dinâmica populacional, análise das concentrações de metais e

Wellington Silva Fernandez

Dinâmica populacional, análise das concentrações de metais e

utilização de biomarcadores em Mugil curema Valenciennes, 1836

do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, São

Paulo, Brasil

Tese apresentada ao Instituto

Oceanográfico da Universidade de São

Paulo, como parte dos requisitos para

obtenção do título de Doutor em Ciências,

área de Oceanografia Biológica.

Orientadora: Profa. Dra. June Ferraz Dias

São Paulo

2011

Universidade de São Paulo

Instituto Oceanográfico

Dinâmica populacional, análise das concentrações de metais e

utilização de biomarcadores em Mugil curema Valenciennes, 1836

do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, São

Paulo, Brasil

Wellington Silva Fernandez

Tese apresentada ao Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo, como

parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências, área de

Oceanografia Biológica.

Julgada em ____/____/____

_________________________________________________ _______________

Prof. Dr. Conceito

_________________________________________________ _______________

Prof. Dr. Conceito

_________________________________________________ _______________

Prof. Dr. Conceito

_________________________________________________ _______________

Prof. Dr. Conceito

_________________________________________________ _______________

Prof. Dr. Conceito

"A mente que se abre a uma

nova ideia jamais voltará ao seu

tamanho original”.

Albert Einstein

Índice

Agradecimentos .................................................................................................. i

Lista de Figuras ............................................................................................... ii

Lista de Tabelas .............................................................................................. ix

Resumo ......................................................................................................... xiv

Abstract .......................................................................................................... xv

Introdução geral ............................................................................................... 1

Áreas de estudo .............................................................................................. 7

Sistema costeiro cananéia-iguape ............................................................... 7

Estuário de santos ....................................................................................... 8

Objetivo e hipóteses de trabalho ..................................................................... 9

Referencias bibliográficas ............................................................................. 10

Capítulo 1. Utilização da forma do otólito sagita para discriminação de

estoques de Mugil curema Valenciennes, 1836 ........................................... 17

1.1. Resumo .................................................................................................. 18

1.2. Introdução .............................................................................................. 19

1.3. Material e métodos ................................................................................. 22

Coleta de dados ......................................................................................... 22

Descritores do formato dos otólitos ........................................................... 23

a. Índices de forma dos dados morfométricos ....................................... 24

b. Análise de Fourier elíptica ................................................................. 25

Análise e estatística dos dados ................................................................. 26

1.4. Resultados ............................................................................................. 28

1.5. Discussão .............................................................................................. 41

1.6. Agradecimentos ..................................................................................... 45

1.7. Referencias bibliográficas ...................................................................... 45

Capítulo 2. Aspectos da reprodução de Mugil curema Valenciennes, 1836

em dois sistemas costeiros do estado de São Paulo, Brasil ..................... 55

2.1. Resumo .................................................................................................. 56

2.2. Introdução .............................................................................................. 57


2.4. Resultados ............................................................................................. 62

2.5. Discussão .............................................................................................. 77

2.6. Agradecimentos ..................................................................................... 85

2.7. Referencias bibliográficas ...................................................................... 85

Capítulo 3. Crescimento, mortalidade e variações na forma do otólito

sagita de Mugil curema Valenciennes, 1836, ao longo de seu ciclo de vida

......................................................................................................................... 94

3.1. Resumo .................................................................................................. 95

3.2. Introdução .............................................................................................. 96


Coleta dos exemplares, tomada dos dados e retirada de estruturas ......... 99

Estimativa dos parâmetros de crescimento ............................................. 101

a. Método indireto .................................................................................... 101

b. Método direto ....................................................................................... 101

Morfometria dos otólitos ........................................................................... 103

3.4. Resultados ........................................................................................... 105

3.5. Discussão ............................................................................................ 115

3.6. Agradecimentos ................................................................................... 124

3.7. Referencias bibliográficas .................................................................... 124

Capítulo 4. Concentração de metais no tecido hepático e renal de Mugil

curema Valenciennes, 1836 de dois estuários da região sudeste do Brasil

....................................................................................................................... 135

4.1. Resumo ................................................................................................ 136

4.2. Introdução ............................................................................................ 137

4.3. Materiais e métodos ............................................................................. 139

Áreas de estudo ....................................................................................... 139

Coleta de dados ....................................................................................... 141

Análise elemental .................................................................................... 142

Análise estatística .................................................................................... 143

4.5. Discussão ............................................................................................ 150

4.6. Agradecimentos ................................................................................... 158


Capítulo 5. Alterações histopatológicas e atividade EROD no fígado de

Mugil curema Valenciennes, 1836 do litoral do estado São Paulo, Brasil

....................................................................................................................... 168

5.1. Resumo ................................................................................................ 169

5.2. Introdução ............................................................................................ 170

5.3. Materiais e métodos ............................................................................. 173

Áreas de estudo ....................................................................................... 173

Coleta de dados ....................................................................................... 175

Análise histopatológica e histoquímica .................................................... 175

Atividade etoxiresorufina-o-desetilase (EROD) ....................................... 177

Análises estatísticas ................................................................................ 178

5.4. Resultados ........................................................................................... 178

5.5. Discussão ............................................................................................ 185

5.6. Agradecimentos ................................................................................... 195


Considerações finais ................................................................................... 212

i

Agradecimentos

À professora Dra. June Ferras Dias pela orientação, carinho e

compreensão.

Ao Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo, pelo espaço

fornecido.

A CAPES, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível

Superior, pela bolsa de doutorado.

Aos professores Dr. Jhonny Ferraz Dias, Dr. Vicente Gomes e Dra.

Carmen Rossi-Wongtschowski, pelo apoio e disponibilidade para usar os seus

laboratórios.

Aos meus amigos de laboratório Dante (penguim), Diego, Eudriano,

Jana, Helcy, Kenji, Lucas (reclamão), Michel (Miguelix), Raquel (quel), Renan

(grandão), Riguel, Sofia, Thassya e Valter por tudo que compartilhamos em

todos esses anos e pela ajuda nas coletas de campo.

Em especial a minha amiga de laboratório Maria Luiza (Isa) pelos seus

conselhos, ensinamentos e em tantos outros assuntos.

Aos amigos do laboratório de ictioplâncton Dr. Mario Katsuragawa,

Lourdes, Marcio (Bãr) e Claudia pelas valiosas conversar e sugestões na hora

do “cafezinho”.

A todos os meus amigos do IOUSP Caio (zébu), Daniel (Dani), Esther,

Fabricio, Leandro (Lê), Marquinhos, Rafael (Gonça), Renatinha e Renato pelas

agradáveis conversas, risadas e baladas.

Em especial à minha família, meus pais e meus irmãos pelo amor,

dedicação, apoio, incentivo, amizade, compreensão e paciência dadas a mim

ao longo desses anos e que de forma alguma tem como ser retribuídas.

ii

Lista de Figuras

Figura 1.1. Representação do (A) estuário de Santos, (B) sistema costeiro de

Cananéia-Iguape litoral, ambas no estado de São Paulo e (C) município de

Madre de Deus, litoral do estado da Bahia, com a localização das áreas de

pesca dos indivíduos de Mugil curema. ........................................................... 23

Figura 1.2. Escores da análise de escalonamento multidimensional (MDS) dos

índices de forma dos otólitos de Mugil curema do estuário de Santos, do

sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral

do estado da Bahia. ......................................................................................... 30

Figura 1.3. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por

cada autovalor na análise de componentes principais, para os otólitos de Mugil

curema do estuário de Santos, do sistema costeiro de Cananéia-Iguape litoral

do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia. ................................. 33

Figura 1.4. Visualização da variação (média e ± 2 vezes o desvio padrão) da

forma dos otólitos explicada por cada componente principal dos indivíduos de

Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape,

litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia. ...................... 34

Figura 1.5. Escores das duas primeiras funções da análise discriminante

canônica dos componentes principais, baseados nas 30 primeiras harmônicas

da análise de Fourier elíptica dos otólitos de Mugil curema do estuário de

iii

Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e

os do litoral do estado da Bahia. ...................................................................... 36



da análise de Fourier elíptica e os índices de forma dos otólitos de Mugil

curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do

estado de São Paulo, e os do litoral do estado da Bahia. ................................ 39

Figura 2.1. Representação do (A) estuário de Santos e do (B) sistema costeiro

de Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo, com a localização das

áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema. ............................................. 60

Figura 2.2. Freqüência de ocorrência de machos e fêmeas de Mugil curema por

época do ano no (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape e (B) no estuário de

Santos, litoral do estado de São Paulo. Em destaque os meses que

apresentaram diferença significativa (p < 0,05), sendo os asteriscos a hipótese

da proporção de 1:1 e os triângulos a proporção real. ..................................... 64

Figura 2.3. Fases de desenvolvimento das células germinativas femininas e

estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e

do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) ovogônia; (B) ovócito

do estoque de reserva (fase II); (C) ovócito com alvéolos corticais (fase III); (D)

ovócito com vitelogênese inicial (fase IV); (E) ovócito com vitelogênese

completa (fase V); (F) ovócito no inicio de hialinização e (G) folículo pós-

ovulatório. N = núcleo; n = nucléolo; ZP = zona pelúcida; VL = vacúolo lipídico;

iv

GV = grânulos de vitelo; IH = ovócito no inicio de hialinização; CT = células da

teca e CF = células foliculares. ........................................................................ 69

Figura 2.4. Cortes de gônadas de fêmeas de Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) =

em maturação inicial (estádio B*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) =

madura inicial (estádio C*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) = madura

inicial (estádio C*); (D) = madura final (estádio C) e (E) = desovada (estádio E).

II = ovócitos do estoque de reserva (fase II); III = ovócitos com alvéolos

corticais (fase III); IV = ovócitos com vitelogênese inicial (fase IV); V = ovócitos

com vitelogênese completa (fase V) e FPO = folículos pós-ovulatórios. .......... 70

Figura 2.5. Variação mensal da proporção de fêmeas em diferentes estádios de

maturação gonadal de Mugil curema do (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape

e do (B) estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. ........................... 72

Figura 2.6. Variação mensal dos valores médios da relação gonadossomática

(RGS) e da diferença do fator de condição (ΔK) para machos e fêmeas de

Mugil curema e a média anual da temperatura da superfície do mar (ºC) e do

índice pluviométrico (mm) do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário

de Santos, litoral do estado de São Paulo. ...................................................... 74

Figura 2.7. Porcentagem de indivíduos adultos por classe de comprimento total

para Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de

Santos, estado de São Paulo, de todo o período estudado. A linha tracejada

v

indica o tamanho médio de inicio de primeira maturação gonadal (L50) e

comprimento médio de maturação gonadal total (L100). ................................... 75

Figura 2.8. Relação entre fecundidade potencial e o comprimento total (mm) e

o peso do corpo (g) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo (SP)....................... 76

Figura 3.1. Representação do litoral do estado São Paulo, sendo (A) estuário

de Santos e (B) sistema costeiro de Cananéia-Iguape, com a localização das

áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema. ........................................... 100

Figura 3.2. Imagem digital do otólito sagita de Mugil curema: (A) imagem

original e (B) imagem binária. Lo = comprimento do otólito e Ho = altura do

otólito. ............................................................................................................. 103

Figura 3.3. (A) Relação do comprimento total dos exemplares (mm) e o

comprimento do otólito (mm); (B) diagrama de dispersão dos resíduos

padronizados do comprimento total dos exemplares (mm) e o comprimento do

otólito (mm) de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do

estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. ....................................... 106

Figura 3.4. Curvas de crescimento obtidas através da equação de von

Bertalanffy pelos diferentes métodos para Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. I50

representa a idade média em que 50% da população atinge a primeira

maturação gonadal e A0,95 a longevidade. ..................................................... 110

vi

Figura 3. 5. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por

cada autovalor na análise de componentes principais. .................................. 110

Figura 3.6. Visualização da variação da forma média dos otólitos sagita,

explicada pelos componentes principais, para cada idade estimada (número ao

lado dos otólitos) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro

de Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo. .................................... 111




Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo.

Sendo, (A) com base a idade dos indivíduos (1 a 6) e (B) a idade de primeira

maturação gonadal nos estádios (imaturo = I e adulto = A). .......................... 113




Figura 4.2. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de

bromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil

curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do

estado de São Paulo, Brasil. .......................................................................... 145

vii


cobre (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil


estado de São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que

apresentaram diferença significativa (p<0,05). ............................................... 146


cromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil




Figura 4.5. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de ferro

(ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil curema do

estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de

São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que



zinco (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil




viii




Figura 5.2. Preparações permanentes com cortes de fígado de Mugil curema

do litoral do estado de São Paulo, SP. (A) = normal, em destaque (seta) um

vaso sanguíneo; (B) = centros de melanomagrófagos (setas); (C) = áreas com

congestões sanguíneas nos sinusóides (setas); (D) = área com hepatite (seta);

(E) = conjunto de células com picnose nuclear; (F) = área com estagnação

biliar (círculo) e (G) = área necrosada (seta). ................................................. 181

Figura 5.3. Cortes de fígado de Mugil curema do litoral do estado de São Paulo,

SP corados utilizando o método de (A) Perls (azul de Prússia) e (B) PAS (Ácido

Periódico de Schiff). ....................................................................................... 183

ix

Lista de Tabelas

Tabela 1.1. Índices de forma calculados no presente estudo (de acordo TUSET

et al., 2003). ..................................................................................................... 25

Tabela 1.2. Variáveis do otólito e suas correlações com o comprimento do

otólito de Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-

Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia. n.s. =

não significativo. ............................................................................................... 29

Tabela 1.3. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a

distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para os índices de

forma dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do

estado de São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.

Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada. .............. 31

Tabela 1.4. ANOVA e suas respectivas distâncias de separação das classes

(DSC) entre as variáveis dos índices de forma dos otólitos de Mugil curema dos

indivíduos do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral

do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia. n.s. = não significativo.

......................................................................................................................... 32


(DSC) entre as variáveis dos componentes principais da análise de Fourier

elíptica de Mugil curema dos indivíduos do estuário de Santos, do sistema

x

costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo e do litoral do estado

da Bahia. n.s. = não significativo. ..................................................................... 35


distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para a Fourier elíptica

dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de

São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-

Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. Colunas =

classificação prevista e linhas = classificação observada. ............................... 37

Tabela 1. 7. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a


forma e para os da Fourier elíptica agrupados dos otólitos de Mugil curema,

sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de São Paulo e da Bahia; e (B)

dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos,

litoral do estado de São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas =

classificação observada. .................................................................................. 40

Tabela 2.1. Descrição das fases de desenvolvimento das células germinativas

femininas e estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. .... 65

Tabela 2.2. Estádios do desenvolvimento ovocitário dos ovários de Mugil

curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do

estado de São Paulo e suas características microscópicas. ............................ 66

xi

Tabela 2.3. Períodos de desova para Mugil curema, em águas tropicais. Barras

horizontais indicam os períodos reprodutivos. 1 = Estados Unidos, 2 =

Venezuela, 3 = Cuba, 4 = México, 5 = Brasil e 6 = Trinidad. *In: Marin et al.

(2003). .............................................................................................................. 81

Tabela 3.1. Chave idade-comprimento de Mugil curema do litoral do estado

São Paulo, Brasil, em que CTm é o comprimento total médio e EP os erros

padrão. Em negrito as classes modais em cada idade. ................................. 107

Tabela 3.2. Parâmetros das variáveis de crescimento, taxas de mortalidades e

explotação, longevidade, idades de maturação gonadal e o índice de

performance de crescimento de Mugil curema do litoral do estado São Paulo,

Brasil, estimados através do método direto e indireto. ................................... 108

Tabela 3.3. Média e resultado da ANOVA das variáveis dos componentes

principais da análise de Fourier elíptica de Mugil curema dos indivíduos do

estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de

São Paulo. n.s. = não significativo. ................................................................ 112

Tabela 3.4. Matriz de classificação da análise discriminante canônica, com

base nas idades estimadas a partir dos otólitos de Mugil curema do estuário de


Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada. ............ 114


base na idade de primeira maturação gonadal, dos otólitos de Mugil curema do

xii


São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.

....................................................................................................................... 114

Tabela 3.6. Parâmetros do modelo de crescimento de von Bertalanffy (CT∞, k e

t0), índice de performance de crescimento (Φ’) e a idade máxima (tmax) de Mugil

curema de acordo com diferentes estudos. 1 = Brasil, 2 = Cuba, 3 = Estados

Unidos e 4 = México. Esc = escama, Esp = espinho e Oto = otólito. Negrito =

comprimento assintótico transformado utilizando a equação descrita por

Santana et al. (2009). ..................................................................................... 116

Tabela 4.1. Concentração média e desvio-padrão dos metais detectados nas

amostras de diferentes tecidos e espécies nas proximidades do estuário de

Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo,

Brasil. N.D. = não detectado. ......................................................................... 157

Tabela 5.1. Lista das alterações histológicas e prevalência (%) das lesões no

fígado de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de

Santos, litoral do estado de São Paulo. ......................................................... 180

Tabela 5.2. Valores médios e desvio padrão do índice de alterações

histológicas (IAH), da atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e da quantidade de

glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado de Mugil


estado de São Paulo, SP. .............................................................................. 182

xiii

Tabela 5.3. Resultado do teste não paramétrico Kruskal-Wallis comparando o

índice de alterações histológicas (IAH), a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1)

e a quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do

fígado dos indivíduos imaturos e maduros de Mugil curema pertencentes a

mesma área. .................................................................................................. 184


índice de alterações histológicas, a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e a

quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado

dos indivíduos de Mugil curema das duas áreas de estudo. .......................... 185

xiv

Resumo

O presente estudo teve como objetivo principal compreender a dinâmica

populacional de Mugil curema em duas regiões distintas, tanto sob o ponto de

vista oceanográfico como no de ocupação humana, e os possíveis impactos

antrópicos no ciclo de vida da espécie. As amostras foram coletadas

mensalmente no período de março/09 a fevereiro/10 no estuário de Santos e

no período de maio/08 a abril/2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape,

utilizando rede de abalo, rede de tarrafa e cerco fixo. Em laboratório os

indivíduos coletados foram medidos (mm), pesados (g) e dissecados, para a

retirada das gônadas, fígado, rim e otólitos para futuras analises. Os indivíduos

de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape,

litoral do estado de São Paulo, Brasil, foram classificadas como pertencentes

ao mesmo estoque, não existindo diferenças na estrutura em tamanho, na

estrutura etária e na época de desova desses indivíduos. Também foi

constatado altos valores do índice de lesões histológicas e da atividade EROD

no tecido do fígado e altos níveis de bioacumulação de metais (bromo, cobre,

cromo, ferro e zinco) nos tecidos do fígado e rim da espécie nas duas áreas

estudadas. Todas as variáveis estimadas não apresentaram diferenças

significativas entre as duas áreas de estudo.

Palavras-chaves: Parati; Fourier elíptica; crescimento; reprodução; metais;

histopatologia; atividade EROD; Brasil.

xv

Abstract

The present study has mainly aimed at understanding the population

dynamic of Mugil curema from two distinct areas at coast of the state of São

Paulo (Brazil), both from oceanographic and human occupation point of view.

Samples were collected monthly between March/09 and February/10 of the

Santos estuary and between May/08 and April/09 of the Cananéia-Iguape

coastal system using gillnet, seine net and fish trap. Collected individuals were

measured (mm), weighted (g) and dissected for removal of gonads, liver, kidney

and otoliths for further analysis. Specimens of Mugil curema from Santos

estuary and Cananéia-Iguape costal system were classified as belonging to the

same stock, since the results showed no difference in structure, size, age

structure and spawning season. High values of the histological lesions index

and EROD activity in the liver tissue as well as increased levels of

bioaccumulation of metals (bromine, copper, chromium, iron and zinc) in the

liver and kidney tissues were also found. All of the estimated variables for Mugil

curema were not significantly different between the two regions.

Keywords: White mullet; Elliptic Fourier; growth; reproduction; metal;

histopathology; EROD activity; Brazil.

1

Introdução geral

Dinâmica populacional, análise das concentrações de

metais e utilização de biomarcadores em Mugil curema

Valenciennes, 1836 do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape, São Paulo, Brasil

2

Introdução geral

Peixes compreendem mais da metade de todas as espécies de

vertebrados existentes atualmente. Estima-se que foram descritas em torno de

27.977 espécies de peixes, pertencentes a 515 famílias, deste total

aproximadamente 43 % são espécies de águas interiores, 1 % de peixes

diádromos, que passam uma parte da vida em águas interiores ou salobras e

outra no mar, e 56 % são espécies marinhas (NELSON, 2006). Ao longo da

costa do Brasil ocorrem 1.298 espécies de peixes marinhos descritos. Todavia,

o conhecimento sobre a diversidade desta fauna é ainda incompleto, como

atestam as dezenas de espécies de peixes descritas anualmente no Brasil e,

portanto, é de se prever que a riqueza total efetiva seja ainda muito maior

(MENEZES et al., 2003).

Os membros desse grupo exibem inegável importância ecológica na

estruturação e funcionamento dos ecossistemas marinhos, ocorrendo em

diversos níveis tróficos, desde detritívoros e consumidores primários até

predadores de topo, muitas vezes como espécies dominantes. Os peixes

podem afetar a abundância, a composição em espécies e a distribuição de

comunidades de algas, zooplâncton e invertebrados (HELFMAN et al., 1997).

Também é inegável a importância econômica dos peixes marinhos,

principalmente por sua participação preponderante na produção pesqueira

brasileira e mundial.

A produção brasileira de pescado tem apresentado dois padrões de

comportamento distintos. O período entre 1960 e 1985 foi marcado por um

crescimento expressivo, sendo que, em 1985, a produção superou a marca de

971 mil toneladas. A partir de então, essa quantia passou a reduzir-se

3

continuamente. Em 1990, por exemplo, esse montante foi de apenas 640,3 mil

toneladas (FAO, 2010). Os sinais de recuperação do setor são percebidos

somente a partir de meados da década de 1990, quando a produção apresenta

taxa média de 4,51% ao ano (1996/2009). Esse padrão de crescimento tem se

mantido principalmente pela contribuição da aquicultura, que, no período de

1996/2009, ascendeu a uma taxa média de 13,42 % ao ano, elevando a sua

participação na produção nacional de 8,76 %, em 1996, para 33,50 %, em

2009. A pesca extrativa, também, cresceu neste mesmo período, mas em

proporção inferior, retomando em média 2,39 % ao ano. A expectativa da

produção brasileira para 2011 é de 1.430.000 toneladas, da qual a pesca

extrativa deverá participar com 60,14 % e a aquicultura com 30,86 % (FAO,

2010).

Com relação à distribuição, segundo categoria de produção, a pesca

artesanal foi responsável por 47,2 % da produção total no ano de 2007. A

pesca empresarial (industrial), neste mesmo ano, respondeu por 25,8 %. Os 27

% restantes foram derivados da aquicultura que, ano após ano, vem

aumentando a sua parcela de mercado, acompanhando a tendência mundial

(LOPES et al., 2010).

Uma das famílias mais exploradas em toda a costa brasileira pela pesca

artesanal ou de pequeno porte é a família Mugilidae (PAIVA, 1997). A pesca de

mugilídeos no Brasil, segundo a FAO (Food and Agriculture Organization),

apresentou um aumento gradativo na captura até 1976, quando atingiu uma

captura superior a 35 mil toneladas, com um volume máximo de captura em

1970, causando um colapso na pesca de bagre, miraguaia e corvina na região

estuarina da Lagoa dos Patos, sendo que, a partir dessa data, persistiram

apenas a pesca da tainha e camarão (ALARCÓN, 2002). No final dos anos 70

4

a produção de espécies dessa família apresentou uma queda até 1988, quando

atingiu uma captura pouco superior a 14 mil toneladas, se mantendo

praticamente estagnada até os dias de hoje com uma captura média de

aproximadamente 12 mil toneladas ao ano (FAO, 2011).

Os mugilídeos, denominados vulgarmente como paratis e tainhas, é uma

família composta por 17 gêneros e 72 espécies, com ampla distribuição

geográfica, sendo que sua taxonomia tem sido exaustivamente discutida e é

bastante problemática (NELSON, 2006; MENEZES et al., 2010). Seus

representantes se alimentam preferencialmente de detritos vegetais (FRANCO

& BASHIRULLAH, 1992), ocorrem em águas tropicais e subtropicais de todo o

mundo e penetram em águas estuarinas e lagunares costeiras (MENEZES &

FIGUEIREDO, 1985). Embora ocorram pelo menos seis espécies de

mugilídeos na costa do Brasil, apenas duas, segundo Menezes (1983), têm

sido mais exploradas comercialmente ou em projetos de cultivo: Mugil curema

e M. liza (conhecida anteriormente como Mugil platanus - MENEZES et al.,

2010), sendo M. curema a espécie de mugilídeo mais comum do litoral

brasileiro. Com relação às outras quatro espécies, M. curvidens Valencienes,

1836 e M. hospes Desmarest, 1831 podem ser consideradas raras e M. incilis

Hancock, 1830 e M. trichodon Poey, 1876 são relativamente abundantes

apenas na região Norte e Nordeste do Brasil.

Mugil curema possui o colorido do corpo prateado, mais escuro na parte

superior; as nadadeiras são amareladas; a segunda dorsal tem a ponta

enegrecida e a caudal e a peitoral apresentam pigmentação escura esparsa; a

peitoral tem uma mancha escura na sua base, mais evidente no lado interno da

nadadeira. A espécie ocorre predominantemente no continente americano,

distribuindo-se desde Cape Code (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico

5

ocidental e do Golfo da Califórnia até o norte do Chile no Pacífico oriental

(THOMPSON, 1997). Entretanto, sua presença tem sido relatada em águas

argentinas (37°46’ S; 57°27’ W), latitudes mais ao sul do que descrito

anteriormente (GONZÁLEZ CASTRO et al., 2006; HERAS et al., 2006).

Os indivíduos adultos de Mugil curema habitam principalmente regiões

estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, os juvenis se

encontram em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios (FERREIRA,

1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). Uma das principais características do

comportamento alimentar de Mugil curema é a sua capacidade de adaptação a

alimentos de diversas origens, diferenciando seus hábitos alimentares de

acordo com a fase de seu ciclo de vida, sendo considerada detritívora, iliófaga,

herbívora, onívora, fitófaga e zooplanctófaga (FRANCO & BASHIRULLAH,

1992). Na fase adulta, a espécie é principalmente iliófaga, apresentando itens

alimentares pertencentes a diferentes grupos taxonômicos, como por exemplo,

Bacillariophyceae (diatomácea), Crustacea (copépodos), Dinophyceae

(dinoflagelados), algas e Polychaeta (VASCONCELOS-FILHO, 1990).

Por seu comportamento alimentar, a espécie apresenta um importante

papel ecológico, convertendo a energia potencial dos detritos em energia

aproveitável por outros níveis tróficos (YÁÑES-ARANCIBIA, 1975), como por

exemplo, Sotalia fluviatinis (boto cinza) no sistema costeiro Cananéia-Iguape,

que tem Mugil curema e M. platanus como um dos seus principais itens

alimentares (ZANELATTO, 2001; PIVARI, 2004).

A pesca da espécie é tradicional em toda a costa brasileira, sendo

principalmente explorada pela pesca artesanal, principalmente na primavera

(MENEZES & FIGUEIREDO, 1985). No estado de São Paulo vem aumentando

significativamente a pesca de M. curema. Segundo a estatística pesqueira do

6

Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, em 1998 a produção

desembarcada em peso no estado foi de aproximadamente 34 toneladas, já em

2010 a produção foi superior a 127 toneladas, um aumento de 373,52% nos

últimos 12 anos. Contudo, vale a pena ressaltar que a produção de M. curema

desembarcada no estado de São Paulo nos meses de janeiro a maio de 2011

(66 toneladas) foram as maiores registradas dos últimos 12 anos, quando

comparadas ao mesmo período do ano.

Apesar de sua importância econômica e ecológica, poucos estudos no

Brasil sobre Mugil curema foram realizados. Cergole (1986) e Ferreira (1989)

no estuário de São Vicente, São Paulo, evidenciaram a época de desova de M.

curema como sendo de novembro a janeiro. Vasconcelos-Filho (1990) em seu

estudo do conteúdo estomacal de M. curema em Itamaracá (Pernambuco)

apontou itens alimentares pertencentes a diferentes grupos taxonômicos, i.e.

Bacillariophyceae, Crustacea, Dinophyceae, algas e Polychaeta.

Carmo (2006) em dois rios (rio Branco e Mariana) do estuário de

Santos/São Vicente analisou as concentrações de metais em diferentes tecido

da espécie, e encontrou altas concentrações de cromo e ferro nas brânquias e

de cobre e zinco no fígado. Santana (2009) em seu estudo de crescimento na

espécie em Recife, Pernambuco, estimou o comprimento furcal assintótico

como sendo de 344 mm e a taxa de crescimento em 0,37 ano-1. Segundo

Albieri et al. (2010) a espécie, na baia de Sepetiba (RJ) apresenta um longo

período reprodutivo, se entendendo de agosto a janeiro, com um pico máximo

em outubro. Patire (2010) avaliou a biodisponibilidade de hidrocarbonetos

policíclicos aromáticos, através da análise de metabólitos biliares de M.

curema, nos Estuários de Santos e Cananéia, São Paulo, constatando uma

maior biodisponibilidade nos indivíduos capturados no estuário de Santos.

7

Levando-se em consideração a importância econômica e ecológica de

M. curema a realização de estudos detalhados de vários aspectos de sua

biologia, tal como, crescimento, reprodução, mortalidade e longevidade, e os

possíveis impactos antropogênicos causados na espécie em duas regiões

distintas, contribuíram para uma melhor compreensão da dinâmica

populacional da espécie, além de apresentar resultados que permitem

comparar com aqueles obtidos em outras áreas e épocas, servindo para uma

adequada administração deste recurso pesqueiro.

Áreas de estudo

Sistema costeiro Cananéia-Iguape

O sistema costeiro Cananéia-Iguape localiza-se no extremo sul do

estado de São Paulo, entre as latitudes de 24º40’S e 48º20’W. A região é

separada do oceano pela Ilha Comprida, que possui características de ilha

barreira. A interligação com o oceano é realizada através de duas

desembocaduras, sendo no norte a barra de Icapara e no sul a barra de

Cananéia. O sistema possui, ao longo de seus canais principais, um padrão

hidrodinâmico influenciado pelas correntes de maré, assim como pela descarga

de águas interiores que flui para o sistema (SUGUIO & TESSLER, 1992;

TESSLER & SOUZA, 1998). A temperatura média anual da região é de 23,8 ºC

com uma precipitação média anual de 2300 mm (SILVA, 1998). Na região, a

maré é do tipo mista, com altura média de 0,83 m na maré de sizígia e de 0,13

m na de quadratura (MIYAO & NISHIHARA, 1989).

8

A região é considerada um dos cinco estuários mais importantes do

mundo em termos de produtividade (MACIEL, 2001). Apesar da região não

apresentar atividades com potencial impactante, houve nos últimos anos uma

intensificação do processo de ocupação urbana e industrial, o que pode

contribuir para exportação de contaminação para o sistema (CETESB, 2005).

Além disso, a região até meados dos anos 90 abrigou uma intensa atividade de

mineração e refino, principalmente de chumbo, zinco e prata (FIGUEIREDO et

al. 2003), sendo considerada a região com principal potencial minerador do

Estado de São Paulo (CETEC, 2000).

Estuário de Santos

O estuário de Santos (23°30’- 24°S e 46°5’- 46°30’W) está inserido na

região metropolitana da baixada santista, e é formado pela baía de Santos e

um complexo emaranhado de rios, além de vários canais e lagos (SIQUEIRA et

al., 2004). As águas da plataforma continental adjacente à baixada santista

entram no estuário de Santos por difusão da maré, que se propaga

simultaneamente pela baia de Santos (via canais) e pelo canal de Bertioga.

Essas forçantes tem predominância semidiurna e altura relativamente pequena,

classificada como micromaré, entre 0,70 m e 1,50 m nas condições de maré de

quadratura e de sizígia, com temperatura durante o verão variando entre 22º a

28,2º C e a salinidade entre 32 a 35,5 (CASTRO, 2008).

O estuário de Santos é uma das regiões mais críticas quanto à

contaminação dos ecossistemas aquáticos (ABESSA, 2002; LAMPARELLI et

al., 2001). O uso e a ocupação do solo na região foram historicamente feitos de

forma inadequada e permitiram a instalação descontrolada de fontes múltiplas

9

de contaminação. Esse processo foi agravado pela inexistência de leis

ambientais e pela falta de tecnologia para o controle das fontes poluidoras, e

teve como consequência direta um quadro de degradação generalizada dos

ecossistemas e da presença de poluentes nos sedimentos. Como decorrências

seguiram-se prejuízos socioeconômicos como aumento de doenças na

população (MILARÉ & MAGRI, 1992), diminuição da balneabilidade das praias,

desvalorização imobiliária, contaminação do pescado, entre outros (BONETTI,

2000; LAMPARELLI et al., 2001).

Objetivo e hipóteses de trabalho

A proposição dos objetivos considera que os resultados obtidos no

presente estudo fornecerão subsídios para compreender a dinâmica

populacional de Mugil curema em duas regiões distintas, tanto sob o ponto de

vista da dinâmica populacional quanto de possíveis efeitos de impactos

ambientais no ciclo de vida da espécie.

As hipóteses a serem testadas são:

Os indivíduos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil,

pertencem ao mesmo estoque.

Existe diferença na estrutura em tamanho, na estrutura etária e na

época de desova de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil.

Mugil Curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-

Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil, apresentam

concentrações de metais, lesões hepáticas e atividade EROD diferentes.

10

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17

Capítulo 1.

Utilização da forma do otólito sagita para discriminação de

estoques de Mugil curema Valenciennes, 1836

18

1.1. Resumo

O objetivo do presente estudo foi analisar a forma do otólito sagita para

discriminação dos estoques de Mugil curema, do estuário de Santos e do

sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo. Um total de

110 otólitos foi analisado, sendo 50 de cada área de estudo e 10 que foram

utilizados como outgroup do litoral do estado Bahia. As análises dos formatos

dos otólitos foram descritas utilizando-se os índices de forma e os coeficientes

da Fourier elíptica. Não foi observada diferença significativa entre os otólitos

direitos e esquerdos e entre sexos. De acordo com os resultados obtidos, os

indivíduos de M. curema do estuário de Santos e do sistema costeiro

Cananéia-Iguape pertencem a um único estoque, diferentemente dos

indivíduos outgroup. Entretanto, os otólitos dos indivíduos das duas regiões do

litoral do estado de São Paulo apresentaram pequenas diferenças em sua

forma, o que pode ser um reflexo das diferentes forçantes ambientais

existentes em cada estuário em que tais indivíduos habitam.

Palavras-Chaves: Parati; índices de forma; Fouries elíptica; sistema costeiro

Cananéia-Iguape; estuário de Santos; Brasil

19

1.2. Introdução

As unidades de estoques são grupos intraespecíficos grandes o

bastante para manter a sua reprodução por um determinado período de tempo

(BEGG & WALDMAN, 1999; CADRIN, 2000). A identificação de tais estoques

é um requerimento indispensável na avaliação das pescarias modernas e, em

consequência, no manejo efetivo das espécies em exploração (BEGG et al.,

1999). Para atingir integralmente tal estratégia de manejo, é necessária a

reavaliação dos estoques, particularmente, quando suas condições de

exploração ou biológicas mudam, ou quando tecnologias mais eficientes para

determinação de estoques tornam-se disponíveis (BEGG & WALDMAN, 1999).

Na literatura existem inúmeras técnicas para a identificação dos

estoques de peixes, i.e. marcação e recaptura, dados de captura,

características do ciclo de vida, parasitas, micro análise do otólito, genéticas

(variação de proteína, DNA nuclear e mitocondrial), e morfológicas (merísticas,

morfométricas e análises da forma do otólito e escama) (BEGG & WALDMAN,

1999; RICHARDS & ESTEVES, 1997; ADKINSON, 1996; CARDINALE et al.,

2004; WIRGIN & WALDMAN, 1994; CAMPANA & CASSELMAN, 1993;

MEYER, 1993; BARLOW, 1961).

A morfometria e a forma do otólito são complexas e espécie-específicas

(NOLF, 1985; GAEMER, 1984; CAMPANA & CASSELMAN, 1993) e, como

outros caracteres morfológicos espécie-específicos, apresentam

frequentemente variação clinal relativa à distância, localização geográfica

(WORTHMAN, 1979) e ou profundidade (WILSON, 1985). Isto faz com que

essa variação possa ser explorada como uma ferramenta para a discriminação

das unidades de estoques (BIRD et al., 1986). Além disso, métodos utilizando

20

os otólitos são mais confiáveis do que os métodos que utilizam características

morfométricas externas, por não serem afetados por variações de curto prazo

das condições fisiológicas dos espécimes ou através das técnicas de

preservação, uma vez que refletem o crescimento ao longo da vida do animal e

serem metabolicamente inertes (CAMPANA & NEILSON, 1985; CAMPANA &

CASSELMAN, 1993; PONTON, 2006). Por outro lado, o uso da forma dos

otólitos para a separação de estoques foi questionado por Castonguay et al.

(1991), que sugerem que algumas diferenças na forma possam ser causadas

por efeitos da idade e das classes etárias. Com base nessas observações,

BEGG et al. (2001) sugerem que as análises devam ser estruturadas para

considerar os efeitos de tamanho dos indivíduos, sexo, idade e classe etária.

O uso das séries de Fourier como método de estudo da forma do otólito

é considerado eficaz porque descreve os contornos por meio de descritores

chamados de harmônicas. A amplitude de cada harmônica representa a

contribuição relativa para a forma empírica de um objeto, por exemplo, a

amplitude da segunda harmônica é uma media de alongamento, a da terceira

de triangularidade etc. (BIRD et al., 1986). As harmônicas definem os

parâmetros da forma, proporcionando uma imagem virtual semelhante à real

quando combinadas (TUSET et al. 2003).

Vários estudos foram bem sucedidos usando transformações de Fourier

de escamas ou otólitos para discriminar estoques. Jarvis et al. (1978, apud

TUSET et al., 2003) foram os primeiros a aplicar séries de Fourier em escamas

para diferenciar estoques pesqueiros. Descrições da forma dos otólitos usando

séries de Fourier foram mais tarde usados para separar estoques de Gadus

morhua L. (JÓNSDÓTTIR et al., 2006), Latris lineata (TRACEY et al., 2006),

Serranus atricauda, S. cabrilla, S. scriba (TUSET et al., 2006), Scomberomorus

21

cavalla (CLARDY et al., 2008), Coryphaena hippurus (DUARTE-NETO et al.,

2008) Aphanopus carbo (FARIAS et al., 2009), entre outros.

Mugilidae apresenta uma ampla distribuição geográfica, ocorrendo em

águas tropicais e subtropicais de todo o mundo e penetrando em águas

estuarinas e lagunares costeiras (MENEZES & FIGUEIREDO, 1985; NELSON,

2006). A família é composta por 17 gêneros e 72 espécies, sendo que sua

taxonomia tem sido exaustivamente discutida e é bastante problemática

(NELSON, 2006; MENEZES et al., 2010). Em águas brasileiras ocorrem pelo

menos seis espécies de mugilídeos, entretanto apenas duas, segundo

Menezes (1983), têm sido mais exploradas comercialmente ou em projetos de

cultivo: Mugil curema e M. liza, sendo M. curema a espécie de mugilídeo mais

comum do litoral brasileiro.

A espécie Mugil curema, conhecida popularmente como parati, ocorre

predominantemente no continente americano, distribuindo-se desde Cape

Code (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico ocidental e do Golfo da Califórnia

até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). Exemplares

juvenis habitam praias arenosas, perto da desembocadura dos rios, por outro

lado, quando adultos habitam principalmente regiões estuarinas de fundo

lodoso e águas turvas (FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). A

pesca de M. curema é tradicional em toda a costa brasileira, sendo explorada

principalmente pela pesca artesanal, apresentando picos de captura nos meses

de primavera (MENEZES & FIGUEIREDO, 1985). Segundo a estatística

pesqueira do Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, em 2010 a produção

desembarcada em peso no estado foi superior a 127 toneladas, apresentando

um aumento na captura de 373,52% nos últimos 12 anos.

22

O objetivo do presente estudo foi analisar a forma do otólito sagita como

possível discriminante dos estoques de Mugil curema Valenciennes, 1836, do


São Paulo, Brasil.

1.3. Material e métodos

Coleta de dados

Os espécimes de Mugil curema no estuário de Santos - APA Marinha

Central do Estado de São Paulo (Figura 1.1A) foram coletados entre março de

2009 e fevereiro de 2010, utilizando-se rede de abalo, com malha de 60 mm

entre nós consecutivos. No sistema costeiro de Cananéia-Iguape - APA

Marinha Sul do Estado de São Paulo (Figura 1.1B) as coletas foram realizadas

entre maio de 2008 e maio de 2009, utilizando-se cerco fixo, com distância

entre bambus de 30 mm.

Em laboratório os otólitos sagita de 100 indivíduos, sendo 50 do sistema

costeiro Cananéia-Iguape e 50 do estuário de Santos, foram retirados da

cápsula auditiva, lavados, secos e armazenados em sacos plásticos

devidamente identificados. Além destes, foram coletados 10 indivíduos de

Mugil curema do município de Madre de Deus, litoral do estado da Bahia (BA)

(Figura 1.1C) para serem utilizados como um grupo-irmão externo (outgroup).

A região está localizada na porção norte da Baía de Todos os Santos, a

aproximadamente 2.100 km de distância da região de estudo.

23

Figura 1.1. Representação do (A) estuário de Santos, (B) sistema costeiro de

Cananéia-Iguape litoral, ambas no estado de São Paulo e (C) município de

Madre de Deus, litoral do estado da Bahia, com a localização das áreas de

pesca dos indivíduos de Mugil curema.

Descritores do formato dos otólitos

Para a descrição do formato dos otólitos dos exemplares capturados nas

regiões estudadas e discriminação de suas populações foram utilizados os

-48 -47.5 -47 -46.5 -46

-25.2

-24.7

-24.2

-48.00 -47.90 -47.80

-25.10

-25.00

-24.90

-46.45 -46.40 -46.35 -46.30

-24.00

-23.95

-23.90

Santos

Cubatão

Vicente de Carvalho

São Vicente

Cananéia

Ilha Comprida

Ilha do Cardoso

Alemoa

Base

Ilha Barnabé

COSIPA

0 km 5.5 km 11 km

0 km 2.75 km 5.5 km

A

B

BrasilOceanoPacífico

OceanoAtlântico

Praia Grande

Mongaguá

Itanhaém

Peruíbe

Iguape

-38.8 -38.6 -38.4

-13.15

-13

-12.85

-12.7

0 Km 22.3 Km 44.6 Km

Salvador Ilha de Itaparica

Madrede Deus

C

24

índices de forma dos dados morfométricos dos otólitos e sua análise através

das funções elípticas de Fourier. Para as análises foram obtidas imagens

digitais dos otólitos com o auxílio de uma máquina fotográfica digital acoplada a

um estereomicroscópio, com os otólitos orientados horizontalmente, com o

sulco acústico voltado para baixo e o rostro para o lado direito. As imagens

digitais foram transformadas em imagens binárias com o auxilio programa

UTHSCSA ImageTool 3.0.

a. Índices de forma dos dados morfométricos

A obtenção dos dados de comprimento (Co), altura (Ho), área (Ao) e

perímetro (Po) dos otólitos foi realizada a partir das imagens binárias.

Utilizando tais dados morfométricos foi possível calcular quatro índices de

forma (Tabela 1.1), ou seja, coeficiente de forma, rotundidade, retangularidade

e elipticidade (RUSS, 1990; TUSET et al. 2003). O coeficiente de forma estima

a irregularidade da borda do otólito, apresentando valor máximo igual a 1

quando se trata de uma borda totalmente regular. A rotundidade mede a

similaridade de uma estrutura com um círculo perfeito, enquanto a

retangularidade descreve a variação do comprimento e largura em relação à

área, apresentando valor igual a 1 quando similar a um retângulo perfeito, e a

elipticidade indica se as alterações nos eixos são proporcionais.

25

Tabela 1.1. Índices de forma calculados no presente estudo (de acordo TUSET

et al., 2003).

Índices de forma Fórmulas

Coeficiente de forma (Cf) (4π Ao)/Po

Rotundidade (Ro) (4 Ao)/(π Co2)

Retangularidade (Re) Ao/(Co x Ho)

Elipticidade (E) (Co - Ho)/(Co + Ho)

b. Análise de Fourier elíptica

A forma dos otólitos foi avaliada através dos coeficientes de Fourier

(FCs) calculados através da análise de Fourier elíptica (EFA) com o auxilio do

programa SHAPE, versão 1.2 (IWATA, 2002). Esta análise é mais eficiente

quando comparada a outras análises de Fourier, devido à maior flexibilidade e

consistência dos resultados (ROHLF & ARCHIE, 1984). O método utilizado

decompõe o contorno do otólito através das variações nas coordenadas x e y,

separadamente (Δx e Δy), como funções paramétricas da distância em corda

cumulativa (t) ao longo do contorno. Esta distância é proporcionalizada de

modo que varie sempre de 0 a 2π ao longo de todo o contorno. As duas

funções paramétricas são definidas em x(t) e y(t), respectivamente, como:

( ) ∑

∑

e

( ) ∑

∑

26

em que an, bn, cn e dn são os coeficientes (amplitudes) da harmônica n; e N é

igual ao número máximo de harmônicas (LESTREL, 1997; MONTEIROS &

REIS, 1999). Os coeficientes de Fourier para a projeção x são:

∑

[ ( ) ( )]

e

∑

[ ( ) ( )]

em que q é o total de pontos ao longo do polígono; tp é a distância entre o

ponto p e o ponto p + 1 ao longo do polígono; e xp e yp são as respectivas

projeções do segmento p a p + 1. Os coeficientes de Fourier para a projeção y

são:

∑

[ ( ) ( )]

e

∑

[ ( ) ( )]

Análise e estatística dos dados

Os índices de forma dos dados morfométricos dos otólitos foram

testados quanto à normalidade e a homogeneidade das variâncias e

devidamente log-transformadas, quando tais critérios não eram atendidos. O

efeito do comprimento do otólito na magnitude de cada variável do otólito foi

27

avaliado através da análise de covariância (ANCOVA), com exceção dos

componentes de Fourier. As variáveis que apresentaram correlação

significativa com o comprimento do otólito foram corrigidas utilizando o

coeficiente angular (b) comum dentre os grupos. Com o propósito de comparar

a simetria entre o otólito sagita direito e esquerdo foi utilizado a analise de

variância multivariada (MANOVA).

Para avaliar a existência de diferentes formas entre os otólitos de Mugil

curema duas técnicas multivariadas foram utilizadas: (a) utilizando a matriz de

dados dos índices de forma, foi utilizada a análise de escalonamento

multidimensional (MDS) baseada no método de Ward (REIS, 1997), utilizando

distâncias euclidianas como indicadoras de similaridade entre os otólitos; e (b)

utilizando a matriz de dados dos componentes de Fourier foi utilizada a análise

de componentes principais (PCA). Sendo assim, foram utilizados, como

variáveis na análise multivariada entre as regiões, os escores do conjunto de

componentes principais que apresentaram o máximo de informações em

termos de variância total contidas nos dados iniciais. Os componentes

principais significativos foram estabelecidos de acordo com os critérios de

Kaiser (REIS, 1997).

Para comparar os otólitos através dos índices de forma e da análise de

Fourier elíptica, das duas regiões de coleta agrupadas com a área outgroup e

das duas regiões de estudo, foi utilizada a análise MANOVA e para explicar

qualquer diferença detectada através da MANOVA foi então aplicada a análise

de variância univariada (ANOVA) para examinar individualmente as variáveis

morfométricas.

A distância de separação de classes (CSD) foi utilizada para determinar

quais dos descritores da forma usados maximizam a separação das classes

28

(COSTA & CEZAR, 2001), avaliando o potencial de desempenho de

classificação baseada em uma única característica (PIERRA et al., 2005). O

CSD entre classes e em relação ao descritor mth é definido como:

| |

√

em que, μ,m e μ,m são as médias estimadas do m-ésimo descritor para as

classes α e β, respectivamente; e σ2,m e σ2

,m são as variâncias estimadas do

m-ésimo descritor para as classes e , respectivamente, para m = 1,2,...,N. O

potencial de classificação aumenta com Dm.

A análise discriminante canônica (CDA) dos componentes principais

obtidos da análise de Fourier elíptica foi utilizada com o objetivo de separar as

populações de Mugil curema das regiões estudadas. Por fim foi realizada a

previsão do grupo em que cada unidade de amostragem foi incluída, a partir da

matriz de classificação e foi calculada a distância de Mahalanobis dos grupos.

Todas as análises estatísticas foram realizadas nos programas PAST

ver. 1.97 e STATISTICA ver. 7.0 (StatSoft Inc.).

1.4. Resultados

Os índices da forma dos otólitos de Mugil curema não foram log-

transformados, pois todas as variáveis apresentaram uma distribuição normal e

homogeneidade das variâncias. A ANCOVA indicou que o perímetro (Po) e a

retangularidade (Re) não apresentaram uma correlação significativa com o

29

comprimento do otólito (p < 0,05). Todas as variáveis restantes foram corrigidas

utilizando o coeficiente angular (b) comum dentre os grupos (Tabela 1.2). Não

houve diferença significativa (MANOVA, P > 0,05) entre os otólitos sagita

direito e esquerdo e, portanto, na ausência do otólito direito, o esquerdo foi

utilizado. Também não houve diferenças significativas nas variáveis entre os

sexos.

Tabela 1.2. Variáveis do otólito e suas correlações com o comprimento do

otólito de Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-

Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia. n.s. =

não significativo.

Descritores F p B

Área (Ao) 38,63 < 0,0001 1,501

Perímetro (Po) -- n.s. --

Coeficiente de forma (Cf) 111,39 < 0,0001 -0,447

Rotundidade (Ro) 371,76 < 0,0001 -0,499

Retangularidade (Re) -- n.s. --

Elipcidade (E) 15,23 < 0,0001 0,687

A análise de escalonamento multidimensional (MDS) dos índices de

forma dos otólitos evidenciou dois grupos, sendo um grupo formado pelos

indivíduos do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape e o

outro grupo formado pelos indivíduos outgroup, de Madre de Deus (Figura 1.2).

Nota-se que os pontos centróides dos indivíduos do estuário de Santos e do

sistema costeiro Cananéia-Iguape se encontram próximos, enquanto o ponto

centróide do outgroup se posicionou a uma maior distância relativa. A partir

30

desses resultados se confirma a existência de dois grupos de indivíduos, com

base na morfologia dos otólitos.

Eixo 1

-0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2

Eix

o 2

-0.15

-0.10

-0.05

0.00

0.05

0.10

0.15

0.20

Cananéia (SP)

Santos (SP)

Madre de Deus (BA)

Centróide Cananéia

Centóide Santos

Centróide Madre de Deus

Figura 1.2. Escores da análise de escalonamento multidimensional (MDS) dos

índices de forma dos otólitos de Mugil curema do estuário de Santos, do

sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral

do estado da Bahia.

Quando comparados os indivíduos das áreas de estudos com os

indivíduos outgroup, a matriz de classificação da análise discriminante

canônica para os índices de forma dos otólitos evidenciou um sucesso de

classificação bastante alto, com valores acima de 90 %. A distância quadrada

de Mahalanobis também apresentou valores altos (71,50) na separação desses

grupos (Tabela 1.3A). Contudo, a matriz de classificação para os indivíduos do

sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos apresentou valores

relativamente baixos, sendo menores do que 65 %, corroborado pela distância

31

quadrada de Mahalanobis, cujo valor foi 0,48, impossibilitando a separação dos

indivíduos dessas duas áreas (Tabela 1.3B).



forma dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do

estado de São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro


Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.

A

São Paulo Bahia % concordância

São Paulo 100 (0,00) 0 (71,50) 100,00

Bahia 1 (71,50) 9 (0,00) 90,00

Total 101 9 99,09

B

Cananéia Santos % concordância

Cananéia 32 (0,00) 18 (0,48) 64,00

Santos 19 (0,48) 31 (0,00) 62,00

Total 51 49 63,00

A análise MANOVA dos índices de forma dos dados morfométricos

apresentou diferença significativa (F = 125,31 e p < 0,001) entre os otólitos dos

indivíduos das áreas de estudo e os indivíduos do litoral da Bahia. A ANOVA

indicou que a única variável explicativa dessa diferença foi a elipcidade. Tal

variável também apresentou maior capacidade de separação entre as duas

regiões, de acordo com os valores de DSC. Entre os indivíduos do estuário de

Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape a MANOVA também apresentou

32

diferença significativa (F = 37,42 e p < 0,001). A análise da ANOVA indicou que

a área, a rotundidade e a elipcidade foram as variáveis explicativas desta

diferença, apresentando valores de DSC mais elevados (Tabela 1.4).


(DSC) entre as variáveis dos índices de forma dos otólitos de Mugil curema dos

indivíduos do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral

do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia. n.s. = não significativo.

Descritores

São Paulo x Bahia Cananéia x Santos

ANOVA DSC

ANOVA DSC

F p F p

Área -- n.s. 0,096 11,89 0,0008 0,488

Perímetro -- n.s. 0,061 -- n.s. 0,242

Coeficiente de forma -- n.s. 0,206 -- n.s. 0,077

Rotundidade -- n.s. 0,096 11,89 0,0008 0,488

Elipcidade 178,71 0.0000 2,916 6,06 0,0155 0,348

Retangularidade -- n.s. 0,149 -- n.s. 0,201

A análise de componentes principais dos coeficientes de Fourier

calculados através da análise de Fourier elíptica considerou 17 componentes

principais (CP) significativos para os otólitos analisados, explicando 89,28 %,

ocorrendo uma estabilização a partir do décimo terceiro autovalor. O CP1

explicou 33,77 % e o CP2 13,35 % (Figura 1.3). Na análise da variação média

± 2 vezes o desvio padrão da forma dos otólitos, explicado pelos componentes

principais, evidenciou que as maiores diferenças entre os otólitos analisados se

encontram principalmente na região ventral, dorsal e na região do antirostro

(Figura 1.4).

33

Componente principal

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17

Pro

po

rçã

o (

%)

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Figura 1.3. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por

cada autovalor na análise de componentes principais, para os otólitos de Mugil

curema do estuário de Santos, do sistema costeiro de Cananéia-Iguape litoral

do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia.

34

Figura 1.4. Visualização da variação (média e ± 2 vezes o desvio padrão) da

forma dos otólitos explicada por cada componente principal dos indivíduos de

Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape,

litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia.

A contribuição em porcentagem dos componentes principais para a

variância de cada harmônica, baseada na correlação entre os dois, evidenciou

que os primeiros CPs apresentaram as maiores porcentagens da variância total

explicada, sendo que suas contribuições se deram exclusivamente nas

primeiras harmônicas, demonstrando a importância destas para a variação da

forma do contorno dos otólitos. Tal resultado está intimamente associado com

a simplicidade do formato dos otólitos de Mugil curema. Com o aumento dos

CPs as contribuições das primeiras harmônicas apresentaram uma diminuição

gradativa, com um relativo aumento das demais harmônicas. Vale a pena

ressaltar que a partir da vigésima quinta harmônica em todos os componentes

principais não houve quase nenhuma contribuição, tornando-as dispensáveis

das análises para futuros trabalhos.

Houve diferença significativa de acordo com a MANOVA (F = 3,21 e p <

0,001) dos componentes principais da análise de Fourier elíptica entre os

indivíduos das áreas de estudo e os indivíduos outgroup. Segundo a ANOVA

os componentes principais 4, 7, 8, 10, 11 e 15 foram as variáveis explicativas

desta diferença, apresentando maior capacidade de separação entre as duas

regiões, ou seja, litoral de São Paulo e da Bahia, de acordo com os valores de

DSC. Para os otólitos dos indivíduos do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape a MANOVA também apresentou diferença

significativa (F = 2,23 e p < 0,01). A ANOVA mostrou que as variáveis

35

explicativas dessa diferença foram os PC3, PC4 e PC16, também

apresentando, de acordo com os valores de DSC, uma maior capacidade de

separação (Tabela 1.5).


(DSC) entre as variáveis dos componentes principais da análise de Fourier

elíptica de Mugil curema dos indivíduos do estuário de Santos, do sistema

costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo e do litoral do estado

da Bahia. n.s. = não significativo.

A figura 1.5 dos escores das duas primeiras funções da análise

discriminante canônica corroborou a separação obtida através da análise de

Descritores

São Paulo x Bahia Cananéia x Santos

ANOVA DSC

ANOVA DSC

F p F p

PC1 -- n.s. 0,102 -- n.s. 0,278

PC2 -- n.s. 0,095 -- n.s. 0,159

PC3 -- n.s. 0,069 6,03 0,0158 0,347

PC4 5,64 0,0193 0,521 5,56 0,0204 0,333

PC5 -- n.s. 0,161 -- n.s. 0,128

PC6 -- n.s. 0,028 -- n.s. 0,109

PC7 4,49 0,0364 0,425 -- n.s. 0,022

PC8 4,99 0,0276 0,548 -- n.s. 0,094

PC9 -- n.s. 0,296 -- n.s. 0,168

PC10 4,59 0,0343 0,498 -- n.s. 0,020

PC11 4.22 0,0423 0,535 -- n.s. 0,029

PC12 -- n.s. 0,203 -- n.s. 0,158

PC13 -- n.s. 0,213 -- n.s. 0,229

PC14 -- n.s. 0,018 -- n.s. 0,187

PC15 12,00 0,0008 0,926 -- n.s. 0,120

PC16 -- n.s. 0,245 8,41 0,0046 0,410

PC17 -- n.s. 0,122 -- n.s. 0,077

36

escalonamento multidimensional dos índices de forma dos otólitos. Os

indivíduos do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape

representam um grupo e os indivíduos outgroup representam outro. Podemos

notar que o ponto centróide dos indivíduos outgroup se posicionou também a

uma grande distância quando comparado com os indivíduos do estuário de

Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, cujos pontos centróides estão

mais aproximados. Contudo, os pontos centróides do grupo formado pelos

otólitos coletados nas áreas de estudo no litoral de São Paulo apresentaram

uma maior distância entre si, quando comparados com os dados obtidos

através do escalonamento multidimensional dos índices de forma. Tal resultado

sugere uma diferença sutil entre as formas dos otólitos dos indivíduos do

estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape.

Eixo 1

-6 -4 -2 0 2 4

Eix

o 2

-6

-4

-2

0

2

4

6

Cananéia (SP)

Santos (SP)

Madre de Deus (BA)


Centóide Santos





37

Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e

os do litoral do estado da Bahia.

A matriz de classificação da análise discriminante canônica dos

componentes principais da analise de Fourier elíptica para os otólitos do litoral

do estado de São Paulo e dos indivíduos outgroup mostrou valores bastante

altos de acerto para a população do estado de São Paulo (99 %) e para o total

(94 %); entretanto, para os indivíduos outgroup esse valor de classificação foi

extremamente baixo (50 %). O valor da distância quadrada de Mahalanobis

para as duas populações foi 7,05, apesar de ser de uma ordem de grandeza

menor do obtido utilizando-se os índices de forma. Tal resultado apresentou um

valor significativo para a separação dos dois estoques. A matriz de

classificação para os otólitos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e estuário

de Santos apresentou valores de porcentagem correta relativamente alta (79

%), sendo a distância quadrada de Mahalanobis relativamente baixa (1,81),

impossibilitando também a separação dos indivíduos dessas duas regiões

(Tabela 1.6A). Vale ressaltar que tais otólitos, apesar de não apresentarem um

valor significativo para sua separação, apresentam uma pequena diferença

entre os dois grupos (Tabela 1.6B).


distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para a Fourier elíptica

dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de

São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-

38

Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. Colunas =

classificação prevista e linhas = classificação observada.

A


São Paulo 99 (0,00) 1 (7,05) 99,00

BA 5 (7,05) 5 (0,00) 50,00

Total 101 6 94,54

B


Cananéia 39 (0,00) 11 (1,81) 78,00

Santos 10 (1,81) 40 (0,00) 80,00

Total 49 51 79,00

Os escores das duas primeiras funções da análise discriminante

canônica dos componentes principais da análise de Fourier elíptica e dos

índices de forma agrupados (Figura 1.6) dos otólitos de Mugil curema

separaram completamente os indivíduos do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape dos indivíduos outgroup, corroborando a separação

desses dois grupos. Os pontos centróides dos indivíduos do estuário de Santos

e do sistema costeiro Cananéia-Iguape se encontram aproximados, enquanto o

ponto centróide dos indivíduos outgroup se encontrou relativamente distante.

39

Eixo 1

-14 -12 -10 -8 -6 -4 -2 0 2 4

Eix

o 2

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

Cananéia (SP)

Santos (SP)

Madre de Deus (BA)


Centóide Santos


Eixo 1

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

Eix

o 2

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4



da análise de Fourier elíptica e os índices de forma dos otólitos de Mugil

curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do

estado de São Paulo, e os do litoral do estado da Bahia.

40

A matriz de classificação dos componentes principais da análise de

Fourier e dos índices de forma apresentou valores de porcentagem de acerto

de 100 % para os dois grupos, sendo um grupo formado pelos indivíduos do

estado de São Paulo e o outro pelos do estado da Bahia. O valor da distância

quadrada de Mahalanobis também foi relativamente alto (88,23) (Tabela 1.7B).

Para os indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de

Santos, apesar dos maiores valores da distância quadrada de Mahalanobis

para essas duas áreas (2,13), ainda há dificuldades na separação desses

indivíduos. Contudo, a matriz de classificação para os dois grupos apresentou

valores superiores a 75 % de acerto. Tais resultados corroboram os resultados

obtidos para os componentes principais da análise de Fourier elíptica e dos

índices de forma separadamente (Tabela 1.7B).

Tabela 1. 7. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a


forma e para os da Fourier elíptica agrupados dos otólitos de Mugil curema,

sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de São Paulo e da Bahia; e (B)

dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos,

litoral do estado de São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas =

classificação observada.

41

A


São Paulo 100 (0,00) 0 (88,23) 100,00

Bahia 0 (88,23) 10 (0,00) 100,00

Total 100 10 100,00

B


Cananéia 40 (0,00) 10 (2,13) 80,00

Santos 12 (2,13) 38 (0,00) 76,00

Total 52 48 78,00

1.5. Discussão

Estudos das características morfométricas em otólitos de peixes têm

sido considerados importantes na identificação de peixes em estudos

paleoictiológicos (GAEMERS, 1984; NOLF, 1995), na ecologia trófica (DÜRR &

GONZÁLEZ, 2002; MORENO-LÓPEZ et al., 2002) e na identificação de

populações e estoques (JÓNSDÓTTIR et al., 2006; TUSET et al., 2006).

As características descritivas dos otólitos algumas vezes podem ser

demasiadamente subjetivas, por não serem bem definidas ou por

apresentarem mudanças na correlação do tamanho do peixe com o tamanho

otólito. Por esta razão, muitos pesquisadores têm desenvolvido ferramentas

mais objetivas, para minimizar tal subjetividade, como por exemplo, os

sistemas de análise de imagens. Tais estudos se concentram principalmente

na separação das unidades populacionais, uma vez que é uma questão

importantíssima para a gestão e manutenção de tais recursos pesqueiros

(TUSET et al., 2006).

42

A análise de Fourier elíptica é considerada o método mais poderoso e

objetivo para avaliar a forma e as pequenas diferenças individuais dos otólitos

(CAMPANA & CASSELMAN, 1993), embora sua interpretação biológica seja

muito mais complexa do que a morfometria linear (STRANSKY & MACLELLAN,

2005).

No presente estudo essas duas metodologias, ou seja, a análise de

Fourier elíptica e a morfometria linear (índices da forma dos otólitos) foram

aplicadas nos otólitos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape, na tentativa de discriminar grupos nas duas regiões

do estado de São Paulo.

Foram utilizados otólitos dos indivíduos restritos a um comprimento total

entre 300 a 350 mm, sendo que tal cuidado se explica para evitar a

interferência do crescimento alométrico na forma do contorno dos otólitos, já

identificada para outras espécies, como por exemplo, Gadus morhua

(CARDINALE et al., 2004), Lutjanus campechanus (BEYER & SZEDLMAYER,

2010), Merluccius merluccius (LOMBARTE et al., 2006) e em outras seis

espécies do gênero Merluccius (LOMBARTE & CASTELLÓN, 1991), além dos

dados inéditos apresentados nesta tese para M. curema (ver capítulo 3).

Para facilitar a interpretação dos coeficientes de Fourier foi utilizada a

análise de componentes principais, a fim de reduzir a dimensionalidade destes

coeficientes (DUARTE-NETO et al., 2008). Alguns autores, como por exemplo,

Campana & Casselman (1993), utilizaram as próprias harmônicas como se

fossem componentes principais. Os autores utilizaram as primeiras 10

harmônicas, pois elas explicavam de 95 a 99,9 % da variância total. Porém,

diferentemente dos componentes principais, as harmônicas, em geral, não

explicam em ordem decrescente a variância (KAESLER, 1997), podendo

43

ocorrer a exclusão de alguma harmônica mais importante para a separação de

grupos.

Independente da metodologia empregada, ou seja, análise de Fourier

elíptica ou os índices de forma, a porcentagem de acerto da matriz de

classificação da análise discriminante na maioria dos trabalhos varia entre 70

% a 95 %, indicando que a forma dos otólitos pode ser usada para separar

estoques e até mesmo espécies (TUSET et al. 2006), embora alguns trabalhos,

como os de Tuset et al. (2003), Duarte-Neto et al. (2008) e Longmore et al.

(2010), apresentem valores da porcentagem de classificação inferiores a 70 %.

Contudo, a classificação dos otólitos é uma tarefa extremamente difícil, que

requer ferramentas estatísticas complexas e combinações de vários descritores

(CARDINALE et al., 2004).

No presente estudo os valores de classificação total para as duas

metodologias empregadas para separar os espécimes das áreas de estudo

(sistema costeiro Cananéia-Iguape e estuário de Santos) em relação aos

indivíduos outgroup foi 99,09 % para os índices de forma, 94,54 % para a

análise de Fourier elíptica, sendo que o melhor valor de classificação total (100

%) foi alcançado utilizando-se os valores das duas metodologias. Apesar dos

índices de forma e da análise de Fourier elíptica apresentarem valores

significativos para separar esses dois grupos, seu agrupamento fez com que

essa separação fosse ainda mais evidente e robusta, sendo que se recomenda

a utilização dessas duas metodologias para a separação dos estoques de

Mugil curema para outras regiões em futuros trabalhos.

A análise discriminante dos índices de forma apresentou valor inferior a

65 % para a separação dos indivíduos da região de Santos daqueles de

Cananéia, enquanto a análise Fourier elíptica resultou em valor de 79 %.

44

Quando as duas metodologias são agrupadas, o valor caiu para 78 %. Apesar

de muitos autores, como os citados anteriormente, conseguirem separar

populações de outras espécies com valores semelhantes, no presente estudo

tais resultados não foram capazes de separar tais indivíduos. Portanto numa

primeira abordagem, se poderia afirmar que os grupos considerados neste

estudo pertenceriam a um único estoque, apesar das pequenas diferenças

encontradas em seus otólitos, desde que os parâmetros populacionais fossem

semelhantes, e que fossem desprezíveis os efeitos de emigração e imigração

para os grupos (BEGG et al., 1999). Tais efeitos não foram objeto deste

estudo.

As diferenças na forma dos otólitos de M. curema do estuário de Santos

e do sistema costeiro Cananéia-Iguape podem ser reflexos dos fatores

ambientais dos sistemas costeiros habitados por esses indivíduos. Fatores

ambientais, tais como temperatura, salinidade, profundidade, disponibilidade de

alimento, aliados a fatores genéticos, têm um forte impacto sobre a forma final

do otólito (WILSON, 1985; CAMPANA & NEILSON, 1985; LOMBARTE &

LLEONART, 1993; GAULDIE & CRAMPTON, 2002; CARDINALLE et al., 2004;

GAGLIANO & MCCORMICK, 2004; LOMBARTE & CRUZ, 2007).

Como todas as espécies de mugilídeos, a desova de Mugil curema,

ocorre em regiões mais afastadas da costa, principalmente sob a plataforma

continental (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957; CERGOLE, 1986; SANTANA,

2007). Tal fato é corroborado pela presença, nos meses dezembro e janeiro, de

larvas de mugilídeos na região de Santos (SP), em águas até 380 metros de

profundidade (MATSUURA et al., 1978). Com base nessas informações

podemos supor que os indivíduos de M. curema do estuário de Santos e do

sistema costeiro Cananéia-Iguape, por pertencerem ao mesmo estoque,

45

podem apresentar uma área de desova semelhante, do ponto de vista da

localização na plataforma continental da região sudeste do Brasil. Portanto, os

indivíduos adultos de M. curema migrariam, de seus respectivos estuários, para

áreas costeiras, de onde retornariam para os estuários no final da época de

desova.

Em resumo, de acordo com os resultados obtidos no presente estudo, a

utilização da forma do otólito sagita para discriminação de estoques de Mugil

curema se mostrou eficiente para separar dois grupos, indivíduos de Santos e

Cananéia e indivíduos de Madre de Deus, sendo que melhores resultados são

obtidos quando a análise de Fourier e os índices de forma são usados em

conjunto. Porém, estas mesmas técnicas não conseguiram diferenciar os

indivíduos do estuário de Santos daqueles do sistema costeiro Cananéia-

Iguape, provavelmente por pertencerem a um único estoque.

1.6. Agradecimentos

À equipe do Laboratório de Ecologia Reprodutiva e do Recrutamento de

Organismos Marinhos do Departamento de Oceanografia Biológica da

Universidade de São Paulo (IOUSP), pelo o apoio e incentivo durante a

realização deste trabalho. Ao MSc. Paulo José Duarte Neto professor

assistente da Universidade Federal de Pernambuco (UFPE). À Coordenação

de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa

concedida.

1.7. Referencias bibliográficas

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55

Capítulo 2.

Aspectos da reprodução de Mugil curema Valenciennes,

1836 em dois sistemas costeiros do estado de São Paulo,

Brasil

56

2.1. Resumo

O presente estudo teve como objetivo elucidar alguns dos aspectos

reprodutivos de Mugil curema de duas regiões do estado de São Paulo. As

coletas foram mensais, no período de março/09 a fevereiro/10 no estuário de

Santos e no período de maio/08 a abril/09 no sistema costeiro Cananéia-

Iguape, utilizando-se rede de abalo, rede de tarrafa e cerco fixo. Foram

tomados o peso e o comprimento total de cada indivíduo. As gônadas foram

retiradas, pesadas e, posteriormente, feitas preparações permanentes dos

ovários. A proporção sexual, o L50, o L100 e os indicadores quantitativos (RGS e

K) foram estimados para todas as épocas do ano. Para as duas regiões

houve um predomínio significativo de fêmeas (1:2,4), sendo o L50 e o L100

estimados em 248,6 e 345 mm respectivamente. Durante o período de estudo,

evidenciou-se a ocorrência da maioria das fases de desenvolvimento ovocitário

e de todos os estádios de maturação gonadal, com exceção dos indivíduos no

estádio D (hidratado). A espécie apresentou um desenvolvimento sincrônico

dos ovócitos e pode-se observar que os maiores valores dos indicadores

quantitativos ocorreram no inicio e no final da estação chuvosa. A fecundidade

potencial média da espécie foi estimada em 350.430 ovócitos para indivíduos

variando de 300 a 402 mm de comprimento total. Pode-se concluir que M.

curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos

apresenta um período reprodutivo de outubro a abril, com duas desovas anuais

(abril e novembro), possivelmente em regiões mais ao largo.

Palavras-chave: Período reprodutivo, maturação gonadal, fecundidade, parati,

estuário de Santos, sistema costeiro Cananéia-Iguape

57

2.2. Introdução

Variações no comprimento de primeira maturação gonadal (L50), época

de desova, proporção sexual, desenvolvimento ovocitário e fecundidade têm

sido descritos como táticas reprodutivas com alto grau de variabilidade, que

são importantes para o sucesso de uma geração ou coorte resultante de uma

desova (FRANK & LEGGETT, 1994; VAZZOLER, 1996; MORITA & MORITA,

2002). Essas táticas apresentam variações intra-específicas espaciais e

temporais relacionadas principalmente às condições abióticas e bióticas

prevalecentes na região ocupada ou no período em que a população ficou

submetida às mesmas (VAZZOLER, 1996).

O conhecimento de tais táticas é de importância fundamental para a

administração e avaliação dos estoques pesqueiros, sendo utilizados na

fixação dos comprimentos mínimos passiveis de captura, na determinação do

tamanho das malhas das redes utilizadas, como parâmetros para estimar a

biomassa desovante, em modelos de projeção e na estimativa do rendimento

máximo sustentável (ROFF, 1981; DILLINGER et al., 1987; SPARRE &

VENEMA, 1992).

Mugil curema é relatada como uma espécie que ocorre

predominantemente no continente americano, distribuindo-se desde “Cape”


até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). Entretanto, sua

presença tem sido relatada em águas argentinas (37°46’ S; 57°27’ W), latitudes

mais ao sul do que descrito anteriormente (GONZÁLEZ CASTRO et al., 2006;

HERAS et al., 2006). Exemplares adultos habitam principalmente regiões

estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, quando juvenis

58

se encontram em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios

(FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011).

A pesca de Mugil curema é tradicional em toda a costa brasileira, sendo

principalmente explorada pela pesca artesanal, principalmente na primavera

(MENEZES & FIGUEIREDO, 1985). No estado de São Paulo vem aumentando

significativamente a pesca de M. curema. Segundo a estatística pesqueira do

Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, em 1998 a produção

desembarcada em peso no estado foi de aproximadamente 34 toneladas, já em

2010 a produção foi superior a 127 toneladas, um aumento de 373,52% nos

últimos 12 anos. Contudo, vale a pena ressaltar que a produção de M. curema

desembarcada no estado de São Paulo nos meses de janeiro a maio de 2011

(66 toneladas) foram as maiores registradas dos últimos 12 anos, quando

comparadas ao mesmo período do ano.

Estudos sobre os aspectos da biologia reprodutiva de Mugil curema

foram realizados em águas temperadas (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957;

MOORE, 1974) e tropicais (ANGELL, 1973; MOORE, 1974; ALVAREZ-

LAJONCHERE, 1976; YAÑEZ-ARANCIBIA, 1976; ALVAREZ-LAJONCHERE,

1980; COUTO & NASCIMENTO, 1980; GARCIA & BUSTAMANTE, 1981;

BLANCO, 1985; FRANCO, 1986; IBAÑEZ-AGUIRRE, 1993; MARIN et al.,

2003; IBAÑEZ-AGUIRRE & GALLARDO, 2004; SOLOMON & RAMNARINE,

2007). Apesar de M. curema ser o mugilídeo mais abundante no litoral

brasileiro, estudos sobre o tema são poucos (COUTO & NASCIMENTO, 1980;

CERGOLE, 1986; FERREIRA, 1989; SANTANA, 2007; ALBIERI et al., 2010).

De uma maneira geral os indivíduos de M. curema do litoral brasileiro

apresentam um período reprodutivo prolongado, com um ou dois picos de

desova ao longo do ano. Cergole (1986) e Ferreira (1989) no estuário de São

59

Vicente, região sudeste do Brasil, verificaram que o período reprodutivo de M.

curema se estendendo de setembro a janeiro, com desovas ocorrendo no final

da primavera – inicio verão. No litoral do estado de Pernambuco, Couto &

Nascimento (1980) verificaram que as desovas da espécie ocorrem em março

e agosto. Por outro lado, na mesma região Santana (2007) verificou que as

desovas ocorrem em novembro e janeiro. Albieri et al. (2010) no litoral do

estado do Rio de Janeiro, verificaram um período reprodutivo se estendendo de

agosto a janeiro, com um único pico de desova no mês de outubro.

O objetivo principal desse estudo é elucidar aspectos da biologia

reprodutiva de M. curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário

de Santos, principalmente as estratégias de desova da espécie e seu contexto

ambiental. Os dados a serem disponibilizados pelo presente estudo poderão

fornecer evidências para uma melhor compreensão da dinâmica populacional

da espécie, subsidiando a realização de um manejo mais adequado.


As coletas dos exemplares de Mugil curema no estuário de Santos –

APA Marinha Central do Estado de São Paulo (Figura 2.1A) foram realizadas

mensalmente durante março de 2009 a fevereiro de 2010, utilizando-se rede de

tarrafa, com malha de 20 mm entre nós consecutivos e rede de abalo, com

malha de 60 mm entre nós consecutivos. No sistema costeiro de Cananéia-

Iguape - APA Marinha Sul do Estado de São Paulo (Figura 2.1B) as coletas

também foram realizadas mensalmente, durante maio de 2008 a maio de 2009,

utilizando-se rede de tarrafa, com malha de 12 mm entre nós consecutivos e

cerco fixo, com distância entre bambus de 30 mm.

60

Os dados de temperatura da superfície do mar foram obtidos através da

rede ANTARES (http://www.antares.ws), cujos dados provem de estações

costeiras (in situ) e dados de satélite (sensoriamento remoto), e para os dados

de pluviosidade através do banco de dados pluviométricos do estado de São

Paulo (http://www.sigrh.sp.gov.br).



áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema.

Dos indivíduos coletados de M. curema foram tomados o comprimento

total (CT em mm) e o peso total (PT em g). Todas as gônadas foram retiradas,

pesadas (PG em g), identificadas quanto ao sexo, fixadas em formalina

neutralizada a 10%. Foram montadas preparações permanentes das gônadas

das fêmeas, de acordo com Vazzoler (1996). Para a identificação dos estádios

-48 -47.5 -47 -46.5 -46

-25.2

-24.7

-24.2

-48.00 -47.90 -47.80

-25.10

-25.00

-24.90

-46.45 -46.40 -46.35 -46.30

-24.00

-23.95

-23.90

Santos

Cubatão

Vicente de Carvalho

São Vicente

Cananéia

Ilha Comprida

Ilha do Cardoso

Alemoa

Base

Ilha Barnabé

COSIPA

0 km 5.5 km 11 km

0 km 2.75 km 5.5 km

A

B

Brasil

OceanoPacífico

OceanoAtlântico

Praia Grande

Mongaguá

Itanhaém

Peruíbe

Iguape

61

de maturação gonadal foram utilizadas as descrições das fases do

desenvolvimento das células germinativas femininas proposto por McMillan

(2007), e tomadas como base para a elaboração de uma escala.

Para o estudo da proporção sexual da espécie nas regiões de estudo

foram realizados cálculos visando dois aspectos importantes: estrutura da

população para o período estudado e a variação temporal da proporção entre

machos e fêmeas adultos. Foi averiguado pelo teste do 2 (ZAR, 1996) duas

hipóteses, sendo a proporção entre machos e fêmeas como sendo de 1:1 e a

proporção real entre machos e fêmeas encontrada para cada região.

Para estimar o comprimento de primeira maturação gonadal (L50) os

indivíduos imaturos (estádio A) foram considerados jovens e os classificados

nos outros estádios (B, C, D e E), adultos, independentemente do local de

coleta e sexo. A seguir foi calculada a proporção entre jovens e adultos por

classes de comprimento total (30 mm). Aos dados de comprimento total e

porcentagem dos indivíduos adultos foi ajustada uma regressão logística,

através do método iterativo de mínimos quadrados com a ferramenta Solver do

Microsoft Excel, sendo obtido o valor de L50 a partir da fórmula proposta por

King (2007).

Para uma melhor interpretação dos processos reprodutivos foram

estimados alguns indicadores quantitativos, como a diferença dos fatores de

condição alométricos (K) calculados com o peso total (K = (PT/CTb)*104) e

com o peso do corpo (K’=((PT-PG)/CTb)*104), sendo b o coeficiente angular da

relação peso-comprimento, essa diferença expressa, de modo relativo, a

parcela das reservas transferidas para as gônadas, servindo um indicador

adicional do período reprodutivo (SCOTT, 1979; VAZZOLER, 1996). E a

relação gonadossomática (RGS) através da equação RGS = PG*PT/102, que

62

expressa a razão, em porcentagem, entre o peso da gônada e o peso dos

indivíduos. Sua variação temporal pode indicar o período de maior atividade

reprodutiva das espécies (WOOTTON, 1990).

A estimativa da fecundidade potencial (ou seja, número de ovócitos que

poderão ser eliminados no período de desova) foi realizada retirando duas

alíquotas (anterior e posterior) de 0,3 g de dez ovários no estádio maduro de

desenvolvimento (cinco de cada região estudada) para a contagem dos

ovócitos na fase V (ovócitos com vitelogênese completa). Após a contagem,

com a finalidade de verificar se a maturação dos ovócitos são homogêneos ao

longo do ovário, realizou-se um teste “t student” entre as alíquotas com um

nível de significância 0,05 (COLLINS et al., 1996). A seguir a fecundidade

potencial para cada exemplar foi calculada utilizando-se a equação

F=No*PG/Pam, em que No é o número de ovócitos da amostra e Pam é o peso da

amostra. Para comparar a fecundidade potencial entre as duas regiões de

estudo aplicou-se aos dados o teste “t student” a um nível de significância 0,05.

2.4. Resultados

Um total de 867 indivíduos de Mugil curema foi coletado durante o

período estudado, sendo do sistema costeiro Cananéia-Iguape 526 indivíduos

(137 fêmeas, 76 machos e 313 imaturos) variando de 65 a 409 mm de

comprimento total, e do estuário de Santos 341 indivíduos (205 fêmeas, 67

machos e 71 imaturos) variando de 148 a 405 mm de comprimento total.

Os valores das proporções sexuais para todos os períodos de coleta no

sistema costeiro Cananéia-Iguape, considerando a proporção 1:1 (Figura 2.2A)

indicam que dos doze meses, em seis (agosto e setembro de 2008 e janeiro,

63

fevereiro, março e abril de 2009) houve diferença significativa (p<0,05) nas

proporções. No estuário de Santos também entre os doze meses de estudo,

seis meses (março, maio, junho, agosto e outubro de 2009 e fevereiro de 2010)

apresentaram diferenças significativas (p<0,05) levando em consideração

também a proporção 1:1 (Figura 2.2B).

O predomínio de fêmeas no sistema costeiro Cananéia-Iguape ocorreu

em quase todos os meses estudados, com exceção de maio e outubro de 2008

e no estuário de Santos o único mês que apresentou uma maior frequência de

machos foi julho de 2009. As proporções sexuais totais para as duas regiões

foram 1:2,4 (M:F), sendo 1:1,8 e 1:3,1 no sistema costeiro Cananéia-Iguape e

no estuário de Santos respectivamente.

64

Meses/Anos

Jan/

10

Fev/1

0

Mar

/09

Abr

/09

Mai/0

9

Jun/

09

Jul/0

9

Ago

/09

Set

/09

Out

/09

Nov

/09

Dez

/09

%

0

20

40

60

80

100

**

**

*

*

B

Jan/

09

Fev/0

9

Mar

/09

Abr

/09

Mai/0

8

Jun/

08

Jul/0

8

Ago

/08

Set

/08

Out

/08

Nov

/08

Dez

/08

%

0

20

40

60

80

100 Fêrmea

Macho**

* * * *

A

Figura 2.2. Frequência de ocorrência de machos e fêmeas de Mugil curema por

época do ano no (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape e (B) no estuário de

Santos, litoral do estado de São Paulo. Em destaque os meses que

apresentaram diferença significativa (p < 0,05), sendo os asteriscos a hipótese

da proporção de 1:1 e os triângulos a proporção real.

65

A escala de maturação gonadal microscópica, confeccionada para

fêmeas de Mugil curema para os indivíduos do estuário de Santos e para o

sistema costeiro Cananéia-Iguape está composta por cinco estádios de

maturidade gonadal, sendo imaturo (A), em maturação (B), maduro (C),

hidratado (D) e desovado (E). Tal escala considerou a presença e a quantidade

dos ovócitos em diferentes fases de desenvolvimento (Tabela 2.1; Figura 2.3).

Os estádios designados como “em maturação” e “maduro”, estão subdivididos

em dois sub-estádios (Tabela 2.2).

Tabela 2.1. Descrição das fases de desenvolvimento das células germinativas

femininas e estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro


Fase Caracterização Descrição

I Células germinativas iniciais ou Células pequenas, poliédricas e intensamente

ovogônias basófilas. Possui um núcleo levemente acidófilo,

centralizado, ocupando quase toda a célula, com um

único nucléolo evidente.

II Ovócitos do estoque de Células arredondadas, com o citoplasma basófilo

reserva com vários nucléolos basófilos e periféricos, com

queda acentuada e contínua da relação núcleo-

plasmática.

III Ovócitos com alvéolos corticais Células arredondadas, núcleo centralizado e

desenvolvido, levemente acidófilo e vários nucléolos

periféricos. Citoplasma levemente acidófilo,

apresentando alvéolos corticais, vacúolos lipídicos e

aparecimento da zona pelúcida.

IV Ovócitos com vitelogênese Células arredondadas, citoplasma basófilo, núcleo

inicial acidófilo central. Na fase inicial ocorrem nucléolos

basófilos e periféricos; na mais desenvolvida o núcleo

é central, menor e com nucléolos não visíveis. Ao redor

do núcleo acumulam-se vacúolos lipídicos; observa-se

uma camada mais externa, constituída de vários

grânulos de vitelo acidófilo (proteico).

66

V Ovócitos com vitelogênese Núcleo centralizado com nucléolos não visíveis.

completa Citoplasma com grande quantidade de grânulos de

vitelo, zona pelúcida ou radiata mais desenvolvida,

nítida e com estrias transversais.

FPO Folículo pós-ovulatório Formado por cordões de células foliculares, com

citoplasma basófilo, ligeiramente granular. Como

resultado de seu esvaziamento, dobram-se em todas

as direções, tendo seu lúmen invadido pelas células ou

produtos celulares.

ATR Ovócitos atrésicos Estrutura de formato irregular constituída por

células foliculares atrofiadas, envolvidas por tecido

conjuntivo bem vascularizado. Podendo ser

observadas granulações de cor amarelada

Tabela 2.2. Estádios do desenvolvimento ovocitário dos ovários de Mugil

curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do

estado de São Paulo e suas características microscópicas.

Estádios Subdivisão Caracterização

A (Imaturo) Presença de ovogônias, mas com predomínio de

ovócitos na fase II.

B (Maturação) B* (Maturação Inicial) Presença de ovócitos na fase III, com predomínio de


B (Maturação Final) Predomínio de ovócitos na fase III com a presença de


C (Maduro) C* (Maduro Inicial) Poucos ovócitos na fase III e abundância de ovócitos

na fase IV.

C (maduro Final) Predominam ovócitos na fase V.

D (Hidratado) Grande número de ovócitos na fase VI.

E (Desovado) Presença de folículos pós-ovulatórios.

A espécie apresentou desenvolvimento sincrônico dos ovócitos, em que

podem ser distinguidos dois grupos de ovócitos: o dos ovócitos de estoque de

reserva e aqueles ovócitos que estão maturando sincronicamente nos ovários.

Durante o período estudado nas duas regiões ocorreu a maioria das fases de

67

desenvolvimento ovocitário (com exceção dos ovócitos na fase VI), bem como

folículos pós-ovulatórios, e consequentemente quase todos os estádios de

maturação gonadal, (Figura 2.4). Não houve nas regiões, em nenhum período

do ano, indivíduos no estádio D (hidratados), assim como no estuário de

Santos não ocorreram indivíduos do estádio E. Contudo, vale a pena ressaltar

que a fêmea classificada como sendo desovada (estádio E), apresentou em

todos os folículos pós-ovulatórios (FPO) as mesmas condições de

desorganização estrutural, ou seja, todos os ovócitos pertencentes àquele

grupo foram eliminados de uma só vez durante o período de desova.

68

B

C

E

D

F

G

N

nn

N

GV

ZP

VL

N

ZP

GVN

ZP

CF

IH

CT

CF

CF

CF

H

ATR

I

I

A

69

Figura 2.3. Fases de desenvolvimento das células germinativas femininas e

estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e

do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) ovogônia; (B) ovócito

do estoque de reserva (fase II); (C) ovócito com alvéolos corticais (fase III); (D)

ovócito com vitelogênese inicial (fase IV); (E) ovócito com vitelogênese

completa (fase V); (F) ovócito no inicio de hialinização e (G) folículo pós-

ovulatório. N = núcleo; n = nucléolo; ZP = zona pelúcida; VL = vacúolo lipídico;

GV = grânulos de vitelo; IH = ovócito no inicio de hialinização; CT = células da

teca e CF = células foliculares.

70

A B

DC

E

II

IIII

IIIII

III

IV

IV

II

V

V

II

FPO

FPO

II

Figura 2.4. Cortes de gônadas de fêmeas de Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) =

em maturação inicial (estádio B*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) =

madura inicial (estádio C*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) = madura

inicial (estádio C*); (D) = madura final (estádio C) e (E) = desovada (estádio E).

II = ovócitos do estoque de reserva (fase II); III = ovócitos com alvéolos

71

corticais (fase III); IV = ovócitos com vitelogênese inicial (fase IV); V = ovócitos

com vitelogênese completa (fase V) e FPO = folículos pós-ovulatórios.

A frequência dos estádios de maturação gonadal por época de coleta

para as fêmeas em ambas as regiões foi evidenciada uma maior frequência de

indivíduos imaturos em quase todos os meses de coleta. Analisando somente

as fêmeas que já iniciaram o processo de maturação gonadal, em todas as

épocas do ano, houve uma maior frequência indivíduos no estádio B* e B em

ambas as regiões, entretanto no sistema costeiro Cananéia-Iguape indivíduos

maduros iniciais e finais ocorreram com maior frequência em outubro e

novembro de 2008 e abril de 2009. Indivíduos desovados só ocorreram em

abril de 2009 (Figura 2.5A). No estuário de Santos indivíduos no estádio C* e C

apresentaram uma maior frequência em novembro de 2009 e em janeiro de

2010. Porém indivíduos desovados não foram encontrados na região (Figura

2.5B).

72

Meses/Anos

Jan/

10

Fev/1

0

Mar

/09

Abr

/09

Mai/0

9

Jun/

09

Jul/0

9

Ago

/09

Set

/09

Out

/09

Nov

/09

Dez

/09

%

0

20

40

60

80

100

Jan/

09

Fev/0

9

Mar

/09

Abr

/09

Mai/0

8

Jun/

08

Jul/0

8

Ago

/08

Set

/08

Out

/08

Nov

/08

Dez

/08

%

0

20

40

60

80

100

B*

B

C*

C

E

A

B

B*

B

C*

C

E

Figura 2.5. Variação mensal da proporção de fêmeas em diferentes estádios de

maturação gonadal de Mugil curema do (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape

e do (B) estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.

Os valores médios da relação gonadossomática por época de coleta no

sistema costeiro Cananéia-Iguape foram mais altos nos meses de outubro e

novembro de 2008 para fêmeas e machos, em abril de 2009 para as fêmeas e

73

março de 2009 para os machos, ocorrendo uma queda abrupta nos meses

subsequentes. Tendência semelhante foi encontrada para os valores médios

do ΔK também por época de coleta para machos e fêmeas. No estuário de

Santos os valores médios da relação gonadossomática foram maiores em abril

e maio de 2009 para machos e fêmeas, em novembro de 2009 e janeiro de

2010 para as fêmeas e em dezembro de 2009 para os machos, ocorrendo a

partir desse ponto uma queda nos meses decorrentes. Essa tendência também

foi constatada para os valores médios do K. Tais resultados indicam um maior

peso gonadal, consequentemente uma maior atividade reprodutiva nessas

épocas do ano e uma possível desova após tais períodos, devido à queda

abrupta dos valores médios da relação gonadossomática e do ΔK (Figura 2.6).

Pode-se observar na mesma figura que os maiores valores encontrados,

tanto para a relação gonadossomática quanto para a diferença do fator de

condição, foram encontrados no inicio e no final da estação chuvosa, que se

estende de outubro a março, onde as temperaturas da superfície do mar não

são tão altas e os índices pluviométricos são medianos.

74

Tem

pe

ratu

ra (

ºC)

20

22

24

26

Plu

vio

sid

ade

(m

m)

50

100

150

200

250

300

350

400

Pluviosidade

RG

S

0

2

4

6

8

10

Temperatura

Meses / Anos

Jan/

09

Fev/0

9

Mar

/09

Abr

/09

Mai/0

8

Jun/

08

Jul/0

8

Ago

/08

Set

/08

Out

/08

Nov

/08

Dez

/08

Tem

pe

ratu

ra (

ºC)

20

22

24

26

Plu

vio

sid

ade

(m

m)

50

100

150

200

250

300

350

400

Machos

Meses / Anos

Jan/

10

Fev/1

0

Mar

/09

Abr

/09

Mai/0

9

Jun/

09

Jul/0

9

Ago

/09

Set

/09

Out

/09

Nov

/09

Dez

/09

K

*10

00

0.0000

0.0005

0.0010

0.0015

0.0020

0.0025

Fêmeas

Estuário de Santos Sistema costeiro Cananéia-Iguapé

Estuário de Santos Sistema costeiro Cananéia-Iguapé

Figura 2.6. Variação mensal dos valores médios da relação gonadossomática (RGS) e da diferença do fator de condição (ΔK) para

machos e fêmeas de Mugil curema e a média anual da temperatura da superfície do mar (ºC) e do índice pluviométrico (mm) do

sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.

75

O comprimento médio de início de primeira maturação gonadal (L50) de

Mugil curema dos dois locais de estudo foi estimado em 248,60 mm e o L100 em

345,00 mm de comprimento total para os sexos agrupados (Figura 2.7).

Comprimento total (mm)

0 50 100 150 200 250 300 350 400

%

0

20

40

60

80

100

120

Observado

CalculadoObservado

Figura 2.7. Porcentagem de indivíduos adultos por classe de comprimento total

para Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de

Santos, estado de São Paulo, de todo o período estudado. A linha tracejada

indica o tamanho médio de inicio de primeira maturação gonadal (L50) e

comprimento médio de maturação gonadal total (L100).

As contagens de ovócitos em cada porção das gônadas (anterior e

posterior) não apresentaram diferenças significativas (p < 0,05), bem como a

quantidade de ovócitos por gônadas do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape e, portanto, as duas porções e as duas regiões dos

ovários foram agrupadas para estimar a fecundidade potencial da espécie.

76

O valor individual da fecundidade potencial variou entre 252.578 e

659.801 ovócitos por gônada (com valor médio de 350.430 ± 120.920 ovócitos),

para os indivíduos com comprimento total entre 300 e 402 mm (342,30 ± 29,42

milímetros) e peso do corpo variando de 222,57 a 526,65 g (378,98 ± 91,95

gramas). A fecundidade potencial para Mugil curema aumentou gradativamente

em função ao comprimento total e o peso do corpo, como mostrado na figura

2.8.


200 250 300 350 400 450 500 550

Fecund

idad

e (

nú

mero

de

ovócito

s)

105

2x105

3x105

4x105

5x105

6x105

7x105

Peso do corpo (g)

280 300 320 340 360 380 400 420

Peso do corpo

Comprimento total

y = 0.0001x3.71

R2 = 0.812

y = 230.19x1.23

R2 = 0.617

Figura 2.8. Relação entre fecundidade potencial e o comprimento total (mm) e

o peso do corpo (g) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo (SP).

77

2.5. Discussão

Segundo Vazzoler (1996) a estratégia reprodutiva é o conjunto de

características que uma espécie deverá manifestar para ter sucesso na

reprodução, de modo a garantir o equilíbrio da população. Considerando-se

que cada espécie tem sua distribuição estabelecida por determinado conjunto

de condições ecológicas, ela deve apresentar uma única estratégia reprodutiva

e, para tanto, apresentar adaptações anatômicas, fisiológicas,

comportamentais e energéticas específicas. Entretanto, as variações nas

condições de determinado ambiente determinam mudanças em algumas

características dessa estratégia, de modo que venha a ser bem sucedida.

Essas características, variáveis, são as táticas reprodutivas. Assim, a

estratégia reprodutiva é o padrão geral de reprodução mostrado por uma

espécie ou população, enquanto as táticas reprodutivas são aquelas

características variáveis no padrão, em resposta a flutuações do ambiente.

Tanto a estratégia como as táticas são adaptativas (WOOTON, 1989).

As proporções sexuais nas populações de peixes podem variar ao longo

do ciclo de vida em função de eventos sucessivos, que atuam de modo distinto

sobre os indivíduos de cada sexo (VAZZOLER, 1996). O presente estudo

evidenciou um predomínio significativo de fêmeas em quase todos os períodos

do ano, nas duas regiões estudadas. O predomínio de fêmeas talvez seja um

fenômeno comum para a Mugil curema, pois a mesma tendência foi observada

por Cergole (1986) no estuário de São Vicente; Ibañez-Aguirre & Gallardo-

Cabello (2004) no Golfo do México, com uma proporção de machos e fêmeas

de 1:1,4; Couto & Nascimento (1980) em Pernambuco, estimando em 1:1,7; e

por fim, Santana (2007) também em Pernambuco, apresentando a proporção

78

de 0,74 macho para 1 fêmea. Diferenças na taxas de mortalidade, crescimento,

longevidade, atividade sexual e migração para áreas reprodutivas podem ser

fatores responsáveis pelo predomínio de um dos sexos (WOOTTON, 1992),

nesse caso nas fêmeas, sendo todos eles aplicáveis para a presente espécie.

Contudo pode-se notar, nas duas áreas de estudo, que houve uma

tendência a igualdade entre as proporções entre machos e fêmeas nos meses

em que os valores da RGS e K foram maiores, tais resultados pode ser indício

de um possível agrupamento de indivíduos maduros antes da migração.

Segundo Angell (1973) o agrupamento em cardumes ainda maiores são

comuns na Lagoa Restinga (Venezuela) um pouco antes da migração para

regiões mais afastadas.

As análises histológicas dos ovários de Mugil curema do estuário de

Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape mostraram, de acordo com

Marza (1938, apud WALLACE & SELLMAN, 1981), um desenvolvimento

sincrônico, em que a cada ciclo reprodutivo são evidenciados dois grupos de

ovócitos: o dos ovócitos de estoque de reserva e aqueles dos ovócitos que irão

maturar sincronicamente e serem eliminados no período de desova. Esse

mecanismo de desenvolvimento ovocitário, juntamente com a presença de

folículos pós-ovulatórios (FPO) apresentando as mesmas condições de

desorganização estrutural, evidenciam que os indivíduos de Mugil curema

apresentam desova total. Esse padrão de desova total para a espécie também

foi mencionado por Albieri et al. (2010) no Rio de Janeiro (Brasil), Santana

(2007) em Pernambuco (Brasil), Solomon & Ramnarine (2007) no Golfo de

Paria (Trinidad) e Ferreira (1989) no estuário de São Vicente.

A desova de Mugil curema ocorre em regiões mais afastadas da costa,

principalmente sob a plataforma continental (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957;

79

CERGOLE, 1986; SANTANA, 2007). Tal fato é corroborado pela presença, nos

meses dezembro e janeiro, de larvas de mugilídeos na região de Santos (SP),

em águas até 380 metros de profundidade (MATSUURA et al., 1978). Esses

meses coincidem com a época de desova de M. curema estimada por Cergole

(1986) e por Ferreira (1989) na região.

Embora outra espécie de mugilídeo, o Mugil platanus, seja também

abundante na região (MENEZES & FIGUEIREDO, 1985), sua desova ocorre

em um período diferente, segundo alguns estudos feitos mais ao sul do Brasil:

de setembro a novembro, na Baía do Paranaguá - PR (ESPER et al., 2001), de

junho a outubro em Cananéia - SP (ANDRADE-TALMELLI et al., 1996) e em

maio e junho (outono) na lagoa dos Patos - RS (VIEIRA & SCALABRIN, 1991).

Portanto, apesar de Matsuura et al. (1978) não terem identificado as larvas da

região de Santos em nível de espécie, é muito provável que essas sejam da

espécie Mugil curema, em função da época em que foram encontradas.

Portanto podemos afirmar que a pequena frequência de fêmeas no

estádio E e a ausência no estádio D é decorrente da migração desses

indivíduos para regiões mais ao largo devido a época da desova. Sendo assim,

a desova não é indicada pelo aumento na frequência de fêmeas em estágios

avançados de desenvolvimento gonadal (estádio D e E), mas pela diminuição

significativa e repentina dos indivíduos no estádio de maduro final das áreas

costeiras. Essa diminuição significativa de M. curema em estágios avançados

de desenvolvimento gonadal quando se aproxima a época de desova também

foi relatada por Angell (1973), Moore (1974) e Marin et al. (2003).

No presente estudo podemos notar uma diminuição significativa de

fêmeas maduras de Mugil curema ocorrendo principalmente depois dos meses

de novembro de 2008 e abril de 2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape; e a

80

em novembro de 2009 e janeiro de 2010 no estuário de Santos. Com isso

pode-se dizer que a espécie, a partir desses meses, realiza uma migração para

fora dos dois estuários para realizar a desova. Em seus estudos Cergole

(1986), Ferreira (1989) e Santana (2007) ressaltam a migração realizada pela

espécie para regiões mais ao largo para desova.

Com relação aos indicadores quantitativos empregados, os valores

obtidos da diferença dos fatores de condição têm sido interpretados como

medidas de vários eventos biológicos, revelados pela variação de peso dos

indivíduos, tais como acúmulo de gordura, gastos na manutenção e adequação

ao meio ambiente e desenvolvimento gonadal (LE CREN, 1951).

Considerando-se os valores máximos da diferença entre os valores de

condição (K), estes coincidem com a maior ocorrência de indivíduos com

gônadas maduras (no começo e no final da época da estação chuvosa). Já os

menores valores de K foram encontrados na estação seca, coincidindo com a

maior frequência de indivíduos em maturação. Estes maiores valores de K

encontrados em períodos de maturação máxima para Mugil curema foram

anteriormente observados por Cergole (1986), Ferreira (1989), Santana (2007)

e Albieri et al. (2010).

Os resultados da relação gonadossomática (RGS) apresentaram valores

máximos e mínimos iguais aos obtidos para o K, tanto para machos e fêmeas

de ambas as regiões de estudo, sendo os valores máximos no inicio e final da

estação chuvosa e os menores na estação seca. Portanto, podemos afirmar

que os resultados obtidos a partir dessas duas variáveis, corroboram os outros

indicadores do processo reprodutivo, indicando que o período reprodutivo de

Mugil curema na região do estuário de Santos e sistema costeiro Cananéia-

Iguape ocorrem durante toda a estação de chuva, que se estende de outubro a

81

março, ocorrendo desova em abril e com uma maior intensidade em novembro,

sendo final e inicio da estação chuvosa respectivamente.

Podemos notar que o período reprodutivo e as épocas de desova de

Mugil curema apresenta uma grande variedade ao longo de toda sua

distribuição geográfica (Tabela 2.3). Inúmeros autores relataram para a espécie

um período reprodutivo prolongado, geralmente apresentando dois picos de

desova ao longo do ano (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957; ANGELL, 1973;

MOORE, 1974; ALVAREZ-LAJONCHERE, 1976, 1980; YAÑEZ-ARANCIBIA,

1976; RODRIGUEZ & NASCIMENTO, 1980; GARCIA & BUSSUITTAMENTE,

1981; FRANCO, 1986; IBANEZ-AGUIRRE, 1993, MARIN, et al., 2003;

SANTANA, 2007), resultado bastante semelhante ao presente estudo. Angell

(1973) sugere que M. curema se agrupa em cardumes ainda maiores um

pouco antes da migração para regiões mais afastadas da costa para a desova,

provocando uma redução na média da relação gonadossomática (RGS) nas

regiões mais costeiras causada pelos indivíduos que permaneceram. Moore

(1974) também relatou que durante os períodos de desova da espécie

indivíduos maduros encontrados são raros nessas regiões.

Tabela 2.3. Períodos de desova para Mugil curema, em águas tropicais. Barras

horizontais indicam os períodos reprodutivos. 1 = Estados Unidos, 2 =

Venezuela, 3 = Cuba, 4 = México, 5 = Brasil e 6 = Trinidad. *In: Marin et al.

(2003).

82

Localização Autor (ano) J F M A M J J A S O N D

Carolina do N.

1 Jacot (1920)*

Flórida

1 Anderson (1957)*

Lagoa Restinga

2 Angell (1973)*

Texas

1 Moore (1974)*

Tunas de Zaza

3 Alvarez-Lajonchere (1976)

Guerrero

4 Yañez-Arancibia (1976)

Cuba Alvarez-Lajonchere (1980)

Pernambuco

5 Couto & Nascimento (1980)

Cuba Garcia & Bustamante (1961)*

Lagoa Patanemo

2 Blanco (1985)*

São Vicente

5 Cergole (1986)

Golfo Cariaco

2 Franco (1986)*

São Vicente

5 Ferreira (1989)

Golfo do México

4 Ibañez-Aguirre (1993)

Ilha Margarita

2 Marin et al. (2003)

Golfo do México

4 Ibañez-Aguirre & Gallardo-Cabello (2004)

Pernambuco

5 Santana (2007)

Golfo de Paria

6 Solomon & Ramnarine (2007)

Rio de Janeiro

5 Albieri et al. (2010)

Santos

5 Presente estudo (2011)

Cananéia-Iguape

5 Presente estudo (2011)

O início do período reprodutivo para diversas espécies de peixes é

estimulado principalmente devido a mudanças das variáveis ambientais que

passam a atuar sobre os indivíduos (REDDING & PATIÑO, 1993; VAZZOLER,

1996). Como podemos observar, a espécie Mugil curema utiliza possivelmente

sinais de temperatura característicos para o inicio do período reprodutivo e

sincronizar a desova na época em que é mais favorável à sobrevivência e

crescimento da prole. Tais condições, por exemplo, podem ser representadas

83

indiretamente pelo o aumento da produtividade primária (FERRAZ-REYES,

1983; MÜLLER-KARGER et al., 1989) ou mecanismos hidrográficos que

venham a facilitar o transporte das larvas para regiões costeiras utilizadas

como áreas de crescimento pela espécie (BLABER, 1987), de modo que a taxa

de sobrevivência é expressivamente maior. Contudo, vale a pena ressaltar que

as diferentes populações de M. curema se adaptaram às condições ambientais

particulares existentes em cada região, devido aos padrões hidrográficos

serem desenvolvidos em escalas de tempo geológico (BAKUN, 1986;

SINCLAIR, 1988; HEATH, 1992).

Os resultados obtidos do comprimento médio de início de primeira

maturação gonadal (L50) são semelhantes aos obtidos em outros estudos,

ressaltando-se que, no presente estudo, devido às dificuldades encontradas na

identificação do sexo dos indivíduos imaturos e por medida de precaução,

realizou-se somente o cálculo para os sexos agrupados. Santana (2007)

estimou o comprimento médio de primeira maturação gonadal para sexos

agrupados de Mugil curema na região de Recife, Pernambuco, em 255 mm de

comprimento total. Já a estimativa realizada por Ibañez-Aguirre & Gallardo-

Cabello (2004), no Golfo do México foi de 274 mm de comprimento total, valor

um pouco mais alto ao encontrado no presente estudo (248,60 mm de

comprimento total). As diferenças entre os valores do comprimento de primeira

maturação gonadal para uma mesma espécie em diferentes épocas podem

estar principalmente associadas à própria localização geográfica das

populações estudadas. Esse fenômeno já foi verificado em outras espécies

como Micropogonias furnieri (VAZZOLER, 1991), Prionotus punctatus (Peres,

1995) e Atherinella brasiliensis (FERNANDEZ, 2007).

84

A fecundidade potencial média encontrada no presente estuda para

Mugil curema foi 350.430 ovócitos para os indivíduos com comprimento total

médio de 342,30 mm de comprimento total, sendo relativamente próxima aos

valores encontrados em Pernambuco (400.485 ovócitos para indivíduos com

comprimento furcal médio de 297 mm; Santana, 2007) e em Cuba (396.691

ovócitos para indivíduos com 341 mm de comprimento total médio; ALVAREZ-

LAJONCHERE, 1982). Marino & Dodson (2000) estimaram a fecundidade

média para a espécie em 540.000 ovócitos na Venezuela e Ibañez-Aguirre &

Gallardo-Cabello (2004) observaram uma variação de 51.901 à 346.701

ovócitos em M. curema no México, com indivíduos variando entre 187 e 320

mm de comprimento total, apresentando a fecundidade relativa média de 1.064

ovócitos/g de peixe. Estes valores de fecundidade são relativamente baixos

quando comparados a outras espécies de mugilídeos, como por exemplo, M.

cephalus que apresentou uma fecundidade média de 213.000 à 3.890.000

ovócitos para indivíduos variando de 325 a 600 mm de comprimento total, e M.

liza com a fecundidade estimada em 1.776.309 ovócitos (comprimento furcal

médio de 514 mm) (ALVAREZ-LAJONCHERE, 1982).

O aumento da fecundidade média potencial proporcional ao crescimento

corpóreo, como observado no presente estudo, pode estar relacionado com o

aumento do tamanho da cavidade abdominal dos indivíduos ao longo do

crescimento, com possibilidade de aumento de tamanho das gônadas. Este

aumento na fecundidade atinge o pico no ápice da maturidade gonadal e tende

a diminuir a partir do momento que o individuo começa a atingir a senilidade,

isso ocorre principalmente para espécies de vida mais longa, como a merluza

(VAZ-DOS-SANTOS, 2002).

85

Podemos concluir, com base nos resultados apresentados no presente

estudo, que os indivíduos de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-

Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo, Brasil,

apresentam um período reprodutivo que se estende de outubro a abril,

ocorrendo duas desovas anuais, uma em abril e outra, com uma maior

intensidade, em novembro, sendo final e inicio da estação chuvosa

respectivamente. A desova para a espécie é total ocorrendo uma migração

para fora desses estuários, possivelmente para regiões mais ao largo, na

época da desova.

2.6. Agradecimentos

Às equipes do Laboratório de Ecologia Reprodutiva e do Recrutamento

de Organismos Marinhos do Departamento de Oceanografia Biológica do

Instituto e da base de pesquisa “Dr. João de Paiva Carvalho”, ambos

pertencentes à Universidade de São Paulo (USP), pelo o apoio, incentivo e

ajuda durante a realização deste trabalho. Em especial a bióloga Thassya

Christina dos Santos Schmidt pela ajuda na confecção dos cortes histológicos

das gônadas. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível

Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado concedida.


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94

Capítulo 3.

Crescimento, mortalidade e variações na forma do otólito

sagita de Mugil curema Valenciennes, 1836, ao longo de

seu ciclo de vida

95

3.1. Resumo

O presente estudo estimou, através do método direto e indireto, os

parâmetros das variáveis de crescimento (k, CT∞ e t0), a taxa instantânea de

mortalidade natural (M), total (Z) e por pesca (F), a taxa de explotação (E), a

longevidade (A0,95), a idade máxima (tmax), a idade de primeira maturação

gonadal (I50 e I100), o índice de performance de crescimento (Φ’) e as variações

ontogenéticas na forma do otólito sagita de Mugil curema. As coletas foram

mensais no período de março de 2009 a fevereiro de 2010 no estuário de

Santos e no período de maio de 2008 a maio de 2009, no sistema costeiro

Cananéia-Iguape, utilizando-se rede de abalo, tarrafa e cerco fixo. Os

parâmetros estimados pelo método indireto para 867 indivíduos foram: CT∞=

430,52 mm; k = 0,33 ano-1; t0= -0,77; M= 0,699 ano-1; F= 0,423 ano-1; Z=1,122

ano-1; E= 0.377 ano-1; A0,95= 8.30 ano; tmax= 10,50 ano; I50= 1,83 ano e I100=

4,12 e Φ’= 2.78. E para o método direto para 780 indivíduos, foram: CT∞=

430,52 mm; k = 0,39 ano-1; t0= -0,77; M= 0,781 ano-1; F= 0,548 ano-1; Z=1,33

ano-1; E= 0.412 ano-1; A0,95= 6,88 ano; tmax= 8,86 ano; I50= 1,42 ano e I100= 3,35

e Φ’= 2,86. A forma dos otólitos analisados variou em função da idade de

primeira maturação gonadal e, possivelmente, está relacionada com a

deposição de otolina e carbonato de cálcio nos otólitos. Os resultados

estimados apontam que o estoque de Mugil curema do estado de São Paulo,

está em nível de subexplotação.

Palavras-chaves: Mugil curema, otólito, crescimento, análise de Fourier,

estado de São Paulo, Brasil.

96

3.2. Introdução

A idade dos peixes é uma das informações mais importantes para a

descrição da estrutura populacional e para um efetivo manejo pesqueiro

(CAILLIET et al., 2001; ESPINO-BARR et al., 2005). No entanto, a obtenção da

idade é difícil e trabalhosa, principalmente para peixes encontrados em regiões

tropicais, que não apresentam uma forte sazonalidade das variáveis

ambientais, e em peixes cujo tempo de vida é longo, que se reflete no

estreitamento das zonas de crescimento das estruturas de aposição dos peixes

mais velhos (STRANSKY et al., 2005).

Métodos usados para avaliar a idade envolvem, geralmente, análises de

zonas de crescimento de vértebras (BROWN & GRUBER, 1988), espinhos e

raios das nadadeiras (CASS & BEAMISH, 1983), cleitro (CASSELMAN, 1990),

opérculo (BAKER & TIMMONS, 1991), escamas (CARLANDER, 1987), sendo

a estrutura mais utilizada o otólito (BEGENAL, 1974; MCFARLANE &

BEAMISH, 1995; CAMPANA, 2001). O uso dos otólitos apresenta inúmeras

vantagens em relação às outras estruturas, como por exemplo, a possibilidade

de visualização do incremento diário e sua não absorção em caso de estresse,

tornando os otólitos as estruturas mais confiáveis para a estimativa da idade

em peixes (STEVENSON & CAMPANA, 1992).

A analise da forma do otólito é um método utilizado principalmente para

identificação de espécie (SHORT et al. 2006) e separação de populações de

peixes ósseos (TUSET et al. 2003). Porém nos últimos anos, tal metodologia

vem sendo utilizada para estimar a idade e avaliar a forma do otólito ao longo

de seu crescimento (BEYER & SZEDLMAYER, 2010). O uso das séries de

Fourier como método de estudo da forma do otólito é considerado eficaz

97

porque descreve os contornos por meio de descritores chamados de

harmônicas. A amplitude de cada harmônica representa a contribuição relativa

para a forma empírica de um objeto, por exemplo, a amplitude da segunda

harmônica é uma media de alongamento, a da terceira de triangularidade etc.

(BIRD et al., 1986). As harmônicas definem os parâmetros da forma,

proporcionando uma imagem virtual semelhante à real quando combinadas

(TUSET et al. 2003).

A espécie Mugil curema, vulgarmente conhecida como parati, se distribui

desde Cape Cod (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico ocidental e do Golfo da

Califórnia até o norte do Chile, no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997).

Entretanto, González-Castro et al. (2006) e Heras et al. (2006) relatam a sua

presença em águas argentinas (37°46’ S; 57°27’ W), latitudes mais ao sul do

que descrito anteriormente. Os indivíduos jovens da espécie se encontram em

praias arenosas, perto da desembocadura dos rios, entretanto quando adultos

esses indivíduos habitam principalmente regiões estuarinas de fundo lodoso e

águas turvas (FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011).

Os indivíduos adultos de Mugil curema habitam principalmente regiões

estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, quando juvenis

se encontram em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios

(FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). M. curema apresenta um

importante papel ecológico, convertendo a energia potencial dos detritos em

energia aproveitável por outros níveis tróficos (YÁÑES-ARANCIBIA, 1975),

como por exemplo, Sotalia fluviatinis (boto cinza) no sistema costeiro

Cananéia-Iguape, que tem Mugil curema e M. liza como um dos seus principais

itens alimentares (ZANELATTO, 2001; PIVARI, 2004). Segundo a estatística

pesqueira do Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, a produção

98

desembarcada em peso no estado é superior a 120 toneladas, sendo

explorada principalmente pela pesca artesanal, apresentando os maiores picos

de captura nos meses de setembro, outubro e novembro (MENEZES &

FIGUEIREDO, 1985).

Na literatura existem diversos estudos que abordam aspectos

relacionados com a descrição, local de ocorrência e aspectos reprodutivos de

Mugil curema, contudo estudos sobre idade, crescimento e mortalidade são

menos frequentes. Parâmetros de crescimento para a espécie foram estimados

através de três estruturas de aposição: espinhos, escamas e otólitos. A partir

dos espinhos, Alvarez-Lajonchere (1981), com exemplares de Cuba, estimou o

comprimento furcal assintótico (CF∞) em 532 mm, a taxa de crescimento (k) em

0,10 ano-1 e a idade t0 em -5,90. Por outro lado, utilizando escamas, Richards &

Castagna (1976) na Virginia, EUA estimaram CF∞= 360 mm; k = 0,78 ano-1 e

t0= -0,06; Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (1996a) em Tamiahua, México

estimaram CT∞= 400 mm; k = 0,16 ano-1 e t0= -3,84 e Gallardo-Cabello et al.

(2005) em Cuyuthán, México estimaram CT∞= 365 mm; k = 0,22 ano-1 e t0= -

1,56. Três estudos foram realizados a partir de zonas de crescimento em

otólitos de M. curema, sendo dois deles no Brasil: o estudo de Ibânez-Aguirre

et al., (1999) em Tamiahua, México, que estimou CT∞= 461 mm, k = 0,14 ano-1

e t0= -3,62; o de Cergole (1986) no estuário de São Vicente, São Paulo, que

estimou CT∞= 446 mm, k = 0,61 ano-1 e t0= -0,48; e o de Santana et al. (2009)

em Recife, Pernambuco, que estimou CF∞= 344 mm, k = 0,37 ano-1 e t0= -0,31.

Com relação à mortalidade, há somente um estudo em toda a área de

ocorrência da espécie, realizado por Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (1996b)

na lagoa de Tamiahua, Veracruz (México), que estimaram a taxa de

mortalidade total em 0,85 ano-1 e a de mortalidade natural em 0,160 ano-1.

99

Levando-se em consideração a importância econômica e ecológica de

Mugil curema, a realização de um estudo sobre crescimento, mortalidade e

variações na forma do otólito da espécie no estuário de Santos e no sistema

costeiro Cananéia-Iguape, atualizará e preencherá uma lacuna no

conhecimento sobre a dinâmica populacional da espécie na região sudeste do

Brasil. Portanto, o presente estudo tem como objetivos: (1) Estimar os

parâmetros das variáveis de crescimento (k, CT∞ e t0); a taxa instantânea de

mortalidade natural (M), total (Z) e por pesca (F); a taxa de explotação (E); a

longevidade (A0,95); a idade máxima; (tmax); a idade de primeira maturação

gonadal (I50) e idade em que todos os indivíduos estão maduros (I100); e o

índice de performance de crescimento (Φ’) de Mugil curema litoral do estado de

São Paulo, Brasil. (2) Comparar as formas do otólito sagita nos diferentes

períodos do ciclo de vida da espécie.


Coleta dos exemplares, tomada dos dados e retirada de estruturas

As coletas dos exemplares de Mugil curema foram realizadas em duas

regiões diferentes do litoral do estado de São Paulo, sendo o estuário de

Santos e o sistema costeiro Cananéia-Iguape, no âmbito das APAs Marinhas

do Estado de São Paulo, a APA Central e a APA Sul. No estuário de Santos

(Figura 3.1A) as coletas foram realizadas mensalmente de março de 2009 a

fevereiro de 2010, utilizando-se rede de tarrafa, com malha de 20 mm entre nós

consecutivos e rede de abalo, com malha de 60 mm entre nós consecutivos.

No sistema costeiro de Cananéia-Iguape (Figura 3.1B) as coletas também

100

foram realizadas mensalmente, entre maio de 2008 e maio de 2009, utilizando-

se rede de tarrafa, com malha de 12 mm entre nós consecutivos e cerco fixo,

com distância de 30 mm entre bambus.

Em laboratório foram tomados os dados de comprimento total (CT em

mm) e o peso total (PT em g) dos 867 espécimes coletados. Os otólitos sagita

de todos os indivíduos coletados foram retirados da cápsula auditiva, lavados,

secos e acondicionados para posterior processamento. Os dados obtidos nas

duas regiões foram agrupados por pertencerem à mesma população, de

acordo com os resultados do estudo realizado por Fernandez (Capitulo 1), que

utilizou análise discriminante aplicada à forma do otólito sagita para verificar

possíveis diferenças dos exemplares de M. curema nas duas regiões.

Figura 3.1. Representação do litoral do estado São Paulo, sendo (A) estuário

de Santos e (B) sistema costeiro de Cananéia-Iguape, com a localização das


-48 -47.5 -47 -46.5 -46

-25.2

-24.7

-24.2

-48.00 -47.90 -47.80

-25.10

-25.00

-24.90

-46.45 -46.40 -46.35 -46.30

-24.00

-23.95

-23.90

Santos

Cubatão

Vicente de Carvalho

São Vicente

Cananéia

Ilha Comprida

Ilha do Cardoso

Alemoa

Base

Ilha Barnabé

COSIPA

0 km 5.5 km 11 km

0 km 2.75 km 5.5 km

A

B

Brasil

OceanoPacífico

OceanoAtlântico

Praia Grande

Mongaguá

Itanhaém

Peruíbe

Iguape

101

Estimativa dos parâmetros de crescimento

a. Método indireto

Com o intuito de estimar o comprimento total assintótico (CT∞) e a taxa

de crescimento (k) para M. curema foi utilizada a rotina “ELEFAN I” do

programa FISAT II (FAO-ICLARM Fish Stock Assessment Tools versão 1.2.0).

Para o cálculo da longevidade (A0,95) foi utilizada a fórmula proposta por Taylor

(1960); para a da idade no comprimento zero (t0) utilizou-se a equação

empírica de Pauly (1979), e para o cálculo do índice de performance de

crescimento, o phi-prima (Φ’), foi utilizada a equação estabelecida por Munro &

Pauly (1983).

b. Método direto

A validação dos otólitos sagita para a espécie foi realizada por Santana

et al. (2009) em Pernambuco e por Cergole (1986) no estuário de São Vicente,

sendo que os autores constataram uma deposição anual de macroestruturas,

formadas por uma zona opaca e outra translúcida.

A idade foi estimada através da interpretação desses anéis etários nos

otólitos de todos os indivíduos coletados. Os otólitos foram limpos com

hidróxido de sódio a 10% para a remoção da matéria orgânica e observados

sob estereomicroscópio com óleo mineral. Foi traçado um raio de leitura do

núcleo para o pós-rostro, tendo sido realizadas duas leituras independentes,

sem consulta. Quando não houve coincidência no número de anéis em ambas

102

as leituras, era realizada uma terceira leitura. Se o erro persistia após a terceira

leitura, o otólito era excluído das análises.

Para caracterização da estrutura etária do conjunto de indivíduos

coletados foi calculada a distribuição de frequência dos indivíduos por classe

de comprimento e construída uma tabela idade-comprimento, sintetizando as

médias do comprimento total por idade.

Para a estimação dos parâmetros de crescimento foi utilizado o método

de von Bertalanffy (SPARRE & VENEMA, 1998). Com o intuito de comparar os

parâmetros de crescimento obtidos no presente estudo com aqueles

encontrados na bibliografia para a mesma espécie, utilizou-se o índice de

performance de crescimento, o phi-prima (Φ’), estabelecido por Munro & Pauly

(1983). A descrição do crescimento, utilizando os parâmetros de crescimento

obtidos, foi feita através do modelo matemático de von Bertalanffy (1938).

A longevidade foi estimada com base na fórmula proposta por Taylor

(1960), que considera o tempo que um indivíduo leva para alcançar 95% do

comprimento assintótico (A0,95). Para o cálculo da idade máxima (tmax) que o

peixe pode atingir, foi utilizada a equação de Fabens (1965).

Para o estudo da mortalidade foram calculados o coeficiente de

mortalidade total (Z) através método proposto por Beverton & Holt (1957); o

coeficiente de mortalidade natural (M) através da fórmula de Pauly (1980) e a

mortalidade por pesca (F) através da equação: F = Z – M. A taxa de explotação

(E) foi calculada através da equação: E = F / Z, proposta por Baranov (1918

apud SPARRE & VENEMA, 1992).

Foi estimada a idade média de primeira maturação gonadal (I50) a partir

dos resultados obtidos do comprimento médio de primeira maturação gonadal

(L50), estimado por Fernandez (Capitulo 2).

103

Morfometria dos otólitos

A morfometria do otólito sagita de Mugil curema foi analisada a partir de

imagens digitais, obtidas com o auxílio de uma máquina digital acoplada a um

estereomicroscópio, com os otólitos orientados horizontalmente, com o sulco

acústico voltado para baixo e o rostro para o lado direito. As imagens digitais

foram transformadas em imagens binárias. Foram tomados, em milímetros

(mm), os dados de comprimento do otólito (Lo), como sendo a maior medida

entre as margens do rostro ao pós-rostro e a altura (Ho) como sendo a maior

medida entre as margens dorsal e ventral, utilizando o programa UTHSCSA

ImageTool 3.0 (Figura 3.2).

Com o intuito de verificar possíveis diferenças entre os otólitos sagita

direito e esquerdo de M. curema foi aplicado o teste t “Student” pareado aos

dados de tamanho relativo (Lo/Ho) para 300 pares de otólitos. A seguir,

visando correlacionar o crescimento do otólito com o crescimento do peixe, foi

testado através do método dos mínimos quadrados, o melhor modelo que

ajusta tal relação.

Figura 3.2. Imagem digital do otólito sagita de Mugil curema: (A) imagem

original e (B) imagem binária. Lo = comprimento do otólito e Ho = altura do

otólito.

104

Os programas do pacote SHAPE desenvolvido por Iwata & Ukai (2002)

foram utilizados para extrair e avaliar a forma do contorno dos otólitos de Mugil

curema nas diferentes idades, baseado nos descritores elípticos de Fourier

(EFDs - Elliptic Fourier descriptors). O pacote pode realizar o processamento

da imagem, a análise de componentes principais (PCA) dos EFDs e permite

visualizar as variações da forma estimadas pelos componentes principais. O

programa ChainCoder 1.2a extrai os contornos da imagem binária dos otólitos

e armazena as cadeias de códigos relevantes; em seguida, o programa

Chc2Nef fornece os coeficientes EFD normalizados (NEFDs) através da

transformada de Fourier elíptica às cadeias de códigos. Os coeficientes EFD

são automaticamente normalizados em relação à primeira harmônica (KUHL &

GIARDINA, 1982; IWATA & UKAI, 2002). Para selecionar o número mínimo de

harmônicas foi adotado o nível de 99% da variância acumulada, sendo

realizado através de análise gráfica da porcentagem de variância acumulada

explicada por nth harmônica vs. o número de harmônicas, n.

Na análise de componentes principais (PCs) foi aplicado o teste

MANOVA para verificar diferenças significativas entre os formatos médios nas

diferentes idades. Em seguida, para explicar qualquer diferença detectada

através da MANOVA foi então aplicada a análise de variância univariada

(ANOVA) para examinar individualmente as variáveis morfométricas. Por fim,

foi realizada uma análise discriminante aos componentes principais (PCs) para

verificar o grupo em que cada unidade de amostragem foi incluída.

Os dados de temperatura da superfície da água nos locais de coleta das

duas regiões foram obtidos diariamente durante todo o período estudado,

através da rede ANTARES (http://www.antares.ws), cujos dados provêm de

estações costeiras (in situ) e dados de satélite (sensoriamento remoto).

105

3.4. Resultados

Um total de 867 indivíduos de Mugil curema foi capturado nas duas

regiões de coleta, sendo 526 indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e

341 do estuário de Santos, variando de 65 a 409 mm de comprimento total e

3,08 a 630,70 g de peso total.

Os otólitos sagita da espécie apresentaram formato oval, com o rostro e

o pós-rostro bastante diferenciados. O sulco se estende da área anterior até a

posterior, com a face interna do otólito ligeiramente convexa. O tamanho

relativo do otólito direito e esquerdo dos indivíduos não apresentou diferenças

significativas (p > 0,05) e, devido a esse resultado, as relações foram

calculadas com as medições realizadas somente com o otólito sagita direito.

O comprimento (Lo) e a altura (Ho) dos otólitos da espécie apresentaram

correlação positiva, descritas pelo modelo linear, sendo Ho = 2,3646 Lo – 0,689

(r2= 0,9181). O tamanho relativo (Ho/Lo) dos otólitos apresentou um valor

médio de 0,468 com um erro padrão de 0,0012.

A relação do comprimento total dos exemplares (CT) e o comprimento

dos otólitos (Lo) dos indivíduos capturados mostrou melhor adequação ao

ajuste do modelo potencial (Figura 3.3A), com coeficiente de determinação de

0,974, sendo que a ausência de tendência significativa na análise dos resíduos

padronizados (Figura 3.3B) corroborou tal ajuste.

106


0 100 200 300 400 500

Co

mp

rim

en

to o

tolit

o (

mm

)

2

4

6

8

10

12

y = 0,2705x0,595

R² = 0,974


0 100 200 300 400 500

Re

síd

uo

s p

ad

ron

iza

do

sC

om

prim

en

to o

tólit

o (

mm

)

-5

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

5

A

B

Figura 3.3. (A) Relação do comprimento total dos exemplares (mm) e o

comprimento do otólito (mm); (B) diagrama de dispersão dos resíduos

padronizados do comprimento total dos exemplares (mm) e o comprimento do

otólito (mm) de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do

estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.

Foram analisados 837 otólitos para verificar a periodicidade de formação

dos anéis, porém 57 não foram considerados nas análises devido às

107

dificuldades nas leituras dos anéis de crescimento após a terceira leitura ou à

quebra dos otólitos em alguma etapa do processamento, sendo impossível sua

substituição. Para o conjunto de 780 otólitos analisados foram encontrados de

1 a 6 anéis, sendo que, de acordo com a validação encontrada na literatura

para a espécie, cada anel representa um ano de idade.

A chave idade-comprimento para os indivíduos de todo o período

estudado (Tabela 3.1) evidencia maior frequência de indivíduos com 4 anos de

idade, cujo comprimento médio foi 294,04 mm (erro padrão = 2,24), seguidos

por indivíduos de 3 e 5 anos de idade, com o comprimento médio de 217,36 e

322,54 mm respectivamente. Foi constatado um aumento das médias do

comprimento total e uma diminuição das diferenças das médias entre o

comprimento total com o aumento da idade dos indivíduos, sendo os erros

padrão dos comprimentos totais médios relativamente altos em todos os anéis

etários, evidenciando uma grande amplitude do comprimento total em relação a

idade.

Tabela 3.1. Chave idade-comprimento de Mugil curema do litoral do estado

São Paulo, Brasil, em que CTm é o comprimento total médio e EP os erros

padrão. Em negrito as classes modais em cada idade.

108

Classes Idade (anéis) Total

(mm) 1 2 3 4 5 6

40 11 11

80 68 3 71

120 18 27 5 50

160 41 59 100

200 6 75 15 2 98

240 34 31 4 1 70

280 9 108 64 17 198

320 2 36 84 30 152

360 2 9 16 27

400 3 3

Total 97 77 184 192 163 67 780

CTm 102,98 166,64 217,36 294,04 322,54 342,22

EP 1,81 2,87 2,52 2,24 2,00 3,67

Os resultados dos cálculos dos parâmetros das variáveis de

crescimento, bem como os valores de mortalidade total, natural e por pesca, a

longevidade e o índice de performance de crescimento dos indivíduos de Mugil

curema, obtidos através dos métodos indireto e direto se encontram na tabela

3.2. Nota-se que os parâmetros estimados através do método direto

apresentaram valores semelhantes, porém ligeiramente maiores quando

comparados aos estimados através do método indireto.

Na mesma tabela também se encontram os resultados dos cálculos da

idade média de primeira maturação gonadal (I50), apresentando a mesma

tendência descrita anteriormente; contudo, os valores da longevidade (A0,95) e

da idade máxima (tmax) foram maiores quando utilizados os parâmetros das

variáveis de crescimento obtidos através do método indireto.

Tabela 3.2. Parâmetros das variáveis de crescimento, taxas de mortalidades e

explotação, longevidade, idades de maturação gonadal e o índice de

109

performance de crescimento de Mugil curema do litoral do estado São Paulo,

Brasil, estimados através do método direto e indireto.

Método indireto Método direto

CT∞ (mm) 430,52 430,52

K (ano-1) 0,3300 0,3911

t0 -0,7777 -0,7786

M (ano-1) 0,6991 0,7812

F (ano-1) 0,4230 0,5488

Z (ano-1) 1,1220 1,3300

E (ano-1) 0,3770 0,4126

A0.95(ano) 8,3011 6,8819

tmax(ano) 10,5022 8,8615

I50 (ano) 1,833 1,424

Φ’ 2,787 2,860

Na figura 3.4 encontram-se tais parâmetros de crescimento ajustados ao

modelo de crescimento de von Bertalanffy. Nota-se que as duas curvas

apresentam uma pequena discrepância no traçado, principalmente no intervalo

de 2 a 6 anos de idade, sugerindo uma pequena diferença no crescimento

quando comparadas as duas metodologias.

Anos

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

Com

prim

ento

tota

l (m

m)

0

100

200

300

400

500Método direto

Método indireto

I50=1,42

I50=1,83

A0,95=6,88

A0,95=8,30

110

Figura 3.4. Curvas de crescimento obtidas através da equação de von

Bertalanffy pelos diferentes métodos para Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. I50

representa a idade média em que 50% da população atinge a primeira

maturação gonadal e A0,95 a longevidade.

A análise de componentes principais dos coeficientes de Fourier

calculados através da análise de Fourier elíptica considerou 12 componentes

principais (PCs) significativos para os otólitos analisados, explicando 87,34%,

ocorrendo uma estabilização a partir do décimo autovalor (Figura 3.5). Sendo

assim foram utilizados todos os PCs significativos para análise discriminante.

Na figura 3.6 se encontra a variação média da forma do otólito sagita, explicado

pelos componentes principais. Entretanto, vale ressaltar que os otólitos

utilizados para a análise foram aqueles que caracterizam os comprimentos

médios nas idades às quais pertenciam.

Autovalores

0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24

Pro

po

rçã

o (

%)

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Figura 3. 5. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por

cada autovalor na análise de componentes principais.

111

Figura 3.6. Visualização da variação da forma média dos otólitos sagita,

explicada pelos componentes principais, para cada idade estimada (número ao

lado dos otólitos) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro

de Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo.

Houve diferença significativa de acordo com a MANOVA (F = 2,486 e p <

0,001) dos componentes principais da análise de Fourier elíptica entre as

idades de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-

Iguape. Segundo a ANOVA os componentes principais 1, 2, 3 e 7 foram às

variáveis explicativas desta diferença (Tabela 3.3).

112

Tabela 3.3. Média e resultado da ANOVA das variáveis dos componentes

principais da análise de Fourier elíptica de Mugil curema dos indivíduos do

estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de

São Paulo. n.s. = não significativo.

Descritores Idade ANOVA

1 2 3 4 5 6 F p

PC1 0,0241 0,0049 0,0086 0,0048 -0,0109 -0,0316 3,91 0,0043

PC2 -0,0198 -0,0060 0,0051 0,0048 -0,0004 0,0163 3,81 0,005

PC3 -0,0042 -0,0066 -0,0063 0,0083 0,0111 -0,0023 2,9 0,0217

PC4 -0,0058 0,0002 0,0077 0,0022 0,0021 -0,0064 -- n.s.

PC5 -0,0013 -0,0007 -0,0031 -0,0018 0,0013 0,0057 -- n.s.

PC6 -0,0049 0,0021 -0,0011 0,0006 0,0031 0,0002 -- n.s.

PC7 0,0091 -0,0045 -0,0072 0,0005 0,0023 -0,0002 4,41 0,0019

PC8 0,0184 0,0013 -0,0024 0,0051 0,0085 0,0042 -- n.s.

PC9 0,0005 -0,0003 -0,0041 0,0013 -0,0041 0,0066 -- n.s.

PC10 0,0009 0,0049 0,0007 -0,0002 -0,0050 -0,0012 -- n.s.

PC11 -0,0009 0,0014 -0,0030 -0,0002 0,0043 -0,0017 -- n.s.

PC12 0,0006 -0,0019 0,0001 0,0005 -0,0001 0,0008 -- n.s.

A figura 3.7A mostra os escores das duas primeiras funções da análise

discriminante canônica, evidenciando claramente dois grupos: o primeiro grupo

formado por indivíduos com um ano de idade e o segundo formado por

indivíduos com dois a seis anos, entretanto pode-se notar dentro do segundo

grupo dois subgrupos, sendo um subgrupo formado por indivíduos com dois e

três anos e o outro subgrupo formado por indivíduos com quatro, cindo e seis

anos de idade. Quando analisados, considerando a idade de primeira

maturação gonadal, como sendo indivíduos imaturos (< I50) e indivíduos adultos

(> l50) os dois grupos e consequentemente os dois subgrupos se tornam ainda

mais evidentes (Figura 3.7B).

113

Eixo 1

-4 -2 0 2 4 6

Eix

o 2

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

1

2

3

4

5

6

Eixo 1

-4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4

Eix

o 2

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

I

A

A

B





Sendo, (A) com base a idade dos indivíduos (1 a 6) e (B) a idade de primeira

maturação gonadal nos estádios (imaturo = I e adulto = A).

114

A matriz de classificação, levando em consideração as idades,

apresentou valores de porcentagem de acerto para as idades 2 e 6 de 60 %,

para as idades 3 e 4 de 70 % e para as idades 1 e 5 de 90 %, sendo a

porcentagem de acerto total de 73,3 % (Tabela 3.4). Entretanto, quando a

análise considera a idade de primeira maturação gonadal, a porcentagem de

acerto total aumenta para 93,33 %, tendo os imaturos e adultos uma

porcentagem de 80 % e 96 %, respectivamente. E quando analisados

utilizando os dois subgrupos e os imaturos a porcentagem de acerto total

diminui para 86,67 %, tendo os adultos (subgrupo 1) uma porcentagem de 80

% e os adultos (subgrupo 2) 93,3 % (Tabela 3.5).


base nas idades estimadas a partir dos otólitos de Mugil curema do estuário de


Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.

Anos 1 2 3 4 5 6 % concordância

1 9 1 0 0 0 0 90,00

2 2 6 1 0 0 1 60,00

3 0 2 7 1 0 0 70,00

4 0 0 0 7 2 1 70,00

5 0 0 0 1 9 0 90,00

6 0 0 0 1 3 6 60,00

Total 11 9 8 10 14 8 73,33


base na idade de primeira maturação gonadal, dos otólitos de Mugil curema do

115


São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.

Imaturo Adulto % concordância

Imaturo 8 2 80,00

Adulto 2 48 96,00

Total 10 50 93,33

3.5. Discussão

Como já foi mencionado, estudos para determinação da idade e

crescimento em peixes são fundamentais para a descrição da estrutura

populacional e para um efetivo manejo pesqueiro (CAILLIET et al., 2001;

ESPINO-BARR et al., 2005). Segundo Morales-Nin (1992) a incerteza relativa

inerente em todos os métodos para determinação dos parâmetros de

crescimento faz com que a utilização de duas técnicas independentes seja

desejável para se confirmar os resultados, sendo a análise de frequência de

classes de comprimento (método indireto) e a interpretação de anéis etários

(método direto) as técnicas que oferecem os melhores resultados. Com base

em tais argumentos no presente estudo optou-se por aplicar as duas

metodologias, utilizando a rotina “ELEFAN I” do programa FISAT II (FAO-

ICLARM Fish Stock Assessment Tools / versão 1.2.0) para analisar as

freqüência de classes de comprimento e a estimada através da interpretação

de anéis etários em otólitos.

A correlação não-linear entre o comprimento total do peixe e o

comprimento do otólito não é novidade. Tal fenômeno está associado

principalmente às mudanças no crescimento somático dos peixes comparados

116

ao ritmo rápido e constante do crescimento do otólito (DOUGALL, 2004).

Inúmeros autores já encontraram a não linearidade nessa correlação para

outras espécies em outras regiões, como por exemplo, Dougall (2004) no oeste

Austrália para Lates calcarifer; Newman et al. (1996, 2000a, 2000b) na grande

barreira de coral também na Austrália para Lutjanus adetii, L. carponotatus, L.

erythropterus, L.malabaricus, L. sebae e L. vitta; Magro (2006) na costa

sudeste-sul do Brasil para Trichiurus lepturus; e Santana et al. (2009) em

Pernambuco, litoral nordeste do Brasil, também para Mugil curema.

As estimativas dos parâmetros das variáveis descritoras do processo de

crescimento de Mugil curema, como o comprimento total assintótico, taxa de

crescimento e o comprimento na idade zero, obtidos através de outros estudos

em diferentes regiões de ocorrência da espécie estão apresentados na tabela

3.6.

Tabela 3.6. Parâmetros do modelo de crescimento de von Bertalanffy (CT∞, k e

t0), índice de performance de crescimento (Φ’) e a idade máxima (tmax) de Mugil

curema de acordo com diferentes estudos. 1 = Brasil, 2 = Cuba, 3 = Estados

Unidos e 4 = México. Esc = escama, Esp = espinho e Oto = otólito. Negrito =

comprimento assintótico transformado utilizando a equação descrita por

Santana et al. (2009).

117

Localização Autores (ano) Estrutura/método CT∞ k t0 Φ’ tmax

Virginia3 Richards & Castagna (1976) Esc/direto 401 0,78 -0,06 3,1 4,4

La Habana2 Alvarez-Lajonchère (1981) Esp/direto 593 0,1 -5,9 2,45 34,7

São Paulo1 Cergole (1986) Oto/direto 446 0,61 -0,48 3,08 5,6

Tamiahua4 Ibáñez & Gallardo (1996a) Esc/direto 400 0,16 -3,84 2,41 21,5

Tamiahua4 Ibáñez-Aguirre et al. (1999) Oto/direto 461 0,14 -3,62 2,47 24,8

Cuyuthán4 Gallardo-Cabello et al. (2005) Esc/direto 365 0,22 -1,56 2,46 15,8

Pernambuco1 Santana et al. (2009) Oto/direto 384 0,37 -0,31 2,63 9,5

São Paulo1 Presente estudo Indireto 430 0,33 -0,78 2,79 10,5

São Paulo1 Presente estudo Oto/direto 430 0,39 -0,78 2,86 8,9

No presente estudo o comprimento total assintótico de Mugil curema foi

estimado em 430 mm e quando comparado aos outros trabalhos apresenta um

dos valores mais altos, sendo somente menor que os dos trabalhos de Ibáñes

& Gallardo (1996a) em Tamiahua, México; Cergole (1986) em São Vicente,

Brasil e Alvarez-Lajonchère (1981), La Habana, Cuba, que estimaram CT∞ em

461, 446 e 593mm, respectivamente. Segundo Neves et al. (2006) maiores

comprimentos assintóticos refletem não somente diferenças na estrutura da

população em tamanho da espécie entre as localidades, mas também que em

locais com melhores condições ambientais e maior disponibilidade de recursos,

os indivíduos apresentariam maiores comprimentos assintóticos. Tal fato

sugere que as duas regiões amostradas no estado de São Paulo podem

apresentar melhores condições ambientais e disponibilidade de recursos

quando comparados com as outras regiões estudadas. Nota-se que o estudo

realizado por Cergole (1986) no estuário de São Vicente, região bastante

próxima à de Santos no presente estudo, também apresentou o valor do

comprimento assintótico elevado, reforçando tal argumento.

Os valores estimados da taxa de crescimento para Mugil curema

variaram entre 0,1 a 0,78 entre diversos trabalhos (Tabela 3.6). Contudo, o

118

valor da taxa de crescimento calculado no presente estudo foi muito

semelhante ao estimado em Pernambuco por Santana et al. (2009), de 0,37,

enquanto que neste estudo os valores estimados foram 0,39, através do

método direto, e 0,33 através do método indireto. Segundo Sparre & Venema

(1998) a taxa de crescimento está intimamente associada com a taxa

metabólica dos peixes, a qual pode variar em função da temperatura,

densidade, variação latitudinal e suprimento alimentar. Entretanto, tal

discrepância dos valores encontrados da taxa de crescimento para a espécie

pode ser consequência principalmente das metodologias empregadas e da

estrutura rígida utilizada para as contagens dos anéis etários.

Apesar do t0 não apresentar um significado biológico propriamente dito,

essa variável é de extrema importância para os modelos de crescimento por

ser o ponto no tempo no qual o peixe tem seu comprimento zero (SPARRE &

VENEMA, 1998). Quando o valor do t0 é positivo, significa que o crescimento é

mais lento nas fases iniciais do ciclo de vida do que na fase adulta e que

quando o valor é negativo o contrário ocorre, indicando crescimento inicial um

pouco mais acelerado (KING, 1995). Valores estimados de t0 nos diferentes

estudos variaram de -0,06 até -5,9 indicando um crescimento acelerado nos

primeiros anos de vida para Mugil curema. No presente estudo, os valores de t0

obtidos através do método indireto e do método direto foram bastante

semelhantes: -0,777 e 0,778, respectivamente. O valor estimado mais próximo

ao deste estudo foi o t0 estimado por Cergole (1986) no estuário de São

Vicente, que foi -0,48. Segundo King (1995) tal variável é altamente suscetível

à amostra disponível e, portanto, o alto valor estimado no presente estudo pode

estar associado ao baixo número de exemplares capturados pertencentes às

menores classes de comprimento total.

119

De maneira mais geral, as diferenças nos valores estimados para o

comprimento total assintótico, taxa de crescimento e para o comprimento na

idade zero para Mugil curema podem estar relacionadas com a metodologia

empregada nos cálculos, bem como a fatores internos/fisiológicos (fatores

filogenéticos relativos à espécie) e a fatores externos (qualidade e quantidade

de alimento ou condições climáticas, hidrográficas de cada região) (HILBORN

& WATERS, 1992; WOOTTON, 1990).

O indicador de performance de crescimento foi concebido por Munro

&Pauly (1983) com objetivo de comparar o desempenho do crescimento de

peixes e invertebrados, que pudesse ser descrito pela equação de von

Bertalanffy. Tal variável representa e quantifica a energia de um habitat ou

nicho, pois está diretamente relacionada com a performance de crescimento e,

portanto, o metabolismo e consumo alimentar. Issac-Nahum (1989) acrescenta

que o índice também pode ser utilizado para identificar erros nas estimativas

dos parâmetros de crescimento e também como um indicador da posição

trófica dentro do ambiente em que os indivíduos de um determinado grupo

taxonômico se encontram, considerando-se como sendo 1 o valor do

incremento por nível trófico. Pauly (1979), calculando os índices de

performance para 64 espécies de peixes marinhos, encontrou o valor 2,96 para

peixes da família Mugilidae, relativamente próximo aos valores encontrados no

presente estudo, que foram estimados em 2,86 (método direto) e 2,79 (método

indireto), cuja variação apresentada em outros estudos foi de 2,41 e 3,10. Com

base nos resultados obtidos podemos afirmar que os indivíduos de Mugil

curema são consumidores secundários. Por outro lado, a variação encontrada

nos diferentes estudos mostra diferenças importantes nos parâmetros da

espécie nas diferentes regiões e/ou erros nas estimativas desses parâmetros.

120

O presente estudo estimou a idade máxima de Mugil curema através do

método direto em 8,9 anos e através do método indireto em 10,5 anos. Tais

valores se mostraram semelhantes ao estimado por Santana et al. (2009), em

9,5 anos pelo método direto. Somente em dois estudos foram estimados

valores mais baixos: o de Cergole (1986), realizado no estuário de São Vicente,

região próxima do estuário de Santos, e Richards & Castagna (1976), na

Virgínia. Outros estudos que também estimaram a idade máxima para a

espécie apresentaram valores extremamente maiores, sendo 34,7 anos

calculado por Alvarez-Lajonchère (1981), 24,8 anos estimado por Ibáñez-

Aguirre et al. (1999) e 21,5 e 15,8 anos estimados por Ibáñez-Aguirre &

Gallardo-Cabello (1996) e Gallardo-Cabello et al. (2005) respectivamente.

Contudo, vale à pena ressaltar que onze foi o número máximo de anéis etários

encontrados para Mugil curema em todos os estudos citados anteriormente,

sendo as diferenças atribuídas à interpretação do significado das marcas. Se

considerarmos a validação realizada por Santana et al. (2009), em que um anel

etário equivale a um ano de vida, os presentes valores de idade máxima

calculada superiores a 15 anos de idade se tornam inaceitáveis para a espécie.

Tais resultados de idade máxima elevada estimada para a espécie também

podem estar associados a erros nas estimativas dos parâmetros de

crescimento, além da interpretação dos anéis etários.

A taxa de mortalidade total estimada no presente estudo foi 1,1220 ano-1

e 1,3300 ano-1 obtidos através do método indireto e direto, respectivamente.

Tais taxas foram maiores que as encontradas em Tamiahua (México) por

Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (1996b), que foi o único estudo que estimou

a taxa mortalidade total em 0,85 ano-1. Os autores também estimaram a taxa

de mortalidade natural através do método de Taylor, obtendo o valor de 0,160

121

ano-1, menor que os estimados no presente estudo, que obteve 0,6991ano-1

através do método indireto, e 0,7812ano-1 através do método direto, numa

temperatura média de 22 ºC para o estuário de Santos e sistema costeiro

Cananéia-Iguape. Já a mortalidade por pesca calculada por Ibáñez-Aguirre &

Gallardo-Cabello (1996b) foi 0,690 ano-1, sendo maior do que as estimativas

realizadas no presente estudo, que foram 0,4230 e 0,5488 ano-1 (método

indireto e direto, respectivamente). Contudo, vale a pena ressaltar que uma

comparação direta entre as taxas de mortalidade nem sempre pode ser

realizada em virtude a diferenças nas temperaturas encontradas em regiões

muito diferentes (PAULY, 1980).

Segundo Gulland (1983), um estoque em equilíbrio apresenta uma taxa

de explotação de 0,5. Valores superiores ou inferiores a 0,5 indicam,

respectivamente, sobre-explotação e subexplotação do estoque. No presente

estudo a taxa de explotação estimada para Mugil curema através do método

indireto foi 0,377 ano-1 e para o método direto foi 0,412 ano-1, revelando

subexplotação no estoque. Contudo, ressalta-se que nenhum outro trabalho

realizado anteriormente calculou a taxa de explotação para a espécie,

impossibilitando a comparação. Desta forma, tal estimativa deve ser utilizada

com cautela.

Comparando-se os resultados obtidos através da rotina “ELEFAN I” do

programa FISAT II (método indireto), com a interpretação de anéis etários em

otólitos (método direto) pode-se verificar uma diferença mínima entre tais

valores, pouco significante, como comprovado através do índice de

performance de crescimento. Os resultados obtidos demonstram claramente

que as duas metodologias foram empregadas eficientemente, descrevendo

adequadamente o crescimento de Mugil curema.

122

A análise de Fourier elíptica é considerada o mais poderoso e objetivo

método para avaliar a forma e as pequenas diferenças individuais dos otólitos

(TRACEY et al. 2006), embora sua interpretação biológica seja muito mais

complexa do que a morfometria linear (STRANSKY & MACLELLAN, 2005).

De acordo com Tuset et al. (2006), independente da metodologia

empregada, para uma separação efetiva dos grupos populacionais utilizando a

forma dos otólitos, a porcentagem de acerto da matriz de classificação da

análise discriminante deve ser superior a 70 %.

No presente estudo quando os grupos foram organizados com base na

idade dos indivíduos, apesar da alta porcentagem de acerto total (73,3 %),

individualmente tal porcentagem nos grupos de 2, 3, 4 e 6 anos foi igual ou

inferior a 70%, sendo que somente os otólitos com 1 e 5 anos com 90 % de

porcentagem de acerto. Tal resultado, apesar de expressivo, não conseguiu

caracterizar a maioria dos grupos de otólitos, tornando impossível uma

separação efetiva dos formatos dos otólitos por idade. Entretanto, quando as

formas dos otólitos são separadas através da idade de primeira maturação

gonadal, considerando indivíduos imaturos e adultos, a porcentagem de acerto

total foi 86,7 %, sendo que individualmente os grupos apresentaram

porcentagem de acerto superior a 80 %.

Desta forma, podemos afirmar que a forma do otólito de Mugil curema

muda principalmente após a idade de primeira maturação gonadal. Segundo

Joyeux et al. (2001) a deposição concêntrica diária da matriz orgânica, rica em

proteínas colagênicas (otolina) e de carbonato de cálcio (DEGENS et al., 1969,

FALINI et al., 2005) pode estar sujeita a anomalias decorrentes da reprodução,

modificando o crescimento do otólito. Tal fenômeno pode explicar alterações

nos padrões de crescimento do otólito que ocorrem após a primeira maturação

123

gonadal, já que tal processo aparentemente influencia expressivamente a

deposição diária de componentes, que está ligada diretamente ao crescimento

e com a forma dos otólitos.

São poucos os estudos que reportam diferenças na forma dos otólitos de

peixes ao longo do crescimento, e.i. Beyer & Szedlmayer (2010) para Lutjanus

campechanus no Alabama (EUA), Mérigot et al. (2007) para Solea solea no

noroeste do mediterrâneo (França) e Tuset et al. (2006) para as espécies

Serranus atricauda, S. cabrilla e S. scriba nas Ilhas canárias (Espanha).

Entretanto, nenhum estudo conseguiu efetivamente explicar os motivos pelos

quais ocorrem tais mudanças na forma dos otólitos.

Com base nos resultados apresentados no presente estudo é possível

concluir que todos os valores dos parâmetros estimados descrevem

adequadamente o crescimento de Mugil curema da costa sul e central do

estado de São Paulo, Brasil, cujo estoque se encontra em um nível de

subexplotação. Ressalta-se, no entanto, que diferenças obtidas dos valores

dos parâmetros de crescimento entre este e outros estudos podem estar

relacionadas principalmente a fatores abióticos, como qualidade e

disponibilidade de alimento e/ou condições climáticas e hidrográficas de cada

região, ou mesmo a erros nas estimativas desses parâmetros, ou ainda na

interpretação dos anéis etários. O presente estudo também observou

mudanças na forma do otólito sagita ao longo do ciclo de vida, possivelmente

relacionadas com anomalias na deposição de otolina e carbonato de cálcio

durante a passagem para a fase adulta.

124

3.6. Agradecimentos





ajuda durante a realização deste trabalho. À Coordenação de Aperfeiçoamento

de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado concedida.


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TUSET, V.M.; ROSIN, P.L.; LOMBARTE, A. 2006. sagital otolith shape used in

the identification of fishes of the genus Serranus. Fish. Res., v. 81, p. 316–

325.



VON BERTALANFFY, L.. 1938. A quantitative theory of organic growth

(Inquiries on growth laws. II). Human Biol., v. 10, p. 181 - 213.

WOOTTON, R.J. 1990. Ecology of teleostei fishes. London: Chapman and Hall.

404 p.

YAÑES-ARANCIBIA, A. 1975. Sobre los estúdios de los peces em lãs lagunas


Autón. Mexico, v. 2, n. 1, p. 53-60.





135

Capítulo 4.

Concentração de metais no tecido hepático e renal de

Mugil curema Valenciennes, 1836 de dois estuários da

região sudeste do Brasil

136

4.1. Resumo

O presente estudo teve como objetivo verificar as concentrações de

metais no tecido hepático e renal de Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, utilizando-se a espectroscopia por

emissão de raios-X induzida por partículas. As coletas foram realizadas no

período de mar/09 a fev/10 no estuário de Santos e no período de mai/08 a

abr/2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape. Em laboratório, foi retira e

congelada uma amostra do tecido hepático e renal. Para a análise, essas

amostras foram agrupadas em compostos (“pools”), liofilizadas, maceradas e

prensadas para a obtenção de pastilhas. Os metais encontrados nas amostras

acima do limite de detecção foram: Br, Cu, Cr, Fe e Zn. Foi observada uma

tendência diferenciada de acúmulo desses metais no tecido renal e hepático,

sendo Fe > Cr > Zn > Br > Cu e Fe > Cu > Zn > Br > Cr, respectivamente. Fe e

Br acumularam igualmente no tecido hepático e renal. Tal fato não ocorreu com

as concentrações médias de Cu, Cr e Zn, que apresentaram diferenças

significativas de valores entre os órgãos. Quando comparadas as

concentrações médias desses metais, não houve diferença significativa entre

as duas regiões de estudo.

Palavras-chaves: Parati; PIXE; fígado; rim; estuário de Santos; sistema

costeiro Cananéia-Iguape; São Paulo.

137

4.2. Introdução

Concentrações de metais de origem natural e antropogênica no

ambiente costeiro têm aumentado rapidamente em todo o mundo (YILMAZ et

al., 2007). Alguns metais, tais como ferro, zinco, cobre e manganês,

desempenham papeis essenciais no sistema biológico (TÜRKMEN & CIMINLI,

2007), porém em grandes concentrações representam um sério problema nos

organismos e no ecossistema, devido a dois principais fatores: sua alta

toxicidade e seu potencial de acumulação na biota (ISLAM & TANAKA, 2004).

Por esses motivos a avaliação da concentração de metais nos organismos é

parte indispensável de programas de avaliação e monitoramento do ambiente

marinho costeiro (MARCOVECCHIO, 2004; AZEVEDO et al., 2009).

Os peixes compõem o topo das tramas tróficas dos ambientes aquáticos

e tendem a acumular grandes quantidades de metais nos tecidos (MANSOUR

& SIDKY, 2002), tornando-os sensíveis à poluição do ambiente aquático (FISK

et al., 2001). As altas concentrações de metais nos tecidos dos peixes podem

ter como conseqüência alterações nas taxas de crescimento, nas fases do

processo reprodutivo e no comportamento, sob a forma de mutações

genéticas, modificações nos processos enzimáticos e até levar os indivíduos a

óbito (HEATH, 1995). Tais efeitos individuais afetam populações e

comunidades inteiras (FURNESS & RAIBOW, 1990). Entretanto, as

concentrações dos metais em um mesmo indivíduo podem variar, dependendo

do tecido considerado, como resultado de características bioquímicas

diferentes (RAO & PADMAJA, 2000; BOON et al., 2002).

Diferentes métodos analíticos podem ser utilizados para a determinação

de metais em tecidos de peixes, como por exemplo, a espectrometria de

138

absorção atômica com chama (F AAS), com atomização eletrotérmica (ET

AAS) ou de emissão atômica com plasma indutivamente acoplado (ICP-OES).

Outra possibilidade para análises de metais é o uso espectroscopia por

emissão de raios-X induzida por partículas (PIXE) (JOHANSSON et al., 1995).

A técnica PIXE apresenta a vantagem de ser uma análise multi-elementar

capaz de detectar todos os elementos presentes na amostra em um único

experimento. Além disso, a técnica PIXE é uma técnica não destrutiva, o que

permite repetição das medidas conforme necessário ou dos procedimentos

utilizando outra técnica, para comparação; requer pouca preparação das

amostras a serem analisadas; é extremamente rápida (5 a 10 minutos por

amostra); e o limite de detecção (LOD) comparável com aquelas obtidas por

outras técnicas (SAITOH et al., 2002).

Estudos utilizando a técnica PIXE no Brasil para analisar metais em

tecidos de peixes são escassos. Blumetti (2006) na baia de Santos, litoral

central do estado de São Paulo, quantificou os metais pesados presentes na

musculatura dos indivíduos de Stellifer rastrifer, encontrando valores elevados

de alumínio cromo e bromo. Dias et al. (2009) no tecido da musculatura médio-

lateral de Atherinella brasiliensis, capturados na praia de Itamambuca, litoral

norte do estado de São Paulo, verificaram que os valores médios das

concentrações de diferentes elementos (Na, Mg, P, Cl, K, Ca, Cr, Cu e Br)

apresentaram diferenças significativas entre as épocas do ano (alta e baixa

temporada). E a analise elementar PIXE realizada por Rocha (2009) na

musculatura de Achirus lineatus, revelou um alto grau de contaminação por

diversos metais (As, Pb, Cr, Sr, Mg, Se), tanto na baia de Santos como no

Canal de Bertioga, litoral central do estado de São Paulo.

139

Mugil curema, popularmente conhecida como parati, ocorre



até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). A espécie é

principalmente iliófaga, ingerindo o substrato, formado por lodo ou areia do

local onde habitam (FRANCO & BASHIRULLAH, 1992). Exemplares adultos

habitam principalmente regiões estuarinas de fundo lodoso e águas turvas,

mas, por outro lado, quando juvenis se encontram em praias arenosas, perto

da desembocadura dos rios (FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO,

2011).

O objetivo principal do presente estudo foi verificar as variações das

concentrações de metais no tecido hepático e renal de Mugil curema, utilizando

a espectroscopia por emissão de raios-X induzida por partículas (PIXE), em

exemplares do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, dois

estuários da região sudeste do Brasil, que apresentam diferentes graus de

atividade humana.

4.3. Materiais e métodos

Áreas de estudo

O estuário de Santos (Figura 4.1A) está inserido na região metropolitana

da baixada santista, na porção central do estado de São Paulo (23°30’ S e

46°30’ W), é atualmente uma das regiões mais críticas quanto à contaminação

dos ecossistemas aquáticos (LAMPARELLI et al, 2001; ABESSA, 2002). O uso

e a ocupação do solo na região foram historicamente feitos de forma

140

inadequada e permitiram a instalação descontrolada de fontes múltiplas de

contaminação. Esse processo foi agravado pela inexistência de leis ambientais

e pela falta de tecnologia para o controle das fontes poluidoras, e teve como

consequência direta um quadro de degradação generalizada dos ecossistemas

e da presença de poluentes nos sedimentos. Como decorrências seguiram-se

prejuízos socioeconômicos como aumento de doenças na população (MILARÉ

& MAGRI, 1992), diminuição da balneabilidade das praias, desvalorização

imobiliária, contaminação do pescado, entre outros (BONETTI, 2000;

LAMPARELLI et al., 2001).

Por sua vez, o sistema costeiro Cananéia-Iguape (Figura 4.1B) localiza-

se no extremo sul do estado de São Paulo (24º40’ S e 48º20’ W), e é

considerado um dos cinco estuários mais importantes do mundo em termos de

produtividade (MACIEL, 2001). Apesar da região não apresentar atividades

com potencial impactante, houve nos últimos anos uma intensificação do

processo de ocupação urbana e industrial, o que pode contribuir para

exportação de contaminação para o sistema (CETESB, 2005). Além disso, até

meados dos anos 1990, a região abrigou uma intensa atividade de mineração e

refino, principalmente de chumbo, zinco e prata (FIGUEIREDO et al. 2003),

sendo considerada a região com principal potencial minerador do Estado de

São Paulo (CETEC, 2000).

141




Coleta de dados

Os exemplares de Mugil curema no sistema costeiro Cananéia-Iguape

foram coletados de maio de 2008 a abril de 2009, utilizando-se rede de tarrafa,

com malha de 12 mm entre nós consecutivos, e cerco fixo, com distância entre

bambus de 30 mm. No estuário de Santos os exemplares foram coletados

durante março de 2009 a fevereiro de 2010, utilizando-se rede de tarrafa, com

malha de 20 mm entre nós consecutivos e rede de abalo, com malha de 60 mm

entre nós consecutivos. Em laboratório foi retirada uma pequena amostra de

tecido hepático e renal de todos os indivíduos capturados. As amostras foram

-48 -47.5 -47 -46.5 -46

-25.2

-24.7

-24.2

-48.00 -47.90 -47.80

-25.10

-25.00

-24.90

-46.45 -46.40 -46.35 -46.30

-24.00

-23.95

-23.90

Santos

Cubatão

Vicente de Carvalho

São Vicente

Cananéia

Ilha Comprida

Ilha do Cardoso

Alemoa

Base

Ilha Barnabé

COSIPA

0 km 5.5 km 11 km

0 km 2.75 km 5.5 km

A

B

Brasil

OceanoPacífico

OceanoAtlântico

Praia Grande

Mongaguá

Itanhaém

Peruíbe

Iguape

142

acondicionadas em sacos plásticos devidamente identificados e congeladas a

uma temperatura de -18 ºC. Posteriormente as amostra foram agrupadas em

22 compostos (“pools”) formados por 470 indivíduos de Mugil curema, sendo 6

pools de tecido hepático (156 indivíduos) e 6 pools de tecido renal (149

indivíduos) do sistema costeiro Cananéia-Iguape e 5 pools de tecido hepático

(87 indivíduos) e 5 pools de tecido renal (78 indivíduos) do estuário de Santos.

A seguir os compostos foram liofilizados por 48 horas, macerados em cadinhos

de porcelana e prensados para a obtenção de pastilhas.

Análise elemental

A análise elemental foi realizada no Laboratório de Implantação Iônica

no instituto de física da Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Foi

utilizado para análise dos elementos traço nos tecido hepático e renal de Mugil

curema um acelerador Tandetron de 3 MV irradiando feixes de prótons de

2MeV para a estação do PIXE, com uma corrente média por unidade de área

de 8 nA/cm2. A câmara de reações foi mantida em vácuo da ordem de 10-6

mbar por meio de uma bomba turbo-molecular. As pastilhas foram carregadas

em um suporte com capacidade para 15 alvos e montadas na câmara de

reação, usando um sistema eletromecânico e uma câmera para visualização.

Os raios-X característicos induzidos pelas reações foram detectados através de

um detector de Si(Li) posicionado a 135º em relação à linha, com uma

resolução de energia de 160 eV a 5,9 keV. O espectro do PIXE foi analisado

através do software GUPIXWIN, desenvolvido na Universidade de Guelph

(MAXWELL et al., 1989; CAMPBELL et al., 2000).

143

A técnica de espectroscopia de retrodispersão de Rutherford (RBS) foi

utilizada a fim de obter a massa relativa de luz (matrix) dos elementos tais

como C, O e N presentes nos tecidos de fígado e rim. Um feixe de 1.2 MeV He+

com uma corrente de 22 nA/cm2 foi utilizado em todas as amostras. Os íons

retrodispersados foram detectados por uma barreira de detectores com a

superfície de Si posicionados a 158º em relação ao feixe da corrente de He+. A

pressão interna da câmara de reação estava na ordem de 10-6 mbar durante o

experimento. A carga total foi obtida depois de uma calibragem usando um

“vane” rotativo interceptando o feixe periodicamente. O espectro RBS foi

analisado através do código SIMNRA (MAYER, 1999).

Para os experimentos de ambas as técnicas (PIXE e RBS) foi utilizado

um padrão (DORM-2, tecido muscular de Dogfish), medido por 30 minutos sob

as mesmas condições a que seriam submetidos os tecidos de Mugil curema.

Para as análises do PIXE foi utilizado um procedimento de padronização

chamado “método do valor do H”.

Análise estatística

Com o intuito de comparar as concentrações elementares obtidas para

ambas as localidades e os tipos de tecido (hepático e renal) foi aplicado o teste

“F Fisher” com a hipótese nula (H0) de que as variâncias eram iguais. Nos

casos em que o teste F foi aceito, aplicou-se o teste “t student”, utilizando a

hipótese nula (H0) de que as médias eram iguais. Para as restantes das

concentrações elementares (i.e. aquelas de que o teste F foi rejeitado) o teste

“t Welch” foi aplicado utilizando a hipótese nula (H0) igual ao do teste anterior.

Em todos os casos foi adotado um nível de 5% de significância.

144

4.4. Resultados

Os resultados obtidos a partir do método PIXE permitiram uma avaliação

da bioacumulação de metais no tecido hepático e renal de Mugil curema, no

sistema costeiro Cananéia-Iguape e no estuário de Santos.

Os metais encontrados, acima do limite de detecção (LOD), nas

amostras do tecido hepático e renal de Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos foram: bromo (LOD = 8,35 ppm),

cromo (LOD = 3,54 ppm), cobre (LOD = 3,02 ppm) , ferro (LOD = 2,97 ppm) e

zinco (LOD = 3,48 ppm).

A concentração média de Bromo (Br) no fígado de Mugil curema no

estuário de Santos foi 42,33 ± 7,79 ppm e no sistema costeiro Cananéia-

Iguape foi 37,03 ± 9,13 ppm. Para o rim as concentrações médias no estuário

de Santos e no sistema costeiro Cananéia-Iguape foram de 52,60 ± 7,98 e

45,20 ± 10,46 ppm respectivamente. Quando se comparam as duas regiões,

tais concentrações não apresentaram diferença significativa. Apesar das

concentrações médias de bromo no tecido renal terem sido maiores que as

concentrações encontradas no fígado, as diferenças entre elas não foi

significativa, e tal padrão se repetiu nas duas regiões estudadas (Figura 4.2).

Não há limite máximo tolerável estabelecido para consumo em nenhuma

legislação para o bromo.

145

Co

nce

ntr

açã

o (

pp

m)

0

10

20

30

40

50

60

70

80Fígado

Rim

Estuário de Santos

Sistema costeiroCananéia-Iguape

Bromo (Br)


bromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil


estado de São Paulo, Brasil.

A partir dos resultados obtidos verifica-se que, nas duas regiões

estudadas, as concentrações médias de cobre (Cu) no fígado de Mugil curema

apresentaram diferenças significativas quando comparadas com as

concentrações médias do tecido do rim, sendo uma ordem de grandeza maior

(Figura 4.3). Apesar da concentração média no fígado dos exemplares do

sistema costeiro Cananéia-Iguape (406,46 ± 182,47 ppm) ser maior do que a

concentração média do estuário de Santos (281,86 ± 103,37 ppm) não há

diferença significativa entre os valores. No rim a maior concentração média de

Cu foi encontrada no estuário de Santos (13,91 ± 10,85 ppm) quando

146

comparada com a encontrada nas amostras do sistema costeiro Cananéia-

Iguape (6,59 ± 2,29 ppm), porém tal diferença também não apresenta

significado estatístico. Somente as concentrações médias do fígado ficaram

acima dos limites máximos permitidos para consumo, estabelecidos em 54 mg

kg-1 pela Environment Protection Authority (EPA) e de 30 ppm pela Agência

Nacional de Vigilância (ANVISA).

Co

nce

ntr

açã

o (

pp

m)

0

20

40

60

300

400

500

600

700

800Fígado

Rim

Estuário de Santos


EPA

Cobre (Cu)

ANVISA

*

*


cobre (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil



apresentaram diferença significativa (p<0,05).

Nas duas regiões estudadas as concentrações médias de cromo (Cr) no

fígado foram significantemente menores do que no rim. Entretanto, não houve

147

diferença significativa na concentração média de Cr quando comparados os

valores obtidos para os exemplares coletados em Santos (30,67 ± 23,26 ppm)

com os do sistema costeiro Cananéia-Iguape (102,59 ± 109,85 ppm). O mesmo

ocorreu com as concentrações médias de Cr no fígado, tendo sido encontrados

0,93 ± 1,08 ppm para os indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e

0,67 ± 1,36 ppm para os do estuário de Santos. As concentrações médias no

rim e no fígado, nas duas áreas de estudo, foram maiores que as estabelecidas

pela Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA) cujo limite máximo

permitido para consumo de Cr é 0,1 ppm. Porém, quando utilizamos o limite

máximo para consumo da Environment Protection Authority (EPA), cujo valor é

de 4,10 mg kg-1, verifica-se que somente as concentrações médias no rim são

maiores que esse limite (Figura 4.4).

Co

nce

ntr

açã

o (

pp

m)

0

1

2

3

4

5

50

100

150

200

250

300Fígado

Rim

Estuário de Santos


EPA

Cromo (Cr)

ANVISA

*

*


cromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil

148




As concentrações médias de ferro (Fe) no fígado dos exemplares

coletados no estuário de Santos e no sistema costeiro Cananéia-Iguape foram

de 798,62 ± 452,94 e 790,83 ± 259,61 ppm respectivamente, não havendo

diferença significativa entre os valores obtidos para as duas regiões. Também

não houve diferença significativa nas concentrações médias de Fe no rim nas

duas regiões, sendo as concentrações médias de 737,36 ± 164,93 ppm no

estuário de Santos e 802,33 ± 415,41 ppm no sistema costeiro Cananéia-

Iguape. Pode-se observar estatisticamente que as concentrações médias dos

dois tecidos não apresentaram diferença, sendo que tal padrão se repetiu nas

duas regiões estudadas (Figura 4.5). Apesar das concentrações médias

estarem abaixo do limite permitido para consumo de acordo com Environment

Protection Authority (EPA), que recomendou uma concentração máxima de 950

mg kg-1, as concentrações médias obtidas nos dois tecidos ficaram muito

próximas, com desvios padrão superiores a este limite. Vale ressaltar que a

Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA) não estipulou um limite

permitido para consumo do ferro.

149

Co

nce

ntr

açã

o (

pp

m)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400Fígado

Rim

Estuário de Santos


EPA

Ferro (Fe)

Figura 4.5. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de ferro

(ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil curema do


São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que


Os valores obtidos das concentrações médias de zinco (Zn) no fígado e

no rim no estuário de Santos foram 127,51 ± 26,04 e 72,04 ± 10,79 ppm,

respectivamente, sendo constatada diferença significativa entre os valores.

Também foi encontrada diferença significativa na concentração média de Zn do

fígado (115,54 ± 16,93 ppm) e do rim (59,29 ± 10,77 ppm) no sistema costeiro

Cananéia-Iguape. Entretanto, quando comparadas as duas regiões, as

concentrações médias do Zn, tanto para o fígado quanto para o rim, não

apresentaram diferenças significativas entre si. Porém, tais valores estão acima

150

do limite máximo permitido para consumo da Environment Protection Authority

(EPA) e a Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA), que estipularam

um limite de 410 mg kg-1 e 50 ppm, respectivamente (Figura 4.6) .

Co

nce

ntr

açã

o (

pp

m)

0

50

100

150

200

400

500Fígado

Rim

Estuário de Santos


EPA

Zinco (Zn)

ANVISA

**


zinco (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil




4.5. Discussão

O modelo biológico Mugil curema foi objeto do presente estudo por ser

uma espécie explorada comercialmente em toda costa brasileira,

principalmente pela pesca artesanal (Menezes & Figueiredo, 1985) e também

151

por manter uma estreita relação com o substrato onde vive durante a maior

parte do seu ciclo de vida. A espécie é iliófaga, ingerindo o substrato, formado

por lodo ou areia do local onde habita (FRANCO & BASHIRULLAH, 1992).

Quando adultos, os paratis são encontrados principalmente em regiões

estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, quando

juvenis, os mesmos, se encontram principalmente na margem das praias ou

nas bordas de canais e lagunas (FERREIRA, 1989; FAVERO, 2011). Tais

mudanças de habitas ampliam e modificam a exploração de recursos e, como

conseqüência, diversificam as possíveis fontes de metais.

Alguns metais, em pequenas concentrações, desempenham papéis

essenciais nos processos metabólicos dos organismos marinhos (TÜRKMEN &

CIMINLI, 2007), porém em grandes concentrações representam um sério

problema, devido a dois principais fatores: sua alta toxicidade e sua habilidade

em bioacumular (ISLAM & TANAKA, 2004). A bioacumulação de metais nos

peixes pode ocorrer de forma direta (pela água via brânquias) ou indireta (pelo

sedimento ou alimentação via trato digestório) (ALQUEZAR et al., 2006a).

Inúmeras variáveis, tais como o habitat, a idade, o tamanho do peixe, o tipo de

presa e a biodisponibilidade do metal na água e no sedimento, podem afetar tal

acumulação (PTASHYNSKI et al., 2002). Segundo Alquezar et al. (2006a),

estudos têm demonstrado que altos níveis de metais na água são

frequentemente refletidos no tecido branquial de peixes pelágicos e altos níveis

de metais são acumulados pela dieta em peixes bentônicos.

Uma vez dentro do organismo do peixe, os metais são transferidos

através da corrente sanguínea para outros órgãos-alvo (TÜRKMEN et al.,

2009). A distribuição para esses órgãos-alvo é inerente a cada metal, pois

diferentes metais possuem diferentes padrões de distribuição. Alguns fatores

152

intrínsecos em peixes também determinam a distribuição de metais no

organismo após ser assimilado (LANNO & HILTON, 1987; WALLACE, et al.,

2003).

No presente estudo houve uma tendência de acúmulo nos tecidos

estudados, fígado e rim de Mugil curema, sendo Fe > Cu > Zn > Br > Cr e Fe >

Cr > Zn > Br > Cu, respectivamente. As concentrações de ferro e bromo não

apresentaram diferenças significativas entre os órgãos, acumulando-se

igualmente entre os tecidos. Tal fato não ocorreu com as concentrações

médias de cobre, cromo e zinco que apresentaram diferença estatisticamente

significativa de acúmulo entre os órgãos, sendo evidenciado um maior acúmulo

de cobre e zinco no fígado e um maior acúmulo de cromo no rim.

O maior acúmulo de cobre e zinco encontrado no fígado, quando

comparado ao rim, pode ser explicado pela maior quantidade de metalotioneína

produzida pelo fígado em comparação a outros órgãos segundo (Heath, 1995).

A metalotioneína é uma proteína de baixo molecular que têm como função

detoxificação, estocagem e regulação de metais no organismo, principalmente

zinco e cobre (VAN DER OOST et al., 2003; FAROMBI et al., 2007). Por outro

lado, o maior acúmulo de cromo encontrado no rim em comparação ao fígado

pode estar relacionado ao fato de que o rim dos teleósteos apresenta uma

grande quantidade de cistina (LUCKEY & VENUGOPAL, 1977). A cistina é um

aminoácido formado pela dimerização da cisteína, e tem como função a

detoxificação e a estocagem de metais encontrados no organismo, e esta

associada principalmente no metabolismo redutivo do cromo VI (LUCKEY &

VENUGOPAL, 1977; ÇAKIR & BIÇER, 2005).

Poucos estudos comparam, de uma forma direta, o acúmulo de metais

nos tecidos hepáticos e renais. A grande maioria dos estudos foca suas

153

comparações entre o tecido do fígado com tecido muscular e/ou brânquias (e.g.

ALQUEZAR et al., 2006b; DURAL et al., 2007; YILMAZ et al., 2007). Vale

ressaltar a inexistência de estudos sobre as concentrações de metais em Mugil

curema em toda sua área de ocorrência, tornando impossível uma comparação

direta entre os resultados obtidos no presente estudo com os de outras áreas.

Neste trabalho optou-se por destacar os estudos que apresentaram diferença

nas concentrações dos metais nesses tecidos, independente da técnica

utilizada, com espécies, de preferência, que apresentam hábitos demersais.

Sultana & Rao (1998) encontrou para Mugil cephalus, uma espécie do

mesmo gênero da do presente estudo, em águas do porto Visakhapatnam na

Índia, um maior acúmulo de cobre e zinco no fígado em comparação ao rim. A

concentração média de cobre e do zinco no fígado de M. cephalus foi 25,17 ±

5,13 e 157,33 ± 15,82 ppm, respectivamente, enquanto que as concentrações

destes mesmos elementos no rim foi 15,06 ± 4,07 e 143,11 ± 16,51 ppm,

respectivamente. O resultado deste estudo sugere que Mugil cephalus cresce

em águas contaminadas por metais, sendo que tais metais são acumulados em

seus tecidos em quantidades suficientes para causar toxicidade em seus

consumidores. Tanto o fígado quanto o rim de Mugil cephalus são bons

indicadores na avaliação de metais em águas contaminadas.

Farombi et al. (2007), em uma espécie de hábitos demersais conhecida

popularmente como bagre africano (Clarias gariepinus), nos Rios Ogun e Agodi

no oeste da Nigéria, também encontraram um maior acúmulo de zinco no

tecido do fígado quando comparado ao tecido do rim. A concentração média de

zinco no fígado de exemplares da espécie no rio Agodi foi 0,09 ± 0,01 ppm e no

rio Ogum 19,75 ± 1,87 ppm, enquanto a concentração media de zinco no rim

dos exemplares capturados no rio Ogum e no rio Agodi foi 0,80 ± 0,01 e 19,05

154

± 2,34 ppm, respectivamente. Entretanto, foi constatado que o cobre

apresentou um maior acúmulo no tecido hepático de espécimes do rio Agodi,

enquanto que no rio Ogun a espécie apresentou maior acúmulo no tecido renal.

Os autores justificaram a maior concentração de cobre e zinco no fígado pela

grande quantidade de metalotioneína encontrada no órgão, que detoxifica,

estoca e regula os metais no organismo.

Para uma espécie bento pelágica (Oreochromis niloticus), coletada em

doze fazendas de cultivos no Egito, foi constatado maior acúmulo de cobre no

tecido branquial (4,8 ± 0,05 ppm), seguido pelo fígado (2,56 ± 0,21 ppm),

músculo (2,54 ± 0,05 ppm) e rim (1,52 ± 0,06 ppm) (KAOUD & EL-DAHSHAN,

2010). Entretanto, os autores não explicaram o acúmulo diferenciado nos

diferentes órgãos.

Em um experimento realizado com uma espécie de peixe demersal

(Sparus aurata), com a injeção de 500 µg/kg de cobre nos indivíduos, também

foi encontrado maior acúmulo de cobre no fígado em comparação com o rim

(GHEDIRA et al., 2010), os autores também evidenciaram um acúmulo maior

de cobre no tecido do fígado em comparação ao rim. Os resultados mostraram

que as concentrações médias de cobre no fígado e no rim dos indivíduos-

controle foi 10,52 ± 3,20 e 0.41 ± 0.13 µg/g de cobre para o fígado e para o rim,

respectivamente, as dos indivíduos experimentais a concentração média de

cobre no fígado foi 25,70 ± 2,40 µg/g e do rim 3,00 ± 0,19 µg/g.

Vinodhini & Narayanan (2008) realizaram experimentos com a espécie

bentopelágica Cyprinus carpio, expuseram exemplares a concentrações

subletais de Cr, Ni, Cd e Pb durante um período de 32 dias. Seus resultados

mostram maior acúmulo de cromo no rim quando comparado ao fígado,

mencionando que o rim é a porta de saída de produtos de detoxificação de

155

metais pesados do organismo, o que explicaria o maior acúmulo do cromo no

órgão.

Begum et al. (2009) analisou a concentração de quatro metais, incluindo

o cromo em 10 espécies de peixes capturados em Bangalore, sul da Índia. Seu

resultado indicou que somente na espécie que apresenta hábito demersal

(Heteropneustes fossilis), houve maior concentração de cromo no rim (2,77

μg/kg) em comparação ao fígado (2,6 μg/kg), sem explicar esse resultado.

No presente estudo as concentrações de Br, Cu, Cr, Fe e Zn acima do

limite de detecção encontradas no fígado e no rim de Mugil curema do estuário

de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape não apresentaram

diferenças significativas entre si. Os valores médios das concentrações do

cromo e do zinco no fígado e no rim e a concentrações médias do cobre no

fígado foram maiores do que os limites máximos permitidos para consumo,

segundo a Environment Protection Authority (EPA) e a Agência Nacional de

Vigilância Sanitária (ANVISA). Vale ressaltar que o acúmulo de metais nos

teleósteos tende a ser maior nas gônadas, fígado e rim, por serem órgãos de

armazenamento e deposição final de metais (BERVOTES et al., 2001). Sendo

assim, as concentrações desses metais nos músculos, tecido mais consumido

pelo homem, podem ser menores e ficarem abaixo dos limites máximos

permitidos.

A ausência de estudos, no sistema costeiro Cananéia-Iguape e no

estuário de Santos, utilizando o mesmo modelo biológico e a mesma

metodologia para a análise de metais faz com que uma comparação dos

resultados obtidos no presente estudo com outros trabalhos seja praticamente

impossível. Entretanto, podemos notar nos estudos realizados nas mesmas

regiões, independentemente da técnica ou do modelo biológico, altas

156

concentrações de cobre, cromo e ferro. Sendo em alguns casos acima dos

limites máximos permitidos para consumo, segundo a EPA e a ANVISA,

corroborando com os resultados obtidos no presente estudo.

Por exemplo, Blumetti (2006) analisando o tecido do músculo de Stellifer

rastrifer na baia de Santos, encontrou concentrações de cromo acima do limite

máximo permitido pela ANVISA. Carmo (2006) encontrou concentrações acima

do limite máximo permitido pelas duas agência, de cromo nas brânquias e no

músculo, de cobre no fígado e de ferro nas brânquias e no fígado de Mugil

curema no rios Branco e Mariana, ambos localizados no estuário de Santos.

Para Achirus lineatus capturados na baia de Santos, Rocha (2009) encontrou

concentrações de cromo no tecido muscular acima do limite máximo permitido

para consumo, segundo a EPA e a ANVISA.

Tabela 4.1. Concentração média e desvio-padrão dos metais detectados nas

amostras de diferentes tecidos e espécies nas proximidades do estuário de

Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo,

Brasil. N.D. = não detectado.

157

Tabela 4.1. Concentração média e desvio-padrão dos metais detectados nas amostras de diferentes tecidos e espécies nas

proximidades do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil. N.D. = não

detectado.

Autor (Ano) Modelo biológico Localidade Tecido Concentração metais (ppm)

Br Cr Cu Fe Zn

CETESB (1978) Eucinostomus gula Baía de Santos Vísceras -- 0,61 0,34 -- 11,50

Mugil curema Estuário de Santos Vísceras -- 0,61 0,22 -- 5.27

Blumetti (2006) Stellifer rastrifer Baía de Santos Músculo -- 3,22 ± 4,34 3,35 ± 2,64 18,98 ± 10,71 21,06 ± 5,09

Carmo (2006) Mugil curema Rio Branco Fígado -- N.D. 998,68 ± 1475 24,37 ± 55,25 103,49 ± 18,92

Brânquia -- 102,84 ± 26,99 N.D. 270,57 ± 50,59 85,83 ± 7,96

Músculo -- 4,78 ± 7,25 0,05 ± 0,14 108,97 ± 34,77 28,09 ± 3,20

Rio Mariana Fígado -- N.D. 156,38 ± 209,62 6,56 ± 14,84 98,16 ± 25,69

Brânquia -- 98,52 ± 32,43 N.D. 195,08 ± 161,70 88,10 ± 11,20

Músculo -- 6,53 ± 13,11 0,07 ± 0,18 183,05 ± 109,22 25,87 ± 5,34

Rocha (2009) Achirus lineatus Baía de Santos Músculo -- 4,67 ± 3,95 1,14 ± 1,36 154,55 ± 198,36 31,76 ± 13,94

Azevedo et al. (2009) Cathorops spixii Baía de Santos Fígado -- -- -- 14,676 1,243

Presente estudo Mugil curema Estuário de Santos Fígado 42,33 ± 7,79 0,67 ± 1,36 281,86 ± 103,37 798,62 ± 452,94 127,51 ± 26,04

Rim 52,60 ± 7,98 102,59 ± 109,85 13,91 ± 10,85 737,36 ± 164,93 72,04 ± 10,79

Azevedo et al. (2009) Cathorops spixii Cananéia-Iguape Fígado -- -- -- 23,038 5,28

Presente estudo Mugil curema Cananéia-Iguape Fígado 37,03 ± 9,13 0,93 ± 1,08 406.46 ± 182,47 790,83 ± 259,61 115,54 ± 16,93

Rim 45,20 ± 10,46 30,67 ± 23,26 6,59 ± 2,29 802,33 ± 415,41 59,29 ± 10,77

158

Portanto, de acordo com os resultados obtidos no presente estudo pode-

se concluir que o rim e do fígado de Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos apresentaram altas concentrações

de bromo, cobre, cromo, ferro e zinco. Para as duas regiões estudadas, tais

valores estão acima do limite máximo para consumo. Ferro e bromo se

acumularam igualmente entre o tecido hepático e renal. Tal fato não ocorreu

nas concentrações médias de cobre, cromo e zinco, que apresentaram

diferença significativa de valores entre os órgãos.

4.6. Agradecimentos





ajuda durante a realização deste trabalho. Ao Prof. Dr. Johnny Ferraz Dias e

MSc. Liana Appel Boufleur do Laboratório de Implantação Iônica do Instituto de

Física da Universidade Federal de Rio Grande do Sul pelas análises das

amostras do presente estudo. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal

de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado concedida.



Estuarino de Santos. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo,

Instituto Oceanográfico, 290 p.

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168

Capítulo 5.

Alterações histopatológicas e atividade EROD no fígado de

Mugil curema Valenciennes, 1836 do litoral do estado São

Paulo, Brasil

169

5.1. Resumo

O presente estudo teve como objetivo verificar, pela combinação de

biomarcadores tradicionais, se os indivíduos de Mugil curema estão

respondendo a contaminantes presentes no estuário de Santos e no sistema

costeiro Cananéia-Iguape. As coletas foram realizadas mensalmente no

período de mar/09 a fev/10 no estuário de Santos e no período de mai/08 a

abr/2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape. As alterações histológicas do

fígado foram avaliadas semi-quantitativamente pelo IAH e pela atividade

EROD. Os valores médios de IAH para os indivíduos imaturos, maduros e total

do sistema costeiro Cananéia-Iguape foram de 80,50 ± 54,01, 87,35 ± 61,79 e

83,92 ± 57,39 respectivamente, enquanto que, a atividade EROD, foi de 74,65

± 9,64, 76,43 ± 64,53 e 75,76 ± 51,36 pMol.min-1.mg-1 respectivamente. No

estuário de Santos os valores médios de IAH dos indivíduos imaturos foi de

74,69 ± 55,37, dos maduros foi 66,45 ± 54,32 e total foi de 69,69 ± 54,03;

enquanto que a atividade EROD dos indivíduos imaturos, maduros e total

foram de 72,28 ± 6,66, 83,21 ± 45,61 e 78,35 ± 34,71 pMol.min-1.mg-1.

Portanto, devido aos altos valores obtidos, pode-se afirmar que os indivíduos

de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema Costeiro Cananéia-Iguape

estão respondendo severamente aos efeitos de contaminantes existentes

nesses ambientes.

Palavras-chaves: Parati; IAH; citocromo P450; tecido hepático; estuário de

Santos; sistema costeiro Cananéia-Iguape.

170

5.2. Introdução

Nos últimos anos, o crescimento populacional e o desenvolvimento

industrial têm sido duas das maiores causas da contaminação do ambiente

marinho ao redor do mundo (CAUSSY et al., 2003; ELAHEE & BHAGWANT,

2007). Em especial, merecem destaque as regiões costeiras estuarinas, que

são consideradas condutores naturais para transferência de compostos

químicos industriais, urbanos e agrícolas para o mar (ROAST et al., 2001;

AKAISHI et al., 2007; PADMINI & RANI, 2009).

Esses compostos químicos na água e no sedimento, dependendo da

concentração, podem interagir com os organismos presentes nesses locais, e

causar alterações no funcionamento metabólico desses organismos, que

podem eventualmente, refletir-se em níveis populacionais, de comunidades ou

de ecossistemas (AYAS et al., 2007).

As alterações no funcionamento metabólico podem ser avaliadas e

medidas por análises histopatológicas, hematológicas, genéticas e fisiológicas.

Estas têm sido utilizadas como indicadores de estresse ambiental

(MATTHIESSEN et al., 1993; STENTIFORD et al., 2003). Entre os organismos

marinhos, os teleósteos são considerados bons indicadores de estresse

ambiental, devido a sua capacidade de acumular compostos químicos

orgânicos e inorgânicos em seus tecidos, e transferi-los para níveis tróficos

superiores (BOON et al., 2002, OLIVEIRA-RIBEIRO et al., 2005).

Análises histopatológicas têm sido reconhecidas como ferramentas

importantíssimas no estudo e diagnóstico dos efeitos agudos e crônicos de

poluentes em teleósteos (AKAISHI et al., 2004; OLIVEIRA-RIBEIRO et al.,

2005). Além disso, as características histopatológicas de órgãos alvo

171

específicos podem expressar condições ambientais e representar o tempo de

exposição aos quais estão submetidos os organismos (SCHMALZ et al., 2002).

Sendo assim aparecem como resposta a estressores subletais, fornecendo um

método rápido na avaliação do comprometimento de tecidos e órgãos de

espécimes expostos a agentes químicos estressores (JOHNSON et al., 1993).

O fígado e o rim são os principais órgãos com potencial de biotransformação,

bioativação e eliminação de xenobiontes, refletindo a exposição aos

contaminantes (BERNET et al., 1999).

O sistema do citocromo P450 é um biomarcador de exposição, que vem

sendo muito usado em programas de monitoramento ambiental (KRÜNER &

WESTERNHAGEN, 1999). Em teleósteos, e em outros vertebrados marinhos,

o citocromo P450 é principalmente encontrado no retículo endoplasmático e

nas mitocôndrias de fígado, rim, cérebro e intestino delgado, assim como em

outros órgãos (BUCHELI & FENT, 1995). Não somente é um sistema de

enzimas crucial para a transformação de xenobióticos, como também tem

importante função no metabolismo de várias substâncias endógenas, como na

produção de hormônios esteróides e no metabolismo de ácidos graxos e seus

derivados (NICARETA, 2004). O citocromo P450 nos teleósteos é expresso

cataliticamente pela atividade da 7-etoxiresorufina-O-desetilase (EROD), que

pode ser facilmente medida porque aumenta sua atividade catalítica

proporcionalmente à exposição do organismo aos xenobióticos (VAN DER

OOST et al., 2003).

No Brasil estudos utilizando a análise da atividade EROD em teleósteos

se restringem a apenas seis trabalhos (SANTOS, 2004; NICARETA, 2004;

RIBEIRO, 2007; PARENTE et al., 2008; ASSIS et al., 2009; BARBOSA, 2009;

CLEMENTE et al., 2010). Por outro lado, a análise histopatológica é bem mais

172

comum, sendo realizada em peixes marinhos, dulcícolas e estuarinos (i.e.

CAMARGO & MARTINEZ, 2007; FLORES-LOPES & MALABARBA, 2007;

RIBEIRO, 2007; CAMPOS et al., 2008; CARDOSO et al., 2009; CLEMENTE et

al., 2010; ROCHA et al., 2010; FERNANDEZ et al., 2011). Vale a pena

ressaltar, que somente Ribeiro (2007) e Clemente et al. (2010) utilizam em

conjunto a análise histopatológica e a analise da atividade EROD em seus

estudos.

Mugil curema, pertencente à família Mugilidae, ocorre



até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). A espécie é

iliófaga, ingerindo o substrato, formado por lodo ou areia do local onde habitam

(FRANCO & BASHIRULLAH, 1992), apresentando um importante papel

ecológico, convertendo a energia potencial dos detritos em energia aproveitável

por outros níveis tróficos (YÁÑES-ARANCIBIA, 1975), como por exemplo,

Sotalia fluviatinis (boto cinza) no sistema costeiro Cananéia-Iguape, que tem

Mugil curema e M. platanus como um dos seus principais itens alimentares

(ZANELATTO, 2001; PIVARI, 2004).

Exemplares adultos de M. curema habitam principalmente regiões

estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, os juvenis se

encontram, também, em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios

(FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). A pesca da espécie é

tradicional em toda a costa brasileira, sendo muito explorada pela pesca

artesanal, principalmente nos meses da primavera (MENEZES &

FIGUEIREDO, 1985). Segundo o Instituto de Pesca do estado de São, a

produção desembarcada em 2010 foi de aproximadamente 127 toneladas.

173

O objetivo principal do presente estudo foi verificar, pela combinação de

biomarcadores tradicionais, como as alterações histopatológicas e a atividade

EROD do tecido do fígado, se os indivíduos de Mugil curema Valenciennes,

1836 estão respondendo a contaminantes existentes no estuário de Santos e

no sistema costeiro Cananéia-Iguape, dois estuários do litoral do estado de

São Paulo, Brasil.

5.3. Materiais e métodos

Áreas de estudo

O estuário de Santos (Figura 5.1A) está inserido na região metropolitana

da baixada santista, na porção central do estado de São Paulo (23°30’ S e

46°30’ W), é atualmente uma das regiões mais críticas quanto à contaminação

dos ecossistemas aquáticos (LAMPARELLI et al, 2001; ABESSA, 2002). O uso

e a ocupação do solo na região foram historicamente feitos de forma

inadequada e permitiram a instalação descontrolada de fontes múltiplas de

contaminação. Esse processo foi agravado pela inexistência de leis ambientais

e pela falta de tecnologia para o controle das fontes poluidoras, e teve como

conseqüência direta um quadro de degradação generalizada dos ecossistemas

e da presença de poluentes nos sedimentos. Como decorrências seguiram-se

prejuízos socioeconômicos como aumento de doenças na população (MILARÉ

& MAGRI, 1992), diminuição da balneabilidade das praias, desvalorização

imobiliária, contaminação do pescado, entre outros (BONETTI, 2000;

LAMPARELLI et al., 2001).

174

Por sua vez, o sistema costeiro Cananéia-Iguape (Figura 5.1B) localiza-

se no extremo sul do estado de São Paulo (24º40’ S e 48º20’ W), e é

considerado um dos cinco estuários mais importantes do mundo em termos de

produtividade (MACIEL, 2001). Apesar da região não apresentar atividades

com potencial impactante, houve nos últimos anos uma intensificação do

processo de ocupação urbana e industrial, o que pode contribuir para

exportação de contaminação para o sistema (CETESB, 2005). Além disso, até

meados dos anos 1990, a região abrigou uma intensa atividade de mineração e

refino, principalmente de chumbo, zinco e prata (FIGUEIREDO et al. 2003),

sendo considerada a região com principal potencial minerador do Estado de

São Paulo (CETEC, 2000).

-48 -47.5 -47 -46.5 -46

-25.2

-24.7

-24.2

-48.00 -47.90 -47.80

-25.10

-25.00

-24.90

-46.45 -46.40 -46.35 -46.30

-24.00

-23.95

-23.90

Santos

Cubatão

Vicente de Carvalho

São Vicente

Cananéia

Ilha Comprida

Ilha do Cardoso

Alemoa

Base

Ilha Barnabé

COSIPA

0 km 5.5 km 11 km

0 km 2.75 km 5.5 km

A

B

Brasil

OceanoPacífico

OceanoAtlântico

Praia Grande

Mongaguá

Itanhaém

Peruíbe

Iguape

175




Coleta de dados

As coletas dos indivíduos de Mugil curema no sistema costeiro

Cananéia-Iguape foram realizadas de maio de 2008 a maio de 2009, utilizando-

se rede de tarrafa, com malha de 12 mm entre nós consecutivos e cerco fixo,

com distância entre bambus de 30 mm. No estuário de Santos as coletas foram

de março de 2009 a fevereiro de 2010, utilizando-se rede de tarrafa, com malha

de 20 mm entre nós consecutivos e rede de abalo, com malha de 60 mm entre

nós consecutivos. Em laboratório os indivíduos coletados foram medidos,

pesados, dissecados, para a retirada de amostras de tecido do fígado, e

identificados, quanto ao estádio de maturação gonadal, com a finalidade de

classificar os indivíduos em diferentes fases do ciclo de vida (imaturos e

adultos). Para isso, foi usada a escala de classificação macroscópica sugerida

por Vazzoler (1996).

Análise histopatológica e histoquímica

As amostras do tecido do fígado para análise histopatológica foram

fixadas em solução Alfac (Etanol 68%, formaldeído 6% e ácido acético 5%) por

16 h, desidratadas em séries crescentes de etanol, incluídas e emblocadas em

parafina e seccionadas, com espessura de 5 μm. Os cortes de tecido foram

corados com Hematoxilina e Eosina (H.E.) e analisados em microscópio de luz.

176

Além disso, as duplicatas dos cortes sequenciais do tecido também foram

corados utilizando o método de PAS (Ácido Periódico de Schiff), para a

detecção de glicogênio nos hepatócitos, como descrito por Mello & Vidal

(1980), e pelo método de Perls (azul de Prússia), utilizado para identificação do

ferro na forma de hemossiderina (FERGUSON, 2006).

As alterações do fígado foram classificadas em estágios progressivos de

danos ao tecido, verificando-se alterações histológicas de acordo com o

descrito em Hibiya (1982), Takashima & Hibiya (1995), Meletti et al. (2003) e

Camargo & Martinez (2007), sendo: Fase I, alterações leves que permitem a

recuperação da estrutura e da função do tecido; Fase II, alterações mais

severas que comprometem a função do tecido e; Fase III, alterações que não

permitem a restauração da estrutura do tecido.

Tais alterações histológicas do fígado foram avaliadas semi-

quantitativamente através do cálculo do índice de alterações histológicas (IAH),

Poleksić & Mitrovic-Tutundzic (1994), pela fórmula:

∑

∑

∑

em que a são as alterações na fase I, b as alterações na fase II, c as alterações

na fase III, na é o número total de alterações consideradas como sendo da fase

I, nb o número total das alterações consideradas como sendo da fase II e nc

como sendo o número total das alterações consideradas como fase III.

De acordo com Poleksić & Mitrovic-Tutundzic (1994) os valores de IAH

que variam de 0 a 10 indicam o funcionamento normal do fígado; de 11 a 20

indicam alterações leves; de 21 a 50 alterações moderadas; de 51 a 100

177

indicam alterações graves; e acima de 100 indicam danos irreversíveis ao

órgão.

O glicogênio dos hepatócitos e a hemossiderina foram quantificados de

acordo com os seguintes graus: 0 = ausente, 1 = pouca, 2 = média e 3 =

grande quantidade de glicogênio. A partir dessa análise foi calculado o valor

médio da quantidade de glicogênio e hemossiderina no fígado dos indivíduos

por região de coleta (sistema costeiro Cananéia-Iguape e estuário de Santos) e

por fase do ciclo de vida (imaturos e adultos).

Atividade etoxiresorufina-o-desetilase (EROD)

As amostras do fígado para as análises da atividade etoxiresorufina-o-

desetilase (EROD) foram congeladas em nitrogênio líquido a -136 °C em tubos

criogênicos devidamente identificados.

A metodologia utilizada para a análise seguiu a proposta de Hodson et

al. (1991), com algumas adaptações, descritas a seguir. Aproximadamente 0,5

g das amostras de fígado foram descongeladas e maceradas em tampão (KCl-

HEPES), mantendo a relação de 1 g de fígado para 4 mL de tampão. O

macerado foi centrifugado a 4000 rpm por um tempo total de 10 minutos. Em

seguida, o sobrenadante foi transferido para um tubo de ensaio e centrifugado

a 9.500 rpm por 30 minutos. Desta última centrifugação, 40 μL do

sobrenadante (fração mitocondrial chamada de S-9) foram transferidos para

outro tubo de ensaio, com 1920 μL de solução etoxiresorufina (7-ER/EROD) a

2 μM. A solução resultante foi incubada de 2 a 3 minutos na temperatura de

medição do espectrofotômetro, misturando-se, em seguida, 40 μL de NADPH

(25 mg.ml-1 em tampão de ressuspensão) para a avaliação da atividade

178

enzimática. A leitura foi realizada a 572 nm, registrando-se a absorbância

durante 3 minutos, sendo o resultado final gerado através da variação de

absorbância em função do tempo.

Análises estatísticas

Com a finalidade de comparar os resultados obtidos dos índices de

alterações histológicas e da atividade EROD do fígado dos exemplares de

Mugil curema entre os locais de coletas e nas diferentes fases do ciclo de vida

foi aplicado aos dados o teste não-paramétrico Kruskal–Wallis, considerando-

se que as variâncias eram iguais como hipótese nula (H0), a um nível de

significância de 5%. Quando a hipótese nula era rejeitada foi utilizado o teste

Student-Newman-Keuls (SNK) como teste a posteriori.

5.4. Resultados

Um total de 73 preparações permanentes do tecido do fígado de Mugil

curema foi analisado para a realização da análise histopatológica, sendo 20

preparações para cada estádio de maturação gonadal (imaturo e maduro) nas

duas áreas de estudo (estuário de Santos e sistema costeiro Cananéia-

Iguape), com exceção dos indivíduos imaturos do estuário de Santos, de onde

foram analisadas somente 13 preparações permanentes. Para a atividade da

EROD foi analisado um total de 20 fígados, sendo cinco para cada estádio de

maturação gonadal nas duas áreas; entretanto, para cada amostra de fígado

foram realizadas três réplicas, a fim de se obter resultados mais preciso.

179

A morfologia do tecido do fígado de Mugil curema apresentou

hepatócitos organizados em grupos compactos de células poliédricas (Figura

5.2A), igualmente observadas em outras espécies de teleósteos. As alterações

histológicas e os valores estimados para a prevalência (%) das lesões nos

indivíduos imaturos, maduros e no total dos indivíduos, nas duas áreas de

estudo indicam que tanto os indivíduos capturados em Santos quanto os de

Cananéia apresentam lesões das três fases (Tabela 5.1). Para Cananéia nas

lesões de fase I predominaram tumefação e infiltração, enquanto que em

Santos foram parasitismo e esteatose as com maiores percentuais de

incidência. Nas de fase II, para Cananéia foram picnose, atrofia e proliferação

de ductos, enquanto que em Santos foram a estagnação biliar e os granulomas

as com maiores incidências. Os centros de melanomacrófagos (Figura 5.2B) e

a congestão sanguínea nos sinusóides (Figura 5.2C) foram as alterações do

tipo I mais prevalentes em todos os indivíduos. Entre as alterações na fase II

mais frequentes nos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape foram a

hepatite (Figura 5.2D) e a picnose nuclear (Figura 5.2E), enquanto que no

estuário de Santos as mais frequentes foram a hepatite e a estagnação biliar

(Figura 5.2F). Nas duas áreas estudadas foram observados indivíduos, tanto

imaturos quanto maduros, com áreas do tecido do fígado com necroses focais

(Figura 5.2G), cuja alteração é classificada como fase III, com características

de irreversibilidade.

180

Tabela 5.1. Lista das alterações histológicas e prevalência (%) das lesões no

fígado de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de

Santos, litoral do estado de São Paulo.

Fase Alterações histológicas

Prevalência (%)

Sistema Cananéia-Iguape Estuário de Santos

Imaturos Maduros Total Imaturos Maduros Total

I Centro de melanomacrófagos 100,00 100,00 100,00

100,00 100,00 100,00

Congestão 60,00 100,00 80,00

92,30 85,00 87,88

Tumefação celular 30,00 90,00 60,00

7,69 20,00 15,15

Infiltrado eosinofílico 25,00 55,00 40,00

7,69 25,00 18,18

Parasitismo 35,00 30,00 32,50

23,07 55,00 42,42

Esteatose 0,00 60,00 30,00

7,69 10,00 9,09

II Hepatite 95,00 90,00 92,50

100,00 95,00 96,97

Picnose nuclear 80,00 85,00 82,50

23,07 15,00 18,18

Estagnação biliar 60,00 60,00 60,00

92,30 95,00 93,94

Atrofia celular 35,00 35,00 35,00

0,00 15,00 9,09

Proliferação ductal 35,00 30,00 32,50

15,38 20,00 18,18

Granuloma 25,00 30,00 27,50

30,76 45,00 39,39

III Necrose focal 45,00 50,00 47,50

46,15 35,00 39,39

181

Figura 5.2. Preparações permanentes com cortes de fígado de Mugil curema

do litoral do estado de São Paulo, SP. (A) = normal, em destaque (seta) um

182

vaso sanguíneo; (B) = centros de melanomagrófagos (setas); (C) = áreas com

congestões sanguíneas nos sinusóides (setas); (D) = área com hepatite (seta);

(E) = conjunto de células com picnose nuclear; (F) = área com estagnação

biliar (círculo) e (G) = área necrosada (seta).

A partir das lesões encontradas, foram calculados os valores médios dos

índices de alterações histológicas (IAH), que indicaram alterações graves no

fígado de Mugil curema para as duas áreas estudadas (Tabela 5.2). O IAH

estimado foi mais alto nos indivíduos de Cananéia do que nos de Santos, tanto

para jovens (imaturos) quanto para os adultos (maduros), em relação aos de

Santos.

De maneira geral, com relação à quantidade de glicogênio nos

hepatócitos (Tabela 5.2), os valores médios estimados foram mais baixos nos

indivíduos imaturos em relação aos adultos, o que baixou ligeiramente os

valores totais obtidos no sistema costeiro Cananéia-Iguape em elação aos

estimados a partir dos indivíduos capturados em Santos. Da mesma forma, os

valores médios de ocorrência de hemossiderina dos indivíduos imaturos foram

mais altos em Cananéia, revelando condições de higidez mais fraca do que nos

exemplares coletados no estuário de Santos (Tabela 5.2).

Tabela 5.2. Valores médios e desvio padrão do índice de alterações

histológicas (IAH), da atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e da quantidade de

glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado de Mugil


estado de São Paulo, SP.

183

Local Índices Maturação gonadal

Imaturos Maduros Total

Sistema costeiro Cananéia-Iguape IAH 80,50 ± 54,01 87,35 ± 61,79 83,92 ± 57,39

Glicogênio 0,80 ± 1,10 1,80 ± 1,05 1,30 ± 1,18

Hemossiderina 1,60 ± 1,27 1,55 ± 1,31 1,57 ± 1,27

EROD 74,65 ± 9,64 76,43 ± 64,53 75,76 ± 51,36

Estuário de Santos IAH 74,69 ± 55,37 66,45 ± 54,32 69,69 ± 54,03

Glicogênio 1,69 ± 1,03 1,55 ± 1,05 1,60 ± 1,02

Hemossiderina 0,69 ± 0,85 1,45 ± 1,14 1,15 ± 1,09

EROD 72,28 ± 6,66 83,21 ± 45,61 78,35 ± 34,71

Os cortes de fígado de Mugil curema corados com os métodos

histoquímicos Perls e PAS (Figura 5.3) ilustram a ocorrência de hemossiderina

e a pouca quantidade de glicogênio nos hepatócitos, evidenciado na maioria

dos indivíduos analisados nas duas áreas de estudo.

A B

Figura 5.3. Cortes de fígado de Mugil curema do litoral do estado de São Paulo,

SP corados utilizando o método de (A) Perls (azul de Prússia) e (B) PAS (Ácido

Periódico de Schiff).

A quantidade média de atividade da EROD no fígado dos indivíduos

imaturos, maduros e em todos os indivíduos de Mugil curema foi bastante

semelhante, tanto entre os exemplares de Cananéia quanto os de Santos,

184

exceção aos indivíduos adultos de Santos, cujos valores foram ligeiramente

mais elevados (83,21 ±45,61 pMol.min-1.mg-1) (Tabela 5.2).

Quando analisadas estatisticamente as diferenças dos valores de IAH,

da atividade da EROD, do glicogênio e da hemossiderina entre os indivíduos

imaturos e maduros de Mugil curema para cada área de estudo, não foram

verificadas diferenças significativas entre as médias (p>0,05), com exceção da

quantidade média do glicogênio nos hepatócitos dos indivíduos coletados no

sistema costeiro Cananéia-Iguape, cujos indivíduos maduros apresentaram um

valor médio de glicogênio maior do que os indivíduos imaturos (Tabela 5.3).


índice de alterações histológicas (IAH), a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1)

e a quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do

fígado dos indivíduos imaturos e maduros de Mugil curema pertencentes a

mesma área.

Local Variáveis Kruskal-Wallis SNK

H p p

Sistema costeiro Cananéia-Iguape IAH 0,2937 0,5879 --

Glicogênio 7,8092 0,0052 0,0063

Hemossiderina 0,0156 0,9005 --

EROD 0,2000 0,6547 --

Estuário de Santos IAH 0,0169 0,8966 --

Glicogênio 0,1364 0,7119 --


EROD 0,0600 0,8065 --

Na comparação das duas áreas de estudo quanto aos valores da

atividade da EROD e do IAH, juntamente com a quantidade de glicogênio e

185

hemossiderina dos indivíduos imaturos, maduros e do total dos exemplares,

não foram verificadas diferenças significativas (p>0,05), com exceção da

quantidade de glicogênio e hemossiderina no fígado dos indivíduos imaturos:

maior quantidade de glicogênio nos hepatócitos dos indivíduos do estuário de

Santos e maior quantidade de hemossiderina no fígado dos indivíduos

pertencentes do sistema costeiro Cananéia-Iguape (Tabela 5.4).


índice de alterações histológicas, a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e a

quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado

dos indivíduos de Mugil curema das duas áreas de estudo.

Estádio maturação Variáveis Kruskal-Wallis SNK

H P p

Imaturos IAH 0,8548 0,3552 --

Glicogênio 5,7423 0,0166 0,0193

Hemossiderina 3,9833 0,0460 0,0487

EROD 0,1250 0,7237 --

Maduros IAH 3,3458 0,0674 --

Glicogênio 0,563 0,4531 --


EROD 0,0982 0,7540 --

Total IAH 3,7971 0,0513 --

Glicogênio 1,6501 0,1989 --


EROD 0,0370 0,8474 --

5.5. Discussão

Em ambientes aquáticos degradados, particularmente onde poluentes

ocorrem em concentrações sub-letais e/ou crônicas, é mais frequente observar

186

alterações na estrutura e função dos organismos aquáticos do que eventos de

mortalidade em massa. Sendo assim, um dos possíveis métodos para se

avaliar os efeitos de poluentes em peixes é o exame dos órgãos para

verificação de mudanças morfológicas (POLEKSIĆ & MITROVIC-TUTUNDZIC,

1994).

O fígado dos teleósteos é o órgão primário para a biotransformação de

xenobióticos orgânicos, participando também da eliminação de metais, da

digestão e do armazenamento de alimentos e do metabolismo de hormônios

sexuais (HINTON et al., 2001). Diversos trabalhos descrevem alterações

histopatológicas em fígados de peixes expostos a diferentes tipos de

compostos orgânicos e metais (PACHECO & SANTOS, 2002; HERANES et al.,

2008; KAMUNDE, 2009). Essas lesões histopatológicas são geralmente

consideradas biomarcadores histopatológicos efetivos de exposição aos

contaminantes, sendo reconhecidas como ferramentas importantes para a

detecção de efeitos crônicos adversos derivados dessa exposição (MYERS et

al., 1998; BERNET et al., 1999; STENTIFORD et al., 2003; VAN DER OOST et

al., 2003; LEINO et al., 2005).

Entretanto, alguns autores ressaltam que as correlações entre lesões no

fígado e exposição de peixes em áreas contaminadas não são conclusivas

(CHANG et al., 1998). Embora apresente alta relevância ecológica e alta

sensibilidade, a análise histopatológica do fígado, em geral, tem baixa

especificidade para os contaminantes, já que certas lesões podem ser

específicas da espécie em estudo e também pelo fato de as alterações

poderem ser derivadas de diversos estressores, o que resulta num diagnóstico

incorreto ou numa avaliação de causa-efeito imprecisa (AU, 2004).

187

Rocha (2009) ressalta que o uso da análise histopatológica não é

apropriado para se identificar a fonte da contaminação, entretanto, é eficiente

para se comparar áreas submetidas a diferentes graus de atividade

antropogênica, quando se avalia o estado de higidez do organismo em estudo.

Dessa maneira, a aplicação do índice de alterações histológicas (IAH) no

presente estudo foi apropriado, porque a abordagem matemática dos achados

histológicos permitiu uma quantificação padronizada e uma interpretação dos

resultados menos subjetiva.

Os resultados do IAH indicaram alterações graves no fígado de Mugil

curema para as duas áreas estudadas, sendo o reflexo do grande número de

centros de melanomacrófagos e, principalmente, a altíssima prevalência de

hepatite e necroses encontradas no fígado dos exemplares da espécie. Não

houve diferenças significativas entre o IAH dos indivíduos de Mugil curema do

sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, portanto, podemos

supor que esses indivíduos estão respondendo a fatores estressores existentes

nesses ambientes. Também não houve diferença significativa entre os valores

dos índices obtidos para os indivíduos imaturos e adultos das duas áreas

estudadas. A análise histopatológica em indivíduos imaturos fornece respostas

mais confiáveis, desde que tais indivíduos ainda não tenham realizado

migrações entre habitats contaminados e não contaminados (MYERS et al.,

1998).

No fígado de Mugil curema nas duas áreas de estudo, a análise

histopatológica revelou uma prevalência de 100 % de centros de

melanomacrófagos, lesão classificada como sendo do tipo I. Os macrófagos

são os principais componentes dos centros de melanomacrófagos,

independente da espécie ou órgão considerado (RAVAGLIA & MAGGESE,

188

1995). Os melanomacrófagos contêm hemossiderina, melanina, lipofusina e

ceróides (RABITTO et al., 2005), porém a origem destes pigmentos é variável e

pouco conhecida (AGIUS & ROBERTS, 2003).

A função básica dos centros de melanomacrófagos é remover, pela

fagocitose, partículas estranhas derivadas da degradação celular (RABITTO et

al., 2005), sendo considerados indicadores não específicos de exposição a

contaminantes ambientais (AU, 2004; RABITTO et al., 2005). Sua presença

pode estar relacionada ao resultado de uma necrose ou degeneração dos

tecidos ou a uma alta sucetibilidade às infecções bacterianas e parasitárias

(AU, 2004). Entretanto, na literatura a ocorrência dos centros de

melanomacrófagos está também associada ao envelhecimento (BROWN &

GEORGE, 1985), a degradação de tecidos (AGIUS & ROBERTS, 1981), a

condições alimentares (MOCCIA et al., 1984), ao metabolismo de ferro e

hemoglobina (GROVER, 1968), poluição (THIYAGARAJAH et al., 1998), a

condições patológicas e inflamatórias (VOGELBEIN et al., 1987), a processos

imunológicos (ELLIS, 1980; SECOMBES & MANNING, 1980) e privação de

alimento (RIOS, 2001).

Na avaliação histológica, a hepatite foi a lesão de fase II que apresentou

a maior prevalência entre os indivíduos de Mugil curema do sistema costeiro

Cananéia-Iguape e do estuário de Santos. A hepatite é um processo

inflamatório dos hepatócitos, formada por numerosos linfócitos e leucócitos ao

redor de vasos sanguíneos do fígado, sendo muitas vezes encontradas

alterações degenerativas nas células hepáticas vizinhas à lesão, tais como

tumefação, hidropsia e necrose. Com o progresso da hepatite, o tecido

conjuntivo das áreas danificas, sofrem grande proliferação (HIBIYA, 1982).

189

A necrose focal é uma típica lesão aguda (OLIVEIRA RIBEIRO et al.,

2002) classificada no presente estudo como uma lesão de fase III, cuja

prevalência variou entre 39,39 e 50% nos indivíduos de Mugil curema, podendo

ser resultado de diversos mecanismos, incluindo ruptura lisossomal, hipóxia

tecidual e/ou aumento de peroxidase lipídica (OLIVEIRA RIBEIRO et al., 2002).

A morte celular associada a este tipo de lesão não somente induz a resposta

inflamatória, mas também diminui o número de células funcionais no tecido,

com consequências deletérias para a função do órgão (AKAISHI et al., 2004).

O infiltrado por células inflamatórias (hepatite), necrose focal e várias

alterações previamente estabelecidas, podem estar associadas com uma

variedade de condições tóxicas, incluindo infecções virais, infecções por fungos

e outros como toxinas bacterianas, pesticidas e metais pesados (ROBERTS,

2001).

Os vacúolos no citoplasma dos hepatócitos podem acumular lipídios e

glicogênio, e estão relacionados com a função metabólica normal do fígado. A

depleção do glicogênio dos hepatócitos é normalmente encontrada em animais

estressados (HINTON & LAURÉN, 1990; WILHELM FILHO et al., 2001), pois o

glicogênio age como uma reserva de glicose utilizada para suprir a maior

demanda de energia que ocorrem em tais situações (PANEPUCCI et al., 2001).

No presente estudo foi verificada pouca quantidade de glicogênio nos

hepatócitos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro

Cananéia-Iguape, não havendo diferença significativa entre os exemplares das

duas regiões. Entretanto, houve uma quantidade significativamente maior de

glicogênio nos indivíduos maduros em relação aos indivíduos imaturos do

sistema costeiro Cananéia-Iguape, porém, tal fato pode estar associado a

condições alimentares recentes.

190

Pacheco & Santos (2002) descreveram o aumento de vacuolização de

hepatócitos, causada pela depleção do glicogênio, como um sinal de processo

degenerativo que sugere danos metabólicos, possivelmente relacionados à

exposição a contaminantes da água.

Estudos histopatológicos em tecido do fígado em teleósteos marinhos da

costa brasileira já foram realizados, embora em número não tão expressivo.

No sistema costeiro Cananéia-Iguape existe somente um trabalho sobre o tema

(AZEVEDO, 2008), enquanto que no estuário de Santos – São Vicente, três

trabalhos se destacam (AZEVEDO, 2008; DIAS, 2008; ROCHA, 2009). Vale

ressaltar que estudos histopatológicos utilizando o modelo Mugil curema são

inexistentes em toda sua área de ocorrência.

Rocha (2009) na análise histopatológica do fígado de Achirus lineatus do

estuário de Santos revelou que 18% das amostras de fígado não apresentavam

alteração estrutural, enquanto que 82% apresentaram pelo menos uma lesão

hepática. Desses indivíduos 54% apresentaram áreas necrosadas e 58%

apresentaram infiltrados leucocitários nos tecidos do fígado. A autora concluiu

que a espécie Achirus lineatus é apropriada para o uso em programas de

biomonitoramento, sendo que as alterações encontradas no fígado da espécie

estão associadas com a presença de contaminantes no ambiente.

A analise histológica utilizando como modelo Stellifer rastrifer, realizada

por Dias (2008) no estuário de Santos, relatou lesões histológicas

caracterizadas por infiltrado leucocitário (55%) hepatite focal (6%), necrose

focal (33%) e granulomas (6%). As alterações inflamatórias foram registradas

de acordo com o tipo de infiltrado celular em agudas (>44%) e crônicas (>19%).

Estes processos em geral eram visualizados justapostos a lesões

degenerativas dos hepatócitos, principalmente em áreas de necrose, junto a

191

agentes parasitários, ou em algumas lesões idiopáticas (sem causas

específicas), em que havia alta atividade fagocitária, representada pela

presença de neutrófilos, granulócitos acidofílicos e melanomacrófagos. Com

base nos resultados obtidos, a autora concluiu que a espécie estava

respondendo imunologicamente aos efeitos diretos dos contaminantes

presentes na água e, apontou o emissário submarino como possível

responsável por esses resultados.

Azevedo (2008), em seus estudos com Cathorops spixii no sistema

estuarino de Santos/São Vicente e no sistema costeiro Cananéia-Iguape,

relatou que as lesões de maior ocorrência foram as áreas de necrose e

infiltração leucocitária, apresentando uma ocorrência de 73% e 35%,

respectivamente para os peixes do sistema costeiro Cananéia-Iguape e, 71% e

41% respectivamente para os indivíduos do estuário de Santos/São Vicente,

não havendo diferenças significativas entre as áreas estudadas.

Adicionalmente, células picnóticas também foram verificadas nos peixes do

estuário de Santos/São Vicente, sendo que tal ocorrência chama a atenção,

uma vez que uma elevada ocorrência desta alteração pode refletir uma maior

atividade metabólica da célula. De maneira geral, C. spixii amostrados no

sistema costeiro Cananéia-Iguape revelaram uma maior ocorrência de

parasitos vermiformes e cistos de Calyptospora spinosa.

Como relatado pelos autores, o infiltrado leucocitário e a necrose focal

foram as lesões mais prevalentes no tecido do fígado de Achirus lineatus e

Stellifer rastrifer do estuário de Santos e de Cathorops spixii do estuário de

Santos/São Vicente e do sistema costeiro Cananeia-Iguape, resultados

semelhantes aos encontrados no fígado de Mugil curema no presente estudo

para as mesmas regiões estudadas. Apesar de pertencerem a diferentes

192

famílias, as três espécies apresentam hábitos demersais, esse fato pode ser

um indicativo de que os contaminantes responsáveis por estas lesões sejam

comuns, bem como as respostas fisiológicas a eles.

O citocromo P450 não apenas faz parte de um sistema de enzimas

crucial para a transformação de xenobióticos, como também tem uma grande

função no metabolismo de várias substâncias endógenas, como na produção

de hormônios esteróides e no metabolismo de ácidos graxos e seus derivados

(Stegeman & Lech, 1991). A indução de citocromo P450 pode ser evidenciada

pelo aumento da atividade EROD, já que a extoxiresorufina parece ser o

substrato preferencial dessa enzima em tecido hepático de diferentes espécies,

inclusive de peixes (Casarett & Doull, 1991).

A atividade EROD em fígado de peixes é reconhecida como um

biomarcador útil em relação a exposição a diferentes tipos de xenobióticos (e.g.

hidrocarbonetos aromáticos policíclicos, PCBs, TCDD, entre outros) não sendo

portanto composto-específico (Casarett & Doull, 1991). Fatores como o sexo,

idade, estado de saúde e dieta podem afetar dramaticamente os padrões de

atividade EROD (Whyte et al., 2000;. van der Oost et al., 2003).

Barbosa (2009) verificou que a atividade EROD nos fígados de

Micropogonias furnieri, Nebris microps, Sphoeroides testudineus e Stellifer

rastrifer da baia de Santos, variou de 32,2 a 129 pMol.min-1.mg-1 para M.

furnieri, de 6,88 a 30,1 pMol.min-1.mg-1 para N. micros, de 15,6 a 101 pMol.min-

1.mg-1 para S. testudineus e de 37,2 a 262 pMol.min-1.mg-1 para S. rastifer. A

autora concluiu que esses resultados são da mesma ordem de grandeza de

regiões contaminadas e maiores que regiões sem introdução direta destes

compostos.

193

Damásio et al. (2007) após um derramamento de petróleo no rio

Mediterrâneo (Catalunha, Espanha) examinou a atividade EROD no fígado de

Barbus meridionalis. O estudo consistiu em quatro pontos de coleta, sendo um

no local do derrame, um antes e outro depois do local de derrame e um ponto

controle. A atividade EROD média encontrada no fígado da espécie foi de 19

pMol.min-1.mg-1 no ponto controle, 36 pMol.min-1.mg-1 no ponto antes e depois

do derrame e 72 pMol.min-1.mg-1 no local de derramamento de petróleo. Com

base nesses resultados os autores concluíram que a atividade EROD no fígado

de B. meridionalis aumento com a presença do petróleo.

Pikkarainen (2006) observou que a atividade da EROD em fêmeas de

Perca fluviatilis do Mar Báltico, variou de 0,3 pMol.min-1.mg-1 de proteína, para

os locais menos contaminados, a 13,7 pMol.min-1.mg-1 de proteína, para os

mais contaminados, e relacionou os valores encontrados às concentrações

elevadas de PAHs nestes ambientes.

No presente estudo a quantidade média da atividade EROD no fígado

dos indivíduos de Mugil curema no estuário de Santos variou 72,28 (±6,66) a

83,21 (±45,61,) pMol.min-1.mg-1 e no sistema costeiro Cananéia-Iguape de

74,65 (±9,64) a 76,43 (±64,53) pMol.min-1.mg-1 não apresentando diferenças

significativas entre as áreas. De maneira geral, este resultado indica que os

espécimes das duas regiões estão respondendo de forma semelhante aos

ambientes considerados, a priori, diferentes quanto ao nível de agentes

estressores. Também não foram observadas diferenças significativas entre os

indivíduos imaturos e adultos.

Com base na revisão bibliográfica realizada pode-se inferir que tais

resultados encontrados estão semelhantes aos de locais contaminados e

superiores a locais tidos como controle. Entretanto, tais resultados devem ser

194

comparados com cautela devido a vários fatores que podem influenciar os

resultados da atividade EROD no fígado de peixes, como por exemplo, a

temperatura e presença de metais.

A temperatura é provavelmente o fator abiótico dominante que exerce

influência sobre a atividade EROD. Alguns estudos têm encontrado elevada

atividade EROD em peixes que vivem em águas com altas temperaturas

(Galgani et al., 1992; Bucheli & Fent, 1995). O estuário de Santos e o sistema

costeiro Cananéia-Iguape se encontram em uma região tropical, e a grande

maioria dos estudos envolvendo a atividade EROD foi feita em regiões

temperadas, fazendo com que os resultados desses estudos sejam diferentes

do que os encontrados no presente estudo.

Outro fator que pode afetar a atividade EROD é a presença de metais,

tal como cobre e mercúrio, no ambiente. Esses metais são conhecidos como

inibidores da atividade EROD em peixes. Alguns autores sugerem que estes

metais reduzem a indução EROD em situação de exposição simultânea a

compostos indutores, inibindo a atividade catalítica da EROD pela ligação aos

grupos sulfidrila expostos em CYP1A1 (Viarengo, 1997). Segundo Fernandez

(Capitulo 4) os indivíduos de Mugi curema do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape apresentam altas concentrações de cobre no fígado

(281,86 ±103,37 e 406,46 ±182,47 ppm, respectivamente). Por esse motivo, as

concentrações médias da atividade EROD encontradas no presente estudo

podem estar subestimadas, devido à inibição causada pelo cobre.

De acordo com os resultados obtidos das alterações histológicas,

evidenciando alterações graves como hepatite e necrose, e os altos valores da

atividade EROD no tecido fígado dos indivíduos imaturos e maduros de Mugil

curema do estuário de Santos e do sistema Costeiro Cananéia-Iguape, pode-se

195

concluir que esses indivíduos estão respondendo severamente aos efeitos de

contaminantes existentes nesses ambientes.

5.6. Agradecimentos



Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo (USP), pelo apoio,

incentivo e ajuda durante a realização deste trabalho. Ao prof. Dr. Vicente

Gomes e MSc. Fabio Matsu Hasue do Laboratório de Ecofisiologia e profa. Dra.

Márcia Caruso Bícego e MSc. Ana Cecília Rizzatti de Albergaria Barbosa do

Laboratório de Laboratório de Química Orgânica Marinha do Instituto

Oceanográfico da Universidade de São Paulo pelas análises da atividade

EROD e de proteína total das amostras do presente estudo. A Coordenação de

Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de

doutorado concedida.



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212

Considerações finais

Dinâmica populacional, análise das concentrações de

metais e utilização de biomarcadores em Mugil curema

Valenciennes, 1836 do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape, São Paulo, Brasil

213

Considerações finais

A partir das hipóteses levantadas no presente estudo, foi verificado que

os indivíduos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro

Cananeia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil, pertencem ao mesmo

estoque, apresentando níveis de bioacumulação de metais, lesões

histopatológicas e atividade EROD no tecido do fígado significativamente

iguais, não existindo diferenças na estrutura em tamanho, na estrutura etária e

na época de desova desses grupos populacionais. Dessa forma, pode-se

concluir que:

Os indivíduos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema

costeiro Cananéia-Iguape pertencem ao mesmo estoque;

O otólito sagita de Mugil curema apresentou pequenas diferenças em

sua forma, principalmente em relação ao seu ciclo de vida, causadas

pelas diferentes forçantes ambientais existentes em cada estuário em

que tais indivíduos habitam;

A análise Fourier e os índices de forma dos otólitos juntos se mostraram

eficientes para a identificação de um único estoque de Mugil curema nos

dois sistemas costeiros;

Mugil curema das duas regiões estudadas apresentou um período

reprodutivo que se estende de outubro a abril, ocorrendo duas desovas

214

anuais, uma em abril e outra, com uma maior intensidade, em

novembro;

A desova da espécie é total ocorrendo uma migração para fora desses

sistemas costeiros, possivelmente para regiões mais afastadas da costa,

na época da desova;

Os valores dos parâmetros de crescimento estimados descrevem

adequadamente o crescimento de Mugil curema do estado de São

Paulo, Brasil, cuja parcela analisada do estoque se encontra em um

nível de subexplotação.

O otólito sagita de Mugil curema apresenta mudanças ao longo do

crescimento dos indivíduos, relacionadas principalmente com anomalias

na forma causadas pela deposição de otolina e carbonato de cálcio

durante a primeira maturação gonadal;

O rim e o fígado de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape

e do estuário de Santos apresentaram altas concentrações de bromo,

cobre, cromo, ferro e zinco, cujos valores estão acima do limite máximo

para consumo;

Ferro e bromo se acumularam igualmente entre os tecidos do fígado e

do rim dos exemplares analisados, enquanto que cobre, ferro e zinco

apresentaram diferenças significativas de concentração entre os órgãos;

215

Mugil curema do estuário de Santos e do sistema Costeiro Cananéia-

Iguape, estão respondendo severamente aos efeitos de contaminantes

existentes nesses ambientes;

As principais lesões histológicas encontradas nos tecidos do fígado de

Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-

Iguape foram os centros de melanomacrófagos, hepatites e necroses

focais;

A espécie, nas duas áreas estudadas, apresentou altos valores da

atividade EROD; entretanto, tais valores podem estar subestimados

devido às altas concentrações de cobre encontradas no fígado da

espécie.

dinâmica populacional, análise das concentrações de metais e

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