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INFLUÊNCIA DA BORDA NA FRUTIFICAÇÃO E NAS
SÍNDROMES DE DISPERSÃO DE SEMENTES EM UMA
ÁREA DE CERRADO SENSU STRICTO
MARIA GABRIELA GUTIERREZ DE CAMARGO
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Biologia Vegetal)
Rio Claro
Estado de São Paulo – Brasil Agosto de 2008
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INFLUÊNCIA DA BORDA NA FRUTIFICAÇÃO E NAS
SÍNDROMES DE DISPERSÃO DE SEMENTES EM UMA
ÁREA DE CERRADO SENSU STRICTO
MARIA GABRIELA GUTIERREZ DE CAMARGO
Orientadora: Profa. Dra. LEONOR PATRÍCIA CERDEIRA MORELLATO
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Biologia Vegetal)
Rio Claro
Estado de São Paulo – Brasil Agosto de 2008
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AGRADECIMENTOS
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo pelo financiamento (Processo: 05/57740-0).
Aos proprietários da Fazenda São José da Conquista e ao Instituto Arruda Botelho pela iniciativa de manter conservada esta área de cerrado, que apesar de pequena é de grande importância para o Estado de São Paulo onde restam tão poucos remanescentes deste bioma. E também por permitirem o desenvolvimento deste estudo em sua propriedade.
À Profa. Dra. L. Patrícia C. Morellato pela confiança e total apoio nesses cinco anos de orientação, desde a minha iniciação científica. É uma enorme satisfação trabalhar com uma pesquisadora de tão alto reconhecimento que não deixa de ser humilde e atenciosa com seus alunos. Não é à toa que o Laboratório de Fenologia da Unesp de Rio Claro tem ótimos pesquisadores e colegas de trabalho. Obrigada pelas ótimas oportunidades e pela paciência, principalmente na reta final!
Agradeço de coração a todos os alunos do Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal e do Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes, em especial aos alunos do Laboratório de Fenologia. Formados por pesquisadores dedicados, sempre dispostos a ajudar e claro, grandes amigos. Obrigada por cada conversa, pelas ajudas em campo e nas disciplinas, pelas discussões nas mesas de bar, pelos desabafos... Enfim, teria sido muito mais difícil sem o apoio profissional e pessoal dos amigos que fiz no departamento e no Grupo: Paula, Regina, Bruno, Amira e Eduardo (a trupe do Cerrado, companheiros de campo e de ótimas discussões sobre este maravilhoso e incrível bioma); Julieta, Valesca, Alberti, Eliana Gressler, Leslie, Vanessa, André Guaraldo, Saldanha, Carol (carioca), Rodrigão e Daniel Damineli, pela amizade e ajuda nas análises e correções detalhadas (Alberti, nem sei como agradecer toda sua ajuda nas minhas análises, muito obrigada pela disposição e por sempre dividir todo o seu conhecimento com tanta humildade, valeu pelos mates também!); Eliana Cazetta que me ajudou com a biometria dos frutos e análises químicas (que infelizmente não fizeram parte deste trabalho, mas ainda vão sair!); Aloysio (Bebê) e João Tannus pela ajuda na identificação das plantinhas; e André Bianconni e Ganso pela força com as análises.
Obrigada a todos que me ajudaram em campo mesmo debaixo de um sol escaldante ou (acreditem) chuvas intensas que não paravam mais: Bruno, Paula, Regina, Chewbbaquinha, Carol (Lol), Léo Cancian, Andréia, Julieta, Carol Potas, Pardal e ao Léo (Trevelin), pela
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companhia em muitos campos e pelo Corcel “velho de guerra” que tantas vezes nos levou pra campo (e chegava sempre, mesmo comigo ao volante!).
Aos professores: Leonardo Galetto, Paulo Guimarães Jr., Pedro Jordano, Rodolfo Dirzo pela oportunidade de aprender de forma única um pouco mais sobre as plantas, Ecologia, interações, estatística... e, principalmente, como fazer pesquisa.
Aos inesquecíveis amigos de Rio Claro, em especial aos das minhas duas casas: Meire, Mari, Amira e Dani da Rép. Margarita’s (minha primeira casa) e Soraia, Rita, Ângela, Léo e Léo Cancian da Rép. Cabeça do Macaco (minha segunda casa). Valeu pelas baladinhas, preocupação, risadas e intensa convivência. Aos amigos que já tomaram outros rumos Brasil (ou América) a fora, mas que estão sempre por perto: Batatinha, Baby, Bruno, Mau, Carlão, Ariela e Serjoca. E aos amigos de São Paulo: Ana, Pri, Michel, Alan, Guilherme, Diego e Aurélio, que sempre topam uma cervejinha!
Aos meus pais, Sônia e José, meus irmãos e grandes amigos, Malu e Greg, e meus avós, Célia e Manoel, Mafalda e Valdomiro, por sempre me apoiarem, serem minha base e exemplo para vida toda. É preciso mesmo uma vida inteira pra retribuir a vocês todo o amor, alegria, apoio e milhões de coisas maravilhosas que sempre recebi de todos vocês.
À família Carreira Trevelin pela hospedagem nos dias de trabalho em campo e por todo o carinho que recebo sempre, de toda a família.
Não posso deixar de agradecer de forma especial à Paula Reys, pela amizade sem igual e por dividir comigo a experiência de trabalhar no cerrado. Inclusive por dividir suas parcelas, plantas, artigos, planilhas... e pela companhia no campo. Quanto sol na cabeça na borda leste, tombos nos interiores, chuvas de raios, risadas, troca de idéias, flores e frutos fantásticos... Este trabalho também é seu! Ah, e claro, a Paula não é ótima só como companheira de trabalho não, é uma irmãzona e, agora, também minha cumadre! Não tenho como agradecer o presentão que você e o Tom me deram, ser madrinha da Marina, esse anjinho de quem eu morro de saudades!
E pra fechar com chave de ouro, agradeço a um dos maiores responsáveis pela minha escolha de iniciar o mestrado e sem o qual talvez não tivesse tido tranqüilidade e forças para terminá-lo da melhor maneira possível. Léo, muito obrigada por toda a experiência de vida que tenho ao seu lado, como meu amigo, como ecólogo e pesquisador e, principalmente, como meu grande companheiro. Te amo!
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SUMÁRIO
Página
RESUMO.................................................................................................................................01
ABSTRACT.............................................................................................................................02
INTRODUÇÃO GERAL.........................................................................................................03
1. O Bioma Cerrado...........................................................................................................03
2. Fenologia e produção de frutos......................................................................................06
3. Síndromes de dispersão de sementes.............................................................................07
4. Fragmentação e efeito de borda.....................................................................................10
5. Referências bibliográficas..............................................................................................14
CAPÍTULO 1 - Padrões de frutificação e produção de frutos por síndromes de dispersão de
sementes em uma comunidade arbustivo-arbórea de cerrado sensu stricto no sudeste do
Brasil.........................................................................................................................................27
Referências...........................................................................................................................46
Tabelas e figuras...................................................................................................................58
CAPÍTULO 2 - Variação na fenologia e produção de frutos entre ambientes de borda e
interior em uma área de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil.........................................69
Referências bibliográficas....................................................................................................94
Tabelas e figuras.................................................................................................................104
CONSIDERAÇÕES FINAIS..................................................................................................122
Referências bibliográficas...................................................................................................122
APÊNDICE.............................................................................................................................128
1
RESUMO
Considerado um dos hotspot de biodiversidade, o cerrado brasileiro é a savana mais rica do mundo. O cerrado de forma geral, mas principalmente na região sudeste, vem sofrendo um processo intenso de fragmentação, cujas conseqüências deletérias à biota nativa incluem os efeitos de borda, aos quais os organismos restantes se tornam sujeitos. Efeitos de borda incluem o aumento da temperatura e luminosidade, maior influência de ventos e diminuição da umidade relativa na região de contato com a matriz contrastante, que podem afetar o comportamento fenológico da comunidade de plantas. Este estudo teve por objetivo verificar como varia (i) a proporção de espécies e indivíduos por síndrome de dispersão, (ii) o padrão de frutificação dos indivíduos da comunidade arbustivo-arbórea por síndrome de dispersão e (iii) a produção de frutos de espécies arbustivo-arbóreas em ambientes de borda e interior de uma área de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil. Foi realizada (i) a caracterização microambiental (temperatura, umidade relativa e de abertura do dossel) das bordas e interiores voltados para as faces leste e sul da área de estudo; (ii) o levantamento das síndromes de dispersão; e (iii) o acompanhamento fenológico, contagem de frutos e estimativa da biomassa de frutos dos indivíduos, quinzenalmente durante 14 meses e mensalmente nos últimos três meses, para os 2.340 indivíduos amostrados. A proporção das síndromes foi semelhante entre os ambientes com predominância da zoocoria, concordando com outros trabalhos realizados para o cerrado e mesmo para florestas tropicais. O padrão de frutificação também foi semelhante entre os ambientes, com produção sazonal de frutos, predominando na estação chuvosa para os indivíduos zoocóricos e na estação seca para os anemo e autocóricos, coincidindo com o padrão encontrado para outras áreas de cerrado. A produção total da comunidade foi de 2.144.652 frutos imaturos, 439.781 frutos maduros e biomassa de frutos maduros de 24,2 g/m2. A produção de frutos zoocóricos foi maior na borda sul em relação ao interior sul. As principais síndromes na produção de frutos foram a zoocórica para frutos imaturos e biomassa e anemocórica para frutos maduros. Diferenças significativas ocorreram principalmente entre a borda leste e os ambientes com vegetação mais densa da face sul, devido à maior disponibilidade de luz nesta borda ao longo de todo o ano. As diferenças observadas foram mais relacionadas à composição de espécies e heterogeneidade dos ambientes do que à influência das bordas. Portanto, estudos da influência de bordas no cerrado devem considerar a variação da estrutura da vegetação e da luminosidade, que ocorrem com freqüência e de forma natural neste bioma, e são potencializadas pela fragmentação.
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ABSTRACT Considered one of the world´s biodiversity hotspot, Brazilian cerrado is the richest savanna of
the world. The cerrado is generally, but especially in the Southeastern Brazil, suffering an
intense fragmentation process, whose deleterious consequences to native biota includes the
edge effects to which remaining organisms become exposed to. Edge effects may include
increase in temperature and luminosity, wind exposure and decrease in relative humidity on
the contact region with the contrasting matrix, and they may affect phenological patterns of
the plant community. The objective of this study was to evaluate changes in (i) proportion of
species and individuals by dispersal syndrome, (ii) fruiting patterns of woody community by
dispersal syndrome, and (iii) fruit production of woody species on the edge and in the interior
of a cerrado sensu stricto in Southeastern Brazil. We performed (i) microenvironmental
(temperature, relative humidity and canopy opening) on the edge and interior habitats on the
east and south sides of the study area; (ii) dispersal syndromes classification; and (iii)
phenological monitoring, fruit counting and estimation of individual’s fruit biomass, for each
individual sampled, fortnightly during the first 14 months and monthly on the last three
months (a total of 2,340 individuals sampled). The proportion of individuals per dispersal
syndromes was similar among habitats, with a predominance of zoochory, in agreement with
other studies at cerrado and others tropical forests. Fruiting patterns were also similar among
habitats, presenting a seasonal fruit production, predominantly in the wet season for
zoochorous fruits and in the dry or the end of the wet seasons for the anemo and autochorous
fruits, coinciding with patterns found on other cerrado areas. The total annual fruit production
was of 2,144,652 immature fruits and 439,781 mature fruits and total biomass of mature fruit
was 24.2 g/m2. Total zoochorous fruit production was greater on the edge than in the interior
of the south side. The principal dispersal syndromes contributing to fruit production was
zoochory (immature fruits and biomass) and anemochory (mature fruits). The observed
differences were more related to species composition and environmental heterogeneity than to
edge influence. Significant differences occurred between the east and the others habitats, due
to the greater light availability throughout the year. Studies aiming to evaluate edge influence
in fragmented areas of cerrado should consider the variation of vegetation structure and
luminosity, which is natural on this biome, an is enhanced by fragmentation.
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INTRODUÇÃO GERAL
1. O Bioma Cerrado
O território brasileiro, devido à sua grande extensão, apresenta as principais paisagens
do Mundo Tropical, com seis grandes domínios paisagísticos e macroecológicos (Ab’Sáber
2003). Dentre eles, o Domínio dos Cerrados, que além do bioma Cerrado, apresenta outros
tipos de biomas como Veredas, Matas Galeria, Matas Mesófilas de Interflúvio (Coutinho
2002). O Domínio dos Cerrados ocorre desde o Amapá e Roraima, em latitudes ao norte do
Equador, até o Paraná, já abaixo do trópico de Capricórnio. No sentido das longitudes, ele
aparece desde Pernambuco, Alagoas, Sergipe, até o Pará e o Amazonas, como encraves na
floresta amazônica (Coutinho 2005) (Fig. 1).
O Domínio do Cerrado apresenta uma extensão de aproximadamente dois milhões de
km2 e em sua área predominam ecossistemas do bioma cerrado, segundo maior bioma do
Brasil, (Ratter et al. 1997, Oliveira-Filho & Ratter 2002, Ab’Sáber 2003, Coutinho 2006),
com grande diversidade de ambientes, diferentes tipos de solos, geologia, geomorfologia e
clima (Silva et al. 2006). Considerado um dos hotspot de biodiversidade (Klink & Machado
2005), o cerrado brasileiro é a savana mais rica do mundo, com alta diversidade vegetal e
animal. Estima-se que existam no bioma mais de dez mil espécies de plantas, sendo 4.400
endêmicas (Capobianco 2002).
Segundo Ferri (1977), a vegetação do bioma cerrado apresenta pseudoxeromorfismo,
com uma flora de evolução integrada às condições dos climas e solos dos trópicos úmidos,
sujeitos a forte sazonalidade e a queimadas periódicas (Eiten 1972, Coutinho 1982, Furley
1999). Sendo formado por um mosaico de comunidades com um gradiente de formações
ecologicamente relacionadas correspondente a um gradiente de biomassa (Durigan et al.
2002, Coutinho 2006), o cerrado apresenta desde formas campestres bem abertas, como os
campos limpos de cerrado, até formas relativamente densas, florestais, como os cerradões,
além das formas intermediárias, com fisionomia de savana, como os campos sujos, os campos
cerrados e os cerrados sensu stricto (Eiten 1972, Pivello et al. 1999b, Coutinho 2002) (Fig. 2).
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Figura 1. Distribuição do Cerrado no Brasil e vegetação associada. 1.Cerrado, 2.Chaco,
3.Floresta atlântica, 4.Pantanal, 5.Caatinga. Fonte: Furley, 1999.
Figura 2. As fitofisionomias do Cerrado. Fonte: Furley, 1999.
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Segundo Coutinho (2002) o cerrado não apresenta uma homogeneidade de flora, mas
dois tipos florísticos: um herbáceo-arbustivo, predominante nos campos limpos, e outro
arbustivo-arbóreo, que ocorre nos cerradões densos e pouco perturbados pelo gado e pelo
fogo. Estes dois tipos florísticos diferem entre si não só pelo seu espectro biológico, mas
também sob ponto de vista ecológico, pelos padrões de senescência (decíduo nos arbustivo-
arbóreos e periódico nos herbáceo-subarbustivos), pelas condições microclimáticas que criam,
morfologia e profundidade dos sistemas subterrâneos, pela tolerância a certos tipos de solos e
às queimadas freqüentes e pela resposta floral após queimadas (Coutinho 2002). Conforme
Gooland (1979) parece ocorrer uma relação inversamente proporcional entre estas duas floras,
com o número de espécies herbáceas por área diminuindo conforme aumenta o número de
espécies arbóreas.
A proporção na qual estes dois tipos florísticos aparecem em uma área determina a
fisionomia da vegetação; e a predominância de um ou outro tipo florístico é condicionada
principalmente, pela fertilidade e umidade do solo e freqüência da passagem de fogo
(Coutinho 2002). Na fisionomia campo limpo predominam gramíneas e não ocorrem arbustos
ou árvores; no campo sujo e no campo cerrado, apesar de também predominarem gramíneas,
podemos observar alguns arbustos e pequenas árvores, que passam a ocorrer com maior
freqüência no campo cerrado; no cerrado sensu stricto observamos principalmente o estrato
arbustivo-arbóreo, mas a vegetação herbácea ainda aparece em quantidade significativa
rodeando arbustos e árvores com altura entre 3 e 8 metros; o cerradão é a fisionomia mais
densa, com espécies arbóreas, geralmente com 8 a 12 metros de altura, dominando a
vegetação e com o estrato inferior (herbáceo-subarbustivo) quase inexistente (Oliveira-Filho
& Ratter 2002) (Fig. 2).
Os remanescentes de cerrado encontrados atualmente desenvolveram-se sobre solos
muito antigos, intemperizados, ácidos, pobres em nutrientes e com concentrações elevadas de
alumínio. Para torná-los produtivos para agricultura é necessário a aplicação de fertilizantes e
calcário (Klink & Machado 2005). Os solos e, particularmente a fertilidade dos solos, são
considerados os principais fatores que determinam a extensão e o gradiente de diversidade
fisionômica encontrado na vegetação do cerrado (Eiten 1972, Oliveira-Filho & Ratter 2002).
O relevo do Domínio do Cerrado é em geral bastante plano ou suavemente ondulado,
estendendo-se por imensos planaltos ou chapadões. Cerca de 50% de sua área situa-se em
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altitudes que ficam entre 300 e 600 m acima do nível do mar; apenas 5,5% vão além de 900m
(Coutinho 2002).
O clima predominante no Domínio do Cerrado é o Tropical Sazonal (Coutinho 1978,
Dias 1990). Sua área nuclear apresenta de cinco a seis meses secos, com seis a sete meses
relativamente chuvosos. As temperaturas médias anuais variam de 20 a 22ºC até 24 a 26ºC. A
umidade do ar atinge níveis muito baixos no inverno (38-40%) e níveis elevados no verão
(95-97%), fator que marca a sazonalidade apresentada por este domínio (Ab’Sáber 2003).
2. Fenologia e produção de frutos
Devido ao clima sazonal encontrado no cerrado brasileiro, com estações chuvosas e
secas bem marcadas, a pluviosidade pode ser apontada como condicionante da fenodinâmica
da vegetação do cerrado (Felfili et al. 1999). A variação sazonal na produção de folhas, flores
e frutos, é considerada uma estratégia adaptativa das plantas deste bioma (Oliveira & Sazima
1990, van Schaik et al. 1993, Coutinho 2002). E, apesar da sazonalidade, como as camadas
mais profundas do solo permanecem úmidas o ano todo (Eiten 1972, Oliveira 1998), períodos
de floração e frutificação podem ser observados ao longo de todo o ano nas plantas do estrato
arbustivo-arbóreo (Sarmiento & Monasterio 1983, Oliveira 1998, Silberbauer-Gottsberger
2001)
A fenologia, área da ecologia que estuda a temporalidade de eventos biológicos cíclicos
e sua relação com mudanças no meio biótico e abiótico (Lieth 1974, Morellato & Leitão-Filho
1990), nos fornece informações a respeito do periodismo de uma comunidade de plantas e dos
fatores a que estão respondendo (Mantovani & Martins 1988), contribuindo também com
informações a respeito da oferta recursos para os consumidores primários (Morellato &
Leitão-Filho 1992, Peres 1994).
A disponibilidade de frutos e sementes em uma área garante a sobrevivência e
permanência da fauna em uma área, contribuindo para preservar as interações entre a planta e
seus dispersores (Jordano 2000, Parrado-Rosselli 2005). Mudanças estacionais e alterações
nos padrões de produção e abundância de frutos e sementes zoocóricas podem ter grande
influência nas populações de animais frugívoros ou predadores de sementes (van Schaik et al.
1993). Alguns trabalhos mostram grande relação entre a abundância de frugívoros e
disponibilidade de frutos (Loiselle & Blake 1991, Malizia 2001, Stevenson 2001, Takanose &
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Kamitani 2003, Ragusa-Netto 2006), que pode ainda afetar importantes etapas no ciclo de
vida destes animais como reprodução e migração (Jordano 2000, Borgmann et al. 2004, Kwit
et al. 2004). A maneira como os frutos são disponibilizados no tempo e no espaço podem
levar também a alterações na dieta de alguns animais (Loiselle & Blake 1991, Ganesh &
Davidar 1999), e condicionar movimentos de forrageio, distribuição (Paise & Vieira 2005) e
uso do habitat destes frugívoros ou predadores (Loiselle & Blake 1993, Jordano 2000, Kimura
et al. 2001, Chaves-Campos 2004, Ragusa-Netto 2006), fatores que acabam por determinar a
maneira como as sementes serão depositadas e o padrão espacial de distribuição de espécies
de plantas zoocóricas (Jordano 2000, Levine & Murrell 2003).
Segundo Develey & Peres (2000), dados a respeito da oferta de recursos pela
comunidade vegetal são importantes principalmente quando se trata de formações vegetais
sob clima sazonal, onde podem ocorrem períodos de escassez de recursos como flores e
frutos. Além do acompanhamento fenológico, a produção e abundância de frutos podem ser
quantificadas através de diferentes métodos: porcentagem da área da copa coberta por frutos
(Blake et al. 1990, Paise & Vieira 2005), diâmetro da planta na altura do peito, volume da
copa, contagem e remoção de frutos em árvores focais (Chapman et al. 1992), contagem de
frutos no chão da mata (Reys et al. 2005, Castro et al. 2007), coletores de frutos e ainda
através de contagem de frutos em parcelas definidas na copa das árvores (Parrado-Rosselli et
al. 2006). Alguns trabalhos comparam os diferentes métodos para se estimar abundância de
frutos, mas a escolha de uma metodologia pode variar conforme as características das
espécies estudadas e o objetivo principal do trabalho (Chapman et al. 1992, Zhang & Wang
1995, Parrado-Rosselli et al. 2006).
3. Síndromes de dispersão de sementes
O padrão e intensidade da produção de propágulos, como frutos e sementes, é de grande
importância para o ciclo de vida das plantas e pode determinar a qualidade da dispersão de
suas sementes e seu recrutamento (Schupp 1990, 1993, Schupp et al. 2002).
A dispersão de sementes consiste na partida do diásporo, a partir da planta-mãe, para
uma área não previamente ocupada (Pijl 1982), sendo considerado um evento crítico no ciclo
de vida das plantas, por contribuir para o estabelecimento de seus descendentes (Galetti et al.
2003b, Jordano et al. 2006). A dispersão de sementes pode influenciar a estrutura genética de
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uma população de plantas e com as respostas à seleção natural e determina ainda, a habilidade
de colonização de uma espécie vegetal (Willson 2000).
A identificação das diferentes síndromes de dispersão em uma comunidade de plantas
pode informar o significado funcional das estruturas e morfologia dos frutos e sementes (Pijl
1982, Théry et al. 1998), refletindo a história evolutiva da espécie (Nathan & Muller-Landau
2000, Willson 2000), além de fornecer informações a respeito da estrutura de uma
comunidade vegetal (Howe & Westley 1989). O levantamento das síndromes de dispersão das
plantas de uma comunidade pode auxiliar na compreensão da ecologia de um ecossistema, já
que a proporção de indivíduos em diferentes síndromes pode variar conforme o tipo de
vegetação e condições do clima (Jordano 2000) e tendem a apresentar diferentes padrões de
frutificação para que o amadurecimento de seus frutos ocorra no momento em que as
condições de dispersão são ótimas (Smythe 1970, Frankie et al. 1974, Wikander 1984,
Chapman et al. 1999).
No Bioma cerrado, assim como em áreas de floresta tropical (Janson 1983, Morellato &
Leitão-Filho 1992, Jordano 2000), a zoocoria tem grande importância predominando de um
modo geral em relação às outras síndromes (Batalha & Mantovani 2000, Weiser & Godoy
2001, Vieira et al. 2002), podendo variar de acordo com suas diferentes fisionomias e estratos
da vegetação (Coutinho 2002). Oliveira & Moreira (1992) e Pinheiro & Ribeiro (2001)
observaram um aumento da anemocoria dos gradientes fitofisionômicos mais fechados para
os mais abertos do cerrado, já que em ambientes mais densos a vegetação impede a ação do
vento. Outra característica evidenciada em trabalhos no cerrado é que espécies do estrato
herbáceo-subarbustivo são em sua maioria anemo e autocóricas enquanto que no estrato
arbustivo-arbóreo predominam espécies zoocóricas (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger
1983, Mantovani & Martins 1988, Batalha et al. 1997, Batalha & Mantovani 2000, Weiser &
Godoy 2001, Batalha & Martins 2004, Tannus et al. 2006).
Em regiões que apresentam clima marcadamente sazonal, o padrão diferenciado no
período de frutificação de acordo com as síndromes de dispersão é mais evidente, e a
alternância de estações seca e úmida parece ter forte influência no crescimento e reprodução
das plantas (Frankie et al. 1974, Morellato et al. 1989, Morellato & Leitão-Filho 1992, van
Schaik et al. 1993). Segundo Silberbauer-Gottsberger (2001), o ritmo de frutificação e
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dispersão de sementes no cerrado parece sofrer maior influência da sazonalidade do que a
floração e polinização.
A maioria dos trabalhos de fenologia para o cerrado mostra que espécies auto e
anemocóricas tendem a frutificar nas épocas mais secas do ano, quando seus frutos secam
liberando as sementes (Batalha & Martins 2004) além da dispersão pelo vento ser mais
eficiente neste período (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983, Augspurger & Franson
1987). Já as espécies zoocóricas frutificam principalmente no período mais úmido, quando as
condições de umidade favorecem a produção de seus frutos (Rathcke & Lacey 1985) e os
mantêm atrativos por um longo período (Mantovani & Martins 1988, Oliveira & Moreira
1992, Batalha & Mantovani 2000, Lenza & Klink 2006).
Observações a respeito da fenologia da floração, frutificação e troca de folhas de plantas
do cerrado e sua associação com as mudanças ambientais tem sido foco de vários estudos
(Mantovani & Martins 1988, Felfili et al. 1999, Batalha & Mantovani 2000, Silberbauer-
Gottsberger 2001, Bulhão & Figueiredo 2002, Batalha & Martins 2004, Munhoz & Felfili
2005, Leite et al. 2006, Lenza & Klink 2006, Tannus et al. 2006). Porém a maioria dos
trabalhos desenvolvidos neste bioma trata de composição florística e estrutura fitossociológica
(Durigan et al. 2002, Felfili et al. 2005, Batalha & Martins 2007).
Os estudos fenológicos para comunidade de plantas do cerrado são, em geral, baseados
em informações de levantamentos florísticos ou ainda em exsicatas do acervo de herbários.
Temos, por exemplo, os estudos realizados para a comunidade de plantas do Parque Nacional
das Emas por Batalha et al. (1997) e Batalha & Martins (2004); no cerrado da ARIE Pé-de-
Gigante, onde os autores compararam a fenologia reprodutiva das floras herbáceo-
subarbustiva e arbustivo-arbórea (Batalha & Mantovani 2000); e o trabalho de Tannus et al.
(2006) para espécies de campo limpo e campo úmido de cerrado em Itirapina, todos
desenvolvidos em áreas de cerrado no interior de São Paulo. Estudos com observação direta
das fenofases em indivíduos marcados em campo, como o realizado por Munhoz & Felfili
(2005) para uma comunidade do estrato inferior de campo sujo de cerrado no Distrito Federal,
são raros para este bioma.
Alguns trabalhos relacionam ainda a fenologia com as síndromes de dispersão de
sementes das espécies estudadas (Mantovani & Martins 1988, Batalha & Mantovani 2000,
Silberbauer-Gottsberger 2001, Batalha & Martins 2004, Lenza & Klink 2006, Tannus et al.
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2006), porém, a quantificação das fenofases é rara e feita principalmente em estudos em nível
populacional (Barros 2002, Bulhão & Figueiredo 2002, Freitas & Oliveira 2002, Leitão &
Silva 2004, Goulart et al. 2005, Leite et al. 2006), com um único estudo em nível de
comunidade, realizado por Lenza & Klink (2006) em um cerrado sentido restrito em Brasília,
onde os autores estimaram a intensidade das fenofases com base na porcentagem da copa
coberta por folhas, brotos foliares, flores e frutos.
4. Fragmentação e efeito de borda
O bioma cerrado permaneceu relativamente preservado até a década de 1960, quando se
iniciou o processo de ocupação da região com a construção da capital federal, abertura de
rodovias, invasão da pecuária extensiva e a expansão da fronteira agrícola (Oliveira & Gibbs
2000, Capobianco 2002, Bach & Kelly 2004, Silva et al. 2006), fatores que contribuem para
uma intensa fragmentação da paisagem. Atualmente restam apenas cerca de 20% de área
deste bioma em estado conservado e menos de 4% da área de cerrado encontra-se protegida
na forma de reservas ou parques (Capobianco 2002).
Em todo o país, mas principalmente na região sudeste, o bioma cerrado vem sofrendo
um processo intenso de fragmentação. No Estado de São Paulo, devido principalmente ao
estabelecimento de pastagens e à intensa exploração agrícola, com destaque à cana-de-açúcar
e citricultura (Kronka 1998, Durigan et al. 2007), a vegetação de cerrado cobre atualmente,
menos de 7% da sua área original, sendo representado apenas por fragmentos isolados
(Durigan et al. 2003, Durigan et al. 2007) (Fig.3). Dentre estes fragmentos remanescentes,
53,34% são menores que 10 ha, apenas 0,46% maiores que 400ha (Kronka 1998) e menos de
10% encontram-se protegidos na forma de unidades de conservação (Cavassan 2002).
Recentemente, tem-se incentivado projetos voltados para a conservação da biodiversidade do
cerrado e determinação de áreas prioritárias para conservação (Dias 1990, Pivello & Coutinho
1996, Ratter et al. 1997, Durigan et al. 2003).
11
Figura 3. Mapa da distribuição das áreas remanescentes de cerrado no Estado de São Paulo.
Fonte: Kronka (1998).
A fragmentação florestal é a substituição de áreas contínuas de floresta nativa por outros
ecossistemas, criando um ou mais fragmentos, geralmente isolados por uma paisagem
modificada e degradada (Saunders et al. 1991, Primack & Rodrigues 2001). Este processo
traz conseqüências deletérias para a maior parte da biota nativa de um ecossistema (Primack
& Rodrigues 2001), e leva ao aumento da proporção das bordas destes fragmentos (Kapos et
al. 1997, Rodrigues & Nascimento 2006), tornando os organismos restantes sujeitos aos
efeitos de borda.
O efeito de borda resulta da interação entre dois ecossistemas vizinhos, quando os dois
são separados por uma transição abrupta (Murcia 1995) e provoca mudanças nas condições
bióticas e abióticas originais de uma área natural (Laurance & Yensen 1991, Gehlhausen et al.
2000). Segundo Murcia (1995), existem três tipos de efeito de borda: (i) os efeitos abióticos
que se referem às mudanças nas condições ambientais, (ii) os efeitos biológicos diretos, que
incluem mudanças na abundância e distribuição das espécies de acordo com as características
da borda e em suas proximidades, (iii) e os efeitos biológicos indiretos, que envolvem
mudanças nas interações entre as espécies como predação, competição e polinização e
dispersão biótica.
12
O estabelecimento de bordas pode levar a alterações na composição de espécies da
borda em relação ao interior de um fragmento (McDonald & Urban 2006, Nascimento &
Laurance 2006), já que as condições de borda podem levar à perda de espécies originalmente
presentes no ambiente contínuo (Saunders et al. 1991) e de indivíduos que dominavam a
paisagem, gerando oportunidade para o crescimento de outros indivíduos, jovens ou
propágulos, e favorecer a entrada de espécies associadas a estágios sucessionais menos
avançados (Rodrigues & Nascimento 2006). O efeito de borda pode ainda afetar interações
entre plantas e animais, como herbivoria (Benitez-Malvido et al. 1999, Urbas et al. 2007,
Wirth et al. 2007), polinização e, conseqüentemente, o sucesso reprodutivo das plantas (Aizen
& Feinsinger 1994, Burgess et al. 2006, Ramos & Santos 2006), e a frugivoria e dispersão de
sementes (Cadenasso & Pickett 2001, Guariguata et al. 2002, Galetti et al. 2003a, Bach &
Kelly 2004, Cramer et al. 2007). Alterações nos padrões de dispersão de sementes podem
levar à alterações no recrutamento das plantas (Rodríguez-Cabal et al. 2007) e contribuir para
mudanças na composição de espécies de plantas na borda de um fragmento (Gehlhausen et al.
2000).
A intensidade do efeito de borda pode ser medida através da distância, a partir da
borda, que os efeitos atuam em direção ao interior do fragmento (Murcia 1995). Porém não é
consenso entre os pesquisadores qual é a área de influência do efeito de borda, já que este
varia conforme as características da área de estudo (Zheng & Chen 2000, Cancino 2005,
Harper et al. 2005). Turton e Freiburger (1997) sugerem que as características da borda, como
estrutura da vegetação e orientação da borda, condicionam de forma mais direta a intensidade
dos efeitos de borda do que a distância deste ambiente.
As alterações decorrentes do efeito de borda como o aumento da temperatura e
incidência de luz, maior influência de ventos e a diminuição da umidade relativa nas bordas
em relação ao interior do fragmento (Kapos et al. 1997, Saunders et al. 1999), podem ainda
afetar o comportamento fenológico da comunidade de um fragmento (Restrepo et al. 1999,
Landenberger & Ostergren 2002) e conseqüentemente alterar os períodos de frutificação e a
produção de frutos.
Para áreas de cerrado pouco se sabe a respeito da influência da borda nas comunidades
vegetais. Pivello et. al. (1999a), estudaram a distribuição de gramíneas nativas e exóticas, a
partir da borda, em direção ao centro de áreas de campo cerrado e cerrado sensu stricto,
13
porém não encontrou diferenças no gradiente de distribuição, nem uma relação direta entre a
presença destas gramíneas e áreas de borda. Christianini (2007), em uma área de cerrado no
interior do Estado de São Paulo, observou efeito negativo no recrutamento de Erythroxylum
pelleterianum com maior remoção de diásporos na borda, mas por espécies de formiga menos
eficientes, e não houve maior produção ou germinação de sementes na borda. Dentre os
trabalhos que relacionam efeito de borda com a fenologia e reprodução das plantas, Athayde
(2007) avaliou a influência da borda e do isolamento dos indivíduos na fenologia e sucesso
reprodutivo da população de Anadenanthera falcata de um fragmento de cerrado sensu stricto
e Quevedo (2007) comparou a fenologia e sucesso reprodutivo de indivíduos de duas espécies
de palmeiras na borda e no interior do mesmo fragmento de cerrado sensu stricto. Nos dois
trabalhos não ficou evidente a influência da borda nos parâmetros estudados.
Estudos a respeito da influência da borda na fenologia de plantas do cerrado são
escassos e inexistem avaliações destes efeitos na proporção das síndromes de dispersão e
produção de frutos de comunidades vegetais deste bioma. Trabalhos que quantifiquem a
produção de frutos de diferentes síndromes de dispersão e estudem a disponibilidade de
recursos em áreas de cerrado também são inexistentes. Assim sendo, este trabalho tem como
objetivo (i) caracterizar a comunidade vegetal de uma área de cerrado sensu stricto quanto ao
padrão de frutificação e quantidade de frutos produzidos por área e síndromes de dispersão de
sementes; e (ii) analisar a influência da borda no padrão de frutificação, na produção de frutos
e na proporção de espécies por síndrome de dispersão, gerando informações que permitam a
comparação da frutificação da área de estudo com outras áreas de Cerrado, assim como
entender um pouco da influência da borda neste bioma.
Perguntas a serem respondidas:
1) Qual a proporção de espécies e indivíduos em cada síndrome de dispersão? Esta
proporção varia entre ambientes borda e interior?
Espera-se que na borda, onde a umidade relativa é mais baixa, a vegetação é menos
densa e existe maior influência do vento (Murcia 1995, Kapos et al. 1997, Saunders et al.
1999), predomine a auto e a anemocoria, enquanto no interior, predomine a zoocoria
(Oliveira & Moreira 1992, Pinheiro & Ribeiro 2001).
14
2) O padrão de frutificação difere entre os indivíduos de diferentes síndrome de
dispersão e entre ambientes de borda e interior da área de estudo?
A variação no padrão de frutificação entre as síndromes é esperada, pois plantas com
diferentes síndromes de dispersão tendem a frutificar e dispersar suas sementes em diferentes
épocas do ano, principalmente de acordo com as variações nas condições do clima (Rathcke
& Lacey 1985, Augspurger & Franson 1987).
Devido à maior incidência de luz na borda e uma menor variação desta condição ao
longo do ano, espera-se que ocorram alterações no padrão de frutificação dos indivíduos da
borda em relação ao interior, com um período de frutificação mais longo e menos sazonal,
além de menor sincronia entre os indivíduos.
3) A produção de frutos, em quantidade e biomassa na comunidade, varia de acordo
com as síndromes de dispersão e entre ambientes de borda e interior do cerrado sensu stricto?
Devido à maior incidência de luz, maior produção de flores ou inflorescências
(Landenberger & Ostergren 2002) e alterações na taxa de visitação por polinizadores na borda
em relação ao interior (Aizen & Feinsinger 1994, Burgess et al. 2006), espera-se que ocorram
diferenças na produção de frutos entre borda e interior.
No primeiro capítulo apresentamos a proporção de espécies e indivíduos por síndrome
de dispersão e o padrão e quantificação da produção de frutos na comunidade estudada, de
acordo com as síndromes de dispersão de sementes. No segundo capítulo analisamos os
mesmos parâmetros abordados no primeiro capítulo, mas em menor escala, considerando
diferentes ambientes da área de estudo, procurando verificar se existe variação entre
ambientes de borda e interior, com diferentes orientações, quanto aos parâmetros estudados.
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27
Capítulo 1
Padrões de frutificação e produção de frutos por síndromes de dispersão de sementes em uma
comunidade arbustivo-arbórea de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil1
MARIA GABRIELA GUTIERREZ DE CAMARGO2,3 & L. PATRÍCIA C. MORELLATO2
Título resumido: Padrão de frutificação de uma comunidade arbustivo-arbórea de
cerrado sensu stricto
_____________________ 1. Manuscrito seguindo as normas da Revista Brasileira de Botânica 2. Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes da UNESP/Rio Claro. Laboratório de Fenologia, Departamento de
Botânica do Instituto de Biociências da Unesp - Rio Claro/SP. IB, Av. 24 A, 1515 Bela Vista, Rio Claro – SP, Brasil.
CEP. 13506-900.
3. Autor para correspondência: [email protected]
28
ABSTRACT – (Fruiting patterns and fruit production of the shrub and tree community at a cerrado
sensu stricto according to dispersal syndromes) Phenological studies of cerradão vegetation usually
use qualitative data and little is know about the real resource availability and fruit production of
plants within this biome. The present study aimed to describe and quantify the patterns of fruit
production (fruit number and biomass) among fruit dispersal syndromes of the wood community of
a cerrado sensu stricto. We carried out phenological observations, counting the number of unripe
and ripe fruits per individual and estimate fruit biomass from January 2006 to May 2007,
fortnightly in the first 14 months and monthly in the last three months. Zoochory was the
predominant syndrome, both on individual and species, agreeing with other cerrado studies. The
total annual fruit production was 2,144,652 of immature fruits and 439,781 mature fruits and the
total annual biomass of mature fruit was 24.2 g/m2. The largest contributions were number of
immature zoochorous fruits (1,915,100 fruits) and mature anemochorous fruits (309,114), and
biomass of mature zoochorous fruits (23.8 g/m2). Zoochorous individuals presented the largest loss
of mature fruits in relation to the quantity of immature fruits produced. Fruiting was seasonal,
predominantly in the wet season for the zoochorous fruits and on the dry or the end of the wet
seasons for the anemo and autochorous, coinciding with patterns found for other cerrado areas.
Detailed data about fruit production over time are fundamental and, additional to qualitative data on
fruiting, allow us to understand reproductive investments of the different dispersal syndromes and
plant species, as well as the contribution and availability of fruits to frugivores and seed dispersers.
Key words: biomass, cerrado, dispersal syndromes, fruit production, fruit phenology
29
RESUMO – (Padrões de frutificação e produção de frutos por síndromes de dispersão de sementes
em uma comunidade arbustivo-arbórea de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil) Estudos
fenológicos das plantas do cerrado geralmente utilizam dados qualitativos e pouco se sabe a respeito
da real oferta de recursos e produção de propágulos das plantas deste bioma. Este estudo teve como
objetivo descrever os padrões e quantificar a produção de frutos (em número e biomassa), das
diferentes síndromes de dispersão de sementes das espécies da comunidade arbustivo-arbórea de um
cerrado sensu stricto. Foram feitas observações fenológicas, contagem de frutos imaturos e maduros
por indivíduos e estimada a biomassa de frutos maduros, a partir de janeiro de 2006,
quinzenalmente durante 14 meses e mensalmente nos últimos três meses. A zoocoria foi a síndrome
predominante, tanto em proporção de indivíduos como de espécies, concordando com outros
estudos realizados no cerrado. A produção total anual foi de 2.144.652 frutos imaturos, 439.781
frutos maduros e biomassa total de frutos maduros de 24,2 g/m2. As maiores contribuições foram
em número frutos imaturos zoocóricos (1.915.100 frutos) e maduros anemocóricos (309.114 frutos)
e em biomassa de frutos maduros zoocóricos (23,8 g/m2). Indivíduos zoocóricos apresentaram a
maior perda de frutos maduros em relação à quantidade de frutos imaturos produzidos. A
frutificação foi sazonal, predominando na estação úmida para os frutos zoocóricos e na seca ou final
da úmida para os anemocóricos e autocóricos, coincidindo com o padrão encontrado para outras
áreas de cerrado. Dados mais detalhados a respeito da produção de frutos ao longo do tempo
mostraram-se fundamentais e complementares a dados qualitativos da frutificação, permitindo
entender o investimento reprodutivo das diferentes síndromes e espécies de plantas, assim como a
contribuição destas na disponibilidade de frutos para frugívoros e dispersores de sementes.
Palavras-chave: biomassa, cerrado, fenologia, produção de frutos, síndromes de dispersão de
sementes
30
INTRODUÇÃO
A produção de propágulos, como frutos e sementes, é fundamental no ciclo de vida das
plantas, podendo determinar a qualidade da dispersão dos propágulos e o recrutamento de novos
indivíduos (Schupp 1990, 1993, Schupp et al. 2002), além influenciar na sobrevivência e
permanência da fauna em uma área, preservando também as interações planta-animal (van Schaik et
al. 1993, Jordano 2000).
O padrão de frutificação de espécies em uma determinada área evidencia a época,
disponibilidade temporal e diversidade de oferecimento deste recurso, e indica os fatores
condicionantes, bióticos ou abióticos, deste padrão. A frutificação de comunidades de plantas é
abordada em diversos estudos fenológicos que incluem ainda outras fenofases, como floração e
queda de folhas, e associam estes padrões a fatores climáticos (Rathcke & Lacey 1985, Borchert
1994, Morellato et al. 2000, Bach 2002, Brearley et al. 2007). Trabalhos que tenham como foco
apenas fenofases reprodutivas, voltam-se principalmente para a floração (Frankie et al. 1974,
Newstrom et al. 1994, Fenner 1998, Bawa et al. 2003, Borchert et al. 2005, Sakai et al. 2006),
sendo a frutificação geralmente estudada em espécies zoocóricas, com o objetivo de relacionar os
padrões de frutificação com a presença de frugívoros e dispersores (Eriksson & Ehrlen 1998,
Fenner 1998, Sakai 2001, Kominami et al. 2003, Worman & Chapman 2005, Koike et al. 2008)
Em regiões onde não ocorre clima sazonal, como em algumas florestas tropicais úmidas, a
frutificação das plantas apresenta fraca ou nenhuma sazonalidade (Opler et al. 1980, Morellato et
al. 2000, Talora & Morellato 2000, Paise & Vieira 2005), podendo ser observado padrão sazonal
em determinadas vegetações ou para algumas espécies (Corlett 1990, Bollen & Donati 2005, Castro
et al. 2007a). Por outro lado, a sazonalidade pode ter forte influência no padrão de frutificação de
espécies sujeitas a um clima estacional, com estações seca e úmida bem definidas (Frankie et al.
1974, Morellato et al. 1989, Morellato & Leitão-Filho 1992, van Schaik et al. 1993). Espécies com
diferentes síndromes de dispersão de sementes tendem a frutificar de forma mais intensa nas
estações do ano mais favoráveis à dispersão de suas sementes (Primack 1987, Fenner 1998). Este
31
padrão sazonal de frutificação pode ser observado, por exemplo, em vegetações sob clima
temperado (Fenner 1998, Jordano 2000), assim como em florestas tropicais sazonais, como as
florestas secas (Opler et al. 1980, Borchert 1994, Machado et al. 1997, Griz & Machado 2001,
Selwyn & Parthasarathy 2006), florestas semi-decíduas (Morellato & Leitão-Filho 1992, Morellato
& Leitão-Filho 1996, Frenedozo 2004) e vegetações savânicas (Devineau 1999, Williams et al.
1999, Okullo et al. 2004, Mduma et al. 2007), inclusive no cerrado brasileiro (Batalha & Martins
2004, Lenza & Klink 2006, Tannus et al. 2006).
O cerrado é o segundo maior bioma do Brasil, sendo a savana mais rica do mundo
(Capobianco 2002) e atualmente é considerado um hotspot de biodiversidade (Klink & Machado
2005). Sua vegetação apresenta dois tipos florísticos: um herbáceo-subarbustivo e outro arbustivo-
arbóreo, sendo que a proporção na qual estes dois estratos ocorrem em uma área determina a
fisionomia da vegetação (Coutinho 2002). Estas fisionomias variam desde formas abertas, como o
campo limpo, onde predomina o estrato herbáceo, passando a formas intermediárias como campo
sujo e cerrado sensu stricto, e a vegetações densas como o cerradão, onde o estrato arbóreo é
predominante (Durigan et al. 2002, Coutinho 2006).
Atualmente o cerrado é considerado o segundo bioma mais ameaçado do Brasil, devido
principalmente, ao aumento de áreas destinadas à agricultura e pecuária (Coutinho 2002, Silva et al.
2006). Em todo o país restam apenas 20% de área deste bioma em estado conservado (Capobianco
2002), enquanto no Estado de São Paulo restam apenas 7% da sua área original, sendo representado
apenas por fragmentos isolados (Durigan et al. 2003).
A fenologia, ou estudo dos ciclos biológicos recorrentes, de plantas do cerrado têm sido foco
de vários trabalhos, que destacam a sazonalidade nos ciclos reprodutivos em geral e na frutificação
em particular (Mantovani & Martins 1988, Batalha et al. 1997, Felfili et al. 1999, Batalha &
Mantovani 2000, Silberbauer-Gottsberger 2001, Bulhão & Figueiredo 2002, Batalha & Martins
2004, Munhoz & Felfili 2005, Leite et al. 2006, Lenza & Klink 2006, Tannus et al. 2006). Esta
32
sazonalidade é relacionada ao clima estacional, com estações chuvosas e secas bem marcadas, que
predomina na área de distribuição dos cerrados (Coutinho 1978, Dias 1990, Ab’Sáber 2003).
Enquanto espécies auto e anemocóricas tendem a frutificar nas épocas mais secas do ano,
quando seus frutos secam e liberam as sementes (Batalha & Martins 2004) e a dispersão pelo vento
é mais eficiente (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983, Augspurger & Franson 1987),
espécies zoocóricas frutificam principalmente no período mais úmido, quando as condições de
umidade favorecem a produção de seus frutos e os mantêm atrativos por mais tempo (Mantovani &
Martins 1988, Oliveira & Moreira 1992, Miranda 1995, Batalha & Mantovani 2000, Lenza & Klink
2006). Esta variação sazonal, observada também na produção de folhas e flores, é considerada uma
estratégia adaptativa das plantas deste bioma (Oliveira & Sazima 1990, van Schaik et al. 1993,
Coutinho 2002).
A maioria dos trabalhos que descrevem o comportamento sazonal das plantas do cerrado
utilizam dados de presença e ausência das fenofases, coletados a partir de levantamentos florísticos
(Batalha & Mantovani 2000, Batalha & Martins 2004) ou de exsicatas do acervo de herbários
(Tannus et al. 2006), sendo rara a observação direta das fenofases (Munhoz & Felfili 2005). As
poucas estimativas da intensidade das fenofases são baseadas em métodos semi-quantitativos de
classes de intensidade, como o índice de Fournier (ver Bencke & Morellato 2002), estimadas para
poucas espécies (Barros 2002, Bulhão & Figueiredo 2002, Freitas & Oliveira 2002, Leitão & Silva
2004, Goulart et al. 2005, Leite et al. 2006). São inexistentes os estudos que quantifiquem de forma
direta ou indireta a quantidade de frutos produzidos em plantas de cerrados ou de outras formações
savânicas.
Apesar das informações qualitativas fornecerem dados de diversidade de recursos e de como
são disponibilizados ao longo do tempo, estas não mostram a real oferta de recursos e investimento
reprodutivo em uma comunidade de plantas, que só pode ser avaliada com dados da quantidade de
frutos produzidos por área, em número ou biomassa.
33
A maioria dos trabalhos que quantificam a produção de frutos têm como foco o
comportamento de frugívoros em áreas de floresta (Chapman et al. 1992, van Schaik et al. 1993).
Estes estudos geralmente encontram forte relação entre a abundância de frugívoros e a
disponibilidade de frutos (Loiselle & Blake 1991, Malizia 2001, Stevenson 2001, Takanose &
Kamitani 2003, Ragusa-Netto 2006). A época de frutificação e a quantidade de frutos produzidos
aparecem como fatores importantes, afetando etapas no ciclo de vida dos animais, como reprodução
e migração (Jordano 2000, Borgmann et al. 2004, Kwit et al. 2004) e levando a alterações na dieta
(Loiselle & Blake 1991, Ganesh & Davidar 1999), movimentos de forrageio e uso do habitat
(Loiselle & Blake 1993, Jordano 2000, Kimura et al. 2001, Chaves-Campos 2004, Ragusa-Netto
2006). Todos estes fatores, ao final vão determinar a maneira como as sementes serão depositadas e
o padrão espacial de distribuição de espécies de plantas zoocóricas (Jordano 2000, Levine &
Murrell 2003).
Finalmente, o conhecimento da oferta de recursos pela comunidade vegetal é importante
principalmente quando se tratam de formações vegetais sob clima sazonal, onde podem ocorrer
períodos de escassez de recursos como flores e frutos (Develey & Peres 2000). Mudanças
estacionais e alterações nos padrões de produção e abundância de frutos e sementes zoocóricas têm
grande influência nas populações de animais frugívoros ou predadores de sementes (van Schaik et
al. 1993). Portanto, a análise de forma mais detalhada da fenologia, produção e disponibilidade de
frutos é fundamental para compreensão da ecologia de comunidades vegetais, sua diversidade
estrutural e funcional (Freitas & Oliveira 2002), sua capacidade de auto-regeneração (Oliveira &
Paula 2001) e oferta recursos para consumidores primários (Morellato & Leitão-Filho 1992, Peres
1994).
Este trabalho tem como objetivo verificar (i) qual a proporção de espécies e indivíduos por
síndrome de dispersão, (ii) quantificar a produção de frutos, em número e biomassa, por indivíduos
de cada síndrome de dispersão; e (iii) descrever o padrão de frutificação, de acordo com as
diferentes síndromes de dispersão de sementes, das plantas da comunidade arbustivo-arbórea de
34
uma área de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil. Espera-se que: (i) a comunidade apresente
uma maior proporção de espécies zoocóricas, seguidas de espécies anemo e autocóricas, com
padrão sazonal de frutificação, similar ao encontrado em outros estudos com espécies lenhosas de
cerrado; (ii) que os padrões de produção em número de frutos e biomassa sejam diferentes entre as
síndromes de dispersão, com predominância das espécies zoocóricas em biomassa de frutos; (iii)
devido a riqueza da fauna de cerrado e a importância dos frutos para vários grupos de vertebrados
frugívoros, espera-se que a biomassa de frutos zoocóricos varie pouco entre as estações, de forma a
manter a oferta de recursos constante ao longo do ano.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo – Este estudo foi realizado em uma área de cerrado sensu stricto (Coutinho 1978)
com aproximadamente 250 hectares, a 770 m de altitude (22º10’31.41’’S 47º52’26.13’’W),
localizada na Fazenda São José da Conquista, no município de Itirapina, Estado de São Paulo (Fig.
1). O clima da região, segundo a classificação de Köppen (1948), é do tipo Cwa, mesotérmico
úmido, com invernos secos e verões chuvosos. O diagrama climático de um período de trinta anos
para o município de Itirapina mostra sazonalidade evidente, com estação seca de abril a setembro e
estação úmida de outubro a março, com média anual de pluviosidade de 1524 mm e a temperatura
de 20,74oC (Fig. 2A). No período de estudo (janeiro de 2006 a maio de 2007) a temperatura variou
de 7 a 31oC, com temperatura média de 22oC, o período de menor pluviosidade foi entre abril e
setembro, e a maior pluviosidade foi registrada entre dezembro e fevereiro (Fig. 2B).
A vegetação é característica de um cerrado sensu stricto, com a presença dos estratos
herbáceo-subarbustivo e arbustivo-arbóreo definidos (Ribeiro & Walter 1998). Árvores e
eventualmente arbustos apresentam troncos retorcidos, com casca grossa e folhas coriáceas e
pilosas, e evidências de queimada antiga nos troncos de algumas árvores. A altura média das
árvores é cerca de 3 m, podendo chegar a até 12 m em alguns indivíduos. No estrato arbustivo-
35
arbóreo entre as espécies mais comuns temos Xylopia aromatica (Lam.) Mart., Miconia rubiginosa
(Bonpl.) DC., Anadenantera falcata (Benth.) Speg., Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K.
Schum. e Bauhinia rufa (Bong.) Steud.. Entre as heráceo-subarbustivas predominam espécies dos
gêneros Psychotria, Chamaecrista, Cococypselum e Talisia além de algumas espécies das famílias
Poaceae e Cyperaceae, com apenas duas espécies de palmeiras compondo este estrato, Attalea
geraensis e Syagrus petraea.
Amostragem dos indivíduos - Para a realização das observações fenológicas foram marcadas 36
transecções de 25 m de comprimento e 2 m de largura, distantes 50 m entre si, totalizando uma área
amostrada de 1800 m2. Foram amostrados todos os indivíduos, inseridos nos 50 m2 de cada
transecção, com circunferência do caule a 30 cm do solo ≥ 3 cm. Estes indivíduos foram numerados
e marcados com placas de alumínio e a identificação das espécies foi realizada por comparação em
herbário, com o auxílio de especialistas e bibliografia especializada. O material testemunho das
espécies estudadas encontra-se depositados no Herbário Rioclarense (HRCB).
Fenologia e produção de frutos- As observações fenológicas foram realizadas de janeiro de 2006 a
maio de 2007, com freqüência quinzenal nos 14 primeiros meses e mensal nos últimos três meses
de coleta. Em cada coleta foi registrada a presença ou ausência das fenofases fruto imaturo e fruto
maduro (Morellato et al. 1989) e estimada a produção de frutos pela contagem dos frutos para todos
os indivíduos que estivessem manifestando estas fenofases. Os frutos foram contados um a um ou
agrupados no caso de ocorrerem em cachos com 100 ou mais frutos ou em infrutescências, de forma
a se estimar o número total de frutos produzido por indivíduo a cada data de coleta. Dentre as
espécies com frutos maduros foram escolhidos, de forma oportunística, fora das transecções, no
mínimo três indivíduos de cada espécie, coletados entre 15 e 30 frutos de cada indivíduo e tomadas
medidas de peso fresco em gramas para a estimativa de biomassa de frutos maduros (g/m2).
36
A produção quinzenal em número de frutos imaturos e maduros foi estimada somando-se o
número de frutos contados em cada coleta, divido pela área total amostrada (1800 m2), sendo
representada pelo número frutos por m2. A biomassa quinzenal de frutos maduros por árvore foi
calculada a partir do número de frutos produzidos por indivíduo em cada quinzena multiplicado
pelo peso do fruto em gramas. A biomassa total quinzenal foi calculada pela soma dos dados de
biomassa de todos os indivíduos, dividida pela área, sendo representada em g/m2.
A produção total de frutos imaturos e maduros e a biomassa total de frutos maduros anuais
(janeiro a dezembro de 2006) e para todo o período de estudo foram calculadas somando-se o pico
de produção ou biomassa de cada indivíduo (Johnson & Landers 1978). Com os dados de produção
e biomassa totais foi calculada a oferta total de frutos na comunidade, e a contribuição nas
diferentes síndromes de dispersão e de cada espécie. Foi utilizado o pico de produtividade ao invés
da soma da produção do indivíduo em todo o período de estudo para que os frutos que permanecem
por mais de uma quinzena na planta não fossem considerados mais de uma vez no cálculo da
produção total.
As espécies acompanhadas foram classificadas de acordo com as síndromes de dispersão em
anemocóricas ou com frutos dispersos pelo vento, zoocóricas com frutos dispersos por animais ou
autocóricas, quando os frutos apresentavam dispersão explosiva dos diásporos ou pelo peso, com
base em caracteres morfológicos, conforme proposto por Pijl (1982) e utilizado em Morellato &
Leitão-Filho (1992), em informações em literatura (Oliveira & Moreira 1992, Batalha & Mantovani
2000, Weiser & Godoy 2001) e observações em campo.
As descrições dos padrões fenológicos feitos com base (i) na porcentagem de indivíduos e
espécies manifestando a fenofase; (ii) na produção (em número) de frutos imaturos e maduros; e
(iii) na biomassa (g/m2) de frutos maduros; separadamente para cada síndrome de dispersão.
37
Análise de dados- A hipótese de sazonalidade nos padrões de produção e biomassa de frutos por
síndrome de dispersão foi testada através de estatística circular conforme descrito por Morellato et
al. (2000). Para detectar a existência de padrão significativamente sazonal em cada síndrome, foi
aplicado o teste de Rayleigh (z) que verifica a significância do ângulo médio (Zar 1999). Foram
utilizados os ângulos correspondentes às datas de pico de proporção de indivíduos e espécies com
frutos, produção e de biomassa de frutos. Estas datas referem-se principalmente ao ano de 2006
sendo utilizadas datas de 2007 somente para os indivíduos que não frutificaram e/ou não foi
possível determinar um pico no primeiro ano de estudo. Quando o ângulo médio foi significativo,
confirmando um padrão sazonal, este foi comparado, para as diferentes síndromes, entre os métodos
de estimativa da frutificação, utilizando o teste de Watson-Williams (F), para verificarmos possíveis
diferenças nos padrões encontrados de acordo com o método utilizado.
O coeficiente de correlação de Spearman (rs) (Zar 1999) foi utilizado para verificarmos as
relações entre a frutificação em produção e biomassa e as variáveis climáticas de temperatura,
precipitação e comprimento do dia. A produção de frutos imaturos e maduros e de biomassa de
frutos maduros a cada quinzena foi dividida pelo número de indivíduos que frutificaram na
quinzena e este valor relacionado ao dado climático correspondente. Foram apresentados somente
os resultados referentes à temperatura média e pluviosidade, pois os resultados foram semelhantes
para as temperaturas máximas e mínimas.
RESULTADOS
Foram amostrados 2.340 indivíduos distribuídos em 39 famílias e 119 espécies (Tab. 1). As
principais famílias em número de indivíduos foram Fabaceae (371 indivíduos), Myrtaceae (354) e
Melastomataceae (217) e em número de espécies foram Fabaceae (16 espécies), Myrtaceae (12) e
Malpighiaceae e Vochysiaceae com oito espécies cada (Tab.1). A zoocoria foi a síndrome de
dispersão predominante com 55,5% das espécies e 67,5% dos indivíduos, seguida da anemocoria
38
com 32,8% das espécies e 19,5% dos indivíduos, sendo a autocoria a síndrome menos representada
entre as espécies (6,7%) e os indivíduos (11,5%) da comunidade amostrada.
Produção e biomassa de frutos - A produção total anual foi de 2.144.652 frutos imaturos (1191
frutos/m2) e 439.781 frutos maduros (244 frutos/m2), equivalente a uma biomassa total de frutos
maduros de 24,2 g/m2. Durante todo o período de estudo, 70% das espécies produziram frutos
imaturos e 55% frutos maduros. Do total de indivíduos amostrados, 42% apresentaram fruto
imaturo e 31% produziram frutos maduros. O número de frutos maduros registrados correspondeu a
20% do total de frutos imaturos contados na comunidade. Quanto às diferentes síndromes, a
proporção de frutos maduros registrados em relação aos imaturos contados foi de 6,2% para os
zoocóricos, 82% para os anemocóricos e de 83% para os autocóricos.
Considerando as síndromes de dispersão, frutos imaturos zoocóricos foram produzidos em
maior número na comunidade (82%) ao longo de todo o período de estudo (Fig. 3). Ente os frutos
maduros, os anemocóricos representaram 68% da produção da comunidade, seguidos dos frutos zoo
e autocóricos. Por outro lado, a maior contribuição em biomassa foi dos frutos maduros zoocóricos
(74%), sendo que apenas 1% da biomassa correspondeu a frutos anemocóricos (Fig. 3).
As espécies que mais contribuíram com a produção de frutos zoocóricos foram Miconia
rubiginosa e M. albicans (51 e 30% dos frutos maduros contados) e em biomassa a principal
espécie foi Pouteria torta com 41% do total estimado. Para frutos anemocóricos Eupatorium
laevigatum foi responsável por 58% dos frutos imaturos e 75% dos frutos maduros produzidos. A
espécie Dalbergia miscolobium foi responsável por 37% da produção em biomassa de frutos
anemocóricos. Os frutos maduros de espécies da família Asteraceae corresponderam a 99,6% da
produção entre as anemocóricas e 67% da produção da comunidade. Quanto aos frutos autocóricos,
a espécie Lippia balansae contribuiu com 86% da produção de frutos imaturos e com 97% dos
maduros, enquanto Anadenanthera falcata contribuiu com 91% da biomassa.
39
Padrões sazonais - Frutos dispersos por animais, apesar de ficarem disponíveis ao longo de todo o
período de estudo, foram produzidos de forma sazonal, com datas médias de produção e biomassa
em dezembro (Tab. 2). A frutificação nas espécies zoocóricas ocorreu de forma mais intensa
durante a estação chuvosa com uma acentuada diminuição na produção, principalmente de frutos
maduros, nos meses mais secos (Fig.4). Na estação úmida, entre janeiro e março de 2006, houve
alta produção e biomassa de frutos zoocóricos, porém, a proporção de indivíduos e espécies
frutificando, não acompanhou este aumento (Fig. 4). Em setembro houve um aumento na proporção
de espécies e indivíduos frutificando, juntamente com a produção e biomassa de frutos maduros,
porém, a produção de frutos imaturos começou a aumentar somente em dezembro. Dois picos de
produtividade foram observados, ambos na estação chuvosa, sendo em fevereiro e dezembro para
frutos imaturos e em março e novembro para produção e biomassa de frutos maduros (Fig. 4). A
produção de frutos zoocóricos imaturos apresentou correlação positiva significativa com a
pluviosidade e o comprimento do dia, e com temperatura, pluviosidade e comprimento do dia para
frutos maduros (Tab. 3).
Frutos anemocóricos foram produzidos de forma sazonal com data média entre junho e
agosto, sendo que somente a proporção de espécies anemocóricas com frutos maduros não foi
significativamente sazonal (Tab. 2). As datas médias da porcentagem de indivíduos (30 de agosto) e
biomassa de frutos maduros (29 de julho) diferiram significativamente (F= 8,4; p= 0,00) (Tab. 2).
As maiores proporções de espécies e indivíduos frutificando, produção e biomassa de frutos foram
observadas durante a estação seca, sendo a síndrome com maior número de frutos produzidos nesta
estação (Fig. 5). A proporção de indivíduos e espécies frutificando começou a aumentar no final da
estação úmida, no mês de fevereiro, enquanto o aumento na produção de frutos ocorreu somente em
abril (Fig. 5). Apesar da produtividade e biomassa de frutos anemocóricos chegarem a quase zero
entre outubro e março, a proporção de espécies frutificando diminuiu de forma mais acentuada
somente entre novembro e dezembro. Os picos de produção, biomassa e proporção de indivíduos e
espécies com frutos anemocóricos não coincidiram, sendo observado no início da estação seca para
40
a produção, no meio desta estação para biomassa e na transição entre as estações seca e chuvosa
para a proporção de espécies e indivíduos em fruto (Fig. 5). Houve correlação negativa significativa
entre o clima e a produção de frutos anemocóricos (Tab. 3).
Os indivíduos autocóricos produziram frutos de forma sazonal, com datas médias em março
para produção de frutos imaturos e em junho para produção e biomassa de frutos maduros, as datas
médias da proporção de indivíduos e produção de frutos imaturos diferiram significativamente (F=
5,5; p= 0,02), apesar de ambas terem ocorrido no mês de março (Tab. 2). Uma alta proporção de
indivíduos e, principalmente, de espécies foi observada frutificando durante a estação seca (Fig. 6),
porém não foi detectada sazonalidade significativa para a proporção de espécies (Tab.2). A
produção de frutos autocóricos ficou concentrada na transição entre as estações úmida e seca, sendo
interrompida entre outubro 2006 e fevereiro 2007 (Fig. 6). O pico de produtividade ocorreu no final
da estação úmida em 2006 e no início da seca em 2007 e deu-se em julho para biomassa e
proporção de espécies com frutos autocóricos. Houve correlação positiva significativa entre
produção de frutos imaturos e a temperatura e pluviosidade, e negativa entre a produção e biomassa
de frutos maduros e o comprimento do dia (Tab. 3).
DISCUSSÃO
A distribuição da proporção dos indivíduos e espécies nas diferentes síndromes de dispersão
no cerrado estudado coincidiu com outros levantamentos feitos para espécies arbustivo-arbóreo de
cerrado, a zoocoria tende a predominar seguida da anemo e autocoria (Gottsberger & Silberbauer-
Gottsberger 1983, Mantovani & Martins 1988, Batalha et al. 1997, Batalha & Mantovani 2000,
Weiser & Godoy 2001, Batalha & Martins 2004, Tannus et al. 2006). Este grande número de
espécies zoocóricas condiz também com o padrão encontrado floretas tropicais (Janson 1983,
Morellato & Leitão-Filho 1992, Jordano 2000).
A frutificação da comunidade arbustivo-arbórea estudada foi marcadamente sazonal, com as
espécies e indivíduos zoocóricos frutificando principalmente na estação úmida, favorecendo o
41
amadurecimento dos frutos carnosos, e na estação seca para espécies anemo e autocóricas, quando a
dessecação dos diásporos e dispersão pelo vento é mais eficiente. O padrão de frutificação
encontrado confirma o padrão geral observado na maioria dos trabalhos de fenologia de plantas de
cerrado (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983, Mantovani & Martins 1988, Oliveira &
Moreira 1992, Miranda 1995, Batalha & Mantovani 2000, Batalha & Martins 2004, Lenza & Klink
2006). Outras áreas com vegetação sujeitas a clima sazonal mostram padrão similar de frutificação,
como encontrado para espécies anemocóricas por Bullock & Solis-Magallanes (1990) em uma
floresta tropical decídua no México, por Selwyn & Parthasarathy (2006) para frutos anemocóricos
em uma floresta seca na Índia, e para diferentes síndromes por Frankie et al. (1974) para frutos
maduros das espécies de floresta seca na Costa Rica, por Griz & Machado (2001) na floresta seca
da caatinga brasileira e por Morellato & Leitão-Filho (1992) em floresta estacional semi-decidual
no sudeste do Brasil.
As correlações significativas encontradas entre a produção de frutos zoocóricos e
anemocóricos e o clima confirmam a sazonalidade na produção destes frutos, principalmente como
resposta à estratégia de dispersão. A correlação significativa positiva encontrada entre a produção
de frutos imaturos autocóricos e a temperatura e pluviosidade, pode ser devida à alta produção
destes frutos no final da estação úmida, quando as chuvas estão diminuindo, mas a temperatura é
alta. O baixo número de correlações significativas entre biomassa de frutos maduros e as variáveis
climáticas, provavelmente deve-se ao fato de que períodos de maior biomassa de frutos são
condicionados principalmente pelo peso dos frutos e não somente pelo clima.
Apesar da maior produção de frutos e proporção dos indivíduos e espécies zoocóricos na
estação chuvosa, alguns frutos zoocóricos carnosos ficaram disponíveis na estação seca. Plantas
lenhosas podem ser observadas em floração e frutificação ao longo de todo o ano no cerrado
(Sarmiento & Monasterio 1983), o que pode ser devido ao fato destas plantas possuírem raízes
longas (Coutinho 2002) que atingem as camadas mais profundas do solo que permanecem úmidas
mesmo na estação seca (Eiten 1972, Oliveira 1998).
42
Não há trabalhos que estimem a produção ou biomassa de frutos no bioma cerrado, ou
avaliem seus padrões sazonais. É difícil afirmar se a produção de frutos na área de cerrado estudada
é similar a de outras savanas. Uma revisão a respeito da produção de frutos carnosos feita por
Jordano (2000) mostra que em regiões savânicas a biomassa total foi de 4 kg.ha-1 (0,4 g/m2)
chegando a 40 kg.ha-1 (4 g/m2) em florestas temperadas e a 60 kg.ha-1 (6 g/m2) em vegetação
mediterrânea arbustiva de planície. Na comunidade arbustivo-arbórea amostrada, a produção anual
em biomassa de frutos maduros foi de 24,2 g/m2, sendo a biomassa de frutos zoocóricos
correspondente a 23,2 g/m2. Essa elevada produção pode ser devida à metodologia de contagem
direta de frutos nas plantas, mas que pode ainda ter sido subestimada devido ao cálculo da produção
total, onde foi utilizado o pico de produtividade e não a soma da produção ao longo de todo o
período de estudo. Diferentes metodologias podem ser empregadas para estimar produção de frutos
(Chapman et al. 1992, Zhang & Wang 1995, Parrado-Rosselli et al. 2006), mas a maioria dos
estudos aplica métodos indiretos, como coletores e contagem no chão da mata (Reys et al. 2005,
Parrado-Rosselli et al. 2006, Castro et al. 2007b, Castro et al. 2007a). Entretanto, apesar das
possíveis discrepâncias entre metodologias, ficou evidente a grande oferta de frutos zoocóricos na
vegetação de cerrado estudada, não apenas em biomassa, mas em proporção de indivíduos e número
de frutos oferecidos, especialmente na estação úmida, sendo importante fonte de recurso alimentar
para frugívoros. Este padrão é esperado para outras áreas de cerrado sensu stricto, cuja estrutura e
composição em espécies é similar (Durigan et al. 2002, Fidelis & Godoy 2003, Assunção & Felfili
2004, Batalha & Martins 2007).
Poucos trabalhos relacionam disponibilidade de alimento e comportamento alimentar ou
abundância de frugívoros em regiões de cerrado. Dalponte & Lima (1999) verificaram para
Lycalopex vetulu, em uma área de cerrado em Cuiabá, no Estado de Mato-Grosso, que o consumo
oportunístico de frutos coincide com o padrão de frutificação da vegetação. Na época chuvosa,
período com maior número de espécies frutificando, este canídeo aumenta o consumo de frutos em
relação a outras épocas do ano. Segundo Jordano (2000), o nível de produção de frutos carnosos em
43
determinados habitats está fortemente associado com a importância relativa da zoocoria como
adaptação para dispersão de sementes. Além disso, a produção de frutos zoocóricos, mesmo durante
a estação seca, pode ser importante para garantir a disponibilidade de recursos ao longo do ano e a
permanência dos frugívoros em uma área (Smythe 1970, Jordano 2000). No cerrado estudado, os
frutos das espécies Miconia rubiginosa, Pouteria torta, Tocoyena formosa e Xylopia aromatica
foram oferecidos na estação seca e podem ser importante fonte de frutos nesses períodos de
potencial escassez de recursos.
Frutos pequenos com muitas sementes, como os das espécies do gênero Miconia, foram os
mais abundantes dentre os frutos zoocóricos produzidos. Frutos com estas características tendem a
ser consumidos por espécies de aves generalistas e, no caso deste gênero, principalmente aves
oportunistas, sendo um recurso utilizado por diversas espécies de aves frugívoras (Snow 1981,
Manhães et al. 2003). O consumo de frutos de Miconia por diferentes espécies de aves também foi
confirmado para a espécie Miconia rubiginosa em um estudo desenvolvido por Marcondes-
Machado (2002) em uma área de cerrado vizinha a área deste estudo, em Itirapina, reforçando a
importância desta esta espécie como fonte de recurso inclusive como item complementar na dieta de
aves que se alimentam principalmente de invertebrados.
Indivíduos zoocóricos, mesmo apresentando grande investimento em frutos imaturos, não
apresentaram uma quantidade de frutos maduros proporcional a este investimento inicial. Esta baixa
taxa de conversão de frutos imaturos em frutos maduros pode estar associada à rápida maturação e
remoção dos frutos, mesmo quando ainda imaturos, em relação à freqüência de observações em
campo, e principalmente ao aborto de frutos antes da maturação. Em uma revisão a respeito do
aborto de flores e frutos, Stephenson (1981) conclui que a maioria das espécies de plantas produz
mais botões florais em relação às flores e mais flores e frutos imaturos em relação aos frutos
maduros produzidos. Diversas causas podem levar a estas perdas sendo a principal delas, a
limitação por recursos durante o desenvolvimento das flores e frutos (Stephenson 1981), fator que
pode ser acentuado no caso de frutos zoocóricos que geralmente apresentam polpa carnosa ou
44
outros tipos de recompensas aos frugívoros, que aumentam o custo nutricional de desenvolvimento
dos frutos, podendo limitar sua produção (Ramírez 1993).
Oliveira & Silva (1993), em um trabalho com duas espécies de Kielmeyera no cerrado do
Brasil Central, observaram uma baixa porcentagem de indivíduos frutificando em relação aos que
floresceram e um baixo número de frutos por indivíduos, sendo este resultado devido mais a fatores
bióticos relacionados à estação úmida do que a restrições decorrentes da sazonalidade climática.
Estudos do sucesso reprodutivo e desenvolvimento dos frutos nas diferentes espécies de plantas do
cerrado, a partir de experimentos controlados poderiam nos fornecer uma visão mais detalhada dos
fatores que levaram a esta baixa proporção de frutos maduros formados e se esta perda é natural,
decorrente da limitação nutricional ou ainda devida a algum desequilíbrio ecológico, como
limitação na polinização e predação excessiva de flores e sementes.
Indivíduos com sementes anemocóricas, apesar de não serem os mais abundantes na área,
contribuíram com a maior produção em número de frutos maduros, mas apresentaram a menor
produção em biomassa na comunidade (1%). Wallace & Painter (2002) encontraram resultados
semelhantes em uma área de savana na Bolívia, com uma maior produção de frutos secos e sem
arilo em relação aos frutos carnosos. Esse elevado número de frutos anemocóricos é conseqüência
da estratégia reprodutiva destas plantas e obviamente está relacionado à sua síndrome de dispersão,
já que estes frutos e sementes geralmente são pequenos e leves, o que favorece a ação do vento
durante a dispersão (Pijl 1982, Augspurger & Franson 1987) e a grande quantidade compensa a
incerteza quanto ao local de dispersão em espécies anemocóricas.
As espécies da família Asteraceae foram responsáveis por quase toda a produção de frutos
anemocóricos e mais da metade da produção de frutos maduros da comunidade. Tal resultado pode
estar associado ao maior investimento na produção de propágulos devido ao caráter pioneiro
(Harper et al. 1970) e ao hábito arbustivo encontrado na maioria das espécies desta família
presentes na área de estudo. Segundo Ramírez (1993), as taxas de aborto em espécies com frutos e
sementes pequenas ou leves e de hábito herbáceo e arbustivo são menores em relação a espécies
45
com frutos maiores ou mais pesados e de hábito arbóreo. A ausência no investimento em polpa e
atratividade nos frutos anemocóricos também pode ter contribuído para o maior sucesso na
conversão de frutos imaturos em maduros das espécies anemocóricas em comparação aos frutos
zoocóricos, já que o custo do fruto pode limitar a produção (Ramírez 1993).
Frutos autocóricos foram produzidos em menor número na comunidade e sua produção foi
restrita aos meses de transição entre as estações úmida e seca, sendo a produção de frutos maduros
interrompida durante a estação chuvosa. Porém, a biomassa foi importante (25%), provavelmente
devido às espécies barocóricas, geralmente com frutos ou sementes pesados, dispersos pela ação da
gravidade (Pijl 1982), como de Dimorphandra mollis e Stryphnodendron obovatum.
Observando as diferentes maneiras de estimarmos as fenofases, nem sempre a proporção de
indivíduos e, principalmente das espécies frutificando, acompanhou o padrão de produção de frutos
e biomassa no cerrado estudado. De forma similar, a data com maior proporção de indivíduos
frutificando nem sempre coincidiu com a de maior disponibilidade em número ou biomassa de
frutos. Por exemplo, para a proporção de espécies anemo e autocóricas com frutos, não foi
detectada sazonalidade significativa, ao contrário do observado para indivíduos, produção e
biomassa. Enquanto a proporção de espécies mostra a diversidade de frutos e, a proporção de
indivíduos nos indica a contribuição das populações e sincronia dos indivíduos (Bencke &
Morellato 2002), a produção em número de frutos pode ser condicionada pela contribuição de
apenas uma ou duas espécies ou até mesmo de um indivíduo. O mesmo ocorre com a biomassa, que
tem seu padrão ao longo do tempo condicionado por espécies que, não só produzam mais frutos,
mas tenham frutos mais pesados. Este foi um fator evidente no cerrado estudado, onde a oferta de
frutos zoocóricos em número e biomassa foi marcada pela contribuição de duas espécies de Miconia
e pela espécie Pouteria torta, respectivamente. A alta contribuição por poucas espécies na oferta
em biomassa de frutos consumidos por vertebrados frugívoros também foi constatada por Reys et
al. (2005) em uma floresta ciliar em bioma de cerrado no Brasil Central, com o padrão de biomassa
de frutos ficando condicionado pela oferta de frutos destas espécies.
46
Apesar da importância dos dados tradicionais de proporção de espécies e indivíduos,
somente com dados de quantificação da frutificação podemos entender como se dá a oferta real de
recursos ao longo do tempo, a época e intensidade de investimento na produção de propágulos,
dados até hoje inexistentes para áreas de cerrado. Trabalhos que tenham como objetivo a
quantificação das fenofases para a descrição detalhada dos padrões fenológicos das plantas devem
ser incentivados neste bioma, pois geram informações fundamentais para o entendimento da
comunidade vegetal a conservação e manejo das espécies vegetais assim como dos animais que com
elas interagem.
Agradecimentos – Este trabalho recebeu apoio financeiro da Fundação de Apoio à Pesquisa do
Estado de São Paulo (FAPESP) e do Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq). Agradecemos à Paula
Reys por disponibilizar dados inéditos e pela ajuda durante desenvolvimento deste trabalho. Aos
proprietários da Fazenda São José da Conquista por permitirem a realização do trabalho de campo
nesta área. MGGC recebeu bolsa de mestrado da FAPESP (proc. 05/57740-0) e LPCM é bolsista de
produtividade em Pesquisa do CNPq.
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TABELAS E FIGURAS
Tabela 1. Lista das espécies arbustivo-arbóreas amostradas em uma área de cerrado sensu stricto no município de Itirapina-SP, com as respectivas síndromes de dispersão, número de indivíduos (n), produção (número de frutos) e biomassa (g/m2) de frutos produzidos entre janeiro de 2006 e maio de 2007. zoo- zoocórica; anemo- anemocórica; auto- autocórica.
Família Espécie Síndrome n Imaturos Maduros BiomassaAnnonaceae Annona coriacea Mart. zoo 9 0 0 0,000 Duguetia furfuracea (A. St.-Hil.) Saff. zoo 3 4 0 0,000 Xylopia aromatica (Lam.) Mart. zoo 102 1.322 270 0,301 Apocynaceae Aspidosperma tomentosum Mart. anemo 34 14 0 0,000 Araliaceae Schefflera vinosa (Cham. & Schltdl.) Frodin & Fiaschi zoo 65 125.954 124 0,007 Asteraceae Baccharis sp. anemo 1 0 0 0,000 Eupatorium laevigatum Lam. anemo 7 216.803 231.224 0,044 Gochnatia barrosii Cabrera anemo 12 84.284 52.840 0,029 Gochnatia pulchra Cabrera anemo 12 51.534 15.483 0,005 Piptocarpha rotundifolia (Less.) Baker anemo 9 8.324 1.616 0,002 Vernonia sp. anemo 5 12.052 6.654 0,025 Bignoniaceae Arrabidaea brachypoda (DC.) Bureau anemo 3 0 0 0,000 Jacaranda caroba (Vell.) A. DC. anemo 14 35 22 0,000 Memora axillaris K. Schum. anemo 34 1 0 0,000 Tabebuia ochracea (Cham.) Standl. anemo 14 0 0 0,000 Tabebuia sp. anemo 5 0 0 0,000 Burseraceae Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand zoo 2 2 0 0,000 Caryocaraceae Caryocar brasiliense Cambess. zoo 5 3 2 0,056 Celastraceae Tontelea micrantha (Mart. ex Schult.) A.C. Sm. zoo 2 0 0 0,000 Plenckia sp. anemo 5 0 0 0,000 spCE indet 3 0 0 0,000 Clusiaceae Kielmeyera grandiflora (Wawra) Saddi anemo 4 4 3 0,000 Combretaceae Terminalia argentea Mart. anemo 5 0 0 0,000 Terminalia sp. anemo 4 0 0 0,000 Connaraceae Connarus sp. zoo 1 0 0 0,000 Connarus suberosus Planch. zoo 21 0 0 0,000 Rourea induta Planch. zoo 23 144 19 0,003 spCO zoo 1 0 0 0,000 Dilleniaceae Davilla elliptica A. St.-Hil. zoo 3 0 0 0,000 Ebenaceae Diospyros hispida A. DC. zoo 32 36 4 0,000 Erythroxylaceae Erythroxylum buxus Peyr. zoo 4 186 0 0,000 Erythroxylum cuneifolium (Mart.) O.E. Schulz zoo 35 11.625 4.571 0,387 Erythroxylum suberosum A. St.-Hil. zoo 61 67.350 845 0,061 Erythroxylum tortuosum Mart. zoo 9 766 4 0,000 Euphorbiaceae Pera obovata (Klotzsch) Baill. auto 1 5 2 0,000 Fabaceae Acosmium dasycarpum (Vogel) Yakovlev anemo 3 3 0 0,000 Anadenanthera falcata (Benth.) Speg. auto 56 4.453 806 7,218 Bauhinia rufa (Bong.) Steud. auto 71 153 64 0,116
59
Tabela 1 - continuação Família Espécie Síndrome n Imaturos Maduros Biomassa Bowdichia virgilioides Kunth anemo 10 79 17 0,000 Copaifera langsdorffii Desf. zoo 18 0 0 0,000 Dalbergia miscolobium Benth. anemo 21 792 756 0,104 Dalbergia sp. anemo 6 0 0 0,000 Dimorphandra mollis Benth. auto 18 52 32 0,512 Machaerium acutifolium Vogel anemo 27 0 0 0,000 Machaerium brasiliense Vogel anemo 3 38 0 0,000 Machaerium sp. anemo 1 0 0 0,000 Pterodon pubescens (Benth.) Benth. anemo 11 0 0 0,000 Senna rugosa (G. Don) H.S. Irwin & Barneby auto 38 100 22 0,022 spFA indet 15 1 0 0,000 Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville auto 15 11 6 0,003 Stryphnodendron obovatum Benth. auto 58 200 39 0,109 Lacistemataceae Lacistema hasslerianum Chodat zoo 1 61 4 0,000 Lauraceae Ocotea pulchella (Nees) Mez zoo 68 85.260 3.107 0,259 spL zoo 33 0 0 0,000 Loganiaceae Strychnos brasiliensis (Spreng.) Mart. zoo 6 0 0 0,000 Strychnos pseudoquina A. St.-Hil. zoo 9 0 0 0,000 Malpighiaceae Banisteriopsis campestris (A. Juss.) Little anemo 79 1.495 446 0,047 Banisteriopsis stellaris (Griseb.) B. Gates anemo 3 6 1 0,000 Byrsonima basiloba A. Juss. zoo 21 10.846 0 0,000 Byrsonima coccolobifolia Kunth zoo 21 335 8 0,001 Byrsonima intermedia A. Juss. zoo 42 14.476 1.035 0,100 Byrsonima verbascifolia (L.) DC. zoo 3 0 0 0,000 spMA indet 9 0 0 0,000 spMA2 anemo 2 31 28 0,003 Malvaceae Eriotheca gracilipes (K. Schum.) A. Robyns anemo 19 18 14 0,027 Pseudobombax sp. anemo 1 0 0 0,000 spMV anemo 3 0 0 0,000 Melastomataceae Leandra sp. zoo 13 5.993 1.513 0,365 Miconia albicans (Sw.) Triana zoo 64 135.610 35.476 4,803 Miconia ligustroides (DC.) Naudin zoo 10 23.389 1.286 0,073 Miconia rubiginosa (Bonpl.) DC. zoo 98 1.368.633 60.512 5,305 Miconia stenostachya DC. zoo 27 7.126 638 0,074 spME indet 5 0 0 0,000 Monimiaceae Siparuna guianensis Aubl. zoo 22 699 26 0,000 Myristicaceae Virola sebifera Aubl. zoo 50 666 97 0,023 Myrsinaceae Rapanea guianensis Aubl. zoo 13 82 1 0,000 Rapanea sp. zoo 16 31 0 0,000 Rapanea umbellata (Mart.) Mez zoo 6 3.649 197 0,000 Myrtaceae Calyptranthes lucida Mart. ex DC. zoo 2 0 0 0,000 Campomanesia pubescens (DC.) O. Berg zoo 61 2.963 940 0,895 Eugenia bimarginata DC. zoo 26 447 158 0,000
60
Tabela 1 - continuação Família Espécie Síndrome n Imaturos Maduros Biomassa Eugenia pyriformis Cambess. zoo 3 6 1 0,006 Eugenia sp. zoo 6 0 0 0,000 Myrcia bella Cambess. zoo 59 9.036 964 0,146 Myrcia fallax (Rich.) DC. zoo 69 671 259 0,039 Myrcia lingua (O. Berg) Mattos & D. Legrand zoo 95 27.245 4.716 0,652 Myrcia rostrata D.C. zoo 1 0 0 0,000 Myrcia sp. zoo 6 0 0 0,000 Psidium cinereum Mart. ex DC. zoo 2 0 0 0,000 spMY zoo 24 24 0 0,000 Nyctaginaceae Guapira noxia (Netto) Lundell zoo 27 523 137 0,014 Guapira opposita (Vell.) Reitz zoo 4 0 0 0,000 Guapira sp. zoo 10 2.214 55 0,006 spNY zoo 1 0 0 0,000 Ochnaceae Ouratea spectabilis (Mart. ex Engl.) Engl. zoo 41 343 37 0,007 Proteaceae Roupala montana Aubl. anemo 14 0 0 0,000 Rubiaceae Alibertia sessilis (Vell.) K. Schum. zoo 1 0 0 0,000 Alibertia sp. zoo 2 0 0 0,000 Amaioua guianensis Aubl. zoo 33 0 0 0,000 Palicourea rigida Kunth zoo 8 2.011 42 0,005 spRU zoo 4 0 0 0,000 spRU2 zoo 1 182 98 0,000 Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K. Schum. zoo 80 724 132 0,433 Salicaceae Casearia sylvestris Sw. zoo 7 606 3 0,000 Sapotaceae Pouteria ramiflora (Mart.) Radlk. zoo 20 0 0 0,000 Pouteria torta (Mart.) Radlk. zoo 24 2.457 1.201 9,732 Styracaceae Styrax ferrugineus Nees & Mart. zoo 28 1.145 1 0,000 Verbenaceae Aegiphila lhotskiana Cham. zoo 16 44 8 0,000 Lippia balansae Briq. auto 13 29.145 27.139 0,053 Vochysiaceae Qualea dichotoma (Mart.) Warm. anemo 1 0 0 0,000 Qualea grandiflora Mart. anemo 39 6 6 0,000 Qualea multiflora Mart. anemo 7 15 3 0,000 Qualea sp. anemo 3 0 0 0,000 Vochysia sp. anemo 9 0 0 0,000 Vochysia sp.2 anemo 9 0 0 0,000 Vochysia tucanorum Mart. anemo 17 48 0 0,000 sp.1 indet 1 0 0 0,000 sp.2 indet 1 0 0 0,000 Total 2.340 2.324.591 455.715 32,07
61
Tabela 2. Resultados da estatística circular para produção de frutos, biomassa de frutos maduros e porcentagem de indivíduos e espécies com frutos, por síndrome de dispersão, e respectivos ângulos médios e datas médias significativas, para a comunidade arbustivo-arbórea de uma área de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP.
Síndrome Fenofase Método Ângulo médio Data média Vetor r Rayleight
(z) Rayleight
(p) Zoocórica Imaturo produção 335,38° 7/dez 0,46 167,35 0,00 % indivíduos 336,93° 8/dez 0,48 167,43 0,00 % espécies 323,32° 24/nov 0,52 9,33 0,00 Maduro produção 359,27° 31/dez 0,45 115,01 0,00 % indivíduos 4,25° 5/jan 0,41 94,14 0,00 % espécies 356,50° 5/jun 0,56 11,18 0,00 biomassa 358,618° 30/dez 0,44 115,01 0,00 Anemocórica Imaturo produção 165,90° 18/jun 0,41 16,63 0,00 % indivíduos 185,81° 8/jul 0,46 18,54 0,00 % espécies 195,85° 18/jul 0,39 3,09 0,04 Maduro produção 221,90° 13/ago 0,52 20,65 0,00 % indivíduos 238,21° 30/ago 0,57 21,50 0,00 % espécies 237,66° - 0,42 2,71 0,06 biomassa 206,50° 29/jul 0,55 20,65 0,00 Autocórica Imaturo produção 59,38° 2/mar 0,66 36,42 0,00 % indivíduos 79,23° 22/mar 0,63 33,80 0,00 % espécies 139,63° - 0,38 1,14 0,33 Maduro produção 165,33° 17/jun 0,71 37,17 0,00 % indivíduos 170,36° 22/jun 0,58 13,42 0,00 % espécies 182,18° - 0,59 2,42 0,08 biomassa 163,50° 15/jun 0,74 37,17 0,00
62
Tabela 3. Coeficientes de correlação de Spearman (rs) e os respectivos valores de p entre varáveis climáticas e a produção de frutos imaturos e maduros e biomassa de frutos maduros, por síndrome de dispersão, na comunidade arbustivo-arbórea de uma área de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. Na área escura estão os valores significativos (p<0,05).
Temperatura
média Pluviosidade Comprimento do dia
Síndrome
rs p rs p rs p Zoocórica Imaturo 0,27 0,13 0,58 0,00 0,50 0,00 Maduro 0,73 0,00 0,43 0,01 0,46 0,01 Biomassa 0,30 0,10 0,08 0,66 0,25 0,17 Anemocórica Imaturo -0,44 0,01 -0,70 0,00 -0,83 0,00 Maduro -0,62 0,00 -0,78 0,00 -0,88 0,00 Biomassa -0,25 0,17 -0,3 0,06 -0,25 0,16 Autocórica Imaturo 0,52 0,00 0,39 0,03 0,34 0,05 Maduro 0,03 0,86 -0,31 0,08 -0,40 0,02 Biomassa -0,28 0,12 -0,3 0,09 -0,41 0,02
63
Itirapina
Área de estudo
Fonte: Embrapa Relevo (http://www.relevobr.cnpm.embrapa.br)
ItirapinaItirapina
Área de estudo
Fonte: Embrapa Relevo (http://www.relevobr.cnpm.embrapa.br)
Figura 1. Localização da área de estudo no município de Itirapina – SP.
64
A
0
50
100
150
200
250
300
J F M A M J J A S O N D J F M A0
5
10
15
20
25
30
35
pluviosidade (mm) Temp. Média Temp. Mínima Temp. Máxima
pluv
iosi
dade
(mm
) Temperatura ( oC
)
Comprimento do dia
8101214
J F M A M J J A S O N D J F M A
hora
s
B
Figura 2. (A) Diagrama climático para o município de Itirapina, São Paulo, para o período de 1972 a 2002. (B) Comprimento do dia para a latitude 24o, valores de pluviosidade e temperatura para o período de estudo (janeiro de 2006 a maio de 2007). Fonte: Estação Climatológica do Centro de Recursos Hídricos e Ecologia Aplicada (CRHEA) – USP, São Carlos, localizada a 4 km da área de estudo.
65
0% 20% 40% 60% 80% 100%
Biomassa
Maduro
Imaturo
autocóricos anemocóricos zoocóricos
6,2%83% 82%
Figura 3. Proporção da produção de frutos imaturos (2.324.591 frutos), maduros (455.714 frutos) e biomassa de frutos (32,07 g/m2), por síndrome de dispersão, na comunidade arbustivo-arbórea de uma área de cerrado sensu stricto em Itirapina, SP. Os valores entre as barras “imaturo” e “maduro” referem-se à porcentagem de frutos imaturos registrados como maduros para cada uma das síndromes de dispersão.
66
0
10
20
30
40
50
Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
Jun
Jun
Jul
Jul
Ago
Ago Se
tSe
tO
utO
utN
ovN
ov Dez
Dez Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
0
80
160
240
320
400
480A) Frutos imaturosPo
rcen
tage
m
0
10
20
30
40
50
Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar
Abr
Abr
Mai
Mai
Jun
Jun
Jul
Jul
Ago
Ago Se
tSe
tO
utO
utN
ovN
ov Dez
Dez
Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar
Abr
Abr
Mai
Mai
0
20
40
60
80
número de frutosespéciesindivíduos
B) Frutos maduros
02468
10
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
C) Biomassa
g/m
2006 2007
Frutos/m2
Figura 4. Padrões sazonais de frutos zoocóricos em porcentagem de espécies (n=66) e indivíduos (n=1580) e em produção em número de frutos por m2 para frutos (A) imaturos, (B) maduros e (C) em biomassa de frutos maduros em g/m2. A área hachurada corresponde à estação úmida.
67
0
6
12
18
24
30
Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
Jun
Jun
Jul
Jul
Ago
Ago Se
tSe
tO
utO
utN
ovN
ov Dez
Dez Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
0
25
50
75
100
125A) Frutos imaturosPo
rcen
tage
m
0
6
12
18
24
30
Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
Jun
Jun
Jul
Jul
Ago
Ago Se
tSe
tO
utO
utN
ovN
ov Dez
Dez Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
0
25
50
75
100
125número de frutosespéciesindivíduos
B) Frutos maduros
0,000,030,060,090,120,15
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
C) Biomassa
g/m
2
2006 2007
Frutos/m2
Figura 5. Padrões sazonais de frutos anemocóricos em porcentagem de espécies (n=39) e indivíduos (n=456) e em produção em número de frutos por m2 para frutos (A) imaturos, (B) maduros e (C) em biomassa de frutos maduros em g/m2. A área hachurada corresponde à estação úmida.
68
0
15
30
45
60
75
90
Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
Jun
Jun
Jul
Jul
Ago
Ago Se
tSe
tO
utO
utN
ovN
ov Dez
Dez Jan
Jan
Fev
Fev
Mar
Mar Abr
Abr
Mai
Mai
0
3
6
9
12
15A) Frutos imaturosPo
rcen
tage
m Frutos/m
2
0
15
30
45
60
75
90
0
3
6
9
12
15número de frutosespéciesindivíduos
B) Frutos maduros
0
2
4
6
8
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
C) Biomassa
2006 2007
g/m
2
Figura 6. Padrões sazonais de frutos autocóricos em porcentagem de espécies (n=8) e indivíduos (n=270) e em produção em número de frutos por m2 para frutos (A) imaturos, (B) maduros e (C) em biomassa de frutos maduros em g/m2. A área hachurada corresponde à estação úmida.
69
Capítulo 2
Variação na fenologia e produção de frutos entre ambientes de borda e interior em uma área
de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil1
MARIA GABRIELA GUTIERREZ DE CAMARGO2,3 & L. PATRÍCIA C. MORELLATO2
Título resumido: Fenologia e produção de frutos em diferentes ambientes de uma área de cerrado
sensu stricto1
_____________________
1. Manuscrito seguindo as normas da Revista Brasileira de Botânica
2. Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes da UNESP/Rio Claro. Laboratório de Fenologia, Departamento de
Botânica do Instituto de Biociências da Unesp - Rio Claro/SP. IB, Av. 24 A, 1515 Bela Vista, Rio Claro – SP, Brasil.
cep. 13506-900.
3. Autor para correspondência: [email protected]
70 ABSTRACT – (Variation on phenology and fruit poduction between edge and interior of a cerrado
sensu stricto area in southeastern Brazil). Brazilian cerrado is suffering an intense fragmentation
process, whose deleterious consequences includes to expose the remaining native biota to edge
effects. Edge effects may increases the temperature and luminosity, and wind exposure and
decreases the relative humidity in the region contacting the contrasting matrix, and may likely affect
phenological patterns of the plant community. The objective of this study was to evaluate changes
in (i) the proportion of species, individuals and the fruiting patterns of the wood community by
dispersal syndrome, and (ii) the fruit production of wood species across habitats on the edge and in
the interior of a cerrado sensu stricto in Southeastern Brazil. The individuals were sampled on the
edges and in the interior of south and east sides of the study area on 36 transects. For each
individual we performed phenological monitoring, fruit counting and estimated fruit biomass,
fortnightly during the first 14 months and monthly on the last three months. There was no
significant difference in the proportion of dispersal syndromes, neither in the fruiting pattern
between edge and interior habitat. Both seasonal fruit production, predominantly on the wet season
for zoochorous fruits and on the dry season or on the end of the wet season for the anemo and
autochorous syndromes. Production of zoochorous fruits differed between edge and interior on the
south side, being greater in the edge. The observed differences were more related to species
composition and environmental heterogeneity than to edge influence. Significant differences
occurred between the east and the others habitats, due to the greater light availability throughout the
year. Studies aiming to evaluate edge influence in fragmented areas of cerrado should consider the
variation of vegetation structure and luminosity, which is natural on this biome, but may be
enhanced by fragmentation and other man-induced disturbance.
Key words: “cerrado”, dispersal syndromes, fruit production, phenology, edge effect
71 RESUMO – (Variação na fenologia e produção de frutos entre ambientes de borda e interior em
uma área de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil). O cerrado brasileiro vem sofrendo um
processo intenso de fragmentação, cujas conseqüências deletérias à biota nativa incluem os efeitos
de borda, aos quais os organismos remanescentes se tornam sujeitos. Efeitos de borda incluem o
aumento da temperatura e luminosidade, maior influência de ventos e a diminuição da umidade
relativa na região de contato com a matriz contrastante, que podem afetar o comportamento
fenológico da comunidade plantas. Este estudo teve por objetivo verificar como varia (i) a
proporção de espécies e indivíduos e o padrão de frutificação na comunidade arbustivo-arbórea por
síndrome de dispersão, e (ii) a produção e biomassa de frutos de espécies arbustivo-arbóreas em
ambientes de borda e interior de uma área de cerrado sensu stricto no sudeste do Brasil. Foram
amostrados os indivíduos arbustivo-arbóreos ao longo de 36 transecções, distribuídas na borda e
interior das faces sul e leste da área estudo. Para cada indivíduo foi definida a síndrome de
dispersão e realizado o acompanhamento fenológico, contagem de frutos e estimativa da biomassa
de frutos quinzenalmente, durante 14 meses e mensalmente nos últimos três meses. Não houve
diferença significativa na proporção das síndromes de dispersão nem no padrão de frutificação entre
os ambientes de borda e interior, que apresentaram padrão sazonal de frutificação, predominando na
estação chuvosa para frutos zoocóricos e na seca para os anemo e autocóricos. A produção de frutos
zoocóricos diferiu entre borda e interior sul, sendo maior na borda. Diferenças significativas
ocorreram principalmente entre a borda leste e os ambientes com vegetação mais densa da face sul,
devido à maior disponibilidade de luz nesta borda ao longo de todo o ano. As diferenças
observadas foram mais relacionadas à composição de espécies e heterogeneidade dos ambientes do
que à influência das bordas. Portanto, estudos da influência de bordas em áreas fragmentadas de
cerrado devem considerar a variação da estrutura da vegetação e da luminosidade, que ocorrem com
freqüência e de forma natural neste bioma, mas são alteradas pela fragmentação e outras
perturbações induzidas pelo homem.
Palavras-chave: cerrado, efeito de borda, fenologia, produção de frutos, síndromes de dispersão de
sementes
72
INTRODUÇÃO
O estudo dos padrões de frutificação das plantas é uma importante ferramenta para
entendermos a oferta de os recursos em uma comunidade, quanto ao tipo, quantidade, e distribuição
no tempo e no espaço (Morellato & Leitão-Filho 1992, Develey & Peres 2000, Jordano 2000). O
padrão reprodutivo das plantas, quanto à época e intensidade da produção de propágulos, define as
interações entre as plantas e seus dispersores e o recrutamento de novos indivíduos (van Schaik et
al. 1993, Schupp et al. 2002), com papel vital na dinâmica da espécie, comunidade e até
ecossistema.
O padrão de frutificação das plantas tropicais está associado a variações de fatores climáticos,
principalmente pluviosidade e temperatura, que ocorrem ao longo do ano em uma região (Morellato
& Leitão-Filho 1992, van Schaik et al. 1993, Smith-Ramirez & Armesto 1994, Fenner 1998,
Batalha & Mantovani 2000, Sakai 2001, Marques et al. 2004). Porém, atualmente, estudos dos
padrões fenológicos têm confirmado também a influência da variação de fatores abióticos em
pequena escala no comportamento das plantas, como alterações no microclima ou nas condições do
solo que ocorrem ao longo do ano ou em diferentes ambientes em uma mesma área (Williams-
Linera 2003, Ludwig et al. 2004, Dahlgren et al. 2007, Kilkenny & Galloway 2008, Kudo et al.
2008). Estas variações no microclima podem ocorrer naturalmente em uma área ou serem
decorrentes de ações antrópicas como a fragmentação de áreas naturais e principalmente, aos efeitos
de borda.
A fragmentação é a substituição de áreas contínuas de vegetação nativa por outros
ecossistemas, com a criação de fragmentos isolados por uma paisagem modificada (Saunders et al.
1991, Primack & Rodrigues 2001), que leva, entre outras conseqüências, ao aumento da proporção
de bordas (Kapos et al. 1997, Rodrigues & Nascimento 2006) e da influência de seus efeitos sobre
os organismos remanescentes. O efeito de borda resulta da interação entre dois ecossistemas
vizinhos, quando separados por uma transição abrupta (Murcia 1995) e provoca mudanças nas
condições bióticas e microclimáticas originais de uma área (Laurance & Yensen 1991, Gehlhausen
73 et al. 2000). A intensidade do efeito de borda pode ser medida através da distância, a partir da
borda, que os efeitos atuam em direção ao interior do fragmento (Murcia 1995), variando conforme
as características do fragmento (Zheng & Chen 2000, Cancino 2005, Harper et al. 2005). Turton e
Freiburger (1997) sugerem que as características da borda, como estrutura da vegetação e
orientação da borda, condicionam de forma mais direta a intensidade dos efeitos de borda do que a
própria distância entre borda e interior.
As alterações no microclima decorrentes do efeito de borda como o aumento da temperatura
e incidência de luz, maior influência de ventos e a diminuição da umidade relativa nas bordas em
relação ao interior do fragmento (Kapos et al. 1997, Saunders et al. 1999), podem afetar o
comportamento fenológico das plantas (Restrepo et al. 1999, Landenberger & Ostergren 2002) e
conseqüentemente alterar os períodos de frutificação e a produção de frutos. As condições de borda
podem influenciar as interações entre plantas e animais, como herbivoria (Benitez-Malvido et al.
1999, Urbas et al. 2007, Wirth et al. 2007), polinização e, conseqüentemente, o sucesso reprodutivo
das plantas (Aizen & Feinsinger 1994, Burgess et al. 2006, Ramos & Santos 2006), e a frugivoria,
predação e dispersão de sementes (Cadenasso & Pickett 2001, Guariguata et al. 2002, Galetti et al.
2003, Bach & Kelly 2004, Cramer et al. 2007). Alguns trabalhos verificaram uma maior produção
de flores ou inflorescências na borda (Landenberger & Ostergren 2002) e alterações na taxa de
visitação por polinizadores na borda em relação ao interior (Aizen & Feinsinger 1994, Burgess et
al. 2006) que podem afetar a produção de frutos pelas plantas da borda em relação ao interior de um
fragmento.
A maioria dos trabalhos que estudam as conseqüências do efeito de borda geralmente são
desenvolvidos em áreas de floresta, (Kapos et al. 1997, Laurance 2000, Laurance et al. 2002,
Nascimento & Laurance 2006, Ramos & Santos 2006, Cramer et al. 2007, Urbas et al. 2007) e
pouco se sabe a respeito da influência da borda em vegetações savânicas.
A savana brasileira, ou cerrado, permaneceu relativamente preservada até a década de 1950,
quando se iniciou o processo de ocupação da região centro-oeste com a construção da capital
74 federal, abertura de rodovias, invasão da pecuária extensiva e a recente expansão da fronteira
agrícola (Oliveira & Gibbs 2000, Capobianco 2002, Silva et al. 2006). Desde então, o cerrado
brasileiro vem sofrendo um processo intenso de fragmentação, restando atualmente, cerca de 20%
de área deste bioma em estado conservado (Capobianco 2002). Considerada a savana mais rica do
mundo e o segundo bioma mais ameaçado do Brasil, no final da década de 90 o bioma cerrado
passou a ser considerado um hotspot de biodiversidade (Myers et al. 2000, Klink & Machado
2005).
No Estado de São Paulo, devido ao estabelecimento de pastagens e à intensa exploração
agrícola, com destaque à cana-de-açúcar e citricultura (Kronka 1998), a vegetação de cerrado cobre
atualmente, menos de 7% da sua área original, sendo representado apenas por fragmentos isolados,
(Durigan et al. 2003, Durigan et al. 2007) dos quais menos de 10% estão protegidos na forma de
unidades de conservação (Cavassan 2002).
Os únicos trabalhos publicados que tratam do efeito de borda no cerrado são os de Pivello et
al. (1999), que estudam a distribuição de gramíneas nativas e exóticas, a partir da borda, em direção
ao centro de áreas de campo cerrado e cerrado sensu stricto; porém, os autores não encontraram
diferenças no gradiente de distribuição, nem uma relação direta entre a presença destas gramíneas e
áreas de borda.
Estudos a respeito da influência da borda na fenologia de plantas do cerrado inexistem, assim
como avaliações destes efeitos na proporção das síndromes de dispersão e produção de frutos. Este
trabalho teve como objetivo verificar (i) se a proporção de espécies e indivíduos e o padrão de
frutificação por síndrome de dispersão na comunidade arbustivo-arbórea difere entre ambientes de
borda e interior; e (ii) se a produção de frutos em número e biomassa na comunidade arbustivo-
arbórea difere entre ambientes de borda e interior de uma área de cerrado sensu stricto, de acordo
com as diferentes síndromes de dispersão.
Nos ambientes com maior abertura de dossel e mais iluminados esperamos (i) que a
proporção da anemo e autocoria seja maior, devido à preferência de espécies com estas síndromes
75 por ambientes mais abertos e secos (Oliveira & Moreira 1992, Pinheiro & Ribeiro 2001); (ii) uma
maior produção de frutos, já que a luminosidade é um fator limitante na produção e
desenvolvimento dos frutos (Stephenson 1981, Kilkenny & Galloway 2008); e (iii) um padrão de
frutificação mais contínuo devido a condições mais constantes de luz ao longo do ano nestes
ambientes.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo - Este estudo foi realizado em uma área de cerrado sensu stricto (Coutinho 1978)
com aproximadamente 250 hectares, a 770m de altitude (22º10’31.41’’S 47º52’26.13’’W),
localizada na Fazenda São José da Conquista, no município de Itirapina, Estado de São Paulo (Fig.
1A). A área possui formato aproximadamente retangular, com cada uma de suas faces voltadas para
um ponto cardeal, tendo diferentes matrizes: a face oeste faz contato com a rodovia de acesso à
área; a face norte com uma plantação de cana-de-açúcar, que sofre queimadas periodicamente; a
face sul tem como matriz uma pastagem; e a face leste com outro fragmento de cerrado e com uma
pastagem, esta última face encontra-se separada de sua matriz por um aceiro de 5 a 6m de largura
(Fig. 1A). As bordas do fragmento foram estabelecidas há aproximadamente 30 anos e a última
queimada ocorreu há 20 anos.
O clima da região, segundo a classificação de Köeppen (1948), é do tipo Cwa, mesotérmico
úmido, com invernos secos e verões chuvosos. O diagrama climático de um período de trinta anos
para o município de Itirapina mostra sazonalidade evidente, com estação seca de abril a setembro e
a estação úmida de outubro a março, com média anual de pluviosidade de 1524mm e a temperatura
de 20,74oC (Fig. 2A). No período de estudo (janeiro de 2006 a maio de 2007) a temperatura variou
de 7 a 31oC, com temperatura média de 22 oC, o período de menor pluviosidade foi entre abril e
setembro, e a maior pluviosidade foi resgistrada entre dezembro e fevereiro (Fig. 2B).
76
A vegetação é característica de um cerrado sensu stricto com a presença dos estratos
herbáceo-subarustivo e arbustivo-arbóreo definidos (Ribeiro & Walter 1998). Árvores e
eventualmente arbustos apresentam troncos retorcidos, com casca grossa e folhas coriáceas e
pilosas, e evidências de queimada antiga nos troncos de algumas árvores. A altura média das
árvores é cerca de 3 m, podendo chegar a até 12 m em alguns indivíduos. No estrato arbustivo-
arbóreo entre as espécies mais comuns temos Xylopia aromatica (Lam.) Mart., Miconia rubiginosa
(Bonpl.) DC., Anadenantera falcata (Benth.) Speg., Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K.
Schum. e Bauhinia rufa (Bong.) Steud.. Entre as heráceo-subarbustivas predominam espécies dos
gêneros Psychotria, Chamaecrista, Cococypselum e Talisia além de algumas espécies das famílias
Poaceae e Cyperaceae, com apenas duas espécies de palmeiras compondo este estrato, Attalea
geraensis Barb. Rodr. e Syagrus petraea (Mart.) Becc..
Os ambientes com diferentes orientações (leste ou sul) apresentam diferenças evidentes e
significativas quanto ao microclima e a composição florística (Reys & Morellato com. pess.). Os
ambientes voltados para leste do fragmento são mais abertos e iluminados, com maior proporção de
arbustos e ervas em relação aos ambientes do lado sul do fragmento, que são mais densos e úmidos,
com maior freqüência de árvores e mais sombreados (Fig.1B).
Amostragem dos indivíduos - Para a realização das observações fenológicas foram marcadas
transecções paralelas às faces sul e leste do fragmento. Ao todo são 36 transecções, de 25 m de
comprimento e 2 m de largura, distantes 50 m entre si e distribuídas da seguinte forma: 18
transecções na face sul e 18 na face leste sendo que em ambas as faces 10 transecções estão
localizadas ao longo da borda e 8 no interior distantes pelo menos 100m da borda (Fig. 1C). Devido
à presença de plantas invasoras, foram estabelecidas menos transecções no interior do fragmento.
As transecções de borda foram estabelecidas a partir da zona de contato indo 2 metros em direção
ao interior do fragmento.
77
Foram amostrados todos os indivíduos inseridos nos 50m2 de cada transecção, com
circunferência do caule a 30 cm do solo ≥ 3cm. Estes indivíduos foram numerados e marcados com
placas de alumínio e a identificação das espécies foi realizada por comparação em herbário, com o
auxílio de especialistas e bibliografia especializada. O material testemunho das espécies estudadas
encontra-se depositados no Herbário Rioclarense (HRCB).
Microambiente - Medidas de temperatura (oC) e umidade relativa (%) foram coletadas na borda e
no interior do fragmento, através de um aparelho eletrônico automático (datalogger – HOBO®) para
caracterização dos ambientes e para verificarmos se estes diferem entre si. Estes dados foram
relacionados com a produtividade dos indivíduos de cada transecção, a fim de verificar possíveis
influências das condições microambientais na produção de frutos. As medidas foram tomadas
durante três minutos em três pontos de cada transecção, com o aparelho programado para coletar
dados a cada minuto, portanto, foram coletados nove dados de cada variável para cada transecção.
As coletas foram feitas nas duas estações do ano, em agosto de 2006 para dados referentes à estação
seca e em fevereiro de 2007 para a estação úmida.
Foram tiradas fotos hemisféricas para caracterizar a cobertura de dossel e a luminosidade em
cada ambiente e posteriormente verificar uma possível relação com a produção de frutos. Foram
tomadas três fotos em cada transecção utilizando-se uma lente “Fisheye Converter” (Nikon, modelo
FC-E9) acoplada a uma câmera digital (Nikon Coolpix, modelo 8700) que foi posicionada a 1m do
solo. As fotos para a estação seca foram tomadas em agosto de 2006 e em janeiro de 2007 para a
estação úmida. As fotos hemisféricas foram transferidas para o software Gap Light Analyzer 2.0
(GLA), que fornece dados de estrutura do dossel (porcentagem de abertura) conforme a proporção
de pixels pretos ou brancos da foto hemisférica.
78
Fenologia e produção de frutos - As observações fenológicas foram realizadas de janeiro de 2006 a
maio de 2007, com frequência quinzenal nos 14 primeiros meses e mensal nos últimos três meses
de coleta. Em cada coleta foi registrada a presença ou ausência das fenofases fruto imaturo e fruto
maduro (Morellato et al. 1989) e estimada a produção de frutos pela contagem dos frutos para todos
os indivíduos que estivessem manifestando estas fenofases. Os frutos foram contados um a um ou
agrupados no caso de ocorrerem em cachos com 100 ou mais frutos ou em infrutescências, de forma
a se estimar o número total de frutos produzidos por indivíduo a cada data de coleta. Dentre as
espécies com frutos maduros foram escolhidos, de forma oportunística, fora das transecções, no
mínimo três indivíduos de cada espécie, coletados entre 15 e 30 frutos de cada indivíduo e tomadas
medidas de peso fresco em gramas para as estimativas de biomassa de frutos maduros (g/m2).
A produção quinzenal em número de frutos imaturos e maduros foi estimada somando-se o
número de frutos contados em cada coleta, divido pela área amostrada em cada ambiente (500m2 em
cada borda e 400m2 em cada interior), sendo representada pelo número frutos por m2. A biomassa
quinzenal de frutos maduros por árvore foi calculada a partir do número de frutos produzidos por
indivíduo em cada quinzena multiplicado pelo peso do fruto em gramas. A biomassa total quinzenal
foi calculada pela soma dos dados de biomassa de todos os indivíduos, dividida pela área amostrada
em cada ambiente, sendo representada em g/m2.
A produção total de frutos imaturos e maduros e a biomassa total de frutos maduros anual
(janeiro a dezembro de 2006) e para todo o período de estudo foram calculadas somando-se o pico
de produção ou biomassa de cada indivíduo (Johnson & Landers 1978). Com os dados de produção
e biomassa totais foi calculada a oferta total de frutos em cada ambiente, e a contribuição nas
diferentes síndromes de dispersão e de cada espécie. Foi utilizado o pico de produtividade ao invés
da soma da produção do indivíduo em todo o período de estudo para que os frutos que permanecem
por mais de uma quinzena na planta não fossem considerados mais de uma vez no cálculo da
produção total.
79
As espécies acompanhadas foram classificadas de acordo com as síndromes de dispersão em
anemocóricas ou com frutos dispersos pelo vento, zoocóricas com frutos dispersos por animais, ou
autocóricas, quando os frutos apresentavam dispersão explosiva ou pelo peso, com base em
caracteres morfológicos, conforme proposto por Pijl (1982) e utilizado em Morellato & Leitão-
Filho (1992), em informações em literatura (Oliveira & Moreira 1992, Batalha & Mantovani 2000,
Weiser & Godoy 2001) e observações em campo.
As descrições dos padrões fenológicos foram feitas com base (i) na porcentagem de
indivíduos e espécies manifestando a fenofase; (ii) na produção (em número) de frutos imaturos e
maduros; e (iv) na biomassa (g/m2) de frutos maduros; separadamente para cada ambiente e para
cada síndrome de dispersão.
Análise de dados - Os dados coletados não apresentaram normalidade, segundo o teste de Levene
(Zar 1999), principalmente devido à grande variação nos dados de produção de frutos. Portanto,
análises multivariadas, como Cluster ou de componentes principais (PCA) e análises paramétricas,
como análises de variância (ANOVA) ou de covariância (ANCOVA), não se adequaram aos dados
coletados mesmo quando resumimos diferentes variáveis categóricas a apenas uma ou duas,
submetendo os dados à transformações para ajuste à distribuição normal ou quando foram utilizadas
as transecções ao invés dos indivíduos como unidade amostral.
Para a análise da variação das condições microclimáticas e de abertura de dossel entre as
estações, foram calculados os coeficientes de variação para os dados de cada ambiente. Foi aplicado
o teste Kruskal-Wallis (H) para (i) verificar possíveis diferenças entre ambientes nos parâmetros
microclimáticos de temperatura, umidade relativa e abertura do dossel; (ii) verificar se existe
diferença na proporção de espécies e indivíduos por síndromes de dispersão entre os ambientes; (iii)
compararmos a produção e biomassa de frutos de cada ambiente. Estas análises foram feitas tendo
os transectos como réplicas e, no caso de diferença significativa, o teste posterior de comparação
80 múltipla dos postos médios (Teste de Dunn - z) foi aplicado para detectarmos quais ambientes
diferiram entre si.
Foi utilizado o teste Chi-quadrado (χ2) aplicado a tabelas de contingência (Zar 1999) para
testar se a proporção de indivíduos frutificando é independente das estações, dos ambientes e da
síndrome de dispersão e também para verificar se a produção de frutos ocorre de forma
independente em cada ambiente nas duas estações do ano. Nas tabelas de contingência foram
utilizadas somente as estações seca e chuvosa, pois, segundo os resultados das correlações de
Spearman, houve correlação significativa entre a abertura do dossel e as variáveis microclimáticas
com os dados de temperatura máxima, mínima e média, e precipitação nas diferentes estações.
A hipótese de sazonalidade nos padrões de produção e biomassa de frutos, por síndrome de
dispersão, em cada ambiente foi testada através de estatística circular conforme descrito por
Morellato et al. (2000). Para detectar a existência de padrão significativamente sazonal em cada
síndrome, nos diferentes ambientes, foi aplicado o teste de Rayleigh (z) que verifica a significância
do ângulo médio (Zar 1999). Foram utilizados ângulos correspondentes às datas de pico de
produção e de biomassa de frutos, estas datas referem-se principalmente ao ano de 2006 sendo
utilizadas datas de 2007 somente para os indivíduos que não frutificaram e/ou não foi possível
determinar um pico no primeiro ano de estudo. Quando o ângulo médio foi significativo,
confirmando padrão sazonal, foi aplicado o teste de Watson-Williams (F) para verificar se os
padrões sazonais de produção e de biomassa diferem entre os ambientes (Zar 1999).
O coeficiente de correlação de Spearman (rs) (Zar 1999) foi utilizado para verificarmos as
relações entre a frutificação dos indivíduos de diferentes síndromes, nos diferentes ambientes, e as
variáveis climáticas de temperatura, precipitação e comprimento do dia da área de estudo. A
produção de frutos imaturos e maduros e de biomassa de frutos maduros a cada quinzena foi
dividida pelo número de indivíduos que frutificaram na quinzena e este valor relacionado ao dado
climático correspondente. Foram apresentados somente os resultados referentes à temperatura
média pois os resultados foram semelhantes para as temperaturas máximas e mínimas. O coeficiente
81 de correlação de Spearman (rs) (Zar 1999) também foi utilizado para verificarmos, de acordo com a
síndrome de dispersão, possíveis relações entre a produção total de frutos em cada transecção e as
variáveis microclimáticas e de abertura do dossel correspondentes.
RESULTADOS
Caracterização dos ambientes
A borda leste apresentou as maiores médias de temperatura e a menor umidade relativa tanto
na estação seca quanto na chuvosa (Fig. 3). A maior porcentagem de abertura do dossel também
ocorreu na borda leste, sendo 45,8% na estação seca e 37,8% na úmida (Fig. 3).
Para os três parâmetros considerados, temperatura, umidade relativa e abertura do dossel, o
teste de Dunn não detectou diferença significativa entre os ambientes com borda e interior de
mesma orientação em nenhuma das estações (Tab. 1). As principais diferenças ocorreram entre a
borda leste e a borda e interior sul, para todas as variáveis nas duas estações (Tab. 1). A borda leste
apresentou o maior coeficiente de variação de temperatura e o menor coeficiente de variação de
abertura do dossel (Tab. 2).
Proporção de espécies e indivíduos por síndrome de dispersão
Foram amostrados 577 indivíduos de 77 espécies na borda leste, 705 indivíduos de 81
espécies no interior leste, 441 indivíduos de 81 espécies na borda sul e 617 indivíduos de 86
espécies no interior sul (Tab. 3). As principais famílias em número de indivíduos foram Fabaceae
na borda e interior leste e Myrtaceae na borda e interior sul. As espécies mais abundantes foram
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. e Banisteriopsis campestris (A. Juss.) Little na borda leste,
Erythroxylum suberosum A. St.-Hil. no interior leste, Miconia rubiginosa (Bonpl.) DC. na borda sul
e Myrcia fallax (Rich.) DC. no interior sul.
82
A proporção de espécies e indivíduos por síndrome de dispersão foi semelhante entre os
ambientes (Fig. 4), predominando a zoocoria tanto em número de indivíduos como em número de
espécies. A proporção de espécies zoocóricas chegou a 62% na borda sul e a 74% do número de
indivíduos no interior sul (Fig. 4). Aproximadamente 30% das espécies e 20% indivíduos
apresentaram síndrome anemocórica, e a autocoria foi a síndrome com menor proporção de espécies
(8,2%) e indivíduos (11%) nos ambientes amostrados (Fig. 4). A proporção de indivíduos e espécies
em cada síndrome foi semelhante, sendo representados, na Figura 4, apenas os resultados
correspondentes à proporção de indivíduos. A borda leste apresentou proporção significativamente
maior de espécies e indivíduos autocóricos em relação à borda e ao interior sul e a proporção de
espécies zoocóricas foi maior na borda sul em relação à borda leste (Tab. 4).
Produção e biomassa de frutos
Frutos foram produzidos em maior número e biomassa nas bordas e nos ambientes da face
leste, exceto quanto ao número de frutos imaturos, que foi maior na borda sul (1.003.629 frutos)
(Fig. 5). A maior produção de frutos maduros foi observada na borda leste (336.146 frutos) e em
biomassa de frutos maduros, na borda (44 g/m2) e no interior leste (44,6 g/m2) (Fig. 5). Quanto à
produção total de frutos houve diferença significativa somente entre a borda e o interior sul para
número de frutos maduros, que foi maior na borda (Tab. 5).
A borda leste apresentou a maior proporção de frutos maduros em relação aos imaturos
produzidos (44%), seguida do interior leste (10,6%), borda sul (7,1%) e interior sul (3,5%). Em
todos os ambientes esta proporção foi menor para os frutos zoocórico variando de 10,7% na borda
leste a apenas 3,6% no interior sul.
A borda sul, ambiente que mais produziu frutos zoocóricos, somou um total de 967.959 frutos
imaturos e 48.932 frutos maduros, diferindo significativamente do interior sul (Tab. 5). A maior
produção em biomassa de frutos zoocóricos foi observada na borda leste (38,3g/m2) (Fig. 5), porém,
não houve diferença significativa na biomassa de frutos maduros entre os ambientes (Tab. 5). A
83 espécie Miconia rubiginosa (Bonpl.) DC. apresentou a maior contribuição na produção de frutos
imaturos zoocóricos nos quatro ambientes, representando de 27 a 91% dos frutos contados. Para
frutos maduros, as espécies que mais contribuíram foram Miconia albicans (Sw.) Triana na borda
leste (65%) e M. rubiginosa nos demais ambientes (29 a 92%). As maiores contribuições em
biomassa foram das espécies Pouteria torta (Mart.) Radlk. na borda leste (43%) e nos interiores
leste e sul (50 e 81%), e M. rubiginosa na borda sul (82%).
A produção de frutos anemocóricos ocorreu de forma mais intensa na borda leste, para frutos
imaturos (294.042 frutos), maduros (277.891 frutos) e biomassa de frutos maduros (0,88g/m2) (Fig.
5), sendo significativamente maior em relação à borda e interior sul quanto à biomassa de frutos
maduros (Tab. 5). Apesar do teste de Kruskal-Wallis ter encontrado diferença significativa na
produção de frutos maduros anemocóricos, o teste posterior não detectou entre quais ambientes
ocorreu esta diferença. As principais espécies anemocóricas na produção de frutos foram
Eupatorium laevigatum Lam. na borda leste (60% dos imaturos e 78% dos maduros) e no interior
leste (30% dos imaturos e 50% dos maduros), Gochnatia barrosii Cabrera na borda sul (84% dos
imaturos e 79% dos maduros), e E. laevigatum (93% dos imaturos) e G. barrosii (80% dos
maduros) no interior sul. As espécies que mais produziram em biomassa de frutos maduros
anemocóricos foram Dalbergia miscolobium Benth. na borda leste (42%), Eriotheca gracilipes (K.
Schum.) A. Robyns no interior leste (26%) e borda sul (39%), G. barrosii no interior sul (44%).
A borda sul apresentou a maior produção de frutos autocóricos imaturos (15.418) e maduros
(13.809) (Fig. 5), sendo sua produção 12 vezes maior que a do interior sul para frutos imaturos e 64
vezes para maduros. A maior biomassa de frutos autocóricos foi produzida no interior leste com um
total de 21,2 g/m2, diferindo significativamente da borda sul (Tab. 5). As espécies que mais
contribuíram para a produção de frutos imaturos autocóricos foram Lippia balansae Briq. nas
bordas leste e sul (94 e 99%) e Anadenanthera falcata (Benth.) Speg. nos interiores leste e sul (59
e 98%). Para frutos maduros, L. balansae foi a principal espécie nas bordas leste e sul (98 e 99%) e
84 no interior leste (70%), e A. falcata foi a espécie que mais contribuiu no interior sul (97%). Quanto
à biomassa, as principais espécies foram A. falcata na borda leste (48%) e nos interiores leste e sul
(99%), e Stryphnodendron obovatum Benth. na borda sul (69%).
Padrões de frutificação
Porcentagem de indivíduos - O padrão de frutificação quanto à porcentagem de indivíduos foi
semelhante nos quatro ambientes e houve produção de frutos ao longo de todo o período de estudo
(Fig. 6 e 7), com períodos de maior concentração e amplitude da proporção de indivíduos
coincidindo para as diferentes síndromes entre os ambientes. Nenhum dos ambientes apresentou
altas proporções de indivíduos frutificando, chegando, no máximo, a 35% na borda leste. A
proporção de indivíduos com frutos imaturos e maduros, não foi independente das estações, do
habitat e do modo de dispersão de sementes (χ2= 98; p<0,05 para frutos imaturos e χ2= 148; p<0,05
para frutos maduros).
Os indivíduos zoocóricos frutificaram principalmente na estação chuvosa (Fig. 6 e 7), e foram
observados ao longo de todo o período, com exceção do mês de abril no interior sul (Fig. 7D) . A
maior proporção de indivíduos zoocóricos frutificando foi observada na primeira metade da estação
chuvosa, antes das chuvas mais intensas, com pico em novembro para frutos imaturos e maduros.
Porém, na borda sul os indivíduos frutificaram principalmente na segunda metade da estação
chuvosa, durante ou logo após o período de maior precipitação, com pico em dezembro para frutos
imaturos e em fevereiro para frutos maduros (Fig. 6C e 7C). Durante a estação seca, a borda leste
foi o ambiente que apresentou a maior proporção de indivíduos zoocóricos com frutos maduros
(Fig. 7A).
A proporção de indivíduos anemocóricos com frutos foi baixa ao longo do ano todo, ficando
concentrada na estação seca e chegando a zero, em quase todos os ambientes, nos períodos de maior
pluviosidade da estação úmida (Fig. 6 e 7). Os picos na proporção de indivíduos anemocóricos com
frutos imaturos foi em junho e agosto nos interiores e em setembro, final da estação seca, nas
bordas. O pico de indivíduos com frutos maduros foi observado na estação seca (setembro e agosto)
85 na maioria dos ambientes, mas na borda sul deu-se em outubro, já na estação úmida (Fig. 7C). Nos
ambientes a leste observamos indivíduos dispersando suas sementes ainda no início da estação
chuvosa (Fig. 5A e 5B).
A maior proporção de indivíduos autocóricos com frutos imaturos foi observada da segunda
metade da estação chuvosa até a primeira metade da estação seca, com pico em março na maioria
dos ambientes (Fig. 6). Já a presença de frutos maduros foi observada principalmente na estação
seca, e os picos em 2006, apesar de ocorrerem nesta estação, não coincidiram nos quatro ambientes,
sendo em julho na borda leste, em maio no interior leste, em abril na borda sul e em agosto no
interior sul (Fig. 7). Durante alguns meses da estação chuvosa, não observamos indivíduos
autocóricos com frutos, chegando a intervalos de até 6 meses sem frutos na borda sul (Fig. 6 e 7).
Produção e biomassa de frutos – A proporção da produção de frutos imaturos (χ2= 311.832 para
zoocóricos, χ2= 46.832 para anemocóricos, χ2= 4.427 para autocóricos; p<0,001), frutos maduros
(χ2= 7.346 para zoocóricos, χ2= 30.926 para anemocóricos, χ2= 12.923 para autocóricos; p<0,001) e
biomassa de frutos maduros (χ2= 140 para zoocóricos, χ2= 10.214 para anemocóricos, χ2= 1.197
para autocóricos; p<0,001) produzidos em cada ambiente não foi independente das estações do ano
para os três modos de dispersão de sementes e foi significativamente sazonal na maioria dos
ambientes (Tab. 6).
O padrão de frutificação observado para a produção de frutos foi semelhante entre os
ambientes para os três modos de dispersão (Fig. 8 a 10). A produção de frutos zoocóricos foi
significativamente sazonal nos quatro ambientes (Tab. 6), com diferenças significativas nas datas
médias entre a borda e o interior sul para número de frutos imaturos e entre a borda sul e os
interiores leste e sul para biomassa de frutos maduros (Tab. 7). Apesar da produção dos indivíduos
zoocóricos ter ocorrido principalmente na estação chuvosa, o pico no número de frutos imaturos foi
em julho na borda leste (102.729 frutos) (Fig. 8A). O interior leste e a borda leste produziram frutos
zoocóricos de forma contínua ao longo do ano, chegando, na borda, a 34.083 frutos maduros e
86 biomassa de 25,15 g/m2 entre novembro e dezembro (Fig. 8). A produção de frutos zoocóricos
diminuiu na estação seca, chegando à zero em abril de 2007, no interior sul e no mês de maio de
2007, na borda sul (Fig. 8). Correlações significativas com o clima foram observadas
principalmente para produção de frutos zoocóricos, sendo positiva entre o comprimento do dia e
pluviosidade e a produção de frutos imaturos, exceto na borda leste, e entre a temperatura e
comprimento do dia e a produção de frutos maduros em todos os ambientes (Tab. 8). A biomassa de
frutos zoocóricos correlacionou-se de forma significativa principalmente com os dados
microambientais, sendo maior nas transecções que apresentaram maior abertura de dossel, e
naquelas com menor umidade relativa na estação úmida (Tab. 9).
Frutos anemocóricos não foram produzidos de forma sazonal apenas na borda sul, havendo
sazonalidade significativa nos demais ambientes (Tab. 6). Diferenças significativas nas datas
médias foram detectadas na biomassa de frutos maduros entre o interior sul e borda e interior leste
(Tab. 7). A produção de frutos anemocóricos ocorreu principalmente na estação seca e não foi
contínua em nenhum dos ambientes, com intervalos durante a estação chuvosa (Fig. 9). O número
de frutos maduros anemocóricos na borda leste chegou a 181.590 frutos na primeira quinzena de
junho e a 0,43 g/m2 em julho. A produção e biomassa de frutos anemocóricos apresentaram
correlações significativas negativas com as variáveis climáticas em quase todos os ambientes, com
exceção do interior leste para produção frutos imaturos e biomassa de frutos maduros (Tab. 8).
Frutos anemocóricos apresentaram correlações significativas com os dados microambientais
principalmente para a produção e biomassa de frutos maduros na estação seca, que foi maior nas
transecções com maior temperatura e abertura do dossel, e menor umidade relativa (Tab. 9).
Frutos maduros autocóricos foram produzidos de forma sazonal nos quatro ambientes (Tab.
6), com diferenças significativas nas datas médias de produção e biomassa de frutos maduros entre
a borda sul e os demais ambientes (Tab. 7). A produção de frutos maduros autocóricos cessou
durante a estação chuvosa nos quatro ambientes e também em alguns meses durante a estação seca
no ambientes da face sul (Fig. 10). O pico no número de frutos autocóricos maduros na borda sul foi
87 de 12.348 frutos em março, com 0,23 g/m2 em agosto. Porém no interior sul, a biomassa de frutos
maduros autocóricos chegou a 8,53g/m2 em maio de 2007, sendo a maior produção em biomassa
destes frutos. Em 2006 o maior número de frutos maduros autocóricos foi produzido entre março e
maio nas bordas e interior leste e entre julho e agosto no interior sul (Fig. 10). Correlações
significativas positivas foram observadas entre a produção de frutos imaturos autocóricos e o clima
na maioria dos ambientes, e entre a produção e biomassa de frutos maduros de forma negativa,
principalmente com o comprimento do dia e a pluviosidade com exceção de poucos ambientes
(Tab. 8). Poucas correlações significativas foram detectadas entre a produção destes frutos e os
dados microambientais, sendo observada apenas maior biomassa nas transecções com temperatura
mais elevada na estação seca (Tab. 9).
DISCUSSÃO
Caracterização dos ambientes
As principais diferenças encontradas para as variáveis microambientais não ocorreram entre
borda e interior, mas sim entre ambientes com diferentes orientações, principalmente entre a borda
leste e os ambientes da face sul. Este resultado reflete a heterogeneidade observada na composição e
estrutura da vegetação (obs. pess.), que é mais aberta na face leste, principalmente na borda, ficando
este ambiente sujeito à maior influência da luz ao longo do ano. A orientação dos ambientes
também pode levar a diferenças nas condições microclimáticas, principalmente quanto à
luminosidade, podendo intensificar as alterações decorrentes do efeito de borda (Turton &
Freiburger 1997)
Muitos trabalhos que estudam os efeitos de borda encontram maior temperatura e
luminosidade e menor umidade na borda em relação aos ambientes mais internos em fragmentos
88 florestais (Matlack 1993, Cadenasso et al. 1997, Kapos et al. 1997, Didham & Lawton 1999,
Saunders et al. 1999, Gehlhausen et al. 2000, Delgado et al. 2007). Quanto à abertura do dossel,
Delgado et al. (2007) também encontraram maior abertura de dossel em ambientes de borda para
florestas de Pinus e de lauráceas nas Ilhas Canárias, assim como Gehlhausen et al. (2000) em
fragmentos de floresta mesofítica nos Estados Unidos. Porém, esta diferença não foi observada para
a área de cerrado estudada.
As alterações no microclima decorrentes do efeito de borda podem ser intensificadas
conforme aumenta a diferença na estrutura da vegetação fragmento remanescente e a matriz que o
rodeia (Kapos 1989). Esperávamos, portanto uma maior abertura e temperatura e menor umidade
relativa, na face sul do fragmento que faz contato com uma área de pastagem. Porém, a orientação e
a estrutura da vegetação parecem influenciar de forma mais direta nas alterações microambientais,
havendo pouca influência do tipo de matriz para esta área de cerrado.
Proporção de espécies e indivíduos por síndrome de dispersão
A proporção de indivíduos e espécies das diferentes síndromes de dispersão foi muito
semelhante entre os quatro ambientes, predominando a zoocoria seguida da anemo e autocoria. O
resultado encontrado condiz com outros levantamentos das síndromes de dispersão realizados para
comunidades de plantas no cerrado (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983, Mantovani &
Martins 1988, Batalha et al. 1997, Batalha & Mantovani 2000, Weiser & Godoy 2001, Batalha &
Martins 2004, Tannus et al. 2006) e também para florestas tropicais, onde predomina a zoocoria em
relação às demais síndromes de dispersão (Janson 1983, Morellato & Leitão-Filho 1992, Jordano
2000).
Apesar de não haver diferença na proporção das síndromes entre borda e interior, novamente
houve diferenças significativas entre a borda leste e os ambientes da face sul, com maior proporção
de indivíduos autocóricos na borda leste, ambiente onde as condições microambientais e de abertura
do dossel podem favorecer a dispersão de sementes anemo e autocóricas (Oliveira & Moreira 1992,
Pinheiro & Ribeiro 2001). Apesar do teste ter detectado estas diferenças significativas para a
89 proporção de espécies zoo e autocóricas, o número de espécies foi muito semelhante, com a borda
leste apresentando apenas cinco espécies zoocóricas e uma espécie autocórica a mais que os
ambientes da face sul.
Produção de frutos
As diferenças significativas encontradas para a produção e biomassa de frutos entre os
ambientes, foram referentes à produção total de frutos imaturos e maduros, maiores nas bordas de
ambas as faces. A produção significativamente maior de frutos zoocóricos na borda sul em relação
ao interior sul foi condicionada por diferenças na composição da vegetação, já que a abundância de
Miconia rubiginosa na borda sul foi a maior entre os ambientes e esta espécies apresentou uma alta
produção de frutos, com 92% da produção de frutos maduros zoocóricos na borda sul, e 51% da
produção de frutos maduros zoocóricos da comunidade amostrada (ver capítulo 1). Esta diferença
na produção de frutos zoocóricos entre borda e interior sul deixa de ser significativa quando
diminuímos, ao acaso, de 46 para 28 o número de indivíduos de M. rubiginosa na borda sul (H=
4,5; p= 0,21 para frutos imaturos e H= 7,8; p=0,05 para frutos maduros).
Devido à maior quantidade de frutos zoocóricos produzidos nas bordas do fragmento
estudado, em relação aos interiores, estas bordas podem funcionar como importante fonte de
recurso para fauna. Segundo Galetti et al. (2003), pode haver uma maior probabilidade de consumo
de frutos na borda, como observado para frutos ornitocóricos artificiais em oito fragmentos de
floresta semi-decídua. Porém, o comportamento de forrageio dos dispersores e a taxa de remoção de
frutos podem ser prejudicados devidos à fragmentação e ao efeito de borda, afetando também a
qualidade da dispersão das sementes e o recrutamento das espécies da comunidade vegetal
(Restrepo et al. 1999, Moenting & Morris 2006, Cramer et al. 2007, Rodríguez-Cabal et al. 2007).
A biomassa de frutos anemo e autocóricos foi significativamente maior na borda leste e no
interior leste, respectivamente, em relação aos ambientes da face sul. Este resultado pode ser
conseqüência das condições microclimáticas e de abertura do dossel dos ambientes voltados para
90 leste, já que, além da disponibilidade de luz favorecer a produção de flores e frutos (Stephenson
1981, Williams-Linera 2003, Kilkenny & Galloway 2008) a maior produção de frutos anemocóricos
nas transecções foi relacionada de forma significativa com maior abertura do dossel, temperatura e
menor umidade relativa. A maior temperatura e menor umidade relativa dos ambientes da face leste
criam também condições mais favoráveis à dispersão das sementes anemo e autocóricas
(Augspurger & Franson 1987, Batalha & Martins 2004).
Alguns trabalhos que estudam os efeitos da fragmentação na reprodução das plantas registram
um número significativamente maior de frutos na borda dos fragmentos, como observado por
Restrepo et al. (1999) em uma Floresta Montana na Colômbia, e por Ramos & Santos (2005) em
um fragmento de Floresta Atlântica. Esta maior produção na borda pode estar relacionada à maior
intensidade da floração neste ambiente (Landenberger & Ostergren 2002, Ramos & Santos 2005) e
apesar da maioria dos trabalhos encontrarem conseqüências negativas das condições de borda e da
fragmentação na visitas por polinizadores às plantas e no sucesso reprodutivo (Aizen & Feinsinger
1994, Jules & Rathcke 1999, Somanathan & Borges 2000, Ramos & Santos 2006). Burgess et al.
(2006), em uma revisão a respeito do efeito de borda na atividade dos polinizadores levantou alguns
estudos que mostraram um efeito positivo da borda, com aumento das visitas de agentes
polinizadores.
A maior proporção de frutos maduros em relação aos frutos imaturos registrados na borda
leste em relação aos demais ambientes pode ser devida à elevada produção de frutos anemocóricos
neste ambiente, síndrome que mostrou maior proporção de frutos maduros em relação aos imaturos
na comunidade estudada (ver capítulo 1), mas principalmente à maior incidência de luz neste
ambiente ao longo de todo o ano favorecendo a produção e o desenvolvimento de frutos das
diferentes síndromes (Stephenson 1981, Kilkenny & Galloway 2008). Bach e Kelly (2004)
encontraram um maior número de aborto de frutos de uma espécie de Loranthaceae no interior em
relação às bordas de uma floresta na Nova Zelândia. Segundo os autores, no interior, onde a
luminosidade é mais baixa, as plantas com flores danificadas por herbívoros abortaram seus frutos,
91 enquanto na borda as plantas com sementes danificadas, por decorrência da predação de flores,
continuaram amadurecendo seus frutos.
Padrões de frutificação
Não foram detectadas diferenças importantes no padrão de frutificação entre os ambientes
tanto para porcentagem de indivíduos quanto para número e biomassa de frutos. O padrão de
produção e biomassa de frutos foi sazonal em quase todos os ambientes e ficou condicionada às
estações do ano de acordo com as diferentes síndromes de dispersão. As correlações com o clima
também confirmaram esta forte influência da sazonalidade, principalmente na produção de frutos. A
frutificação das espécies anemo e autocóricas principalmente na estação seca e das espécies
zocóricas na estação mais chuvosa do ano, é observada na maioria dos trabalhos de fenologia de
plantas do cerrado baseados em dados qualitativos ou em classes de intensidade da frutificação
(Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983, Mantovani & Martins 1988, Oliveira & Moreira
1992, Miranda 1995, Batalha & Mantovani 2000, Batalha & Martins 2004, Lenza & Klink 2006), e
foi detectado também para os padrões sazonais baseados na quantificação direta dos frutos feita no
presente estudo. Esta evidente variação sazonal no comportamento das plantas do cerrado, ocorre
também na produção de folhas e flores, sendo considerada uma estratégia adaptativa das plantas
deste bioma (Oliveira & Sazima 1990, van Schaik et al. 1993, Coutinho 2002).
Dentre as diferentes síndromes, somente a frutificação de indivíduos zoocóricos, mesmo
sendo significativamente sazonal, foi contínua ao longo do ano, confirmando a importância destes
frutos como fonte de recursos para consumidores primários na área de estudo (ver capítulo 1). A
borda e o interior leste apresentaram alta produção de frutos maduros zoocóricos mesmo na estação
seca, podendo esta face ser importante fonte deste recurso em períodos de escassez.
Na borda leste, a produção de frutos imaturos zoocóricos ocorreu de forma mais constante, e
os intervalos sem espécies auto e anemocóricas frutificando foram mais curtos em relação aos
demais ambientes. Este resultado pode ser conseqüência da maior abertura de dossel e temperatura
92 neste ambiente, além de condições mais constantes de luz, devido à baixa variação na abertura do
dossel entre as estações do ano, ocorrendo, portanto, uma menor limitação por luz e temperatura,
fatores que afetam de forma direta a fenologia e reprodução das plantas (Stephenson 1981,
Dahlgren et al. 2007, Kilkenny & Galloway 2008). Além disso, a alta temperatura e incidência de
luz nesta borda ao longo de todo o ano favorecem não só a produção, mas também a dispersão de
sementes anemo e autocóricas (Augspurger & Franson 1987, Batalha & Martins 2004). A diferença
observada entre as datas médias de pico de produção e biomassa de frutos zoocóricos da borda sul e
interior sul foi conseqüência do padrão de frutificação neste ambiente ter sido condicionado pelos
indivíduos de Miconia rubiginosa, espécie mais abundante e que mais produziu frutos nesta borda.
Esta diferença entre borda e interior sul deixa de ser significativa quando diminuímos, ao acaso, de
46 para 20 o número de indivíduos de M. rubiginosa na borda sul (F= 1,49; p= 0,164 para frutos
imaturos, F= 3,58; p= 0,06 para frutos maduros e F= 3,34; p= 0,07 para biomassa de frutos
maduros).
Os poucos trabalhos que relacionaram o padrão fenológico das plantas com efeito de borda
ou com outras variações do ambiente decorrentes da fragmentação encontram pouca ou nenhuma
alteração na fenologia (Murcia 1996, Laurance et al. 2003, Williams-Linera 2003, Ramos & Santos
2005, 2006). Estudos desenvolvidos neste fragmento de cerrado em Itirapina também não
encontraram diferenças significativas entre borda e interior na fenologia de Anadenanthera falcata
(Athayde 2007) e de duas espécies de palmeiras do estrato inferior (Athayde 2007, Quevedo 2007).
Porém, estudos recentes têm encontrado forte influência dos fatores microambientais, como luz e
temperatura, na fenologia das plantas, como observado por Kudo et al. (2008) em uma floresta
decídua no Japão, onde o comportamento fenológico de espécies de herbáceas foi fortemente
associado às variações nas condições de abertura do dossel ao longo do ano, e por Dahlgren et al.
(2007) em uma floresta na Suécia, onde padrão de floração de uma herbácea foi fortemente
relacionado à temperatura e abertura do dossel.
93
A influência da borda na composição da vegetação, quanto à proporção das espécies e
indivíduos por síndrome, na fenologia da frutificação e na produção de frutos foi baixa ou
inexistente para área de cerrado sensu stricto estudada. A maior produção de frutos nas bordas, foi
mais relacionada à sua face de exposição e condições estruturais. Este estudo mostrou uma
influência significativa da luminosidade no padrão fenológico, produção e maturação dos frutos,
entre a borda leste e os ambientes com dossel mais fechado e menos iluminados da face sul. A
importância da orientação e estrutura da vegetação condicionando os efeitos de borda foi sugerida
por Turton & Freiburger (1997) e é confirmada neste estudo. A borda sul, mesmo tendo uma área
de pasto como matriz, apresenta vegetação mais fechada e menor incidência e exposição à luz ao
longo dia, o que reduz os efeitos de borda, as alterações do microambiente e seus efeitos na
fenologia e produção de frutos pelas plantas.
Portanto, estudos de fragmentação em áreas de cerrado devem considerar também a variação
da estrutura da vegetação e condições de exposição à luz que ocorrem com freqüência e de forma
natural neste bioma (Eiten 1972, Coutinho 2002, Silva et al. 2006) e são intensificados pela
fragmentação.
Agradecimentos – Este trabalho recebeu apoio financeiro da Fundação de Apoio à Pesquisa do
Estado de São Paulo (FAPESP) e do Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq). Agradecemos à Paula
Reys por disponibilizar dados inéditos e pela ajuda durante desenvolvimento deste trabalho. Aos
proprietários da Fazenda São José da Conquista por permitirem a realização do trabalho de campo
nesta área. Ao Dr. Luis Fernando Alberti e ao Prof. Dr. Antonio Carlos Simões Pião pela ajuda com
as análises etatísticas. MGGC recebeu bolsa de mestrado da FAPESP (proc. 05/57740-0) e LPCM é
bolsista de produtividade em Pesquisa do CNPq.
94
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TABELAS E FIGURAS Tabela 1. Valores do teste Kruskal-Wallis (H) e do teste de Dunn (z), para os parâmetros microambientais e de abertura do dossel para os ambientes: (BL) borda leste, (BS) borda sul, (IL) interior leste e (IS) interior sul.
Estação Variável Kruskal-Wallis Teste de Dunn H p BL X IL BS X IS BLXBS BLXIS BSXIL ILXISSeca Temperatura 27,03 0,00* 1,65 1,34 4,95** 3,33** 3,01* 1,59 Umidade 24,64 0,00* 1,87 0,34 4,46** 3,87** 2,34 1,90 Dossel 20,04 0,00* 1,44 1,44 2,97* 4,24** 1,36 2,66* Úmida Temperatura 11,02 0,01* 1,22 0,33 2,71* 2,88* 1,33 1,58 Umidade 10,02 0,00* 1,43 0,98 3,19** 3,99** 1,58 2,43 Dossel 19,10 0,00* 2,33 0,83 3,40** 4,03** 0,88 1,61 *p<0,05; **p<0,01
Tabela 2. Coeficientes de variação dos parâmetros microambientais e de abertura do dossel nos ambientes: (BL) borda leste, (BS) borda sul, (IL) interior leste e (IS) interior sul.
Variável BL IL BS IS Temperatura 0,17 0,11 0,07 0,09 Umidade 0,51 0,47 0,38 0,42 Dossel 0,22 0,31 0,39 0,31
105
Tabela 3. Lista das espécies arbustivo-arbóreas amostradas em diferentes de uma área de cerrado sensu stricto no município de Itirapina-SP, com as respectivas síndromes de dispersão e número de indivíduos nos ambientes: (BL) borda leste, (IL) interior leste, (BS) borda sul, (IS) interior sul.
Família Espécie Síndrome BL IL BS IS Annonaceae Annona coriacea Mart. zoo - 4 1 4 Duguetia furfuracea (A. St.-Hil.) Saff. zoo 1 1 - 1 Xylopia aromatica (Lam.) Mart. zoo 36 23 18 25 Apocynaceae Aspidosperma tomentosum Mart. anemo 5 19 2 8 Araliaceae Schefflera vinosa (Cham. & Schltdl.) Frodin & Fiaschi zoo 12 12 13 28 Asteraceae Baccharis sp. anemo - - 1 - Eupatorium laevigatum Lam. anemo 4 2 - 1 Gochnatia barrosii Cabrera anemo 3 - 4 5 Gochnatia pulchra Cabrera anemo 4 6 - 2 Piptocarpha rotundifolia (Less.) Baker anemo 3 5 1 - Vernonia sp. anemo 1 2 1 1 Bignoniaceae Arrabidaea brachypoda (DC.) Bureau anemo 2 - - 1 Jacaranda caroba (Vell.) A. DC. anemo 6 3 - 5 Memora axillaris K. Schum. anemo 10 15 2 7 Tabebuia ochracea (Cham.) Standl. anemo 9 4 - 1 Tabebuia sp. anemo 2 2 1 - Burseraceae Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand zoo - - 2 - Caryocaraceae Caryocar brasiliense Cambess. zoo - 3 2 - Celastraceae Tontelea micrantha (Mart. ex Schult.) A.C. Sm. zoo 1 1 - - Plenckia sp. anemo - - 1 4 spCE indet - 1 - 2 Clusiaceae Kielmeyera grandiflora (Wawra) Saddi anemo 2 - - 2 Combretaceae Terminalia argentea Mart. anemo - - 5 - Terminalia sp. anemo - - 4 - Connaraceae Connarus sp. zoo - 1 - - Connarus suberosus Planch. zoo 2 16 - 3 Rourea induta Planch. zoo 7 7 6 3 spCO zoo 1 - - - Dilleniaceae Davilla elliptica A. St.-Hil. zoo 1 - 2 - Ebenaceae Diospyros hispida A. DC. zoo 7 15 7 3 Erythroxylaceae Erythroxylum buxus Peyr. zoo - - 2 2 Erythroxylum cuneifolium (Mart.) O.E. Schulz zoo 6 4 9 16 Erythroxylum suberosum A. St.-Hil. zoo 14 35 3 9 Erythroxylum tortuosum Mart. zoo 1 4 2 2 Euphorbiaceae Pera obovata (Klotzsch) Baill. auto - - - 1 Fabaceae Acosmium dasycarpum (Vogel) Yakovlev anemo 1 2 - - Anadenanthera falcata (Benth.) Speg. auto 23 19 1 13 Bauhinia rufa (Bong.) Steud. auto 35 14 7 15
106
Tabela 3 - continuação Família Espécie Síndrome BL IL BS IS Bowdichia virgilioides Kunth anemo 6 3 - 1 Copaifera langsdorffii Desf. zoo - 5 9 4 Dalbergia miscolobium Benth. anemo 4 3 5 9 Dalbergia sp. anemo 2 - - 4 Dimorphandra mollis Benth. auto 8 8 1 1 Machaerium acutifolium Vogel anemo 8 8 2 9 Machaerium brasiliense Vogel anemo 1 2 - - Machaerium sp. anemo 1 - - - Pterodon pubescens (Benth.) Benth. anemo - - 11 - Senna rugosa (G. Don) H.S. Irwin & Barneby auto 16 21 - 1 spFA indet 1 1 9 4 Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville auto 3 5 4 3 Stryphnodendron obovatum Benth. auto 15 28 13 2 Lacistemataceae Lacistema hasslerianum Chodat zoo - - 1 - Lauraceae Ocotea pulchella (Nees) Mez zoo 13 21 16 18 spL zoo 1 5 9 18 Loganiaceae Strychnos brasiliensis (Spreng.) Mart. zoo - - - 6 Strychnos pseudoquina A. St.-Hil. zoo 3 2 3 1 Malpighiaceae Banisteriopsis campestris (A. Juss.) Little anemo 36 33 2 8 Banisteriopsis stellaris (Griseb.) B. Gates anemo - 2 1 - Byrsonima basiloba A. Juss. zoo 7 11 1 2 Byrsonima coccolobifolia Kunth zoo 6 13 - 2 Byrsonima intermedia A. Juss. zoo 7 4 9 22 Byrsonima verbascifolia (L.) DC. zoo - 3 - - spMA indet 5 2 2 - spMA2 anemo - 2 - - Malvaceae Eriotheca gracilipes (K. Schum.) A. Robyns anemo 7 8 1 3 Pseudobombax sp. anemo - 1 - - spMV anemo - 3 - - Melastomataceae Leandra sp. zoo 1 7 1 4 Miconia albicans (Sw.) Triana zoo 6 18 12 28 Miconia ligustroides (DC.) Naudin zoo 2 5 2 1 Miconia rubiginosa (Bonpl.) DC. zoo 8 25 46 19 Miconia stenostachya DC. zoo 2 11 8 6 spME indet - 1 3 1 Monimiaceae Siparuna guianensis Aubl. zoo 3 - 14 5 Myristicaceae Virola sebifera Aubl. zoo - 20 11 19 Myrsinaceae Rapanea guianensis Aubl. zoo - 4 - 9 Rapanea sp. zoo - - 1 15 Rapanea umbellata (Mart.) Mez zoo - 1 1 4 Myrtaceae Calyptranthes lucida Mart. ex DC. zoo - - - 2
107
Tabela 3 - continuação Família Espécie Síndrome BL IL BS IS Campomanesia pubescens (DC.) O. Berg zoo 12 31 9 9 Eugenia bimarginata DC. zoo 1 2 9 14 Eugenia pyriformis Cambess. zoo 2 1 - - Eugenia sp. zoo 1 2 1 2 Myrcia bella Cambess. zoo 16 30 3 10 Myrcia fallax (Rich.) DC. zoo 2 12 21 34 Myrcia lingua (O. Berg) Mattos & D. Legrand zoo 32 29 17 17 Myrcia rostrata D.C. zoo - - - 1 Myrcia sp. zoo 1 1 1 3 Psidium cinereum Mart. ex DC. zoo - - - 2 spMY zoo 2 2 13 7 Nyctaginaceae Guapira noxia (Netto) Lundell zoo 10 5 7 5 Guapira opposita (Vell.) Reitz zoo 2 - 1 1 Guapira sp. zoo 3 1 3 3 spNY zoo - - 1 - Ochnaceae Ouratea spectabilis (Mart. ex Engl.) Engl. zoo 17 11 7 6 Proteaceae Roupala montana Aubl. anemo - - 5 9 Rubiaceae Alibertia sessilis (Vell.) K. Schum. zoo 1 - - - Alibertia sp. zoo - - 1 1 Amaioua guianensis Aubl. zoo - 1 5 27 Palicourea rigida Kunth zoo 5 3 - - spRU zoo - - 2 2 spRU2 zoo - - 1 - Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K. Schum. zoo 22 29 5 24 Salicaceae Casearia sylvestris Sw. zoo 6 - 1 - Sapotaceae Pouteria ramiflora (Mart.) Radlk. zoo 10 9 1 - Pouteria torta (Mart.) Radlk. zoo 20 3 - 1 Styracaceae Styrax ferrugineus Nees & Mart. zoo 9 13 1 5 Verbenaceae Aegiphila lhotskiana Cham. zoo 11 2 1 2 Lippia balansae Briq. auto 7 1 5 - Vochysiaceae Qualea dichotoma (Mart.) Warm. anemo - - 1 - Qualea grandiflora Mart. anemo 12 9 10 8 Qualea multiflora Mart. anemo 2 2 2 1 Qualea sp. anemo - - 3 - Vochysia sp. anemo - - - 9 Vochysia sp.2 anemo - - - 9 Vochysia tucanorum Mart. anemo - - 9 8 sp.1 indet - - - 1 sp.2 indet - - - 1 Total 577 705 441 617
108
Tabela 4. Valores do teste Kruskal-Wallis (H) e do teste de Dunn (z) para a proporção de indivíduos e espécies por síndrome de dispersão nos ambientes: (BL) borda leste, (IL) interior leste, (BS) borda sul e (IS) interior sul.
Síndrome Kruskal-Wallis Teste de Dunn H p BL X IL BS X IS BLXBS BLXIS BSXIL ILXIS
Espécies Zoocórico 8,80 0,03* 1,18 0,77 2,87* 1,93 1,52 0,71 Autocórico 12,88 0,00** 1,07 0,39 2,85* 3,08** 1,62 1,91 Anemocórica 5,08 0,17 - - - - - - Indivíduos Zoocórico 6,26 0,10 - - - - - - Autocórico 14,60 0,00** 1,12 0,46 3,01** 3,30** 1,72 2,06 Anemocórica 2,15 0,54 - - - - - - *p<0,05; **p<0,01
Tabela 5. Valores do teste Kruskal-Wallis (H) o do teste de Dunn (z), para comparação do número de frutos imaturos e maduros e biomassa de frutos produzidos por síndrome de dispersão nos ambientes: (BL) borda leste, (IL) interior leste, (BS) borda sul e (IS) interior sul, (L) leste, (S) sul, (B) borda e (I) interior.
Kruskal-Wallis Teste de Dunn H p BL X IL BS X IS BLXBS BLXIS BSXIL ILXISZoocórico Imaturo 8,11 0,04* 0,39 2,81* 0,96 1,91 1,29 1,45 Maduro 9,80 0,02* 0,31 2,85* 0,25 2,61 0,55 2,18 Biomassa 6,93 0,07 - - - - - - Anemocórico Imaturo 7,73 0,05 - - - - - - Maduro 9,64 0,02* 0,71 0,35 2,37 2,58 1,52 1,77 Biomassa 14,87 0,00** 1,80 0,86 2,82* 3,52** 0,87 1,64 Autocórico Imaturo 4,21 0,24 - - - - - - Maduro 3,81 0,28 - - - - - - Biomassa 12,24 0,00** 1,03 2,22 2,38 0,03 3,27** 1,00 Total Imaturo 8,22 0,04* 0,99 2,62 0,30 2,34 1,27 1,28 Maduro 16,10 0,00** 1,50 2,87* 1,12 3,93** 0,44 2,30 Biomassa 4,52 0,21 - - - - - - *p<0,05; **p<0,01
109
Tabela 6. Valores estimados da estatística circular para verificar a ocorrência de sazonalidade na produção e biomassa de frutos, por síndrome de dispersão, nos ambientes: (BL) borda leste, (IL) interior leste, (BS) borda sul e (IS) interior sul e os respectivos ângulos médios e datas médias significativas (Rayleight p<0,05).
Ambiente Ângulo médio Data média vetor r Rayleight (Z) Rayleight (p)Zoocórica Imaturo BL 322,51° 23/nov 0,45 45,94 0,00 IL 324,79° 26/nov 0,50 64,71 0,00 BS 6,71° 7/jan 0,55 41,24 0,00 IS 341,17° 12/dez 0,43 31,88 0,00 Maduro BL 348,42° 20/dez 0,37 24,59 0,00 IL 351,79° 23/dez 0,49 40,76 0,00 BS 31,53° 1/fev 0,54 32,46 0,00 IS 350,96° 22/dez 0,50 30,30 0,00 Biomassa BL 347,02° 18/dez 0,37 22,85 0,00 IL 352,92° 24/dez 0,50 40,97 0,00 BS 32,27° 2/fev 0,53 29,22 0,00 IS 347,85° 19/dez 0,47 24,41 0,00 Anemocórica Imaturo BL 154,79° 6/jun 0,40 7,41 0,00 IL 165,42° 17/jun 0,44 5,73 0,00 BS 134,53° - 0,40 2,30 0,10 IS 220,46° 12/ago 0,82 6,68 0,00 Maduro BL 213,15° 5/ago 0,50 9,22 0,00 IL 214,40° 6/ago 0,57 7,83 0,00 BS 250,58° - 0,32 0,80 0,46 IS 252,08° 13/set 0,84 5,66 0,00 Biomassa BL 194,73° 17/jul 0,53 9,41 0,00 IL 197,97° 20/jul 0,69 11,49 0,00 BS 247,20° - 0,39 1,20 0,31 IS 258,84° 20/set 0,86 4,45 0,01 Autocórica Imaturo BL 63,25° 6/mar 0,72 21,42 0,00 IL 54,28° 25/fev 0,55 7,63 0,00 BS 72,03° 15/mar 0,95 4,49 0,00 IS 45,54° 16/fev 0,58 4,42 0,01 Maduro BL 169,02° 21/jun 0,67 15,33 0,00 IL 163,89° 16/jun 0,84 15,50 0,00 BS 103,46° 15/abr 0,70 2,96 0,04 IS 181,74° 4/jul 0,80 7,68 0,00 Biomassa BL 165,67° 17/jun 0,69 15,85 0,00 IL 165,34° 17/jun 0,91 15,58 0,00 BS 107,74° 20/abr 0,70 2,94 0,04 IS 176,50° 28/jun 0,83 7,50 0,00
110
Tabela 7. Valores do teste Watson-Williams (F) para comparação do ângulo médio da produção e biomassa de frutos, por síndrome de dispersão, nos ambientes: (BL) borda leste, (IL) interior leste, (BS) borda sul e (IS) interior sul.
BL X IL BS X IS BLXBS BLXIS BSXIL ILXIS Zoocórico Imaturo 0,12 9,51** 33,0** 5,58* 33,94** 4,89* Maduro - 20,20** - - 22,12** 0,01 Biomassa - 20,82** - - 20,51** 0,32 Anemocórico Imaturo 0,01 - - 3,10 - 3,06 Maduro 0,01 - - 3,10 - 3,06 Biomassa 0,04 - - 6,76* - 8,48** Autocórico Imaturo 0,40 1,05 0,21 1,06 0,51 0,16 Maduro 0,18 11,31** 7,65** 0,64 9,96** 1,84 Biomassa 0,00 15,61** 6,34* 0,47 11,43** 0,92 *p<0,05; **p<0,01
Tabela 8. Coeficientes de correlação de Spearman (Rs) e os respectivos valores de p entre varáveis climáticas (temperatura média, pluviosidade e comprimento do dia) e a produção de frutos imaturos e maduros e biomassa de frutos maduros, por síndrome de dispersão nos ambientes: (BL) borda leste, (IL) interior leste, (BS) borda sul e (IS) interior sul. Na área escura estão os valores significativos (p<0,05). Zoocórica Anemocórica Autocórica BL IL BS IS BL IL BS IS BL IL BS IS Imaturo Temp. média -0.19 0.51 0.34 0.28 -0.50 0.00 -0.17 -0.61 0.52 0.56 0.08 0.41 Comp. dia 0.00 0.66 0.73 0.50 -0.86 -0.37 -0.62 -0.80 0.31 0.35 -0.36 0.43 Pluviosidade 0.24 0.61 0.66 0.58 -0.69 -0.25 -0.52 -0.70 0.40 0.36 -0.33 0.41 Maduro Temp. média 0.72 0.68 0.69 0.53 -0.66 -0.61 -0.43 -0.54 0.00 -0.27 0.11 -0.04 Comp. dia 0.49 0.57 0.51 0.37 -0.85 -0.72 -0.72 -0.50 -0.48 -0.69 -0.36 -0.32 Pluviosidade 0.34 0.39 0.39 0.19 -0.79 -0.69 -0.61 -0.54 -0.38 -0.53 -0.29 -0.45 Biomassa Temp. média 0.23 0.14 0.48 0.22 -0.55 -0.29 -0.35 -0.54 -0.36 -0.56 -0.06 -0.04 Comp. dia 0.19 0.19 0.10 0.04 -0.72 -0.26 -0.54 -0.50 -0.46 -0.83 -0.47 -0.32 Pluviosidade 0.01 -0.01 0.16 -0.13 -0.70 -0.35 -0.58 -0.55 -0.34 -0.70 -0.40 -0.45
111
Tabela 9. Coeficientes de correlação de Spearman (rs) e os respectivos valores de p, entre as variáveis microambientais e de abertura do dossel e a produção de frutos imaturos e maduros e a biomassa de frutos maduros por síndrome de dispersão, nas estações seca e úmida. Na área escura estão os valores significativos (p<0,05).
Abertura de dossel Temperatura Umidade relativa
Estação Síndrome rs p rs p rs p Seca Zoocórico Imaturo 0,26 0,12 0,06 0,71 -0,06 0,71 Maduro 0,18 0,30 -0,06 0,72 0,01 0,97 Biomassa 0,43 0,01 0,15 0,37 -0,17 0,31 Anemocórico Imaturo 0,35 0,04 0,31 0,06 -0,24 0,15 Maduro 0,57 0,00 0,46 0,00 -0,37 0,03 Biomassa 0,69 0,00 0,59 0,00 -0,51 0,00 Autocórico Imaturo 0,09 0,58 0,14 0,42 -0,08 0,64 Maduro 0,03 0,84 0,23 0,19 -0,15 0,38 Biomassa 0,08 0,65 0,40 0,02 -0,29 0,09 Úmida Zoocórico Imaturo 0.10 0.57 -0,27 0,12 0,05 0,79 Maduro 0.25 0.14 0,17 0,33 -0,31 0,06 Biomassa 0.46 0.00 0,25 0,15 -0,36 0,03 Anemocórico Imaturo 0.21 0.23 0,14 0,40 -0,12 0,50 Maduro 0.23 0.17 0,15 0,39 -0,25 0,14 Biomassa 0.48 0.00 0,22 0,19 -0,31 0,07 Autocórico Imaturo -0.02 0.93 0,17 0,32 -0,04 0,81 Maduro 0.21 0.22 0,23 0,19 -0,13 0,44 Biomassa 0.26 0.13 0,30 0,07 -0,28 0,10
Fonte: Embrapa Relevo (http://www.relevobr.cnpm.embrapa.br) e Google EarthTM
2007.
Itirapina
Área de estudo
ItirapinaItirapinaItirapina
Área de estudo
Rodovia Ayrton SennaRodovia Ayrton Senna
A
B
C
Borda Leste
Borda Sul
Interior Leste
Interior Sul
Figura 1. (A) Localização da área de estudo no Estado de São Paulo e no município de Itirapina, (B) detalhe das fisionomias dos ambientes e (C) foto aérea com o esquema do desenho experimental.
112
113
A
0
50
100
150
200
250
300
J F M A M J J A S O N D J F M A0
5
10
15
20
25
30
35
pluviosidade (mm) Temp. Média Temp. Mínima Temp. Máxima
pluv
iosi
dade
(mm
) Temperatura ( oC
)
Comprimento do dia
8101214
J F M A M J J A S O N D J F M A
hora
s
B
Figura 2. (A) Diagrama climático para o município de Itirapina, São Paulo, para o período de 1972 a 2002. (B) Comprimento do dia para a latitude 24o, valores de pluviosidade e temperatura para o período de estudo (janeiro de 2006 a maio de 2007). Fonte: Estação Climatológica do Centro de Recursos Hídricos e Ecologia Aplicada (CRHEA) – USP, São Carlos, localizada a 4 km da área de estudo.
114
24262830323436384042444648
24
28
32
36
40
44
48
Tem
pera
tura
(oC
)
Tem
pera
tura
(oC
)
BL IL BS IS BL IL BS IS
Figura 3. Box plots das médias de temperatura (A e B), umidade relativa (C e D) e abertura do dossel (E e F), para as estações úmida (direita) e seca (esquerda), em quatro ambientes de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. BL- borda leste; IL- interior leste; BS- borda sul; IS- interior sul; EP- erro padrão; DP- desvio padrão.
20
30
40
50
60
70
80
90
100
20
30
40
50
60
70
80
90
100
)%)
Um
idad
e (
%U
mid
ade
(
BL IL BS IS BL IL BS IS
Abe
rtura
do
doss
el (%
)
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
Abe
rtura
do
doss
el (%
)
BL IL BS ISAmbiente
BL IL BS ISAmbientes
e
Média Média + EP Média + DP ExtremosOutlierse
Média Média + DP ExtremosOutliersEP Média +
115
326
336 45
746
8
104
9627 36
115
7413613
1
6 5 14 90
15
30
45
60
75
Borda leste Interior leste Borda sul Interior sul
%
zoocórica autocórica anemocórica indeterminada
Figura 4. Proporção de indivíduos por síndrome de dispersão nos ambientes estudados em cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. Acima das barras está o número de indivíduos em cada síndrome.
116
A) Imaturo
294.
042
24.0
34
20.2
52
37.2
54
12.8
08
4.42
1
15.4
18
1.30
8
428.
797
365.
756
152.
542
735.
647
394.
211
191.
104
967.
959
0
100.000
200.000
300.000
400.000
500.000
600.000
700.000
800.000
900.000
1.000.000
Borda leste Interior leste Borda sul Interior sulB) Maduro
277.
891
22.0
88
8.18
6
94812.2
98
1.78
0
13.8
09
217
45.9
57
18.0
90 48.9
32
5.47
3
336.
146
41.9
58 70.9
27
6.63
8
0
50.000
100.000
150.000
200.000
250.000
300.000
350.000
400.000
Borda leste Interior leste Borda sul Interior sulC) Biomassa
0,88
0,07
0,09
0,00
4,77
21,1
9
0,34
8,56
38,3
5
23,3
4
17,3
8
13,8
917,8
0 22,4
6
44,6
0
44,0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Borda leste Interior leste Borda sul Interior sul
Anemocórico Autocórico Zoocórico Total
Núm
ero
de fr
utos
Núm
ero
de fr
utos
g/m
2
1.00
3.62
Figura 5. Produção e biomassa (g/m2), de frutos por síndrome de dispersão, nos diferentes ambientes de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP.
117
0
6
12
18
24
30
36
0
100
200
300
Zoocórico Autocórico
Anemocórico
(A) Borda leste
0
6
12
18
24
30
36
0
100
200
300(B) Interior leste
Figura 6. Porcentagem de indivíduos com frutos imaturos, por síndrome de dispersão, em diferentes ambientes de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. A área hachurada corresponde à estação úmida e as barras à pluviosidade no período de estudo.
sPo
rcen
tage
m d
e in
diví
duo Pluviosidade (
0
6
12
18
24
30
36
0
100
200
300(C) Borda sul
mm
)
0
6
12
18
24
30
36
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
0
100
200
300(D) Interior sul
2006 2007
118
0
5
10
15
20
25
0
100
200
300 Zoocórico Autocórico
Anemocórico
(A) Borda leste
0
5
10
15
20
25
0
100
200
300(B) Interior leste s
Porc
enta
gem
de
indi
vídu
o Pluviosidade
(
0
5
10
15
20
25
0
100
200
300(C) Borda sul
mm
)
Figura 7. Porcentagem de indivíduos com frutos maduros, por síndrome de dispersão, em diferentes ambientes de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. A área hachurada corresponde à estação úmida e as barras à pluviosidade no período de estudo.
0
5
10
15
20
25
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
0
100
200
300(D) Interior sul
2006 2007
119
Biom
assa (g/m2)
Núm
ero
de fr
utos
/ m2
-600-560-520-480-440-400-360-320-280-240-200-160-120
-80-40
04080
-300-280-260-240-220-200-180-160-140-120-100-80-60-40-2002040B) Interior leste
-600-560-520-480-440-400-360-320-280-240-200-160-120
-80-40
04080
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
-300-280-260-240-220-200-180-160-140-120-100-80-60-40-2002040D) Interior sul
-600-560-520-480-440-400-360-320-280-240-200-160-120
-80-40
04080
-300-280-260-240-220-200-180-160-140-120-100-80-60-40-2002040
maduro
imaturo
Biomassa
A) Borda leste
-1100-1000
-900-800-700-600-500-400-300-200-100
0100
-440-420-400-380-360-340-320-300-280-260-240-220-200-180-160-140-120-100-80-60-40-2002040C) Borda sul
2006 2007
Figura 8. Número e biomassa de frutos zoocóricos produzidos nos diferentes ambientes de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. A área hachurada corresponde à estação úmida.
120
Biom
assa (g/m2)
Núm
ero
de fr
utos
/ m
2
A) Borda leste
-400
-300
-200
-100
0
100
200
300
400
-0,48-0,4-0,32-0,24-0,16-0,0800,080,160,240,320,40,48
maduro
imaturo
Biomassa
-25
-20
-15
-10
-5
0
5
10
-0,12-0,11-0,10-0,10-0,09-0,08-0,07-0,06-0,06-0,05-0,04-0,03-0,02-0,02-0,010,000,010,020,020,030,040,05C) Borda sul
-25
-20
-15
-10
-5
0
5
10
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
-0,12-0,11-0,10-0,10-0,09-0,08-0,07-0,06-0,06-0,05-0,04-0,03-0,02-0,02-0,010,000,010,020,020,030,040,05
D) Interior sul
-25
-20
-15
-10
-5
0
5
10
-0,12-0,11-0,10-0,10-0,09-0,08-0,07-0,06-0,06-0,05-0,04-0,03-0,02-0,02-0,010,000,010,020,020,030,040,05B) Interior Leste
2006 2007
Figura 9. Número e biomassa de frutos anemocóricos produzidos nos diferentes ambientes de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. A área hachurada corresponde à estação úmida.
121
Núm
ero
de fr
utos
/ m2 B
iomassa (g/m
2)
-32-28-24-20-16-12
-8-4048
1216202428
-4,9-4,2-3,5-2,8-2,1-1,4-0,700,71,42,12,83,54,2
imaturo
maduro
Biomassa
A) Borda leste
-32-28-24-20-16-12
-8-4048
1216202428
-4,9-4,2-3,5-2,8-2,1-1,4-0,700,71,42,12,83,54,2C) Bordal sul
-32-28-24-20-16-12
-8-4048
1216202428
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Se
t
Out
Nov Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
-16-14-12-10-8-6-4-202468101214D) Interior sul
-32-28-24-20-16-12
-8-4048
1216202428
-4,9-4,2-3,5-2,8-2,1-1,4-0,700,71,42,12,83,54,2B) Interior Leste
2006 2007
Figura 10. Número e biomassa de frutos autocóricos produzidos nos diferentes ambientes de cerrado sensu stricto no município de Itirapina, SP. A área hachurada corresponde à estação úmida.
122
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os padrões encontrados neste trabalho para a proporção de espécies e indivíduos por
síndrome de dispersão e fenologia da frutificação dos indivíduos das diferentes síndromes
coincidiram com outros trabalhos desenvolvidos em outras áreas de cerrado (Batalha &
Mantovani 2000, Batalha & Martins 2004, Lenza & Klink 2006). A produção de frutos foi
constituída principalmente por frutos zoocóricos, para frutos imaturos e biomassa de frutos
maduros, e anemocóricos para frutos maduros. Frutos zoocóricos são importante fonte de recurso
para frugívoros na área de estudo, apresentando produção contínua e em alta quantidade em
biomassa.
Os resultados encontrados para os ambientes de borda e interior foram semelhantes entre
si e coincidiram, de forma geral, com os resultados encontrados para a comunidade arbustivo-
arbórea de toda a área, mesmo com os ambientes da face leste e sul apresentando diferenças na
estrutura da vegetação e no microclima. Este resultado confirma a forte influência do clima
sazonal na fenologia das plantas do cerrado, com indivíduos e espécies de diferentes síndromes e
em diferentes condições, frutificando de forma sazonal (Oliveira & Sazima 1990, Felfili et al.
1999, Coutinho 2002). Foram observadas apenas algumas diferenças quanto à contribuição de
cada síndrome nos ambientes estudados, com os ambientes da face leste, com destaque à borda
leste, produzindo principalmente frutos maduros anemocóricos, ambientes que levaram à alta
produção destes frutos na comunidade como um todo.
Apesar da fragmentação ser foco de muitos pesquisadores, não se sabe ao certo de que
maneira as alterações decorrentes do estabelecimento de bordas agem sobre as comunidades de
áreas remanescentes. Segundo Turton e Freiburger (1997), cada remanescente possui condições
microclimáticas únicas e a ocorrência e intensidade dos efeitos de borda podem variar de acordo
com fatores como forma, tamanho e orientação do fragmento (Saunders et al. 1991, Fraver 1994),
estrutura e estágio sucessional da vegetação, idade da borda (Murcia 1995, Didham & Lawton
1999, Harper et al. 2005) e tipo matriz contrastante (Kapos et al. 1997, Rodrigues & Nascimento
2006). Portanto, muitos estudos ainda devem ser feitos para alcançarmos um mínimo de
123
conhecimento a respeito das influências da borda e de outras conseqüências da fragmentação no
cerrado, bioma que atualmente sofre de forma intensa com este processo (Kronka 1998).
Trabalhos que comparam o padrão fenológico de plantas da borda e interior de
fragmentos geralmente encontram pouca ou nenhuma diferença (Williams-Linera 2003, Ramos &
Santos 2006, Athayde 2007, Quevedo 2007), com diferenças entre estes ambientes geralmente
observadas na composição das espécies e no sucesso reprodutivo das plantas (Aizen & Feinsinger
1994, Burgess et al. 2006, McDonald & Urban 2006, Nascimento & Laurance 2006, Rodrigues
& Nascimento 2006). Neste estudo não foram detectadas diferenças importantes entre borda e
interior nos parâmetros estudados, porém foi confirmada a influência da luminosidade no padrão
fenológico, produção e maturação dos frutos, entre a borda leste e os ambientes com dossel mais
fechado e menos iluminados da face sul, comprovando também a importância da orientação e
estrutura da vegetação condicionando os efeitos de borda em áreas de cerrado.
Este trabalho levantou importantes informações a respeito da fenologia da frutificação e
principalmente da produção de frutos e contribuição das diferentes síndromes de dispersão na
comunidade arbustivo-arbórea, assim com da influência do das variações microambientais na
produção de frutos, dados até hoje inexistente para áreas de cerrado. Trabalhos que tenham como
objetivo a quantificação das fenofases devem ser incentivados para este bioma, pois, além da
falta de informações a este respeito, a análise de forma mais detalhada da produção e
disponibilidade de flores, frutos e folhas são fundamentais para compreensão das relações planta-
animal, capacidade de auto-regeneração e produtividade de comunidades vegetais (Morellato &
Leitão-Filho 1992, Peres 1994, Oliveira & Paula 2001).
124
Referências bibliográficas
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cerrado stricto senso, Itirapina, São Paulo. 41f. Dissertação (Mestrado em Biologia
Vegetal) – Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista, Rio Claro.
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2 3
6 7 85
1 4
1) Caryocar brasiliense 2) Qualea grandiflora 3) Lippia balansae 4) Leandra sp. 5) Miconia stenostachya 6) Miconia albicans7) Miconia ligustroides 8) Miconia rubiginosa . Escala de 1cm
Exemplos de frutos e sementes de espécies da comunidade arbustivo-arbórea da área de cerrado sensu stricto em Itirapina-SP.
APÊNDICE128
1) Lacistema hasslerianum 2) Duguetia furfuracea 3) Xylopia aromatica 4) Annona coriaceae 5) Eupatorium laevigatum 6)Gochnatia pulchra 7) Piptocarpha rotundifolia 8) Vernonia sp. 9) Gochnatia barrosii 10) Rourea induta 11) Rapaneaguianensis 12) Alibertia cf. sessilis.
Escala de 1cm
2 3
6 7 85
1
10 119
4
12
129
1) Davilla elliptica 2) Ocotea pulchella 3) Tocoyena formosa 4) Palicourea rigida 5) Diospyros hispida 6) Erythroxylumcuneifolium 7) Erythroxylum suberosum 8) Erythroxylum tortuosum 9) Pouteria torta 10) Aspidosperma tomentosum 11)Strychnos pseudoquina 12) Schefflera vinosa. Escala de 1cm
2 3
6 7 85
1
10 119
4
12
130
1) Byrsonima cocolobifolia 2) Byrsonima intermedia 3) Banisteriopsis campestris 4) Protium heptaphyllum 5)Stryphnodendron adstringens 6) Dalbergia miscolobium 7) Dimorphandra mollis 8) Stryphnodendron obovatum9) Memora axillaris 10) Senna rugosa 11) Bauhinia rufa 12) Anadenanthera falcata 13) Ouratea spectabilis. Escala de 1 cm
2 3
6 75
1
10 119 12 13
8
4
131
2 3
6 7 85
1
10 119
4
12
1) Myrcia bella 2) Myrcia fallax 3) Myrcia lingua 4) Eugenia pyriformis 5) Campomanesia pubescens 6) Siparuna guianensis 7)Guapira noxia 8) Amaioua guianensis 9) Tontelea sp. 10) Eryotheca gracilipes 11) Vochysia tucanorum 12) Virola sebifera
Escala de 1cm 132
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