interações entre lianas e árvores ao longo de um gradiente ... · quintero &...
TRANSCRIPT
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE
MONTES CLAROS
Pós-graduação em Ciências Biológicas
INTERAÇÕES ENTRE LIANAS E ÁRVORES
AO LONGO DE UM GRADIENTE
SUCESSIONAL EM UMA FLORESTA
TROPICAL SECA.
Montes Claros, Minas Gerais
2015
INTERAÇÕES ENTRE LIANAS E ÁRVORES AO LONGO DE UM
GRADIENTE SUCESSIONAL EM UMA FLORESTA TROPICAL SECA.
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de
Montes Claros, como requisito necessário para a
obtenção de título de mestre em Ciências Biológicas.
Mestrando: Paulo Augusto Binder d’Angelis
Orientador: Dr. Mário Marcos do Espírito Santo
Montes Claros, Minas Gerais
2015
D182i
D’Angelis, Paulo Augusto Binder.
Interações entre lianas e árvores ao longo de um gradiente sucessional em
uma floresta tropical seca [manuscrito] / Paulo Augusto Binder D’Angelis. –
2015.
52 f. : il.
Bibliografia: f. 33-42
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual de Montes Claros -
Unimontes, Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas/PPGCB, 2015.
Orientador: Prof. Dr. Mário Marcos do Espírito Santo.
1. Interações ecológicas – Lianas e Árvores. 2. Aninhamento. 3. Floresta
Tropical Seca. 4. Modularidade. 5. Floresta decídua. 6. Sucessão florestal. I.
Espírito Santo, Mário Marcos do. II. Universidade Estadual de Montes Claros.
III. Título.
Catalogação Biblioteca Central Professor Antônio Jorge
Catalogação Biblioteca Central Professor Antônio Jorge
AGRADECIMENTOS
A toda força que rege o Universo, por conspirar a favor da constante caminhada que é a
evolução.
Aos meus familiares e pessoas próximas por todo incentivo e ajuda.
Ao meu orientador Prof. Dr. Mario Marcos do Espírito Santo pela oportunidade e
fundamental ajuda nesta caminhada árdua que é o mestrado, pela excelência em didática
do Dr. Jhonathan Oliveira Silva por ser peça chave para o desenvolvimento e
aprimoramento do trabalho, à equipe do Laboratório de Ecologia Evolutiva, ao LEVE
(Laboratório de Ecologia Vegetal) por auxiliar nos dados de coleta, colegas e
professores do programa de pós-graduação em Ciências Biológicas da Unimontes sem
os quais seria impossível o aprendizado e a produção deste trabalho.
Muito obrigado!
“O nosso destino final é estar em paz no
seio do universo com o campo de visão
aberto, minha serenidade eu conservo...”
P. Hemp
SUMÁRIO
Introdução................................................................................... 11
Materiais e Métodos................................................................... 14
Resultados ................................................................................ 19
Discussão................................................................................... 28
Referências............................................................................... 33
Tabela 1 .................................................................................. 43
Apêndice 1 .............................................................................. 45
Apêndice 2 .............................................................................. 46
8
RESUMO
A interação liana-árvore ajuda a descobrir padrões de associações a fim de
esclarecer quais os fatores que aumentam ou inibem o desenvolvimento e distribuição
de ambos. Este estudo teve como objetivo determinar os efeitos da sucessão ecológica
sobre comunidade de lianas e analisar suas interações com a comunidade arbórea em
uma Floresta Tropical Seca. Foram registradas 35 espécies de lianas , na qual Bignonia
ramentacea (Mart. ex DC.) L.G. Lohmann representa a espécie mais frequente e
encontrada principalmente em estágios avançados de sucessão. Existiram alterações na
composição da comunidade de lianas e árvores ao logo da sucessão secundária, onde
48,8% das espécies de lianas encontradas no estágio intermediário também ocorreram
no estágio tardio e 11% das espécies de árvores encontradas no estágio intermediário
também ocorreram no estágio tardio. Ao longo do gradiente sucessional foi verificado
um aumento da riqueza e densidade de lianas e da densidade de árvores seguindo o
gradiente: inicial < intermediário = tardio. A riqueza de árvores diferiu entre todos os
estágios atingindo pico no estágio intermediário. Foi encontrado uma relação unimodal
entre a densidade de lianas e árvores. O pico na diversidade de lianas em estágios
intermediários está provavelmente relacionado à maior disponibilidade conjunta de luz e
suporte para o crescimento dessas plantas. Os valores de aninhamento e modularidade
não diferiram do modelo nulo, ressaltando que a interação liana-forófito é altamente
generalizada e a estrutura da rede não difere do acaso. As interações na comunidade
liana-forófito parecem seguir uma estratégia de crescimento oportunista, moldada
principalmente por características morfo-fisiológica dos hospedeiros em detrimento à
sua identidade. Um melhor entendimento das interações entre lianas e árvores permitirá
uma maior compreensão das trajetórias de regeneração natural em florestas tropicais,
com aplicações práticas para a conservação e manejo desses ecossistemas.
9
Palavras chaves: Aninhamento; modularidade; floresta decídua; interações ecológicas;
sucessão florestal.
10
Abstract
The liana-tree interactions helps organizations uncover patterns in order to clarify
the factors that enhance or inhibit the development and distribution of both. This study
aimed to determine the effects of ecological succession on liana community and analyze
their interactions with the tree community in a Tropical Dry Forest. We recorded 35
species of lianas, which Bignonia ramentacea (Mart. Ex DC.) LG Lohmann is the most
common species and found mainly in advanced stages of succession. There were
changes in the composition of the liana community and trees to the right of secondary
succession, where 48.8% of liana species found in the intermediate stage also occurred
in the late stage and 11% of the tree species found in the intermediate stage also
occurred in the late stage . Along the successional gradient has been an increase in
wealth and density of lianas and tree density following the gradient: Initial <=
intermediate late. The wealth of trees differ between every stage reaching peak in the
middle stage. One unimodal relationship between the density of vines and trees was
found. The peak in liana diversity in intermediate stages is probably related to greater
joint light availability and support for the growth of these plants. The values of nesting
and modularity did not differ from the null model, noting that the liana-phorophyte
interaction is highly widespread and the network structure is not different from chance.
Interactions in the liana-phorophyte community seem to follow an opportunistic growth
strategy, primarily shaped by morphological and physiological characteristics of the
hosts at the expense of its identity. A better understanding of the interactions between
lianas and trees will allow a greater understanding of natural regeneration pathways in
tropical forests, with practical applications for conservation and management of these
ecosystems.
Keywords: Nesting; modularity; deciduous forest; ecological interactions; forest
succession.
11
1 - INTRODUÇÃO
Lianas constituem aproximadamente 25% da riqueza de espécies lenhosas em
florestas tropicais (Gentry 1991), onde utilizam cerca de 40% das espécies de árvores
para apoio (Putz 1984). Esta forma de vida, abundante e diversificada nos trópicos
(Givnish & Vermeij 1976), é importante na dinâmica florestal e como fonte de alimento
para a fauna, fornecendo néctar, pólen e frutos (Lertpanich & Brockelman 2003,
Bongers et. al. 2005). As lianas exercem influência em vários processos florestais,
podendo reduzir o crescimento, a fecundidade e a sobrevivência de árvores, alterando na
regeneração de clareiras (Putz & Mooney 1991, Perez-Salicrup & Barker, 2000;
Schnitzer & Carson, 2001).
Em ambientes secos, as adaptações relacionadas à aquisição de água entre
lianas e árvores se manifestam em distintas características morfo-fisiológicas e
estruturais (Sanchez-Azofeifa et al. 2009). Para crescer rápido mesmo em ambientes
com pouca luz, as lianas adotam uma estratégia de baixa canalização de recursos para
tecidos de sustentação, por isso são tão dependentes de suportes (Janzen 1980). Assim,
o eixo caulinar principal é estimulado a crescer em uma taxa que pode variar entre 5-13
cm por dia (Janzen 1980, Peñalosa 1985). Lianas crescem muito mais rápido do que as
árvores durante a estação seca em florestas sazonais (Schnitzer 2005) e podem acessar
águas subterrâneas em solos com déficit hídrico, devido à presença de raízes profundas
(Schnitzer 2005, Zhi-Quan et. al. 2009, Álvarez-Cansino et. al. 2015). Essas
características favorecem a alta irradiação adaptativa de lianas em ambientes
sazonalmente secos.
As florestas tropicais secas (FTSs) ocorrem em regiões com estações seca e
chuvosa bem definidas (Nascimento et al. 2004), temperatura anual média de 25ºC e
precipitação anual média entre 700 e 2000 mm, com três ou mais meses secos por ano
(Sanchez-Azofeifa et al. 2005). As FTSs na América são altamente ameaçadas devido a
12
atividades humanas como agropecuária e silvicultura (Miles et al. 2006, Portillo-
Quintero & Sanchez-Azofeifa 2010). As áreas de vegetação nativa remanescentes estão
distribuídas em mosaicos de vegetação com diferentes intensidades de distúrbios e
níveis de regeneração (Quesada et al. 2009). Hoekstra et al. (2005) indicam que este
ecossistema já foi reduzido pela metade da sua extensão em escala global, se tornando
um dos ecossistemas tropicais mais ameaçados do planeta (Miles et al. 2006).
Estudos sobre regeneração natural de ambientes florestais são frequentemente
focados na comunidade arbórea, negligenciando o importante papel das lianas nesse
processo (Fonseca & Oliveira 1998, Jordão 2009). A riqueza de espécies, abundância e
distribuição das lianas são influenciadas por uma série de fatores, como disponibilidade
de luz, altura e densidade de árvores (Balfour & Bond 1993, Chalmers & Turner, 1994,
Madeira et al. 2009). A composição das espécies pode mudar acentuadamente ao longo
do gradiente sucessional, o que pode resultar na dominância por algumas espécies,
decorrente da variação na disponibilidade de recursos (Madeira et al. 2009). Durante o
avanço da sucessão secundária, é registrado aumento progressivo da complexidade
estrutural, da riqueza, abundância, densidade e altura de árvores (Guariguata & Ostertag
2001, Kalacska et al 2007, Madeira et al. 2009). Schnitzer & Carson (2001) indicam
que lianas têm maior abundância e diversidade em áreas com alterações antrópicas do
que em florestas intactas. Lianas rebrotam vigorosamente e cada planta produz muitos
caules que contribuem para um emaranhado de cipós (Appanah & Putz 1984, Putz
1984). Após o aumento da incidência de luz em florestas perturbadas (i.e., com clareiras
ou dossel aberto), lianas se desenvolvem horizontalmente de forma rápida, em
detrimento do crescimento vertical (Putz 1984, Peñalosa 1984), formando emaranhados
que podem afetar a regeneração florestal (Whitmore 1989, Schnitzer et al. 2000) Assim,
florestas secundárias em estágio intermediário de sucessão, com maior densidade de
forófitos (e.g., árvores que atuam como suporte para lianas) e dossel relativamente
13
aberto, podem hospedar uma maior abundância e riqueza de lianas (Schnitzer & Carson
2001, Kalacska et al. 2007, Madeira et al. 2009).
A análise da ocorrência de lianas em diferentes espécies de árvores pode ajudar
a descobrir padrões de associações para esclarecer quais os fatores favorecem ou inibem
o desenvolvimento e distribuição de ambas as formas de vida (Clark & Clark 1990,
Campbell & Newbery 1993). Dessa forma, as redes de interações têm sido utilizadas
para analisar os padrões de interação, uma vez que podem ser descritas através de
diferentes métricas que revelam aspectos da estrutura da comunidade (Lewinson et al.
2006, Melo 2010, Junior 2010). Em recente estudo, Sfair et al. (2013) avaliaram a
estrutura da interação liana-forófito em três formações vegetais distintas no Brasil e
encontraram redes altamente aninhadas. Em estruturas aninhadas, há uma distribuição
assimétrica do número de interações, com espécies generalistas formando um único
núcleo altamente ligado (Melo 2010). Em contraste, uma estrutura compartimentada de
redes seria observada se as interações entre lianas e seus forófitos fossem mais
especializadas do que ao acaso, formando compartimentos, na qual as espécies dentro
de cada compartimento interagem mais frequentemente entre si do que com espécies de
outros compartimentos (Lewinson et al. 2006, Melo 2010, Fontaine 2013). Como é
esperado que a composição de espécies de árvores e lianas se altera ao longo da
sucessão, é possível que a estrutura das redes de interação entre essas formas de vida
também seja afetada. Assim, o uso de redes ecológicas nos permite avaliar os padrões
de interações que regem comunidades em diferentes intensidades de distúrbios e idades
de regeneração.
O presente estudo teve como objetivo determinar os efeitos da sucessão
ecológica sobre a diversidade de lianas e árvores e estrutura das redes de interação entre
espécies dessas duas formas de vida em uma FTSs no norte de Minas Gerais. As
seguintes questões foram propostas: (i) como a composição, riqueza e densidade de
14
lianas e árvores variam ao longo do gradiente de sucessão? (ii) a densidade de lianas é
afetada pela densidade de árvores? (iii) a estrutura da rede de interação entre lianas e
árvores varia entre estágios sucessionais?
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado em quatro unidades de conservação (UCs) no Norte de
Minas Gerais: no Parque Estadual da Mata Seca (criado no ano de 2000, com área de
10.281,44 hectares), na Reserva Biológica do Jaíba (1976; 6.358 ha), no Parque
Estadual Lagoa do Cajueiro (1998; 20.500 ha) e na Reserva Biológica Serra Azul
(1998; 7.200 ha), localizam-se no Vale do Médio Rio São Francisco, nos municípios de
Manga, Matias Cardoso e Jaíba (Fig. 1).
O clima predominante na região é o Aw na classificação de Köppen,
caracterizado pela existência de duas estações bem marcadas, chuvosa e seca, com uma
temperatura média anual de 24-26°C e precipitação em torno de 871 mm, concentrada
de novembro a abril (Antunes 1994). A vegetação predominante em todas as UCs é a
FTS, cuja principal característica é a perda de até 90% das folhas na estação seca (maio-
outubro) (Pezzini et al. 2014). A principal atividade econômica nas áreas antes da
criação das UCs era a pecuária extensiva com pastagens formadas por gramíneas
exóticas ou com gado criado “na solta” (Espírito-Santo et al. 2009, 2013, Fonseca
2013). O corte seletivo de árvores para construção de cercas também era comum e
algumas áreas também sofreram incêndios em diferentes momentos (Espírito-Santo et
al. 2009, 2013). Assim, todas as UCs são formadas por mosaicos florestais de FTS em
diferentes estágios de sucessão secundária.
15
Foram definidos três estágios de regeneração natural, com base na estrutura
horizontal (densidade e área basal) e vertical (altura e número de estratos): inicial,
intermediário e tardio (Madeira et al. 2009). O histórico de uso e tempo desde o
abandono foram obtidos para algumas áreas, mas não foi possível encontrar
informações para todas as UCs (Tabela 1). O estágio inicial apresenta como principal
componente o herbáceo-arbustivo, com manchas esparsas de vegetação lenhosa de porte
mais alto, formando um dossel descontínuo com cerca de 4m de altura. Estas áreas
foram utilizadas como pastagem e abandonadas há menos de 20 anos. No estágio
intermediário existem dois estratos verticais, sendo o primeiro composto de árvores
decíduas de crescimento rápido, que formam um dossel relativamente fechado de 10-12
m de altura na porção direita do Rio São Francisco, enquanto que na margem esquerda a
altura media varia entre 5-7 m de altura. O segundo estrato é composto por lianas,
árvores adultas pertencentes a espécies tolerantes à sombra e árvores juvenis. Estas
áreas foram utilizadas como pastagem e abandonadas há cerca de 40-50 anos. O estágio
tardio apresenta três estratos verticais, sendo o primeiro constituído por árvores de
grande porte que formam um dossel bastante fechado, cerca de 18-20 m de altura na
porção direita do Rio São Francisco, enquanto que na margem esquerda a altura média
varia entre 8-10 m de altura. O segundo estrato é formado por árvores juvenis de
diferentes idades e tamanhos e o terceiro estrato é composto por espécies herbáceas e
arbustivas típicas de sub-bosque (Madeira et al. 2009, Fonseca 2013, Espírito-Santo et
al. 2014). Não há registro de corte raso nessas áreas, mas houve corte seletivo de baixa
intensidade e presença de gado criado “na solta” antes da criação das UCs.
16
Fig. 1. Localização das unidades de conservação estudadas no Vale do Médio Rio São
Francisco, norte de Minas Gerais.
Amostragem
A amostragem foi realizada em 27 parcelas de 20m x 50m em diferentes
estágios sucessionais previamente marcadas nas quatro UCs estudadas (Tabela 1). As
parcelas foram marcadas em 2006 no Parque Estadual da Mata Seca (Madeira et al.
2009) e em 2011 nas demais UCs (Fonseca 2013). Em cada parcela, foram amostradas
todas as árvores e lianas com diâmetro à altura do peito (DAP a 1,30 m do solo) > 5 cm
e > 2 cm, respectivamente. A riqueza e densidade de árvores e lianas (número de
indivíduos/ha) foram determinadas para cada parcela e espécimes-testemunho foram
herborizadas, identificados (APG III 2009) e depositados no Herbário da Universidade
Estadual de Montes Claros – (HMC-MG). Em 2013 e 2014, o levantamento florístico
17
foi repetido em todas as parcelas e a associação de cada liana ao seu forófito foi
determinada.
Análises estatísticas
A composição da comunidade de lianas e árvores foi determinada por parcela e
comparada entre os diferentes estágios de sucessão usando escalonamento
multidimensional não-métrico (NMDS). Foram utilizados dados de abundância para
ordenação dos estágios, através do índice de Bray-Curtis (Clarke 1993). Este tipo de
análise ordena os estágios de acordo com uma matriz de dissimilaridade entre os
mesmos (Clarke 1993). Em seguida, foi utilizado um procedimento de permutação não-
paramétrico (ANOSIM, Clarke 1993) para verificar se a estrutura da comunidade de
lianas difere entre estágios de sucessão. Para estas análises, foi utilizado o programa
PAST (Hammer et al. 2001) .
Para determinar como a riqueza e densidade de árvores e lianas variam em
função do estágio sucessional, foram construídos modelos lineares generalizados de
efeitos mistos (GLMMs). Nestes modelos, a riqueza e densidade de árvores e lianas
foram utilizadas como variáveis respostas, enquanto o estágio sucessional foi utilizado
como variável explanatória. Além disso, a estrutura aninhada (UCs/parcela) foi
codificada como uma variável aleatória em todas as análises, a fim de considerar a
heterogeneidade ambiental entre as UCs e entre parcelas.
Em seguida, outro GLMM foi utilizado pra verificar o efeito da densidade de
árvores sobre a densidade de lianas. Neste modelo, a densidade de lianas foi utilizada
como variável resposta e a densidade de árvore como variável explanatória. Como
efeito aleatório, foi utilizada a mesma estrutura aninhada citada nos modelos anteriores.
Em todos os modelos foi usado distribuição de erro binomial negativa para dados de
18
contagem, uma vez que os dados apresentaram sobredispersão. As análises foram
realizadas no programa R 3.02 (R Development Core Team 2014).
Para verificar a estrutura de interação entre lianas/forófitos ao longo do gradiente
sucessional, foram utilizadas as métricas NODF e modularidade, para calcular o
aninhamento e compartimentação, respectivamente (Lewinson et al. 2006, Almeida-
Neto et al. 2008, Fontaine 2013). Foram construídas matrizes quantitativas, na qual a
abundância de lianas foi colocada nas colunas e de forófitos nas linhas. As matrizes
quantitativas geram grafos cuja intensidade ou frequência das interações é demonstrada
por meio de linhas de diferentes espessuras que ligam os pares de espécies (Valladares
et al. 2001). Devido à baixa riqueza (4 espécies) e abundância (8 indivíduos) de lianas
registradas no estágio inicial (veja Apêndice 1), o NODF e a modularidade foram
calculadas apenas para os estágios intermediário e tardio, e seus valores comparados
com modelos nulos (1000 aleatorizações). Apenas espécies de lianas com três ou mais
indivíduos foram incluídos nas análises. As métricas de rede foram obtidas usando o
pacote Bipartite (Dormann et al. 2009) através do programa R 3.0.1 (R Development
Core Team 2014).
19
RESULTADOS
Entre as 27 parcelas estudadas, quatro não apresentaram lianas (quatro parcelas
do inicial). Foram amostradas 210 lianas distribuídas em 35 espécies (10 famílias),
sendo a família Bignoniaceae (20 espécies) a mais representativa (Apêndice 1). Apenas
oito indivíduos pertencentes a cinco espécies foram amostrados no estágio inicial. O
estágio intermediário apresentou a maior diversidade de lianas, com 118 indivíduos
pertencentes à 28 espécies, seguido pelo estágio tardio com 84 indivíduos e 18 espécies
(Apêndice 1). As espécies mais abundantes de lianas diferiram principalmente entre o
estágio inicial e os estágios mais avançados (intermediário e tardio), sendo que
Arrabidaea sp. apresentou maior número de indivíduos no estágio inicial, enquanto
Bignonia ramentacea predominou no estágio intermediário (56 indivíduos). No estágio
tardio, Bignoniaceae sp.1 foi a espécie dominante, seguida por B. ramentacea e
Bauhinia sp. (Apêndice 1). Foram observadas alterações na composição da comunidade
de lianas e árvores ao logo da sucessão secundária. Por fim, 2760 árvores (143 espécies)
foram amostradas ao longo do gradiente sucessional, sendo 649 indivíduos (49
espécies) para o estágio inicial, 1219 indivíduos (115 espécies) para o estágio
intermediário e 892 indivíduos (85 espécies) para o estágio tardio (Apêndice 2). O
estágio inicial apresentou uma comunidade diferente dos estágios intermediário e tardio
para árvores (RANOSIM = 0,26; P < 0,01; Fig. 2B) e lianas (RANOSIM = 0,23; P < 0,01;
Fig. 2A). Cerca de 48,8% das espécies de lianas encontradas no estágio intermediário
também ocorreram no estágio tardio.
Ao longo do gradiente sucessional foi verificado um aumento da riqueza de
lianas (GLMM: Z = 3,64; p = 0,01; n = 27), da seguinte maneira: inicial < intermediário
= tardio. A riqueza de árvores diferiu entre todos os estágios, sendo maior no
intermediário (GLMM: Z = 5,31; p = 0,02; n = 27) (Fig. 3). A densidade de lianas
(GLMM: Z = 3,455; p = 0,001; n = 27) e árvores (GLMM: Z = 4,82; p = 0,001; n = 27)
20
também aumentou ao longo da sucessão, seguindo o padrão observado para a riqueza de
lianas: inicial < intermediário = tardio (Fig. 4).
Figura 2. Ordenação das parcelas de diferentes estágios sucessionais (inicial,
intermediário e tardio) através de um escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS), utilizando-se a composição de espécies e abundância de lianas (A) e árvores
(B) (n=27) .
21
A densidade de lianas foi significativamente afetada pela densidade de árvores,
mas a relação entre essas variáveis não foi linear. O melhor ajuste do modelo resultou
em uma curva unimodal com adição de um termo quadrático à equação (GLMM:
Z=3,586; p=0,01; y=e-0.2804+0.03104*x-0.00009912*x2
; n=27). Assim, a densidade de lianas
aumentou com a densidade de árvores até um pico de 70 ind/ha. Em densidades mais
altas de árvores (aproximadamente 2500 ind/ha), a densidade de lianas cai
acentuadamente para cerca de 30 ind/ha (Fig. 5).
22
Figura 3. Riqueza média (± erro padrão) de (A) lianas e (B) árvores por parcela para
diferentes estágios de regeneração em uma floresta tropical seca no norte de Minas
Gerais (n=27). Diferentes letras dentro das barras indicam diferenças entre estágios
sucessionais (p<0,05).
23
Figura 4. Densidade média (± erro padrão) de (A) lianas e (B) árvores por hectare
diferentes estágios de regeneração em uma floresta tropical seca no norte de Minas
Gerais (n=27). Diferentes letras dentro das barras indicam diferenças entre estágios
sucessionais (p<0,05).
24
Figura 5. Relação entre a densidade de lianas e árvores ao longo de um gradiente
sucessional em florestas tropicais secas no norte de Minas Gerais (n=27). Para melhor
ajuste do modelo, foi adicionado o termo quadrático na equação (y=e-0.2804+0.03104*x-
0.00009912*x^2).
Entre as 2760 árvores amostradas ao longo do gradiente sucessional, apenas
5% estavam associadas com lianas no estágio inicial, seguidos de 11% e 11,3% nos
estágios intermediário e tardio, respectivamente. Apesar do aumento no número de
interações lianas-forófitos em estágios avançados de sucessão, nenhum estrutura de
interação foi verificada através das métricas de redes de interação. Para o estágio
intermediário, os valores de aninhamento (NODF=22,94; modelo nulo=22,78; p>0,05) e
modularidade (Modularidade= 1,45; modelo nulo=1,38; p>0,05) não diferiram do
modelo nulo. As métricas de aninhamento (NODF=33,14; modelo nulo=40,13; p>0,05)
e modularidade (modularidade=1,12; modelo nulo modularidade=1,23; p>0,05) também
não diferiram do modelo nulo para o estágio tardio. Esses resultados ressaltam que a
25
interação liana-forófito é altamente generalizada e a estrutura da rede não difere do
esperado por acaso. Embora não exista um padrão de interação espécie-especifico, a
abundante liana B. ramentaceae interagiu com 47% dos forófitos no estágio
intermediário (Fig. 6). Já para o estágio tardio, Bignonia sp.1, B. ramentacea e Bauhinia
sp.1 interagem com 30,9%, 22,6% e 14,2% dos forófitos, respectivamente (Fig. 7).
Portanto, os grafos indicam um sistema assimétrico, na qual poucas espécies
concentram grande parte das interações, e espécies com poucas interações são
conectadas às espécies com muitas interações.
26
Figura 6. Rede de interação liana-forófito para o estágio de sucessão intermediário. Os
forófitos estão representados em verde: 1) Manihot anomala; 2) Acosmium
lentiscifolium; 3) Handroanthus spongiosus; 4) Aspidosperma subincanum; 5)
Dalbergia cearensis; 6) Spondias tuberosa; 7) Commiphora leptophloeos; 8)
Handroanthus reticulatus; 9) Machaerium acutifolium; 10) Acacia langsdorffii; 11)
Aspidosperma multiflorum; 12) Cnidoscolus oligandrus; 13) Goniorrhachis marginata;
14) Handroanthus selachidentatus; 15) Machaerium villosum; 16) Patagonula
bahiensis; 17) Pereskia bahiensis; 18) Piptadenia viridiflora; 19) Platymiscium
floribundum; 20) Senegalia langsdorffii; 21) Senegalia polyphylla; 22) Terminalia
fagifolia; 23) Aspidosperma pyrifolium; 24) Combretum duarteanum; 25)
Myracrodruon urundeuva; 26) Piptadenia moniliformis; 27) Anadenanthera colubrina;
28) Piptadenia moniliformis; 29) Pterodon abruptus; 30) Dalbergia acuta; 31)
Combretum leprosum; 32) Poincianella pluviosa; 33) Poincianella pluviosa var.
sanfranciscana; 34) Pseudobombax marginatum; 35) Handroanthus ochraceus; 36)
27
Cochlospermum vitifolium. As lianas estão representadas em azul: 1) Mansoa sp. 1;
2) Cissus sp.2; 3) Cissus sp.1; 4) Bignonia ramentacea; 5) Cissus sp.; 6) Clytostoma sp.;
7) Bignonia sp.; 8) Memora sp.; 9) Marsdenia altissima.
Figura 7. Rede de interação liana-forófito para o estágio de sucessão tardio. Os
forófitos estão representados em verde: 1) Handroanthus chrysotrichus; 2) Auxemma
oncocalyx; 3) Casearia selloana; 4) Handroantus sp; 5) Lonchocarpus minor; 6)
Piptadenia moniliformis; 7) Senegalia martii; 8) Myracrodruon urundeuva; 9)
Commiphora leptophloeos; 10) Plathymenia reticulata; 11) Poincianella pluviosa var.
sanfranciscana; 12) Senegalia polyphylla; 13) Combretum leprosum; 14) Combretum
duarteanum; 15) Acosmium lentiscifolium; 16) Goniorrhachis marginata; 17)
Anadenanthera colubrina; 18) Machaerium villosum; 19) Combretum mellifluum; 20)
Handroanthus impetiginosus; 21) Senna fruticosa; 22) Aspidosperma pyrifolium; 23)
Machaerium acutifolium; 24) Handroanthus ochraceus; 25) Piptadenia viridiflora. As
28
lianas estão representadas em azul: 1) Cissus sp.; 2) Bignonia ramentacea; 3)
Bauhinia sp.1; 4) Memora sp. 1; 5) Bignoniaceae sp. 1; 6) Memora sp. 2.
DISCUSSÃO
As espécies de lianas observadas no presente estudo (35 spp.) são típicas de
Cerrado e Caatinga, com semelhança na ocorrência de alguns gêneros e espécies, bem
representadas principalmente nas famílias Bignoniaceae (Arrabidaea sp.; Bignonia
ramentacea, Clytostoma sp. e Mansoa sp.), Fabaceae (Dioclea sp.) e Apocynaceae
(Marsdenia altissima). O número de espécies de lianas encontrada na FTS se assemelha
à outros estudos realizados em Cerrado (34 espécies; Silva et.al 2007) e Caatinga
(Rodal et al. 1999, Figueirêdo et al. 2000, Alcoforado Filho et al. 2003, Mendes 2003,
Lemos 2004). Em estudo realizado por Hora. & Soares (2002) e Rezende (2005) com a
comunidade de lianas em floresta estacional semidecidual, foram encontradas 45
espécies, em ambos estudos. Ao verificar a riqueza das espécies de lianas em diferentes
fitofisionomias da transição Cerrado-Floresta Amazônica, Oliveira (2011) amostrou 65
espécies, enquanto Burnham (2004) registrou uma riqueza de 98 espécies de lianas em
uma floresta tropical úmida no Equador.
A composição de espécies e a estrutura florestal mudaram significativamente
ao longo do gradiente sucessional na FTS estudada. A comunidade de lianas no estágio
inicial é relativamente pobre em espécies, dominada pela família Bignoniaceae que, por
apresentarem mecanismos de ascensão (gavinhas), são mais eficientes do que as lianas
que precisam de forófitos com diâmetro melhor desenvolvido e não possuem suportes
mecânicos (Putz 2011). No estágio intermediário, foi observada a maior riqueza de
espécies de lianas, mas não houve diferença significativa na composição em relação ao
estágio tardio. Entretanto, a espécie dominante em cada estágio foi diferente. No
intermediário, B. ramentacea é dominante, porém diminuiu de abundância e a
Bignoniaceae sp. 1 aumenta consideravelmente no estágio mais avançado, o que
29
provavelmente está relacionado com a dependência de grandes lianas em árvores de
grande porte (Nielsen 2001, Phillips et al. 2002). A maior densidade e riqueza de lianas
no estágio intermediário provavelmente estão relacionadas a condições ambientais mais
favoráveis nesse estágio. De acordo com o modelo proposto por Madeira et al. (2009),
ocorre um aumento da disponibilidade de suporte para as lianas do estágio inicial para o
estágio tardio. A estrutura da floresta muda de acordo com o padrão de sucessão
secundária descrito para as florestas tropicais, com um aumento da altura e área basal
(Guariguata & Ostertag 2001, Kalácska et al. 2004, Ruiz et al. 2005). Entretanto, a
quantidade de luz que passa pelo dossel das árvores diminui. Assim, a disponibilidade
de ambos os recursos (suporte e luz) é maior em estágios intermediários, favorecendo a
colonização por lianas (Schnitzer & Carson 2001, Schnitzer 2005, Sanchez-Azofeifa et
al. 2009). Homeier et al.(2010) obtiveram resultados onde os fatores determinantes mais
importantes para a abundância de lianas em uma floresta tropical úmida estavam
diretamente relacionados com a quantidade de apoios.
A forma de desenvolvimento das lianas explica o quanto são susceptíveis de
serem encontradas em clareiras (Schnitzer & Bongers 2011) e ao longo da sucessão,
pois são ambientes que favorecem o seu desenvolvimento e propagação. Nas fases
intermediárias, a disponibilidade de luz diminui, mas a abertura no dossel ainda é
suficientemente para permitir o estabelecimento bem sucedido das lianas, devido à
presença de um suporte adequado (Sanchez-Azofeifa et al. 2009). Porém, acima de um
determinado limite de intensidade luminosa, a dinâmica da população de lianas não é
mais determinada pelo acesso à luz, mas sim pela disponibilidade de suportes (Oliveira
2011). Ao longo da sucessão, ocorre uma redução na adequação do habitat para lianas
uma vez que os custos energéticos associados à subida podem reduzir a capacidade das
lianas para uma subida de grande distância para a copa (DeWalt et al.2000). No estágio
tardio de sucessão, apenas com a abertura de clareiras haveria incidência de luz
30
suficiente para o estabelecimento e desenvolvimento das lianas (Putz 1984, Schnitzer &
Carson 2001). Esses fatores podem ser responsáveis pelo declínio da densidade
observada neste estudo a partir do estágio intermediário para o estágio tardio, bem como
para a relação unimodal verificada entre a densidade liana e densidade de árvores (veja
Fig. 5).
Em FTS, a riqueza de espécies de árvores é baixa em estágios sucessionais
iniciais, que são colonizados por um grupo limitado de pioneiros (Madeira et al. 2009),
mas há mudanças marcantes na composição da comunidade de árvore ao longo da
sucessão. À medida que a floresta evolui, espécies mais eficientes excluem as espécies
pioneiras, causando uma diminuição da diversidade na comunidade arbórea, que é
dominada por um número menor de espécies tardias (Yodzis 1986, Begon et al. 2006).
Estudos em FTS no Brasil apontam que a maioria das espécies de árvores presentes em
pastagens recentemente abandonadas permanece ao longo da sucessão (Vieira et al.
2006, Sampaio et al. 2007), sendo provável que o mesmo aconteça nas UCs estudadas,
explicando assim a maior riqueza de árvores no estágio intermediário de sucessão. A
ocorrência de M. urundeuva em todos os três estágios sucessionais da PEMS sugerem
que a regeneração por rebrota também está ocorrendo (Madeira et al. 2009). Assim,
modelos de sucessão podem representar extremos em um contínuo de possíveis vias de
sucessão fortemente influenciados pela história do uso da terra (Fonseca 2013, Espírito-
Santo et al. 2013). Por tanto, é provável que a maioria das espécies de árvores
encontradas no estágio intermediário são pioneiras, embora algumas espécies tolerantes
à sombra também podem regenerar por rebrotamento (Madeira et al. 2009).
Estudos com redes de interação entre lianas e forófitos são raros e não há
registros desse tipo de abordagem ao longo de gradiente sucessionais. No presente
estudo, a interação entre as espécies de lianas e plantas não mostrou nenhuma evidência
de aninhamento, corroborando o estudo de Blick & Burns (2009). Estes autores
31
analisaram a interação entre todas as espécies de lianas e forófitos em uma floresta
temperada na Nova Zelândia e não encontraram nenhuma estrutura na rede de liana-
forófito. Padrões não-aleatórios de especificidade do hospedeiro foram documentados
anteriormente para lianas (Putz 1984, Balfour & Bond 1993, Nielsen 2001, Schnitzer &
Bongers 2002). Sfair et al. (2010) investigaram interação liana-forófito e encontraram
redes significativamente aninhadas. Entretanto, para esse estudo, as espécies de lianas
que apresentavam maior abundância (e.g., Bignonia ramentacea) interagem com maior
número de espécies de árvores. A presença constante de certas espécies e a ausência de
outras poderia ser resultado do amensalismo entre lianas e forófitos ao longo da
sucessão nos estágios intermediário e tardio, onde as mesmas estão conectadas aos
forófitos para apoio. Uma vez que as interações liana-forófito evoluíram de forma
generalista, resultados encontrados por Pérez-Salicrup et al. (2001), Pérez-Salicrup &
De Meijere (2005), Malizia & Grau (2006) demonstram que não há associações
específicas de espécies. Dessa forma, tal interação pode ser determinada pelo
oportunismo das lianas e moldada pela densidade de árvores hospedeiras. Além disso,
características morfo-fisiológicas dos forófitos como rugosidade da casca, altura do
primeiro fuste, DAP e número de ramificações podem ser mais preponderante para a
interação do que a identidade das espécies envolvidas.
CONCLUSÃO
Esse é o primeiro estudo a abordar redes de interações entre lianas e árvores ao
longo de um gradiente sucessional. A comunidade de lianas na FTS estudada apresentou
mudanças ao longo do gradiente sucessional estudado, principalmente do estágio inicial
para os estágios mais avançados (intermediário e tardio). O aumento na riqueza e
abundância de lianas é muito mais marcante do que o observado para as árvores,
sugerindo que esta forma de vida pode ser usada como indicadora do estado de
32
regeneração natural desses ecossistemas. O pico de diversidade de lianas em estágios
intermediários está provavelmente relacionado à maior disponibilidade conjunta de luz e
suporte para o crescimento dessas plantas. Devido ao fato da associação entre essas
formas de vida ser altamente generalista, não foram observadas alterações na estrutura
das redes ao longo da sucessão ecológica. Entretanto, as espécies de lianas dominantes
se alteraram do estágio intermediário para o tardio, provavelmente como consequência
de diferenças na tolerância ao sombreamento e preferência por tamanho do suporte. Um
melhor entendimento das interações entre lianas e árvores permitirá uma maior
compreensão das trajetórias de regeneração natural em florestas tropicais, com
aplicações práticas para a conservação e manejo desses ecossistemas.
33
REFERÊNCIAS
ALCOFORADO FILHO, F. G., SAMPAIO, E. V. S. B. & RODAL, M. J. N. 2003.
Florística e fitossociologia de um remanescente de vegetação caducifólia espinhosa
arbórea em Caruaru, Pernambuco. Acta Botanica Brasilica, 17: 287-303.
ALMEIDA-NETO M., GUIMARAES P., GUIMARAES P.R., LOYOLA R.D. AND
ULRICH W. 2008. A consistent metric for nestedness analysis in ecological systems:
reconciling concept and measurement. Oikos (in press: doi: 10.1111/j.0030-
1299.2008.16644.x).
ÁLVAREZ-CANSINO L.; SCHNITZER S.A.; REID J.P. AND POWERS J.S. 2015. Liana
competition with tropical trees varies seasonally but not with tree species identity.
Ecology, pp. 39–45 by the Ecological Society of America.
ANTUNES F.Z. 1994. Caracterização Climática—Caatinga do Estado de Minas Gerais.
Informe Agropec 17:15–19
APPANAH, S. AND PUTZ, F.E. 1984. Climber abundance in virgin dipterocarp forest and
the effect of pre-felling climber cutting on logging damage. The Malaysian
Forester, 47, 335 – 342
APG III. 2009. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the
orders and families of flowering plants: APG III. Botanical Journal of the Linnean
Society 161:105-121.
BALFOUR D.A., BOND W.J., 1993. Factors limiting climber distribution and abundance
in a southern African forest. Journal of Ecology 11, 93–99.
BEGON M, HARPER J.L., Townsend CR 2006. Ecology: individuals, populations and
communities. Blackwell, Oxford
34
BLICK R. & BURNS K.C. 2009. Network properties of arboreal plants: Are epiphytes,
mistletoes and lianas structured similarly? Perspectives in Plant Ecology, Evolution and
Systematics 11: 41–52.
BLICK R. AND BURNS K.C. 2011. Liana co-occurrence patterns in a temperate
rainforest. Journal of Vegetation Science 22: 868–877
BONGERS F., PARREN M.P.E., SWAINE M.D., TRAORÉ D. 2005. Forest Climbing
Plants of West Africa: Diversity, Ecology and Management. CAB International,
Wallingford, Oxfordshire, UK, pp. 5–18.
BURNHAM R. J. 2004. Alpha and beta diversity of Lianas in asun , Ecuador. Forest
Ecology and Management Volume 190, Issue 1, 8 March, Pages 43–55 Community
Ecology and Management of Lianas
CAMPBELL, E. J. F. AND NEWBERY, D. McC. 1993. Ecological relationships between
lianas and trees in lowland rain forest in Sabah, East Malaysia. Journal of Tropical
Ecology 9: 469-490.
CHALMERS, A.C., TURNER, J.C., 1994. Climbing plants in relation to their supports in a
stand of dry rainforest in the Hunter Valley. In: Proceedings of the Linnaean Society
NSW 114, New South Wales, pp. 73–89.
CLARK, B., AND CLARK. D. A. 1990. Distribution and effects on tree growth of lianas
and woody hemiepiphytes in a Costa Rican tropical wet forest. J. Trop. Ecol. 6: 321-
331.
CLARKE K.R., 1993. Non-parametric multivariate analysis of changes in community
structure. Australian Journal of Ecology, 18:117-143.
DORMANN,C.F.; FRUND,J.; BLUTHGEN,N. AND GRUBER,B. 2009 “Indices, graphs
and null models: analyzing bipartite ecological networks”,The Open Ecology
Journal,2,7-24.
35
DEWALT S.J., SCHNITZER S.A., DENSLOW J.S. 2000. Density and diversity of lianas
along a chronosequence in a central Panamanian lowland forest. J Trop Ecol 16:1–19.
doi:10.1017/S0266467400001231
ESPIRITO-SANTO M. M., SEVILHA A., ANAYA F. C., BARBOSA R., FERNANDES
G. W., SANCHEZ-AZOFEIFA A., SCARIOT A., NORONHA S. E. AND SAMPAIO
C. 2009. Sustainability of tropical dry forests: two case studies in southeastern and
central Brazil. Forest Ecology and Management, 258: 922 - 930.
ESPIRITO-SANTO M. M., LEITE L.O., NEVES F.S., NUNES Y.R.F, ZAZÁ M.A.B.,
FALCÃO L.A.D., FONSECA-PEZZINI F., LOURO-BERBARA R., MAIA V. H.,
FERNANDES G.W., LEITE M. R., CLEMENTE C.M.S., & LEITE M.E. 2014.
Tropical Dry Forests of Northern Minas Gerais, Brazil: Diversity, Conservation Status,
and Natural Regeneration p 71-72.
FIGUEIREDO, L. S., RODAL, M. J. N. & MELO, A. L. 2000. Florística e fitossociologia
de uma área de vegetação caducifólia espinhosa no município de Buíque-Pernambuco.
Naturalia, 25: 205-224.
FONSECA R.C.B., OLIVEIRA R.E. 1998. Ecologia de lianas e o manejo de fragmentos
florestais. SÉRIE TÉCNICA IPEF v. 12, n. 32, p. 43-64, dez.
FONSECA, M.B. 2013. Herbivoria e defesas foliares ao longo de um gradiente sucessional
em uma floresta tropical seca. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros MG. p.14-18.
FONTAINE C. 2013. Ecology: Abundant equals nested. Nature 500, 411–412, (22 August)
doi:10.1038/500411a
GENTRY A. H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants. In F. E. Putz and
H. A. Mooney (Eds.). The biology of vines, pp. 349. Cambridge University Press,
Cambridge, England.
36
GIVNISH, T. J., & VERMEIJ G. J.. 1976. Sizes and shapes of liana leaves. American
Naturalist 110:743-778.
GUARIGUATA M.R. AND R. OSTERTAG, 2001. Neotropical secondary forest
succession: changes in structural and funcional characteristics. Forest Ecology and
Management, 148:185-206.
HAMMER O., D.A.T. HARPER AND P.D. RYAN, 2001. PAST: Palaeonthological
Statistics Software Package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica,
4:1-9.
HOEKSTRA J., T. BOUCHER, T. RICKETTS AND C. ROBERTS, 2005.Confronting a
biome crisis: global disparities of habitat loss and protection. Ecology Letters, v.8, p.
23–29.
HOMEIER J., F. ENGLERT, C. LEUSCHNER, P. WEIGELT AND M. UNGER. 2010.
Factors controlling the abundance of lianas along an altitudinal transect of tropical
forests in Ecuador. Forest Ecology and Management. Volume 259, Issue 8, 31 March,
Pages 1399–1405.
HORA R.C. & J.J. SOARES, 2002. Estrutura fitossociológica da comunidade de lianas
em uma floresta estacional semidecidual na Fazenda Canchim, São Carlos, SP Rev.
bras. Bot. vol.25 no.3 São Paulo.http://dx.doi.org/10.1590/S0100-
84042002000300008
JANZEN D.H., 1980. Ecologia vegetal nos trópicos. São Paulo: Epu/ Edusp, 79p.
JORDÃO S.M.S., 2009. Manejo de lianas em bordas de floresta estacional semidecidual e
de cerradão, Santa Rita do Passa Quatro, SP. Tese (Doutorado em Recursos Florestais)
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” USP
http://www.teses.usp.br/teses/disponiveis/11/11150/tde-25022010-161021/ . Acesso em:
2014-09-17
37
JUNIOR P.R.G., 2010. A estrutura e a dinâmica evolutiva de redes mutualísticas. Ciência e
Ambiente. v.39; p.138-148.
KALÁCSKA M., G.A. SANCHEZ-AZOFEIFA, J.C.C. ALVARADO, M. QUESADA, B.
RIVARD, JANZEN D.H. (2004) Species composition, similarity and diversity in three
sucessional stages of a seasonally dry tropical forest. For Ecol Manag 200:227–247.
KALÁCSKA M., S. BOHLMAN , A. SANCHEZ-AZOFEIFA, K.C. ESAU AND T.
CAELLI. 2007. Hyperspectral discrimination of tropical dry forest lianas and trees:
Comparative data reduction approaches at the leaf and canopy levels Remote Sensing of
Environment. Volume 109, Issue 4, 30 August, Pages 406–415
LEMOS J. R., 2004. Composição florística do Parque Nacional Serra da Capivara, Piauí,
Brasil. Rodriguésia, 55: 55-66.
LERTPANICH K. AND W.Y. BROCKELMAN, 2003. Lianas and environmental factors
in the Mo Singto Biodiversity Research plot, Khao Yai National Park, Thailand.
Natural History Journal of Chulalongkorn University, 3,7-17
LEWINSOHN T.M., PRADO P.I., JORDANO P., BASCOMPTE J. AND J. OLENSEN,
2006. Structure in plantanimal interactions assemblages. Oikos, 113: 174-184.
MADEIRA B. G., M. M. ESPÍRITO-SANTO, S. D’ÂNGELO-NETO, Y. R. F. NUNES,
A. SANCHEZ-AZOFEIFA, G. W. FERNANDES AND M. QUESADA, 2009. Changes
in tree and liana communities along a successional gradient in a tropical dry forest in
south-eastern Brazil. Plant Ecology, 201: 291-304.
MALIZIA A. AND GRAU R., 2006. Liana-host tree associations in a subtropical montane
forest of north-western Argentina. J. Trop. Ecol. 22: 331-339.
MELLO A.R.M., 2010. Redes Mutualistas: pequenos mundos de interações entre animais
e plantas. Ciência Hoje • vol. 47 • nº 277
38
MENDES M. R. A., 2003. Florística e fitossociologia de um fragmento de caatinga
arbórea, São José do Piauí, Piauí. 110f. Dissertação (Mestrado em Biologia Vegetal),
Universidade Federal de Pernambuco, Recife, 2003.
MILES L., A. NEWTON, R. DEFRIES, C. RAVLIOUS, I. MAY, S. BLYTH, V. KAPOS
AND J. GORDON, 2006. A global overview of the conservation status of tropical dry
forests. Journal of Biogeography 33, 491e505
NIELSEN J.N., 2001. Diversity and distribution of lianas in a Neotropical rain forest,
Yasuni National Park, Ecuador. Journal of Tropical Ecology 17, 1–19.
NASCIMENTO R. T. N., J. M. FELFILI & M. A. MEIRELLES, 2004. Florística e
estrutura da comunidade arbórea de um remanescente de Floresta Estacional Decidual
de encosta, Monte Alegre, GO, Brasil. Acta Botanica Brasilica, v. 18, n. 3, p. 650-669.
OLIVEIRA A.M., 2011. Caracterização de uma comunidade de árvores e sua infestação
por lianas em uma floresta decídua. Dissertação (Mestrado) – Instituto de Biociências,
UNESP – Universidade Estadual Paulista, Botucatu.
OLIVEIRA E.A., 2011. Ecologia de lianas em comunidades florestais da transição
Cerrado-Floresta Amazônica, região leste de Mato Grosso, Brasil. Dissertação
(Mestrado) – Universidade do Estado de Mato Grosso, Programa de Pós-Graduação em
Ecologia e Conservação.
OLIVEIRA M.C. & M.C.S. JUNIOR, 2011. Evolução histórica das teorias de sucessão
vegetal e seus processos. Artigo publicado na Revista CEPPG – Nº 24 – 1/2011 – ISSN
1517-8471 – Páginas 104 a 118.
PEÑALOSA J., 1984. Basal branching and vegetative spread in two tropical rain forest
lianas. Biotropica, 16, 1 –9.
PEÑALOSA J., Dinâmica de crescimento de Lianas. In: Gomezpompa A., R.S. Del Amo
1985. Investigaciones sobre La regeneración de selvas altas en Veracruz, México.
México: Alhambra Mexicana, v. 2, p. 147-169.
39
PEZZINI F.F., RANIERI B.D., BRANDÃO D., FERNADES G.W., QUESADA M.,
ESPIRITO-SANTO M.M., JACOB C.M., 2014. Changes in tree phenology along
natural regeneration in a seasonally dry tropical forest. Plant
Biosystems.doi.org/10.1080/11263504.2013.877530
PÉREZ-SALICRUP D.R.; BARKER, M.G., 2000. Effect of liana removal on water
potential and growth of adult Senna multijuga (Caesalpinioideae) trees in a Bolivian
tropical forest. Oecologia, 124:469-475.
PÉREZ-SALICRUP D.R., SORK V.L. AND PUTZ F.E., 2001. Lianas and trees in a liana
forest of Amazonian Bolivia. Biotropica 33: 34-47.
PÉREZ-SALICRUP D.R.; de MEIJERE W., 2005. Number of lianas per tree and number
of trees climbed by lianas at Loss Tuxtlas, Mexico. Biotropica 37, 153–156.
PHILLIPS O.L. et al., 2002. Increasing dominance of large lianas in Amazonian forests.
Nature, 418:770-774.
PORTILLO-QUINTERO C.A., SANCHEZ-AZOFEIFA G.A., 2010. Extent and
conservation of tropical dry forests in the Americas. Biological Conservation 143-155.
PUTZ F.E. 2011. Ecologia das trepadeiras. http://www. ecologia.info/trepadeiras.htm
(acesso em 13.4. 2015).
PUTZ F.E. (1984) The natural history of lianas of Barro Colorado Island, Panama.
Ecology 65: 17 13-1724.
PUTZ F.E. & Mooney H.A. 1991. The biology of vines. Cambridge University Press,
Cambridge.
QUESADA M. et al.(2009). Succession and management of tropical dry forests in the
Americas: Review and new perspectives. Forest Ecology and Management, 258, 1014-
1024
40
R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2014. R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria. URL
http://www.R-project.org/.
RODAL M. J. N., NASCIMENTO L. M. & MELO A. L., 1999. Composição florística de
um trecho de vegetação arbustiva caducifólia no município de Ibimirim, PE, Brasil.
Acta Botanica Brasílica, 13: 15-28.
RUIZ J., FANDINO M.C., CHAZDON R.L., 2005. Vegetation structure, composition, and
species richness across a 56-year chronosequence of dry tropical forest on Providencia
Island, Colombia. Biotropica 37:520–530. doi:10.1111/j.1744-7429.2005.00070.x
SAMPAIO A.B., HOLL K.D., SCARIOT A., 2007. Regeneration of seasonal deciduous
forest tree species in long-used pastures in Central Brazil. Biotropica 39:655–659. doi:
10.1111/j.1744-7429.2007.00295.x
SANCHEZ-AZOFEIFA G.A. et al., 2009. Tropical dry forest succession and the
contribution of lianas to wood area index (WAI) Forest Ecology and Management
Volume 258, Issue 6, 5 September , Pages 941–948
SANCHEZ-AZOFEIFA G.A. et al., 2009. Differences in leaf traits, leaf internal structure,
and spectral reflectance between two communities of lianas and trees: Implications for
remote sensing in tropical environments. Remote Sensing of Environment 113 2076–
2088
SANCHEZ-AZOFEIFA G.A. et al., 2005. Research priorities for Neotropical dry forests.
Biotropica, 37:477-485.
SCHNITZER S.A. 2005. A mechanistic explanation for global patterns of liana abundance
and distribution. Am Nat, 166: 262–276
SCHNITZER S.A., CARSON W.P., 2001. Treefall gaps and the maintenance of species
diversity in a tropical forest. Ecology, 82:913-919.
41
SCHNITZER S.A., CARSON W.P., 2010. Lianas suppress tree regeneration and diversity
in treefall gaps. Ecology Letters 13: 849-857
SCHNITZER S.A., DALLING J.W. AND CARSON W.P., 2000. The impact of lianas on
tree regeneration in tropical forest canopy gaps: evidence for an alternative pathway of
gap-phase regeneration. British Ecological Society Journal of Ecology, 88, 655-666.
SCHNITZER S. A. AND BONGERS F. A., 2002. The ecology of lianas and their role in
forests. Trends in Ecology & Evolution 17(5): 223-230.
SCHNITZER S. A. AND BONGERS F. A., 2005. Lianas and gap phase regeneration:
implications for forest dynamics and species diversity. In: Bongers, F., Parren, M.P.E.,
Traore´ , D. (Eds.), Forest Climbing Plants of West Africa: Diversity, Ecology and
Management. CAB International, Wallingford, Oxfordshire, UK, pp. 59–72.
SCHNITZER S. A. AND BONGERS F. A., 2011. Increasing liana abundance and biomass
in tropical forests: emerging patterns and putative mechanisms. Ecology Letters 14:397-
406.
SFAIR J. C. et al. 2013. A importância da luz na ocupação de árvores por lianas.
Rodriguésia 64(2): 255-261.
SFAIR J. C. et al., 2010. Nested liana-tree network in three distinct neotropical vegetation
formations. Perspect. Plant Ecol. Evol. S. 12, 277-281.
VALLADARES G.R.; SALVO A. AND GODFRAY H.C.J. 2001. Quantitative food webs
of dipteran leafminers and their parasitoids in Argentina. Ecological Research, 16: 925-
939.
VIEIRA D.L.M. et al. 2006. Tropical dry forest regeneration from root suckers in Central
Brazil. J Trop Ecol 22:1–5 doi:10.1017/S0266467405003135
WHITMORE T.C., 1989. Canopy gaps and the two major groups of forest
trees. Ecology, 70, 536 – 538.
42
YODZIS P. 1986 Competition, mortality and community structure. In: Diamond J, Case TJ
(eds) Community ecology. Harper and Row, New York, pp 480–491
ZHI-QUAN C., SCHNITZER S. A. AND BONGERS F. A., 2009. Seasonal differences in
leaf-level physiology give lianas a competitive advantage over trees in a tropical
seasonal forest, Oecologia, 25-33, DOI: 10.1007/s00442-009-1355-4
43
Tabela 1. Informações resumidas sobre o histórico de abandono e estrutura da vegetação dos diferentes estágios de sucessão (inicial,
intermediário e tardio) encontrados em quatro unidades de conservação no norte de Minas Gerais.
Área Estágios/Parcelas Altura Nº de espécies
lianas
Familias
dominantes
Nº de espécies
árvores
Familias
dominantes
Parque Estadual da Mata
Seca Inicial (5) 4 m 1 Vitaceae 18 Anacardiaceae
Intermediário (6) 10-12 m 8 Bignoniaceae 38 Bignoniaceae
Tardio (3) 18-20 m 5 Bignoniaceae 33 Bignoniaceae
Parque Estadual Lagoa
do Cajueiro Inicial (1) 3-5 m 2 Bignoniaceae 18 Fabaceae
Intermediário (3) 6-7 m 21 Bignoniaceae 46 Fabaceae
Tardio (3) 8-10 m 13 Bignoniaceae 30 Fabaceae
44
Área Estágios/Parcelas Altura Nº de espécies
lianas
Familias
dominantes
Nº de espécies
árvores
Familias
dominantes
Parque Estadual Serra*
Azul Intermediário (1) 5-6 m 1 Bignoniaceae 23 Fabaceae
Tardio (1) 7-8 m 1 Bignoniaceae 19 Fabaceae
Reserva Biológica Jaíba Inicial (1) 4 m 2 Bignoniaceae
11 Fabaceae
Intermediário (1) 5-7 m 3 Bignoniaceae 17 Fabaceae
Tardio (1) 8-10 m 3 Bignoniaceae 22 Fabaceae
Obs:* parcela do Parque Estadual Serra Azul sofreu queimada.
45
Apêndice 1. Lista de espécies de lianas, com suas respectivas abundâncias, encontradas
em 27 parcelas em três estágios sucessionais de uma floresta tropical seca no norte de
Minas Gerais.
Espécies
Estágio
Inicial Intermediário Tardio
Marsdenia altissima (Jacq.) Dugand 3 1
Adenocalymna sp.
1
Arrabidaea sp.1 3 1 1
Arrabidaea sp. 2
1
Bignonia ramentacea (Mart. ex DC.)
L.G.Lohmann 1 56 19
Carolus chlorocarpus(A.Juss.) W.R.Anderson
1
Ceratophytum sp.
1
Clytostomasp. 2 4
Bignoniaceae sp. 1
4 26
Bignoniaceae sp. 2
1 1
Bignoniaceae sp. 3
1
Bignoniaceae sp. 4
1
Bignoniaceae sp. 5
1
Fridericia erubescens (DC.) L.G.Lohmann
1 1
Mansoa sp. 1
2
Mansoa sp. 2
6
Mansoa sp. 3
2
Memora sp. 1 1 4 6
Memora sp. 2
4
Pleonotoma sp.
1
Pyrostegia sp.
1
Hippocratea volubilis L.
1
Argyreia sp.
2
Manihot sp.
1
Bauhinia rufa (Bong.) Steud.
1
Bauhinia sp.
1 12
Dioclea sp.
2 1
Alicia anisopetala (A.Juss.)W.R.Anders
1 1
Carolus chlorocarpus (A.Juss.) W.R.Anderson
1
Stigmaphyllon sp.
1 2
Serjania sp.
2
Galipea ciliata Taub.
1
Cissus sp. 1
3
Cissus sp. 2
4 3
Cissus sp. 3 1 10
8 118 84
46
Apêndice 2. Lista de espécies arbóreas, com suas respectivas abundâncias, encontradas
em 27 parcelas em três estágios sucessionais de uma floresta tropical seca no norte de
Minas Gerais.
Famílias Espécies Estágios
Inicial Intermediário Tardio
Anacardiaceae Cyrtocarpa caatingae J.D.Mitch. & Daly 5 6
Myracrodruon urundeuva Allemão 242 23 59
Schinopsis brasiliensis Engl. 11 3 1
Spondias tuberosa Arruda 7 1
Annonaceae Annona vepretorum Mart. 2
Araliaceae Aralia excelsa (Griseb.) J.Wen 6 15
Syagrus oleracea (Mart.) Becc 4
Apocynaceae Aspidosperma cuspa (Kunth) S.F.Blake ex
Pittier
2
Aspidosperma multiflorum A.DC. 11 2
Aspidosperma olivaceum Müll.Arg. 1
Aspidosperma pyrifolium Mart. 7 2 8
Aspidosperma parvifolium Mart. 17
Aspidosperma polyneuron Mull. Arg. 2
Aspidosperma subincanum Mart. ex A.DC 14 6
Bignoniaceae Arrabidaea sp. 4
Arrabidaea bahiensis (Schauer) Sandwith &
Moldenke
4 35 5
Handroanthus sp. 2 5 2
Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex DC.)
Mattos
4 144
Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos 7 9
Handroanthus impetiginosus (Mart. ex DC.)
Mattos
3 6
Handroanthus ochraceus (Cham.) Mattos 171 17 6
Handroanthus reticulatus A.H.Gentry 144 17
47
Famílias Espécies Estágios
Inicial Intermediário Tardio
Bignoniaceae Handroanthus selachidentatus (A.H.Gentry)
S.O.Grose
6
Handroanthus serratifolius (Vahl) S.O.Grose 1
Handroanthus spongiosus (Rizzini) S.O.Grose 2 18 1
Piriadacus erubescens (DC.) Pichon 5
Tabebuia reticulata A.H.Gentry 1 3 3
Tabebuia roseoalba (Ridl.) Sandwith 1 4 2
Bixaceae Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng. 5
Boraginaceae Auxemma oncocalyx (Allemão) Taub. 6
Cordia glabrata (Mart.) A.DC. 1
Patagonula bahiensis Moric. 16 5
Burseraceae Commiphora leptophloeus (Mart.) J.B.Gillet 29 18
Cactaceae Cereus jamacaru DC. 1 2
Pereskia bahiensis Gürke 11 3
Pilosocereus gounellei (F.A.C.Weber) Byles
& Rowley
4 3
Capparaceae Capparis flexuosa (L.) L. 1
Celastraceae Maytenus rigida Mart. 1
Combretaceae Combretum sp. 2 5
Combretum duarteanum Cambess 4 137 70
Combretum leprosum Mart 39 44
Combretum mellifluum Eichler 9 17
Terminalia eichleriana Alwan & Stace 1
Terminalia fagifolia Mart. 1 13 14
48
Famílias Espécies Estágios
Inicial Intermediário Tardio
Euphorbiaceae Cnidoscolus bahianus (Ule) Pax &
K.Hoffm
1 2 1
Cnidoscolus oligandrus (Müll.Arg.) Pax 14
Cnidoscolus pubescens Pohl 3
Jatropha mollissima (Pohl) Baill. 29 4
Manihot anomala Pohl 6 9 1
Sapium glandulosum (L.) Morong 8 4
Stillingia saxatilis Müll.Arg. 23 6
Fabaceae
Caesalpinioideae Bauhinia sp. 1
Bauhinia acuruana Moric. 3 2
Bauhinia brevipes Vogel 2
Bauhinia cheilantha (Bong.) Steud. 1 3
Bauhinia rufa (Bong.) Steud. 3 5
Diplotropis ferruginea Benth. 1
Diptychandra aurantiaca Tul. 2
Goniorrhachis marginata Taub. 3 22 5
Poincianella pluviosa (DC.) L.P.Queiroz 3 21 15
Poincianella pluviosa var. sanfranciscana
(G.P.Lewis) L.P.Queiroz
35 52
Senna acuruensis (Benth.) H.S.Irwin &
Barneby
1
Senna aversiflora (Herbert) H.S.Irwin &
Barneby
4 2
Senna spectabilis (DC.) H.S.Irwin &
Barneby
8
49
Famílias Espécies Estágios
Inicial Intermediário Tardio
Fabaceae-
Faboideae
Acosmium lentiscifolium Schott 5 22 7
Amburana cearensis (Allemão) A.C.Sm. 1 4 2
Centrolobium sclerophyllum H.C.Lima 1 1
Coursetia rostrata Benth.
1
Dalbergia sp. 2
Dalbergia acuta Benth. 1 19 1
Dalbergia cearensis Ducke 4 34 6
Lonchocarpus campestris Mart. ex Benth. 3
Lonchocarpus minor M.Sousa 68
Lonchocarpus mutans M.Sousa 1
Luetzelburgia andrade-limae H.C.Lima 5 9
Machaerium acutifolium Vogel 12 19 41
Machaerium villosum Vogel 5 2
Platymiscium pubescens Micheli 2
Platymiscium blanchetii Benth. 3 1
Platymiscium floribundum Vogel 4
Platypodium elegans Vogel 1 1
Poecilanthe ulei (Harms) Arroyo & Rudd 2 2
Pterocarpus zenkeri Harms 3 1
Pterodon abruptus (Moric.) Benth. 9 1
Sweetia fruticosa Spreng 1 2 1
Tabaroa catingicola L.P.Queiroz,G.P.Lewis
& M.F.Wojc
3 1
50
Famílias Espécies Estágios
Inicial Intermediário Tardio
Fabaceae
Mimosoideae Acacia langsdorfii Benth. 6 23 3
Acacia farnesiana (L.) Willd. 3
Acacia martii Benth. 2 13
Albizia polycephala (Benth.) Killip 1 1
Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan 7 19 14
Calliandra formosa (Kunth) Benth. 1 1
Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P.Lewis 2
Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P.Lewis 7 2 4
Enterolobium contortisiliquum (Vell.) Morong 5 2
Leucochloron limae Barneby & J.W.Grimes 2 1
Mimosa arenosa (Willd.) Poir 2
Mimosa hostilis Benth. 21
Piptadenia gonoacantha (Mart.) J.F.Macbr. 5
Piptadenia moniliformis Benth. 2 21 1
Piptadenia viridiflora (Kunth) Benth. 3 3
Plathymenia reticulata Benth. 7 5
Pseudopiptadenia contorta(DC.) G.P.Lewis &
M.P.Lima
27 3
Senegalia sp. 14
Senegalia langsdorffii (Benth.) Seigler &
Ebinger
5
Senegalia martii (Benth.) Seigler & Ebinger 8 3
Senegalia polyphylla (DC.) Britton & Rose 38 26 3
51
Famílias Espécies Estágios
Inicial Intermediário Tardio
Lamiaceae Vitex laciniosa Turcz. 2
Vitex laciniata Schauer 1
Malpighiaceae Ptilochaeta bahiensis Turcz 3 9
Ptilochaeta densiflora Nied. 1
Malvaceae Cavanillesia arborea K. Schum 1 1
Ceiba pubiflora (A.St.-Hil.) K. Schum 1
Celtis brasiliensis (Gardner) Planch 1
Luehea divaricata Mart 1
Luehea candida (Moç. & Sessé ex DC.) Mart 1
Pseudobombax marginatum (A.St.-Hil.)
A.Robyns
4 1
Sterculia speciosa K.Schum 2
Meliaceae Trichilia hirta L. 2
Myrtaceae Eugenia florida DC. 1
Eugenia uniflora L. 2
Myrcia tomentosa (Aubl.) DC. 1 1
Nyctaginaceae Guapira tomentosa (Casar.) Lundell 1 1
Pisonia tomentosa Casar. 1
Ramisia brasiliensis Oliv. 1
Olacaceae Ximenia americana L 3
Polygonaceae Coccoloba schwackeana Lindau 1 5
Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng. 13 1
Ruprechtia laxiflora Meisn. 1
52
Famílias Espécies Estágios
Inicial Intermediário Tardio
Rhamnaceae Ziziphus cotinifolia Reissek 2
Ziziphus joazeiro Mart. 1
Machaonia brasiliensis (Hoffmanss.ex Humb.)
Cham. & Schltdl.
2
Rubiaceae Randia armata (Sw.) DC 4 6
Rutaceae Chomelia polyantha S.F.Blake 1 4
Galipea ciliata Taub. 49 53
Esenbeckia leiocarpa Engl. 3
Zanthoxylum continifolium Lam. 1
Zanthoxylum monogynum A.St.-Hil 1
Zanthoxylum petiolare A. St.-Hil. & Tul. 1
Salicaceae Casearia selloana Eichler 7 34
Vitaceae Cissus sp. 8
Total 649 1219 892