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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
MESTRADO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO
DIVERSIDADE TAXONÔMICA, FILOGENÉTICA E FUNCIONAL DE
AVES EM GRADIENTES AMBIENTAIS NA CAATINGA
Mestranda: Kelly Isadora de Oliveira Correia
São Cristóvão – 2016
KELLY ISADORA DE OLIVEIRA CORREIA
DIVERSIDADE TAXONÔMICA, FILOGENÉTICA E FUNCIONAL DE AVES EM
GRADIENTES AMBIENTAIS NA CAATINGA
Dissertação de mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de Sergipe, como requisito a obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação.
Orientador: Prof. Dr. Sidney Feitosa Gouveia.
JULHO – 2016
SÃO CRISTÓVÃO – SERGIPE
BRASIL
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
C824d
Correia, Kelly Isadora de Oliveira. Diversidade taxonômica, filogenética e funcional de aves em
gradientes ambientais da caatinga / Kelly Isadora de Oliveira Correia ; orientador Sidney Feitosa Gouveia. – São Cristóvão, 2016.
54 f.: il.
Dissertação (mestrado em Ecologia e Conservação)– Universidade Federal de Sergipe, 2016.
1. Ave. 2. Animais da caatinga. 3. Diversidade biológica. I.
Gouveia, Sidney Feitosa, orient. II. Título.
CDU 639.12
AGRADECIMENTOS
Agradeço inicialmente ao meu Orientador Dr. Sidney Feitosa Gouveia pela orientação e toda
a paciência que teve comigo e a quem devo grande parte do aprendizado que acumulei ao
longo destes anos na academia e a que sempre serei grata por sua a acolhida na macroecologia
e na vida.
A Erivelton (Eriveltis), meu companheiro nas aventuras da macroecologia, que caminhou
junto comigo desde o início no laboratório de Ecologia e Conservação, além de ter sido muito
bom em aguentar minhas loucuras enquanto a gente adentrava nesse novo universo.
À minha mãe, irmãs e irmãos que de um modo ou de outro sempre estiveram ao meu lado e
me incentivaram em todo o processo do mestrado.
Às minhas amoras Natasha, Vivi e Rafaella que, como todo o amor, tornaram a jornada do
mestrado bem mais leve para mim - não sei o que teria sido de mim sem elas. Rafinha, amigo
muito importante e que me deu muito apoio em todo esse período. À toda a equipe Saginegue
catingueira maravilhosa e todos do mestrado que, de alguma forma estiveram ao meu lado
ao longo desse processo, como Rodrigo, Eduardo, Saulo, Ari e Isaac. A todos os colegas e
professores do laboratório de Ecologia e Conservação, incluindo Caroline (e Miguel) que
mesmo ausente se fez presente sempre que preciso.
Às amigas e amigos doces e pacientes, especialmente Juju, Jana e Bia, que entraram há pouco
na minha vida, mas que foram essenciais para me ajudar a manter a lucidez e equilíbrio
durante esse período.
Ao Dr. Fabrício Villalobos pelo auxílio e colocação importantes no processo de construção
deste trabalho. Ao Msc. Danilo Fortunato pelo inestimável suporte e insights que melhoraram
muito a qualidade do trabalho.
Agradeço também a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior –
CAPES e Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq pelo
suporte financeiro a este trabalho.
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................ v
LISTA DE TABELAS .......................................................................................................... vi
RESUMO ............................................................................................................................. vii
ABSTRACT ........................................................................................................................ viii
INTRODUÇÃO ...................................................................................................................... 9
As Diversas Diversidades ................................................................................................... 9
A Caatinga ........................................................................................................................ 11
As aves .............................................................................................................................. 12
OBJETIVOS ......................................................................................................................... 14
Objetivo Geral .................................................................................................................. 14
Objetivos específicos ........................................................................................................ 14
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................................. 15
Área de estudo .................................................................................................................. 15
Coleta e preparação dos dados ........................................................................................ 15
Seleção de métricas de diversidade filogenética e funcional ........................................... 18
Análises ............................................................................................................................. 19
RESULTADOS .................................................................................................................... 21
DISCUSSÃO ........................................................................................................................ 28
CONCLUSÕES .................................................................................................................... 32
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................. 33
APENDICE I ........................................................................................................................ 47
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS – APENDICE I ....................................................... 50
v
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Relação entre riqueza observada e esforço amostral dos inventários locais que
adotaram método de observação direta. Excluímos desta relação, portanto, as localidades que
foram amostradas através do método de redes de neblina, devido a discrepância entre as
medidas de esforço (horas) entre os métodos.........................................................................15
Figura 2. Frequências de números de ocorrências de espécies de aves em 123 assembleias
na Caatinga............................................................................................................................20
Figura 3. Correlações entre riqueza e as diferentes métricas de diversidade filogenética (PD,
SPD, AvPD e AvTD) e funcional (FD, SFD, AvFD, AVTDfunc) das aves da
Caatinga................................................................................................................................21
Figura 4. Padrões de especial de riqueza (tamanho dos símbolos), diversidade filogenética
(a), diversidade funcional total (b) e diversidade funcional de traço individuais, status
migratório (c), micro-habitat (d), dieta (e) e tamanho corporal (f) das assembleias de aves da
Caatinga................................................................................................................................22
Figura 5. Relação entre a diversidade observada e estimada pelo modelo de clima atual para
diversidade filogenética (a) e funcional (b) das assembleias de aves da
Caatinga.................................................................................................................................23
Figura 6. Correlogramas dos resíduos dos modelos de regressão entre os descritores
ambientais do clima atual e riqueza filogenética (preto) e funcional (vermelho). As linhas
que descrevem os padrões espaciais estão situadas próximo à linha pontilhada (zero),
indicando autocorrelação espacial controlada.......................................................................25
vi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Estatísticas dos modelos de regressão entre riqueza e diversidade filogenética
(SPD) de aves da Caatinga. * p-valor com nível de significância de <
0.001......................................................................................................................................24
Tabela 2. Estatísticas dos modelos de regressão entre riqueza e diversidade funcional (SFD)
de aves da Caatinga. * p-valor com nível de significância de <
0.001......................................................................................................................................24
Tabela 3. Estatísticas dos modelos de regressão entre os traços funcionais testados
separadamente em relação às hipóteses ambientais. * p-valor com nível de significância de <
0.001......................................................................................................................................26
vii
RESUMO
Diversidade biológica é um conceito amplo, profundo e multifacetado que descreve toda
variabilidade de formas de vida em diferentes escalas espaciais, temporais e níveis de
organização. Mesmo entre espécies, a diversidade pode assumir distintos caráteres, incluindo
o taxonômico, o evolutivo e funcional. Ecossistemas semiáridos como a Caatinga foram
pouco estudados sob uma perspectiva integrada da biodiversidade. A região possui alta
variabilidade biótica e sofre intensa pressão de fatores abióticos e antrópicos. Com cerca de
500 espécies conhecidas no bioma, as aves compõem um grupo biológico expressivo da
Caatinga, com distintas linhagens evolutivas e características ecológicas. Este trabalho
objetiva compreender os aspectos evolutivos e ecológicos da diversidade de aves da Caatinga
e seus determinantes ambientais. Especificamente, buscamos (i) sumarizar o conhecimento
existente sobre as assembleias de aves do bioma, suas relações filogenéticas e diferenças
ecológicas (funcionais); (ii) investigar as inter-relações entre a diversidade taxonômica,
filogenética e funcional, incluindo distintas medidas destas; (iii) avaliar os efeitos de
diferentes gradientes ambientais (climáticos e estruturais) sobre essas diferentes dimensões
da diversidade; e (iv) avaliar os efeitos desses fatores sobre a diversidade funcional de traços
individuais. Reunimos informações de 123 assembleias de aves da Caatinga a partir da
literatura disponível e utilizamos uma árvore filogenética das espécies e um conjunto de
traços funcionais espécie-específicos para estimar a diversidade filogenética e funcional,
respectivamente. Ainda, exploramos diferentes métricas de diversidade, a fim de entender
suas inter-relações e selecionar aquelas menos enviesadas pela riqueza e esforço amostral.
523 espécies compuseram a diversidade regional da Caatinga. Os padrões de diversidade
filogenética e funcional foram coincidentes quanto à distribuição espacial e a hipótese
ambiental, tendo o clima atual como fator principal. Entretanto, a diversidade de traços
funcionais individuais divergiu qualitativa e quantitativamente da diversidade funcional total.
Esses resultados reforçam a necessidade de intensificar os esforços amostrais na Caatinga,
permitem compreender o efeito das condições ambientais na formação das assembleias de
aves em termos ecológicos e evolutivos, e por fim, alerta para o problema de selecionar traços
ecológicos para descrever a diversidade funcional.
Palavras-chave: assembleias de aves; biodiversidade; gradientes ecológicos; incerteza
filogenética; semiárido, traços funcionais.
viii
ABSTRACT
Biological diversity is a broad, deep and multifaceted concept that describes all variability of
living forms on different spatial and temporal scales and levels of organization. Even among
species, diversity can assume distinct characters, including a taxonomic, a phylogenetic and
a functional one. Semiarid ecosystems such as the Caatinga were poorly addressed from an
integrated perspective of its biodiversity. The region possess high biotic variability and
undergoes intense pressures from abiotic and anthropogenic factors. With around 500 species
known in the biome, birds compose an expressive biological group in the Caatinga, with
distinct evolutionary lineages and ecological features. This study aims to understand the
evolutionary and ecological aspects of the diversity of birds of the Caatinga and their
environmental drivers. Specifically, we aim to (i) summarize the existing knowledge on birds
assemblages in the biome, their phylogenetic relationships and ecological (i.e., functional)
differences; (ii) investigate the interrelationships among taxonomic, phylogenetic and
functional diversity, including their distinct measures; (iii) evaluate the effects of different
environmental (climatic and structural) gradients on these different dimensions of bird
diversity; and (iv) evaluate the effects of these factors on the functional diversity based on
individual traits. We gathered information of 123 birds assemblages from the Caatinga based
on the available literature, and used a species-level phylogenetic tree and a set of species-
specific functional traits to estimate the phylogenetic and functional diversities, respectively.
Also, we explored different diversity metrics, aiming to understand their interrelationships
and select those less biased by species richness and sampling effort. 523 species composed
the regional diversity of the Caatinga. The phylogenetic and functional diversity patterns
were coincident regarding spatial distribution and environmental hypothesis, with current
climate as the leading factor. Nonetheless, the diversity of individual traits diverged
qualitatively and quantitatively from the total functional diversity. These results reinforce the
need to intensify the sampling efforts in the Caatinga, allow us to comprehend the effects of
environmental conditions on birds assembling in ecological and evolutionary terms and,
finally, warns to the problem of selecting ecological traits to describe functional diversity.
Keywords: birds assemblages; biodiversity; ecological gradients; phylogenetic uncertainty;
semiarid; functional traits.
9
INTRODUÇÃO
As Diversas Diversidades
Diversidade biológica – ou biodiversidade – compreende toda forma de variabilidade
dos organismos vivos, em todos os ambientes, escalas espaciais e temporais, e níveis de
organização (CBD, 2014). Essa definição implica em uma complexidade enorme do
conceito, sobretudo para a ecologia, que tem entre seus objetivos centrais entender a origem
e a dinâmica desse componente da Terra. Descrever a biodiversidade é, portanto, uma tarefa
complexa e requer clareza sobre quais aspectos (e.g., escalas e níveis de organização) são de
interesse e para que propósito específico (Magurran e McGill, 2011). Parte da complexidade
de entender a biodiversidade decorre do fato de que ela se distribui de maneira heterogênea
no planeta (Rozensweig, 1995). Enquanto algumas áreas concentram grande parte da
biodiversidade, como as regiões tropicais, outras regiões possuem valores muito baixos de
diversidade biológica, como polos e desertos. (Gaston, 2000).
Essa propriedade da distribuição heterogênea da biodiversidade tem motivado
gerações de naturalistas, ecólogos e biogeógrafos a entender as causas dessa heterogeneidade
(Ricklefs e Schluter, 1993; Rozensweig, 1995; Whittaker et al., 2001). As principais vias de
explicação da variação na diversidade biológica têm se concentrado nos fatores ecológicos,
evolutivos e estocásticos que operariam em diferentes escalas espaciais e temporais para
gerar a variação na diversidade (Rozensweig, 1995; Hubbel, 2002; Ricklefs, 2004). Neste
sentido, as linhas dominantes de explicação da variação da diversidade biológica entre
regiões diferentes têm evidenciado sobretudo a disponibilidade de espaço (MacArthur e
Wilson 1968; Rozensweig, 1995), quantidade de energia e recursos (Currie 1991; Willig
2003) e o tempo de acumulação de espécies em uma determinada região (Pianka, 1966;
Wiens e Donoghue 2004; Roy e Goldberg, 2007).
Um aspecto importante das investigações sobre os padrões de distribuição da
biodiversidade é que elas, por muito tempo, concentraram seus esforços no nível de espécies,
especificamente em função da quantidade de espécies (i.e., riqueza) e de indivíduos (i.e.,
abundância) (Magurran, 2004). Esses aspectos serviriam, portanto, como um descritor dos
demais aspectos da biodiversidade. Entretanto, evidentemente, a abordagem taxonômica não
10
capta adequadamente a abrangência da variação da biodiversidade, mesmo em nível de
espécies (Ricotta, 2005). Características ecológicas das espécies variam entre estas em
desconformidade com sua nomenclatura (i.e., taxonomia), expressando respostas, interações
e funções ecológicas diversas (Tilman, 2001). Estas variações ecológicas, por sua vez,
resultam de variados processos de adaptação e diferenciação ao longo da história evolutiva
daquelas espécies, resultando em divergências, convergências e paralelismos, os quais
descrevem por sua vez uma dimensão da biodiversidade diferente da diversidade taxonômica
e da ecológica (Davies e Buckley 2011). Avaliar a diversidade sob as perspectivas ecológicas
(i.e., funcionais) e evolutivas (i.e., filogenéticos), portanto, permite entender uma porção
maior da multiplicidade de processos envolvidos na geração e manutenção dos padrões de
diversidade (Pavoine e Bonsall, 2011; Stevens e Tello, 2014), bem como do seu papel nos
processos ecossistêmicos (Hooper et al., 2005).
A diversidade filogenética (PD) descreve a variedade de linhagens evolutivas das
espécies das assembleias (Faith 1992). Embora tenha sido proposta inicialmente como uma
métrica para fins de conservação da história evolutiva local, a diversidade filogenética tem
sido extensamente explorada para compreender o papel de processos bióticos (e.g.,
interações), abióticos (e.g., clima) e biogeográficos (e.g., dispersão e extinções) na estrutura
e composição das assembleias, sobretudo em função do tempo evolutivo (Pavoine e Bonsall,
2011). Atualmente existem diversas métricas diferentes para descrever a diversidade
filogenética de uma assembleia (revisado por Schweiger et al., 2008; Pavoine et al., 2011;
Chao et al., 2013). A maioria dessas métricas podem ou não levar em conta a riqueza absoluta
de espécies (Schweiger et al., 2008), mas de modo geral são generalizações das métricas
clássicas de diversidade de espécies em que se ponderam pelas distâncias filogenéticas entre
as espécies (Chao et al., 2013).
A diversidade funcional (FD), por sua vez, reflete a variedade nas características
morfológicas, fisiológicas, comportamentais e ecológicas das espécies nas assembleias
ecológicas (Hooper et al., 2005; Petchey e Gaston, 2006) que podem influenciar o
funcionamento das assembleias ou responder a estes (Tilman, 2001). Em termos de
desenvolvimento de índices e medidas, a diversidade funcional, em grande parte, tem sido
paralela ao desenvolvimento das métricas de diversidade filogenética. Ou seja, índices de
11
diversidade funcional têm servido a descrever as dissimilaridades (ou distâncias) entre
espécies a partir de um ou um conjunto de traços funcionais de interesse, tal qual é feito para
as distâncias filogenéticas (Petchey e Gaston, 2002; Pavoine e Bonsall, 2011). Essa analogia
tem despertado grande interesse, sobretudo diante da possibilidade de medidas
matematicamente equivalentes e comparáveis poderem informar sobre as divergências entre
os padrões filogenéticos e os padrões funcionais nas assembleias (e.g., Kraft et al., 2007; Safi
et al., 2011).
Um aspecto importante do desenvolvimento conceitual dos índices de diversidade
filogenética e funcional é que a diversidade filogenética foi usada como um substituto da
funcional (e.g., Cavender-Bares et al., 2009; Vamosi et al., 2009). Essa analogia parte da
premissa de que espécies filogeneticamente mais próximas são também mais semelhantes
em termos fisiológicos, morfológicos e ecológicos, ou seja, as espécies apresentam
conservatismo filogenético de nicho (Wiens e Graham 2005; Wiens et al., 2010). Entretanto,
como descrito anteriormente, diferenças entre a divergência cladogenética e a diferenciação
ecológica não é necessariamente linear (Safi et al., 2011). Embora PD e FD, de fato, sejam
geralmente correlacionadas entre si (Losos, 2008; Safi et al., 2011), várias discrepâncias são
esperadas entre as variações de PD e FD entre as mesmas assembleias e diferentes atributos
morfológicos, fisiológicos ou comportamentais (i.e., funcionais) podem ser selecionados por
processos diferentes. Por exemplo, o tamanho corporal de uma espécie pode evoluir em
resposta a distintas pressões adaptativas (Peters, 1983; Smith e Lyons, 2013), as quais podem
diferir das pressões de outros atributos, como hábito alimentar ou período de atividade. Isso
implica em possíveis discrepâncias entre as diversidades filogenética e funcional das
assembleias e nos processos envolvidos em sua formação (Tsianou e Kallimanis, 2016).
A Caatinga
As discrepâncias entre diferentes dimensões da diversidade podem ser
particularmente interessantes e expressivas em ambientes climaticamente mais extremos, em
que a história biogeográfica não necessariamente está relacionada a suas atuais condições
ambientais. Esse pode ser o caso das regiões semiáridas, como a Caatinga. Localizado
predominantemente na região Nordeste do Brasil, a Caatinga é um bioma semiárido que
12
sofreu importantes mudanças ambientais ao longo de sua história recente. Estas incluem
ciclos de expansão e retração em contato com ecossistemas úmidos e intercâmbios com
outros ecossistemas sazonalmente secos, como o Cerrado e o Chaco (Werneck et al., 2011;
Cardoso e Queiroz, 2013; Thomé et al., 2016). Essa dinâmica teve influência marcante sobre
a origem da biota local, a qual atualmente enfrenta médias térmicas elevadas e baixos índices
de precipitação anual (veja abaixo). Essas condições, por sua vez, impõem importantes
restrições ecológicas às espécies residentes, sobretudo em relação à disponibilidade de água
e outros recursos, como também quanto à própria tolerância fisiológica das espécies
(Dawson, 1954; Bartholomew e Cade, 1956).
Além dos aspectos biogeográficos que tornam a Caatinga particularmente
interessante com respeito às distintas faces da diversidade da sua biota, o bioma é um dos
mais ameaçados e menos conhecidos do Brasil (Leal et al., 2003). Altos índices de
desmatamento e formação de núcleos de desertificação estão entre os principais fatores
antropogênicos que ameaçam a biodiversidade da Caatinga (Leal et al., 2003; Albuquerque
et al., 2012). Paralelamente, os esforços de investigação da sua biota têm sido tardios quando
comparados a outras formações no país, de modo que o entendimento dos fatores evolutivos
e ecológicos envolvidos na formação das assembleias locais têm importância central na
compreensão da origem, dinâmica e conservação da biodiversidade regional.
As aves
Dentre os vertebrados terrestres, as aves constituem um dos grupos biológicos mais
bem conhecido quanto à taxonomia, biologia e distribuição geográfica (Wilman et al., 2014;
BirdLife International, 2015). Além disso, as aves possuem mais de 10 mil espécies uma
história evolutiva e biogeográfica extremamente bem-sucedida (Jetz et al., 2012), o que faz
delas um grupo adequado particularmente à investigação de processos ecológicos e
evolutivos relacionados a seus padrões de diversidade e regras de assembleia (e.g., Diniz-
Filho et al., 2007; Graham et al., 2012; Duchêne e Cardillo, 2015).
Com cerca de 500 espécies de aves (Silva et al., 2003), a Caatinga representa uma
região importante no contexto dos padrões de evolução e distribuição de aves neotropicais,
inclusive atuando como um dos centros de endemismos de aves sul-americanas (Cracraft,
13
1985; Prado e Gibbs, 1993). Além disso, as condições ambientais específicas da Caatinga,
sobretudo relativas à temperatura, disponibilidade e irregularidade de precipitação e recursos,
e configuração atual da cobertura vegetal nativa, podem representar pressões ecológicas e
adaptativas importantes no contexto de formação das assembleias de aves locais.
Grande parte dos trabalhos realizados no bioma Caatinga consiste em levantamentos
da avifauna da região, os quais provavelmente apresentam um retrato incompleto da real
diversidade de aves local. Além disso, as assembleias de aves da Caatinga nunca foram
investigadas a partir de outras perspectivas da sua diversidade além da riqueza (e.g., Oliveira
e Diniz-Filho, 2010, Oliveira e Diniz-Filho, 2011), incluindo a diversidade filogenética e
funcional. Desse ponto de vista, é possível que a história biogeográfica peculiar da Caatinga,
e das respostas que as aves tenham apresentado a essa história sejam particularmente
informativos sobre como condições ambientais tropicais mais extremas afetem os padrões de
distribuição e organização das comunidades em função de seus aspectos evolutivos e
ecológicos.
Neste sentido, este trabalho busca investigar as inter-relações entre as dimensões da
diversidade taxonômica, filogenética e funcional das aves da Caatinga, e como fatores
ambientais críticos no contexto da Caatinga se relacionam com esses padrões. Dentre esses
gradientes ambientais, testamos os efeitos da 1) produtividade ambiental, que prediz uma
maior diversidade em condições de maior a produtividade primária (Currie et al., 2004); 2)
condições climáticas médias, que pressupõe que a diversidade seja maior em condições mais
mésicas do que em áreas mais quentes e secas da Caatinga (Hawkins et al., 2003); 3)
estabilidade histórica do clima, que prevê que maior diversidade em regiões climaticamente
mais estáveis por longos períodos (Fisher 1960, Pianka 1966); e 4) heterogeneidade
ambiental, que pressupõe que ambientes mais heterogêneos possuem mais nicho disponível
e, assim, comportam mais espécies para um nicho específico (MacArthur e MacArthur,
1961). Embora todas as hipóteses enumeradas tenham sido propostas para medidas de
diversidade taxonômicas, esperamos que a diversidade filogenética e a diversidade funcional
sejam previstas por essas relações. Entretanto, esperamos discrepâncias entre diferentes
medidas de diversidade e os diferentes efeitos individuais. Além disso, buscamos entender
como os diferentes componentes da diversidade funcional se relacionam aos gradientes
14
ambientais, individualmente. A pergunta central aqui é, portanto, quais são os determinantes
ambientais de diferentes dimensões da diversidade de aves da Caatinga.
OBJETIVOS
Objetivo Geral
O objetivo deste estudo é reunir o conhecimento disponível sobre a diversidade de
assembleias locais aves da Caatinga e investigar os padrões espaciais, inter-relações e
principais fatores ambientais responsáveis pela variação dessas diferentes dimensões da
diversidade desse grupo no bioma.
Objetivos específicos
1. Sumarizar o conhecimento existente sobre a diversidade taxonômica, filogenética e
funcional das assembleias de aves da Caatinga;
2. Investigar as inter-relações entre a diversidade taxonômica e diferentes medidas de
diversidade filogenética e funcional;
3. Determinar quais os fatores determinantes dos padrões espaciais de diversidade
filogenética e funcional independentemente do padrão observado de diversidade
taxonômica (i.e., riqueza);
4. Como traços funcionais que sintetizam a diversidade funcional das espécies se
relacionam aos gradientes ambientais individualmente.
15
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
A área estudada abrange localidades distribuídas ao longo do bioma Caatinga, a qual
compreende cerca de 800.000 km2, predominantemente no Nordeste brasileiro. A região é
composta por mosaicos vegetacionais e climáticos (Sampaio, 1995), com média de
precipitação de 750mm anuais e 26ºC em grande parte da região (Nimer, 1989). Ab’Saber
(1977) designa a região como semiárida devido às fisionomias de solo, vegetação,
precipitação e temperatura características do bioma. Com grande heterogeneidade espaço-
temporal, o bioma é caracterizado por vegetação de áreas abertas com temperatura e
precipitação que o classificam como floresta tropical estacional (Menezes e Sampaio, 2000;
Albuquerque et al., 2012). O status de conservação para o bioma que abrange grande parte
do Nordeste do Brasil é ponto importante, principalmente se analisado sob a ótica das
mudanças climáticas decorrente do processo de desertificação. Isto quer dizer que, mesmo
que grande parte das espécies da Caatinga seja adaptada à escassez de água, as rápidas
mudanças climáticas podem impor consequências negativas a grande parte dessas espécies
(Albuquerque et al., 2012).
Coleta e preparação dos dados
Inicialmente, conduzimos uma revisão da literatura de estudos que descreviam a
composição de espécies de aves de localidades individuais ao longo do bioma e regiões
limítrofes. Os estudos incluíram inventários de espécies, estudos de assembleias locais e
compilações de levantamentos de diferentes localidades disponíveis até 2014 (Apêndice 1).
A partir dos estudos, construímos então uma matriz de incidência (presença e ausência) das
espécies de aves distribuídas nas assembleias cuja localidade (longitude e latitude) era
conhecida. Cada localidade foi designada como uma assembleia. A diversidade taxonômica
(riqueza) de cada assembleia foi dada pelo número de espécies em cada localidade.
Entretanto, as assembleias amostradas tiveram esforço amostral bastante variável entre si
(Figura 1), o que pode afetar comparações, inferências de relações ecológicas e também
16
perturbar medidas de diversidade filogenética e funcional dependentes da riqueza (veja
próxima seção).
Figura 1. Relação entre riqueza observada e esforço amostral dos inventários locais que adotaram
método de observação direta. Excluímos desta relação, portanto, as localidades que foram amostradas
através do método de redes de neblina, devido a discrepância entre as medidas de esforço (horas)
entre os métodos.
Para a avaliação das relações filogenéticas entre as espécies e a estimativa da
diversidade filogenética, usamos a filogenia de Jetz et al. (2012), utilizando a árvore-base
(backbone) de Hackett et al. (2008). Para as estimativas de diversidade funcional, reunimos
um conjunto de atributos ecológicos das espécies segundo Wilman et al. (2014) e BirdLife
International (2015). Os traços funcionais foram organizados nas seguintes categorias e
subcategorias:
Status migratório – migratório completo, não migratório, migratório altitudinal e
nômade;
Dieta – dada pela % de cada item, incluindo invertebrados, endotérmicos, ectérmicos,
vertebrados em geral ou desconhecido, carniça, frutas, néctar, sementes, outras partes
vegetais;
Microhabitat – abaixo da água, ao redor da água, chão, abaixo do sub-bosque, abaixo
do dossel, dossel, acima da vegetação ou qualquer estrutura, pelágico;
17
Massa corporal (em gramas).
Esses traços funcionais foram selecionados porque indicam posições diferentes no
espaço ambiental das assembleias de aves descrevendo aspectos importantes da partição de
nicho entre elas. Qualquer diferença nesses traços vai levar às espécies a ocuparem nichos
diferentes dentro da comunidade. Para descrever a relação entre as espécies quanto ao
compartilhamento de traços funcionais, calculamos uma matriz de dissimilaridade dos traços
através do método de distância de Gower (Gower, 1971), o qual permite incluir variáveis
contínuas, binárias ou categóricas.
Os dados ambientais utilizados incluíram dez variáveis ambientais, sendo sete
bioclimáticas e três estruturais. As variáveis bioclimáticas incluíram a temperatura média
anual (Bio1), sazonalidade de temperatura (Bio4), sazonalidade de precipitação (Bio15),
evapotranspiração real (AET), evapotranspiração potencial (PET), mudança histórica da
temperatura e mudança histórica da precipitação. As duas últimas consistem nas diferenças
nas temperaturas e índices de precipitação, respectivamente, entre o último máximo glacial
(há aproximadamente 21 mil anos) e o presente, para a mesma localidade. Variáveis
descritoras da estrutura física (heterogeneidade ambiental) incluíram a amplitude altitudinal,
porcentagem da cobertura vegetal e o a diversidade de tipos vegetacionais.
A variáveis Bio1, Bio4, Bio15, mudança histórica da temperatura e precipitação e
altitude foram obtidas do banco de dados WorldClim (Hijmans et al., 2005). AET e PET
foram obtidas do Banco de Dados Global de Balanço Hídrico do Solo (CGIAE-CIS;
Trabucco e Zomer 2010). Os valores correspondentes às variáveis de cobertura vegetal foram
obtidos de Hansen et al. (2013), em uma resolução espacial de 1km. Os valores das variáveis
foram extraídos da localização geográfica de cada uma das assembleias. Para estimar a
proporção de cobertura vegetal e a diversidade de tipos vegetacionais das assembleias,
definimos um buffer de 5 km de raio em torno de cada localidade, do qual estimamos os
valores. A proporção de cobertura foi descrita pela proporção de células com níveis de
densidade florestal maior que zero. A diversidade de tipos vegetacionais foi dada pelo
número de classes de densidade florestal, o qual é dividido em intervalos de 0,1 de densidade
(i.e., 10%), variando de 0 (solo exposto) a 1 (solo completamente encoberto pela vegetação).
Para testar os efeitos das variáveis ambientais sobre as diferentes medidas de
diversidade, agrupamos as variáveis em quatro hipóteses potencialmente relevantes para
18
descrever gradientes de diversidade de aves na Caatinga. AET foi usada como um descritor
da produtividade ambiental (Wright, 1983); as variáveis PET, temperatura média anual,
sazonalidade de temperatura e sazonalidade de precipitação foram agrupadas como um
descritor do clima atual (Hawkins, 2001); as variáveis cobertura vegetal, diversidade de tipos
vegetacionais e amplitude altitudinal foram empregadas como uma medida de
heterogeneidade ambiental (Pianka, 1966); as mudanças históricas de temperatura e
precipitação foram agrupadas para descrever a hipótese de estabilidade climática (Pianka,
1966).
Seleção de métricas de diversidade filogenética e funcional
Diferentes medidas de diversidade filogenética existem atualmente na literatura
(Schweiger et al., 2008; Pavoini et al., 2011; Chao et al., 2013), para as quais é possível
calcular uma métrica equivalente de diversidade funcional. Conduzimos, portanto, uma
análise exploratória para selecionar as medidas mais adequadas de diversidade filogenética e
funcional. Devido a influência do esforço amostral sobre a diversidade taxonômica descrita
acima, a escolha dessas métricas, buscamos, portanto, estimativas de diversidade filogenética
e funcional que fossem o mais independente possível da riqueza. Além de minimizar o
problema do esforço amostral, medidas independentes da riqueza permitem ainda inferir
sobre processos que atuam diretamente sobre os componentes filogenéticos e funcionais
exclusivos das assembleias.
A diversidade filogenética (PD) de Faith (1992) é a medida de diversidade
filogenética mais difundida e é calculada pela soma de todos os comprimentos de ramo da
árvore filogenética que conectam todas as espécies dentro de uma comunidade. Portanto, a
métrica é altamente correlacionada com a riqueza de espécies, sendo então pouco indicada
para descrever comunidades com esforços de coleta variáveis (Schweiger et al., 2008).
Apresentamos PD aqui como um ponto de partida e comparações com as outras métricas.
Calculamos também o de diversidade filogenética média (AvPD) que consiste na
média dos comprimentos de ramo entre as espécies da comunidade (Clarke e Warwick,
2001). O valor de AvPD é efetivo na remoção de parte da dependência no valor médio sobre
o S, mas isso depende da relação entre as espécies. Ou seja, a adição de novas espécies irá
19
aumentar ou diminuir o valor de AvPD caso as espécies sejam mais distantes ou mais
próximas, respectivamente, para o conjunto de espécies existente. (Schweiger et al., 2008).
Outra métrica avaliada foi a distinção taxonômica média (AvTD), que calcula a
distância média entre dois pares aleatoriamente escolhidos nas comunidades (Warwick e
Clarcke, 1998). AvTD seria também um índice adequado para ser aplicado quando se deseja
controlar a influência da riqueza de espécies no conjunto de dados (Schweiger et al., 2008).
Por fim, utilizamos uma métrica padronizada de diversidade filogenética (SPD)
baseada na métrica PD de Faith (1992), obtida a partir de aleatorizações (999 neste caso) dos
táxons nos ramos terminais da filogenia e da razão entre a diferença de PD observada e nula
e o desvio padrão de PD nula.
Para a diversidade funcional, calculamos os índices equivalentes aos estimados para
diversidade filogenética, partindo da mesma lógica para cada um deles, substituindo apenas
as distâncias filogenéticas pelas distâncias funcionais determinadas pela matriz de traços
ecológicos. Obtivemos, portanto, os índices FD (baseado no PD), AvFD (análogo ao AvPD),
AvTDfunc (baseado no AvTD) e SFD (equivalente ao SPD). Além disso, testamos ainda os
efeitos dos preditores ambientais sobre a diversidade de cada traço, individualmente.
Análises
Para avaliar as relações entre a riqueza de espécies e as medidas de diversidade
filogenética e funcional e selecionar aquela menos relacionadas com a riqueza, utilizamos o
teste de correlação de Pearson.
Entretanto, a diversidade filogenética pode ser afetada pela incerteza filogenética,
uma vez que a filogenia utilizada (Jetz et al., 2012) é incompleta para as espécies encontradas
na Caatinga. Para levar em conta essa incerteza filogenética nas estimativas de diversidade
filogenética, uma vez selecionada a métrica de diversidade mais independente da riqueza,
adotamos um procedimento para incorporar esse efeito na estimativa de diversidade
filogenética. Para isso, obtivemos um conjunto de 100 árvores filogenéticas, em que cada
árvore tinha as posições das espécies faltantes da árvore resolvidas aleatoriamente nos clados
mais distais (dentro de gênero). Calculamos, então, a medida de diversidade filogenética para
20
todas as 100 árvores, das quais foi obtida a diversidade filogenética média para cada
comunidade analisada. Esse problema de incerteza em torno da estimativa de diversidade não
existe para a diversidade funcional.
Para testar as hipóteses individualmente e compará-las entre si, utilizamos modelos
de regressão linear múltipla, os quais foram comparados através do coeficiente de
determinação (R2) e do Critério de Informação de Akaike corrigido para pequenas amostras
(AICc). Esse procedimento descreve a distância matemática entre os dados observados e os
modelos obtidos (distância de Kullback-Leibler), de modo que o melhor modelo apresenta o
menor valor de AICc (Burnham e Anderson 2002).
Devido à natureza espacial dos padrões de diversidade, as variáveis envolvidas
podem apresentar autocorreção espacial. Autocorrelação espacial consiste em uma
propriedade de dados espacialmente distribuídos em que localidades mais próximas possuem
valores mais parecidos entre si do que com localidades mais distantes (Legendre e Legendre,
1998). Essa propriedade dos dados pode afetar a inferência estatística obtida por métodos
analíticos convencionais, como a regressão. Para investigar a existência de autocorrelação
espacial nas relações entre as medidas de diversidade e os preditores ambientais,
inspecionamos a estrutura espacial dos resíduos dos modelos de regressão mais explicativos
(i.e., os melhores modelos) através de um correlograma. O correlograma descreve
graficamente a estrutura espacial dos dados através da relação entre índices de autocorrelação
espacial I de Moran, obtidos a diferentes intervalos de distância, e a própria distância
(Legendre e Legendre 1998). Caso haja autocorrelação espacial nos resíduos (i.e., existência
de valores de I de Moran significativos nas primeiras classes de distância), então outras
estratégias analíticas devem ser adotadas, como, por exemplo, o mapeamento espacial por
autovetores (Spatial Eigenvector Mapping – SEVM; Griffith e Peres-Neto, 2006) ou modelos
autorregressivos (ARM; Lichstein et al., 2002).
Os índices de diversidade e as análises foram realizadas com os softwares SAM
(Spatial Analyses in Macroecology; Rangel et al., 2006), e R 3.1.1 (R Core Team, 2013),
utilizando os pacotes cluster (Maechler et al., 2015), ape (Paradis et al., 2004) e
picante (Kembel et al., 2010). Os testes estatísticos foram realizados ao nível de
significância de 5%.
21
RESULTADOS
Reunimos informações de ocorrência de 123 assembleias, cujos valores de riqueza
local variou entre 21 e 254 espécies. Estas somaram 532 espécies de aves, pertencentes a 339
gêneros de 67 famílias. Cerca de 12% (n = 63) das espécies ocorreram em apenas uma
assembleia, e aproximadamente metade (n= 257) das espécies foram registradas em 10
assembleias ou menos (Figura 2). As espécies mais conspícuas (> 100 assembleias) foram
Cyclarhis gujanensis (pitiguari) e Troglodytes musculus (corruíra).
Figura 2. Frequências de números de ocorrências de espécies de aves em 123 assembleias na
Caatinga.
A correlação entre riqueza e as diferentes métricas de diversidade filogenética
variaram entre r = 0,475 (p < 0.001) entre riqueza e SPD e r = 0,978 (p < 0.001) entre riqueza
e PD. Para a diversidade funcional, as correlações com a riqueza variaram similarmente, entre
r = 0,489 (p < 0.001) para SFD e r = 0,982 (p < 0.001) para FD (Figura 3). Desse modo, as
medidas baseadas em procedimentos de aleatorização foram menos correlacionadas com a
diversidade taxonômica e, portanto, selecionadas para testas os efeitos dos preditores
ambientais. Portanto, em função da incerteza filogenética discutida acima, a medida SPD foi
calculada para as 100 árvores de cada comunidade, do qual calculamos a SPD média para
cada assembleia de aves da Caatinga, como uma medida de diversidade filogenética das
assembleias.
22
Figura 3. Correlações entre riqueza e as diferentes métricas de diversidade filogenética (PD, SPD,
AvPD e AvTD) e funcional (FD, SFD, AvFD, AVTDfunc) das aves da Caatinga.
Devido às discrepâncias nos esforços amostrais entre as assembleias reunidas, o
padrão espacial de riqueza de aves da Caatinga observado não é informativo de um gradiente
real. Em vez disso, é provável que a variação espacial na riqueza observada reflita
principalmente a variação de esforço amostral. Quanto à diversidade filogenética e funcional,
os índices de SPD e SFD sugerem uma leve concentração de maiores valores de diversidade
no centro-norte da Caatinga, além de algumas localidades na região da Chapada Diamantina
(Figura 4).
23
Figura 4. Padrões de especial de riqueza (tamanho dos símbolos), diversidade filogenética (a),
diversidade funcional total (b) e diversidade funcional de traço individuais, status migratório (c),
micro-habitat (d), dieta (e) e tamanho corporal (f) das assembleias de aves da Caatinga.
24
Além dos padrões espaciais coincidentes, a variação de diversidade filogenética e
funcional apresentaram respostas semelhantes aos fatores ambientais. O clima atual foi o
principal preditor da diversidade filogenética e funcional (Tabela 1; Figura 5), seguidos da
heterogeneidade de habitat e da produtividade, os quais relacionaram-se significativamente
aos padrões de diversidade. A variação histórica do clima não teve efeito significativo sobre
os padrões de diversidade (Tabela 1).
Figura 5. Relação entre a diversidade observada e estimada pelo modelo de clima atual para
diversidade filogenética (a) e funcional (b) das assembleias de aves da Caatinga.
Quanto aos fatores ambientais individualmente, a relação (descrita pelos slopes dos
modelos) entre componentes do clima atual e os índices de diversidade foi consistente com
um declínio da diversidade filogenética e funcional em áreas com temperaturas mais altas,
precipitações mais baixas e irregulares e maiores índices de PET, ou seja, áreas mais quentes
e secas da Caatinga. Para as variáveis do segundo preditor mais importante, a
heterogeneidade de habitat, que incluíram quantidade e variedade de coberturas florestais e
amplitude altitudinal, a relação de todos estes foi negativa para a diversidade filogenética.
Ou seja, maiores diversidades evolutivas estão em área com melhor variação altitudinal e
com coberturas florestais mais homogêneas. Com relação à diversidade funcional, contudo,
apenas a amplitude altitudinal foi negativamente relacionada. As variáveis relacionadas à
cobertura florestal foram positivamente relacionadas com a diversidade funcional, ou seja,
áreas mais heterogêneas contêm assembleias mais diversas ecologicamente.
25
Tabela 1. Estatísticas dos modelos de regressão entre riqueza e diversidade filogenética (SPD) de
aves da Caatinga. * p-valor com nível de significância de < 0.001.
Hipóteses Variáveis Slope R2 AICc
Produtividade AET -0.317 0.101* 463.006
Clima atual
PET
Temperatura média
Sazonalidade da
temperatura
Sazonalidade da
Precipitação
-0.201
0.581
0.533
0.284
0.319* 435.403
Heterogeneidade
habitat
Cobertura vegetal
Tipo vegetacional
Amplitude altitudinal
-0.332
-0.033
-0.274
0.240* 446.613
Variabilidade
histórica do clima
Variabilidade da
temperatura
Variabilidade da
precipitação
-0.073
-0.200 0.056 471.097
Tabela 2. Estatísticas dos modelos de regressão entre riqueza e diversidade funcional (SFD) de aves
da Caatinga. * p-valor com nível de significância de < 0.001.
Hipóteses Variáveis Slope R2 AICc
Produtividade AET -0.401 0.161* 462.167
Clima atual
PET
Temperatura média
Sazonalidade de
temperatura
Sazonalidade de
precipitação
-0.159
0.468
0.659
0.313
0.303* 445.869
Heterogeneidade de
habitat
Cobertura vegetal
Tipo vegetacional
Amplitude altitudinal
0.314
0.139
-0.206
0.190* 462.084
Variabilidade
histórica
Temperatura
histórica
Precipitação histórica
0.024
-0.160
0.023 482.950
26
A estrutura espacial dos resíduos dos modelos de regressão entre o clima e os índices
de diversidade filogenética e funcional não indicaram autocorrelação espacial significativa
(Figura 6). Esse padrão indica que os modelos de regressão empregados são adequados para
descrever os efeitos dos preditores ambientais sobre as medidas de diversidade filogenética
e funcional. Portanto, outros métodos analíticos mais complexos, que levam em conta a
autocorrelação espacial, não foram empregados.
Figura 6. Correlogramas dos resíduos dos modelos de regressão entre os descritores ambientais do
clima atual e riqueza filogenética (preto) e funcional (vermelho). As linhas que descrevem os padrões
espaciais estão situadas próximo à linha pontilhada (zero), indicando autocorrelação espacial
controlada.
Ao avaliar os traços funcionais separadamente, observou-se que o padrão encontrado
para dois traços – status migratório e tamanho corporal – diferiram qualitativamente do
encontrado para SFD. Para estes traços funcionais individualmente, a produtividade
ambiental foi o fator mais explicativo (Tabela 3). Para a dieta, o clima atual permaneceu
como o fator mais informativo, e com um poder explicativo maior que aquele encontrado
para SFD envolvendo todos os traços combinados (R2 = 0.415). Para o traço funcional micro-
habitat, nenhum preditor for estatisticamente significativo (Tabela 3).
27
Tabela 3. Estatísticas dos modelos de regressão entre os traços funcionais testados separadamente
em relação às hipóteses ambientais. * p-valor com nível de significância de < 0.001.
Traço funcional Hipótese R2 AICc
Produtividade 0.130* 286.237
Clima atual 0.108 295.715
Status migratório Heterogeneidade de
habitat 0.09 296.014
Variabilidade
histórica 0.034 301.140
Produtividade 0.163* 495.816
Clima atual 0.415* 458.254
Dieta Heterogeneidade de
habitat 0.313* 475.700
Variabilidade
histórica 0.065 511.510
Produtividade 0.06 416.526
Clima atual 0.103 417.213
Microhabitat Heterogeneidade de
habitat 0.074 418.978
Variabilidade
histórica 0.042 420.935
Produtividade 0.156* 401.357
Clima atual 0.117 413.552
(Log) massa corporal Heterogeneidade de
habitat 0.146* 407.152
Variabilidade
histórica 0.022 421.687
28
DISCUSSÃO
A diversidade taxonômica regional observada neste estudo (523 espécies) coincide
amplamente com a principal compilação anterior que inclui diversos tipos de formação da
Caatinga, como brejos de altitude e campos rupestres (Silva et al., 2003, 510 espécies). A
pequena discrepância entre Silva et al. (2003) e este estudo (13 espécies) parece resultar da
adição de espécies raras (um ou poucos registros), a partir de estudos recentes. No entanto,
devido à ainda limitada cobertura geográfica dos esforços de coleta ao longo da região e da
própria ineficiência de estudos individuais em descreverem completamente a riqueza local,
como descrito pela Figura 1, é provável que a diversidade taxonômica total seja
substancialmente maior que a atualmente conhecida. Neste sentido, novos esforços de coleta
são necessários para contemplar uma maior abrangência e detalhamento espacial dos
inventários de aves ao longo da Caatinga.
Esse efeito da amostragem sobre o reconhecimento dos padrões de diversidade
taxonômica é, de fato, um dos principais fatores responsáveis da falta de compreensão dos
determinantes da diversidade regional de aves. Estudos recentes têm recorrido a utilização
de bancos de dados com baixa resolução especial (e.g., Oliveira e Diniz-Filho, 2010), embora
os resultados sejam relativamente semelhantes aos encontrados neste estudo. Ainda assim,
compilações detalhadas dos estudos locais permitem identificar de maneira mais acurada a
composição e de outros aspectos da diversidade das assembleias, como as próprias lacunas
de conhecimento existentes (Hortal et al., 2015). A partir desse conhecimento detalhado da
composição local de espécies, medidas de outros aspectos da diversidade, como a
filogenética e a funcional, que são independentes da riqueza, são mais informativas sobre os
padrões e processos envolvidos (e.g., Graham et al., 2012). Além disso, essas facetas da
biodiversidade independente da riqueza podem ser úteis para a definição de estratégias de
conservação para a biota da Caatinga (Moilanen et al., 2005). Neste sentido, nossos
resultados são triplamente relevantes. Seja com a relação à possibilidade de informar planos
de conservação a partir de dados incompletos de assembleias (Cayuela et al., 2009), seja do
ponto de vista de informar prioridades de conservação de aspectos evolutivos e funcionais
dessas assembleias (Nunes et al., 2015), como também de usar aves, um grupo que tido com
um dos principais substitutos da biodiversidade, dada sua alta diversidade taxonômica e
ecológica (Pinto et al., 2008).
29
Com relação à associação entre diversidade taxonômica e os índices de diversidade
taxonômica e funcional, a escolha dos índices é fundamental para se descrever os aspectos
evolutivos e ecológicos envolvidos nas formações das assembleias ecológicas da maneira
mais informativa possível e independentes entre si (Schweiger et al., 2008; Cadotte et al.,
2010; Schleuter et al., 2010). Ao avaliarmos diferentes alternativas, verificamos que os
índices de PD e FD padronizados (SPD e SFD), baseados em procedimentos de aleatorização,
são mais efetivos em descrever a variação dos aspectos filogenéticos e funcionais
independentemente da diversidade taxonômica. De fato, procedimentos de aleatorização (ou
Monte Carlo) têm sido fundamentais em estudos de componentes não enviesados de medidas
de interesse a partir de dados ecológicos e evolutivos (Crowley, 1992). Isso é válido mesmo
quando as medidas de diversidade filogenética e funcional tenham sido relacionadas entre si
e de terem sido explicadas pelos mesmos fatores ambientais. Neste caso, é esperado que
aspectos ecológicos das espécies apresentem conservatismo filogenético (Wiens e
Donoghue, 2004), e que essa propriedade se manifeste em nível de assembleia (Webb et al.,
2002).
As relações entre os diferentes índices de diversidade filogenética e funcional com a
diversidade taxonômica ilustram a necessidade de se explorar as inter-relações entre essas
medidas, não apenas para selecionar aquelas mais informativas possível, mas também a fim
de se compreender as diferentes nuances de cada descritor de diversidade (Schweiger et al.,
2008; Pavoini et al., 2011). As formas da relação entre PD, AvPD e AvTD e seus análogos
funcionais coincidem largamente com o descrito por Schweiger et al. (2008). PD e AvTD
relacionam-se positivamente com riqueza, embora o último de modo não linear e altamente
dependente da riqueza local e do par de espécies avaliado (veja Material e Métodos). Para
pequenos valores de riqueza, AvTD apresenta alta variabilidade de diversidade filogenética,
embora a diversidade funcional (AvTDfunc) tenha sido menos variável. Essa mesma
propriedade de expressar valores variáveis para pequenas riquezas ocorre também em AvPD
(e AvFD), embora este se relacione negativamente com a riqueza. Essa dependência da
riqueza observada nos valores de AvPD e AvTD é importante quando se busca estimar
diversidade de assembleias com esforços amostrais diferentes. Apesar de serem defendidas
como opções melhores do que PD, elas também podem gerar distorções importantes nas
descrições de diversidade filogenética e funcional das assembleias quando suas riquezas são
30
baixas ou subestimadas. Mesmo sendo correlacionados positiva e significativamente com a
riqueza, SPD e SFD se relacionam linearmente com a riqueza, sendo assim menos sujeitas a
distorções provocadas por esforços amostrais variáveis.
Quanto aos determinantes ambientais da diversidade filogenética e funcional, nossos
resultados, em geral, corroboram com o descrito por Oliveira e Diniz-Filho (2010) para
diversidade taxonômica, a partir da sobreposição de mapas de distribuição das espécies. O
clima atual é o principal determinante da diversidade taxonômica (Oliveira e Diniz-Filho,
2010), filogenética e funcional das aves da Caatinga. Devido às características ambientais da
região, esse predomínio de fatores climáticos era esperado, sobretudo quanto ao efeito da
energia térmica e da disponibilidade hídrica, que estão diretamente relacionadas à capacidade
das espécies de tolerar suportar altas energias e baixas disponibilidade de água e outros
recursos (Hawkins et al., 2003). Para mamíferos, por exemplo, Mares et al. (1985) sugeriram
que, no período Quaternário, com a expansão e retração das savanas e florestas na região, a
caatinga se retraiu, criando numerosos refúgios semiáridos e as espécies não tiveram sucesso
em adaptar-se ao ambiente seco da região. Aqui, observamos que as variações climáticas
ocorridas desde este período geológico (descritas aqui através da diferença entre o máximo
glacial e o presente) não tiveram nenhuma influência sobre a diversidade da avifauna atual.
Ou seja, as condições experimentadas pelas espécies parecem exercer uma influência
contínua nas composições das espécies e de suas interações locais ao longo do tempo,
apagando constantemente a impressão deixada por condições passadas. Por outro lado, as
regiões dos brejos de altitude – regiões florestadas mantidas por chuvas orográficas –
serviram como refúgios para espécies de ambientes mésicos durante o máximo glacial e
continuam ainda servindo como refúgios durante as secas imprevisíveis que caracterizam o
atual clima da Caatinga (Taberelli et al., 2004; Ruiz-Esparza et al., 2012). A ocorrência de
algumas assembleias mais diversas filogenética e funcionalmente nesses ambientes indica,
portanto, que suas condições mais amenas favorecem a presença de maior diversidade
filogenética e maior variedade de tipos funcionais de espécies de aves.
A heterogeneidade de habitat foi o segundo fator mais influente na variação da
diversidade filogenética e da funcional. Além disso, dentre os descritores de heterogeneidade,
a cobertura vegetal foi o aspecto mais importante. Isso indica que a cobertura florestal parece
31
exercer, de fato, uma influência importante na estrutura filogenética e funcional das
assembleias (Flynn et al., 2009; Helmus et al., 2010; Newbold et al., 2014). Entretanto,
curiosamente, a cobertura vegetal apresentou efeitos opostos sobre a diversidade filogenética
e diversidade funcional. Enquanto a diversidade filogenética diminuiu com a redução da
cobertura, a diversidade funcional foi mais alta em áreas com menos cobertura. Esse padrão
sugere uma estruturação peculiar dessas assembleias que envolve a exclusão de algumas
espécies mais sensíveis e o favorecimento de espécies oportunistas que possuem a capacidade
de explorar ambientais mais perturbados. Ou seja, ao tempo em que espécies evolutivamente
únicas são perdidas com a perda de cobertura florestal, outras espécies filogeneticamente
próximas, mas com traços funcionais divergentes e adaptados a essa condição, são
favorecidas, tais como espécies generalistas (Devictor et al., 2010).
Um resultado importante consiste na discrepância entre os efeitos dos preditores
ambientais sobre diferentes componentes da diversidade funcional, descritos por de traços
ecológicos individuais. Os padrões de diversidade de status migratórios e de tamanhos
corporais foram predominantemente explicados pela variação espacial da produtividade
ambiental (AET), a qual foi pouco relacionada aos padrões de diversidade funcional com
todos os traços juntos. Esses resultados são coerentes com a ideia de que a dinâmica de
migração das espécies depende basicamente da disponibilidade de recursos nas zonas de
ocorrência das espécies migrantes (Greenberg e Marra, 2005). Da mesma forma, a
produtividade ambiental pode favorecer espécies com demandar energéticas mais diversas
(Zeveloff e Boyce, 1988). É interessante notar que a maior diversidade de status migratório
concentra-se principalmente ao longo de fontes constantes de recursos, como ao longo do
Rio São Francisco (Figura 4c). Além disso, a diversidade de micro-habitat entre as espécies
das assembleias não foi significativamente relacionada com nenhum fator ambiental. Esse
resultado tem duas consequências imediatas para seleção de traços descritivos da diversidade
funcional. A primeira é que a variação de uso de micro-habitat entre as espécies da Caatinga
parece ser dominada por fatores estocásticos relacionados ao pool regional de espécies e à
própria disponibilidade de micro-habitat nos ambientes da Caatinga. Além disso, esse
resultado indica que esse traço ecológico é pouco informativo sobre a diversidade funcional
das assembleias de aves na região, uma vez que ele não responde aos mesmos gradientes
ambientais que os demais traços (Violle et al., 2007; Tsianou e Kallimanis, 2016).
32
CONCLUSÕES
Este estudo sumariza o conhecimento atual sobre assembleias de aves da Caatinga e
evidencia uma ampla necessidade de novos e mais intensos esforços de amostragem desse
grupo na região. Além de apresentar grandes regiões com nenhum conhecimento
documentado, a maioria dos estudos existentes parecem sofrer com limitações na capacidade
de identificar a avifauna local de forma mais completa. Entretanto, apesar dessa deficiência
do conhecimento, pudemos estimar medidas de diversidade filogenética e funcional que
minimizam esse efeito do conhecimento incompleto das assembleias. Isso foi possível
através da descrição dos índices de diversidade obtidos a partir de procedimentos de
aleatorização, os quais se mostraram mais apropriados para descrever esses aspectos da
diversidade de forma manos enviesada, e assim identificar os fatores ambientais responsáveis
pela variação na diversidade filogenética e funcional das aves da Caatinga. Essas dimensões
da diversidade foram altamente coincidentes entre si e tiveram o mesmo componente
ambiental como principal de determinante, o clima atual. Este deve afetar os padrões de
diversidade filogenética e funcional através das respostas de tolerância das espécies aos
gradientes térmico e hídrico da Caatinga. Entretanto, quando avaliados individualmente, os
padrões de diversidade de traços funcional podem responder de forma independente entre si
e a gradientes ambientais diferentes. Essa discrepância tem consequências diretas na escolha
dos traços ecológicos que irão compor índices de diversidade funcional e sobre a própria
congruência da diversidade funcional com a diversidade filogenética.
33
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APENDICE I
Área Long Lat Riqueza Referência
Sítio Sinimbu (CE) -38.927 -4.189 79 ALBANO E GIRÃO 2008
Hotel Remanso (CE) -38.93 -4.244 90 ALBANO E GIRÃO 2008
Serra da Aratanha (CE) -38.633 -3.983 112 ALBANO E GIRÃO 2008
Serra de Maranguape (CE) -38.717 -3.883 110 ALBANO E GIRÃO 2008
Estação Ecológica do Seridó (RN) -37.286 -6.611 174 BEZERRA et al. 2013
RP Parna Fazenda Almas (PB) -36.881 -7.471 157 ARAUJO et al. 2012
Parque Estadual da Mata Seca (MG) -43.955 -14.898 242 DORNELAS et al. 2012
Icó Mandante (PE) -38.298 -8.869 137 FARIAS 2007
Município de Xique-xique (BA) -42.436 -10.482 150 FREITAS et al. 2013
Vila do Pará (PE) -36.403 -7.875 138 LAS-CASAS et al. 2012
Estação Biológica de Canudos (BA) -38.988 -9.943 176 LIMA et al. 2011
Gongo (PI) -42.5 -8.667 230 OLMOS et al. 2012
Serra do Mudo (PE) -36.138 -8.524 138 PEREIRA et al. 2011
Fazenda Pindorama (PE) -36.151 -8.518 138 PEREIRA et al. 2011
Floresta Nacional Contendas do Sincorá (BA) -41.12 -13.919 179 FREITAS et al. 2011
Faz. Campo Alegre, Cajuí, Sento Sé (BA) -42.183 -10.007 78 ROOS et al. 2006
Faz. Serrote, Piri, Sento Sé (BA) -41.314 -9.742 63 ROOS et al. 2006
Assentamento Canaã, Sobradinho (BA) -40.815 -9.592 61 ROOS et al. 2006
Remanso (BA) -42.343 -9.645 70 ROOS et al. 2006
Pau-a-pique, Remanso (BA) -41.646 -9.527 39 ROOS et al. 2006
Umbuzeiro, Casa Nova (BA) -41.178 -9.406 58 ROOS et al. 2006
P2 - Sítio Bálsamo, Jati (CE) -39.706 -8.039 117 OLMOS et al. 2005
P3 - Serrote do Lineto, Mombaça (CE) -39.693 -5.669 105 OLMOS et al. 2005
P4 - Pedra Branca (CE) -39.64 -5.669 100 OLMOS et al. 2005
P5 - Santa Rita, Ouricuri (PE) -40.171 -7.813 70 OLMOS et al. 2005
P6 - Fazenda do Julio, Parnamirim (PE) -39.706 -8.039 92 OLMOS et al. 2005
P7 - Riachos Recreio e Garças (PE) -40.177 -8.832 94 OLMOS et al. 2005
P8 - Lagoas de Petrolina (PE) -40.373 -9.175 123 OLMOS et al. 2005
Cachoeira do Inferno, Pedra Branca (CE) -39.69 -5.518 48 OLMOS et al. 2005
Monumento Natural Grota do Angico (SE) -37.667 -9.65 140 RUIZ-ESPARZA et al. 2011
Fazenda São Gonçalo (Matões-MA) -43.198 -5.35 70 SANTOS et al. 2010
Fazenda Castiça (Matões-MA) -43.218 -5.475 76 SANTOS et al. 2010
Fazenda Tabocal (Matões-MA) -43.375 -6.227 70 SANTOS et al. 2010
Fazenda Santa Rita (Colinas-MA) -44.397 -6.098 108 SANTOS et al. 2010
Fazenda Sipaúba (Codó-MA) -43.753 -4.715 81 SANTOS et al. 2010
Fazenda Normasa (Parnarama-MA) -43.478 -5.607 77 SANTOS et al. 2010
Fazenda Espinhos (Curitimá-PI) -44.217 -10.117 88 SANTOS 2004
Fazenda Tábua Lascada (Parnaguá-PI) -44.733 -10.2 79 SANTOS 2004
48
Fazenda Jatobá (Parnaguá-PI) -44.717 -10.4 80 SANTOS 2004
Serra da Guia (SE) -37.867 -9.95 142 RUIZ-ESPARZA et al. 2012
Caicó (RN) -37.09 -6.46 101 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Estação Ecológica do Seridó, Serra Negra do Norte (RN) -37.333 -6.583 159 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Acari (RN) -36.601 -6.478 80 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Campo Grande (RN) -37.381 -5.822 121 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Tibau (RN) -37.332 -4.853 93 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Carnaubais (RN) -36.792 -5.179 114 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Alto do Rodrigues (RN) -36.795 -5.347 97 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Pendências (RN) -36.663 -5.257 94 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Taipú (RN) -35.608 -5.678 82 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Porto do Mangue (RN) -36.869 -5.021 108 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Macau (RN) -36.501 -5.095 164 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Guamaré (RN) -36.383 -5.117 156 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Macaíba (RN) -35.378 -5.587 156 SILVA e PICHORIN et al. 2012
Parque Nacional Serra das Confusões_Toca da Cabloca/Canto Verde(PI)
-43.45 -8.9 217 SILVEIRA et al. 2012
Fazenda Tamanduá (PB) -37.4 -7.017 141 TELINO-JUNIOR et al. 2005
MN Talhado do SF- Fazenda Baixa da Quixaba (BA) -38.068 -9.441 116 Lyra-Neves et al. 2012
MN Talhado do SF-Fazenda Luna (AL) -38.069 -9.492 115 Lyra-Neves et al. 2012
MN Talhado do SF-Fazenda Mundo Novo (SE) -37.995 -9.558 139 Lyra-Neves et al. 2012
MN Talhado do SF-Fazenda Olho d’Aguinha (AL) -37.914 -9.503 120 Lyra-Neves et al. 2012
MN Talhado do SF-Fazenda Santa Rosa (SE) -37.901 -9.609 133 Lyra-Neves et al. 2012
MN Talhado do SF-Fazenda Mecejana (AL) -37.785 -9.597 129 Lyra-Neves et al. 2012
BR 316 -37.672 -9.099 100 Araujo & Rodrigues 2011
Parque Nacional Catimbal_Sítio Sao José (PE) -37.274 -8.515 201 Sousa et al. 2012
Campus I da UEPB (Campina Grande - PB) -35.917 -7.208 61 MENEZES et al. 2004
Estação Ecológica do Raso da Catarina - BA (Área 1) -38.513 -9.651 115 NUNES et al. 2012
Raso da Catarina - BA (Área 2) -38.444 -9.651 133 NUNES et al. 2012
Açudinho_RP Parna Maurício Dantas (PE) -38.2 -8.309 120 MMA 2005
Cavalo-morto_RP Parna Maurício Danta (PE) -38.206 -8.289 78 MMA 2005
Estrada_RP Parna Cantidiano Valgueiro (PE) -38.48 -8.476 102 MMA 2005
Rio_RP Parna Cantidiano Valgueiro (PE) -38.515 -8.449 108 MMA 2005
Pedra da Boca_Parque Estadual da Pedra da Boca (PB) -35.689 -6.462 81 MMA 2005
Fazenda Cachoeira da Capivara -35.754 -6.677 68 MMA 2005
Melancias/São Luis_ RP Parna Serra das Almas (CE) -40.913 -5.142 103 MMA 2005
Lajeiro/Croatá_ RP Parna Serra das Almas (CE) -40.929 -5.147 92 MMA 2005
49
Sítio/Tucuns (CE) -40.904 -5.268 107 MMA 2005
Grajáu_RP Parna Serra das Almas (CE) -40.872 -5.117 104 MMA 2005
Estreito (CE) -41 -5.043 99 MMA 2005
Alto Salitre - Chapéu - BRS (BA) -41.165 -11.409 117 SILVEIRA et al. 2012
Médio Salitre - Umburanas e Campo Formoso - BRS (BA)
-41.331 -10.505 114 SILVEIRA et al. 2012
Baixo Salitre - Juazeiro - BRS (BA) -40.558 -9.692 96 SILVEIRA et al. 2012
Ibotirama - BA -43.284 -12.264 139 SCHUNK et al. 2012
Boqueirão da Onça - BA -41.395 -10.323 192 SCHUNK et al. 2012
Parque Nacional Serra de Itabaiana- SE -37.417 -10.667 120 D'HORTA et al. 2005
Floresta Nacional de Negreiros -39.406 -7.975 159 FARIAS et al. 2010
APA da Chapada do Araripe -41 -7 188 NASCIMENTO et al. 2000
Parque Nacional Catimbau (PE) -37.274 -8.515 201 SOUSA et al. 2012
RP Parna Fazenda Morrinhos -39.667 -11.2 117 MAJOR et al. 2004
Serra Vermelha-Ponto A (PI) -44.29 -9.761 134 SANTOS et al. 2012
Serra Vermelha-Ponto B (PI) -44.358 -9.539 139 SANTOS et al. 2013
Serra Vermelha-Ponto C (PI) -44.296 -9.674 149 SANTOS et al. 2014
Serra Vermelha-Ponto D (PI) -44.591 -9.862 117 SANTOS et al. 2015
Parque Nacional Serra da Capivara -42.596 -8.513 215 VASCONCELOS et al. 2012
Brejinho das Ametistas (BA) -42.524 -14.263 254 VASCONCELOS et al. 2012
Parna Chapada Diamantina - Caverna Lapa Doce -41.603 -12.333 24 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Rio Preto -41.573 -12.508 56 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Serra de Rio das Contas -41.817 -13.621 62 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Rio das Flores -40.183 -13.667 37 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Bananal -41.798 -13.585 64 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Vilas Semidouro e Paulista -41.44 -13.259 51 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - entre Palmeiras/Lençóis -41.456 -12.479 47 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Perto de Mucugê -41.301 -12.93 66 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Serra das Almas -41.962 -13.512 39 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Cachoeira do Fraga -41.82 -13.57 28 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina -Cachoeira do Rio Ferro Doido
-41.001 -11.628 60 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Fazendas Lagoa Bonita e Grama
-40.517 -12.533 166 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Antiga Usina -41.428 -12.468 35 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Capitinga e Toalhas -41.361 -12.478 82 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Fazendas Horizonte e Teramater
-41.306 -13.236 109 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Limites de Pau Ferrado -41.422 -13.177 26 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Serra de Bonito -41.217 -12.006 49 PARRINI et al. 1999
Parna Chapada Diamantina - Fazenda da Mata Doida -41.26 -11.851 75 PARRINI et al. 1999
Ntao -41.339 -12.669 92 PARRINI et al. 1999
Fazenda Concórdia (BA) -39.778 -9.174 152 Barnett et al. 2014
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Canabrava (BA) -39.707 -9.208 76 Barnett et al. 2014
Prazeres (BA) -39.894 -9.147 21 Barnett et al. 2014
Gruta Patamuté (BA) -39.609 -9.323 55 Barnett et al. 2014
Ilha de Curaçá (BA) -39.918 -8.991 72 Barnett et al. 2014
Poço do Baú (BA) -39.91 -9.13 47 Barnett et al. 2014
Horto Florestal-Ubajara -40.939 -3.838 74 NASCIMENTO et al. 2005
Parna Ubajara -40.9 -3.817 40 NASCIMENTO et al. 2005
Parna Ubajara- Rio Gavião -40.908 -3.83 26 NASCIMENTO et al. 2005
Parna Ubajara- Morro Pendurado -40.726 -3.833 30 NASCIMENTO et al. 2005
Parna Ubajara- Trilha do Valdemar -40.893 -3.826 55 NASCIMENTO et al. 2005
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