estrutura e dinâmica de uma comunidade de anuros...

UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA

INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL

Estrutura e dinâmica de uma comunidade de anuros no

hotspot de biodiversidade do Cerrado

ALMIR DE PAULA

Brasília – DF

2012

ii

Universidade de Brasília

Instituto de Ciências Biológicas

Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal

Estrutura e dinâmica de uma comunidade de anuros no

hotspot de biodiversidade do Cerrado

Orientador: Guarino Rinaldi Colli, Ph.D.

Dissertação apresentada ao Instituto de Ciências

Biológicas da Universidade de Brasília como parte

dos requisitos necessários para a obtenção do

título de Mestre em Biologia Animal.

Brasília – DF

2012

iv

Dedico aos meus pais,

minha eterna fortaleza.

v

“Que os nossos esforços desafiem as impossibilidades.

Lembrai-vos que as grandes proezas da história foram

conquistadas daquilo que parecia impossível”.

Charles Chaplin

vi

Agradecimentos

Agradeço a Deus pelo mérito por ter chegado até o fim com garra, motivação e

inspiração. O caminho foi longo, com muitas pedras, mas por fim tudo deu certo.

Ao meu pai, meu ombro amigo, fortaleza, fonte de inspiração exemplo a seguir. À ele

todo meu amor, e aqui o resultado de um esforço conjunto.

À minha mãe, atenciosa e amável, preocupada e dedicada. Noites em claro e lágrimas

resumem a saudade que sinto toda noite do único tesouro que tenho. À você mãe, meu amor

incondicional e infinito.

Ao meu orientador Guarino, pelos momentos de crescimento e aprendizado, suor e

cansaço. Tudo foi aprendizado! Sou grato pelas oportunidades, pelas risadas, palavras amigas

e até mesmo pelos puxões de orelha. Foste como um pai guiando meu caminho, com tudo eu

aprendi. Obrigado!

À Alison Gainsbury por ter me acolhido e ter sido o primeiro elo de amizade

verdadeira que eu tive na CHUNB. Me motivou a tentar, e se hoje eu consegui é porque você

me ajudou.

Agradeço ao meu braço direito nos trabalhos de campo, Maya Maia. Quanta risada e

quanto trabalho, companheira e dedicada, esse trabalho todo também é mérito seu. O campo

não é o mesmo sem você.

Agradeço a todas as pessoas que me ajudaram muito no campo e no laboratório:

Bobô, Tamara, Tatá, Ísis, Marizinha, Renan, Bernardo, Jose, Tânia, Gabriel, Nicolás, Reuber.

Agradeço aos amigos da CHUNB: Guarino, Alison, Lalá, Ísis, Maya, Renan, Bobô,

Marizinha, Nicolás, Jose, Davi, Bernardo, Tânia, Tatá, Marcela S., Marcela B., Guth,

Gabriel, Tamara, Heitor, Ana Carolina, Ana H., Mari Stein, Mari Mira, Josué, Jé Fenker,

Léo, Jéssica, Glauber, Cecília, Pedro, Débora, Roger, Fabricius. Enfim, todos que sempre

vii

estiveram por perto, tirando dúvidas ajudando da maneira como podiam. Hoje a certeza é de

que nossa amizade ficará para sempre.

Agradeço aos meus amigos Thiago (nordestino) e Eliana (mulher samambaia) pela

amizade que temos, pela ajuda que sempre me deram e também pelas nossas longas

conversas esclarecedoras. E muito bom poder contar com vocês.

Agradeço aos meus amigos da Colina Bruno, Virgílio, Vinícius, Verenna e Nádia

pelos momentos felizes que tivemos, somos irmãos de verdade.

Agradeço à banca pelas contribuições.

À todos os servidores da Estação ecológica de Águas Emendadas pelo acesso à

reserva e pela ajuda durante o período.

Ao Instituto Nacional de Meteorologia, em especial à sra. Ivanete, pelo acesso às

informações climáticas para a execução desse trabalho.

Ao Pedro de Podestá pelo mapa da Estação Ecológica de Águas Emendadas.

Agradeço à CAPES pela bolsa.

viii

ÍNDICE

RESUMO................................................................................................................................ 1

ABSTRACT ............................................................................................................................ 3

INTRODUÇÃO. ....................................................................................................................... 5

MÉTODOS.......................................................................................................................... 7

ÁREA DE ESTUDO ............................................................................................................... 7

AMOSTRAGEM DOS ANUROS ............................................................................................... 8

ANÁLISES ESTATÍSTICAS................................................................................................... 10

RESULTADOS ................................................................................................................. 17

NÚMERO DE REGISTROS, RIQUEZA E EQUIDADE ................................................................. 17

ANÁLISE DE GRADIENTE ................................................................................................... 18

PADRÕES DE COOCORRÊNCIA............................................................................................ 19

PADRÕES DE SOBREPOSIÇÃO DE NICHO.............................................................................. 19

DINÂMICA DA COMUNIDADE............................................................................................. 20

DIVERSIDADE E ESTRUTURA FILOGENÉTICA....................................................................... 22

DISCUSSÃO ..................................................................................................................... 22

NÚMERO DE REGISTROS, RIQUEZA E EQUIDADE ................................................................. 22

ANÁLISE DE GRADIENTE ................................................................................................... 24

PADRÕES DE COOCORRÊNCIA............................................................................................ 24

PADRÕES DE SOBREPOSIÇÃO DE NICHO.............................................................................. 25

DINÂMICA DA COMUNIDADE............................................................................................. 26

DIVERSIDADE E ESTRUTURA FILOGENÉTICA....................................................................... 27

CONCLUSÕES ................................................................................................................. 29

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................. 30

TABELAS.......................................................................................................................... 42

LEGENDAS DAS FIGURAS............................................................................................ 59

FIGURAS .......................................................................................................................... 62

1

RESUMO

Investigar os processos que organizam comunidades biológicas é um dos objetivos

dos estudos ecológicos. Variações espaciais e temporais, e ainda, interações interespecíficas

tem determinado os padrões de coocorrência das espécies. Além disso, recentemente tem-se

observado a importância dos fatores históricos sobre a estrutura das comunidades. O objetivo

deste estudo foi investigar os processos que estruturam uma comunidade de anuros do

Cerrado do Brasil central, em três tipos de vegetação na Estação Ecológica de Águas

Emendadas. Durante um ano eu registrei semanalmente a distribuição das espécies ao longo

de 12 transeções em áreas de campo úmido, cerrado sensu stricto e mata de galeria. Registrei

os hábitats e microhábitats ocupados e quantifiquei variáveis estruturais das fisionomias.

Obtive também informações climáticas da área de estudo e criei uma hipótese filogenética

para explicar a influência dos fatores históricos sobre a comunidade. Eu registrei 708 anuros,

compreendendo 19 espécies e 5 famílias. A comunidade de anuros de Águas Emendadas não

é estruturada, e apresenta alta sobreposição de nicho espacial e temporal. A cobertura de

dossel parece ser a variável mais importante para a ocorrência das espécies. As espécies

foram mais associadas a períodos com maior pluviosidade e temperatura mínima, e

negativamente relacionadas com insolação. Existe agrupamento filogenético por

microhábitats e meses ocupados predominantemente por espécies de Hylidae. A correlação

entre distância filogenética e coocorrência foi significativa apenas para microhábitats,

indicando maior coocorrência entre espécies aparentadas que o esperado ao acaso, de forma

que, o tipo de vegetação parece estar selecionando as espécies no local. Ainda, os resultados

indicam que o ambiente está agindo como filtro sobre as espécies, que além de exibirem

claramente relação entre o uso do ambiente e as características históricas, não estão aptas a

utilizar as mesmas categorias de microhábitats disponíveis. Enfim, a comunidade de anuros

responde mais às variações climáticas do que ambientais. Entretanto, a variação climática não

2

provoca estruturação da comunidade, assim como a heterogeneidade do ambiente. A

plasticidade das espécies no uso do hábitat e microhábitat facilita a coocorrência diminuindo

a competição. O ambiente age como filtro sobre as espécies, que além de exibirem

claramente relação entre o uso do ambiente e as características históricas, não estão aptas a

utilizar as mesmas categorias de microhábitats disponíveis.

3

ABSTRACT

To investigate processes organizing biological communities is a central goal in

ecology. Spatial and temporal variations, plus interspecific interactions determine patterns of

species co-occurrence. Moreover, the importance of historical factors determining the

structure of communities has been recently observed. This study aim to investigate processes

structuring an anuran community in the Cerrado of central Brazil (Estação Ecológica de

Águas Emendadas, Brasília-DF). During a whole year I weekly recorded frog species and

their local distribution through 12 transects in campo úmido, cerrado sensu stricto and mata

de galleria vegetation types. In addition, I registered habitats and microhabitats used, and I

quantified structural variables of each physiognomy. Climatic information of the study site

was obtained and a phylogenetic hypothesis was built to explain the influence of historical

factors on the community structure. Seven hundred and eight anurans were registered,

including 19 species and five families. The anuran community in Águas Emendadas is not

structured, and has a high niche overlap spatially and temporally. The main factor influencing

species occurrence patterns seems to be canopy cover. The studied species were positively

related to rainfall and minimum temperature, and negatively related to insolation. Analyzing

the phylogenetic structure of the community, I found Hylidae grouped by microhabitat and

month. Only microhabitat has a significant correlation between phylogenetic distance and co-

occurrence of species. Thus, co-occurrence of related species is higher than expected by

chance, and the vegetation type seems to be selecting the species at the site. Therefore, the

anuran community responds more to changes in climate than vegetation. However, climate

change does not cause community structure, as well as the heterogeneity of the environment.

The plasticity of the species in habitat use and microhabitat facilitates co-occurrence

decreasing competition. The environment acts as a filter on the species, and also showing

4

clearly that the relationship between the use of the environment and historic features are not

able to use the same categories of microhabitats available.

Key words: amphibians; co-occurrence; niche overlap; phylogenetic; savanna.

5

Compreender as relações existentes entre grupos de organismos e também destes com

o ambiente onde vivem é um dos principais objetivos dos estudos ecológicos (Ricklefs 2003,

Begon et al. 2007). A estrutura de comunidades biológicas, conjuntos de populações que

coexistem no mesmo tempo e espaço (Pianka 1973, Fauth et al. 1996, Ricklefs 2003, Begon

et al. 2007), é influenciada pelos padrões de coexistência das espécies. Interações

interespecíficas, como a competição e a predação, podem exercer forte influência sobre a

estrutura de qualquer comunidade (Pianka 1973, Roughgarden 1983, Gotelli & McCabe

2002). Dessa forma, a coexistência pode ser facilitada por diferenças interespecíficas em pelo

menos uma das três principais dimensões de nicho: alimentar, espacial e temporal (Pianka

1973, Schoener 1974, Keddy 1992, Ricklefs 2003).

Mais recentemente, tem-se reconhecido a importância de fatores históricos sobre a

estrutura de comunidades (Cadle et al. 1993, Webb et al. 2002), visto que espécies

aparentadas tendem a ser ecologicamente similares. Assim, a coexistência entre espécies

filogeneticamente mais distintas pode ser facilitada (Cianciaruso & Batalha 2009). Ignorar o

papel da história filogenética pode resultar em respostas equivocadas sobre os determinantes

da estrutura de qualquer comunidade (Losos 1996), já que nesse processo podem estar

envolvidos fatores derivados de combinações entre vicariância, dispersão e eventos de

especiação (Brooks & McLennan 1993, Webb et al. 2002).

A estrutura do hábitat é outro fator determinante da estrutura de comunidades,

afetando as atividades reprodutivas, de forrageio, busca por refúgios ou ainda de

termorregulação das espécies (Goodman et al. 2008). Anfíbios são organismos amplamente

distribuídos e fortemente influenciados pelas características ambientais, devido à sua pele

altamente permeável e ao modo reprodutivo com estágio larval aquático na maioria das

espécies (Bellis 1962, Duellman & Trueb 1994, Becker et al. 2007). A dependência destes

6

organismos por hábitats naturais bem conservados faz com que as espécies respondam

rapidamente a qualquer alteração no ambiente (Duellman & Trueb 1994, Moraes et al. 2007).

A heterogeneidade dos hábitats exerce grande influência na variação da diversidade de

espécies. Ambientes mais heterogêneos possuem uma maior quantidade de recursos

disponíveis e abrigam um maior número de espécies (Pianka 1969, Duellman & Trueb 1994).

Em comunidades de anuros, a coexistência pode resultar do uso diferenciado de hábitats para

atividades de vocalização, reprodução e desenvolvimento da fase larval (Duellman & Trueb

1994, Bernarde & Anjos 1999, Bastos 2007, Purrenhage & Boone 2009). Características

específicas dos hábitats, tais como a altitude (Giaretta et al. 1999) e estratificação vegetal

(Duellman & Trueb 1994, Bernarde & Anjos 1999, Toledo et al. 2003), ou microhábitats,

presença de bromélias (Schineider & Teixeira 2001, Bastazini et al. 2007), serrapilheira,

troncos caídos, umidade do solo e poças temporárias (Bernarde & Anjos 1999, Toledo et al.

2003, Bastazini et al. 2007, Gomez-Rodriguez et al. 2010)exercem forte influência sobre os

anfíbios. Apesar disso, algumas espécies apresentam plasticidade quanto ao uso dos recursos

espaciais (Santos et al. 2008, Fonseca et al. 2010). A variação na disponibilidade destes

recursos afeta o número de espécies, modos reprodutivos e o período de atividade dos anuros

(Duellman & Trueb 1994, Kopp et al. 2010).

A variação temporal na composição das comunidades é um importante componente de

sua estrutura (Pianka 1973, Schoener 1974, Morin & Morin 2011). Em regiões tropicais, a

maioria das espécies se reproduz apenas na estação chuvosa (Duellman & Trueb 1994), com

forte associação entre a abundância e a riqueza de espécies com a pluviosidade e a

temperatura (Eterovick & Sazima 2000, Toledo et al. 2003, Santos et al. 2008, Kopp et al.

2010, Hartel et al. 2011, Maffei et al. 2011).

O Brasil abriga a maior biodiversidade de anfíbios do planeta, com aproximadamente

946 espécies (SBH 2012). O Cerrado é o segundo maior bioma brasileiro e a savana mais

7

diversa do mundo (Klink & Machado 2005), incluindo ecossistemas florestais, savânicos e

campestres (Eiten 1972, Ribeiro & Walter 1998). Por sua alta taxa de destruição e

fragmentação dos hábitats naturais (Schurbon & Fauth 2003) e elevada riqueza e endemismo

de espécies, o Cerrado é considerado um hotspot de biodiversidade (Myers et al. 2000). A

forte heterogeneidade espacial do Cerrado é determinante de uma alta riqueza de anfíbios e

répteis (Colli et al. 2002, Souza & Eterovick 2011). Cerca de 204 espécies de anuros são

conhecidas do Cerrado, incluindo 102 endêmicas (Silvano 2011).

O presente estudo tem por objetivo investigar os processos que estruturam uma

comunidade de anuros do Cerrado do Brasil central. Para isso, considerei que os fatores

espaciais, temporais e históricos exercem influência sobre as comunidades animais, e testei as

seguintes predições: (1) A presença de estrutura na comunidade de anuros pode ser explicada

pela heterogeneidade do ambiente, ou (2) existe estrutura temporal na comunidade

determinada pela variação climática. (3) Se os fatores históricos exercem influência sobre a

comunidade, espera-se que as espécies mais aparentadas estejam utilizando categorias de

microhábitats semelhantes.

MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDO

Eu conduzi o estudo na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE),

Planaltina, Distrito Federal (15º 35’ S, 47º 41’ W), uma unidade de conservação de proteção

integral distrital e Zona-Núcleo da Reserva da Biosfera do Cerrado (Lei n° 742, de 28 de

Julho de 1994). Com uma área de 4.500 ha, a ESECAE foi criada como Reserva Biológica em

12 de Agosto de 1968, através do Decreto n° 771. Em 16 de Junho de 1988, foi transformada

em Estação Ecológica, através do Decreto n° 11.137 com a incorporação da Lagoa Bonita e

arredores, sua área foi ampliada para 10.500 ha (Fig. 1). A Lagoa Bonita é a maior lagoa

8

natural do Distrito Federal, com cerca de 2.423.350m e 1730 m de comprimento máximo,

1390 m de largura máxima e 3,5 m de profundidade máxima (Fernandes 1981). Às suas

margens é possível encontrar fisionomias típicas do Cerrado, como mata de galeria, cerrado

sensu stricto, campo limpo, campo sujo, vereda e cerradão (Silva Junior & Felfili 1998).

O Cerrado apresenta vegetação xeromórfica, compreendendo três grupos de formações

vegetais: florestais (cerradão, mata ciliar, mata de galeria e mata seca), savânicas (cerrado

sensu stricto, o parque de cerrado, e o palmeiral) e campestres (campo sujo, campo limpo,

campo rupestre) (Eiten 1972, Ribeiro & Walter 1998, Oliveira-Filho & Ratter 2002). A mata

de galeria é constituída de formações vegetais que acompanham rios de pequeno porte e

riachos; o cerrado sensu stricto é caracterizado pela presença de árvores baixas, inclinadas e

tortuosas; e o campo limpo é constituído predominantemente de herbáceas e raramente

apresenta vegetação arbórea (Eiten 1972, Ribeiro & Walter 1998). O Cerrado possui um clima

tropical fortemente sazonal, com uma estação seca de maio a setembro e uma estação chuvosa

de outubro a abril (Nimer 1989).

AMOSTRAGEM DOS ANUROS

Entre outubro/2010 e setembro/2011, eu amostrei os anuros às margens da Lagoa

Bonita, nas fisionomias de campo úmido, cerrado sensu stricto e mata de galeria. Em cada

fisionomia estabeleci quatro transeções independentes, distantes pelo menos 100 m entre si.

Cada transeção tinha 50 m às margens e 100 m perpendiculares às margens da Lagoa Bonita,

para dentro de cada fisionomia. Em cada transeção, dispus 15 pontos para amostragem dos

anuros, distantes 10 m entre si, sendo 5 paralelas à margem da Lagoa Bonita e 10

perpendiculares à mesma (Fig. 1). Uma vez por semana, durante o período noturno, amostrei

aleatoriamente uma transeção de cada fisionomia, onde registrei as espécies de anuros através

de buscas visuais durante 5 min em cada um dos 15 pontos amostrais, em um raio de 3m.

9

Dessa forma, desprendi 1 h 15 min por transeção amostrada em cada noite, num total de 3 h

45 min por noite. Eu amostrei cada transeção apenas uma vez ao mês. Em setembro/2010,

uma queimada atingiu 10 pontos de uma das transeções em mata de galeria. Nesses pontos,

não mensurei variáveis estruturais ou espécimes de anuros de outubro/2010 a janeiro/2011.

Para cada indivíduo localizado, eu registrei a espécie, altura em relação ao solo ou água (com

fita métrica), tipo de atividade e tipo de microhábitat utilizado. Eu classifiquei o tipo de

atividade das espécies como em amplexo, deslocando, parado ou vocalizando. Quanto aos

tipos de microhábitat, eu os classifiquei como lagoa, poça temporária, solo, toca, vegetação

aquática (que se desenvolve e está localizada na água), vegetação herbácea (de pequeno porte,

contendo pouco tecido lenhoso), vegetação arbustiva (com caule lenhoso, com 0,5 a 3,0 m de

altura, e muitas ramificações) ou vegetação arbórea (superior a 3,0 m de altura, com tronco

nítido, lignificado e sem ramos) (Vidal & Vidal 1992). Quando o indivíduo estava na água

(lagoa ou poça) ou em vegetação aquática, medi a profundidade e a menor distância do

indivíduo à margem da água.

Para caracterizar a estrutura do hábitat em cada fisionomia, registrei dez variáveis

estruturais em cada transeção uma vez por mês: cobertura de dossel, quantidade de solo

exposto, densidade de macrófitas, distância até a margem, densidade da vegetação, massa

seca de serrapilheira e número de cupinzeiros, buracos, troncos caídos (porte arbóreo) e poças

temporárias. Eu registrei as variáveis em cinco dos 15 pontos amostrais de cada transeção,

sendo um a cada 30 m (Fig. 1). Com um quadrado de 50 x 50 cm, subdividido em 25

quadrículas de 10 x 10 cm, eu medi a cobertura de dossel, a quantidade de solo exposto e a

densidade de macrófitas, registrando o número de quadrículas cobertas por mais de 50% dos

atributos em questão (Vitt et al. 2007). Após medir a quantidade de solo exposto, eu coletei a

serrapilheira no interior do quadrado de 50 x 50 cm e registrei sua massa (com balança

Ohaus de precisão de 0,5 g) após secagem em estufa a 70 °C, por cerca de 72 h. Eu

10

considerei como distância até a margem a menor distância dos pontos amostrais até a margem

do corpo d’água mais próximo, que podia ser a Lagoa Bonita ou pequenos riachos, com uma

trena. Nos meses com grande incidência de chuvas em que os pontos amostrais ficaram

submersos, eu não registrei a massa seca de serrapilheira e a distância até a margem. Eu medi

a densidade da vegetação com um bastão de 50 cm preso a uma haste de 1 m, formando um

ângulo de 90o; ao apoiar o bastão no solo e girar a haste por 360º, eu registrei o número de

contatos com a vegetação arbustiva e arbórea. Dentro de uma circunferência com 3 m de raio,

eu registrei o número de cupinzeiros, buracos, troncos caídos e poças temporárias em cada

ponto amostral.

ANÁLISES ESTATÍSTICAS

NÚMERO DE REGISTROS, RIQUEZA E EQUIDADE

Para avaliar a qualidade da amostragem, eu utilizei curvas de rarefação relacionando a

riqueza esperada (tau de Mao, Colwell et al. 2004) ao número de espécimes amostrados, para

cada fisionomia e também para os dados agrupados, com o programa Estimates 8.0 (Colwell

2006), empregando 1000 permutações aleatórias sem reposição baseadas em indivíduos. Para

estimar a riqueza total, incluindo espécies que porventura não tenham sido amostradas,

utilizei os estimadores Chao 1, Chao 2, Bootstrap, Jacknife 1, Jacknife 2, estimador de

cobertura baseado em incidência-ICE e estimador de cobertura baseado em abundância-ACE

(Colwell et al. 2004). Eu avaliei o desempenho de cada estimador através de sua precisão e

viés, calculados respectivamente como o coeficiente de determinação (r ) e a diferença entre 1

e inclinação da reta de regressão relacionando a riqueza esperada (tau de Mao) à riqueza

estimada (Brose et al. 2003, Walther & Moore 2005). Considerei como melhor estimador

aquele com maior coeficiente de determinação e menor diferença entre a inclinação da reta de

regressão e 1.

11

Para calcular a equidade de espécies, proporção da distribuição da abundância dos

diferentes táxons em comunidades ou amostras, eu utilizei a Probabilidade de Encontros

Interespecíficos-PEI de Hurlbert, que representa a probabilidade de, ao amostrar

aleatoriamente dois indivíduos em uma mesma comunidade, eles pertencerem a espécies

diferentes (Olszewski 2004):

PIE=nn1

1 nin

2

i=1

S

,

onde S é o número de espécies em uma amostra; ni é o número de indivíduos pertencentes à

espécie i; e n é o numero total de indivíduos da amostra. Eu comparei a equidade entre

fisionomias através de uma análise de rarefação, empregando 1000 aleatorizações, com o

módulo Species Diversity do programa Ecosim 7.0 (Gotelli & Entsminger 2009). Ao

comparar duas ou mais amostras de diferentes tamanhos (por exemplo, uma amostra C1, com

NC1 indivíduos e riqueza SC1, e uma amostra C2, com NC2 indivíduos e riqueza SC2, onde NC1

> NC2 e SC1 > SC2) uma análise de rarefação extrai de C1 um grande número de sub-amostras

aleatórias de tamanho NC2, produzindo uma distribuição (D) da riqueza nas sub-amostras. Em

seguida, determina a probabilidade de obter, ao acaso, valores tão baixos quanto SC2 em D.

Para comparar a abundância das espécies entre as fisionomias, eu utilizei o teste do

qui-quadrado (χ²), estimando o valor de P com 1000 permutações de Monte Carlo. Para

verificar quais espécies mais contribuíram para as diferenças observadas entre as fisionomias,

utilizei testes sucessivos, retirando em cada um a espécie com maior resíduo, ou seja, aquela

que mais contribuiu para as diferenças entre as fisionomias (Zar 1999). Eu repeti as análises

até que não existissem mais diferenças significativas entre as fisionomias ou que não

restassem mais espécies. Eu utilizei o mesmo método para verificar a importância das famílias

na diferenciação entre fisionomias. Para visualizar graficamente as diferenças, construí

12

gráficos de associação de Cohen-Friendly com o pacote vcd (Meyer et al. 2011) do programa

R (R Development Core Team 2011).

ANÁLISE DE GRADIENTE

Para investigar as diferenças entre as fisionomias na estrutura do hábitat, eu utilizei

uma análise discriminante (Quinn & Keough 2002), avaliando o desempenho dos modelos

através de 1000 aleatorizações de bootstrap com o pacote ipred (Peters 2011) do programa R

(R Development Core Team 2011). Em seguida, eu determinei as variáveis da estrutura do

hábitat mais importantes na discriminação entre as fisionomias, através de uma análise

discriminante por passos com o pacote klaR (Weihs 2005) do programa R (R Development

Core Team 2011), usando validação cruzada como indicador de desempenho dos modelos.

Antes da análise, eu calculei as médias mensais das dez variáveis estruturais do hábitat para

cada ponto de coleta e as padronizei.

Para investigar a associação entre a abundância das espécies de anuros e a estrutura do

hábitat, eu utilizei uma análise de correspondência canônica - CCA por passos (Ter Braak

1986, Legendre & Legendre 1998). A CCA consiste basicamente em determinar a variação

em uma matriz Y (abundância das espécies) que é explicada pela variação em uma matriz X

(variáveis ambientais). Para a seleção de modelos, eu utilizei o Critério de Informação de

Akaike - AIC e um teste F baseado em 10.000 permutações de Monte Carlo, iniciando o

processo com um modelo que incluía apenas a interseção. Em seguida, selecionei dentro do

conjunto de variáveis estruturais aquela que foi significativa (F) e resultou em um menor

valor de AIC para o modelo (forward selection). Adicionei, então, a variável selecionada ao

modelo inicial e repeti o procedimento mais uma vez. Após a seleção da segunda variável,

verifiquei se alguma das variáveis incluídas poderia ser removida sem prejuízo ao modelo

(backward selection). Repeti esse procedimento até que nenhuma variável pudesse ser

13

incluída ou excluída do modelo. Para realizar a CCA, eu somei os registros das espécies a

cada três pontos amostrais de cada transeção, de forma a compatibilizar os dois conjuntos de

dados. As análises foram realizadas com o pacote vegan (Oksanen 2011) do programa R (R

Development Core Team 2011).

PADRÕES DE COOCORRÊNCIA

Para verificar a existência de um padrão não-aleatório na distribuição das espécies da

comunidade, realizei uma análise de coocorrência. Essa análise se baseia em uma "matriz da

comunidade", onde as linhas são espécies e as coluna são sítios amostrais e cada célula

representa a presença (1) ou ausência (0) de uma espécie em um determinado sítio. Diamond

(1975) propôs que a ausência de coocorrência entre pares de espécies sugere a existência de

regras determinísticas na formação das comunidades, atribuindo o nome checkerboards (casas

de xadrez) a esse padrão. Em uma "matriz da comunidade", é possível calcular o número de

checkerboards (CU) formados por duas espécies como:

CU = (ri - S) × (rj - S)

onde, S é o número de sítios compartilhados (utilizados por ambas as espécies) e ri e rj são os

totais de linhas para as espécies i e j. A média do número de checkerboards para todos os

pares possíveis de espécies é chamado de C-score. Em comunidades competitivamente

estruturadas, o C-score deve ser significativamente maior que esperado ao acaso. Nessa

análise, eu utilizei o programa Ecosim 7.0 (Gotelli & Entsminger 2009), com 10.000

aleatorizações realizadas com o algoritmo SIM2. Esse algoritmo mantém fixa a soma das

linhas, ou seja, o mesmo número de ocorrências para as espécies da matriz original em todas

as matrizes simuladas, e ainda colunas equiprováveis, que mantêm a mesma probabilidade

dos sítios serem ocupados. Essa alternativa é melhor utilizada em estudos ecológicos de curto

prazo, que utilizam armadilhas ou transeções e fornecem uma lista de espécies (Gotelli 2000).

14

Eu realizei a análise de coocorrência para fisionomias, microhábitats, pontos amostrais

(indicativo de distância da água) e meses.

PADRÕES DE SOBREPOSIÇÃO DE NICHO

Para verificar a existência de padrões não-aleatórios de sobreposição do nicho, eu

construí uma matriz em que as linhas são espécies e as colunas são categorias do nicho

(fisionomias, microhábitats ou meses) e cada célula representa a proporção de registros de

uma espécie em uma determinada categoria do nicho. Em uma comunidade estruturada, deve

haver menos sobreposição de nicho entre as espécies que o esperado ao acaso. Eu utilizei o

módulo Niche Overlap do programa EcoSim (Gotelli & Entsminger 2009), com o algoritmo

de aleatorização RA2, 10.000 aleatorizações e o índice de sobreposição de nicho de Pianka. O

RA2 substitui a proporção de registros de uma espécie em cada categoria do nicho da matriz

original por um número uniforme e aleatório, entre zero e um, mas mantém a estrutura de

zeros da matriz original (Winemiller & Pianka 1990). O índice de sobreposição de nicho de

Pianka é calculado como:

jk pij pik

i1

n

pij2pik

2

i1

n

,

onde: p é a proporção da categoria do nicho i, n é o número de categorias do nicho e j e k são

as espécies sendo comparadas (Pianka 1973). Øij varia de 0 (ausência de sobreposição) até 1

(sobreposição total no uso do nicho).

DINÂMICA DA COMUNIDADE

Para cada mês de amostragem, eu obtive valores das seguintes variáveis climáticas

coletadas na ESECAE e obtidas junto ao Instituto Nacional de Meteorologia (INMET):

15

precipitação total (mm), radiação global (kj/m2), temperatura máxima (ºC), temperatura

mínima (ºC), temperatura média (ºC), umidade relativa máxima do ar (%), umidade relativa

mínima do ar (%), umidade relativa média do ar (%), pressão atmosférica média (hPa),

direção predominante do vento (graus) e velocidade média do vento (m/s). Além dessas

variáveis, eu obtive valores das normais climatológicas de Brasília para o período de 1961-

1990 das seguintes variáveis: precipitação total (mm), insolação total (horas), temperatura

máxima (ºC), temperatura mínima (ºC), temperatura média compensada (ºC), umidade

relativa do ar compensada (%), pressão atmosférica (hPa), direção resultante do vento (graus),

velocidade do vento (m/s) (Ramos et al. 2009). Para investigar a associação entre a

abundância total de anuros (número de registros) e as variáveis climáticas, eu utilizei um

modelo linear generalizado (GLM) com erros distribuídos segundo Poisson (Quinn & Keough

2002) e seleção manual de variáveis, conforme descrito anteriormente. Para investigar a

associação entre a abundância das espécies e as variáveis climáticas, eu usei uma CCA por

passos (Ter Braak 1986, Legendre & Legendre 1998), conforme indicado anteriormente.

Como a CCA pode ser muito afetada pelas espécies raras, eu incluí apenas as espécies com

mais de 10 registros, além de transformar o número de registros para logaritmo (log10) e

padronizar as variáveis climáticas. Em ambas as análises, eu controlei a autocorrelação

temporal pela inclusão de uma covariável, com valores de 1 a 12, descrevendo a sequência

dos meses de coleta. Para investigar as diferenças entre fisionomias na dinâmica da

comunidade, eu utilizei uma análise de curvas de respostas principais-PRC (Van den Brink &

Ter Braak 1999), considerando como variável resposta (Y) a composição da anurofauna. A

PRC é um caso particular da análise de redundância- RDA com um único fator para

tratamento, neste caso, o tipo de fisionomia, e um único para classes de tempo, neste caso,

mês. A PRC é análoga a uma RDA parcial, em que o tempo serve como covariável (W) e a

16

interação de tratamento e tempo serve como variável explanatória (X): anurofauna ~

tratamento*tempo + tempo (Leps & Smilauer 2003).

DIVERSIDADE E ESTRUTURA FILOGENÉTICA

Uma hipótese filogenética foi criada (Fig. 2) para as espécies de anuros amostradas,

baseada na literatura recente (Faivovich et al. 2005, Nascimento et al. 2005, Frost et al. 2006,

Ponssa 2008, Pyron & Wiens 2011)e com comprimentos de ramos determinados pelo método

de Grafen (1989), usando = 1, com o pacote ape (Paradis 2006) do programa R (R

Development Core Team 2011). Em seguida, eu calculei três medidas da estrutura

filogenética das comunidades, organizando as amostras por fisionomias, microhábitats ou

meses, e as comparei com os valores esperados sob um modelo nulo de formação da

comunidade e estrutura filogenética com o pacote picante (Kembel 2010) do programa R (R

Development Core Team 2011). As três medidas foram diversidade filogenética - PD (Faith

1992), distância filogenética média - MPD e distância filogenética média ao táxon mais

próximo - MNTD (Webb 2000, Webb et al. 2002). Eu determinei a significância das medidas

pela sua comparação com valores esperados através de 10.000 aleatorizações dos nomes dos

táxons na filogenia.

Para determinar se os táxons que coocorrem nas amostras (fisionomias, microhábitats

ou meses) são mais aparentados do que esperado ao acaso, eu realizei uma análise de

correlação entre as distâncias filogenéticas e o grau de coocorrência entre pares de espécies

(Cavender-Bares et al. 2004, Hardy 2008) com o pacote picante (Kembel 2010) do programa

R (R Development Core Team 2011), usando 10.000 aleatorizações dos nomes dos táxons na

filogenia e o "checkerboard index of co-occurrence" (Slingsby & Verboom 2006). Eu ainda

investiguei a presença de sinal filogenético nos padrões de sobreposição de nicho (Warren et

al. 2008) entre as espécies de anuros, organizadas por fisionomias, microhábitats e meses. A

17

análise foi baseada na correlação entre idade e distribuição (age-range correlation-ARC,

Fitzpatrick & Turelli 2006) , empregando o índice de sobreposição de nicho D (Schoener

1968) e 10.000 aleatorizações da matriz de sobreposição, com o pacote phyloclim (Heibl

2011) do programa R (R Development Core Team 2011).

RESULTADOS


Eu registrei 708 espécimes de anuros na área de estudo, correspondendo a cinco

famílias e 19 espécies (Tabela 1). Hylidae (8spp, 42%) foi a família mais representativa,

seguida de Leiuperidae (4spp, 21%), Leptodactylidae (3spp, 15%), Bufonidae (2spp, 11%) e

Microhylidae (2spp, 11%). Três hilídeos responderam por 64% do total de registros:

Hypsiboas albopunctatus (25%), Dendropsophus rubicundulus (22%) e D. jimi (17%). A

riqueza estimada por Bootstrap, o estimador que demonstrou maior precisão e menor viés

(Tabela 2), foi de 20,4 ± 0,08 espécies para a ESECAE. A pequena diferença entre a riqueza

observada e a estimada, assim como o padrão assintótico das curvas de rarefação (Fig. 3),

indicam que a amostragem foi satisfatória e poucas novas espécies seriam coletadas com o

aumento do esforço amostral.

A abundância total de anuros diferiu significativamente entre todas as fisionomias,

sendo maior no cerrado sensu stricto, seguido por mata de galeria e campo úmido (Tabela 1).

A variação na abundância relativa das famílias de anuros foi dependente das fisionomias

(χ²[NA] = 65,62; P < 0,001), sendo que as diferenças se deveram a Leptodactylidae, mais

abundante no campo úmido, seguida de Microhylidae e Leiuperidae, mais abundantes no

cerrado sensu stricto (Fig. 4. Tabela 1). Após a remoção sequencial dessas três famílias, a

variação na abundância relativa das famílias não dependeu das fisionomias (Tabela 1).

Finalmente, a variação da abundância relativa das espécies de anuros também dependeu das

18

fisionomias (χ²[NA] = 222,56; P < 0,001), sendo que as diferenças se deveram a sete espécies

(em ordem decrescente de importância): Dendropsophus jimi (mais abundante no cerrado

sensu stricto), Leptodactylus latrans (campo úmido), Hypsiboas albopunctatus (mata de

galeria), D. rubicundulus (mata de galeria), Rhinella rubescens (mata de galeria),

Elachistocleis ovalis (cerrado sensu stricto) e Hypsiboas raniceps (campo úmido) (Fig. 5,

Tabela 1). Após a remoção sequencial dessas sete espécies, a variação na abundância relativa

das espécies não dependeu das fisionomias (Tabela 1).

A riqueza de anuros variou entre as fisionomias amostradas, sendo maior no cerrado

sensu stricto (Tabela 1). As riquezas estimadas por Bootstrap foram 16,9 ± 0,17 para o

cerrado sensu stricto, 12,9 ± 0,12 para a mata de galeria e 12,9 ± 0,15 para o campo úmido.

As análises de rarefação indicaram que a única diferença significativa foi entre cerrado sensu

stricto e mata de galeria, sendo maior no primeiro (Tabela 1). A equidade, medida pela PIE de

Hurlbert, foi significativamente menor na mata de galeria em relação ao campo úmido e

cerrado sensu stricto, que não diferiram entre si (Tabela 1).


A análise discriminante indicou que as variáveis da estrutura do hábitat separam

principalmente a mata de galeria das outras fisionomias, com uma taxa de erro de

classificação de 42,85% (Fig. 6). As principais diferenças entre as fisionomias estão

relacionadas principalmente à cobertura do dossel e, em menor proporção, à massa seca de

serrapilheira, ambas com maiores valores na mata de galeria (Tabela 3). Os resultados

indicam que, quanto à estrutura do hábitat, os pontos amostrais se distribuíram ao longo de

um gradiente de cobertura do dossel, desde áreas mais abertas (campo úmido, cerrado sensu

stricto) até áreas mais fechadas (mata de galeria) (Fig. 7).

19

A CCA por passos selecionou uma única variável, cobertura do dossel (F1,37 = 2,38; P

= 0,004), como determinante da variação da abundância das espécies de anuros. As médias

ponderadas da cobertura do dossel indicaram poucas diferenças entre as espécies, com

exceção de Rhinella rubescens, cuja média foi bastante superior à das demais espécies (Fig.

7).


A análise de coocorrência indicou que a comunidade de anuros da Lagoa Bonita não

está estruturada de acordo com as fisionomias (C-scoreobs = 0,216; C-scoresim = 0,214 ±

0,033; P = 0,487), microhábitats (C-scoreobs = 1,503; C-scoresim = 2,317 ± 0,162; P ~ 1) ou

meses (C-scoreobs = 2,567; C-scoresim = 3,599 ± 0,244; P ~ 0,998).


A análise de sobreposição de nicho indicou que a comunidade de anuros da Lagoa

Bonita não está estruturada de acordo com as fisionomias ( xobs = 0,581; xsim= 0,554 ± 0,026;

P = 0,842), microhábitats ( xobs = 0,481; xsim= 0,391 ± 0,037; P = 0,986) ou meses ( xobs =

0,365; xsim= 0,351 ± 0,023; P = 0,729).

A sobreposição no uso das fisionomias separou as espécies em dois grandes grupos

(Fig. 8A). No primeiro ficaram agrupadas as espécies mais registradas em áreas abertas

(campo úmido e cerrado sensu stricto – Tabela 1) e no segundo grupo as demais espécies sem

uma clara diferenciação no uso do hábitat, com exceção do ramo menor, formado por

Rhinella rubescens e Hypsiboas albopunctatus, mais amostradas em mata de galeria. Na Fig.

8B é possível observar o uso dos pontos amostrais, em que as espécies pouco registradas

(Eupemphix nattereri, Phyllomedusa azurea e Pseudopaludicola ternetzi) se diferenciaram e

para as demais espécies não existe uma diferenciação clara (Tabela 4). No uso de

microhábitats (Fig. 8C) as espécies ficaram divididas em três grupos: um formado por

20

espécies de Hylidae (H. albopunctatus, Dendropsophus minutus, S. fuscomarginatus, P.

azurea, H. raniceps e D. rubicundulus), com evidente uso da vegetação arbustiva. Um

segundo formado por espécies de Bufonidae (R. rubescens e R. schneideri), ambas

encontradas em microhábitats de água e solo, e um terceiro com poucas diferenças (Tabela 5).

A sobreposição de nicho temporal (Fig. 8D) evidenciou apenas a separação entre R.

rubescens, que ocorreu na estação seca, e as demais espécies (Tabela 6).

Além disso, é possível observar que Hylidae ocupou praticamente todas as categorias

de microhábitats. H. albopunctatus, D. rubicundulus e S. fuscomarginatus foram registradas

na maioria dos microhábitats disponíveis (7, 6 e 6 respectivamente). Nos ambientes com

vegetação arbustiva foi possível encontrar a maioria dos registros de H. albopunctatus (56%)

e S. fuscomarginatus (59% - Tabela 5), enquanto que 61% dos espécimes de D. jimi foram

encontrados no solo e D. rubicundulus foi a espécie que ocupou mais homogeneamente todas

as categorias de microhábitat onde foi registrada (Tabela 5). A maioria dos registros de E.

cesarii e E. ovalis foram no microhábitat solo (~ 88%), assim como as espécies de

Leptodactylidae (L. latrans - 84%; L. furnarius - 75% e L. fuscus - 100% - Tabela 5).

Bufonidae esteve mais associada aos microhábitats de água ou poças e as espécies de

Leiuperidae foram encontradas na maioria das vezes em solo, poça e toca (Tabela 5).


A abundância total de anuros foi significativamente maior na estação chuvosa do que

na seca (chuva: 676 registros; seca: 32 registros; χ²NA = 585,79; P < 0,001). O melhor GLM

obtido através de seleção manual incluiu oito variáveis: velocidade do vento, precipitação

total, direção predominante do vento, umidade relativa máxima do ar e as normais da umidade

relativa do ar compensada, precipitação total e insolação total. Todas essas variáveis foram

21

consideradas importantes através da análise de modelos médios, com exceção da umidade

relativa máxima do ar (Tabela 7).

A CCA por passos selecionou três variáveis climáticas, temperatura mínima e as

normais de insolação total e precipitação total, nessa ordem de importância, tendo o modelo

resultante sido altamente significativo (F3,7 = 6,33; P < 0,001). O modelo selecionado

explicou 46% da variação total na abundância das espécies de anuros, independentemente da

autocorrelação temporal entre meses (37%). O primeiro eixo da CCA (41% da variação total,

56% da variação constrangida) representou principalmente um gradiente de temperatura

mínima do ar (+) e destacou os meses de Julho-Setembro/2011 (mais frios) dos demais,

enquanto que o segundo eixo (20% da variação total, 28% da variação constrangida)

representou principalmente um gradiente de insolação (+) e precipitação (-) e destacou os

meses de Outubro/2010 e Abril-Agosto/2011 (mais secos e ensolarados) dos demais (Fig. 9).

O gráfico da CCA e os scores das espécies (médias ponderadas dos meses) destacaram:

Scinax fuscovarius e Physalaemus cuvieri, mais abundantes durante os meses mais frios;

Elachistocleis ovalis e Dendropsophus jimi, mais abundantes durante os meses mais úmidos e

nublados (Fig. 9). A PRC indicou que as fisionomias explicaram cerca de 18% da variação na

abundância das espécies ao longo dos meses e que houve diferenças significativas entre as

fisionomias ao longo dos meses (F1,108 = 24,70; P = 0,005), mas exclusivamente durante os

meses chuvosos (Fig. 10). De Outubro a Dezembro de 2010, Dendropsophus jimi, D. minutus,

D. rubicundulus, Elachistocleis ovalis, Leptodactylus fuscus, Physalaemus cuvieri, Scinax

fuscomarginatus e S. fuscovarius foram mais abundantes no cerrado sensu stricto e na mata

de galeria do que no campo úmido, enquanto que de Janeiro a Março de 2011, Hypsiboas

albopunctatus e L. latrans foram mais abundantes na mata de galeria (Fig. 10).

A comunidade possui espécies que apresentam um padrão de atividade prolongado

(mais de cinco meses) H. albopuctatus (12 meses), D. minutus (10), L. latrans (9), D.

22

rubicundulus (8), S. fuscovarius (7), D. jimi (6), E. ovalis (6), S. fuscomarginatus (6), E.

cesarii (5)). Outras espécies foram ativas entre dois e quatro meses, tais como: P. cuvieri (4),

L. furnarius (3), L. fuscus (3), H. raniceps (2), P. centralis (2), R. schneideri (2), R. rubescens

(2) (Tabela 6).


As análises de estrutura filogenética da comunidade indicaram ausência de estrutura

filogenética baseada em PD, MNTD e MPD para a maioria dos casos, exceto para

microhábitats, no qual as três métricas foram significativamente menores que o esperado ao

acaso na vegetação herbácea, arbustiva e arbórea, e para meses, na qual MPD foi menor que o

esperado ao acaso em outubro (Tabela 8). Os resultados indicaram agrupamento filogenético

nos três microhábitats e no mês de Outubro, ocupados predominantemente por espécies de

Hylidae (Tabelas 5-6). A correlação entre distância filogenética e coocorrência foi

significativa apenas para microhábitats (fisionomias: r = -0,08; P = 0,17; microhábitats: r =

0,43; P < 0,001; meses: r = 0,14; P = 0,06), indicando maior coocorrência entre espécies

aparentadas que o esperado ao acaso. Não houve sinal filogenético nos padrões de

sobreposição de nicho para fisionomias (inclinação = -0,24; F = 0,68; P = 0,63), microhábitats

(inclinação = -0,68; F = 0,79; P = 0,41) ou meses (inclinação = -0,39; F = 0,76; P = 0,49).

DISCUSSÃO


A riqueza de anuros conhecida para a ESECAE é de 26 espécies (Brandão & Araújo

1998). Outros estudos em vários tipos de hábitats em áreas de Cerrado registraram riqueza

semelhante: 25 espécies (Kopp et al. 2010), 27 (Maffei et al. 2011), 28 (Brasileiro et al.

2005), 29 (Oliveira & Eterovick 2010) e 32 (Giaretta et al. 2008). No período de um ano, eu

23

registrei 19 espécies, cerca de 73% das espécies conhecidas para a ESECAE. A diferença nos

resultados obtidos reflete diferenças no tamanho da área amostral que neste estudo foi menor

do que nos estudos anteriores feitos na mesma reserva.

A semelhança entre os valores de riqueza observada e estimada indicam que a

amostragem foi adequada e, caso o estudo continuasse, poucas espécies seriam adicionadas.

Levantamentos faunísticos são importantes ferramentas para monitorar a evolução da fauna

em ambientes que sofrem com a pressão antrópica. A ESECAE ainda possui uma anurofauna

bem conservada e não muito diferente do que foi encontrado na década de 1990.

Quanto à riqueza das famílias, Hylidae é a família mais rica da região Neotropical

(Duellman 1988) e em diversas áreas do Brasil (Brandão & Araújo 1998, Brasileiro et al.

2005, Santos et al. 2008, Oda et al. 2009), sendo conhecidas até o momento 338 em todo o

país (SBH 2012). Leiuperidae foi a segunda família mais rica, encontrada praticamente em

todos os ambientes, assim como Leptodactylidae. Ambas foram mais registradas em áreas

abertas, o que corrobora outros estudos (Toledo et al. 2003, Araujo et al. 2009). As espécies

dessas famílias parecem preferir áreas mais abertas e com presença de poças temporárias para

a reprodução, apesar de também serem encontradas em áreas florestais (Araujo et al. 2009).

Isso pode ser atribuído ao fato de serem espécies terrícolas e construírem ninhos de espuma

para a oviposição (Duellman & Trueb 1994, Araujo et al. 2009). Na ESECAE, essas famílias

são facilmente amostradas às margens da Lagoa Bonita (Brandão & Araújo 1998), que parece

ser um local ideal para a reprodução das espécies, com menor quantidade de predadores e

muitos microhábitats disponíveis.

A baixa riqueza de Bufonidae (2spp) corrobora outros estudos (Bernarde & Anjos

1999, Toledo et al. 2003). As duas espécies de Rhinella da ESECAE apresentam segregação

temporal, sendo que R. rubescens reproduz na estação seca enquanto que R. schneideri

reproduz na transição entre as estações seca e chuvosa (Vasconcelos et al. 2009), o que faz

24

com que haja menos sobreposição no uso do espaço, já que ambas preferem áreas abertas

(Araujo et al. 2009). Espécies de Microhylidae são mais exigentes quanto à qualidade do

ambiente, podendo ser necessária uma estrutura mais complexa de microhábitats (Ribeiro et

al. 2005). A reduzida abundância dessa família pode ser atribuída à dificuldade de registrar os

indivíduos através de procura visual, visto que possuem hábitos fossoriais (Ribeiro et al.

2005).


As peculiaridades de cada hábitat, tais como cobertura de dossel, umidade, e

temperatura, parecem determinar e limitar a distribuição das espécies de anuros em algumas

localidades (Moraes et al. 2007). Werner et al., (2007) observou que comunidades de anuros

de áreas abertas podem ser fortemente influenciadas pela cobertura do dossel, onde áreas com

maior cobertura apresentaram menor riqueza de espécies. Na ESECAE, a mata de galeria,

com maior cobertura de dossel, apresentou menor riqueza de anuros que o cerrado sensu

stricto, mas não diferiu do campo úmido. Rhinella rubescens foi a espécie mais associada à

mata de galeria, porém, foi com poucos registros. Sabe-se que essa espécie tem preferência

por ambientes abertos e com poças temporárias (Araujo et al. 2009); os registros feitos nas

áreas de mata foram eventuais e a maioria deles restritos a apenas um mês amostral.


Quanto mais heterogêneo for um ambiente, maiores são as chances de espécies

diferentes se estabelecerem, visto que a disponibilidade de recursos é maior. Porém, as

espécies de anuros da ESECAE foram pouco influenciadas pelas características do hábitat e

os resultados indicam que as características climáticas são mais importantes para a

permanência das espécies no ambiente (Vasconcelos & Rossa-Feres 2005). A ausência de

25

estruturação na comunidade é um indício de que existe plasticidade no uso do espaço, o que

corrobora com a hipótese de Keller (2009) de que o nicho das espécies de anfíbios dos

neotrópicos parece não ser influenciado pela variação espacial , uma vez que a plasticidade

reduz os efeitos da competição (Santos et al. 2008). De fato, o padrão de uso dos recursos

disponíveis pode favorecer a coexistência das espécies na comunidade (Rossa-Feres & Jim

1994), já que a seleção das categorias de microhábitats está diretamente relacionada com o

tipo de adaptação e morfologia das espécies. Afonso et al. (2007) observaram que todas as

espécies de uma comunidade de anuros apresentaram preferência no uso das categorias de

microhábitats, principalmente no que diz respeito à seleção destes para a reprodução, que tem

início na estação chuvosa, devido à dependência dos anfíbios por áreas úmidas (Duellman &

Trueb 1994). Esse fator parece ser determinante para a atividade das espécies, que são

fortemente influenciadas pelas variáveis climáticas, e talvez por esse motivo, eu tenha

observado ausência de estrutura temporal na comunidade o que reforça que o fator

determinante para a atividade das espécies são as características climáticas, e quando as

condições são favoráveis a maioria das espécies entram em atividade.


A sobreposição de nicho tende a ser maior em comunidades mais ricas, caso a

competição por espaço seja um fator determinante na estruturação da comunidade (Pianka

1973). A alta sobreposição de nicho observada na comunidade de anuros da ESECAE sugere

que a competição não está agindo sobre as espécies, seja por elas utilizarem os recursos de

formas diferentes, ou pela grande quantidade de recursos disponíveis, o que reduz a

sobreposição.

26


A sazonalidade do ambiente determina a atividade da comunidade, visto que a

variação temporal da comunidade é um dos principais agentes da sua estrutura (Pianka 1973,

Schoener 1974). Nesse sentido, as mudanças climáticas acabam sendo o fator determinante da

riqueza das comunidades de anuros. Essa correlação temporal da comunidade com variáveis

climáticas afeta diretamente os anfíbios, que são organismos dependentes de áreas úmidas

(Duellman & Trueb 1994). No verão, quando a pluviosidade em áreas de Cerrado é maior, a

maioria das espécies inicia suas atividades de vocalização, reprodução, e desenvolvimento

larval (Duellman & Trueb 1994, Pombal Jr 1997, Eterovick & Sazima 2000, Kopp et al.

2010, Hartel et al. 2011, Maffei et al. 2011, Vasconcelos et al. 2011).

A temperatura exerce influência sobre as comunidades de anfíbios dos neotrópicos

(Canavero et al. 2009). Eu observei que a comunidade de anuros da ESECAE foi influenciada

pela temperatura mínima e a normal de precipitação total. De fato, alguns trabalhos

demonstram esse mesmo padrão, em que as espécies estão mais ativas em épocas chuvosas

com altas temperaturas (Kopp et al. 2010, Maffei et al. 2011). Nesse sentido, meus resultados

corroboram o sugerido por Giaretta et al., (2008), que espécies de anuros do Cerrado são

fortemente influenciadas pelas variáveis climáticas, tendo suas principais atividades

associadas com a época chuvosa. Esse não é um padrão apenas de áreas abertas. Em áreas

florestais, as espécies também tendem a ser mais correlacionadas com as condições

climáticas, do que com os descritores da heterogeneidade dos corpos d’água de florestas

(Vasconcelos & Rossa-Feres 2005). No sul do Brasil, a abundância de machos vocalizando

esteve mais associada com a temperatura, enquanto que a riqueza de espécies foi afetada pela

pluviosidade (Santos et al. 2008).

Além dessas duas variáveis, a normal da insolação total exerceu influência negativa

sobre os anuros da ESECAE. O inverno seco do Cerrado possui dias com maiores valores de

27

insolação, associados à menor umidade e menor nebulosidade. Essas condições não são

favoráveis para a permanência das espécies, visto que o clima seco promove a desidratação

dos organismos e a ausência de nuvens favorece noites mais claras e deixa os anfíbios mais

expostos à predadores (Pombal Jr 1997).

A associação de Scinax fuscovarius e Physalaemus cuvieri com os meses mais frios

pode ser porque ambas as espécies são adaptadas a ambientes com algum tipo de alteração

(Araujo et al. 2009) e possuem maior tolerância às diferenças de temperatura dos hábitats.

Elachistocleis ovalis e Dendropsophus jimi têm seus picos reprodutivos associados com a

estação chuvosa (Araujo et al. 2009), quando normalmente o nível de nebulosidade é maior.

O padrão de reprodução prolongado já foi observado em ambientes sazonais de

regiões neotropicais (Toledo et al. 2003, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Kopp et al. 2010).

Embora a maioria das espécies reproduza na estação chuvosa, algumas apresentam

comportamento reprodutivo por vários meses do ano.


A heterogeneidade do ambiente é promotora da diversidade de espécies, quanto maior

for a diversidade de recursos estruturais do ambiente, maior deverá ser a riqueza de espécies

que podem explorar os mesmo recursos e ainda assim coexistir (MacArthur & MacArthur

1961). Da mesma forma, a maior disponibilidade de recurso alimentar pode também aumentar

o número de nichos e a diversidade de espécies (Stevens et al. 2012). Eu encontrei a maior

diversidade filogenética no cerrado sensu stricto. Estudos sugerem que a estratificação

horizontal dos hábitats promove a riqueza da herpetofauna, permitindo que mais espécies

coexistam, já que a disponibilidade de recursos é maior (Colli et al. 2002, Nogueira et al.

2009).

28

Uma comunidade filogeneticamente agrupada possui espécies que são em média mais

relacionadas do que esperado ao acaso. O padrão dessa comunidade tem sido determinado

pelos fatores abióticos, tais como o microhábitat. Dessa forma, o microhábitat exerce pressão

de seleção sobre um conjunto de espécies que poderiam usar o recurso (Webb et al. 2002b).

Eu identifiquei, em ambas as métricas utilizadas, evidências de filtro ambiental na

comunidade de anuros da ESECAE, relacionadas ao tipo de vegetação ocupada pelas

espécies. As categorias de vegetação parecem estar moldando a comunidade. Podem existir

ainda outras forças agindo sobre a seleção de microhábitats pela comunidade, tais como a

facilidade de dispersão dos organismos (Pontarp et al. 2012). No entanto, os dados sugerem

que o ambiente seleciona as espécies aptas a permanecer no local. Foi possível observar

ainda, que as espécies foram significativamente agrupadas em Outubro, apenas utilizando a

distância média entre os pares de espécies (MPD). Isso significa que nesse mês as espécies

filogeneticamente mais próximas estiveram mais ativas.

O hábitat não influenciou a estrutura filogenética da comunidade, assim como a

variação temporal. Porém, quando eu analisei a influência do microhábitat eu notei que as

espécies estão filogeneticamente segregadas entre as categorias de uso. Isso revela a relação

íntima existente entre as espécies de anuros e o microhábitat ocupado.

A ausência de sobreposição de nicho filogenético pode ser um sinal de que as forças

seletivas podem estar direcionando as espécies a uma completa diferenciação no uso do

ambiente. Afonso et al. (2007) sugerem que existem preferências específicas das espécies por

microhábitats para a reprodução e que provavelmente isso seja mais importante que a pressão

competitiva para determinar a distribuição espacial das espécies. Essa preferência pode estar

relacionada com o grau de parentesco entre elas e por esse motivo, eu observei uma estreita

relação entre as categorias de microhábitat ocupadas e as distâncias entre as espécies, bem

como com os meses amostrais.

29

CONCLUSÕES

Os dados aqui apresentados revelam que a comunidade de anuros da Estação

Ecológica de Águas Emendadas responde mais às variações climáticas do que ambientais. O

aumento da pluviosidade e da temperatura, e consequentemente, da nebulosidade, agem como

fatores promotores do início da estação reprodutiva, ficando as características ambientais

como fatores de importância secundária para as espécies, porém, a variação climática não

provoca estruturação da comunidade, assim como a heterogeneidade do ambiente. Os

resultados indicam que a plasticidade das espécies no uso do hábitat e microhábitat facilita a

coocorrência diminuindo os efeitos da competição. Além disso, os resultados indicam que o

ambiente está agindo como filtro sobre as espécies, que além de exibirem claramente relação

entre o uso do ambiente e as características históricas, não estão aptas a utilizar as mesmas

categorias de microhábitats disponíveis. Assim, a ausência de estrutura na comunidade pode

ser atribuída à grande disponibilidade de recursos partilhados pelas espécies, o que diminui a

pressão de competição entre elas.

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Tabela 1. Riqueza e abundância de anuros em três fisionomias de Cerrado na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE), Distrito

Federal, Brasil entre Outubro/ 2010 e Setembro/ 2011. A abundância relativa das famílias e espécies foi comparada entre as fisionomias através

do teste de χ e 1000 permutações de Monte Carlo. A contribuição de cada família ou espécie para a diferença entre fisionomias foi determinada

pelos resíduos de χ . Famílias ou espécies foram removidas sequencialmente, em ordem decrescente do resíduo de χ , para identificar

contribuições significativas. Letras minúsculas diferentes sobre os valores indicam diferenças significativas (P < 0,05) entre fisionom ias. A

riqueza e a equidade (PEI de Hurlbert) foram comparadas entre as fisionomias através de uma análise de rarefação. * indica diferenças

significativas de abundância entre as áreas.

Campo Cerrado Mata Total Resíduo χ² P

Bufonidae

Rhinella schneideri - 1 1 2

Rhinella rubescens* - - 4 4 12,91 51,33 0,002

Abundância - 1 5 6

Riqueza - 1 2 2

Hylidae

43

Dendropsophus jimi* 16a 93b 15a 124 48,81 162,47 < 0,001

Dendropsophus minutus 2 12 6 24

Dendropsophus rubicundulus* 22 55 79 156 17,48 64,65 < 0,001

Hypsiboas albopunctatus* 48 39 92 182 23,16 95,10 < 0,001

Hypsiboas raniceps 2 - - 2 7,11 30,86 0,082

Phyllomedusa azurea - 1 - 1

Scinax fuscomarginatus 21 62 28 111

Scinax fuscovarius - 9 5 17

Abundância* 111a 271b 225c 627 67,07 < 0,01

Riqueza 6 7 6 8

Leiuperidae 8,23 5,53 0,076

Eupemphix nattereri - 1 - 1

Physalaemus centralis 3 1 2 6

44

Physalaemus cuvieri 10 16 6 32

Pseudopaludicola ternetzi 1 - - 1

Abundância 14 18 8 40

Riqueza 3 3 2 4

Leptodactylidae* 36,49 27,55 < 0,001

Leptodactylus latrans* 18 - 7 25 36,86 124,79 < 0,001

Leptodactylus furnarius 3 1 - 4

Leptodactylus fuscus - 4 - 4

Abundância* 21a 5b 7b 33 13,82 < 0,01

Riqueza 2 2 1 3

Microhylidae* 12,56 14,34 0,009

Elachistocleis cesarii 3 3 1 7

Elachistocleis ovalis* - 15 - 15 11,19 37,45 0,020

45

Abundância 3a 18b 1a 22

Riqueza 1 2 1 2

Abundância total* 149a 313b 246c 721 57,62 < 0,01

Riqueza total* 12ab 15a 12b 19 0,02

Equidade (Hurlbert's PIE)* 0,83a 0,82a 0,74b

46

Tabela 2. Análise do desempenho dos estimadores da riqueza de anuros na ESECAE. Para

cada estimador, é mostrada a inclinação da reta de regressão linear (α) e o coeficiente de

determinação da relação entre a riqueza esperada (tau de Mao) e a riqueza estimada (r ).

Quanto mais próxima de 1 for a inclinação, menor o viés, e quanto maior o coeficiente de

determinação, maior a precisão. O estimador de Bootstrap apresentou melhor desempenho,

por possuir, de maneira geral, menor viés e maior precisão. Asterisco (*) indica os maiores

valores.

Estimador ESECAE Campo Cerrado Mata

Chao 1 α 1,08 1,08 0,56 1,11

R 0,98 0,91 0,91 0,95

Chao 2 Α 1,08 1,08 0,56 1,11

R 0,98 0,91 0,91 0,96

Bootstrap Α 0,98 0,97* 0,91* 0,99*

R 1,00* 1,00* 1,00* 0,99*

Jacknife 1 Α 0,98 0,97* 0,77 0,99*

R 0,99 0,95 0,99 0,97

Jacknife 2 Α 1,00* 0,78 0,58 0,97

R 0,97 0,59 0,96 0,92

ICE Α 1,15 0,97* 0,56 1,12

R 0,94 0,83 0,86 0,70

ACE Α 1,14 0,94 0,54 1,08

R 0,93 0,83 0,85 0,67

47

Tabela 3. Análise discriminante das fisionomias de Cerrado na Estação Ecológica de Águas

Emendadas, de acordo com dez variáveis da estrutura do hábitat. Os valores indicados são a

média e o desvio-padrão de cada variável, de acordo com a fisionomia, assim como os

coeficientes padronizados de cada variável nas duas funções discriminantes (FD1 e FD2).

São também apresentadas as taxas de erro de validação cruzada de dois modelos, obtidos de

uma análise discriminante por passos que selecionou apenas duas variáveis.

Variável Campo Cerrado Mata FD1 FD2

Massa seca da serrapilheira 43,84 ± 55,2 79,68 ± 70,27 82,3 ± 60,97 -1,04 -0,71

Quantidade de solo exposto 5,03 ± 3,64 3,51 ± 2,01 3,59 ± 3,47 -0,15 0,70

Cobertura de dossel 6,58 ± 8,77 10,42 ± 8,48 21,14 ± 7,46 1,61 0,78

Densidade da vegetação 3,64 ± 2,8 4,31 ± 1,23 4,88 ± 2,62 -0,22 -0,35

Número de buracos 0,18 ± 0,35 0,24 ± 0,28 0,53 ± 0,96 0,28 0,07

Número de cupinzeiros 0,77 ± 0,79 0,79 ± 0,86 0,21 ± 0,34 -0,41 -0,26

Número de poças temporárias 0,42 ± 0,7 0,09 ± 0,19 0,06 ± 0,17 -0,35 0,91

Distância até a margem 38,02 ± 33,23 40,28 ± 36,02 31,18 ± 34,68 0,28 0,62

Densidade de macrófitas 1,01 ± 2,28 1,09 ± 1,62 1,76 ± 4,00 0,25 -0,35

Número de troncos caídos 0,08 ± 0,16 0,29 ± 0,36 0,99 ± 0,99 0,74 0,10

Variação explicada por cada função discriminante 0,90 0,10

Passo Taxa de erro

Cobertura de dossel 1 0,40

Massa seca da serrapilheira 2 0,35

48

Tabela 4. Número de registros de anuros na Lagoa Bonita, Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE), Distrito Federal, Brasil. As

colunas indicam o ponto amostras, sendo: Margem da Lagoa Bonita (1-5) e Interior das fisionomias (6-15).

Ponto Amostral

Família Espécies 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15

Bufonidae Rhinella rubescens 2 1 1 - - - - - - - - - - - -

Rhinella schneideri - - - 1 1 - - - - - - - - - -

Hylidae Dendropsophus jimi 14 31 32 24 19 4 - - - - - - - - -

Dendropsophus minutus 5 1 3 5 2 3 - - - 1 - - - - -

Dendropsophus rubicundulus

61 28 13 31 16 6 - - - 1 - - - - -

Hypsiboas albopunctatus 37 30 35 27 32 7 1 5 2 - 2 - - - 1

Hypsiboas raniceps 1 - - - - - - - - - - 1 - - -

Phyllomedusa azurea - - - 1 - - - - - - - - - - -

Scinax fuscomarginatus 26 21 20 17 22 5 - - - - - - - - -

Scinax fuscovarius 2 5 1 2 3 - - - - - - - - 1 -

Leiuperidae Eupemphix nattereri - - - - - 1 - - - - - - - - -

49

Physalaemus centralis - 2 1 1 2 - - - - - - - - - -

Physalaemus cuvieri 6 6 5 5 3 1 2 - 3 - - - 1 - -

Pseudopaludicola ternetzi - - - 1 - - - - - - - - - - -

Leptodactylidae Leptodactylus latrans 5 3 7 4 3 1 - - 1 - - - - 1 -

Leptodactylus furnarius - 1 - 1 1 - - - 1 - - - - - -

Leptodactylus fuscus 1 1 - 1 1 - - - - - - - - - -

Microhylidae Elachistocleis cesarii - - 2 1 3 - - - 1 - - - - - -

Elachistocleis ovalis 2 4 3 2 1 - 1 1 - 1 - - - - -

Total 162 134 123 124 109 28 4 6 8 3 2 1 1 2 1

50

Tabela 5. Número de registros de anuros utilizando as categorias de microhábitats disponíveis nas fisionomias de Cerrado da Estação Ecológica

de Águas Emendadas (ESECAE), Distrito Federal, Brasil.

Categorias de microhábitats

Família Espécies Lagoa Poça Toca Vegetação

aquática

Vegetação

Herbácea

Vegetação

arbustiva

Vegetação

arbórea Solo Total

Bufonidae Rhinella rubescens 3 - - - - - - 1 4

Rhinella schneideri 1 1 - - - - - 1 3

Hylidae Dendropsophus jimi - - - - 22 23 3 75 123

Dendropsophus minutus - - - - 5 14 2 2 23

Dendropsophus rubicundulus 5 - - 47 17 41 6 40 156

Hypsiboas albopunctatus 1 3 - 8 36 103 13 18 182

Hypsiboas raniceps - - - - - 2 - - 2

Phyllomedusa azurea - - - - - 1 - - 1

Scinax fuscomarginatus - 2 - 5 16 67 14 9 113

51

Scinax fuscovarius - - - - 1 4 1 6 12

Leiuperidae Eupemphix nattereri - - - - - - - 1 1

Physalaemus centralis 2 2 - - - - - 4 8

Physalaemus cuvieri 8 13 2 - - - - 13 36

Pseudopaludicola ternetzi - - - - - - - 1 1

Leptodactylidae Leptodactylus latrans 4 - - - - - - 21 25

Leptodactylus furnarius - 1 - - - - - 3 4

Leptodactylus fuscus - - - - - - - 4 4

Microhylidae Elachistocleis cesarii - - 1 - - - - 7 8

Elachistocleis ovalis - 2 - - - - - 13 15

Total 24 24 3 60 97 255 39 219 721

52

Tabela 6. Abundância mensal da comunidade de anuros amostrados em três fisionomias de Cerrado na Estação Ecológica de Águas Emendadas

(ESECAE), Distrito Federal, Brasil.

Estação chuvosa Estação seca

Out/10 Nov/10 Dez/10 Jan/11 Fev/11 Mar/11 Abr/11 Mai/11 Jun/11 Jul/11 Ago/11 Set/11

Bufonidae

Rhinella rubescens 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 0

Rhinella schneideri 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0

Hylidae

Dendropsophus jimi 1 52 48 13 7 3 0 0 0 0 0 0

Dendropsophus minutus 1 1 3 1 0 4 5 1 1 0 1 2

Dendropsophus rubicundulus 38 52 28 18 13 4 2 0 1 0 0 0

Hypsiboas albopunctatus 8 4 10 26 23 68 31 4 2 1 1 1

Hypsiboas raniceps 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0

53

Phyllomedusa azurea 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Scinax fuscomarginatus 16 31 31 22 9 2 0 0 0 0 0 0

Scinax fuscovarius 4 4 1 0 0 0 0 0 1 1 2 1

Leiuperidae

Eupemphix nattereri 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0

Physalaemus centralis 3 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Physalaemus cuvieri 8 19 4 1 0 0 0 0 0 0 0 0

Pseudopaludicola ternetzi 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Leptodactylidae

Leptodactylus furnarius 1 0 0 2 0 0 0 1 0 0 0 0

Leptodactylus fuscus 0 2 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0

Leptodactylus latrans 5 5 4 1 4 1 2 2 1 0 0 0

Microhylidae

54

Elachistocleis cesarii 0 0 0 1 3 0 0 1 0 1 0 1

Elachistocleis ovalis 0 7 4 0 1 1 1 0 0 0 0 1

Número de registros 88 181 134 86 61 85 41 10 6 3 7 6

Número de espécies 13 12 10 10 8 9 5 6 5 3 4 5

55

Tabela 7. Resultados da seleção manual de modelos e da análise de modelos médios da

relação entre a abundância total de anuros amostrados na Estação Ecológica de Águas

Emendadas e variáveis climáticas. Estimativa: coeficientes do melhor modelo resultante da

seleção manual. M1-M3: modelos com peso > 0. Média: coeficientes médios. Importância:

soma dos pesos dos modelos que incluíram cada variável. A variável mês foi incluída em

todos os modelos para remover a autocorrelação temporal.

Variáveis Estimativa M1 M2 M3 Média Importância

Interseção -14,350 -14,46 -10,54 -14,24 -14,350 1,00

Mês 0,524 0,529 0,379 0,390 0,524 1,00

Velocidade dos ventos -3,559 -3,533 -4,343 -3,867 -3,559 1,00

Umidade relativa (N) 0,086 0,086 0,076 0,125 0,086 1,00

Precipitação (N) 0,040 0,040 0,036 0,026 0,040 1,00

Precipitação -0,022 -0,022 -0,010 -0,041 -0,022 1,00

Insolação (N) 0,046 0,046 0,062 — 0,045 0,99

Direção dos ventos 0,036 0,036 — 0,079 0,035 0,97

Umidade relativa máxima 0,079 — — 0,079 0,001 0,01

Graus de liberdade 8 7 8

log-Verossimilhança -34,28 -48,87 -38,60

AICc 132,56 139,73 141,20

Diferença (∆AICc) 0,00 7,17 8,63

Peso 0,96 0,03 0,01

56

Tabela 8. Diversidade filogenética (PD), distância filogenética média (MPD) e distância filogenética média ao táxon mais próximo (MNTD)

para amostras de anuros da Estação Ecológica de Águas Emendadas, organizadas por fisionomias, microhábitats e meses. Obs.: valores

observados. Os valores de Z e P são baseados em 10.000 aleatorizações dos nomes dos táxons na filogenia.

PD MNTD MPD

Táxons Obs. Z P Obs. Z P Obs. Z P

Fisionomias

Campo úmido 12 4.33 -0.79 0.15 0.34 -0.14 0.46 1.33 -0.57 0.21

Cerrado sensu stricto 15 5.11 0.15 0.39 0.26 -0.17 0.50 1.40 0.65 0.60

Mata de galeria 12 4.56 -0.17 0.27 0.37 0.16 0.55 1.35 -0.32 0.30

Microhábitats

Água 7 3.11 -0.87 0.26 0.35 -1.17 0.14 1.21 -1.11 0.14

Vegetação aquática 3 1.56 -0.86 0.15 0.52 -1.28 0.09 0.59 -2.09 0.07

Poça 6 3.72 0.98 0.79 0.93 1.55 0.93 1.41 0.24 0.55

57

Toca 2 2.00 0.99 0.90 2.00 0.98 0.90 2.00 0.98 0.90

Vegetação herbácea 6 1.78 -3.00 <0,01 0.22 -1.99 0.02 0.44 -5.29 <0,01

Vegetação arbustiva 8 2.22 -3.34 <0,01 0.21 -1.98 0.01 0.56 -6.28 <0,01

Vegetação arbórea 6 1.78 -3.00 <0,01 0.22 -1.99 0.02 0.44 -5.29 <0,01

Solo 16 5.00 -1.03 0.16 0.23 -0.28 0.46 1.37 0.01 0.34

Meses

Outubro 13 4,17 -1,85 0,09 0,31 -0,23 0,45 1,22 -2,23 0,04

Novembro 12 4,61 0,00 0,36 0,41 0,56 0,67 1,34 -0,38 0,27

Dezembro 10 4,11 -0,28 0,29 0,44 0,22 0,56 1,29 -0,78 0,24

Janeiro 10 4,11 -0,31 0,28 0,47 0,41 0,62 1,35 -0,24 0,30

Fevereiro 8 4,00 0,43 0,57 0,42 -0,56 0,32 1,51 1,06 0,88

Março 9 4,00 -0,05 0,36 0,49 0,29 0,58 1,26 -1,01 0,20

Abril 5 3,33 0,82 0,73 0,98 1,08 0,81 1,49 0,54 0,63

58

Maio 6 3,39 0,28 0,53 0,56 -0,31 0,42 1,49 0,66 0,62

Junho 5 2,56 -0,74 0,26 0,67 -0,18 0,45 1,02 -1,61 0,05

Julho 3 2,33 0,50 0,78 1,11 0,15 0,64 1,56 0,48 0,78

Agosto 4 2,44 -0,19 0,46 0,83 -0,04 0,55 1,19 -0,68 0,21

Setembro 5 2,61 -0,64 0,35 0,36 -1,45 0,08 1,39 0,09 0,57

59

LEGENDA DAS FIGURAS

Figura 1. Mapa da área de estudo. No canto esquerdo inferior, desenho esquemático da

disposição dos pontos amostrais das transeções em três fisionomias de Cerrado (campo

úmido, cerrado sensu stricto e mata de galeria) na Estação Ecológica de Águas Emendadas,

Planaltina, Distrito Federal, Brasil. Em amarelo, pontos amostrais onde foram mensuradas as

variáveis estruturais do hábitat.

Figura 2. Hipótese filogenética construída para as espécies de anuros registradas na Lagoa

Bonita, Estação Ecológica de Águas Emendadas, Planaltina, Distrito Federal, Brasil

Figura 3. Curvas de rarefação de espécies para a amostragem total, e ainda, para cada

fisionomias de Cerrado amostrada. A linha contínua representa o valor esperado de riqueza

(Tau de Mao) e a curva de círculos representa a riqueza estimada por Bootstrap.

Figura 4. Registros das cinco famílias encontradas nas fisionomias de campo úmido, cerrado

sensu stricto e mata de galeria às margens da Lagoa Bonita, Estação Ecológica de Águas

Emendadas, Planaltina, Distrito Federal, Brasil. O asterisco indica a importância da família

Microhylidae (81% dos espécimes amostrados no cerrado sensu stricto) e Leptodactylidae

(63% dos espécimes amostrados em áreas de campo úmido). para as diferenças observadas

entre as fisionomias.

Figura 5. Histograma das espécies registradas durante o período amostral e registros para

campo úmido, cerrado sensu stricto e mata de galeria às margens da Lagoa Bonita, Estação

Ecológica de Águas Emendadas, Planaltina, Distrito Federal, Brasil. O número representa a

ordem de importância de cada espécie e o asterisco as diferenças observadas nas fisionomias:

60

Dendropsophus jimi (1), Leptodactylus latrans (2), Hypsiboas albopunctatus (3),

Dendropsophus rubicundulus (4), Rhinella rubescens (5), Elachistocleis ovalis (6),

Hypsiboas raniceps (7). Onde: Rhinella rubescens (R.r), Rhinella schneideri (R.s),

Dendropsophus jimi (D.j), Dendropsophus minutus (D.m), Dendropsophus rubicundulus

(D.r), Hypsiboas albopunctatus (H.a), Hypsiboas raniceps (H.r), Phyllomedusa azurea (P.a),

Scinax fuscomarginatus (S.fm), Scinax fuscovarius (S.fv), Eupemphix nattereri (E.n),

Physalaemus centralis (P.ce), Physalaemus cuvieri (P.cu), Pseudopaludicola ternetzi (P.t),

Leptodactylus furnarius (L.fr), Leptodactylus fuscus (L.fs), Leptodactylus latrans (L.l),

Elachistocleis cesarii (E.c), Elachistocleis ovalis (E.o).

Figura 6. Gráfico da análise discriminante, separando as fisionomias de Cerrado em um

gradiente de cobertura de dossel.

Figura 7. Histograma das médias ponderadas para a variável cobertura de dossel associada

com as abundâncias das espécies de anuros da Estação Ecológica de Águas Emendadas,

Planaltina, Distrito Federal, Brasil. Onde: Rhinella rubescens (R.r), Rhinella schneideri (R.s),







Figura 8. Representação gráfica da associação das espécies com o uso do hábitat (A), ponto

amostral (B), microhábitat (C) e mês (D) na Estação Ecológica de Águas Emendadas,

61

Planaltina, Distrito Federal, Brasil. Onde: Rhinella rubescens (R.r), Rhinella schneideri (R.s),







Figura 9. Análise de Correspondência Canônica (CCA) entre abundância de anuros da

Estação Ecológica de Águas Emendadas e as variáveis climáticas Normal de insolação total

(Insolação Tn), Temperatura mínima e Normal de precipitação total (Precipitação Tn), Onde:

Dendropsophus jimi (Dj), Dendropsophus minutus (Dm), Dendropsophus rubicundulus (Dr),

Hypsiboas albopunctatus (Ha), Scinax fuscomarginatus (Sfm), Scinax fuscovarius (Sfv),

Physalaemus cuvieri (Pcu), Leptodactylus latrans (Ll), Elachistocleis ovalis (Eo).

Figura 10. Curvas de Respostas Principais (PRC) explicando a variação na abundância de

anuros por fisionomias de Cerrado ao longo dos meses, onde: Rhinella rubescens (Rr),

Rhinella schneideri (Rs), Dendropsophus jimi (Dj), Dendropsophus minutus (Dm),

Dendropsophus rubicundulus (Dr), Hypsiboas albopunctatus (Ha), Hypsiboas raniceps (Hr),

Phyllomedusa azurea (Pa), Scinax fuscomarginatus (Sfm), Scinax fuscovarius (Sfv),

Eupemphix nattereri (En), Physalaemus centralis (Pce), Physalaemus cuvieri (Pcu),

Pseudopaludicola ternetzi (Pt), Leptodactylus furnarius (Lfr), Leptodactylus fuscus (Lfs),

Leptodactylus latrans (Ll), Elachistocleis cesarii (Ec), Elachistocleis ovalis (Eo).

30m

5

4

3

43

2

1

15

13

12

10

9

7

6

10m

2 5

8

11

14

1

D. minutus

D. jimi

D. rubicundulus

S. fuscomarginatus

S. fuscovarius

H. raniceps

H. albopunctatus

P. azurea

R. rubescens

R. schneideri

L. latrans

L. fuscus

L. furnarius

E. naterreri

P. cuvieri

P. ternetzi

P. centralis

E. cesarii

E. ovalis

0,8

Microhylidae

Hylidae

Leiuperidae

Leptodactylidae

Bufonidae

CA CEMA

0 100 300 500 700

0

5

10

15

20

0 50 100 150 200 250 300

0

5

10

15

20

0 50 100 150 200 250

0

5

10

15 Mata de Galeria

0 50 100 150

0

5

10

15 Campo úmido

Número de registros

Riq

ue

za

Cerrado sensu stricto

Lagoa Bonita

0

350

700

ESECAE

0100200300

Campo úmido

0100200300


0100200300

Mata de galeria

Reg

istro

s

Hylidae Leiuperidae Leptodactylidae* Microhylidae* Bufonidae

*

*

050

100150200

ESECAE

020406080

100

Campo úmido

020406080

100

020406080

100

Mata de galeria

Reg

istro

s

H.a D.r D.j S.fm P.cu L.l D.m E.o S.fv E.c P.ce R.r L.fr L.fs R.s H.r P.a E.n P.t


1 23 4 56 7

*

*

* *

*

*

*

-3 -2 -1 0 1 2 3 4

-2

-1

0

1

2

3

4

Primeira Função Discriminante

Seg

unda

Fun

ção

Dis

crim

inan

te

Campo úmidoCerrado sensu strictoMata de galeria

- +Cobertura de dossel

Co

be

rtu

ra

do

Do

sse

l

0

5

10

15

20

H.a D.r D.jS.fm P.cuL.lD.m E.oS.fv E.cP.ceR.r L.fr L.fsR.s H.rP.a E.nP.t

21,6

13,5 13,412,7

10,5 10,3

8,88,5 8,5

7,7

6,36,0

4,54,0 4,0

3,1

1,10,8

0,0

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