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MINISTÉRIO DE EDUCAÇÃO UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA
LEILANE ÁVILA BEZERRA
ANÁLISE DE PÓLEN DOS VISITANTES FLORAIS DO AÇAIZEIRO (Euterpe oleracea Mart.) E SUA CONTRIBUIÇÃO PARA POLINIZAÇÃO.
BELÉM
2017
MINISTÉRIO DE EDUCAÇÃO UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA
LEILANE ÁVILA BEZERRA
ANÁLISE DE PÓLEN DOS VISITANTES FLORAIS DO AÇAIZEIRO (Euterpe oleracea Mart.) E SUA CONTRIBUIÇÃO PARA POLINIZAÇÃO.
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao curso de Agronomia da Universidade Federal Rural da Amazônia como requisito para obtenção do grau em Bacharelado em Agronomia. Área de Concentração: Entomologia. Orientadora: Telma Fátima Vieira Batista Co-orientadora: Márcia Motta Maués
BELÉM
2017
Bezerra, Leilane Ávila Análise de Pólen dos Visitantes Florais do Açaizeiro
(Euterpe oleracea Mart.) e sua Contribuição para Polinização / Leilane Ávila Bezerra. – Belém, 2017.
46 f. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em
Agronomia) – Universidade Federal Rural da Amazônia, 2017.
Orientadora: Telma Fátima Vieira Batista.
1. Açaí 2. Carga polínica 3. Inflorescências femininas 4. Morfoespécies 5. Polinizadores I. Batista, Telma, Orient. II. Título.
CDD – 631.53
LEILANE ÁVILA BEZERRA
ANÁLISE DE PÓLEN NOS VISITANTES FLORAIS DO AÇAIZEIRO (Euterpe oleracea Mart.) E SUA CONTRIBUIÇÃO PARA POLINIZAÇÃO.
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Curso de Agronomia da
Universidade Federal Rural da Amazônia como requisito para obtenção do grau de Bacharelado em Agronomia. Área de Concentração: Entomologia.
Belém, 23 de março de 2017.
Data de Aprovação
BANCA EXAMINADORA
__________________________________________________________
Pesquisadora Dr. Márcia Motta Maués EMBRAPA AMAZÔNIA ORIENTAL
__________________________________________________________ PhD. Alistair John Campbell
EMBRAPA AMAZÔNIA ORIENTAL
__________________________________________________________ MsC. Thaline de Freitas Brito
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
À DEUS, pela vida.
Aos meus pais, JOSÉ MARIA e TEREZA ÁVILA,
Que dispensaram os momentos de convívio para a
conquista deste curso.
DEDICO
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Deus, por todas as dificuldades e aprendizados
que me possibilitaram alcançar dias melhores, abençoando meus planos e
concebendo-me a graça e perseverança da realização de um sonho.
Aos meus queridos pais José Maria da Silva Bezerra e Terezinha de
Jesus Ávila Bezerra que desde o início do curso me apoiaram imensamente e
compreenderam minha ausência estudando longe de casa. Grata pelo incentivo,
amor, paciência e respeito.
A minha orientadora Dra. Telma Fátima Vieira Batista e co-orientadora Dra.
Márcia Motta Maués, por colaborarem com suas experiências profissionais,
compartilhando seus ensinamentos, incentivando e contribuindo com a concretização
desta pesquisa.
Aos membros da banca examinadora, Dr. Alistair John Campbell pelas
brilhantes considerações que guiaram a realização desta pesquisa e também MsC.
Thaline de Freitas Brito cujas observações foram igualmente imprescindíveis.
Ao projeto de pesquisa desenvolvido na Embrapa Amazônia Oriental
“Avaliação em larga escala dos visitantes florais e serviços de polinização de açaí
(Euterpe oleracea Mart.) em áreas de várzea e plantações de terra firme”, Código
159326/2015-0, vinculado ao projeto “Produção massal de colônias de abelhas sem
ferrão e uso comercial para a polinização agrícola” MP2 - 02.13.00.021.00.00, no qual
foram feitas previamente todas as coletas em campo.
À Universidade Federal Rural da Amazônia (UFRA), pela oportunidade e a
EMBRAPA por permitir a utilização do Laboratório de Entomologia, para realização
das atividades, onde recebi treinamento como bolsista de Iniciação Científica por
quase dois anos.
Ao Museu Paraense Emílio Goeldi, pelas identificações dos insetos,
realizadas pelos seguintes especialistas: Dra. Beatriz Coelho (Apoidea), Dr. Rogério
Rosas (Diptera), Dr. José Nazareno (Vespidae), Jéssica Viana (Chrysomelidae) e
Profª Dra. Roberta Valente da UFPA (Curculionidae).
Aos professores, funcionários e equipe de trabalho do laboratório de
Entomologia da EMBRAPA, amigos, familiares e todos que de forma direta e
indireta torceram pelo meu sucesso, pela minha felicidade e, especialmente, aos que
torceram e colaboraram para a minha formação no curso de Agronomia.
Tão pequena... Singela, vens fazendo grandes coisas. De flor em flor, resistindo ao tempo, insistes em promover a vida. A vida de muitos, inclusive dos que ignoram a tua história. Porém, eis tua própria obra que demonstra a tua grandeza. Que tua reafirmação surpreenda a consciência, principalmente daqueles que pelo lucro negam a tua presença. E que a esperança permaneça latente, desejando a formação da nova semente.
Manolo
RESUMO
O açaizeiro (Euterpe oleracea Mart.) é uma das espécies de palmeiras mais promissoras da floresta amazônica, sendo dependente da polinização cruzada para formação dos frutos. Porém, a identidade dos potenciais polinizadores desta palmeira ainda não é bem resolvida. O objetivo deste trabalho foi avaliar a quantidade de grãos de pólen transportados pelos visitantes das flores femininas do açaizeiro, como a coleta varia ao longo do dia e quais espécies são mais eficientes no transporte de pólen. O estudo foi realizado em açaizais nativos e cultivados em Abaetetuba e Barcarena, PA, onde as coletas foram feitas de janeiro a maio de 2016, em três períodos do dia. O pólen presente no corpo dos insetos foi removido e fixado em lâminas para contagem dos grãos. Foram coletados 570 insetos, pertencentes às ordens Hymenoptera (62,82%), Diptera (16,32%), Coleoptera (7,37%) e outras ordens (6,49%). A abundância e riqueza foram semelhantes em áreas de várzea e terra firme. O número de visitantes florais carregando pólen do açaí foi muito elevado (n=531; 93,15%), havendo diferenças significativas entre Apoidea, Meliponini, Diptera, Vespidae, Coleoptera: Chrysomelidae e Curculionidae, com 25 taxas mais frequentes transportando pólen (n = 444), principalmente as abelhas sem ferrão. A coleta de pólen pelos insetos apresentou maior pico entre 10:30 e 13:00h. Contudo, a carga polínica presente na entomofauna pode não ser a melhor medida de eficácia da polinização, mas pode ser considerado um bom indicador de que estas populações, ao buscarem pólen ou néctar nas flores, realizam a transferência dos grãos de pólen.
Palavras-chave: Açaí; Carga Polínica; Inflorescências femininas; Morfoespécies; Polinizadores;
ABSTRACT
Açaí palm (Euterpe oleracea Mart.) is one of the most important palm crops of the Amazon rainforest, and is heavily dependent on cross-pollination for fruit formation. However, the identity of potential pollinators of this palm is not yet well understood. The objective of this work was to evaluate the amount of pollen grains carried by the visitors of female phase inflorescences and how pollen carriage varies throughout the day. The study was carried out in both native and cultivated stands of açaí palm in the municipalities of Abaetetuba and Barcarena, Pará state, Brazil, where insect collections were made from January to May of 2016, across three discrete diurnal periods. Pollen was removed from insects and stained using Calberla’s solution on glass slides for counting of grains. 570 insects belonging to the orders Hymenoptera (62.82%) Diptera (16.32%), Coleoptera (7.37%), and other orders (6.49%) were collected. The diversity and richness of flower visitors was similar in native and planted areas. There were significant differences in pollen loads between major visitor groups (Apoidea, Meliponini, Diptera, Vespidae, Coleoptera: Chrysomelidae and Curculionidae), with separate analyses of the 25 most frequently collected taxa (n = 444) identifying several stingless bee species as having consistently high pollen loads. Furthermore, pollen loads peaked between 10:30 and 13:00. Our data reveal that a diverse range of insect taxa visiting female phase inflorescences were carried significant quantities of açaí pollen, particularly native stingless bee species. Although, pollen loads may not directly relate pollination efficiency, it can be considered a good indicator that the above mentioned insect taxa transfer pollen grains between anther and stigma, and thus may be considered important pollinators of açaí palm. Keywords: Acai; Pollen load; Female Inflorescences; Morphospecies; Pollinators;
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ...................................................................................................... 09
2. OBJETIVO ............................................................................................................ 11
2.1. Objetivos específicos........................................................................................11
3. REVISÃO LITERÁRIA...........................................................................................11
3.1. Importância econômica do açaí no estado do Pará..............................11
3.2. Descrição da planta...................................................................................13
3.2.1. Biologia Floral................................................................................15
3.3. Polinização................................................................................................16
3.4. Visitantes florais e polinizadores potenciais..........................................18
4. MATERIAIS E MÉTODOS......................................................................................21
4.1. Área de estudo..........................................................................................21
4.2. Atividades em campo...............................................................................22
4.3. Análise das cargas polínicas...................................................................23
4.4. Análises estatísticas.................................................................................24
5. RESULTADOS ......................................................................................................25
5.1. Visitantes florais.......................................................................................25
5.2. Carga polínica............................................................................................27
5.3. Variação temporal.....................................................................................29
6. DISCUSSÃO..........................................................................................................30
6.1. Implicações e Aplicações para manter os serviços de polinização...............31
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS...................................................................................33
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..........................................................................34
ANEXO.......................................................................................................................43
9
1. INTRODUÇÃO
A valorização dos serviços ambientais que a natureza oferece, sem agredir o
meio ambiente nem ameaçar a biodiversidade é fundamental para manter os serviços
de polinização e a reprodução das plantas (MAUÉS, 2014). A polinização é um
processo crítico na formação de frutos e sementes em maior quantidade e melhor
qualidade, como uma forma eficiente e econômica para potencializar a produtividade
de forma sustentável (MAUÉS, 2015; IMPERATRIZ-FONSECA; SARAIVA;
GONÇALVES, 2007).
A polinização das plantas pode ser mediada por fatores abióticos (vento e água)
ou bióticos (animais) (FAEGRI; VAN DE PJIL, 1979). Dentre esses agentes, os
animais destacam-se por realizarem a polinização em áreas agrícolas, uma vez que
cerca de 75% dos plantios mundialmente importantes, como maçã, maracujá,
morango, goiaba, melão, melancia e tomate, dependem da atividade dos
polinizadores (KLEIN et al., 2007). Considerando a dependência cada vez mais
acentuada das culturas agrícolas por agentes polinizadores e que ações
antropogênicas têm alterado a diversidade e a abundância de grupos de insetos, a
redução dos serviços de polinização podem, nesse caso, resultar em perdas na
produtividade. Esse declínio nas populações de insetos pode ser decorrente do uso
de pesticidas, desmatamento, destruição de habitats naturais, fragmentação e o
aumento de monoculturas, resultando em escassez de recursos nutricionais
(BIESMEIJER et al., 2006; FERREIRA, 2008; ALVES-DOS-SANTOS; AIZEM; SILVA,
2014). Assim, há uma grande necessidade de preservação e manejo adequado dos
ecossistemas adjacentes às áreas agrícolas, com o intuito de amenizar os efeitos
negativos gerados por atividades antrópicas (IMPERATRIZ-FONSECA, 2012;
CUNHA; NÓBREGA; JÚNIOR, 2014; BALLANTYNE; BALDOCK; WILLMER, 2015).
Na Amazônia Brasileira, que abrange a maior parte das florestas tropicais do
mundo, este fator é relativamente essencial para a conservação da biota, visto que a
biodiversidade vem sendo bastante ameaçada (CARVALHEIRO et al., 2010). Com
base nisso, em cultivos polinizados por animais, é indispensável o conhecimento das
espécies mais eficientes à polinização, a fim de desenvolver estratégias e práticas
adequadas de manejo e conservação dessas populações e manter o sucesso
reprodutivo das plantas.
10
No açaizeiro (Euterpe oleracea Mart.) o conhecimento sobre a ecologia da
polinização e os impactos nas populações de polinizadores e serviços de polinização
ainda é bastante incipiente, apesar de ser uma das palmeiras mais promissora da
região amazônica. Hoje a polpa do fruto processada apresenta grande importância,
como alimento de inúmeras famílias, principalmente no estado do Pará, no norte do
país, considerado o maior produtor e consumidor de açaí do mundo, cuja produção
média é de aproximadamente 700.000 toneladas ao ano (SAGRI, 2010).
A produção de frutos no açaí depende predominantemente da polinização
cruzada, ou seja, é indispensável que a transferência dos grãos de pólen das flores
masculina para as flores femininas seja mediada por uma agente polinizador
(OLIVEIRA, 2002). Estudo prévios tem demonstrado que a polinização do açaizeiro é
realizada por insetos (entomófila), porém a identidade dos principais polinizadores
ainda não é bem resolvida. Resultados encontrados por Wendt et al., (2011)
demonstraram que abelhas e vespas possuem maior potencial para polinização nos
açaizais. Para Jardim e Macambira (1996), os grupos com maior atividade são os
besouros, e de acordo com Oliveira (2002), vários grupos de insetos são considerados
importantes para reprodução desta palmeira. Outros estudos revelaram que o açaí
depende obrigatoriamente das abelhas para produção de frutos (VENTURIERI, 2015;
VENTURIERI; PEREIRA; RODRIGUES, 2006; DORNELES et al., 2013).
Para ser considerado um polinizador potencial, os insetos devem aderir pólen
em seu corpo e transportá-lo de uma flor masculina para outra feminina (ALVES-DOS-
SANTOS et al., 2016). Por esta razão, a quantidade de grãos de pólen carregados
pelos visitantes florais são caracteres relevantes para identificação da flora por eles
visitada e, ainda, permite avaliar a importância da planta como fornecedora de
recursos para seus polinizadores (ECKERT, 1942; WITTMANN; SCHLINDWEIN,
1995; RIBEIRO; RÊGO; MACHADO, 2007). Dessa forma, pode-se inferir que a
quantidade de grãos de pólen presente no corpo da entomofauna está intimamente
relacionada com a eficiência dos polinizadores. Associado a isso, os pelos, tamanho,
tipo de aparelho bucal, assim como o modo e horário de visita são características que
também influenciam na coleta de pólen pelos insetos (ALVES DOS SANTOS et al.,
2016) e tais aspectos podem definir as diferenças existentes entre visitantes florais e
polinizadores potenciais (NE’EMAN et al., 2010).
Dessa forma, entender quais características determinam a eficácia de
diferentes grupos de insetos polinizadores é fundamental para compreensão do
11
mecanismo de polinização, pois existem pontos chaves que revelam importantes
polinizadores que podem ser usados em programas de criação e manejo (STARVET
et al., 2016).
2. OBJETIVO
O objetivo deste trabalho foi avaliar a quantidade de grãos de pólen
transportados pelos visitantes das flores femininas do açaizeiro (Euterpe oleracea
Mart.), a sua variação ao longo do dia e quais espécies foram mais eficientes no
transporte de pólen.
2.1. Objetivos Específicos
Pretende-se responder às seguintes perguntas:
a) Quais grupos taxonômicos e espécies de visitantes florais apresentam elevado
potencial para polinização com base na quantidade de grãos de pólen aderidos ao
corpo?
b) Existe variação no transporte de pólen durante o dia?
3. REVISÃO DE LITERATURA
3.1. Importância Econômica do Açaí no Estado do Pará
O açaizeiro Euterpe oleracea Mart. é uma palmeira nativa da região amazônica,
com ocorrência no Brasil, Guiana, Venezuela e Panamá (HOMMA et al., 2005). Até o
final do século XX, o fruto era considerado um produto de alimentação básica das
populações ribeirinhas e das camadas de baixa renda, sendo sua produção
predominantemente extrativista e destinada ao consumo local. (SANTANA;
CARVALHO; MENDES, 2010). Hoje a polpa do fruto processada apresenta grande
importância na dieta alimentar de inúmeras famílias, com grande importância
econômica e cultural na região norte do Brasil. Além disso, recentemente o açaí
ganhou caráter estético e saudável por ser um alimento funcional, rico em fibras e
vitaminas. Por esta razão, atraiu vários consumidores de paladares exigentes, o que
levou a conquistar novos mercados, deixando de ser apenas um alimento de
12
necessidade básica de famílias de baixa renda e ribeirinhos (SILVA; SANTANA; REIS,
2006).
A produção do açaizeiro concentra-se nos estados do Pará, Amazonas e
Maranhão, com maior destaque ao estado do Pará, considerado o maior produtor e
consumidor do fruto de açaí do mundo (SAGRI, 2010). Em 2005, a produção de frutos
de açaizeiro na região atingiu somente 92.088 toneladas. Nos últimos anos, o
mercado externo cresceu potencialmente e a produção no estado multiplicou em
2013, apresentando 800.513 toneladas (IBGE, 2013).
A comercialização da polpa de açaí em outros estados atingiu 50.000 toneladas
em 2014, com maior distribuição para São Paulo, Rio de Janeiro e Minas Gerais
(TAVARES; HOMMA, 2015, p. 01). A exportação para o mercado internacional varia
entre 5.000 a 6.000 toneladas por ano para 31 países, com maior concentração aos
Estados Unidos e Japão (HOMMA, 2016). Estima-se que 60% do açaí produzido no
Pará seja consumido no próprio estado, 30% representa a exportação interestadual e
que 8% a 10% é destinado para outros países (SAGRI, 2013). Na região metropolitana
de Belém são comercializados, na safra, em torno de 120.000 litros de açaí por dia,
em mais de 3.000 pontos de vendas (HOMMA et al, 2005).
Essa valorização do produto resultou na expansão de açaizais manejados em
áreas de várzeas e estimulou a implementação de cultivos industriais em regiões de
várzea e de terra firme (SANTANA et al., 2002). Apenas a produção extrativista,
anteriormente destinada totalmente ao consumo local, não foi suficiente para seguir o
ritmo acelerado da demanda (PAGLIARUSSI, 2010). Os dados mais recentes
estimam que mais de 15.000 hectares de áreas manejadas foram financiadas no Pará,
gerando aproximadamente 2 mil empregos diretos. No agronegócio do açaí, é
estimado o envolvimento de 25 mil pessoas na região (HOMMA et al., 2005).
O cultivo de açaizais é fortemente empregado em pequenas unidades
produtivas, a maioria em consórcio, como sistemas agroflorestais, sendo esta uma
ótima fonte de renda e de emprego, principalmente aos pequenos produtores rurais e
ribeirinhos, representando 70% da fonte de renda familiar (AZEVEDO, 2010).
Adicionalmente, o aumento da demanda pela polpa de açaí tem contribuído para a
preservação dos açaizais, uma vez que os produtores rurais começaram a concentrar
o plantio na produtividade de frutos, diminuindo o desmatamento e a destruição de
habitats naturais de açaizais para extração de palmito, atividade bastante realizada
anteriormente (NETO; VASCONCELOS; SILVA, 2010; FREITAS et al., 2015).
13
Em áreas de terra firme, o cultivo do açaizeiro é considerado uma ótima
alternativa para recuperação de áreas desmatadas. Além disso, o tempo gasto para o
beneficiamento e comercialização dos frutos é relativamente menor em função da
facilidade de transporte rodoviário, ao contrário do transporte fluvial, muito mais lento.
Nesse sentido, há uma grande vantagem dos açaizais em terra firme em relação aos
plantios em várzea, uma vez que a intensa exploração dos recursos sobre esse
ecossistema, sendo bem mais frágil, é reduzida, evitando sua transformação em
bosques homogêneos de açaí (HOMMA et al., 2006). Em contribuição à expansão do
açaizeiro em áreas de terra firme, a Embrapa Amazônia Oriental lançou em 2004 a
Cultivar BRS-Pará devido a inexistência de sementes e mudas de açaizeiro para
frutos, dentro dos padrões técnicos à produção de sementes certificadas.
Anteriormente a produção baseava-se na utilização de sementes de origem genética
desconhecida, com baixo potencial produtivo. Assim, os plantios eram menos
uniformes e a produtividade e qualidade dos frutos era minimamente lucrativa
(OLIVEIRA; NETO, 2004).
3.2. Descrição da Planta
O açaizeiro, Euterpe oleraceae Mart. é uma planta do grupo das
monocotiledôneas e pertencente à família Arecaceae. A palmeira também é
conhecida como uaçaí, açaí-branco, açaí-do-pará, coqueiro-açaí, juçara e palmiteiro
(NASCIMENTO, 2008). Desenvolve-se em toda a região do estuário amazônico em
grandes e densas populações naturais em solos de igapó e terra firme, com maior
frequência em solos de várzea baixa (OLIVEIRA et al., 2002).
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Figura 01- Representação botânica da planta de Euterpe oleracea. Fonte: Adaptado de Kahn e Granville, 1992.
É uma planta perene e cresce em touceiras com até 45 estipes, podendo
chegar a 30 metros de altura na fase adulta, com diâmetro variando entre 12cm a
18cm do estipe (NETO; VASCONCELOS, SILVA, 2010). O sistema radicular é
fasciculado relativamente denso, estipe ligeiramente curvo, sem ramificações,
anelado, devido a cicatrizes deixadas por folhas antigas (OLIVEIRA; NETO; PENA,
2007). As folhas podem alcançar 2,0 metros de comprimento, sendo compostas,
pinadas com arranjo espiralado de 40 a 80 pares de folíolos (NASCIMENTO, 2008)
(Figura 01).
A frutificação pode ocorrer durante o ano todo, mas o período com elevada
oferta ocorre entre setembro e dezembro, meses menos chuvosos (OLIVEIRA;
CARVALHO; NASCIMENTO, 2000). O fruto é uma drupa arredondada formando
cachos que completam a maturação aproximadamente seis meses após a antese,
apresentando cor violácea e encobertos por uma camada esbranquiçada (QUEIROZ,
2000), podendo o primeiro cacho ser colhido após 3 ou 3,5 anos, com frutos pequenos,
medindo geralmente 13,5 mm de diâmetro (OLIVEIRA, 2002).
Folhas compostas
Estipes
Crescimento em touceiras
Frutos em Cacho
15
3.2.1. Biologia floral
É uma planta monóica que apresenta centenas de flores masculinas e
femininas em uma mesma panícula, sendo mais da metade masculina (OLIVEIRA;
NETO; PENA, 2007). As inflorescências formam um cacho, constituídas por flores
sésseis, unissexuais, pequenas e violáceas, distribuídas frequentemente em tríades,
sendo duas masculinas e uma feminina (Figura 02) (JARDIM; MACAMBIRA, 1996).
Apresentam eventos de floração durante todo o ano, porém o pico de floração ocorre
no período de fevereiro a maio, época mais chuvosa do ano na Amazônia (JARDIM,
1991; JARDIM; KAGEYAMA, 1994).
Figura 02 - Flores do açaizeiro (Euterpe oleracea) - Inflorescência (A); Flores em forma de tríades (B); Flores masculinas (C) e (D); Flor feminina (E e F). Fonte: OLIVEIRA, 2002.
Espata
Panícula
16
O açaizeiro atinge a floração a partir de 2,5 anos após o plantio (OLIVEIRA;
NETO; PENA, 2007), quando ocorre o aparecimento da espata logo após a queda da
folha, que abre por volta de 59 dias após seu aparecimento ao atingir coloração
amarelo-queimada para expor a inflorescência (OLIVEIRA, 2002).
É uma palmeira que depende predominantemente da polinização cruzada para
formação dos frutos, visto que as flores masculinas iniciam a antese primeiro que as
flores femininas, processo chamado de protandria (JARDIM, 1991). Isso dificulta a
autopolinização, sendo a fecundação facilitada por um agente polinizador. Entretanto,
existe a possibilidade de flores masculinas fecundarem flores femininas de outras
inflorescências da mesma planta, devido a sobreposição de fases entre elas
(OLIVEIRA; CARVALHO; NASCIMENTO, 2000).
O tempo médio para completar a floração em uma inflorescência é de 26 dias.
A antese das flores masculinas demora geralmente maior tempo quando comparada
com a fase feminina, em média, 16 dias e 7 dias, respectivamente, com intervalo de
apenas dois dias para iniciar a fase da antese feminina (OLIVEIRA; NETO; PENA,
2007).
As flores masculinas do açaí possuem alta quantidade de pólen, com suave
odor e as flores femininas apresentam peças florais aderidas ao gineceu expondo o
estigma que produz uma substância semelhante ao néctar (OLIVEIRA, 2002), ambas
possuem três sépalas e três pétalas livres e glabras, acentuadamente imbricadas e
as pétalas levemente valvadas no ápice (VENTURIERI, 2015). Ambas são pouco
atrativas visualmente, sendo opacas e com órgãos sexuais expostos (FAEGRI; VAN
DER PIJL, 1979).
A maioria das flores são pequenas, relativamente abertas, agregadas em
inflorescências densas e com recurso distribuído ao longo do dia, favorecendo a
presença de vários insetos, que podem atuar como polinizadores, tais como abelhas,
vespas, moscas, besouros e borboletas (ENDRESS, 1994).
3.3. Polinização
A polinização é um serviço ecossistêmico determinante para reprodução e
manutenção das plantas. Caracteriza-se pela transferência dos grãos de pólen
presentes nas anteras das flores masculinas para o estigma das flores femininas de
uma mesma inflorescência ou entre flores de uma mesma planta, ou ainda entre
17
plantas diferentes da mesma espécie, sendo mediada por agentes abióticos (água e
vento) e/ou bióticos (animais) (FAEGRI; VAN DE PJIL, 1979). Além de propiciar
alimentos para os seres vivos, influencia potencialmente na quantidade e qualidade
dos frutos e sementes (BIESMEIJER et al., 2006). Sem este processo, a fecundação
das flores é perdida, não havendo a formação de frutos e sementes, e
consequentemente declinando a produção de alimentos (KLEIN et al., 2007).
O mecanismo de reprodução sexual das plantas pode ocorrer de duas formas:
por autogamia ou alogamia. Na primeira, as flores são fecundadas com pólen de flores
da mesma planta, ou seja, com pólen da mesma flor (autopolinização) ou entre flores
diferentes da mesma planta (geitonogamia). Na segunda, as flores de uma planta são
polinizadas com pólen de flores de outra planta da mesma espécie (polinização
cruzada ou xenogamia), tendo como principal vantagem o aumento da variabilidade
genética dos vegetais, em especial, o grupo das angiospermas (RECH; BERGAMO;
FIGUEIREDO, 2014).
A ação dos polinizadores é o elemento chave da produção agrícola. Cerca de
75% das plantas que servem como alimento para o homem, dependem da polinização
zoófila, ou seja realizada pelos animais, sendo as abelhas as principais polinizadoras
da natureza (KLEIN et al., 2007; IMPERATRIZ-FONSECA, 2012; PINHEIRO et al.,
2014). Segundo a FAO (2004), aproximadamente 73% das espécies vegetais
cultivadas no mundo são polinizadas por abelhas, 19% por moscas, 6,5% por
morcegos, 5% por vespas, 5% por besouros, 4% por pássaros e 4% por borboletas e
mariposas.
As palmeiras também dependem da polinização entomófila, ou seja, promovida
pelos insetos, principalmente os besouros da família Curculionidae encontrados
comumente nas flores de coqueiros (Cocos nucifera), dendezeiros (EIaeis
guineensis), pupunheiras (Bactris gasipaes) (COUTURIER; OLIVEIRA; BESERRA,
1999), bem como, em açaizeiros (JARDIM, 1991). Contudo, dificilmente pôde-se
diagnosticar uma única espécie de inseto com maior potencial para polinização do
açaizeiro, pois muitos estudos demonstram uma grande variação de grupos
responsáveis pela reprodução desta palmeira (abelhas, besouros, moscas e vespas)
(Figura 03).
18
Figura 03 - Diferentes visitantes florais nas flores de Euterpe oleracea Mart. Abelhas sem ferrão (Hymenoptera: Apidae: Meliponini) A e B; Besouro (Coleoptera: Curculionidae) C; Mosca (Diptera: Sarcophagidae) D; Foto: Cristiano Menezes (A), Rafael Nunes (B), Alistair Campbell (C, D).
Os besouros da Família Curculionidae são os polinizadores mais efetivos do
açaí, segundo Jardim (1991). Contudo, Venturieri (2008), constatou que os
polinizadores potenciais do açaí são representados pela apifauna da tribo Meliponini
(Hymenoptera: Apidae). Pesquisas relacionando o comportamento e a morfologia
desses grupos com a biologia floral podem definir melhor, de forma geral, qual a
espécie com maior importância para polinização do açaí com o intuito de utilizá-la para
sua criação e manejo e incrementar a produção de açaizais de forma sustentável
(VENTURIERI, 2015).
3.4.Visitantes Florais e Polinizadores Potenciais
Nem todo visitante floral pode ser considerado um polinizador (ALVES-DOS-
SANTOS et al., 2016). Suas características comportamentais e morfológicas estão
associadas as suas funções no ecossistema, fundamentais indicadores para
diferenciar os insetos que possuem maior importância para a polinização (NE’EMAN
et al., 2010).
19
Para ser considerado um polinizador, durante o forrageamento ou busca por
alimento, os insetos devem carregar grãos de pólen das flores em seu corpo,
transferindo-os e depositando-os no estigma receptivo das flores femininas. Enquanto
que os visitantes florais ao forragearem, não carregam pólen em seu corpo e não
tocam os órgãos reprodutivos das flores. Eles podem ser esporádicos, generalistas
ou especialistas e frequentes (ALVES-DOS-SANTOS et al., 2016).
Os visitantes florais esporádicos são raros, ocasionalmente atraídos pelas
inflorescências e nem sempre tocam as estruturas reprodutivas das flores (MAUÉS et
al., 2015). Os generalistas visitam uma ampla variedade de plantas e são menos
previsíveis, variando de acordo com o tempo e espaço (JOHNSON, 2013). Enquanto
que os especialistas, são aqueles que possuem morfologia e comportamento
particulares para coletar recursos florais de difícil acesso ou para explorar recursos
florais específicos, restringindo a coleta de pólen a poucas espécies vegetais,
geralmente do mesmo gênero ou mesmo de uma única espécie (SCHLINDWEIN,
2000, 2004).
Os visitantes frequentes coletam o recurso floral e podem ou não carregar pólen
e entrar em contato com os órgãos reprodutivos. Quando eles não realizam a
transferência dos grãos, na verdade, estão roubando pólen, dificultando o processo
de polinização. Por esse motivo, a frequência elevada de uma determinada espécie
nem sempre é sinônimo de eficiência. É necessário considerar caracteres dos insetos
ajustados com a morfologia da flor, como comportamento e forma do indivíduo
(NE’EMAN et al., 2010). Em uma pesquisa feita por Alves-dos-Santos et al. (2016), a
abelha sem ferrão Frieseomelita varia (tribo Meliponini) foi observada retirando pólen
de uma espécie de Passiflora e ainda, fêmea de Augochlora (Augochlorini) coletando
pólen em Ludwigia sem, no entanto, entrar em contato com o estigma das flores.
Dependendo da morfologia floral, as flores podem ser visitadas e polinizadas
por vários ou poucos grupos de insetos: flores pequenas são facilmente acessadas
por diversos grupos, mas em flores tubulares longas, como o pólen fica mais ou menos
protegido, o visitante precisa ter dimensão (comprimento, largura e língua grande) e
comportamento intrafloral adequados para alcançar o recurso (ENDRESS, 1994).
Além das dimensões do corpo, os visitantes florais que possuem pouco ou
nenhum pelo no corpo, tendem a carregar baixa carga polínica, ao contrário dos
insetos com mais pelos, que podem aderir maior quantidade de grãos de pólen e
facilitar o serviço da polinização (STAVERT et al., 2016). As moscas e vespas, apesar
20
de serem frequentes nas inflorescências do açaí, não apresentam muitos pelos em
seu corpo para efetuar a transferência de pólen. Em relação ao porte dos insetos, os
maiores geralmente carregam mais pólen, porém devido as flores do açaí serem muito
pequenas, esses insetos apresentam dificuldades em contactar seu corpo com as
anteras e os estigmas das flores (VENTURIERI, 2015).
A região do corpo dos insetos (ex. cabeça, dorso, ventre e pernas) com maior
possibilidade de aderência dos grãos de pólen é um fator determinante para uma boa
polinização (PINHEIRO et al., 2014). Estudos realizados por Taura e Laroca (2004),
constataram um grande número de abelhas da espécie Bicolletes tauraphillus
(Paracolletini) nas flores de Vassobia breviflora, carregando pólen nas escopas
ventrais e pernas posteriores, sendo este considerado provavelmente o principal
polinizador desta planta.
A maioria das abelhas carrega pólen aglutinado, formando bolas que são
aderidas na tíbia posterior, mais conhecida como corbícula, principal região onde parte
do pólen também é coletado (SCHLINDWEIN; MEDEIROS, 2006). No entanto, os
grãos de pólen mais importantes para que haja a fecundação das flores, não estão
presentes na corbícula, mas sim distribuídos pelo corpo, mesmo em baixa proporção
(KRUG; SILVA; ALVES-DOS-SANTOS, 2012). Estudos realizados por Parker et al.,
(2015), constataram que abelhas não corbiculadas são mais eficientes do que abelhas
corbiculadas, pelo fato da carga polínica presente no corpo dos insetos estar intacta
no momento das visitas entre as estruturas masculinas e femininas das plantas.
As flores do açaizeiro são amplamente visitadas por insetos das ordens
Hymenoptera, Coleoptera, Diptera, Heteroptera e Lepidoptera (OLIVEIRA, 2002),
principalmente por abelhas, em função do seu comportamento de forrageamento em
flores masculinas e femininas, morfologia corporal e maior quantidade de pelos na sua
parte ventral (VENTURIERI, 2015).
Uma grande vantagem para o serviço da polinização por abelhas, é que elas
buscam pólen e néctar nas flores para se alimentar e alimentar suas crias, o que difere
de muitos outros grupos de insetos, que não precisam cuidar de sua prole
(PROCTOR; YEO; LACK, 1996). Este tipo de comportamento demonstra que as
abelhas obrigatoriamente dependem das flores para sua sobrevivência, tendo uma
estreita relação com as angiospermas ao longo de sua evolução e ainda permaneçam
ativas e perenes mesmo em períodos de baixa floração e clima desfavorável
(PINHEIRO et al, 2014).
21
4. MATERIAIS E MÉTODOS
O presente trabalho faz parte de um projeto mais amplo de pós-doutorado do
pesquisador Dr. Alistair Campbell (“Avaliação em larga escala dos visitantes florais
e serviços de polinização de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em áreas de várzea e
plantações de terra firme; Código 159326/2015-0), que está vinculado ao projeto
“Produção massal de colônias de abelhas sem ferrão e uso comercial para a
polinização agrícola” MP2 - 02.13.00.021.00.00 da Embrapa, no qual foram
realizadas previamente todas as coletas em campo.
4.1. Área de Estudo
O material usado neste trabalho foi coletado em açaizais nativos em áreas de
várzea (V) e plantios de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em terra firme (TF) localizados
nos municípios da microrregião do Baixo Tocantins, nordeste do estado do Pará:
Abaetetuba e Barcarena (Figura 04). A distância mínima entre as áreas estudadas foi
500 m, sendo a escolha dessa distância baseada na área de uso para forrageamento
de abelhas solitárias e abelhas sem ferrão, considerando ambientes preservados
(BROSI; DAILY; EHRLICH, 2007).
Figura 04 - Mapa de Localização das áreas de coleta dos visitantes florais em Euterpe oleracea nos municípios de Abaetetuba e Barcarena (Áreas de várzea e terra firme ). Imagem: Google Earth.
22
A região do Baixo Tocantins, caracteriza-se por apresentar um clima quente e
úmido, com temperatura média mensal de 25º e 26º C, apresentando anualmente
2.922mm de chuvas ao ano, com maior distribuição entre dezembro e março, com
mais de 900 mm mensais em dezembro, janeiro e fevereiro, e o período de seca
ocorre entre os meses de maio e outubro. Os meses de abril e novembro são períodos
de transição entre uma estação e outra (INMET, 2009). A umidade relativa do ar é
elevada durante todo o ano, com médias mensais entre 85% e 95%.
Os solos são predominantemente Latossolos amarelos de textura média, com
relevo plano e suave ondulado. A vegetação é formada de florestas densas, com
matas primárias, de várzeas e de igapós. Parte dessa região está intensamente
antropizada, devido às atividades de exploração madeireira, pecuária, agricultura e
expansão de áreas urbanas, além do desmatamento e queimadas. As atividades
econômicas em expansão incluem setores industriais, agropecuária e extrativismo
mineral (IBGE, 2002).
4.2. Atividades em Campo
As coletas dos insetos nos açaizais foram realizadas no período com maior pico
de floração, entre 08 de janeiro de 2016 e 05 de maio de 2016, em quatro cultivos
de terra firme e quatro cultivos de várzea.
Primeiramente, em cada área foram selecionadas três plantas adultas de
açaizeiro e, em cada uma, foi marcada uma inflorescência feminina para coleta dos
insetos visitantes, durante 10 minutos em três horários diferentes: a primeira de
08:00 às 10:30h, a segunda 10:30 às 13:00h e a terceira de 13:00 às 16:00h. Os
insetos presentes nas inflorescências foram capturados com rede entomológica e
sugador entomológico e posteriormente acondicionados individualmente e mortos
em tubos eppendorf contendo um chumaço de algodão embebido em acetato de
etila. O material coletado foi levado para o Laboratório de Entomologia da Embrapa
Amazônia Oriental, onde foi mantido sob refrigeração para posterior preparação e
análise dos espécimes. Vale ressaltar que todas as coletas foram realizadas
evitando-se os dias de chuvas, em tempo seco e ensolarado.
23
_________________ 1OGDEN, E. C.; RAYNOR, G. S.; HAYES, J. V.; LEWIS, D. M.;HAYNES, J. H.; Manual for sampling airbone pollen. New York: Hafners Press, 1974.
4.3. Análise das cargas polínicas
Após as coletas, os insetos foram avaliados quanto à presença e ausência de
grão de pólen das flores do açaizeiro. Para tal, os espécimes foram observados em
estereomicroscópio Motic SMZ-168 para identificação das estruturas morfológicas
(cabeça, parte ventral e dorsal, corbícula e pernas) que apresentavam maior
quantidade de grãos de pólen. No caso das abelhas, considerando que o pólen da
corbícula não é viável para polinização (PARKER et al., 2015), quando observado
nesta região do corpo, retirou-se todo o volume presente, com auxílio de estilete,
descartando o material.
Em seguida, os insetos foram individualmente colocados em lâminas, nas quais
foi adicionado acetato de etila (2-3 gotas) para total remoção dos grãos de pólen no
seu corpo. Após aproximadamente 4 minutos, a fim de melhorar a visualização dos
grãos de pólen nas lâminas, acrescentou-se a Solução Calberla, que consiste em um
corante rosado, preparado com água destilada (30ml), álcool a 100% (20ml), glicerol
(20ml) e fuscina básica (1ml), de acordo com protocolo descrito por Ogden1 et al.,
(1974, apud DAFNI, KEVAN E HUSBAND, 2005, p. 107) (Figura 05). Logo depois,
esperou-se cerca de 10 min para secagem do material em temperatura ambiente e,
por fim, colocou-se uma lamínula em cada lâmina, fixadas com esmalte/base incolor
após 72h e mantidas em ambiente seco e fechado para maior durabilidade dos grãos
de pólen presentes. No total, foram montadas 570 lâminas para cada inseto em que
foi observado pólen no corpo, sendo que os grupos com ausência de pólen, foram
feitas, no máximo 30 lâminas para maior confiabilidade dos dados. Após esta etapa,
procedeu-se a contagem total dos grãos de pólen presentes nas lâminas
correspondente a cada inseto coletado, utilizando Microscópio óptico (Niikon
Microphot FXA e Olympus Japan) sob aumento de 20x. A identificação da morfologia
dos grãos de pólen do açaí nas amostras foi realizada baseando-se na comparação
de pólen coletado diretamente das flores desta planta.
O pólen de Euterpe oleracea possui tamanho médio, simetria bilateral, aspecto
elíptco e monocolpado (ERDTMAN, 1952; OLIVEIRA, 2011) (Figura 05). Contudo, não
há características evidentes que diferenciem os grãos de pólen de Euterpe a
categorias taxonômicas inferiores a gênero (OLIVEIRA, 2011).
24
Figura 05 - Grãos de pólen de Euterpe oleracea corados com solução Calberla removidos do corpo dos visitantes. (Aumento de 20x) Imagem: Leilane Ávila.
Os visitantes florais avaliados foram montados em alfinetes entomológicos,
secos em estufa à 40º C por cinco dias, etiquetados e acondicionados em caixas
Schmitt Box para posterior identificação das espécies, com apoio de chaves de
identificação (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002) e consulta à especialistas do Museu
Paraense Emílio Goeldi. Todo o material coletado foi depositado na Coleção
Entomológica da Embrapa Amazônia Oriental.
4.4. Análises Estatísticas
Para avaliar as diferenças na abundância e riqueza observada dos insetos
coletados nas inflorescências femininas do açaizeiro foi aplicado o teste t para
amostras independentes, considerando as oito áreas de coleta. A riqueza estimada
de insetos coletados em várzea e terra firme foram calculadas usando o pacote ‘vegan’
(DIXON, 2003). A riqueza estimada foi calculada, baseando-se na contagem mínima
para contabilizar as diferenças na quantidade de indivíduos que foram coletados
(entre os sistemas = 248 indivíduos e entre as áreas = 30 indivíduos) (GOTELLI;
COLWELL, 2001).
25
Para analisar o número de grãos de pólen no corpo dos visitantes florais, os
mesmos foram divididos em dois grupos: Grupo I e Grupo II. O Grupo I reuniu todos
os taxa, Ordens, Famílias, Espécies e morfoespécies: abelhas sem ferrão
(Hymenoptera: Apidae: Meliponini), outras abelhas (Hymenoptera: Apoidea), vespas
(Hymenoptera: Vespidae), formigas (Hymenoptera: Formicidae), moscas (Diptera), e
duas famílias de besouros (Coleoptera: Chrysomelidae e Curculionidae), totalizando
em 531 indivíduos com pólen no corpo. O Grupo II incluiu, dentre todos os indivíduos
do Grupo I, os taxa que tiveram representatividade acima de 8 indivíduos, resultando
em 25 subgrupos (7 famílias, 5 gêneros e 13 espécies) de um total de 444 indivíduos.
Os visitantes florais com menor abundância e com ausência de grãos de pólen foram
excluídos das análises.
O número de grãos de pólen foram analisados usando modelos lineares
generalizados (‘GLM’) com erros binomiais negativos em R, utilizando o pacote
‘GLMMADMB’ (FOURNIER et al., 2012). A análise binomial negativa foi utilizada
devido a contagem de pólen apresentar muitos zeros, sendo altamente dispersadas,
ou seja, a variação foi muito maior do que a média (O’HARA; KOTZE, 2010). As
variáveis preditoras incluíram os grupos de visitantes florais, período do dia (08:00 –
10:30, 10:30 – 13:00 e 13:00 – 16:00 h) e a interação entre os grupos de visitantes e
o período do dia. O pacote ‘multicomp’ (HERBERICH; SIKORSKI; OTHORN, 2010) foi
utilizado para identificar diferenças significativas entre os níveis de cada variável
preditora (grupos de visitantes florais e período do dia). Os modelos foram
selecionados utilizando o teste de razão de verossimilhança (‘Likelihood Ratio tests’)
e Akaike Information Criterion (AIC), sendo as variáveis preditoras consideradas
significativas ao nível de 𝛼 = 0.05. Dessa forma, com exceção do teste t que foi
realizado no programa Statistica, todas as análises estatísticas foram realizadas no
programa R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011).
5. RESULTADOS 5.1. Visitantes Florais Foram coletados 570 insetos nas inflorescências femininas de E. oleracea.
Deste total, foram registrados 42 espécies e 57 morfoespécies, pertencentes aos
seguintes grupos: abelhas sem ferrão (Hymenoptera: Apidae: Meliponini; 37,89%),
26
outras abelhas (Apoidea; 12,63%), vespas (Vespidae; 12,45%), formigas (Formicidae;
8,24%), moscas (Diptera; 16,31%) e besouros (Coleoptera: Chrysomelidae; 3,50%;
Curculionidae; 2,10%). Outros indivíduos que não foram incluídos nesses grupos
foram excluídos das análises (6,84%), em função de apresentarem uma abundância
muito baixa.
A abundância de insetos visitantes das flores do açaí foi semelhante entre as
áreas de várzea e terra firme (t= - 0,928; gl= 6; p= 0,389). O mesmo padrão foi
encontrado para a riqueza observada em ambos sistemas (t= - 0,532; gl= 6; p= 0,613).
Também não houve diferença significativa na riqueza estimada entre os sistemas
(Tabela 01 e Gráfico 06), variando entre 14 e 20 morfoespécies por área (Anexo 01),
sendo todas as coletas suficientes para estimar o número de espécies encontradas
em várzea e terra firme (Figura 06).
TABELA 01. Abundância, Riqueza observada e Riqueza estimada (± EP) dos insetos coletados nas inflorescências femininas de Euterpe oleracea Mart. nos períodos de janeiro a maio de 2016 em áreas de várzea e terra firme, nos municípios de Abaetetuba e Barcarena, estado do Pará.
Abundância Riqueza Riqueza Estimada
Várzea 322 71 62.61±2.39
Terra firme 248 59 57.91±0.29
Total 570 99 120,52±2,68
Figura 06- Riqueza Estimada das espécies de visitantes florais coletados em Euterpe oleracea em áreas de terra firme (TF) e várzea (V).
27
5.2. Carga Polínica A maioria dos insetos analisados estavam carregando pólen (93,15%) e a carga
polínica presente entre os indivíduos variou de 1 a 5.677 grãos de pólen (47,61 ±
342,26; média ± desvio padrão). A fidelidade de visitas por insetos nas flores de E.
oleracea variou entre 99-100% por grupo. Isto indica que a quantidade de pólen
registrados de outras plantas, não identificadas, foi relativamente baixa, com
ocorrência esporádica.
Houve diferenças significativas entre os visitantes florais com carga polínica no
Grupo I (2 = 173,42; d.f. = 6; p < 0,001). A média do número de grãos de pólen entre
os taxa pertencente a este grupo variou entre 5-187 grãos de pólen. As abelhas
carregaram maiores quantidade de pólen das flores dos açaizais do que outros
grupos, porém dentro deste táxon, não houve diferenças significativas entre as
abelhas sem ferrão (Apidae: Meliponini) e outras abelhas (Apoidea). Os grupos de
moscas (Dipteras), vespas (Vespidae), besouros (Coleoptera: Curculionidae e
Chrysomelidae) e formigas (Formicidae) apresentaram cargas de pólen
significativamente menores que todos os outros grupos e não diferiram
significativamente entre si, com exceção de Chrysomelidae com menor número de
pólen do que moscas (Figura 07).
De acordo com as análises realizadas entre os visitantes florais transportando
grãos de pólen de E. oleracea no Grupo II, foram registradas 25 taxa mais comuns (n
= 444), nas quais apresentaram diferenças significativas (2 = 317,60; d.f. = 44; P <
0,001). As abelhas das famílias Halictidae (Auguchloropsis spp. e Dialictus spp.) e da
tribo Meliponini (incluindo 6 espécies), foram os visitantes florais com maior
quantidade de grãos de pólen observadas. Entretanto, apenas quatro espécies de
melíponíneos obtiveram resultados mais consistentes, acima de 30 grãos de pólen em
seu corpo e com baixa variação do erro padrão, como: Trigonna branneri, T. pallens,
Partamona pearsoni e Oxytrigona sp. 1. Em seguida, Plebeia minima e Polybia
bicyttarella, apresentaram respectivamente, em média 16,2 (±12,1) e 10,6 (± 3,4)
grãos de pólen por indivíduo. Outros grupos analisados, incluindo moscas
(Sarcophagidae, Milichidae, Chloropidae e Ulidiidae), vespas (Polybia bistriata,
Protopolybia chartergoides e P. bituberculata) e besouros (Curculionidae e
Chrysomelidae) apresentaram quantidades inferiores de pólen que variaram entre 1-
7 grãos por indivíduos (Figura 08).
28
Figura 07 – Média (± EP) do número de grãos de pólen de Euterpe oleracea entre os visitantes florais coletados nas inflorescências femininas dos açaizais (Grupo I). Letras distintas representam diferenças significativas a 5% de probabilidade.
Figura 08 – Média (± EP) do número de grãos de pólen de Euterpe oleracea entre os visitantes florais
mais comuns do Grupo II (> 8 insetos) e número total de indivíduos coletados nas inflorescências
femininas dos açaizais.
Grupo II
Grupo I
29
5.3. Variação Temporal
A carga polínica também variou entre os diferentes períodos do dia (2 = 14,28;
d.f. = 2; p < 0,001). O número médio de grãos de pólen transportados pelos visitantes
entre 08:00 e 10:30h, período em que as flores do açaí começam a abrir, foi de 29,17
(±10,79) grãos. Entretanto, o transporte de pólen na entomofauna apresentou maior
pico nas horas mais quentes do dia, entre 10:30 às 13:00h, mesma ocasião em que a
oferta de produtos florais do açaizeiro é maior. Neste período, o número médio da
carga polínica chegou a atingir 83,33 grãos de pólen por inseto. Pela parte da tarde
(13:00 às 16:00h), as quantidades de pólen decresceram, apresentando média
mínima de 25,17 (±11,72) de grãos de pólen por indivíduo (Figura 09). A interação
entre os grupos de visitantes florais e o período do dia não foram significativas (2 =
13,62; d.f. = 12; P = 0,326), ou seja, a variação temporal são consistentes para
qualquer táxon e sempre haverá mais pólen pela manhã independente dos grupos de
visitantes coletados.
Figura 09 - Média (± EP) do número de grãos de pólen de Euterpe oleracea registrados no corpo dos visitantes florais em diferentes períodos do dia (horas).
30
6. DISCUSSÃO Neste trabalho foi encontrada uma alta diversidade de insetos visitando as
flores femininas do açaizeiro (Euterpe oleracea), porém houve maior frequência das
populações de abelhas, especialmente as abelhas sem ferrão pertencentes à tribo
Meliponini. Contudo, considerando os açaizais de várzea e terra firme, a abundância
e riqueza de insetos coletados foram semelhantes. A análise da carga polínica no
corpo dos visitantes florais, revelou que existe uma grande fidelidade entre os insetos
coletados e a floresta desta palmeira. As abelhas Halictidae e Apidae foram os grupos
cujos indivíduos apresentaram a maior quantidade de pólen aderido ao seu corpo, e
houve uma flutuação na coleta de pólen nas flores pelos insetos, sendo mais
representativa no meio do dia.
A visitação por vários grupos taxonômicos de insetos pode estar relacionada
com as características florais de E. oleracea, pois possui flores abertas e muito
pequenas, com disponibilidade de pólen ao longo do dia, contribuindo para a visitação
efetiva por uma grande quantidade de insetos diferentes (VENTURIERI et al., 2005).
Dessa forma, pode ser considerada uma palmeira generalista e uma importante fonte
de recurso floral para os diversos visitantes coletados. Outros estudos também
constataram vários insetos visitando palmeiras deste gênero (HENDERSON et al.,
2000; OLIVEIRA, 2002).
Possivelmente as abelhas foram mais frequentes e mais eficientes no
transporte de pólen do que outros grupos, em função do hábito de forrageamento, pois
necessitam de pólen para consumo e para alimentação das suas crias, o que difere
de muitos outros grupos de insetos, que não precisam cuidar de sua prole. Outra
vantagem das abelhas, é que elas possuem características que as tornaram eficientes
coletoras de pólen, com muitos pelos espalhados pelo corpo e tíbias dilatadas no
último par de pernas (DELAPLANE E MAYER, 2000; SILVEIRA; MELO; ALMEIDA,
2002). No caso das abelhas sem ferrão, além de apresentarem tais características,
também possuem a capacidade de comunicar às suas companheiras de ninho a
localização da fonte de alimento, diferentemente de outros grupos de abelhas
(JARAUR; HRNCIR, 2009). Várias pesquisas demonstram fortes interações de
palmeiras do gênero Euterpe com abelhas da tribo Meliponini, sendo estas
consideradas principais polinizadoras (VENTURIERI; PEREIRA; RODRIGUES, 2006;
31
VENTURIERI, 2008a; DORNELES, 2010; DORNELES et al., 2013 e VENTURIERI,
2015).
Moscas, vespas e besouros também colaboraram com o transporte de pólen
de Euterpe oleracea, porém em quantidade muito inferior. Apesar de serem
frequentes, este fato deve-se provavelmente em função desses grupos não
apresentarem características que favorecem o transporte de pólen das flores do açaí,
pois possuem raros ou nenhum pelo no corpo e não têm corbícula, como ocorre
geralmente nas abelhas consideradas polinizadoras. Outros estudos também
relataram uma grande visitação de Coleoptera (JARDIM, 1991), Diptera e Vespidae
em Euterpe oleracea (HENDERSON et al., 2000). E, a maioria desses grupos foram
considerados polinizadores eventuais do açaí de acordo com Venturieri (2015).
O período em que os visitantes das flores femininas apresentaram maior
quantidade de grãos de pólen iniciou pela manhã, aumentando entre 10:30 e 13:00, e
havendo uma redução no período da tarde. Tais resultados podem estar relacionados
com o intervalo de maior disponibilidade de grãos de pólen em E. oleracea, sendo
esta uma das principais recompensas florais na maioria dos sistemas planta-
polinizador, na qual coincide com o período de maior receptividade do estigma das
flores femininas do açaizeiro (VENTURIERI, 2015). É bem documentado que muitas
espécies de abelhas sincronizaram sua atividade com períodos em que os recursos
florais estão disponíveis (VIANA; KLEINERT, 2005 e OLIVEIRA et al., 2010) e
provavelmente há maior disponibilidade nas horas que apresentaram maior atividade.
Resultados semelhantes foram encontrados por Dornelles (2010), estudando a
interação de abelhas sociais com E. edulis em sistemas agroflorestais, que constatou
maior pico de visitação entre 09:00 e 15:00 em inflorescências masculinas e
femininas.
6.1. Implicações e Aplicações para manter os serviços de polinização
Os meliponíneos são polinizadores de muitos cultivos em regiões tropicais
(CORTOPASSI-LAURINO et al., 2006; ROUBIK, 2006; SLAA, et al., 2006) e pela
primeira vez, a presente pesquisa confirma a importância desses indivíduos para a
coleta de pólen do açaizeiro. Por isso, estes resultados podem ser aplicados aos
serviços de polinização, como um incentivo para manter as populações de abelhas
32
sem ferrão em açaizais nativos e plantios de açaí. Visando o aumento da
produtividade, com a introdução de abelhas manejadas (VENTURIERI, 2008a).
O uso de abelhas sem ferrão para polinização é ótimo para pequenos
agricultores, pois são fáceis de manejar, baratos e apropriados para áreas pequenas
(VENTURIERI, 2008b; CASTRO et al., 2006;). No entanto, as espécies de abelhas
mais representativas no presente trabalho (Trigona branneri, T. pallens, Partamona
pearsoni, Oxytrigona sp. 1), são muito agressivas (BIESMEIJER; SLAA, 2006) e
nidificam em lugares de difícil acesso, como por exemplo: no solo, associado ao
cupinzeiro (ROUBIK, 2006). Por esta razão, estes fatores, tornam-se uma limitação
imprescindível em programas de criação e manejo para aumentar a eficiência da
polinização. Desse modo, dentre os taxa analisados apenas P. mínima pode ser mais
utilizado como polinizador manejado, pois são menos agressivas e nidificam em locais
de fácil acesso. Inclusive, esta abelha já foi registrada visitando flores de Euterpe
oleracea (VENTURIERI; RODRIGUES; PEREIRA, 2005), Euterpe precatória
(OLIVEIRA et al., 2013), E. edulis (DORNELES et al., 2013), bem como, outras
palmeiras e importantes cultivos agrícolas (SLAA et al., 2006; RECH; ASBY, 2011). O
manejo das abelhas sem ferrão para o incremento da produção de frutos pode ser
associado também ao cultivo de plantas nas redondezas do sistema de produção a
fim de fornecer recursos nutricionais suficientes e diversificados ao longo do ano para
atrair os principais polinizadores (MAUÉS, 2014). Plantar e proteger plantas
forrageiras alternativas representa um passo crítico na manutenção das plantas, o que
demonstra o valor da natureza para os produtores, em manter fontes de povoamento
desses agentes para que permaneçam no plantio por muito tempo (MAUÉS, 2014).
Dessa forma, considerando que as abelhas sem ferrão ao buscarem pólen ou
néctar nas flores acabam acidentalmente transferindo os grãos ao pousar em uma flor
e outra, o número de grãos de pólen presentes nestas abelhas pode ser considerado
um bom indicador de que estas populações podem contribuir com os serviços de
polinização nos açaizais. No entanto, a carga polínica presente nestes indivíduos pode
não ser a melhor medida de eficácia da polinização, pois a deposição de pólen e o
número de frutos produzidos por inflorescência não foram examinadas durante este
estudo e sabe-se que a produtividade de frutos é resultado da eficiência da
polinização. Contudo, até o momento, não existe na literatura nenhum trabalho sobre
a quantidade de grãos de pólen de Euterpe carregados pelos visitantes florais em
plantas de açaizeiro, bem como, quantos grãos de pólen depositados nas flores
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femininas são necessários para ocorrer a fecundação. Por isso, para fortalecer as
conclusões encontradas, sugere-se estudos mais aprofundados associando a
quantidade de pólen presente no corpo dos visitantes florais como bons preditores
para deposição de pólen na flor e produção de frutos.
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Houve uma grande diversidade de visitantes florais em E. oleracea;
A abundância e riqueza de espécies coletadas em áreas de terra firme
e várzea foram semelhantes;
As abelhas sociais são prováveis polinizadoras do açaizeiro;
O transporte de pólen pelos visitantes florais varia ao longo do dia, com maior pico entre 10:30 e 13:00.
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ANEXO 1. Lista completa dos visitantes florais coletados nas inflorescências femininas de Euterpe oleracea em áreas de várzea e terra firme, nos períodos de janeiro a maio de 2016 em Abaetetuba e Barcarena, estado do Pará.
Taxa Várzea Terra firme Total
ARANEAE
Morfoespécie 1 1 0 1
COLEOPTERA
Cantharidae
Morfoespécie 1 2 0 2
Chrysomelidae*
Diabrotica illigeri 0 1 1
Diabrotica interrupta 2 1 3
Diabrotica sp. 1 1 0 1
Diabrotica sp. 3 0 1 1
Fenaphthona sp. 1 0 1 1
Morfoespécie 1 0 1 1
Morfoespécie 2 1 2 3
Morfoespécie 3 0 1 1
Nodonota sp. 1 0 6 6
Walterianella baken 1 0 1
Walterianella sp. 1 1 0 1
Curculionidae*
Morfoespécie 1 0 2 2
Parisoschoenus sp. 1 0 2 2
Phyllotrox sp. 2 1 1 2
Phyllotrox sp. 3 1 1 2
Terires Cf. minusculus 0 2 2
Tonesia sp. 1 1 1 2
Mordelidae
Morfoespécie 3 1 0 1
Nitidulidae
Morfoespécie 3 1 0 1
Morfoespécie 4 0 1 1
Scarabaeidae
Morfoespécie 1 1 0 1
Scirtidae
Morfoespécie 1 2 0 2
Tenebrionidae
Morfoespécie 1 1 0 1
Morfoespécie 2 0 1 1
Inderteminado 0 1 1
44
DIPTERA
Calliphoridae
Lucilia eximia 2 0 2
Chloropidae*
Morfoespécie 1 2 15 17
Dolichopodidae
Morfoespécie 1 2 0 2
Empididae
Morfoespécie 1 0 3 3
Micropezidae
Teniaptera sp. 1 2 0 2
Milichidae*
Morfoespécie 1 2 8 10
Muscidae
Morfoespécie 1 2 0 2
Sarcophagidae*
Morfoespécie 1 17 11 28
Syrphidae
Copestylum sp. 1 2 0 2
Sterphus (Ceriogaster) sp. 1 0 1 1
Toxomerus sp. 1 1 2 3
Ornidia obesa 0 1 1
Tabanidae
Tabanus occidentalis 1 0 1
Tephritidae
Morfoespécie 1 1 1 2
Ulidiidae*
Morfoespécie 1 8 8 16
Inderteminado 0 1 1
HEMIPTERA
Morfoespécie 1 3 0 3
HYMENOPTERA
Apidae
Apis mellifera 1 1 2
Celetrigona longicornis* 14 14 28
Cephalotrigona capitata 1 0 1
Ceratina sp. 1* 4 6 10
Dolichotrigona longitarsus* 11 0 11
Exomalopsis sp. 1 0 5 5
Frieseomelitta longipes 2 0 2
45
Frieseomelitta portoi 0 1 1
Melipona flavolineata 1 1 2
Morfoespécie 1 2 0 2
Nannotrigona dutrae 2 0 2
Nannotrigona punctata 1 0 1
Oxytrigona ignis 4 2 6
Oxytrigona sp. 1* 7 2 9
Paratrigona peltata 0 1 1
Partamona ailyae 1 0 1
Partamona pearsoni* 11 1 12
Partamona testacea 0 2 2
Plebeia alvarengai* 1 12 13
Plebeia minima* 13 7 20
Plebeia sp. 1 0 1 1
Scaura latitarsus* 19 2 21
Scaura tenuis 1 0 1
Trigona branneri* 39 4 43
Trigona pallens* 8 10 18
Trigonisca dobzhanskyi 2 0 2
Trigonisca hirticornis 1 0 1
Trigonisca sp. 1 1 0 1
Trigonisca nataliae 1 0 1
Trigonisca unidentada* 0 9 9
Trigonisca vitrifrons 2 2 4
Colletidae
Hylaeus sp. 1 1 0 1
Formicidae
Morfoespécie 1* 16 31 47
Halictidae
Augochlora sp. 1 1 0 1
Augochlorodes sp. 1 4 0 4
Augochloropsis sp. 1* 22 0 22
Dialictus sp. 1* 6 2 8
Dialictus sp. 2 0 4 4
Habralictus sp. 1* 0 18 18
Neocorynura sp. 1 0 1 1
Pereiapis sp. 1 0 1 1
Temnosoma sp. 1 1 0 1
Indeterminado 1 0 1
Vespidae
Brachygastra scutellaris 1 2 3
Morfoespécie 1 0 7 7
Polistes infuscatus 1 0 1
Polybia bicyttarela* 8 0 8
Polybia bistriata* 4 4 8
Polybia sp. 2 0 4 4
Polybia occidentalis 1 0 1
Polybia rejecta 0 1 1
Protopolybia acutiscutis 5 2 7
Protopolybia bituberculata* 14 2 16
Protopolybia chartegoides* 12 4 16
Protopolybia diligens 2 4 6
Indeterminado 0 1 1
46
LEPDOPTERA
Morfoespécie 1
1
0
1
Indeterminado 1 0 1
NEUROPTERA
Morfoespécie 1
7
0
7
Total 322 248 570 * Visitantes florais mais comuns (>8 indivíduos); Indeterminado: inseto não identificado;