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MARISOL RIOS SUAREZ
ESTRUTURA ESPACIAL E VARIAÇÃO TEMPORAL DA CHUVA DE SEMENTES
ORNITOCÓRICAS EM UMA FLORESTA OMBRÓFILA DENSA DE TERRAS
BAIXAS.
CAMPINAS, 2015
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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
MARISOL RIOS SUAREZ
ESTRUTURA ESPACIAL E VARIAÇÃO TEMPORAL DA CHUVA DE SEMENTES
ORNITOCÓRICAS EM UMA FLORESTA OMBRÓFILA DENSA DE TERRAS
BAIXAS.
Dissertação apresentada ao instituto de
Biologia da Universidade Estadual de
Campinas como parte dos requisitos
exigidos para obtenção do titulo de
Mestra em ECOLOGIA
Orientador: Prof. Dr. FLAVIO ANTONIO MAËS DOS SANTOS
Coorientadora: Profra. Dra. VALÉRIA FORNI MARTÍNS
CAMPINAS, 2015
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RESUMO
Nas florestas tropicais, cerca de 90% dos frutos produzidos são consumidos
principalmente por aves, consideradas o principal agente dispersor nos trópicos.
Portanto, aves exercem uma grande influência na dinâmica e estrutura das
populações vegetais. A manutenção das comunidades de aves frugívoras
depende da disponibilidade de recursos, que pode ser avaliada através da chuva
de sementes. A chuva de sementes constitui a comunidade de diásporos (i.e
unidades funcionais de dispersão, como sementes e frutos) que são liberados no
ambiente. Além disso, permite conhecer a quantidade e identidade dos frutos que
são produzidos e utilizados como recurso alimentar por animais frugívoros. Dessa
forma, é possível acompanhar a sazonalidade e disponibilidade de recursos nas
florestas. A produção de frutos pode ser afetada por fatores climáticos, como a
precipitação, e ocasionar uma variação na chuva de sementes e também na
disponibilidade de alimento. Dado que a forma como as aves distribuem as
sementes nas florestas parece ser não indiscriminada, a distribuição das
sementes dispersas também pode ser avaliada por meio da chuva de sementes. A
identificação de locais com alta deposição de sementes permite evidenciar não só
a preferência de habitat que podem apresentar os animais frugívoros, mais
também avaliar o potencial de regeneração das florestas e predizer possíveis
“hotspots” de recrutamento de novos indivíduos para as populações. O objetivo
deste estudo foi avaliar a estrutura espacial e temporal da chuva de sementes
ornitocóricas dispersas por aves e aquelas que caem da planta parental em duas
áreas de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil. Foi
utilizada a chuva de sementes coletada por Martins (2011) durante dois anos em
duas parcelas de 1 ha instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas
(50m - 100m) no Parque Estadual da Serra do Mar. Em 2013 foram separados e
quantificados todos os diásporos ornitocóricos (consumidos e não consumidos)
em cada coletor. Caracterizamos a chuva de sementes ornitocóricas descrevendo
variações temporais na abundância de sementes, composição e riqueza de
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espécies. Por último, utilizamos técnicas de análise espacial para avaliar o padrão
de distribuição da chuva de sementes. Os padrões de sazonalidade e variação
temporal na chuva de sementes foram similares entre as duas parcelas. O número
de sementes em cada parcela foi maior no período úmido e a riqueza de espécies
não apresentou sazonalidade ao longo do tempo. Porém a composição de
espécies na chuva de sementes foi diferente entre as parcelas. Houve diferenças
no padrão de distribuição das sementes ornitocóricas entre as duas parcelas e ao
longo do tempo. Assim, a chuva de sementes foi majoritariamente agregada e os
locais de chegada das sementes não foram consistentes no tempo.
Este estudo mostra que a disponibilidade de alimento para as aves
frugívoras é constante o ano todo, devido à presença de espécies importantes que
frutificam na época seca tornando-se fundamentais para a manutenção das
comunidades de aves. Nossos resultados também mostram que o padrão de
distribuição das sementes ornitocóricas é dependente de contexto e varia entre
áreas e também ao longo do tempo, o que tem importantes implicações na
previsibilidade de “hotspots” para o recrutamento de novos indivíduos na
comunidade.
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ABSTRACT
In tropical forests, about 90% of fruits produced are mainly consumed by
birds, considered the main dispersal agent in the tropics. Therefore, birds have a
major influence on the dynamics and structure of plant populations. The
maintenance of frugivores bird communities depends on the availability of
resources, which can be assessed by seed rain. The seed rain is the diasporas
community (i.e. functional dispersion units such as seeds and fruits) that is
released into the environment. In addition, allows knowing the amount and identity
of the fruits that are produced and used as a food resource for frugivores animals.
Thus, it is possible to follow the seasonality and availability of resources in the
forests. Fruit production can be affected by climatic factors such as rainfall, and
cause a variation in seed rain and also in food availability. Due to the way that
birds distribute the seeds in forests seems not indiscriminately, the distribution of
the dispersed seeds can also be evaluated by their seed rain. Therefore, the
identification of areas with high seed deposition allows highlight not only the habitat
preferences by the frugivores animals, but also allow to assess the potential for
regeneration of forests and predict potential "hotspots" of recruitment of new
individuals to populations. The objective of this study was to evaluate the spatial
and temporal structure of ornithochorous seed rain dispersed by birds and those
that fall directly from the parent plant in two areas of the Lowlands Atlantic rain
forest in southeastern Brazil. Was used the seed rain collected by Martins (2011)
for two years in two plots of 1 ha installed in the Lowlands dense rain forest (50m -
100m) in the State Park of Serra do Mar. In 2013 were separated and quantified all
ornithochorous diasporas (consumed and not consumed) in each seed-trap. We
characterize the ornithochorous seed rain describing temporal variations in the
abundance of seeds, composition and species richness. Finally, spatial analysis
techniques used to evaluate the distribution pattern of the seed rain. Seasonality
patterns and temporal variation in seed rain were similar between the two plots.
The number of seeds in each plot was higher in the wet season and species
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richness did not show seasonality over time. However, the species composition of
seed rain was different between plots. There were differences in the distribution
pattern of seed rain between the two plots over time. Thus, the seed rain was
mostly aggregated and seed deposition sites were not consistent in time.
This study shows that the availability of food for frugivores birds is constant
throughout the year, due to the presence of important species that fruit in the dry
season making it essential for the maintenance of bird communities. Our results
also show that the pattern of distribution of ornithochorous seed rain is context
dependent and varies between areas, and also over time, which has important
implications for the predictability of "hotspots" for the recruitment of new individuals
in the community.
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CONTEUDO
Introdução geral Página 1
Objetivos e expectativas Página 2
Área de estudo Página 3
Referências bibliográficas Página 6
Capítulo 1: Caracterização e variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas em uma Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil.
Página 10
Capítulo 2: Estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas em uma Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil.
Página 41
Considerações finais Página 73
Referências bibliográficas Página 74
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AGRADECIMENTOS
Ao Prof. Dr. Flavio Antonio Maës dos Santos, pela orientação e disposição de sempre me
ajudar em todas as etapas deste trabalho;
À Profra. Dra Valéria Forni Martíns, pela ajuda, apoio e valiosas sugestões que me
permitiram melhorar cada dia como pesquisadora;
Aos membros da banca de mestrado, Prof. Dr. Wesley Rodriguez Silva e Prof. Dr.
Alexander Vicente Christianini, pelas sugestões e críticas;
Ao Prof. Dr. Jorge Yoshio Tamashiro, pela ajuda na identificação das sementes e no
fornecimento de material suplementar no laboratório de taxonomia vegetal da Unicamp;
Ao Prof. Dr. João Vasconcellos-Neto, por me facilitar um espaço de estudo no seu
laboratório Hympar da Unicamp;
Aos membros do grupo Funtrop, Profra. Dra Simone Aparecida Vieira, Cinthia, Yvonne,
Cristina, Luis, Laura, pelo apoio na presença de varias apresentações que fizeram parte
deste trabalho;
À minha família, Gustavo Rios, Luz Mireya Suarez e Ângela Rios pelo amor incondicional
e paciência durante este tempo de preparação acadêmica. Amo vocês!!!
Ao German Villanueva Bonilla, pelas inumeráveis ajudas, compreensão e conversas ao
longo destes dois anos, obrigada te amo!
À Suzana Diníz, meu agradecimento pela amizade e parceria ao longo destes dois anos de
trabalho;
Aos meus colegas, Caio S, Thais A, Magda C, Ivan D e Mauricio S, pelas sugestões nas
reuniões de grupo;
Aos meus amigos Cristiane Z, Bruna S, Thiago M, Fernanda F, Camila M, pela ajuda nas
correções do português;
xiv
À CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior ), pela bolsa de
estudos concedida durante os dois anos de mestrado;
À Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP), pela oportunidade de realizar meu
mestrado com uma excelente infraestrutura e ótimo ensinamento.
Por supuesto, agradecer a Dios, que permitió que todo esto sucediera…
1
INTRODUÇÃO GERAL
Em florestas tropicais, a maior parte das espécies arbóreas produzem
diásporos atrativos aos animais (Frankie et al. 1974, Howe & Smallwood 1982,
Dowsett-Lemaire 1988) e, em especial, às aves, que são o principal agente
dispersor nos trópicos (Jordano & Schupp 2000, Pedroni 2001, Silva et al. 2002,
Takahashi & Kamitani 2004). As aves dependem da disponibilidade de frutos para
sua manutenção (Jordano & Schupp 2000). No entanto, a disponibilidade de
alimento para os animais frugívoros depende da fenologia das espécies vegetais
(Gomes et al. 2008), que determina a sazonalidade nos períodos de frutificação e
a produção contínua de recursos (Frankie et al. 1974, White 1994). Além disso, os
períodos em que são liberados os diásporos estão relacionados a melhores
condições no ambiente (Rathcke & Lacey 1985, Morellato 2003). Por exemplo,
algumas espécies têm períodos de frutificação contínuos em resposta a fatores
ambientais como a precipitação, que fornece condições adequadas para a
produção de frutos (Morellato, 2003). Dessa forma, mudanças nas condições
ambientais pode afetar a produção contínua de alimento, o que é um fator
importante na manutenção dos animais frugívoros (Frankie et al. 1974, White
1994).
A chuva de sementes constitui a comunidade de diásporos (i.e unidades
funcionais de dispersão, como sementes e frutos) que são liberados e
disseminados no ambiente (Harper 1977). A chuva de sementes permite acessar a
quantidade e a composição dos frutos produzidos ao longo do tempo (Frankie et
al. 1974). Além disso, permite avaliar a distribuição das sementes que caem
diretamente das árvores e aquelas que são dispersas fornecendo informações
sobre a dinâmica e estrutura das populações e comunidades vegetais (Grombone-
Guaratini & Rodrigues 2002).
Dado que aves consomem a maior parte dos frutos produzidos nas florestas
(Takahashi & Kamitani 2004), estes frugívoros movimentam grandes quantidades
2
de sementes em diferentes locais (Jordano & Schupp 2000, Takahashi & Kamitani
2004). Com frequência, aves depositam sementes em locais que fornecem
alimento suficiente ou condições adequadas para realizar outras atividades
(Charnov 1976). Por exemplo, uma estrutura heterogênea na vegetação, como as
bordas das clareiras, aumenta a dispersão por aves (Brokaw 1985, Guevara &
Laborde 1993, Debussche & Isenmann 1994), já que muitas espécies frutíferas
têm maior produção de alimento em fragmentos vegetais de estado intermediário
(Howe & Smallwood 1982, Stapanian 1986, Willson et al. 1989, Fleming 1991,
Willson & Traveset 2000). Dessa forma, a densidade de sementes em um local
pode ser influenciada por alguns atributos da vegetação, como altura das árvores
e abundância de plantas frutíferas (Jordano & Schupp 2000, Jordano et al. 2007,
Morales et al. 2012), o que se reflete na chegada de diásporos de forma constante
em alguns locais da floresta (Levey 1988, Hoppes 1988, Ostoja et al. 2013).
Grandes quantidades de sementes em determinados pontos, potenciais
“hotspots”, contribuem de forma importante na regeneração natural dos
ecossistemas quando a chegada de diásporos nesses locais é frequente e ocorre
de forma constante no tempo (Hampe et al. 2008). Portanto, o entendimento dos
padrões de distribuição das sementes dispersas por aves e aquelas que caem
diretamente das árvores é fundamental para identificar locais com alta chegada de
diásporos, que poderiam representar “hotspots” de recrutamento nas populações
vegetais (Houle 1998, Nathan et al. 2000, Hampe et al. 2008).
OBJETIVOS E EXPECTATIVAS
O principal objetivo deste estudo é compreender o padrão de distribuição da
chuva de sementes ornitocóricas dispersas e não dispersas em duas áreas de
Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil, através dos
seguintes objetivos específicos:
Determinar se a produção de frutos ornitocóricos é constante ao longo do
tempo e também do espaço. Para isso, perguntamos: (1) Existe variação entre e
ao longo dos anos na abundância, na riqueza de espécies e na composição de
diásporos ornitocóricos nas duas áreas? (2) A chuva de sementes é composta
3
majoritariamente por espécies autóctones? (3) Existe relação entre a abundância
de diásporos e a precipitação? Devido às diferenças no padrão fenológico entre as
espécies e entre indivíduos da mesma espécie (van Schaik et al. 1993), espera-se
que a composição de espécies na chuva de sementes varie entre e ao longo dos
anos. No entanto, espera-se que a abundância de diásporos ornitocóricos seja
constante ao longo do tempo, sendo majoritariamente composta por espécies
autóctones, uma vez que a maior parte dos eventos de dispersão em florestas
tropicais é local (Levine & Murrell 2003). Dessa forma, evidencia-se que a
comunidade vegetal local fornece recursos suficientes para manter a comunidade
de frugívoros. Como a precipitação é um fator abiótico importante na produção de
frutos (Morellato 2003), espera-se que muitas espécies apresentem picos de
produção após a época chuvosa (outubro a março). No entanto, algumas espécies
devem frutificar em outras épocas, disponibilizando alimento aos frugívoros.
Avaliar a estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas para
responder: 1) Qual é o padrão espacial da chuva de sementes ornitocóricas? 2) A
densidade de sementes na chuva está relacionada a características do ambiente?
3) Existe variação no padrão espacial da chuva de sementes e nas suas relações
com as características do ambiente entre os anos? Se alguns locais com
determinadas características na estrutura da vegetação podem receber maior
quantidade de sementes, espera-se que não existam variações na estrutura
espacial da chuva de sementes entre locais e entre anos, permitindo assim a
identificação de “hotspots” para o recrutamento das populações de plantas
(Hampe et al. 2008).
ÁREA DE ESTUDO
O Parque Estadual da Serra do Mar (PESM), criado em 1977 através da
Ordem Executiva No 10.251 posteriormente alterada pelo Decreto nº 13.313 de 6
de março de 1979, localiza-se ao longo de toda a costa do estado de São Paulo,
indo desde a parte sul do Rio de Janeiro até Itariri, no sul do estado. O parque tem
cerca de 315.000 ha e representa uma parte da maior porção contínua preservada
4
de Mata Atlântica do Brasil (Joly & Martinelli 2010), bioma classificado como
prioridade mundial de conservação (Myers et al. 2000).
Devido ao seu tamanho, o PESM é administrado por núcleos, um dos quais
é o Núcleo Picinguaba (23°31’- 23°34’S e 45°02’- 45°05’W). Esse núcleo
compreende 47,5 mil ha (SMA 1996) e localiza-se no município de Ubatuba, litoral
norte do estado de São Paulo (Joly et al. 2012). As temperaturas médias da região
vão de 25,5ºC em fevereiro a 18,4ºC em julho. A precipitação tem média anual
superior a 2.200 mm e varia entre 376 mm em janeiro e 11 mm em julho
(Sentelhas et al. 2003).
O Núcleo Picinguaba apresenta uma variação atitudinal de 0 m a 1.200 m
(Alves et al. 2010), sendo a única porção do PESM a atingir a orla marítima (SMA
1996). Assim, o núcleo é composto por um mosaico vegetacional que inclui
Formações Pioneiras com Influência Marinha (Dunas), Formações Pioneiras com
Influência Fluvial (Caxetal), Formações Pioneiras com Influência Flúvio-Marinha
(Mangue), Mata de Restinga, Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas, Floresta
Ombrófila Densa Submontana e Floresta Ombrófila Densa Montana (Assis 1999).
Por meio de mapas cartográficos e mapas digitais georreferenciados, a
equipe do Projeto Temático “Gradiente Funcional” (Processo Biota/FAPESP
03/12595-7) instalou 10 parcelas permanentes (A-J) nas seguintes fitofisionomias
do Núcleo Picinguaba: Floresta de Restinga, Floresta Ombrófila Densa de Terras
Baixas e Floresta Ombrófila Densa Submontana. Também foram instaladas mais
quatro parcelas (K-M) nas Florestas Ombrófilas Densas Submontana e Montana
do Núcleo Santa Virgínia (Joly et al. 2012) (Figura 1). Cada parcela tem uma área
de 100 m x 100 m (1 ha) e foi delimitada por uma equipe especializada em
topografia, utilizando-se instrumentos de alta precisão, como teodolito e nível
digitais, altímetro e GPS. O limite externo das parcelas foi delimitado colocando-se
estacas de 1,2 m de tubo de PVC ¾ a cada 10 m (subparcelas) (Joly et al. 2012).
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Figura 1. Distribuição das 14 parcelas instaladas nas diferentes fitofisionomias
florestais do Parque Estadual da Serra do Mar pela equipe do Projeto Temático
“Gradiente Funcional” (Processo Biota/FAPESP 03/12595-7). Figura adaptada de
Joly et al. (2012).
Os dados utilizados no presente estudo foram coletados na Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas, mais especificamente nas parcelas B e E, que
por convenção serão chamadas de TB1 e TB2, respectivamente, neste estudo.
Essa formação florestal ocorre em altitudes que variam de 50 m até 100 m acima
do nível do mar, e tem muitos matacões rochosos e leitos secos de riachos (Joly
et al. 2008). As parcelas B (23°20’13” S, 44°50’08” W) e E (23°20’05” S e 44°49’5”
W) estão localizadas ao longo da Trilha do Corisco, no Sertão da Casa da Farinha.
O solo é classificado como Cambisolo háplico distrófico típico, argiloso, ácido (pH
3,3 a 3,9), com alta diluição de nutrientes e alta saturação de alumínio (Martins
2010).
6
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CAPÍTULO 1
Caracterização e variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas em
uma Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil
Marisol Rios Suarez, Valéria Forni Martins & Flavio Antonio Maës dos Santos
Resumo
Nas florestas tropicais, a manutenção das comunidades de frugívoros
depende da disponibilidade de recursos na floresta. A chuva de sementes permite
conhecer a quantidade e identidade dos frutos que são produzidos e que são
utilizados como recurso alimentar pelos animais frugívoros. No entanto, fatores
climáticos como a precipitação podem influenciar a fenologia das espécies
vegetais e afetar a produção de frutos. Este estudo visa avaliar se a produção de
frutos atrativos às aves é constante ao longo do ano e entre os anos. Para isso
nós responderemos às seguintes questões: (1) existe variação entre e ao longo
dos anos na abundância de sementes, na riqueza de espécies e na composição
de diásporos ornitocóricos em duas parcelas (TB1 e TB2) instaladas na Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da
Serra do Mar? (2) A chuva de sementes é composta majoritariamente de espécies
autóctones? (3) Existe relação entre abundância de diásporos e precipitação? A
chuva de sementes foi coletada por Martins (2011) mensalmente durante dois
anos por meio de coletores distribuídos aleatoriamente nas parcelas. Foram
separados e quantificados todos os diásporos ornitocóricos (consumidos e não
consumidos) em cada coletor. Utilizamos ANOVAS fatoriais para comparar a
abundância de sementes e tipos de diásporos entre os anos e entre as parcelas e
PERMANOVA para comparar a composição de espécies. Por outro lado,
aplicamos análise de estatística circular para avaliar a sazonalidade na
abundância de sementes e número de espécies ao longo do ano em cada parcela.
Os padrões de sazonalidade e variação temporal na chuva de sementes foram
11
similares entre as duas parcelas. Dessa forma, houve maior quantidade de frutos
no primeiro ano e o número de sementes nas duas parcelas foi maior no período
mais úmido (outubro a março) havendo uma relação positiva entre abundância de
sementes e precipitação. Por outro lado, a composição de espécies na chuva de
sementes foi diferente entre as parcelas. Porém, a riqueza de espécies não
apresentou sazonalidade ao longo do tempo nas parcelas, o que mostra que a
disponibilidade de frutos atrativos às aves é constante ao longo do ano e entre os
anos atraves de espécies ornitocóricas que frutificam o ano todo. Dessa forma, a
existência de espécies importantes na floresta, que fornecem alimento constante
aos frugívoros, é fundamental na manutenção das comunidades de aves
frugívoras e nos processos de conservação dos ecossistemas.
Palavras-chave: Espécies ornitocóricas, diásporos, recursos alimentares,
frugívoros.
12
Introdução
Nas florestas tropicais, cerca de 50% a 90% das espécies arbóreas
produzem frutos consumidos por animais (Frankie et al. 1974, Howe & Smallwood
1982, Dowsett-Lemaire 1988, Francisco & Galetti 2002). A maior parte dessas
espécies apresenta diásporos atrativos às aves, que são o principal agente
dispersor nos trópicos (Pedroni 2001, Silva et al. 2002, Takahashi & Kamitani
2004). Assim, a manutenção da comunidade de aves frugívoras depende
fortemente da disponibilidade de frutos ao longo do tempo (Grombone-Guaratini &
Rodrigues 2002, Veech & Jenkins 2005, Ostoja et al. 2013). Portanto, a produção
de frutos pela comunidade vegetal deveria ser contínua, uma vez que existem
espécies vegetais que se reproduzem várias vezes ao ano (Garcia & Stefano
2003, Gomes et al. 2008), uma vez ao ano (Schupp 1990), ou uma vez a cada
alguns anos (Mantovani & Martins 1988).
Os padrões fenológicos são relacionados às características das espécies
(Gomes et al. 2008) e às condições ambientais (Rathcke & Lacey 1985, Morellato
et al 2000), que determinam, no final, o momento mais eficiente para o
crescimento e reprodução dos indivíduos (Van Shaick et al. 1993). Em florestas
tropicais, a frutificação ocorre ao longo do ano e geralmente não apresenta
sazonalidade (Morellato et al 2000). No entanto, como resultado das mudanças
climáticas pode ocorrer variações na duração, época de ocorrência e sincronia das
fenofases nos indivíduos de uma espécie (Engel & Martins 2005). Portanto, a
precipitação pode ser um fator abiótico importante na produção de frutos, e sua
diminuição em épocas mais secas poderia resultar em escassez de recursos nas
florestas (Morellato 2003).
Os padrões de sazonalidade nos períodos de frutificação resultam na
variação temporal da chuva de sementes, afetando a disponibilidade de recursos
para as comunidades de frugívoros (Frankie et al. 1974, White 1994). A
quantidade e a composição dos frutos produzidos ao longo do tempo podem ser
avaliadas por meio da chuva de sementes (Frankie et al. 1974) que constitui a
comunidade de diásporos (i.e as unidades funcionais de dispersão, como
13
sementes e frutos) liberados e disseminados no ambiente (Harper 1977). A chuva
de sementes pode estar representada pela entrada de sementes locais (diásporos
autóctones), e daquelas que se movimentam a grandes distancias (diásporos
alóctones) (Martinez-Ramos & Soto-Castro 1993).
Este estudo tem como objetivo caracterizar a chuva de sementes
ornitocóricas dispersas e não dispersas (aquelas que caíram das árvores) em
duas áreas de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no litoral norte do
estado de São Paulo para determinar se a produção de frutos ornitocóricos é
constante ao longo do tempo. Para isso, perguntamos: (1) existe variação entre e
ao longo dos anos na abundância de sementes, na riqueza de espécies e na
composição de diásporos nas duas parcelas? (2) A chuva de sementes é
composta majoritariamente de espécies autóctones? (3) Existe relação entre a
abundância de diásporos e a precipitação? Devido às diferenças no padrão de
frutificação intra e interespécifico (van Schaik et al. 1993), espera-se que a
composição de diásporos varie entre e ao longo dos anos. Porém, a abundância
de diásporos ornitocóricos deveria ser constante ao longo do tempo e também do
espaço. Dado que a maior parte dos eventos de dispersão em florestas tropicais é
local (Levine & Murrell 2003), espera-se que a chuva de sementes seja composta
majoritariamente de espécies autóctones, evidenciando que a comunidade vegetal
local fornece recursos suficientes para manter a comunidade de frugívoros. Como
a precipitação é um fator abiótico importante para a produção de frutos (Morellato
2003), espera-se que muitas espécies apresentem picos de produção após a
época chuvosa (outubro a março). No entanto, algumas espécies devem frutificar
em outras épocas, disponibilizando alimento aos frugívoros.
Material e métodos
ÁREA DE ESTUDO
A Mata Atlântica brasileira é um dos biomas considerados como prioridade
mundial para conservação da biodiversidade (Myers et al. 2000). Um dos maiores
remanescentes contínuos que ainda existem é o Parque Estadual da Serra do Mar
14
(PESM; 23°34’ - 23°17’ S e 45°02’ - 45°11’ W), que faz parte dos 12,5% restantes
de cobertura original deste bioma (Fundação SOS Mata Atlântica). O PESM tem
cerca de 315.000 ha (SOS Mata Atlântica/INPE/ISA 1998) e recobre a cadeia
montanhosa da Serra do Mar no litoral norte do estado de São Paulo, sudeste do
Brasil (Alves et al. 2010).
O PESM possui altitudes que variam entre o nível do mar e 1.200 m (Alves
et al. 2010). A porção de menor altitude é recoberta pela Floresta Ombrófila Densa
de Terras Baixas (5 m a 100 m de altitude; Veloso et al. 1991), que ocorre em solo
do tipo Cambisolo háplico distrófico, argiloso, ácido (pH 3,3 a 3,9), com alta
diluição de nutrientes e alta saturação de alumínio (Martins 2010). A topografia é
extremamente irregular, existem muitos matacões rochosos (Joly et al. 2012) e
leitos secos de riachos resultam em um solo mais seco em alguns locais (Campos
2008). As temperaturas médias variam entre 18,4o C em julho e 25,5oC em
fevereiro, e a precipitação média varia entre 11 mm em julho e 376 mm em janeiro
(EMBRAPA). Foi considerada como estação chuvosa o período com maior
precipitação (outubro a março) e como estação seca o período com menor
precipitação (abril a agosto). A umidade relativa do ar permanece sempre acima
de 80% e o comprimento do dia varia entre 9,1 h em outubro e 15,5 h em maio
(Joly et al. 2012).
Os dados utilizados no presente estudo foram coletados em duas parcelas
não contíguas de 1 ha cada, localizadas ao longo da trilha do corisco na Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas do PESM (50m – 100m), chamadas de TB1 e
TB2 a partir daqui. Cada parcela foi subdividida em 100 subparcelas de 10 m x 10
m. Também foram realizados inventários florestais, que mostraram que a
composição florística e a estrutura da comunidade são muito semelhantes nas
duas parcelas, com cerca de 1.200 árvores pertencentes a 145 espécies. Euterpe
edulis Mart. (Arecaceae), Mollinedia schottiana (Spreng.) Perkins (Monimiaceae),
Rustia formosa (Cham. & Schltdl.) Klotzch (Rubiaceae), Coussarea meridionalis
(Vell.) Müll. Arg. var. porophylla (Vell.) M. Gomes (Rubiaceae), Chrysophyllum
flexuosum Mart. (Sapotaceae), Coussarea accedens Müll. Arg (Rubiaceae) e
15
Bathysa mendoncaei K. Schum. (Rubiaceae) são as espécies mais abundantes.
Lianas, palmeiras, epífitas, samambaias e bromélias também são frequentes (Joly
et al. 2012).
CHUVA DE SEMENTES
A chuva de sementes foi coletada por Martins (2011) entre 15 de maio de
2007 e 15 de abril de 2009. Em 2007, foram sorteadas sem reposição 30
subparcelas dentro de TB1 e TB2, nas quais um coletor de sementes foi
posicionado o mais próximo possível do centro da subparcela. Após um ano de
coleta, Martins (2011) distribuiu mais 20 coletores em cada parcela seguindo o
mesmo método com fim de aumentar o número de unidades amostrais na área
(Figura 1). Os coletores circulares tinham um raio aproximado de 30 cm e eram
feitos de malha com abertura de 1 mm suspensa em uma moldura redonda a 50
cm do solo. O conteúdo dos coletores foi retirado mensalmente, secado em estufa
a 58°C durante 48 h e colocado dentro de sacos de papel devidamente
identificados (Martins 2011). Em 2013 foram separados todos os diásporos
ornitocóricos a partir da classificação feita por Martins et al. (2014) em drupoides,
bacoides, sementes com apêndice carnoso e sementes sem recompensa
nutricional. Não foram separados diásporos que caíram diretamente da planta
parental (frutos intatos) e diásporos dispersos (sementes limpas), já que juntos
representam frutos que estiveram ou estão disponíveis como recurso alimentar
para os frugívoros. Todos os diásporos foram quantificados e identificados no
menor nível taxonômico possível.
ANÁLISE DOS DADOS
Caracterização da chuva de sementes ornitocóricas
Para compararmos a abundância de sementes entre os anos e entre as
parcelas, realizamos uma ANOVA fatorial uma vez que se tinha a abundância total
de sementes por coletor. A composição de espécies foi comparada entre os anos
e entre as parcelas com análises de PERMANOVA. Também comparamos a
abundância dos diferentes tipos de diásporos ornitocóricos encontrados na chuva
16
de sementes entre os anos e entre as parcelas por meio de uma ANOVA fatorial.
O mesmo foi feito para a abundância de sementes autóctones. Para
determinarmos quais espécies eram alóctones e quais eram autóctones, as
espécies obtidas na chuva de sementes foram comparadas à lista de espécies
arbóreas e de palmeiras em TB1 e TB2 disponível em Joly et al. 2012. Todas as
análises estatísticas foram feitas utilizado o software de livre uso “R” (R Core
Team, 2013) com um valor de alfa de 0,05.
Variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas
Para avaliarmos a variação na abundância de diásporos e na riqueza de
espécies da chuva de sementes dos dois anos de coleta de dados, usamos a
estatística circular, que é uma estatística descritiva para distribuições circulares
(Herrera 1988). Ela permite a descrição e análise de dados fenológicos testando a
sazonalidade de um determinado evento em um período de tempo (Herrera 1988,
Morellato et al. 2010). Esta estatística realiza inferências através da frequência em
intervalos de medida considerados dentre uma escala circular (i.e. a data de
observação em dias, meses ou anos; Morellato et al. 2010, Zar 2010). A escala
circular precisa ser transformada em ângulo para facilitar sua interpretação através
da seguinte formula matemática: a = 360/K, onde K representa o número de
unidades totais da data de observação escolhida pelo pesquisador (i.e. K = 12
para meses; Morellato et al. 2010, Zar 2010). Os resultados são representados em
histogramas circulares, onde o comprimento das barras representa a frequência
relativa da variável fenológica observada em uma determinada data ou ângulo
(Morellato et al. 2010, Zar 2010).
Para saber se existe sazonalidade na abundância de diásporos e na
riqueza de espécies da chuva de sementes, foi aplicado o teste de Rayleigh,
depois de testada a normalidade circular dos dados. Para avaliar o efeito da
precipitação na abundância de sementes nas duas parcelas, a abundância mensal
das sementes foi correlacionada à precipitação total mensal, obtida de uma
estação meteorológica do PESM-Picinguaba, através da correlação de Spearman
usando análises de defasagens temporais (“time-lag”) com até dois meses de
17
atraso. Essa análise permite verificar se os eventos ocorrem ou não de forma
sincronizada e como análise complementar, foi realizado o teste de Watson-
Williams para determinar se os ângulos médios entre abundância de sementes e
precipitação diferem significativamente (Zar 2010).
Resultados
Caracterização da chuva de sementes ornitocóricas
A abundância total de diásporos ornitocóricos nos coletores em TB1 e TB2
não diferiu entre as duas parcelas somando-se os dois anos (p > 0,05), mas a
abundância total de diásporos diferiu entre os anos (F = 7,903; SOQ= 82697; p =
0,005; Figura 2), com maior quantidade de sementes no primeiro ano para as duas
parcelas. Não foi possível identificar 103 sementes coletadas, correspondentes a
12 morfotipos. Dentre as sementes identificadas, encontramos 81 espécies
pertencentes a 34 famílias (Apêndice A), sendo Arecaceae a família mais
abundante com 38% das sementes quantificadas nas duas parcelas, seguida por
Urticaceae com apenas 19,3% de sementes. Essa ordem não corresponde à
abundância de indivíduos por famílias nos inventários florestais, que encontraram
maior quantidade de indivíduos de Myrtaceae, seguida por Arecaceae e
Rubiaceae (Figura 3). Das 34 famílias identificadas na chuva de sementes, 31
ocorreram na parcela TB1 e 27, em TB2. As famílias Aquifoliaceae, Clusiaceae,
Nyctaginaceae, Araceae, Sapotaceae, Verbenaceae e Malpighiaceae foram
exclusivas em TB1. Já a parcela TB2 apresentou três famílias exclusivas:
Commelinaceae, Olacaceae e Rutaceae.
A composição de espécies encontradas na chuva de sementes foi diferente
entre as parcelas TB1 e TB2 no primeiro (F = 2,72; R2 = 0,044; p< 0,001) e no
segundo ano (F = 1,39; R2 = 0,014; p = 0,05) compartilhando apenas 29 espécies
das 81 encontradas na chuva de sementes. De igual forma, a composição de
espécies encontradas em TB1 foi diferente de um ano para outro (F = 1,80; R2 =
0,030; p < 0,01), enquanto que em TB2 não houve diferença (F = 1,39; R2 = 0,024;
p > 0,05).
18
Foram encontrados apenas diásporos drupoides e sementes com
apêndices carnosos na chuva de sementes. A ocorrência dos dois tipos de
diásporos não diferiu entre os anos nem entre as parcelas (p < 0,05; Figura 4).
Das espécies identificadas na chuva de sementes em TB1 e TB2 nos dois anos,
87% foram autóctones. Estas espécies contribuíram com 5153 sementes nas duas
parcelas em conjunto (cerca de 70% do total de sementes quantificadas, n = 7888)
e sua abundância total diferiu entre os anos (F = 9,40; SOQ = 25078; p < 0,001;
Figura 5).
Variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas
A maior abundância de sementes nas duas parcelas no primeiro ano
mostrou correlação com a maior precipitação em 2007-2008 em relação ao
período de 2008-2009. Nas duas parcelas, o número de sementes na chuva
aumentou do período mais seco para o mais úmido nos dois anos (Figura 6). Na
parcela TB1, houve maior abundância de sementes entre os meses de dezembro
e fevereiro, com pico de abundância médio para os dois anos em janeiro (Rayleigh
p < 0,001, a = 27,369°). Em contraposição, a parcela TB2 apresentou maior
número de sementes entre os meses de janeiro e março (Tabela 1), com pico de
abundância média para os dois anos em fevereiro (Rayleigh p < 0,001; a =
34,364°). A distribuição da abundância das sementes ao longo dos dois anos foi
mais homogênea em TB1 (r = 0,29) do que em TB2 (r = 0,31; Tabela 1). Os picos
de abundância nas duas parcelas coincidem com o pico da precipitação na área
de estudo (Tabela 1). A concentração da precipitação entre novembro e janeiro foi
alta (Rayleigh Z: 779,61) e apresentou baixa uniformidade ao longo dos anos (r =
0,38; Figura 5, Tabela 1). Houve, portanto, uma relação positiva entre abundância
de diásporos e precipitação em TB1 (r2 0,50; p < 0,05) e TB2 (r2 0,55; p < 0,05).
Assim, o vetor médio dos picos foi semelhante na parcela TB1 (F = 1,34; p = 0,25;
g.l = 1), onde a abundância de diásporos e a precipitação ocorreram com até um
mês de defasagem. Porém, em TB2 o vetor médio dos picos foi diferente (F =
6,96; p = 0,01; g.l = 1; Tabela 2).
19
A riqueza de espécies ao longo dos dois anos não apresentou um pico
marcado de sazonalidade nas parcelas (p > 0,05 para TB1 e TB2). Dessa forma, a
concentração de espécies na chuva de sementes para um determinado mês foi
baixa e com alta uniformidade ao longo dos anos, tanto em TB1 (Rayleigh Z = 1; r
= 0,049) como em TB2 (Rayleigh Z = 0,124; r = 0; Figura 7, Tabela 1).
Discussão
A caracterização e dinâmica da chuva de sementes ornitocóricas
consumidas e não consumidas, avaliadas neste estudo, apontam dois fatores
principais: (1) a presença de espécies ornitocóricas o ano todo e a contribuição
das espécies autóctones no espectro de dispersão evidenciam uma produção
constante de frutos fornecendo alimento para a comunidade frugívora, inclusive na
estação seca; e (2) a relação positiva entre precipitação e abundância de
sementes sugere que a pluviosidade também afeta a disponibilidade de alimento
aos frugívoros ao se relacionar positivamente à produção de frutos.
Dentre as familias mais abundantes na chuva de sementes, Arecaceae já
tem sido registrada em outros estudos como uma das famílias mais
representativas (Pedroni 2001). No entanto, no inventário florestal do projeto
temático “Gradiente Funcional” a família Myrtaceae foi a mais abundante em
número de indivíduos (Joly et al. 2012). As diferenças encontradas entre a
abundância dos diásporos e a composição da comunidade poderiam ser
atribuídas a que algumas das espécies registradas na chuva de sementes como
Euterpe edulis (Mart) produzem grande quantidade de frutos (Von Allmen et al.
2004). Embora a alta exploração de espécies como Euterpe edulis em Picinguaba
reduza o número de indivíduos adultos na área (Gressler 2010), a alta produção
de frutos por parte dessas espécies ressalta sua importância na manutenção da
fauna (Grombone-Guaratini & Rodrigues 2002).
Apesar da composição florística das parcelas ser muito semelhante, a
composição de espécies encontradas na chuva de sementes foi diferente entre as
parcelas para cada ano. Provavelmente indivíduos da mesma espécie frutificam
20
em locais e em anos diferentes (Garcia & Stefano 2003, Engel & Martins 2005), o
que resulta em variações nos períodos de frutificação e na quantidade de
diásporos produzidos (Wright et al. 1999, Garcia & Stefano 2003). No entanto
Morellato e colaboradores (2000) sugeriram que as diferentes formas de vida
como ervas e lianas podem também afetar as variações fenológicas entre
diferentes áreas da floresta atlântica. Além disso, a localização dos coletores deve
ter influenciado a presença de espécies representadas por poucos indivíduos em
cada parcela gerando diferenças na composição entre as parcelas, o que também
poderia ter afetado a diferença encontrada na composição de espécies dentro de
cada parcela ao longo do tempo.
Grande parte das espécies registradas na chuva de sementes são espécies
autóctones com diásporos de tipo drupóide, o que corrobora outros estudos
realizados para a comunidade na área (Martins et al. 2014). Isso sugere que os
recursos alimentares utilizados pelas aves frugívoras são provenientes da
comunidade local de plantas. A presença de espécies autóctones mantém a
diversidade local de plantas já que o fluxo gênico gerado pelos diferentes
indivíduos da mesma espécie aumenta as probabilidades de estabelecimento das
populações vegetais (Garcia & Grivet 2011). Dessa forma, a produção e dispersão
de sementes nessa escala representa o potencial de auto-regeneração das
florestas (Martinez-Ramos & Soto-Castro 1993).
A variação temporal na abundância de diásporos ornitocóricos consumidos
e não consumidos evidencia uma sazonalidade na produção dos frutos pela
comunidade. A produção de frutos aumenta do período mais seco para o mais
úmido, com maior abundância de diásporos ornitocóricos na estação chuvosa
(novembro a março). Este resultado tem sido relatado em outros estudos (Gressler
2010, Athie 2012), indicando que a maior parte das espécies ornitocóricas frutifica
na estação chuvosa entre outubro e março (Foster 1977, Fleming et al. 1987). Isso
confirma a importância da precipitação para os padrões fenológicos das plantas
(Morellato et al. 2000, Morellato 2003).
21
A produção de frutos apresenta uma sazonalidade relacionada com a
precipitação. No entanto, este estudo mostra que a disponibilidade de frutos
atrativos às aves é constante ao longo do ano e entre os anos, provavelmente
porque espécies que precisam de mais tempo para os frutos chegar à maturidade
florecem no final de cada estação, padrão que pode explicar a disponibilidade
continua de frutos na floresta (Saggemeier et al. 2010). Portanto, a oferta de
recursos o ano todo pode estar determinado pela fisiologia das espécies que
frutificam de forma não sincronizada com a comunidade (Howe 1984, Saggemeier
et al. 2010), fornecendo alimento durante a época de escassez para frugívoros
especialistas ou generalistas, que podem se alimentar de outros recursos (Howe &
Estabrook 1977).
Diferentemente da abundância, o número de espécies registradas na chuva
de sementes não variou ao longo dos anos, o que sugere que aquelas espécies
que frutificam durante a estação seca como Euterpe edulis, Coussapoa
microcarpa, Hieronyma alchorneoides e Faramea sp representam espécies
importantes no suprimento alimentar de aves frugívoras (Foster 1977), inclusive
daquelas que consomem frutos como recurso alternativo (Howe & Estabrook
1977). O fato de encontrar espécies produzindo frutos em diferentes épocas do
ano pode estar relacionado tanto aos diferentes padrões fenológicos entre
espécies e entre indivíduos da mesma espécie (Van Shaik et al. 1993, Garcia &
Stefano 2003), como também à fisiologia própria das espécies (Saggemeier et al.
2010). A presença de espécies importantes na área, com produção de frutos na
época de escassez, e a contribuição das espécies autóctones no espectro de
dispersão, fatores demonstrados neste estudo, evidenciam não só o fornecimento
constante de alimento às comunidades de frugívoros locais, mas também a
importância dessas espécies na manutenção das populações de frugívoros. Além
disso, a utilização destas espécies nos processos de restauração natural é
fundamental para manter e acrescentar as interações entre as espécies
conservando a comunidade de animais dispersores nesses ecossistemas (Levey
1988).
22
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27
Figura 1. Distribuição dos coletores de sementes em duas parcelas (TB1 e TB2)
de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo
Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São
Paulo. (a) TB1 e (b) TB2. Pontos pretos representam os coletores instalados em
2007 e pontos brancos, os coletores instalados em 2008. Figura adaptada de
Martins (2011).
28
Figura 2. Média da abundância de diásporos ornitocóricos consumidos e não
consumidos encontrados na chuva de sementes ao longo de dois anos (n = 4719
para o ano 1 e n = 3169 para o ano 2) em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha
cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo
Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São
Paulo. As barras verticais representam o erro padrão da média.
0
20
40
60
80
100
120
140
Parcela TB1 Parcela TB2 Parcela TB1 Parcela TB2
Ano 1 Ano 2
Mé
dia
da a
bu
nd
ân
cia
de
se
me
nte
s
a
a
b b
F = 7,903; SOQ= 82697; p = 0,005
29
Figura 3. Abundância relativa de diásporos ornitocóricos consumidos e não
consumidos pertencentes a diferentes famílias encontradas na chuva de sementes
(n = 3316 em TB1 e n = 4467 em TB2) e abundância relativa de indivíduos
arbóreos de diferentes famílias e palmeiras com dispersão ornitocórica (n = 365
em TB1 e n = 398 em TB2) em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas
na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque
Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. Famílias
representadas por menos de 3% da abundância total não foram inclusas no
gráfico.
27 21
11 10 8 4 3
47
18 17
3 3
14
17
30
4 10
18
5
0
10
20
30
40
50
60
70
Are
ca
ce
ae
Urt
ica
ce
ae
Ru
bia
ce
ae
Myrt
acea
e
Euph
orb
iaceae
Myrs
ina
ce
ae
Mo
nim
iaceae
Are
ca
ce
ae
Urt
ica
ce
ae
Euph
orb
iaceae
Me
lisp
erm
ace
ae
Ela
eocarp
ace
ae
Sapin
da
ce
ae
Ara
liaceae
TB1 TB2
Ab
un
dâ
ncia
(%
)
Diásporos ornitocóricos Individuos ornitocóricos
30
Figura 4. Ocorrência de diásporos drupoides, sementes com apêndices carnosos
e sementes de espécies não identificadas (NI) coletados na chuva de sementes
ornitocóricas ao longo de dois anos em duas parcelas de 1 ha cada instaladas na
Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque
Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo.
2829 2185
164 438
456 395
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Ano 1 Ano 2
Oc
orr
ên
cia
(%
)
Diaspóro drupóide Semente com apêndice carnoso NI
31
Figura 5. Abundância de diásporos ornitocóricos pertencentes a espécies
autóctones encontradas na chuva de sementes ao longo de dois anos (n = 3194
para o ano 1 e n = 1959 para o ano 2) em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha
cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo
Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São
Paulo. As barras verticais representam o erro padrão da média.
0
10
20
30
40
50
60
70
Parcela TB1 Parcela TB2 Parcela TB1 Parcela TB2
Ano 1 Ano 2
Mé
dia
do
n°
de s
em
en
tes
a
utó
cto
ne
s
F = 9,40; SOQ = 25078; p < 0,01
a
a
b b
32
Figura 6. Histograma circular da abundância de diásporos ornitocóricos
consumidos e não consumidos em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada
instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba,
Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. Abaixo, é
apresentado o histograma circular de precipitação na área de estudo. O vetor linha
indica o ângulo médio ou direção da variável e a linha transversa fora do círculo
indica o intervalo de confiança de 95%.
33
Figura 7. Histograma circular da riqueza de diásporos ornitocóricos consumidos e
não consumidos em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na
Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do núcleo Picinguaba, Parque
Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. O vetor linha
indica o ângulo médio ou direção da variável e a linha transversa fora do círculo
indica o intervalo de confiança de 95%. No histograma de TB2, o intervalo de
confiança não foi calculado devido à baixa concentração dos dados em uma
direção (Rayleigh Z = 0,124).
34
Tabela 1. Resultados da análise circular da abundância e da riqueza de diásporos ornitocóricos consumidos e não
consumidos encontrados na chuva de sementes em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de
São Paulo. Também foi feita análise circular da precipitação na área de estudo. Valores em negrito são significativos (p <
0,05).
Parcela Variável Mês Vetor
Médio (µ) Data média
Intervalo de
confiança de 95% (-/+) para µ
Período de Duração
Comprimento do
Vetor (r)
Teste Rayleigh
(Z)
Teste Rayleigh
(p)
TB1
Abundância Janeiro 27,369° 28 janeiro 22,837°, 31,901°
23 jan-1 fev 0,295 293,439 < 1E-12
Riqueza Janeiro 24,811° 25 janeiro 103,978°, 305,643°
15 abr-6 nov 0,049 1,005 0,366
Precipitação Janeiro 24,865° 25 janeiro 22,129°, 27,601°
22 jan-28 jan 0,38 779,611 < 1E-12
TB2
Abundância Fevereiro 34,364° 4 fevereiro 30,701°, 38,028°
31 jan- 8 fev 0,314 446,205 < 1E-12
Riqueza Dezembro 330,494° 1 dezembro 104,829°, 196,16°
16 abr- 18 jul 0,021 0,124 0,884
Precipitação Janeiro 24,865° 25 janeiro 22,129°, 27,601°
22 jan - 28 jan 0,38 779,611 < 1E-12
35
Tabela 2. Correlação de Spearman com defasagem temporal de até dois meses e
teste de Watson-Williams entre a precipitação e a abundância de diásporos
ornitocóricos em duas parcelas de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila
Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar,
litoral norte do estado de São Paulo. Valores em negrito são significativos (p <
0,05).
Parcela Correlação
de Spearman Teste
Watson-Williams
Defasagem
(meses) r2 p F p
TB1
T0 0,5 0,009
1,34 0,25 T1 0,48 0,016
T2 0,31 0,145
TB2
T0 0,55 0,003
6,96 0,01 T1 0,35 0,093
T2 0,33 0,119
36
Apêndice A. Espécies ornitocóricas encontradas na chuva de sementes ao longo
de dois anos em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da
Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. Não foram inclusos na tabela
os 12 morfotipos não identificados no estudo.
Família Ano
1
Ano
2
Período de
Frutificação
Tipo de
fruto
Forma
de Vida
Sistema de
Reprodução
Acanthaceae
Nelsonia sp 1 8 --- --- Erva ---
Annonaceae
Guatteria gomeziana A.ST.-Hil 4 1 Nov-Dez Drupa Árvore Homóica
Rollinia serice (R.E.Fr.) R.E.Fr. 14 4 Abr-Mai Drupa Árvore Homóica
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. 0 2
Cápsula Árvore
Aquifoliaceae
Ilex sp 25 0 --- Baga Arb-Árv Homóica
Araceae
Philodendron appendiculatum Nadruz
& Mayo 3 0 --- --- Erva ---
Araliaceae
Schefflera calva (Cham.) Frodin &
Fiaschi 8 65 --- Drupa Árvore Homóica
Arecaceae
Euterpe edulis Mart. 408 167 Mai-Set Drupa Erva Monóica
Geonoma sp 1474 940
Drupa Erva
Boraginaceae
Cordia sellowiana Cham. 43 54 --- Drupa Árvore Homóica
Cordia superba Cham. 0 3 --- Drupa Arb-Árv Homóica
Celastraceae
Maytenus sp 46 21 --- Cápsula Arb-Árv Homóica
Clusiaceae
Garcinia gardneriana (Triana &
Planch.) Zappi 0 16 Dez-Mar Baga Arb-Árv Dióica
37
Apêndice A. Continuação
Família Ano
1
Ano
2
Período de
Frutificação
Tipo de
fruto
Forma
de Vida
Sistema de
Reprodução
Commelinaceae
Dichorisandra thyrsiflora J.C.Mikan 0 1 Mar-Abr Cápsula Erva ---
Dilleniaceae
Davilla latifolia Casar. 13 21 --- --- Liana ---
Davilla rugosa Poir. 0 1 --- --- Liana
Davilla sp1 1 5 --- --- --- ---
Elaeocarpaceae
Sloanea guianensis (Aubl.) Benth. 46 112 Out-Nov Cápsula Árvore Homóica
Sloanea monosperma Vell. 7 9 Fev-Abr Cápsula Árvore Homóica
Euphorbiaceae
Alchornea triplinervia (Spreng.)
Mull. Arg. 28 46 Jan-Fev Cápsula Arb-Árv Dióica
Sapium glandulatum (Vell.)Pax 20 220 --- Cápsula --- Monóica
Euphorbiaceae sp1 0 1 --- --- --- ---
Fabaceae
Copaifera trapezifolia Hayne 1 1 --- Drupa Árvore Homóica
Piptedania sp 6 7 --- Legume --- Homóica
Fabaceae sp1 1 6 --- --- --- ---
Lauraceae
Ocotea sp 17 73 --- Baga Arb-Árv Dióica
Lauraceae sp1 1 0 --- --- --- ---
Malpighiaceae
Byrsonima sp1 0 10 --- Baga --- Homóica
Malvaceae
Malvaceae sp1 2 67 --- --- --- ---
Meliaceae
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. 11 16 Jan-Dez Cápsula Árvore Dióica
Menispermaceae
Abuta selloana Eichler 142 14 --- Drupa Liana ---
38
Apêndice A. Continuação
Família Ano
1
Ano
2
Período de
Frutificação
Tipo de
fruto
Forma
de Vida
Sistema de
Reprodução
Monimiaceae
Mollinedia sp 2 4 --- Drupa --- Dióica
Mollinedia schottiana (Spreng.)
Perkins 54 76 Abr-Mai Drupa Arb-Árv Dióica
Mollinedia Uleana Perkins 4 6 Jun-Jul Drupa Árvore Dióica
Myristicaceae
Virola bcuhyba (Schott) Warb. 3 9 Ago-Nov Cápsula Árvore Dióica
Myrtaceae
Calyptranthes sp 111 90 --- Baga --- Homóica
Calyptranthes sp2 0 2 --- Baga --- ---
Eugenia sp1 7 0 --- Baga --- Homóica
Eugenia sp2 0 6 --- Baga --- ---
Marlierea tomentosa Cambess 39 54 Out-Dez Baga Árvore Homóica
Myrtaceae sp1 0 15 --- --- --- ---
Myrtaceae sp2 0 1 --- --- --- ---
Myrtaceae sp3 0 1 --- --- --- ---
Myrtaceae sp4 2 0 --- --- --- ---
Neomitranthes glomerata (D.
Legrand) D. Legrand 2 1 Nov-Dez Baga Árvore Homóica
Siphoneugena densiflora O.Berg 5 4 --- Baga Árvore ---
Nyctaginaceae
Guapira opposita (Vell.) Reitz 29 15 Mar-Abr Drupa Arb-Árv Dióica
Olacaceae
Heisteria silvianii Schwacke 1 0 Dez-Jan Drupa Árvore Homóica
Passifloraceae
Passiflora sp 6 18 Set-Jan Baga --- ---
Peraceae
Pera glabrata (Schott) Peopp. Ex
Baill. 0 3 Abr-Mai Cápsula Arb-Árv Dióica
Phyllanthacaceae
Hieronyma alchornoides Allemão 279 415 Fev-Abr Drupa Árvore Dióica
Primulaceae
Myrsine lancifolia Mart. 98 58 --- Drupa Arbusto Homóica
39
Apêndice A. Continuação
Família Ano
1
Ano
2
Periodo de
Frutificação
Tipo de
fruto
Forma
de Vida
Sistema de
Reprodução
Rubiaceae
Faramea sp 95 94 --- Baga --- Homóica
Psychotria nuda (Cham. & Schltde)
Wawra 19 16 Mar Drupa Arbusto Homóica
Psychotria sessilis Vell. 5 0 --- Drupa Arbusto Homóica
Psychotria sp2 2 0 --- Drupa --- Homóica
Psychotria sp3 1 0 --- Drupa --- Homóica
Psychotria suterella Mull.Arg. 1 0 Abr-Mai Drupa Arbusto Homóica
Rubiaceae sp1 122 21 --- --- --- ---
Rubiaceae sp3 20 23 --- --- --- ---
Rubiaceae sp4 1 0 --- --- --- ---
Rutaceae
Rutaceae sp 1 0 --- --- --- ---
Sapindaceae
Allophylus edulis (A.St.-Hil. Et al.)
Hieron. Ex Niederl 0 4
Jan, Abr,
Ago, Out Baga Arb-Árv Monóica
Cupania sp 1 0 --- Cápsula --- Monóica
Cupania oblongifolia Mart. 1 1 Nov Cápsula Árvore Monóica
Matayba elaeagnoides Radlk. 16 26 Nov-Dez Cápsula Arb-Árv Monóica
Sapindaceae sp1 1 3 --- --- --- ---
Sapindaceae sp2 99 1 --- --- --- ---
Sapindaceae sp3 2 1 --- --- --- ---
Sapotaceae
Sapotaceae sp1 5 2 --- Baga --- Homóica
Solanaceae
Solanaceaesp 5 3 --- --- --- Homóica
Solanaceaesp1 4 15 --- --- --- Homóica
Solanaceaesp2 0 2 --- --- --- Homóica
Solanumsp1 0 7 --- --- --- Homóica
Symplocaceae
Symplocos sp1 0 1 --- Drupa --- Homóica
Symploccos pubescens Klotzsch ex
Benth. 0 1 --- Drupa Arb-Árv Homóica
40
Apêndice A. Continuação
Família Ano
1
Ano
2
Período de
Frutificação
Tipo de
fruto
Forma
de Vida
Sistema de
Reprodução
Urticaceae
Cecropia glaziovii Snethl. 888 111 Jan-Dez Infrutescência Árvore Dióica
Coussapoa microcarpa (Schott)
Rizzini 368 20 Nov-Dez Infrutescência Arb-Árv Dióica
Pourouma guianensisAubl. 58 78 Fev Drupa Arbusto Dióica
Verbenaceae
Verbenaceae sp 0 5 --- --- --- ---
41
CAPÍTULO 2
Estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas em uma Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil
Marisol Rios Suarez, Valéria Forni Martins & Flavio Antonio Maës dos Santos.
Resumo
Nas florestas tropicais, a chegada de sementes em locais específicos
permite determinar pontos de recrutamento de indivíduos e avaliar o potencial de
regeneração das florestas. A distribuição das sementes dispersas e de aquelas
que caem das árvores pode ser acessada por meio da chuva de sementes que
constitui a comunidade de diásporos (i.e unidades funcionais de dispersão, como
sementes e frutos), que são liberados e disseminados no ambiente. Dado que
aves são os agentes dispersores mais importantes nessas florestas, os locais
onde são depositadas as sementes por esses frugívoros aumenta a quantidade de
diásporos em um determinado ponto, o que tem importantes implicações na
identificação de “hotspots” de recrutamento. O objetivo deste trabalho é avaliar o
padrão de distribuição da chuva de sementes ornitocóricas consumidas e não
consumidas ao longo de dois anos em duas parcelas de 1 ha instaladas na
Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no litoral norte de São Paulo (23°34’ -
23°17’ S e 45°02’ - 45°11’ W). Para isso, perguntamos: 1) Qual é o padrão
espacial da chuva de sementes ornitocóricas? 2) A densidade de sementes na
chuva está relacionada a características do ambiente, como abertura do dossel e
atributos da vegetação? 3) Existe variação no padrão espacial da chuva de
sementes e nas suas relações com as características do ambiente entre os anos?
A chuva de sementes foi coletada por Martins (2011) mensalmente durante dois
anos. Os coletores foram distribuídos aleatoriamente nas parcelas. Todas as
sementes ornitocóricas (consumidas e não consumidas) foram separadas e
quantificadas em cada coletor. Utilizarmos a análise espacial por índices de
42
distância (SADIE) para calcularmos a agregação da chuva de sementes, a
associação das sementes com plantas ornitocóricas e a associação da chuva de
sementes nos dois anos em cada parcela. E foi usado o mapeamento de auto
vetores espaciais (SEVM) para relacionarmos a densidade de sementes às
características do ambiente. Encontramos diferenças no padrão de distribuição
das sementes ornitocóricas entre as duas parcelas e ao longo do tempo. Em uma,
a chuva de sementes foi agregada nos dois anos e não houve associação entre as
sementes e as plantas ornitocóricas. A densidade de sementes nessa parcela não
está relacionada a características do ambiente e os locais de deposição das
sementes não foram consistentes ao longo do tempo. Já na outra parcela, a chuva
de sementes foi agregada apenas no segundo ano, quando também houve
associação entre sementes e plantas ornitocóricas, apresentando relação com
algumas características do ambiente. Porém, os locais de deposição das
sementes não foram consistentes ao longo do tempo. Nossos resultados mostram
que o padrão de distribuição das sementes ornitocóricas é dependente de
contexto, ou seja, varia entre áreas e também ao longo do tempo, o que tem
importantes implicações na previsibilidade de “hotspots” para o recrutamento de
novos indivíduos na comunidade. Além disso, a agregação da chuva de sementes
ornitocóricas não necessariamente ocorre devido à associação entre sementes e
plantas parentais, já que abundância de sementes está mais relacionada com
algumas características do ambiente como densidade de árvores, altura e área
basal. Este estudo sugere que o padrão espacial da chuva de sementes não é
consistente ao longo dos anos ao estar mais relacionado às características do
habitat que mudam e que influenciam a localização espacial de “hotspots” para o
recrutamento de indivíduos nas populações vegetais.
Palavras-Chave: Dispersão, “hotspot” de recrutamento, padrões espaciais.
43
Introdução
Nas florestas tropicais, a chegada de sementes em determinados locais,
como consequência da dispersão ativa ou da queda dos diásporos da planta
parental, tem importantes implicações no recrutamento e estabelecimento de
novos indivíduos nas populações vegetais e na conservação das florestas
tropicais (Hampe et al. 2008). Portanto, a identificação de locais que recebem uma
grande quantidade de sementes permitiria a determinação de “hotspots” de
recrutamento, importantes nos processos de regeneração natural (Houle 1998,
Nathan & Muller-Landau 2000, Hampe et al. 2008). A distribuição das sementes
na floresta, que permite avaliar locais com grandes quantidades de sementes,
pode ser acessada por meio da chuva de sementes (Frankie et al. 1974) que
constitui a comunidade de diásporos (i.e unidades funcionais de dispersão, como
sementes e frutos) liberados e disseminados no ambiente (Harper 1977).
Dado que a maior parte das populações de plantas se distribui de forma
agregada, como consequência da dispersão local (Hubbell 1979, 1980, Putz 1983,
Sterner et al. 1986, Condit et al. 2000, Manabe et al. 2000). O padrão de
distribuição das sementes deveria evidenciar esses eventos de dispersão local
com mais sementes chegando embaixo ou perto de árvores frutíferas (Janzen
1970, Connell 1971, Howe & Smallwood 1982, Clark et al. 1999, Nathan & Muller-
Landau 2000). Portanto, agregação em plantas parentais deveria levar à
agrupação na chuva de sementes e vice-versa (Peart 1989). Dessa forma, espera-
se que esses agrupamentos se tornem mais fortes quando aumenta a densidade
de plantas frutíferas na floresta (Nathan & Muller-Landau 2000). Além disso, a
maior densidade de árvores com diásporos ornitocóricos deve aumentar a
abundância de sementes nesses locais, já que atrai uma maior quantidade de
aves (Tirado & Pugnaire 2003) ao disponibilizar diversidade de recursos em
quantidades suficientes para o suprimento alimentar dos frugívoros (Levey 1988).
Por outro lado, cerca de 90% das espécies arbóreas nesses ecossistemas
produzem frutos consumidos por animais (Frankie et al. 1974, Howe & Smallwood
1982). A maior parte dessas espécies apresenta diásporos atrativos às aves, que
44
são o principal agente dispersor nos trópicos (Pedroni 2001, Silva et al. 2002,
Takahashi & Kamitani 2004). Portanto, a dispersão por aves pode exercer grande
influência sobre a estrutura e dinâmica das populações e comunidades, já que
esses animais depositam sementes em diferentes densidades no ambiente
(Debussche & Isenmann 1994, Jordano & Schupp 2000, Takahashi & Kamitani
2004). Dessa forma, também afetam o potencial de regeneração da floresta
(Loiselle et al. 1996, Levine & Murrell 2003). Além disso, a agregação das
sementes pode também ocorrer como consequência da preferência de habitat por
parte das aves (Carlo et al. 2013).
A densidade de sementes na floresta pode ser influenciada por
determinadas características do ambiente (Debussche & Isenmann 1994). Por
exemplo, locais que têm árvores mais altas são mais atrativos para as aves do
que aqueles com árvores menores, já que representam ambientes mais propícios
para o descanso ou realização de outras atividades pelos animais (Herrera &
Jordano 1981, McDonnell & Stiles 1983, Debussche & Isenmann 1985, McDonnell
1986, McClanahan & Wolfe 1993, Jordano & Schupp 2000, Jordano et al. 2007).
Assim, deve existir maior abundância de sementes em locais próximos a árvores
altas. A densidade de sementes também deve ser maior em locais com árvores de
grande área basal, já que indivíduos grandes apresentam maior duração no seu
período de frutificação e podem ser uma fonte de alimento durante a escassez de
recursos na floresta, atraindo as comunidades de frugívoros (Anderson et al.
2005). Alguns estudos mostram que aves frugívoras com frequência concentram
suas atividades nas bordas de clareiras (e.g., Levey 1988, Hoppes, 1988), as
quais fornecem maior variedade de recursos e podem ser aproveitadas como
locais de descanso (Carlo et al. 2013). Portanto, a densidade de sementes poderia
estar relacionada com maior abertura do dossel, já que uma maior disponibilidade
de luz aumenta a produção de frutos pelas árvores localizadas na borda das
clareiras (Levey 1988, Hoppes 1988). Além disso, o comportamento das aves
varia entre forrageio por alimento e outras atividades como demonstrações de
territorialidade ou mesmo atividades reprodutivas, portanto, a probabilidade das
sementes chegarem nesses locais aumenta (Sasal & Morales 2013). Dessa forma,
45
grandes quantidades de sementes em determinados locais da floresta representa
um conjunto de características que podem ser usadas na predição de locais com
alto potencial de recrutamento de indivíduos (Hampe et al. 2008).
No entanto, a interpretação dos padrões espaciais das sementes tem sido
limitada pela falta de abordagens analíticas que considerem múltiplas escalas
espaciais enquanto controlam a autocorrelação espacial dos dados (Hampe et al.
2008). Neste estudo, utilizamos técnicas de análise espacial para avaliar o padrão
de distribuição da chuva de sementes ornitocóricas consumidas e não consumidas
em duas parcelas instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do
núcleo Picinguaba no Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de
São Paulo. Em específico, perguntamos: 1) Qual é o padrão espacial da chuva de
sementes ornitocóricas? 2) A densidade de sementes na chuva está relacionada a
características do ambiente, como abertura do dossel e atributos da vegetação? 3)
Existe variação no padrão espacial da chuva de sementes e nas suas relações
com as características do ambiente entre os anos? Espera-se que a chuva de
sementes ornitocóricas tenha um padrão espacial agregado. Também espera-se
que exista relação entre densidade de sementes e características do ambiente,
evidenciando micro-habitats que recebem grandes quantidades de sementes. Se
os locais com maior quantidade de sementes não variam entre anos e entre as
parcelas, poderemos contribuir na identificação de hotspots de recrutamento nas
populações de plantas.
Material e métodos
ÁREA DE ESTUDO
O Parque Estadual da Serra do Mar (PESM; 23°34’ - 23°17’ S e 45°02’ -
45°11’ W) abriga o maior remanescente contínuo de Mata Atlântica, um dos
biomas considerado hotspot mundial para conservação da biodiversidade (Myers
et al. 2000). O PESM possui altitudes que variam entre o nível do mar e 1.200 m
(Alves et al. 2010) e recobre a cadeia montanhosa da Serra do Mar no litoral norte
do estado de São Paulo, sudeste do Brasil (SOS Mata Atlântica/INPE/ISA 1998).
46
Dentre as diferentes fitofisionomias do PESM, a porção de menor altitude é
recoberta pela Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas (5 m a 100 m de
altitude; Veloso et al. 1991). Ela ocorre em solo ácido (pH 3,3 a 3,9) com alta
diluição de nutrientes e alta saturação de alumínio, de tipo Cambisolo háplico
distrófico típico, argiloso (Martins 2010).O solo é seco em alguns locais devido à
presença de leitos secos de riachos (Campos 2008). Existem varias formações
rochosas fazendo sua topografia extremamente irregular (Joly et al. 2012). As
temperaturas médias variam entre 18,4o C em julho e 25,5o C em fevereiro. Não há
estação seca marcada e a precipitação média varia entre 11 mm em julho e 376
mm em janeiro (EMBRAPA).
Os dados usados no presente estudo foram coletados em duas parcelas
não contíguas de 1 ha chamadas de TB1 e TB2 a partir daqui, localizadas na
Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do PESM (50m – 100m). Cada parcela
foi subdividida em 100 subparcelas de 10 m x 10 m pela equipe do projeto
temático (Processo Biota/FAPESP 03/12595-7). Também foram realizados
inventários florestais, que mostraram que a composição florística e estrutura da
comunidade são semelhantes, com espécies das famílias Arecaceae,
Monimiaceae e Rubiaceae abundantes (Joly et al. 2012).
CHUVA DE SEMENTES
A chuva de sementes foi coletada por Martins (2011) durante um período de
dois anos (15 de maio de 2007 até 15 de abril de 2009). No primeiro ano, foram
sorteadas sem reposição 30 subparcelas dentro de TB1 e TB2, nas quais um
coletor de sementes foi posicionado o mais próximo possível do centro da
subparcela. Após um ano de coleta, Martins (2011) distribuiu mais 20 coletores em
cada parcela seguindo o mesmo método. A posição de cada coletor foi medida
dentro das parcelas por meio de um sistema cartesiano x, y (Figura 1). Os
coletores tinham área de 0,29 m2 com um raio de 30 cm e eram feitos de malha
com abertura de 1 mm suspensa em uma moldura redonda a 50 cm do solo. O
conteúdo dos coletores foi retirado mensalmente colocado dentro de sacos de
papel devidamente identificados e secos em estufa a 58°C durante 48 h (Martins
47
2011). Em 2013 foram quantificados e identificados todos os diásporos
ornitocóricos. Não foram separados diásporos que caíram diretamente da planta
parental (frutos intatos) e diásporos dispersos (sementes limpas), já que tanto
frutos caídos da planta parental quanto sementes dispersas podem germinar e
gerar uma plântula. Por outro lado, frutos imaturos foram considerados como
abortados e não foram incluídos na contagem uma vez que não são diásporos
efetivos para aumentar o tamanho da população.
CARACTERÍSTICAS DO AMBIENTE
As características do ambiente que podem influenciar a densidade de
sementes ornitocóricas foram obtidas no inventário florestal previamente realizado
pela equipe do projeto temático (Processo Biota/FAPESP 03/12595-7). Utilizamos
as seguintes variáveis: (1) distância do coletor ao indivíduo com diásporos
ornitocóricos mais próximo; (2) densidade de plantas ornitocóricas na subparcela;
(3) densidade total de plantas na subparcela; (4) altura do indivíduo mais próximo
ao coletor sem considerar se tinha diásporos ornitocóricos; (5) altura do indivíduo
mais alto da subparcela sem considerar se era ornitocórico ou não; (6) área basal
das plantas ornitocóricas na subparcela; (7) área basal de todas as plantas na
subparcela e (8) abertura do dossel; obtida a partir de fotos hemisféricas tiradas
no centro de cada subparcela e analisadas com o software Data Gap Analyzer 2.0
(Frazer et al 1999, Joly & Martinelli 2010). Todos os indivíduos arbóreos incluídos
tinham um DAP > 4,8 cm. As medidas de distância foram calculadas através de
uma função de raios no programa DIVA-GIS v 5.0 (Hijmans et al. 2004).
ANÁLISE DOS DADOS
Estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas
Para determinarmos a estrutura espacial da chuva de sementes
ornitocóricas, somamos todos os diásporos de todas as espécies ornitocóricas
consumidas e não consumidas que caíram em cada coletor ao longo do primeiro e
do segundo ano de coleta. Assim, obtivemos a densidade de sementes
48
ornitocóricas em cada coletor em dois anos consecutivos (Grombone-Guaratini &
Rodrigues 2002). Nós utilizamos a análise espacial por índices de distância
(SADIE; Perry et al. 1999). A SADIE identifica áreas com contagens de densidade
relativamente altas (i.e., manchas ou patches) e áreas com contagens de
densidade relativamente baixas (i.e., vazios ou gaps). Dessa forma, mede a
distância mínima (Dobs) que os indivíduos da população teriam que percorrer até
atingirem uma distribuição completamente regular, onde a abundância seria igual
em todas as unidades amostrais. A agregação da população é quantificada por
meio da divisão do valor de Dobs pelo valor médio de D obtido após muitas
permutações das contagens entre as unidades amostrais. Isso resulta no índice de
agregação Ia. Valores de Ia = 1 indicam contagens distribuídas aleatoriamente na
área de estudo, Ia > 1 indica distribuição agregada das contagens e Ia < 1 indica
distribuição regular (Perry et al. 1999).
Entretanto, Ia é uma medida geral do padrão espacial, a qual não fornece
informações sobre a distribuição de manchas e vazios na área de estudo (Perry et
al. 1999). Isso é quantificado pelos índices i e j. O índice i mede o grau com
que cada unidade amostral contribui para a agregação na área de estudo por meio
da doação de indivíduos (essas unidades amostrais constituem manchas); já j
corresponde ao recebimento de indivíduos pelas unidades amostrais (vazios) e
tem sinal negativo por convenção. Valores de i maiores do que 1,5 indicam que a
unidade amostral é uma mancha; valores de j menores do que -1,5 indicam que a
unidade amostral é um vazio; valores de ambos os índices próximos a 1 indicam
que a contagem de densidade na unidade amostral está dentro dos valores
esperados segundo uma distribuição regular de densidade (Perry et al. 1999).
Para determinarmos as relações espaciais (associação, dissociação ou
ausência de relação) e variações temporais no padrão espacial entre a chuva de
sementes e as plantas ornitocóricas nas duas parcelas e em cada parcela nos
dois anos, utilizarmos a localização espacial dos adultos ornitocóricos obtida nos
inventários florestais do projeto temático “Gradiente Funcional” para se relacionar
com a localização espacial da chuva de sementes. Para isso foi calculada a
49
medida de associação local (). Ela compara i e j dos dois conjuntos de dados
em cada unidade amostral, o que preserva a estrutura espacial de cada conjunto
de dados e evita relações positivas ou negativas decorrentes de efeitos numéricos
causados pela correlação entre valores de densidade muito distintos. varia de
+1 (associação espacial completa) a -1 (dissociação espacial completa), com 0
indicando ausência de relação entre os conjuntos de dados (Winder et al. 2001).
Todas as análises de estrutura espacial foram calculadas no software SADIE shell
v 2.0 (Conrad 2001).
Relação espacial da chuva de sementes ornitocóricas com atributos da
vegetação
Para determinar como características do ambiente influenciam a
distribuição espacial da chuva de sementes ornitocóricas, nós realizamos uma
regressão múltipla OLS entre as características do ambiente (variáveis
explanatórias) e a densidade de sementes em cada parcela nos dois anos
separadamente (variável resposta). Depois, testamos os resíduos quanto à
presença de autocorrelação espacial e estrutura. Quando encontramos
autocorrelação espacial e/ou estrutura nos resíduos, nós selecionamos filtros
espaciais para reduzir esses efeitos (Diniz-Filho & Bini 2005). Nesse caso, os
filtros foram incluídos como um segundo conjunto de variáveis explanatórias em
regressões parciais, nas quais o primeiro conjunto foram as características
ambientais (Peres-Neto & Legendre 2010).
Antes de fazermos cada regressão múltipla OLS, realizamos uma PCA para
pré-selecionar as variáveis explanatórias a serem inclusas nos modelos. Isso foi
feito porque algumas das variáveis podem ser correlacionadas. Nós selecionamos
aquelas sem colinearidade e que contribuíram mais do que o esperado ao acaso
usando o círculo de equilíbrio do biplot (Legendre & Legendre 1998). Essas
variáveis foram inclusas nas regressões e testadas novamente para presença de
colinearidade usando-se o fator de inflação de variância (VIF). Valores de VIF
acima de 10 indicam colinearidade entre variáveis. Quando houve colinearidade,
50
as variáveis foram excluídas do modelo uma a uma (Bocard et al. 2011).
Após fazermos as regressões, a autocorrelação espacial dos resíduos foi
avaliada com o índice I de Moran (Legendre & Fortin 1989). O índice varia entre -1
e +1, com valores negativos indicando autocorrelação espacial negativa, valores
positivos indicando autocorrelação espacial positiva e 0 sendo o valor esperado na
ausência de autocorrelação espacial (Cliff & Ord 1981). Quando não há
autocorrelação espacial e/ou estrutura nos resíduos, e o R2 na regressão é alto, e
é possível assumir que a variável resposta não é espacialmente
autocorrelacionada (Beale et al. 2010). Nesse caso, os resultados da regressão
múltipla OLS foram usados para determinar as quais variáveis preditoras a
variável resposta estava relacionada. Já nos casos em que os resíduos da
regressão apresentaram autocorrelação espacial e/ou estrutura, foi necessário
incorporar a estrutura espacial dos dados nos modelos para reduzir a
autocorrelação espacial dos resíduos (Diniz-Filho & Bini 2005). Para isso, foi
utilizado o mapeamento de autovetores espaciais (spatial eigenvector mapping, ou
SEVM), que extraem autovetores (i.e. filtros espaciais) de uma matriz de
conectividade expressando as relações espaciais entre as unidades amostrais
(Borcard & Legendre 2002, Diniz-Filho & Bini 2005, Bini et al. 2009, Beale et al.
2010).
Quando nenhum filtro espacial foi automaticamente selecionado, nós
escolhemos manualmente aqueles que resultaram no maior ajuste do modelo (r2)
aumentando o componente c ao máximo, diminuindo d ao máximo, diminuindo b
ao mínimo e sem modificar o componente a (T.F Rangel, comunicação pessoal).
Esses componentes representam a partição de variância da abundância de
sementes de três formas: (1) variação da abundância de sementes explicada pelo
ambiente independentemente do espaço (a); (2) variação explicada por variáveis
ambientais espacialmente estruturadas (b); (3) variação explicada exclusivamente
pelo espaço (c); e (4) variação da abundância de sementes não explicada no
modelo (Legendre 1993). Os filtros espaciais selecionados foram incorporados
como covariáveis que expressam o espaço em regressões parciais como um
51
segundo conjunto de variáveis preditoras. Por fim, para todas as regressões o
melhor modelo (modelo mínimo adequado ou MAM) foi selecionado segundo o
critério de informação de Akaike (AIC). O MAM foi o modelo cuja diferença entre
seu valor de AIC e o valor mínimo de AIC de todos os modelos gerados (∆i) foi
menor do que 2 (Diniz-Filho et al. 2008). As regressões múltiplas OLS, índice I de
Moran, SEVM, regressões parciais e seleção de modelos foram feitos no software
SAM versão 4.0 (Rangel et al. 2010) com α = 0,05.
Resultados
Estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas
O padrão espacial da chuva de sementes ornitocóricas diferiu entre os dois
anos e entre as duas parcelas. No primeiro ano, o padrão foi aleatório em TB1 (Ia
= 0,992; p > 0,05) e agregado em TB2 (Ia = 1,397; p = 0,02). Nesta parcela, a
agregação deu-se pela presença de manchas que doaram indivíduos para áreas
vazias (i = 1,378; p = 0,04). Já no segundo ano, TB1 apresentou padrão
agregado com áreas vazias recebendo indivíduos considerando a chuva de
sementes coletada em 30 (Ia = 1,362; p < 0,05; j = -1,377; p = 0,04) e 50
coletores (Ia = 1,325; p < 0,05; j = -1,390; p = 0,03). Porém, a chuva de sementes
teve padrão aleatório em TB2 considerando-se somente 30 coletores (Ia = 1,189; p
> 0,05), enquanto que a chuva coletada em 50 coletores apresentou padrão
agregado com um balanço entre manchas e áreas vazias (Ia = 1,633; p < 0,05 i >
1,5; p = 0,005; j < -1,5; p = 0,007; Tabela 1, Figura 2).
O padrão espacial da chuva de sementes nas duas parcelas não foi
constante ao longo do tempo. Não houve relação espacial entre a chuva de
sementes entre os anos TB1 (= 0,208; 0,025 < p = 0,151 < 0,975) e TB2 (=
0,1480,025 < p = 0,219 < 0,975; Figura 3). Em TB1, no primeiro ano não houve
relação entre densidade de árvores com frutos atrativos às aves e a chuva de
sementes (= -0,047; 0,025 < p = 0,582 < 0,975). Já no segundo ano houve
52
associação entre densidade de árvores com frutos atrativos às aves e a chuva de
sementes considerando-se 30 (= 0,546;p < 0,025), para 50 coletores não houve
relação (= 0,274; 0,025 < p = 0,039 < 0,975). Em TB2, a densidade de árvores
e a chuva de sementes não apresentaram relação espacial nos dois anos (-
0,043; 0,025 < p = 0,568 < 0,975), considerando-se 30 (= 0,185; 0,025 < p=
0,192 < 0,975) ou 50 coletores (= 0,018; 0,025 < p= 0,461 < 0,975) no último
ano (Tabela 2, Figura 4).
Relação espacial da chuva de sementes ornitocóricas com atributos da
vegetação
A densidade de sementes apresentou relação com características do
ambiente em TB1 só no segundo ano (p < 0,001; Tabela 3). Considerando-se
apenas 30 coletores, a densidade de sementes apresentou relação negativa com
a área basal das árvores ornitocóricas (t = -4,27; p < 0,001) e a densidade total de
plantas (t = -2,02; p = 0,05). Apresentou relação positiva com a área basal das
árvores totais (t 7,58; p < 0,001; Tabela 4). Considerando-se 50 coletores, a
densidade de sementes apresentou relação positiva com a altura da árvore mais
alta na subparcela (t = 5,92; p < 0,001) e negativa com a área basal das árvores
ornitocóricas (t = -3,58; p < 0,001). Também apresentou relação com um filtro
espacial (Tabela 5). Não houve relação entre a densidade de sementes com
características do ambiente em TB2 para nenhum dos anos.
Discussão
O padrão de distribuição das sementes no ambiente é importante para a
regeneração natural, uma vez que afeta o recrutamento de novos indivíduos na
comunidade de plantas (Houle 1998, Nathan et al. 2000, Hampe et al. 2008). Este
estudo mostra que a estrutura espacial tanto das sementes dispersas por aves
quanto das sementes que caíram diretamente da planta parental é dependente do
contexto, variando entre diferentes regiões da floresta e ao longo do tempo. No
entanto, a presença de potenciais “hotspots” de recrutamento de sementes é
53
evidente na área de estudo apesar da variação temporal na sua localização
espacial. Ao contrário de outros estudos que mostram uma estabilidade temporal
nos locais considerados como potenciais “hotspot” (e.g Hampe et al.2008), nossos
resultados sugerem que a variação na distribuição das sementes na floresta
provavelmente é dada pelo comportamento das aves, que podem selecionar locais
específicos para desenvolver suas atividades. Além disso, as características do
habitat, ou mesmo a produção de frutos nesses locais, podem variar de um ano
para outro (Hampe et al. 2008), fazendo com que aqueles locais com grande
recebimento de sementes não estejam localizados nos mesmos pontos ao longo
do tempo. Portanto, a distribuição das sementes varia no tempo e no espaço como
consequência das mudanças no contexto ecológico dentro do qual ocorrem as
interações entre frugívoros e plantas (Fedriani & Wiegand 2014).
O padrão agregado na chuva de sementes tem sido relatado em outros
estudos (Jordano & Shupp 2000, Schupp et al. 2002, Fedriani et al. 2010, Herrera
et al. 2011, Carlo et al. 2013, Fedriani & Wiegand 2014). Embora, a distribuição
de sementes de forma agregada possa ser resultado do padrão espacial das
plantas adultas (Wang & Smith 2002), associação espacial entre adultos e
sementes foi observada somente para uma das áreas. Por outro lado, aves podem
depositar as sementes em locais afastados da planta parental, o que muda as
relações espaciais entre adultos e diásporos. Este estudo mostra que o padrão
espacial da chuva de sementes ornitocóricas poderia estar mais relacionado às
características da vegetação, que mudam entre diferentes áreas da floresta.
Dessa forma, determinadas características do habitat, como altura das árvores,
densidade de árvores e inclusive diferenças na área basal, podem influenciar o
número de sementes que chegam a um determinado local. A agregação das
sementes como consequência do forrageamento não indiscriminado por parte das
aves é também sugerido em outros estudos (e.g Carlo et al. 2013), sendo que os
principais fatores que influenciam as aves na seleção de determinados tipos de
habitats geralmente apontam a procura de proteção contra predadores e locais
adequados para pousar ou descansar (Carlo et al. 2013).
54
A densidade total de árvores presentes na subparcela afetou de forma
negativa a densidade de sementes, já que locais com uma grande quantidade de
árvores sem frutos atrativos às aves diminui a chegada de sementes ornitocóricas
nesses locais (Morales & Carlo 2006, Rodríguez-Pérez et al. 2014). Por outro lado,
a não relação encontrada entre densidade de sementes e densidade total de
árvores ornitocóricas, sugere que a chegada de sementes em determinados
pontos da floresta não necessariamente ocorre em aqueles locais onde as aves
obtém seu alimento, deslocando-se para outros locais, o que corrobora também a
relação negativa encontrada entre densidade de sementes e área basal de plantas
ornitocóricas, uma vez que a duração no período de frutificação não afeta a
chegada de sementes nesses locais. A relação positiva encontrada entre a
abundância de sementes e altura das árvores indica que embora as aves prefiram
árvores altas somente em áreas abertas (Jordano & Schupp 2000, Jordano et al.
2007), esses animais frugívoros provavelmente estão selecionando características
similares em florestas fechadas e como consequência as sementes chegam em
locais com características similares, o que talvez sugere uma preferência das aves
por determinados aspectos da vegetação (Carlo et al. 2013).
Características do ambiente parecem representar locais com alto
recebimento de sementes. No entanto, esses locais não são constantes no tempo
e no espaço, variações que podem ser explicadas pelas diferenças nos padrões
reprodutivos entre as espécies e entre indivíduos da mesma espécie (van Schaik
et al. 1993). Dessa forma, a limitação na produção de frutos pode afetar o padrão
espacial da chuva de sementes (Nathan & Muller-Landau 2000, Rother et al. 2009)
influenciando o recrutamento de novos indivíduos nas comunidades (Jordano &
Godoy 2002, Schupp et al. 2002, Carlo 2005, Hampe et al. 2008). Este estudo
sugere que o recebimento constante de sementes em um determinado local pode
depender das características do ambiente e provavelmente da limitação de
dispersão. No entanto, a atividade que as aves exercem na deposição de
sementes parece ser importante no recrutamento de indivíduos vegetais, aspecto
fundamental na regeneração natural dos ecossistemas (Hampe et al. 2008).
Portanto, este estudo demonstra que a estrutura da vegetação tem importantes
55
implicações nos padrões espaciais da chuva de sementes (Hampe et al. 2008),
assim como também ressalta o papel dos frugívoros na determinação dos padrões
espaciais das populações de plantas (Lavabre et al. 2014). Dessa forma, nossos
resultados são consistentes com a hipótese de que aves podem modelar a
estrutura espacial das comunidades de plantas ao interferir na deposição das
sementes durante o processo de dispersão (Hampe et al. 2008).
Avaliando a estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas
consumidas e não consumidas, nós podemos concluir que a distribuição das
sementes de forma agregada nas florestas poderia estar mais relacionada à
chegada de sementes em determinados locais com características especificas que
podem responder a uma possível preferência das aves. No entanto, esses locais
variam no tempo e no espaço como consequência das mudanças nas interações
dentro do contexto ambiental, o que leva a uma variação espacial nos “hotspots”
de recrutamento de novos indivíduos na população. Este estudo sugere
informações relevantes que podem ser representativas em outras florestas
tropicais ou mesmo em fragmentos de restauração com características similares
às estudadas, onde a dispersão de sementes é também dominada por aves.
56
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64
Figura 1. Distribuição dos coletores de sementes em duas parcelas (TB1 e TB2)
de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo
Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São
Paulo. (a) corresponde à parcela TB1 e (b) corresponde à parcela TB2. Pontos
pretos representam os coletores instalados em 2007, pontos brancos os coletores
instalados em 2008. Figura adaptada de Martins (2011).
65
Figura 2. Distribuição espacial da chuva de sementes ornitocóricas consumidas e
não consumidas em duas parcelas de 1 ha cada (TB1 e TB2) instaladas na
Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque
Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. A primeira linha
representa TB1 e a segunda, TB2. Os dados foram coletados em um período de
dois anos (2007-2009). No primeiro ano, havia 30 coletores. No segundo, foram
instalados mais 20 coletores. Assim, a primeira coluna representa os dados do
primeiro ano para 30 coletores, a segunda coluna representa os dados do
segundo ano para os mesmos 30 coletores e a terceira coluna representa os
dados do segundo ano para 50 coletores. Áreas escuras indicam a ocorrência de
sementes em manchas (i >1,3) e áreas mais claras indicam vazios (j < -1,3). Os
eixos mostram as coordenadas das parcelas em metros.
66
Figura 3. Relação espacial entre a chuva de sementes ornitocóricas consumidas e
não consumidas em dois anos consecutivos. As sementes foram coletadas em 30
coletores distribuídos em duas parcelas de 1 ha cada (TB1 e TB2) instaladas na
Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque
Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. Áreas escuras
indicam associação espacial e áreas mais claras, dissociação espacial. Os eixos
mostram as coordenadas das parcelas em metros.
67
Figura 4. Relação espacial entre a chuva de sementes ornitocóricas consumidas e
não consumidas e a densidade de árvores com frutos atrativos às aves em duas
parcelas de 1 ha cada (TB1 e TB2) instaladas na Floresta Ombrófila Densa de
Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral
norte do estado de São Paulo. A primeira linha representa TB1 e a segunda, TB2.
Os dados foram coletados em um período de dois anos (2007-2009). No primeiro
ano, havia 30 coletores. No segundo, foram instalados mais 20 coletores. Assim, a
primeira coluna representa os dados do primeiro ano para 30 coletores, a segunda
coluna representa os dados do segundo ano para os mesmos 30 coletores e a
terceira coluna representa os dados do segundo ano para 50 coletores. Áreas
escuras indicam associação espacial e áreas mais claras, dissociação espacial.
Os eixos mostram as coordenadas das parcelas em metros.
68
Tabela 1. Índices de agregação (Ia, i,j) obtidos a partir da análise espacial por
índices de distância (SADIE) realizada para a chuva de sementes ornitocóricas
consumidas e não consumidas em duas parcelas de 1 ha cada (TB1 e TB2)
instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba,
Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. Os dados
foram coletados em um período de dois anos (2007-2009). No primeiro ano, havia
30 coletores. No segundo, foram instalados mais 20 coletores. Valores em negrito
são significativos (p < 0,05).
Parcela Ano Ia i j
TB1
1 0,992 0,975 -0,941
2 (30 coletores) 1,362 1,334 -1,377
2 (50 coletores) 1,325 1,206 -1,390
TB2
1 1,397 1,378 -1,304
2 (30 coletores) 1,189 1,214 -1,110
2 (50 coletores) 1,633 1,640 -1,614
69
Tabela 2. Índice de associação () obtido a partir da análise espacial por índices
de distância (SADIE) realizada entre a chuva de sementes ornitocóricas
consumidas e não consumidas e a densidade de árvores com frutos atrativos às
aves em duas parcelas de 1 ha cada (TB1 e TB2) instaladas na Floresta Ombrófila
Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar,
litoral norte do estado de São Paulo. Os dados foram coletados em um período de
dois anos (2007-2009). No primeiro ano, havia 30 coletores. No segundo, foram
instalados mais 20 coletores. Valores em negrito são significativos (p < 0,025 para
associação espacial ou p > 0,975 para dissociação espacial).
Parcela Ano p
TB1
1 -0,047 0,582
2 (30 coletores) 0,546 0,009
2 (50 coletores) 0,274 0,039
TB2
1 -0,043 0,568
2 (30 coletores) 0,185 0,192
2 (50 coletores) 0,018 0,461
70
Tabela 3. Resultados dos modelos de relações entre a densidade de sementes
ornitocóricas consumidas e não consumidas na chuva de sementes e atributos do
ambiente em duas parcelas de 1 ha cada (TB1 e TB2) instaladas na Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da
Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. A chuva de sementes foi
coletada em um período de dois anos (2007-2009). No primeiro ano, havia 30
coletores. No segundo, foram instalados mais 20 coletores. (A) representa o
conjunto de variáveis ambientais e (B) os filtros espaciais inseridos nos modelos.
Valores em negrito são significativos (p < 0,05).
Parcela Ano A B R2 F p
TB1
1 0,202 0,793 0,601
2 (30 coletores) 0,905 29,88 < 0,001
2 (50 coletores) 0,457 0,099 0,548 6,224 < 0,001
TB2
1 0,111 0,147 0,362 1,261 0,316
2 (30 coletores) 0,084 0,355 0,453 2,172 0,074
2 (50 coletores) 0,119 0,123 0,226 1,296 0,269
71
Tabela 4. Resultados da regressão múltipla OLS entre a densidade de sementes
ornitocóricas consumidas e não consumidas na chuva de sementes e atributos do
ambiente em uma parcela de 1 ha (TB1) instalada na Floresta Ombrófila Densa de
Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral
norte do estado de São Paulo. A chuva de sementes foi coletada entre 2008 e
2009 em 30 coletores. Valores em negrito indicam modelos significativos (p <
0,05).
Variável explanatória b t p
Altura da árvore mais próxima -754,371 -1,375 0,184
Altura da árvore mais alta -1464,53 -1,194 0,246
Densidade total de plantas -1349,86 -2,022 0,056
Área basal de plantas ornitocóricas -84786,1 -4,274 <,001
Área basal total 156805,6 7,586 <,001
Distância da planta ornitocórica mais próxima 2484,554 1,144 0,265
Abertura dossel -1184,13 -1,154 0,261
72
Tabela 5. Resultados da regressão parcial entre a densidade de sementes
ornitocóricas consumidas e não consumidas na chuva de sementes, atributos do
ambiente e filtros espaciais em uma parcela de 1 ha (TB1) instalada na Floresta
Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da
Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. A chuva de sementes foi
coletada entre 2008 e 2009 em 50 coletores. Valores em negrito indicam modelos
significativos (p < 0,05).
Variável explanatória b t p
Altura da árvore mais próxima -583,625 -0,89 0,379
Altura da árvore mais alta 4684,88 5,926 <.001
Densidade plantas ornitocóricas 1378,694 0,856 0,397
Densidade total de plantas -895,617 -0,662 0,512
Área basal de plantas ornitocóricas -80275,79 -3,582 <.001
Distância da planta ornitocórica mais próxima -2230,95 -0,892 0,378
Abertura dossel -1626,475 -1,24 0,222
Filtro espacial -49987,6 -2,996 0,005
73
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Neste estudo foram utilizadas análises espaciais e de estatística circular
para determinar se a disponibilidade de alimento para as aves frugívoras é
constante ao longo do tempo e também para compreender o padrão de
distribuição das sementes ornitocóricas dispersas e aquelas que caíram da planta
parental. A manutenção da comunidade de aves torna-se um fator importante na
conservação e regeneração das florestas, uma vez que o padrão de distribuição
de sementes afeta o recrutamento de novos indivíduos nas populações de plantas
(Houle 1998, Nathan & Muller-Landau 2000, Hampe et al. 2008). Dessa forma,
este estudo sugere principalmente que:
A presença de espécies importantes, com disponibilidade de frutos na
época de escassez, é fundamental na manutenção das populações de frugívoros,
já que fornecem alimento constante ao longo do ano, inclusive na época seca,
quando a abundância de diásporos diminui. No entanto, o aumento da
pluviosidade também representa um fator importante no aumento da
disponibilidade de recursos (Morellato 2003). A utilização de espécies como
Euterpe edulis, Coussapoa microcarpa, Hieronyma alchornoides ou Faramea sp
nos processos de regeneração poderia manter e acrescentar as interações entre
as espécies conservando a comunidade de animais dispersores nesses
ecossistemas (Levey 1988).
A variação na distribuição de sementes ornitocóricas depende das
características do habitat que podem mudar de um ano para outro (Hampe et al.
2008). Portanto, os locais com alta quantidade de sementes não necessariamente
estão localizados nos mesmos pontos ao longo do tempo, como consequência das
mudanças no contexto ecológico dentro do qual ocorrem as interações entre
frugívoros e plantas (Fedriani & Wiegand 2014). Dessa forma, a distribuição das
sementes varia no tempo e no espaço.
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REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Fedriani, J.M., & Wiegand, T. 2014. Hierarchical mechanisms of spatially
contagious seed dispersal in complex seed-disperser networks. Ecology,
95(2), 514–526.
Hampe, A., García-Castaño, J.L., Schupp, E.W. & Jordano, P. 2008. Spatio-
temporal dynamics and local hotspots of initial recruitment in vertebrate-
dispersed trees. Journal of Ecology 96: 668-678.
Houle, G. 1998. Seed dispersal and seedling recruitment of Betula alleghanienesis:
spatial inconsistency in time. Ecology 79: 807-818.
Levey, D.J. 1988. Tropical wet forest treefall gaps and distribution of understory
birds and plants. Ecology 69: 1076-1089.
Morellato, L. P. C. 2003. South America. In Phenology: an integrative
environmental Science (M.D. Schwartz, ed.) Kluwer Academic Publisher,
Holanda, pp. 75-92.
Nathan, R. & Muller-Landau, H.C. 2000. Spatial patterns of seed dispersal: their
determinants and consequences for recruitment. Tree 15: 278–285.