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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SANTA MARIA CENTRO DE CIÊNCIAS NATURAIS E EXATAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE ANIMAL
DIVERSIDADE DE BORBOLETAS (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA E PAPILIONOIDEA) EM ÁREAS
VERDES URBANAS DE SANTA MARIA, RIO GRANDE DO SUL, BRASIL
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO
Renata Lemes
Santa Maria, RS, Brasil.
2012
DIVERSIDADE DE BORBOLETAS (LEPIDOPTERA:
HESPERIOIDEA E PAPILIONOIDEA) EM ÁREAS VERDES
URBANAS DE SANTA MARIA, RIO GRANDE DO SUL,
BRASIL
Renata Lemes
Dissertação apresentada ao Curso de Mestrado do Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal, da Universidade Federal de Santa Maria,
como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Biodiversidade Animal.
Orientadora: Prof. Dra. Ana Beatriz Barros de Morais
Santa Maria, RS, Brasil.
2012
Universidade Federal de Santa Maria Centro de Ciências Naturais e Exatas
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal
A Comissão Examinadora, abaixo assinada, aprova a Dissertação de Mestrado
DIVERSIDADE DE BORBOLETAS (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA E PAPILIONOIDEA) EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SANTA
MARIA, RIO GRANDE DO SUL, BRASIL
elaborada por Renata Lemes
como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas - Área Biodiversidade Animal
COMISSÃO EXAMINADORA:
Ana Beatriz Barros de Morais, Dra. (Presidente/Orientador)
Nicolás Oliveira Mega, Dr. (UFRGS)
Márcia Regina Spies, Dra. (UNIPAMPA)
Santa Maria, 27 de fevereiro de 2012.
AGRADECIMENTOS
Em especial, à minha orientadora, Profª. Drª. Ana Beatriz Barros de Morais, por ter aceitado me orientar, pela ajuda na escrita da dissertação e por me apresentar ao mágico mundo das borboletas.
Aos meus pais, Ronald e Elisabeth, pelo amor e incentivo aos estudos.
Ao meu irmão, Lucio, pelo carinho, incentivo e por ser a minha grande inspiração.
Ao meu noivo, Deivid, pelo amor, incentivo, paciência e “parceria” nos dias mais quentes de campo. Com certeza foi o meu melhor ajudante de campo.
Aos responsáveis pelas Instituições situadas nos locais de pesquisa, Sítio Domingues e Cemitério Santa Rita de Cássia, pela autorização para a realização do trabalho.
Aos colegas do Laboratório de Interações Inseto-Planta (UFSM), Ana Paula, Geisa, Ricardo, Ana Luiza e Junir, pelo apoio, momentos de descontração e ajudas em campo. Um obrigada em especial à Taíse que me ajudou com uma paciência inigualável nos programas estatísticos.
Às amigas do tempo de graduação, Lauren, Lara, Cristiéli e Letícia, pelo companheirismo, pelas risadas e angustias compartilhadas.
À amiga Camila, que mesmo longe, se faz presente nos e-mails. Ela, que começou na vida acadêmica junto comigo e que também é uma apaixonada pelas borboletas.
Aos Doutores Olaf Mielke, Alfred Moser, Curtis Callaghan e André Freitas pelas valiosas identificações de Hesperiidae, Lycaenidae, Riodinidae e Actinote.
À CAPES pela concessão da bolsa de estudo.
Às Borboletas, por me encantarem, me emocionarem e me ensinarem a ver o mundo de uma forma diferente. Espero que nunca faltem parques e jardins para elas se refugiarem.
...dou respeito às coisas desimportantes
e aos seres desimportantes.
Prezo insetos mais que aviões.
Prezo a velocidade
das tartarugas mais que as dos mísseis.
Tenho em mim esse atraso de nascença.
Eu fui aparelhado
para gostar de passarinhos.
Tenho abundância de ser feliz por isso...
(Manoel de Barros)
RESUMO
Dissertação de Mestrado Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal
Universidade Federal de Santa Maria
DIVERSIDADE DE BORBOLETAS (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA E PAPILIONOIDEA) EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SANTA
MARIA, RIO GRANDE DO SUL, BRASIL AUTORA: RENATA LEMES
ORIENTADORA: ANA BEATRIZ BARROS DE MORAIS DATA E LOCAL DA DEFESA: SANTA MARIA, 27 DE FEVEREIRO DE 2012.
Áreas verdes urbanas podem proporcionar muitos recursos alimentares e condições para abrigar algumas espécies animais, especialmente os de pequeno porte como os insetos.Visando analisar a diversidade de borboletas em áreas verdes urbanas de Santa Maria, Rio Grande do Sul, foram realizadas 12 saídas a campo mensais, através da procura ativa com redes entomológicas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, em um gradiente urbano. Os locais de amostragem foram: Avenida Presidente Vargas (PV) e Parque Itaimbé (PI) no centro da cidade, e Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD) na periferia da cidade. Em 360 horas de amostragem, foram registrados 2531 indivíduos, distribuídos em 132 espécies. Destes, 57,36% pertenceram a família Nymphalidae, 15,96% a Hesperiidae, 14,02% a Pieridae, 12,54% a Papilionidae, 2,68% a Lycaenidae e 2,37% a Riodinidae. Foram registradas três espécies de borboletas ainda não descritas para o estado e 22 para Santa Maria. SD apresentou maior riqueza e abundância de espécies. A menor riqueza e abundância foi observada em PV. Cerca de 33,33% foram exclusivas de um dos locais, destes 25% foram “singletons”. Os índices de diversidade de Shannon-Wiener e de Margalef tiveram a mesma ordenação entre os locais, sendo maiores em SD e menores em PV. Os índices de dominância de Simpson e de Berger-Parker, por sua vez, foram mais representativos em PV e PI e menos em SD. A ordenação do NMDS evidenciou uma nítida segregação dos locais estudados, em decorrência do gradiente urbano avaliado, formando dois grupos distintos: áreas urbanas periféricas e centrais. Esses resultados foram confirmados pela análise de similaridade. A análise de porcentagem de dissimilaridade mostrou que Pyrgus orcus (Stoll, 1780) e Junonia evarete (Cramer 1779) tiveram maior contribuição para a diferenciação de áreas urbanas periféricas e centrais. A similaridade entre a composição de espécies de borboletas das áreas periféricas foi 48,45%, destacando-se Actinote melanisans Oberthür, 1917 e Phoebis neocypris neocypris (Hübner, [1823]). Já a similaridade das áreas centrais foi 50,20%, com maior contribuição de Hermeuptychia hermes (Fabricius 1775) e Junonia evarete (Cramer, 1779). De todas variáveis ambientais mensuradas, apenas temperatura apresentou relação com a abundância de borboletas. Em suma, a fauna de borboletas de áreas verdes urbanas do município de Santa Maria foi muito rica e abundante e sua diversidade diminuiu com o aumento do gradiente de urbanização.
Palavras-chave: Gradiente urbano. Riqueza de espécies. Similaridade.
ABSTRACT
Dissertação de Mestrado Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal
Universidade Federal de Santa Maria
DIVERSITY OF BUTTERFLIES (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA AND PAPILIONOIDEA) IN URBAN GREEN AREAS OF SANTA MARIA, RIO GRANDE
DO SUL, BRAZIL AUTORA: RENATA LEMES
ORIENTADORA: ANA BEATRIZ BARROS DE MORAIS DATA E LOCAL DA DEFESA: SANTA MARIA, 27 DE FEVEREIRO DE 2012.
Urban green areas can provide many feeding resources and conditions to harbor some animal species, especially small ones as insects. To analyze the diversity of butterflies in urban green areas in Santa Maria municipality, state of Rio Grande do Sul, 12 entomological net field samplings were carried out monthly from August 2010 to July 2011 on a gradient of urbanization. Sampling areas were: Presidente Vargas agene (PV) and Itaimbé Park (IP), located downtown, and Cemetery St. Rita (CSR), Mariano da Rocha Hill Monument (MMR) and Domingues Farm (SD). In 360 sampling hours, 2531 individuals were registered and distributed in 132 species. Of these, 57,36% belonged to the family Nymphalidae, 15,96% to Hesperiidae, 14,02% to Pieridae, 12,54% to Papilionidae, 2,68% to Lycaenidae and 2,37% to Riodinidae. Three butterfly species are new records for the State and 22 to Santa Maria municipality. SD presented the greatest richness and abundance of species and PV the lowest ones. About 33,33% of the species were exclusive from each one of the areas and 25% of these were singletons. Diversity indices of Shannon-Wiener and Margalef were higher in PV and PI and lower in SD. The dominance index of Simpson and Berger-Parker, were among representative at PV and PI in SD. The NMDS ordination showed a clear segregation of the studied areas, due to the urban gradient evaluated, forming distinct groups among themselves, peripheral and downtown areas, confirmed by the similarity analysis. The analysis showed that the percentage of dissimilarity of Pyrgus orcus (Stoll, 1780) and Junonia evarete (Cramer 1779) had a greater contribution to the differentiation of areas. The similarity between the species composition in peripheral areas was 48,45%, highlighting Actinote melanisans Oberthür, 1917 and Phoebis neocypris neocypris (Hübner, [1823]). The similarity of the downtown areas was 50,20%, greatest contribution of Hermeuptychia hermes (Fabricius 1775) and Junonia evarete (Cramer, 1779). Of all environmental variables measured, only "temperature" was correlated with the abundance of butterflies. Concluding, the butterfly fauna of urban green areas of Santa Maria municipality was very rich and abundant and had its diversity declined with the increasing urbanization gradient. Keywords: Similarity. Species richness. Urban gradient.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 – Localização do município de Santa Maria, RS, Brasil. ....................................... 32
Figura 2 – Localização das áreas verdes urbanas amostradas no município de Santa Maria, RS. Avenida Presidente Vargas (PV); Parque Itaimbé (PI); Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues(SD). ......................................................................... 33
Figura 3 – Representatividade de abundância (A) e riqueza (B) entre as famílias de borboletas em áreas verdes urbanas de Santa Maria, RS, entre os meses de agosto de 2010 e julho de 2011. .......................................................................... 42
Figura 4 – Curva de acumulação de espécies e estimadores de riqueza (desvio padrão) de borboletas em cinco áreas verdes urbanas de Santa Maria, RS. (A) Avenida Presidente Vargas (PV); (B) Parque Itaimbé (PI); (C) Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); (D) Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR); e (E) Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011. ................................................................................................... 50
Figura 5 – Distribuição das frequências relativas de borboletas em cinco áreas verdes urbanas de Santa Maria, RS. (A) Avenida Presidente Vargas (PV); (B) Parque Itaimbé (PI); (C) Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); (D) Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR); (E) Sítio Domingues (SD); e (F) todos locais (total), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011. *: espécies dominantes (fr > 0,1) em cada local. .................................. 51
Figura 6 – Diagrama de ordenação NMDS da composição de espécies de borboletas em cinco áreas verdes urbanas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS. Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD). ........................................................................ 54
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Lista e abundância de espécies de borboletas registradas na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011. S: riqueza de espécies; *: espécies com novo registro em Santa Maria, RS; ◊: espécies com novo registro no Rio Grande do Sul; +: espécies representadas por um único indivíduo (“singletons”); °: espécies exclusivas. ................................................ 38
Tabela 2 – Riqueza de espécies por família (%) em comunidades de borboletas no Brasil, Rio Grande do Sul (RS) e Santa Maria (SM). B; F: BROWN; FREITAS (1999); M: MORAIS et al. (2007); D; M: DESSUY; MORAIS (2007); AU: Áreas Verdes Urbanas de Santa Maria, RS. ................................... 43
Tabela 3 – Composição das espécies de borboletas registradas em Fragmentos de Floresta Estacional Decidual por DESSUY; MORAIS, 2007 (D; M) e Áreas Verdes Urbanas de Santa Maria, RS (AU). ......................................................... 44
Tabela 4 – Riqueza (S), abundância (N), índice de Diversidade Shannon-Wiener (H’) e de Margalef (Dmg), índice de Dominância de Simpson (D) e de Berger-Parker (d), número de espécies exclusivas, número de espécies exclusivas > 1 e número de espécies representadas por um único indivíduo (“Singleton”), registradas na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011. .......................................................................................... 52
Tabela 5 – Análise de porcentagem de dissimilaridade (SIMPER) para as espécies de borboletas de maior contribuição para a diferenciação das áreas centrais e periféricas no período entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS. ....................................................................................................................... 54
Tabela 6 – Análise de porcentagem de similaridade (SIMPER) para as espécies de borboletas de maior contribuição para a diferenciação das áreas centrais e periféricas no período entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS. ....................................................................................................................... 55
Tabela 7 – Abundância (A) e riqueza (B) das famílias de borboletas, por ocasião amostral, registradas na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011. .......................................................................................... 56
Tabela 8 – Indicadores ambientais (média e desvio padrão) registrados na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD) no período entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS. .......... 57
LISTA DE ANEXOS
Anexo A – Áreas verdes urbanas amostradas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS. (A) Avenida Presidente Vargas (PV); (B) Parque Itaimbé (PI); (C) Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); (D) Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e (E) Sítio Domingues (SD). ................................... 69
Anexo B – Localização das áreas verdes urbanas amostradas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS e áreas amostradas por DESSUY; MORAIS, 2007. Avenida Presidente Vargas (PV); Parque Itaimbé (PI); Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD). ........................................................................................ 71
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO GERAL .................................................................................................... 13 1.1 Borboletas ..................................................................................................................... 13 1.2 Ecossistemas urbanos e gradientes de urbanização .................................................. 14 1.3 Estudos da fauna urbana de borboletas .................................................................... 16 1.4 Conhecimento atual sobre a fauna de borboletas na região de Santa Maria, RS .. 18 1.5 Objetivos ....................................................................................................................... 20
1.5.1 Objetivo Geral ..................................................................................................... 20 1.5.2 Objetivos específicos ........................................................................................... 20
1.6 Referências bibliográficas ........................................................................................... 20
2 ARTIGO ............................................................................................................................... 27
DIVERSIDADE DE BORBOLETAS (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA E PAPILIONOIDEA) EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SANTA MARIA, RIO GRANDE DO SUL, BRASIL ................................................................................................ 27
2.1 Introdução .................................................................................................................... 29 2.2 Material e Métodos ...................................................................................................... 31
2.2.1 Área de estudo ..................................................................................................... 31 2.2.2 Amostragem ......................................................................................................... 35 2.2.3 Análise de dados .................................................................................................. 36
2.3 Resultados e discussão ................................................................................................. 38 2.4 Agradecimentos ............................................................................................................ 58 2.5 Referências Bibliográficas ........................................................................................... 58
3 CONCLUSÃO ...................................................................................................................... 66
INTRODUÇÃO GERAL
13
1 INTRODUÇÃO GERAL
1.1 Borboletas
A ordem Lepidoptera é a segunda mais rica em número de espécies de todos os
animais, com 146.277 espécies descritas e 255.000 estimadas no mundo (HEPPNER, 1991).
As mariposas representam a grande maioria dos insetos desta ordem, com cerca de 127.000
(87%) espécies descritas, distribuídas em 25 superfamílias. Já as borboletas, diferem das
mariposas principalmente por apresentarem antenas claviformes, corpo pequeno e hábitos
predominantemente diurnos (BROWN; FREITAS, 1999; TRIPLEHORN; JOHNSON, 2005)
e compreendem entre 17.280 a 19.238 espécies descritas no mundo das quais se estima que
7.784 a 7.927 tenham distribuição neotropical (LAMAS, 2008). No Brasil, encontra-se quase
metade dessa riqueza, entre 3.100 (BECCALONI; GASTON, 1995) a 3.288 espécies
(BROWN; FREITAS, 1999). No estado do Rio Grande do Sul, encontram-se pelo menos 679
espécies registradas (MORAIS et al., 2007). Estas estão distribuídas em seis famílias:
Hesperiidae, Papilionidae, Pieridae, Riodinidae, Lycaenidae e Nymphalidae.
As borboletas são terrestres e seu ciclo de vida é completo (holometábolo), o qual
inicia com um estágio de ovo que é colocado sobre a planta hospedeira. Na maioria das vezes,
o ovo é colocado na parte inferior das folhas, para protegê-los da chuva, dessecação e
radiação solar. Os ovos podem ser depositados isoladamente ou em grupos (TRIPLEHORN;
JOHNSON, 2005). Logo após, se sucede um estágio larval onde onde os indivíduos são
chamados de lagartas e há grande crescimento devido à alimentação fitófaga. Posteriormente,
há um estágio de pupa ou crisálida, este é um período de repouso aparente, onde a pupa
permanece imóvel, sem alimentar-se, porém em seu interior ocorrem grandes tranformações
para a vida adulta. No estágio de imago, ou fase adulta, seu corpo adquire asas membranosas
cobertas por escamas e o aparelho bucal é modificado em uma estrutura de sucção,
denominada probóscide ou espirotromba. A alimentação dos adultos deixa de ser fitófaga
como nas lagartas, e passa a ser ingestão de néctar ou líquidos provenientes de secreções da
plantas, frutos fermentados e até dejetos ou carcaças (BROWN; FREITAS, 1999).
As borboletas estão envolvidas em uma série de interações ecológicas dentro das
comunidades a que pertencem, destacando-se as mutualísticas (polinização) e de predação
14
(herbivoria), dentre outras. Elas ainda servem como modelo em pesquisas de ecologia de
populações e comportamento (pela facilidade de marcação nas asas), genética da seleção
natural e em fatores e processos biológicos básicos como: alimentação, parasitismo,
competição e predação (identificação de substâncias tóxicas presentes, camuflagem e
mimetismo). No Brasil, elas são objeto de muitos estudos científicos, podendo ainda ser
usadas como indicadoras em levantamentos de fauna e determinação de prioridades,
planejamento e administração de reservas naturais (BROWN, 1992). Além disso, por
possuírem representantes com tamanho grande, coloridos e fácil visualização, as borboletas
podem ser usadas como espécies “bandeiras” para a conservação e indicadores ambientais.
Adicionalmente, por serem comum o ano inteiro, apresentarem grande diversidade, facilidade
de amostragem e identificação, ciclos de vida relativamente curtos e de fácil criação em
laboratório, destacam-se para estudos de monitoramento ambiental (DE VRIES, 1987; NEW,
1997; BROWN; FREITAS, 1999).
Algumas espécies de borboletas são especializadas em determinados recursos
específicos e possuem fidelidade de microhabitat e assim respondem, rapidamente, a
alterações ambientais. Desta forma, o biomonitoramento de borboletas permite a identificação
de alterações e adoção de ações rápidas como relação à degradação do habitat. Sua presença
pode indicar continuidade de sistemas frágeis e comunidades ricas em espécies enquanto sua
ausência, reflete uma perturbação, fragmentação ou envenenamento forte demais para manter
a integridade dos sistemas e das paisagens (NEW, 1997; BROWN; FREITAS, 1999).
1.2 Ecossistemas urbanos e gradientes de urbanização
Ecossistemas urbanos são ambientes com alta densidade populacional humana, onde
as construções cobrem grande parte da superfície, levando a uma significativa diminuição,
fragmentação e isolamento de áreas naturais (PICKETT et al., 2001). A atividade humana
implica em profundas alterações na distribuição e fisionomia destes habitats, através da
introdução de estruturas artificiais como casas, muros e outras construções de larga escala
(HARDY; DENNIS, 1999). Os efeitos da perturbação antrópica sobre a diversidade de
espécies nas paisagens urbanas incluem a perda de espécies, a redução do habitat adequado, a
criação de novo habitat e introdução das espécies (BUDDLE; CÁRDENAS, 2009). Os
15
animais que vivem nestas áreas urbanas estão sujeitos a condições que, em determinados
locais da cidade, encontram-se muito aquém de seu ótimo ecológico (RUSZCZYK, 1986c).
A maioria dos padrões de diversidade de espécies pode ser explicada em termos de
gradientes ambientais (GASTON, 1996; BEGON et al., 2006). Os habitats e os recursos
alimentares mudam fortemente entre os locais com diferentes níveis de desenvolvimento
urbano (RUSZCZYK, 1986b). Tal gradiente modifica a composição da vegetação e sua fauna
associada nos diferentes locais das cidades. A ocorrência dos animais está relacionada com o
gradiente urbano no sentido centro bairro porque este é também o condicionador de outros
gradientes sobre a fauna como porcentagem de cobertura vegetal, porcentagem de
pavimentação do solo, poluição do ar, entre outros (RUSZCZYK, 1986b, d).
O sucesso na adaptação de uma espécie de borboleta a um novo ambiente, está
diretamente relacionado a sua ecologia em condições naturais. Apenas espécies resistentes ou
colonizadoras e melhor adaptadas a condições desfavoráveis do meio atingem densidades
populacionais altas (BROWN; FREITAS, 1999). Dentro de ambientes urbanos essas espécies
tendem a dominar a assembléia de borboletas (BLAIR; LAUNER, 1997). Assim, de modo
geral, as assembléias de borboletas são comprometidas sob perturbações antrópicas, pois
possuem estreita relação com elementos da vegetação e topografia (BLAIR; LAUNER 1997).
BLAIR; LAUNER (1997) examinaram a distribuição e abundância de espécies de
borboletas em um gradiente de mudanças urbanas em locais perto de Palo Alto, Califórnia
(EUA). Os locais se dividiam em áreas de reserva biológica, áreas de recreação, campo de
golfe, áreas residenciais, parques e áreas comerciais. A fauna de borboletas desapareceu à
medida que as áreas se tornaram mais urbanas. Este padrão está significativamente
relacionado a mudanças na estrutura do habitat que ocorreu ao longo do gradiente.
Ambientes urbanos como parques e jardins podem oferecer muitos recursos
alimentares (tecidos vegetais e néctar), além de abrigo e condições favoráveis para a
sobrevivência de borboletas, como níveis adequados de umidade e luminosidade (BROWN;
FREITAS, 2002; KOH; SODHI, 2004). Sendo assim, esses insetos podem se tornar fiéis a tais
habitats, desempenhando um importante papel na polinização de algumas espécies de plantas.
A re-vegetação dos parques urbanos com espécies de plantas hospedeiras potenciais e outros
tipos de recursos tem sido proposta de modo a incrementar o valor dessas áreas para
conservação de borboletas e outros grupos faunísticos (BROWN; FREITAS, 2002; KOH;
SODHI, 2004).
16
1.3 Estudos da fauna urbana de borboletas
Dentre as pesquisas realizadas com borboletas urbanas, algumas são estudos
populacionais, envolvendo parasitismo de pupas e associação de espécies com plantas
hospedeiras e escolha de micro-habitat (RUSZCZYK, 1986; RUSZCZYK, 1996;
RUSZCZYK; NASCIMENTO, 1999; WOOD; PULLIN, 2002).
Em relação ao gradiente de urbanização, RUSZCZYK (1986d) e RUSZCZYK;
ARAÚJO (1992) analisaram a distribuição de borboletas nas áreas urbanas de Porto Alegre
por meio de transectos de avenidas, coletando dados em 111 pontos de observação. Três
zonas com relativa uniformidade puderam ser identificadas ao longo desses gradientes de
urbanização. B: (edifícios com mais de quatro andares); HB: (casas e prédios com menos de
quatro andares); e H: (casas incluindo áreas da cidade). A distribuição de borboletas na cidade
mostrou ser correlacionada e orientada com o gradiente de urbanização. O aumento da
urbanização e poluição veio acompanhado pelo decréscimo de espécies de borboletas e
indivíduos registrados, bem como por uma homogeneização da distribuição de borboletas. Da
mesma forma, BLAIR; LAUNER (1997) avaliaram a diversidade de borboletas em seis
ambientes com variados graus de urbanização e encontraram diminuição na diversidade e
abundância de borboletas com o aumento do gradiente de desenvolvimento da cidade, em
Palo Alto, Califórnia (EUA), Corroborando com esses dados, BLAIR (1999), registrou
diminuição na diversidade e abundância de aves e borboletas com o aumento do gradiente
urbano em seis áreas da Califórnia.
HOGSDEN; HUTCHINSON (2004), relacionou padrões de abundância e riqueza de
espécies de borboletas ao longo de um gradiente urbano no sudeste de Ontário, Canadá. Do
total de 26 espécies observadas, 15 foram visivelmente ausentes nos locais perturbados. Em
relação à distribuição ao longo do gradiente, 28% das espécies de borboletas foram
classificados como adaptáveis aos distúrbios e 58% evitaram a perturbação. As espécies
foram distribuídas irregularmente ao longo do gradiente, sugerindo que elas responderam
diferentemente a perturbações na paisagem. Posteriormente, CAMARGO (2006) amostrou
seis áreas verdes urbanas de Porto Alegre com diferentes níveis de antropização, registrando
243 espécies de borboletas. A abundância de borboletas teve correlação positiva com
cobertura vegetal, diversidade da vegetação e nível de conservação de cada área e negativa
com a infra-estrutura. O gradiente de diversidade foi, em geral, inversamente proporcional ao
de urbanização.
17
Estudos de riqueza e diversidade de espécies foram feitos por HARDY; DENNIS
(1999), que analisaram o efeito do desenvolvimento urbano na riqueza das espécies de
borboletas, amostrando em duas áreas da região metropolitana de Manchester (Inglaterra) e
encontrando diminuição da fauna de borboletas com a redução das áreas naturais na cidade.
Ainda COLLIER et al. (2006) estimaram abundância e diversidade de borboletas em reservas
urbanas no sul australiano, através do método Pollard. O local que apresentou maior
diversidade foi aquele com menor perturbação e presença de plantas hospedeiras. Os
resultados deste estudo mostraram que o método escolhido pode ser efetivamente usado para
distinguir as comunidades e detectar uma grande variedade de borboletas, incluindo espécies
crípticas e raras, dentro de habitats urbanos.
RUSZCZYK; SILVA (1997) inventariaram a fauna de borboletas de um pequeno
fragmento florestal no campus da Universidade Pontifícia Católica de Minas Gerais. Pelo
menos 28,6% das espécies eram comuns em áreas urbanas e em outros ambientes perturbados
no Brasil e não houve registro de espécies raras ou ameaçadas. Por outro lado, as espécies
nesse fragmento representaram 18,7% das espécies conhecidas nas proximidades da cidade de
Belo Horizonte. Concluiu-se que o fragmento estudado, bem como outros pequenos
fragmentos urbanos, eram refúgios importantes para a conservação das borboletas dentro das
cidades. Ainda na área de recursos ambientais, FORTUNATO; RUSZCZYK (1997)
analisaram borboletas frugívoras de praças centrais de Uberlândia, MG, e de mata de galeria
periférica à cidade, através de capturas com armadilhas. Eles registraram 36 espécies de
Nymphalidae e encontraram composições diferentes de espécies na mata de galeria e nas
praças centrais. Segundo os autores isso ocorreu provavelmente devido à inexistência de
fragmentos de vegetação nativa na área urbana. Posteriormente, BONFANTTI et al. (2011)
estudaram dois parques municipais urbanos em Curitiba. Das espécies registradas, apenas
33% foram comuns a ambos os Parques, sendo que o índice de Similaridade de Sorensen de
48% confirmou que cada um dos locais estudados possuía lepidopterofauna característica e
distinta.
Em regiões costeiras da Austrália, NEW; SANDS (2002) avaliaram as ameaças da
rápida urbanização, concluindo que a maioria das espécies de borboletas capazes de persistir
em áreas urbanas dependia da sua adaptação a habitats modificados, assim como seus estágios
imaturos, da utilização de plantas cultivadas. Do mesmo modo, SHAPIRO (2002), utilizando
a fauna documentada para Davis, Califórnia, observou espécies nativas de borboletas
alimentando-se de plantas exóticas no ambiente urbano. Mais de 40% da fauna não consumia
plantas nativas no meio urbano-suburbano. O autor estimou que se ervas daninhas e as
18
espécies de plantas exóticas fossem erradicadas, ou sua abundância fosse diminuída, a fauna
urbana de borboletas desapareceria.
RODRIGUES et al. (1993) estudando recursos em três remanescentes de floresta
semi-decidual nativa na área urbana de Campinas, SP, observaram que no ambiente urbano as
espécies de borboletas nectarívoras podem encontrar razoável quantidade de recursos
alimentares devido a presença de flores utilizadas para ornamentação. As espécies sugadoras
de fermentações e exudações, em comparação, encontraram restrição na disponibilidade de
recursos, pois geralmente árvores frutíferas não são plantadas para arborização urbana. KOH;
SODHI (2004) investigaram como os fatores ambientais afetam a distribuição de borboletas, e
os resultados obtidos sugeriram que o número de espécies de borboletas dos parques urbanos
foi dependente do número de plantas hospedeiras que ocorrem neste local. CLARK et al.
(2007) avaliaram os efeitos das características da paisagem associada com a urbanização,
bem como recursos locais, sobre a riqueza de espécies de borboletas. O mais consistente fator
afetando a diversidade de borboletas foi a quantidade de néctar produzido por plantas que
estavam florescendo. Medidas de aumento da urbanização foram associadas com a
diminuição da riqueza de espécies de borboletas, sendo que as espécies raras e especializadas
foram as mais afetadas.
Finalizando, BROWN; FREITAS (2002), em um estudo comparativo da comunidade
de borboletas em 15 remanescentes urbanos e semi-urbanos de floresta tropical semi-decidual
em Campinas, SP, concluíram que conectividade, presença de corpos d’água permanentes,
vegetação, flores e impacto humano foram os fatores que mais influenciaram a riqueza desta
fauna. Os autores concluíram que a conservação efetiva das comunidades de borboletas em
cidades tropicais pode ser alcançada pela manutenção de corredores verdes arbóreos ao longo
das ruas e a inclusão dentro dessas áreas de lagos ou riachos, mata nativa diversificada e
vegetação aberta incluindo flores ricas em néctar.
1.4 Conhecimento atual sobre a fauna de borboletas na região de Santa Maria, RS
LINK et al. (1977, 1980), fizeram inventários de larvas e adultos, registrando 14
espécies de Papilionidae, 26 de Pieridae e dez Nymphalidae, entretanto, sem fornecer
informação precisa quanto ao esforço amostral e período de coletas. Paralelamente, LINK;
ALVAREZ FILHO (1979), encontraram larvas de duas espécies de Brassolinae: Brassolis
19
astyra (Godart, 1821) e Opsiphanes invirae amplificatus (Stichel, 1901) alimentando-se em
palmeiras.
KAMINSKI (1992) examinando as coleções de insetos do Setor de Entomologia do
CCR, UFSM, registrou 40 espécies de borboletas de todas as famílias, exceto Lycaenidae, em
seu trabalho de Monografia de Especialização.
Estudos sobre diversidade e ecologia de papilionídeos foram realizados por
SCHWARTZ; DI MARE (2001) e PAIM; DI MARE (2002), os primeiros analisando a
abundância, similaridade e constância de 15 espécies de papilionídeos em sete áreas distintas,
com diferentes níveis de antropização, enquanto os outros estudaram parâmetros biológicos e
demográficos de uma única espécie, Parides agavus (Drury, 1782). Mais tarde, DI MARE;
CORSEUIL (2004a, b, c), compararam aspectos morfométricos de 13 espécies de borboletas
da família Papilionidae associados com os locais de coleta.
O primeiro trabalho completo de inventariamento de borboletas nessa região foi
realizado em fragmentos de Floresta Estacional Decidual por DESSUY; MORAIS (2007).
Foram registrados 1594 indivíduos, distribuídos em 146 espécies. Destes, 59% pertencem à
família Nymphalidae, 19% Hesperiidae, 10% Papilionidae, 7% Pieridae e 6% Lycaenidae.
SACKIS; MORAIS (2008), no Campus Camobi da Universidade Federal de Santa
Maria (UFSM), investigaram a composição, riqueza e diversidade das borboletas. No total,
foram registrados 872 indivíduos, distribuídos em 89 espécies. Do total de espécies, 40
(44,9%) pertencem à família Nymphalidae, 25 (28,1%) a Hesperiidae, 11 (12,4%) a Pieridae,
oito (8,9%) a Lycaenidae, três (3,4%) a Papilionidae e duas(2,3%) a Riodinidae.
LEMES et al. (2008), ainda no Campus Camobi UFSM, realizaram inventário das
borboletas visitantes florais e das plantas nectaríferas visitadas por esses insetos no Jardim
Botânico da Instituição. Foram registradas 1,114 visitas de 39 espécies de borboletas,
associadas a 43 espécies de plantas. Nymphalidae teve a maior riqueza de espécies (S= 18),
seguida de Hesperiidae (S= 8), Pieridae (S= 7), Papilionidae (S= 4) e Lycaenidae (S= 2). O
pierídeo Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763) foi a espécie mais freqüente (187 visitas) e
Lantana camara (Verbenaceae) foi a planta mais visitada.
Finalizando, CECHIN et al. (2009), realizaram uma compilação dos estudos de
inventariamento de fauna realizados na região, estimando uma riqueza de aproximadamente
200 espécies de borboletas para o município, o que equivale a 26% da riqueza de espécies
conhecidas para o estado.
20
1.5 Objetivos
1.5.1 Objetivo Geral
* Avaliar a relação entre a fauna de borboletas urbanas e a perturbação antrópica.
1.5.2 Objetivos específicos
* Elaborar lista de espécies de borboletas de áreas verdes urbanas de Santa Maria;
* Comparar com registros existentes de áreas não urbanas na cidade;
* Analisar riqueza, abundância, diversidade, dominância e similaridade de borboletas
das áreas de estudo;
* Avaliar a sazonalidade e variação temporal das assembleias de borboletas das áreas
de estudo;
* Medir o grau de perturbação de cada área, através de indicadores ambientais;
* Atualizar e contribuir para o conhecimento da fauna de borboletas de Santa Maria e
do estado do Rio Grande do Sul;
* Fornecer subsídios para conservação das borboletas.
1.6 Referências bibliográficas
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ARTIGO
27
2 ARTIGO
DIVERSIDADE DE BORBOLETAS (LEPIDOPTERA: HESPERIOIDEA
E PAPILIONOIDEA) EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SANTA
MARIA, RIO GRANDE DO SUL, BRASIL
Renata Lemes¹*, Ana Paula dos Santos de Carvalho¹, Taíse Colpo Ribeiro¹, Ana Beatriz
Barros de Morais²
1 Pós-graduação em Biodiversidade Animal, Centro de Ciências Naturais e Exatas, Universidade Federal de Santa Maria – UFSM, Faixa de Camobi, Km 09, CEP 97105-900, Santa Maria, RS, Brasil
2 Departamento de Biologia, Centro de Ciências Naturais e Exatas, Universidade Federal de Santa Maria. Faixa de Camobi, Km 09, 97105-900 Santa Maria, RS, Brasil.
* Autora para correspondência: [email protected]
RESUMO: Áreas verdes urbanas podem proporcionar muitos recursos alimentares e
condições para abrigar algumas espécies animais, especialmente os de pequeno porte como os
insetos.Visando analisar a diversidade de borboletas em áreas verdes urbanas de Santa Maria,
Rio Grande do Sul, foram realizadas 12 saídas a campo mensais, através da procura ativa com
redes entomológicas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, em um gradiente urbano. Os
locais de amostragem foram: Avenida Presidente Vargas (PV) e Parque Itaimbé (PI) no centro
da cidade, e Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha
(MMR) e Sítio Domingues (SD) na periferia da cidade. Em 360 horas de amostragem, foram
registrados 2,531 indivíduos, distribuídos em 132 espécies. Destes, 57,36% pertenceram a
família Nymphalidae, 15,96% a Hesperiidae, 14,02% a Pieridae, 12,54% a Papilionidae,
2,68% a Lycaenidae e 2,37% a Riodinidae. Foram registradas três espécies de borboletas
ainda não descritas para o estado e 22 para Santa Maria. SD apresentou maior riqueza e
abundância de espécies. A menor riqueza e abundância foi observada em PV. Cerca de
33,33% foram exclusivas de um dos locais, destes 25% foram “singletons”. Os índices de
diversidade de Shannon-Wiener e de Margalef tiveram a mesma ordenação entre os locais,
sendo maiores em SD e menores em PV. Os índices de dominância de Simpson e de Berger-
Parker, por sua vez, foram mais representativos em PV e PI e menos em SD. A ordenação do
NMDS evidenciou uma nítida segregação dos locais estudados, em decorrência do gradiente
28
urbano avaliado, formando dois grupos distintos: áreas urbanas periféricas e centrais. Esses
resultados foram confirmados pela análise de similaridade. A análise de porcentagem de
dissimilaridade mostrou que Pyrgus orcus (Stoll, 1780) e Junonia evarete (Cramer 1779)
tiveram maior contribuição para a diferenciação de áreas urbanas periféricas e centrais. A
similaridade entre a composição de espécies de borboletas das áreas periféricas foi 48,45%,
destacando-se Actinote melanisans Oberthür, 1917 e Phoebis neocypris neocypris (Hübner,
[1823]). Já a similaridade das áreas centrais foi 50,20%, com maior contribuição de
Hermeuptychia hermes (Fabricius 1775) e Junonia evarete (Cramer, 1779). De todas
variáveis ambientais mensuradas, apenas temperatura apresentou relação com a abundância de
borboletas. Em suma, a fauna de borboletas de áreas verdes urbanas do município de Santa
Maria foi muito rica e abundante e sua diversidade diminuiu com o aumento do gradiente de
urbanização.
Palavras-chave: gradiente urbano. riqueza de espécies. similaridade.
ABSTRACT: Diversity of Butterflies (Lepidoptera: Hesperoidea and Papilionoidea) in
urban green areas of Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brazil. Urban green areas can
provide many feeding resources and conditions to harbor some animal species, especially
small ones as insects. To analyze the diversity of butterflies in urban green areas in Santa
Maria municipality, state of Rio Grande do Sul, 12 entomological net field samplings were
carried out monthly from August 2010 to July 2011 on a gradient of urbanization. Sampling
areas were: Presidente Vargas agene (PV) and Itaimbé Park (IP), located downtown, and
Cemetery St. Rita (CSR), Mariano da Rocha Hill Monument (MMR) and Domingues Farm
(SD). In 360 sampling hours, 2531 individuals were registered and distributed in 132 species.
Of these, 57,36% belonged to the family Nymphalidae, 15,96% to Hesperiidae, 14,02% to
Pieridae, 12,54% to Papilionidae, 2,68% to Lycaenidae and 2,37% to Riodinidae. Three
butterfly species are new records for the State and 22 to Santa Maria municipality. SD
presented the greatest richness and abundance of species and PV the lowest ones. About
33,33% of the species were exclusive from each one of the areas and 25% of these were
singletons. Diversity indices of Shannon-Wiener and Margalef were higher in PV and PI and
lower in SD. The dominance index of Simpson and Berger-Parker, were among representative
at PV and PI in SD. The NMDS ordination showed a clear segregation of the studied areas,
due to the urban gradient evaluated, forming distinct groups among themselves, peripheral
and downtown areas, confirmed by the similarity analysis. The analysis showed that the
29
percentage of dissimilarity of Pyrgus orcus (Stoll, 1780) and Junonia evarete (Cramer 1779)
had a greater contribution to the differentiation of areas. The similarity between the species
composition in peripheral areas was 48,45%, highlighting Actinote melanisans Oberthür,
1917 and Phoebis neocypris neocypris (Hübner, [1823]). The similarity of the downtown
areas was 50,20%, greatest contribution of Hermeuptychia hermes (Fabricius 1775) and
Junonia evarete (Cramer, 1779). Of all environmental variables measured, only "temperature"
was correlated with the abundance of butterflies. Concluding, the butterfly fauna of urban
green areas of Santa Maria municipality was very rich and abundant and had its diversity
declined with the increasing urbanization gradient.
Keywords: similarity. species richness. urban gradient.
2.1 Introdução
Ecossistemas urbanos são ambientes com alta densidade populacional, onde as
construções cobrem grande parte da superfície, levando a uma significativa diminuição,
fragmentação e isolamento de áreas naturais (PICKETT et al., 2001). A atividade humana
implica em profundas alterações na distribuição e fisionomia destes habitats, através da
introdução de estruturas artificiais como casas, muros e outras construções de larga escala
(HARDY; DENNIS, 1999). Os efeitos da perturbação antrópica sobre a diversidade de
espécies nas paisagens urbanas incluem a perda de espécies, a redução do habitat adequado, a
criação de novo habitat, e introdução de espécies (BUDDLE; CARDENAS, 2009).
A maioria dos padrões de diversidade de espécies pode ser explicada em termos de
gradientes ambientais (GASTON, 1996; BEGON et al., 2006). Os habitats e os recursos
alimentares mudam fortemente entre os locais com diferentes níveis de desenvolvimento
urbano (RUSZCZYK, 1986b). Tal gradiente modifica a composição da vegetação e sua fauna
associada nos diferentes locais das cidades. A ocorrência dos animais está relacionada com o
gradiente urbano no sentido centro bairro, porque este é também o condicionador de outros
gradientes sobre a fauna como porcentagem de cobertura vegetal, porcentagem de
pavimentação do solo, poluição do ar, entre outros (RUSZCZYK, 1986b, d).
Borboletas são consideradas espécies carismáticas e utilizadas como espécies
“bandeiras” para conservação, pois além de serem razoavelmente comuns o ano inteiro (nos
países de clima tropical) são relativamente fáceis de amostrar e identificar. Elas possuem
grande diversidade e ciclos de vida curtos respondendo rapidamente às perturbações
30
ambientais e algumas espécies são consideradas bioindicadoras, pois são fiéis aos seus
microhabitats e especialistas em recursos (SPECHT et al., 2003; FREITAS et al., 2006).
Sendo assim, as assembléias de borboletas podem ter sua composição e riquezas alteradas
diante de perturbações antrópicas (BLAIR; LAUNER, 1997). Neste sentido, a maioria dos
estudos realizados com assembléias de borboletas em áreas urbanas registrou uma diminuição
na riqueza de espécies em áreas mais urbanizadas ou centrais, comparado com áreas
periféricas e/ou menos perturbadas (RUSZCZYK; ARAÚJO, 1992; FORTUNATO;
RUSZCZYK, 1997; HARDY; DENNIS, 1999; HOGSDEN; HUTCHINSON, 2004;
CAMARGO, 2006; RUSZCZYK; SILVA, 1997).
Apesar disso, ambientes urbanos como parques e jardins podem oferecer muitos
recursos alimentares (tecidos vegetais e néctar), além de abrigo e condições favoráveis para a
sobrevivência de borboletas, como níveis adequados de umidade e luminosidade (BROWN;
FREITAS, 2002; KOH; SODHI, 2004; CLARK et al., 2007; BONFANTTI et al., 2011).
Sendo assim, esses insetos podem se tornar fiéis a tais habitats, desempenhando um
importante papel na polinização das espécies de plantas. A re-vegetação dos parques urbanos
com espécies de plantas hospedeiras potenciais e outros tipos de recursos tem sido proposta
de modo a incrementar o valor dessas áreas para conservação de borboletas e outros grupos
faunísticos (BROWN; FREITAS, 2002; KOH; SODHI, 2004).
No Rio Grande do Sul, a maioria dos estudos sobre a fauna de borboletas urbanas
concentrou-se na capital do estado, Porto Alegre. Assim, as primeiras informações publicadas
foram a respeito da mortalidade de pupas de Papilio scamander (Boisduval, 1836) e
correlação da superabundância de algumas espécies de borboletas com o aumento dos
recursos alimentares em quatro áreas da cidade (RUSZCZYK, 1986). O mesmo autor dividiu
a zona urbana da cidade em três zonas características de urbanização, estabelecendo pontos de
observação da fauna de borboletas e de seus hábitos alimentares. Paralelamente, também
foram amostradas quatro rotas ao longo de avenidas da cidade na direção bairro-centro, para
registros do nível de urbanização e borboletas visualizadas. Os resultados obtidos indicaram
uma diminuição da diversidade de borboletas com o aumento do gradiente de
desenvolvimento urbano (RUSZCZYK 1986a, b, c, d, e; RUSZCZYK; ARAÚJO 1992).
RUSZCZYK (1998) elaborou uma pequena listagem de espécies indicadoras da qualidade
ambiental. Posteriormente, CAMARGO (2006) amostrou seis áreas verdes urbanas com
diferentes níveis de antropização também concluindo que o gradiente de diversidade de
borboletas foi inversamente proporcional ao de urbanização.
31
A cidade de Santa Maria está localizada na área de abrangência do Bioma Pampa e no limite
de distribuição do Bioma Mata Atlântica, numa região considerada bastante peculiar em
relação a sua biodiversidade, porém bastante ameaçada e carente de áreas legais de
preservação natural (CECHIN et al., 2009). Acredita-se que suas áreas verdes urbanas possam
oferecer recursos alimentares para várias espécies de borboletas, sendo também potencial
refúgio para espécies de áreas florestais do entorno. Estimativas apontam para uma riqueza
total de borboletas ao redor de 200 espécies (CECHIN et al., 2009), baseado em inventários
feitos em fragmentos florestais, campos e áreas antropizadas (SCHWARTZ; DI MARE,
2001; DESSUY; MORAIS, 2007; SACKIS; MORAIS, 2008; LEMES et al., 2008). Desta
forma, o presente estudo tem por objetivo avaliar a relação entre a fauna de borboletas
urbanas e a perturbação antrópica; comparar os dados de riqueza e abundância com registros
existentes de áreas não urbanas na cidade; analisar riqueza, abundância, diversidade,
dominância e similaridade de borboletas das áreas de estudo; avaliar a sazonalidade e variação
temporal das assembléias de borboletas; medir o grau de perturbação de cada área, através de
indicadores ambientais; atualizar e contribuir para o conhecimento da fauna de borboletas de
Santa Maria e do estado do Rio Grande do Sul e fornecer subsídios para conservação das
borboletas.
2.2 Material e Métodos
2.2.1 Área de estudo
O município de Santa Maria (29º41’S, 53º48’W) encontra-se na região fisiográfica da
Depressão Central do Estado do Rio Grande do Sul (HELDWEIN et al., 2009), em uma zona
de transição entre a Depressão Central e a escarpa basáltica do Planalto Meridional Brasileiro
(PEREIRA et al., 1989) (Figura 1).
32
Figura 1 – Localização do município de Santa Maria, RS, Brasil. Fonte: RIBEIRO, T. C. Diversidade de Formigas (Hymenoptera: Formicidae) de Fragmentos Florestais em Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil. Dissertação de Mestrado em Biodiversidade Animal – Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, 2010.
A encosta da Serra Geral apresenta densas florestas enquanto nas planícies e coxilhas
da Depressão Central estão presentes campos naturais intercalados de matas ciliares e capões,
resultado fitogeográfico da transição entre dois biomas: Floresta Atlântica e Pampa
(MARCHIORI, 2009). Segundo este mesmo autor, os campos nativos apresentam planícies
aluviais e coxilhas sedimentares, atualmente com fisionomia e composição florística bastante
modificadas devido à criação de gado, introdução de espécies exóticas e utilização da terra
por cultivos agrícolas. Entre as espécies que compõem os campos estão Baccharis trimera
(carqueja, Asteraceae), Vernonia nudiflora (alecrim do campo, Asteraceae), Eryngium
bracteatum (caraguatá, Apiaceae), Paspalum notatum (grama-forquilha, Poaceae),
Campomanesia aurea (guavirova-do-campo, Myrtaceae) e Acca sellowiana (goiabeira–do-
campo, Myrtaceae).
O clima é mesotérmico e úmido, do tipo fundamental Cfa, conforme a classificação de
Köppen, e caracterizado como subtropical úmido com verões quentes, sem estação seca
definida (HELDWEIN et al., 2009). A temperatura média anual é de 19,1°C e a precipitação
média anual é de 1708 mm (MALUF, 2000; HELDWEIN et al., 2009). A região tem como
ventos locais o vento Sudestado (frio e úmido), o vento Minuano (frio e seco) e o vento Norte
(quente e seco) (HELDWEIN et al., 2009).
A população de Santa Maria apresenta 261.027 habitantes (IBGE, 2010). As funções
urbanas terciárias absorvem mais de 80% da população ativa da cidade, salientando-se
principalmente o setor comercial e educacional. Ainda no aspecto funcional da cidade,
aparece em segundo lugar o setor primário (agropecuário) e em terceiro lugar o setor
33
secundário, que no geral, são indústrias de pequeno e médio porte, voltadas principalmente
para o beneficiamento de produtos agrícolas, metalurgia, mobiliários, calçados e lacticínios
(PEREIRA et al., 1989).
O presente trabalho foi realizado em cinco áreas verdes do município, duas localizadas
na região urbana central e as outras três áreas em locais mais periféricos da cidade, a fim de
estabelecer um gradiente de urbanização (Figura 2).
Figura 2 – Localização das áreas verdes urbanas amostradas no município de Santa Maria, RS. Avenida Presidente Vargas (PV); Parque Itaimbé (PI); Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues(SD).
Área 1. Avenida Presidente Vargas (PV)
A PV está localizada entre o Centro e o Bairro Nossa Senhora de Fátima (29°41’40”S
e 53°48’48”W), distante 1,5 km da Prefeitura de Santa Maria, é uma avenida bastante
movimentada pelo grande fluxo de veículos e pedestres. Entre as espécies vegetais
encontradas no local destacam-se Caliandra brevipes (esponjinha, Fabaceae), Eriobotrya
japonica (ameixeira, Rosaceae), Inga marginata (ingazeiro, Fabaceae), Jacaranda
mimosifolia (jacarandá, Bignoniaceae), Hibiscus rosa-sinensis (mimo-de-vênus, Malvaceae),
Tabebuia chrysotricha (ipê-amarelo, Bignoniaceae), Schizolobium parahyba (guapuruvu,
Fabaceae), Plumeria ruba (jasmim-manga, Apocynaceae), Bauhinia variegata (pata de vaca,
34
Fabaceae), Erythrina crista-galli (corticeira, Fabaceae) e Caesalpinia echinata (pau-brasil,
Fabaceae).
Área 2. Parque Itaimbé (PI)
O PI está situado no centro da cidade (29°41’14”S e 53°48’18”W) ao lado da
Prefeitura. O Parque foi construído em 1980 sobre a área do leito e vale do rroio Itaimbé,
afluente do Arroio Cadena (BENADUCE, 2007). O local constitui-se uma área de lazer e
esporte e sua infra-estrutura abrange quadras esportivas, prédios, pracinhas, uma concha
acústica para apresentações culturais e um centro de atividades múltiplas. Devido ao descaso
da prefeitura, a área sofre com o problema de acúmulo de lixo. O fluxo de veículos no seu
entorno é intenso e a presença de pessoas e animais domésticos em seu interior é bastante
freqüente. Entre as espécies vegetais encontradas no local destacam-se Lantana camara
(Lantana, Verbenaceae), C. brevipes (esponjinha, Fabaceae), H. rosa-sinensis (mimo-de-
vênus, Malvaceae), I. marginata (ingazeiro, Fabaceae), Ceiba speciosa (paineira,
Bombacaceae), Ficus elastica (falsa seringueira, Moraceae), T. chrysotricha (ipê-amarelo,
Bignoniaceae), Tibouchina granulosa (quaresmeira, Melastomataceae), E. japonica
(ameixeira, Rosaceae), Stachytarpheta cayennensis (gervão, Verbenaceae), além da presença
de gramíneas (Poaceae).
Área 3. Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR)
O CSR está localizado no Bairro São José (29°41’42”S e 53°45’34”W), às margens da
RS 509, distante 4,5 km da Prefeitura. O fluxo de pessoas no interior geralmente é pequeno,
salvo nos dias de cerimônias religiosas. Possui área ampla gramada, com corredores de
árvores como I. marginata (ingazeiro, Fabaceae), C. speciosa (paineira, Bombacaceae), J.
mimosifolia (jacarandá, Bignoniaceae), Caesalpinia pluviosa (sibipiruna, Fabaceae), Tipuana
tipu (tipuana, Fabaceae) e Cassia leptophylla (canafístula, Fabaceae). Possui também
canteiros com espécies ornamentais como L. camara (lantana, Verbenaceae) e H. rosa-
sinensis (mimo-de-vênus, Malvaceae). Além disso, o local apresenta áreas com plantações de
Pinus e eucalipto.
Área 4. Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR)
Localizado no Bairro Cerrito, próximo da BR 158 (29°42’38”S e 53°47’42”W), o
MMR dista cerca de 3,15 km da Prefeitura. Possui um fluxo de pessoas pequeno sendo
eventualmente visitado por devotos devido ao monumento religioso encontrado no mesmo.
35
Constitui-se em um topo de morro com pequeno fragmento florestal no alto e nascentes e
cursos de água em seu interior. Alguns caminhos pavimentados, circundados por vegetação
rasteira, levam ao monumento. Entre as espécies vegetais encontradas no local destacam-se I.
marginata (ingazeiro, Fabaceae), J. mimosifolia (jacarandá, Bignoniaceae), H. rosa-sinensis
(mimo-de-vênus, Malvaceae), T.chrysotricha (ipê-amarelo, Bignoniaceae), C. brevipes
(esponjinha, Fabaceae) e C. speciosa (paineira, Bombacaceae).
Área 5. Sítio Domingues (SD)
O SD (29°41’21”S e 53°46’30”W) é uma área de propriedade privada, localizado às
margens da BR 158, entre o Bairro João Goulart e o Bairro km 3, distante 2,73 km da
Prefeitura e situado ao lado de um assentamento humano, com presença de lixo e detritos. O
fluxo de pessoas no interior do Sítio é pequeno, sendo restrito apenas aos familiares do
proprietário. A vegetação possui composição florística heterogênea, com grande número de
espécies arbóreas como I. marginata (ingazeiro, Fabaceae), Enterolobium constortisiliquum
(timbaúva, Leguminosae), C. speciosa (paineira, Bombacaceae) e Araucaria angustifolia
(araucária, Aracauriaceae). Possui também jardins de espécies ornamentais como L. camara
(lantana, Verbenaceae) e C. brevipes (esponjinha, Fabaceae), plantio de árvores frutíferas
como E. japonica (ameixeira, Rosaceae), Musa paradisiaca (Bananeira, Musaceae) e várias
espécies da família Rutaceae. Há também o cultivo de hortaliças e área de vegetação
secundária. A propriedade possui ainda nascentes de água no seu interior, sendo delimitada
pelo Rio Vacacaí-Mirim.
2.2.2 Amostragem
Em cada uma das áreas amostrais foram percorridas mensalmente trilhas
padronizadas, nos horários de maior atividade das borboletas, entre às 09:00 e 15:00. Foi
seguido o método adaptado de POLLARD (1977), com esforço amostral de 2h com três redes,
totalizando seis horas/rede/mês/área (PAZ et al., 2008). As borboletas avistadas a olho nú
foram registradas e/ou coletadas com auxílio de redes entomológicas, identificadas a nível de
espécie, sendo posteriormente liberadas. Quando não foi possível a identificação em campo,
as borboletas foram sacrificadas, acondicionadas em envelopes entomológicos e levadas ao
Laboratório de Interações Inseto-Planta (Setor de Zoologia – Depto. Biologia – CCNE –
UFSM). Depois de montadas, foram identificadas através de bibliografia especializada
(BROWN, 1992; DE VRIES, 1997; CANALS, 2000; CANALS, 2003) e/ou através de
36
consultas a especialistas. A nomenclatura das espécies foi atualizada de acordo com LAMAS
(2004) e MIELKE (2005). O material testemunho foi depositado na Coleção de Referência
(LUFSM – Lepidópteros da Universidade Federal de Santa Maria).
Para caracterização do grau de urbanização de cada área e da presença de recursos e
condições para sobrevivência da fauna de borboletas, foi feita a medição das seguintes
variáveis ambientais, em cada amostragem:
* Recursos alimentares de adultos e imaturos (fontes de néctar, frutos e/ou exudações e plantas hospedeiras): avaliados através de observação visual e classificados através das categorias:
(1) pouco, (2) intermediário e (3) abundante;
* Fisionomia da vegetação:
(1) herbácea, (2) arbustiva, (3) arbórea e (4) vegetação mista;
* Água (cursos d’água, água no solo e reservatórios):
(0) ausência, (1) presença no entorno, (2) presença no interior e
(3) presença no interior e entorno;
* Espécies vegetais exóticas:
(0) > 50%, (1) < 50% e (2) ausência;
* Fluxo de pessoas no interior:
(1) grande, (2) médio e (3) pequeno;
* Fluxo de veículos no entorno:
(1) grande, (2) médio e (3) pequeno;
* Umidade, temperatura, velocidade do ar e luminosidade: medidas através de Termo-higro-anemômetro luxímetro digital portátil, INSTRUTHERM modelo Thal-300;
* Poluição sonora: medida através de Decibelímetro IMPAC modelo IP-120 Curva C.
2.2.3 Análise de dados
Foram analisadas as medidas de riqueza (S) e abundância (N) totais e por ocasião
amostral, o número de espécies exclusivas (Excl. = registrada em apenas um dos cinco
lugares) e o número de espécies exclusivas com mais de um indivíduo (Excl. >1). Espécies
37
representadas por um único indivíduo foram referidas como “singletons” (NOVOTNY;
BASSET, 2000). A freqüência relativa (fr) foi obtida pela razão entre o número de indivíduos
de uma espécie e o número total de indivíduos de todas as espécies (VOLTOLINI, 2006).
Para análise de abundância das espécies, foram consideradas “abundantes” aquelas que
possuíam as mais altas freqüências absolutas e como “dominantes” as que apresentaram
freqüência relativa maior que 10% (fr > 0,1).
Foi plotada uma curva de suficiência amostral usando o programa estatístico
EstimateS, versão 8.0 (COLWELL, 2006). Também foram usados os estimadores de riqueza
Jackknife 1 e Bootstrap.
Foram medidos os Índices de Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e de Margalef
(Dmg), e os índices de Dominância de Simpson (D) e de Berger-Parker (d). Todos os índices
citados acima foram calculados utilizando o programa estatístico PAST, versão 2.08
(HAMMER et al., 2001).
Para realização das análises multivariadas de similaridade descritas a seguir, as cinco
áreas foram agrupadas em dois grupos (periféricas e centrais). Para comparar a estrutura das
assembléias de borboletas das áreas foi feita uma análise de Similaridade (ANOSIM),
calculada utilizando o índice de similaridade de Bray–Curtis (CLARKE; WARWICK, 2001).
Após a realização do ANOSIM, foi gerada uma ordenação através do método de
Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS), baseado nos ranqueamentos da
matriz de semelhança (CLARKE; WARWICK, 2001). A partir das diferenças significativas
detectadas pela Análise de Similaridade (ANOSIM) na composição das assembléias de
borboletas foi realizada uma Análise de Porcentagem de Similaridade (SIMPER). Esta análise
identifica quais as principais espécies foram mais responsáveis por essa diferença observada
(CLARKE; WARWICK, 2001). Todos estes testes de similaridade foram calculados
utilizando o programa PRIMER versão 6.0 (CLARKE; WARWICK, 2001).
A fim de verificar quais variáveis ambientais medidas tiveram relação com a
abundância de espécies, foi realizada uma Análise de Regressão Múltipla pelo modelo de
adição sucessiva das variáveis FORDWARD STEPWISE, usando o programa STATÍSTICA
7.0.
38
2.3 Resultados e discussão
Foram realizadas 12 amostragens em cada área, entre os meses de agosto de 2010 e
julho de 2011. Em 360 horas/campo, foram observadas 2,531 borboletas distribuídas em 132
espécies (Tabela 1).
Tabela 1 – Lista e abundância de espécies de borboletas registradas na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011. S: riqueza de espécies; *: espécies com novo registro em Santa Maria, RS; ◊: espécies com novo registro no Rio Grande do Sul; +: espécies representadas por um único indivíduo (“singletons”); °: espécies exclusivas.
Família/Subfamília/Espécie PV PI CSR MMR SD TotalHESPERIIDAE (S=36)Hesperiinae (S=14)Anthoptus epictetus (Fabricius, 1793) 2 2Callimormus rivera (Plötz, 1882) 2 4 1 7Corticea sp. Evans, 1955 + ° 1 1Cymaenus sp. (Scudder, 1872) 1 2 3Hylephila phyleus (Drury, 1773) + ° 1 1Lerodea eufala eufala (W. H. Edwards, 1869) * 1 1 2Lychnuchoides ozias ozias (Hewitson, 1878) + ° 1 1Miltomiges cinnamomea (Herrich-Schaffer, 1969) 1 2 3Polites vibex catilina (Plötz, 1886) 1 1 2Quinta cannae (Herrich-Schaffer, 1969) * 2 2Synapte malitiosa antistia (Plötz, 1882) ◊ 3 3Thargella evansi Biezanko & Mielke, 1973 + ° 1 1Vehilius clavicula (Plötz, 1884) + ° 1 1Vehilius stictomenes stictomenes (Butler, 1877)+ ° 1 1Pyrginae (S= 21)Achlyodes mithridates thraso (Hübner, 1807) 4 3 7Aguna asander asander (Hewitson, 1867) * + ° 1 1Autochton zarex (Hübner, 1818) 1 3 4Codatractus aminias (Hewitson, 1867) 1 1 6 8Gorgythion begga begga (Prittwitz, 1868) 1 1 2
39
Tabela 1 – Continuação.
Família/Subfamília/Espécie PV PI CSR MMR SD TotalPyrginae (S= 21)Helias phalaenoides palpalis (Latreille, [1824]) + ° 1 1Heliopetes arsalte (Linnaeus, 1758) + ° 1 1Heliopetes libra Evans, 1944 * 1 1 2Heliopetes omrina (Butler, 1870) 1 3 2 6Milanion leucaspis (Mabille, 1878) 7 7Pyrgus orcus (Stoll, 1780) 7 10 109 82 208Pyrgus orcynoides (Giacomelli, 1928) 2 15 2 19Trina geometrina geometrina (C. Felder & R. Felder, 1867) 6 3 9Urbanus dorantes (Stoll, 1790) 1 1 1 3Urbanus doryssus albicuspis (Herrich-Schaffer, 1869) + ° 1 1Urbanus procne (Plötz, 1881) 2 3 7 12Urbanus proteus proteus (Linnaeus, 1758) 1 1 1 6 9Urbanus simplicius (Stoll, 1790) 2 5 8 8 23Urbanus teleus (Hübner, [1821]) 1 7 11 19Viola sp. Evans, 1953 + ° 1 1Xenophanes tryxus (Stoll, 1780) 2 2 26 30Pyrrhopyginae (S=1)Mysoria barcastus barta Evans, 1951 * + ° 1 1PAPILIONIDAE (S = 11)Papilioninae (S= 11)Battus polydamas polydamas (Linnaeus, 1758) 5 6 3 5 19 38Battus polystictus polystictus (Butler, 1784) 1 7 8Heraclides anchisiades capys (Hübner, [1809]) 1 2 3 2 13 21Heraclides astyalus astyalus (Godart, 1819) 2 2 4 10 10 28Heraclides hectorides (Esper, 1794) 3 23 26Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) 3 4 11 12 30Mimoides lysithous rurik (Eschscholtz, 1821) + ° 1 1Parides agavus (Drury, 1782) 1 7 8 16Parides anchises nephalion ( Godart, 1819) 15 15Parides bunichus (Hübner, 1821) 5 5Pterourus scamander scamander (Boisduval, 1836) 1 3 4PIERIDAE (S=12)Dismorphinae (S=1)Enantia melite (Linnaeus, 1763) + ° 1 1Coliadinae (S=8)Eurema albula sinoe (Godart, 1819) 2 1 3 1 3 10Eurema deva deva (Doubleday, 1847) 1 2 7 3 13Eurema elathea flavescens (Chavannes, 1850) 1 2 7 2 12Phoebis argante argante (Fabricius, 1775) 2 1 1 2 6Phoebis neocypris neocypris (Hübner, [1823]) 31 18 18 26 33 126Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763) 10 8 21 9 10 58Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) 1 3 4 4 2 14Rhabdodryas trite banksi (Breyer, 1939) 9 2 6 3 20Pierinae (S=3)Ascia monuste orseis (Godart, 1819) 12 27 13 10 15 77Hesperocharis erota (Lucas, 1852) + ° 1 1Tatochila autodice (Hübner, 1818) 17 17LYCAENIDAE (S=12)Theclinae (S=8)Arawacus separata (Lathy, 1926) 9 7 16Calycopis caulonia (Hewitson, 1877) 1 2 2 7 1 13Cyanophrys herodotus (Fabricius, 1793) * 2 1 3Panthiades hebraeus (Hewitson, 1867) + ° 1 1
40
Tabela 1 – Continuação.
Família/Subfamília/Espécie PV PI CSR MMR SD TotalTheclinae (S=8)Parrhasius orgia (Hewitson, 1867 1 1 2Parrhasius polibetes (Stoll, 1781) * + ° 1 1Rekoa palegon Cramer, 1780 1 1 2Strymon eurytulus (Hübner, 1819) + ° 1 1Polyommatinae (S= 1)Leptotes cassius (Cramer, 1775) 1 25 26Lycaenidae não identificados (S=3)Morfotipo 1 + ° 1 1Morfotipo 2 + ° 1 1Morfotipo 3 + ° 1 1RIODINIDAE (S=7)Euselasiinae (S=1)Euselasia geon Seitz, 1913 ◊ 9 3 1 2 2 17Riodininae (S= 6)Aricoris signata (Stichel, 1910) * 17 2 19Emesis diogenia Prittwitz, 1865 * + ° 1 1Melanis smithiae (Westwood, 1851) 1 1 8 10Melanis xenia (Hewitson, [1853]) * + ° 1 1Riodina lycisca (Hewitson, 1863) 5 3 2 10Voltinia cebrenia (Hewitson, [1873]) ◊ 2 2NYMPHALIDAE (S=54)Nymphalinae (S=14)Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, 1821) 1 6 26 33Chlosyne lacinia saundersi (Doubleday, [1847]) 29 29Eresia lansdorfi (Godart, 1819) 1 4 3 8Hypanartia bella (Fabricius, 1793) 11 2 2 17 32Hypanartia lethe (Fabricius, 1793) 3 1 17 21Junonia evarete (Cramer, 1779) 7 6 36 63 37 149Ortilia dicoma (Hewitson, 1864) * + ° 1 1Ortilia ithra (Kirby, 1900) 2 1 3Ortilia orthia (Hewitson, 1864) 7 15 22Siproeta epaphus trayja Hübner, [1823] 1 1 2Siproeta stelenes meridionalis (Fruhstorfer, 1909) 1 2 1 4Vanessa braziliensis (Moore, 1883) 1 5 10 7 23Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) 2 2 3 20 27Tegosa orobia (Hewitson, 1864) 1 1 3 2 7Biblidinae (S=10)Biblis hyperia (Cramer, 1779) 6 23 29 58Diaethria candrena candrena (Godart, [1824]) 2 1 3Dynamine agacles agacles (Dalman, 1823) * + ° 1 1Dynamine myrrhina (Doubleday, 1849) 1 10 33 44Dynamine tithia tithia (Hübner [1823]) * 2 1 3Epiphile hubneri Hewitson, 1861 * 1 1 2Eunica eburnea Fruhstorfer, 1907 13 6 7 6 32Hamadryas amphinome amphinome (Linnaeus, 1767) * 1 1 2Hamadryas epinome (C.Felder & R.Felder, 1867) 2 1 4 13 20Hamadryas februa (Hübner, 1823) 2 4 6Marpesia petreus (Cramer, 1778) * + ° 1 1Satyrinae (S=9)Brassolis sophorae vulpeculus Stichel, 1902 1 1 2Hermeuptychia hermes (Fabricius 1775) 1 66 50 31 52 200Moneuptychia soter (Butler, 1877) + ° 1 1Morpho aega (Hübner, 1822) 2 2
41
Tabela 1 – Continuação.
Família/Subfamília/Espécie PV PI CSR MMR SD TotalSatyrinae (S=9)Opsiphanes invirae amplificatus Stichel, 1904 1 1 2Paryphthimoides phronius (Godart, [1824]) 2 9 9 25 45Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1865) 4 6 15 25Splendeuptychia libitina (Butler, 1870) * + ° 1 1Yphthimoides celmis (Godart, [1824]) 6 24 16 44 90Heliconiinae (S=9)Actinote carycina Jordan, 1913 4 17 5 2 28Actinote mamita (Burmeister, 1861) + ° 1 1Actinote melanisans Oberthür, 1917 35 47 2 16 33 133Agraulis vanillae maculosa [Stichel, 1907] 2 10 2 4 18Dione juno juno (Cramer, 1779) 5 6 7 1 2 21Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) 8 12 13 34 19 86Euptoieta claudia (Cramer, 1775) 5 6 11Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775) 4 25 28 57Heliconius ethilla narcaea (Godart, 1819) 1 12 16 29Ithomiinae (S=6)Episcada hymenaea hymenae (Prittwitz, 1865) 3 7 10Epityches eupompe (Geyer, 1832) 1 1 38 40Mechanitis lysimnia lysimnia (Fabricius, 1793) 3 1 2 28 34Methona themisto (Hübner, 1818) + ° 1 1Placidina euryanassa (C. Felder et R..Felder, 1860) * + ° 1 1Pseudoscada erruca (Hewitson, 1855) + ° 1 1Apaturinae (S= 1)Doxocopa laurentia (Godart, 1824) 3 2 5Limenitidinae (S = 2)Adelpha thessalia indefecta Fruhstorfer, 1913 + ° 1 1Danainae (S= 1)Danaus erippus (Cramer, 1775) 7 9 41 6 6 69Charaxinae (S= 2)Archaeoprepona chalciope (Hübner, [1823]) * 1 1 2Memphis moruus stheno (Prittwitz, 1865) * 3 3
Total de espécies 38 49 52 90 97 132Abundância Total 176 317 360 660 1018 2531
Do total de indivíduos, 57,36% pertenceram a família Nymphalidae, 15,96% a
Hesperiidae, 14,02% a Pieridae, 12,54% a Papilionidae, 2,68% a Lycaenidae e 2,37% a
Riodinidae (Figura 3A).
Em relação à riqueza, 40,90% das espécies pertenceram à família Nymphalidae,
27,27% a Hesperiidae, 9,09% a Pieridae, 9,09% a Lycaenidae, 8,33% a Papilionidae e 5,30%
a Riodinidae (Figura 3B).
42
A)
B)
Figura 3 – Representatividade de abundância (A) e riqueza (B) entre as famílias de borboletas em áreas verdes urbanas de Santa Maria, RS, entre os meses de agosto de 2010 e julho de 2011.
Os valores de riqueza do presente estudo diferiram daqueles encontrados por
BROWN; FREITAS (1999), que citam Lycaenidae e Hesperiidae como as famílias mais ricas
em espécies no Brasil (Tabela 2). Nas áreas verdes urbanas de Santa Maria, foram
encontrados valores mais próximos aos do Rio Grande do Sul (MORAIS et al., 2007) e dos
fragmentos de Floresta Estacional Decidual em Santa Maria, (DESSUY; MORAIS, 2007)
apenas com maior riqueza de Nymphalidae nas áreas verdes urbanas. Deve-se lembrar que,
43
nesses trabalhos citados anteriormente, a família Riodinidae era considerada subfamília da
família Lycaenidae. Assim, o presente estudo parece seguir o padrão para o Estado, que
aponta menor riqueza de Lycaenidae em relação ao resto do Brasil.
Tabela 2 – Riqueza de espécies por família (%) em comunidades de borboletas no Brasil, Rio Grande do Sul (RS) e Santa Maria (SM). B; F: BROWN; FREITAS (1999); M: MORAIS et al. (2007); D; M: DESSUY; MORAIS (2007); AU: Áreas Verdes Urbanas de Santa Maria, RS.
B; F M D; M AUHesperiidae 36 37 39 27,27Papilionidae 2 4 8 8,33
Pieridae 2 7 6 9,09Lycaenidae e Riodinidae 36 23 12 14,39
Nymphalidae 24 29 35 40,9
Brasil RS SM
O grande número de espécies da família Nymphalidae encontrado neste trabalho (S=
54) pode estar relacionado ao fato desta ser a mais diversificada em hábitos (BROWN;
FREITAS, 1999). As subfamílias mais abundantes foram: Nymphalinae, Biblidinae, Satyrinae
e Heliconiinae. Os adultos de Nymphalinae utilizam néctar de flores (BROWN, 1992),
recursos que são abundantes nos locais amostrados. Nove espécies constituem o primeiro
registro para a cidade de Santa Maria, RS: Ortilia dicoma, Dynamine agacles agacles, D.
tithia tithia, Hamadryas amphinome amphinome, Splendeuptychia libitina, Placidina
euryanassa, Marpesia petreus, Archaeoprepona chalciope e Memphis moruus stheno (Tabela
1) (LINK et al., 1977, 1980; KAMINSKI, 1992; DESSUY; MORAIS, 2007; SACKIS;
MORAIS, 2008; LEMES et al., 2008).
Existem poucos inventários de borboletas no RS incluindo Hesperiidae, consideradas
de difícil amostragem e identificação, mas importantes como indicadoras (BROWN;
FREITAS, 1999). DESSUY; MORAIS (2007), usando a mesma metodologia, encontraram 58
espécies de Hesperiidae, sendo que 25 foram comuns ao presente trabalho (Tabela 3). Cinco
espécies constituem o primeiro registro para a cidade de Santa Maria: Lerodea eufala eufala,
Quinta cannae, Aguna asander asander, Heliopetes libra e Mysoria barcastus barta
(KAMINSKI, 1992; DESSUY; MORAIS, 2007; SACKIS; MORAIS, 2008; LEMES et al.,
2008). Além dessas espécies, Synapte malitiosa antistia representa o primeiro registro para o
estado (Sítio Domingues, 03/03/2011, MIELKE det.; LEMES leg.) (BIEZANKO; MIELKE,
44
1973; MIELKE, 1979, 1980; RUSZCZYK 1986a, b, c, d, e; RUSZCZYK; ARAÚJO, 1992;
KAMINSKI, 1992; RUSZCZYK, 1998; ISERHARD; ROMANOWSKI, 2004;
MARCHIORI; ROMANOWSKI, 2006a, b; DESSUY; MORAIS, 2007; GIOVENARDI et al.,
2008; SACKIS; MORAIS, 2008; LEMES et al., 2008; ISERHARD et al., 2010; RITTER, et
al., 2011; ROSA et al., 2011).
Tabela 3 – Composição das espécies de borboletas registradas em Fragmentos de Floresta Estacional Decidual por DESSUY; MORAIS, 2007 (D; M) e Áreas Verdes Urbanas de Santa Maria, RS (AU).
Família/Subfamília/Espécie D; M AUHESPERIIDAE (S= 69)Hesperiinae (S= 40)Anthoptus epictetus (Fabricius, 1793) X XCallimormus interpunctata (Plötz, 1884) XCallimormus rivera (Plötz, 1882) X XCorticea lysias potex Evans, 1955 XCorticea obscura (Mielke, 1969) XCorticea sp. Evans, 1955 XCymaenes distigma Plötz, 1883 XCymaenes gisca Evans, 1955 XCymaenes lepta (Hayward, 1938) XCymaenes tripunctata tripunctata (Latreille, [1824]) XCymaenus sp. (Scudder, 1872) XDecinea lucifer (Hübner, [1831]) XEbrietas anacreon anacreon (Staudinger, 1876) XHylephila phyleus (Drury, 1773) X XLerodea eufala eufala (W. H. Edwards, 1869) XLucida ranesus (Schaus, 1902) XLychnuchoides ozias ozias (Hewitson, 1878) X XMiltomiges cinnamomea (Herrich-Schaffer, 1969) X XMnasilus allubita (Butler, 1877) XNastra lurida (Herrich-Schäffer, 1869) XNyctelius n. nyctelius (Latreille, [1824]) XPanoquina ocola (Edwards, 1863) XParphorus pseudecorus (Hayward, 1934) XPerichares philetes aurina Evans, 1955 XPolites vibex catilina (Plötz, 1886) X XPompeius pompeius (Latreille, [1824]) XPsoralis stacara (Schaus, 1902) XQuadris sp. XQuinta cannae (Herrich-Schaffer, 1969) XSodalia coler (Schaus, 1902) XSynapte malitiosa antistia (Plötz, 1882) XSynapte silius (Latreille, [1824]) XThargella evansi Biezanko & Mielke, 1973 X XThespieus ethemides (Burmeister, 1878) XVehilius clavicula (Plötz, 1884) X XVehilius celeus ochraceus (Biezanko & Mielke, 1983) XVehilius inca (Scudder, 1872) XVehilius stictomenes stictomenes (Butler, 1877) X XVettius diversus diversus (Herrich-Schäffer, 1869) XWallengrenia premnas (Wallengren, 1860) X
45
Tabela 3 – Continuação.
Família/Subfamília/Espécie D; M AUPyrginae (S= 28)Achlyodes mithridates thraso (Hübner, 1807) X XAethilla echina coracina Butler, 1870 XAguna asander asander (Hewitson, 1867) XAntigonus liborius areta Evans, 1953 XAutochton zarex (Hübner, 1818) X XCodatractus aminias (Hewitson, 1867) XCarrhenes canescens pallida Röber, 1925 XGorgythion begga begga (Prittwitz, 1868) X XGorgythion beggina escalophoides Hayward, 1941 XHelias phalaenoides palpalis (Latreille, [1824]) X XHeliopetes arsalte (Linnaeus, 1758) X XHeliopetes libra Evans, 1944 XHeliopetes omrina (Butler, 1870) X XMilanion leucaspis (Mabille, 1878) X XNisoniades macarius (Herrich-Schäffer, 1870) XPyrgus orcus (Stoll, 1780) X XPyrgus orcynoides (Giacomelli, 1928) XStaphylus musculus (Burmeister, 1875) XTrina geometrina geometrina (C. Felder & R. Felder, 1867) X XUrbanus dorantes (Stoll, 1790) X XUrbanus doryssus albicuspis (Herrich-Schaffer, 1869) X XUrbanus procne (Plötz, 1881) X XUrbanus proteus proteus (Linnaeus, 1758) X XUrbanus simplicius (Stoll, 1790) X XUrbanus teleus (Hübner, [1821]) X XViola sp. Evans, 1953 XXenophanes tryxus (Stoll, 1780) X XZera tetrastigma erisichthon (Plotz, 1884) XPyrrhopyginae (S= 1)Mysoria barcastus barta Evans, 1951 XPAPILIONIDAE (S= 12)Papilioninae (S= 12)Battus polydamas polydamas (Linnaeus, 1758) X XBattus polystictus polystictus (Butler, 1784) X XHeraclides anchisiades capys (Hübner, [1809]) X XHeraclides astyalus astyalus (Godart, 1819) X XHeraclides hectorides (Esper, 1794) X XHeraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) X XMimoides lysithous lysithous (Hübner, 1821) XMimoides lysithous rurik (Eschscholtz, 1821) X XParides agavus (Drury, 1782) X XParides anchises nephalion ( Godart, 1819) X XParides bunichus (Hübner, 1821) X XPterourus scamander scamander (Boisduval, 1836) X XPIERIDAE (S= 13)Dismorphinae (S= 1)Enantia melite (Linnaeus, 1763) XColiadinae (S= 9)Aphrissa s. statira (Cramer, 1777) XEurema albula sinoe (Godart, 1819) X XEurema deva deva (Doubleday, 1847) XEurema elathea flavescens (Chavannes, 1850) X XPhoebis argante argante (Fabricius, 1775) X XPhoebis neocypris neocypris (Hübner, [1823]) X XPhoebis philea philea (Linnaeus, 1763) X XPhoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) X XRhabdodryas trite banksi (Breyer, 1939) X X
46
Tabela 3 – Continuação.
Família/Subfamília/Espécie D; M AUPierinae (S= 3)Ascia monuste orseis (Godart, 1819) X XHesperocharis erota (Lucas, 1852) XTatochila autodice (Hübner, 1818) XLYCAENIDAE (S= 19)Theclinae (S= 14)Arawacus separata (Lathy, 1926) X XCalycopis caulonia (Hewitson, 1877) X XCyanophrys herodotus (Fabricius, 1793) XIgnata norax (Godman & Salvin, 1887) XOstrinotes sophocles (Fabricius, 1793) XPanthiades hebraeus (Hewitson, 1867) XParrhasius orgia (Hewitson, 1867 XParrhasius polibetes (Stoll, 1781) XRekoa palegon Cramer, 1780 X XStrephonota elika (Hewitson, 1867) XStrymon eurytulus (Hübner, 1819) XThecla conchylium Druce, 1907 XTmolus echion (Linnaeus, 1767) XZiegleria ceromia (Hewitson, 1877) XPolyommatinae (S= 1)Leptotes cassius (Cramer, 1775) XLycaenidae não identificados (S= 4)Morfotipo 1 XMorfotipo 2 XMorfotipo 3 XRIODINIDAE (S= 12)Euselasiinae (S= 1)Euselasia geon Seitz, 1913 XRiodininae (S= 11)Adelotypa tinea (Bates, 1868) XAricoris signata (Stichel, 1910) XCalephelis nilus (Felder & Felder, 1861) XEmesis diogenia Prittwitz, 1865 XLasaia agesilas (Lattreille, 1809) XMelanis smithiae (Westwood, 1851) X XMelanis xenia (Hewitson, [1853]) XMesosemia odice (Godart, [1824]) XRiodina lycisca (Hewitson, 1863) X XSynargis victrix (Rebel, 1902) XVoltinia cebrenia (Hewitson, [1873]) XNYMPHALIDAE (S= 68)Nymphalinae (S= 16)Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, 1821) X XChlosyne lacinia saundersi (Doubleday, [1847]) XEresia lansdorfi (Godart, 1819) X XHypanartia bella (Fabricius, 1793) X XHypanartia lethe (Fabricius, 1793) X XJunonia evarete (Cramer, 1779) X XOrtilia dicoma (Hewitson, 1864) XOrtilia ithra (Kirby, 1900) X XOrtilia orthia (Hewitson, 1864) X XSiproeta epaphus trayja Hübner, [1823] XSiproeta stelenes meridionalis (Fruhstorfer, 1909) X XVanessa braziliensis (Moore, 1883) X XVanessa myrrima (Doubleday, 1849) XTegosa claudina (Eschscholtz, 1821) X XTegosa orobia (Hewitson, 1864) XTelenassa sp. X
47
Tabela 3 – Continuação.
Família/Subfamília/Espécie D; M AUBiblidinae (S= 12)Biblis hyperia (Cramer, 1779) X XCallicore pygas (Godart, [1824]) XDiaethria candrena candrena (Godart, [1824]) XDynamine agacles agacles (Dalman, 1823) XDynamine myrrhina (Doubleday, 1849) X XDynamine postverta (Cramer, 1779) XDynamine tithia tithia (Hübner [1823]) XEpiphile hubneri Hewitson, 1861 XEunica eburnea Fruhstorfer, 1907 X XHamadryas amphinome amphinome (Linnaeus, 1767) XHamadryas epinome (C.Felder & R.Felder, 1867) X XHamadryas februa (Hübner, 1823) XMarpesia petreus (Cramer, 1778) XSatyrinae (S= 13)Brassolis sophorae vulpeculus Stichel, 1902 X XCapronnieria abretia (Capronier, 1874) XCarminda paeon (Godart, 1824) XHermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) X XMoneuptychia soter (Butler, 1877) X XMorpho aega (Hübner, 1822) X XSatyrinae (S= 13)Opsiphanes invirae amplificatus Stichel, 1904 XParyphthimoides phronius (Godart, [1824]) X XParyphthimoides poltys (Prittwitz, 1865) X XPraepedaliodes phanias (Hewitson, 1862) XPseudodebis euptychidia (Butler, 1868) XSplendeuptychia libitina (Butler, 1870) XYphthimoides celmis (Godart, [1824]) X XHeliconiinae (S= 11)Actinote carycina Jordan, 1913 X XActinote mamita (Burmeister, 1861) X XActinote melanisans Oberthür, 1917 X XActinote pellenea calymma Jordan, 1913 XActinote pyrrha (Fabricius, 1775) XAgraulis vanillae maculosa [Stichel, 1907] X XDione juno juno (Cramer, 1779) X XDryas iulia alcionea (Cramer, 1779) X XEuptoieta claudia (Cramer, 1775) XHeliconius erato phyllis (Fabricius, 1775) X XHeliconius ethilla narcaea (Godart, 1819) X XIthomiinae (S= 8)Dircenna dero (Hübner, 1823) XEpiscada hymenaea hymenae (Prittwitz, 1865) X XEpityches eupompe (Geyer, 1832) X XMechanitis lysimnia lysimnia (Fabricius, 1793) X XMethona themisto (Hübner, 1818) X XPlacidina euryanassa (C. Felder et R..Felder, 1860) XPseudoscada erruca (Hewitson, 1855) X XPteronymia sylvo (Geyer, 1832) XApaturinae (S= 1)Doxocopa laurentia (Godart, 1824) X XLimenitidinae (S= 3)Adelpha syma (Godart, [1824]) XAdelpha thessalia indefecta Fruhstorfer, 1913 X XDanainae (S= 2)Danaus erippus (Cramer, 1775) X XDanaus gilippus (Cramer, 1775) XCharaxinae (S= 2)Archaeoprepona chalciope (Hübner, [1823]) XMemphis moruus stheno (Prittwitz, 1865) X
Total de espécies observadas 146 132
48
A maior riqueza de Papilionidae em Santa Maria, 15 espécies, foi registrada por
SCHWARTZ; DI MARE (2001), seguido por DESSUY; MORAIS (2007), com 12 espécies.
Dessas, 11 espécies também foram registradas no presente trabalho. Nove delas estiveram
presentes no SD, o que pode estar relacionado ao fato da presença de nascentes e cursos de
água na área, já que muitas espécies de Papilionidae são consideradas boas indicadoras de
recursos hídricos abundantes (BROWN; FREITAS, 1999).
Doze espécies de Pieridae foram registradas no presente estudo, incluindo Ascia
monuste orseis (Godart, 1819), espécie exótica e invasora que se alimenta de folhas de couve
(PEREIRA, et al., 2003). Na natureza, as borboletas Pieridae colocam seus ovos em plantas
da família Fabaceae (BROWN, 1992) como por exemplo, I. marginata (ingazeiro, Fabaceae),
presente nas cinco áreas amostradas. DESSUY; MORAIS (2007) registraram nove espécies
dessa família, sendo que oito são comuns às espécies das áreas verdes urbanas de Santa
Maria. Segundo BROWN; FREITAS (1999) muitas espécies dessa família podem ser
indicadoras de aumento de perturbação no sistema.
As borboletas das famílias Lycaenidae e Riodinidae são migratórias e erráticas sendo
também consideradas de difícil amostragem (BROWN, 1992), o que pode ter contribuído para
a menor riqueza de espécies amostradas: 12 Lycaenidae e sete Riodinidae. Porém se
considerar a riqueza total das duas famílias obterá 19 espécies, valor superior às 16 espécies
encontradas por DESSUY; MORAIS (2007), das quais apenas cinco foram registradas em
comum com o presente estudo. Duas espécies de Lycaenidae são primeiros registros para
Santa Maria: Cyanophrys herodotus e Parrhasius polibetes (DESSUY; MORAIS, 2007;
SACKIS; MORAIS, 2008; LEMES et al., 2008). Já a família Riodinidae apresentou três
novos registros para a cidade: Aricoris signata, Emesis diogenia e Melanis xenia (DESSUY;
MORAIS, 2007; SACKIS; MORAIS, 2008; LEMES et al., 2008) e dois novos registros para
o estado: Euselasia geon (Avenida Presidente Vargas, 03/04/2011, CALLAGHAN det.;
LEMES leg.) e Voltinia cebrenia (Monumento do Morro Mariano da Rocha, 28/02/2011,
CALLAGHAN det.; PIOVESAN leg.) (MABILDE, 1896; BIEZANKO et al., 1978;
RUSZCZYK 1986a, b, c, d, e; RUSZCZYK; ARAÚJO, 1992; RUSZCZYK, 1998;
KRÜGER; SILVA, 2003; ISERHARD; ROMANOWSKI, 2004; MARCHIORI;
ROMANOWSKI, 2006a, b; DESSUY; MORAIS, 2007; PAZ et al., 2008; GIOVENARDI et
al., 2008; SACKIS; MORAIS, 2008; LEMES et al., 2008; ISERHARD et al., 2010; RITTER,
et al., 2011; ROSA et al., 2011).
No total, foram 22 novos registros para Santa Maria e três novos registros para o Rio
Grande do Sul. Dentre elas, são consideradas raras ou escassas, de acordo com a literatura: L.
49
eufala eufala, S. malitiosa antistia, A. asander asander, H. libra, M. barcastus barta, C.
herodotus, E. geon, E. diogenia, V. cebrenia, H. amphinome amphinome, S. libitina, P.
euryanassa, M. petreus e M. moruus stheno (BIEZANKO, 1973; BROWN, 1992; MIELKE;
CASAGRANDE, 1997).
As curvas de acumulação de espécies, estimadas com intervalo de confiança de 95%,
mostraram que somente em PV esteve próxima de atingir a assíntota, indicando que o esforço
amostral empregado ainda não foi suficiente para a obtenção da riqueza total em nenhuma das
áreas. Na PV, a estimativa de riqueza de espécies verificada pelos estimadores ficou entre
58,17 ± 6,03 (Jackknife 1) e 46,63 ± 0 (Bootstrap). Indicando que nessa área, o presente
inventário pode ter deixado de amostrar cerca de 22 espécies, conforme o estimador Jackknife
1 e 10 espécies, segundo Bootstrap.
50
0
50
100
150
200
250
300
350
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Núm
ero
Cum
ulat
ivo
de
Esp
écie
s
Ocasiões Amostrais
Jackknife 1 = 58,17 ± 6,03Bootstrap = 46,63 ± 0
0
50
100
150
200
250
300
350
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Núm
ero
Cum
ulat
ivo
de
Esp
écie
s
Ocasiões Amostrais
Jackknife 1 = 68,25 ± 7,43Bootstrap = 57,98 ± 0
0
50
100
150
200
250
300
350
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Núm
ero
Cum
ulat
ivo
de
Esp
écie
s
Ocasiões Amostrais
Jackknife 1 = 73,08 ± 6,96Bootstrap = 61,04 ± 0
C)0
50
100
150
200
250
300
350
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Núm
ero
Cum
ulat
ivo
de
Esp
écie
s
Ocasiões Amostrais
Jackknife 1 = 125,75 ± 6,51
Bootstrap = 105,78 ± 0
0
50
100
150
200
250
300
350
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Núm
ero
Cum
ulat
ivo
de
Esp
écie
s
Ocasiões Amostrais
Jackknife 1 = 128,17 ± 6,75Bootstrap =111,15 ± 0
Figura 4 – Curva de acumulação de espécies e estimadores de riqueza (desvio padrão) de borboletas em cinco áreas verdes urbanas de Santa Maria, RS. (A) Avenida Presidente Vargas (PV); (B) Parque Itaimbé (PI); (C) Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); (D) Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR); e (E) Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011.
As espécies mais abundantes no total foram Pyrgus orcus com 208 indivíduos,
Hermeuptychia hermes com 200, Junonia evarete com 149, Actinote melanisans com 133 e
Phoebis neocypris neocypris com 126. Todas essas espécies se mostraram dominantes em
pelo menos uma das áreas de estudo (fr > 0,1) (Figura 5) e são comuns em Santa Maria
(CECHIN et al., 2009) e características de ambientes abertos (BIEZANKO, 1973; BROWN,
51
1992; MIELKE; CASAGRANDE, 1997). De todas elas, apenas P. orcus foi considerado
abundante nos fragmentos de Floresta Estacional Decidual (DESSUY; MORAIS, 2007).
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37
Ab
un
dân
cia
Rel
ativ
a
Número de Espécies
1°) Actinote melanisans Oberthür, 1917*2°) Phoebis neocypris neocypris (Hübner,[1823]) *3°) Ascia monuste orseis (Godart, 1819)
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49
Ab
un
dân
cia
Rel
ativ
a
Número de Espécies
1°) Hermeuptychia hermes (Butler 1867) *2°) Actinote melanisans Oberthür, 1917 *3°) Ascia monuste orseis (Godart, 1819)
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52
Ab
und
ânci
a R
elat
iva
Número de Espécies
1°) Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775)*2°) Danaus erippus (Cramer, 1775)*3°) Junonia evarete (Cramer, 1779)*
C) 0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
1 5 9 1317212529333741454953576165697377818589
Abu
nd
ânci
a R
elat
iva
Número de Espécies
1°) Pyrgus orcus (Stoll, 1780)*2°) Junonia evarete (Cramer, 1779)3°) Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779)
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46 51 56 61 66 71 76 81 86 91 96
Ab
un
dân
cia
Rel
ativ
a
Número de Espécies
1°) Pyrgus orcus (Stoll, 1780)2°) Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) 3°) Yphthimoides celmis (Godart, [1824])
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
Ab
un
dân
cia
Rel
ativ
a
Número de Espécies
1°) Pyrgus orcus (Stoll, 1780)2°) Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) 3°) Junonia evarete (Cramer, 1779)
A) B)
D)
E) F)
Figura 5 – Distribuição das frequências relativas de borboletas em cinco áreas verdes urbanas de Santa Maria, RS. (A) Avenida Presidente Vargas (PV); (B) Parque Itaimbé (PI); (C) Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); (D) Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR); (E) Sítio Domingues (SD); e (F) todos locais (total), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011. *: espécies dominantes (fr > 0,1) em cada local.
No total, 15 espécies foram comuns nas cinco áreas verdes urbanas de Santa Maria,
três Papilionidae, cinco Pieridae, um Lycaenidae, um Riodinidae e cinco Nymphalidae
52
(Tabela 1), a maioria de ocorrência relativamente comum na região (A.B.B. MORAIS, com.
pes.).
Trinta e três espécies foram “singletons” e também exclusivas de uma das áreas
(Tabelas 1 e 4), sendo que grande parte desses indivíduos foram registrados em MMR e SD.
A maioria foi Hesperiidae, com 12 espécies, seguido de Nymphalidae (10), Lycaenidae (seis),
Pieridae e Riodinidae (ambos com duas) e Papilionidae, com apenas uma. Dessas, são
consideradas escassas ou raras na literatura: Hylephila phyleus, Lychnuchoides ozias ozias, A.
asander asander, Urbanus doryssus albicuspis, M. barcastus barta, Enantia melite,
Moneuptychia soter, Actinote mamita, P. euryanassa e M. petreus (BIEZANKO, 1973;
BROWN, 1992; MIELKE; CASAGRANDE, 1997).
Tabela 4 – Riqueza (S), abundância (N), índice de Diversidade Shannon-Wiener (H’) e de Margalef (Dmg), índice de Dominância de Simpson (D) e de Berger-Parker (d), número de espécies exclusivas, número de espécies exclusivas > 1 e número de espécies representadas por um único indivíduo (“Singleton”), registradas na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011.
PV PI CSR MMR SDS 38 49 52 90 97N 176 317 360 660 1018H' 2,895 3,022 3,218 3,655 3,951
Dmg 7,156 8,335 8,664 13,71 14,15D 0,09272 0,08764 0,06242 0,05186 0,02727d 0,1989 0,2082 0,1389 0,1652 0,08039
Exclusivas 4 4 4 9 12Exclusivas > 1 0 1 1 2 7
Singleton 4 4 4 9 12
Onze espécies foram exclusivas e representadas por mais de um indivíduo (Tabela 4).
A maioria foi Hesperiidae (quatro espécies), seguido de Nymphalidae (três), Papilionidae
(duas) e Pieridae e Riodinidae, ambas com uma espécie. Dessas, destacam-se: Parides
anchises nephalion (Godart, 1819), por apresentar 15 indivíduos em SD, Tatochila autodice
(Hübner, 1818), com 17 indivíduos em CSR e Chlosyne lacinia saundersi (Doubleday,
[1847]), com 29 indivíduos em SD. Segundo BROWN (1992), os indivíduos de P. anchises
nephalion são comuns em muitos ambientes, inclusive em locais antrópicos e suas lagartas se
alimentam de quase todas as espécies de Aristolochia. Os indivíduos de T. autodice são
53
comuns em hortas, e as lagartas se alimentam de couve (Brassica oleraceae), goivo
(Cheiranthus annuss) e chagas (Tropacolum majus) (BIEZANKO, 1973). Os indivíduos de C.
lacinia saundersi são considerados comuns em ambientes ruderais e abertos e suas lagartas se
alimentam de Compositae, como Ambrosia sp. e Helianthus sp (BROWN, 1992).
Os índices de diversidade de Shannon-Wiener e de Margalef tiveram o mesmo padrão
nos cinco locais (Tabela 4). Os maiores valores foram registrados em SD, local com maior
riqueza e abundância de espécies, demonstrando com isto melhor distribuição dos indivíduos
entre as espécies. Os menores valores ocorreram em PV, local que registrou a menor riqueza
de espécies. Quanto aos índices de dominância de Simpson e Berger-Parker, sua ordem foi
diferente em relação aos valores máximos, onde PV obteve o maior valor para a dominância
de Simpson e o PI para Berger-Parker (Tabela 4). Os valores de diversidade e dominância
calculados para o presente estudo, de modo geral, são semelhantes aos apresentados por
DESSUY; MORAIS (2007) nos fragmentos de Floresta Estacional Decidual de Santa Maria.
Dos cinco locais estudados, SD obteve a maior abundância de indivíduos (N= 1,018) e
maior riqueza de espécies (S= 97). PV apresentou a menor abundância (N= 176) e menor
riqueza de espécies (S= 38) (Tabelas 1 e 4). Esses resultados mostram que quanto mais
próximo ao centro da cidade menor é a abundância e riqueza da fauna de borboletas,
sugerindo que o gradiente urbano é inversamente proporcional ao gradiente de diversidade.
Outros estudos que também corroboraram essa hipótese foram os de RUSZCZYK 1986a, b, c,
d, e; RUSZCZYK; ARAÚJO (1992), BLAIR; LAUNER (1997); HOGSDEN;
HUTCHINSON (2004); CAMARGO (2006).
A ordenação NMDS evidenciou uma nítida segregação dos locais estudados, em
decorrência do gradiente urbano avaliado, formando grupos distintos entre si: áreas periféricas
na parte esquerda e no meio do gráfico e áreas centrais na parte direita do gráfico (Figura 5).
O CSR, localizado isoladamente a uma distância intermediária no gráfico em relação às outras
áreas, encontra-se eqüidistante, na área do município, entre duas das áreas amostrais (MMR e
SD) e dois dos fragmentos florestais inventariados por DESSUY; MORAIS (2007) (ver
ANEXO B). Essa diferença na ordenação foi confirmada pela análise de similaridade
(ANOSIM) que evidenciou 83% de diferença entre os dois grupos averiguados (Global R=
0,833) confirmando que as assembléias de borboletas foram distintas entre os grupos.
54
Figura 6 – Diagrama de ordenação NMDS da composição de espécies de borboletas em cinco áreas verdes urbanas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS. Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD).
A análise de porcentagem de dissimilaridade (SIMPER) entre as espécies das amostras
das áreas periféricas e centrais evidenciou uma diferença de 65,06%. A espécie com maior
contribuição para a diferenciação dos gradientes foi P. orcus, que foi a espécie mais
abundante em MMR e SD, seguida por J. evarete, que esteve entre as três espécies mais
abundantes em CSR e MMR (Tabela 5).
Tabela 5 – Análise de porcentagem de dissimilaridade (SIMPER) para as espécies de borboletas de maior contribuição para a diferenciação das áreas centrais e periféricas no período entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS.
Espécies Áreas Contribuição (%)Pyrgus orcus (Stoll, 1780) periférica 6,37Junonia evarete (Cramer, 1779) periférica 4,53Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) periférica 4Actinote melanisans Oberthür, 1917 central 3,24Yphthimoides celmis (Godart, [1824]) periférica 2,76Danaus erippus (Cramer, 1775) central 1,97
A similaridade entre a composição de espécies de borboletas das áreas centrais foi
48,45%, destacando-se A. melanisans, P. neocypris neocypris e A. monuste orseis. Já a
similaridade das áreas periféricas foi 50,20%, com maior contribuição de Hermeuptychia
hermes (Fabricius 1775), J. evarete e P. orcus (Tabela 6).
55
Tabela 6 – Análise de porcentagem de similaridade (SIMPER) para as espécies de borboletas de maior contribuição para a diferenciação das áreas centrais e periféricas no período entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS.
Espécies Áreas Contribuição (%)Actinote melanisans Oberthür, 1917 central 28,23Phoebis neocypris neocypris (Hübner, [1823]) central 14,52Ascia monuste orseis (Godart, 1819) central 9,68Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) periférica 11,71Junonia evarete (Cramer, 1779) periférica 11,48Pyrgus orcus (Stoll, 1780) periférica 9,06
Em relação à sazonalidade, a abundância de borboletas variou entre as ocasiões
amostrais e o mês de fevereiro apresentou o maior valor (N = 379), seguido de março (N =
378), devido principalmente às maiores riquezas de Nymphalidae e Hesperiidae (Tabela 7). Já
os meses de junho e julho apresentaram os menores valores de abundância, 23 e 37
indivíduos, respectivamente. Nestes mesmos dois meses de inverno, não foi registrado
nenhum indivíduo de Papilionidae e Riodinidae. Em relação à riqueza de espécies, nos meses
de janeiro e fevereiro foram registrados os maiores valores, 74 e 63, respectivamente. E os
meses com menores riquezas foram junho e julho, 18 e 25 espécies, respectivamente (Tabela
7). De modo geral, no presente estudo, as maiores riquezas e abundâncias de borboletas foram
registradas no verão corroborando os resultados de SACKIS; MORAIS (2008) para o Campus
UFSM. Provavelmente este padrão de sazonalidade das borboletas registrado nas áreas
urbanas de Santa Maria, presente também em parte das regiões Sudeste e Sul do Brasil
(BROWN, 1972), está relacionado à existência de uma maior oferta de alimentos e plantas
para oviposição, assim como condições climáticas mais favoráveis para a sobrevivência
desses insetos (BROWN; FREITAS, 1999).
56
Tabela 7 – Abundância (A) e riqueza (B) das famílias de borboletas, por ocasião amostral, registradas na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD), Santa Maria, RS, entre agosto de 2010 e julho de 2011.
A)
Agosto Setembro Outubro Novembro Dezembro Janeiro Fevereiro Março Abril Maio Junho JulhoHesperiidae 5 19 12 13 20 66 90 80 47 37 6 9Papilionidae 0 34 28 22 20 24 29 25 8 2 0 0Pieridae 13 19 50 54 12 17 58 65 46 6 5 10Lycaenidae 2 1 1 1 4 12 17 11 8 10 0 1Riodinidae 0 3 2 0 15 5 6 13 13 3 0 0Nymphalidae 61 90 76 205 187 169 179 184 136 136 12 17Total 81 166 169 295 258 293 379 378 258 194 23 37
B)
Agosto Setembro Outubro Novembro Dezembro Janeiro Fevereiro Março Abril Maio Junho JulhoHesperiidae 5 5 6 4 6 24 14 11 13 11 4 7Papilionidae 0 7 7 4 7 8 7 6 3 2 0 0Pieridae 5 4 6 4 5 6 9 4 9 6 3 6Lycaenidae 2 1 1 1 2 4 4 4 4 6 0 1Riodinidae 0 3 2 0 4 4 5 3 2 3 0 0Nymphalidae 22 19 25 30 29 28 24 30 26 25 11 11Total 34 39 47 43 53 74 63 58 57 53 18 25
Finalmente, em relação às variáveis ambientais, as áreas periféricas apresentaram
maiores valores para recursos alimentares, fisionomia da vegetação, presença de água e
umidade e menores valores para fluxo de pessoas e veículos, temperatura e poluição sonora
(Tabela 8). De modo semelhante, CAMARGO (2006) ainda obteve correlação positiva
significativa entre a abundância de borboletas e a cobertura vegetal, diversidade da vegetação
e nível de conservação e correlação negativa com a infra-estrutura de cada área urbana
estudada, em Porto Alegre.
57
Tabela 8 – Indicadores ambientais (média e desvio padrão) registrados na Avenida Presidente Vargas (PV), Parque Itaimbé (PI), Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR), Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD) no período entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS.
Indicadores Ambientais PV PI CSR MMR SDRecursos alimentares 2 2 3 3 3Fisionomia da vegetação 3 4 4 4 4Água 0 0 0 2 3Espécies vegetais exóticas 0 0 0 1 0Fluxo de pessoas no interior 1 1 2 3 3Fluxo de veículos no entorno 1 1 1 3 3Umidade (%) 49,64 (± 2,14) 50,92 (± 2,24) 48,31 (± 2,39) 55,72 (± 3,55) 56,96 (± 1,95)Temperatura (°C) 27,74 (± 5,19) 27,53 (± 5,54) 27,25 (± 6,02) 25,48 (± 6,48) 24,96 (± 6,48)Velocidade do ar (m/s) 0,34 (± 0,46) 0,37 (± 0,64) 1,05 (± 1,07) 1,23 (± 0,91) 1,24 (± 1,03)Luminosidade (Lux) 669,66 (± 184,44) 715,72 (± 164,02) 750,69 (± 138,14) 749,33 (± 135,04) 742 (± 138,53)Poluição sonora (dB) 77,72 (± 5,32) 74,09 (± 6,10) 67,50 (± 4,08) 62,35 (± 1,90) 62,32 (± 1,82)
De acordo com os resultados obtidos pela análise de Regressão Múltipla, somente a
variável independente “temperatura” foi incluída no modelo e mostrou-se estatisticamente
significante (F = 7,99, R²= 41,57, p = 0,00004) para explicar a abundância de borboletas nas
áreas amostradas. Assim, quanto maior a temperatura menor a abundância de borboletas, com
uma tendência a aumento da abundância em locais com temperaturas mais amenas, visto que
o valor de ß da regressão é considerado alto (ß = 31,7). Também MARCHIORI;
ROMANOWSKI (2006a), estudando a composição e deslocamentos diários de borboletas em
vegetação do tipo mata de Restinga, observaram uma queda na abundância de borboletas em
temperaturas mais elevadas durante o verão. Nesta estação houve uma distribuição mais
equitativa, tanto para espécies e indivíduos, ao longo do dia. Ainda assim, a atividade foi
maior do que o esperado no início da manhã e após as horas mais quentes do dia. Situação
parecida parece ter ocorrido no presente trabalho onde, apesar do verão ter sido a estação com
maiores valores de abundância e riqueza, nas áreas com maiores temperaturas houve um
decréscimo nesses valores. Corroborando esses dados, BROWN (1972) observou que o calor
levava as borboletas à inatividade no horário entre as 11:00 h e 14:30 h, em áreas muito
quentes das planícies tropicais.
Concluindo, a fauna de borboletas das áreas verdes urbanas de Santa Maria
apresentou-se bastante rica e abundante. Sua abundância, riqueza e composição de espécies
foram distintas entre áreas urbanas centrais e periféricas, mostrando-se inversamente
proporcionais ao longo de um gradiente de urbanização. Vinte e duas espécies
(aproximadamente 10% da riqueza estimada para a região) constituíram-se em registros
58
novos. O maior número de espécies exclusivas foi registrado nas áreas periféricas, que
apresentaram maiores valores para recursos alimentares, fisionomia da vegetação, presença de
água e umidade, mostrando-se assim viáveis para abrigar e manter as assembléias locais de
borboletas. Mesmo depois de um inventário relativamente breve, como o efetuado no presente
estudo, já existem subsídios para propor a importância da conservação e preservação dessas
áreas verdes urbanas e sua biodiversidade. Recomendamos a continuação desses estudos
visando caracterizar essas áreas como refúgios urbanos da fauna de borboletas e
possivelmente de outros grupos de animais.
2.4 Agradecimentos
As autoras agradecem aos responsáveis pelas Instituições situadas nos locais de
pesquisa, Sítio Domingues e Cemitério Santa Rita de Cássia, pela autorização para a
realização do trabalho. Aos Doutores Olaf H. H. Mielke, Alfred Moser, Curtis J. Callaghan e
André V. L. Freitas pelas valiosas identificações de Hesperiidae, Lycaenidae, Riodinidae e
Actinote. A CAPES pela concessão da bolsa de estudo.
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CONCLUSÃO
3 CONCLUSÃO
A fauna de borboletas das áreas verdes urbanas de Santa Maria possui composição
mais próxima de outras áreas do Rio Grande do Sul, contrastando com o resto do Brasil,
principalmente devido ao fato da diminuição da representatividade das famílias Lycaenidae e
Riodinidae.
Foram registradas 22 novas espécies de borboletas ainda não publicadas para a cidade
de Santa Maria, sendo que três destas espécies são também novos registros para o Rio Grande
do Sul.
Das 132 espécies registradas nas áreas urbanas para o presente estudo, 87 foram
comuns ao trabalho de DESSUY; MORAIS (2007) em fragmentos de Floresta Estacional
Decidual em Santa Maria, RS.
As curvas de acumulação de espécies mostraram que somente em PV esteve próxima
de atingir a assíntota, indicando que o esforço amostral empregado ainda não foi suficiente
para a obtenção da riqueza total em nenhuma das áreas.
Dos cinco locais estudados, o Sítio Domingues (SD) obteve as maiores abundância e
riqueza de espécies e a Avenida Presidente Vargas (PV) apresentou as menores abundância e
riqueza de espécies. Estes resultados mostram que quanto mais próximo ao centro da cidade
menor a abundância e riqueza da fauna de borboletas, sugerindo que o gradiente urbano é
inversamente proporcional ao gradiente de diversidade.
Trinta e três espécies foram “singletons” e também exclusivas de uma das áreas, sendo
que grande parte desses indivíduos foram registrados em MMR e SD.
Os índices de diversidade de Shannon-Wiener e de Margalef tiveram o mesmo padrão
nos cinco locais. Os maiores valores foram registrados em SD e os menores ocorreram em
PV. Quanto aos índices de dominância de Simpson e Berger-Parker, sua ordem foi diferente
em relação aos valores máximos, onde PV obteve o maior valor para a dominância de
Simpson e o PI para Berger-Parker.
A ordenação do NMDS evidenciou uma nítida separação dos locais estudados, em
decorrência do gradiente urbano avaliado, formando grupos distintos entre si: áreas periféricas
e áreas centrais. Essa diferença na ordenação foi confirmada pela análise de similaridade
(ANOSIM) que evidenciou 83% de diferença entre os dois grupos averiguados confirmando
que as assembléias de borboletas foram distintas entre os grupos.
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A análise de porcentagem de dissimilaridade (SIMPER) entre as espécies das amostras
das áreas periféricas e centrais evidenciou uma diferença de 65,06%. A espécie com maior
contribuição para a diferenciação dos gradientes foi P. orcus, seguida por J. evarete.
Em relação à sazonalidade, a abundância de borboletas variou entre as ocasiões
amostrais e o mês de fevereiro apresentou o maior valor. Já os meses de junho e julho
apresentaram as menores abundâncias. Em relação à riqueza de espécies, nos meses de janeiro
e fevereiro foram registrados os maiores valores e os meses com menores riquezas foram
junho e julho.
Quanto às variáveis ambientais, as áreas periféricas apresentaram maiores valores para
recursos alimentares, fisionomia da vegetação, presença de água e umidade e menores valores
para fluxo de pessoas e veículos, temperatura e poluição sonora.
De acordo com os resultados obtidos pela análise de Regressão Múltipla, somente a
variável independente temperatura mostrou-se estatisticamente significante para explicar a
abundância de borboletas nas áreas amostradas. Assim, quanto maior a temperatura, menor a
abundância de borboletas, com uma tendência a aumento da abundância em locais com
temperaturas mais amenas.
A cidade de Santa Maria ainda é carente de áreas verdes e parques urbanos que
parecem possuir recursos para abrigar várias espécies de borboletas, sendo também potenciais
refúgios para espécies de áreas florestais do entorno. O presente estudo corroborou o papel de
áreas urbanas na conservação de espécies animais, podendo servir como fonte de subsídios
para estudos de manejo e incremento da biodiversidade regional.
ANEXOS
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Anexo A – Áreas verdes urbanas amostradas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS. (A) Avenida Presidente Vargas (PV); (B) Parque Itaimbé (PI); (C) Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); (D) Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e (E) Sítio Domingues (SD).
A)
B)
70
C)
D)
E)
71
Anexo B – Localização das áreas verdes urbanas amostradas, entre agosto de 2010 e julho de 2011, Santa Maria, RS e áreas amostradas por DESSUY; MORAIS, 2007. Avenida Presidente Vargas (PV); Parque Itaimbé (PI); Cemitério Santa Rita de Cássia (CSR); Monumento do Morro Mariano da Rocha (MMR) e Sítio Domingues (SD).