).
Um espécime registrado neste estudo continha um anuro do estômago
(Leptodactylus sp.). Os registros em Dixon et al., 1993; Martins e Oliveira, 1999;
Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008, indicam que C. fuscus alimenta-se primariamente
de anuros (e.g.: Dendrobates, Adelophryne, Eleutherodactylus, Leptodactylus, Hyla),
ocasionalmente de lagartos (Anolis, Kentropyx) e salamandras (Bolitoglossa).
Neste estudo um filhote foi registrado em setembro (COTO: 429 mm) e um jovem
em dezembro (COTO: 543 mm). Martins e Oliveira (1999) relatam uma fêmea com
80
grandes folículos no mês de dezembro e outra com ovos também em dezembro (quatro
ovos, maior com 20,3 mm). Maschio (2008) observou fêmeas com folículos
desenvolvidos em julho e Santos-Costa (2003) cita folículos vitelogênicos em fevereiro
e ovos em março.
Ao ser manuseada, C. fuscus pode girar-se e debater, vibrar a cauda, inflar a
região gular (Martins e Oliveira, 1999) ou ainda apresentar descarga cloacal (Maschio,
2008). Martins e Oliveira (1999) relatam que, ao ser abordada, durante o dia, C. fuscus
permanente imóvel e, segundo os autores, a cor marrom avermelhada associada à
ausência de movimentos da serpente, a torna muito difícil de ser detectada na vegetação.
Duellman (1978) relatou que os espécimes que dormem a noite sob vegetação, ao
caírem, rapidamente afastaram-se para longe ao menor sinal de perturbação.
Esta espécie ocorre na costa leste do Brasil nos estados da Bahia, Espírito Santo,
Rio de Janeiro e São Paulo e na América do Sul equatorial, incluindo Amazônia
brasileira, norte da Bolívia, leste do Equador e Peru, sudeste da Colômbia, sul da
Venezuela, Guiana, Suriname e Guiana Francesa (Dixon et al., 1993; Martins e
Oliveira, 1999; Frota et al., 1995).
Chironius multiventris Schmidt e Walker, 1943 (Figura 8-a)
O espécime registrado neste estudo foi coletado numa capoeira numa área de
campo. Segundo Martins e Oliveira (1999) Chironius multiventris habita florestas,
podendo ser ocasionalmente encontrada em áreas perturbadas. Informações na literatura
indicam que possui hábitos terrestre e semi-arborícola, tendo atividade durante o dia
(Duellman, 1978; Starace, 1998, Marques et al., 2001, Bernarde e Abe, 2006; Maschio,
2008). Segundo Martins e Oliveira (1999) C. multiventris usa a vegetação durante o dia
para descansar e a noite para dormir.
81
Neste estudo, foi registrado um hilídeo (Scinax cf. x-signatus) no estômago de um
espécime. Informações disponíveis em Cunha e Nascimento (1993), Martins e Oliveira
(1999) e Starace (1998) indicaram que esta espécie alimenta-se primariamente de
anuros (Hyla, Phrynohyas, Eleutherodactylus, Leptodactylus), lagartos (Anolis,
Polychrus, Tropidurus) e ocasionalmente de pequenos mamíferos e pássaros.
Poucos são os dados reprodutivos para esta espécie. Martins e Oliveira (1999)
mencionaram uma fêmea do Rio Cuieiras, com quatro folículos em desenvolvimento no
mês de dezembro e um juvenil coletado em março. Duellman (1978) registra uma fêmea
com sete ovos (comprimento médio: 28,5 mm).
Não foram registrados dados neste estudo informações sobre comportamento
defensivo, porém Dixon et al. (1993) comentam que essa espécie é inquieta e agressiva.
Chironius multiventris distribui-se pela Guiana, Guiana Francesa, Suriname, Peru,
Colômbia e Amazônia brasileira (Dixon et al., 1993; Cunha e Nascimento 1993;
Starace, 1998; Frota et al., 2005).
Dendrophidion dendrophis (Schlegel, 1837) (Figura 8-b)
O único exemplar registrado neste estudo foi coletado em área de floresta.
Segundo Cunha e Nascimento (1978) e Martins e Oliveira (1999), esta espécie habita
florestas, porém pode ser encontrada, também, em capoeiras e roçados. O espécime
registrado neste estudo foi coletado em um tronco caído, durante a tarde. Starace (1998)
mencionou um espécime a dois metros do solo, porém não informou dados sobre
horário de atividade. Dados disponíveis em Martins e Oliveira (1999), Santos-Costa
(2003) e Bernarde e Abe (2006) indicam que D. dendrophis é terrestre, diurna e usa a
vegetação à noite para dormir.
82
Sua dieta constitui-se de anuros como Leptodactylus andreae, Eleutherodactylus
fenestratus e ocasionalmente de aves e lagartos (Martins e Oliveira, 1999; Starace,
1998; Santos-Costa, 2003; Prudente et al., 2007).
Neste estudo, um juvenil foi coletado em março (COTO: 500 mm). Martins e
Oliveira (1999) registraram um juvenil em fevereiro (COTO: 452 mm) e a presença de
folículos vitelogênicos em janeiro, uma ninhada de quatro ovos em janeiro, uma fêmea
com ovos em agosto (seis ovos, maior com 16 mm) e uma fêmea do Rio Pitinga, com
ovos em novembro. Santos-Costa (2003) registrou folículos vitelogênicos em abril e
ovos em outubro. Martins e Oliveira (1999) sugeriram que na região de Manaus, o
recrutamento de juvenis pode ocorrer durante a estação chuvosa. Segundo Prudente et
al., (2007) a reprodução desta espécie não é sazonal e os machos atingem a maturidade
sexual com um menor comprimento rostro-cloacal que as fêmeas, sendo que estas
atingem a maturidade sexual com cerca de três vezes o tamanho dos recém-nascidos.
Dendrophidion dendrophis não morde quando manipulada, porém, expele
descarga cloacal, vibra o corpo e a cauda, infla o corpo expondo a pele amarela entre as
escamas dorsais e algumas vezes quebra a cauda voluntariamente (Martins e Oliveira,
1999; Prudente et al., 2007; Hoogmoed e Ávila-Pires, 2011; A. Dourado, no prelo).
Ocorre desde a região sul da América Central até a América do Sul na Colômbia,
Equador, Peru, Venezuela, Guiana Francesa e Amazônia brasileira (Cunha e
Nascimento, 1993; Freire et al., 2010; Silva et al., 2011).
Drymarchon corais (Boie, 1827) (Figura 8-c)
83
O exemplar registrado neste estudo foi coletado numa área de campo. Esta espécie
habita áreas de campos aberto como na Serra Norte em Carajás e vários tipos de
ambientes como áreas florestadas, Cerrado, roçado e capoeiras (Cunha e Nascimento,
1993; Strüssmann e Sazima, 1993). Informações disponíveis em Strüssmann e Sazima
(1993), Starace (1998), Marques et al. (2005) e Rocha e Prudente (2010) indicam que
Drymarchon corais é exclusivamente terrestre e diurna.
Apresenta dieta diversificada, alimentando-se primariamente de vertebrados como
mamíferos, serpentes, lagartos e anuros (Cunha e Nascimento, 1993; Strüssmann e
Sazima, 1993; Starace, 1998; Marques et al., 2005, Maschio, 2008), ocasionalmente de
ovos de aves que nidificam no solo como verificado por Cunha et al. (1985) e de
anfisbena (Amphisbaena alba) registrado por Campos et al. (2010).
Geralmente a ninhada é de 12 ovos (Starace, 1998). Na região da Guiana, os ovos
são depositados entre outubro/novembro (final da estação seca), sendo que os filhotes
eclodem em dezembro/janeiro (Starace, 1998).
Ocorrem nas Ilhas de Trinidad, Tobago, Colômbia, Venezuela, Guiana Francesa,
Peru, Equador, Bolívia, norte da Argentina, Paraguai, sendo que no Brasil ocorre na
região central e nordeste da Amazônia com registro para o Mato Grosso (Cunha e
Nascimento, 1993; Frota et al., 2005; Campos et al., 2010).
Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758) (Figura 8-d)
Em Marajó, foram coletados espécimes tanto em áreas de florestas como em áreas
de campo. Dois espécimes foram coletados em beira de estrada e outro no interior de
uma capoeira. Habita florestas primárias, áreas perturbadas e áreas abertas, com registro
nos campos rupestres em Carajás e nas Savanas de Roraima e Marajó (Cunha e
Nascimento, 1993; Strüssmann e Sazima, 1993; Martins e Oliveira, 1999; Bernarde e
84
Abe, 2006). Em Marajó, dois espécimes foram coletados entre bambus pela manhã, um
deles encontrava-se inativo. Outro foi coletado entre folhas caídas de palmeira também
pela manhã. Informações disponíveis em Strüssmann e Sazima (1993), Starace (1998),
Martins e Oliveira (1999), Santos-Costa (2003), Marques et al. (2005) e Rocha e
Prudente (2010) indicam que Leptophis ahaetulla é exclusivamente diurna forrageando
tanto no solo como na vegetação. A noite dorme sobre a vegetação baixa (Martins e
Oliveira, 1999).
Neste estudo, dois espécimes apresentaram anuros no estômago, sedo um hilídeo
e um Hypsiboas sp. Outro espécime apresentou apenas insetos, o que provavelmente
deve ser conteúdo secundário como observado em outras espécies de serpentes (Martins
e Oliveira, 1999; Maschio, 2008). Esta espécie alimenta-se exclusivamente de anuros
(Hyla sp. Hyla alboguttata, Hypsiboas sp. Scinax sp., Osteocephalus taurinus e O.
leprieuri) e lagartos (Anolis sp e Thecadactylus), como indicam os registros da literatura
(Strüssmann e Sazima, 1993; Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Marques et
al., 2005; Bernarde e Abe, 2006; Maschio, 2008).
Em Marajó, duas fêmeas contendo folículos vitelogênicos desenvolvidos foram
coletadas em maio (três folículos, maior com 10,19 mm) e janeiro (quatro folículos,
maior com 14, 42 mm). Um filhote foi coletado em abril (COTO: 631 mm) e outro em
dezembro (COTO: 480 mm). Um jovem também foi coletado em dezembro (COTO:
834 mm). Santos-Costa (2003) e Maschio (2008) registraram folículos vitelogênicos em
maio. Segundo Martins e Oliveira (1999), a ninhada pode variar de 1 a 8 ovos.
Quando abordada, mantém a parte anterior do corpo em forma de “S”, a boca
aberta, ataca e, ocasionalmente, morde (Martins e Oliveira, 1999). Quando manuseada,
agita o corpo podendo morder (Martins e Oliveira, 1999) e expelir descarga cloacal
85
(Maschio, 2008). Segundo Martins e Oliveira (1999) e Maschio (2008), seu padrão de
coloração a torna mimética, eficaz quando a serpente está ativa entre a vegetação.
Leptophis ahaetulla ocorre na Venezuela, Colômbia, Guiana, Suriname, Guiana
Francesa e Brasil com registros na região Amazônica, região Nordeste e faixa litorânea
do Atlântico até a Bahia (Cunha e Nascimento, 1993; Albuquerque, 2009; Silva et al.,
2011).
Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820)
Os espécimes registrados neste estudo foram coletados apenas em áreas de
campos. Mastigodryas bifossatus habita florestas primárias e secundárias ocorrendo
também em regiões de Savana (Strüssmann e Sazima, 1993; Starace, 1998). Segundo
Montingelli e Zaher (2011), esta serpente geralmente é encontrada em locais úmidos,
como regiões inundáveis e lagoas, associados com florestas ou áreas abertas. As
informações disponíveis em Strüssmann e Sazima (1993), Starace (1998) e Rodrigues
(2007) indicam que M. bifossatus é terrestre, forrageando exclusivamente durante o dia.
Dados da literatura (Cunha e Nascimento, 1993; Strüssmann e Sazima, 1993; Starace,
1998; Marques et al., 2001; Marques et al., 2005; Marque e Muriel, 2007) indicam que
esta espécie alimenta-se de vertebrados como mamíferos, aves, serpentes (Philodryas
patagoniensis, Tantilla melanocephala), lagartos (Ameiva, Gonatodes, Kentropyx,
Mabuya) e anuros (Leptodactylus).
Segundo Marques e Muriel (2007), esta espécie se reproduz ao longo de todo o
ano, porém, com oviposição, principalmente, no início a metade da estação chuvosa
com recrutamento no final estação.
86
Ocorre no norte da América do Sul na Colômbia, Venezuela, Guianas e Brasil
com registros nos estados do Pará, Maranhão e Piauí (Cunha e Nascimento, 1993;
Starace, 1998).
Mastigodryas boddaerti (Sentzen, 1796) (Figura 8-e,f)
Mastigodryas boddaerti ocorre tanto no lado ocidental como no lado oriental da
Ilha. Um dos espécimes foi coletado na beira de uma estrada e outro em uma área de
capoeira. Segundo Martins e Oliveira (1999) e Cunha e Nascimento (1993), M.
boddaerti é encontrada em florestas primárias, áreas perturbadas e áreas de campos. Em
Marajó, dois espécimes foram coletados em tronco de palmeiras, no chão, um de manhã
e outro no início da tarde. As informações disponíveis (Martins e Oliveira, 1999;
Starace, 1998; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Bernarde e Abe, 2006;
Rodrigues, 2007; Maschio, 2008) indicam que esta espécie é primariamente terrestre,
ocasionalmente arborícola, forrageando exclusivamente durante o dia.
Um espécime registrado neste estudo apresentou dígitos e escamas de pequenos
lagartos no estômago. Os itens registrados para esta espécie (Cunha e Nascimento,
1978; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Bernarde e Abe, 2010) constitui-se
principalmente de anuros (Leptodactylus longirostris e Scinax sp.) e lagartos (Ameiva
ameiva, Arthrosaura sp, Cnemidophorus lemniscatus. Gonatodes humeralis, Kentropyx
calcarata). Cunha e Nascimento (1978) citaram mamíferos e Beebe (1946) mencionou
gafanhotos e ovos de répteis. Mamíferos e ovos podem ser considerados conteúdos
ocasionais para esta espécie e os artrópodes provavelmente são conteúdos secundário.
Em Marajó, uma fêmea com folículo em vitelogênese secundária (11,91 mm) foi
coletada em março e uma jovem fêmea em fevereiro (COTO: 923 mm). Maschio (2008)
registrou três fêmeas contendo folículos maiores que 10 mm em março e maio (quatro,
87
seis e 11 folículos respectivamente). Santos-Costa (2003) registrou filhotes em março.
Martins e Oliveira (1999) registraram um recém-nascido em abril e uma fêmea do leste
da Amazônia com ovos sem data fornecida (seis ovos, maior com 38,2 mm). Starace
(1998) registrou um jovem macho em fevereiro (COTO: 368 mm) e uma fêmea ainda
com cicatriz umbilical em junho (COTO: 420 mm). Segundo Starace (1998), na região
da Guiana o acasalamento ocorre no início da estação chuvosa. Esta serpente é muito
ágil, e pode desprender fuga rapidamente (Martins e Oliveira, 1999).
Ao ser manipulada, agita e gira o corpo, vibra a cauda, forma um “S” com o
corpo, atacando e mordendo insistentemente (Martins e Oliveira, 1999).
Distribui-se pelo Equador a leste dos Andes, Colômbia, Venezuela, Guiana,
Suriname, Guiana Francesa, Bolívia e Brasil com registros na Amazônia, Mato Grosso,
Ceará e provavelmente uma população isolada na Bahia (Cunha e Nascimento, 1993;
Bernarde e Abe, 2006; Silva et al., 2011).
Oxybelis aeneus (Wagler, 1824) (Figura 8-g)
Oxybelis aeneus é registrada tanto nos campos como nas florestas de Marajó.
Neste estudo, um espécime foi registrado em beira de estrada. As informações
disponíveis indicam que esta espécie habita ambientes diversificados da Amazônia
ocidental e oriental, como florestas primárias e vegetação secundária, sendo encontrada
também nos campos rupestres da Serra Norte em Carajás e nas Savanas de Roraima
(Cunha e Nascimento, 1993; Martins e Oliveira, 1999). Informações em Cunha e
Nascimento (1993), Martins e Oliveira (1999), Marques et al. (2001), Santos-Costa
(2003), Marques et al. (2005), Bernarde e Abe (2006) e Maschio(2008) indicam que O.
aeneus é primariamente arborícola, ocasionalmente terrestre, forrageia durante o dia e
dorme sobre a vegetação baixa durante a noite.
88
Alimenta-se primariamente de anuros, lagartos (Gonatodes humeralis,
Alopoglossus e Gonatodes) e ocasionalmente de pássaros (Cunha e Nascimento, 1993;
Marque et al., 2001; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Rocha e Prudente,
2010).
Uma fêmea madura coletada em Marajó no mês de novembro apresentou apenas
folículos primários (maior com 4,27 mm). Maschio (2008) registrou folículos
secundários em junho e Martins e Oliveira (1999) registraram um juvenil em março
(COTO: 582 mm).
Ao ser perturbada, mantêm o terço anterior do corpo em forma de “S”, abre a boca
expondo uma coloração cinza escuro a preto e, às vezes ataca, com mordidas. Quando
manipulada pode debater e girar o corpo, além de expelir descarga cloacal (Martins e
Oliveira, 1999).
Esta espécie tem ampla distribuição, ocorrendo desde o sul dos Estados Unidos,
México, através da América Central, América do Sul até o norte da Argentina e
Paraguai (Cunha e Nascimento, 1993; Martins e Oliveira, 1999; Frota et al., 2005; Silva
et al., 2011.
Oxybelis fulgidus (Daudin, 1803) (Figura 8-h)
Em Marajó, Oxybelis fulgidus foi coletado tanto em área de floresta como também
em área de campos, porém numa região de transição com manchas de florestas. Neste
estudo foram registrado espécimes em mata terciária, capoeira e próximo a habitações
humanas. Esta espécie é associada a florestas, mas é capaz de ocupar áreas degradadas,
sendo vista principalmente nas bordas e em trilhas de áreas cultivadas (Starace, 1998;
Martins e Oliveira, 1999). Neste estudo, é registrado um espécime coletado a noite em
uma árvore a aproximadamente 4 m do solo. Outros dois foram coletados durante o dia
89
em arbusto, a aproximadamente 1,5 m do solo. Informações disponíveis (Martins e
Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008) indicam que esta espécie é
primariamente arborícola, com hábitos terrestres e diurnos. Durante a noite dorme sobre
a vegetação (Martins e Oliveira, 1999).
Informações obtidas em Martins e Oliveira (1999), Santos-Costa (2003) e
Maschio (2008) indicam que O. fulgidus alimenta-se de lagartos (Ameiva, Anolis,
Mabuya sp.) e aves (Pripa, Thraupis, Volatinia).
Em Marajó, uma fêmea contendo ovos foi coletada em maio (10 ovos, maior com
38 mm). Martins e Oliveira (1999) registraram uma fêmea com ninhada em outubro (10
ovos, maior com 38 mm), dos quais seis filhotes eclodiram após 78 dias. Santos-Costa
(2003) registrou folículos vitelogênicos em abril.
Segundo Martins e Oliveira (1999), esta serpente foge rapidamente quando é
abordada. No entanto, em alguns casos, pode enfrentar o observador, atacando-o
insistentemente através de falsos-botes. Além disso, infla o corpo, alarga a cabeça, e
mantém a região do corpo em forma de “S”. Quando manuseada, além de tentar morder,
agita e gira o corpo (Martins e Oliveira, 1999).
Distribui-se pelo México, América Central e América do Sul a leste dos Andes
através das regiões equatorial e tropical (Cunha e Nascimento, 1993; Frota et al., 2005;
Silva et al., 2011).
Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758) (Figura 9-a)
Spilotes pullatus habita diferentes ambientes, como florestas primárias,
secundárias, Cerrados e babaçuais (Cunha e Nascimento, 1993; Martins e Oliveira,
1999). Aparentemente, é mais comum em áreas degradadas, possivelmente devido à
adaptação e presas que ocorrem nestes ambientes (Cunha e Nascimento, 1978). Martins
90
e Oliveira (1999) mencionam três espécimes aquecendo-se às margens de um campo
inundado. Informações disponíveis em Martins e Oliveira (1999), Marques et al.,
(2001), Marques et al., (2005), Rodrigues (2007) e Rocha (2007) indicam que esta
espécie é terrestre e semi-arborícola, com hábitos diurnos.
Possui dieta diversificada, incluindo aves, anuros, mamíferos (Proechimys
gardneri), lagartos, ovos de aves, inclusive animais doméstico de habitações rurais
(Cunha e Nascimento, 1978, 1993; Starace, 1998; Martins e Oliveira, 1999; Rocha e
Prudente, 2010; Marques e Sazima, 2004; Maschio, 2008; Mendonça et al., 2011).
Poucas são as informações disponíveis sobre a reprodução desta espécie. Amaral
(1930) apud Martins e Oliveira (1999), relatou fêmeas contendo de oito a 12 ovos e
Maschio (2008) registrou folículos desenvolvidos em novembro.
Quando abordada, faz ameaças exibindo a cabeça ao elevar o pescoço, infla a
região gular e mantêm a região anterior do corpo em forma de “S”, chegando, a em
alguns casos, a perseguir o observador por alguns metros podendo em seguida, desviar e
fugir rapidamente (Martins e Oliveira, 1999). Se manipulada, agita e gira o corpo,
podendo morder (Martins e Oliveira, 1999).
Ocorre na Costa Rica, Panamá, Trindade, Tobago, Colômbia, Venezuela, Guiana,
Suriname, Guiana Francesa, Equador, Peru, Bolívia, Paraguai, norte da Argentina e
Brasil, com registros na Amazônia, e nas regiões Centro-Oeste, Nordeste e Sudeste
(Cunha e Nascimento, 1993; Rocha e Prudente, 2010; Silva et al., 2011).
Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758) (Figura 9-b)
Tantilla melanocephala habita tanto florestas primárias como áreas alteradas,
associadas a áreas cultivadas, podendo ser também, encontrada em capoeiras e roçados
(Dixon e Soini, 1986; Cunha e Nascimento, 1993; Martins e Oliveira, 1999). Possui
91
hábitos primariamente criptozóicos, eventualmente terrestre (Cunha e Nascimento,
1978; Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008) forrageando
primariamente durante o dia, podendo, eventualmente ser encontrada em atividade de
forrageio durante a noite.
Informações disponíveis indicam que Tantilla melanocephala alimenta-se
primariamente de centopeias e, ocasionalmente, de outros artrópodes (Cunha e
Nascimento, 1978; Santos-Costa, 2003; Rocha, 2007; Maschio, 2008). Vinte espécimes
analisados por Martins e Oliveira (1999) continham apenas centopeias no trato digestivo
evidenciando sua especialização alimentar.
Dixon e Soini (1986) registraram uma fêmea com ovos em novembro (três ovos,
maior com 29 mm). Martins e Oliveira (1999) registraram uma fêmea com dois ovos.
Rocha (2007) registrou uma fêmea com folículos desenvolvidos em janeiro (maior com
14, 25 mm). Santos-Costa (2003) registrou folículos vitelogênicos em novembro.
Segundo Santos-Costa et al. (2006) a reprodução desta espécie na Amazônia não e
sazonal, com produção de uma a três ovos por fêmeas.
Segundo Martins e Oliveira (1999), Tantilla melanocephala agita o corpo
vigorosamente quando manuseada, mas não morde.
Distribui-se pela América Central, Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname,
Guiana Francesa, Peru, Argentina, Uruguai e Brasil, com registros na Amazônia e nas
regiões Centro-Oeste e Nordeste (Cunha e Nascimento, 1978; Wilson e Mena, 1980;
Vanzolini et al., 1980; Martins e Oliveira, 1999; Strüssmann, 2000; Lema, 2002; Frota
et al., 2005; Silva et al., 2011).
92
DIPSADIDAE Bonaparte 1840
A família Dipsadidae contém mais de 700 espécies distribuídas em 92 gêneros,
sendo a maior família nas Américas (Vidal et al., 2010b). Os dipsadídeos são
essencialmente tropicais, com a maioria das espécies ocorrendo na América Central
(Dipsadinae), América do Sul e Índias ocidentais (Xenodontinae) (Hedges et al., 2009;
Vidal et al., 2010a). Apresentam ampla variação no tamanho do corpo (10 – 280 cm) e
na ecologia (Hedges et al., 2009). A maioria das espécies se alimenta de sapos e/ou
lagartos, mas algumas são especialistas em serpentes, lesmas, caracóis e minhocas
(Cadle e Greene, 1993).
As espécies de serpentes pertencentes a essa família estavam recentemente
alocadas na família Colubridae. No entanto, Vidal et al. (2007), com base em dados
moleculares, propuseram uma nova organização dos grupos superiores de serpentes,
propondo a família Dipsadidae. Na Ilha de Marajó foram registrados 17 gêneros e 32
espécies de Dipsadidae.
Atractus natans Hoogmoed e Prudente, 2003
Poucas são as informações disponíveis para esta espécie, o que pode ser atribuído
a sua recente descrição. Os quatro espécimes coletados em Marajó encontravam-se no
interior de capoeiras com vegetação intercalada por palmeiras. Estas informações
agregadas as de Hoogmoed e Prudente (2003) indicam que A. natans habita tanto áreas
de floresta primária como áreas perturbadas. Os espécimes de Marajó foram coletados
durante o dia em troncos de palmeiras apodrecidos no chão, dois no mês de fevereiro
(estação chuvosa) e dois em outubro (estação seca) de 1991. Hoogmoed e Prudente
(2003) mencionaram alguns espécimes no período de cheia (agosto de 1994), em
Mamirauá, a aproximadamente 12 m de coluna d’água sobre troncos podres flutuantes.
93
Nestes troncos, que abrigavam ainda anuros, lagartos e ovos, havia grande quantidade
de húmus, utilizado pelos espécimes para suas atividades de forrageio. Os mesmos
autores relatam ainda que posteriormente quando a região já não se encontrava inundada
(dezembro de 1994), troncos podres foram examinados sobre o chão da floresta, porém
nenhum exemplar foi encontrado. Estas informações indicam que Atractus natans é
provavelmente uma serpente diurna de hábito fossorial, que utiliza principalmente
troncos apodrecidos para se abrigar.
Um dos espécimes registrados neste estudo continha minhoca no trato digestivo,
observado também em um espécime depositado no MPEG coletado na Ilha Mexiana
localizada a aproximadamente 10 km em linha reta de Marajó, o que indica que esta
espécie, assim como outras do gênero, seja especialista em anelídeos.
Duas fêmeas, contendo apenas pequenos folículos foram coletadas em Marajó no
mês de fevereiro (maiores com 2,27 e 3,37 mm respectivamente). Não há encontradas
informações sobre aspectos reprodutivos e comportamento defensivo para A. natans.
As poucas informações disponíveis sobre a distribuição desta espécie indicam
uma distribuição ao longo do Rio Amazonas, nos estados do Amazonas (Mamirauá) e
Pará na região de Caxiuanã e nas Ilhas de Marajó e Mexiana (Hoogmoed e Prudente,
2003.
Atractus schach (Boie, 1827) (Figura 9-c)
Atractus schach é registrada em área de floresta na Ilha de Marajó. Segundo
Martins e Oliveira (1999), A. schach ocorre tanto em florestas primária como em áreas
perturbadas. Cunha e Nascimento (1978) mencionaram que esta espécie possui hábitos
fossoriais e Martins e Oliveira (1999) relataram um espécime forrageando sobre a
liteira, durante a noite e outros quatro capturados em pitfall. Santos-Costa (2003)
94
registrou um espécime no chão, sobre a liteira, durante o dia em uma área de inundação.
Maschio (2008) registrou espécimes no chão, durante o dia e espécimes coletados em
pitfall. Aparentemente, A. schach é uma serpente com hábitos diurno e noturno, sendo
primariamente fossorial.
Esta espécie é especialista em anelídeos (Cunha e Nascimento, 1978; Martins e
Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008).
Martins e Oliveira (1999) citaram uma fêmea contendo cinco ovos no oviduto em
outubro e um juvenil coletado em junho. Santos-Costa (2003) e Maschio (2008)
mencionaram filhotes coletados em outubro. Estas poucas informações indicam que o
recrutamento desta espécie deve ocorrer no início da estação chuvosa (outubro-
dezembro).
Quando perturbada, esta serpente pode esconder a cabeça sob o corpo e achatar o
corpo dorsoventralmente (Martins e Oliveira, 1999; Maschio, 2008) e quando
manipulada agita o corpo sem morder (Martins e Oliveira, 1999).
Distribui-se pela Guiana, Suriname e Brasil sendo registrada na Amazônia
ocidental, Amazônia oriental e Maranhão (Hoogmoed, 1980; Cunha e Nascimento,
1993).
Clelia clelia (Daudin, 1803) (Figura 9-d)
Em Marajó, Clelia clelia foi coletada apenas em área aberta, sujeitas a inundações
periódicas. Esta espécie habita tanto áreas abertas como áreas florestadas (Cunha e
Nascimento, 1978; Duellman, 1978; Strüssmann e Sazima, 1993; Martins e Oliveira,
1999), sendo, aparentemente mais frequente em áreas úmidas ou alagadas (Cunha e
Nascimento, 1978; Duellman, 1978; Maschio, 2008). Neste estudo, um espécime é
registrado pela manhã, em campo aberto. Informações da literatura (Cunha e
95
Nascimento, 1978; Duellman, 1978; Strüssmann e Sazima, 1993; Martins e Oliveira,
1999; Santos-Costa, 2003) indicam que esta espécie é tipicamente terrestre, podendo ser
encontrada ativa tanto durante o dia como a noite.
Não houve registro de itens alimentares neste estudo, no entanto, as informações
disponíveis (Cunha e Nascimento, 1978; Duellman, 1978; Martins e Oliveira, 1999)
indicam que C. clelia alimenta-se primariamente de outras serpentes (Boa constrictor,
Drymarchon corais, Bothrops, Liophis reginae), ocasionalmente de lagartos (Ameiva,
Gonatodes) e pequenos mamíferos (ratos).
Uma fêmea coletada em Marajó apresentou ovos no mês de maio (oito ovos,
maior com 39,98 mm) e 12 folículos maiores que 5 mm, sedo dois em vitelogênese
secundária (maior com 16,56 mm). Duellman (1978) mencionou uma fêmea com 20
ovos, e reprodução ovípara.
Quando manipulada raramente morde, porém possui forte constrição,
especialmente os adultos (Martins e Oliveira, 1999).
Esta espécie distribui-se desde o México, ao sul pela América Central e sul da
América do Sul até a Argentina e Paraguai (Scott Jr. et al., 2006). No Brasil, distribui-se
pela região mais oriental da Amazônia, incluindo as Ilhas Mexiana e Marajó, sul do
Pará e oeste do Maranhão (Cunha e Nascimento, 1993)
Dipsas indica Laurenti, 1768 (Figura 9-e)
Os registros indicam que Dipsas indica habita tanto florestas primárias como
secundárias com hábito arborícola, sendo que muito raramente é vista sobre o solo
(Duellman, 1978; Martins e Oliveira, 1999). Possui hábitos noturnos (Cunha e
Nascimento, 1978; Duellman, 1978; Martins e Oliveira, 1999; Marques et al., 2001)
96
Sua dieta é exclusivamente composta por moluscos (lesmas e caracóis) (Cunha e
Nascimento, 1978, Duellman, 1978; Martins e Oliveira, 1999; Sazima, 1989; Marques
et al., 2001).
Neste estudo, não foram obtidos dados reprodutivos para esta espécie além da sua
oviparidade (Duellman, 1978). Quando manipulada, triangula a cabeça, expele descarga
cloacal e não morde (Martins e Oliveira, 1999).
Sua distribuição restringe-se ao Equador, Peru, Colômbia, Guiana e Brasil na
região Amazônica com registros nos estados de Rondônia, Pará e Goiás (Cunha e
Nascimento, 1993; Vaz-Silva et al., 2007; Ávila-Pires et al., 2009).
Drepanoides anomalus (Jan, 1863) (Figura 9-f)
O único espécime registrado para Marajó foi coletado em área de campo no
interior de uma capoeira. Segundo Cunha e Nascimento (1978, 1993), esta espécie é
bastante rara em qualquer região da Amazônia e muito pouco conhecida. Pode ser
encontrada tanto em florestas primárias e áreas perturbadas (Cunha e Nascimento, 1978,
1993; Maschio, 2008). Neste estudo, o espécime capturado encontrava-se entre troncos
podres de palmeiras no período da tarde. Drepanoides anomalus forrageia
primariamente no solo e ocasionalmente sobre a vegetação (Cunha e Nascimento, 1978;
Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003). Segundo Starace (1998), apresenta,
também, hábito semi-fossorial. Informações disponíveis (Martins e Oliveira, 1999;
Santos-Costa, 2003) indicam que D. anomalus apresenta hábitos primariamente
noturno, podendo ser ocasionalmente encontrada ativa durante o dia.
Alimenta-se primariamente de ovos de pequenos lagartos como Gonatodes e
microteídeos (Cunha e Nascimento, 1978,1993; Martins e Oliveira, 1999; Maschio,
97
2008). Santos-Costa (2003) registrou ovos de aves, que segundo Maschio (2008) pode
se tratar de um equívoco, sendo na realidade ovos de Squamata.
O espécime coletado em dezembro registrado neste estudo continha apenas
folículos primários (maior com 3,58 mm). Maschio (2008) registrou folículos
desenvolvidos em junho e agosto e Santos-Costa (2003) em novembro e filhotes em
agosto. Martins e Oliveira (1999) registraram duas fêmeas contendo dois e três ovos
cada. Maschio (2008) relatou ter encontrado quatro ovos de D. anomalus sob tronco
podre, envoltos de terra, no final do mês de agosto, os ovos eclodiram em laboratório
praticamente um mês depois, sendo a média dos CRC dos neonatos igual a 95 mm e
média dos COCD igual a 43,75 mm.
Quando manipulada, Drepanoides anomalus treme o corpo insistentemente,
podendo expelir descarga cloacal, mas não morde (Martins e Oliveira, 1999).
Segundo Cunha e Nascimento (1993) esta espécie distribui-se pela região central
da Bolívia, Colômbia, Equador, Peru e região amazônica brasileira, porém os autores
ressaltaram que a distribuição desta espécie ainda é incerta, não sabendo se a
distribuição seria contínua ou descontínua.
Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) (Figura 9-h)
Em Marajó, foram coletados espécimes tanto em florestas como em áreas de
campo. Segundo Cunha e Nascimento (1978) e Martins e Oliveira (1999) esta espécie
pode ser encontrada em florestas primárias, áreas abertas e perturbadas como também
nas zonas suburbanas habitando rios, igarapés, várzeas e igapós. Geralmente é
encontrada em águas rasas com até 20 cm de profundidade, algumas vezes pouco mais
profundas em grandes corpos d’água (Martins e Oliveira, 1999). Dados de recaptura de
Martins e Oliveira (1999) indicaram que espécimes desta espécie podem permanecer em
98
uma determinada área (como pequenas barragens ou pequenos lagos) por longos
períodos ou alternativamente visitar as mesmas áreas em diferentes períodos. Nove
espécimes foram coletados no interior de igarapés, todos durante a noite. É uma espécie
primariamente noturna (Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Marques et al.,
2005), eventualmente encontrada ativa durante o dia (Martins e Oliveira, 1999).
Esta espécie forrageia na água como atesta os conteúdos estomacais registrados
neste estudo que foram anuros (Rhinella margaritifera) e peixes (Agenciosus sp.,
Rivulus sp., Astyanax cf. bimaculatus). Um dos exemplares continha dois espécimes de
Rhinella. Foram encontrados ainda restos de anuros e peixes não identificados. Martins
e Oliveira (1999) citaram alguns espécimes se alimentando de girinos (Hyla geografica,
Leptodactylus riveroi, Osteocephalus taurinus) além de um espécime com um lagarto
semi-aquático (Neusticurus bicarinatus) no estômago. Cunha e Nascimento (1993)
citaram peixes (Callithrys, Hoplias e Erythrinus) na dieta da espécie. Estes dados
indicam que H. angulatus alimenta-se primariamente de peixes, girinos e
ocasionalmente de anuros e lagartos.
Neste estudo, foram registrados seis fêmeas, duas em janeiro, apresentando
apenas folículos primários (maior com 6,98 mm) e quatro em outubro, sendo duas ainda
filhotes (COTO: 240 e 271 mm) e duas juvenis ( COTO: 462 e 486 mm). Segundo
Cunha e Nascimento (1981), o número de ovos em cada fêmea pode variar de sete a 20.
Martins e Oliveira (1999) registraram dois filhotes em janeiro (COTO:
aproximadamente 244 mm em ambos), Santos-Costa (2003) registrou ovos em abril e
filhotes em janeiro, outubro e novembro e Maschio (2008) registrou um filhote em
novembro.
Quando manuseada, pode se mostrar dócil e, também, muito agressiva, com
mordidas, além de girar e debater-se vigorosamente. Quando abordada fora d’água
99
podem constringir o corpo dorsoventralmente e “ampliar” a cabeça (Martins e Oliveira,
1999).
Ocorre na Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Equador,
Peru, Bolívia e Brasil, com registros na Amazônia, região Nordeste e região Centro-
Oeste no Estado do Mato Grosso (Cunha e Nascimento, 1993; Roberto et al., 2009).
Helicops hagmanni Roux, 1910 (Figura 10-a)
Na Ilha de Marajó, foi registrado apenas um espécime, coletado em área de
floresta. É uma serpente aquática, que habita florestas primárias, principalmente
igarapés, várzeas, valas, igapós e áreas inundadas (Cunha e Nascimento, 1978; Martins
e Oliveira, 1999). Helicops hagmanni é encontrada, principalmente, na água e
eventualmente, no solo próximo aos corpos d’água (Martins e Oliveira, 1999; Santos-
Costa, 2003). Informações obtidas por Martins e Oliveira (1999) e Santos-Costa (2003)
indicam que esta espécie é primariamente noturna, podendo ser, eventualmente
encontrada ativa durante o dia.
As informações disponíveis (Cunha e nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999)
indicam que esta espécie alimenta-se exclusivamente de peixes, porém é possível que
outros vertebrados aquáticos possam fazer parte de sua dieta.
Uma fêmea madura coletada na Ilha de Marajó no mês de dezembro apresentava
apenas folículos em vitelogênesis primária (maior com 3,58 mm). Martins e Oliveira
(1999) mencionaram uma fêmea com 16 folículos em desenvolvimento (maior com 16
mm) e outra com 35 (maior com 13 x 11 mm). As fêmeas grávidas podem apresentar de
quatro a 20 ovos (Cunha e Nascimento, 1981). Cunha e Nascimento (1993) relataram
fêmeas com embriões entre os meses de junho e novembro. Segundo estes autores, a
100
oviposição deve ocorrer no fim da estação seca para o início da estação chuvosa
(dezembro/janeiro).
Quando manipulada, Helicops hagmanni debate-se, gira o corpo e geralmente não
morde (Martins e Oliveira, 1999).
Ocorre na Colômbia, Peru e Amazônia brasileira, com maior ocorrência
aparentemente na região mais oriental do Estado do Pará (Cunha e Nascimento, 1978,
1993).
Helicops leopardinus (Schlegel, 1837) (Figura 10-b)
Neste estudo, 25 espécimes foram registrados na Ilha de Marajó, exceto por um
exemplar que não foi possível constatar a fitofisionomia do local de coleta devido à
insuficiênica de informações, todos os outros espécimes foram coletados em áreas de
campos. Helicops leopardinus é uma serpente aquática que habita vegetação ribeirinha,
sempre associada a igarapés (Strüssmann e Sazima, 1993; Starace, 1998). Poucos são os
dados sobre atividade diária desta espécie. Informações disponíveis (Strüssmann e
Sazima, 1993; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005, este estudo) indicam que esta
serpente aquática é encontrada ativa tanto durante o dia como durante a noite.
Neste estudo, foram encontrados restos de peixes não identificados, espécime de
Anadora sp. (Siluriformes), girinos (possivelmente de Bufonidae) e anuro (Pseudis
boliviana). Esta serpente forrageia em diversas profundidades, capturando tanto presas
bentônicas como presas mais ativas da zona pelágica (Ávila et al., 2006). A dieta é
composta basicamente de peixes (Anadora, Lepidosiren, Gymnotus, Hypopomus,
Eigenmania, Pimelodus, Synbranchus) e anfíbios (Leptodactylus, Scinax) (Strüssmann e
Sazima, 1993; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Ávila et. al., 2006). Segundo
101
Ávila et al. (2006) peixes são os itens predominantes na dieta desta espécie, chegando
até a 70% dos itens consumidos, sendo os da família Gymnotidae os mais frequentes.
Neste estudo, foram registradas cinco fêmeas contendo de 3 a 17 ovos (maior
com 26,2 mm), sendo que uma delas, coletada no mês de julho, possuía ainda três
embriões em estágio intermediário de desenvolvimento. As outras quatro foram
coletadas em maio, junho e julho. Foram registrados ainda dois filhotes, um em
fevereiro (COTO: 206 mm) e outro em junho (COTO: 275 mm), cinco jovens, sendo
um em maio (COTO: 409 mm), dois em junho (COTO: 317 e 364 mm) e dois em
novembro (COTO: 391 e 400 mm). Segundo Marques et al., (2005), esta espécie é
vivípara e quando manipulada, achata o corpo e pode morder (Starace, 1998).
Distribui-se pela Guiana, Equador, Colômbia, Peru, norte da Argentina, Paraguai
e Brasil, Bolívia, Paraguai e Brasil (Starace, 1998; Cisneros-Heredia, 2006), com
registros na região amazônica, Centro-Oeste (Mato Grosso) e Nordeste (Bahia)
(Boulenger, 1893; Strüssmann e Sazima, 1993; Frota et al., 2005; França et al., 2006).
Helicops polylepis Günther, 1861 (Figura 10-c)
Neste estudo, foram registrados quatro espécimes, um coletado em área de
floresta, outro em área de campos e outros dois na área urbana do Município de Chaves,
sendo um em área de praia. Segundo Cunha e Nascimento (1978), esta espécie habita as
margens de igarapés, várzeas e igapós. Em Marajó, uma grande fêmea grávida (COTO:
993 mm) foi coletada no igarapé Tijucaquara em um buraco feito por uma raiz, no
período da manhã. Registros da literatura indicam que H. polylepis é primariamente
aquática (Cunha e Nascimento, 1978, Maschio, 2008). As informações disponíveis
(Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005, Maschio, 2008) indicam que esta espécie
pode ser encontrada ativa durante o dia e durante a noite.
102
Neste estudo, dois espécimes apresentaram restos alimentares no estômago,
porém não foi possível identificar o conteúdo. Informações na literatura indicam que H.
polylepis alimenta-se primariamente de peixes e ocasionalmente de anuros (Cunha e
Nascimento, 1978, 1993; Marques et al. 2005).
Neste estudo, uma fêmea coletada em julho apresentou 31 embriões em estágio
avançado de desenvolvimento. Foram coletados ainda dois jovens em agosto (COTO:
429 e 354 mm, o último com cauda fraturada) e um em setembro (COTO: 382 mm).
Cunha e Nascimento (1981) registraram uma fêmea com 12 ovos em desenvolvimento
(maior com 23 mm) e Cunha e Nascimento (1993) uma fêmea com ovos coletada entre
agosto e setembro.
Ao ser manipulada, expele descarga cloacal e mordida (Maschio, 2008).
Ocorre na Colômbia, Peru, Bolívia e região amazônica brasileira (Cunha e
Nascimento, 1993; Frota et al., 2005; Silva et al., 2011).
Helicops trivittatus (Gray, 1849)
Todos os espécimes registrados neste estudo foram coletados em áreas de campos,
um deles coletado muito próximo a uma residência. Helicops trivittatus é endêmica da
Amazônia Oriental (Rossman, 2010). Segundo Cunha e Nascimento (1978,1993), habita
áreas alagadas, igarapés, várzeas e igapós na região Amazônica, podendo ser encontrada
no Cerrado, do norte do Estado de Goiás. As poucas informações disponíveis (Cunha e
Nascimento 1978, 1993; Santos-Costa, 2003; Bernarde e Abe, 2006; Maschio, 2008;
este estudo) indicam que é uma espécie primariamente aquática, encontrada ativa tanto
durante o dia quanto a noite.
Dados da literatura (Cunha e Nascimento 1978, 1993; Santos-Costa, 2003;
Maschio, 2008) indicam que esta espécie alimenta-se exclusivamente de peixes
103
(Acaronia nasa, Plagioscion squamosisimus). Um dos espécimes analisados neste
estudo continha minhocas no estômago, o que pode ser considerado como item
ocasional.
Neste estudo, uma fêmea com folículos bem desenvolvidos foi registrada em maio
(13 folículos, maior com 28,27 mm) e uma jovem em junho (COTO: 350 mm). Maschio
(2008) registrou uma fêmea com 26 folículos bem desenvolvidos em março (maior com
26,16 mm). Segundo Cunha e Nascimento (1993), o ciclo reprodutivo parece variar de
espécime para espécime, ocorrendo recrutamentos nos períodos de chuva, de verão e
período intermediários. Segundo Cunha e Nascimento (1981), esta espécie é vivípara.
Não foram obtidas informações sobre comportamento defensivo para esta espécie.
Helicops trivittatus ocorre na Guiana e Brasil, com registros na Amazônia oriental
no Estado do Amapá, Marajó, leste e sul do Estado do Pará e região central a partir das
cabeceiras do Rio Xingu no Mato Grosso, Rio Araguaia no Tocantins, até a foz do Rio
Amazonas (Cunha e Nascimento, 1993; Rossman, 2010).
Hydrodynastes gigas (Duméril, Bibron e Duméril, 1854) (Figura 10-d)
Neste estudo, são registrados sete espécimes, todos coletados em áreas de campos.
Segundo Bartlett e Bartlett (2003), esta espécie habita as águas lentas e calmas da
Amazônica oriental. Neste estudo, quatro espécimes foram coletados no chão pela
manhã. Maschio (2008) relatou a presença de espécimes na sombra da vegetação,
descansando a poucos metros dos corpos d’água. As informações (Strüssmann e
Sazima, 1990, 1993; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Maschio, 2008; este
estudo) indicam que esta é uma espécie semi-aquática encontrada ativa exclusivamente
durante o dia.
104
Neste estudo, um espécime apresentou anuro (Leptodactylus macrosternum) no
estômago. Strüssmann e Sazima (1990) registraram espécimes que utilizavam a cauda
com movimentos de um lado para o outro para sondar diferentes locais do substrato
circundante, provocando a fuga de Leptodactylus e assim os capturando. Esta espécie
possui uma dieta diversificada alimentando-se de peixes, anuros (Adenomera,
Leptodactylus) e mamíferos (Strüssmann e Sazima, 1990, 1993; Santos-Costa, 2003;
Marques et al., 2005; Maschio, 2008).
Em Marajó, foram registradas três fêmeas com folículos secundários no mês de
maio (três, 10 e 18 folículos respectivamente, maior com 13,66 mm), outra com ovos e
folículos secundários em março (3 ovos, maior com 63,66 mm) e outra com ovos em
agosto (11 ovos, maior com 75,83 mm). Santos-Costa (2003) registrou folículos
vitelogênicos em outubro e Maschio (2008) registrou folículos secundários em outubro
e jovens em março e maio.
Maschio (2008) registrou fuga, bote e mordida para esta espécie.
Ocorre na Bolívia, Argentina, Paraguai e Brasil na região do Pantanal, Amazônia,
e região Sudeste (Cunha e Nascimento, 1993; López e Giraudo, 2003; Frota et al.,
2005).
Hydrops martii (Wagler, 1824) (Figura 10-e)
O único espécime registrado neste estudo foi coletado em uma área de floresta no
Rio Preto. É abundante em locais como igarapés, igapós e áreas alagadas (Cunha e
Nascimento, 1978). Segundo Bartlett e Bartlett (2003) esta espécie parece ser mais
comum em águas rasas e lênticas. Informações disponíveis (Cunha e Nascimento,
1978,1993; Maschio, 2008; este estudo) indicam que esta espécie é primariamente
105
aquática podendo ser encontrada eventualmente forrageando no solo. O período de
atividade pode ser tanto diurno quanto noturno (Maschio, 2008).
As poucas informações disponíveis (Cunha e Nascimento, 1978, 1993) sobre os
hábitos alimentares desta espécie indicam uma dieta exclusiva de peixes (Callicthys
callictys, Erythrinus erythrinus, Hoplias malabaricus, Pimelodella cristata).
Neste estudo, uma fêmea jovem foi registrada no mês de dezembro (COTO: 421
mm), com maior folículo com 1,8 mm de comprimento. Dados reprodutivos para esta
espécie são pouco documentados, com registro de um filhote no mês de novembro
(Dixon e Soini,1986).
Não há informações disponíveis sobre comportamento de fuga para esta espécie.
Distribui-se na região amazônica, incluindo a zona de floresta da hileia do
Maranhão (Cunha e Nascimento 1993; Scrocchi et al.; 2005).
Imantodes cenchoa (Linnaeus, 1758) (Figura 10-f)
Quatro espécimes foram registrados neste estudo, tanto em áreas de florestas
como em área de campo. Segundo Costa et al. (2010), esta espécie habita florestas
densas (como a Amazônica e Mata Atlântica) como também áreas de Cerrado, podendo
ser encontrada tanto em florestas primárias como áreas perturbadas (Maschio, 2008).
Imantodes cenchoa é primariamente arborícola, sendo, geralmente, encontrada em
vegetação de sub-bosque e apresenta hábitos exclusivamente noturnos (Martins e
Oliveira, 1999; Marques et al., 2001; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005;
Maschio, 2008). Ocasionalmente, pode ser vista movendo-se sobre o solo enquanto
acessa outro substrato arbóreo (Costa et al., 2010). Durante o dia pode ser encontrada
em brácteas de palmeiras onde costuma esconder-se para dormir (Santos-Costa, 2003;
Maschio, 2008). Dados de Martins e Oliveira (1999) sugerem que espécimes desta
106
espécie permanecem em uma mesma área por relativamente longos períodos (29 dias
pelo menos).
As informações obtidas em Cunha e Nascimento (1978, 1993), Martins e Oliveira
(1999), Santos-Costa (2003) e Maschio (2008) indicam que Imantodes cenchoa
alimenta-se primariamente de lagartos (Gonatodes e Anolis, principalmente o último) e
ocasionalmente de anuros (Eleutherodactylus fenestratus).
Apenas machos foram registrados neste estudo, incluindo um jovem coletado no
mês de outubro (COTO: 552 mm). Pizzato et al., (2008) registraram folículos em
desenvolvimento no mês de setembro e fêmeas ovadas nos meses de novembro e
janeiro. Martins e Oliveira (1999) registraram uma fêmea ovada em março e outra com
dois ovos bem desenvolvidos em fevereiro, além de filhotes em janeiro, fevereiro, junho
e novembro. Segundo Martins e Oliveira (1999) o nascimento deve ocorrer durante todo
o ano na região de Manaus. Santos-Costa (2003) registrou folículos secundários em
março e Maschio (2008) registrou três fêmeas como folículos secundários em março,
abril e maio respectivamente, além de duas fêmeas como dois ovos em novembro.
Segundo Martins e Oliveira (1999), espécimes podem permanecer imóveis quando
abordados.
Quando manuseado podem expelir descarga cloacal, debater e girar o corpo e,
eventualmente everter o hemipênis (Martins e Oliveira, 1999).
Distribui-se pelo México, região tropical da Ilha de Trindade, Panamá, Colômbia,
Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Bolívia, Paraguai, Argentina e Brasil com registros
na Amazônia, região Centro-oeste e Nordeste (Cunha e Nascimento, 1993).
107
Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758) (Figura 10-g)
Neste estudo são registrados espécimes em áreas de florestas, de campos, como
também em área urbana (Município de Chaves). Segundo Martins e Oliveira (1999) e
Cunha e Nascimento (1993), esta espécie habita diversos ambientes como florestas
primárias, campos e áreas perturbadas como capoeiras e roçados. É encontrada com
certa frequência nos campos rupestres da Serra Norte em Carajás, Pará (Cunha et al.,
1985) e nos campos e Savanas, Roraima (Cunha e Nascimento, 1980). Em Marajó, um
espécime foi coletado no chão à noite, nas margens de um lago. Outro espécime foi
coletado em área de residência humana no período da tarde. As informações obtidas em
Martins e Oliveira (1999), Santos-Costa (2003), Rocha (2007), Rodrigues (2007) e
Maschio (2008) indicam que L. annulata é primariamente noturna, eventualmente
diurna, sendo encontrada ativa tanto no solo como na vegetação. Starace (1998)
menciona o hábito semi-aquático o pode ser considerado um evento ocasional.
Os registros da literatura (Cunha e Nascimento, 1993; Starace 1998; Martins e
Oliveira, 1999; Rodrigues, 2007) indicam que esta espécie alimenta-se primariamente
de anuros (Leptodactylus, Osteocephalus, Phyllomedusatarsius) e ocasionalmente de
girinos e lagartos. Segundo Martins e Oliveira (1999), é geralmente encontrada na
Reserva Duke próximas às poças permanentes onde se observa agregações de anuros.
Neste estudo, foi registrada uma fêmea com cinco ovos no mês de agosto. Foram
registradas ainda duas jovens fêmeas em fevereiro (COTO: 486 e 540 mm). Duellman
(1978) registrou uma fêmea com seis ovos e Martins e Oliveira (1999) registraram uma
fêmea com ovos em fevereiro (seis ovos, maior com 18 mm), uma ninhada em setembro
(cinco ovos), dois juvenis, sendo um em maio (COTO: 346 mm) e outro em dezembro
(COTO: 265 mm). Santos-Costa (2003) registrou um filhote em agosto e Maschio
108
(2008) registrou uma fêmea com ovos em desenvolvimento em janeiro (seis ovos), além
de duas jovens fêmeas nos meses de agosto e outubro.
Quando perturbada L. annulata triangula a cabeça, mantêm a parte anterior do
corpo em forma de “S” e realiza botes com a boca fechada (Martins e Oliveira, 1999).
Quando manipulada tenta fugir e expele descarga cloacal (Maschio, 2008). Seu padrão
de coloração pode torná-la críptica quando forrageia no solo (Maschio, 2008).
Ocorre na Colômbia, sul da Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa,
Equador, Peru, Bolívia e Brasil com registros na Amazônia, nas regiões Nordeste e
Centro-oeste; e faixa litorânea do Atlântico até o Estado de São Paulo (Cunha e
Nascimento, 1993).
Liophis almadensis (Wagler, 1824) (Figura 10-h)
Vinte espécimes foram coletados em Marajó, todos de uma mesma localidade
(Fazenda Aruã), em uma área de campo onde ocorrem inundações periódicas. Esta
espécie é frequente em áreas perturbadas e ambientes alagadiços, como lagos, lagoas e
rios (Strüssmann e Sazima, 1993; Leynaud e Brucher 1999). Os vinte espécimes
registrado em Marajó foram coletados pela manhã. Poucas são as informações de
história natural desta espécie. Segundo Strüssmann e Sazima (1993) e Marques et al.
(2005), L. almadensis é uma serpente terrestre e diurna.
Neste estudo, um espécime apresentou um anuro (Leptodactylidae, possivelmente
Adenomera) e duas aranhas no estômago. Outro apresentou um anuro não identificado.
Estas informações, agregadas às de Strüssmann e Sazima (1993) e Marques et al.,
(2005), indicam que a dieta desta espécie constitui-se basicamente de anuros. Aranhas
podem ser caracterizados como conteúdos secundários.
109
Duas fêmeas coletadas no mês de maio em Marajó apresentaram ovos (dois e
quatro ovos respectivamente, maior com 12,38 mm). Não foram obtidas informações
sobre comportamento defensivo para esta espécie.
A distribuição desta espécie é restrita ao baixo Rio Amazonas, da Ilha de Marajó
ao sul para a região Centro-Oeste, Sudeste e Sul, além de registros ao longo da costa
atlântica na região Nordeste, Chaco boliviano e Chaco paraguaio (Dixon et al., 1989)
Liophis lineatus (Linnaeus, 1758) (Figura 11-a)
Exceto por um espécime coletado no Município de Chaves, todos os espécimes
registrado neste estudo foram coletados no lado oriental de Marajó. A extensão
territorial do referido Município estende se até a região oriental da Ilha. Levando-se em
consideração a distribuição dos espécimes apresentada neste estudo, a procedência do
espécime referenciado em Chaves deve ser visto com cautela, pois os dados deste
exemplar mostram que ele foi coletado por “morador local” na “área urbana de
Chaves”, o que levantam dúvidas quanto à precisão do local de coleta. Esta espécie vive
em solos úmidos, em vegetação baixa, ciliar, Savanas e áreas alagadas, ocorrendo
também em áreas de cultivo (Cunha e Nascimento 1978; Starace, 1998). Pelo menos
cinco espécimes coletados em Marajó foram capturados no período da manhã, sendo
que um deles foi coletado sobre a vegetação a uma altura aproximada de 1,7 m. Cunha e
Nascimento (1978) afirmaram que a espécie vive no folhiço de solos úmidos e alagados.
Starace (1998) afirmou que a espécie é semi-aquática e terrestre. Essas informações
indicam que a espécie é diurna, primariamente terrestre e semi-aquática, ocasionalmente
encontrada sobre a vegetação.
Neste estudo, foram observados anuros (Rhinella marina, Leptodactylus sp.) e
aranhas. Estas informações, agregadas às de Cunha e Nascimento (1978, 1993) e
110
Starace (1998), mostraram que L. lineatus alimenta-se basicamente de anfíbios, sendo o
registro de aranhas, provavelmente, conteúdo secundário.
Neste estudo, foi registrado um filhote em fevereiro (COTO: 256 mm), jovens em
fevereiro (n= 2), março (n= 2), abril (n= 1) e maio (n= 1) e uma fêmea com ovos em
maio (11 ovos, maior com 26,45 mm). No MPEG encontram-se ainda dois recém-
nascidos (COTO: 192 e 202 mm), coletados no mês de dezembro, provenientes da Ilha
Mexiana, localizada a aproximadamente 10 km em linha reta de Marajó.
Não foram obtidas informações sobre comportamento defensivo para esta espécie,
no entanto, quatro (38,8%) dos espécimes apresentaram fraturas na cauda. Esta espécie,
assim como Dendrophidion dendrophis, provavelmente frature a cauda quando
ameaçada (Martins e Oliveira, 1999; A. Dourado, no prelo).
Liophis lineatus ocorre na região central do Panamá, Colômbia, Venezuela,
Guiana, Suriname, Guiana Francesa e Brasil no baixo Amazonas, Ilha de Marajó, leste
do Pará até o Rio Gurupi; com probabilidade para toda a região norte do Estado do Pará,
leste do Estado do Amazonas e Amapá, bem como da embocadura do Rio Amazonas e
Estado de Roraima (Cunha e Nascimento, 1993).
Liophis meridionalis (Schenkel, 1901) (Figura 11-b)
Dois espécimes foram coletados em área de campo na Ilha de Marajó. Cunha e
Nascimento (1993) citaram exemplares coletados em áreas de campos e Cerrado nas
proximidades do Município de São Felix do Xingu. Yuki e Barros (1997) mencionaram
um exemplar coletado em “região de savana amazônica” no Município de Humaitá,
Amazonas. Neste estudo, um espécime foi registrado no período da manhã. As escassas
informações indicam que esta espécie apresenta hábitos terrestres e diurnos (Marques et
al. 2005; este estudo).
111
Um dos espécimes analisados neste estudo apresentou um anuro (Leptodactylus)
em seu trato digestório. Marques et al. (2005) mencionam anuros e lagartos como itens
alimentares desta espécie.
Neste estudo, uma fêmea apresentou ovos no mês de janeiro (sete ovos, maior
com 19,87 mm).
Não há informações sobre comportamento defensivo para esta espécie.
Ocorre no Estado do Pará, sul do Estado do Amazonas e Brasil-central até o
extremo sul da região Sudeste (Dixon, 1989; Cunha e Nascimento, 1993; Yuki e Barros,
1997).
Liophis poecilogyrus (Wied, 1825) (Figura 11-c,d)
Todos os espécimes registrados neste estudo (n= 94) foram coletados na porção
oriental de Marajó, concentrando-se principalmente no centro-leste da Ilha em regiões
onde ocorrem inundações periódicas. Exceto por quatro espécimes coletados em
Salvaterra que não tiveram a fitofisionomia constatada por insuficiência de informações,
todos os demais foram coletados em áreas de campos. Liophis poecilogyrus habita áreas
florestadas, desmatadas e áreas sazonalmente inundadas (Strüssmann e Sazima, 1993)
podendo estar associada a riachos, lagos e outros corpos d’água (Dixon e Markezich,
1992). Em Marajó, 13 espécimes foram coletados entre as folhas, no chão, no período
da tarde. Outros dois espécimes foram coletados sob capim seco e tronco caído.
Rodrigues (2007) registrou um espécime sob a serapilheira e Rocha (2007) registrou um
espécime abrigado durante o dia no interior de um tronco em decomposição.
Informações disponíveis em Strüssmann e Sazima (1993), Maciel et al. (2003), Rocha
(2007) e Rodrigues (2007) indicam que L. poecilogyrus é uma serpentes terrestre,
eventualmente criptozóica, diurna, sendo eventualmente encontrada ativa a noite.
112
Sete espécimes registrados neste estudo continham anuros no estômago
(Leptodactylus macrosternum, Leptodactylus sp., Hypsoboas raniceps, Rhinella sp.,
dentre outros não identificados), girinos e escamas de serpentes. Possivelmente, as
escamas encontradas sejam da própria serpente, ingerida durante a troca de pele. Pinto e
Fernandes (2004) registraram anuros (Thoropa miliaris, Leptodactylus ocellatus,
Rhinella crucifer, além de hilídeos) como dieta da espécie. Segundo Pinto e Fernandes
(2004), L. poecilogyrus pode capturar hilídeos vocalizando ou ovipositando, momentos
em que alguns espécimes encontram-se próximos ao chão ou da água. Informações
disponíveis em Marques et al., (2001), Pinto e Fernandes (2004), Marques et. al.
(2005), Rodrigues (2007) e este estudo indicam que esta espécie alimenta-se,
primariamente, de anuros e ocasionalmente de lagartos e girinos.
Em Marajó, foram registradas fêmeas com folículos em vitelogênese secundária
em maio (maior com 11,04 mm) e novembro (maior com 10,55 mm), sete fêmeas com
ovos no mês de maio (três a sete ovos, maior com 36,1 mm apresentando embrião), uma
em agosto (cinco ovos, maior com 28,5 mm) e duas em dezembro (seis e oito ovos
respectivamente, maior com 16,62 mm). Foram registrados ainda quatro recém-
eclodidos em dezembro (COTO médio: 178,7 mm), quatro filhotes em março, sendo
três recém-eclodidos (COTO médio dos recém-eclodidos: 153,3 mm), dois filhotes em
maio (COTO: 267 e 272 mm), um em julho (COTO: 255 mm), dois em agosto (COTO:
218 mm em ambos) e ainda um jovem em maio (COTO: 284 mm com cauda fraturada),
três em agosto (COTO médio: 313 mm) e um em dezembro (COTO: 393 mm). Rocha
(2007) mencionou folículos secundários em junho e dezembro.
Não foram obtidas informações sobre o comportamento defensivo para esta
espécie.
113
Liophis poecilogyrus ocorre no sudeste e grande parte do leste da América do Sul,
do leste da Venezuela ao sul por meio do Brasil até a Bolívia central e nordeste da
Argentina (Dixon, 1989).
Liophis reginae (Linnaeus, 1758) (Figura 11-e)
Em Marajó, esta espécie habita tanto áreas de florestas como áreas de campos,
ocupando inclusive áreas desmatadas, como roçados. Segundo Strüssmann e Sazima
(1993) e Martins e Oliveira (1999), esta espécie habita florestas primárias, florestas
perturbadas e áreas sazonalmente inundadas. Alguns espécimes de Marajó foram
coletados sobre o folhiço e em troncos podres caídos no chão, sempre durante o dia.
Informações disponíveis em Strüssmann e Sazima (1993), Martins e Oliveira (1999),
Santos-Costa (2003) e Maschio (2008) indicam que esta espécie é estritamente diurna e
terrestre, podendo usar a vegetação baixa para dormir.
Registros de literatura (Strüssmann e Sazima, 1993; Martins e Oliveira, 1999;
Marques et al., 2001; Santos-Costa, 2003; Marques et al., 2005; Maschio, 2008,
Albarelli e Santos-Costa, 2010) e este estudo indicam que L. reginae alimenta-se
principalmente de anuros (Adenomera sp., Bufo sp., Colostethus sp., Scinax gr. ruber ),
ocasionalmente de girinos e lagartos (Leposoma sp.).
Em Marajó, uma fêmea apresentou um folículo em vitelogênese secundária (10,7
mm) no mês de janeiro. Foram registradas ainda fêmeas com ovos nos meses de janeiro,
agosto e dezembro (quatro a cinco ovos, maior com 23,17 mm) e ainda um recém-
eclodido em março (COTO: 144 mm). Martins e Oliveira (1999) registraram juvenis em
janeiro, março, junho, setembro e novembro (COTO: 273 - 321 mm); uma fêmea com
ovos em fevereiro (cinco ovos, maior com aproximadamente 10 mm) e outra com um
ovo em maio (ovo com 20 mm). Santos-Costa (2003) registrou folículos em outubro e
114
novembro; ovos em outubro e filhotes em agosto. Maschio (2008) registrou folículos
desenvolvidos em junho e agostos e ovos no mês de junho e segundo Martins e Oliveira
(1999) a incubação pode ocorrer durante todo o ano.
Ao ser abordada, esta espécie pode comprimir dorso-ventralmente o terço anterior
do corpo. Quando manuseada, esta espécie pode expelir descarga cloacal (Martins e
Oliveira, 1999). Martins e Oliveira (1999) mencionaram um espécime abordado a noite
que caiu propositalmente de onde dormia, a 0,5 m acima do solo, e tentou fugir.
Ocorre na Colômbia, Venezuela, Equador, Bolívia, Peru e Brasil com registros na
Amazônia e faixa Atlântica até o Estado de São Paulo (Cunha e Nascimento, 1993).
Liophis taeniogaster Jan, 1863 (Figura 11-f)
Em Marajó é encontrada tanto em florestas como áreas de campos e ambientes
alagados. Habita florestas primárias, áreas alteradas, roçados além de ambientes úmidos
como igapós, igarapés e campos alagados (Cunha e Nascimento, 1993; Maschio, 2008;
este estudo). Neste estudo, foram registrados espécimes sobre a liteira, em campos
alagados e no interior de poças d’água, durante o dia. Um espécime foi coletado no
início da noite. Santos-Costa (2003) registrou espécimes coletados na água e sobre a
liteira durante o dia. Maschio (2008) mencionou quatro espécimes coletados no interior
de igarapés, durante o dia. Estes dados, agregados às informações de Cunha e
Nascimento (1978; 1993), indicam que L. taeniogaster é uma serpente diurna que
forrageia tanto na água como no solo.
Dois espécimes registrados neste estudo apresentaram anuros não identificados no
estômago e outro apresentou vários girinos. Informações obtidas em Cunha e
Nascimento (1978,1993), Marques et al. (2005) e Albarelli (2007) indicam que L.
taeniogaster alimenta-se de primariamente de peixes Synbranchus marmoratus,
115
Synbranchus sp., Gymnotus carapo, Callichthys callichthys, Rivulus sp.,) e anuros.
Dados de Albarelli (2007) mostram uma prevalência de 84,8% de peixes em relação aos
anfíbios (15,2%).
Neste estudo, foram registradas três fêmeas com folículos secundários em maio,
julho e novembro; uma fêmea com cinco ovos em maio; quatro recém-eclodidos em
março (COTO médio: 145,5 mm), outro em julho (COTO: 166 mm) e outro em agosto
(COTO: 168 mm); um filhote em maio (COTO: 214 mm), dois em julho (COTO: 173 e
228 mm), outro em agosto (COTO: 245 mm) e outro em dezembro (COTO: 207 mm).
Cunha e Nascimento (1993) registraram fêmeas com sete e dez ovos em fevereiro e
outubro. É ovípara (Marques et al., 2005).
Não há informações sobre comportamento defensivo para esta espécie.
Aparentemente Liophis taeniogaster possui duas populações disjuntas, sendo uma
na Bacia Amazônica, Colômbia, sul de Buena Vista na Bolívia e Brasil nos estados de
Amapá, Amazonas, Pará, Maranhão, Rondônia, Mato Grosso; e outra na região
Nordeste nos estados de Pernambuco, Paraíba até o sul da Bahia (Dixon, 1989;
Fernandes et al., 2002; França e Bezerra, 2010).
Liophis typhlus (Linnaeus, 1758) (Figura 11-g,h)
Dois espécimes são registrados para Marajó, um coletado em área de campo e
outro em um roçado. Esta espécie habita diversos tipos de ambientes com áreas
florestais, Cerrados, chacos e áreas perturbadas (Dixon, 1987; Martins e Oliveira, 1999).
Em Marajó, um espécime foi coletado durante o dia em um tronco podre caído. Starace
(1998) informou que a espécie é terrestre, diurna e crepuscular. Martins e Oliveira
(1999) mencionaram vários espécimes ativos no solo durante o dia e apenas um ativo
durante a noite. Estes autores mencionam ainda que L. typhlus pode utilizar a vegetação
116
rasteira para dormir. Essas poucas informações indicam que L. typhlus é uma espécie
terrestre com hábitos primariamente diurnos, podendo, ocasionalmente, estar ativa
durante à noite.
Informações disponíveis (Cunha e Nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999)
indicam que esta espécie alimenta-se de anuros (Bufonidae, Leptodactylus). Starace
(1999) mencionou também, lagarto e artrópodes. Neste caso, lagartos, podem ser
considerados itens ocasionais na dieta dessa espécie e artrópodes provavelmente são
conteúdos secundários.
Martins e Oliveira (1999) registraram folículos desenvolvidos em setembro
(maior com 17 mm); fêmeas contendo ovos em janeiro, abril, junho e outubro (dois a
cinco ovos, maior com 35 mm); e juvenis em janeiro, março, agosto, outubro e
novembro (COTO: 184 – 266 mm), indicando que o período reprodutivo ocorre ao
longo do ano.
Quando abordada, muitas vezes comprime o corpo dorsoventralmente
(principalmente no terço anterior) e esconde a cabeça sob o corpo (Martins e Oliveira,
1999). Quando manipulado, pode expelir descarga cloacal e debater o corpo (Martins e
Oliveira, 1999).
Ocorre na Colômbia, Norte e Leste da Venezuela, Guianas, Suriname, Equador,
Peru a Leste dos Andes, Bolívia, Paraguai e Brasil, na região Amazônica até o
Maranhão, regiões Centro-Oeste, Sudeste e costa Atlântica da região Nordeste (Dixon,
1987; Outeiral et al., 1995; Pinto e Yuki, 1999).
Oxyrhopus melanogenys (Tschudi, 1845) (Figura 12-a,b)
Apenas um espécime foi registrado neste estudo, o qual foi coletado em área de
campo. Oxyrhopus melanogenys habita florestas primárias e áreas perturbadas como
117
capoeiras e roçados (Cunha e Nascimento, 1993; Martins e Oliveira, 1999). As
informações disponíveis (Duellman, 1978; Cunha e Nascimento, 1978, 1993; Starace,
1998; Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003) indicam que esta espécie forrageia
primariamente no solo e ocasionalmente sobre a vegetação, sendo primariamente
noturna, podendo, ocasionalmente, estar ativa durante o dia.
As informações existentes (Duellman, 1978; Cunha e Nascimento, 1978; 1993;
Starace, 1998) evidenciam uma dieta composta por lagartos (Arthrosaura,
Cnemidophorus, Iphisa, Gymnophtalmus, Leposoma,Tropidurus), pequenos roedores e
marsupiais (Monodelphis americana).
Poucas são as informações sobre reprodução para esta espécie. Duellman (1978)
citou uma fêmea com 12 ovos. Martins e Oliveira (1999) mencionaram dois jovens
coletados em março (COTO: 196 e 230 mm).
Quando perturbada tenta esconder-se sob a liteira e quando manuseada, não
morde, agita o corpo e vibra a cauda (Martins e Oliveira, 1999).
Ocorre no Equador, Peru, Bolívia e Amazônia brasileira até o Estado Maranhão
(Cunha e Nascimento, 1993).
Oxyrhophus trigeminus Duméril, Bibron e Duméril, 1854 (Figura 12-c)
Oxyrhophus trigeminus habita áreas de Caatinga, Cerrado e campos simples e
arbóreos (Cunha e Nascimento, 1993), ocorrendo também em mata ciliar (Vaz-Silva et
al.; 2007). As informações disponíveis em Marques et al. (2005), Rocha (2007),
Rodrigues (2007), indicam que O. trigeminus é terrestre, com período de atividades
tanto diurno quanto noturno.
Assim como O. melanogenys, sua dieta parece ser composta basicamente de
lagartos (Ameiva, Mabuya, Tropidurus) e mamíferos (Vitt e Vangilder, 1983; Marques
118
et al., 2005; Rocha e Prudente, 2010; Rodrigues, 2007; França et al., 2008). Rocha
(2007) registrou folículos secundários em setembro e fêmeas imaturas nos meses de
maio e setembro. Segundo Marques et al. (2005), trata-se de uma serpente ovípara.
Há poucas informações a respeito de comportamento defensivo para esta espécie.
Rocha (2007) registrou comportamento de imobilidade na captura de cinco espécimes,
enquanto apenas três esboçaram fuga.
A distribuição desta espécie ainda parece incerta, visto que algumas vezes
exemplares de Oxyrhopus melanogenys são confundidos com O. trigeminus como
verificado por Cunha e Nascimento (1993), Martins e Oliveira (1999) e MacCulloch et
al. (2009). Segundo MacCulloch et al. (2009), Oxyrhopus trigeminus não ocorre na
região das Guianas como indicavam estudos anteriores. Outros estudos indicam a
ocorrência O. trigeminus no Peru, Venezuela e Brasil com registros nos estados do Pará,
Maranhão, Piauí, Paraíba, Pernambuco, Bahia, Goiás e Mato Grosso (Vitt e Vangilder,
1983; Dixon e Soini, 1986; Cunha e Nascimento, 1993; Carvalho e Nogueira 1998;
Arzabe et al. , 2005; Ávila-Pires, 2005; França e Araújo 2007; Ávila-Pires et al., 2009;
Bertoluci et al., 2009; Lambertz, 2010; Rodrigues e Prudente, 2011).
Philodryas argentea (Daudin, 1803) (Figura 12-d)
Em Marajó foram coletadas apenas em área de floresta. Philodryas argentea vive
em florestas primárias, sendo às vezes encontrada em capoeiras contíguas às florestas
(Cunha e Nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999). Neste estudo, foram registrados
espécimes coletados durante o dia. As informações disponíveis (Dixon e Soini, 1986;
Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008) indicam que P. argentea
é estritamente diurna e arborícola, podendo descer bem próxima ao chão para capturar
presas terrestres.
119
Informações disponíveis em Cunha e Nascimento (1978, 1993), Martins e
Oliveira (1999) e Maschio (2008) indicam que P. argentea alimenta-se de várias
espécies de rãs (Leptodactylus (=Adenomera), Allophryne, Dendrophryniscus,
Chiasmocleis, Colostethus, Eleutherodactylus, Physalaemus) e lagartos (Alopoglossus,
Ameiva, Anolis, Gonatodes, Leposoma, Prionodactylus).
Neste estudo, foram registradas fêmeas com folículos em vitelogênese secundária
em março (maior com 12,4 mm) e contendo ovos em fevereiro (quatro ovos, maior:
38,1mm). Maschio (2008) registrou folículos vitelogênicos em maio e fêmea com
quatro ovos em junho. Martins e Oliveira (1999) registraram recém-eclodidos em
janeiro, fevereiro e março. Informações em Dixon e Soini (1986) e Martins e Oliveira
(1999) indicam que a ninhada pode conter de dois a oito ovos com tamanho médio de
31 mm.
Martins e Oliveira (1999) e Maschio (2008) citaram comportamento de
imobilidade e exposição da língua quando a serpente é abordada. Quando manuseada,
raramente morde, agita o corpo e expele descarga cloacal (Martins e Oliveira, 1999).
Philodryas argentea ocorre na Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana
Francesa, Equador, Peru, Bolívia a leste dos Andes, Paraguai e Brasil, ocorrendo na
região Amazônica e nos estados do Mato Grosso e Goiás (Cunha e Nascimento, 1993).
Philodryas viridissima (Linnaeus, 1758)
Apenas um espécime foi registrado para a Ilha de Marajó, este, coletado em área
de floresta. Esta espécie habita florestas primárias e áreas perturbadas (Martins e
Oliveira, 1999). Cunha e Nascimento (1993) mencionaram a ocorrência desta espécie
em áreas de transição Amazônia-Cerrado (Norte de Goiás e Maranhão) e um espécime
coletado em área de Cerrado no Mato Grosso. Segundo ainda os mesmos autores, a
120
adaptação desta espécie a ambientes diversificados deve estar condicionada ao tipo de
presa (rãs, pássaros e pequenos roedores) que é mais abundante nesses ambientes,
principalmente aqueles mais alterados para fins agrícolas. Informações obtidas a partir
de Martins e Oliveira (1999) e Santos-Costa (2003) indicam que P. viridissima é uma
serpente diurna, primariamente arborícola vivendo em níveis mais elevados da
vegetação, embora eventualmente possa ser encontrada no solo.
Segundo Cunha e Nascimento (1978, 1993) e Martins e Oliveira (1999) esta
espécie alimenta-se de rãs, lagartos, pássaros e pequenos mamíferos. Aparentemente
ocorre mudança ontogenética na dieta de ectotérmicos (rãs e lagartos) para
endotérmicos (mamíferos) (Martins e Oliveira, 1999).
Maschio (2008) registrou folículos desenvolvidos em março (seis folículos, maior
com 12,4 mm). Martins e Oliveira (1999) registraram fêmeas do leste da Amazônia
(MPEG) contendo de 9 a 13 ovos (maior com 26,9 mm). Santos-Costa (2003) registrou
filhote em novembro.
Quando abordada e/ou manuseada, Philodryas viridissima tenta fugir ou
comprime lateralmente o terço anterior do corpo, formando um “S” e morde (Martins e
Oliveira, 1999).
Ocorre na Colômbia, sul da Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Peru,
Bolívia, Paraguai, Argentina e Brasil na região Amazônica até o Estado do Maranhão e
Mato Grosso (Cunha e Nascimento, 1993).
Pseudoboa coronata Schneider, 1801
Quatro espécimes foram registrados neste estudo para a Ilha de Marajó, sendo três
coletados em áreas florestadas, um deles próximo à habitação humana e quarto em área
de campo numa capoeira. Segundo Martins e Oliveira (1999), Pseudoboa coronata é
121
uma espécie florestal encontrada, também, em áreas perturbadas. Aparentemente é uma
espécie rara no leste do Pará e outras regiões Amazônicas (Cunha e Nascimento, 1993).
Em Marajó, dois espécimes foram coletados a noite. Informações disponíveis
(Duellman, 1978; Cunha e Nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999, este estudo)
indicam que P. coronata é terrestre, podendo ser encontrada ativa tanto durante o dia
como durante a noite.
Neste estudo, foi registrado um espécime com dois lagartos (Leposoma
percarinatum) no estômago e dois ovos (provavelmente de lagarto) medindo 8,49 e 7,98
mm cada. Estes dados, agregados aos da literatura (Duellman, 1978; Cunha e
Nascimento, 1978, 1993; Martins e Oliveira, 1999) indicam que P. coronata alimenta-
se de lagartos (Ameiva sp., Mabuya sp.), aves, pequenos roedores e ocasionalmente, de
ovos. Em Marajó, foi registrada uma fêmea contendo ovos no mês de outubro (maior
ovo com 18,07 mm) e um jovem no mês de janeiro (COTO: 405 mm). Duellman (1978)
registrou uma fêmea em setembro, contendo quatro ovos. Martins e Oliveira (1999)
registraram uma fêmea com cinco ovos (maior com 34 mm). É ovípara (Marques et al.,
2005).
Ao ser manipulada, pode debater o corpo e constringir (Martins e Oliveira, 1999).
Ocorre nas regiões Amazônicas da Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname,
Guiana Francesa, Equador, Peru, Bolívia e Brasil até o Estado do Maranhão (Cunha e
Nascimento, 1993).
Psomophis joberti (Sauvage, 1884) (Figura 12-e)
Seis espécimes foram registrados para Marajó, todos coletados na porção oriental
da Ilha. Psomophis joberti habita ambientes preservados e desmatados (Strüssmann e
Sazima, 1993) ocorrendo na Mata Atlântica, Caatinga e Cerrado (Myers e Cadle, 1994).
122
Em Marajó, um espécime foi coletado pela manhã numa “ilha” de bambu em um tronco
caído. Informações disponíveis em Strüssmann e Sazima (1993), Rodrigues (2003),
Rocha (2007) e Rodrigues e Prudente (2011) indicam que P. joberti é diurna,
primariamente terrestre, podendo em rara ocasião ser encontrada sobre a vegetação.
Neste estudo, um espécime apresentou um anuro no estômago (Scinax sp.).
Existem poucas informações disponíveis sobre sua dieta. Segundo Strüssmann e Sazima
(1993), P. joberti alimenta-se de anuros e lagartos. Uma fêmea (COTO: 386 mm)
contendo cinco ovos foi coletada em Marajó no mês de janeiro, como também um
filhote (COTO: 142 mm). Rocha (2007) registrou folículos em desenvolvimento no mês
de janeiro.
Não foram obtidos dados sobre comportamento defensivo para esta espécie.
Os registros obtidos neste estudo indicam que em Marajó, P. joberti distribui-se
apenas pela metade oriental da Ilha (sua localidade tipo). Segundo Myers e Cadle
(1994), esta espécie possui uma população disjunta na Ilha e outra que se distribui de
forma irregular parecendo excluir a floresta Amazônica, ocorrendo nos estados do
Ceará, Pernambuco, Paraíba, Bahia, Minas Gerais, Goiás e Mato Grosso.
Siphlophis cervinus (Laurenti, 1768) (Figura 12-f)
Não foi possível obter informações sobre o hatitat para o espécime registrado
neste estudo, uma vez que o exemplar tinha como procedência apenas “Ilha de Marajó”.
No entanto, informações em Martins e Oliveira (1999) indicam que esta espécie ocorre
em floresta primária e áreas perturbadas.
Informações disponíveis em Duellman (1978), Cunha e Nascimento (1978,
1993), Martins e Oliveira (1999), Santos-Costa (2003) e Maschio (2008) indicam que S.
123
cervinus é estritamente noturna, sendo primariamente arborícola e ocasionalmente
terrestre.
Registros da literatura (Duellman, 1978; Nascimento et al., 1987; Cunha e
Nascimento, 1993; Prudente et al., 1998; Martins e Oliveira, 1999) indicam que esta
serpente alimenta-se primariamente de lagartos (Mabuya bistriata, Thecadactylus
rapicauda, Gonatodes, Hemidactylus, Polychrus, Plica, Tropidurus) e ocasionalmente
de anuros e mamíferos (morcegos inclusive). Cunha e Nascimento (1978, 1993)
mencionaram que os espécimes de S. cervinus da coleção do MPEG apresentavam aves
como item alimentar, no entanto, Martins e Oliveira (1999) afirmaram que nenhum
espécime citado por Cunha e Nascimento (1978, 1993) apresentava este tipo de item
alimentar. Prudente et al. (1998) em um estudo de dieta com espécies do gênero
Siphlophs não registraram a presença de aves na dieta de S. cervinus. É provável que
aves não façam parte da dieta desta espécie. Desta forma, aves serão consideradas como
itens ocasionais neste estudo.
Em Marajó, uma fêmea jovem foi coletada no mês de janeiro (COTO: 593 mm).
Martins e Oliveira (1999) citam uma fêmea procedente de Apeú, Pará, apresentando
cinco folículos alargados em março.
Quando perturbada, enrola o corpo formando uma “bola” apertada mantendo a
cabeça escondida, não morde quando manuseada (Martins e Oliveira, 1999).
Ocorre na Ilha de Trinidad, Colômbia, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Peru,
Bolívia e Amazônia brasileira até o Estado do Maranhão (Cunha e Nascimento, 1993).
Siphlophis compressus (Daudin, 1803) (Figura 12-g)
Em Marajó, um espécime foi coletado em área de um roçado, em área de floresta
alterada. Siphlophis compressus habita áreas florestadas (Martins e Oliveira, 1999),
124
ocorrendo na floresta Amazônica e Mata Atlântica (Vilela et. al., 2011). No entanto,
pode ocorrer em áreas relativamente mais secas (Guedes et al., 2011). Segundo Guedes
et al. (2011) a ocorrência desta espécie na Caatinga de baixa altitude no Município de
Fortaleza pode estar associada à vegetação arbórea presente na área típica da ecorregião
da Depressão Sertaneja Setentorial (veja Velloso et al., 2002), que fornece um habitat
adequado para esta espécie. Em Marajó, um espécime foi coletado no chão em um
roçado ao final da tarde. Informações disponíveis em Cunha e Nascimento (1978,
1993), Martins e Oliveira (1999), Prudente et al. (1998), Marques et al. (2001), Santos-
Costa (2003) e Maschio (2008) indicam que S. compressus é primariamente noturna e
arborícola, ocasionalmente encontrada ativa durante o dia, inclusive no solo. Segundo
ainda Martins e Oliveira (1999), S. compressus descansa durante a noite de forma
exposta na vegetação e durante o dia dorme escondida na vegetação.
Informações obtidas em Cunha e Nascimento (1978, 1993), Martins e Oliveira
(1999), Marques et al. (2001), Santos-Costa (2003) e Maschio (2008) evidenciam uma
dieta exclusivamente composta de lagartos (Ameiva ameiva, Alopoglossus, Anolis
nitens, Enyalioides laticeps festae, Gonatodes humeralis, Kentropyx calcarata,
Neusticurus, Tropidurus).
Em Marajó, um macho jovem foi coletado em maio (COTO: 606 mm). Maschio
(2008) registrou folículos secundários em janeiro. Santos-Costa (2003) registrou ovos
em maio. Martins e Oliveira (1999) citaram, sem informar a data, duas fêmeas contendo
nove ovos cada e um recém-eclodido em março (COTO: 367 mm).
Quando abordada, S. compressus apresenta comportamento de fuga e vibração da
cauda (Maschio, 2008). Quando manuseada, expele descarga cloacal, agita o corpo e a
cabeça, forma um “S” com o corpo, pode dar botes com a boca fechada sem morder
(Martins e Oliveira, 1999; Maschio, 2008).
125
Aparentemente, a distribuição de Siphlophis compressus é descontínua, ocorrendo
na Costa Rica, Trinidad e Tobago e região amazônica da Bolívia central até a foz do Rio
Amazonas, além de apresentar populações na Mata Atlântica (Vilela et al., 2011;
Guedes et al., 2011). Na Amazônia brasileira, esta espécie é registrada no Amapá, Pará,
Amazonas, Acre, Rondônia, Mato Grosso e Tocantins, ocorrem no Ceará, ao longo da
Mata Atlântica, da Paraíba até o Rio de Janeiro (Guedes et al., 2011).
Taeniophallus quadriocellatus Santos-Jr, Di-Bernardo e Lema, 2008
Em Marajó, dois espécimes são registrados neste estudo, ambos coletados em
áreas de floresta. Pouco se sabe sobre a ecologia e distribuição desta espécie. Sabe-se
que ocorre em áreas florestadas no Estado do Pará e áreas de Savana no sudeste do
Estado do Amazonas (Santos-Jr et al., 2008; Santos-Jr, 2009). Em Marajó, um espécime
foi coletado no chão atravessando uma estrada de areia (sem informação de horário),
outro foi coletado pela manhã dormindo em um tronco de árvore caído. Estas
informações, agregadas às de Santo-Costa (2003) indicam que T. quadriocellatus é uma
espécie diurna e terrestre, provavelmente criptozóica.
Um espécime analisado neste estudo continha um lagarto (Chatogekko
amazonicus) no estômago. Informações em Cunha e Nascimento (1978, 1993) e Santos-
Costa (2003) e este estudo, indicam que esta espécie alimenta-se de anuros e lagartos.
Neste estudo, foi registrada uma fêmea (COTO: 452 mm) com ovos no mês de
março (dois ovos, maior com 12,5 mm).
Não foram obtidas informações sobre comportamento defensivo para esta espécie.
Taeniophallus quadriocellatus ocorre nos estados do Pará e sudeste do Estado do
Amazonas (Santos-Jr. et al. 2008; Santos-Junior, 2009).
126
Thamnodynastes lanei Bailey, Thomas e Silva-Jr, 2005
Três espécimes são registrados para áreas de campos em Marajó, sendo um em
área de várzea. Segundo Bailey et al. (2005), esta espécie habita áreas associadas a
grandes fluxos d’água podendo ser encontrada na água, em áreas sazonalmente
inundadas ou ao longo de grandes cursos d´água. Em Marajó, um espécime foi coletado
à aproximadamente 2 m do solo, em uma árvore durante o dia, sem informação de
atividade. Bailey et al. (2005) mencionaram três espécimes provenientes do Pantanal,
um coletado em arbusto baixo, outro subindo um capim alto na borda de um lago seco
em área de Cerrado e um terceiro sob uma tábua, no período da tarde. Griffin (1916)
(apud Bailey et al., (2005)) registrou um espécime coletado dentro d’água, no
Município de Santarém, Estado do Pará. As poucas informações disponíveis (Bailey et
al., 2005; este estudo) indicam que T. lanei, provavelmente, seja uma espécie noturna,
terrestre e semi-arborícola.
Um dos espécimes analisados tinha um anuro hilídeo no estômago. Não há
registros disponíveis na literatura sobre a dieta desta espécie. No entanto, Bailey et al.
(2005) acreditam que sua dieta deva ser composta por rãs trepadeiras.
Neste estudo, foram registradas três fêmeas contendo ovos em julho (sete ovos,
maior com 14,2 mm), agosto (oito ovos, maior com 17,82 mm) e dezembro (cinco ovos,
maior com 19,2 mm) respectivamente.
Não foram obtidas informação sobre comportamento defensivo para esta espécie.
A distribuição de T. lanei estende-se desde Formosa, Norte da Argentina, através
da região da alta bacia Paraguaia, principais bacias hidrográficas do Norte e Leste da
Bolívia e no Baixo Amazonas a partir de Óbitos até a Ilha de Marajó (Bailey et al.,
2005). Não há registro de Thamnodynastes lanei a partir do Rio Madeira até a região de
127
Óbitos, o que talvez seja consequência do pouco conhecimento da fauna de serpentes
desta região (Bailey et al., 2005).
Thamnodynastes sp.
Devido à complexidade deste gênero e a escassez de material comparativo não foi
possível indentificar 13 espécimes de Thamndodynastes provenientes de Marajó. Exceto
por um espécime que não foi possivel constatar a fitofisionomia do ambiente em que foi
coletado, todos foram capturados em áreas de campos. O gênero Thamnodynastes é
composto por serpentes que ocupam uma ampla variedade de hábitats e ambientes
(Franco e Ferreira, 2002). Poucos espécimes analisados neste estudo tinham
informações de atividade disponíveis. Um foi coletado entre esteios no chão no quintal
de uma residência durante a tarde e outro foi coletado no “caminho do campo” à noite.
Com base nessas informações e no item alimentar encontrado (veja parágrafo abaixo),
provavelmente esta seja uma espécie terrestre e noturna, assim como T. pallidus e T.
strigilis (Cunha e Nascimento, 1978; Starace 1998).
Um dos espécimes analisados tinha um anuro (Leptodactylus fuscus) no estômago
indicando uma dieta anurofágica. Entre os espécimes analisados, foram registrados
quatro filhotes em janeiro (COTO médio: 186,8 mm). Não foram obtidas informação
sobre comportamento defensivo para os espécimes analisados.
ELAPIDAE Boie, 1827
A família Elapidae é composta por aproximadamente 61 gêneros e 300 espécies,
distribuídas através dos trópicos e subtrópicos, incluindo as Américas, África, Ásia,
melanésia e Austrália. Elapídeos marinhos podem ser encontrados nos oceanos Índico e
128
Pacífico (Keogh, 1999). São principalmente definidas pelo seu sistema único de veneno
proteróglifo composto por duas pequenas presas eretas e canalizadas no final do maxilar
(Keogh, 1999). Estas serpentes ocorrem nas Américas, África, Ásia, Malásia, Austrália
e regiões oceânicas (Keogh, 1999; Zaher et al., 2009). Entre as 80 espécies
reconhecidas atualmente para as Américas, 75 pertencem ao gênero Micrurus, quatro ao
gênero Leptomicrurus e uma a Micruroides (Di Bernardo et al., 2007). No Brasil,
ocorrem dois gêneros: Leptomicrurus com três espécies e Micrurus com 24 espécies
(Bérnils e Costa, 2011). Na Ilha de Marajó foram registradas cinco espécies de
Micrurus.
Micrurus filiformis (Günther, 1859) (Figura 12-h)
Quatro espécimes foram registrados neste estudo, todos ocorrendo em áreas
florestadas, um deles na beira de uma estrada. Micrurus filiformis ocorre em florestas
primárias e secundárias e, eventualmente em florestas abertas e Savanas neotropicais
(Feitosa et al. 2007). Um filhote foi coletado no final da tarde. Informações em Dixon e
Soini (1986) e Cunha e Nascimento (1978) e este estudo, indicam que M. filiformis é
uma serpente fossorial de hábitos noturnos, ocasionalmente vista durante o dia.
Segundo Cunha e Nascimento (1993) M. filiformis alimenta-se de anfisbenas e
pequenos ofídios.
Neste estudo, foram encontrados filhotes em janeiro (COTO: 260 mm) e
novembro (COTO: 262 mm). Maschio (2008) registrou folículos vitelogênicos
desenvolvidos no mês de outubro.
Não foram obtidas informações sobre comportamento defensivo para esta espécie.
129
Micrurus filiformis é amplamente distribuída no Alto da Bacia Amazônica da
Colômbia ao Peru na vertente oriental da Cordilheira dos Andes e Amazônia brasileira
(Roze, 1996; Feitosa et al., 2007).
Micrurus hemprichii (Jan, 1858) (Figura 13-a)
Dois espécimes foram coletados em áreas de floresta em Marajó. Esta espécie
habita o chão úmido das florestas primárias e secundárias como também em áreas de
transição para capoeiras antigas (Cunha e Nascimento, 1993; Starace, 1998; Martins e
Oliveira, 1999). Informações disponíveis em Cunha e Nascimento (1978,1993), Martins
e Oliveira (1999), Santos-Costa (2003) e Maschio (2008) indicam que M. hemprichii é
primariamente criptozóica e fossorial, ocasionalmente terrestre podendo ser encontrada
ativa tanto durante o dia como durante a noite.
Alimenta-se de anfisbenas (Amphisbaena mitchelli), onicóforos (Peripatus),
lagartos (Leposoma parietale) e serpentes (Atractus, Tantilla) (Cunha e Nascimento,
1978,1993; Starace, 1998; Martins e Oliveira, 1999).
Maschio (2008) registrou folículos em vitelogênese em novembro. Martins e
Oliveira (1999) citaram ninhadas com dois ovos em maio e abril.
Quando perturbada Micrurus hemprichii tenta fugir para a serapilheira. Em
algumas ocasiões eleva a cauda enrolada, escondendo a cabeça sob o corpo também
enrolado (Martins e Oliveira, 1999; Maschio, 2008). Quando manuseada, agita o corpo
e morde insistentemente (Martins e Oliveira, 1999).
Ocorre nas regiões amazônicas da Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname,
Guiana Francesa e Amazônia oriental brasileira (Cunha e Nascimento, 1993; Roze,
1996).
130
Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820) (Figura 13-b)
Habita uma variedade de ambientes de várzea úmida, matas da Caatinga e
florestas de terra firme semidecídua; penetra apenas marginalmente em áreas de
Cerrado (Roze, 1996). Informações disponíveis em Vitt e Vangilder (1983), Rocha
(2007), Rodrigues e Prudente (2011) indicam que M. ibiboboca é um serpente que pode
ser encontrada ativa tanto durante o dia quanto durante a noite, possuindo hábitos
terrestres e fossoriais.
Informações em Vitt e Vangilder (1983), Roze (1996) e Rodrigues (2007)
mostram que M. ibiboboca alimenta-se de anfisbenas (Anphisbaena vermicularis) e
serpentes (Liophis lineatus, L. poecilogyrus, L. viridis, Sibynomorphus mikanii).
Não foram obtidas informações reprodutivas para M. ibiboboca além de sua
ovíparidade (Marques et al., 2001).
Não foram obtidas informações sobre comportamento defensivo para esta espécie.
Ocorre na região Nordeste do Brasil nos estados do Pará, Maranhão, Piauí, Ceará
para os estados de Goiás e Rio de Janeiro (Nascimento et al., 1991; Roze, 1996).
Micrurus spixii Wagler, 1824 (Figura 13-c)
Habita floresta primária, áreas alteradas como capoeiras antigas úmidas, áreas de
transição babaçual-cerrado e também áreas de Cerrado típico (Cunha e Nascimento,
1993; Martins e Oliveira, 1999). Informações disponíveis em Cunha e Nascimento
(1978, 1993), Martins e Oliveira (1999), Bernarde e Abe (2006, 2010) indicam que M.
spixii é uma serpente diurna com hábitos fossorias, criptozóicos e terrestres.
Informações disponíveis em Cunha e Nascimento (1993) e Bernarde e Abe (2010)
indicam que M. spixii alimenta-se de serpentes (Apostolepis, Liophis reginae, Micrurus
131
spixii, Typhlops reticulatus), lagartos (Arthrosaura reticulata) anfisbenas (Aulura
anomala).
Neste estudo, não foram obtidas informações reprodutivas para esta espécie.
Martins e Oliveira (1999) registraram acasalamento no mês de junho.
Micrurus spixii possui um padrão de cor aposemática evidente. Quando
perturbada comprime o corpo dorsoventralmente, debate-se sutilmente, realiza ataques
falsos e verdadeiros e eleva a cauda enrolada (Martins e Oliveira, 1999). Se manipulada
debate o corpo e raramente morde (Martins e Oliveira, 1999).
Ocorre na região Amazônica da Colômbia, Venezuela, Equador, Peru, Brasil,
Bolívia, e norte do Paraguai (Cunha e Nascimento, 1993; Roze, 1996).
Micrurus surinamensis (Cuvier, 1817) (Figura 13-d)
O espécime registrado neste estudo foi coletado em uma área de floresta.
Micrurus surinamensis habita lugares alagados e igarapés (Cunha e Nascimento, 1993),
ocorrendo tanto em florestas como áreas abertas e áreas perturbadas (Martins e Oliveira,
1999). Neste estudo, um espécime foi registrado no folhiço de um terreno bastante
úmido durante a tarde. Registros da literatura (Cunha e Nascimento, 1978; Martins e
Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003) e este estudo indicam que M. surinamensis possui
hábitos diurnos e noturnos, sendo primariamente aquática, eventualmente encontrada no
solo.
Informações obtidas em Duellman (1978), Cunha e Nascimento (1978, 1993),
Martins e Oliveira (1999), Santos-Costa (2003) e Maschio (2008) indicam que M.
surinamensis alimenta-se primariamente de peixes (Gymnotus carapo, Callichthys
callichthys, Synbranchus marmoratus) e ocasionalmente de lagartos. Maschio (2008)
registrou folículos bem desenvolvidos no mês de março. Santos-Costa (2003) registrou
132
duas fêmeas com folículos vitelogênicos em março e um filhote em novembro. Martins
e Oliveira (1999) registraram duas fêmeas com cinco e 12 ovos cada (sem data
informada) e dois recém-eclodidos em abril.
Quando perturbada, esta espécie executa ataques (falsos e verdadeiros), enrola o
corpo e esconde a cabeça sob do corpo enrolado, pode ainda comprimir o corpo
dorsoventralmente (Martins e Oliveira, 1999). Quando manipulada debate o corpo e
raramente morde (Martins e Oliveira, 1999).
Distribui-se ao longo da floresta equatorial da América do Sul na região das
Guianas, Colômbia, leste do Equador, Peru, Bolívia e Brasil nos estados do Acre,
Amazonas, Roraima, Rondônia, Pará, Maranhão, Tocantins e Mato Grosso (Roze, 1996;
Passos e Fernandes, 2005).
TYPHLOPIDAE Gray 1825
Esta família é composta por serpentes de tamanho pequeno (Chippaux, 1986). As
espécies apresentam corpo cilíndrico com o pescoço indistinto da cabeça, simulando
perfeitamente a cauda que é truncada (Chippaux, 1986). As escamas são relativamente
pequenas e idênticas, com exceção, em alguns casos, das escamas cefálicas. Os olhos
são atrofiados e poucos visíveis no centro de escamas não diferenciadas (Chippaux,
1986). Presente em todos os continentes (Chippaux, 1986), esta família contém
aproximadamente 260 espécies (Vidal et al., 2010a), das quais seis ocorrem no Brasil
(Bérnils e Costa, 2011). Para a Ilha de Marajó foi registrada apenas a espécie Typhlops
reticulatus.
133
Typhlops reticulatus (Linnaeus, 1758) (Figura 13-e)
Em Marajó, é registrada tanto em área de floresta como em área de campo. Habita
floretas primárias e florestas secundárias, sendo registrada também em área de Savana
(Martins e Oliveira, 1999; França et al., 2006). Neste estudo, um dos espécimes foi
coletado no final da manhã no interior de um tronco podre (Astrocaryum sp.). Segundo
Cunha e Nascimento (1978), esta espécie habita galerias, principalmente sauveiros,
onde possui hábitos subterrâneos. Typhlops reticulatus provavelmente encontra-se ativa
durante noite e início do dia (Starace, 1998), no entanto, o período de atividade desta
espécie ainda está incerto. Nenhum item alimentar foi registrado neste estudo.
Beebe (1946) registrou formigas (Atta sp.), cupins e besouros. Cunha e
Nascimento (1978) registraram operárias e larvas de saúvas (Atta sexdens). Dixon e
Soini (1986) registraram ovos de formigas. Estes registros indicam que T. reticulatus
alimenta-se de artrópodes (insetos) e suas larvas.
Martins e Oliveira (1999) mencionam que um espécime procedente do Rio
Jamari, em Rondônia, ovopositou 10 ovos no início do mês de março, posteriormente
eclodindo três juvenis 52 dias depois.
Ao ser manipulada esta espécie agita o corpo, pressiona a ponta afiada da cauda
contra a mão do coletor e expele descarga cloacal (Martins e Oliveira, 1999).
Typhlops reticulatus ocorre na Venezuela oriental e meridional e toda zona
setentrional da América do Sul e leste dos Andes com registros no Brasil na região
Amazônica e no Estado do Mato Grosso (Cunha e Nascimento, 1993; Rodrigues e
Juncá, 2002).
134
VIPERIDAE Boie, 1827
Os representantes desta família são distribuídos em duas subfamílias: Viperinae
(sem fosseta loreal), que habitam quase toda a Europa, Ásia e África e Crotalinae
(apresentam fosseta loreal localizada em ambos os lados da cabeça) que habitam os
continentes asiático e americano (Boulenger, 1913). A fosseta loreal tem função
sensorial equipada com receptores infravermelhos que permitem detectar o movimento
da presa mesmo estando relativamente longe (Chippaux, 1986). No Brasil ocorrem 28
espécies distribuídas em sete gêneros (Bérnils e Costa, 2011), sendo a família que mais
ocasiona acidentes ofídicos no país, principalmente na região amazônica (Campbell e
Lamar (2004). Na Ilha de Marajó foram registradas quatro espécies e três gêneros.
Bothrops atrox (Linnaeus, 1758) (Figura 13-f)
Bothrops atrox ocorre habita tanto no lado oriental como o ocidental da Ilha de
Marajó. No entanto, aparentemente ocorre com baixa frequência nos campos de Marajó.
Bothrops atrox é uma das serpentes mais comuns na região amazônica, ocorrendo em
alta densidade na maioria dos habitats (como florestas primárias, secundárias e
roçados), ocorrendo principalmente em regiões florestadas, muita vezes encontrada
próximas a habitações humanas, onde podem causar graves acidentes por
envenenamento (Cunha e Nascimento, 1978; Duellman, 1978; Martins e Oliveira,
1999). Em Marajó, vários espécimes foram coletados durante o dia sobre folhiço, outro
foi coletado pela manhã sobre arbustos a aproximadamente 40 cm do solo. Outro
espécime foi coletado pela manhã, inativo a 13 cm acima do solo, enrodilhado sobre um
tronco caído. Esta serpente é encontrada ativa principalmente durante a noite, mas pode
ser encontrada ativa durante o dia, possuindo hábitos primariamente terrestres, porém
135
algumas vezes é observada sobre a vegetação ou em corpos d’água (Cunha e
nascimento, 1978, 1993; Martins e Oliveira, 1999; Santos-Costa, 2003; Maschio, 2008).
Neste estudo, foram registrados principalmente roedores e lagartos. Um dos
espécimes apresentou três pequenos roedores no estômago. Os lagartos registrados
foram Anolis fuscoauratus,Thecadactylus rapicauda, Tretioscincus agilis e outros não
identificados. Foram registrados ainda um anuro e um espécime com outro exemplar de
B. atrox no estômago, indicando canibalismo. Esta espécie forrageia principalmente
através da estratégia “senta e espera”, porém pode forragear ativamente (Martins e
Oliveira, 1999). Possui um dieta generalista, alimentando-se de animais de diversos
grupos, desde centopeias, peixes (Symbrachus sp.), anuros (Adenomera,
Eleutherodactylus, Osteocephalus, Leptodactylus, Phyllomedusa), lagartos (Anolis,
Ameiva ameiva, Kentropyx, Leposoma, Thecadactylus), serpentes (Atractus torquatus,
Bothrops atrox), aves e pequenos mamíferos (Marmosa sp.) (Cunha e Nascimento,
1978, 1993; Martins e Oliveira, 1999; Oliveira e Martins, 2003; Santos-Costa, 2003;
Maschio, 2008, este estudo).
Neste estudo, foram registrados embriões em janeiro; filhotes em fevereiro e
outubro; jovens em fevereiro, março, novembro e dezembro. Maschio (2008) registrou
folículos desenvolvidos nos meses de outubro e novembro. Santos-Costa (2003)
registrou filhotes em praticamente todos os meses do ano. Martins e Oliveira (1999)
citaram fêmeas parindo de 11 a 43 filhotes.
Maschio (2008) cita fuga, bote e vibração da cauda. Martins e Oliveira (1999)
relata um juvenil escondendo a cabeça sob do corpo enrolado ao ser insistentemente
perturbado.
Ocorre na Colômbia, leste e sul da Venezuela, Guiana, Suriname, Equador, norte
da Bolívia, Peru a leste dos Andes e Brasil, ocorrendo Amazônia, Mato grosso, extremo
136
norte do Tocantins e oeste do Maranhão (Cunha e Nascimento, 1993; Oliveira, 2003;
Wuster et al., 1996).
Crotalus durissus (Linnaeus, 1758) (Figura 13-g)
Crotalus durissus é registrada apenas na metade oriental de Marajó. É uma
espécie que habita ambientes secos, rochosos, com vegetação baixa e raramente
ambientes florestados (Silva, 2000), sendo encontrada, tanto em áreas florestadas como
desmatadas (Strüssmann e Sazima, 1993). Em Marajó, foram coletados espécimes tanto
durante o dia como durante a noite. Informações disponíveis em Strüssmann e Sazima
(1993); Marques et al. (2005); Rocha (2007) demonstram que Crotalus durissus é uma
serpente primariamente noturna, eventualmente diurna, encontrada exclusivamente no
solo.
Neste estudo um espécime apresentou pelos no intestino e presas de serpente.
Alimenta-se primariamente de pequenos a médios mamíferos (Calomys, Bolomys,
Oligoryzomys, Akodon, Holochilus, Pseudoryzomys), mas pode eventualmente predar
aves e lagartos (Ameiva ameiva) (Strüssmann e Sazima, 1993; Rocha e Prudente, 2010;
Sant’Anna e Abe, 2007).
Neste estudo, foi registrada uma fêmea contendo 34 folículos com medidas entre
5-10 mm (maior com 9,34 mm); um filhote em fevereiro e outro em outubro (COTO
aproximado: 302 mm) e uma fêmea com ovos em setembro (12 ovos, maior com 33,13
mm).
Ao ser perturbada C. durissus mantêm a parte anterior do corpo em forma de “S”,
vibra o guizo na ponta da cauda e pode dar botes.
137
Tem uma distribuição ampla e descontínua na América do Sul, desde a Colômbia
até a Argentina em todos os países do continente, exceto no Equador e Chile (Campbell
e Lamar, 2004).
Lachesis muta (Linnaeus, 1766) (Figura 13-h)
Apenas dois espécimes são registrados para Marajó, ambos em áreas de florestas.
Lachesis muta habita principalmente florestas densas, não sendo registrada em floresta
secundária, área de campo ou alterada (Cunha e Nascimento, 1978, 1993; Martins e
Oliveira, 1999). È uma serpente estritamente noturna e terrestre, buscando esconder-se
durante o dia em ocos de troncos apodrecidos e entre raízes de grandes árvores (Cunha e
Nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999; Murphy, 1997, Marque et al., 2001).
Alimenta-se exclusivamente de mamíferos (como Monodelphis, Dasyprocta,
Proechimys, Sciurus) (Cunha e nascimento, 1978; Martins e Oliveira, 1999; Santos-
Costa, 2003; Maschio, 2008; Bernarde e Abe, 2010).
Registros de Beebe (1946) e Duellman (1978) indicam que a ninhada desta
espécie pode conter de sete a 13 ovos. Souza (2007) registrou a postura dos ovos, 100
dias após o acasalamento de um casal desta espécie em cativeiro.
Ao ser perturbada, esta serpente mantém a parte anterior do corpo em forma de
“S” e pode dar botes.
Lachesis muta ocorre na Ilha Trinidad, Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname,
Guiana Francesa, Equador, Peru, Bolívia e Brasil na região amazônica até hiléia do
Maranhão e mata Atlântica nos incluindo os estados do Ceará, Paraíba, Rio Grande do
Norte, Pernambuco, Bahia, Minas Gerai e Rio de Janeiro (Cunha e Nascimento, 1993;
Borges, 1999; Silva, 2001; Fernandes et al., 2004).
138
Figura 7. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Boa constrictor, Juruti, PA (Foto:
Alessandro Menks); b) Corallus hortulanus, Itaituba, PA (Foto: Ângelo Dourado); c)
Epicrates cenchria, Juruti, PA (Foto: Alessandro Menks); d) Eunectes murinus,
Município de Abaetetuba, PA (Foto: Augusto Jarthe); e) Chironius carinatus,
Município de Igarapé Mirim, PA (Foto: Augusto Jarthe); f) Chironius exoletus,
Imbassaí, Município de Mata de São João, BA (Foto: Ricardo Marques); g) Chironius
flavolineatus, Região Metropolitana de Salvado, BA (Foto: Hugo Coelho); h) Chironius
fuscus (juvenil), Rondônia (Foto: Fagner Delfim).
139
Figura 8. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Chironius multiventris, Porto
Velho, RO (Foto: Monteiro Leonel); b) Dendrophidion dendrophis, Rondônia (Foto:
Fagner Delfim); c) Drymarchon corais, Rondônia (Foto: Fagner Delfim); d) Leptophis
ahaetulla, Município de Santa Barbara, PA (Foto: Augusto Jarthe); e) Mastigodryas
boddaerti, Rondônia (Foto: Fagner Delfim); f) Mastigodrias boddaerti (Juvenil), Juruti,
PA (Foto: Alessandro Menks); g) Oxybelis aeneus, Porto Velho, RO (Foto: Monteiro-
Leonel); h) Oxybelis fulgidus, Porto Tronbetas, PA (Foto: Henrique Costa).
140
Figura 9. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Spilotes pullatus, Parque
Metropolitano de Pituaçu, BA (Foto: Ricardo Marques); b) Tantilla melanocephala,
Caetité, BA (Foto: Magno Travassos); c) Atractus schach, Porto Velho, RO (Foto:
Renato Gaiga); d) Clelia clelia, São Geraldo do Araguaia, PA (Foto: Monteiro-Leonel);
e) Dipsas indica, Rondônia, (Foto: Fagner Delfim); f) Drepanoides anomalus,
Rondônia (Foto: Fagner Delfim); g) Helicops angulatus, Aripuanã, MT, (Foto:
Henrique Costa); h) Helicops angulatus (Juvenil), Município de Abaetetuba, PA (Foto:
Augusto Jarthe).
141
Figura 10. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Helicops hagmanni, Rondônia,
(Foto: Fagner Delfim); b) Helicops leopardinus, Porto Velho, RO (Foto: Diego
Meneghelli); c) Helicops polylepis, Rondônia, (Foto: Fagner Delfim); d) Hydrodynastes
gigas (Cabeça em detalhe), Porto Velho, RO (Foto: Monteiro-Leonel); e) Hydrops
martii, Município de Abaetetuba, PA, (Foto: Augusto Jarthe); f) Imantodes cenchoa,
Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); g) Leptodeira annulata, Rondônia (Foto: Fagner
Delfim); h) Liophis almadensis, Parque Metropolitano de Tupiaçu, BA, (Foto: Ricardo
Marques).
142
Figura 11. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Liophis lineatus, Cedro, CE (Foto:
Fagner Delfim); b) Liophis meridionalis, Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); c)
Liophis poecilogyrus, Santa Fé do Araguaia, TO, (Foto: Monteiro-Leonel); d) Liophis
poecilogyrus (juvenil), Paraíba, (Foto: Fagner Delfim); e) Liophis reginae, Santa Fé do
Araguaia, TO (Foto: Monteiro-Leonel); f) Liophis taeniogaster, Município de
Abaetetuba, PA, (Foto: Augusto Jarthe); g) Liophis typhlus (padrão marrom), Rondônia,
(Foto: Fagner Delfim); h) Liophis typhlus (padrão verde), Rondônia, (Foto: Fagner
Delfim).
143
Figura 12. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Oxyrhopus melanogenys, São
Geraldo do Araguaia, PA (Foto: Monteiro-Leonel); b) Oxyrhopus melanogenys (Cabeça
em detalhe), Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); c) Oxyrhopus trigeminus, Paraíba,
(Foto: Fagner Delfim); d) Philodryas argentea, Aripuanã, MT (Foto: Henrique Costa);
e) Psomophis joberti, Cedro, CE (Foto: Fagner Delfim); f) Siphlophis cervinus, Porto
Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); g) Siphlophis compressus, Porto Velho, RO (Foto:
Renato Gaiga); h) Micrurus filiformis, FLONA de Caxiuanã, PA (Foto: Gleomar
Maschio).
144
Figura 13. Espécies registradas na Ilha de Marajó. a) Micrurus hemprichii, Belém, PA
(Foto: Ângelo Dourado); b) Micrurus ibiboboca, Parque Metropolitano de Pituaçú, BA
(Foto: Ricardo Marques); c) Micrurus spixii, Rondônia (Foto: Fagner Delfim); d)
Micrurus surinamensis (Juvenil), Porto Velho, RO (Foto: Diego Meneghelli); e)
Typhlops reticulatus, Juruti, PA, (Foto: Alessandro Menks); f) Bothrops atrox, Porto
Velho, RO (Foto: Renato Gaiga); g) Crotalus durissus, Porto-Velho, RO (Foto:
Monteiro-Leonel); h) Lachesis muta, Porto Velho, RO (Foto: Renato Gaiga).
145
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Zoologia da Universidade de São Paulo, 49: 115-153.
166
ANEXO I
Lista de espécimes com seus respectivos números de tombamento depositados nas
coleções Herpetológicas do MPEG e MZUSP.
Atractus natans: MPEG 18340, MPEG 18342, MPEG 18420, MPEG 18421; Atractus
schach: MPEG 24960; Boa constrictor: MPEG 15187, MPEG 18018, MPEG 19634,
MPEG 19635, MZUSP 3652, MZUSP 3653; Bothrops atrox: MPEG 17337, MPEG
17338, MPEG 17341, MPEG 17342, MPEG 17344, MPEG 17347, MPEG 17350,
MPEG 17352, MPEG 17353, MPEG 17354, MPEG 17355, MPEG 17356, MPEG
17357, MPEG 17369, MPEG 18282, MPEG 18283, MPEG 18319, MPEG 18323,
MPEG 18414, MPEG 18425, MPEG 18493, MPEG 18644, MPEG 18797, MPEG
18798, MPEG 18799, MPEG 19262, MPEG 19645, MPEG 20814, MPEG 20817,
MPEG 21175, MPEG 21178, MPEG 23528, MPEG 24408, MPEG 24410, MPEG
24954, MAR* 1588; Chironius carinatus: MPEG 8666, MPEG 17716, MZUSP 3600,
MZUSP 3601; Chironius exoletus: MPEG 16381, MPEG 18281; Chironius
flavolineatus: MPEG 18341; Chironius fuscus: MPEG 319, MPEG 17349, MPEG
17363, MPEG 18280, MPEG 19327; Chironius multiventris: MPEG 18318; Clelia
clelia: MPEG 18045; Corallus hortulanus: MPEG 18636; MPEG 18801, MPEG
19336**, MPEG 20812; Crotalus durissus: MPEG 17780, MPEG 18415, MPEG
18810, MPEG 20820, MPEG 24041; Dendrophidion dendrophis: MPEG 17364;
Drepanoides anomalus: MPEG 18315; Drymarchon corais: MPEG 18185; Epicrates
cenchria: MPEG 17345; Epicrates maurus: MPEG18043, MPEG 18044, MPEG
18130, MPEG 18131, MPEG 18164, MPEG 18175, MPEG 18192, MPEG 18193,
MPEG 18194, MPEG 18254, MPEG 18255, MPEG 18256, MPEG 18261**, MPEG
18262, MPEG 18263, MPEG 18264, MPEG 18362, MPEG 18601, MPEG 19625,
MPEG 19648, MZUSP 3599; Eunectes deschauenseei: MPEG 18019, MPEG 18029,
MPEG 18068, MPEG 18126, MPEG 18127, MPEG 18128, MPEG 18129, MPEG
19632, MPEG 19633, MPEG 19638, MPEG 19639, MPEG 19640, MPEG 19641;
Eunectes murinus: MPEG 19411**, MPEG 19412**, MPEG 19637, MZUSP 3654,
MZUSP 3655, MZUSP 3656; Helicops angulatus: MPEG 18416, MPEG 18417,
MPEG 18418, MPEG 18419, MPEG 18423, MPEG 18424, MPEG 19337 MPEG
19617, MPEG 21197, MPEG 21198, MPEG 21199, MPEG 21205; Helicops
hagmanni: MAR*1492; Helicops leopardinus: MPEG 284, MPEG 285, MPEG 636,
MPEG 637, MPEG 638, MPEG 639, MPEG 640, MPEG 641, MPEG 642, MPEG
17717, MPEG 17718, MPEG 17719, MPEG 17721, MPEG 18014, MPEG 18325,
MPEG 18488, MPEG 18489, MPEG 18490, MPEG 18491, MPEG 18683, MPEG
19618, MPEG 19619, MPEG 19620, MPEG 19621, MZUSP 3605; Helicops polylepis:
MPEG 321, MPEG 17720, MPEG 21177, MPEG 21179; Helicops trivittatus: MPEG
644**, MPEG 645, MPEG 8665, MPEG 18013, MPEG 19629, MPEG 19630, MPEG
19631, MPEG 20813; Hydrodynastes gigas: MPEG 18012, MPEG 18046, MPEG
18070, MPEG 18071, MPEG 18184, MPEG 19636, MPEG 21487; Hydrops martii:
MAR* 1547; Imantodes cenchoa: MPEG 320, MPEG 16461, MPEG 18317, MPEG
20674**; Lachesis muta: MPEG 19335, MPEG 19338; Leptodeira annulata: MPEG
167
17724, MPEG 17785, MPEG 18338, MPEG 18339, MPEG 19263, MPEG 21181,
MAR* 1503, MZUSP 3607; Leptophis ahaetulla: MPEG 17348, MPEG 17351, MPEG
17714**, MPEG 17722, MPEG 18016, MPEG 18326, MPEG 18637, MPEG 18638,
MPEG 19330, MPEG 19332, MPEG 19333, MPEG 19334, MPEG 19626, MPEG
19627, MPEG 19628, MPEG 23529, MZUSP 3619; Liophis almadensis: MPEG
18054, MPEG 18057, MPEG 18059, MPEG 18060, MPEG 18061, MPEG 18065,
MPEG 18066, MPEG 18078, MPEG 18080, MPEG 18081, MPEG 18082, MPEG
18083, MPEG 18084, MPEG 18085, MPEG 18086, MPEG 18089, MPEG 18096,
MPEG 18108, MPEG 18109, MPEG 18124; Liophis lineatus: MPEG 286, MPEG 287,
MPEG 288, MPEG 768, MPEG 3261**, MPEG 3262, MPEG 16935, MPEG 17723,
MPEG 18058, MPEG 18072**, MPEG 18073, MPEG 18074, MPEG 18684, MPEG
19616, MPEG 21180, MPEG 24411; Liophis meridionalis: MPEG 20815, MPEG
20816; Liophis poecilogyrus: MPEG 643, MPEG 766, MPEG 767, MPEG 3266,
MPEG 16534, MPEG 16535, MPEG 16536, MPEG 16825, MPEG 16826, MPEG
16934, MPEG 18010, MPEG 18030, MPEG 18031, MPEG 18032, MPEG 18033,
MPEG 18034, MPEG 18035, MPEG 18036, MPEG 18037, MPEG 18038, MPEG
18039, MPEG 18040, MPEG 18041, MPEG 18042, MPEG 18047, MPEG 18048,
MPEG 18049, MPEG 18050, MPEG 18051, MPEG 18052, MPEG 18053, MPEG
18055, MPEG 18056, MPEG 18062, MPEG 18063, MPEG 18064, MPEG 18067,
MPEG 18069, MPEG 18075, MPEG 18076, MPEG 18079, MPEG 18087, MPEG
18088, MPEG 18090, MPEG 18091, MPEG 18092, MPEG 18093, MPEG 18094,
MPEG 18095, MPEG 18097, MPEG 18098, MPEG 18099, MPEG 18101, MPEG
18102, MPEG 18106, MPEG 18110, MPEG 18111, MPEG 18112, MPEG 18113,
MPEG 18114, MPEG 18116, MPEG 18117**, MPEG 18118, MPEG 18119, MPEG
18120, MPEG 18121, MPEG 18122, MPEG 18123, MPEG 18125, MPEG 18149,
MPEG 18150, MPEG 18151, MPEG 18166, MPEG 18167, MPEG 18168, MPEG
18169, MPEG 18170, MPEG 18171, MPEG 18172, MPEG 18173, MPEG 18174,
MPEG 18312, MPEG 18314, MPEG 18316, MPEG 18322, MPEG 18324, MPEG
18640, MPEG 18641, MPEG 18642, MPEG 18643, MPEG 19644, MPEG 21204,
MPEG 24064, MZUSP 3617; Liophis reginae: MPEG 3263, MPEG 17366, MPEG
18165, MPEG 18321, MPEG 24959, MPEG 17365, MPEG 18287, MPEG 19331;
Liophis taeniogaster: MPEG 322, MPEG 769, MPEG 3264, MPEG 17346, MPEG
18077, MPEG 18100, MPEG 18103, MPEG 18104, MPEG 18105, MPEG 18107,
MPEG 18115, MPEG 18132, MPEG 18148, MPEG 18152, MPEG 18153, MPEG
18154, MPEG 18288, MPEG 18361, MPEG 19328, MPEG 19622, MPEG 19623,
MPEG 19624, MPEG 19643, MPEG 21173, MPEG 21174, MPEG 21176, MPEG
21748, MPEG 21749, MPEG 21750, MPEG 21751, MPEG 24955, MPEG 24956,
MZUSP 3603, MZUSP 3604; Liophis typhlus: MPEG 18422, MPEG 19329;
Mastigodryas bifossatus: MPEG 770**, MPEG 16531**, MPEG 16936**;
Mastigodryas boddaerti: MPEG 17367, MPEG 18343, MPEG 18345; Micrurus
filiformis: MPEG 17340, MPEG 18136, MPEG 24958, MZUSP 5095; Micrurus
hemprichii: MPEG 20042, MPEG 24957; Micrurus surinamensis: MPEG 17336;
Oxybelis aeneus: MPEG 17335, MZUSP 3608; Oxybelis fulgidus: MPEG 17339,
MPEG 17368, MPEG 18285, MPEG 18344, MPEG 21206, Oxyrhopus melanogenys:
168
MPEG 3265; Philodryas argentea: MPEG 17343, MPEG 17359, MPEG 17360, MPEG
17361; Philodryas viridissima: MPEG 17358**; Pseudoboa coronata: MPEG
18284**, MPEG 18313**, MPEG 24409, MPEG 24961; Psomophis joberti: MPEG
18320, MPEG 20795, MPEG 20796, MPEG 20818, MPEG 20819, MPEG 21203;
Siphlophis cervinus: MPEG 19841; Siphlophis compressus: MPEG 18286;
Taeniophallus quadriocellatus: MPEG 17362, MPEG 20487; Thamnodynastes lanei:
MPEG 16532, MPEG 17715, MPEG 18311; Thamnodynastes sp: MPEG 16422**,
MPEG 16533**, MPEG 18310**, MPEG 18327**, MPEG 18639**, MPEG 19615**,
MPEG 20808, MPEG 20809, MPEG 20810, MPEG 20811, MPEG 21200, MPEG
21201, MPEG 21202; Typhlops reticulatus: MPEG 18011, MPEG 18015, MPEG
23581, MPEG 23582.
* Espécime ainda não tombado na coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio
Goeldi.
** Espécime não localizado na coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio
Goeldi.
169
CAPÍTULO II
COMPOSIÇÃO E DISTRIBUIÇÃO DE SERPENTES
NA ILHA DE MARAJÓ: UMA QUESTÃO
FITOECOLÓGICA?
170
DISTRIBUIÇÃO DE SERPENTES NA ILHA DE MARAJÓ:
UMA QUESTÃO FITOECOLÓGICA?
Gerson M. Rodrigues1
¹ Programa de Pós-Graduação em Zoologia da Universidade Federal do Pará/Museu
Paraense Emílio Goeldi. Avenida Perimetral, 1901. Caixa Postal 399, Terra Firme,
Belém, Pará, CEP 66017-970, Brasil. E-mail: [email protected]
Resumo: Para uma melhor avaliação dos fatores históricos e ecológicos envolvidos na
biogeografia de serpentes na região amazônica é necessário um conhecimento mais
detalhado sobre os padrões de distribuição das serpentes que ocorrem nessa região. Na
Ilha de Marajó, a distribuição de algumas espécies parece estar associada a duas
fitofisionimias principais: campos naturais (campos aluviais e Cerrado), na região
oriental, abarcando um terço da área; e florestal, na região ocidental, distribuídos nos
outros dois terços. Neste contexto, este estudo propõe testar se a distribuição de
serpentes da Ilha está relacionada às duas principais fitofisionomias, avaliar a
composição e a riqueza de serpentes entre as áreas florestadas e áreas de campo, bem
como a avaliar a similaridade destas duas áreas da Ilha com outras taxocenoses de
serpentes de áreas fisionomicamentes semelhantes no Brasil. A distribuição de serpentes
na Ilha de Marajó foi analisada com base em 439 espécimes depositados nas coleções
herpetológicas do Museu Paraense Emílio Goeldi e Museu de Zoologia da Universidade
de São Paulo. Os pressupostos de normalidade e de homocedasticidade dos dados (teste
de Levene) foram calculados e testados. O teste t de Student foi utilizado para verificar
se existem diferenças na abundância entre as duas fitofisionomias da Ilha. A análise de
similaridade (Anosim) foi utilizada para avaliar a variação da composição de espécies
entre as fitofisionimias. A comparação da riqueza entre as áreas (florestada ou aberta)
foi realizada usando a riqueza de espécies estimada pelo procedimento de rarefação.
Para avaliar a composição de espécies de serpentes da Ilha com outras taxocenoses
amazônicas e de áreas abertas foram realizadas Análises de Coordenadas Principais e
Análises de Agrupamento. Apesar do maior número de espécies observado nas áreas
abertas (36 espécies) em relação às áreas florestadas (30 espécies), as análises
estatísticas indicaram uma maior riqueza nos ambientes florestados, o que talvez esteja
relacionado com a maior heterogeneidade ambiental da floresta. Foi verificado que
dezesseis espécies são exclusivas para as áreas florestadas, 22 para áreas abertas e 14
presentes tanto em florestas com em áreas abertas. A composição geral das espécies de
serpentes de Marajó possui maior similaridade com outras taxocenoses Amazônicas, no
entanto, a composição de serpentes da área aberta possui maior similaridade com a
região do Pantanal do que as outras taxocenoses de áreas abertas analisadas.
Palavras chaves: Ilha de Marajó; Serpentes; Amazônia; Composição.
171
Abstract: To better assess the factors involved in the historical and ecological
biogeography of snakes in the Amazon region requires a more detailed knowledge about
the distribution patterns of snakes that occur in this region. On the Marajó Island, the
distribution of some species seems to be associated with two main ecosystems: natural
grasslands (alluvial fields and Cerrado) in the eastern region, covering a third of the
area, and forest in the western region, distributed in the other two thirds. In this context,
this study proposes to test whether the distribution of snakes from the island is related to
two main vegetation types, to analyze the composition and richness of snakes from
forested areas and areas of the field, and to assess the similarity of these two areas of the
island with other snake assemblages fisionomicamentes similar areas in Brazil. The
snakes distribution of the Marajó Island were analyzed based on 439 specimens
deposited in the herpetological collections of the Museu Paraense Emílio
Goeldi (MPEG) and Museu de Zooologia da Universidade de São Paulo (MZUSP). The
assumptions of normality and homoscedasticity (Levene test) were calculated and
tested. The Student´s t-test was used to verify differences in abundance among the two
forest types. The analysis of similarity (Anosim) were used to evaluate the variation of
the species composition among the forest types. The comparison of the richness among
the areas (forested or open) was performed using the species richness estimated
by rarefaction procedure. To evaluate the snakes composition of the island with others
amazon assemblages and with open areas, were performed the Principal Coordinate
Analysis and Clustering. Despite to the great number of species observed in open areas
(n = 36) over forested areas (30 species), statistical analysis indicated a greater richness
for the forested areas, which may be related to the greater environment heterogeneity of
the forest. Sixteen species were exclusive to forested areas, 22 were exclusive to open
areas and 14 were recorded in both forests and open areas. The general composition of
the snake species of Marajó has greater similarity with other Amazon assemblages,
however, the snakes composition of the Marajó´s open areas has greater similarity with
Pantanal region than the other assemblages of open areas analyzed.
Keywords: Marajó Island; Snakes; Amazon; Composition.
172
INTRODUÇÃO
O entendimento dos padrões de biodiversidade, abundância e distribuição das
espécies amazônicas torna-se possível através da integração de várias disciplinas,
combinando dados sobre eventos geológicos e biológicos (Rossetti e Toledo, 2006). Na
ausência de observações diretas de eventos passados, uma compreensão ecológica e
ambiental mais completa da atual Amazônia é necessária para avaliar os papéis relativos
aos fatores históricos e ecológicos envolvidos na biogeografia e diversidade da
Amazônia (Rossetti e Toledo, 2006).
O padrão de distribuição observado para algumas espécies de serpentes
Neotropicais parece restringir-se a determinadas fitofisionomias ou ambientes
particulares. Por exemplo, Thamnodynastes lanei é restrita às matas ciliares de grandes
sistemas fluviais (Bailey et al., 2005); Corallus caninus e C. batesii estão associadas a
ambientes amazônicos que apresentam florestas com dossel alto, com copas atingindo
até 30 metros de altura (Henderson et al., 2009); enquanto que, Psomophis joberti
apresenta uma distribuição associada a vários tipos de habitat como Mata Atlântica,
Cerrado e Caatinga, com uma distribuição no Brasil que parece excluir a floresta
Amazônica densa (Myers e Cadle, 1994; França et al., 2006); e, finalmente, Siphlophis
compressus parece restringir-se a ambientes mais úmidos como a Floresta Amazônica e
Mata Atlântica (Guedes et al., 2011).
Na Amazônia, dentre as 180 espécies de serpentes presente, 149 estão no território
brasileiro (Ávila-Pires et al., 2007) e, segundo França et al. (2006), 48 espécies estariam
relacionadas aos enclaves de Savanas dos estados do Amapá, Amazonas, Pará,
Rondônia e Roraima.
173
Localizada na foz do Rio Amazonas, a Ilha de Marajó, com uma extensão
aproximada de 49.000 Km2 (Goulding et al., 2003), apresenta características flúvio-
marinhas que a subdivide em dois ecossistemas principais: campos naturais, na metade
oriental, abrangendo um terço da área; e florestal, ocupando dois terços da Ilha, na
metade ocidental (Furtado et al., 2009; ver Introdução Geral).
A fisionomia atual da Ilha de Marajó reflete mudanças ocorridas na geologia,
onde a vegetação aberta está presente em áreas com sedimentação mais recente
(Holoceno) e as florestas fechadas estão em áreas mais antigas (Quaternário e,
provavelmente, Plioceno) (Rossetti e Toledo, 2006).
Entre as 62 espécies de serpentes presentes na Ilha de Marajó (Ver Capítulo 1),
algumas distribuem-se de forma irregular ao longo da Ilha, estando, algumas, limitadas
à região oriental e outras à região ocidental. Aparentemente, a distribuição de serpentes
na Ilha reflete os padrões fitoecológicos lá observados, como citado por Müller (1969) e
Nascimento et al. (1991). Segundo esses autores, a composição de espécies na região
florestada, provavelmente, seria mais semelhante a da região de Belém, enquanto que
nos campos a composição seria mais próxima a de outras áreas de campo da América do
Sul e Central (Müller, 1969; Nascimento et al., 1991).
Neste contexto, este estudo propõe testar se a distribuição de serpentes da Ilha está
relacionada às duas principais fitofisionomias, avaliar a composição e a riqueza de
serpentes entre as áreas florestadas e áreas de campo, bem como avaliar a similaridade
destas duas áreas da Ilha com outras taxocenoses de serpentes de áreas
fisionomicamentes semelhantes no Brasil.
174
MATERIAL E MÉTODOS
Coleta de dados
O estudo foi realizado a partir da análise de 439 espécimes coletados entre os
anos de 1958 e 2010, provenientes da Ilha de Marajó, Estado do Pará (ver Descrição da
Área de Estudo) e depositados nas coleções herpetológicas do Museu Paraense Emílio
Goeldi (MPEG), Estado do Pará e Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo
(MZUSP).
As coordenadas geográficas das 82 localidades de coleta na Ilha de Marajó foram
obtidas a partir da literatura, consulta a Unidade de Análises Espaciais do MPEG e
consulta a mapas da região por meio do Software Google Earth.
As áreas de floresta densa foram categorizadas como “área florestada” e os
campos aluviais e áreas de Cerrado constituíram a categoria “área aberta”. Informações
disponíveis na coleção herpetológica do MPEG, bem como mapas da área de estudo,
foram utilizados para verificar a fitofisionomia dos pontos de coleta, sendo
contabilizados 24 em área florestada, 46 em área aberta e 12 com fitofisionomias não
constatadas devido à insuficiência de informações (Figura 1).
175
Figura 1. Mapa da Ilha de Marajó indicando as principais formações vegetais* e os pontos** onde os exemplares analisados neste estudo
foram coletados. * Modificado de Projeto RADAM (1974), **Cada ponto pode representar mais de uma localidade.
176
Análise de dados
Sobre o mapa das principais formações vegetais da Ilha de Marajó foram
confeccionados quadrantes medindo 16,5 x 16,5 km utilizando o software ArcMap.
Cada quadrante foi considerado uma unidade amostral e categorizado em área florestada
ou área aberta. Espécimes não associados aos quadrantes, devido à insuficiência de
informações, assim como aqueles que apresentavam procedência somente “Ilha de
Marajó”, foram utilizados apenas na análise de comparação com outras taxocenoses.
Os pressupostos de normalidade e de homocedasticidade (teste de Levene) foram
calculados e testados. Para testar se houve diferença na abundância amostral entre área
florestada e área aberta foi usado o teste t de Student. Para avaliar a variação da
composição de espécie entre as fisionomias foi usada a análise de similaridade
(Anosim).
Considerando que a riqueza de espécies observada é frequentemente um
estimador viciado para a riqueza de espécies real (Santos, 2003), a comparação da
riqueza entre as áreas da Ilha de Marajó (florestada ou aberta) foi feita usando a riqueza
estimada pelo procedimento de rarefação (Sanders, 1968).
A comparação de riqueza de espécies entre áreas com tamanhos de amostras
diferentes pode produzir conclusões equivocadas, devido à forte relação positiva entre a
riqueza e o número de espécimes coletados (Melo et al., 2003). Uma das formas de lidar
com a comparação de riqueza de espécies entre comunidades, utilizando tamanhos de
amostras diferentes, é padronizar o tamanho da amostra para o tamanho da menor
amostra em estudo (Melo et al., 2003). Assim, devido ao maior número de espécimes
coletados em área aberta (304) em relação à área florestada (92), foi utilizado o método
de rarefação (Sanders, 1968) para comparar a riqueza. A análise foi realizada com o
177
programa EcoSim 7.72 ( Gotelli e Entsminger, 2010) e cada espécime foi considerado
uma amostra.
A rarefação também foi padronizada por amostra utilizando-se cada quadrante
como unidade amostral, pois conforme sugeriu Courtemanch (1996), não é aconselhável
comparar amostras padronizadas por uma certa quantidade de indivíduos, visto que se
perde muita informação quanto à abundância/densidade das espécies nas comunidades.
A técnica de rarefação utilizada foi a “baseada em momentos” (Mao Tau) (Gotelli e
Colwell, 2001), que elimina completamente a necessidade de réplica, permite a
comparação direta de riqueza entre amostras e é menos computacionalmente intensiva
do que o Jackknife (Colwell et al., 2004). A análise foi realizada no programa
EstimateS 8.2. (Colwell, 2009).
Para avaliar a composição de espécies de serpentes da Ilha de Marajó com outras
formações vegetais abertas e formações florestadas no Brasil, foram utilizados dados da
literatura sobre a composição de dez localidades, sendo quatro da região amazônica,
uma de transição Amazônia-Cerrado, duas de Cerrado, uma de transição Cerrado-
Caatinga, uma da Caatinga e uma do Pantanal Mato-grossense (Figura 2). Para essa
análise, todas as espécies inicialmente registradas na Ilha de Marajó foram tratadas
como um conjunto único de informações na forma de presença ou ausência. Nessa
etapa, além dos espécimes depositados nas coleções do MPEG e MZUSP, foram
incluídas informações da literatura. Posteriormente, a análise foi realizada separando as
espécies coletadas em área florestada das espécies coletadas em área aberta. Assim, a
matriz de dados de presença e ausência foi formada com duas colunas distintas para as
serpentes da Ilha de Marajó. Espécimes que apresentaram dúvidas em relação a sua
origem (área florestada ou área aberta) não foram incluídos nesta segunda etapa da
análise.
178
Figura 2. Localização da área florestada (1) e área aberta (2) da Ilha de Marajó e outras
taxocenoses de diferentes formações vegetais usadas para avaliar a similaridade na
composição de serpentes da Ilha: (3) Amazônia Oriental (Floresta Nacional de Caxiuanã
e áreas adjacentes, Estado do Pará - Maschio, 2008); (4) Norte da Amazônica (Guiana
Francesa - Starace, 1998); (5) Amazônia Central (Manaus, Estado do Amazonas -
Martins e Oliveira, 1999); (6) Sudoeste da Amazônia (Espigão do Oeste, Estado de
Rondônia - Bernarde e Abe, 2006); (7) Transição Amazônia-Cerrado (Querência,
Estado do Mato Grosso - Abe, 2010); (8) Cerrado (Sete Cidades, Estado do Piauí –
Rocha e Prudente, 2010); (9) Cerrado (Itirapina, Estado de São Paulo - Sawaya et al.,
2008); (10) Transição Cerrado-Caatinga (Castelo do Piauí, Estado do Piauí - Rodrigues
e Prudente, 2011); (11) Caatinga (Exu, PE; Vitt e Vangilder, 1983); (12) Pantanal
(Paconé, MT; Strüssmann e Sazima, 1993).
Foram listadas, no total, 177 espécies (Anexo I), com as quais foram feitas
Análises de Coordenadas Principais (ACoP) e de Agrupamento (Manly, 1994),
utilizando o coeficiente de similaridade de Jaccard’s. Para a análise de agrupamento, foi
utilizado o método UPGMA (Unweighted Pair Group Method with Arithmatic Mean)
179
ou “média de grupo” (Sneath e Sokal, 1973). As análises foram realizadas utilizando-se
do programa PAST 2.12 (Hammer et al., 2001).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Composição de serpentes nas áreas florestada e aberta da Ilha de Marajó
Foram obtidas as coordenadas geográficas de 396 espécimes, sendo 92
referenciados em área florestada e 304 em área aberta. Quarenta e três espécimes não
foram referenciados devido à insuficiênica nos dados de coleta. Entre o total de
espécies, 52 foram referenciadas, constatando-se um menor número de espécies na área
florestada (30 espécies) em relação à área aberta (36 espécies). Entre estas espécies,
42,3% (22 espécies) foram exclusivas para a área aberta, 30,8% (16 espécies) foram
exclusivas para área florestada e apenas 26,9% (14 espécies) foram comuns para as duas
fitofisionomias (Tabela 1).
Tabela 1. Lista das espécies, abundância absoluta amostral (n) e porcentagem do total
do número de espécimes (%) na área florestada e área aberta da Ilha de Marajó, Estado
do Pará, Brasil, depositados nas coleções herpetológicas do MPEG e MZUSP, entre os
anos de 1958 e 2009. Legenda: Traço (-)= sem registro.
Área
florestada
Área
aberta
Não
referenciados
nas
fitofisionomias
Abundância
amostral
geral n %
n %
BOIDAE (51)
Boa constrictor Linnaeus, 1758 1 1,1 5 1,6 - 6
Corallus hortulanus (Linnaeus, 1758) 2 2,2 - - 2 4 Epicrates cenchria (Linnaeus, 1758) 1 1,1 - - - 1 Epicrates maurus Gray, 1849 - - 21 6,9 - 21 Eunectes deschauenseei Dunn e Conant, 1936 - - 13 4,3 - 13 Eunectes murinus (Linnaeus, 1758) - - 4 1,3 2 6
COLUBRIDAE (45)
Chironius carinatus (Linnaeus, 1758) - - 4 1,3 - 4 Chironius exoletus (Linnaeus, 1758) 1 1,1 1 0,3 - 2 Chironius flavolineatus (Boettger, 1885) - - - - 1 1 Chironius fuscus| (Linnaeus, 1758) 5 5,4 - - - 5
Chironius multiventris Schmidt e Walker, 1943 - - 1 0,3 - 1 Dendrophidion dendrophis (Schlegel, 1837) 1 1,1 - - - 1 Drymarchon corais (Boie, 1827) - - 1 0,3 - 1 Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758) 6 6,5 8 2,6 3 17 Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820) - - 3 1,0 - 3
180
Mastigodryas boddaerti (Sentzen, 1796) 1 1,1 - - 2 3 Oxybelis aeneus (Wagler, 1824) 1 1,1 1 0,3 - 2 Oxybelis fulgidus (Daudin, 1803) 3 3,2 1 0,3 1 5
DIPSADIDAE (289)
Atractus natans Hoogmoed e Prudente, 2003 - - - - 4 4 Atractus schach (Boie, 1827) 1 1,1 - - - 1 Clelia clelia (Daudin, 1803) - - 1 0,3 - 1
Drepanoides anomalus (Jan, 1863) - - 1 0,3 - 1 Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) 7 7,5 5 1,6 - 12 Helicops hagmanni Roux, 1910 1 1,1 - - - 1 Helicops leopardinus (Schlegel, 1837) - - 24 7,9 1 25 Helicops polylepis Günther, 1861 1 1,1 1 0,3 2 4 Helicops trivittatus (Gray, 1849) - - 8 2,6 - 8 Hydrodynastes gigas (Duméril, Bibron e Duméril, 1854)
- - 7 2,3 - 7
Hydrops martii (Wagler, 1824) 1 1,1 - - - 1 Imantodes cenchoa (Linnaeus, 1758) 2 2,2 2 0,7 - 4 Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758) 2 2,2 4 1,3 2 8 Liophis almadensis (Wagler, 1824) - - 20 6,6 - 20 Liophis lineatus (Linnaeus, 1758) - - 15 4,9 1 16 Liophis meridionalis (Schenkel, 1901) - - 2 0,7 - 2 Liophis poecilogyrus (Wied, 1825) - - 90 30,0 4 94 Liophis reginae (Linnaeus, 1758) 5 5,4 3 1,0 - 8
Liophis taeniogaster Jan, 1863 6 6,5 27 8,9 1 34 Liophis typhlus (Linnaeus, 1758) - - 1 0,3 1 2 Oxyrhopus melanogenys (Tschudi, 1845) - - 1 0,3 - 1 Philodryas argentea (Daudin, 1803) 4 4,3 - - - 4 Philodryas viridissima (Linnaeus, 1758) 1 1,1 - - - 1 Pseudoboa coronata Schneider, 1801 3 3,2 1 0,3 - 4 Psomophis joberti (Sauvage, 1884) - - 2 0,7 4 6 Siphlophis cervinus (Laurenti, 1768) - - - - 1 1
Siphlophis compressus (Daudin, 1803) 1 1,1 - - - 1 Taeniophallus quadriocellatus Santos-Jr, Di-Bernardo e Lema, 2008
2 2,2 - - - 2
Thamnodynastes lanei Bailey, Thomas e Silva-Jr, 2005
- - 3 1,0 - 3
Thamnodynastes sp. - - 11 3,9 2 13
ELAPIDAE (7)
Micrurus filiformis (Günther, 1859) 4 4,3 - - - 4 Micrurus hemprichii (Jan, 1858) 2 2,2 - - - 2 Micrurus surinamensis (Cuvier, 1817) 1 1,1 - - - 1
TYPHLOPIDAE (4)
Typhlops reticulatus (Linnaeus, 1758) 2 2,2 2 0,7 - 4
VIPERIDAE (43)
Bothrops atrox (Linnaeus, 1758) 23 25 7 2,3 6 36 Crotalus durissus (Linnaeus, 1758) - - 3 1,0 2 5
Lachesis muta (Linnaeus, 1766) 1 2,2 - - 1 2
Total de espécies 30 36 55
Total de espécimes 92 304 43 439
Os registros das localidades dos espécimes indicaram que, de um modo geral, a
área aberta possui um maior número de pontos de coleta que a área florestada,
concentrando-se, principalmente, ao longo dos cursos dos rios (Figura 1). O maior
número de espécies e espécimes registrado em área aberta em relação à área florestada
181
pode ser reflexo de um maior número de pontos/localidades amostrados nessas áreas
(Tabela 1).
Não diferente de outras regiões amazônicas, o principal meio de deslocamento na
Ilha de Marajó é o transporte fluvial, o que explicaria a maior concentração do pontos
de coleta ao longo dos cursos dos rios e a concentração destes, principalmente na região
oriental (região mais inundada durante o período chuvoso). A dificuldade de acesso a
muitas de suas regiões, especialmente ao interior de floretas, pode ter ocasionado de
certa forma, uma menor amostragem e, consequentemente, um menor número de
espécies registrado em relação a área aberta, relativamente mais fácil de acessar. Outro
fator que deve ser considerado, também, é que as serpentes em área aberta teoricamente
podem ser relativamente mais fáceis de serem visualizadas em relação às que se
encontram em ambientes florestados.
A distribuição de algumas espécies registradas tanto em florestas como em área
aberta, como de espécies exclusivas de floresta e exclusivas de área aberta podem ser
observada na Figura 3.
Boa constrictor, Bothrops atrox, Chironius exoletus, Helicops angulatus, H.
polylepis, Imantodes cenchoa, Leptodeira annulata, Leptophis ahaetulla, Liophis
reginae, L. taeniogaster, Oxybelis aeneus, O. fulgidus, Pseudoboa coronata e Typhlops
reticulatus foram registradas em ambas as áreas (floresta e aberta) na Ilha de Marajó.
Bothrops atrox foi a que apresentou o maior número de pontos/localidades
registrados (24 localidades), abrangendo praticamente toda a Ilha de Marajó, sendo
coletada em Chaves, Anajás, em vários pontos nas proximidades de Breves e ao longo
da costa leste da Ilha. A presença de B. atrox ao longo da Ilha pode estar relacionada ao
seu sucesso ecológico e grande amplitude no uso do habitat (Martins et al., 2001). No
entanto, há apenas um registro desta espécie nas áreas dos campos aluviais (Figura 3A)
182
(veja Projeto RADAM, 1974 para detalhes da área). No total, foram coletados 23
espécimes em floresta densa, sete em área aberta e seis não foram possíveis constatar a
fitofisionomia dos locais de coleta, devido à insuficiência de informações. Desta forma,
é provável que Bothrops atrox ocorra com pouca frequência nas áreas abertas de
Marajó.
Leptodeira annulata é encontrada em diversos ambientes como florestas
primárias, áreas abertas e áreas alteradas (Cunha e Nascimento, 1993), sendo encontrada
com certa frequência nos campos rupestres da Serra Norte em Carajás (Cunha et al.,
1985) e nos campos e savanas em Roraima (Cunha e Nascimento, 1980). A presença da
espécie tanto em áreas de floresta quanto em áreas abertas na Ilha ocorreu apenas ao
longo da costa norte (Figura 3B).
Liophis taeniogaster tem ampla distribuição na Ilha (Figura 3B), porém parece ser
mais frequente nas áreas abertas. Cunha e Nascimento (1993) fizeram o registro de 12
espécimes provenientes de Marajó, sendo a maioria (n= 7) de área aberta e o restante de
área florestada. Neste estudo foram registrados 34 espécimes, sendo 27 em área aberta,
seis em área de floresta e um não foi possível constatar a fitofisionomia devido à
insuficiência de informações.
Dezesseis espécies (Atractus schach, Chironius fuscus, Corallus hortulanus,
Dendrophidion dendrophis, Epicrates cenchria, Helicops hagmanni, Hydrops martii,
Lachesis muta, Mastigodryas boddaerti, Micrurus filiformis, M. hemprichii, M.
surinamensis, Philodryas argentea, P. viridissima, Siphlophis compressus e
Taeniophallus quadriocellatus) foram registradas exclusivamente em área florestada de
Marajó.
183
Os registros de Atractus schach, Chironius fuscus, Helicops hagmanni, Hydrops
martii, Lachesis muta, Micrurus hemprichii, M. filiformis e Siphlophis compressus são
mostrados na Figura 3B e 3C.
Vinte e uma espécies (Chironius carinatus, C. multiventris, Clelia clelia, Crotalus
durissus, Drepanoides anomalus, Drymarchon corais, Epicrates maurus, Eunectes
deschauenseei, E. murinus, Helicops leopardinus, H. trivittatus, Hydrodynastes gigas,
Liophis almadensis, L. lineatus, L. meridionalis, L. poecilogyrus, Liophis typhlus,
Mastigodryas bifossatus, Oxyrhopus melanogenys, Psomophis joberti e
Thamnodynastes lanei) foram registradas exclusivamente em área aberta de Marajó.
Mesmo não tendo a fitofisionomia do local de coleta constatada para dois
espécimes de Crotalus durissus, foi possível perceber que todos os cinco exemplares
desta espécie foram coletados na metade oriental da Ilha de Marajó (Figura 3E). A
possibilidade de que estes dois exemplares tenham sido coletados, da mesma forma, em
áreas abertas deve ser considerada, pois sabe-se que Crotalus durissus é comumente
encontrada em ambientes secos e rochosos com vegetação baixa, sendo rara em
ambientes florestados (Silva, 2000).
Segundo Passos e Fernandes (2008), Epicrates maurus é encontrada em florestas
áridas e formações vegetais abertas, habitando enclaves de Savanas Neotropicais
(Passos e Fernandes, 2008). Neste estudo E. maurus foi registrada apenas em área
aberta, enquanto E. cenchria foi registrada na área florestal (Figura 3E) corroborando os
resultados de Nascimento et al. (1991) e Cunha e Nascimento (1993).
Exceto por um espécime, cuja procedência estava referida ao Município de
Chaves, todos os outros espécimes de Liophis lineatus registrados também foram
coletados no lado oriental da Ilha. Levando-se em consideração a distribuição dos
espécimes apresentado neste estudo, e que a extensão territorial do referido Município
184
estende-se até a região oriental da Ilha, a procedência do espécime referenciado em
Chaves (Figura 3G) deve ser visto com cautela, pois os dados deste exemplar informam
que ele foi coletado por “morador local” na “área urbana de Chaves”, o que levantam
dúvidas quanto à precisão do local de coleta, considerando que algumas vezes
moradores locais podem ser imprecisos ao referenciar um exemplar coletado.
As informações disponíveis neste estudo, agregadas às de Cunha e Nascimento
(1993), Yuki e Barros (1997) e França et al. (2006) indicam que Liophis meridionalis
habita apenas formações vegetais abertas na região Amazônica.
Segundo Dixon e Markezich (1992) e Strussmann e Sazima (1993), Liophis
poecilogyrus habita áreas sazonalmente inundadas, podendo estar associada a riachos,
lagos e outros corpos d’água. França et al. (2006) relatam esta espécie em áreas de
Savanas dos estados do Amapá e Roraima. Todos os espécimes registrados de L.
poecilogyrus foram coletados na metade oriental da Ilha, concentrando-se
principalmente no centro-leste, em regiões que estão sujeitas a inundações sazonais
(Figura 3F).
Segundo Myers e Cadle (1994), Psomophis joberti distribui-se na porção da
Floresta Atlântica, florestas de enclave, Caatinga e Cerrado e uma população disjunta
amazônica, na Ilha de Marajó. Embora não tenha sido possível associar a fitofisionia do
local de coleta a quatro espécimes analisados, foi possível verificar que eles foram
coletados em Salvaterra, ou seja, lado oriental da Ilha. Desta forma, a possibilidade de
que estes exemplares tenham sido coletados em área aberta deve ser considerada (Figura
3G).
Embora Eunectes deschauenseei seja considerada rara na Guiana Francesa
(Chippaux, 1986; Starace, 1998), o número de espécimes registrado na Ilha de Marajó é
185
relativamente alto, todos na metade oriental da Ilha (Figura 3H). Esta espécie foi
registrada para áreas abertas dos estados do Amapá e Pará por França et al. (2006).
O número de espécimes de Helicops leopardinus coletado na Ilha de Marajó é
relativamente alto e, exceto por um exemplar que não foi possível constatar a
fitofisionomia do local de coleta, todos os demais foram coletados em área aberta. Na
Guiana Francesa, H. leopardinus parece limitar-se à faixa costeira (Starace, 1998), no
entanto, na Ilha de Marajó, habita, além da faixa costeira, regiões mais ao centro, porém
apenas no lado oriental (Figura 3H), região mais baixa da Ilha onde a topografia não
ultrapassa os 4 m (Lima et al., 2005).
Atractus natans (n= 4), Chironius flavolineatus (n= 1) e Siphlophis cervinus (n=
1) são espécies cujos espécimes não puderam ser referenciados por insuficiência de
dados. Desta forma, a fitofisionomia de ocorrência destas espécies na Ilha de Marajó
não foi definida. No entanto, foi possível verificar que A. natans foi coletada apenas na
metade oriental da Ilha, pois foram coletadas no Município de Salvaterra, sendo dois na
localidade Caldeirão e dois em Taperiaçu. Embora não tenha sido possível constatar a
fitofisionomia (floresta ou área aberta), sabe-se que são áreas altas que não sofrem
grandes inundações periódicas que normalmente ocorrem na Ilha (R. Rocha, com.
pess.).
A ilustração apresentada por Dixon et al. (1993), referente à distribuição de
Chironius flavolineatus, mostra dois pontos na Ilha de Marajó, um no lado oriental e
outro no lado ocidental. No texto, os referidos autores mencionaram que C.
flavolineatus ocorre na metade oriental da Ilha, sendo encontrada nos estepes e
gramíneas. Estes autores não associaram os espécimes por eles analisados (n= 3) às
fitofisionomias pela imprecisão das informações referentes à localidade de coleta
(localidade Caldeirão- situada no extremo leste da Ilha - ZIMH 674; “Marajó Island” -
186
BNMH 1923.11.9.113, 1923.11.9.114). Embora não tenha sido determinada a
fitofisionomia do local de coleta do espécime registrado neste estudo (MPEG 18341),
foi possível verificar que o mesmo foi coletado na localidade Caldeirão, Município de
Salvaterra, região definida como de área aberta.
Com relação à abundância dos espécimes coletados em Marajó, os pressupostos
de normalidade e homocedasticidade para os espécimes referenciados foram atendidos e
não houve diferença na abundância de serpentes entre áreas florestada e aberta, uma vez
que a variação observada pode ser explicada pelo acaso (t= 0,648; p= 0,521).
Considerando a distribuição dos exemplares referenciados nas fitofisionomias e
o resultado da análise de similaridade, pode se verificar que em Marajó, mesmo se
tratando de uma ilha, a composição de serpentes da área florestada é significativamente
diferente da composição da área aberta (Anosim R= 0,145; p= 0,011). A composição
entre as áreas de floresta e aberta da Ilha de Marajó parece ser diferente não só com o
grupo das serpentes, mas também com outros grupos animais (e.g. Henrique e
Orean,1997; Silva-Junior et al., 2005).
187
Figura 3. (A e B) Distribuição de espécies registradas, tanto em área florestada como em
área aberta, na Ilha de Marajó, Pará: A) Bothrops atrox; B) Liophis taeniogaster
(círculos) e Leptodeira annulata (quadrados). (C e D) Distribuição de espécies
registradas apenas em áreas de floresta na Ilha de Marajó, Pará: C) Helicops hagmanni
(quadrado), Chironius fuscus (triângulos), Lachesis muta (losangos), Atractus schach
(círculo); D) Hydrops martii (círculo negro), Micrurus hemprichii (círculos
preto/branco), Micrurus filiformis (triângulos), Siphlophis compressus (quadrado); (H,
F, G e H) Distribuição de espécies registradas na metade oriental da Ilha de Marajó,
Pará: E) Epicrates maurus (círculos), Crotalus durissus (triângulos); F) Liophis
poecilogyrus; G) Psomophis joberti (círculos preto/branco), Liophis lineatus (quadrados
claros), Chironius carinatus (quadrados negros); H) Eunectes deschauenseei (círculos),
Helicops leopardinus (triângulos).
188
Possivelmente, características particulares de cada um destes ambientes (florestas
e áreas abertas) determinam e limitam a distribuição das espécies de serpentes em
Marajó. A região oriental da Ilha, onde se concentra a maior parte da área aberta,
apresenta os menores índices pluviométricos, as maiores temperaturas e os menores
índices de umidade relativa do ar (ver descrição da área de estudo), todos fatores
influenciados, segundo Lima et al. (2005), pela cobertura vegetal. Além disso, a maior
parte da área aberta permanece alagada durante os meses de maior intensidade de
chuvas (Nascimento et al., 1991). Espécies que habitam, principalmente, áreas de
Savanas, como Crotalus durissus, Liophis meridionalis e Psomophis joberti, foram
coletadas apenas na região oriental da Ilha, assim como algumas espécies associadas à
áreas inundadas, como Helicops leopardinus, Liophis lineatus, Liophis poecilogyrus e
Thamnodynastes lanei. Da mesma forma, espécies primariamente florestais, como
Philodryas argentea, P. viridissima e Siphlophis compressus, foram coletadas apenas na
região ocidental.
Comparação da riqueza entre a área florestada e a área aberta da Ilha de Marajó
A riqueza observada para a área aberta foi maior (36 espécies) em relação à
florestada (30 espécies) na Ilha de Marajó. O método de rarefação indicou valores
maiores para a área aberta (entre 28 e 44 espécies) em relação à florestada (entre 24 e 36
espécies) (Tabela 2). Considerando o mesmo número de espécimes nas duas áreas (n=
92), o método de rarefação estimou para a área aberta entre 19 e 27 espécies.
189
Tabela 2. Número de espécimes, riqueza observada, riqueza estimada de serpentes, para
área florestada e área aberta da Ilha de Marajó e riqueza esperada por rarefação para n=
92 espécimes para área aberta da Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil. Em parêntese,
95% de intervalo de confiança.
Área
florestada
Área
aberta
Número de espécimes 92 304
Riqueza observada 30 36
Riqueza estimada (Mao Tau) 30 (24-36) 36 (28 – 44)
Riqueza esperada (rarefação; n= 92) - 23 (19 – 27)
Utilizando-se os quadrantes como unidade amostral, o estimador de riqueza
Jackknife de primeira ordem indicou uma riqueza maior para a área florestada em
relação à área aberta na Ilha (Figura 4). O mesmo foi observado pelo método de
rarefação, havendo uma menor variação no intervalo de confiança em relação ao
estimador de riqueza Jackknife 1 (Figura 4). Segundo Maschio (2008), o uso de
estimadores de riqueza deve ser utilizado com cautela nas análises de taxocenose de
serpentes, pois muitas vezes espécies consideradas raras são aquelas que não foram
devidamente acessadas pelo método empregado, em função da grande diversidade de
hábitos utilizados por esses animais.
A inclinação da curva de acumulação de espécies, gerada pelo método de
rarefação, também indicou uma riqueza maior para a área florestada, utilizando tanto
espécimes como unidade amostral (Figura 5a) quanto os quadrantes (Figura 5b).
190
Área aberta Área de mata20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
Riq
ue
za
de
esp
écie
s e
stim
ad
as
Rarefação (Mao Tau)
Jackknife
Figura 4. Riqueza de espécie de serpentes, estimada pelo procedimento de Rarefação e
Jackknife de primeira ordem, controlada pelo tamanho do esforço amostral de 12
quadrantes, Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil. As barras representam um intervalo
de confiança de 95%.
Figura 5. Curvas de acumulação de espécies usando a riqueza de espécie de serpentes
estimada pelo procedimento de Rarefação, Ilha de Marajó, Estado do Pará, Brasil. a)
Espécimes como unidade amostral; b) Quadrantes como unidade amostral. Legenda: as
linhas pontilhadas e barras representam um intervalo de confiança de 95%.
191
Apesar do método de rarefação por espécimes indicar valores ligeiramente
maiores para a área aberta (maior amostragem) em relação à área florestada (menor
amostragem), a riqueza esperada para a área de floresta é maior, tanto pelo método de
rarefação (considerando o mesmo número de espécimes) quanto pelo método utilizando
os quadrantes como unidade amostral. A inclinação da curva de rarefação também
mostrou que deve ocorrer um maior número de espécies em área florestada do que na
área aberta.
A riqueza de serpentes em áreas florestadas tende a ser maior que em
ecossistemas de áreas abertas (Vitt e Vangilder, 1983; Strussmann e Sazima, 1993;
Martins e Oliveira, 1999; Bernarde e Abe, 2006; Sawaya et al., 2008; Maschio, 2008;
Rodrigues e Prudente, 2011), o que pode estar relacionado com a maior heterogeneidade
ambiental, conforme mencionado por Pianka (1967). As florestas são ambientes com
maior diversidade estrutural de habitats, propiciando maior possibilidade de ocupação
em substratos verticais, maior quantidade de abrigos, maior riqueza de presas potenciais
e, consequentemente, maior riqueza de espécies (Shine, 1995; Pough et al., 2004;
Oliveira, 2005).
Desta forma, é provável que a riqueza da área de floresta e da área aberta da Ilha
de Marajó esteja relacionada tanto a fatores históricos (origem e interação entre os
organismos) quanto ecológicos contemporâneos.
Similaridade da composição de espécies serpentes da Ilha de Marajó com outras
localidades
Quando consideradas todas as espécies de presentes na Ilha de Marajó, os dois
primeiro eixos da Análise de Coordenada Principais explicaram juntos 51,46% da
variância dos dados (eixo 1: autovalor 1,23 e 36,26% de variância; eixo 2: autovalor
192
0,51 e 15,20% de variância). A análise ordenou as taxocenoses analisadas em dois
grupos: 1) formado por taxocenoses de áreas abertas (Cerrado, Caatinga, Pantanal e
Transição Cerrado-Caatinga) ordenados da seguinte forma: Itirapina (Poconé (Exú
(Castelo do Piauí e Sete Cidades))); e o segundo grupo formado por taxocenoses
florestais e área de Transição Floresta-Cerrado, ordenados da seguinte forma: Querência
(Ilha de Marajó (Espigão do Oeste (Guiana (Caxiuanã e Manaus)))) (Figuras 6a e 7a).
Quando as taxocenoses são analisadas separando-se a composição de espécies de
Marajó da área aberta e da área florestada, os dois primeiros eixos da Análise de
Coordenada Principal explicaram juntos 46,31% da variância dos dados (eixo 1:
autovalor 1,24 e 32,69% de variância; eixo 2: autovalor 0,52 e 13,62 de variância). A
análise ordenou as taxocenoses em dois grupos: 1) formado por taxocenoses de áreas
florestadas abertas (Cerrado, Caatinga e Transição Cerrado-Caatinga) ordenados da
seguinte forma: Itirapina (Exú (Castelo do Piauí e Sete Cidades)); e o segundo grupo
formado por taxocenoses predominantemente florestais e área de Transição Floresta-
Cerrado, ordenados da seguinte forma: (Poconé e áreas abertas de Marajó) (Querência
(áreas florestadas de Marajó (Espigão do Oeste (Guiana (Caxiuanã e Manaus)))))
(Figuras 6b e 7b).
Assim, a grande diferença entre os dois resultados da análise de agrupamento está
relacionada à posição da taxocenose da área aberta da Ilha de Marajó, que ficou
agrupada com a taxocenose do Pantanal, quando as taxocenoses da ilha são tratadas
separadamente (Figura 7b).
193
Figura 6. Diagrama de ordenação da Análise de Coordenadas Principais resultantes da
composição de espécies de serpentes (presença ou ausência de 178 espécies). a) Entrada
de dados de Marajó inserida em coluna única. Eixo 1: autovalor 1,23 e 36,26% de
variância; Eixo 2: autovalor 0,51 e 15,20% de variância. b) Entrada de dados de Marajó
inserida em duas colunas: área florestada e área aberta de Marajó. Eixo 1: autovalor
1,24 e 32,69% de variância; Eixo 2: autovalor 0,52 e 13,62% de variância
194
Figura 7. Dendrograma da análise de agrupamento resultante da composição de espécies
de serpentes (presença ou ausência de 178 espécies). a) Composição de serpentes da
Ilha de Marajó analisada como um único conjunto de dados; b) Composição de
serpentes da Ilha de Marajó analisada separando-se as duas unidades fisionômicas (área
florestada e área aberta).
195
Quando a Ilha de Marajó é considerada como uma unidade geográfica única
observa-se que apresenta maior similaridade faunística com as outras taxocenoses
presentes em áreas de floresta Amazônica, enquanto que a menor similaridade faunística
ocorre entre taxocenoses de regiões de Cerrado e Caatinga (Tabela 3).
Tabela 3. Matriz de similaridade (Coeficiente de Jaccard) entre 10 localidades
analisadas e a Ilha de Marajó. Valores de similaridade (em %) entre as localidades,
número de espécies registradas nas localidades (em negrito) e número de espécies
comuns entre as taxocenoses analisadas (sublinhado). Valores representando maiores
similaridade (>45%) estão destacados em cinza. Legenda: (1 e 2) MARJ= Ilha de
Marajó (toda a ilha); (3) AORI= Amazônia oriental (FLONA de Caxiuanã e áreas
adjacentes, PA, Maschio, 2008); (4) AGUI= Amazônia Guianense (Guiana Francesa,
Starace, 1998); (5) ACEN= Amazônia central (Reserva Duke, AM, Martins e Oliveira,
1999); (6) ASUD= Sudeste da Amazônia, RO, Espigão do Oeste, Bernarde e Abe,
2006); (7) TACE= Transição Amazônia-cerrado (Querência, MT, Abe, 2010); (8)
CEPI= Cerrado no Nordeste do Brasil (Parque Nacional de Sete Cidades, PI, Rocha e
Prudente, 2010); (9) CEIT= Cerrado no Sudeste do Brasil (Itirapina, SP, Sawaya et al.,
2008); (10) TCCA= Transição Cerrado-caatinga (Castelo do Piauí, PI, Rodrigues e
Prudente, 2011); (11) CAAT= Caatinga (Exu, PE, Vitt e Vangilder, 1983); (12)
PANT= Pantanal brasileiro (Poconé, MT, Strussmann e Sazima, 1993).
(1 e 2)
MARJ
( 3)
AORI
(4)
AGUI
(5)
ACEN
(6)
ASUD
(7)
TACE
(8)
CEPI
(9)
CEIT
(10)
TCCA
(11)
CAAT
(12)
PANT
(1 e 2) MARJ 62 39 39 30 26 15 10 5 5 7 12
(3) AORI 0,52 70 56 48 41 20 10 4 3 4 8
(4) AGUI 0,38 0,51 95 52 47 23 12 6 5 9 10
(5) ACEN 0,39 0,56 0,49 64 39 16 8 3 3 4 4
(6) ASUD 0,35 0,49 0,46 0,49 55 20 10 5 3 4 6
(7) TACE 0,22 0,24 0,22 0,20 0,29 34 9 6 4 5 6
(8) CEPI 0,20 0,12 0,11 0,10 0,15 0,19 22 7 13 12 7
(9) CEIT 0,08 0,04 0,05 0,03 0,06 0,09 0,14 35 3 7 5
(10) TCCA 0,11 0,04 0,05 0,04 0,04 0,09 0,50 0,06 17 8 5
(11) CAAT 0,13 0,05 0,09 0,05 0,06 0,11 0,44 0,15 0,31 17 5
(12) PANT 0,17 0,09 0,09 0,05 0,08 0,12 0,18 0,09 0,14 0,14 23
196
O resultado da análise de similaridade evidenciou que, quando as duas
fisionomias da Ilha de Marajó são consideradas separadamente, a similaridade
faunística entre as áreas florestada e aberta é baixa (0,27). A maior similaridade é vista
entre área florestada da Ilha com outras taxocenoses pertencentes ao Bioma Amazônia
(Tabela 4). Apesar da menor distância geográfica entre Marajó e Caxiuanã, os valores
de similaridade foram maiores entre a área aberta da Ilha e as regiões da Guiana e do
Pantanal (Tabela 4).
Tabela 4. Matriz de similaridade (Coeficiente de Jaccard) entre 10 localidades
analisadas e a Ilha de Marajó, considerando dois conjuntos de dados (área florestada e
área aberta de Marajó). Valores de similaridade (em %) entre as localidades, número de
espécies registradas nas localidades (em negrito) e número de espécies comuns entre as
taxocenoses analisadas (sublinhado). Valores representando maiores similaridade
(>45%) estão destacados em cinza. Legenda: (1) FLMJ= Área florestada de Marajó; (2)
CAMJ= Área aberta de Marajó; (3) AORI= Amazônia oriental (FLONA de Caxiuanã e
áreas adjacentes, Maschio, 2008); (4) AGUI= Amazônia Guianense (Guiana Francesa,
Starace, 1998); (5) ACEN= Amazônia central (Reserva Duke, AM, Martins e Oliveira,
1999); (6) ASUD= Sudeste da Amazônia (Espigão do Oeste, RO, Bernarde e Abe,
2006); (7) TACE= Transição Amazônia-cerrado (Querência, MT, Abe, 2010); (8)
CEPI= Cerrado no Nordeste do Brasil (Parque Nacional de Sete Cidades, PI, Rocha e
Prudente, 2010); (9) CEIT= Cerrado no Sudeste do Brasil (Itirapina, SP, Sawaya et al.,
2008); (11) CAAT= Caatinga (Exu, PE, Vitt e Vangilder, 1983); (10) TCCA=
Transição Cerrado-caatinga (Castelo do Piauí, PI, Rodrigues e Prudente, 2011); (12)
PANT= Pantanal brasileiro (Poconé, MT, Strussmann e Sazima, 1993).
(1)
FLMJ
(2)
CAMJ
(3)
AORI
(4)
AGUI
( 5)
ACEN
(6)
ASUD
(7)
TACE
(8)
CEPI
(9)
CEIT
(10)
TCCA
(11)
CAAT
(12)
PANT
(1) FLMJ 30 14 29 24 24 19 12 5 2 2 4 3 (2) CAMJ 0,27 36 23 27 17 17 10 9 4 5 6 12 (3) AORI 0,41 0,28 70 56 48 41 20 10 4 3 4 8
(4) AGUI 0,24 0,26 0,51 95 52 47 23 12 6 5 9 10
( 5) ACEN 0,34 0,21 0,56 0,49 64 39 16 8 3 3 4 4
(6) ASUD 0,29 0,23 0,49 0,46 0,49 55 20 10 5 3 4 6
(7) TACE 0,23 0,17 0,24 0,22 0,20 0,29 34 9 6 4 5 6
(8) CEPI 0,11 0,19 0,12 0,11 0,10 0,15 0,19 22 7 13 12 7
(9) CEIT 0,03 0,06 0,04 0,05 0,03 0,06 0,09 0,14 35 3 7 5
(10) TCCA 0,04 0,11 0,04 0,05 0,04 0,04 0,09 0,50 0,06 17 8 5
(11) CAAT 0,09 0,13 0,05 0,09 0,05 0,06 0,11 0,44 0,15 0,31 17 5
(12) PANT 0,06 0,26 0,09 0,09 0,05 0,08 0,12 0,18 0,09 0,14 0,14 23
197
Considerando as 61 espécies (excluindo Thamnodynastes sp.) presentes na Ilha
de Marajó, 35 espécies (Atractus natans, A. schach, Bothrops atrox, Chironius
carinatus, C. exoletus, C. fuscus, C. multiventris, Corallus hortulanus, Dendrophidion
dendrophis, Dipsas indica, Drepanoides anomalus, Epicrates maurus, Eunectes
deschauenseei, Helicops angulatus, H. hagmanni, H. polylepis, H. trivittatus, Hydrops
martii, Imantodes cenchoa, Lachesis muta, Liophis taeniogaster, L. typhlus, Micrurus
filiformis, M. hemprichii, M. spixii, M. surinamensis, Oxybelis fulgidus, Oxyrhopus
melanogenys, Philodryas argentea, P. viridissima, Pseudoboa coronata, Siphlophis
cervinus, S. compressus, Taeniophallus quadriocellatus e Typhlops reticulatus) foram
registradas em outras taxocenoses amazônicas analisadas, incluído a área de transição
Amazônia-Cerrado (Querência, MT). Dezoito espécies (Boa constrictor, Clelia clelia,
Crotalus durissus, Drymarchon corais, Epicrates cenchria, Eunectes murinus, Helicops
leopardinus, Hydrodynastes gigas, Leptodeira annulata, Leptophis ahaetulla, Liophis
almadensis, L. lineatus, L. reginae, Mastigodryas bifossatus, M. boddaerti, Oxybelis
aeneus, Spilotes pullatus e Tantilla melanocephala) foram registradas tanto nas
taxocenoses florestais quanto em áreas abertas. Somente seis espécies (Chironius
flavolineatus, Liophis meridionalis, L. poecilogyrus, M. ibiboboca, Oxyrhopus
trigeminus e Psomophis joberti) foram registradas unicamente em áreas abertas tanto da
Ilha de Marajó quanto de outras taxocenoses analisadas. Duas espécies (Bothrops
marajoensis e Thamnodynastes lanei) foram exclusivamente registradas em Marajó.
A proximidade da Ilha de Marajó com outras taxocenoses amazônicas na ACoP e
na análise de agrupamento, provavelmente, tenha sido em função do elevado número de
espécies presentes na Ilha e comuns as outras taxocenoses amazônicas (53 espécies). Da
mesma forma, na ACoP e na análise de agrupamento, a maior distância da Ilha em
relação ao grupo formado pelas outras taxocenoses amazônicas foi influenciado pelas
198
oito espécies presentes em Marajó e que não foram registradas nas taxocenoses
amazônicas analisadas.
Entre as 35 espécies (excluindo Thamnodynastes sp.) registradas na área aberta da
Ilha de Marajó, quatro (Liophis meridionalis, L. poecilogyrus, Psomophis joberti e
Thamnodynastes lanei) não ocorrem nas taxocenoses amazônicas analisadas, quatro
(Epicrates maurus, Eunectes deschauenseei, Liophis lineatus e Mastigodryas
bifossatus) são registradas apenas para a Guiana Francesa e quatro espécies (Crotalus
durissus, Bothrops marajoensis, Psomophis joberti e Thamnodynastes lanei) são
registradas em enclaves de áreas abertas amazônicas.
Segundo França et al. (2006), das 79 espécies de serpentes registradas para os
enclaves de savanas amazônicas, 21 são amplamente distribuídas no Brasil e 19
ocorrem em toda a Amazônia. Quinze espécies ocorrem em outros biomas abertos,
como a Caatinga e Cerrado, com populações disjuntas nas savanas amazônicas, como
por exemplo, Chironius flavolineatus, Micrurus ibiboboca e Oxyrhophus trigeminus
(Nascimento et al., 1991; Dixon et al.,1993; Roze, 1996; Rodrigues e Prudente, 2011).
Somente cinco espécies são consideradas por França et al. (2006) como
endêmicas das savanas amazônicas (Atractus riveroi, Bothrops marajoensis, Liophis
carajasensis, Phimophis guianensis e Thamnodynastes chimanta). Os registros para Ilha
de Marajó ampliam esse número de espécies, com o acréscimo de Thamnodynastes
lanei.
A proximidade na similaridade entre as taxocenoses de serpentes da Ilha de
Marajó e as outras quatro taxocenoses amazônicas analisadas, principamente a região de
Caxiuanã, provavelmente, esteja relacionada a sua fonte de colonização (MacArthur e
Wilson, 1967). No entanto, a estrutura ambiental das áreas abertas de Marajó fornecem
condições para a presença de espécies características de outras formações abertas no
199
Brasil, como por exemplo, a Caatinga do Nordeste e o Cerrado do Brasil Central e
Nordeste.
Os resultados aqui obtidos indicam que a Ilha de Marajó apresenta
características únicas em relação à sua composição de serpentes. A existência de
espécies endêmicas, espécies de áreas abertas em conjunto com espécies florestais,
espécies com distribuição restrita à um de seus ecossistemas, especialmente nas áreas
abertas da Ilha, evidenciam a necessidade de se proteger amostras de cada um desses
ecossistemas. Assim, este estudo contribue de forma significativa para o conhecimento
e conservação da taxocenoses de serpentes da Ilha de Marajó, bem como para as
taxocenoses de serpentes amazônicas. Além disto, fornece base para compreensão dos
padrões gerais de distribuição das diferentes espécies de serpentes amazônicas.
200
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206
ANEXO I
Atractus natans (n= 4): SALVATERRA: Caldeirão, MPEG 18340, MPEG 18342, 0°
43' 52" S, 48° 31' 36" W; Taperiaçú, MPEG 18420, MPEG 18421, 0° 45' 37" S, 48° 31'
27" W**; Atractus schach (n= 1): CHAVES: Fazenda Tauari (Baixo rio Cururu),
MPEG 24960, 0° 24,72' 0" S, 49° 58,41' 0" W; Boa constrictor (n=6): CACHOEIRA
DO ARAÍ: Teso dos Bichos, MPEG 18018, 0° 51' 52" S, 48° 54' 59" W; CHAVES:
Igarapé Taperebá, MZUSP3652, MZUSP3653, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; MUANÁ:
MPEG 15187, 1° 31' 41" S, 49° 13' 2" W; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19634,
MPEG 19635, 0° 39' 54" S, 49° 10' 22" W; Bothrops atrox (n= 36): AFUÁ: Rio Preto,
MAR1588*, 0° 26' 54" S, 50 38' 8" W; ANAJÁS: MPEG 19645, 0° 59' 14" S, 49° 56'
26" W; BREVES: MPEG 18797, 1° 40' 56" S, 50 28' 50" W; Estrada Breves-Anajás:
Km 5 da PA-159, MPEG 17356, 1° 39' 4" S, 50 26' 54" W; Km 6 da PA-159, MPEG
17338, MPEG 17347, MPEG 17350, MPEG 17352, MPEG 17353, MPEG 17357,
MPEG 17369, 1° 38' 35" S, 50 27' 16" W; Km 7 da PA-159, MPEG 17354, MPEG
17355, 1° 38' 7" S, 50 27' 28" W; Km 8 da PA-159, MPEG 17341, MPEG 17344, 1° 37'
45" S, 50 27' 1" W; Km 10 da PA-159, MPEG 17337, MPEG 17342, 1° 36' 51" S, 50
26' 22" W; Sítio do Sr. Valdir, MPEG 24410 1° 33,819' 0" S, 50° 23,632' 0" W;
Comunidade Tancredo Neves, MPEG 18282, MPEG 18283, MPEG 18798, 1° 34' 16"
S, 50 25' 0" W; CACHOEIRA DO ARAÍ: Comunidade de Jabuti (Fazenda Curupatura),
MPEG 18799, MPEG 18323, 0° 57' 12" S, 48° 41' 45" W; Localidade da
Sé(Campinha), MPEG 18319, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W; CHAVES: MPEG 21175, 0° 9'
40" S, 49° 59' 18" W; Caminho Para o Retiro Murici, MPEG 21178, 0° 9' 40" S, 49° 59'
18" W**; Fazenda Tauari (Baixo rio Cururu), MPEG 24954, 0° 25,065' 0" S, 49° 58,09'
0" W; CURRALINHO: Caminho Breves-Anajás, MPEG 24408, 1° 29' 43" S, 50 22' 57"
W; MUANÁ: Fazenda São João, MPEG 23528, 1° 5' 44" S, 49° 19' 18" W; PONTA DE
PEDRAS: Sítio Castanhal (Rio Quiãparaná), MPEG 20817, 1° 20' 36" S, 48° 58' 17"
W; Sítio Chapéu Virado (Rio Quiãparaná), MPEG 20814, 1° 20' 36" S, 48° 58' 17" W;
SALVATERRA: MPEG 18644, 0° 45' 37" S, 48° 31' 27" W; Caldeirão, MPEG 18493,
0° 43' 52" S, 48° 31' 36" W; Marauá, MPEG 18425, 0° 45' 37" S, 48° 31' 27" W**;
SOURE: Fazenda Boa Esperança, MPEG 19262, 0° 25' 19" S, 48° 29' 33" W;
MUNICIPALITY UNREGISTERED: Boa Vista, MPEG 18414, coordenada não obtida;
Chironius carinatus (n= 4): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Vencedora, MPEG
8666, 1° 12' 0" S, 48° 50' 0" W; CHAVES: Fazenda Tijucaquara (Igarapé Tijucaquara),
MPEG 17716, 0° 14' 16" S, 49° 20' 8" W; Igarapé Taperebá, MZUSP3600,
MZUSP3601, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; Chironius exoletus (n= 2): BREVES:
Comunidade Tancredo Neves, MPEG 18281, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W; CACHOEIRA
DO ARAÍ: Bairro da Sé, MPEG 16381, 1° 0' 15" S, 48° 57' 26" W; Chironius
flavolineatus (n= 1): SALVATERRA: Caldeirão, MPEG 18341, 0° 43' 52" S, 48° 31'
36" W; Chironius fuscus (n= 5): ANAJÁS: MPEG 19327, 0° 59' 14" S, 49° 56' 26" W;
Vila Aramá, MPEG 319, 0° 56' 10" S, 50 16' 9" W; BREVES: Comunidade Tancredo
Neves, MPEG 18280, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W; Km 6 da PA-159 (Estrada Breves-
Anajás), MPEG 17349, MPEG 17363, 1° 38' 35" S, 50 27' 16" W; Chironius
multiventris (n= 1): CACHOEIRA DO ARAÍ: Comunidade Bacuri (Marajateua),
207
MPEG 18318, 1° 1' 9" S, 48° 40' 54" W; Clelia clelia (n= 1): SOURE: Fazenda Aruã,
MPEG 18045, 0° 38' 24" S, 48° 51' 16" W; Corallus hortulanus (n= 4): ANAJÁS:
MPEG 19336, 0° 59' 14" S, 49° 56' 26" W; BREVES: Comunidade Tancredo Neves,
MPEG 18801, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W; PONTA DE PEDRAS: Sítio Chapéu Virado
(Rio Quiãparaná), MPEG 20812, 1° 20' 36" S, 48° 58' 17" W; SALVATERRA: MPEG
18636, 0° 45' 37" S, 48° 31' 27" W; Crotalus durissus (n= 5): PONTA DE PEDRAS:
MPEG 24041, 1° 23' 26" S, 48° 52' 13" W; SALVATERRA: Caldeirão, MPEG 18415,
MPEG 20820, 0° 43' 52" S, 48° 31' 36" W; Mangabal, MPEG 18810, 0° 51' 58" S, 48°
39' 26" W; Povoado de Condeixa, MPEG 17780, 0° 53' 58" S, 48° 35' 17" W;
Dendrophidion dendrophis (n= 1): BREVES: Km 5 da PA-159 (Estrada Breves-
Anajás), MPEG 17364, 1° 39' 4" S, 50 26' 54" W; Drepanoides anomalus (n= 1):
CACHOEIRA DO ARAÍ: Localidade da Sé(Campinha), MPEG 18315, 1° 0' 49" S, 48°
57' 7" W; Drymarchon corais (n= 1): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Santa Maria
(Rio Ararí), MPEG 18185, 0° 53' 14" S, 49° 5' 3" W; Epicrates cenchria (n= 1):
BREVES: Km 8 da PA-159 (Estrada Breves-Anajás), MPEG 17345, 1° 37' 45" S, 50
27' 1" W; Epicrates maurus (n= 21): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Tuyuyu (Rio
Ararí), MPEG 18164, MPEG 18192,MPEG 18193, MPEG 18194, MPEG 18254,
MPEG 18255, MPEG 18256, MPEG 18261, MPEG 18262, MPEG 18263, MPEG
18264, MPEG 18362, MPEG 18601, 0° 49' 12" S, 49° 8' 59" W; CHAVES: Igarapé
Taperebá, MZUSP3599, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG
19625, 0° 39' 54" S, 49° 10' 22" W; Fazenda São Miguel (Lago Ararí), MPEG 19648,
0° 37' 35" S, 49° 5' 59" W; SOURE: Fazenda Aruã, MPEG 18043, MPEG 18044,
MPEG 18130, MPEG 18131, MPEG 18175, 0° 38' 24" S, 48° 51' 16" W; Eunectes
deschauenseei (n= 13): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Boa Esperança (Ilha da
Roça), MPEG 18019, 0° 52' 3" S, 48° 57' 55" W; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG
19638,MPEG 19632, MPEG 19640, MPEG 19641, MPEG 19633, MPEG 19639, 0° 39'
54" S, 49° 10' 22" W; SOURE: Fazenda Aruã, MPEG 18029, MPEG 18068, MPEG
18126, MPEG 18127, MPEG 18128, MPEG 18129, 0° 38' 24" S, 48° 51' 16" W;
Eunectes murinus (n= 6): CHAVES: Igarapé Taperebá, MZUSP3654, MZUSP3655,
MZUSP3656, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19637, 0°
39' 54" S, 49° 10' 22" W; MUNICIPALITY UNREGISTERED MPEG 19411, MPEG
19412, coordenada não obtida; Helicops angulatus (n= 12): ANAJÁS: Margem do Rio
Anajás-mirim, MPEG 19337, 1° 7' 24" S, 49° 34' 45" W; MUANÁ: Berta Grande,
Fazenda Socorro (Rio Atuá), MPEG 21205, 1° 15,594' 0" S, 49° 19,093' 0" W;
Propriedade do Sr. Moisés, Bacurituba (Rio Tauá), MPEG 21197, MPEG 21198,
MPEG 21199, 1° 15' 51" S, 49° 22' 45" W; SALVATERRA: Igarapé que atravessa a
estrada de acesso a Reserva Ecológica Bacurizal, MPEG 18423, MPEG 18424, 0° 46'
24" S, 48° 31' 0" W**; Igarapé que atravessa a estrada Salvaterra-Caldeirão, MPEG
18416, MPEG 18417,MPEG 18418, MPEG 18419, 0° 44' 46" S, 48° 32' 10" W;
SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19617, 0° 39' 54" S, 49° 10' 22" W; Helicops
hagmanni (n= 1): AFUÁ: Rio Preto, MAR1492, 0° 26' 54" S, 50 38' 8" W; Helicops
leopardinus (n= 25): CACHOEIRA DO ARAÍ: Baixa do Alecrim, MPEG 284, MPEG
285, 1° 10' 0" S, 48° 50' 0" W; Foz do rio Goiapi, MPEG 18488, MPEG 18489, MPEG
18490, MPEG 18491, 0° 58' 0" S, 48° 57' 0" W**; Ilha da Tia Bita, MPEG 636, MPEG
208
637, MPEG 638, MPEG 639, MPEG 640, MPEG 641, MPEG 642, 1° 1' 0" S, 48° 58' 0"
W; Localidade da Sé(Campinha), MPEG 18325, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W**; Retiro
Anjo da Guarda, MPEG 18014, 0° 54' 52" S, 48° 54' 41" W; Taperebá, Fazenda Santa
Maria (Rio Goiapi), MPEG 18683, 0° 58' 0" S, 48° 57' 0" W**; CHAVES: Fazenda
Tijucaquara (Igarapé Tijucaquara), MPEG 17717, MPEG 17718, MPEG 17719, 0° 14'
16" S, 49° 20' 8" W; Igarapé Taperebá, MZUSP3605, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; Rio
Cajú, MPEG 17721 0° 9' 40" S, 49° 59' 18" W**; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG
19618, MPEG 19619, MPEG 19620, MPEG 19621, 0° 39' 54" S, 49° 10' 22" W;
Helicops polylepis (n= 4): ANAJÁS: Vila Aramá, MPEG 321, 0° 59' 0" S, 49° 57' 0"
W; CHAVES: Área urbana de Chaves, MPEG 21177, MPEG 21179, 0° 9' 40" S, 49°
59' 18" W; Fazenda Tijucaquara (Igarapé Tijucaquara), MPEG 17720, 0° 14' 16" S, 49°
20' 8" W; Helicops trivittatus (n= 8): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Santa Angela,
MPEG 18013, 0° 55' 21" S, 49° 18' 32" W; Fazenda Vencedora, MPEG 8665 1° 12' 0"
S, 48° 50' 0" W; Ilha da Tia Bita, MPEG 644, MPEG 645, 1° 1' 0" S, 48° 58' 0" W;
PONTA DE PEDRAS: Sinailabu-Marajoite, MPEG 20813, 1° 20' 29" S, 48° 58' 27"
W**; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19629,MPEG 19630, MPEG 19631, 0° 39'
54" S, 49° 10' 22" W; Hydrodynastes gigas (n= 7): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda
Santa Maria (Rio Ararí), MPEG 18184, 0° 53' 14" S, 49° 5' 3" W; Fazenda Tia Bita,
MPEG 18012, 1° 1' 0" S, 48° 58' 0" W; MUANÁ: Fazenda São João, MPEG 21487, 1°
5' 44" S, 49° 19' 18" W; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19636, 0° 39' 54" S, 49° 10'
22" W; SOURE: Fazenda Aruã, MPEG 18046, MPEG 18070, MPEG 18071,0° 38' 24"
S, 48° 51' 16" W; Hydrops martii (n= 1): AFUÁ: Rio Preto, MAR1547, 0° 26' 54" S,
50 38' 8" W; Imantodes cenchoa (n= 4): ANAJÁS: Margem do Rio Anajás-mirim,
MPEG 20674, 1° 7' 24" S, 49° 34' 45" W; Vila Aramá, MPEG 320, 0° 59' 0" S, 49° 57'
0" W; CACHOEIRA DO ARAÍ: Localidade da Sé(Campinha), MPEG 18317, 1° 0' 49"
S, 48° 40' 7" W**; PONTA DE PEDRAS: MPEG 16461, 1° 23' 26" S, 48° 52' 13" W;
Lachesis muta (n= 2): ANAJÁS: Margem do Rio Anajás-mirim, MPEG 19335, 1° 7'
24" S, 49° 34' 45" W; MUANÁ: Fazenda São Miguel (Rio São Miguel), MPEG 19338,
1° 12' 40" S, 49° 27' 4" W; Leptodeira annulata (n= 8): AFUÁ: Rio Preto, MAR1503*,
0° 26' 54" S, 50 38' 8" W; CHAVES: Área urbana de Chaves, MPEG 21181, 0° 9' 40"
S, 49° 59' 18" W; Igarapé Taperebá, MZUSP3607, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W;
SALVATERRA: MPEG 18339, 0° 45' 37" S, 48° 31' 27" W; Reserva Ecológica
Bacurizal, MPEG 18338, 0° 46' 24" S, 48° 31' 0" W**; SOURE: Fazenda Bacuri,
MPEG 17724, MPEG 17785, 0° 15' 54" S, 48° 29' 37" W; Fazenda Boa Esperança,
MPEG 19263, 0° 25' 19" S, 48° 29' 33" W; Leptophis ahaetulla (n= 17): ANAJÁS: Rio
Anajás-Mirim, MPEG 19332, MPEG 19333, MPEG 19334, 1° 7' 24" S, 49° 34' 45" W;
BREVES: Estrada Breves-Anajás: Km 3 da PA-159, MPEG 17348, 1° 39' 47" S, 50 27'
41" W; Km 8 da PA-159, MPEG 17351, 1° 37' 45" S, 50 27' 1" W; CACHOEIRA DO
ARAÍ: Fazenda Tia Bita, MPEG 18016, 1° 1' 0" S, 48° 58' 0" W; Localidade da
Sé(Campinha), MPEG 18326, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W**; CHAVES: Fazenda Marajá,
MPEG 17722, 0° 9' 40" S, 49° 59' 18" W**; Fazenda Tijucaquara (Igarapé
Tijucaquara), MPEG 17714, 0° 14' 16" S, 49° 20' 8" W; Igarapé Taperebá,
MZUSP3619, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; MUANÁ: MPEG 23529, 1° 31' 41" S, 49° 13'
2" W; Fazenda São Miguel (Rio São Miguel), MPEG 19330, 1° 12' 40" S, 49° 27' 4" W;
209
SALVATERRA: MPEG 18637, MPEG 18638, 0° 45' 37" S, 48° 31' 27" W; SANTA
CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19626, MPEG 19627, MPEG 19628, 0° 39' 54" S, 49° 10'
22" W; Liophis almadensis(n= 20): SOURE: Fazenda Aruã, MPEG 18054, MPEG
18057, MPEG 18059, MPEG 18060, MPEG 18061, MPEG 18065, MPEG 18066,
MPEG 18078, MPEG 18080, MPEG 18081, MPEG 18082, MPEG 18083, MPEG
18084, MPEG 18085, MPEG 18086, MPEG 18089, MPEG 18096, MPEG 18108,
MPEG 18109, MPEG 18124, 0° 38' 24" S, 48° 51' 16" W; Liophis lineatus ( n= 16):
CACHOEIRA DO ARAÍ: Baixa do Alecrim, MPEG 286, MPEG 287,MPEG 288,
MPEG 3261, MPEG 3262, 1° 10' 0" S, 48° 50' 0" W; Fazenda Curralinho, MPEG
16935, 0° 32' 10" S, 49° 11' 3" W; Ilha de Santa Cruz, MPEG 768, 0° 48' 42" S, 49° 0'
8" W; Taperebá, Fazenda Santa Maria (Rio Goiapi), MPEG 18684, 0° 58' 0" S, 48° 57'
0" W**; CHAVES: Área urbana de Chaves, MPEG 21180, 0° 9' 40" S, 49° 59' 18" W;
Fazenda Tijucaquara (Igarapé Tijucaquara), MPEG 17723, 0° 14' 16" S, 49° 20' 8" W;
SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19616, 0° 39' 54" S, 49° 10' 22" W; Vila dos
Mocoons, MPEG 24411, 0° 38,848' 0" S, 49° 27,964' 0" W; SOURE: Fazenda Aruã,
MPEG 18058, MPEG 18072, MPEG 18073, MPEG 18074, 0° 38' 24" S, 48° 51' 16" W;
Liophis meridionalis (n= 2): PONTA DE PEDRAS: Sítio Santana (Rio Quiãparaná),
MPEG 20815, MPEG 20816, 1° 20' 36" S, 48° 58' 17" W; Liophis poecilogyrus (n=
94): CACHOEIRA DO ARAÍ: Comunidade do Jabuti, MPEG 18324, 0° 57' 12" S, 48°
41' 45" W; Fazenda Boa Esperança (Ilha da Roça), MPEG 18010, MPEG 18149, MPEG
18150, MPEG 18151, 0° 52' 3" S, 48° 57' 55" W; Fazenda Curralinho, MPEG 16934, 0°
32' 10" S, 49° 11' 3" W; Fazenda Santo Antônio (Rio da Sé), MPEG 16534, MPEG
16535, MPEG 16536, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W; Fazenda Tia Bita, MPEG 643, 1° 1' 0"
S, 48° 58' 0" W; Fazenda Tuyuyu (Rio Ararí), MPEG 18166, MPEG 18167, MPEG
18168, MPEG 18169, MPEG 18170, MPEG 18171, MPEG 18172, MPEG 18173,
MPEG 18174, 0° 49' 12" S, 49° 8' 59" W; Ilha de Santa Cruz, MPEG 766, MPEG 767,
0° 48' 42" S, 49° 0' 8" W; Localidade da Sé(Campinha), MPEG 18312, MPEG 18314,
MPEG 18316, MPEG 18322, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W**; CHAVES: Igarapé Taperebá,
MZUSP3617, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; MUANÁ: Berta Grande, Fazenda Socorro
(Rio Atuá), MPEG 21204, 1° 15,407' 0" S, 49° 19,033' 0" W; Fazenda São João, MPEG
24064 1° 5' 44" S, 49° 19' 18" W; Fazenda São Miguel (Rio São Miguel), MPEG
19644, 1° 12' 40" S, 49° 27' 4" W; PONTA DE PEDRAS: São Joaquim (Rio Ararí),
MPEG 3266, 0° 53' 47" S, 49° 3' 44" W; SALVATERRA: MPEG 18640, MPEG
18641, MPEG 18642, MPEG 18643, 0° 45' 37" S, 48° 31' 27" W; SOURE: Fazenda
Aruã, MPEG 18030, MPEG 18031, MPEG 18032, MPEG 18033, MPEG 18034, MPEG
18035, MPEG 18036, MPEG 18037, MPEG 18038, MPEG 18039, MPEG 18040,
MPEG 18041, MPEG 18042, MPEG 18047, MPEG 18048, MPEG 18049, MPEG
18050, MPEG 18051, MPEG 18052, MPEG 18053, MPEG 18055, MPEG 18056,
MPEG 18062, MPEG 18063, MPEG 18064, MPEG 18067, MPEG 18069, MPEG
18075, MPEG 18076, MPEG 18079, MPEG 18087, MPEG 18088, MPEG 18090,
MPEG 18091, MPEG 18092, MPEG 18093, MPEG 18094, MPEG 18095, MPEG
18097, MPEG 18098, MPEG 18099, MPEG 18101, MPEG 18102, MPEG 18106,
MPEG 18110, MPEG 18111, MPEG 18112, MPEG 18113, MPEG 18114, MPEG
18116, MPEG 18117, MPEG 18118, MPEG 18119, MPEG 18120, MPEG 18121,
210
MPEG 18122, MPEG 18123, MPEG 18125, 0° 38' 24" S, 48° 51' 16" W; Fazenda
Bacuri, MPEG 16825, MPEG 16826, 0° 15' 54" S, 48° 29' 37" W; Liophis reginae (n=
9): BREVES: Km 4 da estrada Breves-Corcovado, MPEG 17366, 1° 38' 22" S, 50 29'
29" W; Km 6,5 da PA-159 (Estrada Breves-Anajás), MPEG 17365, 1° 38' 35" S, 50 27'
16" W; Comunidade Tancredo Neves, MPEG 18287, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W;
CACHOEIRA DO ARAÍ: Comunidade Bacuri (Marajateua), MPEG 18321, 1° 1' 9" S,
48° 40' 54" W; Fazenda Tuyuyu (Rio Ararí), MPEG 18165, 0° 49' 12" S, 49° 8' 59" W;
CHAVES: Fazenda Tauari (Baixo rio Cururu), MPEG 24959, 0° 24,72' 0" S, 49° 58,41'
0" W; PONTA DE PEDRAS: São Joaquim (Rio Ararí), MPEG 3263, 0° 53' 47" S, 49°
3' 44" W; ANAJÁS: Rio Anajás-Mirim, MPEG 19331, 1° 7' 24" S, 49° 34' 45" W;
Liophis taeniogaster (n= 34): ANAJÁS: Sitio Caracarai, MPEG 19328, 0° 59' 14" S,
49° 56' 26" W**; Vila Aramá, MPEG 322, 0° 59' 0" S, 49° 57' 0" W; BREVES:
Comunidade Tancredo Neves, MPEG 18288, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W; Km 6 da PA-
159 (Estrada Breves-Anajás), MPEG 17346, 1° 38' 35" S, 50 27' 16" W; CACHOEIRA
DO ARAÍ: Fazenda Boa Esperança (Ilha da Roça), MPEG 18148, MPEG 18152,
MPEG 18153, MPEG 18154, 0° 52' 3" S, 48° 57' 55" W; Ilha de Santa Cruz, MPEG
769, 0° 48' 42" S, 49° 0' 8" W; CHAVES: Fazenda Tauari (Baixo rio Cururu), MPEG
24955, MPEG 24956, 0° 24,72' 0" S, 49° 58,41' 0" W; Igarapé Taperebá, MZUSP3603,
MZUSP3604, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; Trilha do Campo Arapapá, MPEG 21173,
MPEG 21174, MPEG 21176, 0° 12' 18" S, 49° 59' 1" W**; MUANÁ: Fazenda São
João, MPEG 21748, MPEG 21749, MPEG 21750, MPEG 21751, 1° 5' 44" S, 49° 19'
18" W; Manguba do Branco Velho, MPEG 19643, 1° 31' 40" S, 49° 13' 2" W**;
PONTA DE PEDRAS: São Joaquim (Rio Ararí), MPEG 3264, 0° 53' 47" S, 49° 3' 44"
W; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19622, MPEG 19623, MPEG 19624, 0° 39' 54"
S, 49° 10' 22" W; SOURE: Fazenda Aruã, MPEG 18077, MPEG 18100, MPEG 18103,
MPEG 18104, MPEG 18105, MPEG 18107, MPEG 18115, 0° 38' 24" S, 48° 51' 16" W;
Fazenda São Lourenço (Rio Paracauari), MPEG 18132, 0° 39' 27" S, 48° 38' 21" W;
Praia do Pesqueiro, MPEG 18361 0° 39' 23" S, 48° 29' 20" W; Liophis typhlus (n= 2):
MUANÁ: Fazenda São Miguel (Rio São Miguel), MPEG 19329, 1° 12' 40" S, 49° 27'
4" W; SALVATERRA: Taperiaçú, MPEG 18422, 0° 45' 37" S, 48° 31' 27" W;
Mastigodryas bifossatus (n= 3): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Curralinho, MPEG
16936, 0° 32' 10" S, 49° 11' 3" W; Fazenda Santo Antônio (Rio da Sé), MPEG 16531,
1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W; Ilha de Santa Cruz, MPEG 770, 0° 48' 42" S, 49° 0' 8" W;
Mastigodryas boddaerti (n= 3): BREVES: Km 3 da Estrada Breves-Corcovado, MPEG
17367, 1° 39' 47" S, 50 27' 41" W; SALVATERRA: Caldeirão, MPEG 18343,MPEG
18345, 0° 43' 52" S, 48° 31' 36" W; Micrurus filiformis(n= 4): BREVES:
MZUSP5095, 1° 41' 0" S, 50 28' 0" W; Km 5 da estrada Breves-Corcovado, MPEG
17340, 1° 38' 34" S, 50 29' 59" W; CACHOEIRA DO ARAÍ: Pedras (Rio Caracará),
MPEG 18136, 1° 7' 6" S, 48° 44' 5" W; CHAVES: Fazenda Tauari (Baixo rio Cururu),
MPEG 24958, 0° 24,72' 0" S, 49° 58,41' 0" W; Micrurus hemprichii (n= 2): ANAJÁS:
Igarapé Mirundé (Rio Guajará), MPEG 20042, 0° 40' 41" S, 49° 59' 4" W**; CHAVES:
Fazenda Tauari (Baixo rio Cururu), MPEG 24957, 0° 25,065' 0" S, 49° 58,09' 0" W;
Micrurus surinamensis (n= 1): BREVES: Km 6 da PA-159 (Estrada Breves-Anajás),
MPEG 17336, 1° 38' 35" S, 50 27' 16" W; Oxybelis aeneus (n= 2): BREVES: Km 6 da
211
PA-159 (Estrada Breves-Anajás), MPEG 17335, 1° 38' 35" S, 50 27' 16" W; CHAVES:
Igarapé Taperebá, MZUSP3608, 0° 13' 34" S, 48° 59' 6" W; Oxybelis fulgidus (n= 5):
BREVES: Comunidade Tancredo Neves, MPEG 18285, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W; Km
6 da PA-159 (Estrada Breves-Anajás), MPEG 17339, MPEG 17368, 1° 38' 35" S, 50 27'
16" W; MUANÁ: Berta Grande, Fazenda Socorro (Rio Atuá), MPEG 21206, 1° 15' 43"
S, 49° 18' 59" W; SALVATERRA: Caldeirão, MPEG 18344, 0° 43' 52" S, 48° 31' 36"
W; Oxyrhopus melanogenys (n= 1): PONTA DE PEDRAS: São Joaquim (Rio Ararí),
MPEG 3265, 0° 53' 47" S, 49° 3' 44" W; Philodryas argentea(n= 4): BREVES: Estrada
Breves-Anajás: Km 5 da PA-159, MPEG 17359, MPEG 17360, MPEG 17361, 1° 39' 4"
S, 50 26' 54" W; Km 6 da PA-159, MPEG 17358, 1° 38' 35" S, 50 27' 16" W; Km 7 da
PA-159, MPEG 17343, 1° 38' 7" S, 50 27' 28" W; Pseudoboa coronata (n= 4):
BREVES: Comunidade Tancredo Neves, MPEG 18284, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W; Sítio
do Sr. Valdir, MPEG 24409, 1° 33' 49" S, 50 23' 37" W; CACHOEIRA DO ARAÍ:
Localidade da Sé, MPEG 18313, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W**; CHAVES: Fazenda
Tauari (Baixo rio Cururu), MPEG 24961, 0° 24,72' 0" S, 49° 58,41' 0" W; Psomophis
joberti (n= 6): CACHOEIRA DO ARAÍ: Comunidade Bacuri (Marajateua), MPEG
18320, 1° 1' 9" S, 48° 40' 54" W; MUANÁ: Berta Grande, Fazenda Socorro (Rio Atuá),
MPEG 21203, 1° 15,728' 0" S, 49° 18,985' 0" W; SALVATERRA: MPEG 20795,
MPEG 20796, 0° 46' 5" S, 48° 30' 43" W; Pousada dos Guarás, MPEG 20818, MPEG
20819, 0° 46' 5" S, 48° 30' 43" W**; Siphlophis cervinus (n= 1): MUNICIPALITY
UNREGISTERED, MPEG 19841, coordenada não obtida; Siphlophis compressus (n=
1): BREVES: Comunidade Tancredo Neves, MPEG 18286, 1° 34' 16" S, 50 25' 0" W;
Taeniophallus quadriocellatus (n= 2): BREVES: MPEG 20487, 1° 40' 56" S, 50 28'
50" W; Km 6 da PA-159 (Estrada Breves-Anajás), MPEG 17362, 1° 38' 35" S, 50 27'
16" W; Thamnodynastes lanei (n= 3): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Santo
Antônio (Rio da Sé), MPEG 16532, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W; Localidade da Sé, MPEG
18311, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W**; CHAVES: Fazenda Tijucaquara (Igarapé
Tijucaquara), MPEG 17715, 0° 14' 16" S, 49° 20' 8" W; Thamnodynastes sp. (n= 13):
PONTA DE PEDRAS: Sítio Chapéu Virado (Rio Quiãparaná), MPEG 20808, MPEG
20809, 1° 20' 36" S, 48° 58' 17" W; Sítio Santa Maria (Rio Quiãparaná), MPEG 20810,
MPEG 20811, 1° 20' 36" S, 48° 58' 17" W; SALVATERRA: MPEG 18639, 0° 45' 37"
S, 48° 31' 27" W; SANTA CRUZ DO ARAÍ: MPEG 19615, 0° 39' 54" S, 49° 10' 22"
W; CACHOEIRA DO ARAÍ: MPEG 16422, 1° 0' 15" S, 48° 57' 26" W; Comunidade
do Jabuti, MPEG 18327, 0° 57' 12" S, 48° 41' 45" W; Fazenda Santo Antônio (Rio da
Sé), MPEG 16533, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W**; Localidade da Sé(Campinha), MPEG
18310, 1° 0' 49" S, 48° 40' 7" W**; MUANÁ: Caiçara (Rio Atuá), MPEG 21200,
MPEG 21201, 1° 14,358' 0" S, 49° 22,329' 0" W; Parque de Nazaré Ramos, Igarapé
Tuerananduba (Rio Atuá), MPEG 21202, 1° 12' 50" S, 49° 19' 25" W; Typhlops
reticulatus (n= 4): CACHOEIRA DO ARAÍ: Fazenda Boa Esperança (Ilha da Roça),
MPEG 18011, MPEG 18015, 0° 52' 3" S, 48° 57' 55" W; Fazenda Tauari (Baixo rio
Cururu), MPEG 23581, MPEG 23582,0° 24,72' 0" S, 49° 58,41' 0" W.
* Exemplar ainda não tombado na Coleção Herpetológica do MPEG. ** Coordenada aproximada.
212
ANEXO II
Composição de espécies (presença e ausência) das taxocenoses incluídas nas análises de
coordenadas principais e de agrupamento. Legenda: FLMJ= Área florestada de Marajó;
AAMJ= Área aberta de Marajó; MARJ= Ilha de Marajó (toda a ilha); AORI=
Amazônia oriental (FLONA de Caxiuanã e áreas adjacentes, PA, Maschio, 2008);
ACEN= Amazônia central (Reserva Duke, AM, Martins e Oliveira, 1999); ASUD=
Sudeste da Amazônia, RO, Espigão do Oeste, Bernarde e Abe, 2006); AGUI=
Amazônia Guianense (Guiana Francesa, Starace, 1998); TACE = Transição Amazônia-
cerrado (Querência, MT, Abe, 2010); CEIT= Cerrado no Sudeste do Brasil (Itirapina,
SP, Sawaya et al., 2008); CAAT= Caatinga (Exu, PE, Vitt e Vangilder, 1983); CEPI=
Cerrado no Nordeste do Brasil (Parque Nacional de Sete Cidades, PI, Rocha e Prudente,
2010); TCCA= Transição Cerrado-caatinga (Castelo do Piauí, PI, Rodrigues e
Prudente, 2011); PANT= Pantanal brasileiro ( Poconé, MT, Strussmann e Sazima,
1993).
Taxocenoses
Espécies
FL
MJ
AA
MJ
MA
RJ
AO
RI
AC
EN
AS
UD
AG
UI
TA
CE
CE
IT
CA
AT
TC
CA
CE
PI
PA
NT
Anilius scytale 0 0 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Apostolepis cearensis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0
Apostolepis dimidiata 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Apostolepis flavotorquata 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Apostolepis nigrolineata 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus albuquerquei 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Atractus alphonsehogei 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus badius 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Atractus caxiuana 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus flammigerus 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Atractus latifrons 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Atractus major 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus natans 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus pantostictus 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Atractus poeppigi 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus schach 1 0 1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Atractus snethlageae 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0
Atractus torquatus 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus trilineatus 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Atractus zidoki 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Boa constrictor 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1
Boiruna maculata 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0
Bothriopsis bilineata 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0
Bothriopsis taeniata 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Bothropoides lutzi 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Bothropoides neuwiedi 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Bothropoides pauloensis 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Bothrops alternatus 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Bothrops atrox 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Bothrops brazili 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0
213
Bothrops marajoensis 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Bothrops moojeni 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 1
Chironius carinatus 0 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Chironius exoletus 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0
Chironius flavolineatus 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Chironius fuscus 1 0 1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Chironius laurenti 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Chironius multiventris 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Chironius quadricarinatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Chironius scurrulus 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Clelia bicolor 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Clelia clelia 0 1 1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 1
Corallus caninus 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Corallus hortulanus 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Crotalus durissus 0 1 1 0 0 0 1 1 1 1 0 1 1
Dendrophidion dendrophis 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Dipsas catesbyi 0 0 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0
Dipsas copei 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Dipsas indica 0 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Dipsas pavonina 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Dipsas variegata 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Drepanoides anomalus 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Drymarchon corais 0 1 1 1 0 1 1 0 0 0 0 1 1
Drymobius rhombifer 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0
Drymoluber dichrous 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Epictia tenellus 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Epicrates cenchria 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 0 0 0
Epicrates cenchria assis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0
Epicrates maurus 0 1 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Epictia collaris 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Epictia diaplocius 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Erythrolamprus aesculapii 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Eunectes deschauenseei 0 1 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Eunectes murinus 0 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 0
Eunectes notaeus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Helicops angulatus 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Helicops hagmanni 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Helicops leopardinus 0 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 1
Helicops modestus 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Helicops polylepis 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Helicops trivittatus 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hydrodynastes bicincutus 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Hydrodynastes gigas 0 1 1 1 0 1 1 0 0 0 0 0 1
Hydrops martii 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hydrops triangularis 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0
Imantodes cenchoa 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Imantodes lentiferus 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Lachesis muta 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Leptodeira annulata 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 1 0
Leptomicrurus collaris 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Leptophis ahaetulla 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 1 1
Liophis almadensis 0 1 1 0 0 1 0 1 0 0 0 0 1
214
Liophis breviceps 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Liophis cobella 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Liophis jaegeri 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Liophis lineatus 0 1 1 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0
Liophis meridionalis 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Liophis miliaris 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Liophis mossoroensis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Liophis paucidens 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Liophis poecilogyrus 0 1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1
Liophis reginae 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 1
Liophis taeniogaster 1 1 1 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Liophis typhlus 0 1 1 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Liophis viridis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0
Liotyphlops beui 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Masticophis mentovarius 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Mastigodryas bifossatus 0 1 1 0 0 0 1 0 0 0 1 0 1
Mastigodryas boddaerti 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 0
Micrurus averyi 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Micrurus filiformis 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Micrurus frontalis 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Micrurus hemprichii 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Micrurus ibiboboca 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0
Micrurus lemniscatus 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Micrurus lemniscatus diutos 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Micrurus paraensis 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Micrurus psyches 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Micrurus spixii 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0
Micrurus surinamensis 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Micrurus tricolor 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Ninia hudsoni 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Oxybelis aeneus 1 1 1 1 1 0 1 0 0 1 0 1 0
Oxybelis fulgidus 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Oxyrhopus formosus 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Oxyrhopus guibei 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Oxyrhopus melanogenys 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Oxyrhopus petolarius 0 0 0 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0
Oxyrhopus rhombifer 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Oxyrhopus trigeminus 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0
Phalotris lativittatus 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Phalotris mertensi 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Phalotris multipunctatus 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Phalotris nasutus 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Philodryas aestiva 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Philodryas argentea 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Philodryas laticeps 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Philodryas livida 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Philodryas nattereri 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 0
Philodryas olfersii 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 0 1 0
Philodryas patagoniensis 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Philodryas viridissima 1 0 1 1 1 0 1 1 0 0 0 0 0
Phimophis guerini 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Phimophis guianensis 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
215
Phimophis Iglesias 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Pseudablades agassizii 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Pseudoboa coronata 1 1 1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Pseudoboa neuwiedii 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Pseudoboa nigra 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 1
Pseudoeryx plicatilis 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 1
Pseustes poecilonotus 0 0 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Pseustes sulphureus 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Psomophis joberti 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1
Rhachidelus brazili 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Rhinobothrium lentiginosum 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Rhinocerophis itapetiningae 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Siagonodon septemstriatus 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Sibon nebulata 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Sibynomorphus mikanii 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0
Simophis rhinostoma 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Siphlophis cervinus 0 0 1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Siphlophis compressus 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Siphlophis worontzowi 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Spilotes pullatus 0 0 1 1 1 1 1 1 0 0 1 1 0
Taeniophallus brevirostris 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Taeniophallus nicagus 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Taeniophallus occipitalis 0 0 0 1 0 1 0 0 1 0 0 1 0
Taeniophallus quadriocellatus 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Tantilla melanocephala 0 0 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0
Thamnodynastes hypoconia 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1
Thamnodynastes lanei 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Thamnodynastes pallidus 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0
Thamnodynastes strigilis 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Tomodon dorsatus 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Tricheilostoma macrolepis 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0
Trilepida koppesi 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Typhlophis squamosus 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0
Typhlops brongersmianus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Typhlops reticulatus 1 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Umbrivaga pygmaea 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Xenodon merremii 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 1 0
Xenodon nattereri 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Xenodon rhabdocephalus 0 0 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
Xenodon severus 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0
Xenodon werneri 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Xenopholis scalaris 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0
Xenopholis undulatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Total de espécies 30 35 61 70 64 55 95 34 36 17 17 22 23