influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento
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Universidade de São Paulo Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), Anastrepha fraterculus (Wiedemann,
1830), do parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) e de Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927
Flavia de Moura Manoel Bento
Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2008
Flavia de Moura Manoel Bento Engenheiro Agrônomo
Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), Anastrepha fraterculus (Wiedemann,
1830), do parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) e de Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927
Orientador:
Prof. Dr. JOSÉ ROBERTO POSTALI PARRA
Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba 2008
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - ESALQ/USP
Bento, Flavia de Moura Manoel Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de Ceratitis
capitata (Wiedemann, 1824), Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830), do parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) e de Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927 / Flavia de Moura Manoel Bento. - - Piracicaba, 2008.
78 p. : il.
Dissertação (Mestrado) - - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, 2008. Bibliografia.
1. Bicho-furão 2. Braconidae 3. Mosca-das-frutas 4. Umidade do solo I. Título
CDD 632.774
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor”
“Deus não escolhe os capacitados, capacita os escolhidos”.
Albert Einstein
A Deus,
Acima de tudo, por iluminar e guiar meus caminhos, me permitindo chegar até aqui.
Agradeço
À minha família,
Aos meus pais, Marlene e Nivaldo, pela vida, amor e por ensinar o caminho da honestidade e responsabilidade; a meu pequeno, grande irmão, Rodrigo, pelo amor e amizade e a minha avó e meu avô, Malvina e Moisés, pelo amor, carinho, ajuda e exemplo de vida.
À minha mãe em especial,
Marlene, “minha mãezinha querida”, guerreira, sábia e dedicada. Minha Amiga, exemplo de determinação, força e inteligência, que me ensinou a buscar e lutar sempre pelos meus sonhos. “Foi graças ao seu incentivo e apoio que atingi mais este objetivo da minha vida: Eu te amo demais!”
Dedico, agradeço e ofereço
Agradecimentos
Ao Prof. Dr. José Roberto Postali Parra, pela oportunidade e confiança durante todos os
anos de atividades, desde a graduação até o curso de Mestrado e principalmente pela sua valiosa
orientação.
Ao Prof. Dr. Álvaro Pires da Silva, por permitir a utilização do laboratório de física do
solo, Departamento de Ciência do Solo - ESALQ/USP, pelos ensinamentos e orientação no
preparo dos solos nas diferentes umidades.
Ao Prof. Dr. Julio Marcos Melges Walder e a bióloga do laboratório de radioentomologia
do CENA-USP, Maria de Lourdes Zamboni Costa, “Lia”, pela atenção, orientação e fornecimento
das moscas-das-frutas e do parasitóide.
À equipe da Citrovita, Clóvis Monteiro, André Andrade e Pedro Paulo Silva, pela parceria,
atenção e fornecimento dos diferentes solos para a realização desse estudo.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq, pela
concessão da bolsa de estudos.
Ao Prof. Décio Barbin e a Prof. Marinéia de Lara Haddad, pela ajuda nas análises e
interpretação dos resultados.
Aos professores do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da
ESALQ/USP pelos ensinamentos transmitidos.
As bibliotecárias Eliana Maria Garcia e Silvia Zinsly, pela correção das referências e
revisão do trabalho.
Aos colegas de trabalho do laboratório de Biologia de Insetos.
Aos funcionários do Departamento de Entomologia pela convivência e respeito.
Aos colegas do programa de pós-graduação, pela colaboração e companheirismo que
expressaram, principalmente minha amiga Eliane Grisoto e o “E aí cara!”, mais conhecido como
André Gustavo Signoretti, companheiros de muitos momentos de discussões entomológicas, pelas
idéias brilhantes e muitas risadas,“ hahaha!!”, porque o importante é sorrir!!
Aos amigos do flat, Fernanda Arikita (Importada), Tâmara Zago (Damasko), Aurélio
(Luft), Elder, Pururuca, Cecília (Só-k), Augusto (Letxuga), Stephania (Necessária), Ricardo
(Federal) e Virginie Personh pela convivência, amizade e companheirismo: “A repete le
bonome!”.
A família “Personh”: Lionel, Jacqueline, Virginie, Edwiges, Marie Delphine, pelo carinho,
amizade e pela oportunidade de “avoir mon ordinateur portable”, o qual facilitou muito a
confecção desta dissertação. Je vous remercie!
Ao meu namorado, Rodrigo N. Marques, pelo amor, companheirismo, exemplo de
serenidade e inteligência, pelas sugestões e grande colaboração na realização deste trabalho,
sobretudo pelo incentivo nas horas difíceis.
A todas as pessoas que, direta ou indiretamente contribuíram com mais esta etapa de
minha vida.
SUMÁRIO
RESUMO ................................................................................................................................ 9
ABSTRACT ............................................................................................................................ 11
1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................... 13
2 DESENVOLVIMENTO ...................................................................................................... 15
2.1 Revisão Bibliográfica ........................................................................................................ 15
2.1.1 Moscas-das-frutas........................................................................................................... 15
2.1.1.1 Importância econômica das moscas-das-frutas........................................................... 15
2.1.1.2 Biologia e ciclo de vida das moscas-das-frutas........................................................... 16
2.1.1.3 Importância do hospedeiro na densidade populacional de moscas-das-frutas............ 17
2.1.2 Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) ........................................................ 18
2.1.2.1 Biologia e ciclo de vida de D. longicaudata............................................................... 19
2.1.3 Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927................................................................... 20
2.1.3.1 Descrição e importância econômica........................................................................... 20
2.1.3.2 Ocorrência e danos .................................................................................................... 20
2.1.3.3 Bioecologia e comportamento.................................................................................... 21
2.1.4 Efeito de fatores físicos edáficos sobre insetos subterrâneos........................................ 22
2.1.5 Umidade do solo........................................................................................................... 23
2.1.5.1 Distribuição vertical de insetos-praga (subterrâneos) no solo .................................. 25
2.1.5.2 Profundidade de pupação de moscas-das-frutas no solo........................................... 25
2.1.5.3 Influência da umidade do solo sobre parasitóides de moscas-das-frutas.................. 26
2.1.5.4 Influência da umidade do solo sobre o desenvolvimento pupal de
moscas-das-frutas....................................................................................................... 27
2.2 Material e Métodos.......................................................................................................... 28
2.2.1 Criação de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)....................................................... 28
2.2.2 Criação de Anastrepha fraterculus(Wiedemann,1830)................................................ 29
2.2.3 Criação de Diachasmimorpha longicaudata................................................................ 29
2.2.4 Criação do bicho-furão, Gymnandrosoma aurantianum.............................................. 30
2.2.5 Preparo do solo............................................................................................................. 32
2.2.6 Determinação da profundidade de pupação................................................................. 37
2.2.6.1 Bicho-furão-dos-citros, G. aurantianum..................................................................... 37
2.2.6.2 A. fraterculus............................................................................................................... 38
2.2.6.3. C. capitata.................................................................................................................. 39
2.2.7 Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de C. capitata,
de A. fraterculus, do parasitóide D. longicaudata e de G.aurantianum........................ 39
2.3 Resultados e Discussão .................................................................................................... 42
2.3.1 Determinação da profundidade de pupação de Gymnandrosoma aurantianum Lima,
1927 e Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830)...................................................... 42
2.3.2 Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de C. capitata,
de A. fraterculus, do parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) e de
G. aurantianum..............................................................................................................
44
2.3.2.1 C. capitata e A. fraterculus.......................................................................................... 44
2.3.2.3 D. longicaudata............................................................................................................ 56
2.3.2.4 G. aurantianum............................................................................................................ 58
2.4 Considerações Finais.......................................................................................................... 68
3 CONCLUSÕES ................................................................................................................... 70
REFERÊNCIAS ..................................................................................................................... 72
RESUMO Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830), do parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) e de Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927.
Este trabalho teve como objetivo avaliar o efeito da umidade em quatro tipos de solos sobre a emergência de adultos e duração da fase pupal das moscas-das-frutas, Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) e Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) e do bicho-furão dos citros, Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927 e na emergência do parasitóide de moscas-das-frutas, Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905), utilizando-se diferentes potenciais mátricos de água no solo e com uma metodologia própria e desenvolvida no presente trabalho. As profundidades de pupação de G. aurantianum e A. fraterculus foram estudadas em tratamento seco e úmido (5%), com a finalidade de se determinar a profundidade adequada para cada espécie utilizada nos experimentos de avaliação da influência da umidade em quatro tipos de solo. G. aurantianum pupou na mesma profundidade em substrato úmido ou seco. A pupação de A. fraterculus é mais superficial em condições secas, com 100% de pupação entre 0 e 1,5 cm. Para C. capitata, a profundidade utilizada no experimento de influência da umidade e do tipo de solo foi a de 3,0 cm. A duração da fase pupal desta espécie foi influenciada diferentemente para machos e fêmeas. Para fêmeas, apenas o tipo de solo influenciou a duração da fase pupal, que foi maior no solo Argiloso. Nos machos, a duração da fase de pupa foi influenciada pela umidade e pelo tipo de solo, isoladamente, ocorrendo redução da fase pupal de machos de C. capitata no solo Muito Argiloso e Argilo arenoso, com maior duração no solo Argiloso. À medida que o potencial mátrico diminuiu, a duração da fase pupal de machos de C. capitata aumentou, independentemente do tipo de solo. A emergência de C. capitata foi influenciada pela umidade, independentemente do tipo de solo, sendo maior em solos mais secos. Para A. fraterculus, a interação da umidade e do tipo do solo influenciou a duração da fase pupal para machos e fêmeas de forma semelhante. As menores durações da fase pupal, para machos e fêmeas de A. fraterculus, foram proporcionadas nos solos com maiores teores de areia (Franco arenoso e Argilo arenoso) e no solo com alto teor de argila (Muito argiloso), neste caso, na maior umidade do solo. Porém, verificou-se, para fêmeas de A. fraterculus, redução da fase pupal à medida que a umidade dos solos Franco arenoso e Argilo arenoso diminuiu; para machos, esta redução foi observada em todas as umidades estudadas nestes solos. A emergência de A. fraterculus foi influenciada pela interação da umidade e do tipo do solo, sendo maior nos solos que apresentaram maior retenção de água nos diferentes potenciais mátricos aplicados aos solos Argilo arenoso e Muito argiloso. A emergência de D. longicaudata foi influenciada pelos fatores tipo de solo e umidade, isoladamente, sendo o número de adultos emergidos de D. longicaudata maior no solo Franco arenoso e menor no Muito argiloso; sempre, o número de adultos emergidos foi maior em altas umidades. A duração da fase de pupa de machos e fêmeas de G. aurantianum foi influenciada pela interação da umidade e do tipo de solo, porém de forma irregular e que não permitiu a construção de um modelo lógico que explique a relação entre maiores ou menores durações com teores de umidade e tipos de solo. A emergência de G. aurantianum foi influenciada pela interação umidade e tipo de solo, sendo maior em solos com maiores teores de areia. O presente trabalho poderá elucidar como alguns fatores do solo afetam o desenvolvimento destas pragas e do inimigo natural, auxiliando na adoção de novas estratégias de manejo, além de fornecer
subsídios para a amostragem e para o entendimento da ocorrência destas pragas em ambientes agrícolas.
Palavras-chave: Bicho-furão-dos-citros; Braconidae; Mosca-das-frutas; Umidade do solo
ABSTRACT
The influence of moisture on four soil types in the pupal development of Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830), of parasitoid Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) and Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927.
The goal of this work was to evaluate moisture effect on four soil types in the emergence of adults and duration of the pupal stage of fruit flies, Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) and Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) and citrus fruit borer, Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927, and in the emergence of the fruit fly parasitoid, Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905), using different soil water matric potential and a particular methodology, developed in this work. The pupation depths of G. aurantianum and A. fraterculus were studied through a dry and moist (5%) treatment, in order to determine the adequate depth for each species for further use in the investigation of the influence of moisture on four soil types. G. aurantianum pupated at the same depth either under moist or dry medium. A. fraterculus pupation was more superficial under dry conditions, with 100% pupation between 0 and 1.5 cm. For C. capitata, one used a 3.0 cm depth to verify the influence of moisture and soil type. The pupal stage duration of the species was affected differently for males and females. For females, only the soil type influenced the pupal stage duration, which was higher under Clay soil (42,8% clay). In males, the pupal stage duration was influenced by moisture and soil type separately, and the pupal stage of C. capitata was low in Clay (68% clay) and Sandy Clay soil, with higher duration in Clay soil (42,8% clay). As the matric potential decreased, the duration of the pupal stage of C. capitata males increased, regardless of the soil type. The emergence of C. capitata was influenced by the moisture, regardless of the soil type, and was higher in drier soils. For A. fraterculus, the moisture-soil type interaction influenced the pupal stage duration for both males and females similarly. The lower pupal stage durations for A. fraterculus males and females were provided by higher sand content soils (Sandy Loam and Sandy Clay soils) and in high clay content soil (Clay soil, 68% clay), in the higher soil moisture. For A. fraterculus females, however, the pupal stage decreased as the moisture of Sandy Loam and Sandy Clay soils decreased; for the males, such reduction was observed in all moisture degrees studied on these soils. The emergence of A. fraterculus was influenced by the moisture-soil type interaction, higher in higher water retention soils at different matric potentials applied to Sandy Clay and Clay (68% clay) soils. The emergence of D. longicaudata was influenced by the soil type and moisture factors separately, and the number of adults emerging from D. longicaudata was higher in Sandy Loam and lower in Clay (68% clay) soil; the number of emerged adults was always higher under high moisture. The duration of the pupal stage of G. aurantianum males and females was influenced by the moisture-soil type interaction; however, it was irregular and failed to allow the construction of a logical model to explain the relationship between higher or lower durations with moisture contents and soil types. The emergence of G. aurantianum was influenced by the moisture-soil type interaction, higher at higher sand content soils. This work may clarify how some soil factors affect the development of these pests and relating natural enemies, a path to new management strategies, providing subsidies for the sampling and understanding of the occurrence of these pests in agricultural environments.
Keywords: Citrus fruit borer; Braconidae; Fruit flies; Soil moisture
1 INTRODUÇÃO
O Brasil é o maior produtor de laranjas do mundo, com uma produção de 17.868.175
toneladas em 2006, sendo o estado de São Paulo o maior produtor do país, representando 80,4%
da produção brasileira (FNP, 2007).
As perdas resultantes do ataque de pragas e doenças são grandes, sendo que os
tratamentos fitossanitários para controlá-las são responsáveis por mais de um terço do custo de
produção dos citros (BERGAMASCHI, 2005).
Além disso, as exigências dos países importadores de frutos in natura têm sido rigorosas,
especialmente com relação à presença de resíduos de agroquímicos e de medidas quarentenárias
que visam impedir a introdução de espécies exóticas de pragas e doenças. Estas exigências levam
os países exportadores de frutas, como é o caso do Brasil, a aprimorar suas técnicas de produção,
manejo e controle de insetos-praga (ZUCCHI et al., 2004).
Dentre as principais pragas da citricultura estão as moscas-das-frutas que são consideradas
as principais pragas da fruticultura mundial, devido aos danos diretos que causam e pela sua
capacidade de adaptação às diferentes condições climáticas (SOUZA FILHO, 2006).
Anastrepha e Ceratitis são gêneros que englobam as principais espécies de moscas-das-
frutas de importância econômica no Brasil. Na cultura dos citros, as principais espécies que
ocorrem são Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830), Anastrepha obliqua (Macquart, 1835) e
Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) (mosca-do-mediterrâneo) (ZUCCHI, 2000; 2001).
O bicho-furão-dos-citros, Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927, de ocorrência em
áreas neotropicais, assumiu no final da década de 80 o “status” de praga chave (GARCIA, 1998;
BENTO et al., 2001a), provavelmente devido a desequilíbrios biológicos (GÓMEZ TORRES,
2005) e chegou a causar perdas da ordem de 50 milhões de dólares por ano à citricultura paulista
(PARRA et al., 2004; BENTO et al., 2004), se encontrando, hoje, distribuído em todo o Brasil.
Para que a implementação de estratégias de manejo e controle de pragas tenha sucesso é
fundamental o conhecimento da biologia, ecologia, dinâmica populacional e outros fatores que
possam afetar o desenvolvimento e crescimento populacional das pragas (SOUZA FILHO, 2006).
Porém ainda são escassos os estudos de biologia de insetos de solo, incluindo aqueles que
nele apresentam apenas uma fase do ciclo evolutivo, como é o caso das moscas-das frutas e do
bicho-furão dos citros, que desenvolvem-se como pupas no solo. Nesta fase, as características
físicas e químicas do solo afetam a emergência dos adultos (SALLES; CARVALHO; JUNIOR,
1995; ÁVILA; PARRA, 2004; HULTHEN; CLARKE, 2006). Apesar de tal importância, a falta
de pesquisas se deve à dificuldade em se medir a influência de características e condições físicas
ou químicas do solo sobre a bioecologia dos insetos e de seus parasitóides, pois é difícil
reproduzir-se em laboratório as condições em que o inseto vive na natureza (MILWARD-DE-
AZEVEDO; PARRA, 1989).
Alguns trabalhos mostram a influência da umidade do solo na emergência de espécies de
moscas-das-frutas (SALLES; CARVALHO; JUNIOR, 1995; MILWARD-DE-AZEVEDO;
PARRA, 1989; HULTHEN; CLARKE, 2006) e também sobre parasitóides pupais de moscas-das-
frutas (GUILLÉN, et al. 2002), porém com resultados conflitantes e não havendo entre estes
trabalhos um consenso entre as metodologias adotadas para medir a influência da umidade na
emergência desses insetos que garantam uniformidade da distribuição da umidade dentro de seus
tratamentos.
Neste sentido, este trabalho teve como objetivo avaliar o efeito da umidade em quatro
tipos de solos sobre: 1) a emergência de adultos e duração da fase pupal das moscas-das-frutas,
C.capitata e A. fraterculus e do bicho-furão dos citros, G. aurantianum; 2) a emergência do
parasitóide larval de moscas-das-frutas, Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905),
utilizando-se diferentes potenciais mátricos de água no solo e com uma metodologia própria e
desenvolvida no presente trabalho.
2 DESENVOLVIMENTO
2.1 Revisão Bibliográfica
2.1.1 Moscas-das-frutas
2.1.1.1 Importância econômica das moscas-das-frutas
A família Tephritidae é a maior e economicamente a mais importante da ordem Diptera.
Os dípteros desta família são comumente conhecidos como moscas-das-frutas e compreendem
cerca de 4000 espécies e 500 gêneros (WHITE; ELSON-HARRIS, 1992; SOUZA FILHO, 2006).
As moscas-das-frutas estão entre as principais pragas do mundo. A tolerância ao dano de
moscas-das-frutas é muito baixa, sendo que para produtos de exportação, essa tolerância é zero e,
em muitos casos, por ser considerada praga quarentenária, a exportação é embargada pela simples
presença da mosca na região de produção ou até mesmo no país exportador (WALDER, 2002).
Estima-se que as perdas diretas e indiretas causadas pelas moscas-das-frutas ultrapassem U$ 2
bilhões, tornando-as, portanto, o principal problema da fruticultura mundial e o principal fator que
impede o livre comércio de frutas em todo o mundo (ZUCCHI et al., 2004).
As espécies de moscas-das-frutas de maior importância econômica no Brasil pertencem a
quatro gêneros: Anastrepha, Bactrocera, Ceratitis e Rhagoletis. Os gêneros Bactrocera e Ceratitis
estão representados no Brasil por uma única espécie de cada um deles, a mosca-da-carambola,
restrita ao Oiapoque, B. carambolae Drew & Hancock e a mosca-do-mediterrâneo, Ceratitis
capitata (Wiedemann, 1824). O gênero Ragholetis é representado por quatro espécies, referidas
como pragas esporádicas na região sul do país e o gênero Anastrepha apresenta 94 espécies
descritas no Brasil (ZUCCHI, 2000).
Grande parte dos danos econômicos causados por insetos na fruticultura brasileira é devido
ao ataque das moscas-das-frutas: Anastrepha spp. e C. capitata (MALAVASI; MORGANTE;
ZUCCHI,1980; SOUZA FILHO; RAGA; ZUCCHI, 2000; ZUCCHI, 2000; RAGA et al., 2006).
Fernandes (1987) verificou que 95,65% dos tefritídeos coletados em armadilhas em
pomares de laranja, Citrus sinensis, cultivar Pêra, em São Paulo pertenciam à espécie C. capitata
e apenas 4,35% ao gênero Anastrepha, com predominância de Anastrepha fraterculus
(Wiedemann, 1830).
Souza Filho, Raga e Zucchi (2000) citaram C. capitata e A. fraterculus como as principais
espécies de moscas-das-frutas de São Paulo, sendo que a primeira ocorre especialmente em
plantas introduzidas, e a segunda, considerada a mais importante pela ampla distribuição e
importância das plantas que atacam. Paiva (2004) verificou em Itaju, região central do estado de
São Paulo, em pomares de laranja cultivar Hamlin, que 98,88% das moscas capturadas pertenciam
à espécie C. capitata, 0,59% à Anastrepha spp. e 0,53% à Neosilba spp., esta pertencente à
família Lonchaeidae.
Segundo Souza Filho e Raga (1998), a mosca-do-mediterrâneo, C. capitata, ataca
principalmente as variedades tardias: Pêra, Valência, Natal e Murcott, de julho a novembro, nas
regiões de Araraquara, São José do Rio Preto, Bebedouro e Presidente Prudente, no estado de São
Paulo. Relatam também que a espécie A. fraterculus infesta as variedades precoces Lima, Hamlin,
Baía, Cravo e Ponkan e também as variedades tardias Natal, Valência, Pêra, Murcott, nas regiões
de Limeira, Conchal, Campinas, Jundiaí, Atibaia e Nazaré Paulista, podendo atacar também frutos
verdes.
2.1.1.2 Biologia e ciclo de vida das moscas-das-frutas
As moscas-das-frutas são insetos holometabólicos (GALLO et al., 2002). O ciclo de vida
das moscas-das-frutas ocorre em três ambientes: vegetação, fruto e solo. Os adultos habitam a
árvore hospedeira ou plantas vizinhas, onde passam a maior parte do tempo. Após a cópula, as
fêmeas depositam os ovos no interior dos frutos, onde as larvas se desenvolvem, alimentando-se
da polpa. As larvas maduras abandonam os frutos e pupam no solo. Os adultos emergem do
pupário após algumas semanas e reiniciam o ciclo (MALAVASI; BARROS, 1988).
A biologia das moscas-das-frutas é grandemente influenciada pelas condições ambientais.
A temperatura e a umidade relativa do ar são os principais componentes que afetam o ciclo de
vida dos tefritídeos, além de serem importantes na determinação da abundância das espécies
(BATEMAN, 1972). A água e a temperatura são os fatores abióticos principais na mortalidade
dos tefritídeos e regulam a sua dinâmica populacional, sendo que o excesso ou deficiência de água
causam a morte de adultos e fases jovens (ALUJA, 1994).
2.1.1.3 Importância do hospedeiro na densidade populacional de moscas-das-frutas
A densidade populacional das moscas-das-frutas está diretamente relacionada com a
disponibilidade de seus hospedeiros primários. Hospedeiro primário é a fruta na qual uma espécie
de mosca-das-frutas se desenvolve e completa seu ciclo de vida no menor tempo possível,
tornando-se assim preferencial para aquela espécie de tefritídeo. A identificação desses
hospedeiros é de fundamental importância para a implementação do manejo integrado de moscas-
das-frutas (VARGAS; STARK; NISHIDA, 1990).
Verifica-se que C. capitata e algumas espécies de Anastrepha consideradas pragas são
polífagas ou oligófagas e a distribuição geográfica de uma espécie está diretamente relacionada à
distribuição dos frutos hospedeiros. Sendo assim, espécies polífagas possuem distribuição
geográfica mais ampla do que as especialistas (SELIVON, 2000).
Os hospedeiros introduzidos são mais infestados por C. capitata, enquanto que os nativos
são mais infestados pelas espécies de Anastrepha (MALAVASI; MORGANTE, 1980). Dentre as
espécies de Anastrepha, A. fraterculus é a mais polífaga do gênero, atacando mais de 80
hospedeiros diferentes (NORRBOM; KIM, 1988), incluindo os nativos e introduzidos
(MALAVASI; MORGANTE, 1980; MALAVASI; MORGANTE, ZUCCHI, 1980).
A colonização de um determinado fruto hospedeiro não está vinculada somente às
diferenças na capacidade adaptativa entre as espécies, mas também a outros fatores ecológicos,
que determinam a capacidade de exploração de acordo com a sua biogeografia (SOUZA FILHO,
2006).
As espécies de moscas-das-frutas, como por exemplo, as do gênero Anastrepha, sob
condições ambientais adversas, podem vir a utilizar plantas introduzidas como hospedeiros, ou
seja, as perturbações antrópicas favorecem o deslocamento de um inseto fitófago de seus
hospedeiros primários para frutos exóticos cultivados, ou hospedeiros secundários (SELIVON,
2000; SOUZA FILHO, 2006).
Hospedeiro secundário é a fruta que hospeda a praga alternativa, podendo influenciar
negativamente no desenvolvimento do inseto, seja na fase de ovo, larva, pré-pupa, pupa ou adulto.
Este fenômeno é conhecido como antibiose, cujo efeito varia desde a ampliação do ciclo de vida
do inseto até a sua morte. Um exemplo típico de hospedeiro secundário de moscas-das-frutas são
as frutas cítricas. Apesar do “status” de praga a elas atribuída na citricultura da região sudeste do
Brasil, os danos causados em laranjas e tangerinas, nesta região, são decorrentes de populações
que tiveram a origem em hospedeiros primários, como café, no caso de C. capitata, ou de fruteiras
tropicais, no caso de A. fraterculus, A. sororcula ou A. obliqua (NASCIMENTO; CARVALHO,
2000).
Além dos fatores bióticos, populações de moscas-das-frutas e plantas hospedeiras, fatores
abióticos (temperatura, umidade relativa do ar e do solo e precipitação pluvial) também afetam as
interações inseto-planta, pois as condições ambientais exercem grande influência nos insetos
fitófagos e nas plantas hospedeiras, podendo ocasionar o favorecimento de um em detrimento de
outro (PIZZAMIGLIO, 1991 apud SOUZA FILHO, 2006).
2.1.2 Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905)
A utilização de parasitóides como inimigos de moscas-das-frutas teve início no começo do
século, quando o Havaí foi invadido por C. capitata, intensificando seu uso após a introdução de
Bactrocera dorsalis (Hendel) naquelas ilhas, em 1946. Várias espécies de parasitóides têm sido
introduzidas em diferentes regiões do mundo e entre estas se destaca D. longicaudata, espécie
mais utilizada no mundo (PEÑA, 1993). Após a introdução em vários países, este parasitóide tem
sido relatado parasitando Anastrepha spp., C. capitata e B. dorsalis (WONG; MOCHIZUCHI;
NISHIMOTO, 1984; WHARTON, 1989; ALUJA, 1994; LÓPEZ; ALUJA; SIVINSKI, 1999).
O parasitóide de moscas-das-frutas, D. longicaudata, é um braconídeo oriundo da região
Indo-australiana, parasitando pelo menos 14 espécies do gênero Bactrocera (CLAUSEN et al.,
1965 apud VALLE, 2006). Este é um endoparasitóide coinobionte que oviposita no último instar
larval das moscas-das-frutas (Tephritidae) e que completa seu desenvolvimento no pupário do
hospedeiro (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002). São vespinhas de coloração geral castanha,
asas transparentes e com uma constrição entre o abdômen e o tórax. O parasitismo em moscas-
das-frutas depende do tamanho do fruto. Em frutos menores, com polpa fina, o índice de
parasitismo é maior, pela facilidade que o parasitóide tem para localizar as larvas da mosca no
interior do fruto (CARVALHO; NASCIMENTO; MATRANGOLO, 2000).
No Brasil, em setembro de 1994, a Embrapa Mandioca e Fruticultura, em Cruz das Almas,
Bahia, com o apoio do Laboratório de Quarentena “Costa Lima”, da Embrapa Meio Ambiente,
introduziu em território nacional este parasitóide exótico, proveniente do “Department of Plant
Industry, Gainesville, Flórida, EUA” (CARVALHO; NASCIMENTO; MENDONÇA, 1995;
WALDER; SARRIÉS, 1995)
O objetivo principal da introdução foi avaliar o potencial de utilização deste parasitóide
em diferentes ecossistemas do país, visando a implantação de um programa de controle biológico
de moscas-das-frutas neotropicais do gênero Anastrepha e da espécie C. capitata presente no país
(CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).
A introdução desta espécie vem sendo acompanhada em estudos de campo por
pesquisadores da Embrapa Mandioca e Fruticultura (NASCIMENTO; CARVALHO, 2000) e do
Centro de Energia Nuclear na Agricultura (CENA) – Universidade de São Paulo. A facilidade de
criação desse parasitóide faz com que esta seja a espécie mais utilizada em programas de controle
biológico no mundo para tefrítideos, além de atacar várias espécies de moscas-das-frutas
(ZUCCHI et al., 2004).
2.1.2.1 Biologia e ciclo de vida de D. longicaudata
O parasitóide localiza as frutíferas por meio de substâncias voláteis produzidas pelos frutos
maduros e deteriorados (GREANY et al., 1977; MESSING; JANG, 1992). A seguir, localiza a
larva no interior do fruto. A larva da mosca, ao se alimentar, produz vibrações por meio de seu
aparelho bucal e também ao se movimentar, as quais são identificadas pelo parasitóide por suas
antenas (LAWRENCE, 1981).
A fêmea do parasitóide, ao localizar a larva, introduz o ovipositor no interior do fruto e
realiza a postura no interior da larva. O órgão diretamente responsável pela seleção do hospedeiro
é o ovipositor. O ovipositor de D. longicaudata possui sensores orgânicos que conseguem alocar
ou detectar estímulos táteis e/ou químicos provenientes das larvas hospedeiras. A discriminação
pelo hospedeiro é feita por meio de respostas de contato com unidades quimioreceptoras para
substâncias específicas associadas com hospedeiros parasitados. Esses receptores também podem
detectar agentes que induzem a oviposição (GREANY et al., 1977).
Os ovos, se fecundados, darão origem a fêmeas e machos; se não fecundados, originarão
somente machos, ou seja, reprodução partenogenética do tipo arrenótoca. O desenvolvimento do
parasitóide ocorre no interior da larva da mosca, até que, ao entrar na fase de pupa no solo, o
conteúdo corporal dessa fase é consumido pela larva do parasitóide. No final deste ciclo, emerge o
parasitóide adulto (CARVALHO; NASCIMENTO; MATRANGOLO, 2000; CARVALHO;
NASCIMENTO, 2002).
2.1.3 Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927
2.1.3.1 Descrição e importância econômica
G. aurantianum é comummente conhecido como bicho-furão, bicho-furão-dos-citros,
mariposa-dos-laranjais, mariposa-das-laranjas (GALLO et al., 2002; PINTO, 1995; PRATES;
PINTO, 1988; GÓMEZ TORRES, 2005).
O adulto é uma pequena mariposa com 17 mm de envergadura, de coloração marrom-
acinzentada, que mimetiza ramos dos citros. A postura é realizada nos frutos, sendo, em média, de
1 ovo/fruto. Após alguns dias eclodem as lagartas, que atacam tanto os frutos maduros, de
preferência, como os verdes, quando as populações estão altas, realizando galerias internas e
alimentando-se da polpa. Completamente desenvolvida a lagarta mede cerca de 18 mm de
comprimento. Para transformar-se em pupa, ela abandona o fruto, penetrando no solo, mas pode
transformar-se em pupa no próprio fruto ou na planta (GALLO et al., 2002; BENTO et al., 2004),
embora segundo Parra et al. (2004) cerca de 78% da pupação seja realizada do solo.
Esta espécie é conhecida desde 1915, quando foi primeiramente identificada no interior do
Estado de São Paulo atacando citros. Até o final da década de 80, sua presença passou
despercebida, uma vez que era considerada uma praga secundária. A partir da década de 90,
tornou-se uma das principais pragas nesta cultura, provavelmente pelo uso indiscriminado de
agroquímicos para o controle de outras pragas e doenças dos citros, o que acabou eliminando
grande parte de seus inimigos naturais nativos (BENTO et al., 2004).
2.1.3.2 Ocorrência e danos
É uma praga de ocorrência generalizada no Centro-sul do Brasil. Somente para o Estado
de São Paulo e Sul de Minas Gerais, esses prejuízos foram estimados em mais de US$ 50 milhões
de dólares por ano (BENTO et al., 2004).
Estudos recentes comprovaram que o bicho-furão está presente durante o ano inteiro, no
Estado de São Paulo e Sul de Minas Gerais, desde que haja frutos nas plantas de citros
(MAPEAMENTO..., 2004).
De maneira geral, ocorre uma maior população do bicho-furão, em citros, na primavera,
seguindo-se o verão, inverno e, em menor intensidade, no outono. A maior incidência na
primavera está associada à abundância de frutos maduros, que culmina com o término da colheita
da variedade Pêra e início da maturação das variedades Valência e Natal. Nesta época, há também
um aumento da temperatura e da umidade relativa do ar, pois se dá o início das chuvas,
favorecendo a ocorrência da praga. Portanto, há uma relação entre a fenologia da cultura, ou seja,
presença de frutos e as condições climáticas mais favoráveis à praga (BENTO et al., 2004).
Os frutos atacados por esta praga se tornam imprestáveis para o consumo “in natura” e
para a indústria (NAKANO; LEITE, 1998).
O sintoma do ataque nos frutos pode ser confundido com o ocasionado pelas moscas-da-
frutas; a principal diferença é que no ataque do bicho-furão, no orifício de penetração das lagartas
aparecem os excrementos, que ficam presos, secos e endurecidos nesse local; podendo ocorrer
infecções secundárias causadas por fungos, bactérias e ataque de outros insetos, sendo visível ao
redor do orifício uma área necrótica normalmente deprimida. No caso do ataque de moscas-das-
frutas, do orifício de penetração da larva sai um líquido quando espremido e ao redor desse
orifício fica uma região mole e apodrecida (FUNDECITRUS, 2007).
Os frutos atacados pelo bicho-furão possuem coloração amarela clara, amadurecem
prematuramente, caindo da planta. Nos frutos verdes e ácidos, quando há o ataque do bicho-furão,
ocorre um alongamento do período larval, com grande taxa de mortalidade (GARCIA, 1998;
PARRA et al., 2001).
2.1.3.3 Bioecologia e comportamento
O bicho-furão-dos-citros possui hábito crepuscular, de modo que os adultos realizam a
cópula e as fêmeas realizam postura ao anoitecer. Durante o dia não são visíveis, pois possuem
coloração que mimetiza os ramos dos citros, permanecendo sobre as folhas (92,6%), frutos (4,7%)
e galhos (2,7%) (BENTO, et al. 2001b).
As fêmeas têm uma preferência marcante para realizar a postura nos frutos que estão entre
1 a 2 metros de altura na planta (GARCIA, 1998).
O acasalamento é verificado 1 hora após o anoitecer, com duração de 1 até 4 horas (2
horas, em média) e ocorre no terço superior da planta (BENTO et al., 2001b).
A duração do ciclo de vida do bicho-furão é de 32 a 35 dias, com 5 ínstares quando se
desenvolve em frutos e 4 quando se desenvolve em dieta artificial. O inseto é sensível a umidade
relativa do ar (UR), apresentando diminuição em sua longevidade e redução da capacidade de
postura quando há diminuição da UR (GARCIA, 1998).
2.1.4 Efeito de fatores físicos edáficos sobre insetos subterrâneos
As duas espécies de moscas-das-frutas, C. capitata e A. fraterculus, o parasitóide das
moscas-das-frutas, D. longicaudata e o bicho-furão dos citros, G. aurantianum, apesar de serem
de Ordens distintas apresentam uma característica comum: se transformam e passam a fase de
pupa no solo. Sendo assim, o desenvolvimento da fase de pupa ocorre no complexo sistema solo,
podendo ser influenciado por fatores e características do mesmo.
O solo é um sistema constituído de minerais, poros ocupados por água e ar e uma parte
orgânica, sendo composto basicamente, de três fases (sólida, liquida e gasosa) que interagem de
forma complexa, formando o principal substrato para o desenvolvimento das plantas e animais
(BUCKMAN; BRADY, 1976). Tal complexidade do sistema solo é governada pela interação de
suas características físicas, químicas e biológicas, as quais, muitas vezes, são difíceis de serem
abordadas separadamente, quando se deseja estudar a influência de fatores edáficos sobre
organismos subterrâneos ou que passam alguma fase do seu ciclo biológico no solo (VILANI;
WRIGHT, 1990; ÁVILA; PARRA, 2004).
Os principais fatores físicos do solo que interferem na biologia e no comportamento de
insetos-praga subterrâneos ou os que possam ser encontrados no solo em alguma etapa do seu
ciclo vital são textura, estrutura, umidade, temperatura, densidade, aeração e coloração (ÁVILA;
PARRA, 2004).
A umidade do solo pode interferir tanto no comportamento (postura, distribuição
horizontal e vertical no perfil) como no desenvolvimento (mortalidade de formas imaturas, por
exemplo) dos insetos subterrâneos, favorecendo ou desfavorecendo a sua sobrevivência no
agroecossistema (ÁVILA; PARRA, 2004; MacDONALD; ELLIS, 1990; RIIS; ESBJERG, 1998;
CHERRY; COALE; PORTER, 1990; BRUST, 1990; BRUST; HOUSE, 1990; ALLSOPP;
KLEIN; McCOY, 1992; MILWARD-DE-AZEVEDO; PARRA, 1989; ESKAFI; FERNANDEZ,
1990; SALLES; CARVALHO; JUNIOR, 1995).
Apesar das dificuldades do reconhecimento dos fatores edáficos e da maneira como estes
fatores influenciam o desenvolvimento e o aumento populacional de insetos subterrâneos, o
acréscimo de informações geradas sobre o assunto pode auxiliar no manejo de insetos-praga em
sistemas agrícolas.
2.1.5 Umidade do solo
A água, além de ser um composto essencial para os seres vivos, constitui um meio
indispensável para as reações químicas, físicas e biológicas que ocorrem no solo, podendo ser
encontrada nos estados sólido, líquido ou gasoso (VILLANI; WRIGHT, 1990).
A parte líquida do solo constitui-se essencialmente de água, contendo materiais dissolvidos
e materiais orgânicos solúveis. Ela ocupa parte (ou quase o todo) do espaço vazio entre as
partículas sólidas, dependendo da umidade do solo. E a parte sólida do solo é chamada de matriz
do solo (REICHARDT, 1987).
A estrutura química da água como molécula polar lhe permite agir como solvente
universal e aderir às superfícies e em outras moléculas de água. Dessa característica se dão as
forças de coesão e adesão as quais irão originar na interface sólido-líquido-gás, o fenômeno da
capilaridade, responsável pelo poder de penetração de água em meio poroso e a sua retenção nos
poros (CICHOTA, 2003).
Os poros de vários tamanhos e diâmetros que compõem o solo exercem diferentes funções
na matriz do solo, proporcionando aeração, a condução de água durante a infiltração, a
redistribuição e o armazenamento de água na matriz (HURTADO, 2004).
Segundo Libardi (2000), a retenção de água no solo se dá na superfície dos sólidos, a
matriz do solo, basicamente por interações elétricas, com grande força mais próxima à superfície.
A água também pode ser retida por forças capilares inversamente proporcionais ao diâmetro dos
poros. Sendo assim, a água pode estar fortemente presa às superfícies ou em poros microscópicos,
ou até praticamente livre nos macroporos, quase livre de interações.
Pode-se expressar a umidade do solo em base de massa (U, kg kg-1) ou em base de volume
(θ, m 3, m-3), que é a forma mais usual (GARDNER, 1986; DIRKSEN, 1999).
Os métodos de determinação de água no solo são comumente divididos em métodos
diretos e indiretos. Os métodos diretos são chamados de gravimétricos e baseiam-se na pesagem
de amostras de solo úmido e depois da secagem, que pode ser em estufa ou em forno de
microondas (GARDNER, 1986). A diferença entre as duas medidas representa a massa de água
presente naquela amostra.
Os métodos indiretos através de vários processos e aparelhos que permitem a determinação
do teor de água no solo, como por exemplo, os métodos elétricos (resistência ou capacitância do
solo), métodos térmicos (condutividade térmica), métodos radioativos (atenuação de nêutrons
rápidos ou de raios gama), a tensiometria (potencial mátrico) e a reflectometria no domínio do
tempo (constante dielétrica relativa), entre outras (CICHOTA, 2003).
A tensiometria é baseada na medida do potencial mátrico do solo por meio de
tensiômetros. Os tensiômetros são usados para a medida do potencial mátrico do solo, no qual, se
cria um contato hidráulico entre a água no solo e um sensor de pressão, através de uma cápsula
porosa saturada com água (HURTADO, 2004).
Para transformar o potencial mátrico do tensiômetro em umidade é necessário conhecer a
relação entre potencial mátrico e teor de água de um solo, que é descrita pela curva de retenção de
água no solo. E para confecção da curva de retenção obtêm-se pares de dados de umidade e
potencial da água, em geral manipuladas no laboratório ou coletadas indeformadas em local
representativo do terreno. Estas amostras são submetidas a tensões ou pressões conhecidas e, por
meio de pesagem, determina-se a umidade correspondente (CASSEL; KLUTE, 1986).
O potencial de água é um parâmetro que melhor expressa a disponibilidade biológica da
água nos diversos tipos de solo, permitindo comparar os resultados de diferentes estudos
envolvendo organismos subterrâneos, tais como insetos, ácaros e nematóides (CASSEL; KLUTE,
1986; ÁVILA; PARRA, 2004).
2.1.5.1 Distribuição vertical de insetos-praga (subterrâneos) no solo
O teor de umidade do solo pode influenciar os insetos subterrâneos nas suas diferentes
fases (ovo, larva e pupa) com relação à sua distribuição horizontal e vertical (profundidade) no
solo (ÁVILA; PARRA, 2004).
Weiss, Mayo e Newton (1983) estudaram, em condições de campo, a distribuição vertical
de ovos de Diabrotica spp. em cultivos de milho com diferentes regimes de irrigação (irrigação
por sulco, aspersão, sem irrigação). Realizaram amostras a cada 5 cm no perfil do solo, coletando-
as até a 40 cm de profundidade. Nas áreas irrigadas por sulco ou aspersão, os ovos de Diabrotica
spp. encontravam-se predominantemente distribuídos até os 15 cm e na área sem irrigação cerca
de 45% do total de ovos encontrados estavam entre 15 e 20 cm de profundidade.
A movimentação vertical de larvas de escarabeídeos no perfil do solo em função da
umidade tem sido observada no Brasil. Em condições de alta umidade, esses insetos se
posicionam verticalmente na superfície do solo, ao passo que em condições de baixa umidade se
aprofundam neste, coincidindo com os meses mais secos do ano (SANTOS, 1992).
O conhecimento da distribuição vertical das diferentes fases de insetos-praga subterrâneos
é importante para o desenvolvimento de técnicas de manejo de pragas (ÁVILA; PARRA, 2004).
2.1.5.2 Profundidade de pupação de moscas-das-frutas no solo
A profundidade de pupação é influenciada por fatores físicos do solo, dentre os quais a
umidade assume posição de destaque.
Hennessey (1994) determinou a profundidade de pupação de Anastrepha suspensa em
diferentes tipos de solo, umidades e compactação. Verificou que as profundidades de pupação
diferiram significativamente em relação às diferentes umidades, variando de 0,7 cm para a maior,
a 3,3 cm, para a menor umidade dos diversos solos estudados.
A profundidade de pupação de quatro espécies de moscas-das-frutas, B. dorsalis;
Bactrocera cucurbitae (Coquillet); B. latifrons (Hendel) e C. capitata, foi comparada em relação à
umidade (JACKSON; LONG; KLUNGNESS, 1998). Neste estudo, a umidade do solo também foi
significativa na distribuição vertical de pupação das quatro espécies de moscas-das-frutas. Foram
utilizados dois tratamentos: seco (areia seca em estufa) e úmido (areia com 5% de água) e cinco
profundidades. Larvas de terceiro ínstar foram colocadas nos recipientes, verificando-se, que no
tratamento seco 91,1, 93,6 e 97,2% da pupação de B. latifrons, B. cucurbitae e B. dorsalis,
respectivamente, ocorreram na profundidade de 0 a 5,5 milímetros. As demais larvas de
Bactrocera spp. puparam a 11 milímetros de profundidade. E para C. capitata, 54% puparam na
profundidade de 5,5 a 11 milímetros, 42,5% de 0 a 5,5 milímetros e 3,5% a 27,5 milímetros. No
tratamento úmido, 95,5% das quatro espécies puparam entre 0 e 27,5 mm, sendo que neste
tratamento houve alta taxa de mortalidade pupal na profundidade de 0 a 5,5 milímetros. No geral,
a mortalidade total foi 50% maior no tratamento seco em relação ao tratamento úmido.
Dimou et al. (2003), em estudo avaliando a profundidade de pupação de Bactrocera
(Dacus) oleae, verificaram que nos casos em que a umidade do solo se aproximava de 100%, a
falta de oxigênio no solo induziu a pupação de larvas de tefritídeos na superfície do solo.
2.1.5.3 Influência da umidade do solo sobre parasitóides de moscas-das-frutas
A umidade do solo influencia a distribuição vertical, ou seja, a profundidade de pupação
das moscas-das-frutas. E a profundidade de pupação pode interferir na desempenho de
parasitóides pupais de moscas-das-frutas, pois a profundidade em que a pupa se encontra no solo
pode ser um obstáculo ao parasitismo.
Guillén et al. (2002) estudaram a performance de dois parasitóides pupais: Coptera
haywardi (Oglobin) (Hymenoptera: Diapriidae) e Pachycrepoideus vindemiae (Rondani)
(Hymenoptera: Pteromalidae) sobre diferentes condições do solo. Verificou-se que a umidade não
influencia diretamente a capacidade de parasitismo de ambos, mas indiretamente em função da
profundidade em que estejam as pupas. C. haywardi tem a capacidade de parasitar pupas de
Anastrepha ludens localizadas a uma profundidade maior do que 5 cm, enquanto que P.
vindemiae parasita pupas localizadas na superfície. Como a profundidade de pupação é afetada
pela umidade, em condições de baixa umidade do solo, a pupação tende a ocorrer em maiores
profundidades, afetando, assim, o parasitismo de P. vindemiae.
Até o momento não há pesquisas que avaliem a influência da umidade do solo no
desenvolvimento de parasitóides larvais de moscas-das-frutas, como D. longicaudata.
2.1.5.4 Influência da umidade do solo sobre o desenvolvimento pupal de moscas-das-frutas
Alguns trabalhos relatam a influência da umidade do solo no desenvolvimento da fase de
pupa de moscas-das-frutas, sendo que esta é variável de acordo com o tipo do solo, já que a
distribuição e o comportamento do teor de água no solo variam com o tipo de solo, sendo também
a resposta variável dependendo da espécie de mosca-das-frutas (MEATS, 1989).
Para Rhagoletis pomonella (Walsh), Trottier e Townshend (1979) verificaram que a
umidade do solo afeta a sua emergência, constatando que a umidade do solo de 20% é a que
proporciona maior emergência, havendo um decréscimo desta emergência com o aumento da
umidade. Larvas de Dacus oleae (Gmelin) de último ínstar têm mortalidade alta em solos
inundados (NEUENSCHWANDER; MICHELAKIS; BIGLER, 1981).
Milward-de-Azevedo e Parra (1989) estudaram a influência da umidade, em dois tipos de
solo, na emergência de C. capitata, baseando-se em curvas de retenção de água. Foram
selecionados seis potenciais mátricos, correspondentes a seis teores de umidades diferentes para
os dois tipos de solos. Um solo possuía textura arenosa e o outro, argilosa. C. capitata se
comportou diferentemente nos dois tipos de solo. No arenoso, houve encurtamento do período
pupal quando o solo possuía maior teor de umidade. No argiloso, a duração do período pupal foi
constante em todos os tratamentos. A maior viabilidade da fase pupal, para o solo argiloso, foi
verificada nas menores umidades e para o arenoso nas umidades intermediárias.
Eskafi e Fernandez (1990) verificaram influência significativa da umidade e do tipo de
solo sobre a emergência de C. capitata, observando que nos diferentes tipos de solo a mosca-do-
mediterrâneo prefere solos com menores umidades.
Para A. fraterculus, Salles, Carvalho e Junior (1995) constataram que existe influência da
umidade e da temperatura na emergência de adultos, observando que há maior influência da
temperatura em relação à umidade do solo. Este trabalho dificulta comparações, pois não é
descrito o tipo de solo que foi utilizado e nem considerada a característica da retenção de água do
solo utilizado no experimento, ou seja, a curva de retenção que caracteriza este solo.
Recentemente, Hulthen e Clarke (2006), na Austrália, estudaram a influência da umidade
em três tipos de solos, na sobrevivência de Bactrocera tryoni (Froggatt). Segundo os autores, há
influência da umidade sobre a emergência dos adultos, sendo que o excesso de umidade e teores
muito baixos de umidade causaram altas taxas de mortalidade nesta espécie, que, aparentemente, é
menos sensível a baixas umidades se comparada a C. capitata (ESKAFI; FERNANDEZ, 1990).
2.2 Material e Métodos
Os experimentos foram desenvolvidos no Laboratório de Biologia de Insetos, do
Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Escola Superior de
Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ), da Universidade de São Paulo (USP) - Piracicaba, SP.
Os quatro solos de classes texturais diferentes foram provenientes de pomares de citros da
unidade citrícola da companhia Citrovita Agro Industrial Ltda - Itapetininga, SP.
Os solos, com diferentes umidades, foram preparados no Laboratório de Física de Solo do
Departamento de Ciência do Solo - ESALQ/USP.
2.2.1 Criação de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)
As larvas da mosca-do-mediterrâneo, C. capitata, foram provenientes de criação em dieta
artificial do Laboratório de Radioentomologia do Centro de Energia Nuclear na Agricultura
(CENA- USP) (Figura 1).
Utilizou-se uma linhagem de C. capitata mutante geneticamente ao sexo TSL – Vienna 8.
Esta linhagem foi geneticamente translocada, permitindo a separação de sexos dos insetos na fase
de pupa com a utilização de mutantes morfológicos, ou seja, as fêmeas apresentam o pupário
branco e os machos marrons. Esta linhagem foi desenvolvida para permitir que somente machos
sejam irradiados e liberados em Projetos da Técnica do Inseto Estéril (Sterile Insect Techinique –
SIT) (WALDER, 2002).
As larvas (Figura 1C) foram obtidas a partir da metodologia descrita por Walder (2002). A
dieta utilizada para obtenção das larvas foi a de Walder et al. (1995), com modificações e descrita
também em Walder (2002). Seus componentes são: germe de trigo (3%), farinha de trigo comum
(6,5%), levedura seca de cerveja (9,9%), açúcar cristal (12%), benzoato de sódio (0,3%), acido
clorídrico comercial (0,84%), água potável (57%) e bagaço seco de cana-de-açúcar (10,4%). Após
o preparo, 5 kg da dieta foram colocados por bandeja (64 x 38 x 4 cm) de PVC (Figura 1A). As
bandejas, contendo a dieta e as larvas, foram colocadas em estantes (66 x 46 x 187 cm), providas
de rodas, chamadas “torres” (Figura 1B). As “torres” possuíam cortinas plásticas que as
envolviam totalmente. Ao “saltarem” da dieta artificial, no final do período larval, essas caíam em
calhas de coletas, localizadas na base das “torres” e na última bandeja (Figura 1B). As larvas
coletadas em água e, por isso, com o desenvolvimento interrompido (Figura 1C) foram separadas,
colocadas em recipiente plástico e levadas para o Laboratório de Biologia de Insetos, do
Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, ESALQ - USP, para serem
utilizadas no experimento de umidade do solo.
2.2.2 Criação de Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830)
Para os experimentos, foram utilizadas larvas de A. fraterculus, provenientes de criação
em dieta arficial do Laboratório de Radioentomologia, CENA - USP. A dieta utilizada foi
desenvolvida por Salles (1992) e é composta de: 60g de açúcar; 60g de germe-de-trigo; 60g de
levedura; 1g de benzoato de sódio diluído em água; 10 g de ágar; 6 mL de ácido clorídrico (37%)
e 8 mL de metil parahidroxibenzoato (nipagin) (10%), diluído em álcool etílico.
Assim como C. capitata, as larvas de A. fraterculus coletadas e mantidas em água foram
trazidas para o Laboratório de Biologia de Insetos, do Departamento de Entomologia,
Fitopatologia e Zoologia Agrícola, ESALQ - USP, para serem utilizadas no experimento de
profundidade de pupação e umidade do solo.
2.2.3 Criação de Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905)
As larvas de último instar de C. capitata foram obtidas (Figura 2A) conforme a
metodologia citada no item 2.2.1, medidas volumetricamente e encaminhadas para a irradiação
em fonte de Cobalto – 60 (Figura 2B), no Laboratório de Radioentomologia, CENA - USP. O
processo de irradiação das larvas com dose de 60 Gy (Gray) evita emergência de adultos de
moscas provenientes de larvas não parasitadas, não afetando o desenvolvimento nem a qualidade
do parasitóide (SIVINSKI; SMITLE, 1990).
As larvas irradiadas foram expostas aos parasitóides por meio das unidades de parasitismo.
As unidades são anéis feitos de PVC com 1 cm de altura e 10 cm de diâmetro com tecido do tipo
“voile” colado em um dos lados e uma tampa de PVC do lado oposto (Figura 2C). Essas unidades
receberam as larvas imediatamente após a irradiação (Figura 2D). Depois, foram fechadas e
transferidas para a parte superior telada das gaiolas (Figura 2E), onde permaneceram, em média,
por 40 minutos à disposição das fêmeas para o parasitismo (Figura 2F). Após a exposição ao
parasitismo, as unidades foram retiradas cuidadosamente para não causar danos ao ovipositor das
fêmeas. As larvas foram colocadas em água e levadas para o Laboratório de Biologia de Insetos,
ESALQ-USP para serem utilizadas no experimento de umidade do solo.
2.2.4 Criação do bicho-furão, Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927
Os insetos utilizados foram provenientes de criação do Laboratório de Biologia de Insetos,
do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, ESALQ-USP, em dieta
artificial descrita por Garcia e Parra (1999) e composta de: 42g de germe de trigo; 45g de
levedura; 168g de farelo de milho; 6g de ácido ascórbico; 1,5g de ácido benzóico; 30 de ágar e
1400 mL de água. Após a emergência, os adultos foram transferidos para gaiolas de madeira de 25
x 25 x 25 cm, revestidas com telas de náilon, sendo alimentados com solução de mel a 10%,
fornecida por capilaridade, em rolos dentais mantidos em frascos plásticos. Uma das faces da
gaiola, as laterais internas e os frascos plásticos foram revestidos com polietileno (material
plástico), que serviu de substrato de oviposição, (GARCIA, 1998). Os ovos foram tratados com
sulfato de cobre 1% após a eclosão das lagartas; cerca de 7 a 10 lagartas foram colocadas em
tubos de vidro de 8,5 x 2,5 cm com dieta artificial (Figura 3A) (GARCIA; PARRA, 1999),
tampados com algodão hidrófugo. As lagartas permaneceram nos vidros até atingirem o último
ínstar de desenvolvimento larval (5° ínstar). Ao fim deste ínstar, as lagartas sobem no vidro em
direção ao algodão para puparem (Figura 3B). Neste momento, estas foram retiradas dos tubos de
vidro para serem utilizadas em experimento de profundidade de pupação e umidade do solo
(Figura 3C).
A
B
C
D
E
F
B A C
Figura 2 – Sistema de criação de Diachasmimorpha longicaudata do Laboratório de Radioentomologia, CENA-USP. A - Recipiente plástico com larvas de Ceratitis capitata, em água; B – Fonte de irradiação de cobalto-60 para irradiar larvas de C.capitata do laboratório de Radioentomologia, CENA-USP; C – Unidades de parasitismo de PVC; D – Larvas de C. capitata sendo colocadas nas unidades de parasitismo; E – Unidades de parasitismo com larvas sobre gaiolas de adultos de D. longicaudata para parasitismo; F – Detalhe da exposição de larvas de C. capitata ao parasitismo de fêmeas de D. longicaudata, dentro da gaiola de adultos, por meio da unidade de parasitismo
Figura 1 – Criação de Ceratitis capitata linhagem TSL – Vienna 8 em dieta artificial, do Laboratório de Radioentomologia, CENA – USP. A – Larvas de C. capitata em bandejas com dieta artificial; B - Bandejas com larvas em dieta artificial em estante provida de rodas, chamadas “torres” e provida de calha; C - Recipiente plástico com larvas de C. capitata em água coletadas da calha da “torre” (vide seta)
A B C
Figura 3 – Criação de Gymnandrosoma aurantianum em dieta artificial, do Laboratório de Biologia de Insetos, Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, ESALQ–USP. A – Estante de madeira com tubos com lagartas de G. aurantianum em dieta artificial; B – Lagarta de G. aurantianum de último instar em tubos de vidro contendo dieta, com o algodão na parte superior, e que serve como local de pupação; C- Lagarta de G. aurantianum de último instar sendo retirada do tubo para ser utilizada em experimentos
2.2.5 Preparo do solo
Para o estudo da avaliação da influência da umidade nos quatro solos no desenvolvimento
pupal de C. capitata, de A. fraterculus, do parasitóide D. longicaudata e de G. aurantianum
(2.2.7), cada solo, coletado na unidade citrícola da Citrovita Agro Industrial Ltda, Itapetininga,
SP, foi preparado e mantido nas umidades adequadas, em procedimento que será descrito a seguir.
Os quatro solos foram coletados em quatro quadras diferentes da unidade citrícola referida,
em Itapetininga, SP, representando as principais características edáficas da propriedade (Figura 4).
Foi realizada análise granulométrica dos quatro solos (Tabela 1), no Laboratório de Física de
Solo, no Departamento de Ciência do Solo, ESALQ-USP. A unidade citrícola de Itapetininga, SP
possui uma área de 9500 hectares (Figura 4).
Figura 4 – Mapa da propriedade citrícola da Citrovita, Itapetininga - SP, com as quadras e suas respectivas áreas (ha), nas quais foram retiradas os 4 solos, com diferentes classes texturais, para os estudos de efeito da umidade do solo sobre Ceratitis capitata, Anastrepha fraterculus, Diachasmimorpha longicaudata e Gymnandrosoma aurantianum
Tabela 1 - Análise granulométrica dos quatro solos de pomares citrícolas da unidade agrícola da Citrovita Agro Industrial Ltda, Itapetininga- SP
Solos Argila Areia Silte
Franco arenoso 13,82 % 69,67 % 16,51 %
Argilo arenoso 37,71 % 56,82 % 5,41 %
Argiloso 42,80% 41,23 % 15,97 %
Muito argiloso 67,98 % 24,23 % 9,97 %
Os solos foram coletados a uma profundidade de 20 cm em pontos localizados abaixo da
copa das árvores (Figura 5A).
Após a coleta de, aproximadamente, 50 kg de cada solo, estes foram moídos e passados em
peneira com malha de 2 mm e submetidos à secagem em estufa à 80°C por 24 horas, para a
eliminação de contaminantes. Com objetivo de se obter uniformidade nas umidades dos solos
quatro potenciais mátricos foram definidos: -100, -500, -1000 e - 2000 hPa (hector Pascal).
Para determinar quando que estes potenciais foram atingidos utilizou-se dois
equipamentos: um tensiômetro (modelo T5, da UMS - Alemanha) ligado a um data logger que
fornece a leitura de potencial na tela de um computador e um psicrômetro (modelo WP4-T, da
Decagon Devices, Inc. - Inglaterra). A utilização destes dois equipamentos se deve às limitações
de leituras destes equipamentos. O tensiômetro fornece leituras de potenciais até,
aproximadamente, -850 hPa e o psicrômetro abaixo de -1000 hPa. Assim, o tensiômetro foi
utilizado para leitura dos potenciais -100 e -500 hPa e o psicrômetro para -1000 e -2000 hPa.
Devido à necessidade da utilização destes equipamentos e a forma como estes realizam
funcionam, dois procedimentos diferentes de tratamento dos solos foram adotados.
O primeiro procedimento: constituiu-se da secagem e desinfecção do solo, 6 kg de cada
solo (Figura 5B) e distribuídos uniformemente em bandejas plásticas de 0,30 x 0,70 m contendo
água destilada (Figura 5C), de maneira que uma lâmina de água de aproximadamente 1 cm ficasse
sobre a amostra de solo (Figura 5D). Durante 24 horas, as amostras permaneceram nestas
bandejas, sendo, desta forma, saturadas com água. Decorridas as 24 horas, a lâmina de água, que
estava sobre a amostra, foi retirada com o auxílio de uma bomba de sucção a vácuo. Cada
bandeja, contendo os solos saturados, foi dividida em duas partes iguais e colocadas em bacia de
plástico de 3 L (Figura 5E). A secagem de todos os solos foi realizada em um forno de
microondas.
As bacias contendo os solos foram colocadas no forno de microondas (Figura 5F) durante
6 min à potência máxima (1000 W). Após esse período, a bacia foi retirada e deixada ao ar para
permitir a evaporação da água e resfriamento do solo até a temperatura de 25°C, adequada para a
leitura do tensiômetro (Figura 5G).
A leitura foi realizada por meio de um tensiômetro ligado a um data logger e conectado a
um computador (Figuras 5H e 5I). Quando o solo contido nas bacias atingiu os potenciais
desejados (-100 e -500 hPa), retirou-se uma amostra de solo da respectiva bacia, colocando-a em
um Becker para a quantificação da umidade. Logo após a retirada da amostra, a bacia foi lacrada
com filme de PVC (Figura 8A), para evitar a perda de água e, conseqüentemente, desequilíbrio do
potencial e umidade das amostras.
A quantificação da umidade do solo foi realizada pelo método gravimétrico, ou seja, o
conteúdo de água no solo foi determinado pela massa de água contida no solo úmido dividido pela
massa de solo seco (Tabela 2).
O segundo procedimento possibilitou atingir os menores potenciais (-1000 e -2000 hPa).
Após o processo de secagem e desinfecção do solo, 6 kg de cada amostra foram separados. Em
seguida, 3 kg de cada um foram colocados gradualmente em bandejas de alumínio de 29 x 43 cm,
sendo as amostras umedecidas com água destilada por meio de um pulverizador (Figura 5J). As
amostras foram umedecidas e misturadas para obter homogeneização das mesmas (Figura 5L).
Foram preparadas 8 bandejas, sendo que 4 (1 de cada solo) atingiram -1000 hPa e 4 (1 de
cada solo) atingiram -2000 hPa de potencial mátrico.
Após o umedecimento e a homogeneização de cada bandeja, estas foram lacradas com
filme de PVC (Figura 5M), para evitar a perda da água e para que a amostra entre em equilíbrio.
Depois de entrar em equilíbrio, foi preparada uma amostra de cada bandeja e colocada num
recipiente plástico próprio do psicrômetro (modelo WP4-T) para a leitura do potencial mátrico
(Figuras 5N; 5O). Este procedimento foi realizado até que os potenciais fossem atingidos.
Quando cada alíquota de 3 kg atingiu o potencial adequado, ela foi lacrada com filme
plástico de PVC, retirando-se também uma amostra antes de fechá-la para a quantificação da
umidade pelo método gravimétrico (Tabela 2). Com os potenciais mátricos e as umidades
correspondentes foi possível a confecção das curvas de retenções dos quatros solos (Figura 6).
Tabela 2 – Solos com os respectivos potenciais mátricos e umidades respectivas, utilizados nos
diferentes tratamentos
Potenciais mátricos (hPa)
Solos -100 -500 -1000 -2000
Franco arenoso 17% 11% 9% 6%
Argilo arenoso 32% 22% 18% 16%
Argiloso 21% 11% 10% 9%
Muito argiloso 34% 26% 22% 18%
Figura 5 – Coleta, preparo dos diferentes solos em quatro potenciais mátricos, correspondentes às quatro umidades. A - Coleta de solo sob a “saia” das plantas; B - Bandejas plásticas de 0,30 x 0,70 m com solos; C - Bandejas plásticas de 0,30 x 0,70 m contendo água; D - Solos saturados; E - Solo dividido em duas partes e colocado em bacias plásticas de 3L; F- Bacia plástica no forno de microondas para o processo de secagem; G - Solos retirados do forno de microondas para resfriamento e secagem; H - Tensiômetro no solo para leitura de potencial mátrico; I - Tensiômetro no solo acoplado no data logger e no computador; J - Solo em bandeja de alumínio sendo umidificada com pulverizador; L - Solo sendo homogeneizado; M - Solo coberto com filme plástico de PVC para atingir o equilíbrio; N - Amostra de solo sendo preparada para leitura de potencial mátrico com o psicrômetro; O - Psicrômetro
A B C
D F
H I J L
M N O
E G
2.2.6 Determinação da profundidade de pupação
Esta pesquisa foi realizada para verificar a profundidade de pupação da espécie de mosca-
das-frutas, A. fraterculus e para o bicho-furão-dos-citros, G. aurantianum, adaptando-se a
metodologia de Jackson, Long e Klungness (1998) para moscas-das-frutas.
2.2.6.1 Bicho-furão-dos-citros, G. aurantianum
O experimento constou de 4 recipientes de material plástico de 9 cm de altura e 7,5 cm de
diâmetro sobrepostos (Figuras 7A, 7B, 7C e 7D) para avaliar a profundidade de pupação.
Em cada um deles, foi colocada areia, a uma profundidade de 1,5 cm, sendo que o
recipiente superior era encaixado e ficava em contato com o recipiente debaixo (Figuras 7A e 7B).
Nos três recipientes da parte superior, foi realizada uma perfuração, com furador de metal
aquecido, em toda a base (Figura 7E), com orifícios que permitiam a passagem das lagartas, mas
retinham as pupas. Apenas o último recipiente não era perfurado na base. Assim, essa estrutura
fornecia às lagartas a oportunidade de puparem entre 1,5 a 6,0 cm.
0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
35%
40%
0 500 1000 1500 2000
Potenciais mátricos (hPa)
Con
téud
o de
águ
a no
solo
(% H
2O p
or p
eso)
Muito argilosoArgilo arenosoArgilosoFranco arenoso
-100 - - -
Figura 6 – Curvas de retenção de água dos quatro tipos de solos da propriedade citrícola da Citrovita, Itapetininga, SP
Após a instalação da estrutura para a pupação, 3 lagartas do último ínstar de bicho-furão-
dos-citros foram colocadas sobre a superfície da areia do primeiro recipiente plástico da parte
superior, sendo este coberto por um tecido do tipo “voile” com um elástico para impedir que as
lagartas saíssem (Figura 7G).
Após 48 horas, o conjunto foi desmontado avaliando-se a profundidade de pupação, pelo
número de pupas contidas em cada recipiente.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado e constou de dois tratamentos:
um em areia seca ao ar, e outro tratamento chamado úmido, na qual a areia seca ao ar foi
umedecida com água destilada (5%). Cada tratamento foi composto de 20 repetições. O
experimento foi conduzido em salas climatizadas reguladas a 25°C, UR de 70±10 % e fotofase de
14 horas.
2.2.6.2 A. fraterculus
Para A. fraterculus a metodologia adotada foi análoga àquela utilizada para o bicho-furão-
dos-citros, porém os recipientes plásticos utilizados foram menores devido ao tamanho reduzido
das larvas, sendo estes de 7,0 cm de altura e 6 cm de diâmetro. A parte inferior dos 3 recipientes
que formavam o conjunto foram fechados com um tecido com orifícios (Figura 7F), que permitia
a passagem das larvas e impedia a passagem das pupas. O último recipiente, como no caso
anterior (2.2.6.1) não era perfurado na base. A distância entre recipientes plásticos também foi de
1,5 cm e o conjunto teve uma altura (profundidade) de areia total de 6,0 cm.
Foram colocadas 10 larvas sobre a superfície de areia do primeiro recipiente da parte
superior e este também foi coberto por um tecido do tipo “voile” com um elástico para impedir
que as larvas saíssem.
Após 48 horas, o conjunto foi desmontado avaliando-se a profundidade de pupação, pelo
número de pupas contidas em cada recipiente.
O experimento foi inteiramente casualizado e constou de dois tratamentos: um em areia
seca, seca ao ar, e outro tratamento chamado úmido, na qual a areia seca ao ar foi umedecida com
água destilada (5%). Cada tratamento foi composto de 20 repetições. O experimento foi
conduzido em salas climatizadas reguladas a 25°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas.
Os dados obtidos foram submetidos à análise da variância e as médias comparadas pelo
teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade, no programa estatístico SAS, Statistical
Analyses System (2002).
2.2.6.3. C. capitata
Para C. capitata, como já existe pesquisa sobre o assunto, o trabalho se baseou nos
resultados de Jackson, Long e Klungness (1998) que encontraram, para esta espécie, pupas a até
2,75 cm de profundidade. Assim, a profundidade adotada no experimento de influência da
umidade sobre esta espécie foi a de 3,0 cm.
2.2.7 Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de C.
capitata, de A. fraterculus, do parasitóide D. longicaudata e de G. aurantianum
As bacias lacradas (Figura 8A) com os solos com os diferentes potenciais mátricos foram
abertas (Figura 8B) e estes foram rapidamente transferidos para recipientes plásticos de 8,5 cm de
diâmetro por 7,5 cm de altura contendo tampas (Figura 8C).
Nas profundidades determinadas no item 2.2.6 foram colocados os solos com os devidos
potenciais (Figura 8D).
Para cada solo, foram estudados quatro tratamentos, ou seja, quatro potenciais mátricos
que corresponderam a quatro umidades diferentes. Cada tratamento teve 8 repetições, obtendo-se
um total de 128 recipientes plásticos para cada espécie estudada.
As larvas de moscas-das-frutas (C. capitata, A. fraterculus e para C. capitata parasitada
por D. longicaudata), mantidas em água (Figura 8E) foram peneiradas e colocadas em papel
(Figura 8F) Dentro de cada recipiente contendo os solos nos respectivos potenciais foram
colocadas 20 larvas de moscas-das-frutas (Figura 8G).
No caso de bicho-furão, G. aurantianum, devido ao tamanho das lagartas, foram colocadas
10 lagartas por recipiente, com procedimento análogo ao das demais espécies. Os recipientes
foram lacrados com suas respectivas tampas (Figura 8H).
O experimento foi conduzido em salas climatizadas reguladas a 25°C, UR de 70±10 % e
fotofase de 14 horas (Figura 8I), no Laboratório de Biologia de Insetos do Departamento de
Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, da ESALQ-USP.
Os parâmetros avaliados para C. capitata, A. fraterculus e G. aurantianum foram:
percentagem de emergência e a duração da fase pupal (machos e fêmeas), sendo que no caso da
percentagem de emergência os dados foram submetidos à transformação de arco seno da raiz de
x/100. A separação de sexos foi baseada no dimorfismo apresentado entre machos e fêmeas e que
para C. capitata baseou-se na presença de apêndices filiformes terminados em forma de espátula,
na fronte e entre os olhos do macho; em A. fraterculus pelo abdome da fêmea de forma tubular, e
pela presença do ovipositor e para G. auratianum pela presença de tufos de escamas no final do
abdome e escamas nas pernas dos machos (GARCIA, 1998).
Para D. longicaudata foi avaliado o número de adultos emergidos por tratamento, o qual
foi transformado em log (x+6) na análise estatística.
Por ocasião da emergência (Figura 8J), para impedir a fuga de adultos, utilizou-se uma
bomba de vácuo (Figura 8L) para a retirada dos adultos de cada espécie, sendo estes
individualizados em tubos de vidro para a avaliação dos parâmetros citados (Figura 8M).
Os resultados obtidos foram submetidos à análise da variância e as médias comparadas
pelo teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade, no programa estatístico SAS, Statistical
Analyses System (2002).
Figura 7 – Instalação do experimento para determinação de profundidade de pupação para Gymnandrosoma aurantianum e Anastrepha fraterculus. A- Recipiente plástico perfurado colocado em contato com o anterior contendo 1,5 cm de areia; B- Areia sendo despejada sobre recipiente plástico; C- Recipientes com areia a 1,5 cm, colocados sobrepostos; D- Recipientes plásticos com areia a 1,5 cm dispostos em camadas, formando uma estrutura com 6 cm de altura de areia; E- Recipientes plásticos com o fundo perfurado, utilizado no experimento com o bicho-furão; F- Recipiente de plástico com o fundo retirado e fechado com tecido, com orifícios, para passagem das larvas de A. fraterculus; G- Estrutura tampada com tecido tipo “voile”, preso com elástico
Figura 8 – Instalação do experimento de umidade do solo. A- Bacia plástica contendo solo, em equilíbrio, lacrada com filme de PVC; B- Bacia plástica aberta para instalação do experimento; C- Transferência do solo para recipientes plásticos de 8,5 cm X 7,5 cm; D- recipientes plásticos com solo com o devido potencial em profundidade adequada; E- Larvas de Ceratitis capitata separadas e mantidas em água; F- Larvas de C. capitata separadas para inoculação; G- Larvas de C. capitata sendo colocadas sobre o solo; H- recipiente, com solo e larvas, tampado; I- Sala climatizada que onde foi mantido experimento de umidade do solo; J- Adultos de C. capitata emergindo; L- Caixa de acrílico contendo adultos em recipientes plásticos a serem retirados por bomba de sucção a vácuo; M- Insetos individualizados em tubos de vidro para avaliação
D
E
B C
A
F G
A B C D
E F G H
I J L M
2.3 Resultados e Discussão
2.3.1 Determinação da profundidade de pupação de Gymnandrosoma aurantianum Lima,
1927 e Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830)
Não houve diferença na profundidade de pupação nos tratamentos seco e úmido para G.
aurantianum. Nos dois tratamentos, 100 % das pupas foram encontradas entre 0 e 1,5 cm.
Dessa forma, não foi necessário submeter os resultados à análise da variância e comparar
as médias pelo teste de Tukey. Assim, para o experimento de influência do tipo de solo e da
umidade no desenvolvimento desse inseto adotou-se a profundidade de 1,5 cm, sendo este o
primeiro relato da profundidade de pupação de G. aurantianum.
Para A. fraterculus, a interação dos fatores teor de água e profundidade de pupação foi
significativa (F= 136,04; P= 0,00001).
No tratamento seco, 100% das pupas se encontravam na profundidade entre 0 e 1,5 cm.
Por outro lado, no tratamento úmido, houve diferença entre as porcentagens médias encontradas
nas diferentes profundidades (Tabela 3, Figura 9).
No tratamento úmido, a maioria das pupas foi encontrada nas profundidades
compreendidas entre 0 e 4,5 cm com 24,7%, 54% e 16,7% das pupas observadas nas
profundidades de 0-1,5, 1,5-3,0 e 3,0-4,5 cm, respectivamente. Já para a profundidade de 4,5-6,0
cm, somente 4,6% das pupas foram encontradas. Observou-se que 95,4% das larvas puparam
entre 0 e 4,5 cm (Figura 9). Por este motivo, a profundidade utilizada no experimento de
influência do tipo de solo e da umidade sobre esta espécie foi a de 4,5 cm.
Tabela 3 – Porcentagens médias de pupas de Anastrepha fraterculus encontradas nas diferentes
profundidades em areia seca e úmida. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e
fotofase de 14 horas
Profundidade (cm) Tratamento
0-1,5 1,5 - 3,0 3,0 - 4,5 4,5 - 6,0
Seco 100% aA 0% bA 0% bA 0 % bA
Úmido (5% de água) 24,7 ± 0,87% bB 54 ± 1,91% aB 16,7 ± 0,59% bB 4,6 ± 0,16% cB
* médias seguidas de mesma letra minúsculas na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05). * médias seguidas de mesma letra maiúsculas na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
Os resultados obtidos para A. fraterculus são próximos aos de Hennesey (1994), que
determinou a profundidade de pupação de Anastrepha suspensa, verificando que ela diferiu
significativamente em relação às diferentes umidades, variando de 0,7 cm, para a maior, a 3,3 cm
para a menor umidade, dos diversos solos estudados.
Jackson, Long e Klungness (1998) estudaram a influência da umidade na profundidade de
pupação das espécies de moscas-das-frutas, Bactrocera dorsalis; B. cucurbitae; B. latifrons e
Figura 9 – Porcentagem média de pupas de Anastrepha fraterculus encontradas em diferentes profundidades nos
tratamentos seco e úmido. Barras sobre as colunas representam o erro padrão da média. Colunas
seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de
70±10 % e fotofase de 14 horas
c
b
a
b
0
20
40
60
80
100
0-1,5 1,5 - 3,0 3,0 - 4,5 4,5 - 6,0Profundidade (cm)
Pupa
s (%
) SecoUmido
Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824). Neste estudo, a umidade do solo influenciou na
distribuição vertical de pupação para as quatro espécies de moscas-das-frutas. Portanto, a
profundidade de pupação de moscas-das-frutas é variável entre as espécies e é influenciada pela
umidade do solo.
Os resultados indicam que a metodologia utilizada neste estudo, adaptada de Jackson, Long e
Klungness (1998), foi adequada e satisfatória para a determinação de profundidade de pupação de
G. aurantianum e A. fraterculus.
2.3.2 Influência da umidade em quatro tipos de solo no desenvolvimento pupal de C.
capitata, de A. fraterculus, do parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) e
de G. aurantianum
2.3.2.1 C. capitata e A. fraterculus
A duração da fase pupal foi afetada de forma diferente para machos e fêmeas de C.
capitata.
No caso das fêmeas, somente o tipo de solo influenciou a duração da fase de pupa (F=
15,47; P= 0,00001), sendo maior no solo Argiloso (12,45 dias). Os demais tipos, Franco arenoso,
Argilo arenoso e Muito argiloso, não diferiram estatisticamente entre si, podendo-se observar, em
média, 12,16; 12,06 e 12,05 dias, respectivamente, para a duração da fase pupal (Tabela 4).
Tabela 4 – Duração da fase de pupa (dias) de fêmeas de Ceratitis capitata em quatro tipos de
solos provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro
Industrial Ltda, Itapetininga-SP. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de
14 horas
Tipos de Solo Duração da fase de pupa (dias)
Argiloso 12,45 ± 0,14 a
Franco arenoso 12,16 ± 0,13 b
Argilo arenoso 12,06 ± 0,05 b
Muito argiloso 12,05 ± 0,04 b * médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
A duração da fase de pupa de machos foi influenciada pelos dois fatores, tipo de solo (F=
7,54; P= 0,00027) e umidade (F= 3,94; P= 0,01042), isoladamente.
O solo Argiloso propiciou maior duração da fase de pupa (12,41 dias), porém não diferiu
estatisticamente do solo Franco arenoso (12,26 dias). Os solos Muito argiloso (12,12 dias) e o
Argilo arenoso (11,99 dias), por outro lado, diferiram do solo Argiloso (12,41 dias) na duração da
fase pupal dos machos (Tabela 5). Baseando-se nas curvas de retenção dos diferentes tipos de solo
(Figura 5), constatou-se que nos solos Muito argiloso e Argilo arenoso, que apresentam maiores
retenções de água nos diferentes potenciais mátricos, ocorreu redução na duração da fase pupal de
machos.
Tabela 5 – Duração da fase de pupa (dias) de machos de Ceratitis capitata em quatro tipos de solo
provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro Industrial
Ltda, Itapetininga - SP. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Tipos de solo Duração da fase de pupa (dias)
Argiloso 12,41± 0,11 a
Franco arenoso 12,26 ± 0,21 ab
Muito argiloso 12,12 ± 0,15 bc
Argilo arenoso 11,99 ± 0,04 c * médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
O modelo de regressão linear (Figura 10) que explica a influência do fator umidade,
independentemente do tipo de solo, sobre a duração da fase pupal de machos, complementa a
interpretação de que maiores teores de água no solo resultam em maiores períodos pupais, pois
observou-se que à medida que há diminuição do potencial mátrico a duração da fase de pupa de
machos aumenta.
Figura 10 – Regressão linear da duração da fase de pupa de machos de Ceratitis capitata e os potenciais mátricos aplicados aos 4 diferentes tipos de solo. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
A emergência de C. capitata foi influenciada pela umidade, independentemente do tipo de
solo (F= 4,36; P= 0,00627). O modelo de regressão linear (F= 9,17; P= 0,0034) explicou o efeito
da umidade sobre a emergência de C. capitata. Neste modelo é observado que à medida que o
potencial mátrico do solo diminui (menor umidade do solo), maior é a porcentagem de
emergência de C. capitata (Figura 11).
A emergência de mosca-do-mediterrâneo foi maior no potencial mátrico -2000 hPa (mais
seco) do que a obtida em -100 hPa (mais úmido), para os quatro tipos de solos estudados.
y = 0,0001x + 12,073R2 = 0,6885
12
12,05
12,1
12,15
12,2
12,25
12,3
12,35
12,4
0 500 1000 1500 2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
- 100 - - -
Para a espécie A. fraterculus, a duração da fase de pupa de fêmeas apresentou interação da
umidade e do tipo de solo (F= 10,21; P= 0,00001), ou seja, houve diferença entre as durações da
fase pupal para os dois fatores (Tabela 6).
As condições que proporcionaram menores durações pupais para as fêmeas foram: solo
Muito argiloso no potencial mátrico -100 hPa (Figuras 12A e 13D, Tabela 6); solos Franco
arenoso e Argilo arenoso para os demais potenciais, ou seja, -500 hPa (Figura 12B, Tabela 6),
-1000hPa (Figura 12C, 13A e B, Tabela 6) e -2000hPa (Figuras 12D,13A e B, Tabela 6).
Porém, o potencial mátrico -500 hPa propiciou maior período pupal quando comparado
com os potenciais -1000 e -2000 hPa (menores teores de água no solo) dentro do solo Franco
arenoso (Figura 13A) e do Argilo arenoso (Figura 13B).
O solo Argiloso não mostrou diferenças entre as durações médias das pupas nos diferentes
potenciais mátricos estudados (Figura 13C).
Figura 11 – Regressão linear da porcentagem de emergência de Ceratitis capitata e os potenciais mátricos
aplicados aos 4 diferentes tipos de solos. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14
horas
y = 0,0038x + 87,289R2 = 0,6578
84
86
88
90
92
94
96
0 500 1000 1500 2000
Potenciais mátricos (hPa)
% E
mer
gênc
ia
- 100 - - -
Figura 12 – Duração da fase pupal de fêmeas de Anastrepha fraterculus em diferentes potenciais mátricos para os quatros tipos de solos. A- -100 hPa; B- -500 hPa; C- -1000 hPa; D- -2000 hPa. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas.
- 100 hPa
b
aaa
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
- 500 hPa
aabbb
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
-1000 hPa
ab
cc
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
s (di
as)
- 2000 hPa
aabb
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
A B
D C
Tabela 6 – Duração da fase de pupa (dias) de fêmeas de Anastrepha fraterculus em quatro tipos
de solos provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro
Industrial Ltda, Itapetininga-SP e quatro potenciais mátricos. Temperatura 25 ± 2°C,
UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Potencial Tipo de Solo
mátrico (hPa) Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
-100 15,78 ± 0,05 aA 15,78 ± 0,05 aA 15,94 ± 0,04 aA 15,58 ± 0,06 bB
-500 15,00 ± 0,05 bA 15,77 ± 0,05 bA 15,88 ± 0,03 abA 16,02 ± 0,04 aA
-1000 15,47 ± 0,08 cB 15,66 ± 0,08 cB 15,83 ± 0,04 bA 16,07 ± 0,03 aA
-2000 15,49 ± 0,08 bB 15,49 ± 0,06 bB 15,90 ± 0,02 aA 15,92 ± 0,05 aA * médias seguidas de mesma letra minúsculas na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05). * médias seguidas de mesma letra maiúsculas na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
Figura 13 – Duração da fase pupal de fêmeas de Anastrepha fraterculus em diferentes potenciais mátricos e em cada tipo de solo. A- Franco arenoso; B- Argilo arenoso; C- Argiloso; D- Muito argiloso. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
A duração da fase de pupa de machos de A. fraterculus também apresentou interação da
umidade e o tipo de solo (F= 11,25; P= 0,00001), ou seja, houve diferença entre as médias de
porcentagem de emergência para os dois fatores (Tabela 7).
Para os machos de A. fraterculus, as menores durações pupais foram observadas nos
potenciais mátricos de -100 hPa e -500 hPa para o solo Franco arenoso (Figuras 14A e B, 15A,
Tabela 7). Para o potencial -1000 hPa, os solos Franco arenoso e Argilo arenoso (Figuras 14C,
15A e B, Tabela 7) e em -2000 hPa o solo Argilo arenoso (Figuras 14D, 15B, Tabela 7)
proporcionaram menores durações das fases pupais.
Quando as durações foram comparadas entre potenciais dentro do solo Muito argiloso, o
potencial mátrico -100 hPa (Figura 15D) apresentou diferença em relação aos demais potenciais,
proporcionando também menor período pupal e o solo Argiloso não apresentou diferença entre as
durações pupais dos machos (Figura 15C).
Solo Franco arenoso
bbaa
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000Potenciais matricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Argilo arenoso
bbaa
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000Potenciais matricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Argiloso
aaaa
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000Potenciais matricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Muito argiloso
b
a a a
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000Potenciais matricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
A B
C D
-1000 hPa
ab
cc
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
-2000 hPa
aa
ba
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
-100 hPa
abaab
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
- 500 hPa
aabb
c
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
A B
C D
Tabela 7 – Duração da fase de pupa (dias) de machos de Anastrepha fraterculus em quatro tipos
de solos provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro
Industrial Ltda, Itapetininga-SP e quatro potenciais mátricos. Temperatura 25 ± 2°C,
UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Tipo de solo
Potencial mátrico
(hPa) Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
-100 15,54 ± 0,04 bB 15,78 ± 0,05 aA 15,73 ± 0,05 aA 15,65 ± 0,05 abB
-500 15,52 ± 0,04 cB 15,77 ± 0,05 bA 15,82 ± 0,06 abA 15,99 ± 0,04 aA
-1000 15,56 ± 0,06 cB 15,47 ± 0,08 cB 15,86 ± 0,05 bA 16,09 ± 0,02 aA
-2000 15,83 ± 0,03 aA 15,49 ± 0,06 bB 15,77 ± 0,03 aA 15,92 ± 0,03 aA * médias seguidas de mesma letra minúsculas na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05). * médias seguidas de mesma letra maiúsculas na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
Figura 14 – Duração da fase pupal de machos de Anastrepha fraterculus em diferentes potenciais mátricos para os tipos de solos. A- -100 hPa; B- -500 hPa; C- -1000 hPa; D- -2000 hPa. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Figura 15 – Duração da fase pupal de machos de Anastrepha fraterculus em diferentes potenciais mátricos e em cada tipo de solo. A- Franco arenoso; B- Argilo arenoso; C- Argiloso; D- Muito argiloso. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Considerando-se os resultados de duração de fase de pupa obtidos para machos e fêmeas
de A. fraterculus, observou-se uma tendência de solos com maiores teores de areia levarem a
menores períodos pupais. Este fato pôde ser observado nos potenciais mátricos estudados, exceto
para fêmeas, no potencial -100 hPa.
Na comparação das médias da duração da fase de pupa entre potenciais dentro de cada tipo
de solo, somente o solo Franco arenoso mostrou diferenças entre durações dos períodos de
machos e fêmeas (Figuras 13A,15A).
Apesar das durações médias dentro de cada tipo de solo ser semelhantes para os potenciais
estudados, em ambos os sexos (Figura 13, 15), as diferenças entre as médias de potenciais não
fornecem subsídios para a confecção de um modelo, ou definição de um comportamento geral
para duração da fase de pupa de A. fraterculus, baseando-se no fator retenção de água de cada
Franco Arenoso
abbb
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
s (di
as)
Argilo arenoso
bbaa
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000 Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
s (di
as)
Argiloso
a a a a
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Muito Argiloso
aaa
b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000 Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
A B
C D
solo. Porém, observou-se uma tendência das menores durações pupais de fêmeas e machos serem
proporcionadas por solos com maiores teores de areia, Franco arenoso e Argilo arenoso e no solo
com alto teor de argila, Muito argiloso, na condição de maior umidade do solo, -100 hPa.
Na avaliação do parâmetro emergência de A. fraterculus observou-se a influência da
interação dos fatores tipo de solo e umidade (F= 12,07; P= 0,02958), ou seja, assim como para o
parâmetro duração da fase pupal desta espécie, também houve diferença entre a porcentagem de
emergência para os dois fatores (Tabela 8).
Tabela 8 – Porcentagem de emergência de Anastrepha fraterculus em quatro tipos de solo
provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro Industrial
Ltda, Itapetininga - SP e quatro potenciais mátricos. Temperatura 25 ± 2°C, UR de
70±10 % e fotofase de 14 horas
Tipo de solo Potencial mátrico
(hPa) Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
-100 81,25 ± 3,37 bA 93,75± 2,06 aA 82,5 ± 0,94 bA 85 ± 4,01 abA
-500 77,5 ± 5,59 bA 90 ± 1,34 abAB 83,75 ± 2,45 bA 93,75 ± 1,57 aA
-1000 87,5 ± 2,83 aA 83,75 ± 2,06 aB 80 ± 3,27 aA 85 ± 3,54 aA
-2000 78,75 ± 2,80 bA 92,5 ± 2,11 aAB 77,5 ± 3,13 bA 92,5 ± 2,11 aA * médias seguidas de mesma letra minúsculas na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05). * médias seguidas de mesma letra maiúsculas na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
Analisando-se as porcentagens de emergência de A. fraterculus em quatro tipos de solos
em relação aos diferentes potenciais mátricos, verificou-se que nos potenciais -100 hPa, -500 hPa
e -2000 hPa (Figuras 16A, B e D) os solos que proporcionaram menor emergência foram o Franco
arenoso e o Argiloso. Para -1000 hPa, não houve diferença estatística significativa entre os
diferentes tipos de solos (Figura 16C).
As maiores porcentagens de emergência foram observadas para o potencial -100 hPa
(93,75%) para o solo Argilo arenoso, no -500 hPa (93,75%) para Muito argiloso e no -2000 hPa,
para os solos Argilo arenoso e Muito argiloso, com 92,75% de emergência nos dois solos.
Diante desses resultados, verificou-se que a menor emergência de A. fraterculus foi obtida
nos solos que apresentaram menores teores de água dentro dos diferentes potenciais mátricos
(Franco arenoso e Argiloso), exceto no -1000 hPa, no qual não houve diferença significativa entre
Figura 16 – Porcentagem de emergência de Anastrepha fraterculus em diferentes potenciais mátricos para os tipos de solos. A- -100 hPa; B- -500 hPa; C- -1000 hPa; D- -2000 hPa. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
os tipos de solos. Esses solos, cujas retenções de água em cada potencial mátrico são menores
(curvas de retenção, Figura 5), apresentaram menores teores de água disponíveis para o inseto
(SÁNCHEZ, 1981). Isso pode ser a causa da constatação de menores porcentagens de
emergências desta espécie nestes solos.
Quando a emergência de A. fraterculus foi comparada nos diferentes potenciais mátricos
dentro de cada tipo de solo observou-se que para o solo Argilo arenoso houve diferença estatística
significativa entre potenciais (Figura 17B). Neste solo, o potencial -100 hPa proporcionou a
maior porcentagem de emergência (93,75%) em relação ao potencial -1000 hPa (83,75%,
respectivamente).
Nos demais tipos de solos, Franco arenoso, Argiloso e Muito argiloso não houve diferença
entre as porcentagens de emergência. (Figuras 17A, C e D).
-100 hPa
b
a
bab
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solos
Em
ergê
ncia
(%)
- 500 hPa
ab
abb
0
10
20
30
40
5060
70
80
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solos
Em
ergê
ncia
(%)
-1000 hPa
aaa
a
0
10
2030
40
50
60
7080
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solos
Em
ergê
ncia
(%)
- 2000 hPaa
b
a
b
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solos
Em
ergê
ncia
(%)
A B
C D
Figura 17 – Porcentagens de emergência de Anastrepha fraterculus em diferentes potenciais mátricos e em cada tipo de solo. A- Franco arenoso; B- Argilo arenoso; C- Argiloso; D- Muito argiloso. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Portanto, considerando-se os resultados obtidos para as duas espécies de moscas-das-frutas
verificou-se que, para C. capitata, quando o teor de água no solo é baixo, há uma maior
emergência de adultos e maior duração da fase pupal de machos e para as fêmeas, a duração da
fase pupal somente é maior no solo Argiloso.
Os resultados obtidos por Milward-de-Azevedo e Parra (1989) indicaram que a umidade
afetou a emergência de C. capitata diferentemente para dois tipos de solos estudados. Observaram
uma maior emergência no solo Argiloso nas menores umidades e, para o solo Arenoso,
encontraram maior taxa de emergência nas umidades 30,6%, 20,6% e 21,1%. No parâmetro
duração da fase pupal de machos e fêmeas os autores não detectaram diferenças; porém, para a
duração da fase pupal desconsiderando o sexo, verificaram que no solo Arenoso houve um
Franco arenoso
aa
aa
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
Argilo arenoso ab
baba
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
Argiloso
aaaa
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
Muito argilosoa
aa
a
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
A B
C D
encurtamento do período pupal nas maiores umidades, enquanto que no Argiloso a duração foi
constante em todos os tratamentos. Porém, as diferenças de análise estatística e de metodologia
impossibilitam discussões entre os resultados obtidos no presente trabalho e os de Milward-de-
Azevedo e Parra (1989).
Para a espécie A. fraterculus, verificou-se que há influência da umidade, sendo esta
baseada na capacidade de retenção de água do solo em cada potencial mátrico, no
desenvolvimento desta espécie. Os solos com maiores teores de água proporcionaram maior
emergência. Já para a duração da fase de pupa uma hipótese que pode explicar os menores
períodos pupais seria a relação que estes apresentam nos solos com maiores teores de areia. Para
estes solos (Franco arenoso e Argilo arenoso), observaram-se menores médias de duração da fase
de pupa para ambos os sexos nos potenciais mátricos estudados, exceto para as fêmeas no
potencial -100 hPa. Provavelmente a menor duração da fase pupal estaria mais relacionada com a
densidade de partículas, pois se observou que nos solos menos densos, como os solos com
maiores teores de areia, há menor duração deste parâmetro.
Esses resultados são semelhantes aos obtidos por Salles, Carvalho e Júnior (1995) que
verificaram a influência da umidade sobre as pupas e a emergência de A. fraterculus, observando
uma maior porcentagem de emergência em maiores teores de água no solo. Porém, estes autores,
ao compararem o efeito da umidade do solo com o de temperatura do ar, observaram que a
influência da umidade do solo não foi significativa e dessa maneira concluíram que a umidade do
solo não influencia o desenvolvimento dessa espécie. Neste trabalho, como os autores não
realizaram descrição das características físicas do solo utilizado, como granulometria e capacidade
de retenção de água do solo, as discussões entre os resultados obtidos no presente trabalho não
podem ser realizadas.
Além desses trabalhos, outros também foram realizados para a determinação da influência
da umidade do solo no desenvolvimento da fase de pupa de outras espécies de moscas-das-frutas,
como para Rhagoletis pomonella (TROTTIER; TOWNSHEND, 1979). Os autores verificaram
que a umidade do solo afetou a emergência desta espécie, constatando que a umidade do solo de
20% foi a que proporcionou maior emergência, havendo um decréscimo da mesma com o
aumento da umidade. Para Dacus oleae, Neuenscwander, Michelakis e Bigler (1981) observaram
que larvas de último ínstar apresentam mortalidade alta em solos inundados
Eskafi e Fernandez (1990) verificaram influência significativa da umidade e do tipo de
solo sobre a emergência de C. capitata, observando que, nos diferentes tipos de solo, a mosca-do-
mediterrâneo prefere solos com menores umidades.
Recentemente, Hulthen e Clarke (2006) estudaram a influência da umidade em três tipos
de solos, sobre a sobrevivência de Bactrocera tryoni. Segundo os autores, houve influência da
umidade sobre emergência dos adultos, sendo que valores extremos de umidade (tanto baixos
quanto altos), causaram altas taxas de mortalidade nesta espécie, que, aparentemente, é menos
sensível a baixas umidades, se comparada a C. capitata (ESKAFI; FERNANDEZ, 1990).
Meats (1989) referiu que a influência da umidade é variável de acordo com o tipo de solo,
pois a distribuição e o comportamento da água variam de acordo com sua composição, e também
com a espécie de mosca-das-frutas. Somado a isto, nota-se a dificuldade em se medir a influência
de características e condições físicas do solo sobre a bioecologia dos insetos e de seus
parasitóides. A ausência de metodologias representativas das condições em que o inseto vive na
natureza, e a falta de padronização para avaliações de fatores que interagem com o
desenvolvimento do inseto, dificultam comparações e discussões sobre a influência da umidade e
do tipo de solo sobre os indivíduos da mesma Ordem, ou até da mesma espécie.
2.3.2.3 D. longicaudata
Os fatores tipo de solo (F= 11,78; P= 0,00002) e umidade (F= 2,63; P= 0,05226)
interferiram na quantidade de adultos emergidos isoladamente.
O número de adultos de parasitóides emergidos foi maior no solo Franco arenoso,
diferindo estatisticamente dos valores observados nos solos Argiloso e Muito argiloso, mas não do
Argilo arenoso (Tabela 9, Figura 18). Por outro lado, o solo Muito argiloso foi o que
proporcionou menor emergência de adultos.
Tabela 9 – Adultos de Diachasmimorpha. longicaudata emergidos em quatro tipos de solos
provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro Industrial
Ltda, Itapetininga-SP. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14
horas
Tipos de solo Média de adultos emergidos
Franco arenoso 2,06 ± 0,39 a
Argilo arenoso 1,35 ± 0,30 ab
Argiloso 0,75 ± 0,33 bc
Muito argiloso 0,69 ± 0,49 c * médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
O modelo de regressão linear explica a influência da umidade sobre o número médio de
adultos emergidos (Figura 19); verificou-se que há uma relação direta entre o número de adultos
emergidos e a umidade do solo, ou seja, à medida que a umidade diminui o número de adultos
emergidos também diminui.
a
ab
bc c
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
N° d
e ad
ulto
s em
ergi
dos
Figura 18 – Número médio de adultos de Diachasmimorpha longicaudata emergidos em quatro tipos de solo provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro Industrial Ltda, Itapetininga –SP. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Diante dos resultados obtidos para D. longicaudata verificou-se que o maior número de
adultos emergidos foi observado nas maiores umidades e no solo Franco arenoso, em relação aos
demais tipos de solos estudados. Isto aponta que, possivelmente, o maior número de adultos
emergidos está relacionado a maiores teores de água no solo e também a solos que apresentam
menor densidade de partículas e maior quantidade de grandes poros, como é o caso do solo
Franco arenoso.
Este estudo foi o primeiro realizado com o objetivo de verificar a influência da umidade e
tipo de solo na emergência de parasitóides larvais.
2.3.2.4 G. aurantianum
A duração da fase pupal de fêmeas de G. aurantianum foi influenciada pela interação dos
fatores umidade e tipo de solo (F= 10,2106; P= 0,00001), ocorrendo diferenças entre as
porcentagens médias de emergência em cada tipo de solo e potencial mátrico (Tabela 10).
y = -0,0003x + 1,4878R2 = 0,5635
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
1,8
0 500 1000 1500 2000
Potenciais mátricos (hPa)
N° d
e ad
ulto
s em
ergi
dos
- 100 - - -
Figura 19 – Regressão linear entre o número de adultos de Diachasmimorpha longicaudata emergidos e os potenciais mátricos aplicados aos quatro tipos de solos estudados. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Tabela 10 – Duração da fase de pupa (dias) de fêmeas de Gymnandrosoma aurantianum em
quatro tipos de solos provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da
Citrovita Agro Industrial Ltda, Itapetininga-SP e em quatro potenciais mátricos.
Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
* médias seguidas de mesma letra minúsculas na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05). * médias seguidas de mesma letra maiúsculas na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
Analisando-se as durações da fase pupal de fêmeas nos quatro potenciais mátricos, as
menores durações pupais foram observadas no potencial -100 hPa nos solos Franco arenoso,
Argilo arenoso e Argiloso (Figura 20A, Tabela 10) e em -500 hPa no Franco arenoso e no
Argiloso (Figura 20B, Tabela 10). Para os potenciais mátricos -1000 hPa e -2000 hPa o solo
Argiloso proporcionou a menor duração pupal, 14,39 e 14,35 dias, respectivamente (Figuras 20C
e D, Tabela 10).
Quando as durações da fase pupal de fêmeas foram avaliadas para cada potencial mátrico,
dentro dos diferentes tipos de solo, o menor período pupal foi observado no solo Muito argiloso
em -2000 hPa, com 15,24 dias (Figura 21D), no Argilo arenoso no -100 hPa, com 14,52 dias
(Figura 21B), no Franco arenoso em -100 hPa e -500 hPa, com 14,44 e 14,61 dias,
respectivamente (Figura 21A) e no Argiloso não houve diferença na duração entre potenciais
(Figura 21C).
Tipo de Solo Potencial mátrico
(hPa) Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
- 100 14,44 ± 0,09 bC 14,52 ± 0,09 bB 14,41 ± 0,10 bA 15,32 ± 0,06 aAB- 500 14,61 ± 0,15 bC 15,65 ± 0,07 aA 14,61 ± 0,14 bA 15,67 ± 0,07 aA - 1000 16,02 ± 0,03 aA 15,66 ± 0,07 aA 14,39 ± 0,09 cA 15,45 ± 0,09 bAB- 2000 15,37 ± 0,08 aB 15,49 ± 0,07 aA 14,35 ± 0,09 bA 15,24 ± 0,18 aB
- 1000 hPa
a
a
c
b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
-100 hPa
a
bbb
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
- 500 hPa
b
a
b
a
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
- 2000 hPa
aa a
b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
A B
C D
Figura 20 – Duração da fase pupal de fêmeas de Gymnandrosoma aurantianum em diferentes potenciais mátricos para os quatro tipos de solos. A- -100 hPa; B- -500 hPa; C- -1000 hPa; D- -2000 hPa. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Figura 21 – Duração da fase pupal de fêmeas de Gymanandrosoma aurantianum em diferentes potenciais mátricos e em cada tipo de solo. A- Franco arenoso; B- Argilo arenoso; C- Argiloso; D- Muito argiloso. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
A duração da fase pupal de machos de G. aurantianum foi influenciada pela interação dos
fatores umidade e tipo de solo (F= 37,961; P= 0,00001) e observaram-se diferenças entre as
porcentagens médias de emergência em cada tipo de solo e potencial mátrico (Tabela 11).
Solo Franco arenoso
cc
a
b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Argilo arenoso
aaa
b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
s (di
as)
Solo Argiloso
aa
a a
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Muito argiloso
ab
aab b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
A B
C D
Tabela 11 – Duração da fase de pupa (dias) de machos de Gymnandrosoma aurantianum em
quatro tipos de solos provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da
Citrovita Agro Industrial Ltda, Itapetininga-SP e em quatro potenciais mátricos.
Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Tipo de Solo Potencial mátrico
(hPa) Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
-100 15,50 ± 0,08 aA 14,37 ± 0,09 bC 15,57 ± 0,06 aA 14,51 ± 0,10 bB
-500 14,81 ± 0,13 cB 16,13 ± 0,05 aAB 14,95 ± 0,20 cB 15,44 ± 0,05 bA
-1000 15,61 ± 0,13 aA 15,81 ± 0,10 aB 14,47 ± 0,06 bC 14,52 ± 0,10 bB
-2000 14,93 ± 0,13 bB 16,21 ± 0,07 aA 14,48 ± 0,18 cC 14,44 ± 0,10 cB* médias seguidas de mesma letra minúsculas na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05). * médias seguidas de mesma letra maiúsculas na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
Para cada potencial mátrico, os quatro tipos de solos propiciaram diferenças na duração da
fase pupal. As menores durações pupais para os machos foram observadas para o potencial -100
hPa no solo Argilo arenoso e no Muito argiloso, respectivamente (Figura 22A, Tabela 11) e em
-500 hPa no Franco arenoso e no Argiloso, respectivamente (Figura 22B, Tabela 11). Para os
potenciais -1000 e -2000 hPa o solo Argiloso e o Muito argiloso foram os que proporcionaram
menores durações pupais (Figuras 22C e D, Tabela 11).
Quando as médias de duração pupal de machos foram analisadas dentro de cada tipo de
solo, verificou-se que elas foram diferentes em todos os tipos de solo. As menores durações foram
observadas no solo Franco arenoso nos potenciais mátricos -500 e -2000 hPa (Figura 23A), no
Argilo arenoso em -100 hPa (Figura 23B), no Argiloso em -1000 e -2000 hPa (Figura 23C) e no
Muito argiloso para -100, -1000 e -2000 hPa (Figura 23D).
- 1000 hPa
aa
b b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
- 100 hPa
b
a
b
a
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
s (d
ias)
- 500 hPa
cc
a
b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
- 2000 hPa
b
c c
a
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
A
D C
B
Figura 22 – Duração da fase pupal de machos de Gymnandrosoma aurantianum em diferentes potenciais mátricos para os quatro tipos de solos. A- -100 hPa; B- -500 hPa; C- -1000 hPa; D- -2000 hPa. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Figura 23 – Duração da fase pupal de machos de Gymnandrosoma aurantianum em diferentes potenciais mátricos e em cada tipo de solo. A- Franco arenoso; B- Argilo arenoso; C- Argiloso; D- Muito argiloso. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
A emergência de G. aurantianum foi influenciada pela interação dos fatores umidade e
tipo de solo (F= 7,1876; P= 0,00001) sendo também observadas diferenças entre as porcentagens
médias de emergência em cada tipo de solo e em cada potencial mátrico (Tabela 12).
Solo Franco arenoso
a
b
a
b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Argiloso
b
c c
a
13,0
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Argilo arenoso
c
abb
a
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais mátricos (hPa)
Dur
ação
da
fase
de
pupa
(dia
s)
Solo Muito argiloso
b
a
b b
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
16,0
16,5
-100 -500 -1000 -2000
Potenciais matricos (hPa)
Dur
aço
da fa
se d
e pu
pa (d
ias)
A B
C D
Tabela 12 – Porcentagem de emergência de Gymnandrosoma aurantianum em quatro tipos de
solos provenientes de pomares de citros da unidade citrícola da Citrovita Agro
Industrial Ltda, Itapetininga-SP e quatro potenciais mátricos. Temperatura 25 ± 2°C,
UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Tipo de Solo Potencial mátrico
(hPa) Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso
- 100 90,00 ± 2,67 aA 91,25± 1,83 aA 93,75 ± 1,25 aA 72,50 ± 2,50 bB
- 500 93,75 ± 2,63 aA 81,25 ± 1,83 bAB 86,25 ± 2,27 bAB 80,00 ± 2,67 bAB
- 1000 76,25 ± 3,75 bB 73,75 ± 1,89 bAB 85,00 ± 3,24 abB 87,50 ± 3,66 aA
- 2000 95,00 ± 1,89 aA 85,00 ± 1,89 bB 80,00 ± 3,27 bB 78,75 ± 2,95 bAB* médias seguidas de mesma letra minúsculas na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05). * médias seguidas de mesma letra maiúsculas na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (p<0,05).
Analisando-se as porcentagens de emergência de G. aurantianum nos diferentes potenciais
mátricos em relação aos tipos de solos, verificou-se que no potencial mátrico -100 hPa (Figura
24A) (maior umidade) o solo Muito argiloso proporcionou a menor emergência, 72,50% e os
solos Franco arenoso, Argilo arenoso e Argiloso, propiciaram a maior emergência, com 90, 91,25
e 93,75% , respectivamente, não havendo diferenças estatísticas entre eles. No potencial mátrico -
500 hPa (Figura 24B), o solo Franco arenoso permitiu a maior porcentagem de emergência
(93,75%), diferindo dos demais. Em -1000 hPa (Figura 24C), a maior emergência de G.
aurantianum foi observada no solo Muito argiloso (87,50%) e em -2000 hPa (Figura 24D), menor
umidade, o solo Franco arenoso foi o que mostrou maior porcentagem de emergência (95%).
Diante destes resultados, com exceção do potencial mátrico -1000hPa, observou-se uma tendência
de solos com menores teores de argila proporcionarem as maiores porcentagens de emergências.
Observando-se as diferenças entre as porcentagens médias de emergência de cada
potencial mátrico dentro de cada tipo de solo, é possível notar que nos solos Franco arenoso e
Argilo arenoso o potencial que apresentou menor emergência foi o -1000 hPa (Figuras 25A e B).
No solo Argiloso (Figura 25C), a menor emergência foi observada nos potenciais -1000 e -2000
hPa (menor umidade), sendo que no solo Muito argiloso (Figura 25D), esse resultado foi obtido
em -100 hPa. Esses resultados indicam que o comportamento da emergência de G. aurantianum
em função dos potenciais mátricos foi semelhante para os solos com menores teores de argila em
relação ao solo Muito argiloso.
-100 hPa
b
aaa
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Em
ergê
ncia
(%)
-1000hPa
aab
bb
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Em
ergê
ncia
(%)
-500 hPa
bb
b
a
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Em
ergê
ncia
(%)
-2000 hPa
bbb
a
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Franco arenoso Argilo arenoso Argiloso Muito argiloso Tipos de solo
Em
ergê
ncia
(%)
A B
DC
Figura 24 – Porcentagem de emergência de Gymnandrosoma aurantianum em diferentes potenciais mátricos para os quatros tipos de solos. A- -100 hPa; B- -500 hPa; C- -1000 hPa; D- -2000 hPa. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Figura 25 – Porcentagens de emergência de Gymnandrosoma aurantianum em diferentes potenciais mátricos e em cada tipo de solo. A- Franco arenoso; B- Argilo arenoso; C- Argiloso; D- Muito argiloso. Colunas seguidas de letras diferentes diferem pelo teste de Tukey (p<0,05). Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas. Temperatura 25 ± 2°C, UR de 70±10 % e fotofase de 14 horas
Diante dos resultados, observou-se uma tendência de solos com menores teores de argila
estarem relacionados a maiores porcentagens de emergência e, para a duração da fase de pupa de
ambos os sexos, ocorreram diferenças nas interações tipo de solo e umidade. No entanto, não há
um modelo lógico que explique maiores ou menores durações em relação a teores de umidade e
tipos de solo.
Este estudo foi o primeiro realizado com o objetivo de verificar a influência da umidade e
tipo de solo no desenvolvimento de G. aurantianum.
Solo Franco-arenosoa
b
aa
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
Solo Argilo arenoso
ab
bab
a
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
Solo Muito argiloso
aba
abb
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
Solo Argiloso
bbab
a
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
-100 -500 -1000 -2000Potenciais mátricos (hPa)
Em
ergê
ncia
(%)
A B
C D
2.4 Considerações Finais
Os resultados obtidos permitem concluir que Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927,
pupa na mesma profundidade em substrato úmido ou seco. Por outro lado, Anastrepha fraterculus
(Wiedemann, 1830) pupa superficialmente em solos secos, aprofundando-se para pupar em solos
mais úmidos. Estes dados não somente facilitarão o desenvolvimento de pesquisas sobre a
bioecologia destas espécies, mas também permitirão que estudos de amostragem e utilização de
alternativas de controle sejam adotados. Assim, medidas culturais ou mecânicas, com máquinas
agrícolas ou equipamentos manuais, poderão ser utilizadas para diminuir a incidência das pragas
em citros, com a redução ou eliminação da fase pupal das mesmas nestas profundidades
encontradas, dependendo da umidade local.
Para ambas as espécies de moscas-das-frutas, C. capitata e A. fraterculus, nem sempre as
condições que favorecem a emergência são as mesmas que encurtam a duração da fase pupal.
Assim, enquanto a emergência está estreitamente relacionada com a umidade do solo, a
duração da fase pupal está mais ligada à granulometria dos diferentes tipos de solo.
Sistemas citrícolas com solos com baixa umidade favorecem a emergência de C. capitata,
e por outro lado são prejudiciais à emergência de A. fraterculus. Isto indica que, em uma mesma
propriedade, com solos diferentes e umidades variáveis, podem ocorrer prejuízos provocados por
moscas-das-frutas, porém ocasionados por espécies diferentes. Porém, se nesta região houver
ocorrência de apenas uma espécie, os prejuízos poderão variar para cada tipo de solo e condição
de umidade.
Para o parasitóide de moscas-das-frutas, Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905),
o maior número de adultos emergidos foi observado nas maiores umidades e no solo Franco
arenoso, em relação aos demais tipos de solos estudados. Isso mostra que o maior número de
adultos emergidos está relacionado a maiores teores de água no solo e também a solos que
apresentem menor densidade de partículas e maior quantidade de grandes poros, como é o caso do
referido solo. Baseando-se nestes resultados, em áreas citrícolas com solos arenosos e em
condições úmidas, a utilização (liberação) de D. longicaudata, para controle biológico das
moscas-das-frutas poderá ter maior sucesso, pois ocorrerá maior emergência de adultos em
relação a locais com solos com alto teor de argila e com baixa umidade.
No caso de G. aurantianum, a emergência foi influenciada pela interação da umidade e o
tipo de solo, sendo maior em solos com maiores teores de areia. Para a duração da fase de pupa
(machos e fêmeas), apesar dela ser influenciada pela interação da umidade e do tipo de solo,
observou-se que as diferenças entre as durações proporcionadas por este fatores foram irregulares,
impedindo que seja desenvolvido um modelo de previsão, relacionando as durações desta fase
com as variações de tipos de solo e de umidades.
Os resultados obtidos permitem concluir que a metodologia utilizada, neste trabalho, para
o estudo da influência da umidade e do tipo de solo em insetos que pupam no solo, é adequada,
pois permite a homogeneidade de umidades em todos os tratamentos.
Insetos pragas de solo ou os que possuem parte de seu desenvolvimento neste local são
considerados de difícil estudo, já que dentro do complexo sistema que envolve o solo existem
muitas variáveis desconhecidas por parte da comunidade científica da área entomológica, sendo
visível a escassez de trabalhos que abordem esse assunto. Para o desenvolvimento de trabalhos
que envolvam a influência dos aspectos edáficos sobre o desenvolvimento de insetos, é necessário
o envolvimento de diversas áreas do conhecimento agronômico.
Pesquisas deste tipo contribuem para o entendimento do comportamento de pragas que
pupam no solo, podendo elucidar como os fatores do solo afetam o desenvolvimento destas pragas
e do inimigo natural, auxiliando na adoção de novas estratégias de manejo, além de fornecer
subsídios para amostragem e para o entendimento da ocorrência destas pragas em ambientes
agrícolas. Num sistema citrícola, como o de Itapetininga, SP, local onde foi coletado os solos
utilizados no presente estudo, muitas das informações obtidas poderão ser utilizadas para
racionalização do controle das pragas de citros e mesmo para a utilização de D. longicaudata, o
parasitóide mais importante para controle das moscas-das-frutas.
3 CONCLUSÕES
• Gymnandrosoma aurantianum Lima, 1927 pupa na mesma profundidade em substrato
úmido ou seco;
• A pupação de Anastrepha fraterculus (Wiedeman,1830) é mais superficial em condições
secas;
• Para Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), a duração da fase pupal é afetada
diferentemente para machos e fêmeas;
• Para fêmeas, apenas o tipo de solo influencia a duração da fase pupal, que é maior no solo
Argiloso;
• Para machos, a duração da fase de pupa é influenciada pela umidade e pelo tipo de solo,
isoladamente;
• Ocorre redução da fase pupal de machos de C. capitata no solo Muito Argiloso e Argilo
arenoso, sendo maior a duração no solo Argiloso;
• À medida que o potencial mátrico diminui, a duração da fase pupal de machos de C.
capitata aumenta, independentemente do tipo de solo;
• A emergência de C. capitata é influenciada pela umidade, independentemente do tipo de
solo, sendo maior em solos mais secos;
• Para A. fraterculus, a interação da umidade e do tipo do solo influencia a duração da fase
pupal para machos e fêmeas semelhantemente,
• As menores durações da fase pupal, para machos e fêmeas de A. fraterculus, são
encontradas em solos com maiores teores de areia (Franco arenoso e Argilo arenoso) e no
solo com alto teor de argila (Muito argiloso), neste caso, na maior umidade do solo;
• Para fêmeas de A. fraterculus a redução da fase pupal é verificada à medida que diminui a
umidade dos solos Franco arenoso e Argilo arenoso e, para machos, independentemente da
umidade nestes solos;
• A emergência de A. fraterculus é influenciada pela interação da umidade e do tipo do solo,
sendo maior nos solos que apresentam maior retenção de água nos diferentes potenciais
mátricos aplicados aos solos Argilo arenoso e Muito argiloso;
• A emergência de Diachasmimorpha longicaudata (Ashmed, 1905) é influenciada pelos
fatores tipo de solo e umidade, isoladamente;
• A emergência de D. longicaudata é maior no solo Franco arenoso e menor no Muito
argiloso,sendo maior em altas umidades, independentemente do tipo de solo;
• A duração da fase de pupa de machos e fêmeas de G. aurantianum é influenciada pela
interação da umidade e do tipo de solo, porém de forma irregular e que não permite a
construção de um modelo lógico que explique maiores ou menores durações em relação a
teores de umidade e tipos de solo;
• A emergência de G. aurantianum é influenciada pela interação de umidade e tipo de solo,
sendo maior em solos com elevados teores de areia.
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