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Informe Agropecuário Belo Horizonte v. 26 n.225 p.1-68 2005

ISSN 0100-3364

Informe AgropecuárioUma publicação da EPAMIG

v.26 n.225 2005Belo Horizonte-MG

Editorial ....................................................................................................................... 3

Entrevista .................................................................................................................... 4

Controle biológico de pulgões ou afídeos-praga

em cultivos protegidos

Vanda Helena Paes Bueno ......................................................................................... 9

Controle biológico da mosca-branca


Odair Aparecido Fernandes e Antônia do Carmo Barcellos Correia ............................... 18

Controle biológico de cochonilhas-farinhentas


Lenira Viana Costa Santa-Cecília e Brígida Souza ....................................................... 24

Controle biológico de tripes: pragas sérias


Vanda Helena Paes Bueno ......................................................................................... 31

Controle biológico de pragas da ordem Lepidoptera com

parasitóides de ovos em cultivos protegidos

José Roberto Postali Parra ......................................................................................... 40

Mosca-minadora em cultivos protegidos

e seu controle biológico

Luís Cláudio Paterno Silveira ..................................................................................... 48

Controle biológico de ácaros em cultivos protegidos

Paulo Rebelles Reis, Ester Azevedo da Silva e Mauricio Sergio Zacarias ....................... 58

O sistema de cultivo protegido é ummétodo de produção de hortaliças e orna-mentais relativamente novo no Brasil,e que tem-se expandido a cada ano.Estima-se, atualmente, uma área total de2.500 hectares.

Entretanto, nos cultivos protegidos,a manutenção de um microclima para arápida produção vegetal propicia tambémo surgimento mais veloz de pragas. Cercade 88% das casas de vegetação no Brasilapresentam problemas com pragas, sendopulgões, tripes, moscas-brancas, moscas-minadoras, cochonilhas e ácaros, osmais comuns. O controle dessas pragas,através de programas rotineiros de pul-verizações de produtos fitossanitários,a falta de pesquisa e/ou a não disponibi-lidade de inimigos naturais são as prin-cipais desvantagens desse sistema.

Devido a esses problemas, os produ-tores estão fortemente interessados nocontrole biológico de pragas, haja vistao exemplo de sucesso em outros países.

Este Informe Agropecuário traz infor-mações sobre as principais pragas queocorrem neste sistema de cultivo e pro-cura estabelecer uma proposição diretadas grandes possibilidades de uso docontrole biológico dessas pragas em cul-tivos de hortaliças e plantas ornamentaisem casas de vegetação no Brasil.

Vanda Helena Paes BuenoLenira Viana Costa Santa-Cecília

Apresentação

SumárioSumárioSumárioSumárioSumário

Governo do Estado de Minas Gerais

Secretaria de Estado de Agricultura, Pecuária e Abastecimento

Sistema Estadual de Pesquisa Agropecuária - EPAMIG, UFLA, UFMG, UFV

Assinatura anual: 6 exemplares

Aquisição de exemplares

Serviço de Assinaturas

Av. José Cândido da Silveira, 1.647 - Cidade Nova

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O Informe Agropecuário é indexado naAGROBASE, CAB INTERNATIONAL e AGRIS

© 1977 EPAMIG

ISSN 0100-3364

INPI: 1231/0650500

Informe Agropecuário. - v.3, n.25 - (jan. 1977) - . - BeloHorizonte: EPAMIG, 1977 - .

v.: il.

Cont. de Informe Agropecuário: conjuntura e estatísti-ca. - v.1, n.1 - (abr.1975).

ISSN 0100-3364

1. Agropecuária - Periódico. 2. Agropecuária - AspectoEconômico. I. EPAMIG.

CDD 630.5

CONSELHO DE

DIFUSÃO DE TECNOLOGIA E PUBLICAÇÕES

Baldonedo Arthur Napoleão

Luiz Carlos Gomes Guerra

Manoel Duarte Xavier

Carlos Alberto Naves Carneiro

Maria Lélia Rodriguez Simão

Edson Marques da Silva

Sebastião Gonçalves de Oliveira

Cristina Barbosa Assis

Vânia Lacerda

DEPARTAMENTO DE TRANSFERÊNCIA

E DIFUSÃO DE TECNOLOGIA

Cristina Barbosa Assis

DIVISÃO DE PUBLICAÇÕES

EDITOR

Vânia Lacerda

COORDENAÇÃO TÉCNICAVanda Helena Paes Bueno e Lenira Viana Costa Santa-Cecília

REVISÃO LINGÜÍSTICA E GRÁFICA

Marlene A. Ribeiro Gomide e Rosely A. R. Battista Pereira

NORMALIZAÇÃO

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PRODUÇÃO E ARTE

Diagramação/formatação: Rosangela Maria Mota Ennes

e Maria Alice Vieira

Capa e design: Thiago Fernandes Barbosa

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Décio Corrêa

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Informe Agropecuário é uma publicação daEmpresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais

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autorização escrita do editor. Todos os direitos são reservados à

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técnicos seguiu a nomenclatura proposta pelos autores de cada artigo.

I n f o r m e A g r o p e c u á r i o , B e l o H o r i z o n t e , v . 2 6 , n . 2 2 5 , 2 0 0 5

O cultivo protegido surgiu na Europa, pela necessidade de obtençãode ambientes favoráveis ao cultivo de plantas no inverno. Atualmente,com o desenvolvimento tecnológico, é possível controlar não só atemperatura, mas também a umidade, os teores de oxigênio, de gáscarbônico e os níveis de fertilizantes.

Por ser uma técnica com alto custo inicial de implantação, atualmente,o cultivo protegido no Brasil é utilizado só para culturas de elevadoretorno por área de cultivo, como flores, tomate, pimentão, pepino,alface, ervilha, entre outras. Esse custo inicial vem caindo com o usode materiais alternativos e, em um futuro próximo, a técnica de cultivoprotegido será utilizada para as mais diversas culturas.

A produção de flores e plantas ornamentais no Brasil tem predo-minado com esse tipo de cultivo. No final dos anos 60, a floriculturanacional resumia-se a poucas plantações em torno da capital paulistae em Holambra, SP, onde se estabeleceram imigrantes holandeses.Nos anos 90, rumou para Minas Gerais, Ceará, Santa Catarina, Riode Janeiro, até chegar a Pernambuco, Bahia, Distrito Federal, Pará eAmazonas. Em termos econômicos, a floricultura nacional chegou pertodos 25 milhões de dólares em exportação, em 2004, crescimento quefoi 20% superior, em relação ao ano de 2003.

Cerca de 120 mil pessoas trabalham diretamente na produção ecomércio de flores e plantas ornamentais no País. Os produtores, namaioria de pequeno e médio portes, empregam 12 a 15 pessoas porhectare. O estado de São Paulo, representado pelas cidades deHolambra e Atibaia, continua sendo o maior produtor nacional de flores,seguido do Ceará e de Minas Gerais, com as cidades de Andradas eBarbacena.

Muitos problemas têm sido enfrentados pelos produtores nesse siste-ma de cultivo, no que diz respeito ao controle de pragas e à crescenteresistência aos produtos químicos, além dos altos custos, da poluiçãoambiental e dos resíduos que dificultam as exportações. O controlebiológico tem-se apresentado como uma alternativa bastante pro-missora, devido aos avanços da pesquisa e ao sucesso alcançado empaíses da Europa.

Esta edição do Informe Agropecuário visa orientar os produtoresquanto aos métodos mais adequados para o controle de pragas emcultivos protegidos, os quais podem garantir a qualidade e a lucratividadeda produção.

Baldonedo Arthur NapoleãoPresidente da EPAMIG

GOVERNO DO ESTADO DE MINAS GERAISAécio Neves da Cunha

Governador

SECRETARIA DE ESTADO DE AGRICULTURA,PECUÁRIA E ABASTECIMENTO

Silas BrasileiroSecretário

Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas GeraisPresidência

Baldonedo Arthur NapoleãoDiretoria de Operações Técnicas

Manoel Duarte XavierDiretoria de Administração e Finanças

Luiz Carlos Gomes GuerraGabinete da Presidência

Carlos Alberto Naves CarneiroAssessoria de ComunicaçãoRoseney Maria de Oliveira

Assessoria de Planejamento e CoordenaçãoRonara Dias AdornoAssessoria Jurídica

Paulo Otaviano BernisAssessoria de Informática

Luiz Fernando Drummond AlvesAuditoria Interna

Carlos Roberto DitadiDepartamento de Transferência e Difusão de Tecnologia

Cristina Barbosa AssisDepartamento de Pesquisa

Maria Lélia Rodriguez SimãoDepartamento de Negócios Tecnológicos

Edson Marques da SilvaDepartamento de Prospecção de Demandas

Sebastião Gonçalves de OliveiraDepartamento de Recursos HumanosJosé Eustáquio de Vasconcelos Rocha

Departamento de Patrimônio e Administração GeralMarlene do Couto Souza

Departamento de Contabilidade e FinançasCelina Maria dos Santos

Superintendência Financeira dos Centros Tecnológicos eFazendas Experimentais

José Roberto EnoqueSuperintendência Administrativa dos Centros Tecnológicos e

Fazendas ExperimentaisArtur Fernandes Gonçalves Filho

Instituto de Laticínios Cândido TostesGérson Occhi

Instituto Técnico de Agropecuária e CooperativismoMarusia Guimarães Pereira RodriguesCentro Tecnológico do Sul de Minas

Adauto Ferreira BarcelosCentro Tecnológico do Norte de Minas

Marco Antonio Viana LeiteCentro Tecnológico da Zona da MataJuliana Cristina Vieccelli de CarvalhoCentro Tecnológico do Centro-Oeste

Cláudio Egon FacionCentro Tecnológico do Triângulo e Alto Paranaíba

Roberto Kazuhiko Zito

A EPAMIG integra oSistema Nacional de Pesquisa Agropecuária,

coordenado pela EMBRAPA

Cultivo protegidoe o controle biológico de pragas:

qualidade na produção


IA - O controle biológico em casas de

vegetação parece ser muito popular

na Europa e na América do Norte.

Qual a razão para esta popularida-

de?

Joop C. van Lenteren – O fato de o

controle biológico ter-se desenvolvido

tão rápido em casas de vegetação tam-

bém foi uma grande surpresa para mim.

No início, poucos especialistas nesse

controle anteciparam o fato de ser pos-

sível empregar inimigos naturais em

casas de vegetação, porque a produção

de vegetais e ornamentais neste sistema

é muito cara. Isto significa que produ-

tores bem treinados e envolvidos com

a produção em casas de vegetação não

correriam o risco de danos provocados

por insetos, por razões ideológicas, tais

como: efeitos colaterais ambientalmen-

te reduzidos, comparados ao controle

químico. Se este controle químico é me-

lhor, certamente será usado. Em tomate,

por exemplo, o controle de pragas repre-

senta menos de 2% de todos os custos

totais de produção. Portanto, custos não

se constituem em um fator limitante pa-

ra o controle químico. A mesma situa-

ção ocorre em ornamentais, onde o cus-

to do controle de pragas, quando se

empregam químicos (incluindo o mate-

rial de aplicação), é usualmente menor

do que 1% de todos os custos de pro-

dução da cultura.

Assim, apesar da séria coação de

que o controle químico é comparati-

vamente simples e não dispendioso, a

adoção do controle biológico tem sido

extremamente rápida em casas de ve-

getação. Hoje os produtores já podem

ver claramente as vantagens específicas

do controle biológico em casas de ve-

getação.

A principal razão para o uso de mé-

todos de controle biológico nos anos

60 foi a resistência aos pesticidas em

várias pragas-chave em casas de vege-

tação. Atualmente, outros importan-

tes estímulos incluem a demanda por

pessoas que façam uma política de ação

para redução do uso de pesticidas e por

consumidores que requerem uma pro-

dução de alimentos e flores livres de

resíduos.

IA - O senhor mencionou vantagens

específicas do controle biológico

para produtores em casas de vege-

tação. Quais são elas?

Joop C. van Lenteren – Existem mui-

tas vantagens comparadas com o con-

trole químico e algumas delas foram

nomeadas pelos produtores e, inicial-

mente, não reconhecidas pelos pesqui-

sadores.

Existem, de fato, vantagens gerais

no emprego do controle biológico, tais

como: exposição reduzida do produtor

e aplicador aos pesticidas tóxicos; falta

de resíduos nos produtos comerciali-

zados; riscos extremamente baixos de

poluição ambiental. Entretanto, essas

não são preocupações particulares pa-

ra o produtor. Mais importantes são as

razões específicas, que fazem com que

Controle biológico: uma proposta atrativapara o manejo de pragas

Joop C. van Lenteren é professor titular do

Laboratório de Entomologia da Universidade de

Wageningen, na Holanda. Reconhecido, mundialmen-

te, como um dos maiores especialistas no controle

biológico de pragas em cultivos protegidos, van

Lenteren esclarece nesta entrevista várias questões a

cerca da aplicabilidade do sistema.

Com uma experiência de mais de 40 anos no

controle biológico de pragas em cultivos protegidos,

a Holanda desponta como um dos maiores países

produtores de plantas ornamentais e hortaliças neste

sistema, reunindo estudos e pesquisas avançadas que

garantem o sucesso de sua produção.


os produtores, que cultivam em casas

de vegetação, prefiram o controle bioló-

gico, tais como:

• com o controle biológico não há

efeitos fitotóxicos em plantas jo-

vens e não ocorre aborto prematu-

ro de flores e frutos;

• a liberação de inimigos naturais le-

va menos tempo e é mais prazerosa

do que aplicar químicos em casas

de vegetação, que são úmidas e

quentes;

• a liberação de inimigos naturais

usualmente ocorre logo após o pe-

ríodo do plantio, quando o produ-

tor tem tempo suficiente para che-

car o sucesso do desenvolvimento

desses inimigos. Diante disso, o

sistema é confiável por meses, com

checagem somente ocasional, já o

controle químico requer contínua

atenção;

• para algumas pragas-chave o con-

trole químico é difícil ou impos-

sível, devido à resistência aos pes-

ticidas;

• com o controle biológico não há

período de carência entre a aplica-

ção e a colheita dos frutos. Já com

o controle químico, devem-se espe-

rar vários dias antes de a colheita

ser permitida;

• o controle biológico é permanente:

“uma vez um bom inimigo natural,

sempre um bom inimigo natural”;

• o controle biológico é apreciado

pelo público em geral.

Os custos do controle biológico

são similares aos do controle químico.

Isto, em combinação com as razões

citadas, faz do controle biológico uma

proposta atrativa do manejo de pra-

gas.

IA - Dentro de uma perspectiva mun-

dial, quão importante é o controle

biológico em casas de vegetação?

Joop C. van Lenteren – A área total

mundial coberta por casas de vegeta-

ção é cerca de 300 mil ha, dos quais

50 mil ha são cobertos com vidro e 250

mil ha, com plástico. Vegetais são produ-

zidos em 195 mil ha e ornamentais em

105 mil ha. Desenvolvimentos do con-

trole biológico neste sistema de produ-

ção têm sido inesperadamente rápidos

e ilustram o grande potencial de métodos

alternativos para o controle químico.

Em um período menor que 30 anos,

muitos programas de controle biológico

têm sido desenvolvidos para a maio-

ria das pragas em casas de vegetação.

Na Holanda, por exemplo, o controle

biológico é usado em larga escala em

todos os principais cultivos de vegetais:

mais de 90% de todos os cultivos de

tomate, pepino e pimentão são produ-

zidos com o uso de controle biológico.

Mundialmente, 5% das áreas com casas

de vegetação estão sob controle bioló-

gico e existe potencial para um aumento

de cerca de 20% da área, nos próximos

10 anos.

IA - O senhor pode dar um exemplo de

um programa comercial de contro-

le biológico usado na Europa?

Joop C. van Lenteren – Um bom

exemplo de um programa de controle

biológico é o utilizado para o cultivo

de tomate, o mais importante cultivo

de casas de vegetação em todo o mun-

do. O programa envolve dez inimigos

naturais e vários outros métodos de

controle, como resistência da planta

hospedeira, controles climático e cultu-

ral. Quando o tomate é cultivado em

solo, a esterilização deste é por va-

porização, usada muito antes do plan-

tio da cultura principal, para eliminar

doenças que provêm do solo, ou seja,

vírus-do-mosaico-do-tomateiro (TMV),

fungos Fusarium, Verticillium e pra-

gas, tais como, Lacanobia oleracea

(mariposa-do-tomate) e três espécies de

Liriomyza (mosca-minadora).

Cultivares resistentes ao vírus TMV

são usadas para prevenir o desenvol-

vimento do vírus. Além disso, muitas

cultivares de tomate, na Europa, são

resistentes aos fungos Cladosporium e

Fusarium. Algumas são também tole-

rantes ao fungo Verticillium e aos nema-

tóides da raiz. Problemas com doenças

provenientes do solo podem também

ser grandemente reduzidos através do

cultivo em meio inerte, o qual se tem

tornado uma prática comum na Euro-

pa Ocidental. Em tomate, entretanto,

somente pragas de folhagem e Botrytis

cinerea requerem medidas diretas de

controle. Dos poucos organismos que

passam o inverno em casas de vegeta-

ção e sobrevivem à esterilização do solo,

o ácaro-rajado (Tetranichus urticae) e o

tomato looper (Chrysodeixis chalcites)

são alguns deles.

Transferência de mudas ou plantas

jovens livres de outros organismos-

praga para o interior da casa de vege-

tação é importante para prevenir o de-

senvolvimento inicial de pragas.

Cultivos de tomate em casas de

vegetação crescem em sistemas de

rockwoll (mineral fibroso tipo lã de

vidro), o qual torna a esterilização do

solo redundante. Com o término da

esterilização do solo mais organismos,

tais como as espécies de Liriomyza e

seus inimigos naturais, e L. oleracea

passam o inverno em casas de vege-

tação. Um desenvolvimento recente,

que deu grande estímulo à aplicação do

controle biológico, foi o uso de vespas

mamangavas para polinização.


IA - Quais fatores limitam a aplicação

do controle biológico?

Joop C. van Lenteren – Isto depende

grandemente da região onde você tra-

balha. Em países com programas de

controle biológico bem desenvolvido,

o principal e, freqüentemente, o único

problema é o risco de que novas pragas,

vindas de outras áreas, invadam a cul-

tura. Se nenhum inimigo natural estiver

disponível para esta praga, deve-se

usar o controle químico, o que resulta

em efeitos negativos sobre os inimigos

naturais, que estão sendo usados para

controle de outras pragas.

Fatores limitantes em países que

estão iniciando o controle biológico

são:

• produtores e pessoal do serviço de

extensão necessitam ser treinados,

assim, entenderão sobre o controle

biológico e a introdução de inimi-

gos naturais;

• qualidade e a quantidade suficien-

tes de inimigos naturais;

• pesticidas seletivos precisam estar

disponíveis para aquelas pragas, já

que o mesmo não ocorre com os

agentes de controle biológico.

O controle biológico é freqüente-

mente iniciado antes mesmo que todas

as condições, para um completo progra-

ma desse controle, estejam definidas.

Assim, falhas iniciais de controle bio-

lógico dificultam a aceitação desta

espécie de proteção de cultivos pelos

produtores. Para um bom começo,

conclui-se que é necessária uma pes-

quisa confiável, realizada entre pes-

quisadores e produtores.

IA - O que o senhor diria para um pro-

dutor que quer iniciar uma ativida-

de com o controle biológico?

Joop C. van Lenteren – Primeiro,

tentaria saber o que ele pensa sobre a

proteção de cultivos com químicos e o

porquê de iniciar uma produção com

o controle biológico. Também gostaria

de ver suas casas de vegetação, para ter

uma idéia sobre a higiene e os métodos

de produção, se as condições nesse

ambiente são boas e se o produtor con-

fia no controle biológico. Discutiria um

possível programa de controle biológico

para seu cultivo, com base em sua expe-

riência sobre as pragas que ocorrem em

suas casas de vegetação. Deixaria claro

que o controle biológico é mais compli-

cado que o químico, e que é necessário

aprender a biologia das pragas e dos

inimigos naturais. O primeiro ciclo do

plantio é, então, gasto para amostragem

de pragas em um cultivo normal e, se

possível, também em uma pequena

parte dele, onde nenhum controle quí-

mico é aplicado. Nesta parte do cultivo,

o produtor logo descobrirá que várias

pragas são mantidas sob controle (por

agentes que já estão na casa de vege-

tação) e que alguns novos organismos

podem estar presentes, porque nenhum

controle químico é aplicado. Após este

primeiro ciclo do cultivo, um progra-

ma específico pode ser desenvolvido,

o qual ao longo dos anos transformar-

se-á em um confiável programa de

controle.

IA - Que desenvolvimentos futuros o

senhor espera para o controle bio-

lógico em casas de vegetação?

Joop C. van Lenteren – Mundialmen-

te, que ocorra uma pesquisa contínua

e uma avaliação de inimigos naturais

(parasitóides, predadores e patógenos),

de insetos e ácaros-praga, para melhorar

o controle das pragas atuais ou para de-

senvolver o controle de novas pragas.

Os problemas mais sérios são atual-

mente causados por espécies de tripes,

por mosca-branca do gênero Bemisia e

por várias espécies de pulgões. Para o

controle de tripes-praga, os produtores

são forçados a aplicar intensivamente

um largo espectro de pesticidas quími-

cos, que indispõem comercialmente o

sucesso de programas de controle bio-

lógico em casas de vegetação. Os per-

cevejos predadores do gênero Orius e

os ácaros predadores Amblyseius pro-

vêem cultivos como pimentão e pepino

em casas de vegetação com o controle

adequado de tripes. Fungos entomopa-

togênicos deverão ser úteis como agen-

tes de controle adicionais. Um novo e

interessante desenvolvimento para

melhorar o controle biológico de tripes

é o sistema de criação aberta do ácaro-

predador Amblyseius degenerans em

plantas de Ricinus communis em va-

sos. Essas plantas banqueiras podem

ser colocadas na casa de vegetação para

estabelecer colônias do predador em um

cultivo que não tem ainda pólen.

A emergência de uma nova espécie

de mosca-branca-praga, a mosca-branca-

da-batata-doce, Bemisia argentifollii,

tem complicado os programas de con-

trole biológico na América, no Mediter-

râneo e em outras partes do mundo.

Como resultado, atualmente, Bemisia

pode ser controlada pela liberação de

uma mistura dos parasitóides Encarsia

formosa e Eretmocerus eremicus (Nor-

te da Europa e Norte da América) ou

Eretmocerus mundus (Mediterrâneo).

O predador Macrolophus caliginosus é

geralmente adicionado aos parasitóides,

tanto que esta mistura de dois parasitói-

des e de um predador resulta em melhor

controle por um longo período.

Pulgões têm sempre criado proble-

mas em programas de manejo de pragas,


uma vez que suas populações podem

desenvolver-se tão rapidamente, que a

introdução de inimigos naturais é fre-

qüentemente muito tardia. A despei-

to de numerosos estudos de insetos

afidófagos (parasitóides e predadores)

e fungos entomopatogênicos, somente

poucas espécies têm mostrado potencial

em casas de vegetação em larga escala,

porque poucos inimigos naturais têm

condição de competir com as taxas re-

produtivas e de desenvolvimento dos

afídeos. O melhor método para prevenir

que populações de afídeos escapem do

controle é trazer os inimigos naturais

para dentro das casas de vegetação,

antes mesmo de esses afídeos serem

descobertos. Isto pode ser feito de uma

maneira bem efetiva, introduzindo uni-

dades de criação aberta (plantas ban-

queiras), dentro das casas de vegetação,

as quais consistem de plantas de trigo

com pulgões do trigo (que não podem

viver em cultivos de casas de vegeta-

ção), predadores e parasitóides.

Recentemente, apareceu uma ativi-

dade de grande expansão na área de

geração de resistência a pragas e a do-

enças, para cultivos em casas de vege-

tação. Cerca de 30% de todas as ati-

vidades de produção de importantes

companhias, visando à resistência para

cultivos em casas de vegetação, são ago-

ra gastos com pragas e doenças. Isto é

particularmente importante para pra-

gas que não podem ser controladas

facilmente com agentes de controle bio-

lógico.

Então, eu vejo um rápido desenvol-

vimento no controle biológico de doen-

ças. Isto é um desenvolvimento essen-

cial, porque alguns dos fungicidas estão

matando agentes de controle biológico

de insetos-praga. Os primeiros agentes

para controle de doenças já estão re-

gistrados e comercialmente disponíveis.

Finalmente, vários sistemas hábeis,

ou sistemas de decisão e suporte estão

sendo desenvolvidos para diagnose de

pragas e controle biológico. Um impor-

tante fator que favorece o uso de tais

sistemas na indústria relacionada com

as casas de vegetação é o fato de este

setor ser tecnologicamente avançado,

com o uso difundido do controle com-

putadorizado das condições ambien-

tais. Recentemente, através de sistemas

hábeis desenvolvidos neste campo têm-

se incluído diagnoses de pragas e doen-

ças, programas de controle biológico

para cultivos específicos, e dados sobre

os efeitos colaterais de pesticidas sobre

os inimigos naturais. Este tipo de siste-

ma de decisão e suporte ajuda os pro-

dutores a manejar grandemente os sis-

temas complexos de produção.

Concluindo, o controle biológico

é agora um método de proteção de

culturas, bem respeitado, confiável e

sustentável usado por produtores pro-

gressistas pelo mundo.

IA - Quais são as possibilidades e as

necessidades para implementação

do controle biológico em casas de

vegetação no Brasil?

Joop C. van Lenteren – Vejo excelen-

tes possibilidades para o controle bio-

lógico em casas de vegetação no Brasil.

Com base em observações e experimen-

tos feitos pelo Departamento de Entomo-

logia da Universidade Federal de Lavras

(Ufla), em Holambra (SP), e pelo que

tenho visto nesta cidade e em Andra-

das (MG), acredito que o controle bio-

lógico desenvolver-se-á grandemente

nos próximos cinco anos. O fato de a

maioria das flores estar destinada ao

mercado interno e não à exportação,

ajuda enormemente.

Na Europa, temos que conviver com

tolerância zero de pragas e inimigos

naturais, quando as plantas são expor-

tadas, e este problema não existe, ainda,

no Brasil. Além disso, em Holambra, a

equipe da Ufla encontrou um grande

número de agentes de controle bio-

lógico que ocorre naturalmente, e que

se estabelecerá nas casas de vegetação

tão logo as aplicações de químicos sejam

interrompidas. O controle biológico

resultou na mesma qualidade e quanti-

dade de cultivos, além de ser financei-

ramente mais atrativo.

Estudos básicos relacionados com

o desenvolvimento de populações de

pragas e inimigos naturais são neces-

sários para desenvolver programas de

controle biológico confiáveis e isto é bem

possível com a ajuda de estudantes de

universidades. Tais estudos não só

deverão ser realizados no laboratório,

mas também nas casas de vegetação, e

a intensiva colaboração com os produ-

tores é essencial.

Como uma importante necessidade,

vejo o aparecimento de um produtor

comercial de agentes de controle bioló-

gico. Este produtor não deverá somen-

te vender inimigos naturais, mas, o mais

importante, deverá também provi-

denciar orientações (extensão), para o

produtor, sobre métodos de amostra-

gem, determinação do momento de libe-

ração dos inimigos naturais, qual tipo

de pesticidas químicos deve ser usado

em combinação com o controle bioló-

gico etc. Na Holanda, não vendemos

simplesmente inimigos naturais, ven-

demos “serviço de proteção de cul-

tivos”, o qual inclui o controle bioló-

gico. Tradução: Vanda Helena Paes Bueno

I n f o r m e A g r o p e c u á r i o , B e l o H o r i z o n t e , v . 2 6 , n . 2 2 5 , p . 9 - 1 7 , 2 0 0 5

9Pragas em cultivos protegidos e o controle biológico

INTRODUÇÃO

Os pulgões estão entre as mais sériaspragas de cultivos em sistemas protegidos.Numerosas espécies que ocorrem no cam-po podem tornar-se pragas em casas devegetação, uma vez que os fatores climáti-cos e as condições da planta são freqüen-temente ótimos para seu desenvolvimentoe reprodução. Em casas de vegetação, areprodução é contínua por partenogênese,ou seja, fêmeas vivíparas produzem no-vas gerações de fêmeas, com ciclo de vidaanolocíclico (incompleto).

A temperatura também é um fator eco-lógico que tem grande influência no desen-volvimento e reprodução desses insetos.Embora a considerada ótima para o desen-volvimento dos afídeos seja de, aproxima-damente, 25oC, que, na maioria das casasde vegetação, freqüentemente excede du-rante o dia e diminui durante a noite. Essa

Controle biológico de pulgões ou afídeos-pragaem cultivos protegidos

Vanda Helena Paes Bueno1

variação proporciona condições para queos afídeos sejam capazes de sobreviver emultiplicar nestes ambientes.

Assim, devido ao curto tempo para ori-ginar uma geração, rápida taxa reproduti-va e partenogênese, uma infestação deafídeos em um cultivo pode muito rapida-mente atingir níveis bastante sérios. Umafêmea produz entre 40 a 100 descendentesa uma taxa de 3 a 10 indivíduos/dia em vá-rias semanas.

Cabe, ainda, ressaltar o crescente de-senvolvimento de resistência desses inse-tos à maioria dos produtos fitossanitáriosaplicados para o seu controle. Portanto, apreocupação quanto às novas metodolo-gias de controle de afídeos é crescentenestes ambientes, e o controle biológico,principalmente com o uso de parasitóides,tem demonstrado ser eficiente para man-ter as densidades populacionais abaixo donível de dano econômico.

Resumo - Os pulgões ou afídeos são insetos de tamanho pequeno, com coloração variável,e que apresentam grande capacidade de reprodução, superposição de gerações e de-senvolvimento de resistência à maioria dos produtos fitossanitários aplicados para o seucontrole. São sugadores de seiva, podendo ser também transmissores de vírus às plantas.Os prejuízos ocasionados por esses insetos podem ser acentuados, porque na maioria dasvezes atacam no início do ciclo vegetativo das plantas, com intensas infestações que podemdizimar totalmente a cultura. Entre as várias espécies que ocorrem em cultivo protegido,Aphis gossypii Glover é uma importante praga de vários cultivos em casas de vegetação,tanto de vegetais como de ornamentais. O controle biológico com o uso de parasitóides dafamília Aphidiidae, seja através da liberação inoculativa, seja através do uso de “plantasbanqueiras” (unidades de criação aberta), tem demonstrado ser de grande eficiência nadiminuição de populações de pulgões em níveis abaixo de dano econômico.

Palavras-chave: Pulgão. Aphis gossypii. Aphidius spp. Parasitóide. Predador. Casa devegetação. Liberação inoculativa.

1Bióloga, D.Sc., Profa Tit. UFLA - Depto Entomologia, Caixa Postal 3037, CEP 37200-000 Lavras-MG. Correio eletrônico: [email protected]

CARACTERIZAÇÃO DOSAFÍDEOS

Afídeos são insetos sugadores quepossuem cinco estádios ninfais e o adul-to. Tanto as ninfas quanto os adultosalimentam-se da seiva das plantas. As nin-fas desenvolvem-se rapidamente e sofremquatro mudas (trocas de pele) antes detornarem-se adultas. Ela deixa a cada mudauma cutícula conspícua branca espalhada,revelando, assim, sua presença no culti-vo. Os afídeos têm, no geral, cerca de 2 mmde comprimento e apresentam as formasápteras e aladas. Os alados geralmenteocorrem, quando há um aumento popu-lacional, ou quando há mudança de plantahospedeira, já que eles podem mover-sede uma planta para outra.

A reprodução desses insetos pode sersexuada, normalmente em regiões de climatemperado, ou por partenogênese telítoca,


10 Pragas em cultivos protegidos e o controle biológico

na qual são originadas apenas fêmeas, sen-do esta a mais comum em regiões tropicais,como o Brasil, e em casas de vegetação.Apresentam altas taxas reprodutivas. Ini-cialmente, os indivíduos são ápteros e apopulação cresce de forma mais intensa.Na falta de alimento, por exemplo, apare-cem as formas aladas, que voam para outrasplantas, constituindo novas colônias. Foidemonstrado, em casas de vegetação, queM. persicae e A. gossypii disseminam-sepor uma área de 11,2 m2/dia, após infestarsomente uma planta de crisântemo de vaso.

Os alados, após descerem em um cul-tivo, iniciam uma breve prova exploratóriano floema da planta e, se não satisfatória, apesquisa continua por meio de vôos curtosaté que uma planta hospedeira adequadaseja encontrada.

PRINCIPAIS ESPÉCIES

As principais espécies de afídeos queocorrem em cultivos sob sistema prote-gido são Myzus persicae (Sulzer.), Aphisgossypii Glover, Macrosiphum euphorbiae(Thomas), Macrosiphum rosae (L.),Aulacorthum solani (Kaltenbach). Sãoespécies polífagas e apresentam uma amplavariedade de plantas hospedeiras.

As espécies A. gossypii (Fig. 1A) (pri-mariamente em pepino, crisântemo e pimen-tão) e M. persicae (Fig. 1B) (primariamenteem solanáceas e crisântemo) são de ocor-rência mais comum em plantas ornamentaise vegetais cultivados em sistemas prote-gidos e apresentam algumas característi-cas morfológicas que as diferenciam (Qua-dro 1).

A espécie M. euphorbiae (Fig. 1C) podeatingir 4mm de comprimento, tem coloraçãoverde, corpo e sifúnculos bem alongados.É encontrada especialmente nas partesjovens das plantas e é bastante ativa, po-dendo disseminar-se pelo cultivo rapida-mente.

O afídeo A. solani (Fig. 1D) é extrema-mente polífago, uma praga comum em casasde vegetação, em plantas em vasos, no casodas ornamentais, e também em solanáceas.Apresenta-se com 1,8 a 3,0 mm de compri-

A taxa de desenvolvimento dos afídeosé influenciada pela temperatura e pelaplanta hospedeira. Por exemplo, A. gossypiié adaptado a altas temperaturas. Adultosvivem de duas a três semanas e produzem

Figura 1 - Pulgões adultos ápteros

NOTA: Figura 1A - Aphis gossypii Glover. Figura 1B - Myzus persicae (Sulzer). Figura 1C -Macrosiphum euphorbiae (Thomas). Figura 1D - Aulacorthum solani (Kaltenback).

mento e coloração que varia de verde ouamarelo-brilhante pálido, com uma manchaverde-brilhante ou ferrugem na base de ca-da sifúnculo, para um verde-uniforme oumarrom-esverdeado.

A. gossypii

QUADRO 1 - Principais diferenças morfológicas entre os pulgões Myzus persicae (Sulzer) e Aphis

gossypii Glover

M. persicae

Coloração geral: café-amarelado.

Tamanho: 1,2 a 2,3 mm.

Frente acanalada com tubérculos antenaisconvergentes.

Dorso abdominal com placa dorsal comárea fusiforme não pigmentada.

Antenas quase do mesmo comprimentodo corpo.

Sifúnculo ligeiramente alargado no terçoposterior.

Coloração geral: café-escuro.

Tamanho: 0,9 a 1,8 mm.

Frente sinuosa.

Dorso abdominal com ou sem escleritosisolados.

Antenas mais curtas do que o corpo.

Cauda pálida em relação ao sifúnculo.



de 3 a 10 ninfas/dia. A uma temperaturade 27oC, o período ninfal é de sete dias, eos adultos produzem uma média de 40 nin-fas em uma semana. Em casas de vegetação,há um crescimento desse pulgão de 4 vezes/semana, em cultivos de berinjela, e 12 vezes,em cultivos de pepino. Para M. euphorbiae,a temperatura mais favorável para o seudesenvolvimento é próxima de 15 a 18oC; ecada fêmea adulta é capaz de produzir cer-ca de 30 descendentes.

São insetos difíceis de controlar, devi-do à resistência a inseticidas e ao apare-cimento de biótipos ou raças. A espécieA. gossypii ocorre em muitas plantas orna-mentais, como crisântemos, nas quais têmadquirido resistência a inseticidas organo-fosforados e carbamatos.

M. persicae é caracterizado por umahabilidade de desenvolver altos níveis deresistência a inseticidas, o que, em combi-nação com um largo espectro de plantashospedeiras e uma alta capacidade repro-dutiva, faz desta espécie uma praga sériaem várias plantas ornamentais e vegetaiscomo tomate, pepino e pimentão em casasde vegetação.

DANOS

Os pulgões formam um grupo importan-te de insetos-vetores de viroses em váriasplantas cultivadas. Causam danos diretosatravés da sucção da seiva em folhas e bro-tos novos (Fig. 2), provocando distorção,atrofiamento e queda prematura das fo-lhas; podem também atacar flores e botõesflorais. Os danos indiretos são devido aoaparecimento do fungo fumagina, que cau-sa redução da fotossíntese (devido à excre-ção do honeydew), contaminando frutos eplantas ornamentais, os quais se tornamimpróprios para o mercado. A transmissãode vírus às plantas deprecia o valor estéti-co das ornamentais. O vírus da batata Y(PVY) é transmitido por afídeos no toma-te, assim como o é o vírus do mosaico-do-pepino (CMV) em pepino.

A infestação inicial em um cultivo ocor-re, geralmente, com um pequeno númerode focos isolados, mas que se espalha rapi-

damente, devido à alta reprodução dos afí-deos, através do cultivo. Se os focos sãodescobertos em tempo, os afídeos podemser controlados por tratamento local, ouseja, no foco da infestação.

A. gossypii pode ser vetor do vírus domosaico-do-pepino e também causa danospor meio da sucção da seiva, secreção dohoneydew (mela). Tem preferência para selocalizar no lado inferior das folhas e teci-dos jovens.

M. euphorbiae ocorre em muitos cul-tivos como roseira, alstroemeria, crisânte-mo, tomate, berinjela e alface, causandodanos e disseminando-se rapidamentepelos cultivos. Em tomate, ele é encontradofreqüentemente nas partes mais baixas daplanta, nas folhas e no caule principal. Emroseiras instala-se imediatamente nos bro-tos e rapidamente causa danos. A maioriadas colônias desenvolve-se no lado infe-rior das folhas. Em casos de infestaçõessérias, entretanto, pode instalar-se tambémnas superfícies superiores das partes jo-vens (em crescimento) das plantas.

A. solani ocorre especialmente em cri-sântemo, alface, pimentão, feijão e berinjelae os sintomas são iguais àqueles ocasiona-dos por outros afídeos, como os das viro-ses em pimentão. Manchas e anéis negros,

também, podem aparecer nos frutos. Emcrisântemo, causa manchas amarelas so-bre as folhas jovens. Este afídeo é encon-trado, principalmente, na parte baixeira daplanta.

Em crisântemo, M. persicae prefereas folhas superiores, mas se move para asfolhas medianas em cultivares suscetíveis,quando a densidade populacional aumen-ta, e então migra para as flores, quandoelas aparecem. Em Solanaceae, este afídeoprefere as folhas mais inferiores. No entanto,pode geralmente ser encontrado distribuídopor toda a planta, embora a sua preferênciaseja por folhas jovens.

Os pulgões A. gossypii, M. euphorbiaee M. persicae, em cultivo de morango, cau-sam danos, os quais resultam em severasinfestações e produzem honeydew e fu-magina sobre os frutos. As infestaçõestendem-se a concentrar em grupos deplantas, as quais têm maiores populaçõesdo que as plantas vizinhas. São importantesem mudas de morango.

MONITORAMENTO EAMOSTRAGENS

Os pulgões podem ser monitorados porcontagem direta nas plantas, ou por meiode amostragens de folhas que contêm as

Figura 2 - Ponteiro de crisântemo de corte com sintomas de ataque e colônias de pulgões



colônias, sendo os pulgões posteriormen-te avaliados e contados.

Como os alados são as formas de dis-seminação, o uso de armadilhas adesivasamarelas (Horiver©) no interior das casasde vegetação também pode constituir-seem uma forma de monitorar e de determinara colonização inicial nos cultivos protegi-dos. Elas devem ser colocadas em áreascom mais alto risco de infestação, comopróximas de entradas (portas), aberturas deventilação. A armadilha adesiva amarela,como prevenção, deve ser colocada na taxade 1 armadilha/200 m2. Já visando à contri-buição para controle em altas infestações(isto é, captura massal), usar pelo menos1 armadilha/20 m2, para um máximo de 1armadilha/2 m2. Em cultivos, cujas plantasatingem alturas consideráveis, como pe-pino, tomate e pimentão, as armadilhasdevem ser posicionadas acima do topo daplanta e elevadas de acordo com o cresci-mento delas. Em cultivos com canteiros bai-xos, as armadilhas devem ficar suspensaspor fios de arame ou outro material, a ummáximo de 30 cm acima do cultivo. Os ta-manhos das armadilhas variam de peque-nos (25 x 10 cm) a grandes (25 x 40 cm).

Com relação às amostragens de pul-gões, ou seja, a contagem direta nas plan-tas (por exemplo, em crisântemo de corte,em casa de vegetação comercial de 600 m2),tiveram início uma semana após o plantioe consistiram na observação aleatória de10 plantas/canteiro (de um total de 24 can-teiros, com densidades de 40 plantas/m2).Da primeira à sexta semana foram contadosos pulgões presentes em todas as folhasdas plantas, uma vez que estas eram peque-nas (cerca de 50 cm de altura) e apresen-tavam poucas folhas. Da sétima à décimaterceira semana após o plantio (última se-mana do ciclo da cultura), foram amostradastrês folhas distribuídas ao longo da regiãomediana e superior da planta e contadosos pulgões. Da oitava à décima terceira se-mana foram amostrados também os botõesflorais e as flores. As amostragens foramrealizadas semanalmente até o final do cicloda cultura.

Os pulgões normalmente são pragasiniciais nos cultivos em casas de vegetaçãoe devem, portanto, ser monitorados notransplante e também nas mudas durante oprocessamento delas.

CONTROLE BIOLÓGICO

Por um longo tempo, em cultivos ondeos inimigos naturais eram liberados contraoutras pragas, os afídeos puderam ser con-trolados eficientemente pelo uso de inseti-cidas seletivos, que possuíam muito pou-co efeito adverso no controle biológico.Mas a resistência dos afídeos a esses inse-ticidas significou que um método diferen-te de controle fosse requisitado e, assim, ouso de inimigos naturais para esses pul-gões tornou-se óbvio. Deve-se salientar,entretanto, que em vários cultivos em casasde vegetação, como o de tomate, de crisân-temo, mesmo com o não uso de um largoespectro de produtos fitossanitários, osafídeos, normalmente, não atingem níveisde dano econômico, devido à presença depopulações de inimigos naturais nativos,ou seja, eles são mantidos pelo controlenatural.

Duas principais razões levaram ao usodo controle biológico para afídeos em casasde vegetação em diversos países: altosníveis de resistência a muitos produtosfitossanitários e uso crescente do controlebiológico de outras pragas que ocorremnos ambientes protegidos, conduzindo amedidas compatíveis contra esses afídeos.

Apesar de numerosos estudos cominsetos afidófagos, somente poucas espé-cies têm mostrado potencial para controle

dos pulgões em condições de casas devegetação, principalmente porque poucosinimigos naturais têm potencial para alcan-çar as taxas de reprodução e desenvolvi-mento dessas pragas.

Dentre os diversos critérios de seleçãoe avaliação de inimigos naturais, um agen-te de controle biológico será consideradoefetivo contra uma determinada praga, sepelo menos as taxas intrínsecas de aumen-to (rm) de ambos forem semelhantes. Nestecaso, é necessário que introduções regu-lares de inimigos naturais sejam feitas, paraque o controle desejado seja obtido.

Inimigos naturais

Dentre os inimigos naturais de afídeospodem-se destacar os insetos-predadorescomo joaninhas Scymnus sp., Hippodamiaconvergens Guérin-Méneville, Cyclonedasanguinea Mulsant; crisopídeos Chryso-perla sp.; sirfídeos Pseudodorus clavatus(Fabricius); os parasitóides, principalmen-te vespinhas, ou seja, microhimenópterosdas famílias Aphidiidae como Aphidiuscolemani Viereck, Aphidius ervi Haliday,Lysiphlebus testaceipes (Cresson) e Praonvolucre; Aphelinidae como Aphelinusabdominalis; e fungos entomopatogêni-cos como Verticillium lecanii.

Parasitóides

A família Aphidiidae compreende umgrupo de himenópteros, de cerca de 2 mmde comprimento. Esses himenópteroscaracterizam-se biologicamente por seremsolitários e exclusivamente endoparasitói-des de pulgões (Fig. 3A e 3B).

Figura 3 - Parasitóide afidiideoNOTA: 3A - Lysiphlebus testaceipes (Cresson). Figura 3B - Parasitóide afidiideo atacando

pulgão.



Para o parasitismo em um afídeo, a fêmeao encontra, dobra o seu abdome por baixodo tórax e entre suas pernas anteriores, emdireção ao afídeo hospedeiro. Movimentaseu abdome para frente (Fig. 3B) e atravésdo ovipositor deposita um ovo no corpodo hospedeiro. A larva passa por quatroinstares no interior do afídeo. Nos três pri-meiros, alimenta-se de substâncias líquidas(hemolinfa) e, no último instar, dos tecidosdo hospedeiro. Corta, então, uma fenda nacutícula do afídeo grudando-o, por meiode seda, na superfície da folha onde ele seencontrava. No quarto instar, tece um ca-sulo dentro do afídeo e forma a pupa. O afí-deo parasitado é agora chamado múmia(devido à aparência) e, geralmente, apre-senta coloração marrom-dourada (Fig. 4Ae 4B). O adulto emerge dessa múmia, cor-tando um orifício circular no topo do abdo-me do afídeo mumificado.

Os parasitóides adultos dispersam-sepor meio do vôo ou por caminhar pelas plan-tas, quando estas estão muito próximas.Na fase larval, dispersam-se através de seushospedeiros. Múmias de pulgões tambémpodem ser levadas a curtas distâncias porfolhas que caem das plantas. Os afidiídeosadultos são bastante ativos e sua disper-são é mais eficiente que a dos afelinídeos.

Os parasitóides de afídeos (Aphidiidae)têm sido os mais investigados e usadoscomo agentes de controle biológico em ca-sas de vegetação. Eles têm apresentadocaracterísticas essenciais para um efetivoinimigo natural, como alta capacidadereprodutiva, curto tempo de geração, boacapacidade de dispersão e ciclo de vidabem sincronizado com aquele de seus afí-deos hospedeiros. A fecundidade médiade L. testaceipes no pulgão Schizaphisgraminum (Rondani) é de 647 ovos. Esteparasitóide tem condições de, em aproxima-damente 10 dias, dobrar a sua população.Assim, no caso do uso de L. testaceipescomo agente de controle biológico de pul-gões, deve ser considerado que os pulgõessão estrategistas r, aumentando suas po-pulações rapidamente, com superposição

de gerações. No entanto, a infestação inicialde uma cultura por pulgões geralmenteacontece através de um pequeno númeroe em focos isolados. Assim, a presença doparasitóide no início da infestação e umaumento também rápido de sua populaçãopoderão prevenir surtos nas populaçõesde pulgões e exercer o seu controle.

Comercialização

Existe, atualmente, disponibilidade co-

mercial de muitas espécies de parasitóides(Quadro 2) produzidas por várias biofábri-cas ao redor do mundo, o que tem levado aum aumento no sucesso do controle bio-lógico de afídeos em casas de vegetação.Também tem sido sempre uma característi-ca do controle biológico de pragas que oscustos dos inimigos naturais decrescem,quando o manejo integrado de pragas seexpande e ocorre competição pelos supri-mentos no mercado.

Figura 4 - Múmias (pulgões parasitados)NOTA: 4A - Múmias presentes na planta de crisântemo. Figura 4B - Detalhe da múmia

na planta.

Aphidius colemani Myzuz persicae Aphipar Koppert

Aphis gossypii Aphiplan Plant Protect

A. craceivora Aphidius-System Biobest

A. fabae

Aphidius ervi Aulacorthum solani Ervipar Koppert

Macrosiphum euphorbiae Aphi-erplan Plant Protect

Ervi-M-System Biobest

Aphidius matricariae Myzus persicae

Lysiphlebus testaceipes Aphis gossypii

Aphelinus abdominalis A. solani Aphilin Koppert

M. euphorbiae Apheplan Plant Protect

Aphelinus-System Biobest

QUADRO 2 - Principais espécies de parasitóides, com o respectivo nome do produto comercial,

usadas no controle biológico de afídeos-alvo em casas de vegetação

Empresa quecomercializa

Espécies de parasitóides Afídeos-alvo Nome comercial



Os parasitóides são os inimigos natu-rais de pulgões mais eficientes e são utili-zados em programas de controle biológicoclássico, aplicado no mundo. Na Europa,a utilização de Aphidius colemani, A. ervi,Aphelinus abdominalis e Lysiphlebustestaceipes tem sido eficiente no contro-le biológico das principais espécies depulgões praga em cultivos protegidos.Os parasitóides A. colemani, A. ervi e A.abdominalis são bastante específicos e asespécies de Aphidius são especialmenteadequadas para liberações no início de umainfestação.

Liberações de parasitóides

Uma vez que os pulgões são estrate-gistas r, com alto poder de reprodução,devem ser controlados no início de suainfestação por liberações inoculativas deparasitóides (Fig. 5). A espécie de parasi-tóide deve ser escolhida de acordo com aespécie de pulgão a ser controlada. As taxasde liberação variam de 0,15 parasitóide/m2

(controle preventivo) a 0,5 parasitóide/m2

(controle curativo leve e pesado).Por exemplo, duas liberações de A. ervi,

correspondentes a 1,02 indivíduo/m2, emcultivo de tomate, em uma casa de vegeta-ção de 9 mil m2, resultaram em efetivo con-trole. Também, quando os pulgões (M.euphorbiae e M. persicae), ou o dano sãovistos pela primeira vez, liberar 0,5 – 1A. abdominalis/m2 em duas a três libera-ções, ou A. ervi, quando encontrar o pri-meiro foco de pulgões.

Em crisântemo de corte, duas liberaçõesde L. testaceipes, uma na quarta semanaapós o plantio (0,15 fêmea/m2) e outra na oita-va semana após o plantio (0,24 fêmea/m2),resultaram em efetivo controle do pulgãoAphis gossypii (Gráfico 1). No caso douso de A. abdominalis (Aphelinidae), astaxas variam de 0,1 parasitóide/m2 (con-trole preventivo) a 2 parasitóides/m2 (con-trole curativo leve) e 4 parasitóides/m2

(controle curativo pesado), e, como essesparasitóides não são muito ágeis (apresen-tam pouca mobilidade), a liberação deveser feita diretamente em plantas infestadas.

Em cultivos de ornamentais, em geral, astaxas podem ser de 1 parasitóide/2m2 a cadasemana para cultivos propensos a maiorataque, ou uma taxa inicial de 250 parasi-tóides/casa de vegetação a cada 14 diaspara cultivos de baixo risco. Acima de 4parasitóides/m2 em intervalos de duas se-manas para tratamento de picos popula-cionais.

As liberações devem ser feitas nas ho-ras mais frias do dia, espalhando-se o ma-

terial (múmias, cujos adultos estão próxi-mos da emergência, ou adultos) por entreas plantas, nas folhas (Fig. 5).

Como avaliação do controle, observarque pulgões parasitados incham e endu-recem, assemelhando-se a uma couraça, etransformam-se em múmias (Fig. 4A e 4B)de coloração amarronzada, ou preta, deacordo com a espécie de parasitóide libe-rada. Os adultos dos parasitóides emergempor meio de um orifício feito por eles na

Gráfico 1 - Flutuação populacional do parasitóide Lysiphlebus testaceipes (Cresson) e dopulgão Aphis gossypii Glover, em crisântemo de corte em casa de vegetaçãocomercial

0

1

2

3

4

5

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 130

10

20

30

40

50

60A. gossypiiL. testaceipes

Liberação parasitóides

Núm

ero

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(%)

L. t

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Semanas

Figura 5 - Liberação de parasitóide afidiídeo em cultivo em casa de vegetação



múmia. As primeiras múmias podem servisualizadas no cultivo, aproximadamen-te, duas semanas após a primeira liberação(Fig. 4A e 4B).

Sistemas de criações abertasou “plantas banqueiras”

Além das liberações de parasitóidespara o controle biológico de pulgões, pode-se usar o sistema de criação aberta ou “plan-tas banqueiras” (Fig. 6). Este sistema per-mite a contínua presença do inimigo natu-ral na casa de vegetação e consiste no usode uma planta diferente daquela cultivadano local e infestada com um inseto hospe-deiro ou presa (não praga do cultivo alvo),o qual serve como alimento e para a repro-

dução de parasitóides e predadores. Essesinimigos naturais presentes desde o iníciodo cultivo exercerão o controle da praga,não permitindo o crescimento da popula-ção.

Plantas usadas como “banqueiras” emcultivos de vegetais como tomate (Fig. 6A),pepino, berinjela, melão, morango, ervas,abobrinha, em casas de vegetação, po-dem ser as de aveia, tabaco, milheto, sorgo.Para cultivos de ornamentais, como rosa(Fig. 6B), crisântemo, kalanchoe, gérbe-ra, gerânio, begônia, ciclamen, hibiscus,alstroemeria (Fig. 6C), são usadas as citadasacima, além de feijão castor.

A “planta banqueira” deve ser fácil decultivar, diferente da planta a ser protegi-

Figura 6 - “Plantas banqueiras” presentes em casas de vegetação

NOTA: Figura 6A - Cereal em cultivo de tomate. Figura 6B - Planta de mamona em culti-vo de rosas de corte. Figura 6C - Cereal em cultivo da ornamental alstroemeria.

da, ter tamanho reduzido, se possível, e aspragas e doenças devem ser diferentes da-quelas do cultivo comercial.

O milheto, Eleusine coracana, pode serusado como planta hospedeira do pulgãoRopalosiphum padi. Este milheto resistemuito bem às altas temperaturas da prima-vera e verão em casas de vegetação. O pul-gão R. padi não infesta cucurbitáceas. Umavez que R. padi infestou o milheto, o para-sitóide A. colemani é liberado para parasitarR. padi. Quando aparecer a primeira múmiana planta, ela já está pronta para ser usa-da e pode ser transportada para o interiorda casa de vegetação. A “planta banquei-ra” é introduzida 15 dias após o plantio eessa introdução deve ser repetida 15 diasdepois. Normalmente, é colocada uma“planta banqueira” por 100 m2.

Em pepino, é usada uma “planta ban-queira” de trigo infestada com o pulgãoRophalosiphum padi, a qual permite oestabelecimento de A. colemani em adian-tamento à infestação do cultivo de pepinopelo pulgão A. gossypii. Bennison e Corless(1993) obtiveram 90% do controle de A.gossypii três semanas após a sua infes-tação no cultivo de pepino, quando usaramo sistema de criação aberta com o pulgãoR. padi e o parasitóide A. colemani paracada mil plantas em casas de vegetação.

Estudos feitos para comparar a efetivi-dade de introduções de duas vezes/semanado parasitóide A. colemani, com uma uni-dade de criação aberta formada por umaplanta de trigo colonizada pelo pulgão R.padi, parasitado por A. colemani, revelaramque o sistema de criação aberta propiciouum melhor controle do pulgão A. gossypiiem cultivo de pepino. Dois dias após o iní-cio da infestação do pulgão, a taxa de pa-rasitismo em suas colônias foi de 45%,enquanto que com o método de introdu-ções repetidas, foi de aproximadamente20% (STEENIS, 1995).

O sistema de criação aberta, que usaplantas de sorgo, colonizadas com o pulgãoSchizaphis graminum e o parasitóide L.testaceipes, controlou satisfatoriamente opulgão A. gossypii, em plantas de pimen-



tão em condições experimentais de casa devegetação. Cinco dias após a introduçãodas “plantas banqueiras”, as plantas depimentão, que estavam a 0,5 e 1,0 m dedistância da criação aberta, apresentaram59% e 49%, respectivamente, de parasi-tismo, e, na maior distância (3,35m), 44%(RODRIGUES et al., 2001).

As “plantas banqueiras”, atualmente jácomercializadas, são consideradas comoum sistema normal de controle biológico.A empresa Koppert (holandesa) tem o pro-duto denominado Ervibank©, que consistede uma caixa de 3 mil mL, contendo umaplanta de cevada com, aproximadamente,500 pulgões dos cereais, Sitobion avenae,parasitados por A. ervi ou A. abdominalis.Recomendam-se cerca de 5 plantas/hectare,trocadas e recolocadas a cada duas sema-nas, em um lugar com presença de luz.Melhores resultados são obtidos, quandoas “plantas banqueiras” são dependura-das acima do cultivo (Fig. 6A), permitindoo maior crescimento, e tornam as plantasde cereais menos vulneráveis a doenças,como míldio. O nível de infestação de afí-deos permanece baixo, devido à contínuapresença de grandes quantidades de vespi-nhas parasitóides.

O uso de “plantas banqueiras”, por-tanto, apresenta algumas vantagens comomenor número de parasitóides para libe-ração, presença de inimigos naturais antesda chegada dos pulgões e liberação per-manente de parasitóides na casa de vege-tação, além de custos iniciais de introduçãobaixos.

O controle biológico de pulgões comparasitóides, seja pela introdução, seja pelouso de “plantas banqueiras”, é uma reali-dade promissora em cultivos protegidos,desde que as introduções de inimigos na-turais sejam feitas na fase inicial da infes-tação dessas pragas.

Predadores

Predadores e parasitóides invadem na-turalmente as casas de vegetação desdeque as condições apropriadas sejam for-necidas.

Os predadores são mais adequados,quando a população dos afídeos já se encon-tra em alta densidade. Seu modo de ação émenos especializado do que os parasitói-des, mas pode reduzir rapidamente, comfreqüência, um grande número de afídeos.

Entretanto, as joaninhas (Coccinellidae)tendem a voar para fora da casa de vegeta-ção, quando se tornam adultas, sem teremconsumido todas as presas. Sua introdu-ção como inimigo natural somente é devalor nos casos de alta densidade da presaou quando existem infestações concentra-das, as quais elas podem controlar muitorapidamente. A maioria das espécies não écapaz de manter a população da praga emníveis baixos. Mas muitas espécies, comoCycloneda sanguinea Mulsant, Scymnusspp., Hippodamia convergens Guérrin-Méneville, ocorrem naturalmente em culti-vos em casas de vegetação e podem, assim,promover um bem-vindo controle suple-mentar no controle biológico de afídeos.

A eficácia dos crisopídeos e sirfídeosdepende principalmente do cultivo no qualos afídeos estão estabelecidos. Adultosde crisopídeos não gostam de extremos detemperatura e em períodos quentes elesvoam para fora das casas de vegetação.Larvas de Chrysoperla carnea, as formaspredadoras do inseto, não se estabelecemmuito bem em cultivos cujas plantas sãomais altas, uma vez que são incapazes deatingir o topo delas, onde se concentramsuas presas e facilmente caem das folhas.

Devido ao fato de as larvas de sirfídeospoderem consumir altos números de afí-deos, a população destes pode mostrar umrápido declínio, assim que os sirfídeos apa-recerem na casa de vegetação. Uma espéciepromissora é Episyrphus balteatus, queocorre naturalmente no norte da Europa e,desde 1999, vem sendo liberada para o con-trole de afídeos em cultivos de pimentão.A larva desse sirfídeo é freqüente tambémem cultivos de rosas. No caso de escassezde alimento, a larva cessa a procura e esperapela presa. Esse comportamento passivocontribui pouco para o controle de infesta-ções do pulgão. A larva alimenta-se à noite.

Fungos entomopatogênicos

Sob condições favoráveis, os fungosentomopatogênicos ocorrem naturalmen-te e podem ter um impacto maior em umapopulação de pulgões. A maior umidadefavorece o seu aparecimento. O uso de V.lecani somente é relevante em plantas orna-mentais, por exemplo, quando a umidadeda casa de vegetação é consistentementealta (90%). Deve-se usá-la na taxa máximaem ocasiões freqüentes, como uma rotinapara cultivos específicos.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

As condições ambientais de uma casade vegetação oferecem boas oportunida-des para o uso do controle biológico. É fre-qüente dizer-se que elas seriam o primeiropasso para uso de estratégias de controlebiológico com sucesso, por apresentaremo ambiente mais uniforme comparado comas freqüentes flutuações extremas em con-dições de campo, e devido às possibilida-des de regular o ambiente em favor dosinimigos naturais, aonde eles podem serintroduzidos não somente durante o pro-cesso de formação de mudas, no transplan-te, mas também através de todo o períodode cultivo.

O controle biológico de pragas, ou seja,o uso de parasitóides e/ou predadores pa-ra reduzir o número de pragas em casas devegetação tem sido aplicado por mais de30 anos com grande sucesso em muitospaíses. E, nas últimas décadas, seu uso vemaumentando consideravelmente uma vezque é um método sustentável, econômicoe ambientalmente mais atrativo do que ocontrole químico. A liberação de parasitói-des, como Aphidius colemani ou Lysiphlebustestaceipes, ou o uso de unidades de cria-ção aberta têm sido uma constante em mui-tos programas de controle biológico deafídeos em vários cultivos em sistemasprotegidos pelo mundo. No Brasil, isto semostra promissor, uma vez que esses ini-migos naturais estão naturalmente presen-tes nos agroecossistemas e têm demons-trado efetividade tanto em condições de



laboratório, como de campo, no controlede várias espécies de pulgões de impor-tância econômica.

REFERÊNCIAS

BENNISON, J.A.; CORLESS, S.P. Biologi-cal control of aphids on cucumber: furtherdevelopment of open rearing units or “bankerplants” to aid establishment of aphid naturalenemies. IOBC/WPRS Bulletin, Dijon, v.16,n.2, p. 5-8, 1993.

RODRIGUES, S.M.M.; BUENO, V.H.P.; BUENO-FILHO, J.S.S. Desenvolvimento e avaliação dosistema de criação aberta no controle de Aphisgossypii Golver (Hem.: Aphididae) por Lysiphlebustestaceipes (Cresson) (Hym.: Aphidiidae) em casade vegetação. Neotropical Entomology ,Curitiba, v.30, n.3, p.433-436, 2001.

STEENIS, M. van. Evaluation and applicationof parasitoids for biological control of Aphisgossypii and glasshouse cucumber crops.1995. 211p. Thesis (Ph.D.) – University ofWageningen, Wageningen, The Netherlands.

BIBLIOGRAFIA CONSULTADA

ALBAJES, R.; GULLINO, M.L.; LENTEREN,J.C. van; ELAD, Y. Integrated pest and diseasemanagement in greenhouse crops. Dordrecht:Kluwer Academic, 1999. 545p.

BLACKMAN, R.L.; EASTOP, V.F. Aphids onthe world’s crops: an identification and infor-mation guide. Chichester: J. Wiley, 1984. 466p.

BUENO, V.H.P. Desenvolvimento e multiplicaçãode parasitóides do gênero Aphidius Nees. In:_______. (Ed.). Controle biológico de pragas:produção massal e controle de qualidade. Lavras:UFLA, 2000. cap.8, p.137-152.

_______. Protected cultivation and research onbiological control of pests in greenhouse in Brazil.IOBC/WPRS Bulletin, Dijon, v.22, n.1, p.21-24, 1999.

_______; LENTEREN, J.C. van; SILVEIRA,L.C.P.; RODRIGUES, S.M.M. An overview ofbiological control in greenhouse chrysanthemumsin Brazil. IOBC/WPRS Bulletin, Dijon, v. 26,n. 10, p.1-5, out. 2003.

HAGVAR, E. B.; HOFSVANG, T. Aphidsparasitoids (Hymenoptera: Aphidiidae): biology,host selection and use in biological control.Biocontrol News and Information, London,v.12, n.1, p.13-41, Mar. 1991.

KOPPERT, B.V. Product guide: with directionsfor use. Rodenrijs, 2002. 66p.

LENTEREN, J.C. van. Critérios de seleção pa-ra avaliação de inimigos naturais em controlebiológico. In: BUENO, V.H.P. (Ed.). Controlebiológico de pragas: produção massal e contro-le de qualidade. Lavras: UFLA, 2000. cap.1, p.1-19.

_______; ROSKAN, M. M.; TIMMER, R.Commercial mass production and pricing oforganisms for biological control of pests in Europe.Biological Control, San Diego, v.10, p.143-149, 1997.

MALAIS, M.H.; RAVENSBERG, W.J. Knowingand recognizing: the biology of glasshouse pestsand their natural enemies. 2.ed. The Netherlands:Koppert, 2003. 288p.

I n f o r m e A g r o p e c u á r i o , B e l o H o r i z o n t e , v . 2 6 , n . 2 2 5 , p . 1 8 - 2 3 , 2 0 0 5


INTRODUÇÃO

As moscas-brancas são insetos dimi-nutos que atacam diversas culturas. Emcultivo protegido, duas espécies destacam-se: Trialeurodes vaporariorum (West-wood) e Bemisia tabaci (Gennadius) (He-miptera: Aleyrodidae). Essas duas espéciessão bastante semelhantes, sendo que T.vaporariorum é um pouco maior do queB. tabaci. Esses insetos são sugadores eapresentam reprodução predominantemen-te sexuada (ZUCCHI et al., 1993). No Brasil,a partir de 1990, surtos populacionais B.tabaci passaram a causar sérios prejuí-zos em diversos cultivos (LOURENÇÃO;NAGAI, 1994). Verificou-se que estes sur-tos estavam relacionados com o biótipo Bde B. tabaci ou Bemisia argentifolii de

acordo com Bellows et al. (1994), que, pro-vavelmente, foi introduzido através de plan-tas ornamentais no estado de São Paulo.Atualmente, B. tabaci apresenta maiorimportância do que T. vaporariorum emcultivos protegidos.

Esses insetos apresentam ampla faixade plantas hospedeiras (cultivadas ou não),colonizando principalmente plantas anuaise herbáceas. Brown et al. (1995) relataramque mais de 500 espécies vegetais já fo-ram relacionadas como hospedeiras de B.tabaci. As fêmeas têm preferência porovipositar em folhas jovens (GERLING etal., 1980). Assim, em virtude do crescimentodas plantas, podem ser observados adultose ovos nas folhas mais novas (ponteiro dasplantas), ninfas de 1o e 2o instares na região

mediana e ninfas de 3o e 4o instares na re-gião inferior da planta (folhas mais velhas).Todas as fases da praga são encontradasgeralmente na face inferior das folhas.

O complexo Bemisia vem causando sé-rio impacto na agricultura mundial. Estimam-se em vários bilhões de dólares os danoscausados por este inseto às mais variadasplantas cultivadas, inclusive plantas orna-mentais (BROWN et al., 1995; PERRING etal., 1993). Esta praga causa danos diretos eindiretos aos hospedeiros atacados. O da-no direto ocorre devido à sucção contínuade seiva elaborada do floema, o que ocasio-na o definhamento da planta e comprometea qualidade final da produção. O dano indi-reto ocorre pela transmissão de viroses paraa planta hospedeira, que pode conduzir à

1Engo Agro, Dr., Prof. Assist. UNESP-FCAV - Depto Fitossanidade, Via de Acesso Prof. Paulo Donato Castellane s/n, CEP 14884-900 Jaboticabal-SP.Correio eletrônico: [email protected]

2Enga Agra, Dra, Profa Assist. UNESP-FCAV - Depto Fitossanidade, Via de Acesso Prof. Paulo Donato Castellane s/n, CEP 14884-900 Jaboticabal-SP.Correio eletrônico: [email protected]

Controle biológico da mosca-brancaem cultivos protegidos

Odair Aparecido Fernandes1

Antônia do Carmo Barcellos Correia2

Resumo - A mosca-branca é uma das principais pragas que atacam cultivos protegidos.Trata-se de uma praga que pode causar danos diretos, devido à sucção da seiva, e/ou indi-retos, através da transmissão de agentes fitopatogênicos. O uso de inseticidas para controledessa praga ainda é a principal estratégia adotada pelos produtores. Apesar do elevadonúmero de inimigos naturais (114 predadores, 56 parasitóides e 11 microrganismos ento-mopatogênicos), já relatados em vários países, ainda não existe um programa consisten-te de controle biológico desta praga em condições brasileiras. Isso decorre, devido a umasérie de fatores, tais como: elevado nível de dano causado pela praga mesmo em baixasinfestações, baixo índice de dano permitido, garantia de desinfestação para produtos deexportação e desconhecimento do controle biológico. Assim, com a crescente demanda porprodutos cultivados que consideram aspectos ambientais, sociais e toxicológicos, é possívelprever o aumento na utilização do controle biológico na produção em cultivos protegidos.

Palavras-chave: Praga. Bemisia tabaci. Trialeurodes vaporariorum. Parasitóide. Encarsia formosa.Monitoramento. Planta hospedeira.



sua morte. Além disso, este inseto, devidoao seu hábito alimentar, libera excreçõesricas em açúcares (honeydew), que podemser depositadas sobre as diversas partesdas plantas, favorecendo o desenvolvimen-to da fumagina (fungo de coloração preta).Em conseqüência, há redução da área fotos-sinteticamente ativa das folhas e reduçãoda produção (HILJE, 1996; FERNANDES,1998). Desde a sua introdução no Brasil, obiótipo B de B. tabaci tem causado enor-mes prejuízos em várias culturas de impor-tância socioeconômica. Hoje, essa pragajá pode ser encontrada em praticamentetodos os Estados brasileiros e tem causadoperdas que podem chegar a 100%, emespecial em cultivos de frutas e hortaliças.Este inseto também ocorre em plantasdaninhas, tais como guanxuma, picão-preto e amendoim-bravo. Nos primeirosoito anos, desde a introdução desse inse-to no Brasil, estima-se que os prejuízoscausados por ele no País já haviam supe-rado a cifra de 100 milhões de reais (HAJIet al., 1996).

O controle químico tem sido basica-mente a única tática de controle utiliza-da pelos produtores. Em alguns casos, asaplicações são realizadas com bastantefreqüência. Isso acaba causando efeitosadversos, tais como resistência da pragae contaminação ambiental. Em condiçõesde cultivo protegido, o sucesso no contro-le biológico pode ser alcançado. Todavia,particularmente para plantas ornamentais,o controle biológico é pouco utilizado emcultivo protegido por diversas razões, entreas quais, o elevado padrão de qualidadedurante a comercialização, sendo que ummínimo de dano é aceito pelo consumidor;baixo custo do controle de pragas; intensouso requerido de produtos químicos paragarantir a eliminação das pragas antes daexportação e falta de pesquisa rigorosa, quedocumente o sucesso e a análise econômi-ca do controle biológico em casa de vege-tação (HOODLE et al., 1997a). Além disso,o custo do tratamento fitossanitário podeser baixo em relação ao valor da produção(LENTEREN; WOETS, 1988) e ao risco de

perdas admitido pelos produtores. Issoacaba favorecendo a utilização exclusivade inseticidas.

Nos últimos anos, ocorreu aumento naquantidade de pesquisas com agentes decontrole biológico para o controle de pra-gas, inclusive da mosca-branca. Apesar deainda haver necessidade de diversos estu-dos, há indícios de que agentes de contro-le biológico poderão ser utilizados nocontrole da mosca-branca em cultivo pro-tegido.

AGENTES DECONTROLE BIOLÓGICOASSOCIADOS À MOSCA-BRANCA

Diversos agentes de controle biológi-co (predadores, parasitóides e microrganis-mos entomopatogênicos) têm sido relata-dos associados à mosca-branca. Em recenterevisão, Gerling et al. (2001) catalogaram170 artrópodes, como agentes de controlebiológico de mosca-branca no mundo.Os predadores (114) pertencem a noveordens e 31 famílias, enquanto os parasi-tóides (56) pertencem a quatro famílias daordem Hymenoptera. Faria e Wraight (2001)relataram 11 espécies de fungos entomo-patogênicos (incluindo duas espécies nãoidentificadas).

Parasitóides

Parasitóides são insetos que se desen-volvem dentro ou ao lado do hospedeiro.As fêmeas realizam a postura também nointerior ou próximo do hospedeiro. Após aeclosão, a larva passa a se alimentar dele.Em geral, os parasitóides adultos são muitopequenos e passam despercebidos porpessoas sem treinamento adequado parareconhecê-los em condições de campo.

Os parasitóides do gênero Encarsia(Hymenoptera: Aphelinidae) são os maisdocumentados, devido à produção, comer-cialização e sucesso de E. formosa (Fig. 1)em programas de controle biológico damosca-branca da casa de vegetação (T.vaporariorum) em diversos países (HODDLEet al., 1998). Esses parasitóides são dimi-nutos (cerca de 0,45 mm) e parasitam pre-

ferencialmente ninfas de 3o ou 4o instarde moscas-brancas dos gêneros Bemisae Trialeurodes (HODDLE et al., 1998).Entretanto, ainda há controvérsias sobrea eficiência de parasitóides do gêneroEncarsia sobre populações de Bemisia(HODDLE; DRIESCHE, 1996; HODDLE etal., 1997b).

Nos países do Mediterrâneo e Ásia,Gerling (1986) menciona que E. lutea,principalmente, destaca-se como importan-te agente de controle biológico de Bemisia.Esta espécie é responsável por altas taxasde parasitismo de mosca-branca. Todavia,isto ocorre, principalmente, quando as po-pulações da praga estão baixas. No Brasil,E. lutea foi detectada em cultivo de melãono Nordeste brasileiro.

Em Brasília, DF, foram encontradas12 espécies de parasitóides associadas àmosca-branca, sendo que algumas delasforam relatadas pela primeira vez no Brasil(OLIVEIRA et al. 2003). Dentre essas espé-cies, 11 pertencem ao gênero Encarsia.Observou-se também a presença deSigniphora aleyrodis que é um hiperparasi-tóide, ou seja, a fêmea realiza o parasitismoapenas de ninfas de mosca-branca previa-mente parasitadas.

Outro grupo de parasitóides é o gêneroEretmocerus (Hymenoptera: Aphelinidae),que também é referido como importanteagente de controle biológico de mosca-branca em diversos países (GOOLSBY et

Figura 1 - Fêmea de Encarsia formosapróxima de ninfa de mosca-branca Bemisia tabaci biótipo B

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al., 1998). A espécie E. mundus é consi-derada uma das mais importantes para ocontrole de Bemisia, porém não ocorre noBrasil. Assim, trata-se de espécie que po-derá eventualmente ser alvo de programade introdução (controle biológico clássi-co). Todavia, levantamentos mais intensosprecisam ser realizados, semelhantes àque-les que ocorreram em Brasília (OLIVEIRAet al., 2003), para determinação das espé-cies de parasitóides associadas à mosca-branca.

Em casas de vegetação, Parrella et al.(1991) avaliaram o controle biológico deB. tabaci no cultivo comercial de bico-de-papagaio (Euphorbia pulcherrima), utili-zando E. formosa. Os parasitóides foramliberados semanalmente na quantidade detrês a cinco insetos por planta. Com isso,observaram-se altas taxas de mortalidadeque chegaram a atingir índices próximosa 60% de parasitismo. Por outro lado, osautores afirmam ainda que a liberação decinco ou mais agentes de controle bioló-gico por planta, por semana, pode serconsiderada inviável economicamente.Além disso, o movimento de parasitóidespara fora da área de liberação, principal-mente nos primeiros estádios de desenvol-vimento das plantas, indica que maiornúmero de parasitóides pouco acrescenta-ria para maior eficiência no controle. Emnovos estudos realizados em cultivos debico-de-papagaio mantidos em casa de ve-getação, porém utilizando a raça Beltsvillede E. formosa, para o controle do biótipo Bde B. tabaci, evidenciou-se que liberaçõessemanais de um ou três parasitóides porplanta resultaram em ótimo nível de controleda praga, com melhores resultados para amaior densidade de liberação. O nível decontrole adotando o controle biológico foisemelhante ao obtido por aplicação deinseticidas (HODDLE et al., 1997a). Poroutro lado, Hoddle et al. (1997b) discutemque maiores taxas de mortalidade podemser obtidas com densidades menores deparasitóides liberados, pois altas densida-des populacionais de E. formosa, principal-mente quando as plantas são pequenas,

podem favorecer a ocorrência de interfe-rência mútua entre os parasitóides.

Pesquisas básicas para compreensão darelação entre E. formosa, T. vaporariorume plantas hospedeiras foram imprescindí-veis para compreensão do comportamentode forrageamento do inimigo natural, bemcomo avaliação da influência do ambiente dacasa de vegetação e a arquitetura da plantana eficiência de parasitismo (LENTERENet al., 1996). Isso decorre do fato de a efici-ência poder variar dependendo da espéciedo parasitóide e da variedade da plantahospedeira, na qual a mosca-branca sealimenta (GERLING, 1986; SÜTTERLIN;LENTEREN, 1997).

Predadores

De acordo com revisão realizada porLenteren et al. (1996), eram conhecidas 75espécies de predadores. Todavia, nem to-dos os predadores, entre os quais antocorí-deos, coccinelídeos, crisopídeos, hemero-bídeos e muitos dos mirídeos são capazesde manter a mosca-branca, T. vaporariorum,abaixo dos níveis de dano, a menos queum complexo de predadores seja utiliza-do.

Os predadores Delphastus pusillus(Coleoptera: Coccinellidae) (Fig. 2),Geocoris spp. (Heteroptera: Lygaeidae),Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chryso-pidae) são relatados também como agentesde controle biológico de moscas-brancaspertencentes ao complexo Bemisia (FLINT;

DREISTADT, 1998). Entretanto, Gerling et al.(1997) observaram que C. carnea, espéciede crisopídeo encontrada apenas no Hemis-fério Norte, não foi eficiente para reduzir apopulação de B. tabaci em algodão. Emcasa de vegetação, Oliveira (1999) tambémnão obteve sucesso na redução da infes-tação de B. tabaci raça B, em melão, apósliberação de Ceraeochrysa cincta (Neu-roptera: Chrysopidae). É possível que adensidade e o tipo de tricomas das folhasinterfiram no forrageamento, reduzindo aeficiência de crisopídeos.

Estudos que envolveram análise detabelas de vida da mosca-branca indicamque os predadores apresentam capacidademaior de regulação da população desteinseto em cultivo de algodão, no Arizona,EUA (NARANJO; HAGLER, 1998). Assim,esses agentes de controle biológico podemser mais efetivos do que os parasitóidesem determinadas situações.

Em Brasília, Oliveira et al. (2003) do-cumentaram a predação de mosca-brancapor joaninhas, sirfídeos e crisopídeos (numtotal de 14 espécies de predadores) emcondições de casa de vegetação e campo.No Brasil, ainda não se criam predadorespara controle da mosca-branca. Além dis-so, poucos laboratórios têm-se dedicado aessa pesquisa.

Microrganismosentomopatogênicos

Diversos microrganismos entomopa-togênicos podem estar associados ao con-trole biológico da mosca-branca. Bactérias,vírus e principalmente fungos entomo-patogênicos já foram relatados. Dentre osfungos entomopatogênicos, as espéciesVerticillium lecanii (Zimmerman) Viegas(Fig. 3) e Aschersonia aleyrodis Webber(Fig. 4) destacam-se de acordo com Len-teren et al. (1996), embora Paecilomycesfarinosus Brown & Smith, Paecilomycesfumosoroseus (Wise) Brown & Smith eBeauveria bassiana (Balsamo) Vuillemintambém possam ser comuns.

Em condições de campo, ninfas, adul-tos e, mesmo, ovos infectados podem ser

Figura 2 - Coccinelídeo adulto (prov.Delphastus) predando ninfa demosca-branca Bemisia tabacibiótipo B

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facilmente observados. Os insetos ficamaderidos à folha e apresentam crescimentode micélio ou conídios, que conferem umaspecto de flocos de algodão, conformeShannon (1996). A coloração pode variarem função da espécie de fungo. Insetosinfectados por B. bassiana e V. lecaniiapresentam coloração esbranquiçada. Aque-les infectados por P. fumosoroseus tornam-se rosados. Já os insetos infectados porA. aleyrodis tornam-se alaranjados.

Em condições brasileiras, Ramos (2001)avaliou diversos isolados de B. bassiana,Metarhizium anisopliae, Paecilomyces sp.e V. lecanii no controle de B. tabaci bióti-po B. Alguns isolados de B. bassiana eM. anisopliae mostraram-se bastante pro-missores para ser utilizados como bioinse-ticidas.

Os microrganismos entomopatogêni-cos podem ser utilizados como métodoinundativo de controle biológico, ou seja,a aplicação de grande número de esporospara reduzir significativamente a popula-ção da praga. Todavia, a ação desses agen-tes de controle biológico é lenta e a ativi-dade dos entomopatógenos sobre adultosde mosca-branca não é elevada (FARIA;WRAIGHT, 2001).

Em comparação aos parasitóides e pre-dadores, os entomopatógenos são maisfacilmente encontrados para aquisição.Algumas biofábricas oferecem tanto M.anisopliae como B. bassiana. A aplicaçãoé, em geral, feita através de pulverizadoresnormalmente utilizados para aplicação deinseticidas químicos. Todavia, é importan-te ressaltar que os produtores devem-seassegurar da qualidade do produto no mo-mento da aquisição, bem como das pre-cauções para transporte, armazenamento eaplicação desses agentes.

CONTROLE BIOLÓGICONO CONTEXTO DOMIP CULTIVO PROTEGIDO

A proteção do cultivo comumente reali-zada através da construção de estufas comcobertura plástica favorece o desenvolvi-mento de pragas, mas pode também favo-recer os inimigos naturais (PARRELLA etal., 1999). Afinal, os fatores abióticos quepodem causar redução populacional depragas em condições de campo tambémpodem ser desfavoráveis aos agentes decontrole biológico. Os entomopatógenos,particularmente os fungos, são bastantesensíveis aos raios UV, que causam a suamorte. Portanto, a aplicação desses agen-tes deve ser feita preferencialmente no finalda tarde, quando a intensidade de raios UVé menor. Atualmente, há coberturas plás-ticas disponíveis no mercado com capaci-dade de absorção do UV, que amenizam bas-tante esse problema. Isso deverá aumentara eficiência do controle biológico com ento-mopatógenos.

Em vários países, já é possível a aqui-sição e a liberação (ou aplicação) de agen-tes de controle biológico, para controle

da mosca-branca em ambientes protegidos.No Brasil, isso ainda não é possível, poissão poucos os laboratórios dedicados àcriação de inimigos naturais. Com exceçãode microrganismos entomopatogênicos,tais como M. anisopliae, produzidos e co-mercializados por algumas biofábricas na-cionais, técnicas para criação de diversosagentes de controle biológico precisam seraprimoradas para garantir a produção comqualidade e em grande quantidade.

Diante disso, é importante que os pro-dutores mantenham as populações naturaisde agentes de controle biológico, atravésda adoção de práticas culturais que garan-tam a sobrevivência dos inimigos naturaisna área e/ou reduzam a mortalidade. A so-brevivência pode ser garantida através damanutenção de diversidade de plantas naárea para garantir alimento alternativo aosagentes de controle biológico. Os predado-res podem-se alimentar de presas alter-nativas (ex.: insetos presentes em plantasdaninhas), enquanto os parasitóides adul-tos utilizam néctar das flores como alimen-to. Assim, a manutenção de flores ou plan-tas atacadas por pragas não importantespara a cultura principal pode facilitar aconservação dos inimigos naturais.

A mortalidade pode ser grandemen-te reduzida pela utilização de inseticidasseletivos, no caso de adoção de controlequímico associado ao controle biológico.Isso acontece, já que diversos produtospodem ser altamente tóxicos para os agen-tes de controle biológico. Faria e Wraight(2001) mencionaram que há, em geral,incompatibilidade de entomopatógenoscom fungicidas. Portanto, torna-se impres-cindível conhecer a toxicidade dos produ-tos aos inimigos naturais, antes da tomadade decisão quanto ao controle. Para o casoda utilização de entomopatógenos emcultivos, nos quais há necessidade de usode fungicidas, a aplicação deve ser feitacom cautela para evitar o comprometimen-to do resultado final de controle (FARIA;WRAIGHT, 2001). Para tanto, tabelas cominformação sobre a seletividade de pro-dutos devem ser consultadas (Quadro 1).

Figura 3 - Detalhe da mosca-brancaBemisia tabaci biótipo B infec-tada por Verticillium lecanii

Figura 4 - Detalhe da mosca-brancaBemisia tabaci biótipo B infec-tada por Aschersonia

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Cor

reia



Naranjo (2001) enfatizou que o con-trole biológico de mosca-branca é umaestratégia-chave no manejo integrado des-ta praga e que, no entanto, o potencialdessa estratégia tem sido pouco concebidoem diversos agroecossistemas. De acor-do com o autor, isso decorre devido a fato-res tais como dependência de inseticidas,como tática primária de controle, baixatolerância a vetores de vírus e reduzidainformação sobre controle biológico emcomparação a outras táticas de controle.Além disso, o controle de mosca-branca,com utilização de parasitóides, tem rece-bido mais atenção do que os demais agen-tes.


Apesar da importância do controle bio-lógico como tática do manejo integrado depragas, sua utilização em ambientes prote-gidos ainda não é comum. Além da mosca-branca, outras pragas importantes podematacar e causar prejuízos às culturas. Toda-via, com exceção do parasitóide de ovosTrichogramma pretiosum, que é comercia-lizado e liberado, praticamente não se utili-za controle biológico aplicado (liberaçãoou aplicação) em cultivo protegido.

Os produtores também demonstramgrande dificuldade para reconhecer osagentes de controle biológico. Isso acabacomprometendo a conservação desses

inimigos naturais. Desse modo, torna-seimprescindível a adoção de estratégias deinformação, para que os produtores reco-nheçam e utilizem o controle biológico.

Além disso, é imperativo que se apri-more o controle biológico de mosca-brancaatravés de pesquisas. A compreensão doefeito dos inimigos naturais sobre a dinâ-mica da praga, o desenvolvimento de técni-cas baratas de criação e produção, práticasde liberação e aplicação, a implantação deprogramas de controle de qualidade paracriação e produção de agentes de controlebiológico, bem como a implementação dalegislação adequada para este controle sãorequisitos essenciais para maior utilizaçãoe sucesso do controle biológico da mosca-branca, especialmente nos cultivos prote-gidos.

Inseticida

Acephate A A M

Acetamiprid M-A ? ?

Azadiractin N-M N ?

B. thuringiensis N N N

Deltamethrin A A N

Imidachlroprid A A (larva) ?

Methamidophos A A N

Parathion A A ?

Fungicida

Chlorothalonil N N A

Enxofre M-A N A

Hidróxido de cobre ? M ?

Metalaxyl N-B ? N

Oxicloreto de cobre N ? ?

Pyrazophos A A N

Tebuconazole ? N ?

Thiophanato-metyl N N N

REFERÊNCIAS

BELLOWS, T.S.; PERRING JUNIOR, T.M.;GILL, R.J.; HEADRICK, D.H. Description of aspecies of Bemisia (Homoptera: Aleyrodidae).Annals of the Entomological Society ofAmerica, College Park, v.87, p.195-206, 1994.

BIOBEST. Side-effects manual. 2003. Dispo-nível em: <http://www.biobest.be>. Acesso em:8 jan. 2003.

BROWN, J.K.; FROHLICH, D.R.; ROSSEL, R.C.The sweetpotato or silverleaf whiteflies: biotypesof Bemisia tabaci or a species complex? AnnualReview of Entomology, Palo Alto, v.40, p.511-534, 1995.

FARIA, M.; WRAIGHT, S.P. Biological controlof Bemisia tabaci with fungi. Crop Protection,Surrey, v.20, p.767-778, 2001.

FERNANDES, O.A. Pragas do meloeiro. In:BRAGA SOBRINHO, R.; CARDOSO, J.E.;FREIRE, F. das C.O. (Ed.). Pragas de fruteirastropicais de importância agroindustrial.Brasília: SPI/Fortaleza: EMBRAPA-CNPAT,1998. p.181-189.

FLINT, M.L.; DREISTADT, S.H. Naturalenemies handbook: the illustrated guide tobiological control. Berkeley: University ofCalifornia, 1998. 154p.

QUADRO 1 - Seletividade de alguns inseticidas e fungicidas a alguns inimigos naturais associados

à mosca-branca em cultivo protegido

Verticillium lecanii

(Fungo)

FONTE: Dados básicos: BIOBEST (2003).

NOTA: ? - Não há informação; N - Praticamente não tóxico; B - Pouco tóxico; M - Mediana-

mente tóxico; A - Altamente tóxico.

Princípio ativo

Parasitóide Predador Entomopatógeno

Encarsia formosa

(Aphelinidae)

Crisopídeos

(Chrysopidae)



GERLING, D. Natural enemies of Bemisia tabaci,biological characteristics and potential as bio-logical control agents: a review. Agriculture,Ecosystems and Environment, Amsterdam,v.17, n.1-2, p.99-110, 1986.

_______; ALOMAR, O.; ARNÓ, J. Biologicalcontrol of Bemisia tabaci using predators andparasitoids. Crop Protection, Surrey, v.20,p.779-799, 2001.

_______; KRAVCHENKO, V.; LAZARE, M.Dynamics of common green lacewing (Neu-roptera: Chrysopidae) in Israeli cotton fields inrelation to whitefly (Homoptera: Aleyrodidae)populations. Environmental Entomology,College Park, v.26, p.815-827, 1997.

_______; MOTRO, U.; HOROWITZ, R. Dyna-mics of Bemisia tabaci (Gennadius) (Homoptera:Aleyrodidae) attacking cotton in the coastal plainof Israel. Bulletin of Entomology Research,London, v.70, p.213-219, 1980.

GOOLSBY, J.A.; CIOMPERLIK, M.A.; LEGASPIJUNIOR, B.C.; LEGASPI, J.C.; WENDEL, L.E.Laboratory and field evaluation of exotic para-sitoids of Bemisia tabaci (Gennadius) (Biotype“B”) (Homoptera: Aleyrodidae) in the Lower RioGrande Valley of Texas. Biological Control,San Diego, v.12, p.127-135, 1998.

HAJI, F.N.P.; LIMA, M.F.; ALENCAR, J.A. de;PREZOTTI, L. Mosca branca: nova praga naregião do Submédio São Francisco. Horticul-tura Brasileira, Brasília, v.14, n.1, p.88, maio1996.

HILJE, L. (Ed.). Metodologias para el estudioy manejo de moscas blancas y geminivirus.Turrialba: CATIE, 1996. 133p.

HODDLE, M. S.; DRIESCHE, R. G. van.Evaluation of Encarsia formosa (Hymenoptera:Aphelinidae) to control Bemisia argentifolii (Ho-moptera: Aleyrodidae) on poinsettia (Euphorbiapulcherrima): a life table analysis. FloridaEntomologist, Gainesville, v.79, n.1, p.1-12,1996.

_______; _______; SANDERSON, J.P. Biologi-cal control of Bemisia argentifolii (Homoptera:Aleyrodidae) on poinsettia with inundative

releases of Encarsia formosa Beltsville strain(Hymenoptera: Aphelinidae): can parasitoidreproduction augment inundative releases?Journal of Economic Entomologist, Lanham,v.90, n.4, p.910-924, 1997a.

_______; _______; _______. Biological controlof Bemisia argentifolii (Homoptera: Aleyrodidae)on poinsettia with inundative releases of Encarsiaformosa (Hymenoptera: Aphelinidae): are higherrelease rates necessarily better? Biological Con-trol, San Diego, v.10, p.166-179, 1997b.

_______; _______; _______. Biology and useof the whitefly parasitoid Encarsia formosa.Annual Review of Entomology, Palo Alto,v.43, p.645-669, 1998.

LENTEREN, J.C. van; ROERMUND, H.J.W.van; SÜTTERLIN, S. Biological control ofgreenhouse whitefly (Trialeurodes vaporariorum)with the parasitoid Encarsia formosa: how doesit work? Biological Control, San Diego, v.6,p.1-10, 1996.

_______; WOETS, J. Biological and integratedpest control in greenhouse. Annual Reviewof Entomology, Palo Alto, v.33, p.239-269,1988.

LOURENÇÃO, A.L.; NAGAI, H. Surtos po-pulacionais de Bemisia tabaci no estado de SãoPaulo. Bragantia, Campinas, v.53, t.1, p.53-59,1994.

NARANJO, S.E. Conservation and evaluation ofnatural enemies in IPM systems for Bemisiatabaci. Crop Protection, Surrey, v.20, p.835-852, 2001.

_______; HAGLER, J.R. Characterizing andestimating the impact of heteropteran predation.In: THOMAS SAY SYMPOSIUM. Proceedings...Predatory Heteroptera: their ecology and use inbiological control. Lanham: EntomologicalSociety of America, 1998. p.170-177.

OLIVEIRA, F.S. Controle biológico da moscabranca Bemisia tabaci (Gennadius) raça B(Hemiptera: Homoptera: Aleyrodidae) emmelão, através de Ceraeochrysa cincta (Schnei-der, 1851) (Neuroptera: Chrysopidae). 1999.35f. Trabalho (Graduação em Agronomia) - Fa-

culdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Uni-versidade Estadual Paulista “Julio de MesquitaFilho”, Jaboticabal.

OLIVEIRA, M.R.; AMANCIO, E.; LAUMANN,R.A.; GOMES, L.O. Natural enemies of Bemisiatabaci (Gennadius) B biotype and Trialeurodesvaporariorum (Westwood) (Hemiptera: Aleyro-didae) in Brasília, DF. Neotropical Entomology,Londrina, v.32, n.1, p. 51-154, 2003.

PARRELLA, M.P.; HANSEN, L.S.; LENTEREN,J.C. van. Glasshouse environments. In: FISHER,T.; BELLOWS, T.S.; CALTAGIRONE, L.;DAHLSTEN, D.; HUFFAKER; C.; GORDH, G.(Ed.). Handbook of biological control: prin-ciples and applications of biological control.Orlando: Academic Press, 1999. 1046p.

_______; PAINE, T.D.; BETHKE, J.A.; ROBB,K.L.; HALL, J. Evaluation of Encarsia formosa(Hymenoptera: Aphelinidae) for biologicalcontrol of sweetpotato whitefly (Homoptera:Aleyrodidae) on poinsettia. EnvironmentalEntomology, College Park, v.20, n.2, p.713-719,1991.

PERRING, T.M.; FARRAR, C.A.; BELLOWS,T.S.; COOPER, A.D.; RODRIGUEZ, R.J. Evidencefor a new species of whitefly: UCR findings andapplications. California Agriculture, Oakland,v.47, n.1, p.7-8, Jan./Feb. 1993.

RAMOS, E.Q. Seleção de isolados de fungosentomopatogênicos para o controle de Bemisiatabaci biótipo B. 2001. 57f. Dissertação (Mes-trado) - Escola Superior de Agricultura “Luiz deQueiroz”, Universidade de São Paulo, Piracicaba.

SHANNON, P. J. Hongos entomopatogenos. In.HILJE, L. (Ed.). Metodologias para el estudioy manejo de moscas blancas y geminivirus.Turrialba: CATIE, 1996. p.60-68.

SÜTTERLIN, S.; LENTEREN, J.C. van. Influen-ce of hairiness of Gerbera jamensonii on thesearching efficiency of the parasitoid Encarsiaformosa. Biological Control, San Diego, v.9,p.157-165, 1997.

ZUCCHI, R.A.; SILVEIRA NETO, S.; NAKANO,O. Guia de identificação de pragas agrícolas.Piracicaba: FEALQ, 1993. 139p.



INTRODUÇÃO

Mais de quinze espécies de cochoni-lhas podem ocorrer em cultivos protegidos,contudo, as mais prejudiciais pertencemaos gêneros Planococcus e Pseudococcus,família Pseudococcidae, superfamília Coc-coidea (COPLAND et al., 1985). Entre essas,Planococcus citri (Risso), Pseudococcuslongispinus Targioni-Tozzetti e Pseudococcusviburni Signoret (= obscurus) são as maisimportantes, por causarem danos econô-micos em várias culturas, principalmenteem plantas olerícolas, frutíferas e orna-mentais. São conhecidas por cochonilhas-farinhentas, por apresentarem o corporecoberto por uma secreção finamente gra-nulada conferindo-lhes o aspecto de teremsido envolvidas em farinha. Esses insetossão sugadores de seiva e vivem em colô-nias constituídas por indivíduos em váriosestádios de desenvolvimento.

Controle biológico de cochonilhas-farinhentasem cultivos protegidos

Lenira Viana Costa Santa-Cecília1

Brígida Souza2

Condições ambientais adequadas,ausência de fatores de mortalidade e aden-samento de plantas em ambientes prote-gidos favorecem o aumento populacionaldessas pragas, cujo controle com o uso deprodutos químicos, nesses sistemas decultivo, tem sido dificultado pelo númerocada vez menor de inseticidas registradosa cada ano (MURPHY, 1998). Além disso,esses insetos vivem em locais protegidosna planta, apresentam uma densa coberturacerosa no corpo e seus ovos são envoltospor uma secreção lanuginosa branca quelhes confere proteção (COPLAND et al.,1985; PARRELLA, 1994). O uso desse mé-todo de controle é adequado somente noprimeiro instar, quando não são recobertaspor secreção cerosa protetora.

Esses fatores fazem desse grupo deinsetos, excelentes candidatos para a utili-zação do Controle Biológico (PARRELLA,

1Enga Agra, D.Sc., Pesq. EPAMIG-CTSM - EcoCentro, Caixa Postal 176, CEP 37200-000 Lavras-MG. Correio eletrônico: [email protected] Agra, D.Sc., Pesq. UFLA - Depto Entomologia, Caixa Postal 3037, CEP 37200-000 Lavras-MG. Correio eletrônico: [email protected]

Resumo - São caracterizadas as principais espécies de cochonilhas que ocorrem em plantasolerícolas, frutíferas e ornamentais cultivadas em casas de vegetação, especialmente aquelasda família Pseudococcidae, conhecidas como cochonilhas-farinhentas. Ênfase é dada às trêsespécies, consideradas de maior importância, pela elevada densidade populacional quenormalmente atingem e pelos danos ocasionados em várias culturas. Dentre os váriosagentes responsáveis pela redução da densidade populacional dessas cochonilhas, destacam-se o coccinelídeo Cryptolaemus montrouzieri Mulsant e o parasitóide Leptomastix dactylopiiHoward. Esses inimigos naturais são produzidos em grande escala em vários países. Contu-do, no Brasil, apenas C. montrouzieri está disponível comercialmente, pois a produção deL. dactylopii para fins comerciais ainda não foi estabelecida.

Palavras-chave: Praga. Casa de vegetação. Predador. Coccinellidae. Parasitóide. Encyrtidae.Planta ornamental. Olerícola. Frutífera. Monitoramento.

1994; HENN et al., 1999). Trata-se de umatécnica específica e inócua, que não causadanos ao homem e ao ambiente, além decontornar o problema enfrentado na produ-ção de ornamentais, relacionado com a pre-sença de resíduos de produtos químicosnas plantas para exportação (SILVEIRA;MINAMI, 1999). Insetos-predadores e pa-rasitóides têm sido os agentes de morta-lidade mais efetivamente usados no con-trole biológico de cochonilhas em cultivosprotegidos.

COCHONILHAS-FARINHENTAS

Planococcus citri

A cochonilha P. citri, também conhe-cida por cochonilha-branca, cochonilha-farinhenta ou cochonilha-dos-citros,encontra-se amplamente distribuída em to-do o mundo, constituindo-se em importantepraga em regiões tropicais, subtropicais e



temperadas. Possui uma ampla gama dehospedeiros, podendo ocasionar danos emcitros e outras frutíferas, cafeeiros, soja(SILVA et al., 1968; GRAVENA, 2004) eornamentais, tais como crisântemos e ro-seiras (PARRELLA, 1995), antúrios, orquí-deas, cactáceas e bromeliáceas (BALA-CHOWSKY, 1935 apud GRAVENA, 2004)além daquelas dos gêneros Bougainvillea,Gardenia e Nerium, entre outras (RIPA;RODRIGUEZ, 1999). Podem ser encon-tradas na parte aérea e raízes das plantas(Fig. 1). Conforme estudos desenvolvidospor Martinez et al. (1991), em cafeeiros cul-tivados em Cuba, condições de tempera-tura do solo superiores a 23oC e umidaderelativa do solo acima de 85% favorecem aconcentração desse inseto na parte aéreada planta.

A fêmea adulta é relativamente imó-vel e mede 2,5-4 mm de comprimento por2-3 mm de largura, possui o corpo comtegumento mole, formato oval, coloraçãogeral castanha amarelada e recoberto poruma secreção pulverulenta de cera branca.Caracteriza-se por apresentar 17 pares defilamentos dispostos lateralmente no corpoe um par posterior, de tamanho aproxima-do a ¼ do comprimento do corpo (RIPA;RODRIGUEZ, 1999; GRAVENA, 2004).Vivem cerca de 88 dias, iniciando a ovi-posição 15 a 26 dias após atingirem a fa-se adulta (COFFEE BOARD RESEARCHDEPARTMENT, 1984).

Os machos adultos são menores queas fêmeas, apresentam o corpo com seg-mentação distinta, destacando-se a ocor-rência de um par de asas mesotorácicase um par de filamentos caudais longos ebrancos na extremidade do abdome. O apa-relho bucal é atrofiado e, portanto, não sealimentam, desempenhando a única fun-ção de fertilizar as fêmeas. Vivem cercade dois a quatro dias (COFFEE BOARDRESEARCH DEPARTMENT, 1984;MALAIS; RAVENSBERG, 1992).

As fêmeas fertilizadas põem os ovosno interior do ovissaco, uma estruturalanuginosa branca que secretam juntoao seu corpo e que serve para protegê-los.

A capacidade de oviposição é cerca de 400ovos (GALLO et al., 2002) e após dois adez dias nascem as ninfas (GRAVENA,2004). Aquelas que irão originar fêmeaspassam por três estádios antes de atingira fase adulta, enquanto as que originarãomachos, passam por quatro estádios. O ter-

ceiro e o quarto instares ocorrem no interiorde um casulo branco, onde passam as fa-ses de pré-pupa e pupa (Fig. 2). As ninfasdo primeiro instar, em ambos os sexos, têmmaior atividade locomotora, apresentamcoloração amarela e não são recobertas porsecreção cerosa. Medem cerca de 0,5-0,7 mm

Figura 2 - Ciclo de vida de Planococcus citri

FONTE: Adaptado de: Ripa e Rodriguez (1999).

Figura 1- Colônias de Planococcus citri em citros

Jean

Pat

rick

Bona

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de comprimento, por 0,2-0,3 mm de largurae têm uma duração próxima a 10,5 dias.Aquelas do segundo instar são maiores, maisescuras e menos ativas que as do primeiroinstar. Nesse estádio de desenvolvimento,os machos diferenciam-se das fêmeas, poisiniciam a construção de um casulo para com-pletar sua metamorfose. A duração desseestádio é próxima a oito dias (COFFEEBOARD RESEARCH DEPARTMENT,1984; REDDY; SEETHARAMA, 1997;RIPA; RODRIGUEZ, 1999; MALLE-SHAIAH et al., 2000).

As ninfas de terceiro instar da fêmeaapresentam 17 pares de apêndices lateraise um par posterior, assemelhando-se aoadulto, tendo uma duração próxima a oitodias. Para os machos, esse instar ocorreno interior de um casulo branco, ondepassam as fases de pré-pupa e pupa, comduração média de 2,5 e 3,0 dias, respec-tivamente. O desenvolvimento ninfal dasfêmeas ocorre em 28 dias e o dos machos,em 24 dias (COFFEE BOARD RESEARCHDEPARTMENT, 1984; RIPA; RODRIGUEZ,1999; MALLESHAIAH et al., 2000).

Pseudococcus spp.

A espécie P. longispinus pode ocorrerem frutíferas e em uma gama de plantasornamentais e espécies florestais, danifi-cando folhas e frutos. Seu corpo tem for-mato oval, com até 4 mm de comprimentoe encontra-se coberto por uma secreçãopulverulenta branca. Possui 17 pares defilamentos laterais sendo os caudais tãolongos quanto o comprimento do corpo,característica que permite sua rápida identi-ficação à primeira vista (Fig. 3) (COPLANDet al., 1985; RIPA; RODRIGUEZ, 1999;PRADO et al., 2003). As fêmeas são viví-paras, podendo produzir 150 a 200 ninfasmigratórias que se dispersam logo após onascimento (RIPA; RODRIGUEZ, 1999).

P. viburni também é uma espécie polí-faga e entre seus hospedeiros incluem asfrutíferas, algumas olerícolas, plantas dani-nhas e ornamentais. Apresenta de 3 a 4 mmde comprimento e 17 pares de filamentos

laterais delgados, de tamanho menor queos caudais, sendo estes mais curtos queo comprimento do corpo (Fig. 4). A postu-ra é realizada em ovissaco ceroso e pulve-rulento e os ovos têm coloração rosada(RIPA; RODRIGUEZ, 1999).

OUTROS GÊNEROS

Em amostras de plantas pertencentes àfamília Cactaceae, cultivadas em Holambra-SP, foram identificadas cochonilhas dos

gêneros Rhizoeccus e Hypogeococcus(Pseudococcidae) (GRANARA DE WILLINK,2002), porém, em baixa infestação. No Brasil,a ocorrência desses gêneros também foiregistrada por Willians e Granara de Willink(1992), em diversas plantas cultivadas einvasoras, em condições de campo.

Em uma espécie de planta ornamental(Encephalartos sp.), cultivada em casa devegetação na Itália, Mazzeo et al. (1999)registraram, pela primeira vez, a ocorrência

Figura 3 - Fêmea adulta de Pseudococcus longispinus

Figura 4 - Fêmea adulta de Pseudococcus viburni

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da cochonilha Phenacoccus solani Ferris.Essa espécie possui filamentos muito cur-tos ao redor do corpo, ausência dos lon-gos filamentos caudais e não produz massade ovos ou ovissaco. Segundo Osborne(2004), espécies desse gênero, ao contrá-rio das demais, não apresentam os carac-terísticos filamentos laterais, típicos dospseudococcídeos.

DANOS

Ninfas e fêmeas adultas sugam a seiva,retardando o desenvolvimento das plantas,o que pode ocasionar o amarelecimento equeda das folhas, com a conseqüente re-dução da fotossíntese e produção. A que-da de flores e frutos também é freqüente.

O excesso de seiva ingerido é excretadoem forma de gotículas açucaradas denomi-nadas honeydew, que constitui um subs-trato adequado para o desenvolvimento defungos de coloração escura. Junto com asecreção cerosa branca das cochonilhas,essas gotículas reduzem o valor comercialdas plantas ornamentais, bem como dasflores e dos frutos atacados (COPLAND etal., 1985).

INIMIGOS NATURAISDAS COCHONILHASEM CULTIVOS PROTEGIDOS

Dentre os agentes de controle biológicode cochonilhas em cultivos protegidos, exis-tem vários parasitóides, predadores e fun-gos (COPLAND et al., 1985). Os mais ampla-mente usados para o controle dessa pragasão o predador Cryptolaemus montrouzieriMulsant (Coleoptera: Coccinellidae) eo parasitóide Leptomastix dactylopiiHoward (Hymenoptera: Encyrtidae).

Cryptolaemus montrouzieriMulsant

Espécie nativa da Austrália, o C.montrouzieri foi o primeiro agente decontrole biológico utilizado na Califórnia,EUA, para o controle de P. citri em citros.Desde então, tem sido introduzido em mui-tos países para a redução da densidadepopulacional de espécies de cochonilhas

em diversas culturas, sendo amplamenteutilizado em cultivos em casa de vegeta-ção (COPLAND et al., 1985; MALAIS;RAVENSBERG, 1992).

Esse inseto passa pela fase de ovo, qua-tro instares larvais, fases de pupa e adulta.Os ovos são de coloração amarelo-brilhantee cerca de dez vezes maiores do que osovos da cochonilha. As larvas podem atin-gir até 13 mm de comprimento e possuemo corpo revestido por projeções cerosasbrancas, o que as tornam, muitas vezes,semelhantes às suas presas, confundindo-se com elas. O adulto é uma joaninha comcerca de 4 mm de comprimento, de colora-ção marrom-escuro, com a cabeça, protó-rax e extremidade das asas anteriores e doabdome alaranjados (Fig. 5).

Os ovos do predador são colocadosseparadamente, junto à massa de ovos dacochonilha, em número de até 800, ao longode todo o período de vida da fêmea. A du-ração média da fase embrionária é de cincodias, da fase de larva, 15,5 dias, da fase depupa, 7,3 dias e a longevidade é de 72,4dias (SANCHES et al., 2001).

Possui alta capacidade predatóriaalimentando-se de cochonilhas em todasas fases de desenvolvimento. Adultos elarvas nos estádios iniciais têm preferênciapor ovos e ninfas da presa, enquanto queas larvas mais desenvolvidas poderãoconsumir cochonilhas em qualquer estádiode vida.

Uma larva durante seu desenvolvi-mento, a 21oC, pode consumir mais de 250

ninfas de cochonilhas de segundo e tercei-ro instares, sendo mais eficiente quandoa população da presa é alta (COPLAND etal., 1985), embora apresente alta capacida-de de busca, quando a infestação é baixa(GRAVENA, 2004).

As condições ambientais exercem influ-ência no desenvolvimento e reprodução deC. montrouzieri, sendo mais favoráveis astemperaturas entre 22oC e 25oC e umidaderelativa de 70% a 80%. Conforme Malais eRavensberg (1992), a capacidade de bus-ca desse coccinelídeo é diminuída em tem-peraturas superiores a 33oC e inferiores a16oC. De acordo com Henn et al. (1999),temperaturas inferiores a 20oC e fotoperío-dos curtos reduzem sua taxa reprodutiva,mas, tais condições, não afetam a repro-dução das cochonilhas. Dessa forma, C.montrouzieri pode não ser efetivo no con-trole dessa praga durante os meses de inver-no, quando a temperatura e o comprimentodo dia são reduzidos.

Trabalhos desenvolvidos pela Kopperttêm evidenciado a seletividade de algunsprodutos fitossanitários a larvas e adul-tos de C. montrouzieri, apresentando apossibilidade de uso desse predador deforma integrada com alguns pesticidas(GRAVENA, 2000).

Leptomastix dactylopiiHoward

É um endoparasitóide solitário, espe-cífico de P. citri. Outros hospedeiros têmsido registrados, porém, na maioria doscasos, os ovos da vespinha não eclodem.Nativo da América do Sul, provavelmentedo Brasil, foi introduzido na Califórnia,EUA, em 1934, e, desde então, dispersou-se para muitas outras regiões do mundo(MALAIS; RAVENSBERG, 1992).

Durante seu desenvolvimento, esseparasitóide passa pela fase de ovo, quatroestádios larvais, fases de pupa e adulta.

As fêmeas colocam apenas um ovo porhospedeiro e após um dia e meio a doisdias eclodem as larvas que duram cercade oito dias. Nesse período, consomem to-do o conteúdo do corpo da cochonilha eno interior do tegumento mumificado do

Figura 5 - Adulto deCryptolaemus montrouzieri

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hospedeiro ocorre a fase de pupa que é de,aproximadamente, sete a oito dias. Apósesse período, ocorre a emergência do insetoadulto, que possui coloração castanho-amarelada e cerca de 3 mm de comprimento,sendo os machos, um pouco menores queas fêmeas (Fig. 6). Uma fêmea pode produzirde 200 a 300 ovos ao longo de seu períodode vida, que dura de 20 a 30 dias (COPLANDet al., 1985; MALAIS; RAVENSBERG, 1992;REDDY; SEETHARAMA, 1997).

ciadas a essas cochonilhas, destacando-se os gêneros Aenasius, Anagyrus eLeptomastidea (COPLAND et al., 1985;NARDO et al., 1999). Na França, grande su-cesso foi obtido no controle de P. viburni embromeliáceas e palmáceas do gênero Kentia,com o uso do parasitóide Pseudaphycusmaculipennis (Mercet) (COPLAND et al.,1985).

Outro parasitóide, Tetracnemoideaperegrina (Compere), foi usado com suces-so no controle de P. longispinus em samam-baias. Essa cochonilha também foi efetiva-mente controlada por C. montrouzieri emplantas ornamentais do gênero Dracaenae em plantas do gênero Cactus infestadaspor P. viburni, a utilização desses doisinimigos naturais foi eficiente na reduçãoda densidade populacional da praga, con-forme relatado por Copland et al. (1985).Segundo esses autores, os parasitóidesL. dactylopii, Anagyrus pseudococci(Girault) e Leptomastidea abnormis (Gi-rault) podem coexistir com o predador C.montrouzieri em casa de vegetação, produ-zindo excelente controle das espécies decochonilhas presentes, durante os mesesdo verão. O coccinelídeo é efetivo no con-trole de altas infestações da praga, par-ticularmente de massas de ovos, enquan-to os parasitóides são mais efetivos eminfestações mais baixas, com taxas de pa-rasitismo superiores a 90% em algumasplantas. Em ambientes protegidos, duranteo inverno, quando as temperaturas médiasficam próximas a 20oC, as populações deC. montrouzieri praticamente desapare-cem, e as populações dos parasitóides sãomantidas em número reduzido, tornando-se incapazes de evitar o aumento popula-cional das cochonilhas.

CRIAÇÃO MASSALDOS INIMIGOS NATURAIS

A criação de C. montrouzieri e L. dactylopiiem laboratório é feita utilizando-se as pró-prias cochonilhas como presas ou hospe-deiras e, para isso, devem-se conhecer astécnicas de criação dos pseudococcídeos.

A colônia inicial de P. citri é obtida coma coleta de exemplares diretamente de

plantas infestadas. Em laboratório, podeser criada em brotos de batata (Solanumtuberosum L.) ou em abóbora (Cucumismaxima L.), em estado inicial de maturação,sendo esta última mais utilizada por apre-sentar maior longevidade, conforme su-gerido por Reddy e Seetharama (1997) etambém por Sanches et al. (2001).

Deve-se evitar o contato da criação como ambiente externo, restringir a movimen-tação de pessoas às “colônias-mãe” e man-ter a higiene do ambiente, com a finalidadede evitar a contaminação das colônias pororganismos indesejáveis, tais como ácaros,fungos, formigas e parasitóides.

No Brasil, técnicas de multiplicação dopredador C. montrouzieri foram desenvol-vidas por Sanches et al. (2001), na EmbrapaMandioca e Fruticultura, em Cruz dasAlmas, Bahia, visando ao controle da cocho-nilha rosada, Maconellicoccus hirsutus(Green), caso seja introduzida no territórionacional, uma vez que essa praga já seencontra infestando plantas cultivadasno norte da América do Sul (MEYERDIRKet al., 1998).

A criação de C. montrouzieri em inse-tários comerciais é realizada em diversospaíses, para liberação em muitas culturas,visando ao controle especialmente das co-chonilhas. Nas condições brasileiras, acriação comercial deste coccinelídeo é de-senvolvida pela Gravena Manecol Ltda.,sendo recomendado para liberação em po-mares de frutíferas com ataques localiza-dos ou generalizados de P. citri. A comer-cialização deste predador é feita na fase depupa ou adulta, mas a liberação dos insetosé realizada no estádio adulto (GRAVENA,2004).

Técnicas de criação massal do para-sitóide L. dactylopii já estão definidas eencontram-se em prática em alguns países,sendo comercializado nas fases de pupaou adulta. Embora essa espécie provavel-mente seja nativa do Brasil e haja relatosde sua ocorrência predando P. citri (NARDOet al., 1999), sua produção em escala parauso aplicado neste país, ainda não foiestabelecida.

Figura 6 - Adulto de Leptomastix dactylopii

Rena

to R

ipa

S.

O período de desenvolvimento depen-de principalmente da temperatura, sendoque a 20oC, o ciclo de ovo a adulto foi de33,3 dias, e a 30oC, foi de 12,5 dias (MALAIS;RAVENSBERG, 1992).

Parasitam preferencialmente o terceiroinstar e adultos de P. citri, pois, quandotentam colocar seus ovos em ninfas desegundo instar, seu ovipositor perfuracompletamente o corpo da vítima, impos-sibilitando a oviposição. Os adultos sãobons voadores e possuem alta capacidadede busca, podendo controlar populaçõesde cochonilhas mesmo em baixas densi-dades.

Outros inimigos naturais

Além de C. montrouzieri, outras espé-cies de coccinelídeos têm sido observadasassociadas às cochonilhas-farinhentas,podendo citar Nephus reunioni Chazeau,Azya luteipes (Mulsant) e Hyperaspisnotata Mulsant (NARDO et al., 1999;COPLAND et al., 1985).

Entre os parasitóides, outras espéciesda família Encyrtidae também estão asso-



MONITORAMENTO

Para um manejo eficiente da cochonilhaem ambientes protegidos, é necessário quemedidas preventivas sejam adotadas noinício do ciclo da cultura, uma vez que émais fácil impedir a entrada das cochonilhasnesses ambientes do que controlá-las.

Recomenda-se a limpeza da casa de ve-getação antes de um novo plantio, des-truição de restos culturais e utilização demudas livres da cochonilha. Também érecomendada a adoção de um sistema deamostragem, que vise monitorar a presen-ça da praga, de modo que a infestação sejadetectada bem no início, permitindo a ade-quação de medidas de controle.

Deve-se estar atento para a presençade honeydew na superfície foliar, além daocorrência de formigas, que normalmenteacham-se associadas a essas excreções.

LIBERAÇÃO

As taxas de liberação dos inimigos na-turais em ambientes protegidos depende-rão de vários fatores, tais como a densidadeda população da praga, indicada pelasamostragens periódicas.

Doutt (1951) relatou que liberações deC. montrouzieri são inadequadas para ocontrole de P. citri, quando utilizado isola-damente, porém, em suplementação comparasitóides, há uma redução satisfatóriana densidade populacional da praga, re-comendando o uso desse coccinelídeocom L. dactylopii para o controle de P. citri.O uso de L. dactylopii e N. reunioni tam-bém tem dado excelentes resultados em bro-meliáceas e em cultivos de outras plantasornamentais (COPLAND et al., 1985).

Como proposta geral, Copland et al.(1985) recomendaram a liberação de cincoparasitóides ou predadores/m2 de área complantas infestadas, repetidas semanalmen-te, para assegurar que todas as fases dacochonilha sejam parasitadas ou predadas.Na Inglaterra, resultados promissores foramobtidos com a liberação de um adulto de C.montrouzieri/m2 (PARRELLA et al., 1999).

As liberações deverão ser efetuadas emplantas infestadas, preferencialmente nas

primeiras horas do dia ou no final da tarde,quando a intensidade de luz e a tempera-tura prevenirão a dispersão excessiva dosinimigos naturais.

MONITORAMENTODO CONTROLE

Após as liberações, as plantas deve-rão ser monitoradas periodicamente,examinando-se especialmente as brotaçõespara constatar a presença de cochonilhasmumificadas ou de larvas do predador, bemcomo indicar a dinâmica populacional tantoda praga como do inimigo natural. De acor-do com essa dinâmica, podem ser sugeridasnovas liberações para sanar eventuaisfalhas no controle (COPLAND et al., 1985).

REFERÊNCIAS

COFFEE BOARD RESEARCH DEPART-MENT. Mealybug. In: ANNUAL DETAILEDTECHNICAL, 36., [1983]. Report 1982 - 1983...Chikmagalur, India: Noresh Traders, 1984. p.66-68.

COPLAND, M.J.W.; TINGLE, C.C.D.; SAYNOR,M.; PANIS, A. Biology of glasshouse mealybugsand their predators and parasitoids. In: HUSSEY,N.W.; SCOPES, N.E.A. (Ed.). Biological pestcontrol: the glasshouse experience. New York:Cornell University, 1985. p.82-86.

DOUTT, R.L. Biological control of mealybugsinfesting commercial greenhouse gardênias.Journal of Economic Entomology, Menasha,v.44, n.1, p.37-40, Feb. 1951.

GALLO, D.; NAKANO, O.; SILVEIRA NETO,S.; CARVALHO, R.P.L.; BATISTA, S.B.;VENDRAMIN, J.D.; MARCHINI, L.C.; LOPES,J.R.S.; OMOTO, C. Entomologia agrícola. SãoPaulo: FEALQ, 2002. 920p.

GRANARA DE WILLINK, M.C. Identificacióncochinillas. [mensagem pessoal]. Mensagem re-cebida por <[email protected]> em 1 maio2002.

GRAVENA, S. Chegou a joaninha super predado-ra de Planococcus citri. Gravena Manejo Ecoló-gico de Pragas Agrícolas, n.23, p.258-259,2000.

_______. Cochonilha branca: descontroladaem 2001. Disponível em: <http://www.grave-na.com.br/dicas_cochonilha_branca.htm>.Acesso em: 7 jan. 2004.

HENN, T.; WEINZIERL, R.; KOEHLER, P.G.Beneficial insects and mites. Apopka: Universityof Florida, 1999. Disponível em: <http://edis.ifas.ufl.edu/INO78>. Acesso em: 7 abr. 2004.

MALAIS, M.P.; RAVENSBERG, W.J. Mealybugsand their natural enemies. In: _______; _______.(Ed.). The biology of glasshouse pest andtheir natural enemies. Rodenrijs: Koppert,1992. cap.7, p.61-72.

MALLESHAIAH, B.; RAJAGOPAL, K.;GOWDA, N.M. Biology of citrus melaybug, Pla-nococcus citri (Risso) (Hemiptera: Pseudo-coccidae). Crop Research, Edinburg, v.20, n.1,p.130-133, 2000.

MARTINEZ, M. de los A.; MESTRE, N.; FRAGA,N. Bioecology of Planococcus citri (Risso) (Homop-tera: Pseudococcidae). Revista de ProteccionVegetal, Havana, v.6, n.1, p.37-42, 1991.

MAZZEO, G. ; RUSSO, A . ; SUMA, P.Phenacoccus solani Ferris (Homoptera: Coc-coidea) on ornamental plants in Italy. Bolletinodi Zoologia Agraria e di Bachicoltura, v.31,n.1, p.31-35, 1999.

MEYERDIRK, D.E.; WARKENLIN, R.; ATTA-VIAN, B.; GERSABECK, E.; FRANCIS, A.; ADAMS,M.; FRANCIS, G. Biological control of pinkhibiscus mealybug: project manual. Riverdale:USDA-APHIS-PPQ, 1998. Paginação irregular.

MURPHY, G. How to succeed or fail with bio-logical controls. 1998. Entrevista concedida aDavid Kuack. Disponível em: <http://www.green-bean.com//features/they010598.html>. Acessoem: 12 abr. 1998.

NARDO, E.A.B. de; TAVARES, M.T.; SÁ, L.A.N. de; TAMBASCO, F.J. Perspectivas do con-trole biológico da praga quarentenáriacochonilha-rosada no Brasil: Maconellicoccushirsutus (Green) (Hemiptera: Pseudococcidae).Jaguariúna: Embrapa Meio Ambiente, 1999. 38p.(Embrapa Meio ambiente. Documentos, 2).

OSBORNE, L. S. Mealybugs . Apopka:University of Florida, 2004. Disponível em:



<http://mrec.ifas.ufl.edu/Iso/Mealybugs.htm>.Acesso em: 16 jan. 2004.

PARRELA, M.P. The development and imple-mentation of integrated pest managementstrategies in floriculture. Davis: Universityof Califórnia, 1994. Disponível em: <http://www.endowment.org/pr/p0594pr2.html>. Acessoem: 10 mar. 2004.

_______; HANSEN, L.S.; LENTEREN, J.C. van.Glasshouse enviroments. In: BELLOWS, T.S.;FISHER, T.W. (Ed.). Handbook of biological con-trol. New York: Academic Press, 1999. p.819- 839.

PRADO, E.; LARRAIN, P.; VARGAS, H.; BOBA-DILLA, D. Plagas del olivo, sus enemigos natu-rales y manejo. [Santiago]: Instituto de Investiga-ciones Agropecuarias, 2003. 74p. (INIA. Libros, 8).

REDDY, K.B.; SEETHARAMA, H.G. Integratedmanagement of mealybugs in coffee. IndianCoffee, Bangalore, v.61, n.3, p.26-28, Mar. 1997.

RIPA, R.; RODRIGUEZ, F. Plagas de citros,sus enemigos naturales y manejo. [Santiago]:Instituto de Investigaciones Agropecuarias, 1999.151p. (INIA, Libros, 3).

SANCHES, N.F.; CARVALHO, R. da S.; SILVA,E.S.; SANTOS, I.P. Técnica de multiplicação dopredador exótico Cryptolaemus montrouzieriMulsant (Coleoptera: Coccinellidae) em labo-ratório. In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIO-LÓGICO, 7., 2001, Poços de Caldas. Resumos...Poços de Caldas: UFLA/EMBRAPA, 2001.p.428.

SILVA, A.G.A.; GONÇALVES, C.R.; GALVÃO,D.M.; GONÇALVES, A.J.L.; GOMES, J.; SILVA,M. do N.; SIMONI, L. de. Quarto catálogo dosinsetos que vivem nas plantas do Brasil: seusparasitas e predadores. Rio de Janeiro: Ministérioda Agricultura, 1968. 622p.

SILVEIRA, R.B. de A.; MINAMI, K. Qualidade decrisântemos (Dendranthema grandifloraTzvelev) produzidos em diferentes regiões doestado de São Paulo: Grupo Polaris. ScientiaAgricola, Piracicaba, v.56, n.2, p.337-348, abr./jun. 1999.

WILLIAMS, D.J.; GRANARA DE WILLINK, M.C. Mealybugs of Central and South America.Wallingford: CAB International, 1992. 635p.



1Bióloga, Dr.Sc., Profa Tit. UFLA - Depto Entomologia, Caixa Postal 3037, CEP 37200-000 Lavras-MG. Correio eletrônico: [email protected]

INTRODUÇÃO

Muitos fatores evoluíram e contribuí-ram para o desenvolvimento da agriculturamoderna, entre eles os cultivos em casasde vegetação, que são sistemas únicos, comcaracterísticas próprias e peculiares. Váriascaracterísticas ecológicas fazem esses sis-temas ser completamente diferentes deoutros ecossistemas natural ou manejado.Apresentam condições climáticas que pro-piciam um ambiente favorável não só paraas plantas, mas também para a sobrevivên-cia e reprodução de pragas e doenças.

As espécies de pragas em cultivos, emcasas de vegetação, têm aumentado e isto,na diversidade de herbívoros, é inevitável.Vários fatores têm contribuído para isso,entre eles, o tráfico global de produtos ve-getais e ornamentais, que proporciona ummecanismo de dispersão de pragas; o aque-cimento global que abre novos habitats

Controle biológico de tripes:pragas sérias em cultivos protegidos

Vanda Helena Paes Bueno1

para as espécies de pragas e o aumento decultivos em casas de vegetação, tornando-os mais disponíveis e visíveis para os her-bívoros. Assim, os tripes têm-se tornadopragas extremamente sérias em vários cul-tivos em casas de vegetação. São insetosde diversas espécies, de difícil visibilidadea olho nu, por serem pequenos e moverem-se com rapidez. Têm capacidade de atingiraltas populações e crescente desenvolvi-mento de resistência à maioria dos produtosfitossanitários aplicados para o seu con-trole.

Dessa maneira, mudanças de estraté-gias para o controle de tripes têm sido re-queridas e o controle biológico através douso de predadores, principalmente do gê-nero Orius, atualmente, é uma prática di-fundida em muitos países e com grandespossibilidades de implantação em sistemasde cultivos protegidos no Brasil.

Resumo - Tripes são insetos que, recentemente, mudaram seu status em cultivos protegidos,ou seja, passaram da condição de não praga (acidental nesses ambientes), para a de estarentre as mais importantes pragas de vários cultivos em casas de vegetação. São insetosestrategistas r, com alta capacidade reprodutiva, que, além de causarem danos diretos àsplantas, também são vetores de vírus para elas. Várias espécies têm sido apontadas comopragas de importância econômica nos cultivos em casas de vegetação, entre elas o tripes dasflores Frankliniella occidentalis (Pergande), uma praga cosmopolita em cultivos de vegetais eornamentais, com o seu controle extremamente dificultado, e que apresenta resistência amuitos inseticidas. O controle biológico de tripes com o uso de predadores do gênero Oriusé atualmente uma realidade bastante promissora para o Brasil, com casos de sucesso emmuitos países, e perfeitamente inserido nos princípios que regem o manejo integrado depragas (MIP).

Palavras-chave: Casa de vegetação. Predador. Frankliniella occidentalis. Armadilha adesiva.Amostragem. Monitoramento. Liberação inoculativa. Orius insidiosus.

CARACTERIZAÇÃO DOS TRIPES

Os tripes (Thysanoptera) são pequenosinsetos (0,5 a 5 mm de comprimento) comseis estádios de desenvolvimento: ovo,dois estádios ninfais, pré-pupa, pupa e adul-to (Fig. 1).

Os ovos têm um formato de meia-lua esão de coloração branca ou amarela. Sãoinseridos nas folhas, botões, pétalas floraise partes macias do caule. A fêmea, antesde ovipositar, faz um buraco no tecido daplanta. Em plantas de pimentão, por exem-plo, colocam os ovos nas folhas e os locaisde incisão são facilmente reconhecidosatravés do aparecimento de pequenas ver-rugas. Já em plantas de pepino e em muitosoutros cultivos, a localização dos ovos nãoé tão visível.

Ninfas e adultos são bastante móveise alimentam-se de toda a parte aérea daplanta. A fase de pupa, em muitas espécies,



ocorre no solo, assim, as plantas cultiva-das no solo podem sofrer maiores ataquesdesses insetos. Podem pupar também emsuperfícies úmidas ou em fendas naturaisa cerca de 15 mm abaixo da superfície dosolo.

Os adultos apresentam dois pares deasas e nesse estádio as espécies de tripespodem ser identificadas, com base na for-

ma, coloração e padrão de pêlos ou cerdas(Quadro 1). A reprodução pode ser sexuadaou assexuada. Em geral, as fêmeas nãofertilizadas produzem machos, enquanto asfertilizadas produzem machos e fêmeas. Nasespécies onde os machos são raros, asfêmeas são produzidas por partenogênese,tal como em T. tabaci.

O desenvolvimento, a fecundidade e alongevidade desses insetos são influen-ciados por muitos fatores, incluindo tem-peratura, fotoperíodo e planta hospedeira.A presença de pólen é importante, pois esteconstitui uma fonte alimentar para os tri-pes.

A 25oC o desenvolvimento de ovo a adul-to ocorre por volta de 15 a 16 dias. A espé-cie Frankliniella occidentalis (Pergan-de), em baixas temperaturas (15oC), requercerca de 13 dias para completar uma gera-ção e a taxa de aumento populacional é bembaixa, em torno de 1,02. Já a 30oC, o tempopara completar uma geração é de 4,3 dias, ea taxa de aumento da população é de 8,5.

Os adultos podem sobreviver de 13 a 75 diase colocar de 40 a 250 ovos, dependendo datemperatura e da planta hospedeira. A 25oC,uma fêmea de T. tabaci, tendo pepino co-mo planta hospedeira, coloca um total de70 a 100 ovos, com média de dois a cincoovos/dia.

No inverno, ninfas e adultos, normal-mente, procuram lugares mais quentes,como restos de cultivo, fendas nas paredes,nas estruturas das casas de vegetação ouno solo e ficam prontos para “aparecer”,quando uma nova cultura é instalada e atemperatura aumenta. Assim, é importanteque os produtores tentem reduzir o núme-ro de tripes presente na casa de vegetaçãono final do ciclo de cada cultivo, onde estessão pragas importantes. No início da ma-nhã, eles tornam-se mais ativos e deixamseus abrigos, sendo vistos mais facilmen-te.

PRINCIPAIS ESPÉCIES

No Brasil, ocorrem de 500 a 1.000 espé-cies de tripes, sendo nove consideradaspragas. Em cultivos em casas de vegetação,as principais espécies são Frankliniellaoccidentalis (Pergande), Frankliniellaschultzei (Trybom), Thrips tabaci Linde-man e Thrips palmi Karny. Todas as espé-cies de tripes encontradas em casas devegetação pertencem à família Thripidae,uma família que também contém as espé-cies que causam maiores danos às plantas.

Para F. occidentalis e T. tabaci, sãoapresentadas as principais diferenças (Qua-dro 1).

O tripes-da-cebola (Fig. 2A), T. tabaci,é uma espécie altamente polífaga. Colonizatodas as partes das plantas, preferindo,entretanto, o lado inferior das folhas jovensno ponteiro delas, mas também podem serencontrados em brotos e flores.

Já o tripes-das-flores (Fig. 2B), F.occidentalis, é a praga mais séria em muitasplantas cultivadas em sistemas protegidos,tanto ornamentais como vegetais. É, o maisimportante vetor dos vírus, tomato spottedwilt virus (TSWV) e impatiens necroticspot virus (INSV), para muitas plantas. Está

Figura 1 - Ciclo biológico do tripes

FONTE: Dados básicos: Malais e Ravensberg (2003).

QUADRO 1 - Principais diferenças morfológicas entre Thrips tabaci Linderman e Frankliniella

occidentalis (Pergande)

F. occidentalis

Coloração do corpo

Amarelo-amarronzado, algumas vezes com

duas colorações: tórax mais claro do que a

parte posterior do corpo.

Comprimento do corpo

Fêmeas: 0,8 mm

Antenas

7 segmentos

Cabeça

- dois pêlos curtos entre os ocelos;

- alguns pêlos curtos atrás dos olhos com-

postos.

Asas anteriores

- seis a sete pêlos na base da nervura prin-

cipal; quatro (algumas vezes 3 a 5) no topo;

- nervura secundária coberta com pêlos em

todo o comprimento.

Coloração do corpo

Amarelo-amarronzado-claro; algumas vezes

amarelo mais escuro, com manchas mar-

rons irregulares sobre o tórax e a parte pos-

terior do corpo.

Comprimento do corpo

Fêmeas: 1,2 mm

Antenas

8 segmentos

Cabeça

- dois pêlos longos entre os ocelos;

- um pêlo longo e alguns curtos atrás dos

olhos compostos.

Asas anteriores

- nervura principal coberta com pêlos em

todo o comprimento;

- nervura secundária coberta com pêlos em

todo o comprimento.

T. tabaci



presente, principalmente, na maioria daspartes superiores e inferiores das plantas.Em gérbera e crisântemo, pode ser encon-trado tanto na superfície inferior, como nasuperior das folhas. Em rosa, exibem umapreferência pelas zonas de crescimento e,tão logo os botões florais aparecem, migrampara este local e instalam-se, posterior-mente, nas flores. O crescimento popula-cional de F. occidentalis depende princi-palmente da temperatura, mas também édependente de outros fatores ambientais,como a umidade relativa e a espécie de plan-ta hospedeira.

A espécie de T. palmi apresenta colo-ração amarelo-clara, com cerdas grossas epretas no corpo. É conhecida como tripes-do-melão, ou tripes-palmi (Fig. 2C) e é umapraga-chave de cucurbitáceas e solanáceasem várias regiões temperadas e tropicais.

O tripes F. schultzei ocorre na cor clarae escura. A fêmea, da cor clara, é amarelacom manchas marrons, e a da cor escura, éuniformemente marrom-escura. Infesta umagrande variedade de plantas hospedeiras,principalmente tomate e abobrinha. Viveabrigado no interior das flores, nos botõesflorais e nos brotos ou sob as folhas novasou velhas.

Identificar a espécie de tripes que infes-ta os cultivos na casa de vegetação é impor-tante, assim como conhecer as espéciesque infestam os cultivos e plantas invaso-ras vizinhas ou ao redor das casas de ve-getação, bem como as suas abundânciassazonais. O vírus TSWV pode ser conhe-cido, se ocorrer em uma determinada área.No entanto, esse vírus raramente atingiráníveis significativos, se os cultivos crescemem períodos, quando as espécies vetorasestão em baixos números.

DANOS

O tripes causa danos às plantas atra-vés de puncturas nas células superficiaisdos tecidos e conseqüente sucção de seusconteúdos. São pragas sérias, devido aoseu hábito alimentar sobre flores, botõesflorais, folhas e ponteiros das plantas. Sãotambém importantes vetores de vírus, sen-do os mais importantes os Tospovirus(INSV e TSWV). Os machos de tripes sãovetores mais eficientes do que as fêmeas.Os vírus são adquiridos nos estádios nin-fais de F. occidentalis, ao se alimentaremde plantas doentes. Sua transmissão ocor-re rapidamente em casas de vegetação comcultivos de ornamentais e de tomate e cau-sam importantes perdas econômicas. Umtripes adulto de F. occidentalis pode infec-tar uma planta após alimentar-se dela, porsomente 30 minutos. Os sintomas dessasdoenças variam amplamente entre as plan-tas hospedeiras.

Os danos em cultivos de ornamen-tais podem tomar várias formas, sendo osmais sérios os causados às flores (Fig. 3A).Os botões florais infestados podem nãoabrir e, particularmente em rosas, pode serum problema bastante sério. Também nasornamentais é inaceitável a distorção dasfolhas.

Estas pragas causam deformações departes em crescimento, flores ou manchasprateadas. Em crisântemo e gérbera, a ali-mentação resulta em pétalas distorcidas,descoloração e estrias extensivas.

Em gerânio ocorre, deformação nas fo-lhas jovens, enrolamento e áreas esbran-quiçadas sobre a superfície superior da fo-lha.

Em plantas jovens de poinsetia, causamdistorção no desenvolvimento das folhas,e em violetas africanas, rompem os sacosde pólen, que se espalham sobre as flores.

Em cultivos de vegetais (hortaliças),causam danos principalmente nas flores efrutos, e F. occidentalis, particularmente, éa espécie mais importante. O vírus TSWVpode ocasionar perdas econômicas em vá-rios cultivos de vegetais, especialmente detomate, pimentão (Fig. 3B) e alface.

Em berinjela, o pico de infestação detripes ocorre, quando a planta está em to-tal florescimento. Nas folhas, o dano é par-ticularmente evidente na folhagem superiorda planta, onde se localizam os adultos.No início do ataque de T. palmi, especi-ficamente em berinjela, observa-se uma

Figura 2 - Desenho esquemático das prin-cipais espécies de tripes

NOTA: Figura 2A - Thrips tabaci. Figura2B - Frankliniella occidentalis.Figura 2C - Thrips palmi.

Figura 3 - Sintomas de ataque de tripes

NOTA: Figura 3A - Flor de crisântemo. Figura 3B - Fruto de pimentão.



descoloração (coloração prateada) que co-meça ao longo da nervura principal. Em fasemais avançada, essa descoloração estende-se a toda a lâmina foliar.

Em pepino, a população de tripes aumen-ta progressivamente, à medida que as plan-tas crescem, sendo localizados nas folhas,frutos e acima de tudo nas flores, de modoparticular nas pétalas. Dano ao fruto jovemde pepino pode alterar o crescimento, o queleva a uma séria redução na qualidade doproduto final. O mercado dos frutos é par-ticularmente comprometido, devido àsmanchas necróticas localizadas ao redor dopedúnculo ou em áreas que estiveram emcontato com as folhas.

Em pimentão, a infestação é inicialmen-te restrita às folhas. Com o crescimento dasplantas, os adultos progressivamente movem-se para as partes mais jovens e situam-senas flores em desenvolvimento. Prateamen-to e conseqüente necrose são os danos maisevidentes nas folhas, das quais as maisvelhas são mais afetadas. Ocasiona, então,grandes perdas tanto pelo prateamento esubseqüente necrose das folhas e frutos,quanto pela transmissão de tospovirus.Concentram-se entre o cálice e o fruto, dani-ficando aquele tecido, o que resulta na se-paração do cálice do fruto, e deformandosua aparência (Fig. 3B). O efeito combinadodo dano de alimentação de T. palmi, nos pon-tos de crescimento e sobre as folhas jovens,pode atrofiar e deformar severamente cul-tivos mais sensíveis, como pimentão.

Em tomate, a maioria da população po-de ser encontrada nas folhas inferiores daplanta, onde a ninfa se situa, em particular,nas margens dobradas. Danos às folhas eaos frutos são causados por puncturas dealimentação e, ainda nos frutos, por punc-turas de oviposição. A maior importânciade F. schultzei é como vetor do vírus TSWVpara o tomateiro (vírus vira-cabeça), e aforma escura é mais conhecida como trans-missora da doença.

Em abobrinha, o maior dano é causadonas folhas nos estádios iniciais do cresci-mento das plantas. Em cultivo de morango,o dano de F. occidentalis nas folhas ocorre

muito raramente, enquanto os frutos sãofreqüentemente afetados. O tripes alimenta-se sobre as flores (pólen é muito impor-tante) e um grande número de insetos podecausar a queda dos botões florais e o frutose apresenta pequeno e duro.

MONITORAMENTO EAMOSTRAGENS

A distribuição de tripes nas casas devegetação ocorre tanto ativamente (atra-vés do vôo ou flutuação em correntes dear), quanto passivamente (pelo movimentodas pessoas, plantas e materiais). A infes-tação normalmente começa em poucas plan-tas e então se dissemina gradativamenteatravés da casa de vegetação. Grandes nú-meros de tripes podem ser encontrados emuma folha ou flor. A detecção inicial de umainfestação de tripes é crítica, porque os sin-tomas de sua alimentação não são freqüen-temente vistos até após o dano ter ocorrido.Também uma infestação pequena é maisfácil de ser controlada.

O monitoramento das populações detripes é feito principalmente através douso de armadilhas adesivas de coloraçãoazul (Horiver-Tr®) e/ou amarela (Horiver®)(Fig. 4), ou tapping method, ou seja,batendo-se de leve a folhagem e/ou flo-res das plantas em uma bandeja, papel bran-co, ou no interior de um saco plástico, paradesalojar os tripes e torná-los visíveis.

As armadilhas podem ser usadas paradeterminar se os tripes estão presentes, epara obter uma estimativa aproximada de

seu número. No entanto, nem sempre acaptura reflete o nível populacional de tri-pes na planta, daí a importância das amos-tragens também nas plantas.

Os tamanhos das armadilhas podemvariar de pequenos (25 x 10 cm) a grandes(25 x 40 cm). As armadilhas devem sercolocadas justo acima do topo das plan-tas e próximas das portas, entradas de ven-to e sobre plantas sensíveis aos tripes.As armadilhas vão sendo suspensas, à me-dida que as plantas crescem. Em cultivoscom canteiros baixos, as armadilhas devemser suspensas por fios de arame, ou outromaterial, a um máximo de 30 cm acima docultivo. Normalmente, é recomendado o usode uma armadilha (cartão de 10 x 25 cm), emmédia, a cada 200 m2 na casa de vegetação,no caso de monitoramento preventivo.Quando elas têm também o propósito decontribuir para o controle em áreas intensa-mente infestadas (isto é, captura massal),usar pelo menos uma armadilha/20 m2, paraum máximo de uma armadilha/2 m2.

Em cultivos de pimentão e berinjela, emcasa de vegetação tipo túnel de 300 m2, foiusada, aproximadamente, dez armadilhasadesivas azuis (cartão de 10 x 20 cm) co-locadas 20 cm acima do topo das plantas.Em plantios de morango, particularmentenas áreas, ou nas casas de vegetação, ondeF. occidentalis pode passar o inverno emqüiescência, os tripes deverão ser amos-trados semanalmente nas flores, tão logoelas se abram. Armadilhas adesivas azuispodem auxiliar na detecção inicial da pra-ga.

Assim, o monitoramento, seja com arma-dilhas, seja com contagem nas plantas,deve ser realizado semanalmente, pois umdos mais importantes fatores que facilitao controle é a rápida detecção da presençada praga, ou seja, sua infestação inicialna cultura. Em pimentão, de acordo comSánchez et al. (2000), o monitoramento deF. occidentalis envolveu a tomada de trêsamostras de 20 flores e 20 folhas cada, se-manalmente, em casa de vegetação comer-cial. Tommasini (2003) relata que em pimen-tão e/ou berinjela, em casa de vegetação

Figura 4 - Armadilhas adesivas (azul eamarela) para monitoramentode tripes em casas de vegetação



de 300 m2, as amostragens de tripes sãorealizadas em 200 folhas (50% de folhassuperiores e 50% de folhas inferiores nasplantas) e em 100 flores escolhidas ao aca-so em 100 plantas.

Flores amarelas e brancas parecem serparticularmente atrativas para tripes. Plan-tas que podem ser usadas como armadi-lhas incluem as seguintes variedades depetúnia: ‘Summer Madness’, ‘Super BlueMagic’ e ‘Calypso’.

Níveis de dano de tripes em plantas têmsido publicados, no entanto, esses níveissão muito dependentes de condições par-ticulares, como o cultivo, a variedade, ospadrões do mercado local e, muito impor-tante, se os vírus (INSV ou TSWV) estãopresentes na área de cultivo. Assim, melhordo que confiar no valor desses níveis dedano, os produtores devem usar as conta-gens de tripes provenientes de seu própriomonitoramento em sua área de cultivo, ouseja, ter um inventário próprio de sua áreaquanto às populações de tripes.

Se a contagem de tripes e as informa-ções sobre a qualidade do cultivo e perdas(devido ao dano do tripes ou tospoviroses)são mantidas, este conhecimento ajudarácada produtor a identificar qual nível detripes é suficiente para causar perdas oudanos, dando a ele as condições própriase o nível desejado da qualidade da plantapara o mercado local, ou seja, ele tomarásuas próprias decisões quanto ao seu cul-tivo. Por exemplo, em rosas de corte, Caseye Parrella (2002) determinaram que 25 tri-pes/armadilha corresponderiam a 1 tripes/flor (variedades mais suscetíveis), e 50 tri-pes/ armadilha, a 2 tripes/flor (variedadesmenos suscetíveis). Em pepino, segundoHansen (1989), uma densidade de 25 tri-pes/folha pode ser tolerada, sem que ocor-ra redução na produção, ou dano no fruto,e em berinjela, o nível é de 2 tripes/flor, ou4 tripes/folha (TOMMASINI, 2003). Empimentão cultivado em túneis de plástico,foi observado que a densidade de 3-5 tri-pes/flor não pareceu causar prejuízos paraa produção (TAVELLA et al., 2003).

CONTROLE BIOLÓGICO

A busca de práticas agrícolas que pro-porcionem alta produtividade, mas quetambém levem em consideração os diversosaspectos relativos à qualidade e à sustenta-bilidade ambiental, tem sido uma preocupa-ção constante. Assim, o controle biológicoé uma prática desejável e importante nes-tes sistemas de cultivo. Segundo Lenteren(2000), o número de hectares e de espécies-praga nos locais em que o controle bioló-gico é praticado aumentou drasticamenteem casas de vegetação comerciais, e, du-rante os últimos 25 anos, cerca de 80 espé-cies de inimigos naturais têm sido avaliadaspara uso em cultivos protegidos.

Para combater o tripes, o controle bioló-gico é atualmente, o método empregado emvárias partes do mundo, em especial pe-las características apresentadas por essesinsetos, como resistência à maioria dosingredientes ativos usados para o seu con-trole, e pela dificuldade de serem atingidospelos produtos químicos, uma vez que vi-vem normalmente escondidos nas plantas.

Inimigos naturais

Os principais inimigos naturais de tri-pes são os percevejos predadores comoOrius insidiosus (Say), Orius thyestesHerring, Orius laevigatus (Fieber), Oriusmajusculus (Reuter); os ácaros preda-dores Amblyseius degenerans Berlese,Amblyseius cucumeris (Oudemans) eHypoaspis spp.; e os fungos entomopato-gênicos Verticillium lecanii (A. Zimmerm)Viégas e Entomophthorales spp.

Amblyseius spp. alimentam-se princi-palmente de ninfas de tripes, enquantoOrius spp. consomem também adultos detripes. Os ácaros predadores Hypoaspis sãousados principalmente no cultivo deornamentais e predam pupas de tripes.

Percevejos predadores

São insetos pertencentes à famíliaAnthocoridae, com estádios de ovo, ninfa(5 estádios) e adulto (Fig. 5). Espécies deOrius têm ampla distribuição e com fre-qüência formam um importante elemento

em um programa de manejo integrado depragas (MIP). Essas espécies, embora se-jam consideradas polífagas, freqüente-mente mostram uma forte preferência poruma espécie particular de presa, como é ocaso por tripes.

As ninfas variam do amarelo-alaranjadoa marrom (Fig. 6A). Os adultos de Oriussão pretos com manchas brancas (Fig. 6B).Tanto as ninfas como os adultos são bas-tante ativos e rápidos em seus movimen-tos; vivem normalmente escondidos nomeio das flores, da mesma forma que suaspresas. Fêmeas colocam seus ovos inseri-dos no tecido vegetal (postura endofítica).Atacam todos os estádios do tripes e rea-gem a qualquer movimento de suas presas.Em cultivos com presença de pólen, os adul-tos são freqüentemente encontrados nasflores (Fig. 6C), enquanto as ninfas estão,em sua maioria, nas folhas.

Uma fêmea adulta consome em média12 tripes/dia. Temperatura e alimento são osprincipais fatores que influenciam a repro-dução e o desenvolvimento de uma popula-ção de Orius. Para O. insidiosus e O. thyestes,a temperatura ótima situa-se em torno de25oC e 28oC, respectivamente. É normal quetemperaturas altas e uma boa qualidade dosuprimento alimentar acelerem o cresci-mento populacional desses predadores(Quadro 2).

Os predadores do gênero Orius são con-siderados os principais agentes de contro-le dos tripes, devido a sua alta habilidadede busca, de estarem no mesmo habitat de

Figura 5 - Ciclo biológico de percevejos

predadores do gênero Orius



suas presas, de serem capazes de se man-terem nos agroecossistemas em baixasdensidades de presas e de terem alimentoalternativo, como o pólen. A habilidade deas espécies de Orius usarem pólen comoalimento alternativo ou adicional é um pon-to importante em relação ao seu uso práticoem programas de controle integrado. O flo-rescimento de plantas é uma característicaque leva ao aparecimento espontâneo deespécies de Orius, justificado pela presen-ça de pólen. Também a importância dascomunidades de plantas invasoras para amanipulação de populações de insetos emagroecossistemas é bastante grande comrelação à sobrevivência e às atividades deinimigos naturais, especialmente para espé-cies desse predador.

Esses insetos ocupam uma grande va-riedade de habitats, em muitos ecossiste-mas naturais e manejados. Estão presentesem plantas invasoras como picão-preto,caruru, losna-branca e em plantas culti-vadas, como pimentão, feijão, soja, milho,alfafa, entre outras (SILVEIRA et al., 2003).

Liberação de predadores (Orius)em casas de vegetação

A forma mais comum para liberaçãodesses predadores é como adulto, e a reco-mendação do número a ser liberado variaem função da cultura e da infestação do tri-pes. De maneira geral, um a dois Orius/m2

são recomendados para baixas infestaçõesde tripes e acima deste valor, para altasinfestações, de modo que venha a funcionarcomo controle curativo (Quadro 3). O inter-valo das liberações vai depender da situa-

ção da praga e do grau do florescimento(flores) no cultivo.

Em plantios de pepino, pimentão e be-rinjela, as taxas de liberação podem variarde 0,3 a 7,5 Orius/m2. O controle de F.occidentalis em cultivo de pepino, em ca-sas de vegetação no Canadá, com a libe-ração de O. tristicolor na proporção de uminseto/planta, quando a população do tri-pes estava no início, foi suficiente para di-minuir a infestação da praga nas flores, de67% para 6% após dois meses. O uso de O.insidiosus no controle de F. occidentalis,em cultivo de pimentão, por meio de intro-duções múltiplas durante todo o ciclo dacultura, as quais variam de 0,15 a 0,25 inse-tos/planta, ou com a densidade de 0,3 Orius/flor, manteve a população desse tripes emníveis baixos desde o transplante até a co-lheita. O mesmo ocorreu com a liberaçãoinoculativa sazonal desse predador, na ta-xa de 1,5 inseto/m2, em crisântemo de corte.

Figura 6 - Percevejos predadores do gênero Orius

NOTA: Figura 6A - Ninfa de 2o instar de Orius insidiosus (Say). Figura 6B - Adulto de Orius insidiosus (Say), predando tripes. Figura 6C - Flor

de pimentão com presença de percevejos Orius.

Orius insidiosus 12 5,6 207 38 50

Orius thyestes 11 6,0 128 20 20

QUADRO 2 - Parâmetros de desenvolvimento e reprodutivo dos predadores Orius insidiosus a

25oC e Orius thyestes a 28oC, alimentados com ovos de Anagasta kuehniella

Fêmeas

EspécieDesenvolvi-

mento

(dias)

Número

diário

de ovos

Número

total

de ovos

Longevidade

(dias)

Machos

Preventivo 0,5 Orius/m2 Duas semanas Duas vezes Somente uma vez em cul-

tivos com pólen.

Curativo leve 1 Orius/m2 Duas semanas Duas vezes _

Curativo pesado 10 Orius/m2 _ Uma vez Introduzir somente em

áreas infestadas.

QUADRO 3 - Taxa de liberação de Orius insidiosus em cultivos em sistemas protegidos

Observação

FONTE: Dados básicos: Koppert Biological Systems (2002).

Orius insidiosus

Taxade

liberação

Intervalode

liberação

Freqüênciade

liberação



Em plantios de morango, a liberação dessespredadores geralmente é feita na primeiraabertura das flores; e em áreas mais quen-tes, Orius spp., são liberados adotando-seo nível de 1-2 tripes/flor.

As embalagens para esses predadores,ou seja, as unidades vendidas comercial-mente, constituem-se de um frasco (500 mL),contendo 500 adultos e ninfas do predadormisturados com vermiculite (serve de su-porte para evitar problemas no transporte,como a morte dos insetos), ou pequenascaixas de papelão. Instruções do fabricantedeterminam que antes da liberação, deve-se virar o frasco para baixo e sacudir deva-gar, em seguida espalhar o material sobreas folhas (Fig. 7), em grupos de 25 a 50 inse-tos, para estimular o acasalamento.

Após a liberação, é recomendado fa-zer observações nas plantas, para ter cer-teza de que o material (predador) perma-nece no local de introdução por algunsdias. Orius coloca uma grande proporçãode seus ovos em brotos (laterais), assimdevem-se evitar perdas desnecessáriasdesses ovos introduzindo o predador di-

Figura 7 - Liberação de percevejos predadores Orius em cultivos em casas de vegetação

retamente após a remoção desses brotoslaterais.

Os adultos e ninfas do predador picamadultos e ninfas de tripes com seu estile-te e sugam os seus conteúdos internos.Como os tripes murcham após serem

atacados pelos percevejos predadores etornam-se de difícil visualização, a ava-liação do controle deve ser feita através deamostragens de tripes e Orius presentesno cultivo, conferindo suas populações(Gráfico 1).



rência de várias espécies do gênero, entreelas, Orius insidiosus (Say), Orius thyestesHerring (Fig. 8A) e Orius perpunctatus(Reuter) (Fig. 8B). O. insidiosus é a espéciemais comum em vários agroecossistemas,tanto em condições de campo como em ca-sas de vegetação (BUENO, 2000). Um estu-do da interação dessas espécies de Oriuse tripes revelou que um total de 14 espéciesde tripes co-ocorreram com as várias espé-cies de Orius, observando-se associaçõespositivas e/ou negativas entre elas. Assim,a ocorrência de espécies do gênero Orius,associadas a diversas espécies de tripes ehabitando várias plantas cultivadas e inva-soras, possibilita a conservação e conse-qüente manutenção desses predadores.São predadores que migram constantemen-te para o interior das casas de vegetação,desde que condições apropriadas sejamfornecidas.

Estes predadores estão sendo estuda-dos em seus diversos aspectos, tanto bio-lógicos como comportamentais, visando asua criação massal, taxas de liberação e usoem programas de controle biológico de tri-pes em cultivos protegidos no País.

Em crisântemo de corte, cultivado emcasa de vegetação comercial (Holambra,SP), a liberação de O. insidiosus, na taxa de1,5 Orius/m2, resultou em efetivo controlede tripes, principalmente F. occidentalis,durante um ciclo de cultivo de 13 semanas(Gráfico 1). As avaliações revelaram que,

Comercialização

Várias espécies de Orius são, atual-mente, comercializadas para uso e controlebiológico de tripes em plantios de florese vegetais, em casas de vegetação, porempresas localizadas principalmente naEuropa, Canadá e Estados Unidos. Por exem-plo, Orius laevigatus, nome comercialOriplan (Empresa Plant Protect), Thripor-L

(Empresa Koppert); Orius insidiosus, nomecomercial Thripor-I (Empresa Koppert);Orius majusculus, nome comercial Thripor-M (Empresa Koppert).

Estudos com Orius no Brasil

No Brasil, a entomofauna desses preda-dores ainda é pouco conhecida, entretanto,levantamentos realizados mostraram a ocor-

Figura 8 - Duas espécies do gênero OriusNOTA: Figura 8A - Adulto de Orius thyestes.

Figura 8B - Adulto de Oriusperpunctatus.

Gráfico 1 - Flutuação populacional do predador Orius insidiosus (Say) e de tripes em

cultivares de crisântemo de corte em casa de vegetação comercial

NOTA: A - “Yellow Snowdon”; B - “White Reagan”.

Semanas

Semanas



após a primeira liberação do predador, onúmero médio de tripes/planta decresceude 4,7 para 2,5 na cultivar Yellow Snowdone de 2,8 para 1,1 em ‘White Reagan’. O nú-mero de Orius/planta atingiu o máximo de0,5 em ‘Yellow Snowdon’ e 0,7 em ‘WhiteReagan’, na sexta semana após o transplan-te. Após a quarta liberação do predador(total de 7,5 Orius/m2), a população de tripesem ‘Yellow Snowdon’ e ‘White Reagan’ era,respectivamente, de 0,3 e 0,4 tripes/planta,não se observando injúrias na cultura decrisântemo ocasionadas pelo tripes.

Ácaros predadores

Também são empregados no controlebiológico de tripes, sendo, em sua maioria,dependentes de pólen. Em cultivos que pro-duzem pólen, como o pimentão, os ácarospredadores A. cucumeris e A. degeneranssão introduzidos no estádio inicial de ma-neira que uma grande população dessespredadores pode-se desenvolver em pólene estar pronta para suprimir o tripes tão lo-go eles aparecerem. Os ácaros predadorespermanecem na cultura durante todo o ci-clo de cultivo, mesmo quando os tripes játenham sido reduzidos a baixos níveis po-pulacionais. Já em cultivo de pepino, quenão produz pólen, esses ácaros são inca-pazes de desenvolver uma população tãoexplosivamente como o tripes. Unidadesde criação aberta, ou seja, o ácaro predadorA. degenerans em plantas de mamona, emvasos no interior da casa de vegetação,são usadas para estabelecer colônias depredadores em cultivos que ainda nãotêm pólen. Espécies de Hypoaspis, ácarospredadores que habitam o solo, estão sen-do utilizadas para o controle de pupas detripes. Estudos com H. aculeifer mostra-ram que a liberação deste predador, na ta-xa de 2.800 ácaros/m2, significantementeaumentaram a mortalidade do tripes F.occidentalis de 51% para 78%, reduzindo,assim, a emergência dos adultos.

Fungos entomopatogênicos

O fungo V. lecanii não tem nenhum efei-to sobre os inimigos naturais e pode serempregado para o controle de tripes, co-

mo um reforço, quando os percevejos ouácaros predadores não proporcionam pormais tempo um controle adequado.


Vários fatores negativos relacionadoscom o controle químico em cultivos comer-ciais de flores e hortícolas em sistemas pro-tegidos vêm aumentando o interesse dacomunidade científica e dos produtores,no Brasil e em outros países, pelo controlebiológico de pragas. Assim, o controlebiológico de tripes, principalmente com ouso de Orius spp., é nos dias atuais umarealidade em muitos países e, no Brasil, épromissor, uma vez que os estudos paracriação massal e liberações já estão em fran-co desenvolvimento (BUENO et al., 2003).Esse método de controle, no entanto, deve-rá compor um programa de MIP, uma vezque outras pragas e doenças são tambémimportantes em cultivos, onde os tripes sãopragas. Hoje, muitos países têm a práticade controle biológico como uma constanteem seus sistemas de cultivo, em casas devegetação. O enorme sucesso encontradonesses ambientes é de mais fácil obten-ção do que em muitos outros segmentosda agricultura.

REFERÊNCIAS

BUENO, V.H.P. Desenvolvimento e multiplicaçãode percevejos predadores do gênero Orius Wolff.In: _______. (Ed.). Controle biológico de pra-gas: produção massal e controle de qualidade.Lavras: UFLA, 2000. cap.5, p.69-90.

______; LENTEREN, J.C. van; SILVEIRA, L.C.P.;RODRIGUES, S.M.M. An overview of biologicalcontrol in chrysanthemum greenhouse in Brazil.IOBC/WPRS Bulletin, Dijon, v.26, n.10, p.1-5, Oct. 2003.

CASEY, C.; PARRELLA, M. Demonstration andimplementation of a reduced risk pest manage-ment strategy in fresh cut roses. IOBC/WPRSBulletin, Dijon, v.25, n.1, p.45-47, Feb. 2002.

HANSEN, L.S. The effect of initial thrips densityThrips tabaci Lind. (Thysanoptera: Thripidae)on the control exerted by Amblyseius barkeri(Hughes) (Acarina: Phytoseiidae) on glasshouse

cucumber. Journal of Applied Entomology,Hamburg, v.107, p.130-135, 1989.

KOPPERT BIOLOGICAL SYSTEMS. Productguide: with directions for use. Roderrijs, 2002.66p.

LENTEREN, J.C. van. Success in biological con-trol of arthropods by augmentation of naturalenemies. In: GURR, G.; WRATTEN, S. (Ed.).Biological control: measures of success.Dordrcht: Kluwer Academic, 2000. cap.3, p.77-103.

MALAIS, M.H.; RAVENSBERG, W.J. Knowingand recognizing: the biology of glasshouse pestsand their natural enemies. 2.ed. The Netherlands:Koppert Biological Systems, 2003. 288p.

SÁNCHES, J.A.; ALCAZAR, A.; LACASA, A.;LLAMAS, A.; BIELZA, P. Integrated pestmanagement strategies in sweet pepper plastichouses in the Southeast of Spain. OILB/SROPBulletin, Dijon, v.23, n.1, p.21-27, Jan. 2000.

SILVEIRA, L.C.P.; BUENO, V.H.P.; PIERRE,L.S.R.; MENDES, S.M. Plantas cultivadas e inva-soras como habitat para predadores do gêneroOrius Wolff (Heteroptera: Anthocoridae). Bra-gantia, Campinas, v.62, n.2, p.261-265, 2003.

TAVELLA, L.; BOSCO, L.; FAURE, E. Distri-bution and population dynamics of Orius spp. insweet pepper greenhouses in north-west Italy.IOBC/WPRS Bulletin, Dijon, v.26, n.10,p.153-157, 2003.

TOMMASINI, M.G. Evaluation of Orius spe-cies for biological control of Frankliniellaoccidentalis (Pergande) (Thysanoptera:Thripidae). 2003. 215f. Thesis - WageningenUniversity, Wageningen, 2003.


ALBAJES, R.; GULLINO, M.L.; LENTEREN,J.C. van; ELAD, Y. Integrated pest and diseasemanagement in greenhouse crops. Dordrecht:Kluwer Academic, 1999. 545p.

DRIESCHE, R. G. van; HEINZ, K. M.;LENTEREN, J. C. van; LOOMANS, A.; WICK,R.; SMITH, T.; LOPES, P.; SANDERSON, J.P.; DAUGTREY, M.; BROWNBRIDGE, M.Western flower thrips in greenhouses: areview of its biological control and other methods.Amherst: University of Massachusetts, 1998. 31p.(Floral Facts).



INTRODUÇÃO

Os insetos da ordem Lepidoptera re-presentam cerca de 40% das pragas queatacam as plantas no Brasil (GALLO et al.,2002) e foram, por muito tempo, controladasexclusivamente com inseticidas. Nos últi-mos anos, tem crescido o interesse por con-trole biológico e as perspectivas deste con-trole, em condições de campo, através deinimigos naturais, são cada vez mais pro-missoras (PARRA et al., 2002a).

Por se tratar de uma região tropical, odesenvolvimento de cultivos protegidosno Brasil não mereceu a mesma atençãode países europeus ou de outras regiõesde clima temperado, que têm tradição nestetipo de cultivo por necessidades climáticas.No Brasil, apenas nos últimos anos, começa

Controle biológico de pragasda ordem Lepidoptera com parasitóides

de ovos em cultivos protegidosJosé Roberto Postali Parra1

a crescer o interesse por cultivo protegidopara algumas culturas como flores, horta-liças, etc.

Dessa forma, enquanto na Europa sãotratados mais de 15 mil hectares de casasde vegetação e no mundo existem mais de125 espécies de inimigos naturais disponí-veis ao agricultor (LENTEREN, 2003), pro-duzidos por 85 empresas comerciais, noBrasil começam a ser feitas as principaispesquisas, para se determinar a viabilidadeda utilização do controle biológico, com pa-rasitóides ou predadores, para diversaspragas que ocorrem em cultivos protegi-dos.

O objetivo deste trabalho é relatar osresultados existentes e as perspectivas deutilização de parasitóides de ovos de inse-tos da ordem Lepidoptera em algumas cul-

1Engo Agro, Pós-Doutorado Entomologia Agrícola, Prof. Tit. USP-ESALQ - Depto Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, Av. PáduaDias, 11, CEP 13418-900 Piracicaba-SP. Correio eletrônico: [email protected]

Resumo - São apresentados resultados existentes e perspectivas de utilização de parasitóidesde ovos de insetos da ordem Lepidoptera, em culturas selecionadas para cultivo protegidono País. Selecionaram-se culturas de tomate e outras solanáceas, cucurbitáceas, alface, florese folhagens, mudas de citros, cafeeiro, fumo e hortaliças em geral, relacionadas com osmais importantes lepidópteros-pragas que nelas ocorrem. Discutem-se potencialidades deutilização dos parasitóides de ovos, Trichogramma spp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae),Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Hym., Encyrtidae) e Telenomus remus (Hym., Scelionidae).São apresentadas técnicas de criação dos parasitóides, resultados concretos obtidos (paratraças e brocas-do-tomateiro e para o minador-dos-citros) e potencialidades de uso de lepi-dópteros-pragas em cultivo protegido. E, ainda, como deve ser implantado um programade controle biológico em cultivo protegido e as causas que podem levar estes programas aoinsucesso.

Palavras-chave: Liberação inoculativa. Liberação inoculativa estacional. Liberação inundativa.Trichogramma spp. Ageniaspis citricola.

turas selecionadas em cultivo protegidono País.

PRAGAS POTENCIAISEM CULTURAS SELECIONADAS

Foram selecionadas, com base em Galloet al. (2002), algumas culturas e respecti-vos insetos-praga pertencentes à ordemLepidoptera:

a) tomateiro e outras solanáceas:- broca-pequena-do-fruto:

Neoleucinodes elegantalis(Guen.);

- broca-grande-do-fruto:Helicoverpa zea (Bod.),Tuta absoluta (Meirick, 1917) ePhthorimaea operculella(Zeller);



- lagarta-rosca: Agrotis ipsilon(Hufnagel) e Mechanitis lysimnia(Fabr.);

b) cucurbitáceas (pepino, melão, etc.):- broca-das-cucurbitáceas:

Diaphania nitidalis (Cramer) eDiaphania hyalinata (L.);

- lagarta-rosca: Agrotis ipsilon(Hufnagel);

c) alface:- lagarta-rosca: Agrotis ipsilon

(Hufnagel);- lagarta-do-cartucho-do-milho:

Spodoptera frugiperda (J.E.Smith);

d) flores e folhagens:- lagarta-rosca: Agrotis ipsilon

(Hufnagel), Spodoptera eridania(Cramer) e Callopistriafloridensis (Guen.);

e) mudas cítricas:- minador-dos-citros: Phyllocnistis

citrella Stainton;

f) mudas de cafeeiro:- bicho-mineiro-do-cafeeiro:

Leucoptera coffeella (Guérin-Menéville);

g) mudas de fumo:- lagarta-rosca: Agrotis ipsilon

(Hufnagel);- lagarta-da-maçã-do-algodoeiro:

Heliothis virescens (Fabr.);

h) hortaliças em geral:- curuquerê-da-couve: Ascia

monuste orseis (Latr.);- traça-das-crucíferas: Plutella

xylostella L.;- lagarta-rosca: Agrotis ipsilon

(Hufnagel);

- lagarta-mede-palmo:Trichoplusia ni (Hueb.);

- broca-da-couve: Hellulaphidilealis (Walker).

Os danos das diferentes pragas po-dem ser consultados em Gallo et al. (2002).Assim, variam desde cortes de plantas novas(lagarta-rosca), secamento de folhas, cau-les e gemas apicais (traças-do-tomateiro,traça-das-crucíferas), destruição de pon-teiros e botões florais (lagarta-da-maçã-do-algodoeiro), secamento de hastes (broca-de-couve), destruição de folhas (curuquerê-da-couve, lagarta-mede-palmo, M. lysimnia,S. eridania, S. frugiperda, C. floridensis),secamento de folhas (bicho-mineiro-do-cafeeiro), secamento de folhas novas (bro-tações), (minador-dos-citros) e destruiçãode frutos (broca-pequena-do-tomateiro,broca-grande-do-fruto, brocas-das-cucur-bitáceas, traça-do-tomateiro).

INIMIGOS NATURAIS POTENCIAISE TÉCNICAS DE CRIAÇÃO

Existem inúmeros inimigos naturais deovos, muitos dos quais ainda não foramestudados e nem identificados pelos ento-mologistas brasileiros.

Serão aqui discutidas as potencialida-

des de utilização de Trichogramma spp.(Hymenoptera: Trichogrammatidae), pa-rasitóide abundante no Brasil, com mais de200 espécies descritas em todo o mundo(PINTO, 1999; PARRA, 1997; PARRA;ZUCCHI, 1997; ZUCCHI; MONTEIRO,1997), e os dois parasitóides importadosAgeniaspis citricola Logvinovskaya (Hym.,Encyrtidae) e Telenomus remus Nixon(Hym., Scelionidae). O primeiro deles utiliza-do com sucesso para controle do minador-dos-citros, P. citrella (CHAGAS et al., 2002)e T. remus ainda em fase inicial de estudosno Brasil, especialmente para o controle deS. frugiperda em milho2 .

A seguir, são mostrados os esque-mas de produção de ambos os parasitói-des. As espécies de Trichogramma criadasem ovos de traças, que são hospedeirosalternativos, destacando-se as espéciesAnagasta kuehniella (Zeller), Corcyracephalonica (Stainton) e Sitotrogacerealella (Olivier) (Fig. 1) (PARRA, 2002)e A. citricola sobre ovos de P. citrella,criada em mudas cítricas mantidas em tu-betes (CHAGAS et al., 2002) (Fig. 2). A pro-dução é com base nas exigências térmicasda praga e do parasitóide (Quadro 1). ParaT. remus, não existem estudos detalhadosda sua criação em condições brasileiras.

2Informação obtida em 2003, através do engenheiro agrônomo Ivan Cruz, diretor da Embrapa Milho e Sorgo.

Figura 1 - Esquema de criação de Trichogramma spp. em hospedeiro alternativo

FONTE: Parra (2002a).



Entretanto, em laboratório, além de S.frugiperda, o parasitóide tem-se desen-volvido em ovos de S. eridania e C.cephalonica3 entre outros hospedeiroscomo T. ni, A. ipsilon e H.zea.

Os ovos de diversas espécies de lepi-dópteros que podem ocorrer em cultivosprotegidos, bem como alguns parasitói-des, são mostrados nas Figuras 3 e 4.

RESULTADOS E PERSPECTIVAS

Tomateiro

Existem muitos trabalhos com T.pretiosum, visando ao controle de T.absoluta em tomateiro industrial (rastei-ro) (HAJI et al., 2002) (Quadro 2) e industriale estaqueado (PAPA, 1998) (Quadro 3),ambos em condições de campo. Recente-mente, Domingues et al. (2003) demons-traram a possibilidade de controle destatraça em condições de casa de vegetação(Quadro 4), com 87% em relação a 42%obtidos com o regulador de crescimentolufenuron.

O tomateiro é, sem dúvida, uma dasculturas mais promissoras para utilizaçãode parasitóides de ovos, pois, além de T.absoluta, outra traça, P. operculella tempossibilidades de ser controlada com T.pretiosum, conforme demonstrado porPratissoli (1995). Além desta praga, as bro-cas (H. zea e N. elegantalis) são potencial-mente controladas por T. pretiosum.

Os resultados de Moreira (1999) comH. zea, em condições de campo, (Qua-dro 5) dão uma idéia deste potencial. ParaN. elegantalis, o controle tem esbarradona dificuldade de criar a broca-pequena emlaboratório, para aprofundamento dosestudos, sendo, aparentemente, necessá-ria a seleção de linhagens de T. pretiosumpara cada condição microclimática. NaColômbia, Haji et al. (2002) citaram quepodem ocorrer parasitismos de ovos deN. elegantalis superiores a 80% por T.pretiosum.

3Informação concedida, em 2003, por Heraldo Negri de Oliveira, técnico de laboratório da Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”(ESALQ).

Figura 2 - Etapas de criação de Phyllocnistis citrella e seu parasitóide Ageniaspis citricolaFONTE: Chagas et al. (2002).

FONTE: Chagas et al. (2002).

NOTA: Médias seguidas pelas mesmas letras nas linhas não diferem entre si pelo teste de Tukey (5%).Tb – Limiar térmico inferior de desenvolvimento ou temperatura base (ºC); K – Constantetérmica expressa em graus dias.

QUADRO 1 - Exigências térmicas de Phyllocnistis citrella e Ageniaspis citricola para criação emlaboratório, a partir de dados biológicos obtidos em diferentes temperaturas

18 32,7 ± 0,23 a 95,7 a 46,2 ± 0.02 a 97,2 a

20 26,9 ± 0,11 b 88,6 ab 31,5 ± 0,05 b 98,0 a

22 20,4 ± 0,08 c 85,7 ab 23,9 ± 0,04 c 96,1 a

25 16,5 ± 0,10 d 86,4 ab 17,5 ± 0,06 d 94,4 a

28 14,2 ± 0,13 e 91,4 ab 13,8 ± 0,07 e 96,3 a

30 12,1 ± 0,07 f 84,3 ab 12,1 ± 0,08 e 37,0 b

32 11,5 ± 0,10 g 67,2 a – –

Temperatura(oC)

P. citrella A. citricola

Duração(dias)

Viabilidade(%)

Duração(dias)

Viabilidade(%)

Tb (ºC) 10,6 13,7

K (GD) 243,3 197,7



Figura 3 - Ovos de diversas espécies de lepidópteros que podem ocorrer em cultivos protegidosNOTA: A - Helicoverpa zea; B - Tuta absoluta; C - Spodoptera frugiperda; D - Phyllocnistis citrella; E - Ascia monuste orseis; F - Plutella

xylostella.

Químico 8,6

T. pretiosum 1,4

QUADRO 2 - Porcentagem de frutos de to-mateiro industrial atacados porTuta absoluta, após liberação deTrichogramma pretiosum, emrelação ao controle químico

FONTE: Haji et al. (2002).

Frutosdanificados

(%)Tratamento

100.000 5,00 59,00

146.600 7,00 42,80

200.000 4,00 67,30

QUADRO 5 - Porcentagem de frutos de tomate broqueados por Helicoverpa zea após liberação de diferentes quantidades de Trichogramma pretiosum -Juazeiro, BA

Eficiência de controle

(%)

FONTE: Moreira (1999).

Número de

parasitóides liberados

Frutos broqueados

(%)

Número de

parasitóides liberados

Frutos broqueados

(%)

Eficiência de controle

(%)

300.000 4,25 65,00

400.000 2,00 83,60

Sem liberação 12,25 -

T. pretiosum 13,0

Lufenuron 58,0

QUADRO 4 - Eficiência de controle de Tutaabsoluta por Trichogrammapretiosum em tomateiroplantado em cultivo prote-gido

Frutosdanificados

(%)Tratamento

FONTE: Domingues et al. (2003).

Industrial 9 82

Estaqueado 10 85

QUADRO 3 - Porcentagem de controle de fru-tos de tomateiro industrial e esta-queado por meio de Trichogrammapretiosum na base de 800 milparasitóides/ha

Controle(%)

FONTE: Papa (1998).

Tipode

plantio

Númerode

liberações



Figura 4 - Parasitóides de ovosNOTA: A - Adultos de Trichogramma sp.; B - Telenomus remus; C - Ageniaspis citricola; D - Ovos parasitados por Trichogramma sp.;

E - Ovos parasitados por Telenomus remus; F - Pupas desenvolvidas a partir do parasitismo por Ageniaspis citricola em ovos dominador-dos-citros.

Para A. ipsilon, após o desenvolvimen-to de uma dieta artificial para mantê-la con-tinuamente em laboratório (BENTO et al.,2003), os estudos devem ser acelerados,pois T. pretiosum parasita seus ovos. Restasaber a capacidade de busca do parasitói-de em condições de cultivo protegido. Istoé válido para todas as culturas citadas alémdo tomateiro (cucurbitáceas, alface, folhase folhagens, mudas de fumo e hortaliçasem geral).

M. lysimnia é parasitada por T.esalqueanum Querino & Zucchi (QUE-RINO; ZUCCHI, 2003).

Cucurbitáceas

Segundo Pinto (1999), D. hyalinata éparasitada por T. pretiosum. Este conheci-mento é importante, pela facilidade decriação de T. pretiosum. Entretanto, nenhumestudo desse parasitóide para controledesta praga foi realizado.

Alface

Diversas espécies de Trichogrammaocorrem em ovos de S. frugiperda, emboramuitas vezes o número de camadas de ovosprejudique o parasitismo (BESERRA, 2000).Ainda que predomine T. pretiosum em

condições de campo, T. atopovirilia tem-se mostrado mais eficiente em condiçõesde telado, proporcionando parasitismosvariáveis de 40% (posturas com três ca-madas) a 66% em posturas com apenas umacamada de ovos (BESERRA; PARRA, noprelo).

Flores e folhagens

Em laboratório, S. eridania tem osovos parasitados por T. pretiosum e T.remus4 .

Não há registros de parasitismo deovos de Callopistria floridensis.

4Informação concedida em 2003 por Heraldo Negri de Oliveira, técnico de laboratório da Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”(ESALQ).



Figura 5 - Mapa do estado de São Paulo, com os locais de liberação de Ageniaspis citricolaFONTE: Chagas et al. (2002).

Mudas cítricas

O minador-dos-citros, P.citrella, é pa-rasitado por Ageniaspis citricola. Houvebons resultados em diversos países domundo. No Brasil, após a sua introduçãoem 1998, já se encontra disseminado em100% das áreas citrícolas de São Paulo eoutros Estados do Brasil (CHAGAS et al.,2002) (Fig. 5). Portanto, deverá ser eficientetambém em cultivos protegidos, dada àagressividade do parasitóide. É importantesalientar que o parasitóide tem preferênciapor locais mais úmidos, condição bastantefreqüente em cultivo protegido.

Mudas de cafeeiro

Não existem registros de parasitóidesde ovos de L. coffeella.

Mudas de fumo

Embora não existam registros deTrichogramma spp. em ovos de H.virescens em brotos de fumo, T. pretiosumé freqüentemente relatado em ovos daespécie em algodoeiro, sendo alta a suaeficiência em condições de campo, espe-cialmente na Colômbia (GARCIA ROA;J. JIMÉNEZ, 1996). Sem dúvida, pelasexperiências com H. virescens em algo-doeiro, é de se esperar que T. pretiosumseja também eficiente em ovos da espéciecolocados em mudas de fumo.

Hortaliças em geral

Barros (1998) demonstrou o potencialde utilização de T. pretiosum para controlede P. xylostella em repolho, com altas taxas

de parasitismo e emergência de parasitói-des (71% a 94%), porém havendo efeito decultivares no desenvolvimento do inimigonatural. Em condições de campo, em libe-rações realizadas na Bahia, o parasitóidetem-se mostrado eficiente no controle dapraga. A. monuste orseis pode ter ovos pa-rasitados por T. pretiosum.

Trichoplusia ni é parasitada por T.brevicapillum de acordo com Pinto (1999).

Não existem registros de parasitóidesde ovos de Hellula phidilealis.

Estratégias de liberaçãoe sistema-alvo

Segundo Williams e Leppla (1992),existem três formas de liberação de inimi-gos naturais: inoculativa, inundativa e



inoculativa estacional (ou sazonal), que sãodependentes do sistema-alvo.

Assim, inoculação é para sistemas aber-tos com baixa variabilidade temporal.Aplica-se a culturas perenes ou semipere-nes e a florestas. É, portanto, típica docontrole biológico clássico.

Já a liberação inundativa é para sistemas(culturas) com alta variabilidade temporal(culturas anuais).

A liberação inoculativa estacional énormalmente realizada em casas de vege-tação, no período de ocorrência da praga(cultivos de curta duração) (LENTEREN,2000). Esperam-se efeitos por várias gera-ções de praga. É uma mistura do métodoinundativo e inoculativo, pois é liberadauma grande quantidade de insetos para seobter um controle imediato e espera-se ocrescimento das populações de parasi-tóides para controle das gerações tardiasde praga. É muito comum na Europa, porexemplo, para controle da mosca-branca,Trialeurodes vaporariorum (Westwood),utilizando-se Encarsia formosa Gahan(LENTEREN, 2000).

Em sistemas fechados com baixa va-riabilidade temporal, como armazéns decereais, o controle de pragas pode ser feitocom liberações inundativas ou inoculati-vas estacionais. O mesmo se aplica a casasde vegetação, onde as liberações podemtambém ser inundativas. Existem exceções,por exemplo, para Lymantria dispar (L.),praga de florestas, excelentes resultadossão obtidos com liberações inundativas.

CONSIDERAÇÕES GERAIS

Como pôde ser observado ao longo dotexto, poucos são os trabalhos concretossobre utilização de parasitóides de ovospara o controle de lepidópteros-pragaem cultivo protegido. Existem os casosisolados de controle de traças e brocas-do-tomateiro e o de controle de P. citrella,o minador-dos-citros, por meio de A.citricola. As demais citações são registrose observações, mostrando a potencialida-de de utilizarem tais parasitóides de ovos.Em muitos casos, no entanto, os parasitói-des de ovos podem não ser os mais indica-

dos, havendo necessidade de estudos,caso a caso, para se definir o parasitóide(ou predador) mais adequado. Estudos detabela de vida das espécies-praga podemindicar a direção correta a ser tomada, ouseja, o parasitóide ou o predador a ser esco-lhido em função do estádio-chave de cres-cimento populacional da espécie visada.

Caso se opte ou se defina ser o para-sitóide de ovos o mais adequado, é funda-mental que sejam feitos estudos básicos eaplicados, envolvendo diferentes etapas(PARRA et al., 2002b):

a) coleta, identificação e manutenção delinhagens (no caso de Trichogramma);

b) seleção de um hospedeiro para cria-ção do parasitóide;

c) estudos de aspectos biológicos ecomportamentais do parasitóide;

d) dinâmica de ovos de praga visada;e) liberação do parasitóide; número de

parasitóides liberados; pontos deliberação; época e forma de liberação;

f) seletividade de agroquímicos;g) avaliação da eficiência.

Muitas vezes toda a tecnologia dis-ponível não chega ao usuário. Assim, detodas as etapas mencionadas, algumasmerecem destaque:

a) domínio de técnicas de criação doparasitóide, produzindo-os compa-ráveis aos da natureza, ou seja, deboa qualidade e com sistemas deprevisão de produção, utilizando-se técnicas de exigências térmicas(graus-dias);

b) conhecimento de tabelas de seletivi-dade para utilização de agroquímicos,quando necessário, que não afetemos inimigos naturais liberados;

c) técnicas de liberação que evitem apredação, muito freqüente no Brasile praticamente inexistente na Europaou nos EUA, tomados como mode-los na área; o número de parasitói-des a ser liberado é importante parase ter bons resultados, sendo tal nú-mero variável, dependendo da quan-tidade de ovos na área (no caso de

parasitóides de ovos). Assim, emgeral 1,6 parasitóide por ovo da pra-ga é um número médio razoável aser utilizado (LOPES, 1988), emborapara T. absoluta, Domingues et al.(2003) tenham encontrado melhoresresultados, liberando 6,4 parasitói-des por ovo da praga;

d) a época de liberação de parasitóidesde ovos deve ser no início da infes-tação, ou seja, quando de 1% a 5%das estruturas utilizadas para pos-tura pelas pragas contiverem ovos.As liberações devem ser repetidas aintervalos de quatro a sete dias, comnúmero variável de liberações, de-pendendo do período de suscepti-bilidade do vegetal à praga. No casodo minador-dos-citros, as liberaçõesde A. citricola deverão ser realizadasquando aparecerem as primeiras bro-tações (folhas pequenas) (Chagas etal., 2002).

Além disso, para que a tecnologia che-gue ao usuário, é fundamental que existamempresas que comercializem tais inimigosnaturais, com competência, e que dispo-nham de assessoramento e/ou supervisãopor universidades e institutos de pesqui-sas, para evitar que estas técnicas alter-nativas caiam no descrédito pelo usuário.Ainda que de forma tímida, tais empresascomeçam a surgir no Brasil.

De qualquer forma, existe a certeza deque dentro de pouco tempo o Brasil terácondições de oferecer diversas opções bio-lógicas para o controle de pragas em cul-tivo protegido, pois o interesse pela área ea massa crítica técnica no assunto têm sidocrescente no País.

AGRADECIMENTO

Ao professor Keigo Minami do Departa-

mento de Produção Vegetal da Escola Su-

perior de Agricultura “Luiz de Queiroz”/

Universidade de São Paulo (ESALQ/USP),

pela sugestão das culturas a serem utili-

zadas no texto; aos professores Roberto

Antonio Zucchi e José Djair Vendramim

do Departamento de Entomologia, Fitopa-



REFERÊNCIAS

BARROS, R. Efeito de cultivares de repolhoBrassica oleracea var. capitata (L.) na biolo-gia da traça-das-crucíferas, Plutella xylostella(L., 1758) e do parasitóide Trichogrammapretiosum Riley, 1879. 1998. 98f. Tese (Douto-rado) - Escola Superior de Agricultura “Luiz deQueiroz”, Universidade de São Paulo, Piracicaba.

BENTO, F.M.M.; IBELLI, T.; MAGRO, S.R.;ZÉRIO, N.G.; PARRA, J.R.P. Biologia de Agrotisipsilon (Hufnagel, 1767) em dieta artificial. In:SIMPÓSIO INTERNACIONAL DE INICIAÇÃOCIENTÍFICA DA USP - SIICUSP, 11., 2003,Piracicaba. Resumos... São Paulo: USP, 2003.p.19.

BESERRA, E.B. Biologia, etologia e capaci-dade de parasitismo de Trichogramma spp.visando ao controle biológico de Spodopterafrugiperda (J.E. Smith, 1797). 2000. 132f. Tese(Doutorado) – Escola Superior de Agricultura“Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo,Piracicaba.

_______; PARRA, J.R.P. Impacto do número decamadas de ovos de Spodoptera frugiperda noparasitismo por Trichogramma atopovirilia.Scientia Agricola, Piracicaba. No prelo.

CHAGAS, M.C.M.; PARRA, J.R.P.; MILANO, P.;NASCIMENTO, A.M.; PARRA, A.L.G.C.;YAMAMOTO, P.T. Ageniaspis citricola: criaçãoe estabelecimento no Brasil. In: PARRA, J.R.P.;BOTELHO, P.S.M.; CORRÊA-FERREIRA, B.S.;BENTO, J.M.S. Controle biológico no Brasil:parasitóides e predadores. São Paulo: Manole,2002. p.377-394.

DOMINGUES, G.R.; OLIVEIRA, H.N.; PARRA,J.R.P. Controle da traça-do-tomateiro - Tutaabsoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gele-chiidae) em cultivo protegido de tomateiro, comliberações de Trichogramma pretiosum Riley,1879. In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIO-LÓGICO - SICONBIOL, 8., 2003, São Pedro.Resumo... Piracicaba: Sociedade Entomológicado Brasil, 2003. p.115.

GALLO, D., NAKANO, O.; SILVEIRA NETO,S.; CARVALHO, R.P.L.; BAPTISTA, G.C.; BERTIFILHO, E.; PARRA, J.R.P.; ZUCCHI, R.A.;ALVES, S.B.; VENDRAMIM, J.D.; MARCHINI,L.C.; LOPES, J.R.S.; OMOTO, C. Entomologiaagrícola. Piracicaba: FEALQ, 2002. 920p.

GARCIA ROA, F.; J. JIMÉNEZ, V. Producción ymanejo de Trichogramma em Colombia. In:ZAPATER, M.C. (Ed.). Control biológico enAmérica Latina. Buenos Aires: OICB - SecciónNeotropical, 1996. p.107-113.

HAJI, F.N.P.; PREZOTTI, L.; CARNEIRO, J.S.;ALENCAR, J.A. Trichogramma pretiosum parao controle de pragas no tomateiro industrial. In:PARRA, J.R.P.; BOTELHO, P.S.M.; CORRÊA-FERREIRA, B.S.; BENTO, J.M.S. Controlebiológico no Brasil: prasitóides e predadores.São Paulo: Manole, 2002. p.477-494.

LENTEREN, J.C. Commercial availability ofbiological control agents. In. _______. (Ed.).Quality control and production of biologicalcontrol agents: theory and testing procedures.London: CAB, 2003. p.167-179.

_______. Critérios de seleção de inimigos naturaisa serem usados em programas de controle biológico.In: BUENO, V.H.P. (Ed.). Controle biológicode pragas: produção massal e controle de qua-lidade. Lavras: UFLA, 2000. p.1-19.

LOPES, J. R. S. Estudos bioetológicos deTrichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hym:Trichogrammatidae) para o controle deDiatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lep., Pyra-lidae). 1988. 141f. Dissertação (Mestrado) –Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”,Universidade de São Paulo, Piracicaba.

MOREIRA, J.O.T. Trichogramma pretiosumRiley, 1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae)como agente de controle de Helicoverpa zea (Boddie,1850) (Lepidoptera: Noctuidae) em tomateiro,Lycopersicon esculentum Mill: aspectos biológicose eficiência em campo. 1999. 84f. Tese (Douto-rado) – Universidade Federal do Paraná, Curitiba.

PAPA, G. Controle integrado de Tuta absoluta(Meyrick, 1917) com emprego de Trichogrammapretiosum Riley, 1879 e inseticidas biológicose fisiológicos. 1998. 70f. Tese (Doutorado) –Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”,Universidade de São Paulo, Piracicaba.

PARRA, J.R.P. Criação massal de inimigos natu-rais. In: _______; BOTELHO, P.S.M.; CORRÊA-FERREIRA, B.S.; BENTO, J.M.S. (Ed.).

Controle biológico no Brasil: parasitóides epredadores. São Paulo: Manole. p.143-164.

_______. Técnicas de criação de Anagastakuehniella, hospedeiro alternativo para produçãode Trichogramma. In: _______; ZUCCHI, R.A.(Ed.). Trichogramma e o controle biológicoaplicado. Piracicaba: FEALQ/FAPESP, 1997.p.121-150.

_______; BOTELHO, P.S.M.; CORRÊA-FER-REIRA, B.S.; BENTO, J.M.S. Controle bioló-gico no Brasil: parasitóides e predadores. SãoPaulo: Manole. 2002a. 609p.

_______; _______; _______; _______. Contro-le biológico: uma visão inter e multidisciplinar.In: _______; _______; _______; _______. (Ed.).Controle biológico no Brasil: parasitóides epredadores. São Paulo: Manole, 2002b. p.125-142.

_______; ZUCCHI, R.A. (Ed.). Trichogrammae o controle biológico aplicado. Piracicaba:FEALQ/FAPESP, 1997. 324p.

PINTO, J.D. Systematics of the North Americanspecies of Trichogramma Westwood (Hyme-noptera: Trichogrammatidae). Memoirs ofthe Entomological Society of Washington,Washington, v.22, p.1-287, 1999.

PRATISSOLI, D. Bioecologia de Trichogrammapretiosum Riley, 1878, nas traças, Scrobipalpu-loides absoluta (Meyrick, 1917) e Phthorimaeaoperculella (Zeller, 1879) em tomateiro. 1995.135f. Tese (Doutorado) – Escola Superior deAgricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade deSão Paulo, Piracicaba.

QUERINO, R.B.; ZUCCHI, R.A. New species ofTrichogramma Westwood (Hymenoptera:Trichogrammatidae) associated with lepidopterouseggs in Brazil. Zootaxa, v.163, p.1-10, 2003.

WILLIAMS, D.W.; LEPPLA, N.C. The futu-re augmentation of beneficial arthropods. In:KAUFFMAN, W.C.; NECHOLS, J.R. (Ed.).Selection criteria and ecological consequen-ces of importing natural enemies. Lanham:Entomological Society of America, 1992. p.87-102. (Thomas Say Publications in Entomology:proceedings).

ZUCCHI, R.A.; MONTEIRO, R.C. O gêneroTrichogramma na América do Sul. In: PARRA,J.R.P.; ZUCCHI, R.A. (Ed.). Trichogramma e ocontrole biológico aplicado. Piracicaba: FEALQ/FAPESP, 1997. p.41-66.

tologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP,

pela revisão crítica do texto e à professo-

ra Vanda H.P. Bueno, pelo convite para par-

ticipar desta obra inovadora no Brasil.

Ao pesquisador Ivan Cruz da Embrapa

Milho e Sorgo, pela cessão de material de

Telenomus remus.



INTRODUÇÃO

A família Agromyzidae (Diptera) possuicerca de 2.450 espécies descritas, das quaisapenas 300 pertencem ao gênero Liriomyza,que têm ampla distribuição, sobretudo emáreas temperadas, e poucas espécies ha-bitam os trópicos. Apenas cinco espéciesdesse gênero são polífagas e economica-mente importantes (BAUCAS et al., 2001).São conhecidas por causar danos em plan-tas hortícolas e ornamentais, devido suaatividade minadora, e perdas de folhas, oque afeta a qualidade estética dos produ-tos tipo exportação (PARRELLA, 1986;MURPHY; LASALLE, 1999). Com o desen-volvimento de resistência aos inseticidasinorgânicos usados no controle da praga(PARRELLA et al., 1984), bem como com asua proibição, iniciou-se a procura de alter-

Mosca-minadora em cultivos protegidose seu controle biológico

Luís Cláudio Paterno Silveira1

nativas, como uso de extratos de sementesde nim (Azadirachta indica (A. Juss.),Meliaceae), possibilidade de controle comnematóides do gênero Steinernema, utili-zação de placas de acrílico amarelas para acaptura de adultos de Liriomyza sp. e usode microhimenópteros em casas de vegeta-ção, os quais apresentam, atualmente, po-tencial de sucesso (CHRISTIE; PARRELLA,1987; MURPHY; LASALLE, 1999).

Nota-se, portanto, que vários métodosde controle podem ser aplicados sobre asminadoras para conter seu aumento popu-lacional. Segundo os conceitos mais mo-dernos, objetiva-se conviver com a pragae não erradicá-la, aceitando determinadosníveis populacionais definidos pelo mane-jo integrado de pragas (MIP) para váriasculturas. Partindo desse princípio, é que

Resumo - O cultivo protegido é um sistema de produção que permite obter produtos de altaqualidade, seja hortaliças, frutas, seja plantas ornamentais, pelo fato de haver controlesobre os fatores climáticos desfavoráveis, sobretudo chuva, vento e insolação. Nesse sistema,o controle de pragas merece especial atenção, pois os artrópodes (insetos e ácaros) possuemplenas condições de desenvolvimento, uma vez que se encontram protegidos tambémcontra os fatores climáticos. Faz-se necessário aplicar a estes organismos técnicas eficientesde regulação, perspectiva que ultrapassa em muito a simples utilização do controle químico,que tem sido aplicado como único método de controle. Dentre as principais pragas emcultivos protegidos encontram-se as moscas-minadoras (Diptera: Agromyzidae), cujo hábitoalimentar provoca dano às folhas e, conseqüentemente, à área fotossintética. Tais insetospodem ser controlados adotando-se o Manejo Integrado de Pragas (MIP), dentro do qual ocontrole biológico, seja por introdução, seja por conservação de inimigos naturais dasminadoras, está entre as técnicas de controle mais avançadas e que vêm sendo empregadasem todo o mundo.

Palavras-chave: Larva minadora. Parasitóide. Predador. Praga. Conservação. Liberaçãoinoculativa. MIP. Amostragem.

surgiu a possibilidade de utilizar o controlebiológico como a principal arma de com-bate à minadora no sistema de cultivoprotegido. O objetivo deste trabalho é expore discutir o que de mais atual existe para ocontrole da mosca-minadora em cultivosprotegidos, bem como analisar as perspec-tivas futuras.

CARACTERIZAÇÃO DA PRAGA

As moscas-minadoras (Diptera: Agro-myzidae), de importância econômica noBrasil, são Liriomyza sativae (Blanchard,1938), Liriomyza huidobrensis Blanchard,1926 e Liriomyza trifolii (Burgess, 1880).Elas atacam diversas culturas hortícolas(chicória, cenoura, aipo, chuchu, ervilha,mostarda, alho-poró, quiabo, brócolis, abó-bora, couve-flor, alface, repolho, rabanete,

1Engo Agro, D.Sc., Pesq. APTA Regional, Caixa Postal 24, CEP 15830-000 Pindorama-SP. Correio eletrônico: [email protected]



pepino, pimentão, tomate, batata, batata-doce, alho, feijão, berinjela, dentre outras)e ornamentais (crisântemo, Gypsophila sp.,Dianthus, alstromeria, aster, dália, impa-tiens, petúnia, cinerária, dentre outras), emtoda a América Latina (SPENCER, 1973,1981, 1990; MURPHY; LASALLE, 1999).

Adultos

Trata-se de insetos pequenos de 1,5 a2,3 mm de comprimento com coloraçãogeral preta e amarela (Fig. 1A, 1B e 1C).Existem diferenças nos adultos que per-mitem sua identificação (SPENCER, 1973),sobretudo porque L. huidobrensis é maior,de coloração mais escura (inclusive osfêmures, que nas outras espécies são ama-relos), além de apresentar diferenças nagenitália masculina. A asa apresenta célu-la discal maior e a seção distal da veia M3+4

é mais curta que nas outras duas espécies.A distinção entre L. trifolii e L. sativae émais tênue, mas pode ser feita pela colo-ração do mesonoto (preto-brilhante em L.sativae e cinza-escuro em L. trifolii) e dosolhos, cuja margem posterior é preta emL. sativae e amarela em L. trifolii (Fig. 1D).Machos e fêmeas apresentam dimorfismosexual evidente, pela presença de ovipo-sitor nas fêmeas e por estas serem maisrobustas, e a longevidade dos adultos po-de chegar a 30 dias (PARRELLA, 1982,1987; ISSA; MARCANO, 1991; MAU;KESSING, 1991ab; CAPINERA, 2001).

Ovos

As fêmeas adultas perfuram as folhascom o ovipositor na face superior ou infe-rior, para se alimentarem e colocar seus ovosendofiticamente (Fig. 2A). Os machosutilizam as perfurações feitas pelas fêmeaspara também se alimentarem. Os ovos sãoelípticos e branco-leitosos (aproximada-mente 0,23 mm de comprimento por 0,1 mmde diâmetro) e sua incubação dura de trêsa cinco dias. Alguns hospedeiros (como abatata) apresentam reação na presença doovo, formando em torno dele um halo decrescimento anormal de células, o que aca-ba por expô-lo parcialmente. Esse fenôme-

no é chamado de extrusão. Quando issoacontece os ovos ficam mais sujeitos aodessecamento e à ação dos predadores(ISSA; MARCANO, 1991; CISNEROS;MUJICA, 1998).

Larvas

Alimentam-se do parênquima da folha(Fig. 2B) e constroem galerias característi-cas de acordo com a espécie. L. huidobrensisque constrói uns poucos milímetros de ga-leria na face superior da folha e migra pa-ra a porção inferior, onde ataca os tecidosclorofilados acompanhando as nervuras

principais e secundárias. Portanto suasgalerias são mais lineares. As espécies L.sativa e L. trifolii fazem galerias apenasna porção superior da folha, normalmen-te espiraladas, e nos espaços internervais(Fig. 3). No interior das galerias da mosca-minadora observa-se a deposição de fezesde cor escura. As larvas, que inicialmentesão transparentes, adquirem com o tempocoloração esverdeada e ao final do cicloficam amareladas. Podem-se distinguir aslarvas de L. huidobrensis das demais pelaaparência dos espiráculos, que possuementre seis e nove protuberâncias na sua

Figura 1 - Adultos de LiriomyzaNOTA: Figura 1A - Liriomyza huidobrensis. Figura 1B - Liriomyza sativae. Figura 1C -

Liriomyza trifolii. Figura 1D - Diferenças no pronoto e parte posterior dos olhosentre L. sativae e L. trifolii.

Figura 2 - Ovo e larva de LiriomyzaNOTA: Figura 2A - Ovo retirado da folha. Figura 2B - Larva de Liriomyza sp., abaixo da

epiderme foliar.



nicas), a larva pode ter um último instar.O período pupal dura de cinco a 12 dias.Após a emergência dos adultos ocorre oacasalamento e o ciclo completa-se. Umafêmea pode colocar até 500 ovos durantesua vida, mas o mais comum está entre 200e 300 ovos, segundo Issa e Marcano (1991).

DANOS DE LIRIOMYZA SPP.

O hábito de as fêmeas perfurarem aepiderme da folha para se alimentar e ovi-positar pode causar uma pequena injúria,que não é comparável àquela resultante daalimentação das larvas. As minas tornam-se visíveis após quatro dias da postura.Uma única larva numa folha provoca pou-co dano, no entanto, quando a quantidadede larvas aumenta, toda folha pode ficartomada por galerias, o que afeta a fotos-síntese da planta, provoca dessecamentoda folha e sua abscisão (Fig. 3 e 5). Alémdisso, as galerias são uma porta de entra-da para doenças fúngicas e bacterianas(PARRELLA, 1987; PARRELLA; BETHKE,1984; PARRELLA; JONES, 1985; MAU;KESSING, 1991a; ISSA; MARCANO, 1991;SPENCER, 1973; CAPINERA, 2001, 2004.).É importante salientar que nem todas asplantas hospedeiras de moscas-minadoras

Figura 4 - Larva e pupa de LiriomysaNOTA: Figura 4A - Espiráculo de Liriomyza sativa e Liriomyza trifolii. Figura 4B - Liriomyza

huidobrensis. Figura 4C - Pupa de Liriomyza sp.

Figura 3 - Liriomyza sativae ou Liriomyza trifolii

porção terminal, enquanto que as outrasespécies apresentam apenas três (Fig. 4Ae 4B). As minadoras passam por trêsestádios larvais e todo período dura cercade nove dias (SPENCER, 1973; PARRELLA,1987; MAU; KESSING, 1991ab; ISSA;MARCANO, 1991; PALUMBO, 1995;CAPINERA, 2001).

Pupa

Ao final do seu desenvolvimento, aslarvas abrem com a mandíbula uma fissurana galeria, para que possam sair e empuparsobre a folha ou no solo (Fig. 4C). No inte-rior da pupa (que é marrom-amarelada ede formato oblongo-retangular, nitidamen-te segmentada e com as extremidades cô-

Figura 5 - Danos de Liriomyza huidobrensis



sofrem danos severos diante dessas injú-rias, portanto, a adoção de qualquer medidade controle deve estar associada ao moni-toramento da praga dentro dos preceitosdo MIP.

MANEJO INTEGRADODE PRAGAS (MIP)

Diversos autores, na literatura recente,consideram os problemas ambientais comoimportantes na elaboração de programasde MIP de minadoras (ALTIERI, 1994;ALTIERI et al., 2003; BARBOSA, 1998;WOOD; LENNÉ, 1999). Nos casos em queesta praga faz parte de um complexo deespécies, o que é muito comum, esforçosdevem ser envidados para a substituiçãodas substâncias químicas sintéticas utiliza-das para controle, por bioinseticidas (comofoi o caso do Bacilus thuringiensis paracontrole de lepidópteros). No começo deum programa de MIP é importante deter-minar a composição de espécies vegetais,incluindo as fases fenológicas das cultu-ras, sazonalidade, presença de plantasespontâneas e o impacto das comunidadeslocais de parasitóides e predadores sobrea praga, bem como procurar conhecer osfatores principais que limitam a distribuiçãoem pequena escala dos inimigos naturaisnativos na região de estudo. Em particular,aplicações de inseticidas químicos tradicio-nais freqüentemente destroem estas comu-nidades de inimigos naturais nativos dasminadoras (MURPHY; LASALLE 1999), oque deve ser considerado em qualquer pro-grama de MIP.

Monitoramentoe nível de controle

O monitoramento da mosca-minadoraé fundamental para a convivência com apraga dentro do MIP. Consiste em amostrarperiodicamente a cultura para identificarpossíveis aumentos populacionais que ne-cessitem de medidas de controle. Há mui-tos métodos para avaliar a abundância deminadores: a contagem de minas nas folhasé um bom índice para identificar quanto daárea foliar já foi danificada, mas muitas

minas podem estar desocupadas, e estacontagem não revela informações para ofuturo da cultura. A contagem de larvasvivas nas minas consome tempo, mas éum indicativo de dano futuro. Estas sãofacilmente reconhecidas através de suacoloração esverdeada ou amarelada (nun-ca marrom ou preta), e também pela movi-mentação das mandíbulas na extremidadeanterior, o que pode ser facilmente obser-vado colocando-se a folha contra a luz.Podem-se também coletar larvas ou pupá-rios colocando-se bandejas embaixo dafolhagem para captura, quando estas dei-xam as minas. Esses dados são altamentecorrelacionados com o número de larvasvivas nas minas, segundo Johnson et al.(1980). Os adultos podem ser capturadosatravés de armadilhas adesivas tipo stickyou similares. Zehnder e Trumble (1984)verificaram que, para L. sativae, a capturaé maior na parte mediana de plantas de to-mate, enquanto L. trifolii foi mais capturadana parte de baixo da planta. Estes autoresconfirmaram também que as contagens depupários representaram uma boa prediçãodo número de adultos que ocorreria duassemanas após. Além disso, as armadilhasde cola amarelas têm a vantagem de moni-torar a entrada de adultos provenientes deáreas circunvizinhas. Planos seqüenciaisde amostragem para determinar a neces-sidade de controle, com base no númerode folhas minadas, foram desenvolvidospor Wolfenbarger e Wolfenbarger (1966),enquanto que Zehnder e Trumble (1985)basearam-se em contagens de pupários,ambos para a cultura do tomateiro, e obti-veram bons resultados.

Algumas culturas apenas têm definidoo nível de controle para minadoras, como éo caso do tomateiro (SCHUSTER, 2003),onde se deve considerar também a feno-logia da cultura. Deve-se amostrar a plantatoda, quando esta apresenta até duasfolhas verdadeiras e o nível de controle éde uma larva viva por planta. Quando onúmero de folhas verdadeiras é maior quedois, amostra-se do topo para baixo, o se-gundo ou o sétimo trifólio, sendo o nível

de ação de uma larva viva por trifólio. Des-se modo, é possível saber se, a despeito dapraga estar presente, sua população atin-giu níveis suficientes para controle. O valorcitado acima (uma larva viva) parece sermuito baixo, porém deve-se considerar quetrata-se apenas das larvas que estarão pro-vocando danos futuros, pois aquelas pre-dadas, parasitadas ou mortas por outrascausas não são contabilizadas para efeitodessas contagens. Este método permite umacerta tolerância à presença da praga, o quepropicia uma diminuição no número deaplicações efetivas de produtos químicos.

Controle biológico

No Brasil, não existem atualmente pro-gramas de controle biológico para moscas-minadoras do gênero Liriomyza. No entan-to, nos EUA, Europa e Ásia, o controlebiológico é aplicado para minadoras emcultivos protegidos.

Existem duas linhas básicas de pes-quisa em controle biológico de moscas-minadoras: uma é a clássica, que preconi-za a prospecção de inimigos naturais noambiente de ocorrência da praga ou em seulocal de origem e desenvolve métodos decriação massal para promover a introduçãosazonal daqueles inimigos naturais sele-cionados como mais eficientes nas casasde vegetação. A linha de controle biológicoclássico tem trabalhado quase que exclu-sivamente com parasitóides das moscas-minadoras e alguns poucos trabalhos foramdesenvolvidos com predadores e nematói-des. Outra linha de pesquisa em controlebiológico que vem sendo desenvolvidapara regular minadoras é a da conservaçãode inimigos naturais nativos, cujo objetivoé conhecer as espécies que podem, natu-ralmente, vir a controlar as populações daspragas, desde que tenham onde se multi-plicar no ambiente de cultivo. Neste caso,predadores, parasitóides e patógenos re-cebem atenção similar. Estas linhas depesquisa não são ambíguas e devem-se so-mar para fornecer opções viáveis de regu-lação da praga a produtores de vários níveistécnicos.



Controle biológico clássico

ParasitóidesExistem muitas espécies de parasitói-

des que atacam moscas-minadoras em vá-rios locais do Planeta. Segundo Murphy eLaSalle (1999), existem cerca de 77 gênerosde parasitóides distribuídos entre as famí-lias Eulophidae (22), Pteromalidae (25),Tetracampidae (3), Braconidae (17) eEucoliidae (10). Muitos gêneros apresen-tam várias espécies, o que multiplica o nú-mero daquelas identificadas até hoje comoparasitóides de minadoras. Na prática, épossível distinguir, após um certo tempode parasitismo, as larvas parasitadas dassadias, olhando-se a folha contra a luz comuma lupa de bolso. Esta técnica é utilizadano monitoramento do parasitismo, porémsó funciona quando o parasitóide está ra-zoavelmente desenvolvido. Caso contrário,é necessária a dissecação da mina e a obser-vação em microscópio estereoscópico degrande aumento (CURE; CANTOR, 2003).As espécies mais estudadas para criaçãomassal e liberação nos países desenvolvi-dos são os microhimenópteros das famíliasapresentadas a seguir:

a) Braconidae

- Opius spp. (Fig. 6)São endoparasitóides de larva-pupa,

pois depositam os ovos nas larvas deseus hospedeiros, mas só completam o de-senvolvimento após as minadoras deixa-rem o local de alimentação e empuparem(SCHUSTER; WHARTON, 1993). O ciclode vida do parasitóide é de cerca de 21 diassobre L. huidobrensis em batata, em tem-peraturas de 22oC e 25oC (RODRIGUEZ,1997). Seu ciclo possivelmente varia com otipo de hospedeiro, planta e local. Bordatet al. (1995), após terem realizado experimen-tos com temperaturas de 10oC, 15oC, 20oC,25oC e 30oC com Opius dissitus Muesebeckparasitando L. trifolii, concluíram que atemperatura ótima para seu desenvolvi-mento situou-se entre 20oC e 30oC, o quesignifica que o inseto foi capaz de adaptar-se a temperaturas relativamente altas, ape-sar de sua origem holártica.

b) Eulophidae

- Diglyphus spp. (Fig. 7) Diglyphus begini (Ashmead) é um

ecto-parasitóide de larvas de Liriomyzaspp. (HEINZ; PARRELLA, 1989) e é o inimi-go natural mais importante dessa espéciede minadora em oito das doze culturasavaliadas na América do Norte e no Havaí(JOHNSON; HARA, 1987). D. begini temsido criada para liberações inoculativas einundativas contra L. trifolii e outras espé-cies desse gênero, utilizando a técnica deParrella et al. (1989). Esta espécie apresentaalto potencial para controlar várias espé-cies de Liriomyza, porque, além do para-

sitismo, preda as larvas da minadora nointerior da galeria para se alimentar (CURE;CANTOR, 2003). Cure e Cantor (2003) estu-daram o efeito conjunto de parasitismo epredação de D. begini sobre L. huidobrensisem plantas de Gypsophila paniculata(ornamental), na Colômbia, verificandoporcentagens de controle de 70% a 90%.Nesse caso, estes autores consideram queo efeito de predação tem sido subestima-do nas amostragens de folhas no campo,pois apenas em laboratório pode-se sepa-rar uma larva predada de uma parasita-da, nos estádios iniciais de desenvolvi-mento.

Figura 7 - Diglyphus sp.NOTA: A - Ovo; B - Larva; C - Pupa; D - Adulto.

Figura 6 - Opius spp.NOTA: A- Adulto de Opius sp. parasitando a larva de Liriomyza; B - Larva de Liriomyza

sp. parasitada por Opius.



Outra espécie importante é Diglyphusisaea (Walker), cujos adultos são pequenos(2 mm) e pretos com brilho verde metálico.Uma fêmea põe uma média de 60 ovos du-rante sua vida e antes de ovipositar para-lisam as larvas da minadora para entãoinserir vários ovos através da epiderme dafolha, colocando-os próximos à larva. Den-tro de dois dias eclodem as larvas do para-sitóide, que passam a alimentar-se externa-mente sobre a larva da minadora, passandopor três instares durante seis dias. Antesda pupação as larvas do parasitóide cons-troem com seu mecônio (fezes) uma estru-tura típica e simétrica dos dois lados doseu corpo, cuja função é formar uma estru-tura colunar para garantir posteriormentea emergência dos adultos. As pupas sãopretas e este período dura entre seis a novedias. Para essa espécie também é muitoimportante o efeito predatório sobre aslarvas da minadora. Em laboratório sobreL. trifolii a 25oC, o número médio de larvaspredadas por fêmea do parasitóide foi de358, valor pelo menos duas vezes maior queo número de ovos depositados pela espé-cie, indicando a importância desta atividadeno controle biológico (BEITIA et al., 2004).Este parasitóide, como muitos outros, estádisponível comercialmente nos mercadosamericano e europeu, sendo as vespinhasacondicionadas em recipientes e liberadasde seus contêineres ao caminhar pelasentrelinhas da cultura alvo. Por exemplo,Minkenberg e Lenteren (1986) estudaramo uso dessa espécie criada massalmenteno controle de L. trifolii em casas de vege-tação na França, obtendo grande sucesso.

Outras espécies de eulofídeos, comoDiglyphus intermedius (Girault), D.pulchripes, and Chrysocharis parksiCrawford foram muito citados e estudadosna literatura americana, mas sua importân-cia como produto comercial varia de acor-do com a região de cultivo e com o decorrerdo tempo, pois existe uma tendência desubstituição de espécies, à medida queas pesquisas avançam (MINKENBERG;LENTEREN, 1986).

Registros de outras espécies relatadascomo parasitóides de moscas-minadoras po-

dem ser encontrados no Quadro 1. Murphye LaSalle (1999) consideram que quantomais bem estudada é uma determinada re-gião, mais parasitóides são adicionados àlista das espécies encontradas sobre mina-doras. Desse modo, fica evidente que aspesquisas no Brasil têm que evoluir muitonesse sentido, para que, conhecendo asespécies nativas, possam-se efetivamentecriar programas de controle biológico paramosca-minadora.

Predadores

Estudos com predadores para contro-le biológico clássico de moscas-minadorasé muito mais restrito, se comparado aosparasitóides. Alguns contemplam o uso denematóides do gênero Steinernema parasupressão da mosca-minadora. Hara et al.(1993) mostraram que foram necessáriosgrandes valores de umidade relativa (UR)(pelo menos 92%) para atingir níveis altosde parasitismo (maior que 65%), e o uso deadjuvantes para aumentar a sobrevivên-cia dos nematóides aumenta os níveis demortalidade das minadoras (BROADBENT;OLTHOF, 1995), mas não se pode conside-rar que o uso desse inimigo natural sejauma solução prática para infestações da pra-ga. Se se considerarem as condições climá-ticas do Brasil, tal técnica seria impossívelem muitas regiões, devido à baixa UR do ar.

Estudos básicos sobre a ocorrência depredadores no Peru (CISNEROS; MUJICA,1998), em Israel (FREIDBERG; GIJSWIJT,1983) e na Indonésia (RAUF; SHEPHARD,1999) revelaram que existem seis principaisordens de artrópodes predadores de mina-doras (Quadro 2), sendo a maioria insetos.Excetuando-se as espécies das famílias Do-lichopodidae e Empidiidae (Diptera), queapresentam preferência por se alimentar deadultos das minadoras, os demais represen-tantes são generalistas. Os ovos extrusadosnas folhas e as pupas no solo são as fasesmais suscetíveis aos ataques dos predado-res e poderiam ser exploradas com maioreschances de sucesso pelo controle biológi-co clássico. Por exemplo, segundo Rauf eShephard (1999) Orius insidiosus e Geocorispunctipes (Hemiptera) são duas espécies

de percevejos predadores que atacam a fasede ovo da minadora; ambas são muitocomuns no Brasil e poderiam ser avaliadasno controle de minadoras em casa de ve-getação.

No entanto, segundo Murphy e LaSalle(1999), existem vários problemas a sersanados no que se refere aos programasde controle biológico clássico da mosca-minadora, como necessidade de conheceras espécies envolvidas de parasitóides esobretudo de predadores, que são aindamuito pouco estudadas. Isto faz com queos programas falhem, devido a interferên-cias de espécies não previstas. O númerode inimigos naturais liberados dependetambém de outros fatores, que só podemser diagnosticados localmente, como carac-terísticas climáticas e grupo de espéciesde ocorrência natural. Outro problema a sersanado é que estes autores julgam que de-vem existir diferentes raças para muitasespécies de parasitóides, o que possibilitaestudos de eficiência comparativa, resis-tência a inseticidas entre esses grupos, afim de ajudar os programas de controle bio-lógico clássico.

Conservaçãode inimigos naturais

Um outro ramo do controle biológicotem-se moldado nos últimos anos, motivadotambém pela necessidade de preservaçãoda biodiversidade no Planeta, conhecidocomo controle biológico por conservaçãode inimigos naturais. O objetivo dessemétodo é fazer com que as espécies bené-ficas presentes em um determinado hábitattenham condições de sobreviver no ecos-sistema para controlar naturalmente as pra-gas. Muitas vezes é necessário aumentara população de uma determinada espécie,para que, posteriormente, ela possa encon-trar condições de estabelecer num nível po-pulacional suficiente para controle de umapraga (ALTIERI, 1994; ALTIERI et al., 2003).

Uma das principais diferenças destemétodo, em comparação com o clássico, éque aqui procura-se ter à disposição o maiornúmero possível de inimigos naturais dapraga convivendo no mesmo hábitat, de



QUADRO 1 - Famílias de parasitóides de moscas-minadoras (Liriomyza spp.) em diversas partes do

globo

Entedoninae Ceinae Platynochellinae Alysiinae: Alysiini Agrostocynips

Apleurotropis Cea Platynocheilus Dapsilarthra Disorygma

Asecodes Epimicta Ganaspidium

Chrysocharis Herbertiinae Tetracampinae Oenonogastra Gronotoma

Closterocerus Herbertia Epiclerus Pseudopezomachus Kleidotoma

Neochrysocharis Tetracampe Symphanes Microstilba

Pediobius Miscogasterinae Nordlanderia

Pleurotroppopsis Ceratetra Alysiinae:Dacnusini Nordlandiella

Proacrias Glyphognathus Chorebus Tobiasiana

Halticoptera Coloneura Zaeucoila

Eulophinae Heteroschema Dacnusa

Cirrospilus Lamprotatus Exotela

Danuviella Mauleus Grandia

Diaulinopsis Merismus Laotris

Diglyphus Miscogaster Protodacnusa

Hemiptarsenus Schimitschekia Symphya

Meruana Seladerma

Pnigalio Sphaeripalpus Hormiinae:Exothecini

Sympiesis Stictomischus Colastes

Zagrammosoma Thinodytes

Opiinae

Tetrastichinae Pteromalinae Bitomus

Aprostocetus Callitula Eurytenes

Baryscapus Cyrtogaster Opius

Minotetrastichus Oxyharma

Pronotalia Sphegigaster

Quadrastichus Stenomalina

Syntomopus

Toxeumorpha

Trichomalopsis

Trichomalus

Trigonogastrella

Chalcidoidea Ichneumonoidea Cynipoidea

Família/Subfamília/Espécie

Eulophidae Pteromalidae Tetracampidae Braconidae Eucoliidae

Superfamília

FONTE: Dados básicos: Murphy e LaSalle (1999).

Família/Subfamília/Espécie

modo que algum ou alguns deles pos-sam efetivamente controlá-la. Tal mé-todo muitas vezes exige a adequaçãodos produtores, para que o ambientedeixe de ser hostil aos inimigos na-turais e forneça abrigo, presas/hos-pedeiros alternativos, recursos paraadultos (pólen, néctar), dentre outrasnecessidades, o que pode ser obtidoatravés do aumento da diversidade ve-getal na área, ou do arranjo espacialdas plantas disponíveis para manejonuma determinada condição (LANDISet al., 2000; CORTESERO et al., 2000).Tratando especificamente das moscas-minadoras, diversos casos de sucessona convivência com essa praga podemser encontrados na literatura interna-cional e também na brasileira.

Ao manejar o hábitat pode-seaumentar a ação de parasitóides deLiriomyza spp. Por exemplo, deixarfaixas ou ilhas de plantas daninhaspróximas às culturas, como sendo re-servatórios importantes para para-sitóides (GENUNG, 1981; SCHUSTER,2003). Estas faixas de plantas espon-tâneas não são, provavelmente, as fon-tes principais de adultos de minado-ras (SCHUSTER, 2003), tampouco deplantas invasoras danosas (GENUNG,1981). É muito provável que determi-nadas espécies de planta influenciema incidência de parasitóides em par-ticular (COLL, 1998). Um importanteexemplo de conservação é o citado porZamzami (1999), na Indonésia, ondeos extensionistas trabalharam com osprodutores, capturando parasitóidesem cultivos de couve-flor, com poucouso de inseticidas, e redistribuindo-os em áreas onde estavam ausentes outinham baixa atividade. Esses traba-lhos de prospecção de espécies, aumen-to e conservação têm de ser realizadosantes de definir a favor da introduçãode inimigos naturais exóticos.

Murphy e LaSalle (1999) revisaramdiversos trabalhos e levantaram pontosimportantes sobre a dinâmica naturalde parasitóides e predadores e seu



controle sobre mosca-minadora. Estesautores exemplificam que, quando do sur-gimento dessa praga nos EUA, nas déca-das de 50 e 60, a aplicação desenfreada deDDT, além de não ser eficiente contra a pra-ga, afetou grandemente as populações deparasitóides, provocando altas infestaçõesde minadoras. Normalmente, quando nãohá interferência maléfica ao sistema, a intro-dução de uma espécie qualquer de mosca-minadora numa área nova é, em poucosanos, controlada naturalmente por parasi-tóides e predadores nativos, o que, obvia-mente, depende também das espéciesenvolvidas e das culturas atacadas. A estra-

tégia seria conservar ou aumentar estesinimigos naturais locais, o que deve ser fei-to lado a lado com campanhas para redu-ção da aplicação de inseticidas, do uso deinseticidas seletivos e da implementaçãode outros componentes do MIP. Diversosautores, em diversas regiões do mundoconcluíram em seus trabalhos que a utiliza-ção de inseticidas não seletivos e ineficien-tes contra moscas-minadoras promove oaumento do problema pelo efeito nocivoaos inimigos naturais nativos da praga, so-bretudo os parasitóides (MAU; KESSING,1991b; CISNEROS; MUJICA, 1998; CURE;CANTOR, 2003; SCHUSTER, 2003).

Na Flórida, Schuster (2003) observouque em cultivo de tomate, sem aplicaçãode inseticidas, pelo menos 14 espécies deparasitóides da minadora foram coletados.Exerceu-se um controle natural de cerca de90%, sendo predominantes Diglyphusintermedius (Girault), D. begini (Ashmead),Neochrysocharis (=Chrysonotomyia)punctiventris (Crawford) e Opius dissitusMuesebeck. Quando os produtores utili-zaram produtos químicos realmente sele-tivos aos parasitóides, como por exemploo abamectim, o controle da praga chegou a100%. Além disso, diversos predadoresforam coletados nessas áreas, sendo muitonumerosa a espécie Orius insidiosus,apontada anteriormente como predadoratambém de ovos da mosca-minadora e quedeve, portanto, contribuir no seu controlenessas condições.

Cisneros e Mujica (1998) estudaram adinâmica populacional da mosca-minadoraem diversas condições, no Peru. Observa-ram que o controle natural por parasitóidesvariou entre 33% e 100%, dependendo daépoca do ano e das condições climáticaspreponderantes, sendo as três principaisespécies o ectoparasitóide Diglyphus sp. eos endoparasitóides Halticoptera arduinee Chrysochais sp. No entanto, quando osurgimento de outras pragas forçou osprodutores a aplicar inseticidas de largoespectro, os parasitóides desapareceram,juntamente com seu combate natural.

Johnson (1987) definiu para a culturado melão, um programa de MIP com basena conservação de inimigos naturais daminadora, com excelentes resultados.

Finalizando, Pereira et al. (2002) estuda-ram o efeito de faixas de feijoeiro interca-ladas na cultura da batata no Sul de Minas,para controlar, naturalmente, a mosca-minadora. A cultura do feijoeiro foi selecio-nada porque apresenta, naquela região, até100% das minas parasitadas por Opius sp.,e os resultados demonstraram que a utiliza-ção de faixas de feijoeiro dentro da culturada batata aumentou o percentual de para-sitismo em aproximadamente duas vezes.Tais resultados fizeram com que os trata-mentos onde as faixas de feijoeiro estavam

Insecta Coleoptera CarabidaeCalsoma abbreviatum PupaPterostichus sp. Pupa

CicindellidaeMegacephala carolina-chilensis Pupa

StaphilinidaeEspécie não determinada Pupa

Hemiptera AnthocoridaeOrius insidiosus Ovo

NabidaeNabis punctipennis Larva

LygaeidaeGeocoris punctipes Ovo

Dermaptera LabiduridaeEspécie não determinada Pupa

Diptera DolichopodidoeCondylostylus similis Adulto

EmpididaeDrapetis sp. Adulto

Hymenoptera Formicidae Pupa

Arachnida Araneida Theridiidae Pupa e adulto

Argiopidae Pupa e adulto

Lycosidae Pupa e adulto

Anyphaenidae Pupa e adulto

Salticidae Pupa e adulto

FONTE: Cisneros e Mujica (1998).

QUADRO 2 - Artrópodes predadores que se alimentam de moscas-minadoras nas fases de ovo,

larva, pupa ou adulto na região costeira central do Peru

PresaClasse Ordem Família/Espécie



presentes jamais apresentassem grandesdanos, sendo desnecessário qualquer outrométodo de controle.

Resultados apresentados comprovama grande possibilidade de sucesso no usoda conservação de inimigos naturais pa-ra controle de Liriomyza spp., em diver-sas partes do mundo, inclusive no Brasil.A grande maioria das casas de vegetaçãonão é totalmente vedada, devido ao exces-so de calor, o que permitiria que, uma veznos arredores, estes insetos benéficos pu-dessem também colonizar o interior dasestruturas. Este método de controle bioló-gico, apesar de ser o que melhor se integracom a preservação ambiental, só poderáser viabilizado mediante mudança deatitude e mentalidade dos produtores, bemcomo daqueles que os assessoram, pararedução do uso de produtos fitossanitá-rios de largo espectro.


As três principais espécies de Liriomyza,citadas neste trabalho, sempre serão inva-soras de novas áreas no mundo, causandosérios danos para uma enorme gama deplantas cultivadas, ornamentais ou hortí-colas. Também, grande é a gama de inse-ticidas utilizados para o manejo dessasespécies e populações resistentes surgemrapidamente, causando novos problemaspara os produtores. A diversidade de inimi-gos naturais nos países continentais, ondeas minadoras têm-se estabelecido, pareceexercer grande supressão à praga apenasalguns anos após sua chegada, o que pa-rece estar ligado à natureza polífaga dessasespécies. Porém, muito comumente, temsido difícil determinar qual o efetivo contro-le dos parasitóides sobre Liriomyza spp.,devido ao grande uso de defensivos agrí-colas na maioria dos países. Apesar disso,existem evidências incontestáveis na lite-ratura acerca do impacto significativo dosparasitóides locais sobre as minadoras.Outros inimigos naturais, como os preda-dores, podem também ser importante, masnão têm recebido muita atenção. Na verda-de, o controle biológico não tem sido bemadministrado contra espécies de Liriomyza

REFERÊNCIAS

ALTIERI, M.A. Biodiversity and pest mana-gement in agroecosystems. New York: HaworthPress, 1994. 185p.

_______; SILVA, E.N.; NICHOLLS, C.I. O papelda biodiversidade no manejo de pragas.Ribeirão Preto: Holos, 2003. 226p.

BARBOSA, P. (Ed.). Conservation biologicalcontrol. San Diego: Academic Press, 1998. 396p.

BAUCAS, N.S.; JOSHI, R.C.; VERZOLA, E.A.Exploratory survey of serpentine leafminersand its parasitoids in the Highlands ofCordillera. 2001. Disponível em: <http://www.potato-news.com/leafminers/survey.asp>.Acesso em: 20 abr. 2004.

BEITIA F.J.; ESTEBAN, J.R.; JIMÉNEZ, A.Diglyphus isaea (Walker), parasitoid del minadorde las hojas Liriomyza trifolii (Burgess). Terralia,Madrid, n.7, p.30-33, 2004. Disponível em: <http://www.terralia.com/revista7/pagina31.htm>.Acesso em: 15 abr. 2004.

BORDAT, D.; COLY, E.V.; LETOURMY, P.Influence of temperatura on Opius dissitus (Hym.:Braconidae), a parasitoid of Liriomyza trifolii(Dipt.: Agromyzidae). Entomophaga, Paris,v.40, n.1, p.119-124, 1995.

BROADBENT, A.B.; OLTHOF, T.H.A. Foliarapplication of Steinernema carpocapsae (Rhab-ditida: Steinernematidae) to control Liriomyzatrifolii (Diptera: Agromyzidae) larvae in chrysan-themums. Environmental Entomology, CollegePark, v.24, p.431-435, 1995.

CAPINERA, J.L. American serpentineleafminer scientific name: Liriomyza trifolii(Burgess) (Insecta: Diptera: Agromyzidae). 2004.Disponível em: <http://creatures.ifas. ufl.edu/veg/leaf/a_serpentine_leafminer. htm>. Acesso em:21 abr. 2004.

_______. Vegetable leafminer - Liriomyzasat ivae Blanchard (Insecta: Diptera:Agromyzidae). 2001. Disponível em: <http://creatures. ifas.ufl.edu/veg/leaf/vegetable_leaf-miner.htm>. Acesso em: 10 mar. 2004.

CHRISTIE, G.O.; PARRELLA, M.P. Biologicalstudies with Chrysocharis parksi (Hymenoptera:Eulophidae) a parasite of Liriomyza spp. (Diptera:Agromyzidae). Entomophaga, Paris, v.32,p.115-126, 1987.

CISNEROS, F.; MUJICA, N. The leafminer fly inpotato: plant reaction and natural enemy as natu-ral mortality factors. In: CENTRO INTERNA-CIONAL DE LA PAPA. CIP Program Report:1997-98. Lima, 1998. p.129-130.

COLL, M. Parasitoid activity and plant speciescomposition in intercropped systems. In:UNIVERSITY OF CALIFORNIA. Enhancingbiological control. Berkeley, 1998. p.85-119.

CORTESERO, A.M.; STAPEL, J.O.; LEWIS, W.J.Understanding and manipulating plant attributesto enhance biological control. Biological Con-trol, v.17, p.35-49, 2000.

CURE J.R.; CANTOR, F. Atividade predadora eparasítica de Diglyphus begini (Ashm.) (Hymenop-tera: Eulophidae) sobre Liriomyza huidobrensis(Blanch.) (Diptera: Agromyzidae) em cultivosde Gypsophila paniculata L. Neotropical Ento-mology, Londrina, v.32, n.1, p.85-89, 2003.

FREIDBERG, A.; GIJSWIJT, M.J. A list andpreliminary observations on natural enemiesof the leafminer, Liriomyza trifolii (Burgess)(Diptera: Agromyzidae) in Israel. Israel Journalof Entomology, v.17, p.115-116, 1983.

GENUNG, W.G. Weed hosts of Liriomyza and pa-rasite incidence in the celery agroecosystem at BelleGlade Florida. In: INDUSTRY CONFERENCE ONTHE BIOLOGICAL CONTROL OF LIRIOMYZALEAFMINERS, Lake Buena Vista, 1981. Pro-ceedings... Lake Buena Vista: Institute of Foodand Agricultural Sciences, 1981. v.3/4. p.61-69.

HARA, A.H.; KAYA, H.K.; GAUGLER, R.; LE-BECK, L.M.; MELLO, C.L. Entomopathogenic

em situações práticas, a não ser em algunscasos, na forma de introdução de espécies.Maiores esforços deveriam ser envidadosnos locais onde existe grande diversidadede espécies para entender, conservar ouaumentar inimigos naturais nativos antesda introdução de espécies exóticas. Casoisso seja necessário, devem-se entender asguildas existentes entre as espécies nativasa fim de encontrar um nicho ecologicamenteseguro para a espécie exótica. É necessário,entretanto, entender, que o efeito de espé-cies exóticas sobre as nativas seja muitoprovavelmente menor que o efeito do usoindiscriminado de defensivos químicos, talcomo presenciamos em muitos países, so-bretudo no Brasil.



nematodes for biological control of the leaf-miner, Liriomyza trifolii (Dipt.: Agromyzidae).Entomophaga, Paris, v.38, p.359-369, 1993.

HEINZ, K. M.; PARRELLA, M. P. Attackbehavior and host size selection by Diglyphusbegini on Liriomyza trifolii in chrysanthemum.Entomologia Experimentalis et Applicata,Dordrecht, v.53, p.147-156, 1989.

ISSA, S.; MARCANO, S. Ciclo de vida de Liriomyzasativae Blanchard (Diptera: agromyzidae) en toma-te Lycopersicum esculentum Mill. Boletin Ento-mologico Venezuelano, v.6, n.1, p.37-45, 1991.

JOHNSON, M.W. Parasitization of Liriomyza spp.(Diptera: Agromyzidae) - infesting commercialwatermelon plantings in Hawaii. Journal ofEconomic Entomology, College Park, v.80, n.1,p.56-61, 1987.

_______; HARA, A.H. Influence of host crop onparasitoids (Hymenoptera) of Liryomyza spp.(Diptera: Agromyzidae). Environmental Ento-mology, College Park, v.6, p.339-344, 1987.

_______; OATMAN, E.R.; WYMAN, J.A.;STEENWYK, R. A. van. A technique for monito-ring Liriomyza sativae in fresh market tomatoes.Journal of Economic Entomology, CollegePark, v.73, n.4, p.552-555, Aug. 1980.

LANDIS, D.A.; WRATTEN, S.D.; GURR, G.M.Habitat management to conserve natural enemiesof arthropod pests in agriculture. Annual Reviewof Entomology, Palo Alto, v.45, p.175-201, 2000.

MAU, J.L.; KESSING, M. Liriomyza sativae(Blanchard). 1991a. Disponível em:<http://www.extento.hawaii.edu/kbase/crop/Type/liriom_s.htm>. Acesso em: 30 out. 2003.

_______; _______. Liriomyza trifolii (Burgess).1991b. Disponível em:<http://www.exten-to.hawaii.edu/kbase/crop/Type/liriom_t.htm>.Acesso em: 20 ago. 2003.

MINKENBERG, O.P.J.M.; LENTEREN, J.C. van.The leafminers Liriomyza bryoniae and L.trifolii (Diptera: Agromyzidae), their para-sites and host plants: a review. Wageningen:Agricultural University Wageningen, 1986. 50p.(Agricultural University Wageningen Papers, 86-2).

MURPHY, S.T.; LASALLE, J. Balancing biolo-gical control strategies in the IPM of New Worldinvasive Liriomyza leafminers in field vegetablecrops. Biocontrol News and Information,London, v.20, n.3, 1999.

PALUMBO, J.C. Developmental rate of Liriomyzasativae (Diptera: Agromyzidae) on lettuce as afunction of temperature. Southwestern Ento-mology, v.20, p.461-465, 1995.

PARRELLA, M.P. A review of the history andtaxonomy of economicaly important serpentineleafminers (Liriomyza spp.) in California. Pan-Pacific Entomologist, v.58, p.302-308, 1982.

_______. Biology of Liriomyza. Annual Reviewof Entomology, Palo Alto, v.32, p.201-204, 1987.

_______. Leafminers - part I: accurate identifica-tion. FloraCulture International, v.6, p.18-22, 1986.

_______; BETHKE, J.A. Biological studies ofLiriomyza huidobrensis (Diptera: Agromyzidae)on chrysanthemum, aster, and pea. Journal ofEconomic Entomology, College Park, v.77, n.2,p.342-345, Apr. 1984.

_______; JONES, V.P. Yellow traps as monitoringtools for Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzi-dae) in Chrysanthemum greenhouses. Journalof Economic Entomology, College Park, v.78,p.53-56, 1995.

_______; KEIL, C.B.; MORSE, J.G. Insecticideresistance in Liriomyza trifolli. California Agri-culture, Berkeley, v.38, n.1/2, p.22-23, Jan./Feb.1984.

_______; YOST, J.T.; HEINZ, K.M.; FERREN-TINO, G.W. Mass rearing of Diglyphus begini(Hymenoptera: Eulophidae) for biological controlof Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae).Journal of Economic Entomology, CollegePark, v.82, p.420-425, 1989.

PEREIRA, D.I. da P.; SOUZA, J.C. de; SANTA-CECÍLIA, L.V.C.; REIS, P.R.; SOUZA, M. de A.;Parasitismo de larvas da mosca-minadora Liriomyzahuidobrensis Blanchard (Diptera: Agromyzidae)pelo parasitóide Opius sp. (Hymenoptera: Bra-conidae) na cultura da batata com faixas de feijo-eiro intercaladas. Ciência e Agrotecnologia,Lavras, v.26, n.5, p.955-963, set./out., 2002.

RAUF, A.; SHEPHARD, B.M. Leafminers invegetables in Indonesia: surveys of host crops,species composition, parasitoids and controlpractices. In: WORKSHOP ON LEAFMINERSOF VEGETABLES IN SOUTHEAST ASIA,Tanah Rata, Malaysia. Proceedings... Serdang:CAB International Southeast Asia Regional Cen-tre, 1999. p.25-35.

RODRIGUEZ, C.L. La investigacion en Liriomyzahuidobrensis en el cultivo de pape en Cartago,Costa Rica. Manejo Integrado de Plagas, n.46,p.1-8, 1997.

SPENCER, K.A. A revisionary study of theleaf-mining flies (Agromyzidae) of Cali-fornia. University of California - Division ofAgricultural Sciences, 1981. p.1-489. (SpecialPublication, 3273).

_______. Agromyzidae (Diptera) of economicimportance. The Hague: W. Junk B.V., 1973. 418p.

_______; _______. Host specialization in theworld Agromyzidae (Diptera). Dordrecht:Kluwer Academic, 1990. 444p.

SCHUSTER, D.J. Scouting for insects, use ofthresholds and conservation of beneficialinsects on tomatoes. 2003. Disponível em:<http://edis.ifas.ufl.edu/BODY_IN482>. Acessoem: 10 maio 2003.

_______; WHARTON, R.A. Hymenopterousparasitoids of leaf-mining Liriomyza spp. (Diptera:Agromyzidae) on tomato in Florida. Envi-ronmental Entomology, College Park, v.22,n.5, p.1188-1191, Oct. 1993.

WOLFENBARGER, D.A.; WOLFENBARGER,D.O. Tomato yields and leaf miner infestations anda sequential sampling plan for determining needfor control treatments. Journal of EconomicEntomology, College Park, v.59, p.279-283, 1966.

WOOD, D.; LENNÉ, J.M. (Ed.). Agrobiodiver-sity: characterization, utilization and management.Wallingford: CAB International, 1999. 490p.

ZAMZAMI. Augmentation of parasitoids(Hemiptarsenus spp. and braconids) to controlLiriomyza spp. In: WORKSHOP ON LEAF-MINERS OF VEGETABLES IN SOUTHEASTASIA, Tanah Rata, Malaysia. Proceedings...Serdang: CAB International Southeast Asia Re-gional Centre, 1999. p.54-56.

ZEHNDER, G.W.; TRUMBLE, J.T. Sequentialsampling plans with fixed levels of precision forLiriomyza species (Diptera: Agromyzidae) in freshmarket tomatoes. Journal of Economic Entomo-logy, College Park, v.78, n.1, p.138-142, Feb. 1985.

_______; _______. Spatial and diel activity ofLiriomyza species (Diptera: Agromyzidae) in freshmarket tomatoes. Environmental Entomology,College Park, v.13, p.1411-1416, 1984.



INTRODUÇÃO

As casas de vegetação, de qualquer ti-po, usadas principalmente em horticultura(especialmente olerícolas ou hortaliças) efloricultura (plantas ornamentais), por sisó já representam proteção dos cultivosao ataque de pragas e doenças. Entretanto,esta proteção é limitada e há necessidadede outras intervenções, entre as quais ocontrole biológico de ácaros.

As principais plantas de valor econô-mico, cultivadas em casa de vegetação, emgeral são o pepino (Cucumis sativus L.) eoutras cucurbitáceas; tomate (Lycopersiconesculentum Mill.), pimentão (Capsicum annuumL.), berinjela (Solanum melongena L.) edemais solanáceas; morangueiro (Fragariavesca L.); alface, couve, aipo, aspargo, ra-

Controle biológico de ácarosem cultivos protegidos

Paulo Rebelles Reis1

Ester Azevedo da Silva2

Mauricio Sergio Zacarias3

banete, flores (crisântemo, rosa, cravo,gérbera, gerânio, orquídeas, etc.), além deoutras ornamentais. Árvores frutíferas evideira também são cultivadas com essetipo de proteção. Em plantas ornamentais,especialmente flores, o controle biológicode ácaros-praga pode ser dificultado emvirtude da exigência de aparência sadia queo produto deve apresentar, o que estimulao uso de produtos fitossanitários. O con-trole de outras pragas e doenças pode eli-minar os ácaros predadores.

Neste trabalho são apresentadas prin-cipalmente as possibilidades de contro-le biológico, aplicado, de ácaros fitófa-gos por ácaros-predadores, em especialaqueles predadores pertencentes à famíliaPhytoseiidae.

1Engo Agro, D.Sc., Pesq. EPAMIG-CTSM-EcoCentro, Caixa Postal 176, CEP 37200-000 Lavras-MG. Correio eletrônico: [email protected]

2Enga Agra, M.Sc., Profa UEMA, Caixa Postal 9, CEP 65077-970 São Luiz-MA.3Engo Agro, D.Sc., Pesq. Embrapa Café, Caixa Postal 176, CEP 37200-000 Lavras-MG.

ÁCAROS-PRAGAEM CULTIVOS PROTEGIDOS

As boas condições que as casas de ve-getação oferecem para o desenvolvimentodas plantas também favorecem o desen-volvimento de pragas. O tipo de cultivoque geralmente se adota é favorável à ocor-rência de pragas, como por exemplo o mo-nocultivo. Outros fatores que favorecem oataque de pragas são a resistência adqui-rida aos produtos fitossanitários, devidoao número excessivo de aplicações e, porser um ambiente fechado, à ausência deinimigos naturais.

Os principais ácaros-praga que ocor-rem em cultivos protegidos são:

a) Tetranychus urticae Koch, 1836(Acari: Tetranychidae), conhecido

Resumo - Principais ácaros-praga encontrados em cultivos de olerícolas (hortaliças) e plantasornamentais comumente realizados no interior de casas de vegetação: ácaro-rajado, ácaro-branco, ácaro-do-morangueiro, microácaro-do-tomateiro e ácaro-dos-bulbos. Os principaisácaros predadores pertencem à família Phytoseiidae. O controle biológico de ácaros noBrasil ainda é incipiente. Não se tem conhecimento da produção em escala comercial depredadores para uso em cultivos protegidos no Brasil. A difusão de técnicas de como controlaros ácaros, através da utilização de predadores, tem como objetivo estimular sua aplicaçãoem cultivos protegidos nas condições brasileiras.

Palavras-chave: Casa de vegetação. Pragas. Predador. Phytoseiidae. Ácaro-rajado. Tetranychusurticae. Ácaro-branco. Polyphagotarsonemus latus. Ácaro-do-morangueiro. Phytonemus pallidus.Planta ornamental. Olerícola. Hortaliça. Cultivo protegido.



como ácaro-rajado, é praga de to-mateiro, cucurbitáceas, moranguei-ro, feijoeiro, pimentão, roseira, cravo,gérbera, etc.;

b) Polyphagotarsonemus latus (Banks,1904) (Acari: Tarsonemidae), conhe-cido como ácaro-branco, é praga depimentão, rúcula, plantas ornamen-tais, etc.;

c) Phytonemus pallidus (Banks, 1898)(Acari: Tarsonemidae), conhecidocomo ácaro-do-morangueiro, é pra-ga de morangueiro, gérbera, begô-nia, etc.;

d) Aculops lycopersici (Tryon, 1917)(Acari: Eriophyidae), conhecido co-mo ácaro-do-bronzeamento ou micro-ácaro-do-tomateiro, é praga de to-mateiro, berinjela (solanáceas emgeral), etc.;

e) Rhizoglyphus echinopus (Fumouze& Robin, 1868) (Acari: Acaridae), co-nhecido como ácaro-dos-bulbos porser praga de plantas que produzembulbos, como lírio, cebola, alho, entreoutras, embora também ataque aparte subterrânea de plantas que nãoproduzem bulbo.

ÁCAROS PREDADORESEM CULTIVOS PROTEGIDOS

Os ácaros predadores, um importantegrupo de inimigos naturais, também encon-tram condições favoráveis em cultivosprotegidos, o que possibilita o seu uso emcontrole biológico aplicado. As principaisespécies de ácaros predadores pertencemà família Phytoseiidae e, atualmente, as maisimportantes para uso em casas de vegeta-ção são as relacionadas no Quadro 1.

OUTROS AGENTES DECONTROLE BIOLÓGICO DEÁCAROS EM CULTIVOS PROTEGIDOS

Em casa de vegetação, o controle bioló-gico de ácaros-praga, principalmente da fa-mília Tetranychidae, além de ácaros preda-dores, pode ser feito também por insetos

predadores como a larva-da-mosquinhaFeltiella acarisuga (Vallot, 1827) (Diptera:Cecidomyiidae) (Fig. 1 e 2), tambémproduzida comercialmente na Europa eAmérica do Norte. A larva de F. acarisugaalimenta-se de todos os estádios de ácarostetraniquídeos, mas tem preferência porovos e formas imaturas. Outros insetospredadores que também podem ser uti-lizados são a minúscula joaninha-pretaStethorus punctillum Weise, 1891 (Fig. 3) eStethorus spp. (Coleoptera: Coccinellidae),também para Tetranychidae; os criso-

Galendromus occidentalis Phytoseiidae Ácaros Tetranychidae

Hypoaspis aculeifer Laelapidae Tripes, ácaros Acaridae

Hypoaspis miles Laelapidae Tripes, ácaros Acaridae

Iphiseius degenerans Phytoseiidae Tripes, pulgões, ácaros Tetranychidae

Mesoseiulus longipes Phytoseiidae Ácaros Tetranychidae

Neoseiulus barkeri Phytoseiidae Tripes, Tarsonemidae

Neoseiulus californicus Phytoseiidae Ácaros Tetranychidae

Neoseiulus cucumeris Phytoseiidae Tripes, ácaros Tarsonemidae

Neoseiulus fallacis Phytoseiidae Ácaros Tetranychidae

Phytoseiulus macropilis Phytoseiidae Ácaros Tetranychidae

Phytoseiulus persimilis Phytoseiidae Ácaros Tetranychidae

QUADRO 1 - Principais espécies de ácaros predadores de importância econômica para uso no

controle biológico de ácaros fitófagos em casa de vegetação e encontrados comer-

cialmente em especial na Europa e América do Norte

Pragas controladasEspécies Famílias

pídeos Chrysoperla spp. (Neuroptera:Chrysopidae) (Fig. 4), para predação deovos e ácaros imaturos e o percevejo-pirata,Orius insidiosus Say, 1832 (Fig. 5) e Oriusspp. (Hemiptera: Anthocoridae), para pre-dação de pulgões, lagartas, tripes, mosca-branca e ácaros.

A joaninha, S. punctillum, alimenta-sedo ácaro em todos os seus estádios. Umadulto pode consumir até 100 ácaros pordia e uma larva desenvolvida, cerca de 70ácaros no mesmo período. Já o percevejoO. insidiosus, tanto o imaturo quanto o

Figura 1 - Feltiella acarisuga (larva)FONTE: Biobest Biological Systems (2004).

Figura 2 - Feltiella acarisuga (adulto)FONTE: Syngenta Bioline (2004).



DESCRIÇÃO ENOTAS BIONÔMICASDAS PRINCIPAIS ESPÉCIESDE ÁCAROS-PRAGAEM CULTIVOS PROTEGIDOS

Ácaro-rajadoTetranychus urticae Koch, 1836Acari: Tetranychidae

É um ácaro de coloração esverdeada,que exibe duas manchas laterais no idios-soma (Fig. 6). É conhecido, como ácaro-rajado, ou two sppoted spider mite.

Ácaro-vermelhoTetranychus cinnabarinusBoisduval, 1867Acari: Tetranychidae

Esta espécie é considerada por mui-tos autores como sinonímia de T. urticae.A coloração vermelha a separa do ácaro-rajado. Ocorre principalmente em regiõesde clima quente. É importante praga decitros, na região do Mediterrâneo, e algo-doeiro em vários países. Desenvolve-sebem em temperaturas em torno de 30oC a32oC.

Ácaro-brancoPolyphagotarsonemus latus(Banks, 1904)Acari: Tarsonemidae

A espécie P. latus é conhecida comoácaro-branco. Recebe os nomes de broadmite, nos EUA, e yellow tea mite, nasFilipinas, além de outros nomes vulgares.Como seu próprio nome diz, apresenta umagama muito grande de hospedeiros, ou seja,é polífago ou heterófago. Causa problemasem países de clima tropical e em casas devegetação em países de clima temperado.Apresenta cerca de 50 hospedeiros conhe-cidos. No Brasil, recebe diversos nomescomuns além de ácaro-branco. Os ovos sãotransparentes e apresentam um grandenúmero de protuberâncias esbranquiçadas(Fig. 7). Conhecem-se, até o momento, ape-nas ácaros Phytoseiidae (gêneros Euseiuse Amblyseius), como predadores do ácaro-branco. As perspectivas de controle bio-lógico com ácaros predadores não são

adulto, pode consumir 30 ou mais ácarospor dia.

Fungos e vírus entomopatogênicostambém são inimigos naturais de ácaros.Os fungos, em especial, podem encontrarcondições favoráveis de temperatura eumidade em casa de vegetação. Os princi-pais fungos que podem controlar ácarospertencem aos gêneros Hirsutella, Neozygitese Beauveria.

Figura 3 - Stethorus punctillum (larva)FONTE: Biobest Biological Systems (2004).

Figura 4 - Larva de Crysoperla externa pre-dando ovo de Brevipalpus sp.

Figura 5 - Orius insisidiosusFONTE: Biobest Biological Systems (2004).

É encontrado sobre mais de 150 plantas devalores econômicos diferentes, nas quaisse constitui em praga. É uma espécie ampla-mente distribuída no mundo e, devidoa isso, apresenta variações morfológicas.Esse fato causou a existência de inúme-ras sinonímias (cerca de 50). Tetranychuscinnabarinus Boisduval, 1867, é uma dasespécies que, às vezes, é considerada T.urticae por alguns autores e a distinção éfeita pela cor verde do T. urticae e vermelhado T. cinnabarinus. Na Europa, T. urticaeé chamado ácaro-vermelho, por entrar emhibernação no inverno (hiberna na for-ma adulta no solo e na base das plantas),época em que adquire coloração verme-lha.

O ciclo biológico de ovo a adulto dura,aproximadamente, 10 dias. Uma fêmea adul-ta coloca em média 100 ovos. Apresentafacilidade de adaptação e alta capacidadeem adquirir resistência aos produtos fitos-sanitários.

Figura 6 - Ácaro- rajado (Tetranychusurticae)

Figura 7 - Ácaro- branco(Polyphagotarsonemus latus)



grandes, devido ao diminuto tamanho doácaro-branco e ao fato de bastarem pou-cos deles para alterar o desenvolvimentonormal das plantas. Este ácaro ataca pre-ferencialmente as folhas mais tenras nasbrotações, que acabam por apresentar de-formações e rasgaduras.

Ácaro-do-morangueiro

Phytonemus pallidus (Banks, 1898)Acari: Tarsonemidae

Anteriormente, era classificado no gê-nero Steneotarsonemus. É uma espécie detarsonemídeo muito comum em moranguei-ro e plantas ornamentais (gérbera, begônia,etc.). É conhecido como cyclamen mitepor esta planta, cyclamen, ser também suahospedeira. Pode ser encontrado em todasas Américas, Havaí, Europa e Ásia. Atacatanto folhas novas quanto folhas velhas e,como os demais tarsonemídeos, tambémataca as brotações, deformando as folhasnovas. Em morangueiro, o sintoma é defolhas escurecidas, pequenas, muito pi-losas, deformadas, nervuras com erupçõese pecíolos curtos, conhecido como enfeza-mento do morangueiro. Este ácaro sobre-vive melhor sob condições de alta umida-de e ausência de luminosidade. A disper-são é facilitada pelo plantio por estolões.Antes do plantio, seu controle pode serfeito mantendo-se as mudas em água quen-te a 43,5oC, durante 30 minutos. O ácarosuporta muito bem baixas temperaturas,porém não suporta as altas. Condições dealta umidade são essenciais para o desen-volvimento desta espécie de ácaro e, nesseponto, com o ácaro-branco, difere das de-mais espécies.

Ácaro-do-bronzeamentoou microácaro

Aculops lycopersici (Tryon, 1917)Acari: EriophyidaeÉ conhecido como ácaro-do-bronzea-

mento ou microácaro-do-tomateiro. É umaespécie cosmopolita, originalmente descri-ta na Austrália, e sua ocorrência tem sidorestrita apenas a plantas da família Solana-ceae, como tomateiro, berinjela, batatinha,fumo, maria-pretinha, etc. Seu desenvolvi-

mento é mais rápido em temperaturas acimade 30oC e umidade relativa em torno de30%, com um ciclo evolutivo de, aproxima-damente, seis dias. Os sintomas de ataqueocorrem geralmente dos 30 a 45 dias apóso transplante das mudas. As plantas ata-cadas apresentam, inicialmente, um escu-recimento na parte basal da haste, que, emseguida, adquire aspecto vítreo brilhante,e os ácaros movem-se para as folhas basaisque se tornam amareladas (bronzeamentoda página superior) e, posteriormente, se-cam sem murchar (mantêm a posição ereta).O ataque não provoca nenhuma modifica-ção fisiológica na planta, geralmente ras-pam somente a epiderme. Após ocorrer aqueda das folhas secas, conseqüentemen-te haverá uma exposição dos frutos ao sol,com prejuízos para a sua comercializa-ção. A queda da produção pode ultrapassar50% na época de ocorrência do ácaro.

Ácaro-dos-bulbosRhizoglyphus echinopus(Fumouze e Robin, 1868)Acari: Acaridae

A espécie R. echinopus, assim comooutras do mesmo gênero, vive no solo, prin-cipalmente em áreas com grande quanti-dade de matéria orgânica. É de coloraçãobranco-leitosa e apresenta movimentos len-tos. Pode atacar cebola, bulbos de meliá-ceas ornamentais, batatinha, raiz de videira,trigo, aveia, etc. Ataca o tecido sadio, poronde, posteriormente, penetram patóge-nos, mesmo dentro de armazéns. O ciclobiológico é de 9 a 13 dias, em temperaturade 25oC. Em condições desfavoráveis po-dem produzir hypopus, que é uma forma deresistência à adversidade.

DESCRIÇÃO ENOTAS BIONÔMICASDOS PRINCIPAIS PREDADORESDE ÁCAROS-PRAGAEM CULTIVOS PROTEGIDOS

Ácaro-chilenoPhytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957Acari: Phytoseiidae

Embora tenha sido descoberto pela pri-meira vez em 1957, na Algéria, em roseiras

cultivadas em casa de vegetação, seu no-me comum, ácaro-chileno, deve-se ao fatode ter sido introduzido em 1958, acidental-mente, na Alemanha, em raízes de orquídeaoriundas do Chile. Posteriormente, foi intro-duzido na Califórnia e Flórida, nos EUA,proveniente da Alemanha, e, atualmente,encontra-se largamente distribuído em to-do o mundo, pela importância que adquiriupara o controle biológico de Tetranychidaeem casa de vegetação.

Sua coloração alaranjada, seu tamanhorelativamente grande e de formato pirifor-me, cerca de 0,5 mm de comprimento, e per-nas longas facilitam seu reconhecimento(Fig. 8). É predador de ácaros da famíliaTetranychidae, subfamília Tetranychinae,ou seja, ácaros que produzem teia, em espe-cial T. urticae. Esta espécie de predadorprocura as teias produzidas pelos tetrani-quídeos, atraídos por cairomônios, e nelacoloca seus próprios ovos, onde as larvaseclodidas encontrarão alimento para seu de-senvolvimento. Cada fêmea de P. persimilispode colocar até 50 ovos durante sua vida.O ciclo de ovo a adulto é de, aproximada-mente, sete dias, a 25oC, mais curto que ode sua presa, o que pode ser o principalmotivo de sua eficiência como predador,além de ser excelente caçador e apresen-tar boa capacidade de dispersão. O ácaro-chileno desenvolve-se bem entre 20oC e30oC e 70% e 80% de umidade relativa (UR),não resistindo a temperaturas inferiores a10oC e UR abaixo de 60%. A umidade doar afeta significativamente a eficiência doP. persimilis. Por possuir movimentosrápidos, tem facilidade de buscar ovos, lar-

Figura 8 - Phytoseiulus permisilisFONTE: Biocontrol Network (2004).



vas e adultos de T. urticae em suas própriasteias. Uma fêmea adulta ou ninfa do ácaro-chileno pode consumir por dia de cinco adez adultos, ou 24 imaturos, ou acima de20 ovos do ácaro-rajado. Em baixas infes-tações, o controle de T. urticae é realizadoem duas a três semanas. P. persimilis mor-re na ausência de presa, fato que geroua tecnologia chamada pest in first, a qualconsiste em introduzir o ácaro-rajado nacultura, caso ainda não esteja infestada,para depois liberar o predador. Apresentatambém o canibalismo, ou seja, preda suaprópria espécie. Após o controle, se hou-ver reinfestação, P. persimilis deve serreintroduzido, de preferência a cada três acinco semanas, só ou em combinação comoutros ácaros da família Phytoseiidae. É umexcelente predador de ácaros da famíliaTetranychidae em casas de vegetação comalto teor de umidade, temperaturas modera-das e alta densidade de plantas. Apesar deser utilizado em muitos cultivos, pode terdificuldade de fixação em plantas de super-fície muito lisa, ou, ao contrário, em toma-teiro e gérbera este ácaro tem dificuldadepara se locomover entre os tricomas e aindapode ser afetado por compostos tóxicosdo tomateiro.

Ácaro-tropicalPhytoseiulus macropilis (Banks, 1904)Acari: Phytoseiidae

Ácaro semelhante ao P. persimilis, com0,5 mm de comprimento, formato de pêrae coloração alaranjada. Uma fêmea colocaem média 2,5 ovos por dia em um períodoaproximado de 30 dias. A razão sexual é dequatro fêmeas para um macho. Em condi-ções ideais de 20oC a 25oC e 70% a 80% deUR, uma fêmea pode consumir sete adultos,ou 20 imaturos, ou 25 ovos de tetraniquí-deo por dia. Assim como P. persimilis, nãose alimenta de outros artrópodes ou pólen,somente de ácaros da família Tetranychidae.Pode apresentar bom desempenho comopredador de T. urticae em plantas ornamen-tais cultivadas em casa de vegetação sobtemperatura inferior a 35oC e umidade entre60% e 80%. Este ácaro ocorre naturalmente,

em baixas populações, em condições decampo, em muitas espécies vegetais namaioria das regiões do Brasil.

Ácaro-sul-africanoMesoseiulus longipes (Evans,1958)Acari: Phytoseiidae

Completa uma geração em cerca deuma semana, dependendo da temperatura.A razão sexual é de quatro fêmeas paraum macho. É um ácaro semelhante ao P.persimilis e P. macropilis em biologia e ati-vidade, porém tolera baixa umidade, 40%a 21oC, motivo pelo qual pode ser utiliza-do em cultivos cujas plantas são altas, asquais não propiciam microclima úmido enão se tocam (baixa densidade de plantas).É muito eficiente também em altas tempera-turas (acima de 38oC), desde que a umidaderelativa também seja alta. O uso desta espé-cie deve ser em casa de vegetação com tem-peratura elevada e luminosidade artificial.As espécies P. persimilis, N. californicuse M. longipes podem ser utilizadas mis-turadas e podem assegurar bom controlede ácaros em casas de vegetação, onde ascondições de temperatura e umidade apre-sentam variações.

Ácaro-californianoNeoseiulus californicus (McGregor,1954)Acari: Phytoseiidae

O ácaro-californiano é pequeno em re-lação ao ácaro-chileno e apresenta colora-ção palha (Fig. 9). O ácaro adulto vive cercade 20 dias e durante 14 dias do período de

oviposição coloca em média três ovos pordia. A razão sexual é de quatro fêmeas paraum macho. Embora não reduza a populaçãode ácaros tetraniquídeos tão rapidamen-te quanto P. persimilis, é considerado umexcelente predador generalista para o con-trole de ácaros em roseiras e hortaliças,sobrevivendo também por longos períodossem a presença de presas. Em morangueiropode ser utilizado também no controle deácaros da família Tarsonemidae (P. palliduse P. latus). Tolera altas temperaturas e bai-xa umidade, ao contrário de P. persimilis.Necessita de um mínimo de 60% de umida-de e temperatura entre 15oC e 30oC, poden-do tolerar até 35oC. O consumo de presas émais lento do que aquele apresentado porM. longipes e P. persimilis, apenas conso-me um adulto ou seis ovos ao dia, porémesta característica permite que tenha maiorsobrevivência sob condições de ausênciade alimento, podendo também sobreviverdo consumo de pólen. É uma espécie quepode ter mais sucesso em controle bio-lógico em casa de vegetação em cultivossemipermanentes como roseiras e gardêniado que em cultivos de ciclo muito curtocomo as olerícolas.

Ácaro-ocidentalGalendromus occidentalis(Nesbitt, 1951)Acari: Phytoseiidae

Adultos de G. occidentalis, menoresque P. persimilis, predam de um a três áca-ros ou cerca de seis ovos por dia. De ovo aadulto leva de 7 a 14 dias, dependendo datemperatura, e o seu desenvolvimento dá-se entre 27oC e 43oC. Embora seu desenvol-vimento seja melhor nas menores tempera-turas, tolera bem as altas e UR de 60%-85%.Apresenta a versatilidade de poder ser usa-do tanto em ambiente fechado de casa devegetação como em campo. Apesar de sermenos eficiente que o ácaro-chileno, apre-senta boa eficiência em baixas infestaçõesde tetraniquídeos, sobrevivendo tambémpor longos períodos sem a presença de pre-sas. Além de ácaros da família Tetranychidae,pode ser usado no controle do ácaro-do-

Figura 9 - Neoseiulus californicusFONTE: Biocontrol Network (2004).



bronzeamento do tomateiro (A. lycopersici),entre outros. A exemplo de N. californicusé também uma espécie que pode ter maissucesso em controle biológico em casa devegetação em cultivos semipermanentescomo roseiras e gardênia do que em cultivosde ciclo muito curto como as hortícolas.

Iphiseius degenerans (Berlese,1889)Acari: Phytoseiidae

É uma espécie generalista, que se alimen-ta de pequenos insetos (primeiro estádiolarval de tripes), ácaros e pólen. Apresentaformato oval, coloração marrom-escura emenos de 0,5 mm de comprimento (Fig. 10).Uma fêmea coloca em média três ovos pordia e cerca de 25 durante sua vida. De ovoa adulto leva cerca de sete dias e uma fêmeavive em média mais de 30 dias. O seu usoem controle biológico em casa de vegeta-ção tem sido desenvolvido principalmentepara o controle de tripes. Aparenta ser maisvoraz que P. persimilis.

fere locais mais úmidos e é mais resisten-te aos agroquímicos. De ovo a adulto levacerca de sete dias e uma fêmea pode colocarmais de 100 ovos durante sua vida. Nãotolera umidade abaixo de 60%. Além detetraniquídeos, é considerada eficiente pre-dadora de P. pallidus (Tarsonemidae) eA. lycopersici (Eriophyidae).

Ácaro-pepinoNeoseiulus cucumeris (Oudemans,1930)Acari: Phytoseiidae

Apresenta coloração creme transparen-te, corpo piriforme ou em forma de gota,com cerca de 0,5 mm de comprimento e mo-vimentos rápidos (Fig. 11). É consideradobom predador de ovos e estádios imaturosde tripes (gêneros Frankliniella e Thrips)e também de ácaros tetraniquídeos, ácaro-branco (P. latus), ácaro-do-morangueiro(P. pallidus) e eriofídeos. Ainda, pode-sealimentar de fungos e de pólen, o que podeauxiliar sua sobrevivência na ausência depresas. Desenvolve-se bem entre 20oC e25oC e em 65% a 70% de UR. Não se desen-volve em umidade abaixo de 65%, entre-tanto pode ser favorecido pelo microclimafornecido pelas plantas, especialmente acultura de pepino. A 20oC e 25oC, leva deovo a adulto 12 a 8 dias, respectivamente.O ácaro fêmea adulto vive cerca de 25 dias,colocando de um a três ovos/dia, com umamédia de 35 ovos nesse período.

Neoseiulus barkeri Hughes,1948Acari: Phytoseiidae

É um fitoseídeo de coloração marrom-brilhante, que se desenvolve bem em tem-peraturas acima de 20oC e alta umidade.Coloca ovos na página inferior das folhas,em grupos de dois ou três. As formas ima-turas e adultos do ácaro alimentam-se depólen, ovos de ácaros e imaturos de tri-pes. É uma espécie de ácaro-predador pro-missora para o controle biológico de Tar-sonemidae (ácaro-branco e o ácaro-do-morangueiro) em casa de vegetação.

Ácaro-marromHypoaspis miles (Berlese, 1892)Hypoaspis aculeifer (Canestrini, 1881)Acari: Laelapidae

São ácaros da subordem Gamasida,assim como os Phytoseiidae. Algumasespécies constituem-se em predadores ge-neralistas comumente encontrados em so-lo e podem ser utilizados no controle deácaros da família Acaridae como o ácaro-dos-bulbos (R. echinopus) e insetos comopupas de tripes no solo, larva da mosca-do-cogumelo ou fungus gnats [Bradysiapaupera Tuom., Bradysia spp. e Sciara spp.(Diptera: Sciaridae)] e Collembola, que ha-bitam o solo nas casas de vegetação. Apre-sentam tamanho médio a grande, entre 0,6(H. miles), (Fig. 12), e 1 mm (H. aculeifer),(Fig. 13), de comprimento, formato de gotae coloração marrom-brilhante, com a placa

Neoseiulus fallacis (Garman,1948)Acari: Phytoseiidae

É mais conhecido para o controle bioló-gico em condições de campo. É uma espéciepredadora de ácaros, especialmente tetra-niquídeos, embora se alimente de ácarosde outras famílias e pólen. Apresenta o for-mato de pêra e coloração variável, conformea presa que se alimenta. Em sua biologiaé semelhante ao N. californicus, mas pre-

Figura 10 - Iphiseius degeneransFONTE: Biobest Biological Systems (2004).

Figura 11 - Neoseiulus cucumerisFONTE: Syngenta Bioline (2004).

Figura 12 - Hypoaspis milesFONTE: Biobest Biological Systems (2004).



dorsal bem esclerotizada. Na ausência depresas, sobrevive alimentando-se de algase/ou restos de plantas.

Mosquinha-da-galhaFeltiella acarisuga (Vallot)Diptera: Cecidomyiidae

O inseto adulto é uma mosquinha de co-loração alaranjada, com apenas 1 a 2 mm decomprimento e longas pernas (Fig. 2), quevive apenas três a quatro dias alimentando-se de água e néctar. É conhecida como gall-midge.

Ao encontrar colônias de ácaros te-traniquídeos, ela coloca cerca de 30 ovos.As larvas eclodem de cinco a sete dias, pos-suem coloração amarela e crescem até cercade 2 mm (Fig. 1). As larvas é que são preda-doras e podem consumir cerca de 300 ovosde ácaros em uma semana, tempo de seucompleto desenvolvimento. Podem-se ali-mentar de ácaro em qualquer estádio dedesenvolvimento, sendo que uma larvapode consumir 15 ácaros adultos, 30 ima-turos ou 80 ovos por dia.

CRIAÇÃO MASSAL E LIBERAÇÃODE ÁCAROS PREDADORES EMCASAS DE VEGETAÇÃO

Serão abordados os principais aspec-tos que envolvem uma criação em escalade inimigos naturais e posterior liberaçãopara o controle biológico de ácaros-pragaem cultivos protegidos.

Criação massal

A produção em escala massal de ini-migos naturais para uso aplicado produz

uma extraordinária quantidade de espéci-mens para a implementação ou manuten-ção do controle biológico inundativo.Neste tipo de controle biológico, os siste-mas de criação massal de ácaros da famíliaPhytoseiidae têm por base a necessidadede produção de um número de espécimenssuficiente para a realização de liberações su-cessivas, a fim de manter o equilíbrio entre onível populacional do ácaro predador como nível populacional dos ácaros-praga.Um sistema de produção massal de ácarosda família Phytoseiidae sempre visa obteruma quantidade máxima de espécimens como mínimo de investimento (custos, espaçoe trabalho), envolvendo quatro etapas:

a) manutenção de fitoseídeos em popu-lações puras;

b) cultivo de plantas hospedeiras deácaro-presa em casa de vegetação,das quais o feijoeiro (Phaseolusvulgaris L . ) , feijão-de-porco(Canavalia ensiformis D.C.) e a soja(Glycine max (L.) Merr.) são asespécies mais utilizadas;

c) criação do ácaro-presa, nas plantashospedeiras, como alimento para ofitoseídeo (T. urticae como presa éo mais utilizado);

d) criação do ácaro predador sobreplantas infestadas pelo ácaro-presaem casa de vegetação.

No Brasil, ainda não se conhecem pu-blicações que relatem a criação e a liberaçãode ácaros predadores em cultivos protegi-dos para o controle de ácaros e/ou insetos-praga. Entretanto, trabalhos realizados emcampo com macieira (Pyrus malus L.), naRegião Sul do País, podem servir de mode-lo para uso em casa de vegetação.

Diversos métodos de criação massal,atualmente em uso principalmente empaíses da América do Norte e Europa, paracriação de ácaros fitoseídeos originaram-se daqueles desenvolvidos para uso geral-mente em pesquisas. O método de criaçãoa ser escolhido deve ser selecionado comcuidado de forma que se evite a ocorrência

de fatores que podem interferir negativa-mente nesse processo. Nas fases iniciaisda multiplicação, devem-se preferir mé-todos mais rigorosos, desenvolvidos emcondições mais controladas, mesmo queestes impliquem em maiores cuidados e,conseqüentemente, maiores gastos demanutenção. A maioria baseia-se na mul-tiplicação dos predadores sobre um subs-trato inerte colocado no interior de umabandeja, em cima de uma esponja constan-temente umedecida, onde os ácaros sãoalimentados principalmente com ovos deácaros fitófagos e/ou pólen provenientesde várias plantas.

Criações em dietas artificiais puras sãoraras, em primeiro lugar porque esta tec-nologia é insuficientemente desenvolvi-da para produção massal e, em segundo,porque este caminho de produção podelevar a um pobre desempenho dos inimigosnaturais em seus hospedeiros-alvo.

A produção de predadores diretamentesobre as plantas, onde suas presas tambémsão criadas, constitui-se em método efi-ciente e menos oneroso dentre outros quepodem ser utilizados. Para isso usam-seplantas de feijão e de feijão-de-porco. Esteúltimo muito propício a essa finalidade porser menos afetado por enfermidades de raí-zes que o feijão comum. Sobre estas plan-tas mantêm-se uma população de ácarosfitófagos (ácaro-rajado, por ex.) e, quandoatingem níveis elevados, liberam-se sobreas plantas a população inicial do ácaro-predador que se multiplica até praticamenteexterminar a população de sua presa. Nesseponto, os predadores podem ser coletados,ou levados com as folhas do feijoeiro, edistribuídos sobre as plantas, onde se quercontrolar o ácaro-praga. As condiçõesambientais no local de criação devem seras mais próximas possíveis das condiçõesem que os organismos estarão sujeitos porocasião da liberação, incluindo as climáti-cas, as características do substrato em queos predadores serão produzidos, a alimen-tação oferecida etc., para evitar riscos deocorrência de modificações indesejáveisnas características genéticas e biológicasdesses predadores.

Figura 13 - Hypoaspis aculeifer



Mesmo sendo P. persimilis o ácaro-predador mais amplamente utilizado entretodos os predadores comercializados dire-cionados ao controle de ácaros, um fatorcrítico, que provavelmente altera a utiliza-ção deste predador em escala comercial, éo custo da produção massal do ácaro, poiseste pode ser criado apenas em ácaros dafamília Tetranychidae.

Em um processo de criação massal, umdos aspectos fundamentais a ser conside-rado é a condição ambiental, como a tem-peratura que interfere no rendimento daplanta e dos ácaros predadores e fitófagosem função de sua variação. Maior renta-bilidade é conseguida em um sistema deprodução massal, quando todas as etapasda produção estão sob controle, principal-mente aquelas diretamente afetadas porfatores como temperatura e umidade. Tantoque a produção destes inimigos naturais,durante o ano todo, só pode ser consegui-da, se as casas de vegetação onde se criamácaros predadores, não sofrerem direta-mente a influência do clima. É importanteque se faça uma avaliação do desenvolvi-mento dos ácaros e do rendimento em cadaetapa da criação, através de levantamentossemanais. Estes possibilitam quantificar osvalores médios de ácaros produzidos nacasa de vegetação, acompanhar o desen-volvimento dos ácaros e identificar possí-veis problemas nas etapas de produção.Essas informações possibilitam determinara quantidade necessária de predadores nosistema de criação, para obter o máximo derendimento em menor tempo.

Na condução de uma criação massal,podem-se enfrentar problemas, como amorte do ácaro fitófago, devido a entomo-patógenos, excesso de umidade do ar, amorte do ácaro predador, devido à inade-quada aplicação de produtos químicos ouà falta de alimento, entre outros, ou mesmoocorrer uma produção desuniforme deácaro predador e/ou presa. O domínio dametodologia de criação de ácaro é essencialpara o sucesso do controle biológico inun-dativo.

Liberação

As taxas de introdução do ácaropredador em relação à praga dependerãode uma série de fatores, como o tipo decultivo, da população da praga e das con-dições climáticas prevalecentes. Emboranão se constitua em regra geral para todasas espécies de ácaros predadores, elas de-vem ser introduzidas antes ou logo apósos primeiros sinais de dano do ácaro-praga,ou seja, quando a população ainda é baixa.Já foi demonstrado que as liberações ini-ciais são mais eficientes e de menor custo.Insucessos no controle biológico podemocorrer, se os predadores forem liberadostardiamente.

Programas de controle biológico bem-sucedidos tiveram como base pré-liberaçõesmensais dos predadores, ou mesmo duasvezes ao mês, supondo-se que a cultu-ra está sendo constantemente infestada.A proporção de introdução padrão de doisa 20 predadores/planta depende do nívelde infestação e da cultura envolvida. O maisefetivo e econômico sistema de introdu-ção é aplicado para P. persimilis ao primei-ro sinal do ácaro Tetranychidae ou de si-nais da sua alimentação na proporção dedois ácaros predadores por planta infes-tada.

Os inimigos naturais não fazem umsuficiente e rápido controle das pragas queestão causando sérias perdas e, geralmente,não erradicarão uma infestação. Em algunscasos a utilização de produto químico sele-tivo, ou outro não residual, é recomendávelpara reduzir a infestação antes da liberaçãodo inimigo natural. Conhecimentos da bio-logia da praga e monitoramento de suaspopulações são críticos para determinaçãode quando fazer as liberações.

A determinação da quantidade de pre-dador, distribuição e freqüência das libera-ções é difícil, mas importante, porque, sepoucos predadores são liberados, o con-trole é obtido tarde, depois de ser atingidoo nível de dano da praga; se muitos sãointroduzidos pode correr o risco de exter-minar a praga e conseqüentemente também

o inimigo natural, seguido da freqüenteressurgência da praga.

Existem diferentes métodos de intro-dução de ácaros predadores, utilizadospara P. persimilis:

a) Patch introduction é o método emque os predadores são introduzidosno local da infestação inicial dostetraniquídeos;

b) Pest-in-first baseia-se na infesta-ção voluntária de T. urticae, logoapós o plantio, e com 10 dias a libe-ração de P. persimilis nas mesmasplantas;

c) Simultaneous introduction, nestemétodo é realizada uma distribuiçãouniforme de presa e predador, antesque seja observada a presença dapraga, ou ao primeiro sinal de danona folha;

d) Blind release é o método no qual aintrodução P. persimilis é realizadaantes de ser observada a presençade T. urticae, através do sistemachamado de liberação lenta (slow),isto é, utilizando um recipiente con-tendo diferentes estádios do pre-dador e uma fonte alternativa dealimento.

A biofábrica Biobest BiologicalSystems (Bélgica) recomenda a introdu-ção preventiva de Neoseiulus californicus,devendo começar com um a dois ácaros-predadores/m2 e deve ser repetida a intro-dução a cada duas a três semanas. Devem-se fazer ensaios antes da escolha do mé-todo mais adequado para controlar biolo-gicamente determinada praga, pois ascondições gerais do local, onde estão loca-lizadas as casas de vegetação, podem servariáveis e diferentes daquelas onde aexperiência neste tipo de atividade já ocorrehá algum tempo. As experiências de cadaprodutor devem ser valorizadas.

Os ácaros predadores devem ser libe-rados sobre as plantas cultivadas juntocom as folhas de feijoeiro e ácaros-praga.



Apesar de, na maioria dos casos, os inimi-gos naturais em casa de vegetação seremliberados, quando a praga já se encontrasobre a cultura, ácaros fitoseídeos do gê-nero Amblyseius devem ser introduzidosantes que a praga seja detectada. A quan-tidade de material depositado por área decultivo deve ser proporcional à massa foliardas plantas cultivadas e a porcentagem depresença do ácaro, previamente determi-nada através de monitoramento. As folhasdo feijoeiro permanecem mais tempo túr-gidas e abertas no período da tarde, o quefacilita a passagem do ácaro predador paraa cultura infestada com o ácaro fitófago,horário mais indicado para realizar as libera-ções. O monitoramento das formas móveisdo ácaro pode ser realizado, utilizando-sea metodologia na presença/ausência doácaro fitófago sobre as folhas. A detecçãoe a diagnose antecipadas de infestaçõesde pragas permitirão tomar decisão de con-trole no momento certo. É aconselhávelfazerem-se inspeções semanais em todasas seções da casa de vegetação, com umaseleção de plantas que representem as dife-rentes espécies vegetais ali cultivadas, comatenção especial para aquelas que selocalizam próximas de aberturas comoportas, janelas e de ventiladores.

As primeiras liberações devem ser con-duzidas de forma que haja um aumento napopulação do predador, disponibilizandoalimento suficiente para o desenvolvimentode várias gerações.

Estudos têm mostrado que a respos-ta de P. persimilis para a densidade deT. urticae não é afetada pelo tipo de planta,entretanto, a morfologia da planta pode terefeito sobre a distância que P. persimilisterá para se dispersar. E, se repetidas intro-duções de P. persimilis são usadas comouma estratégia de controle, o movimentoda praga não será tão importante quanto ahabilidade do predador em localizar a pre-sa, este será o principal fator que manterá aeficiência do controle.

Em países da América do Norte e Euro-pa existem várias empresas especializa-

das em produzir e comercializar ácarospredadores para uso no controle biológicode insetos e ácaros-praga em sistema decultivo protegido. Como exemplos têm-sea Koppert B.V. (Holanda), Syngenta BiolineLtda (Inglaterra) e Biobest BiologicalSystems (Bélgica), que, entre outros preda-dores, produzem P. persimilis, N. californicuspara controle de T. urticae e N. cucumerispara controle de tripes e ácaros tetraniquí-deos e I. degenerans para tripes, pulgõese ácaros tetraniquídeos. Além de ácarosPhytoseiidae, as empresas produzem outrosinimigos naturais como a mosquinha F.acarisuga (Cecidomyiidae), o percevejoOrius spp. (Anthocoridae), o crisopídeoChrysopela spp. (Chrysopidae), os ácarosH. miles e H. aculeifer (Laelapidae). Essesinimigos naturais são acondicionadosem farelos diversos, dentro de frascos ousachê, que permitem seu transporte e dis-tribuição sobre as plantas em casas devegetação.

Até 1997, existiam cerca de 64 compa-nhias que produziam e comercializavaminimigos naturais, em todo o mundo, sen-do 34 na Europa e 10 na América do Norte.E o número de espécies de inimigos natu-rais avaliados para o controle biológico depragas em casas de vegetação tem aumen-tado consideravelmente nos últimos 30anos. A criação massal desses inimigosnão é fácil e as firmas que os comercializamprocuram preservar esses conhecimentospara si. Em geral, a quantidade inicial paraa criação massal deve preferencialmenteser maior do que mil espécimens e deveconsistir de material genético diversificado,no entanto para algumas espécies essaquantidade inicial pode ser bastante baixa,como para P. persimilis, que pode ser depelo menos 20 espécimens.

Talvez, o maior entrave para o estabele-cimento de empresas de criação em escalade inimigos naturais de pragas no Brasilseja a ausência de estabilidade na demandapor esses organismos para uso no controlebiológico. Em geral, as empresas européiastrabalham com demandas mais constantes

e encomendas com bons prazos para entre-ga, fazendo com que elas possam progra-mar sua produção com um mínimo de per-das. O tipo de produto (organismos vivos)impede seu armazenamento por períodosem geral maiores que uma semana, entãoa produção tem que ser intensiva e concen-trada em períodos de demanda. As incerte-zas econômicas e as oscilações nos merca-dos de commodities são as maiores limita-ções ao estabelecimento destas empresase os maiores desafios para quem desejaentrar neste mercado, seja na própria empre-sa, seja nas associações com empresasestrangeiras.


ALVES, S.B. Fungos entomopatogênicos. In:ALVES, S.B. (Ed.). Controle microbiano deinsetos. 2.ed. Piracicaba: FEALQ, 1998. p.289-381.

BAKER, E.W.; TUTTLE, D.M. A guide to thespider mites (Tetranychidae) of the UnitedStates. West Bloomfield: Indira, 1994. 347p.

BEARD, J.J. Taxonomy and biological control:Neoseiulus cucumeris (Acari: Phytoseiidae): a casestudy. Australian Journal of Entomology,Orange, v.38, n.2, p.51-59, jun. 1999.

BESSIN, R.; TOWNSEND, L.H.; ANDERSON,R. G. Greenhouse insect management .Lexington: University of Kentucky, 1997. 6p.

BRITISH COLUMBIA. Ministry of Agriculture,Food and Fisheries. Mites of floriculture crops:biology and control. Floriculture Factsheet,Abbotsford, p.1-5, Aug. 1999. Disponível em:

REFERÊNCIAS

BIOBEST BIOLOGICAL SYSTEMS. Califor-nicus - System. Disponível em: <http://www.biobest.be>. Acesso em: 7 jan. 2004.

BIOCONTROL NETWORK. Disponível em:<http:www.biconet.com>. Acesso em: 7 jan.2004.

SYNGENTA BIOLINE. Feltiella acarisuga. Dis-ponível em: <http://syngenta-bioline.co.uk/home.asp?flash=1>. Acesso em: 7 jan. 2004.



<http:www.agf.gov.bc.ca/cropprot/mites.pdf>.Acesso em: nov. 2004.

BUENO, V.H.P. Controle biológico em cultivosprotegidos: importância e perspectivas. In: SILVA,L.H.C.P. da; CAMPOS, J.R.; NOJOSA, G.B. de A.(Ed.). Manejo integrado de doenças e pra-gas em hortaliças. Lavras: UFLA, 2001. p.309-327.

_______. Desenvolvimento e multiplicação depercevejos predadores do gênero Orius Wolff. In:_______. (Ed.). Controle biológico de pragas:produção massal e controle de qualidade. Lavras:UFLA, 2000. p.69-90.

CROFT, B.A.; PRATT, P.D.; KOSKELA, G.;KAUFMAN, D. Predation, reproduction, andimpact of phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae)on cyclamen mite (Acari: Tarsonemidae) onstrawberry. Journal of Economic Entomology,Lanham, v.91, n.6, p.1307-1314, 1998.

FAN, Y.Q.; PETITT, F.L. Biological control ofbroad mite, Polyphagotarsonemus latus (Banks),by Neoseiulus barkeri Hughes on pepper. Bio-logical Control, Orlando, v.4, n.4, p.390-395,1994.

FLECHTMANN, C.H.W. Ácaros de impor-tância agrícola. 6.ed. São Paulo: Nobel, 1985.189p.

GAGNE, R.J. Revision of tetranychid (Acarina)mite predators of genus Feltiella (Diptera: Ceci-domyiidae). Annals of the EntomologicalSociety of America, Lanham, v.88, p.16-30,1995.

GEEST, L.P.S. van de. Pathogens of spider mites.In: HELLE, W.; SABELIS, M.W. (Ed.). Spidermites: their biology, natural enemies and control.Amsterdam: Elsevier, 1985. p.247-258. (WorldCrop Pests, 1B).

GERSON, U. Biology and control of the broadmite, Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari:Tarsonemidae). Experimental and AppliedAcarology , Amsterdam, v.13, p.163-178,1992.

GRAFTON-CARDWELL, E.E.; OUYANG, Y.;STRIGGOW, R.A. Predacious mites control of

citrus thrips, Scirtothrips citri (Thysanoptera:Thripidae) in nursery citrus. Biological Control,Amsterdam, v.14, n.1, p.29-36, 1999.

GREER, L.; DIVER, S. Integrated pest mana-gement for greenhouse crops. Fayetteville:ATTRA, 1999. 34p. Disponível em: <http://attra.ncat.org/attra-pub/pdf/greenhouseipm.pdf>.Acesso em: 6 jan. 2004.

HAMLEN, R. A. Biological control of spidermites on greenhouse ornamentals using preda-ceous mites. Proceedings of the Florida StateHorticultural Society, v.91, p.247-249,1978.

HELLE, W.; SABELIS, M.W. (Ed.). Spidermites: their biology, natural enemies and control.Amsterdam: Elsevier, 1985a. 405p. (World CropPests, 1A).

_______; _______. Spider mites: their biology,natural enemies and control. Amsterdam: Elsevier,1985b. 458p. (World Crop Pests, 1B).

HESSEIN, N.A.; PARRELLA, M.P. Predatorymites help control thrips on floriculture crops.California Agriculture, Oakland, v.44, n.6,p.19-21, 1990.

HUGHES, A.M. The mites of stored foodand houses. London: Ministry of Agriculture,Food and Fisheries, 1976. 400p. (TechnicalBulletin, 9).

JEPPSON, L.R.; KEIFER, H.H.; BAKER, E.W.Mites injurious to economic plants. Berkeley:University of California, 1975. 614p.

KEIFER, H.H.; BAKER, E.W.; KONO, T.;DELFINADO, M.; STYER, W.E. An illustratedguide to plant abnormalities caused by erio-phyid mites in North America. Washington:United State Department of Agriculture, 1982.178p.

KOPPERT BIOLOGICAL SYSTEMS. Pest con-trol products: spider-mite - Feltiella acarisuga.Disponível em: <http://www.koppert.nl/e002.shtml>. Acesso em: 7 jan. 2004.

KRIPS, O.E.; KLEIJN, P.W.; WILLEMS, P.E.L.;GOLS, G.J.Z.; DICKE, M. Leaf hairs influencesearching efficiency and predation rate of the

predatory mite Phytoseiulus persimilis (Acari:Phytoseiidae). Experimental and AppliedAcarology, Amsterdam, v.23, n.2, p.119-131,Feb. 1999.

LENTEREN, J.C. van. A greenhouse withoutpesticides fact or fantasy? Crop Protection,Surrey, v.19, n.6, p.375-384, July 2000.

_______; ROSKAM, M.M.; TIMMER, R. Comer-cial mass production and pricing of organisms forbiological control of pests in Europe. BiologicalControl, Amsterdam, v.10, n.2, p.143-149, Oct.1997.

_______; WOETS, J. Biological and integratedpest control in greenhouses. Annual Reviewof Entomology, Palo Alto, v.33, p.239-269,1988.

LINDQUIST, E.E. The world genera of Tar-sonemidae (Acari: Heterostigmata): amorphological, phylogenetic, and systematicrevision, with a reclassification of family-grouptaxa in the Heterostigmata. Ottawa: The Entomo-logical Society of Canada, 1986. 517p. (MemoirsEntomological Society of Canada, 136).

MANSON, D.C.M. A contribution to the studyof the genus Rhizoglyphus Claparède, 1869(Acarina: Acaridae). Acarologia, Paris, v.13, n.4,p.621-650, 1972.

MCMURTRY, J.A.; CROFT, B.A. Life-styles ofphytoseiid mites and their roles in biologicalcontrol. Annual Review of Entomology, PaloAlto, v.42, p.291-321, Jan. 1997.

_______; HUFFAKER, C.B.; VRIE, M. van de.Ecology of tetranychid mites and their naturalenemies - a review – I: tetranychidae enemies -their biological characters and the impact of spraypratices. Hilgardia, Berkeley, v.40, n.11, p.331-390, 1970.

_______; SCRIVEN, G.T. Insectary productionof phytoseiid mites. Journal of EconomicEntomology, Lanham, v.58, n.2, p.282-284,1965.

_______; _______. Populations increase ofPhytoseiulus persimilis on different insectaryfeeding programs. Journal of Economic



Entomology, Lanham, v.68, n.3, p.319-321,1975.

MESA, N.C.; BELLOTTI, A.C. Ciclo de vida yhábitos alimentícios de Neosiulus anonymus,predador de ácaros Tetranychidae en yuca. Re-vista Colombiana de Entomología, Bogotá,v.12, n.1, p.54-66, 1968.

MONETTI, L. N.; CROFT, B. A. Neoseiuluscalifornicus (McGregor) and Neoseiulus fallacis(Garman): larval responses to prey and humidity,nymphal feeding drive and nymphal predationon phytoseiid eggs. Experimental and AppliedAcarology, Amsterdam, v.21, n.4, p.225-234,1997.

MONTEIRO, L.B. Criação de ácaros fitófagos epredadores: um caso de produção de Neoseiuluscalifornicus por produtores de maçã. In: PAR-RA, J.R.P.; BOTELHO, P.S.M.; CORRÊA-FERREIRA, B.S.; BENTO, J.M.S. (Ed.).Controle biológico no Brasil: parasitóides epredadores. São Paulo: Manole, 2002a. p.351-365.

_______. Manejo integrado de Panonychus ulmiem macieira: primeiras experiências com a intro-dução de Neoseiulus californicis. Revista Bra-sileira de Fruticultura, Cruz das Almas, v.16,n.1, p.46-53, 1994.

_______. Manejo integrado de pragas em macieirano Rio Grande do Sul – II: uso de Neoseiuluscalifornicus para o controle de Panonychus ulmi.Revista Brasileira de Fruticultura, Jabo-ticabal, v.24, n.2, p.395-405, 2002b.

MORAES, G.J. de. Controle biológico de ácarosfitófagos com ácaros predadores. In: PARRA,J.R.P.; BOTELHO, P.S.M.; CORRÊA-FERREIRA,B.S.; BENTO, J.M.S. (Ed.). Controle biológicono Brasil: parasitóides e predadores. São Paulo:Manole, 2002. p.225-237.

_______. Controle de qualidade de ácaros Phy-toseiidae (Acari) para uso em controle biológi-co de ácaros praga. In: BUENO, V.H.P. (Ed.).Controle biológico de pragas: produção mas-sal e controle de qualidade. Lavras: UFLA, 2000.p.57-67.

_______; MCMURTRY, J.A.; DENMARK, H.A.

A catalog of the mite family Phytoseiidae:references to taxonomy, synonymy, distributionand habitat. Brasília: EMBRAPA, 1986. 353p.

OPIT, G.P.; ROITBERG, B.; GILLESPIE, D.R.The functional response and prey preferenceof Feltiella acarisuga (Vallot) (Diptera: Cecido-myiidae) for two of its prey: male and femaletwospotted spider mite, Tetranychus urticae Koch(Acari: Tetranychidae). The Canadian Entomo-logist, Ottawa, v.129, n.2, p.221-227, Mar./Apr.1997.

OSBORNE, L.S.; EHLER, L.E.; NECHOLS, J.R.Biological control of the twospotted spidermite in greenhouses. Apopka: University ofFlorida, 1999. (Bulletin, 853). Disponível em:<http://www.mrec.ifas.ufl.edu/Iso/SpMite/b853a1.htm>. Acesso em: 19 dez. 2003.

PARRELLA, M.P.; HANSEN, L.S.; LENTEREN,J. van. Glasshouse environments. In: BELLOWS,T.S.; FISHER, T.W. (Ed.). Handbook of bio-logical control. New York: Academic Press,1999. p.819-839.

PASCHOAL, A.D. Revisão da família Tetrany-chidae no Brasil (Arachnida: Acarina). Anais daEscola Superior de Agricultura “Luiz deQueiroz”, Piracicaba, v.27, p.457-483, 1970.

PEÑA, J.E.; OSBORNE, L. Biological control osPolyphagotarsonemus latus (Acarina: Tarso-nemidae) in greenhouses and field trials usingintroductions of predaceous mites (Acarina:Phytoseiidae). Entomophaga, Paris, v.41, n.2,p.279-285, 1996.

PRASAD, V. Biology of the predatory mitePhytoseiulus macropilis in Hawaii (Acarina:Phytoseiidae). Annals of the EntomologicalSociety of America, College Park, v.60, p.905-908, 1967.

PRITCHARD, A.E.; BAKER, E.W. A revisionof the spider mite family Tetranychidae. SanFrancisco: Pacific Coast Entomological Society,1955. 472p. (Memoirs Series, 2).

ROTT, A.S.; PONSONBY, D.J. The effects oftemperature, relative humidity and host plant onthe behaviour of Stethorus punctillum as a pre-dator of the two-spotted spider mite, Tetranychus

urticae. BioControl, Netherlands, v.45, n.2,p.155-164, 2000.

SCHAUSBERGER, P.; WALZER, A. Combinedversus single species release of predaceous mites:predator-predator interactions and pest suppres-sion. Biological Control, Amsterdam, v.20, n.3,p.269-278, 2001.

SKIRVIN, D.J.; WILLIAMS, M. de C. Differentialeffects of plant species on a mite pest (Tetranychusurticae) for biological control. Experimentaland Applied Acarology, Amsterdam, v.23, n.6,p.497-512, June 1999.

TUTTLE, D.M.; BAKER, E.W. Spider mitesof southwestern United States and a revisionof the family Tetranychidae. Tucson: TheUniversity of Arizona, 1968. 143p.

VRIE, M. van de ; MCMURTRY, J .A . ;HUFFAKER, C.B. Ecology of tetranychid mitesand their natural enemies - a review - III: biology,ecology, and pest status, and host-plant relationsof tetranychids. Hilgardia, Berkeley, v.41, n.13,p.343-432, 1972.

WALZER, A.; SCHAUSBERGER, P. Cannibalismand interspecific predation in the phytoseiidmites Phytoseiulus persimilis and Neoseiuluscalifornicus: predation rates and effects on re-production and juvenile development. Bio-Control, Netherlands, v.43, n.4, p.457-468,1999.

WATANABE, M.A.; MORAES, G.J. de;GASTALDO JUNIOR, I.; NICOLELLA, G.Controle biológico do ácaro rajado com ácarospredadores fitoseídeos (Acari: Tetranychidae,Phytoseiidae) em culturas de pepino e morango.Scientia Agricola, Piracicaba, v.51, n.1, p.75-81, jan./abr. 1994.

WEEDEN, C.R.; SHELTON, A.M.; LI, Y.;HOFFMANN, M.P. (Ed.). Biological control:a guide to natural enemies in North America.Cornell: Cornell University [2003?]. Disponí-vel em: <http://www.nysaes.cornell.edu/ent/biocontrol/>. Acesso em: 24 dez. 2003.

ZHANG, Z.Q. Mites of greenhouses: iden-tification, biology and control. Oxon: CAB, 2003.244p.

ia_225.pdf

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