estrutura filogenÉtica e funcional de ......para isso, avaliamos a estrutura filogenética e...
TRANSCRIPT
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA – DECO
Erivelton Rosário do Nascimento
ESTRUTURA FILOGENÉTICA E FUNCIONAL DE
ASSEMBLEIA DE AVES DA CAATINGA E SEUS
DETERMINANTES AMBIENTAIS
São Cristóvão
2016
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA – DECO
ESTRUTURA FILOGENÉTICA E FUNCIONAL DE
ASSEMBLEIA DE AVES DA CAATINGA E SEUS
DETERMINANTES AMBIENTAIS
Erivelton Rosário do Nascimento
Trabalho de conclusão de curso
apresentado ao Departamento de
Ecologia da Universidade
Federal de Sergipe como parte
dos requisitos para obtenção do
título de Bacharel em Ecologia,
desenvolvido sob a orientação
da Prof. Dr. Sidney Feitosa
Gouveia
São Cristóvão
2016
Dedicado aos meus pais, Augusto e Elenilza.
“Os que se encantam com a prática sem a ciência são como os timoneiros que entram no
navio sem timão nem bússola, nunca tendo certeza do seu destino. ”
Leonardo da Vinci
AGRADECIMENTOS
Então, um bom caminho teve que ser percorrido para chegar até aqui. Vários
questionamentos, indecisões, aprendizado e sem dúvida, muitas passagens que ficaram
guardadas contribuíram para este momento. Quero agradecer muito ao orientador, Dr.
Sidney Feitosa Gouveia por toda paciência, conhecimento, confiança e dedicação durante
a graduação.
Gostaria de agradecer aos professores dos Departamentos de Ecologia e Biologia por todo
incentivo e conhecimento que foi passado de maneira fantástica ao longo destes anos.
Aos companheiros do Laboratório de Biologia da Conservação pela ótima convivência e
os momentos descontração. A Isadora, pelos momentos sérios de pura discussão e pelos
momentos “nada haver” que renderam bastante risadas.
Aos meus colegas de turma (Ecologia e Biologia), principalmente a turma 2012.1, que
compartilhamos ótimos momentos. Aos meus amigos inigualáveis Kelvin, Lucas
(Roque), Wendson, Douglas (Bolo), Vinícius (Cask), Tayse, Monalisa, Andreza,
Katarina, Letícia, Célia e Marco, os quais sempre terão meu valor em qualquer situação
da vida.
Aos meus irmãos Everton e Evany por todo o suporte e apoio em diversos momentos.
E principalmente agradecer aos meus pais, Augusto e Elenilza por todo esforço,
dedicação, educação e confiança que depositaram em mim em todos esses anos.
Obrigado!
SUMÁRIO
LISTA DE ILUSTRAÇÕES ......................................................................................... VII
LISTA DE TABELAS ................................................................................................. VIII
RESUMO ....................................................................................................................... IX
1. INTRODUÇÃO ...................................................................................................... 10
2. OBJETIVOS............................................................................................................ 15
2.1. OBJETIVO GERAL ........................................................................................ 15
2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS .......................................................................... 15
3. MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................... 15
3.1. ÁREA DE ESTUDO ....................................................................................... 15
3.2. COMPOSIÇÃO DAS ASSEMBLEIAS ECOLÓGICAS ................................ 16
3.3. ESTRUTURA FILOGENÉTICA .................................................................... 16
3.4. ESTRUTURA FUNCIONAL .......................................................................... 18
3.5. PREDITORES AMBIENTAIS ........................................................................ 19
3.6. ANÁLISES ESTATÍSTICAS .......................................................................... 20
4. RESULTADOS ....................................................................................................... 20
5. DISCUSSÃO ........................................................................................................... 26
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................... 30
VII
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1- Padrões de estrutura filogenética ou funcional, cujo os quadrados são
indivíduos compondo a mesma assembleia e o tamanho como um traço funcional. Em
“A” está representado uma assembleia agrupada filogenético e funcionalmente; em “B”
uma assembleia aleatória “C” dispersão filogenética e funcional. ................................. 12
Figura 2- Exemplo de árvore filogenética da avifauna da Caatinga registradas nas
assembleias estudadas..................................................................................................... 17
Figura 3- Mapeamento das assembleias da Caatinga. O tamanho do círculo é
proporcional ao número de espécies, e as cores seguem um gradiente de maior dispersão
(vermelho) para maior agrupamento (azul escuro)......................................................... 22
VIII
LISTA DE TABELAS
Tabela 1- Distribuição quantitativa de assembleias de aves da Caatinga com estrutura
fenotípica (NRI e NTI) agrupada e dispersa para traços funcionais individuais. Valores
entre parênteses representam a proporção de assembleias com estrutura significativa (α <
0,05) ................................................................................................................................ 23
Tabela 2- Análise do efeito dos fatores abióticos, testados através das hipóteses
ambientais, sob a estrutura filogenética para ambas métricas. Onde, CN= condition
number, medida de multicolinearidade do modelo Temp.=temperatura, Prec.=
precipitação, Sazon. = sazonalidade, hist.= histórico (~21 mil anos), veg.= vegetacional,
alt.= altitude e M.H.C= mudança histórica climática. * p-valor <0,001. ....................... 24
Tabela 3- Análise do efeito dos fatores abióticos, testados através das hipóteses
ambientais, sob a estrutura funcional para ambas métricas. Onde, CN= Condition number,
medida de multicolinearidade do modelo Temp.=temperatura, Prec.= precipitação,
Sazon. = sazonalidade, hist.= histórico (~21 mil anos), veg.= vegetacional, alt.= altitude
e M.H.C= mudança histórica climática. * p-valor <0,001. ............................................ 25
IX
RESUMO
Com intuito de elucidar os diferentes fatores que determinam a distribuição e diversidade
de espécies em comunidades ecológicas, aspectos ecológicos e evolutivos têm sido
incorporados em estudos de ecologia, possibilitando inferências sobre os processes
envolvidos nos padrões de coexistência através da estrutura filogenética e funcional de
assembleias. Quando a competição é um processo atuante na formação de comunidades
ecológicas, o resultado a coexistência de espécies distantes (filogenético e funcional),
sendo a dispersão indicativa da ação de interações competitivas moldando a estrutura
daquelas assembleias. Por outro lado, filtros ambientais impõem restrições às espécies
permitindo a coexistência de táxons intimamente relacionadas ou ecologicamente
similares, sendo o padrão agrupado da estrutura indicativo dos processos de filtragem. As
aves têm sido amplamente usadas em estudos devido alta a diversidade, disponibilidade
de informações e por apresentarem padrões claros de compartilhamento de nichos em
comunidades. Além de ser um centro de endemismo para aves, a Caatinga apresenta
diversas peculiaridades históricas e climáticas, tornando-a um bioma bastante singular.
Aqui nós buscamos entender como processos ecológicos e evolutivos determinam os
padrões de distribuição de espécies e estruturam as comunidades de aves da Caatinga.
Para isso, avaliamos a estrutura filogenética e funcional de 123 assembleias de aves da
Caatinga utilizando as métricas de distância filogenética e funcional NRI e NTI. Além
disso, testamos hipóteses ambientais relacionadas ao clima atual, estabilidade histórica
climática, produtividade e heterogeneidade ambiental. Estrutura filogenética das
assembleias, demostraram ser predominantemente formadas através de processos de
filtragem ambiental, especialmente relacionado aos fatores climáticos e em menor
intensidade por efeito da competição. Por outro lado, a estrutura funcional parece resultar
principalmente de processos estocásticos, tendo a produtividade primária como um fator
importante na formação das assembleias com alguma estrutura funcional. Além disso,
observamos baixa congruência entre a diversidade filogenética e funcional reforçando a
ideia de que as relações filogenéticas não necessariamente refletem aspectos funcionais.
No entanto, ambas permitem compreender processos distintos relacionados aos padrões
de coexistência de espécies ao longo de gradientes ambientais.
Palavras-chave: avifauna, ecologia de comunidades filogenia, macroecologia.
10
1. INTRODUÇÃO
Uma questão central da ecologia é compreender por que existem tantas espécies e por
que elas estão distribuídas onde estão (Hutchinson 1959). Parte dessa questão envolve o
problema de como as espécies coexistem no espaço e determinam os padrões de diversidade
observados. Essa diversidade pode ser entendida como toda a variabilidade das formas de vida
existentes, desde o nível genético ao evolutivo, desde a escala local à global; e esses conjuntos
de espécies que compartilham o espaço, num mesmo tempo, são denominados comunidades
ecológicas (Rosenzweig 1995). Diante da complexidade da própria diversidade, portanto,
entender os processos de formação de comunidades ecológicas requer o envolvimento de
múltiplos fatores e características do ambiente e das espécies envolvidas. Por tanto, em um
cenário atual de constantes mudanças nos ecossistemas naturais e redução acelerada da
diversidade de espécies, avaliar os efeitos da perda de diversidade tem sido problemático,
necessitando incorporar a extensa quantidade e complexidade de fatores envolvidos no que é
diversidade biológica e no que a afeta (Ricotta 2005).
Em comunidades ecológicas, assembleias podem ser entendidas como o conjunto de
espécies de um mesmo grupo coexistindo espaço-temporalmente; e o conjunto de atributos que
caracterizam essas assembleias, incluído riqueza, composição, diferenças entre espécies,
padrões de abundância, organização espacial e papeis ecológicos dessas espécies pode ser
entendido como a estrutura dessas assembleias (Weiher & Keddy 1995, Webb 2000, Pausas &
Verdú 2010). Desta forma, entender como as espécies estão distribuídas espacialmente e os
mecanismos histórico-evolutivos e ecológicos que governam padrões de coexistência de
espécies em nível de comunidades pode oferecer uma compreensão mais abrangente acerca da
biodiversidade e, portanto, elucidar parte questão central da ecologia sobre diversidade e
distribuição dos organismos (Webb 2000, Diaz & Cabido 2001).
Diversos fatores em diferentes escalas influenciam a estrutura de assembleias ecológicas
(Webb et al. 2002, Emerson & Gillespie 2008). Uma vez que a composição de espécies em uma
comunidade depende do pool regional de espécies, a estrutura de uma assembleia é influenciada
em parte por processos históricos como especiação e capacidade de dispersão em largas escalas
(Ricklefs & Schluter 1993). Fatores abióticos como o clima e a produtividade ambiental
também são responsáveis por influenciar a variação espacial da diversidade, operando em
distintas escalas. Além disso, processos bióticos como competição interespecífica limitando a
11
coexistência de táxons através da exclusão competitiva são considerados os processos
fundamentais em escala mais locais (Pausas & Verdú 2010, Cavender-Bares et al. 2009).
Historicamente, a estrutura de assembleias ecológicas tem sido investigada em função
de seus padrões de riqueza, abundância e composição de espécies (Magurran 2004).
Recentemente, os estudos têm sido incorporados aspectos ecológicos e evolutivos da estrutura
de assembleias, no intuito de elucidar os diferentes processos envolvidos (Kraft & Ackerly
2010). Um deles descreve a estrutura funcional, a qual considera as semelhanças e diferenças
ecológicas existente entre espécies de uma assembleia (Weiher & Keddy 1995; Petchey &
Gaston 2006; Bello et al. 2012). A segunda abordagem descreve a estrutura filogenética, que
leva em consideração as relações de parentesco evolutivo entre os táxons coexistentes (Webb
2000; Ackerly 2009; Pausas & Verdú 2010). Devido aos recentes avanços tecnológicos,
desenvolvimento de ferramentas para manipulação de filogenias e surgimento de métodos de
análise da estrutura de assembleias, tornou-se cada vez mais possível e comum investigar os
processos ecológico e evolutivos envolvidos na formação de assembleias (Webb et al. 2002;
Webb et al. 2008; Ackerly, 2009; Kembel et al. 2010).
Apesar de carregar informações diferenciadas, a estrutura filogenética e a funcional
possuem a mesma base teórica para a observação dos padrões espaciais de coexistência. Seja
em relação à estrutura funcional ou filogenética, as espécies em uma assembleia podem ser
mais semelhantes ou mais diferentes entre si (Webb et al. 2002). Quando as espécies em uma
comunidade são muito próximas filogenética ou funcionalmente, em relação ao pool regional
de espécies, diz-se que elas apresentam um padrão agrupado. Assembleias com espécies mais
diferentes entre si relativo à biota regional apresentam um padrão disperso. Quando nenhum
desses padrões é observado, tem-se que as assembleias apresentam um padrão aleatório (Figura
1).
Quando a competição interespecífica é um dos principais processos atuantes na
formação de comunidades ecológicas, o resultado é a exclusão competitiva de táxons
filogeneticamente ou ecologicamente semelhantes e, consequentemente, a coexistência de
espécies distantes filogeneticamente ou ecologicamente na mesma assembleia (Webb et al.
2002). Assim, a observação de padrões de dispersão na estrutura de assembleias é indicativa da
ação de interações competitivas entre as espécies moldando a estrutura daquelas assembleias.
De fato, o efeito da competição tem se mostrado bastante importante como determinante da
estruturação de assembleias ecológicas. Alguns estudos avaliando comunidades de mamíferos
(Cooper et al. 2008), carvalhos na Flórida (Cavender-Bares et al. 2004) e aves da família
Parulidae na América do Norte (Lovette & Hochachka 2006), encontraram uma forte tendência
12
para dispersão filogenética, demonstrando a força que a exclusão competitiva em táxons menos
relacionados têm sobre estrutura filogenética.
Em contrapartida, quando processos predominantemente abióticos – conhecidos como
filtros ambientais – impõem restrições às espécies, são favorecidas aquelas com determinadas
características que as permitem suportar aquelas condições específicas, o resultado é
coexistência de táxons intimamente relacionadas (filogenético) ou que compartilham
determinados traços ecológicos similares (funcional). O padrão resultante aqui são assembleias
com padrão agrupado filogenética ou funcionalmente (Webb et al. 2002). Esta distribuição
agrupada de táxons semelhantes decorre do fato de que espécies mais próximas
filogeneticamente devem possuir características semelhantes, e que, portanto, seriam capazes
de tolerar aquelas condições. Esse fenômeno é conhecido como conservatismo filogenético de
nicho (Ackerly 2003; Wiens & Donoghue 2004). Este padrão foi observado para assembleias
de beija-flores situada em zonas de elevada altitude no Equador (Graham et al. 2009). Por fim,
quando a formação de assembleias é determinada por processos estocásticos, ou quando os
efeitos de interações competitivas e filtros ambientais se anulam, a estrutura da assembleia irá
assumir um padrão aleatório (Webb et al. 2002, Emerson & Gillespie 2008).
Figura 1- Padrões de estrutura filogenética ou funcional, cujo os quadrados são indivíduos
compondo a mesma assembleia e o tamanho como um traço funcional. Em “A” está
representado uma assembleia agrupada filogenético e funcionalmente; em “B” uma assembleia
aleatória “C” dispersão filogenética e funcional.
13
A ideia de conservatismo de nicho surgiu a partir da premissa de que espécies próximas
filogeneticamente tendem a compartilhar mais característica ecológicas em relação à tolerância
ou adaptabilidade àquelas condições, do que espécies distantes na filogenia (Wiens &
Donoghue 2004). A partir desta concepção, o conservatismo de nicho têm sido o principal
pressuposto para que diversos estudos utilizem a informação filogenética como um substituto
da funcionalidade ecológica no entendimento dos processos de formação de assembleias (Webb
2000; Cavender-Bares et al. 2009; Best & Stachowicz 2014). Wiens & Graham (2005), por
exemplo, concluíram que espécies próximas filogeneticamente possuem maior probabilidade
de habitar ambientes similares devido ao conservatismo de nicho. Ou seja, as espécies podem
conservar traços funcionais ao longo do tempo evolutivo, portanto o caráter ecológico estaria
implícito nas relações filogenéticas, suportando o uso do parentesco filogenético entre espécies
para inferir processos ecológicos estruturando assembleias (Losos 2008).
No entanto, a suposição de que o incremento na dispersão filogenética reflete em um
aumento da dispersão nos traços funcionais de assembleias locais tem levantado discussões
sobre a equivalência entre estrutura filogenética e estrutura funcional (Gerhold et al. 2015).
Kraft et al. (2007), por exemplo, constataram que a dispersão filogenética em uma assembleia
será um indicativo de dispersão funcional, somente em casos, cujo os traços das espécies
apresentarem forte conservatismo no traço quando comparados com o pool regional (ver
também Cavender-Bares et al. 2004). No entanto, Mason & Pavoine (2013) concluíram que
índices de diversidade filogenética podem não detectar processos baseado no nicho, mesmo se
o conservatismo do traço for forte, ressaltando a importância da seleção de traços relevante para
a compreensão dos mecanismos de formação de assembleias ecológicas. Além disso, outros
estudos não encontraram correlação significativa entre diversidade filogenética e funcional ao
longo dos gradientes ambientais (Silvertown et al. 2006, Kluge & Kessler 2011, Spasojevic &
Suding 2012, Saito et al. 2016).
Estudos sobre assembleias ecológicas de aves são constantes na literatura, sobretudo em
função da alta diversidade de espécies e a disponibilidade de informações acerca da
distribuição, aspectos morfológicos, ecologia, comportamento e filogenia, possibilitando
execução de estudos macroecológicos mais completos (Hackett et al. 2008, Dunning Jr 2008,
Jetz et al. 2012, Wilman et al. 2014). As aves estão inseridas em um dos grupos mais
diversificados de vertebrados, com mais de 10.000 espécies distribuídas em diversos ambientes
por todo planeta, sendo que no Brasil foram registradas 1.919 espécies de 103 famílias
diferentes (Jetz et al. 2014, Piacentini et al. 2015). Além da elevada diversidade de espécies, as
aves apresentam uma ampla variedade morfológica, de hábitos alimentares, de micro-habitat e
14
de comportamento, sendo um dos grupos biológicos mais bem-sucedidos da Terra (Jetz et al.
2014). Devido à essas características, e pelo fato de espécies de aves apresentam padrões claros
de compartilhamento de nichos em comunidades, o grupo tem sido fundamental no próprio
desenvolvimento das bases teóricas da estrutura de comunidades (MacArthur 1958).
A Caatinga é considerada um dos principais centros de endemismo sul-americano de
aves, ou seja, esta região é definida com uma zona de congruência de táxons com distribuição
restrita, como o periquito-da-caatinga (Eupsittula cactorum), a Jacucaca (Penelope jacucaca) e
o bacurauzinho-da-caatinga (Hydropsalis hirundinacea) (Cracraft 1985). Estima-se que cerca
de 510 aves habitem a Caatinga, sendo que mais de 90% se reproduzem no bioma e entorno de
20 são consideradas ameaçada de extinção (Silva et al. 2003, Pacheco 2004). Além disso, apesar
da alta capacidade de mobilidade, as aves da Caatinga apresentam fortes padrões de distribuição
que parecem estar relacionados com questões evolutivas, ambientais e interações ecológicas
(Cracraft 1985). Mares et al. (1985) sugerem que a origem da biota atual da Caatinga se deu
durante o Quaternário, onde áreas de caatingas retraíram a pequenos núcleos semiáridos
dificultando o desenvolvimento de biota adaptada a seca, no entanto os brejos de altitude,
atuando como refúgios com formações mais úmidas, comportaram grande parte da avifauna
observada atualmente.
Além das questões biogeográficas, o bioma apresenta características ambientais,
principalmente com relação ao clima, incluindo altas temperaturas e baixa precipitação, o que
exige que as espécies possuam mecanismos para enfrentar estas condições, sendo a
movimentação sazonal para áreas mais úmidas a principal resposta frente à aridez (Silva et al.
2003). Com relação a vegetação, a Caatinga apresenta alta variedade de habitats desde
formações mais fechadas a áreas abertas. No entanto, o elevado grau de degradação que o bioma
vem sofrendo, tem reduzido bastante as áreas de vegetação natural e consequentemente a
diversidade de espécies (Alves et al. 2009).
Diante de todas estas peculiaridades inerentes ao grupo das aves e à Caatinga, buscamos
aqui investigar os padrões de estrutura filogenética e funcional das assembleias de aves da
Caatinga e como fatores abióticos afetam esses padrões. Especificamente, testamos quatro
hipóteses distintas relacionadas a condições abióticas como preditores dos padrões de estrutura
filogenética e funcional: 1- O clima atual, restringindo o estabelecimento de espécies de acordo
com seus limites fisiológicos (Currie et al. 2004). Para a Caatinga, esperamos que comunidades
que apresentem condições climáticas mais limitantes (altas temperaturas, baixa pluviosidade e
sazonalidade) apresentem tendências ao agrupamento filogenético e funcional, seguindo os
princípios da filtragem ambiental e conservatismo de nicho (Webb 2000); 2- A estabilidade
15
histórica climática, a qual prediz maior diversidade em ambientes que sofreram poucas
mudanças climáticas ao longo do tempo evolutivo (Pianka 1966). Neste caso, esperamos que
comunidades com maior estabilidade climática ao longo do tempo apresente composição de
espécies mais agrupada tanto no campo filogenético quanto funcional; 3- Produtividade
ambiental, em que a disponibilidade de recurso resultante da alta produtividade primária
proporciona aumento no agrupamento na estrutura de assembleias (Currie 1991, Waide et al.
1999, Currie et al. 2004 Davies et al. 2007). Sendo assim, esperamos que comunidades com
alta produtividade apresentem alto agrupamento filogenética e funcional. Por fim, 4- A
heterogeneidade ambiental, o qual prevê que uma região com ambientes dissimilares de habitats
permitirá o estabelecimento de um maior número de espécies, através da disponibilidade de
nichos (Davies et al. 2007). Neste caso, esperamos que assembleias de aves que apresentem
maior variedade de habitats apresentem estrutura filogenética e funcionalmente mais dispersa.
2. OBJETIVOS
2.1. Objetivo geral
Entender como processos ecológicos e evolutivos determinam os padrões de
distribuição de espécies e estruturam as comunidades de aves da Caatinga.
2.2. Objetivos específicos
Caracterizar o padrão espacial da diversidade e da estrutura filogenética e
funcional das assembleias de aves da Caatinga;
Testar as hipóteses relacionadas à formação das assembleias de aves da
Caatinga, especificamente filtro ambiental e exclusão competitiva;
Testar as hipóteses ambientais relacionadas ao clima atual, clima histórico,
Heterogeneidade e produtividade ambiental.
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Área de Estudo
Situada no nordeste do Brasil, a Caatinga abrange cerca de 800.000 Km2. A região é
caracterizada, principalmente, pelas condições climáticas peculiares, uma vez que o bioma está
inserido na isoieta de 1000 mm, porém as chuvas não ultrapassam os 750 mm anuais, além de
serem mal distribuídas ao longo do território (Andrade-Lima 1981). Aliado a baixa
16
precipitação, altas temperaturas que transitam, em média, entre 25 e 29°C confere ainda mais
restrições para o estabelecimento de espécies no bioma (Ab’Sáber 2003). A cobertura vegetal
é formada por espécies xerófilas com alguns enclaves de florestas ripárias e cerrado, além de
formações florestais de relevo, os chamados brejos de altitude que são áreas onde as condições
climáticas são amortecidas (Alves et al. 2009). Estas regiões são tidas como de extrema
importância para a manutenção da biota na Caatinga, pelo fato destas áreas terem servido como
refúgio durante o Pleistoceno, papel que provavelmente desempenham até os dias atuais (Mares
et al. 1985)
3.2. Composição das assembleias ecológicas
Inicialmente, fizemos um levantamento bibliográfico dos estudos de assembleias de
aves da Caatinga a partir de diversas fontes, incluindo dissertações, artigos e levantamentos de
biota, no período entre 2014 e 2015. A compilação destes estudos, nos permitiu construir uma
matriz de presenças e ausências das espécies de aves e suas localizações geográficas, ao longo
de todo o bioma Caatinga e algumas zonas de transição com biomas vizinhos.
3.3. Estrutura filogenética
Para caracterizar as relações de parentesco filogenético entre os táxons, utilizamos a
árvore filogenética de Jetz et al. (2012). Devido a carência de informação sobre alguns táxons
na árvore original, utilizamos a hipótese filogenética base de Hackett (2008), na qual as demais
espécies faltantes são imputadas aleatoriamente dentro do clado pertencente. Devido à incerteza
filogenética inerente a esse procedimento, utilizamos 100 árvores selecionadas aleatoriamente
para analisar a estrutura filogenética, incorporando assim o efeito da incerteza nas relações de
parentesco entre as espécies (Figura 2).
17
Figura 2- Exemplo de árvore filogenética da avifauna da Caatinga registradas nas assembleias estudadas.
A quantificação da estrutura filogenética foi baseada em duas métricas, o MPD (Mean
Pairwise Distance), o qual calcula a distância filogenética média entre todos os táxons dentro
de uma assembleia; e o MNTD (Mean Nearest Neighbor Distance), que calcula a distância
entre todos os táxons e os respectivos parentes filogenéticos mais próximos. No entanto, devido
a diferenças nos esforços amostrais entre as assembleias, os valores de riqueza de muitas
localidades devem ser subestimados. Esse efeito pode afetar significativamente as estimativas
da estrutura filogenética destas assembleias. Para contornar este efeito causado pelo tamanho
das assembleias, utilizamos as métricas padronizadas NRI (Net Relatedness Index) e NTI
(Nearest Táxon Index), as quais estimam as medidas de MPD e MNTD, respectivamente,
18
calculadas a partir de 999 randomizações das composições das comunidades locais (Gotelli
2000; Webb et al. 2008), conforme a seguinte fórmula:
𝑀𝑝. = 1 −(𝑋𝑜𝑏𝑠 − 𝑋𝑚𝑛)
𝑑𝑝. 𝑋𝑚𝑛
Onde, Mp. é a métrica padronizada que será calculada (NRI ou NTI), X obs é o valor
observado de estrutura da assembleia, X mn é o valor de estrutura da assembleia gerado pelo
modelo nulo e dp.Xmn é o desvio padrão das 999 aleatorizações do modelo nulo. O NRI e NTI
comparam os valores observados com a distribuição nula, testando assim a significância dos
índices de estrutura encontrados. Valores positivos de NRI e NTI significam que as
comunidades apresentam estrutura filogeneticamente dispersa, ou seja, as espécies que compõe
determinada comunidade possuem maior distância filogenética do que o esperado pelo acaso.
Esta disposição é presumida como resultante de exclusão competitiva que ocorreu no processo
de formação da comunidade. Por outro lado, valores de NRI e NTI negativos refletem que as
comunidades possuem estrutura filogenética agrupada, ou seja, as espécies que presentes nesta
comunidade possuem uma relação de parentesco maior do que esperado pelo acaso. Esse padrão
sugere que condições ambientais (filtros) devem ter favorecido a ocorrência de espécies
filogeneticamente mais próximas, já que estas tendem a apresentar características mais
semelhantes entre si, ou seja, conservatismo filogenético de nicho. Quando os valores de NRI
e NTI não são significativamente diferentes de zero, é interpretado que as comunidades são
formadas por pools de espécies totalmente aleatório e, portanto, por processos estocásticos
(Webb 2002, Kembel et al. 2010). Devido à incerteza filogenética resultante da alocação de
espécies sem informação genética (comentado anteriormente), calculamos o NRI e NTI para
cada uma das 100 árvores filogenéticas obtidas. Os valores apresentados consistem nas médias
das métricas.
3.4. Estrutura funcional
Utilizando as informações de composição das assembleias no bioma, nós compilamos
um banco de dados dos traços funcionais das espécies, conforme Wilman et al. (2014) e Birdlife
(veja Petchey et al. 2007, Sobral e Cianciaruso 2015 para aplicações semelhantes).Os traços
ecológicos sumarizados estão relacionados a três aspectos fundamentais da ecologia das
espécies: 1) Dieta, dividida em i- invertebrados, ii- mamíferos e aves, iii- répteis e anfíbio, iv-
19
peixes, v- detritos, vi- frutas, vii- sementes, viii- néctar, ix- outras partes da planta, x-
desconhecido; 2) Micro-habitat de forrageio, classificado em i- dependência florestal, ii-
forrageio aquático submerso, iii- forrageio aquático superficial, iv- forrageio no solo, v-
forrageio no sub-bosque (até 2 m), vi- forrageio no sub-bosque (acima de 2 m), vii- forrageio
em copa de árvores, viii- forrageio acima da vegetação ; 3) Massa corporal (em gramas).
Classes de dieta e de micro-habitat são descritos como proporções (veja Wilman et al. 2014).
Para avaliar as relações ecológicas entre os táxons nas assembleias da Caatinga, nós
utilizamos procedimentos metodológicos semelhantes aos usados para estrutura filogenética,
substituindo a informação filogenética pelas relações de distâncias fenotípicas entre as espécies,
conhecida como filograma (Best & Stachowicz 2014). Para isso, geramos uma matriz de
distância funcional das espécies, tomando como base as diferenças ecológicas existentes entre
os táxons. Devido aos diferentes tipos de dados (proporções e contínuos), calculamos as
distâncias ecológicas entre as espécies utilizando a distância de Gower (Gower 1971). Para
quantificar a estrutura funcional das assembleias foi utilizado também o NRI e o NTI. Apesar
desta métricas serem originalmente criadas para análises de estrutura filogenética (Webb 2000),
elas têm sido também empregadas alguns em estudos de estrutura funcional (Bello et al. 2012;
Best & Stachowicz 2014; Goberna et al. 2014; Saito et al. 2016), pelo fato destas seguirem o
mesmo princípio. Aqui, avaliamos a estrutura funcional das assembleias tanto utilizando todos
os traços funcionais combinados, quanto separados nos conjuntos correspondentes, ou seja, a
estrutura funcional com relação somente à dieta, ao hábito e à massa corporal.
3.5. Preditores ambientais
Usamos quatro conjuntos de preditores ambientais para analisar a contribuição dos
fatores abióticos no processo de formação das assembleias ecológicas: 1- Clima atual,
representado pela temperatura e precipitação anual e a sazonalidade na precipitação; 2-
Estabilidade histórica climática, representado pela temperatura e precipitação do último glacial
(~21 mil anos) e a mudança histórica do clima (diferença entre temperatura anual histórica e a
atual) 3- Produtividade ambiental, descrita pela evapotranspiração real (Actual
evapotranpiration- AET) (Evans et al. 2005); 4- Heterogeneidade ambiental, descrito pela
proporção da cobertura vegetal, número de tipos vegetacionais e pela amplitude da altitude.
Para estimar a cobertura vegetal, estabelecemos um buffer de 5 km no entorno de cada
localidade das assembleias, utilizando um mapa de alta resolução de cobertura vegetal (Hansen
et al. 2013). Além disso, utilizando o mesmo mapa, calculamos a quantidade de classes de
20
vegetação presente em cada assembleia, sendo que cada classe reflete um nível de cobertura
vegetal (ex. classes próximas a zero indica áreas abertas enquanto mais próximo a 100 reflete
áreas mais densas) a qual chamamos aqui de tipos vegetacionais. As outras variáveis de
temperatura e precipitação atual, sazonalidade da precipitação, temperatura e precipitação
histórica foram extraídas do WordClim (Hijmans et al. 2005), o AET foi extraído do Banco de
Dados Global de Balanço Hídrico do Solo (Trabucco & Zomer 2010).
3.6. Análises estatísticas
Os preditores ambientais foram agrupados segundo as hipóteses a que estão
relacionados (clima atual, estabilidade histórica climática, produtividade ambiental e
heterogeneidade ambiental). Para testar os efeitos dos conjuntos de preditores representativos
de cada, utilizamos regressão linear múltipla (OLS) entre as variáveis respostas (NTI e NRI
filogenético e funcional) e os conjuntos de preditores. Para comparar as hipóteses ambientais,
comparamos os respectivos modelos utilizando o critério de informação de Akaike (AIC). Este
parâmetro descreve a distância matemática entre o modelo predito e os dados observados, de
modo que valores menores indicam melhores modelos (Burnham & Anderson 2004). As
análises foram feitas com o auxílio do programa R (R Development Core Team, 2015)
utilizando os pacotes Picante (Kembel et al. 2010), SDMTools (VanDerWal et al. 2014) e do
programa SAM (Spatial Analysis in Macroecology; Rangel et al. 2006).
4. RESULTADOS
Foram amostradas 123 assembleias de aves ao longo do bioma e algumas zonas de
transição entre biomas (Figura 3), sendo que a riqueza variou entre 21 e 254 espécies, em um
total de 532, distribuídas em 67 famílias. As espécies mais frequentes foram o Pitiguari
(Cyclarhis gujanensis), Corruíra (Troglodytes musculus), Suiriri (Tyrannus melancholicus),
Fim-fim (Euphonia chlorotica) e o Bem-te-vi (Pitangus sulphuratus). Por outro lado, algumas
das espécies mais raras (apenas um registro) foram a Cigarra-do-coqueiro (Tiaris fuliginosus),
Murucututu-de-barriga-amarela (Pulsatrix koeniswaldiana), Mocho-diabo (Asio stygius),
Jandaia-de-testa-vermelha (Aratinga auricapillus) e Soldadinho-do-araripe (Antilophia
bokermanni).
A estrutura filogenética, quantificada através do NRI, variou entre – 22,06 e 11,64,
sendo que 28 assembleias (22,7%) apresentaram valores positivos de NRI, correspondente a
tendência a dispersão filogenética, das quais 20 (71,4%) delas foram significativamente
21
diferentes do esperado pelo acaso (p < 0,05). Por outro lado, 95 assembleias (77,3%) tiveram
valores negativos de NRI, sugerindo tendências ao agrupamento filogenético de espécies, o qual
91 (95,7%) delas apresentaram diferenças significativa do esperado pelo modelo nulo. Para o
NTI, a estrutura filogenética variou entre -20,19 e 11,93, apresentando 39 assembleias
(31,7%)com valores positivos, ou seja, tendência a dispersão filogenética, sendo 30 (76,9 %)
delas significativamente mais dispersas do que o esperado pelo acaso. Enquanto, 84 (68,3%)
mostraram tendência ao agrupamento filogenético, com 76 (90,4%) das assembleias diferentes
do esperado pelo acaso (Figura 3).
22
Figura 3- Mapeamento das assembleias da Caatinga. O tamanho do círculo é proporcional ao número de espécies,
e as cores seguem um gradiente de maior dispersão (vermelho) para maior agrupamento (azul escuro).
Para a estrutura funcional, utilizando todos os traços, os valores de NRI e NTI variaram
entre – 3,19 a 0,66 e de -2,56 a 0,74, respectivamente. Foram encontradas 84 (68,9%)
assembleias com valores negativos, para o NRI e 104 (84,5%) para o NTI. Destas, 16,4% das
assembleias obtiveram agrupamento significativo, para o NRI e apenas 0,7% para o NTI (Figura
23
3). Nenhuma assembleia apresentou dispersão funcional significativa envolvendo todos traços
funcionais. No entanto, quando observamos a distribuição espacial da estrutura funcional
separada pelos conjuntos de traços, encontramos algumas assembleias com dispersão fenotípica
significativa, para determinados conjuntos de traços (Tabela 1).
Tabela 1- Distribuição quantitativa de assembleias de aves da Caatinga com estrutura fenotípica (NRI e NTI)
agrupada e dispersa para traços funcionais individuais. Valores entre parênteses representam a proporção de
assembleias com estrutura significativa (α < 0,05)
Dieta Micro-habitat Massa Corporal
NRI Dispersão 45,5 (0,0) 16,3 (0,0) 35,8(0,008)
Agrupamento 54,4 (0,008) 83,7 (0,13) 64,2 (0,03)
NTI Dispersão 46,3 (0,0) 26 (0,0) 15,4 (0,008)
Agrupamento 53,6 (0,02) 73,9 (0,03) 84,5 (0,0)
Com relação ao efeito do ambiente sob os padrões de estrutura filogenética e funcional,
testamos as hipóteses de clima atual, estabilidade histórica climática, produtividade ambiental
e heterogeneidade ambiental. A estrutura filogenética, descrita pelo NRI apontou o clima atual
como o principal modelo preditor do padrão de coexistência de espécies, seguindo a
estabilidade histórica climática. No entanto, para o NTI observamos o inverso, a estabilidade
histórica climática foi mais importante para o padrão de estrutura filogenética, seguido do o
clima atual (Tabela 2).
24
Tabela 2- Análise do efeito dos fatores abióticos, testados através das hipóteses ambientais, sob a estrutura
filogenética para ambas métricas. Onde, CN= condition number, medida de multicolinearidade do modelo
Temp.=temperatura, Prec.= precipitação, Sazon. = sazonalidade, hist.= histórico (~21 mil anos), veg.=
vegetacional, alt.= altitude e M.H.C= mudança histórica climática. * p-valor <0,001.
Métrica Hipóteses Variáveis Slope
(β)
R2 F CN AICc
NRI
Clima atual
Temp. 0.419
0.388* 26.274 1.848 768.076 Prec. -0.41
Sazon. Prec. 0.112
Estabilidade
histórica
climática
Temp. hist. 0.484
0.374* 24.755 1.654 770.942 Prec. hist. -0.389
M.H.C. 0.107
Heterogeneidade
ambiental
Cobertura
veg. -0.419
0.289* 17.084 1.362 786.536 Tipos veg. -0.122
Amplitude
alt. -0.229
Produtividade AET -0.374 0.14* 19.653 1 807.767
NTI
Estabilidade
histórica
climática
Temp. hist. 0.097
0.226* 12.41 1.654 793.936 Prec. hist. -0.008
M.H.C. 0.015
Clima atual
Temp. 0.101
0.191* 10.166 1.848 799.354 Prec. -0.008
Sazon. Prec. 0.007
Heterogeneidade
ambiental
Cobertura
veg. -5.105
0.122* 6.266 1.362 809.378 Tipos veg. -0.002
Amplitude
alt. -0.005
Produtividade AET -0.301 0.09* 12.027 1 811.451
25
A estrutura funcional descrita pelo NRI aponta a produtividade como o melhor modelo
descritor da estrutura fenotípica. Por outro lado, com o NTI, foi observado que o clima atual e
a estabilidade histórica climática foram os melhores modelos, respectivamente. Entretanto, vale
destacar que a produtividade ambiental, para o NTI não apresentou significância estatística
(Tabela 3).
Tabela 3- Análise do efeito dos fatores abióticos, testados através das hipóteses ambientais, sob a estrutura
funcional para ambas métricas. Onde, CN= Condition number, medida de multicolinearidade do modelo
Temp.=temperatura, Prec.= precipitação, Sazon. = sazonalidade, hist.= histórico (~21 mil anos), veg.=
vegetacional, alt.= altitude e M.H.C= mudança histórica climática. * p-valor <0,001.
Métrica Hipóteses Variáveis Slope (β) R2 F CN AICc
NRI
Produtividade AET -0.523 0.273* 45.466 1 258.221
Clima atual
Temp. 0.098
0.278* 16.219 1.848 259.605 Prec. -0.519
Sazon. Prec. 0.102
Estabilidade
histórica
climática
Temp. hist. 0.136
0.277* 16.125 1.654 259.812 Prec. hist. -0.531
M.H.C. 0.081
Heterogeneidade
ambiental
Cobertura
veg. -0.398
0.174* 9.139 1.362 276.267 Tipos veg. 0.132
Amplitude
alt. -0.05
NTI
Clima atual
Temp. 0.285
0.119* 6.095 1.848 229.969 Prec. -0.167
Sazon. Prec. 0.071
Estabilidade
histórica
climática
Temp. hist. 0.332
0.116* 5.954 1.654 230.35 Prec. hist. -0.164
M.H.C. 0.087
Heterogeneidade
ambiental
Cobertura
veg. -0.102
0.056* 3.047 1.362 238.448 Tipos veg. 0.154
Amplitude
alt. -0.181
Produtividade AET -0.166 0.028 3.43 1 239.801
26
5. DISCUSSÃO
Apesar de já ter sido considerada uma região com baixa riqueza de espécies, registramos
para a Caatinga 532 espécies de aves, correspondente a pouco mais de 25% das aves brasileira.
Silva et al. (2003) em um estudo completo sobre a avifauna da Caatinga contabilizaram a maior
riqueza de aves para o bioma (510). Desta forma o excedente encontrado aqui pode envolver
espécies de áreas de transição com biomas adjacente a Caatinga. Por outro lado, o limitado
número de registros obtidos, 123 ao longo de aproximadamente 800.000 km2, sugere que ambos
os valores estejam subestimados da real diversidade de espécies da Caatinga.
Com relação à estrutura filogenética, de modo geral, poucas assembleias de aves na
Caatinga apresentaram padrão aleatório, o que indica que processo não estocásticos são mais
importantes na estruturação das assembleias. Houve um predomínio de assembleias com padrão
de agrupamento filogenético entre as espécies, ou seja, a maioria das assembleias de aves da
Caatinga são formadas espécies filogeneticamente próximas. Partindo do pressuposto de que
espécies próximas conservam características semelhantes advinda de um ancestral comum, este
padrão sugere a forte atuação de processo relacionado a filtragem ambiental, restringindo à
coexistência de táxons mais aparentados (Webb et al. 2002). Por outro lado, foi observado
também um número representativo de dispersões filogenéticas, apontando que a competição,
através da exclusão competitiva de táxons intimamente relacionados na filogenia, é um
processo ecológico importante para a organização das assembleias de aves na Caatinga, embora
em uma proporção menor do que os filtros ambientais (Webb et al. 2002). Em uma escala mais
ampla, estudos tem sugerido que assembleias com dispersão filogenética podem surgir a partir
da predominância de processos de especiação alopátrica, o qual reduz a probabilidade de táxons
de uma mesma linhagem evolutiva comporem uma mesma assembleia (Edwards et al. 2005,
Bernagaud et al. 2014, Pigot e Etienne 2015). Além disso, em escala regional a dispersão pode
ser proveniente do alto intercambio biótico observado no entre biomas. Este pode ser o caso
das aves da Caatinga, tendo em vista que boa parte da avifauna presente no bioma possui centros
de endemismo em biomas adjacentes (Silva & Santos 2005).
Com relação a estrutura funcional, o bioma apresentou uma dominância de assembleias
com padrão aleatório, porém com maior tendência ao agrupamento, tendo em vista a quantidade
de assembleias com valores de NRI/NTI negativos. Este resultado sugere que em muitas
assembleias, as espécies presentes são menos similares ecologicamente quanto são
filogeneticamente. Esse padrão pode ser indicativo de que espécies filogeneticamente próximas
27
ocupem posições diferentes no espaço ambiental, indicando, por exemplo, uma segregação de
nicho entre essas espécies maior do que esperado pelas relações filogenéticas entre elas.
Apesar da existência de variações na quantificação da estrutura das assembleias, tanto
filogenética e funcional, não houve grande diferença quanto ao padrão geral observado ao longo
do bioma quanto ao NRI e NTI. As diferenças podem ser decorrentes da forma como cada
métrica é calculada. Por exemplo, testes de sensitividade mostraram que o NRI tem um poder
maior para capturar assembleias em agrupamento, enquanto o NTI para detectar assembleias
em dispersão (Kraft et al. 2007, Pausas & Verdú 2010). Portanto, quando utilizamos o NRI
pudemos observar uma quantidade maior de assembleias em agrupamento significativo tanto
para a estrutura filogenética quanto para funcional. Quando utilizamos o NTI houve um
incremento no número de assembleias em dispersão, entretanto o padrão geral foi mantido. Isto
reflete na ideia de que os processos relacionados a restrições abióticas filtrando a composição
de assembleias apresentam maior influência na distribuição da avifauna ao longo da Caatinga.
Além dos fatores relacionados a história evolutiva e características ecológicas das
espécies, abordagens baseadas em fatores abióticos podem fornecer informações importantes
para entender a organização das assembleias (Pausas & Verdú 2010). Aqui, nós testamos quatro
hipóteses ambientais: Clima atual, estabilidade histórica climática, produtividade e
heterogeneidade ambiental. As hipóteses climáticas explicaram melhor as variações na
estrutura filogenética, sendo o clima atual o melhor modelo quando usamos o NRI e a
estabilidade histórica climática quando o NTI é a métrica usada. Dessa maneira, a influência do
clima no processo de formação de assembleias foi predominante, com as comunidades
apresentando maior dispersão filogenética na medida em que o clima se torna mais extremo, ou
seja, elevada temperaturas, baixos índices de precipitação e alta sazonalidade de chuvas. Alguns
estudos já observaram o clima como um fator ambiental importante para assembleias de
endotérmicos, por exemplo, Stevens & Gavilanez (2015) encontrou que a sazonalidade na
temperatura é um forte preditor da estrutura filogenética de morcegos na Mata Atlântica, no
qual o aumento da sazonalidade resulta em assembleias com maior dispersão filogenética.
Stager et al. (2015) concluíram que temperaturas extremas atuam como pressões seletivas
importantes que guiam o desempenho fisiológico de aves, sendo que estas adaptações
fisiológicas podem restringir ou favorecer o estabelecimento de uma espécie em uma
assembleia ecológica.
28
Embora significativamente relacionadas aos padrões observados, a produtividade e a
heterogeneidade ambiental não demostraram alto poder explicativo sobre a estrutura
filogenética em ambas as métricas. Além disso, as duas hipóteses demostraram relação negativa
com a estrutura das assembleias. Inicialmente, esperávamos maior dispersão filogenética na
medida em que os ambientes se tornassem mais heterogêneos. No entanto, observamos que as
assembleias tendem a ter maior agrupamento filogenético em ambientes com maiores variações
de habitats, grau de perda e fragmentação da cobertura vegetal e produtividade ambiental. Por
outro lado, tendo em vista que as assembleias se tornam mais dispersas filogeneticamente com
o aumento da aridez, é plausível esperar de fato um aumento na dispersão filogenética também
na medida em que outros estressores ambientais se intensifiquem, como o grau de perda e
fragmentação de habitat e a redução da produtividade ambiental. Neste cenário, a redução na
qualidade e produtividade dos habitats estaria removendo algumas espécies que possuem
parentes próximos na mesma comunidade, resultando em uma maior dispersão filogenética.
Neste caso, uma maior heterogeneidade resultante da perda e fragmentação de habitat (com
consequente redução na produtividade) estaria ambientando a competição interespecífica de
espécies filogeneticamente próximas (Wiens 1974).
Por outro lado, para a estrutura funcional através do NRI, a hipótese de produtividade
ambiental foi a que melhor explicou a variação da composição de traços dentro das assembleias
de aves na Caatinga. Como para a estrutura filogenética, essa hipótese prediz que o aumento da
produtividade reflete em maior disponibilidade de recurso e assim aumento do agrupamento
filogenética e funcional. Foi observada uma relação negativa entre a estrutura funcional (NRI)
e a produtividade, em que as assembleias tendem ao agrupamento funcional à medida que a
produtividade ambiental aumenta. Como discutido anteriormente, esse resultado sugere que
quanto mais produtivo e com recursos disponíveis é o ambiente, menor será as pressões de
competição, consequentemente espécies com conjuntos de características semelhantes que
proporcionam vantagens àquelas condições tendem a coexistir. Para o NTI, a melhor hipótese
foi o clima atual. Entretanto, curiosamente, para esta métrica a hipótese de produtividade não
apresentou significância estatística. Este resultado parece estar ligado com o método de cálculo
de cada métrica, em que o NRI utiliza todos os pares de espécies possíveis para gerar um valor
de estrutura, enquanto o NTI usa as distâncias de cada espécie para o seu vizinho mais próximo.
Portanto, este cenário sugere que a produtividade representa um filtro ambiental importante
(como descrito pelo NRI), selecionando certos atributos específico das espécies nas
29
assembleias. Entretanto, a produtividade é pouco informativa sobre o papel das interações
competitivas (que é melhor descrita pelo NTI) entre estas espécies (Kraft et al. 2007).
Em síntese, ao reunir informações sobre distribuição, relações filogenéticas, traços
funcionais de espécies de aves ao longo da Caatinga, associado a informações em escala de
assembleia e de aspectos ambientais ao longo do bioma, encontramos que a história de
formação de assembleias de aves na Caatinga parece ser guiada por diversos processos ao longo
do tempo. Para a estrutura filogenética, processos como a competição intraespecífica limitando
a coexistência de táxons aparentados e, principalmente a forte influência de filtros ambientais,
especialmente relacionado aos fatores climáticos restringindo a formação de assembleias com
táxons intimamente relacionadas parecer ser mais relevantes. Por outro lado, a estrutura
funcional parece resultar principalmente de processos estocásticos, tendo a produtividade
primária como um fator importante na formação das assembleias com alguma estrutura
funcional. Além disso, a proposta de utilizar a informação filogenética para inferir mecanismos
funcionais atuantes no processo de organização de assembleias tem gerado diversos
questionamentos, sobretudo devido à falta de suporte na afirmação de que o aumento na
dispersão filogenética ocasiona maior dispersão de traços funcionais (Carlucci et al. 2015,
Gehold et al. 2015). Como em muitos outros estudos, observamos aqui uma baixa congruência
entre os padrões de estrutura filogenética e funcional. Estes resultados reforçam a ideia de que
as relações filogenéticas não necessariamente refletem aspectos funcionais. Contudo, ambas
permitem compreender processos distintos relacionados aos padrões de coexistência de
espécies ao longo de gradientes ambientais.
30
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AB'SÁBER, A.N. 2003. Os domínios de natureza no Brasil: potencialidades paisagísticas.
Ateliê Editorial. São Paulo.
ACKERLY, D.D. 2003. Community, Niche Conservatism, and Adaptive Evolution in
Changing Environments. International Journal of Plant Sciences, v.164, n.3, p.165-184.
ACKERLY, D.D. 2009. Phylogenetic Methods in Ecology. Encyclopedia of Life Sciences,
John Wiley & Sons, Ltd: Chichester.
ALVES, J.J.A. 2009.Degradação da Caatinga: Uma Investigação Ecogeográfica. Revista da
Caatinga, v.22, p.126-135.
ANDRADE-LIMA, D. 1981. The caatingas dominium. Rev. Brasil. Bot, v.4 n.2, p.149-163.
BARNAGAUD, J.Y., DANIEL KISSLING,W., SANDEL, B., EISERHARDT, W. L. &
ŞEKERCIOĞLU, Ç. H., ENQUIST, B. J., et al. 2014. Ecological traits influence the
phylogenetic structure of bird species co‐occurrences worldwide. Ecology letters, v.17,n.7,
p.811-820.
BELLO, F., PRICE, J.D., MÜNKEMÜLLER, T., et al. Functional Species Pool Framework to
Test for Biotic Effects on Community Assembly. Ecology, v.93, n.10, p.2263-2273. 2012.
BEST, R.J. & STACHOWICZ, J. 2014. Phenotypic and phylogenetic evidence for the role of
food and habitat in the assembly of communities of marine amphipods. Ecology, v.95, n.3,
p.775-786.
CARLUCCI, M.B., HIDASI-NETO, J., BRUM, F. T., & CIANCIARUSO, M. V. 2015. Placing
phylogenetic diversity back on the evolutionary track. Frontiers of Biogeography, v.7, n.3.
CAVENDER-BARES, J., ACKERLY, D.D., BAUM, D.A. & BAZZAZ F.A. 2004.
Phylogenetic overdispersion in floridian oak communities. The American Naturalist, v.163, n.6,
p.823-843.
31
CAVENDER-BARES, J., KOZAK, K.H., FINE, P.V.A. & KEMBEL, S.W. 2009. The merging
of community ecology and phylogenetic biology. Ecology Letters, v.12, p.693-715. doi:
10.1111/j.1461-0248.2009.01314.x
COOPER, N., RODRÍGUEZ & PURVIS, A. 2008. A common tendency for phylogenetic
overdispersion in mammalian assemblages. Proceedings of the Royal Society of London B:
Biological Sciences, v.275, p.2031-2037. doi:10.1098/rspb.2008.0420.
CRACRAFT, J. 1985. Historical Biogeography and Patterns of Differentiation within the South
American Avifauna: Areas of Endemism. Ornithological Monographs, n.36, p.49-84.
CURRIE, D.J. 1991. Energy and large-scale patterns of animal-and plant-species
richness. American Naturalist, v.137, p.27-49.
CURRIE, D. J., MITTELBACH, G. G., CORNELL, H. V., FIELD, R., GUÉGAN, J. F.,
HAWKINS, et al. 2004. Predictions and tests of climate‐based hypotheses of broad‐scale
variation in taxonomic richness.Ecology letters, v.7, n.12, p.1121-1134.
DAVIES, R. G., ORME, C. D. L., STORCH, D., OLSON, V. A., THOMAS, G. H., ROSS, S.
G., et al. 2007. Topography, energy and the global distribution of bird species
richness. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, v.274, p.1189-
1197. doi:10.1098/rspb.2006.0061.
DÍAZ, S. & CABIDO M. 2001.Vive la différence: plant functional diversity matters to
ecosystem processes. Trends in Ecology and Evolution, v.16, n. 11, p.646-655.
DUNNING JR., J.B. 2008. CRC Handbook of Avian Body Masses, Second Edition. CRC Press.
EDWARDS, S. V., KINGAN, S. B., CALKINS, J. D., BALAKRISHNAN, C. N., JENNINGS,
W. B., SWANSON, W. J., & SORENSON, M. D. 2005. Speciation in birds: genes, geography,
and sexual selection. Proceedings of the National Academy of Sciences, v.102, p.6550-6557.
EMERSON, B.C. & GILESPIE, R.G. 2008. Phylogenetic analysis of community assembly and
structure over space and time. Trends in Ecology and Evolution, v.23, n.11, p.619-630 doi:
10.1016/j.tree.2008.07.005.
EVANS, K. L.,WARREN, P. H. & GASTON, K. J. 2005. Species-energy relationships at the
macroecological scale: a review of the mechanisms. Biological Reviews, v.80, p.1-25. doi:
10.1017/S1464793104006517.
32
GERHOLD, P., CAHILL, J. F., WINTER, M., BARTISH, I. V., & PRINZING, A. 2015.
Phylogenetic patterns are not proxies of community assembly mechanisms (they are far
better). Functional Ecology, v.29, p.600-614. doi: 10.1111/1365-2435.12425.
GOBERNA, M., NAVARRO‐CANO, J. A., VALIENTE‐BANUET, A., GARCÍA, C., &
VERDÚ, M. 2014. Abiotic stress tolerance and competition‐related traits underlie phylogenetic
clustering in soil bacterial communities. Ecology letters, v.17, n.10, p.1191-1201. doi:
10.1111/ele.12341.
GOTELLI, N.J. 2000. Null model analysis of species co-occurrence patterns.Ecology, v.81,
n.9, p.2606-2621.
GOWER, J.C. 1971. A general coefficient of similarity and some of its properties. Biometrics,
v.27, n.4, p.857-871.
GRAHAM, C.H., PARRA, J.L, RAHBEK, C. & MCGUIRE, J.A. 2009.Phylogenetic structure
in tropical hummingbird communities. Proceedings of the National Academy of Sciences. v.6,
p.19673-19678.
HACKETT, S.J.; KIMBALL, R.T., REDDY, S., BOWIE, R.C.K., BRAUN, E.L., BRAUN,
M.J. et al. 2008. A Phylogenomic Study of Birds Reveals their Evolutionary History. Science,
v.320, p.1763-1768. doi: 10.1126/science.1157704.
HANSEN, M. C., POTAPOV, P. V., MOORE, R., HANCHER, M., TURUBANOVA, S. A.,
TYUKAVINA, et al. 2013. High-resolution global maps of 21st-century forest cover
change. Science, v.342, p.850-853. doi: 10.1126/science.1244693
HIJMANS, R.J.; CAMERON, S.E.; PARRA, J.L.; JONES, P.G.; JARVIS, A. 2005. Very high
resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of
Climatology, v.25, p.1965-1978. doi: 10.1002/joc.1276.
HUTCHINSON G. 1959. Homage to Santa Rosalia, or why are there so many kinds of animals?
American Naturalist v.93, n.870, p.145–159.
JETZ, W., THOMAS, G.H., JOY, J.B., HARTMANN, K. & MOOERS, A.O. 2012.The global
diversity of birds in space and time. Nature, v.491, p.444-448. doi:10.1038/nature11631.
33
JETZ, W., THOMAS, G. H., JOY, J. B., REDDING, D. W., HARTMANN, K., & MOOERS,
A. O. 2014. Global distribution and conservation of evolutionary distinctness in birds. Current
Biology, v.24, n.9,p.919-930.
KEMBEL, S.W., COWAN P.D., HELMUS M.R., CORNWELL, W.K., MORLON, H.,
ACKERLY, D.D., BLOMBERG, S.P. & WEBB, C.O. 2010.Picante: R Tools for Integrating
Phylogenies and Ecology. Bioinformatics, v.26, p.1463–1464.
KLUGE, J. & KESSLER, M. 2011. Phylogenetic diversity, trait diversity and niches: species
assembly of ferns along a tropical elevational gradient. Journal of Biogeography, v.38, p.394–
405.
KRAFT, N.J., CORNWELL, W.K., WEBB, C.O., & ACKERLY, D.D. 2007. Trait evolution,
community assembly, and the phylogenetic structure of ecological communities. The American
Naturalist, v.170, n.2, p.271-283.
KRAFT, J.B.; ACKERLY, D.D. 2010.Functional trait and phylogenetic tests of community
assembly across spatial scales in an Amazonian forest. Ecological Monographs, v.80, n.3,
p.401-422.
LOSOS, J.B. 2008. Phylogenetic niche conservatism, phylogenetic signal and the relationship
between phylogenetic relatedness and ecological similarity among species. Ecology Letters,
v.11, p.995-1007. doi: 10.1111/j.1461-0248.2008.01229.x.
LOVETTE, I.J. & HOCHACHKA, W.M. 2006. Simultaneous effects of phylogenetic niche
conservatism and competition on avian community structure. Ecology, v.87, p. S14-S28.
MACARTHUR, R.H. 1958. Population ecology of some warblers of northeastern coniferous
forests. Ecology, v. 39, p.599–619.
MAGURRAN, A.E. 2004. Measuring Biological Diversity. Blackwell Science Ltd, Malden,
MA.
MARES, M.A., WILLIG, M.R., & LACHER JR, T.E. 1985. The Brazilian Caatinga in South
American zoogeography: tropical mammals in a dry region. Journal of Biogeography, v.12,
p.57-69.
34
MASON, N.W. & PAVOINE, S. 2013. Does trait conservatism guarantee that indicators of
phylogenetic community structure will reveal niche‐based assembly processes along stress
gradients? Journal of Vegetation Science, v.24, n.5, p.820-833. doi: 10.1111/jvs.12033.
PACHECO, J.F. 2004. As aves da Caatinga: uma análise histórica do
conhecimento. Biodiversidade da Caatinga: áreas e ações prioritárias para a conservação,
MMA, Brasília. p.189-250.
PAUSAS, J.G. & VERDÚ, M. 2010.The Jungle of Methods for Evaluating Phenotypic and
Phylogenetic Structure of Communities. BioScience, v.60, n.8, p614-615.
PETCHEY, O.L. & GASTON, K.J. 2006. Functional diversity: back to basics and looking
forward. Ecology Letters, v.9, p.741-758. doi: 10.1111/j.1461-0248.2006.00924.x
PETCHEY, O.L., EVANS, K.L., FISHBURN, I.S. & GASTON, K.J. 2007. Low functional
diversity and no redundancy in British avian assemblages. Journal of Animal Ecology, v.76,
p.977-985. doi: 10.1111/j.1365-2656.2007.01271.x.
PIACENTINI, V. D.Q., ALEIXO, A., AGNE, C.E., MAURICIO, G.N., PACHECO, J.F.,
BRAVO, G.A., et al. 2015. Annotated checklist of the birds of Brazil by the Brazilian
Ornithological Records Committee/Lista comentada das aves do Brasil pelo Comitê Brasileiro
de Registros Ornitologicos. Revista Brasileira de Ornitologia-Brazilian Journal of
Ornithology, v.23, n.2, p.90-298.
PIANKA, E.R. 1966. Latitudinal gradients in species diversity: a review of concepts. American
Naturalist, v.100, n.910, p.33-46.
PIGOT, A.L. & ETIENNE, R.S. 2015. A new dynamic null model for phylogenetic community
structure. Ecology letters, v.18, n.2, p.153-163.
RANGEL, T.F.L., DINIZ‐FILHO, J.A.F. & BINI, L.M. 2006. Towards an integrated
computational tool for spatial analysis in macroecology and biogeography. Global ecology and
biogeography, v.15, n.4, p.321-327.
RICKLEFS, R.E. & SCHLUTER,D. 1993. Species diversity in ecological communities:
historical and geographical perspectives. University of Chicago Press, Chicago.
RICOTTA, C. 2003. Through the jungle of biological diversity. Acta Biotheoretica, v.53, p.29-
38.
35
ROSENZWEIG, M. 1995. Species Diversity in Space and Time. New York: Cambridge
University Press. An overview and analysis of the geography of species richness, especially
species–area relations.
SAITO, V.S., CIANCIARUSO, M.V., SIQUEIRA, T., FONSECA‐GESSNER, A.A. &
PAVOINE, S. 2016. Phylogenies and traits provide distinct insights about the historical and
contemporary assembly of aquatic insect communities.Ecology and Evolution. doi:
10.1002/ece3.2081.
SILVA, J. D. & SANTOS, M. P. D. 2005.A importância relativa dos processos biogeográficos
na formação da avifauna do Cerrado e de outros biomas brasileiros. Cerrado: ecologia,
biodiversidade e conservação. MMA. Brasília.
SILVA, J. M. C., DE SOUZA, M. A., BIEBER, A. G. D., & CARLOS, C. J. 2003. Aves da
Caatinga: status, uso do habitat e sensitividade. Ecologia e conservação da Caatinga, p.237.
SILVERTOWN, J., DODD, M., GOWING, D., LAWSON, C. & MCCONWAY, K. 2006.
Phylogeny and the hierarchical organization of plant diversity. Ecology, v.87, p.39-49.
SOBRAL, F.L. & CIANCIARUSO, M.V. 2015. Functional and phylogenetic structure of forest
and savanna bird assemblages across spatial scales. Ecography. v.38, p.001-009. doi:
10.1111/ecog.00903.
SPASOJEVIC, M.J. & SUDING, K.N. 2012. Inferring community assembly mechanisms from
functional diversity patterns: the importance of multiple assembly processes. Journal of
Ecology, v.100, p.652–661.
STAGER, M., POLLOCK, H.S., BENHAM, P.M., SLY, N.D., BRAWN, J.D. & CHEVIRON,
Z.A. 2015. Disentangling environmental drivers of metabolic flexibility in birds: the
importance of temperature extremes versus temperature variability. Ecography, v.38, p.001-
009. doi: 10.1111/ecog.01465.
STEVENS, R.D. & GAVILANEZ, M.M. 2015. Dimensionality of community structure:
phylogenetic, morphological and functional perspectives along biodiversity and environmental
gradients. Ecography, v.38, p.861-875. doi: 10.1111/ecog.00847.
36
TRABUCCO, A. & ZOMER, R.J. 2010. Global soil water balance geospatial database. CGIAR
Consortium for Spatial Information. Published online, available from the CGIARCSI GeoPortal
at http://cgiar-csi. org.
VANDERWAL, J., FALCONI, L., JANUCHOWSKI, S., SHOO, L. & STORLIE, C. 2014.
SDMTools: Species Distribution Modelling Tools: Tools for processing data associated with
species distribution modelling exercises. R package version 1.1-221. http://CRAN.R-
project.org/package=SDMTools.
WAIDE, R.B., WILLIG, M.R., STEINER, C.F., MITTELBACH, G., GOUGH,L., DODSON,
S.I., et al. 1999. The relationship between productivity and species richness. Annual review of
Ecology and Systematics, v.30, p.257-300.
WEBB C.O., ACKERLY, D.D & KEMBEL, S.W. 2008. Phylocom: Software for the Analysis
of Phylogenetic Community Structure and Trait Evolution. Bioinformatics, vol.24, p.2098–
2100.
WEBB C.O., ACKERLY, D.D, MCPEEK, M.A. & DONOGHUE, M.J. 2002. Phylogenies and
Community Ecology. Annu. Rev. Ecol. Syst, v.33, p.475–505.
WEBB, C.O. 2000.Exploring the Phylogenetic Structure of Ecological Communities: An
Example for Rain Forest Trees. The American Naturalist, v.156, p.145–155.
WEIHER, E. & KEDDY, A. 1995. Assembly Rules, Null Models, and Trait Dispersion: New
Questions from Old Patterns. Oikos, v. 4, n.1, p.159-164.
WIENS, J.A. 1974.Habitat heterogeneity and avian community structure in North American
grasslands. American Midland Naturalist, v.91, p.195-213.
WIENS, J.J. & DONOGHUE, M.J. 2004. Historical biogeography, ecology, and species
richness. Trends in Ecology and Evolution, v.19, p.639–644.
WIENS, J.J. & GRAHAM, C.H. 2005. Niche conservatism: integrating evolution, ecology, and
conservation biology. Annual review of ecology, evolution, and systematics, v.36, p.519-539.
doi: 10.1146/annurev.ecolsys.36.102803.095431
WILMAN, H.; BELMAKER, J.; SIMPSON, J.; DE LA ROSA, C.; RIVADENEIRA, M.M.;
JETZ. W. 2014.EltonTraits 1.0: Species-level foraging attributes of the world's birds and
mammals. Ecology, v.95, p. 2027-2027.