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July - August 2006 523 CROP PROTECTION Diversidade e Sazonalidade de Ácaros (Acari) em Seringal (Hevea brasiliensis, Muell. Arg.) no Noroeste do Estado de São Paulo 1 FABIO A. HERNANDES 2 E REINALDO J.F. FERES 3 1 Parte do Programa BIOTA/FAPESP - O Instituto Virtual da Biodiversidade, http://www.biota.org.br 2 Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, UNESP - Campus de S.J. de Rio Preto / Bolsista CNPq 3 Depto. Zoologia e Botânica, UNESP - Universidade Estadual Paulista, Campus de São José do Rio Preto, SP Rua Cristóvão Colombo, 2265, 15054-000 São José do Rio Preto, SP, [email protected] [email protected] Neotropical Entomology 35(4):523-535 (2006) Diversity and Seasonal Occurrence of Mites (Acari) in a Rubber Tree Crop (Hevea brasiliensis, Muell. Arg.) in Northwestern São Paulo, Brazil ABSTRACT - Brazilian southeastern region has soil and climate conditions suitable for the growing of rubber trees, and most part of national yield arises from São Paulo State. The aims proposed for this work were to determine the diversity, the richness and the seasonal occurrence of mites found in a rubber tree crop in a triennial survey with monthly samplings, as well as to estimate the populational density of the major phytophagous species. This study found 74,407 mites from 26 species belonging to 10 families. The phytophagous and predators represented 95.4% and 3.9% of the total abundance, respectively. Twelve species were rare, six accessories and eight constant. The families Phytoseiidae and Tydeidae had the greatest richness (five and four species, respectively). The most numerous species was Calacarus heveae Feres (50,573), with great abundance at the end of rainy season until the beginning of dry season. Among predators, the most abundant were Zetzellia quasagistemas Hernandes & Feres (1,345), Pronematus sp. (455), Zetzellia agistzellia Hernandes & Feres (409) and Euseius citrifolius Denmark & Muma (243). C. heveae had greatest densities on March and April 2003, and Lorryia formosa Cooreman and Tenuipalpus heveae Baker on March and May 2001, respectively. Many stigmaeids were observed in association with colonies of L. formosa preying their eggs and immatures. KEY WORDS: Biodiversity, mite fauna, ecologycal pattern RESUMO - A Região Sudeste do Brasil apresenta aspectos edafo-climáticos favoráveis para o plantio e desenvolvimento da seringueira, sendo o estado de São Paulo o maior produtor nacional de látex. Este trabalho teve como objetivos determinar, através de coletas mensais durante três anos de estudo, a diversidade, a riqueza de espécies e a sua sazonalidade, bem como realizar estimativas de densidade populacional das principais espécies de ácaros presentes nas folhas. Todos os ácaros foram montados em lâminas de microscopia, totalizando 74.407 indivíduos, de 26 espécies pertencentes a 10 famílias. Os fitófagos representaram 95,4% do total de indivíduos coletados e os predadores 3,9%. Doze espécies foram consideradas acidentais, seis foram acessórias e oito constantes. Apresentaram maior número de espécies as famílias Phytoseiidae (cinco) e Tydeidae (quatro). A espécie mais abundante foi Calacarus heveae Feres (50.573), com maior abundância nos meses correspondentes ao término da estação chuvosa e início da estação seca na região. Dentre os predadores, a mais abundante foi Zetzellia quasagistemas Hernandes & Feres (1.345), seguida por Pronematus sp. (455), Zetzellia agistzellia Hernandes & Feres (409) e Euseius citrifolius Denmark & Muma (243). C. heveae apresentou maior densidade populacional em março e abril de 2003, e Lorryia formosa Cooreman e Tenuipalpus heveae Baker em março e maio de 2001, respectivamente. Muitos estigmeídeos foram observados associados a agrupamentos de L. formosa predando seus ovos e estágios imaturos. PALAVRAS-CHAVE: Biodiversidade, acarofauna, padrão ecológico

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July - August 2006 523

CROP PROTECTION

Diversidade e Sazonalidade de Ácaros (Acari) em Seringal (Heveabrasiliensis, Muell. Arg.) no Noroeste do Estado de São Paulo1

FABIO A. HERNANDES2 E REINALDO J.F. FERES3

1Parte do Programa BIOTA/FAPESP - O Instituto Virtual da Biodiversidade, http://www.biota.org.br2Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, UNESP - Campus de S.J. de Rio Preto / Bolsista CNPq

3Depto. Zoologia e Botânica, UNESP - Universidade Estadual Paulista, Campus de São José do Rio Preto, SPRua Cristóvão Colombo, 2265, 15054-000 São José do Rio Preto, SP, [email protected]

[email protected]

Neotropical Entomology 35(4):523-535 (2006)

Diversity and Seasonal Occurrence of Mites (Acari) in a Rubber Tree Crop (Hevea brasiliensis, Muell. Arg.)in Northwestern São Paulo, Brazil

ABSTRACT - Brazilian southeastern region has soil and climate conditions suitable for the growingof rubber trees, and most part of national yield arises from São Paulo State. The aims proposed forthis work were to determine the diversity, the richness and the seasonal occurrence of mites found ina rubber tree crop in a triennial survey with monthly samplings, as well as to estimate the populationaldensity of the major phytophagous species. This study found 74,407 mites from 26 species belongingto 10 families. The phytophagous and predators represented 95.4% and 3.9% of the total abundance,respectively. Twelve species were rare, six accessories and eight constant. The families Phytoseiidaeand Tydeidae had the greatest richness (five and four species, respectively). The most numerousspecies was Calacarus heveae Feres (50,573), with great abundance at the end of rainy season untilthe beginning of dry season. Among predators, the most abundant were Zetzellia quasagistemasHernandes & Feres (1,345), Pronematus sp. (455), Zetzellia agistzellia Hernandes & Feres (409) andEuseius citrifolius Denmark & Muma (243). C. heveae had greatest densities on March and April2003, and Lorryia formosa Cooreman and Tenuipalpus heveae Baker on March and May 2001,respectively. Many stigmaeids were observed in association with colonies of L. formosa preying theireggs and immatures.

KEY WORDS: Biodiversity, mite fauna, ecologycal pattern

RESUMO - A Região Sudeste do Brasil apresenta aspectos edafo-climáticos favoráveis para o plantioe desenvolvimento da seringueira, sendo o estado de São Paulo o maior produtor nacional de látex.Este trabalho teve como objetivos determinar, através de coletas mensais durante três anos de estudo,a diversidade, a riqueza de espécies e a sua sazonalidade, bem como realizar estimativas de densidadepopulacional das principais espécies de ácaros presentes nas folhas. Todos os ácaros foram montadosem lâminas de microscopia, totalizando 74.407 indivíduos, de 26 espécies pertencentes a 10 famílias.Os fitófagos representaram 95,4% do total de indivíduos coletados e os predadores 3,9%. Doze espéciesforam consideradas acidentais, seis foram acessórias e oito constantes. Apresentaram maior númerode espécies as famílias Phytoseiidae (cinco) e Tydeidae (quatro). A espécie mais abundante foi Calacarusheveae Feres (50.573), com maior abundância nos meses correspondentes ao término da estaçãochuvosa e início da estação seca na região. Dentre os predadores, a mais abundante foi Zetzelliaquasagistemas Hernandes & Feres (1.345), seguida por Pronematus sp. (455), Zetzellia agistzelliaHernandes & Feres (409) e Euseius citrifolius Denmark & Muma (243). C. heveae apresentou maiordensidade populacional em março e abril de 2003, e Lorryia formosa Cooreman e Tenuipalpus heveaeBaker em março e maio de 2001, respectivamente. Muitos estigmeídeos foram observados associadosa agrupamentos de L. formosa predando seus ovos e estágios imaturos.

PALAVRAS-CHAVE: Biodiversidade, acarofauna, padrão ecológico

524 Hernandes & Feres - Diversidade e Sazonalidade de Ácaros (Acari) em Seringal (Hevea brasiliensis...

A Região Sudeste do Brasil apresenta aspectos edafo-climáticos favoráveis para o plantio e desenvolvimento daseringueira (Hevea brasiliensis Muell. Arg.), principalplanta de onde é extraída a borracha natural. O clima nessaregião é considerado tropical quente e úmido, com umaestação chuvosa, de outubro a março, e outra seca, de abrila setembro, que recebe apenas 15% da precipitação totalanual, que varia de 1.100 ± 225 a 1.250 ± 225 mm (Barcha& Arid 1971). O estado de São Paulo apresenta-se como omaior produtor nacional de látex, sendo que a maior parteda produção provém do noroeste do estado (Gonçalves etal. 2001). Nessa região observa-se uma das maioresprodutividades de látex do mundo (IAC 1999 apud Pino etal. 2000).

Por se tratar de planta de grande interesse econômico, aseringueira vem recebendo crescente atenção nas últimasduas décadas. O monocultivo favorece o surgimento deespécies-praga (Silva 1972, Feres 1992 e 2000), tornandode vital importância o estudo da acarofauna presente nocultivo.

Desde que Baker (1945) descreveu Tenuipalpus heveaeBaker (Acari: Tenuipalpidae), cerca de 50 espécies nominaisjá foram relatadas sobre seringueira (Hernandes & Feres2006), sendo poucas delas consideradas pragas dessa cultura,como Calacarus heveae Feres (Acari: Eriophyidae) e T.heveae (Feres 2000, Pontier et al. 2000, Feres et al. 2002).Os tetraniquídeos Oligonychus gossypii Zacher eEutetranychus banksi (McGregor) também têm sidoregistrados em grande abundância em alguns seringais, massomente O. gossypii parece causar dano à cultura(Flechtmann 1989, Feres et al. 2002, Ferla & Moraes 2002).

Talvez a maior praga registrada sobre seringueira até omomento seja C. heveae, descrita de seringais do noroestepaulista. Essa espécie, registrada em pequena abundânciaem seringueiras nativas na Floresta Amazônica (Feres 2001),atinge grandes populações nos monocultivos do noroestepaulista e Mato Grosso ao final da estação chuvosa e inícioda seca, março a maio (Feres et al. 2002, Ferla & Moraes2002, Bellini et al. 2005), e ataca intensamente as folhas,provocando a queda prematura das mesmas. Feres (2000)sugeriu que o clima dessa região aliado ao sistema demonocultivo tenha fornecido as condições ideais para oaumento explosivo dessa espécie.

O estudo da acarofauna associada à seringueira podelevar à descoberta de espécies-praga potenciais e tambémde seus inimigos naturais, podendo fornecer subsídios paraprogramas de manejo integrado e controle biológico depragas na heveicultura. Zacarias & Moraes (2002) estudarama diversidade de ácaros associados a 12 espécies deeuforbiáceas de três localidades do estado de São Paulo,registrando 105 espécies, sendo 36 em seringueiras. Zacarias& Moraes (2001) registraram nessas mesmas localidades,oito espécies de Phytoseiidae em seringueiras e sugeriramque algumas espécies podem estar migrando de outraseuforbiáceas para essa planta, podendo ajudar a manterbaixos os níveis de alguns ácaros fitófagos que, de outromodo, poderiam causar dano às seringueiras. Fitoseídeostêm sido extensivamente estudados como agentes de controlebiológico e integrado de insetos e ácaros-praga em diversos

cultivos (Moraes et al. 2004, Gallo et al. 2002).Por se tratar de grupo numeroso e de estudo relativamente

recente, faltam ainda dados a respeito de muitos aspectosecológicos dos ácaros presentes nas seringueiras. Dadosacumulados em três anos de estudos certamente contribuemde forma substancial para o conhecimento da flutuaçãopopulacional e dos padrões de ocorrência sazonal dasespécies registradas, podendo servir de base para futurosprojetos de manejo integrado de pragas em cultivos deseringueiras.

Os objetivos deste trabalho foram determinar a riquezade espécies e a sazonalidade da acarofauna presente em ummonocultivo de seringueira, em um período de três anos, eestimar a densidade populacional das principais espéciespresentes.

Material e Métodos

Foram realizadas coletas mensais de janeiro de 2001 adezembro de 2003 em um monocultivo de 4 ha do cloneRRIM-600, localizado no município de Cedral, SP(20o55’30’’S; 49o26’49’’W), circundado por área depastagem, e que não recebeu aplicação de qualquer tipo deagrotóxico ou fertilizantes durante o período de estudo.

Em cada visita foram amostradas, aleatoriamente, trêsseringueiras no interior do cultivo e coletadas 20 folhas decada planta e, quando presentes, inflorescências e frutos aoredor da copa, a uma altura de 2 m a 6 m, com auxílio depodão com cabo telescópico. O material foi acondicionadoem sacos de papel devidamente etiquetados, colocados emsacos plásticos individualizados e transportado em caixaisotérmica de poliestireno refrigerada com bolsas plásticascontendo um gel previamente congelado (Gelo X®). Emlaboratório foi mantido sob refrigeração a 10oC, por umperíodo máximo de uma semana. Esse procedimento, alémde permitir a melhor conservação do material, contribui paraa diminuição do metabolismo dos ácaros, reduzindo suaatividade.

De cada folha foram analisados, sob estereomicroscópio,o folíolo central e um dos folíolos laterais, totalizando 120folíolos por coleta. Todos os ácaros encontrados foramcapturados com auxílio de estilete e montados em lâminasde microscopia, utilizando-se o meio de Hoyer (Flechtmann1975). Após a montagem, as lâminas permaneceram emestufa a 60oC por até três dias, para a secagem do meio,diafanização e distensão dos ácaros. Após esse período foifeita a lutagem das lâminas com resina alquídica (VernizCristal®).

A identificação e a contagem dos ácaros montados foramfeitas sob microscópio óptico com contraste de fase. Naidentificação foram utilizadas, principalmente, as chavesdicotômicas de Gonzalez-Rodriguez (1965), Baker (1968),Summers & Price (1970), Jeppson et al. (1975), Hughes (1976),Lindquist (1986), Smiley (1992), Amrine (1996), Kazmierski(1996a e b) e Walter et al. (2001). Os dados pluviométricos doperíodo de estudo foram cedidos pela Secretaria da Agricultura(CATI) de São José do Rio Preto, SP.

Para a análise de diversidade e uniformidade daacarofauna foram aplicados os índices de Shannon-Wiener

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(H’) e de Pielou (e), respectivamente (Odum 1988). Adiversidade máxima teórica (H’max) foi determinadasegundo Krebs (1999). O Índice de Similaridade de Bray-Curtis (Krebs 1999) foi utilizado para estabelecer o grau desemelhança da acarofauna nos três anos de estudo, baseadona composição da comunidade e abundância das espécies.Como método de avaliação da eficiência das coletas, foiconstruída a curva de riqueza estimada pelos índices Jacknife1 e Bootstrap. Para os cálculos estatísticos utilizou-se osoftware BioEstat 3.0 (Ayres et al. 2003 )

A constância foi calculada (Silveira-Neto et al. 1976) eas espécies classificadas segundo Bodenheimer (1955) apudSilveira-Neto et al. (1976) como: constantes (C > 50%),acessórias (25 < C < 50%) e acidentais (C < 25%).

A determinação da área foliolar para o cálculo dadensidade populacional das principais espécies foi estimadapelo método de Lim & Narayanan (1972), a partir dadeterminação da maior largura e comprimento dos folíolos.

Espécimes representativos de cada espécie foramdepositados na Coleção de Acari do Departamento de Zoologiae Botânica de São José do Rio Preto (DZSJRP) - http://splink.cria.org.br. O estudo também contribuiu para o Sistemade Informação BIOTA/FAPESP, à medida que nele foraminseridas fichas contendo listas das espécies registradas.

Resultados

Foram registrados 74.407 ácaros, de 26 espéciespertencentes a 10 famílias (Tabela 1). Dessas, nove espéciessão fitófagas, 13 predadoras e quatro micófagas ou de hábitoalimentar desconhecido. Os fitófagos representaram 95,4%do total de indivíduos coletados, enquanto que os predadores3,9%. Em todas as coletas foram encontrados ácaros fitófagose predadores.

Doze espécies foram consideradas acidentais, seis foramacessórias e oito constantes (Tabela 1). Considerando os trêsanos estudados, a diversidade alcançou 50% da diversidademáxima teórica, e a uniformidade foi de 0,37 (e). A maiorabundância nos três anos foi registrada no períodocorrespondente ao final da estação chuvosa e início da seca(Fig. 1). As famílias Phytoseiidae e Tydeidae apresentarammaior número de espécies (cinco e quatro, respectivamente).

Dentre os fitoseídeos, Euseius citrifolius Denmark &Muma foi classificada como constante, Metaseiuluscamelliae (Chant & Yoshida-Shaul) como acessória eEuseius concordis (Chant), Galendromus annectens(DeLeon) e Neoseiulus idaeus (Denmark & Muma) comoraras. Muitos fitoseídeos foram encontrados na base dosfolíolos. Dentre os eriofiídeos, C. heveae foi constante,Shetchenkella petiolula Feres acessória e Phyllocoptrutaseringueirae Feres acidental.

Outras espécies freqüentes foram T. heveae(Tenuipalpidae) (C = 94,4%), E. banksi (MrGregor)(Tetranychidae) (C = 91,7%), Lorryia formosa Cooreman(Tydeidae), Zetzellia quasagistemas Hernandes & Feres(Stigmaeidae) (C = 88,9%) e Tetrabdella neotropicaHernandes & Feres (Bdellidae) (C = 77,8%) (Tabela 1).

Nos três anos a espécie mais abundante foi C. heveae,com 50.573 indivíduos, o que representou 68% do total de

ácaros coletados. Essa espécie teve seu pico de abundâncianos meses correspondentes ao término da estação chuvosa einício da estação seca na região, que correspondeu ao períodode fevereiro a maio.

A segunda espécie mais abundante foi L. formosa, com10.022 indivíduos. A grande maioria dos indivíduos dessaespécie (95,9%) foi coletada em 2001 e 2002, principalmenteno primeiro semestre (Fig. 2), sendo que em 2003 foramobservadas as maiores abundância e densidade (Tabela 2).O principal microhábitat dessa espécie foi a base dos folíolos,onde foram observados grandes agrupamentos. Nessa regiãose forma um abrigo natural pelo dobramento das margensdo limbo foliolar, adjacente à base da nervura central, ondeocorreram grandes populações, nos vários estágios dedesenvolvimento. Nesse microhábitat foram encontradastambém outras espécies acarinas, como os predadores Z.quasagistemas, Z. agistzellia (Stigmaeidae), E. citrifolius(Phytoseiidae) e T. neotropica (Bdellidae). Dentre essas, amais abundante nos três anos foi Z. quasagistemas, com1.345 indivíduos, seguida por Pronematus sp., Z. agistzelliae E. citrifolius (455, 409 e 243 indivíduos, respectivamente).

A análise dos padrões de ocorrência sazonal das espéciesacarinas registradas nos três anos de estudo revela que asmaiores riquezas ocorreram nos períodos de maiorpluviosidade (Fig. 3). O número de espécies registradasaproximou-se do número esperado pelos estimadores deriqueza Jacknife 1 e Bootstrap (Fig. 4).

Sazonalidade da acarofauna em 2001. No primeiro anode estudo foram coletados 21.076 ácaros de 10 famílias,sendo observadas as maiores riqueza e diversidade (H’ =0,52) (Tabelas 1, 3 e 4). Das 25 espécies registradas nesseano, oito foram consideradas constantes, seis acessórias e11 acidentais. As fitófagas representaram 91,4% dosindivíduos coletados, enquanto que as predadorascorresponderam a 5,8%.

Grande parte (96,1%) das espécies registradas durantetodo o estudo estiveram presentes nesse ano, sendo que trêsespécies foram coletadas apenas em 2001 (Fig. 5). C. heveaefoi a espécie mais abundante (n = 11.225) e, apesar de terocorrido em todos os meses, 85% dos indivíduos foramcoletados no início da estação seca, de abril a junho. Outrasespécies fitófagas que ocorreram em grande número foramT. heveae (n = 4.855) e L. formosa (n = 2.883), ambas comocorrência concentrada no período de plena para final daestação chuvosa.

A espécie predadora mais abundante foi Z. quasagistemas(n = 610), seguida por Z. agistzellia (n = 259),Pronematus sp. (n = 185), E. citrifolius (n = 55) e T.neotropica (n = 51). O pico de abundância de Z.quasagistemas e Z. agistzellia ocorreu simultaneamente aode C. heveae e T. heveae (Fig. 5).

O eriofiídeo P. seringueirae ocorreu praticamente apenasno primeiro ano (99,3% dos indivíduos), com maiorabundância no mês de maio. Essa espécie não foi registradaem 2003. S. petiolula ocorreu de agosto a janeiro, sendo muitosindivíduos coletados em inflorescências, além do pecíolo.

A pluviosidade total em 2001 atingiu 1.534,8 mm, omenor valor quando comparado aos dois anos seguintes.

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July - August 2006 Neotropical Entomology 35(4) 527

Figura 1. Abundância da acarofauna e pluviosidade em monocultivo de seringueira em Cedral, SP, de 2001 a 2003.

Figura 2. Abundância de L. formosa e pluviosidade em monocultivo de seringueira em Cedral, SP, de 2001 a 2003.

Tabela 2. Densidade das principais espécies fitófagas encontradas em um monocultivo de seringueira no município deCedral SP, nos meses de maior infestação em cada ano (ácaros/cm2).

Sazonalidade da acarofauna em 2002. Nesse ano ocorreu amaior abudância total, com 28.318 ácaros, pertencentes a 23espécies de nove famílias (Tabelas 1 e 4). Oito espécies foramconsideradas constantes, seis acessórias e nove acidentais.C. heveae foi a espécie mais abundante (n = 19.564), comsua população aumentando a partir de janeiro e fevereiro, osdois meses de maior pluviosidade. L. formosa (n = 6.725),O. gossypii (n = 620), T. heveae (n = 172) e E. banksi (n =164) foram outros fitófagos menos numerosos. Dentre ospredadores, Z. quasagistemas foi novamente a maisabundante (n = 274), seguida por Z. agistzellia (n = 150),Pronematus sp. e E. citrifolius (n = 135). A diversidadealcançou 40% da diversidade máxima teórica (Tabela 5).

Em abril de 2002 observou-se grande população de O.gossypii, seguida no mês seguinte por um aumento napopulação de N. idaeus, espécie essa classificada por

McMurtry & Croft (1997) como predadora seletiva detetraniquídeos que produzem teia densa.

A pluviosidade total atingiu 1.808,6 mm, sendo esse oano mais chuvoso.

Sazonalidade da acarofauna em 2003. Nesse ano foramregistrados 24.884 ácaros, pertencentes a 18 espécies denove famílias (Tabelas 1 e 6). C. heveae e E. banksiatingiram as maiores abundâncias (19.784 e 2.902,respectivamente) e juntos representaram 91% dos ácaroscoletados. Conseqüentemente, foram observadas asmenores diversidade (H’ = 0,35), riqueza (20) euniformidade (e = 0,27) (Tabela 6). Oito espécies foramconstantes, cinco acessórias e cinco acidentais.

As maiores densidades de C. heveae foram registradasna infestação de 2003 (Tabela 2). N. idaeus apresentou

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L. formosa 0,11 0,19 0,41 0,05 0,003 0,01 0,21 0,24 0,09 0,16 0,20 0,25 0,01 0,002 0,01 0,04 0,02

T. heveae 0,08 0,03 0,45 0,06 0,51 0,02 0,001 0,0003 0,02 0,01 0,01 0,01 0,001 0,03 0,05 0,03 0,02

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528 Hernandes & Feres - Diversidade e Sazonalidade de Ácaros (Acari) em Seringal (Hevea brasiliensis...

aumento populacional nos meses seguintes a infestações dostetraniquídeos O. gossypii e E. banksi. Esta última espécieatingiu a maior abundância em junho de 2003 (Tabela 6).

Estigmeídeos tiveram maior abundância registrada noperíodo de infestação de T. heveae (Fig. 6). Nesse ano apluviosidade atingiu 1.661,2 mm.

Até o momento foram registradas cerca de 70 espéciesacarinas (52 nominais) sobre H. brasiliensis (Hernandes &Feres 2006). São novos registros N. idaeus, Zetzelliamapuchina Gonzalez e Z. agistzellia. À exceção Z.agistzellia, considerada acessória, as outras duas foramacidentais. Indivíduos de Z. agistzellia foram observadosassociados a agrupamentos de L. formosa na base dosfolíolos, predando ovos e imaturos dessa espécie.

Das 26 espécies registradas neste estudo, 24 (92,3%)estavam presentes no primeiro ano (Fig. 6). Entretanto,observou-se grande variação na abundância de várias dessasespécies nos três diferentes anos de estudo (Tabela 1).

Densidade populacional das principais espécies fitófagas.Foi calculada a densidade populacional das três principaisespécies de ácaros fitófagos registradas no monocultivo deCedral: C. heveae, L. formosa e T. heveae, que juntas

representaram 89,2% do total de ácaros encontrados. C.heveae apresentou as maiores densidades, atingindo emtodos os anos valores acima de 0,94 ácaros/cm2, estipuladopor Vieira & Gomes (1999) como máximo tolerado pelaseringueira, considerando-se o nível de desfolha. Asmaiores densidades foram registradas na infestação de 2003(Tabela 2), nos meses de março e abril, com média de 2,32ácaros/cm2, atingindo em um dos folíolos analisados 52ácaros/cm2. L. formosa, a segunda espécie mais abundante,apresentou densidades de até 0,25 ácaros/cm2, ocorrendoprincipalmente nos dois primeiros anos desse estudo.Coletas esporádicas e qualitativas realizadas em 2004também revelaram grande abundância dessa espécie. T.heveae ocorreu principalmente em 2001, na face abaxialdos folíolos, com maior densidade registrada em maio (0,51ácaros/ cm2).

Discussão

Segundo Cortez & Martin (1996), nos seringais do estadode São Paulo a maior produtividade de látex ocorre noprimeiro semestre, período de maior precipitação na região.No presente estudo, a grande maioria dos ácaros (94,2%)

Figura 4. Número de espécies esperado pelos estimadores de riqueza Jacknife 1 e Bootstrap, em monocultivo deseringueira em Cedral, SP, de 2001 a 2003 (BioEstat 3.0).

Figura 3. Número de espécies e pluviosidade em monocultivo de seringueira em Cedral, SP, de 2001 a 2003.Meses de coletas

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Figura 5. Ocorrência das espécies de ácaros registradas em um seringal em Cedral, SP, de 2001 a 2003.

foi também coletada nesse período. Isto sugere que plantasem estágio de maior produção de látex, como conseqüênciada maior pluviosidade, proporcionem condições para oaumento populacional de espécies fitófagas, e porconseqüência dos predadores que possam se beneficiar desseaumento. Pouco antes das seringueiras sofrerem sua trocanatural de folhas, de julho a agosto nessa região, pôde serobservado grande número de exúvias de C. heveae nas folhasremanescentes, revelando severa infestação anterior dessaespécie. Após o período de senescência, ocorreu crescentesurgimento de folhas jovens que apresentam poucos ounenhum ácaro. Isso pode ser devido às diferenças naconcentração de componentes químicos presentes nessasfolhas (Wendler et al. 1995, Valjakka et al. 1999), aliado aotempo insuficiente para a recolonização. A grandeabundância de ácaros encontrada nos meses após a estaçãochuvosa deve-se basicamente à presença de C. heveae, querepresentou 68% dos indivíduos coletados. A dominânciados fitófagos C. heveae, L. formosa, T. heveae e E. banksiexplica a baixa uniformidade encontrada nos três anos deestudo.

A maior ocorrência de Z. quasagistemas e Z. agistzellia(Stigmaeidae) (exceto em 2003, quando não foi registrada aúltima espécie) concomitantemente à grande abundância deC. heveae e T. heveae, no início do período seco do ano,sugere que o aumento populacional desses predadores estárelacionado com a maior oferta de presas nesse período.Em recente estudo, Ferla & Moraes (2003) registraram altataxa de oviposição do estigmeídeo Agistemus floridanusGonzalez alimentados com C. heveae e T. heveae. A maiorcorrelação entre C. heveae e estigmeídeos se deu em 2001(P = 0,0067; r = 0,73). Entretanto, devido à alta abundânciada primeira, é improvável que esses predadores reduzam ocrescimento populacional de C. heveae em condiçõesnaturais. Estigmeídeos e T. heveae foram mais abundantesem 2001 (4.795 e 817 indivíduos, respectivamente), sendo

coletados 85% dos indivíduos de T. heveae no período demarço a maio, e 76% dos espécimes de Zetzellia de abril ajulho.

Muitos estigmeídeos foram observados associados aagrupamentos de L. formosa predando seus ovos e estágiosimaturos. A ocorrência de L. formosa principalmente noprimeiro semestre, quando foram registradas as maioresabundâncias dos estigmeídeos, aliada ao fato de ocuparemprincipalmente o mesmo microhábitat nos folíolos,demonstra que a espécie é parte importante da dieta dessespredadores. O principal microhábitat ocupado por essasespécies, e principal sítio de oviposição de L. formosa, foi abase dos folíolos, em um abrigo natural formado peloenrolamento das margens do limbo adjacente a base danervura central, não encontrado em folhas jovens. Éimportante ressaltar que, embora a densidade registrada paraessa espécie tenha sido inferior a de C. heveae e T. heveae(Tabela 2), duas importantes pragas de seringueira, L.formosa possui maior dimensão corpórea em comparaçãocom essas duas espécies.

No microhábitat da base dos folíolos também ocorreramexemplares de T. neotropica (Bdellidae), que tecem nesselocal um invólucro de seda, dentro do qual realizam asecdises, comportamento relatado por Wallace & Mahon(1972) para Spinibdella cronini (Baker & Balock). Algunsindivíduos foram observados predando exemplares de tripes(Thysanoptera) e, em testes de laboratório, fêmeas deTetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann(Tetranychidae) (obs. pess.). Outras espécies de Bdellidaetêm sido utilizadas juntamente com ácaros predadores deoutras famílias no controle de colêmbolos-praga etetraniquídeos em outras culturas (Ireson et al. 2002,Sorensen et al. 1983).

O presente estudo registra pela primeira vez emseringueiras o fitoseídeo N. idaeus, classificado porMcMurtry & Croft (1997) como predador seletivo de

532 Hernandes & Feres - Diversidade e Sazonalidade de Ácaros (Acari) em Seringal (Hevea brasiliensis...Ta

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Tabela 6. Parâmetros ecológicos registrados em ummonocultivo de seringueira nos três anos de estudo: índicede diversidade de Shannon-Wiener (H’); diversidademáxima teórica (H máx) e índice de uniformidade de Pielou(e).

Figura 6. Ocorrência de C. heveae, T. heveae e das três espécies de estigmeídeos registradas em monocultivo deseringueira em Cedral, SP, 2001.

Figura 7. Ocorrência de S. petiolula e Pronematus sp. em monocultivo de seringueira em Cedral, SP, de 2001 a 2003.

tetraniquídeos. Em 2002 observou-se um aumento napopulação de O. gossypii, seguido no mês seguinte por umaumento de N. idaeus, o que sugere que esse fitoseídeopoderia estar se alimentando dessa espécie.

Outra espécie que teve sua maior ocorrênciaconcentrada nos meses de maior pluviosidade foi S.

petiolula, encontrada em grande abundância nasinflorescências. Entretanto, nessas estruturas asamostragens foram qualitativas. Uma espécie tambémamostrada em inflorescências, e que possivelmente estárelacionada com esse fitófago é Pronematus sp., que tevesua maior abundância coincidente com o aumentopopulacional desse eriofiídeo (Fig. 7). Abou-Awad et al.(1999) relataram Pronematus ubiquitus (McGregor) comopredador de ácaros eriofióides de figo no Egito, consumindoa média de 124,51 Eriophyes ficus Cotte e 55,14Rhyncaphytoptus ficifoliae Keifer por dia, no período deoviposição (13,9 dias). É possível que, na seringueira,Pronematus sp. se alimente de S. petiolula, devido ao seuaparente sincronismo, e por serem os principais ácarosregistrados em inflorescências e em pecíolos. Apesar dePronematus sp. ter sido coletado também nos meses deocorrência de C. heveae, e possivelmente também sealimentar desta espécie, é altamente improvável que possacontrolar C. heveae em condições naturais, devido aoaumento explosivo e grande abundância da praga.

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534 Hernandes & Feres - Diversidade e Sazonalidade de Ácaros (Acari) em Seringal (Hevea brasiliensis...

Agradecimentos

Aos Profs. Drs. Carlos H.W. Flechtmann (ESALQ-USP),Carlos Amadeu L. Oliveira (UNESP, Jaboticabal), Denisede C. Rossa-Feres (UNESP, S.J. Rio Preto) e FernandoBarbosa Noll (UNESP, S.J. Rio Preto), pelas valiosassugestões apresentadas; ao M.Sc. Rodrigo Damasco Daud(UNESP, S.J. Rio Preto), pela contribuição na elaboraçãodo projeto, auxílio, nas coletas e montagem do material naetapa inicial do trabalho; ao Prof. Dr. Antônio Carlos Lofego(UNORP- S.J. Rio Preto), pelo auxílio na identificação dosfitoseídeos; ao biólogo Peterson Rodrigo Demite (PPGBiologia Animal, UNESP, S.J. Rio Preto), pelo auxílio nascoletas e montagem dos ácaros.

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Received 16/V/05. Accepted 17/I/06.