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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade

Dissertação

Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) e

avaliação de atrativos para o monitoramento na Região da Serra Gaúcha, RS

Lígia Caroline Bortoli

Pelotas, 2014

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LÍGIA CAROLINE BORTOLI

Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) e

avaliação de atrativos para o monitoramento na Região da Serra Gaúcha, RS

Orientador: Dr. Flávio Roberto Mello Garcia Coorientador: Dr. Marcos Botton

Pelotas, 2014

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Fitossanidade da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Fitossanidade (área do conhecimento: Entomologia).

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Aos meus pais, Jaime Bortoli e Nilza Teresinha Fratta Bortoli,

pelo amor, apoio e compreensão em todos os momentos,

Ofereço

Aos meus irmãos, Cristina Bortoli, Paulo Egídio Bortoli e Eduardo Bortoli,

meus cunhados, Cezar Salvetti e Claudia Mazzarollo Bortoli,

meus sobrinhos, Gabriel, Maria Valentina e Anna Clara,

minha avó, Clotildes Dolores Fratta

e meus segundos pais Ruben Machota e Lorena Chiudini Machota

pelo amor, carinho, orientação e compreensão,

Dedico

Á meu noivo Ruben Machota Jr.,

pelo apoio, carinho e paciência durante esta caminhada,

Homenageio

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Agradecimentos

Agradeço à Deus, por guiar meus passos, dando-me forças para seguir em busca

dos meus objetivos.

Ao Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade da Faculdade de Agronomia

Eliseu Maciel (FAEM), Universidade Federal de Pelotas (UFPel), por oportunizar a

realização do curso de Mestrado.

A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela

concessão da bolsa de estudos.

À Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa) – Centro Nacional de

Pesquisa de Uva e Vinho (CNPUV), por ter permitido a execução do trabalho, pelo

envolvimento e aporte financeiro.

Dedico um especial agradecimento ao Dr. Flávio Roberto Mello Garcia, professor do

Departamento de Fitossanidade da FAEM/UFPel, pela orientação, auxílio na

execução da dissertação, amizade, confiança e, principalmente, pelos ensinamentos

que levo para minha vida.

Ao Dr. Marcos Botton, pesquisador da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária

(EMBRAPA) – Centro Nacional de Pesquisa Uva e Vinho (CNPUV), pela

coorientação, confiança, apoio, conselhos, amizade e ensinamentos na execução

deste trabalho e ao longo de toda minha carreira acadêmica e pessoal, meus

sinceros e eternos agradecimentos.

A todos os professores e colaboradores do Programa de Pós-Graduação em

Fitossanidade (PPGFs) da UFPel, pela atenção e ensinamentos transmitidos.

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A secretária do Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade (PPGFs) da UFPel,

Neide Alessandra Ritter Quevedo, pela atenção e auxílios prestados.

Aos professores e pesquisadores Dra. Adrise Medeiros Nunes e Dr. Uemerson Silva

da Cunha, por participarem na banca e auxiliarem no enriquecimento da discussão

do trabalho.

Aos meus pais, Jaime e Nilza, que me deram a vida e me ensinaram a vivê-la com

dignidade. Que iluminaram os caminhos obscuros com afeto e dedicação para que

os trilhasse sem medo. Que se doaram inteiros e renunciaram aos seus sonhos,

para que, muitas vezes, pudesse realizar os meus. Pela longa espera e

compreensão, muitíssimo obrigado.

A minha família, em especial meus irmãos Cristina, Paulo Egídio e Eduardo, meus

cunhados Cesar e Claudia, meus sobrinhos Gabriel, Maria Valentina e Anna Clara,

pelo afeto, amor, incentivo, apoio e compreensão.

A minha avó Clotildes, com seu exemplo de vida, me ensinou a acreditar e nunca

desistir.

A família do meu noivo, Ruben e Lorena, serei eternamente grata por me acolherem

no seio de sua família, por confiarem a mim seu bem mais precioso e por todo apoio

e carinho recebido em minha caminhada.

Ao meu noivo Ruben Machota Júnior, por estar sempre ao meu lado tornando meus

dias mais felizes. Por sua compreensão, apoio, amor e dedicação. Por trocar ideias

e me corrigir com sutiliza.

Meus sinceros agradecimentos a todos aqueles que de alguma forma doaram um

pouco de si para que a conclusão deste trabalho se tornasse possível: Alexandre da

Silva, Aline Costa Padilha, Aline Nondillo, Cléber Antônio Baronio, Cindy Corrêa

Chaves, Diandro Ricardo Barilli, Elisangela Caroline Galzer, Juliete Maria Frighetto,

Marcelo Zanelato, Milena Zanella Pimentel, Rangel Behling, Ruben Machota Junior,

Simone Andzeiewski, Taciana Melissa de Azevedo Kuhn, Vinicius Lorenzini Lima e

Vitor Cezar Pacheco.

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Ao Me. Rafael Borges funcionário da Empresa ISCA Técnologias Ltda. e Sérgio

Ricardo Bolte Lombardi funcionário da Empresa Agro Comercial Wiser Ltda., pelo

fornecimento de dois dos cinco atrativos alimentares avaliados.

Ao produtor Gustavo Carini, por disponibilizar a área utilizada nos experimentos.

Aos funcionários da Embrapa Uva e Vinho Antônio Donatti, André Massutti, Ervalino

Giacomeli, Gilmar Soligo, Jânio Lazzarini e Roque Paese, agradeço o auxílio na

condução dos experimentos a campo.

Ao assistente de pesquisa Dalton Antonio Zat, da Metereologia da Embrapa Uva e

Vinho, pelo fornecimento dos dados meteorológicos utilizados no trabalho.

À assistente de pesquisa do Laboratório de Entomologia da Embrapa Uva e Vinho,

Bióloga Vânia Maria Ambrosi Sganzerla, pelo auxílio na instalação e coleta dos

dados dos experimentos. Agradeço principalmente ao exemplo de profissionalismo e

conduta, a amizade, compreensão e confiança.

A Dra. Aline Nondillo pela amizade e auxilio nas análises estatísticas.

Ao amigo Volmir Scanagatta, pela força e amizade dedicadas a mim nesta

caminhada.

As amigas, Daniela Holdefer Woldan, Fernanda Lise e suas famílias pela amizade,

confiança, incentivo e ajuda durante este período.

A amiga Marla Maria Marchetti pelos momentos alegres e descontraídos, às vezes

de preocupação, pelo companheirismo e apoio mútuo durante este período, pelo

aprendizado e principalmente pela amizade que construímos, a qual permanecerá

para sempre.

Aos colegas e amigos do curso de Pós-Graduação em Fitossanidade, em especial

aos que me ajudaram durante a condução deste projeto e estiveram ao meu lado em

todos os momentos.

Aos colegas e amigos do Laboratório de Ecologia de Insetos (UFPel), obrigada pela

convivência.

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A todos os amigos e colegas da Embrapa Uva e Vinho, pela convivência durante

todo esse tempo e principalmente aos que passaram pelo Laboratório de

Entomologia.

Obrigado a todas as pessoas que contribuíram para meu sucesso e para meu

crescimento como pessoa. Sou o resultado da confiança e da força de cada um de

vocês.

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“O jovem que deseja ser cientista – e à ciência dedicar

todo seu tempo e amor – tem pelo menos três certezas:

a de que morrerá um dia (como todo mundo), a de que

não ficará rico (como quase todo mundo) e a de que se

divertirá muito (como pouca gente).”

Newton Freire Maia

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Resumo

BORTOLI, LÍGIA CAROLINE. Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) e avaliação de atrativos para monitoramento na Região da Serra Gaúcha, RS. 2014. 90f. Dissertação (Mestrado) - Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.

A Região da Serra Gaúcha, RS, é o principal polo produtor de frutas para o consumo in natura do Estado. Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) é a espécie de maior importância econômica no Estado e principal praga da fruticultura de clima temperado, exigindo monitoramento e emprego de medidas de controle para sua redução populacional nos pomares. Com o aumento na produção de citros durante a entressafra (junho a outubro), o conhecimento das espécies de moscas-das-frutas neste período é fundamental para a implementação de estratégias de manejo na Região. Este estudo objetivou conhecer as espécies de moscas-das-frutas, seus hospedeiros e parasitoides, presentes em um pomar de citros representativo da Região, bem como, determinar os parâmetros faunísticos, a dinâmica populacional e selecionar um atrativo alimentar para o seu monitoramento. O estudo foi conduzido em um pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Plantae: Rutaceae)] cv. „Valência‟, em Pinto Bandeira, RS, de outubro de 2012 a outubro de 2013. Em frutíferas nativas e exóticas localizadas no entorno do pomar, frutos em maturação foram coletados, transportados e individualizados em laboratório, determinando-se os parâmetros: índices de infestação por moscas-das-frutas e de parasitismo e frequência de indivíduos por espécie de parasitoide. Para caracterizar a assembleia de moscas-das-frutas através da análise faunística e flutuação populacional foram instaladas duas armadilhas McPhail, contendo 300mL de proteína hidrolisada CeraTrap®. Determinaram-se os índices de abundância, frequência, constância, dominância e diversidade de espécies. Avaliou-se a eficiência das proteínas hidrolisadas CeraTrap® (BioIbérica S.A.) e BioAnastrepha® (BioControle – Métodos de Controle de Pragas Ltda.), levedura Torula (Isca Tecnologias Ltda.), glicose de milho (Yoki® Alimentos Ltda.) e suco de uva tinto (Embrapa Uva e Vinho) para o monitoramento de moscas-das-frutas em citros. Os atrativos alimentares foram dispostos no interior de armadilhas McPhail, distribuídas na copa das árvores frutíferas, a 1,5m de altura do solo, distanciadas 10m entre si nas bordas do pomar, com duas repetições por atrativo. As médias de moscas-das-frutas capturadas por semana foram submetidas à análise da variância e comparadas pelo teste Tukey (p≤0,05). A. fraterculus foi constatada em todas as

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frutíferas coletadas, sendo pitangueira e goiabeira os hospedeiros com maior índice de infestação. Este trabalho é o primeiro relato da espécie infestando frutos de guabijuzeiro no Estado. Dos parasitoides emergidos, foram identificadas seis espécies, Doryctobracon brasiliensis (frequência de 63,5%), Doryctobracon areolatus (3,8%), Utetes anastrephae (7,7%) e Opius bellus (Braconidae) (11,5%) e Aganaspis pelleranoi (11,5%) e Odontosema anastrephae (Figitidae) (3,8%). D. brasiliensis foi o parasitoide mais frequente na maioria das frutíferas amostradas. As espécies de moscas-das-frutas presentes na área de estudo foram A. fraterculus, A. pseudoparallela, A. grandis, A. aczeli, e os gêneros Tomoplagia sp., Parastenopa sp., Trupanea sp. e Toxotrypana sp.. A. fraterculus e A. pseudoparallela foram as espécies com maior abundância, frequência, constância e dominância. A. fraterculus foi a espécie mais capturada, apresentando em média 7,81±9,55, 2,76±4,52, 2,63±4,67, 1,66±3,38 e 0,91±2,18 indivíduos para os atrativos CeraTrap®, Torula®, BioAnastrepha®, glicose e suco de uva respectivamente. CeraTrap® sem diluição apresenta maior eficiência para o monitoramento de mosca-das-frutas em pomar de citros.

Palavras-chave: Anastrepha fraterculus. Anastrepha pseudoparallela. Myrcianthes pungens. Análise faunística. Flutuação populacional.

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Abstract

BORTOLI, LÍGIA CAROLINE. Tritrophic interactions between fruit-flies (Diptera: Tephritidae), their hosts and parasitoids (Hymenoptera) and evaluation of baits to monitor in the Region of Serra Gaucha, RS. 2014. 90f. Dissertation (Master's degree) – Post Graduation Program in Plant Health. Universidade Federal de Pelotas. The Region of Serra Gaucha, RS, is the main production hub fruit for fresh consumption State. Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) is the species of greatest economic importance in the State and major pest of fruit temperate, requiring monitoring and use of control measures for population reduction in the orchards. With the increase in the production of citrus during the off season (June to October), knowledge of the species of fruit flies in this period is critical to the implementation of management strategies in the Region. This study aimed to identify the species of fruit flies present in an orchard of citrus representative of the Region, their hosts and natural enemies, determine the faunal parameters, population dynamics and select a food bait for monitoring fruit flies. The study was conducted at a citrus orchard [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Plantae: Rutaceae)] cv. 'Valencia', Pinto Bandeira, RS, from October 2012 to October 2013. In native and exotic fruit located around the orchard, fruit maturing were collected, transported and individualized laboratory, determining the parameters: indices of infestation by fruit flies and parasites, and frequency of individuals per species of parasitoid. To characterize the assembly of fruit flies through faunal analysis and population fluctuation two McPhail traps containing 300mL of hydrolyzed protein CeraTrap™ were installed. Determined the indices of abundance, frequency, constancy, dominance and species diversity. We evaluated the efficiency of hydrolysed proteins CeraTrap™ (BioIbérica S.A.) and BioAnastrepha™ (BioControle – Métodos de Controle de Pragas Ltda.), Torula™ yeast (Isca Technologias Ltda.), maize glucose (Yoki™ Alimentos Ltda.) and juice of red grape (Embrapa Uva e Vinho) for monitoring fruit flies in citrus. The food baits were placed inside McPhail traps distributed in the canopy of fruit trees, 1,5 m above the ground, 10m apart from each other at the edges of the orchard, with two replicates per attractive. The averages of fruit flies captured by week were subjected to analysis of variance and compared by Tukey test (p≤0,05). A. fraterculus was detected in all the collected fruit, guava and Surinam cherry being the host with the highest rate of infestation. This work is the first report of the species infesting fruit guabijuzeiro in the State. Of parasitoids emerged, six species Doryctobracon brasiliensis (frequency 63,5%), Doryctobracon areolatus (3,8%), Utetes anastrephae (7,7%) and Opius

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bellus (Braconidae) (11,5%) were identified and Aganaspis pelleranoi (11,5%) and Odontosema anastrephae (Figitidae) (3,8%). D. brasiliensis was the most common parasitoid in most of the sampled fruit. The species of fruit flies present in the study area were A. fraterculus, A. pseudoparallela, A. grandis, A. aczeli and genus Tomoplagia sp., Parastenopa sp., Trupanea sp. And Toxotrypana sp.. A. fraterculus and A. pseudoparallela were the species with highest frequency, constancy and dominance. A. fraterculus was the most frequently captured species, with 7,81±9,55, 2,76±4,52, 2,63±4,67, 1,66±3,38 and 0,91±2,18 on average for CeraTrap™, Torula™, BioAnastrepha™, glucose and grape juice respectively attractive. CeraTrap® undiluted shows higher efficiency for monitoring fruit fly in citrus orchard.

Key-words: Anastrepha fraterculus. Anastrepha pseudoparallela. Myrcianthes pungens. Faunal analysis. Population fluctuation.

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Lista de figuras

Figura 1 Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS. .........................................................................................................

24

Figura 2 Parasitoides de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae) obtidos em inventariamentos realizados em frutos de citros da cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas presentes no entorno do pomar no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................

32

Figura 3 Gêneros da família Tephritidae coletados em armadilhas de monitoramento realizado em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS. ............................................

46

Figura 4 Flutuação populacional de adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) e Anastrepha pseudoparallela (Loew, 1873) capturados em armadilha McPhail iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS. ........................................................................................

51

Figura 5 Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS, com destaque para o posicionamento das armadilhas. .................................................................................................................

57 Figura 6 Número médio de adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830)

(machos e fêmeas) capturados por dia (MAD) em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ durante o período de novembro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. ...............................................................................

72

Figura 7 Porcentagem (%) de fêmeas adultas de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) com presença ou ausência de oócitos corionados (ovos) capturadas em armadilhas McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares (n=40) em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, durante o período de outubro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. .....................................................................

75

14

Lista de tabelas

Tabela 1 Época de frutificação dos hospedeiros nativos e exóticos presentes na área de estudo no município de Pinto Bandeira, RS. ....................

25

Tabela 2 Família e espécie botânica, quantidade de frutos, peso (kg), quantidade de pupários e adultos obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................

28

Tabela 3 Adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae), razão sexual e viabilidade pupal obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. ........................................

30

Tabela 4 Valor absoluto, frequência (F%) e porcentagem de parasitismo (P%) das espécies de parasitoides obtidos em citros cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira., RS. ...........................................................................

34 Tabela 5 Parasitismo de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera:

Tephritidae) em hospedeiros nativos e exóticos no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................................................

36

Tabela 6 Índice de infestação de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) por fruto e por kg de fruto e parasitismo total na cultura do citros e em frutíferas nativas e exóticas, no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. ........................................

38

Tabela 7 Análise faunística de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas em armadilhas McPhail no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................................................

49

15

Tabela 8 Correlação entre fatores climáticos e capturas de adultos de duas espécies pertencentes ao gênero Anastrepha spp. em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com atrativo alimentar CeraTrap®, durante o período de outubro de 2012 e outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. ..................................................................

53

Tabela 9 Número médio (±desvio padrão) de insetos capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. ..................................................

61

Tabela 10 Número médio (±desvio padrão) de famílias de insetos benéficos e de Formicidae capturados por semana em armadilhas de monitoramento McPhail iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................................................

63

Tabela 11 Número médio (±desvio padrão) de insetos pertencentes Ordem Diptera capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. .............

66

Tabela 12 Número médio ±desvio padrão de espécies pertencentes ao Gênero Anastrepha capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus

sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. ......................................................................................................

68

16

Sumário

1 Introdução geral ....................................................................................... 18

2 Capítulo I - Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) no município de Pinto Bandeira, RS .......

22

2.1 Introdução ................................................................................................... 22

2.2 Material e métodos ..................................................................................... 23

2.3 Resultados e discussão ............................................................................. 27

2.4 Conclusões ................................................................................................. 39

3 Capítulo II - Análise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em pomar de Citrus

sinensis (L.) Osbeck no município de Pinto Bandeira, Rio Grande do Sul .......................................................................

40

3.1 Introdução ................................................................................................... 40 3.2 Material e métodos ..................................................................................... 41 3.3 Resultados e discussão ............................................................................. 45 3.3.1 Análise faunística ........................................................................................ 45

3.3.2 Flutuação populacional ............................................................................... 50

3.4 Conclusões ................................................................................................. 53

4 Capítulo III - Avaliação de atrativos alimentares para o monitoramento da mosca-das-frutas sul-americana Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) em citros e seletividade de artrópodes não-alvo ............................

55

4.1 Introdução ................................................................................................... 55

4.2 Material e métodos ..................................................................................... 57

4.3 Resultados e discussão .............................................................................. 59

4.3.1 Insetos capturados em nível de Ordem ...................................................... 59 4.3.2 Insetos capturados pertencentes à Formicidae e famílias de insetos úteis

..................................................................................................................... 62

4.3.3 Insetos capturados pertencentes à Ordem Diptera .................................... 64

4.3.4 Insetos capturados pertencentes ao gênero Anastrepha Schiner, 1868 ....... 67

17

4.3.5 Maturidade sexual de fêmeas de Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) capturadas nas armadilhas de monitoramento ...........................................

74

4.4 Conclusões ................................................................................................. 76

4 Conclusões gerais .................................................................................... 77

5 Referências ............................................................................................... 78

18

1 Introdução geral

A fruticultura no Brasil está em plena expansão devido à disponibilidade de

áreas aptas ao cultivo e às condições edafoclimáticas favoráveis ao

desenvolvimento de diversas espécies frutíferas de clima tropical e temperado

(AGRIANUAL, 2013). O País ocupa a terceira posição no ranking dos maiores

produtores mundiais de frutas, depois da China e Índia, com uma área cultivada de

2,55 milhões de hectares (IBRAF, 2014). O estado do Rio Grande do Sul é um dos

principais produtores de frutas de clima temperado do Brasil, destacando-se no

cultivo da videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)], pessegueiro [Prunus persica (L.) Bastsch

(Rosaceae)] e macieira [Malus domestica Borkhausen (Rosaceae)], representando 58,

57 e 46% da produção nacional respectivamente (IBGE, 2012; FAO, 2014). Além

destas frutíferas, o Estado destaca-se na produção de citros [Citrus spp. L.

(Rutaceae)], contribuindo com 1,9% da produção nacional (IBGE, 2012), sendo a

cultura desenvolvida predominantemente no modelo de agricultura familiar

(OLIVEIRA et al., 2010). O Estado apresenta grande potencial para produção de

citros devido às condições edafoclimáticas favoráveis, principalmente as baixas

temperaturas noturnas na época de maturação dos frutos, as quais favorecem o

acúmulo de ácidos e açúcares, contribuindo para a melhoria das características

físico-químicas dos mesmos (JOÃO, 1998; SCHÄFER; DORNELLES, 2000;

SCHAFER; BASTIANEL; DORNELLES, 2001; SOUZA, 2001).

No Estado, a citricultura apresentou uma evolução importante nos últimos

quinze anos. No Vale do Caí, tradicional Região produtora de citros, houve uma

diminuição das áreas de laranjeiras [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] plantadas,

havendo uma conversão para o cultivo de tangerineiras [Citrus reticulata Blanco

(Rutaceae)]. Além disso, novas Regiões produtoras surgiram, como as do Alto

19

Uruguai e Fronteira Oeste, consolidando-se como importantes polos produtores de

fruta para processamento e de citros sem sementes (ROSA, 2010) respectivamente.

A Região da Serra Gaúcha, localizada na Encosta Superior do Nordeste do

Rio Grande do Sul, é o principal polo produtor de frutas de clima temperado para o

consumo in natura do Estado (EMATER/RS, 2014). Na Região, são cultivadas

diferentes frutíferas, com destaque para o pessegueiro, videira, macieira, ameixeira

[Prunus salicina Lindl. (Rosaceae)], caquizeiro [Diospyros kaki L. (Ebenaceae)] e

quivizeiro [Actinidia deliciosa Liang & Ferguson, 1984 (Actinidiaceae)] que produzem

frutos nos meses de outubro a abril (NAVA; BOTTON, 2010). Entretanto, nos últimos

anos, foi observada uma revitalização da citricultura na Região como alternativa de

renda e escalonamento de mão-de-obra. Isto tem proporcionado uma fonte de renda

adicional nas propriedades com a produção de frutas na entressafra (maio a

setembro) das frutíferas caducifólias de clima temperado tradicionalmente cultivadas

na Região (EMATER/RS, 2014).

As moscas-das-frutas são reconhecidamente as principais pragas da

fruticultura no estado do Rio Grande do Sul (SALLES; KOVALESKI, 1990; SALLES,

1996; GARCIA; CORSEUIL, 1998a,b; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al., 2008;

NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al., 2013). Devido ao

escalonamento no cultivo comercial de espécies frutíferas que produzem ao longo

do ano, as moscas-das-frutas encontram frutos disponíveis de forma permanente,

proporcionando uma sucessão hospedeira através de hospedeiros multiplicadores, o

que tem contribuído para o aumento nas perdas de produção registrada nos

pomares nos últimos anos.

Um aspecto de fundamental importância para o manejo das moscas-das-

frutas é o monitoramento populacional. Diversos trabalhos avaliaram a eficiência de

substâncias atrativas para o monitoramento da espécie na Região Sul

(LORENZATO, 1984; HEDSTRÖM; JIRÓN, 1985; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL,

1999; CHIARADIA; MILANEZ, 2000; KOVALESKI, 2004; SCOZ et al., 2006;

POGERRE, 2007). Como o monitoramento deve proporcionar informações que

representem adequadamente o comportamento da população da espécie na área

monitorada, a avaliação de atrativos alimentares efetivos e confiáveis deve ser

realizada de forma permanente. O controle racional e eficiente das moscas-das-

frutas tem como pré-requisito o conhecimento do momento adequado para adoção

das medidas de controle (KOVALESKI, 1997; NORA; SUGIURA, 2001). Segundo

20

Nascimento, Carvalho e Malavasi (2000), dentre os diversos fatores que estão

envolvidos na captura das moscas-das-frutas, destaca-se a eficiência do atrativo

utilizado.

Na Região Sul do Brasil, o suco de uva a 25% tem sido o atrativo

recomendado como padrão para a captura da mosca-das-frutas nos pomares de

maçã (KOVALESKI; RIBEIRO, 2002; KOVALESKI, 2004), sendo esta informação

ampliada para os demais cultivos. No entanto, este atrativo não tem sido eficaz na

cultura da videira (ZART; FERNANDES; BOTTON, 2009) e questionamentos tem

sido levantados quanto a sua eficácia, inclusive na cultura da macieira (ZUANAZZI,

2012). Nos últimos anos, devido a falhas no monitoramento detectadas em pomares

que utilizam o suco de uva como atrativo, tem ocorrido um aumento no emprego de

proteínas hidrolisadas e da levedura Torula® como alternativa para o monitoramento

de moscas-das-frutas nos pomares (RAGA et al., 2006; SCOZ et al., 2006;

MONTEIRO et al., 2007; POGERRE, 2007; AZEVEDO et al., 2012). Além destes

atrativos, a solução aquosa de glicose invertida a 10% tem sido utilizada em

trabalhos de analise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas

(GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 1999; GARCIA; LARA, 2006; GARCIA; CAMPOS;

CORSEUIL, 2003b; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; ZILLI; GARCIA, 2010). Os

atrativos são utilizados em armadilhas McPhail (MCPHAIL, 1939), que consistem

num recipiente, de vidro ou plástico, na forma de sino, com abertura no fundo

formando um reservatório de até 0,5L de capacidade (THOMAS et al., 2001). De

maneira geral, estes atrativos são repostos em intervalos semanais.

Na Espanha, foi recentemente introduzida e validada uma nova tecnologia

para o monitoramento e controle de moscas-das-frutas na cultura do citros. Esta

nova tecnologia recebeu o nome comercial de CeraTrap®, constituindo-se de um

atrativo alimentar de origem natural, livre de inseticidas, obtido a partir de um

processo exclusivo de hidrólise enzimática à frio (RAMOS et al., 2011). Devido à

elevada capacidade de atração de adultos de mosca-das-frutas, este produto tem

sido utilizado como uma nova ferramenta para o controle da espécie em programas

de Manejo Integrado de Pragas na cultura do citros (SELAMI et al., 2011).

O município de Pinto Bandeira, RS, é um local representativo na produção de

frutas de clima temperado da Região da Serra Gaúcha para consumo in natura

incluindo a ameixeira, caquizeiro, nectarineira [Prunus persica (L.) Batsch var.

„Nucipersica‟ (Suckow) (Rosaceae)], macieira, laranjeira e tangerineira (PMPB,

21

2014). De maneira geral, os pomares do município estão localizados próximos a

matas nativas com hospedeiros que também frutificam ao longo do ano favorecendo

de forma significativa o crescimento populacional das moscas-das-frutas. No caso

dos citros, como a produção concentra-se na entressafra das demais frutíferas, o

conhecimento das espécies de moscas-das-frutas e dos parasitoides presentes na

cultura e nas plantas hospedeiras, as quais frutificam ao longo do ano e no mesmo

período de maturação, é de fundamental importância para a compreensão da

bioecologia desse grupo de insetos na Região.

Devido à escassez de trabalhos sobre interações tritróficas, este estudo foi

realizado com o objetivo de conhecer as espécies de moscas-das-frutas presentes

em um pomar de citros representativo da Região, seus hospedeiros e parasitoides,

bem como, determinar os parâmetros faunísticos, a dinâmica populacional e

selecionar um atrativo alimentar para o monitoramento de moscas-das-frutas em

citros.

22

2 Capítulo I. Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera:

Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera)

em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS

2.1 Introdução

As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) são as principais pragas da

fruticultura de clima temperado na Região Sul do Brasil (SALLES; KOVALESKI,

1990; KOVALESKI; RIBEIRO, 2002; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al., 2008;

ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; NAVA; BOTTON, 2010; GARCIA; NORRBOM,

2011; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al., 2013). A

Região da Serra Gaúcha, localizada na Encosta Superior do Nordeste do Rio

Grande do Sul, é o principal polo produtor de frutas de clima temperado para o

consumo in natura do Estado (EMATER/RS, 2014). Na Região, são cultivadas

diferentes frutíferas, dentre elas, o pessegueiro [Prunus persica (L.) Bastsch

(Rosaceae)], videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)], macieira [Malus domestica Borkhausen

(Rosaceae)], ameixeira [Prunus salicina Lindl. (Rosaceae)], caquizeiro [Diospyros kaki L.

(Ebenaceae)] e quivizeiro [Actinidia deliciosa Liang & Ferguson, 1984 (Actinidiaceae)],

as quais apresentam os meses de produção de frutos compreendidos entre

novembro a abril (NAVA, BOTTON, 2010). Recentemente, tem-se observado uma

revitalização do cultivo de citros [Citrus spp. L. (Rutaceae)] na Região. Este cultivo

surge como alternativa de renda e escalonamento de mão-de-obra nas propriedades

pelo fato de sua produção ocorrer na entressafra das frutíferas caducifólias de clima

temperado tradicionalmente cultivadas nas pequenas propriedades rurais

(EMATER/RS, 2014)

Devido ao cultivo comercial dos citros ser recente na Região e frutificar na

entressafra das demais frutíferas, o conhecimento das espécies de moscas-das-

23

frutas, seus parasitoides e suas plantas hospedeiras, as quais frutificam no mesmo

período e ao longo do ano, é de fundamental importância para a compreensão da

bioecologia desse grupo de insetos para o estabelecimento de estratégias de

manejo (BATEMAN, 1972), uma vez que o ataque nos pomares de citros se inicia

por populações migrantes (SOUZA FILHO; RAGA; ZUCCHI, 2000).

O inventariamento de espécies de moscas frugívoras no estado do Rio

Grande do Sul demonstrou que a principal espécie que ocorre na Região é Anastrepha

fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) (SALLES; KOVALESKI, 1990;

SALLES, 1996; GARCIA; CORSEUIL, 1998a,b; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al.,

2008; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al., 2013). No

entanto, a dinâmica das populações de tefritídeos varia de forma significativa ao

longo dos anos, havendo a possibilidade de incursão de novas espécies. Embora

inventários na Região da Serra Gaúcha tenham sido realizados (LORENZATO,

1984; LORENZATO; CHOUENE, 1985; LORENZATO; GRELMANN; CHOUENE,

1986), com o aumento na produção de diferentes espécies frutíferas e a dinâmica

constante de tefritídeos entre áreas torna-se fundamental que os estudos sejam

permanentemente atualizados incluindo nestes os inimigos naturais (URAMOTO;

WALDER; ZUCCHI, 2004).

Neste trabalho, avaliou-se a infestação de moscas frugívoras e a ocorrência

de parasitoides em pomar de citros margeado por frutíferas nativas e exóticas,

localizado no município de Pinto Bandeira, considerado um dos principais polos de

produção de frutas para o consumo in natura do estado do Rio Grande do Sul.

2.2 Material e métodos

O estudo foi realizado no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 em

pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] da cv. „Valência‟ (latitude

29º01‟53.64"S, longitude 51º30‟03.56"O e altitude de 295m) localizado no município

de Pinto Bandeira, RS (Fig. 1). O pomar com área de 2,0 ha foi implantado em 2006

utilizando espaçamento 5,0 x 4,5m, sendo cultivado sem a aplicação de agrotóxicos

durante a condução do trabalho. Nas bordas do pomar foram identificadas, uma

planta adulta de pitangueira (Eugenia uniflora Linnaeus,1753), uma de guabijuzeiro

[Myrcianthes pungens (Berg) Legrand], uma de goiabeira [Psidium guajava (Linnaeus,

1753)] pertencentes a Família Myrtaceae e duas plantas adultas de nespereira

24

[Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindley, 1822] pertencentes a Família Rosaceae. Nas

propriedades vizinhas, localizadas a menos de 500 metros do local de estudo,

encontram-se cultivados pomares de pessegueiro e videira, sendo esta a

diversidade característica da Região.

Figura 1. Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS.

Fonte: Google Earth, 2014.

Frutos maduros foram coletados de forma aleatória, ou seja, de qualquer

altura da copa da árvore, inclusive os recém caídos no solo, mas que, ainda estavam

em bom estado de conservação e sem orifícios de saída de larvas. O número de

frutos coletados por planta foi variável e dependente da disponibilidade destes no

pomar, ou seja, as coletas foram determinadas em função da época de frutificação e

quantidade de frutos produzidos pelas espécies vegetais disponíveis no local (tab.

1). As amostras foram separadas (planta e solo), identificadas (espécie, data e

local), acondicionadas em caixas plásticas e transportadas ao Laboratório de

Entomologia da Embrapa Uva e Vinho, Bento Gonçalves, RS, para as avaliações do

índice de infestação e da porcentagem de parasitismo.

25

Tabela 1. Época de frutificação dos hospedeiros nativos e exóticos presentes na área de estudo no município de Pinto Bandeira, RS.

Legenda: N = planta hospedeira nativa; E = planta hospedeira exótica.

Hospedeiro Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out.

Pitangueira (Eugenia uniflora)

N X X

Guabijuzeiro (Myrcianthes pungens)

N X X

Goiabeira (Psidium guajava)

E X X X

Laranjeira (Citrus sinensis)

E X X X X X X X

Nespereira (Eriobotrya japonica)

E X X X

25

26

No laboratório, os frutos foram higienizados em uma solução de hipoclorito

de sódio (NaClO) a 10%, secos em papel toalha, pesados em balança analítica de

precisão (0,0001g) e colocados individualmente em recipientes plásticos

transparentes contendo 2,0cm de vermiculita fina esterilizada (Carolina Soil Ltda.) e

cobertos com tecido voile. O tamanho dos recipientes variou conforme o tamanho

dos frutos (copos plásticos de 100, 200 e 300mL). Após a individualização dos

frutos, os recipientes foram acondicionados em sala climatizada (T 25 ± 2ºC, UR 70

± 10% e fotofase 12h). Periodicamente, a vermiculita foi peneirada para a retirada

dos pupários, os quais foram quantificados, etiquetados e transferidos para placas

de Petri (3,0cm de diâmetro), dispostos sobre uma tira de papel filtro umedecido com

água destilada para verificação da emergência dos dípteros e parasitoides.

Os insetos emergidos foram colocados em potes plásticos (10mL) contendo

uma solução de álcool 70% para posterior identificação. Realizou-se a sexagem,

identificação e contagem destes insetos em laboratório. A identificação das espécies

do gênero Anastrepha Schiner, 1868 basearam-se nas chaves de classificação de

Steyskal (1977) e Zucchi (2000b). Exemplares de Braconidae foram identificados de

acordo com a chave de Canal e Zucchi (2000) e Figitidae pela chave de Guimarães,

Diaz e Zucchi (2000).

Com os dados obtidos, determinou-se o índice de infestação por moscas-

das-frutas de acordo com Malavasi e Morgante (1981): (I) número médio de pupários

por quilograma de fruta fresca e (II) número médio de pupários por fruto. A relação

entre a espécie de parasitoide com a da mosca-da-fruta hospedeira foi considerada

somente por ocasião da obtenção de uma única espécie de mosca e de himenóptero

no mesmo recipiente de emergência (CANAL DAZA et al., 1994). Foram estimados

os índices de parasitismo total [PT= nº parasitoides emergidos x 100/ (nº moscas

emergidas + nº parasitoides emergidos)], a frequência relativa das espécies de

moscas e parasitoides [FR= nº exemplares de uma dada espécie coletada x 100/ nº

total de exemplares de cada espécie coletada)], a viabilidade pupal (VP= nº

parasitoides + nº moscas emergidas x 100 / nº total pupários], conforme Matrangolo

et al. (1998), a razão sexual [rs=♀/(♀+♂)] e a porcentagem de parasitismo [%P=

total parasitoides x 100/ total pupários], modificada por Silveira Neto et al. (1976).

27

2.3 Resultados e discussão

No período de estudo foram coletados 969 frutos, totalizando 82,058kg. Dos

frutos coletados, 586 foram obtidos diretamente na planta (42,067kg) e 383 no solo

(39,991kg), distribuídos em três famílias e cinco espécies vegetais. No total, foram

obtidos 1.206 pupários de moscas-das-frutas dos quais emergiram 870 dípteros

frugívoros e 52 parasitoides (tab. 2).

Em todas as frutíferas avaliadas verificou-se somente a infestação de A.

fraterculus. Em inventariamento populacional realizado em pomares comerciais de

pessegueiro e citros no município de Pelotas, RS, Salles e Kovaleski (1990) também

constataram que A. fraterculus representou a totalidade dos tefritídeos coletados. No

município de Porto Alegre, RS, A. fraterculus também foi a principal espécie

encontrada em pomares de pessegueiro (GARCIA; CORSEUIL, 1998a) fato também

registrado na Região do Vale do Rio Caí, RS (SILVA et al., 2006; GATTELLI et al.,

2008). Recentemente, estudos desenvolvidos por Nunes et al. (2012) nos municípios

de Pelotas e Capão do Leão, RS, localizados na Encosta Superior do Sudeste,

indicaram que 90,5% dos espécimes de tefritídeos coletados em diversas frutíferas

correspondiam à espécie A. fraterculus, sendo os 9,5% restantes pertencentes à

espécie Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824). Em inventariamento de espécies de

Tephritidae realizados em Myrtaceae nos municípios de Porto Alegre e Bento

Gonçalves, RS, A. fraterculus também foi predominante (PEREIRA-RÊGO et al.,

2013). Nos municípios de Itaqui, Quaraí, Santana do Livramento e Uruguaiana, RS,

localizados na Região da Campanha, foram observadas altas infestações de A.

fraterculus em frutíferas nativas e exóticas (DIAS et al., 2013).

28

Tabela 2. Família e espécie botânica, quantidade de frutos, peso (kg), quantidade de pupários e adultos obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados em entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.

Família Espécie Frutos coletados (N) Peso (kg) Pupários Adultos emergidos

Planta Solo Total Planta Solo Total (nº) A. fraterculus Parasitoides

Myrtaceae

Pitangueira (E. uniflora)

20 9 29 0,025 0,009 0,034 13 10 -

Guabijuzeiro (M. pungens)

116 20 136 0,337 0,052 0,389 50 31 1

Goiabeira (P. guajava)

22 9 31 1,235 0,402 1,637 644 522 3

Rutaceae Laranjeira

(C. sinensis)

250 250 500 38,413 38,544 76,957 29 2 1

Rosaceae Nespereira

(E. japonica)

178 95 273 2,057 0,984 3,041 470 305 47

Total 586 383 969 42,067 39,991 82,058 1.206 870 52

28

29

Em pitangueira foram obtidos 9 (6♀/3♂) adultos de moscas-das-frutas em

frutos coletados na planta e 1 (♂) no solo respectivamente, com proporção sexual de

2:1 nos frutos coletados na planta (tab. 3). Em guabijuzeiro a emergência de adultos

de moscas-das-frutas foi de 31 (17♀/14♂) indivíduos em frutos coletados na planta

com proporção sexual de 1,2:1 (tab. 3) não sendo registradas moscas-das-frutas nas

coletas realizadas no solo. Este é o primeiro relato da ocorrência de A. fraterculus

infestando frutos de guabijuzeiro no Estado.

Dos frutos coletados de goiabeira registrou-se a emergência de 522 adultos

de moscas-das-frutas, com 443 adultos (198♀/245♂) oriundos de frutos coletados na

planta e 79 (37♀/42♂) de frutos coletados no solo, com proporção sexual de 0,8 e

0,9:1 respectivamente (tab. 3). Salles (1995) relatou o registro de mais de 80 plantas

hospedeiras para espécie A. fraterculus, muitas delas exóticas, porém, as mais

frequentes pertencem à família Myrtaceae, principalmente goiabeira.

Das coletas realizadas em laranjeira obteve-se somente uma fêmea em

frutos coletados na planta e um macho em frutos coletados no solo (tab. 3). Apesar

do citros não ser considerado um bom hospedeiro para moscas-das-frutas, a

presença de hospedeiros primários nos arredores de pomares, como plantas da

família Myrtaceae, favorecem o crescimento populacional dessas espécies, as quais

atraídas para o pomar cítrico no estagio adequado à oviposição, acabam

provocando dano significativo (NASCIMENTO; MORGANTE, 1990). Mesmo que a

fêmea introduza o ovipositor e não realize a postura, a lesão em alguns cultivares

cítricos pode provocar a queda do fruto, pela decomposição acelerada dos tecidos

causada por patógenos (RAGA et al., 2004).

Dos frutos coletados de nespereira foram obtidos 305 adultos de moscas-

das-frutas, com 231 indivíduos (122♀/109♂) oriundos de frutos coletados na planta e

74 (38♀/36♂) dos frutos coletados no solo. A proporção sexual foi de 1,1 e 1,05:1

(♀/♂) em frutos coletados na planta e no solo respectivamente (tab. 3).

30

Tabela 3. Adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae), razão sexual e viabilidade pupal obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.

Hospedeiro Mês

Anastrepha fraterculus Razão sexual

Viabilidade pupal (%) ♀ ♂ Total (♀/♂)

Planta Solo Planta Solo Planta Solo

Planta Solo

Planta Solo


Out. 6 - 3 1 9 1 0,67 - 100,0 25,0


Jan. 14 - 9 - 23 -

0,55 - 64,0 -

Fev. 3 - 5 - 8


Fev. 198 37 245 42 443 79 0,45 0,47 82,6 75,9

Laranjeira (C. sinensis)

Jun. - - - - - -

- - 6,7 14,3 Jul. 1 - - 1 1 1

Ago. - - - - - -

Nespereira (E. japonica)

Jul. 43 23 44 17 87 40

0,53 0,51 75,7 72,4 Ago. 43 5 33 8 76 13

Set. 36 10 32 11 68 21

30

31

A razão sexual de A. fraterculus foi de 0,67 e 0,55 em frutos de pitangueira e

guabijuzeiro coletados na planta (tab. 3). Nos frutos de goiabeira a razão sexual

observada foi de 0,45 e 0,47 em coletas realizadas na planta e no solo

respectivamente (tab. 3), resultado semelhante ao obtido por Pereira-Rêgo et al.

(2013) indicando uma razão sexual de 0,51 nesta espécie hospedeira. Em frutos de

nespereira a razão sexual observada em coletas realizadas na planta foi de 0,53 e

0,51 em coletas no solo (tab. 3). Estes resultados corroboram os de Chiaradia,

Milanez e Dittrich (2004) avaliando populações de A. fraterculus em citros,

encontraram a razão sexual de 0,51, a esperada para esta espécie conforme

Machota Jr. et al. (2010).

A viabilidade pupal foi maior em frutos coletados na planta para pitangueira

(100%), seguida por goiabeira (82,6%), nespereira (75,7%) e guabijuzeiro (64%), a

excessão para laranjeira (6,7%) (tab. 3). Estes resultados demonstraram que frutos

de pitangueira, goiabeira e nespereira são multiplicadores de A. fraterculus. Este

estudo, por sua vez, inclui o guabijuzeiro como hospedeiro de A. fraterculus no Estado

do Rio Grande do Sul.

Trabalhos de Salles (1996), Matrangolo et al. (1998) e Nunes et al. (2012)

apontam os maiores índices de parasitismo em espécies de casca fina, lisa e

tamanho pequeno, como em cerejeira-do-mato (Eugenia involucrata DC., 1828),

araçazeiro (Psidium cattleianum Sabine, 1821) e pitangueira. Segundo Canal e Zucchi

(2000), larvas que infestam frutos pequenos de pericarpo fino e mesocarpo raso são

facilmente parasitadas. Trabalhos de Hickel (2002) e Marinho et al. (2009) relatam

que o nível de parasitismo tende a ser máximo em frutos com polpa fina e reduzido

em frutos de polpa espessa.

32

Figura 2. Parasitoides de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae) obtidos em inventariamentos realizados em frutos de citros cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas, presentes no entorno do pomar no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.

Legenda: Espécimes pertencentes a família Braconidae: Doryctobracon brasiliensis (A); Doryctobracon areolatus (B); Utetes anastrephae (C) e Opius bellus (D). Espécimes pertencentes a família Figitidae: Odontosema anastrephae (E) e Aganaspis pelleranoi (F). Quadrícula = 1mm

2.

Dos 52 parasitoides emergidos, foram identificadas as seguintes espécies

Braconidae: Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti, 1911); Doryctobracon areolatus

(Szépligeti, 1911); Utetes anastrephae (Viereck, 1913) e Opius bellus (Gahan, 1930); e

duas espécies pertencentes à Figitidae, Aganaspis pelleranoi (Brèthes, 1924) e

Odontosema anastrephae Borgmeier, 1935 (Fig. 2).

Nas coletas de frutos de pitangueira, tanto na planta quanto no solo, não

ocorreu parasitismo. Nos frutos de guabijuzeiro coletados na planta ocorreu a

emergência de um exemplar de Braconidae: U. anastrephae com 100% de frequência,

33

representando uma porcentagem de parasitismo de 2,0%. Em frutos coletados no

solo não houve infestação (tab.4).

Dos frutos de goiabeira coletados no solo emergiram três parasitoides, dois

pertencentes à família Braconidae, D. areolatus e U. anastrephae; e um Figitidae, A.

pelleranoi, todos com 33,3% de frequência cada, apresentando uma porcentagem de

parasitismo de 2,8%. Nas coletas realizadas na planta não ocorreu parasitismo (tab.

4). Este resultado pode ser explicado pelo maior tempo de exposição do fruto

infestado ao parasitoide, conforme relatado por Vargas et al. (1993). Em trabalhos

conduzidos em Pelotas, RS, Nunes et al. (2012) relataram D. areolatus e A. pelleranoi

parasitando larvas de moscas-das-frutas em frutos de goiabeira, fato também

constatado por Pereira-Rêgo et al. (2013).

Dos frutos de laranjeira coletados no solo ocorreu a emergência de um

exemplar de D. brasiliensis (Braconidae) com 100% de frequência, com uma

porcentagem de parasitismo de 7,1%. Nos frutos coletados na planta não houve

parasitismo (tab. 4). Dos frutos de nespereira coletados na planta a infestação por D.

brasiliensis foi superior às demais espécies, apresentando 73% de frequência

enquanto que, D. areolatus e U. anatrephae apresentaram 2,7% respectivamente. A.

pelleranoi foi observado com 5,4%. A porcentagem de parasitismo foi 10,5% (tab. 4).

Nunes et al. (2012) observaram a emergência de D. areolatus em frutos de nespereira.

Nos frutos de nespereira coletados no solo, foram observadas as seguintes espécies

de parasitoides: D. brasiliensis e U. anastrepha (Braconidae) e A. pelleranoi e O. anastrepha

(Figitidae) com 50, 20, 20 e 10% de frequência respectivamente. A porcentagem de

parasitismo foi de 8,6%.

34

Tabela 4. Valor absoluto, frequência (F%) e porcentagem de parasitismo (P%) das espécies de parasitoides obtidos em citros cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.

F% = frequência de parasitismo. P% = porcentagem de parasitismo.

Hospedeiro D. brasiliensis D. areolatus U. anastrephae O. bellus O. anastrephae A. pelleranoi P%

Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo


- - - - - - - - - - - - - -

Guabijuzeiro (M.

pungens) - - - - 1 (100) - - - - - - - 2,0 -


- - - 1 (3,33) - 1 (3,33) - - - - - 1 (3,33) - 2,8


- 1 (100) - - - - - - - - - - - 7,1


27 (73) 5 (50) 1 (2,7) - 1 (2,7) 2 (20) 6 (16,2) - 1 (10) 2 (5,4) 2 (20) 10,5 8,6

34

35

Em relação ao parasitismo, a nespereira apresentou o maior índice,

indicando que a espécie vegetal pode atuar como repositório para as populações de

parasitoides nativos na Região (tab. 5). Especialmente em nespereira, o parasitismo

pode ter sido influenciado pela época de frutificação, que para esta frutífera e nas

condições de estudo, ocorre no início do inverno e se estende até a primavera, após

as demais frutíferas amostradas neste estudo, nas quais a geração parental de

parasitoides possa ter se desenvolvido. O processo pelo qual inimigos naturais

aumentam a densidade populacional após sucessivas gerações de seus

hospedeiros é conhecido como resposta numérica (HASSEL; MAY, 1974). Assim,

tanto a densidade das moscas-das-frutas como a dos parasitoides já teria atingido

seu pico, tendo em vista que o aumento na população dos parasitoides é uma

resposta ao comportamento das moscas-das-frutas (JERVIS, 2005).

Exemplares de Braconidae foram encontrados parasitando larvas tanto de

frutos coletados no solo como na planta, fato este explicado por estudos realizados

por Salles (1996), demonstrando que braconídeos parasitam larvas em frutos

localizados até 10 metros de altura do solo. As espécies do gênero Doryctobracon

Enderlein, 1920 parasitam preferencialmente larvas de terceiro instar (WHARTON,

2004). Segundo Canal e Zucchi (2000), o estágio de maturação dos frutos é um dos

principais fatores que determinam a escolha do parasitoide na hora da oviposição.

De acordo com Matrangolo et al. (1998), frutos com maior espessura de

casca impedem que fêmeas de Opius spp. e de U. anastrephae alcancem as larvas.

Nesse trabalho, O. bellus foi observado parasitando larvas de A. fraterculus em frutos de

nespereira e U. anastrephae em frutos de nespereira, guabijuzeiro e goiabeira.

36

Tabelo 5. Parasitismo de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae) em hospedeiros nativos e exóticos no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.

Hospedeiro Mês

(nº frutos)

Nº pupários

Nº parasitoides

Espécie de parasitoide (nº)



Out. (29) 9 4

- -

- -


Jan. (55) 39 - 1 - U. anastrephae (1) -

Fev. (81) 11 - - - - -


Fev. (31) 536 108

- 3

- D. areolatus (1)

- U. anastrephae (1)

- A. pelleranoi (1)


Jun. (100) 7 7 - - - -

Jul. (300) 1 7 - 1 - D. brasiliensis (1)

Ago. (100) 7 - - - - -


Jul. (123) 145 51

15 2

D. brasiliensis (10) D. brasiliensis (2)

O. bellus (5)

Ago.(90) 95 18 1 1 D. brasiliensis (1) D. brasiliensis (1)

Set. (60) 114 47

21 7

D. brasiliensis (16) D. brasiliensis (2)

D. areolatus (1) U. anastrephae (2)

U. anastrephae (1) O. anastrephae (1)

O. bellus (1) A. pelleranoi (2)

A. pelleranoi (2)

36

37

As duas espécies de Figitidae coletadas, A. pelleranoi e O. anastrephae

demonstraram especificidade por seus hospedeiros, infestando larvas de A. fraterculus

em frutos de goiabeira e nespereira. Salles (1996), em trabalho realizado no

município de Pelotas, observou estas duas espécies parasitando larvas de A.

fraterculus em goiabeira. Guimarães et al. (1999) relataram que estas duas espécies

possuem pouca especificidade por seus hospedeiros, sendo comumente observadas

na Região Sul. A. pelleranoi foi também a espécie mais comumente obtida em

inventariamentos realizados na Argentina e na Costa Rica (OVRUSKI, 1995;

WHARTON; OVRUSKI; GILSTRAP, 1998). Por ser a espécie mais amplamente

distribuída, ocorrendo em todas as regiões do Brasil, A. pelleranoi é relatado como

espécime promissora em programas de controle biológico de moscas frugívoras

(GUIMARÃES et al., 1999; GUIMARÃES; DIAZ; ZUCCHI, 2000; GUIMARÃES et al.,

2003; GUIMARÃES; ZUCCHI, 2004).

Através da estratificação das coletas (planta e solo) observou-se que

parasitoides Figitidae estão comumente associados às larvas de moscas que se

desenvolvem em frutos no solo, fato também observado por Guimarães e Zucchi

(2004). Este fato pode estar relacionado ao comportamento de busca de

hospedeiros apresentado por algumas espécies, conforme relatado por Ovruski

(1994a,b), na qual A. pelleranoi é capaz de penetrar nos frutos pelas rachaduras

originadas da queda do fruto ao solo ou provenientes da atividade da própria larva

da mosca em desenvolvimento. Essa capacidade permite aos figitídeos parasitar as

larvas de moscas que escaparam ao parasitismo dos braconídeos, que parasitam

larvas na superfície do fruto, em razão do tamanho do ovipositor (SIVINSKI;

VULINEC; ALUJA, 2001). Além disso, o período de parasitismo nos frutos coletados

no solo é mais prolongado em comparação com os frutos coletados diretamente da

planta (SALLES, 1996).

A importância do estabelecimento do índice de infestação das moscas-das-

frutas se dá pelo fato deste ser um indicador do nível populacional, permitindo o

estabelecimento do status da planta hospedeira quanto à susceptibilidade ao ataque

da praga em determinadas condições edafoclimáticas (SOUZA FILHO, 1999). Sendo

que, o grau de infestação das moscas-das-frutas nos diferentes hospedeiros varia

em função da espécie vegetal, suas características genotípicas e condições

climáticas (BRANCO, 1999).

38

Embora o índice de infestação (pupários por kg fruto) por moscas-das-frutas

nos frutos coletados na planta tenha sido menor do que no solo, o maior nível de

infestação foi registrado em goiabeira seguida por pitangueira, guabijuzeiro,

nespereira e laranjeira, apresentando 20,0; 18,0; 1,2; 1,0 e 0,002 pupários por

quilograma de fruto, respectivamente (tab. 6). Carvalho et al. (2004) relatam que

frutos de goiabeira, os quais apresentam tamanho médio maior que o de outras

mirtáceas, poderiam sustentar um maior número de larvas. O maior índice de

infestação (P/kg) foi encontrada na goiaba, corroborando dados de Silva et al. (2011)

que indicam a goiabeira como hospedeiro preferencial de A. fraterculus. Pereira-Rêgo

et al. (2013) encontraram correlação positiva entre tamanho de frutos amostrados e

a quantidade de pupários de mosca-das-frutas, sugerindo que, quanto maior o

tamanho do fruto, maior a infestação por moscas-das-frutas.

Tabela 6. Índice de infestação de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) por fruto e por kg de fruto e parasitismo total na cultura do citros e em frutíferas nativas e exóticas, no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município

de Pinto Bandeira, RS.

P/F: índice de infestação por fruto; P/kg: índice de infestação por kg de fruto;

Os maiores índices de infestação por moscas-das-frutas foram observados

nas coletas de frutos realizadas no solo. O fator que pode ter influenciado esta

preferência das moscas por frutos em estágios de maturação mais avançados se dá

pelo fato de que frutos maduros são preferidos pelas larvas de mosca-das-frutas

devido a melhor adequação nutricional, principalmente por sua alta concentração de

Índice de infestação Parasitismo

Hospedeiro P/F P/kg Total



0,02 0,05

18 49

- -


0,003 -

1,2 -

3,1 -


1,1 1,3

20 30

- 3,7


0,0002 0,0002

0,002 0,002

- 50


0,01 0,01

1,0 1,2

13,8 11,9

39

açúcares (ZUCOLOTO, 2000). Pitangueira apresentou o maior índice de infestação,

seguida por goiabeira, nespereira e laranjeira, com 49,0; 30,0; 1,2 e 0,002%

respectivamente. Os frutos de guabijuzeiro coletados no solo não apresentaram

infestação (tab. 6). Deve-se levar em consideração, que as amostras de frutos de

guabijuzeiro coletadas no solo foram pouco representativas e que as mesmas não

foram uniformes. Gattelli et al. (2008) constataram índices de infestação elevados

para A. fraterculus, em frutos de pitangueira coletados nos municípios de Montenegro

e Harmonia, RS. Em estudos realizados no município de Selbach, RS, também

foram constatados índices de infestação elevados para A. fraterculus, em frutos de

pitangueira (MALDANER; GARCIA, 2011).

Os maiores índices de infestação foram observados em frutos coletados no

solo o que reforça a medida cultural de manejo do pomar, na qual coletam-se os

frutos caídos nos pomares e elimina-se as frutíferas silvestres que são hospedeiras

da praga localizadas no entorno destes (NAVA; BOTTON, 2010).

2.4 Conclusões

Anastrepha fraterculus é a espécie mais frequente e abundante em todas

frutíferas amostradas, apresentando as maiores infestações em frutos de pitangueira

coletados no solo e em frutos goiabeira coletados na planta.

Primeira referência a A. fraterculus infestando frutos de guabijuzeiro no Estado

do Rio Grande do Sul.

Pitangueira, goiabeira, nespereira e guabijuzeiro são multiplicadores de A.

fraterculus.

As espécies de parasitoides observadas em um pomar representativo da

Região da Serra Gaúcha pertencem a duas famílias: Braconidae e Figitidae.

Representados por: Doryctobracon brasiliensis, Doryctobracon areolatus, Utetes anastrephae e

Opius bellus (Braconidae); Odontosema anastrephae e Aganaspis pelleranoi (Figitidae).

Primeira referência a Utetes anastrephae parasitando larvas de A. fraterculus em

frutos de guabijuzeiro no estado do Rio Grande do Sul.

Nespereira atua como repositório natural de parasitoides nativos.

40

3 Capítulo II. Análise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas

(Diptera: Tephritidae) em pomar de Citrus sinensis (L.) Osbeck no

município de Pinto Bandeira, Rio Grande do Sul

3.1 Introdução

A produção de citros [Citrus spp. L. (Rutaceae)] é uma das atividades

agroindustriais mais importantes no Brasil ocupando o primeiro lugar no ranking de

exportação mundial do produto (MAPA, 2013). O Rio Grande do Sul é o quinto

estado brasileiro na produção de citros, contribuindo com 1,9% da produção nacional

(IBGE, 2012). As condições edafoclimáticas da Região são favoráveis ao cultivo de

frutas cítricas que se destinam para o consumo in natura. Boa parte da produção de

citros no Estado ocorre em pequenas propriedades destinada ao mercado interno de

frutos para mesa (GRUPEX, 2005).

Recentemente, na Região da Serra Gaúcha, localizada na Encosta Superior

do Nordeste do Rio Grande do Sul ocorreu a revitalização do cultivo de citros.

Apesar desta Região se caracterizar por ser o principal polo produtor de frutas de

clima temperado para o consumo in natura do Estado, o cultivo do citros na

entressafra de frutíferas caducifólias, tais como: pessegueiro [Prunus persica (L.)

Bastsch (Rosaceae)], videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)], macieira [Malus domestica

Borkhausen (Rosaceae)], ameixeira [Prunus salicina Lindl. (Rosaceae)], caquizeiro

[Diospyros kaki L. (Ebenaceae)] e quivizeiro [Actinidia deliciosa Liang & Ferguson, 1984

(Actinidiaceae)], surge como alternativa de renda e escalonamento de mão-de-obra

para as pequenas propriedades rurais, realidade encontrada no município de Pinto

Bandeira, RS (EMATER/RS, 2014).

A mosca-sul-americana Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera:

Tephritidae) é abundante nos pomares de citros e rosáceas da Região Sul do Brasil,

41

predominando sobre outras espécies de moscas-das-frutas deste mesmo gênero

(HICKEL, 1993; SALLES, 1995; GARCIA; CORSEUIL, 1998a,b; GARCIA; CAMPOS;

CORSEUIL, 2003a,b; CHIARADIA; MILANEZ; DITTRICH, 2004; GARCIA; LARA,

2006; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al., 2008; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009;

ZILLI; GARCIA, 2010; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al.,

2013). Devido aos danos que causam, as moscas-das-frutas são consideradas

pragas-chave do citros, exigindo constante monitoramento populacional e emprego

de medidas de controle para redução de suas populações nos pomares (MORAES;

PORTO; BRAUN, 1995; SOUZA FILHO; RAGA; ZUCCHI, 1998). O cultivo de citros

geralmente favorece a proliferação destes tefritídeos pela existência simultânea no

pomar, ou em pomares próximos, de espécies ou variedades com diferentes fases

fenológicas (SOUZA PINTO, 1988).

Algumas espécies de tefritídeos podem atingir status de praga devido aos

grandes prejuízos causados à fruticultura em nível mundial. Os danos ocasionados

englobam desde perdas significativas na produção à restrição ao trânsito de frutas

frescas através de medidas quarentenárias impostas por países importadores

(MALAVASI, 2000). Desta forma, faz-se necessário o estudo de parâmetros

faunísticos e da dinâmica populacional destes importantes insetos-praga para o

estabelecimento de estratégias voltadas para o manejo integrado destes.

Sendo assim, neste trabalho objetivou-se caracterizar a assembléia de

moscas-das-frutas em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.

3.2 Material e métodos

O estudo foi realizado no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 em

pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] da cv. „Valência‟ (latitude


de Pinto Bandeira, RS. O pomar com área de 2,0 ha foi implantado em 2006

utilizando espaçamento 5,0 x 4,5m, sendo cultivado sem a aplicação de agrotóxicos

durante a condução do trabalho. Nas bordas do pomar foram identificadas plantas

adultas de pitangueira (Eugenia uniflora Linnaeus,1753), guabijuzeiro [Myrcianthes

pungens (Berg) Legrand], goiabeira [Psidium guajava (Linnaeus, 1753)] pertencentes a

Família Myrtaceae e nespereira [Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindley, 1822]

pertencente a Família Rosaceae. Nas propriedades vizinhas, localizadas a menos de

42

500 metros do local de estudo, encontram-se cultivados pomares de pessegueiro e

videira, sendo esta a diversidade característica da Região.

Para coleta dos adultos de moscas-das-frutas foram instaladas duas

armadilhas caça-moscas do tipo McPhail (ORTH; RIBEIRO; REIS FILHO, 1986),

contendo 300mL (SALLES, 1999) de solução aquosa de proteína hidrolisada

CeraTrap® (BioIberica S.A.) sem diluição, posicionadas na copa das árvores

frutíferas, a 1,5m de altura e distanciadas 10m entre si (NASCIMENTO; CARVALHO;

MALAVASI, 2000). As armadilhas foram dispostas no pomar ao longo da borda que

mantém contato com a mata nativa (MARTINEZ; GODOY, 1987).

Durante o período de estudo, foram realizadas visitas semanais para a

coleta dos tefritídeos capturados, os quais foram colocados em frascos etiquetados,

contendo álcool 70% para posterior sexagem, contagem e identificação. A troca da

do atrativo alimentar foi realizada a cada 45 dias. A identificação das espécies do

gênero Anastrepha Schiner, 1868 foi baseada nas chaves de identificação de Steyskal

(1977) e Zucchi (2000b) e os demais gêneros de tefritídeos com base na chave de

identificação proposta por Foote (1980).

A assembleia de moscas-das-frutas foi caracterizada por meio da análise

faunística, determinando-se os índices de abundância, frequência, constância,

dominância e diversidade de espécies.

A abundância refere-se ao número de indivíduos de uma determinada

espécie por unidade de superfície e volume, variando no espaço e no tempo

(SILVEIRA NETO et al., 1976). A abundância é determinada pela soma total dos

indivíduos de cada espécie, com emprego de uma dada medida de dispersão.

Calculou-se o IC da media aritmética, para 1% e 5% de probabilidade, por meio da

equação:

IC = m ± t × S(m)

Na qual:

Onde: IC = intervalo de confiança; t = valor de t ao nível de 5% e 1%; m = média de

indivíduos capturados na área; S = variância; X = total de indivíduos de cada espécie

no local e n = número de espécies no local.

m = Σx S(m) = S

n √n

43

Para a estimativa da abundância foram adotadas as seguintes classes:

„Rara‟ (r), com número de indivíduos capturados menor que o limite inferior do IC a

1% de probabilidade; „Disperso‟ (d), número de indivíduos capturados situado entre

os limites do IC a 1% e a 5% de probabilidade; „Comum‟ (c), número de indivíduos

capturados situado dentro do IC a 5% de probabilidade; „Abundante‟ (a), número de

indivíduos capturados superiores ao IC a 5% e a 1% de probabilidade e „Muito

abundante‟ (ma), número de indivíduos capturados maior que o limite superior do IC

a 1% de probabilidade (ARRIGONI, 1984; GARCIA; CORSEUIL, 1998a).

A frequência representa o número de indivíduos de uma espécie em relação

ao total de indivíduos capturados do grupo analisado (SILVEIRA NETO et al., 1976).

Este parâmetro foi calculado pela seguinte equação:

F = I × 100

T

Onde: F = frequência (%); I = número de espécimes da espécie no local amostrado e

T = número total de espécimes do grupo coletados na área. De acordo com os

dados obtidos, estabeleceu-se uma classe de frequência para cada espécie,

baseada no intervalo de confiança (IC) a 5% de probabilidade (FAZOLIN, 1991).

Classificadas em „Pouco frequentes‟ (pf), quando a porcentagem de indivíduos

capturados foi menor que o limite inferior do IC a 5% de probabilidade; „Frequentes‟

(f), quando a porcentagem de indivíduos capturados situou-se dentro do IC a 5% de

probabilidade e „Muito frequentes‟ (mf), quando a porcentagem de indivíduos

capturados foi maior que o limite superior do IC a 5% de probabilidade (THOMAZINI;

THOMAZINI, 2002; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a).

A constância é um parâmetro que refere-se à distribuição de cada espécie

ao longo das coletas realizadas, representando em porcentagem o número de

vezes que cada espécie está presente em relação ao total de coletas realizadas

(SILVEIRA NETO et al., 1976), sendo calculada pela equação:

C = P ×100

N

Onde: C = constância; P = número de coletas contendo cada espécie e N = número

total de coletas realizadas.

Segundo Bodenheimer (1955), conforme cada valor com relação aos

demais, as espécies podem ser classificadas como „Constantes‟ (w), quando

encontram-se presente em mais de 50% das coletas; „Acessórias‟ (y), quando

44

presentes no intervalo de 25 a 50% das coletas e „Acidentais‟ (z), quando presentes

em menos de 25% das coletas.

A dominância indica a proporção do total de capturas correspondente à

espécie dominante (SOUTHWOOD, 1995). Esse índice expressa a relação entre o

número de espécies e o número de indivíduos de cada espécie coletados,

representando o padrão de utilização dos nichos pelas espécies. Para determinar a

dominância, foi utilizado o Método de Sakagami e Laroca, descrito por Fazolin

(1991). Este Método considera como espécies dominantes aquelas em que a

frequência exceder o limite de dominância, que pode ser calculado pela equação:

Onde: LD = limite de dominância e S = número total de espécie.

A frequência relativa de ocorrência também foi calculada, pois, representa o

percentual de ocorrência de uma espécie em relação à soma das frequências

absolutas, sendo calculada pela seguinte equação:

Onde: FR = frequência relativa (%) e FA = frequência absoluta (número de parcelas

com ocorrência da espécie/total de parcelas.

O índice de diversidade indica a relação entre o número de espécies e o

número de espécimes de uma comunidade, calculado por meio da equação

proposta por Margalef (1951), citado por Silveira Neto et al. (1976):

Na qual: S = número de espécies registrado e N = número total de indivíduos.

Os dados provenientes das coletas de adultos nas armadilhas foram

utilizados para estudo da flutuação populacional e análise de correlação do número

de moscas capturadas semanalmente com os dados meteorológicos (precipitação

pluviométrica, velocidade do vento, temperatura média e umidade relativa do ar)

através do software estatístico SPSS® for Windows 15.0. Os dados meteorológicos

foram obtidos na Estação Climatológica da Embrapa Uva e Vinho, localizada na

LD = 1 ×100

S

FR = FA × 100

ΣFA

DMg= (S-1)

ln N

45

Vinícola Don Giovani (latitude 29°08‟55”S, longitude 51°26‟11”O e altitude 713m) no

município de Pinto Bandeira, RS, a 13,6 km do local de estudo. As flutuações

populacionais basearam-se no número médio de espécimes coletados por armadilha

por semana durante o período de execução do experimento.

3.3 Resultados e discussão 3.3.1 Análise faunística

No período entre outubro de 2012 e outubro de 2013, foram capturados 907

exemplares de moscas-das-frutas representados por oito espécies pertencentes a

cinco gêneros: Anastrepha Schiner, 1868, Parastenopa Hendel, 1914, Tomoplagia

Coquillett, 1910, Toxotrypana Gerstaecker, 1860 e Trupanea Schrank, 1795. O gênero

Anastrepha foi predominante em relação aos demais, sendo representado por quatro

espécies: Anastrepha fraterculus (Wiedmann, 1830) (Fig. 3A), Anastrepha pseudoparallela

(Loew,1873) (Fig. 3B), Anastrepha grandis (Macquart, 1846) (Fig. 3C) e Anastrepha aczeli

Blanchard,1961 (Fig. 3D), com 788 (442♀/346♂), 72 (36♀/36♂), 22 (15♀/7♂) e 4

(4♀) indivíduos coletados respectivamente. As demais espécies capturadas

apresentaram número igual ou inferior a dez espécimes: Tomoplagia sp. (Fig. 3E) com

10 (6♀/4♂), Parastenopa sp. (Fig. 3F) com 5 (3♀/2♂), Trupanea sp. (Fig. 3G) com 4

(4♀) e Toxotrypana sp. (Fig. 3H e I) com 2 (2♀) indivíduos coletados.

46

Figura 3. Gêneros da família Tephritidae coletados em armadilhas de monitoramento realizado em pomar de citros no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS.

Legenda: Espécimes pertencentes ao gênero Anastrepha: Anastrepha fraterculus (A); Anastrepha pseudoparallela (B); Anastrepha grandis (C) e Anastrepha aczeli (D); Espécimes pertencentes a outros gêneros: Tomoplagia sp. (E); Parastenopa sp. (F), Trupanea sp. (G); detalhe da asa direita (H) e corpo de Toxotrypana sp. (I). Quadrícula = 1mm².

Dentro da família Tephritidae, o gênero Anastrepha é o que possui maior

importância econômica (NORRBOM, 2000). Entre as espécies de moscas-das-frutas

economicamente importantes para a agricultura, devido aos prejuízos causados a

47

frutíferas, neste estudo foram capturadas três espécies: A. fraterculus, A. pseudoparallela

e A. grandis, sendo que a última é considerada praga quarentenária para o cultivo de

cucurbitáceas (ALUJA, 1994; MALAVASI; ZUCCHI; SUGAYAMA, 2000; ZUCCHI,

2000a). No Brasil, estão registradas 115 espécies de Anastrepha, com 59 famílias de

plantas hospedeiras identificadas, sendo que as comumente infestadas pertencem a

Myrtaceae, Sapotaceae, Anacardiaceae e Passifloraceae. A. fraterculus é relatada

como a espécie mais polífaga estando associada a 97 espécies de plantas

hospedeiras. Para espécies de Rutaceae (Citrus spp.) há registro da ocorrência em

nove espécies (ZUCCHI, 2014). Dentre as espécies reconhecidas como moscas-

das-frutas economicamente importantes na cultura do citros, apenas a espécie A.

fraterculus foi coletada no pomar, corroborando os resultados obtidos em citros

(SALLES, 1995; GARCIA; CORSEUIL, 2004; CHIARADIA; MILANEZ; DITTRICH,

2004; GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ZILLI; GARCIA, 2010). Por outro

lado, existem espécies oligófagas, como A. pseudoparallela, que exploram

preferencialmente frutos da família Passifloraceae ou ainda as espécies de A. grandis,

que exploram frutos de Cucurbitaceae (SELIVON, 2000; GARCIA; NORRBOM,

2011; ZUCCHI, 2014).

A. aczeli não possui importância econômica e seus hospedeiros ainda não

foram registrados (ZUCCHI, 2014). Espécies de Toxotrypana sp. foram relatadas

infestando espécies de Caricaceae e Asclepidaceae, duas famílias de plantas sem

relação próxima entre si ou com a cultura do citros (NORRBOM; CARROLL;

FREIDBERG, 1998). A única espécie de importância econômica para este gênero é

Toxotrypana curvicauda Gerstaecker, 1860, conhecida como mosca-do-mamão, inseto-

praga de importância quarentenária que não possui relato de ocorrência no Brasil

(BRASIL, 1999). Os dois exemplares pertencentes a espécie Toxotrypana sp.

coletados neste estudo, pertencem a uma nova espécie a ser descrita, sendo que,

seu hospedeiro ainda é desconhecido. Espécies pertencentes aos gêneros

Tomoplagia e Trupanea não se desenvolvem em frutos, mas atuam como endófagos de

capítulos de Asteraceae (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a). O gênero

Parastenopa desenvolve-se em plantas da família Aquifoliaceae, pertencentes ao

gênero Ilex L. (GARCIA; NORRBOM, 2011). De acordo com Aguiar-Menezes e

Menezes (1996), a distribuição espacial de moscas-das-frutas está relacionada à

disponibilidade e à localização de suas plantas hospedeiras, de modo que, a coleta

48

de espécies que não tem a cultura do citros como hospedeiro primário sugere a

presença de outras plantas preferenciais próximas ao pomar.

Dos espécimes de tefritídeos coletados no pomar de citros, 50% eram de A.

fraterculus. Dos 50% restantes, A. pseudoparallela, A. grandis e Toxotrypana sp.

corresponderam a 19%, 15%, e 2% respectivamente, enquanto que as demais

espécies (A. aczeli, Tomplagia sp., Parastenopa sp. e Trupanea sp.) representaram 14%

das capturas. Diversos estudos relacionados à dinâmica populacional de tefritídeos

relataram A. fraterculus como o espécime que apresentou a maior porcentagem de

indivíduos capturados para a Região Sul do Brasil (GARCIA; CORSEUIL, 1998a;

GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a; CHIARADIA; MILANEZ; DITTRICH, 2004;

GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; ZILLI;

GARCIA, 2010).

A. fraterculus foi a espécie com maior abundância, frequência, constância e

dominância durante as 53 semanas de avaliação, sendo considerada predominante

no pomar estudado (tab. 7). Trabalhos realizados em pomares de citros na Região

Sul apresentaram resultados semelhantes (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a;

GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ZILLI; GARCIA, 2010). Embora com

valores de captura inferiores aos de A. fraterculus, A. pseudoparallela apresentou

classificação faunística semelhante (tab. 7). Em trabalhos realizados na Região

Oeste de Santa Catarina e em São Sebastião do Caí no Rio Grande do sul, A.

pseudoparallela foi constatada como pouco frequente, rara e acidental, ao contrário dos

resultados obtidos neste estudo (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a; GARCIA;

LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009). De acordo com

Canal, Alvarenga e Zucchi (1998), nos estudos sobre análise faunística, de modo

geral, a espécie predominante tem sido a mesma em todos os locais, porém, a

importância da presença destas espécies varia em cada local devido a fenologia das

plantas e os períodos de maior captura.

49

Tabela 7. Análise faunística de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas em armadilhas McPhail no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.

Abundância: ma (muito abundante); c (comum); r (rara). Frequência: mf (muito frequente); f (frequente); pf (pouco frequente). Constância: w (constante); y (acessória); z (acidental). Dominância: d (dominante); n (não dominante).

Foram capturados 22 espécimes de A. grandis, presentes em 16 das 53

coletas realizadas, caracterizando-a como uma espécie frequente, com distribuição

comum, acessória e dominante (tab. 7). Resultados semelhantes foram obtidos por

Garcia e Lara (2006) e Alberti, Garcia e Bogus (2009). As demais espécies: A. aczeli,

Parastenopa sp., Tomoplagia sp., Trupanea sp e Toxotrypana sp., foram pouco frequentes,

raras, não dominantes e acidentais (tab. 7), devido a menor quantidade de

espécimes capturados e a presença destes em poucas coletas.

As oito espécies de moscas-das-frutas capturadas na área de estudo

correspondem ao índice de diversidade de 1,03, considerado baixo, menor do que

os encontrados em estudos realizados em pomares de citros nos municípios de

Chapecó, SC, apresentando valores de 1,63 e 2,0 para 12 e 17 espécies,

respectivamente (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a; ZILLI; GARCIA, 2010) e

de Cunha Porã, SC, com valor igual a 1,5 para dez espécies (GARCIA; LARA,

2006). O índice de Margalef raramente ultrapassa o valor de 4,5, variando

normalmente entre 1,5 a 3,5 (MARGALEF, 1972), onde valores baixos são

decorrentes da predominância de alguns grupos taxonômicos em detrimento da

maioria e valores acima de 5,0 denotam grande riqueza biológica (BEGON; HAPER;

TOWNSEND, 1996). Segundo Aguiar-Menezes et al. (2008), resultados que

Espécies Nº de

indivíduos coletados

Nº de coletas

Abundância Frequência Constância Dominância

A. fraterculus 788 53 Ma mf W d

A. pseudoparallela 72 20 Ma mf Y d

A. grandis 22 16 c f Y d

A. aczeli 4 4 r pf Z n

Tomoplagia sp. 10 4 r pf Z n

Parastenopa sp. 5 4 r pf Z n

Trupanea sp. 4 4 r pf Z n

Toxotrypana sp. 2 2 r pf Z n

Índice de diversidade DMg= 1,03

50

apontam um baixo número de espécies de moscas-das-frutas mas que apresentam

altas populações decorrem do uso de diferentes nichos disponíveis como estratégia

de proliferação. Segundo os mesmos autores, essa condição de uso é favorecida

em locais de baixa diversidade de plantas hospedeiras, como no caso de pomares

homogêneos. Fatores limitantes e competição interespecífica podem explicar a

variação de diversidade em diferentes locais, aumentando as populações de

espécies mais comuns e mantendo baixo o nível populacional de espécies raras

(ALUJA, 1994). Com base na análise faunística, conclui-se, que A. fraterculus é a

espécie mais bem sucedida na assembleia, sendo a espécie-praga de maior

importância no referido pomar.

Os fatores que determinam o grau de dominância das espécies são um

conjunto de componentes ecológicos, entre os quais os mais importantes são a

riqueza, a diversidade e a abundância de hospedeiros (ALUJA, 1994; CELEDÔNIO-

HURTADO; ALUJA; LIEDO, 1995). A dinâmica populacional de moscas-das-frutas

também pode sofrer interferência de fatores como temperatura, umidade,

luminosidade, diversidade e abundância de hospedeiros, composição dos pomares e

ecossistemas circundantes, gradientes latitudinais, inimigos naturais e organismos

simbiontes (ALUJA, 1994).

3.3.2 Flutuação populacional

Durante todo o período de estudo foram registradas capturas de adultos de

A. fraterculus. Além disso, a população desta espécie na área apresentou picos

populacionais com uma média igual ou superior a dez moscas por armadilha por

semana. Estes picos podem ser agrupados em cinco períodos ao longo do ano,

sendo eles: o primeiro de meados de outubro a meados de novembro, o segundo de

meados de dezembro ao final de janeiro, o terceiro de meados de fevereiro ao início

de março, o quarto em meados de maio e o quinto entre meados de junho e julho

(Fig. 4).

51

Figura 4. Flutuação populacional de adultos de Anastrepha fraterculus e Anastrepha pseudoparallela capturados em armadilha McPhail iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS.

51

52

Os picos populacionais observados no pomar de citros coincidem com os

períodos de maturação de frutíferas silvestres, dentre elas a pitangueira (outubro a

novembro)], guabijuzeiro (janeiro a fevereiro)], goiabeira (fevereiro a março),

laranjeira (maio a outubro)] e nespereira (julho a setembro). O maior pico

populacional ocorreu entre a última semana de 2012 e a primeira semana de 2013,

coincidindo com o período de maturação do guabijuzeiro. Diante disso, ressalta-se a

importância do manejo das frutíferas silvestres hospedeiras de moscas-das-frutas no

entorno das áreas comerciais de produção. Estas frutíferas, se mal manejadas,

poderão servir como repositório natural de adultos de moscas-das-frutas,

aumentando as perdas de produção em decorrência dos danos causados pela

espécie (CARVALHO, 2005; NAVA; BOTTON, 2010).

Para a espécie A. pseudoparallela, os picos populacionais observados ao longo

do período de estudo foram menores do que aqueles apresentados por A. fraterculus.

Os picos populacionais de A. pseudoparallela nos meses de outubro, fevereiro, maio e

julho compreendem a frutificação de algumas espécies frutíferas hospedeiras de

moscas-das-frutas, tais como pitangueira, goiabeira, laranjeira e nespereira. Embora

A. pseudoparallela tenha sido relatada infestando frutos de goiabeira na literatura

(STONE, 1942), seu hospedeiro preferencial é o maracujazeiro (GARCIA;

NORRBOM, 2011).

Durante o período de estudo, apenas a variável climática temperatura média

do ar (°C) apresentou correlação positiva significativa, de modo que um aumento da

temperatura condicionou um aumento na captura de adultos de A. fraterculus (tab. 8).

Por outro lado, observou-se uma correlação negativa significativa entre a captura de

adultos da espécie e duas variáveis, velocidade do vento (m/s) e umidade relativa do

ar (%). Deste modo, houve um decréscimo no número de capturas com o aumento

dos valores médios destas variáveis. Das variáveis analisadas, apenas precipitação

pluviométrica (mm) não apresentou correlação com a captura de adultos de A.

fraterculus. Para a espécie A. pseudoparallela não houve correlação significativa com as

variáveis analisadas, indicando que as capturas desta espécie no presente estudo

não foram influenciadas por variáveis climáticas.

53

Tabela 8. Correlação entre fatores climáticos e capturas de adultos de duas espécies pertencentes ao gênero Anastrepha spp. em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com atrativo alimentar CeraTrap®, durante o período de outubro de 2012 e outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS.

*Correlação significativa ao nível de 0,05%. r= coeficiente de correlação de Pearson; p= probabilidade.

Esses resultados diferem dos encontrados por Martins, Uramoto e Malavasi

(1998a,b), Hickel e Ducroquet (1992) e Aguiar-Menezes e Menezes (1996),

estudando moscas frugívoras em frutíferas silvestres e em pomares de pessegueiro,

ameixeira e mamoeiro [Carica papaya L. (Caricaceae)] respectivamente. Garcia,

Campos e Corseuil (2003a) obtiveram correlação positiva da temperatura máxima e

negativa da temperatura mínima, nos três pomares estudados na Região Oeste de

Santa Catarina. Garcia e Lara (2006) não obtiveram correlação com nenhuma das

variáveis climáticas analisadas na captura de A. fraterculus em pomar de citros no

município de Dionísio Cerqueira, SC. No entanto, os resultados aqui apresentados

corroboram com trabalhos de Rosillo e Portillo (1971), Garcia e Corseuil (1999),

Chiaradia, Milanez e Dittrich (2004) e Zilli e Garcia (2010), que revelaram correlação

positiva para a temperatura e o número de espécimes de A. fraterculus capturados.

3.4 Conclusões

A área apresenta a riqueza de pelo menos oito espécies, dentre elas: A.

fraterculus, A. pseudoparallela, A. grandis, A. aczeli, Tomoplagia sp., Parastenopa sp., Trupanea

sp. e Toxotrypana sp..

A. fraterculus é a espécie predominante no pomar de citros do município de

Pinto Bandeira, RS.

Os dois exemplares de Toxotrypana sp. coletados neste estudo, pertencem a

uma nova espécie a ser descrita.

Anastrepha spp.

Fatores climáticos A. fraterculus A. pseudoparallela

r P R P

Precipitação pluviométrica (mm) 0,21 0,129 -0,73 0,604

Velocidade do vento (m/s) -0,29 0,030* -0,12 0,934

Temperatura do ar (°C) 0,37 0,060* 0,08 0,543

Umidade relativa do ar (%) -0,34 0,012* 0,02 0,904

54

A dinâmica populacional de Anastrepha spp. é afetada positivamente pelo

aumento da temperatura média do ar e, negativamente, pelo aumento da velocidade

dos ventos e umidade relativa do ar.

As moscas-das-frutas estão presentes em todas as estações do ano no

pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.

55

4 Capítulo III. Avaliação de atrativos alimentares para o monitoramento da

mosca-das-frutas sul-americana Anastrepha fraterculus (Wied.,

1830) em citros e seletividade a artrópodes não-alvo

4.1 Introdução

As moscas-das-frutas são responsáveis por grandes perdas na produção de

frutas no Brasil. Os prejuízos são decorrentes tanto da oviposição quanto da

alimentação das larvas, que destroem a polpa, provocando maturação acelerada e

queda prematura dos frutos (AGUIAR-MENEZES; FERRARA; MENEZES, 2004). Na

Região Sul do Brasil, Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) é a espécie de maior

importância econômica sendo considerada a principal praga da fruticultura de clima

temperado (ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; NAVA; BOTTON, 2010; GARCIA;

NORRBOM, 2011; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; GARCIA; RICALDE, 2013,

PEREIRA-RÊGO et al., 2013). No caso da cultura do citros, embora ocorram outras

espécies de moscas-das-frutas associadas a cultura (GARCIA; CAMPOS;

CORSEUIL, 2003a,b; GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al.,

2008; ZILLI; GARCIA, 2010), A. fraterculus é a praga-chave, exigindo constante

monitoramento da população e emprego de medidas de controle para sua redução

populacional nos pomares (MORAES; PORTO; BRAUN, 1995; SOUZA FILHO;

RAGA; ZUCCHI, 1998).

Um aspecto de fundamental importância para o manejo das moscas-das-

frutas é o monitoramento populacional. Diversos trabalhos avaliaram a eficiência de

substâncias atrativas para o monitoramento da espécie na Região Sul

(LORENZATO, 1984; HEDSTRÖM; JIRÓN, 1985; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL,

1999; CHIARADIA; MILANEZ, 2000; KOVALESKI, 2004; SCOZ et al., 2006;

POGERRE, 2007). Como o monitoramento deve proporcionar informações que

56

representem adequadamente o comportamento da população da espécie na área

monitorada, a avaliação de atrativos alimentares efetivos e confiáveis deve ser

realizada de forma permanente. O controle racional e eficiente das moscas-das-

frutas tem como pré-requisito o conhecimento do momento adequado para adoção

das medidas de controle (KOVALESKI, 1997; NORA; SUGIURA, 2001). Segundo

Nascimento, Carvalho e Malavasi (2000), dentre os diversos fatores que estão

envolvidos na captura das moscas-das-frutas, destaca-se a eficiência do atrativo

utilizado.

Na Região Sul do Brasil, o suco de uva a 25% tem sido o atrativo

recomendado como padrão para a captura das moscas-das-frutas nos pomares de

macieira (KOVALESKI; RIBEIRO, 2002; KOVALESKI, 2004; FIORAVANÇO; DOS

SANTOS, 2013), sendo esta informação ampliada para os demais cultivos. No

entanto, este atrativo não é eficaz na cultura da videira (ZART; FERNANDES;

BOTTON, 2009) e questionamentos tem sido levantados quanto a sua eficácia,

inclusive na cultura da macieira (ZUANAZZI, 2012). Nos últimos anos, devido a

falhas no monitoramento detectadas em pomares que utilizam o suco de uva como

atrativo, tem ocorrido um aumento no emprego de proteínas hidrolisadas e da

levedura Torula® como alternativa para o monitoramento de moscas-das-frutas nos

pomares (RAGA et al., 2006; SCOZ et al., 2006; MONTEIRO et al., 2007;

POGERRE, 2007; AZEVEDO et al., 2012). Além destes atrativos, a solução aquosa

de glicose invertida a 10% tem sido utilizada em trabalhos de analise faunística e

flutuação populacional de moscas-das-frutas (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL,

1999; GARCIA; LARA, 2006; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003b; ALBERTI;

GARCIA; BOGUS, 2009; ZILLI; GARCIA, 2010)

Recentemente, uma nova formulação de proteína hidrolisada foi avaliada

para o monitoramento de moscas-das-frutas em pomares de videira (MACHOTA JR.

et al., 2013). A principal vantagem desta formulação é a sua estabilidade, permitindo

a reposição do atrativo a intervalos de 60 dias ou quando ocorre evaporação total do

produto nas armadilhas. Devido a grande variabilidade de informações referentes

aos atrativos alimentares disponíveis no mercado e ao aumento na incidência de

moscas-das-frutas em citros, este estudo foi realizado com o objetivo de avaliar a

eficiência de atrativos alimentares para o monitoramento de moscas-das-frutas Sul

Americana em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.

57

4. 2 Material e métodos

O estudo foi realizado no período de novembro de 2012 a outubro de 2013

em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] da cv. „Valência‟ (latitude


de Pinto Bandeira, RS (Fig.5). O pomar com área de 2,0 ha foi implantado em 2006

no espaçamento 5,0 x 4,5 m, sendo cultivado sem a aplicação de agrotóxicos

durante a condução do estudo. Nas bordas do pomar foram identificadas plantas

adultas de pitangueira (Eugenia uniflora Linnaeus,1753), guabijuzeiro [Myrcianthes

pungens (Berg) Legrand], goiabeira [Psidium guajava (Linnaeus, 1753)] pertencentes a

Família Myrtaceae e nespereira [Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindley, 1822]

pertencente a Família Rosaceae. Nas propriedades vizinhas, localizadas a menos

de 500 metros do local de estudo, encontram-se pomares comerciais de

pessegueiro [Prunus persica L. Bastsch (Rosaceae)] e videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)],

sendo esta a diversidade característica da Região.

Figura 5. Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS, com destaque para o posicionamento das armadilhas.

Fonte: Google Earth, 2014.

58

Os atrativos alimentares avaliados foram: proteína hidrolisada CeraTrap®

(BioIberica S.A., sem diluição); levedura Torula® (Isca Tecnologias Ltda., seis

pastilhas de 3g/L); proteína hidrolisada BioAnastrepha® (BioControle – Métodos de

Controle de Pragas Ltda., 50mL/L); glicose de milho (Yoki® Alimentos Ltda.,

100mL/L) e suco de uva tinto (Embrapa Uva e Vinho, 250mL/L). Todos os atrativos

foram trocados semanalmente, com exceção do CeraTrap®, reposto a cada 45 dias.

Os atrativos foram dispostos no interior de armadilhas McPhail, num volume

de 300mL por armadilha (SALLES, 1999), distribuídas na copa das árvores

frutíferas, a 1,5m de altura do solo, distanciadas 10 metros entre si (NASCIMENTO;

CARVALHO; MALAVASI, 2000) nas bordas do pomar estabelecendo duas

repetições para cada atrativo (ORTH; RIBEIRO; REIS FILHO, 1986; MARTINEZ;

GODOY, 1987). As avaliações foram realizadas semanalmente, quando foi realizada

a rotação das armadilhas entre si para evitar o efeito do local (MENDONÇA;

NASCIMENTO; MELO, 2003), totalizando 45 semanas de monitoramento.

Os insetos capturados nas armadilhas foram colocados em frascos

etiquetados, contendo álcool 70% para posterior triagem, contagem e identificação.

Os exemplares de moscas-das-frutas pertencentes ao Gênero Anastrepha foram

sexados e identificados com base na chave de identificação de Steyskal (1977) e

Zucchi (2000b). Os demais insetos da ordem Diptera capturados foram identificados

em nível de família, segundo Triplehorn e Johnson (2011), incluindo os inimigos

naturais e polinizadores capturados nos atrativos com a finalidade de avaliar a

seletividade dos mesmos.

O número de moscas-das-frutas capturadas foi apresentado como média de

adultos/armadilha/dia (MAD). Para os demais resultados, os insetos foram

agrupados por família, sendo que, as médias de captura por armadilha por semana

foram submetidas à análise da variância pelo teste Tukey (5% de significância),

através do software estatístico SPSS® for Windows 15.0. Dentre o total de fêmeas

de A. fraterculus capturadas, uma amostra de 40 exemplares, distribuídas em duas

épocas do ano (primavera-verão e outono-inverno) foi coletada de cada um dos

atrativos (n=40) e avaliada quanto à presença ou ausência de oócitos corionados. A

dissecação das fêmeas coletadas nas armadilhas foi realizada sobre placa de

parafina com solução fisiológica (REYES; JAHNKE; REDAELLI, 2012). Os ovários

retirados foram depositados sobre uma lâmina temporária de microscopia, cobertos

59

com lamínula e levados ao microscópio com aumento de 100x para a avaliação da

diferenciação celular e classificação, de acordo com Taufer et al. (2000), na qual:

ovário imaturo, presença de oogônias e ausência de oócitos; ovário em

desenvolvimento, presença de oogônias, oócitos de primeira ordem e ausência de

oócitos corionados; e, ovário maduro, presença de oogônia, oócito de primeira

ordem e oócitos corionados.

4.3 Resultados e discussão

4.3.1 Insetos capturados em nível de Ordem

Foram capturados 26.452 indivíduos pertencentes às seguintes ordens:

Diptera (21.500), Hymenoptera (2.198), Lepidoptera (1.432), Coleoptera (647),

Neuroptera (346), Blattodea (284), Hemiptera (40) e Orthoptera (5).

A Ordem Diptera apresentou o maior número de insetos capturados, com

média semanal de 101,72±93,54 indivíduos para o atrativo alimentar BioAnstrepha®,

que diferiu significativamente (GL=8; F=66,444; P=0,000) do suco de uva, Torula®,

CeraTrap® e glicose, com média semanal de 54,82±51,12 (GL=8; F=57,503;

P=0,000), 40,05±27,34 (GL= 8; F=121,065; P=0,000), 25,42±15,29 (GL=8;

F=134,314; P=0,000) e 16,88±16,91 indivíduos (GL=8; F=50,552; P=0,000),

respectivamente (tab. 9).

O atrativo alimentar CeraTrap® proporcionou maior número médio de

himenópteros capturados, com 14,21±20,40 indivíduos, diferindo significativamente

(GL=8; F=134,314; P=0,000) das demais ordens capturadas (tab. 9). Para a Ordem

Orthoptera não houve diferença significativa entre o número médio de indivíduos

coletados nos diferentes atrativos (tab. 9).

Indivíduos pertencentes às Ordens Lepidoptera (5,99±5,86) (GL= 4;

F=13,807; P=0,000) e Coleoptera (4,24±5,77) (GL= 4; F=15,447; P=0,000) foram

capturados em maior quantidade nas armadilhas iscadas com suco de uva, fato já

mencionado por Kovaleski e Ribeiro (2003). As maiores médias de hemípteros foram

observadas em armadilhas iscadas com o atrativo alimentar BioAnastrepha®

(0,26±0,48), diferindo significativamente (GL= 4; F=7,629; P=0,000) dos demais

atrativos avaliados (tab. 9). As maiores médias de indivíduos pertencentes às ordens

Neuroptera e Blattodea foram observados nas armadilhas iscadas com glicose, com

60

valores médios de 3,16±5,43 (GL= 4; F=17,050; P=0,000) e 0,96±2,19 (GL= 4;

F=7,084; P=0,000) indivíduos respectivamente (tab. 9).

61

Tabela 9. Número médio (±desvio padrão) de insetos capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.

Médias seguidas de mesma letra, maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas, não diferem significativamente pelo teste de Tukey a 5% de significância.

Ordens BioAnastrepha® CeraTrap® Glicose Suco de Uva Torula®

Lepidoptera 2,43±3,22 Aa 2,60±2,10 Aa 2,97±3,89 Aa 5,99±5,86 Ab 1,92±1,85 Aa

Coleoptera 0,77±1,56 Aa 0,21±0,36 Aa 1,61±2,75 Aa 4,24±5,57 Ab 0,36±0,82 Aa

Hymenoptera 2,57±3,59 Aa 14,21±24,40 Bb 2,99±3,48 Aa 2,77±2,93 Aa 1,89±3,21 Aa

Orthoptera 0,01±0,07 Aa 0,01±0,07 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa 0,02±0,10 Aa

Neuroptera 0,12±0,29 Aa 0,11±0,22 Aa 3,16±5,43 Ab 0,39±0,70 Aa 0,10±0,20 Aa

Blattodea 0,22±0,64 Aab 0,12±0,29 Aa 0,96±2,19 Ac 0,82±1,84 Abc 1,03±0,13 Aa

Hemiptera 0,26±0,48 Ab 0,09±0,25 Aa 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,08±0,21 Aa

Diptera 101,72±93,54 Bc 25,42±15,29 Ca 16,88±16,91 Ba 54,82±51,12 Bb 40,05±27,34 Bab

61

62

4.3.2 Insetos capturados pertencentes à Formicidae e famílias de insetos úteis

Dentro da Classe Insecta, além dos 1.636 indivíduos pertencentes à

Formicidae (Hymenoptera), foram coletados 948 inimigos naturais e insetos

polinizadores pertencentes a quatro ordens. A Ordem Hymenoptera foi representada

por Apidae (340 indivíduos), Vespidae (185), Halictidae (21), Chalchididae (12) e

Braconidae (3). A Ordem Coleoptera foi representada por Staphilinidae, com 36

indivíduos capturados. Dentro da Ordem Neuroptera foram capturados indivíduos

pertencentes a Chrysopidae (332) e Hemerobiidae (17). A Ordem Hemiptera foi

representada por apenas dois indivíduos de Reduviidae.

O maior número de indivíduos pertencentes à Formicidae foram coletados

nas armadilhas iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® (12,90±26,90) diferindo

significativamente (GL= 4; F=7,489; P=0,000) dos demais atrativos avaliados (tab.

10). Sendo que, esta família difere significativamente (GL= 11; F=9,385; P=0,000)

das demais pertencentes à Hymenoptera avaliadas para este atrativo (tab. 10).

Esses resultados indicam a possibilidade de utilização da proteína hidrolisada

CeraTrap® em estudos de levantamento populacional de Formicidae em pomares.

63

Tabela 10. Número médio (±desvio padrão) de famílias de insetos benéficos e de Formicidae capturados por semana em armadilhas de monitoramento McPhail iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.

Insetos benéficos BioAnastrepha® CeraTrap® Glicose Suco de Uva Torula®

Coleoptera

Staphilinidae 0,34±1,02 Ab 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa 0,04±0,18 Aa

Hemiptera

Reduviidae 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa

Hymenoptera

Apidae 0,67±1,46 ABab 0,90±1,60 Aab 0,54±1,06 ABab 1,32±2,19 Cb 0,34±0,91 Aa

Braconidae 0,02±0,15 Aa 0,01±0,07 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa

Chalchididae 0,10±0,29 Ab 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa 0,02±0,10 Aab Formicidae 1,44±3,16 Ba 12,90±26,90 Bb 1,52±2,90 Ba 1,06±1,95 BCa 1,26±3,03 Ba

Halictiidae 0,07±0,33 Aa 0,10±0,80 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,07±0,31 Aa

Vespidae 0,27±0,46 Aa 0,30±0,50 Aa

0,92±1,13 ABb 0,38±0,52 ABa 0,19±0,36 Aa

Neuroptera

Chrysopidae 0,04±0,14 Aa 0,10±0,20 Aa 3,13±5,48 Cb 0,39±0,75 ABa 0,02±0,10 Aa

Hemerobiidae 0,08±0,26 Aa 0,01±0,10 Aa 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,08±0,18 Aa


63

64

O maior número de insetos pertencentes à Staphilinidae foram coletados nas

armadilhas iscadas com o atrativo alimentar BioAnastrepha® (0,34±1,02 indivíduos)

diferindo significativamente (GL=4; F=4,462; P=0,002) dos demais atrativos

avaliados, o mesmo ocorrendo para Chalcididae (0,10±0,29 indivíduos) (GL=4;

F=3,713; P=0,006) (tab. 10). Dentre os atrativos avaliados, o suco de uva foi o que

promoveu as maiores capturas de abelhas (Hymenoptera: Apidae) com média de

1,32±2,19 indivíduos por semana (GL=4; F=2,881; P=0,022), sendo esta a família

mais capturada por este atrativo que diferiu das demais famílias capturadas (GL=11;

F=11,037; P=0,000) (tab. 10). O atrativo alimentar glicose apresentou a maior

captura de indivíduos pertencentes à Vespidae, com média semanal de 0,92±1,13

indivíduos (GL=4; F=11,032; P=0,000) (tab. 10). As maiores capturas de

Chrysopidae também foram observadas nas armadilhas iscadas com este atrativo,

apresentando um número médio de 3,13±5,48 indivíduos por semana, diferindo

significativamente (GL=4; F=18,207; P=0,000) dos demais atrativos avaliados (tab.

10).

Para as demais Famílias capturadas, Reduviidae, Braconidae, Halictiidae e

Hemerobiidae, não houve diferença significativa entre os atrativos avaliados. Com

base nestes resultados, a proteína hidrolisada CeraTrap® e a levedura Torula®,

demonstraram maior seletividade, capturando um reduzido número de insetos

polinizadores e inimigos naturais.

4.3.3 Insetos capturados pertencentes à Ordem Diptera

A Ordem Diptera compreendeu a maior parte dos indivíduos coletados,

totalizando 21.500 dípteros, distribuídos nas seguintes famílias: Drosophilidae (9.278

indivíduos), Ulidiidae (4.042), Muscidae (4.026), Tephritidae (1.587), Fannidae

(1.229), Culicidae (479), Bibionidae (216), Richardiidae (171), Calliphoridae (145),

Syrphidae (115), Neriidae (91), Tachinidae (50), Lonchaeidae (47), Sarcophagidae

(19) e Tipulidae (cinco indivíduos).

Nas armadilhas iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® a família mais

capturada foi Tephritidae, com média semanal de 8,90±8,29 indivíduos por

armadilha, diferindo significativamente (GL= 15; F=31,120; P=0,000) das demais

famílias de Diptera capturadas (tab. 11). Para a levedura Torula® as maiores

65

capturas ocorreram para indivíduos pertencentes à Ulidiidae, com média semanal de

14,29±18,03 indivíduos por armadilha (GL= 15; F=34,082; P=0,000) (tab. 11).

Durante a execução deste estudo, a proteína hidrolisada BioAnastrepha®

capturou o maior número de dípteros. Os maiores números médios de indivíduos

coletados semanalmente pertenceram as famílias Drosophilidae (31,02±31,82) e

Muscidae (27,74±51,14 indivíduos), diferindo significativamente (GL= 15; F=21,651;

P=0,000) das demais famílias de Diptera capturadas (tab. 11). De modo semelhante,

armadilhas iscadas com suco de uva e glicose apresentaram elevadas capturas de

indivíduos pertencentes à Drosophilidae, apresentando valores médios semanais de

46,92±48,38 (GL= 15; F=44,112; P=0,000) e 10,50±15,84 (GL= 15; F=20,555;

P=0,000) indivíduos capturados, respectivamente, diferindo significativamente das

demais famílias de Diptera capturadas em cada um dos atrativos (tab. 11). O suco

de uva também se destacou na captura de insetos pertencentes à Bibionidae,

apresentando uma média semanal de 1,46±3,24 indivíduos por armadilha, diferindo

significativamente (GL=4; F=8,677; P=0,000) dos demais atrativos utilizados (tab.

11).

66

Tabela 11. Número médio (±desvio padrão) de insetos pertencentes Ordem Diptera capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.


Famílias BioAnastrepha

® CeraTrap

® Glicose Suco de Uva Torula

®

Brachycera

Ephydroidea Drosophilidae 31,02±31,82 Db 4,12±5,67 BCa 10,50±15,84 Ba 46,92±48,38 Bc 10,52±12,00 Ba

Muscoidea Fannidae 11,96±26,76 ABb 0,06±0,16 Aa 0,09±0,37 Aa 0,07±0,23 Aa 1,49±3,10 Aa

Muscidae 27,74±51,14 Db 4,08±3,05 BCa 1,96±1,92 Aa 3,14±3,41 Aa 7,81±6,95 Ba

Nerioidea Neriidae 0,57±0,86 Ac 0,04±0,14 Aab 0,02±0,10 Aa 0,11±0,28 Aab 0,27±0,55 Ab

Oestroidea Calliphoridae 1,56±3,94 ABb 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa 0,01±0,07 Aa 0,02±0,10 Aa

Sarcophadidae 0,06±0,22 Aa 0,03±0,17 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa 0,10±0,29 Aa

Tachinidae 0,14±0,27 Aa 0,14±0,31 Aa 0,06±0,16 Aa 0,02±0,10 Aa 0,19±0,54 Aa

Syrphoidea Syrphidae 0,51±1,03 Ab 0,30±0,66 Aab 0,08±0,18 Aab 0,06±0,16 Aa 0,33±1,50 Aab

Tephritoidea Lonchaeidae 0,02±0,15 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,48±1,27 Ab

Richardiidae 0,93±1,23 ABd 0,50±0,66 Ac 0,06±0,16 Aab 0,00±0,00 Aa 0,39±0,66 Abc

Tephritidae 3,08±3,41 ABa 8,90±8,29 Db 1,86±2,81 Aa 0,92±1,74 Aa 2,88±3,42 Aa

Ulidiidae 22,79±27,98 CDc 5,33±7,61 Ca 1,16±1,63 Aa 1,34±1,82 Aa 14,29±18,03 Cb

Nematocera

Bibionoidea Bibionidae 0,10±0,29 Aa 0,02±0,10 Aa 0,78±2,12 Aab 1,46±3,24 Ab 0,04±0,14 Aa

Culicoidea Culicidae 1,23±3,49 ABab 1,89±3,30 ABb 0,24±0,52 Aa 0,72±1,44 Aab 1,23±2,91 Aab

Tipuloidea Tipulidae 0,01±0,07 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa 0,02±0,15 Aa 0,00±0,00 Aa

66

67

O maior número de culicídios (Diptera, Culicidae) coletados foi

observado nas armadilhas iscadas com CeraTrap® com média semanal de

1,89±3,30 indivíduos por armadilha (tab. 11). A levedura Torula® capturou um

maior número médio semanal de lonqueídeos por armadilha, com 0,48±1,27

indivíduos, enquanto que BioAnastrepha® apresentou a maior média de

capturas de representantes das Famílias Muscidae, Ulidiidae, Fannidae,

Calliphoridae, Richardiidae, Neriidae e Syrphidae, esta última representada por

0,48±1,27 indivíduos coletados (tab. 11). Para as Famílias Sarcophagidae,

Tachinidae e Tipulidae não houve diferença significativa entre as capturas

obtidas pelos diferentes atrativos avaliados.

4.3.4 Insetos capturados pertencentes ao gênero Anastrepha Schiner, 1868

Dos 1.587 espécimes de Tephritidae coletados neste estudo, 1.544 são

do Gênero Anastrepha Schiner, 1868, compreendendo as espécies Anastrepha

fraterculus (Wiedmann, 1830), Anastrepha pseudoparallela (Loew, 1873), Anastrepha

grandis (Macquart, 1846) e Anastrepha aczeli Blanchard, 1961, totalizando 1.410,

89, 40 e cinco indivíduos, respectivamente. Os demais insetos capturados

pertencem aos gêneros Parastenopa Hendel, 1914, Tomoplagia Coquillett, 1910,

Toxotrypana Gerstaecker, 1860 e Trupanea Schrank, 1795.

A. fraterculus foi a espécie que apresentou o maior número de indivíduos

capturados, com número médio de 7,81±9,55, 2,76±4,52, 2,63±4,67, 1,66±3,38

e 0,91±2,18 insetos capturados por armadilha semana para os atrativos

CeraTrap®, Torula®, BioAnastrepha®, glicose e suco de uva, respectivamente

(tab. 12).

68

Tabela 12. Número médio ±desvio padrão de espécies pertencentes ao Gênero Anastrepha capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.


Anastrepha spp. BioAnastrepha® CeraTrap® Glicose Suco de Uva Torula®

A. fraterculus 2,63±4,67 Ba 7,81±9,55 Bb 1,66±3,38 Ba 0,91±2,18 Ba 2,66±4,52 Ba

A. pseudoparallela 0,16±0,50 Aa 0,63±2,47 Ab 0,16±0,62 Aa 0,01±0,11 Aa 0,03±0,18 Aa

A. grandis 0,14±0,35 Abc 0,20±0,48 Ac 0,02±0,15 Aab 0,00±0,00 Aa 0,08±0,27 Aabc

A. aczeli 0,00±0,00 Aa 0,03±0,18 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa

68

69

Na comparação entre os atrativos, CeraTrap® destacou-se na captura

de A. fraterculus, A. pseudoparallela e A. grandis diferindo significativamente (GL=4;

F=22,128; P=0,000) dos demais atrativos (tab. 12). Não houve diferença

significativa nas capturas de A. aczeli entre os atrativos, porém, a espécie

somente foi detectada no pomar quando o Ceratrap® e a Torula® foram

empregados (tab. 12). Nas armadilhas iscadas com o atrativo CeraTrap® foram

coletados 703 indivíduos pertencentes a espécie A. fraterculus (389♀/314♂),

seguido por Torula® com 239 (116♀/123♂), BioAnastrepha® com 237

(119♀/118♂), glicose com 149 (76♀/73♂) e suco de uva com 82 (42♀/40♂),

respectivamente.

Adultos de moscas-das-frutas, principalmente fêmeas, necessitam

ingerir nutrientes, especialmente compostos proteicos, durante o período de

pós-emergência para que ocorra a maturação sexual (CHRISTENSON;

FOOTE, 1960; BATEMAN, 1972; HEATH et al., 1994). Devido a isso, Malo

(1992) e Salles (1999), ressaltam que um importante fator a ser observado na

escolha de um atrativo alimentar é a maior captura de fêmeas, observada neste

estudo nas coletas realizadas para todos os atrativos, exceto Torula®.

Os resultados deste estudo corroboram os obtidos por Scoz et al.

(2006) que demonstraram que adultos de A. fraterculus foram mais capturados

em armadilhas iscadas com a levedura Torula® quando comparada à proteína

hidrolisada BioAnastrepha® a 5% e ao suco de uva a 25% em pomar de

pessegueiro na Região da Serra Gaúcha, RS. Por outro lado, Monteiro et al.

(2007) em estudo conduzido em pomar de pessegueiro na Região da Lapa,

PR, afirmam que as substâncias atrativas à base de proteína hidrolisada

BioAnastrepha® e Torula® foram equivalentes na captura de Anastrepha spp.,

com capturas ocorrendo antes em relação ao suco de uva a 25%.

Garcia, Campos e Corseuil (1999), constataram maior atratividade de

fêmeas de A. fraterculus pela glicose invertida quando comparado com os sucos

de pitanga, uva e pêssego a 25%. Este resultado foi corroborado por Chiaradia

e Milanez (2000), em estudo no qual a glicose invertida foi o atrativo mais

eficaz para captura de moscas-das-frutas, especialmente de A. fraterculus. Neste

70

trabalho, o atrativo foi superior às capturas com suco de uva a 25% e com

proteína hidrolisada a 5% sem mencionar marca comercial.

Embora estudos recentes, como os de Azevedo et al. (2012),

demonstrem o potencial de uso de sucos de frutas no monitoramento de

moscas-das-frutas, de acordo com Mendonça, Nascimento e Melo (2003),

estes atrativos são os que mais dificultam a limpeza das armadilhas, devido

aos resíduos deixados, fato também observado nas armadilhas iscadas com

suco de uva a 25% durante a execução deste estudo. Segundo Zart,

Fernandes e Botton (2009) existem ainda, questionamentos quanto a eficácia

do suco de uva devido a variação na composição do produto conforme a

variedade de uva utilizada na fabricação, safra e marca comercial. Em

hipótese, as moscas-das-frutas não são atraídas pelas armadilhas iscadas com

sucos de fruta, principalmente próximo à colheita, em função da grande

presença de voláteis liberados pelas frutas maduras ou em estágio de

decomposição que competem com os atrativos para monitoramento.

Em função dos resultados variados de eficácia quando são

empregados sucos de frutas, Scoz et al. (2006) sugerem o emprego da

levedura Torula® como referência para programas de detecção ou

monitoramento de moscas-das-frutas por apresentar pouca variação na

composição, ser mais específico e atrair significativamente maior número de

moscas-das-frutas quando comparada ao suco de uva a 25% e a proteína

hidrolisada BioAnastrepha® a 5%.

Estudos desenvolvidos por Raga et al. (2006) demonstraram que as

proteínas hidrolisadas BioAnastrepha® e IscaMosca® foram eficientes na

atratividade de moscas-das-frutas em pomar de laranjeira, não diferindo entre

si e diferindo dos demais atrativos, sendo por isso, recomendáveis para o

monitoramento de moscas-das-frutas em citros. Esses atrativos capturaram

44,5% e 41,3% dos adultos e Tephritidae coletados em todo o experimento.

De acordo com os resultados obtidos neste estudo, o atrativo alimentar

CeraTrap® apresentou capturas superiores aos demais atrativos avaliados,

Torula®, BioAnastrepha®, suco de uva e glicose, sendo uma nova ferramenta

para o monitoramento de A. fraterculus na cultura do citros.

71

Durante o período de estudo, armadilhas iscadas com a levedura

Torula® indicaram a ocorrência de sete picos populacionais. Os picos

ocorreram no final dos meses de novembro e dezembro, meados dos meses

de janeiro e junho, entre início de julho e início de agosto, final de agosto e

meados de setembro (Fig. 6). No mesmo período, a proteína hidrolisada

BioAnastrepha® indicou seis picos populacionais durante o mês de dezembro,

início de março e meados dos meses de junho, julho, agosto e setembro (Fig.

6).

De maneira semelhante ao BioAnastrepha®, o atrativo alimentar

CeraTrap® indicou a ocorrência de seis picos populacionais, no entanto, com

duração mais longa que os demais atrativos avaliados. Os picos ocorreram do

início de dezembro ao final de janeiro, início de fevereiro a meados de março,

entre meados dos meses de abril e maio, do final de maio a meados de julho,

do final de julho a meados de agosto e em meados de setembro (Fig. 6).

Glicose indicou a ocorrência de três picos populacionais em meados dos

meses de dezembro, julho e agosto, enquanto que o suco de uva detectou

apenas dois picos populacionais, sendo um no início de dezembro e outro em

meados de julho (Fig. 6).

72

Figura 6. Número médio de adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (machos e fêmeas) capturados por dia (MAD) em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares em pomar de citros [Citrus

sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ de durante o período de novembro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. Legenda: A linha horizontal contínua indica o índice MAD igual a 0,5.

72

73

Conforme Carvalho (2005), de maneira geral, o numero médio de

adultos por armadilhas por dia (MAD) igual ou superior a 0,5 é sugerido como

momento de adoção de medidas de controle populacional de A. fraterculus para

todas as culturas. Neste caso, ressalta-se que todos os atrativos avaliados

indicaram um mesmo pico populacional, com número médio de moscas-das-

frutas por armadilha por dia (MAD) superior a 0,5, no entanto, com CeraTrap®

apresentando a maior média de capturas neste pico (MAD=2,0) (Fig. 6). Este

pico ocorreu em meados de julho, coincidindo com o início da colheita da

laranjeira na área de estudo e a maturação da nespereira, reconhecido

hospedeiro de moscas-das-frutas (GARCIA; NORRBOM, 2011; NUNES et al.,

2012).

Importante salientar que, o atrativo alimentar CeraTrap® promoveu

capturas de adultos de A. fraterculus acima do índice MAD igual a 0,5 durante 33

das 45 semanas de execução do experimento, indicando a presença da

espécie acima do nível de controle ao longo de 73% do período de estudo (Fig.

6). Para os demais atrativos avaliados, a presença da espécie acima do nível

de controle foi indicada em 28, 20, 11 e 6% do período de estudo para Torula®,

BioAnastrepha®, glicose e suco de uva, respectivamente (Fig. 6). Este fato

demonstra que, dependendo do atrativo utilizado, o nível de controle pode ser

alterado.

Ao longo do período de estudo, o maior pico populacional foi indicado

pelo atrativo alimentar CeraTrap® no início de janeiro (MAD=6,0), resultando

num total de 84 indivíduos coletados naquela semana (Fig. 6). Além disso,

CeraTrap® indicou a presença de moscas-das-frutas em todas as 45 semanas

de avaliação, inclusive durante o inverno (Fig. 6). Esta constância nas capturas

de adultos de A. fraterculus é um aspecto importante do atrativo frente aos

demais, tornando possível a detecção da presença do inseto nos focos iniciais

de infestação, auxiliando em programas manejo (MENDONÇA; NASCIMENTO;

MELO, 2003).

74

4.3.5 Maturidade sexual de fêmeas de Anastrepha fraterculus capturadas nas

armadilhas de monitoramento

Das fêmeas avaliadas (n=40) com presença de oócitos corionados, ou

seja, fêmeas maduras, 84,0% foram coletadas com o atrativo alimentar suco de

uva, seguido por glicose com 77,3%, BioAnastrepha® com 72,0% e Torula®

com 64%, sendo que, CeraTrap® foi o atrativo que proporcionou a menor

captura de fêmeas com oócitos corionados (38,6%) (Fig. 7).

Em trabalho realizado por Reyes, Jahnke e Redaelli (2012) em

pomares de pessegueiro e goiabeira no município de Porto Alegre, RS, foram

capturadas fêmeas de A. fraterculus com todos os graus de maturação (ovário

imaturo, em desenvolvimento e maduro) com o atrativo alimentar

BioAnastrepha® e em dois graus avançados (ovário em desenvolvimento e

maduro) para fêmeas capturadas com suco de uva. Segundo Bartolucci et al.

(2006), a maturação ovariana de moscas-das-frutas não é uniforme, podendo

ser encontradas fêmeas da mesma idade mas que apresentem diferentes

graus de maturação.

Embora haja a possibilidade de que algumas fêmeas sexualmente

maduras inspecionadas tenham sido capturadas no intervalo entre a oviposição

e a maturação dos próximos oócitos, podendo assim, ser confundidas com

fêmeas em desenvolvimento (PRITCHARD, 1970), os resultados obtidos neste

estudo indicam que CeraTrap® captura uma maior porcentagem de fêmeas em

estágios iniciais de desenvolvimento reprodutivo quando comparado aos

demais atrativos avaliados.

75

Figura 7. Porcentagem (%) de fêmeas adultas de Anastrepha fraterculus com presença ou ausência de oócitos corionados (ovos) capturadas em armadilhas McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares (n=40) em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ de durante o período de outubro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS.

75

76

No caso das fêmeas de Anastrepha, ocorre um aumento no tamanho

médio dos ovários e no número médio de oócitos por ovário a partir dos 10 dias

de idade (TAUFER, 2000), fortemente influenciados pela ingestão de alimentos

proteicos. De maneira prática, admite-se que as moscas-das-frutas necessitam

ingerir alimentos proteicos para completar o desenvolvimento do aparelho

reprodutivo e produção de óvulos no período de 7 a 30 dias após a emergência

a fim de tornarem-se aptas ao acasalamento (SALLES, 2000). Devido à tal

necessidade, a utilização de um atrativo alimentar que proporciona maior

captura de fêmeas em estágios iniciais de desenvolvimento reprodutivo diminui

a probabilidade de infestações futuras dos frutos nas áreas de produção

(ZUCOLOTO, 2000) e permite a definição da época de aparecimento de novas

gerações da espécie no campo (REYES; JAHNKE; REDAELLI, 2012). Desta

forma, a presença de moscas-das-frutas sexualmente imaturas observadas

neste estudo corrobora resultados de Salles (1995), citando A. fraterculus como

espécie multivoltina e com seus picos populacionais relacionados à presença

de hospedeiros próximos às áreas comerciais de produção de frutas.

4.4 Conclusões

A proteína hidrolisada CeraTrap® sem diluição apresenta maior

eficiência para o monitoramento de mosca-das-frutas em pomar de citros.

Suco de uva a 25% é eficiente na captura de insetos da Ordem

Lepidoptera e Coleoptera.

Glicose a 10% é eficiente na captura de insetos das famílias Vespidae

e Chrysopidae.

A proteína hidrolisada BioAnastrepha® é eficiente na captura de insetos

pertencentes a famílias Drosophilidae, Muscidae e Ulidiidae.

77

5 Conclusões gerais

Anastrepha fraterculus é a espécie mais frequente e abundante em todas

frutíferas amostradas, apresentando as maiores infestações em frutos de

pitangueira coletados no solo e em frutos goiabeira coletados na planta. Este

estudo relata pela primeira vez a referência a A. fraterculus infestando frutos de

guabijuzeiro no estado do Rio Grande do Sul. Pitangueira, goiabeira,

nespereira e guabijuzeiro são multiplicadores de A. fraterculus.

As espécies de parasitoides observadas na Região pertencem a duas

famílias: Braconidae e Figitidae. Representados por: Doryctobracon brasiliensis,

Doryctobracon areolatus, Utetes anastrephae e Opius bellus (Braconidae); Odontosema

anastrephae e Aganaspis pelleranoi (Figitidae). Sendo esta a primeira referência a U.

anastrephae parasitando larvas de A. fraterculus em frutos de guabijuzeiro no

Estado. Nespereira atua como repositório natural de parasitoides nativos.

A área apresenta uma riqueza de pelo menos oito espécies. A. fraterculus

é a espécie predominante no pomar de citros do município de Pinto Bandeira,

RS. A dinâmica populacional de Anastrepha spp. é afetada positivamente pelo

aumento da temperatura média do ar e, negativamente, pelo aumento da

velocidade dos ventos e umidade relativa do ar. As moscas-das-frutas estão

presentes em todas as estações do ano em pomares de citros no município de

Pinto Bandeira, RS.

A proteína hidrolisada CeraTrap® sem diluição demonstrou-se eficiente

para o monitoramento de mosca-das-frutas em pomar de citros, em função das

capturas periódicas de Anastrepha fraterculus, acima do nível de controle.

78

6 Referências

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