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PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DE MINAS GERAIS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA DOS VERTEBRADOS
Comportamento alimentar e social da piabanha-do-jequitinhonha, Brycon howesi (Characidae: Bryconinae), em vida livre.
Pedro Guimarães de Azevedo Orientador: Robert John Young
Belo Horizonte, maio de 2010.
Pedro Guimarães de Azevedo
Comportamento alimentar e social da piabanha-do-jequitinhonha, Brycon howesi (Characidae: Bryconinae), em vida livre.
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Zoologia de Vertebrados como pré-requisito para obtenção do título de mestre em Zoologia de Vertebrados.
Belo Horizonte, maio de 2010.
FICHA CATALOGRÁFICA Elaborada pela Biblioteca da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais
Azevedo, Pedro Guimarães de A994c Comportamento alimentar e social da piabanha-do-jequitinhonha, Brycon
howesi (Characidae: Bryconinae), em vida livre / Pedro Guimarães de Azevedo. Belo Horizonte, 2010.
47f. il.
Orientador: Robert John Young Dissertação (Mestrado) – Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais.
Pós Graduação em Zoologia de Vertebrados.
1. Piabanha-do-jequitinhonha (Peixe). 2. Peixe - Alimentação. 3. Peixe - Comportamento. 4. História natural. I. Young, Robert John. II. Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais. Pós Graduação em Zoologia de Vertebrados. III. Título.
CDU:597.554.1
O presente estudo foi realizado durante o mestrado turma 2008/2010 no Programa de Pós-
Graduação em Zoologia de Vertebrados da Pontifícia Universidade Católica de Minas
Gerais, sob orientação do Professor Doutor Robert John Young, com apoio financeiro e
logístico das seguintes instituições:
• Instituto Estadual de Florestas - IEF.
• Fundo de Incentivo à Pesquisa da PUC Minas (FIP/PUC Minas).
• Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).
• Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES).
“No final, nossa sociedade será definida,
não pelo que criamos, mas pelo que nos
recusamos a destruir.”
John C. Sawhill
AGRADECIMENTOS
Aos peixes! Seres que admiro de maneira “fundamentalista”, desde criança, por tudo aquilo
que representam para a humanidade.
A toda minha família, em particular aos meus pais, Maria de Lourdes e Marcelo, e à minha
irmã, Júlia, pela dedicação incondicional em apoiar meus sonhos e ideais, por meio de muito
carinho, “suor”, sacrifícios e ensinamentos.
À minha madrinha Maria Elizabeth, a TIA BETH, pelo afeto maternal que nos une desde
sempre.
A Flávia Melo e família pela amizade, amor e carinho nestes longos anos, acreditando
continuamente que estou no caminho certo.
Ao amigo Dr. Robert Young pela camaradagem, afeição, ensinamentos, paciência, apoio, e
pelo exemplo de profissional.
Ao Dr. Flávio Lima pelas valiosas considerações, sugestões e ensinamentos.
Ao meu “padrinho de pesca” Marcelo Ferreira, o Chuca, pela maneira lúdica de viver a vida
e admirar a pesca esportiva.
Ao MESTRE, Hugo Godinho, pelo exemplo de dedicação à pesquisa e amizade.
Aos companheiros pescadores, em especial aos piloteiros Coroa, Caçula, Nica, César, Rato,
Biguá, Zequinha e Deco, pelas primorosas “aulas de campo”. Ictiólogos por excelência.
A toda a equipe de funcionários e diretoria do Parque Estadual do Rio Preto pelo
imprescindível auxílio logístico durante os trabalhos de campo. Em especial, ao Deco e
Cleuza pelo ótimo tempero da comida e as agradáveis conversas nas noites frias do Parque.
A Cledma pela amizade e por sempre ajudar a resolver as burocracias da pesquisa e da
academia.
Ao Rogério pela grande amizade, pelos ensinamentos e pela “maravilhosa confecção do
material histológico”.
A Flávia Mesquita, Flavinha, pelo incentivo, amizade e aprendizados.
A EQUIPE pela loucura sem cura! Amizade sincera e verdadeira.
A turma da graduação, o CBxx, pelos anos que não voltam mais...
Aos amigos de profissão que me deram oportunidades de trabalho.
A todos os colegas, alunos, estagiários e professores do Mestrado em Zoologia, que, de
alguma forma, ensinaram-me grande parte do meu conhecimento acadêmico e profissional.
Ao FIP/PUC Minas, CNPq e CAPES pelo apoio financeiro.
RESUMO
O conhecimento do comportamento em vida livre de peixes brasileiros é restrito a
poucos estudos e pode responder a questões fundamentais de conservação. Espécies do
gênero Brycon estão entre as mais ameaçadas na região neotropical, especialmente no
sudeste brasileiro, em vista de diversos impactos antrópicos. O presente estudo investigou o
comportamento de Brycon howesi no rio Preto, bacia do Jequitinhonha, Brasil. Para tanto,
utilizou-se seções de mergulhos livres para observação direta dos cardumes, com o auxílio
de câmeras filmadoras subaquáticas. B. howesi apresentou comportamento alimentar variado
em termos de táticas para obtenção de alimentos. Entretanto, a espécie demonstrou ser um
forrageador de superfície especialista, que, em determinados períodos do ano, quando
provavelmente a lâmina d’água torna-se uma fonte escassa de recursos, adota táticas
alternativas em busca de alimentos. B. howesi vive em grupos que apresentam conformações
polarizadas e despolarizadas de agregação; características relacionadas ao aumento no
desempenho alimentar e antipredatório. A frequência alimentar demonstrou ser
negativamente correlacionada com os comportamentos agonísticos entre coespecíficos e
com a associação alimentar com Leporinus garmani.
Palavras-chave: observações subaquáticas, Jequitinhonha, associação alimentar, catador de
superfície, história natural
ABSTRACT
The knowledge concerning wild behavior of fishes in Brazil is restricted to few studies,
although it can answer fundamental questions of conservation. Species of Brycon are among
the most threatened in the Neotropics region, particularly in southeast Brazil, in
consequence to various human impacts in this area. This study investigated the behavior of
Brycon howesi in the Preto River, Jequitinhonha basin, Brazil. Therefore, there were used
sections of snorkeling for direct observation of shoals, using underwater video cameras. B.
howesi showed a varied feeding behavior in terms of tactics to obtain food. However,
species proved to be an expert surface picker, that adopt alternative tactics to find food at
certain times of the year, probably when the water depth becomes a scarce resource. B.
howesi live in groups that have polarized and depolarized conformations of aggregation,
characteristics related to the increase in feeding and anti predatory behaviors. Feeding
frequency was show to be negatively correlated to agonistic behaviour between conspecifics
and to feeding association with Leporinus garmani.
Keywords: underwater observations, Jequitinhonha, feeding association, surface picker,
natural history
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa da aérea do PERP e de seu entorno, mostrando a localização das estações amostradas entre abril/2006 e julho/2009............................................................................... 38
Figura 2. Documentação fotográfica do ponto amostral Cachoeira da Sempre-Viva............ 39Figura 3. Documentação fotográfica do ponto amostral Forquilha........................................ 40Figura 4. Documentação fotográfica do ponto amostral Poço de Areia................................. 41Figura 5. Documentação fotográfica do ponto amostral Prainha........................................... 42Figura 6. Documentação fotográfica dos métodos de registro do comportamento de B. howesi no PERP..................................................................................................................... 43Figura 7. Documentação fotográfica dos comportamentos de B. howesi observados no PERP....................................................................................................................................... 44Figura 8. Freqüência observada das táticas de forrageio de B. howesi no PERP, entre abril/2006 e julho/2009........................................................................................................... 45Figura 9. Distribuição das médias de ocorrência das táticas de forrageio de B. howesi no PERP, entre abril/2006 e julho/2009...................................................................................... 45Figura 10. Distribuição das médias de ocorrência das táticas de forrageio de B. howesi para cada uma das estações do ano no PERP, entre abril/2006 e julho/2009........................ 46Figura 11. Médias de ocorrências das formas de agregação dos cardumes de B. howesi no PERP, entre abril/2006 e julho/2009...................................................................................... 46Figura 12. Freqüência observada do comportamento agonístico co-específico de B. howesi no PERP, entre abril/2006 e julho/2009. ................................................................... 47Figura 13. Freqüência observada do comportamento social hetero-específico de B. howesi com L. garmani no PERP, entre abril/2006 e julho/2009...................................................... 47
SUMÁRIO
Página
INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 12
MATERIAIS E MÉTODOS.............................................................................................. 14
Área de estudo............................................................................................................ 14
Pontos amostrais........................................................................................................ 15
Procedimentos em campo.......................................................................................... 17
Análise dos dados...................................................................................................... 18
RESULTADOS................................................................................................................... 19
DISCUSSÃO...................................................................................................................... 22
CONCLUSÃO.................................................................................................................... 29
REFERÊNCIAS.................................................................................................................. 30
ANEXOS............................................................................................................................ 38
INTRODUÇÃO
A importância de estudos sobre o comportamento de um animal está intimamente
relacionada à possibilidade de se determinar seu sucesso reprodutivo e sobrevivência
(Shumway, 1999). A compreensão das interações comportamentais relativas ao hábitat da
espécie, aos coespecíficos e membros da comunidade configura-se como uma importante
ferramenta para a ciência da conservação (Helfman, 1999), uma vez que as ações de manejo
serão coerentes quanto aos hábitos naturais da espécie. Esses conceitos são ainda mais
pertinentes quando aplicados aos peixes, cujos comportamentos sofrem uma elevada pressão
seletiva exercida pela pesca comercial (Pearsson et al, 1997).
Estudos subaquáticos sobre peixes de água doce têm revelado uma ampla diversidade
de adaptações comportamentais para a obtenção de alimentos, incluindo várias interações
complexas e especializadas entre espécies, como nuclear-seguidor, limpador, beliscador e
psamofilia (Sazima, 1986; Cassati, 2002; Carvalho et al, 2003; Zuanon et al, 2006; Teresa &
Carvalho, 2008). Além disso, têm respondido a questões fundamentais para a concepção das
dinâmicas de agrupamento dos cardumes (Fréon et al, 1992), bem como para interações
sociais com outros grupos de vertebrados (e.g. Caretta caretta, Chelonia mydas,
Eretmochelys imbricata, Dermochelys coriacea, Stenella longirostris e Cebus apella) e
invertebrados (e.g. Chrysaora latea) (Sabino & Sazima, 1999; Sazima et al, 2004; Sazima &
Grossman, 2006; Sazima et al, 2006). Entretanto, Azevedo et al, (no prelo) reportam que,
apesar dos esforços dos pesquisadores brasileiros em aumentar o conhecimento sobre o
comportamento das espécies de peixes dulcícolas neotropicais, o número de estudos a este
respeito ainda é baixo e insuficiente para responder a questões básicas relativas a essas
espécies, e merece mais atenção.
O gênero Brycon pertence à subfamília Bryconinae, um grupo monofilético que
inclui aproximadamente 44 espécies válidas (Lima, 2003, 2004) e amplamente distribuídas
12
em toda a região neotropical, ocorrendo desde o sul do México até o Rio de La Plata, na
Argentina. As espécies de Brycon são consideradas altamente móveis, sendo que algumas
empreendem longas migrações reprodutivas (Godoy, 1975; Goulding, 1980) e podem
representar a estratégia de história de vida sazonal dos peixes neotropicais (vide Winemiller,
1989). Diversas espécies são importantes na pesca regional (Godoy, 1975; Begossi & Braga,
1992, Santos et al, 2006), e algumas têm sido cultivadas para o consumo humano (Lima,
2003).
As espécies do gênero estão entre as mais ameaçadas nos rios brasileiros desde a
década de 70 (Godoy, 1975) e se tornaram raras, especialmente na região industrializada do
sudeste, como consequência de diversos tipos de impactos antrópicos (e.g. Lima & Castro,
2000; Agostinho et al, 2008; Lima et al, 2008; Albrecht et al, 2009). Atualmente, seis
espécies do gênero constam em listas de ameaça (Rosa & Lima, 2005), sendo que uma delas
é a Brycon devillei Castelnau, 1855. Esta é simpátrica a Brycon howesi Lima (em prep.), a
espécie alvo do presente trabalho, cujas informações na literatura são praticamente
inexistentes. Considerando a ampla variedade geográfica e vulnerabilidade das espécies
neste gênero, os estudos de Brycon em ambientes naturais permanecem notavelmente
escassos (e.g. Lowe-McConnell, 1964; Menezes, 1969; Burcham, 1988; Horn, 1997; Banack
et al, 2002).
Desta forma, o objetivo do presente estudo é ampliar o conhecimento acerca de
aspectos da biologia comportamental de Brycon howesi, com vistas à conservação e manejo
das populações selvagens, bem como contribuir para uma melhor compreensão das
dinâmicas que envolvem a ictiofauna neotropical de água doce. Espera-se que esta espécie
apresente um variado repertório comportamental de forrageio em razão do hábito alimentar
onívoro do gênero (Lima, 2003). Espera-se também demonstrar interações sociais
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interespecíficas como descrito em trabalhos distintos para outras espécies do grupo (Sabino
& Sazima, 1999).
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O Parque Estadual do Rio Preto (PERP) (Figura 1) está localizado no Estado de
Minas Gerais, na porção centro-sul da Serra do Espinhaço, sudeste do Brasil. Com o intuito
de proteger as nascentes do rio Preto, que é considerado o principal componente hídrico do
parque e um importante rio integrante da Bacia do Jequitinhonha, os 10.755 hectares do
PERP foram transformados em Área de Proteção Permanente, no ano de 1994 (Mata
Machado & Antonini, 2003). Além da importância para a preservação dos recursos hídricos,
o PERP está centrado no bioma cerrado, considerado um dos 34 hotspots do mundo em
virtude de sua alta biodiversidade e endemismo e ser um dos mais ameaçados (Conservation
International, 2009).
O clima da região pode ser classificado como tropical úmido (vide Ab'Saber, 1977),
com a presença de duas estações bem definidas: uma quente e chuvosa entre outubro e
março, e outra fria e seca entre abril e setembro. Valores de precipitação anual reunidos para
a região, entre 1995 e 2003, indicam médias em torno de 1.351,22mm, com mínima de
971,9mm (1996) e máxima de 1.681,9mm (1995). Valores anuais de temperatura apontam
média de 18,96 oC e umidade relativa do ar em torno de 81%.
A região do PERP inclui cotas altas (850 a 1.826m) da Serra do Espinhaço. Na parte
mais elevada sobre terreno arenítico, desenvolveu-se o campo rupestre. Nas regiões mais
baixas, encontra-se o cerrado com suas variações fitofisionômicas. Ao longo do rio Preto e
seus afluentes, em razão da maior umidade e disponibilidade de matéria orgânica, a
14
vegetação possui porte arbóreo sendo classificada como mata ciliar de Floresta Estacional
Semidecidual (Rizzini, 1979).
O córrego das Éguas é o principal afluente do rio Preto, ambos com nascentes
localizadas na região da Chapada (18º11'54''S; 43º20'24''W; elevação 1338m). O PERP é
contornado por uma região montanhosa com águas vertentes do vale do rio Preto, cujos
ramos de afluentes subsequentes correm encaixados em grandes lineamentos geológicos até
os terraços arenosos aplainados da região central, entre as altitudes de 750 e 800m. Os
terraços arenosos ocorrem da Forquilha até o córrego da Lapa (18º05'26''S; 43º20'30''W;
elevação 745m), na entrada do Parque, e são aumentados pela planície de inundação do rio
Preto.
Pontos amostrais
Em fevereiro de 2006, antes do início das coletas de dados, foi realizado um projeto
piloto para avaliar a possibilidade de se utilizar o mergulho livre como método de
observação na região, bem como para escolher as estações amostrais. O desenho
experimental adotado foi o “haphazard”, ou seja, aleatório, uma vez que foram utilizados os
pontos disponíveis no ambiente. Quatro locais de amostragem foram eleitos levando-se em
consideração a abundância de indivíduos de Brycon howesi ali existentes (Figura 1). Com o
intuito de evitar a observação dos mesmos peixes, os locais de amostragem escolhidos
tinham uma distância mínima de 1,5 quilômetros uns dos outros.
Cachoeira da Sempre-Viva
Inserida no córrego das Éguas, encontra-se uma extensa área de nascente
predominando o talvegue em leito rochoso. Raramente são encontrados pequenos bancos de
areia agregados de espécies vegetais pouco diversificados, as quais se fixam no substrato
arenoso e acumulam matéria orgânica carbonificada na superfície. Sua principal
15
característica é um grande lajeado a jusante da cachoeira a qual, à pequena profundidade
(média de 1,0m), forma um grande espelho d’água (Figura 2).
Forquilha
É a denominação do local onde ocorre o encontro do córrego das Éguas (margem
esquerda) com o rio Preto. O primeiro chega com leito acanalado até o grande poço no delta
da confluência (Figura 3). O leito do rio Preto, a partir da Forquilha, é caracterizado pela
alternância de fundo rochoso e fundo arenoso, resultado do fluxo de inclinação das camadas
de rocha na mesma direção. São encontrados bancos laterais de areia de dimensões métricas
com camadas de areia e matações no seu leito. A profundidade média neste trecho é de
2,0m.
Poço de Areia
Apresenta estrutura morfológica de talvegue caracterizada por sequência de quedas
d’água alternada por poço semiassoreado, com profundidade média de 1,7m (Figura 4). As
quedas são de baixa declividade com típicas corredeiras de leito rochoso, com blocos e
matações nas margens e no centro. Na margem direita, predomina praia arenosa, onde são
encontrados agregados de espécies vegetais pouco diversificados, que se fixam no substrato
arenoso e acumulam matéria orgânica carbonificada na superfície. Na margem esquerda,
encontra-se praia arenosa com ausência quase total de vegetação.
Prainha
É caracterizada por bancos laterais com formação de praia arenosa na margem
esquerda. O rio apresenta profundidade média de 1,5m e neste trecho são encontradas
corredeiras de baixa declividade intercaladas com poços pouco profundos e mais extensos.
O leito do rio é coberto por camada de areia fina, principalmente nas margens, seguido de
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matações e calhaus junto aos afloramentos de lajeados, nos intervalos de corredeiras (Figura
5).
Procedimentos em campo
As atividades em campo foram divididas em dois períodos. O primeiro foi realizado
entre abril de 2006 e janeiro de 2007, quando foram feitas quatro campanhas trimestrais de
quatro dias cada uma. O segundo foi levado a efeito entre agosto de 2008 e julho de 2009,
com o desenvolvimento de doze campanhas mensais de oito dias cada uma. Foram
realizadas, diariamente, duas sessões de mergulho intercaladas entre períodos matutinos e
vespertinos, cada uma com duração de 120 minutos, num total de 224 mergulhos e 448
horas de observação. Foi aplicado, como delineamento experimental, o Latin Square (Zar,
1999), com o intuito de assegurar que qualquer variação resultante da replicação amostral
em dias distintos e observações por dia fossem bloqueadas. Assim, as coletas procederam-se
da seguinte forma: Dia 1 – (Ponto 1 no período matutino / Ponto 2 no período vespertino);
Dia 2 – (Ponto 3 no período matutino / Ponto 4 no período vespertino); Dia 3 – (Ponto 2 no
período matutino / Ponto 1 no período vespertino); Dia 4 – (Ponto 4 no período matutino /
Ponto 3 no período vespertino).
Para a coleta de dados comportamentais de B. howesi no Parque Estadual do Rio
Preto, foram efetuadas observações diretas dos cardumes por meio de mergulhos livres
(snorkeling), com adoção do método “scan instantâneo” (Lehner, 1998). No máximo dez
peixes, escolhidos aleatoriamente no cardume a cada registro, foram observados em
intervalos de dois minutos durante as sessões de mergulho. Quando o cardume não
alcançava dez peixes, eram observados os indivíduos que o compunham, classificando-se o
número faltante como “não visíveis”. O comportamento de B. howesi foi registrado em
prancheta de acrílico (Figura 6-A) e em câmeras filmadoras subaquáticas (Canon A-720 e
Sony DCSR-SR220) (Figura 6-B).
17
Em todos os pontos, foi feita uma série de mergulhos preliminares para alertar e
habituar os peixes quanto à presença do observador, sendo também um momento para
documentações iniciais e elaboração do etograma. As observações foram conduzidas de
forma calma e tranquila, causando o mínimo de distúrbio na água como sugerem Sazima &
Machado (1990). Além de tais cautelas e apesar de já habituados à presença do observador
em seu ambiente, foi respeitada uma distância limite (≈2,0m) dos peixes de modo que a
presença daquele não representasse uma ameaça a estes, como descrito por Lehner (1998).
Ressalta-se que algumas medidas de segurança foram adotadas durante as coletas
para coibir eventuais acidentes com o observador. Durante as seções de mergulho foi
utilizada roupa e calçados de neoprene de 8mm de espessura, para evitar hipotermia nos
períodos de baixas temperaturas. Além disso, havia sempre um “guarda-parque” nas
margens do rio durante as coletas para socorrer o observador em caso de imprevistos.
Doze exemplares de B. howesi foram capturados em locais distintos aos dos grupos
observados, fixados em álcool 70% e enviados ao Museu de Zoologia da USP para
confirmação taxonômica, tombamento e descrição da espécie (Lima, em prep.). A coleta
destes exemplares está de acordo com a licença de Pesca Científica – Categoria D – No
098/09, concedida pelo Instituto Estadual de Florestas.
Análise dos dados
Para a análise dos dados, foram utilizados testes estatísticos univariados por meio dos
programas MiniTab 15© e Statistica 7© para Windows. A fim de verificar se os dados
atendiam aos requisitos para estatísticas paramétricas ou não paramétricas, utilizou-se o teste
Anderson Darling. Para os testes e análises estatísticas realizados, o nível de significância
adotado para rejeitar a hipótese nula (H0) foi de 5% (α=0,05), com exceção das análises de
Intervalos de Confiança (IC), em que o nível de significância utilizado foi de 1% (α=0,01).
18
Adotaram-se as médias por grupos e médias entre grupos para a avaliação das interações
estatísticas entre os dados. Cada ponto de coleta representou uma unidade amostral.
As táticas de forrageio foram analisadas de várias formas, segundo os objetivos e
comparações. Visando verificar se as táticas adotadas apresentavam interações
estatisticamente significativas entre si, foram usados os testes Qui-Quadrado (X2) (Siegel,
1975) para comparação das frequências observadas, e análise de variância unifatorial (One-
Way ANOVA) para comparação das médias de ocorrência. Com o intuito de determinar
entre quais táticas se obteve diferença significativa das médias de ocorrência, foi realizado o
teste post-hoc de Tukey, posteriormente ao de ANOVA. Em seguida, para estabelecer se a
variável “táticas de forrageio” foi significativamente diferente entre as estações do ano
amostradas, foi feita a análise de variância bifatorial (Two-Way ANOVA), visto que os
dados atendiam aos requisitos de distribuição normal e homogeneidade das variâncias
(homocedasticidade) para emprego de análises paramétricas (Zar, 1999).
Para examinar uma possível preferência quanto ao tipo de formação dos cardumes
(Schooling e Shoaling), foi utilizado o Teste Exato de Fisher. Posteriormente, procedeu-se a
uma análise de Intervalo de Confiança (IC) para definir em quais meses estudados a variação
na formação dos cardumes foi estatisticamente significativa.
Buscando investigar relações entre determinadas variáveis (e.g. comportamento
agonístico versus frequência alimentar; interação com Leporinus garmani Borodin, 1929
versus frequência alimentar), foi usada a Correlação de Pearson (Zar, 1999).
RESULTADOS
Três táticas de forrageio de B. howesi foram identificadas e, a partir delas, foram
registrados o seu comportamento alimentar. O forrageio na superfície da água (Figura 7-A)
19
caracterizou-se pela captura, de maneira ágil ou serena, de itens alimentares flutuantes na
flor d’água. O forrageio no fundo (Figura 7-C) distinguiu-se pela inspeção e captura de itens
alimentares dispostos no substrato, e o forrageio na meia água (Figura 7-B) foi marcado por
elaboradas investidas, individuais ou em grupos, aos cardumes de lambaris (Astyanax spp.).
A caça aos lambaris demonstrou ser um evento altamente coordenado em que indivíduos de
B. howesi segregavam cardumes de Astyanax spp. em pequenos grupos e os encurralavam
nas margens do corpo d’água, dando início à matança.
Em vista da rapidez com que os eventos de alimentação ocorriam e da distância de
observação, apenas 1,05% dos registros identificaram os itens alimentares da dieta de B.
howesi, com exceção do forrageio na meia água, na qual todos os registros constataram ser
Astyanas spp. o único item alimentar desta tática. Além disso, não foi feita uma avaliação da
disponibilidade de recursos no ambiente, uma vez que a logística de coletas de dados
restringiu consideravelmente o tempo para demais atividades.
A Figura 8 ilustra a frequência com que cada tática de forrageio foi adotada por B.
howesi durante os meses de estudo. O teste Qui-Quadrado (X2) apontou diferença
significativa entre as três táticas observadas, sendo “forrageio na superfície” versus
“forrageio no fundo” (X2=13,67; DF=1; P<0,001); “forrageio na superfície” versus
“forrageio na meia água” (X2=337,87; DF=1; P<0,001); “forrageio na meia água” versus
“forrageio no fundo” (X2=228,09; DF=1; P<0,001). A análise de variância unifatorial (One-
Way ANOVA) também acenou para a existência de significativa diferença (F=25,90; DF=
2,23; P<0,001), sendo o “forrageio na superfície” a tática mais empregada. Entretanto, o
teste post-hoc de Tukey apontou interação estatisticamente significativa das médias apenas
entre “forrageio na superfície” versus “forrageio na meia água” e “forrageio no fundo”
versus “forrageio na meia água” (p<0,05) (Figura 9). Em uma escala decrescente de
20
preferência entre as táticas, tem-se o “forrageio na superfície” seguido pelo “forrageio no
fundo” e, por último, o “forrageio na meia água”.
Em seguida, a análise de variância bifatorial (Two-Way ANOVA) indicou que houve
diferença significativa no padrão de alimentação entre as estações do ano (F=14,61; DF=
1,23; P<0,001) e entre as táticas por estações do ano (F=78,11; DF= 2,23; P<0,001). A
estação chuvosa demonstrou ser a mais prolífica em termos alimentares, na qual o “forrageio
na superfície” foi consideravelmente superior em relação ao período de estiagem (Figura
10).
B. howesi vive em grupos sociais, nos quais foram observadas as dinâmicas de
estruturação do cardume, que são duas. O cardume polarizado (schooling) (Figura 7-F), em
que os peixes direcionavam-se no mesmo sentido, com distâncias semelhantes entre si, e se
movimentavam de maneira sincronizada; e o cardume desorganizado (shoaling), no qual,
como o próprio nome sugere, os peixes se encontravam agrupados, de maneira desordenada
(Figura 7-E).
Considerando-se a Figura 11, percebe-se que, entre os meses de fevereiro e agosto,
B. howesi apresentou médias elevadas para a conformação shoaling, ao passo que, a partir
de setembro, houve uma queda considerável nas médias dessa conformação. Já para
schooling, notou-se o inverso. A correlação de Pearson entre ambas as conformações dos
cardumes foi negativa, porém não significativa (r= -0,459; N=12; P= 0,133). Por meio do
Teste Exato de Fisher, verificou-se uma diferença significativa (P<0,001) entre as
frequências observadas de schooling e shoaling. Em seguida, por meio da análise de
Intervalos de Confiança (IC) (P<0,01) das médias de schooling, constatou-se que os meses
de agosto, setembro e outubro apresentaram diferença significativa com relação aos demais
meses do estudo (Figura 11).
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Do ponto de vista social, B. howesi demonstrou comportamento agonístico entre
indivíduos coespecíficos, que foi caracterizado por uma ação instantânea de ameaças de
agressão. Entretanto, não foram observadas injúrias por parte dos agressores aos indivíduos
ameaçados. Esse comportamento agonístico foi mais evidente entre os meses de maio e
setembro, como ilustra a Figura 12. A correlação de Pearson entre frequência de ameaças e
frequência de alimentação foi significativa e negativa (r= -0,867; N=12; P<0,001).
B. howesi inteirou-se socialmente com outra espécie, Leporinus garmani (Figura 7-
D). Esse comportamento evidenciou-se pela ação de B. howesi em acompanhar L. garmani
durante as atividades de forrageio deste último, e foi mais expressivo na estação seca (Figura
13). A correlação de Pearson entre esse comportamento social heteroespecífico e as
frequências alimentares de B. howesi foi significativa e negativa (r= -0,669; N=12; P< 0,05).
DISCUSSÃO
No geral, o comportamento alimentar de B. howesi foi variado em termos de táticas
para obtenção de alimentos. Contudo, a espécie demonstrou ser um forrageador de superfície
especialista, que, em determinados períodos do ano, quando provavelmente a lâmina d’água
torna-se uma fonte escassa de recursos, adota táticas alternativas em busca de alimentos. B.
howesi vive em grupos que apresentam conformações polarizadas e despolarizadas de
agregação; a primeira, apesar de menos utilizada, intensifica-se no período entre agosto e
outubro. A frequência alimentar demonstrou ser negativamente correlacionada com os
comportamentos agonísticos entre coespecíficos e com a associação alimentar com L.
garmani.
Como apresentado nos resultados, não foi possível quantificar os itens alimentares
consumidos por B. howesi. Estudos mais detalhados que considerem tanto a dinâmica
22
temporal dos recursos alimentares quanto à acessibilidade da espécie a eles são necessários
para responder, de maneira mais consistente, a estas duas questões. A ausência ou não de
variações qualitativas na dieta é reflexo de uma constância na oferta alimentar? Há uma
plasticidade da espécie em procurar o alimento em locais mais propícios, em períodos em
que um recurso se torna mais escasso em uma determinada região? Nesse sentido, sugere-se
a realização de estudos futuros que utilizem câmeras filmadoras de alta velocidade e
resolução (High Speed Camera) para documentação precisa dos itens alimentares no
momento da captura. E, ainda, estudos de caráter essencialmente ecológicos, com
metodologias específicas e pertinentes, que possam quantificar a disponibilidade dos
recursos alimentares no ambiente.
Não foram capturados exemplares para análises de conteúdo estomacal nos pontos
amostrados, a fim de se evitar a perda de indivíduos observados, bem como para que os
peixes não associassem a presença do observador como uma ameaça. Além disso, não houve
tempo suficiente para capturar exemplares, mesmo em outros pontos, em vista da logística
empregada no presente estudo.
As três táticas de forrageio de B. howesi, constatadas no presente estudo,
demonstram um espectro comportamental amplo para a aquisição de alimentos. Esta
característica, possivelmente, corrobora o hábito onívoro do gênero, observado em diversos
trabalhos (Muller & Troschel, 1844; Breeder, 1927; Menezes, 1969; Knöpell, 1970;
Goulding, 1980; Borges, 1986; Horn, 1997; Sabino & Sazima, 1999; Lima & Castro, 2000;
Leite & Araújo-Lima, 2002; Drewe et al., 2004; Leite, 2004; Albrecht et al., 2009). Estes
mesmos trabalhos demonstram uma abrangência considerável de itens alimentares
consumidos pelo grupo, consumo este que envolve desde fragmentos vegetais, insetos
terrestres e aquáticos a peixes e pequenos vertebrados terrestres.
23
Todavia, apesar dessa variedade comportamental da alimentação, as análises
estatísticas sobre a frequência de ocorrência entre as táticas de forrageio apontam uma
preferência pela captura de alimentos na superfície (surface pickers), particularidade
também encontrada em outras espécies da família Characidae (Sazima, 1986; Cassati, 2002).
Tal predileção pode estar relacionada ao aporte de material alóctone à deriva (drift), cuja
importância para a alimentação de Brycon vem sendo bem documentada na literatura
(Goulding, 1980; Horn, 1997; Sabino & Sazima, 1999; Lima & Castro, 2000). Santos et al.,
(2009), analisando o conteúdo estomacal de vinte exemplares de B. howesi, detectaram,
como itens principais de sua dieta, os insetos terrestres, além de fragmentos vegetais. Isso
reforça a preferência da espécie pela tática de forrageio na superfície do corpo d’água,
chamando a atenção para a necessidade de conservação das áreas ripárias para as
comunidades aquáticas.
Por outro lado, ao analisar as médias de ocorrência entre as táticas de forrageio
(Figura 9), ou seja, o tempo gasto em cada tática, percebe-se que não houve interação
estatisticamente significativa entre o forrageio na superfície (surface pickers) (Sazima,
1986) e o forrageio no fundo (Nibbling) (Sazima, 1986). Este fato provavelmente esteja
ligado ao grau de dificuldade de detecção dos itens alimentares no ambiente. Alimentos
dispostos na superfície da água, aparentemente, são mais fáceis de ser detectados em razão
do contraste visual que se forma entre a flor d’água e o meio terrestre, ou mesmo em virtude
da vibração que fazem ao cair na água. De outro tanto, os alimentos presentes no fundo,
supostamente de difícil detecção, assim o são em decorrência da complexidade estrutural
desta porção do meio, constituído por areia, folhiço, troncos e galhos submersos, pedras e
vegetação subaquática.
Outra explicação para a inexistência de interação estatisticamente significativa entre
estas duas táticas seria o risk-sensitive foraging, um tipo de orçamento energético
24
influenciado pela sazonalidade na disponibilidade de recursos alimentares. Alguns estudos
(Caraco et al., 1980a; Young et al., 1990; McNamara & Houston, 1992; Shafir et al., 1999;
Bateson, 2002; Ripple & Beschta, 2006) têm demonstrado que os animais, ao forragear, são
sensíveis ao grau de risco de inanição ou variância, associadas a fontes de recursos
alternativas. Sugerem que os forrageadores são capazes de responder à variação na
quantidade de recompensa obtida, e que a preferência depende da condição energética do
forrageador. Dessa forma, propõe-se que, nos períodos em que a superfície da água torna-se
uma fonte escassa de alimentos, o risco de inanição aumenta, e B. howesi passa a utilizar a
alimentação no fundo como uma fonte de recursos, cuja constância mostra-se incerta,
porém, energeticamente favorável.
A mesma inferência pode ser feita quanto ao forrageio na meia-água (active hunting)
(modificado de Keenleyside, 1979), essencialmente caracterizado pela caça aos Astyanax
spp., que é a tática alimentar menos empregada por B. howesi. Este comportamento de caça
em cardume se assemelha, quanto à maneira coordenada de separar as presas de um grupo,
ao pack-behavior proposto para os golfinhos (Stenella frontali e Lagenorhynchus obscurus)
(Mckinnon, 1994; Fertl & Würsig, 1995; McFadden & Joy, 2003); contudo, ainda não foi
descrito para quaisquer espécies do gênero Brycon, ou mesmo da família Characidae.
Apesar de constatado o menor emprego da tática de forrageio na meia água, a Figura
8 demonstra que, no mês de abril, foi ela superior às demais. Eventos alimentares que
envolvem caça são, geralmente, onerosos em termos energéticos (Savino & Stain, 1989), e o
custo-benefício da interação predador-presa desfavorece, em alguns casos e por
determinados períodos, o sucesso evolutivo do predador (Abrams, 1990). Assim, para B.
howesi, o consumo de Astyanax spp. pode ser interpretado como uma fonte opcional de
recursos alimentares em períodos de baixa disponibilidade daqueles de origem alóctones,
cabendo aqui fazer alusão à teoria do risk-sensitive foraging anteriormente discutida.
25
Os dados analisados quanto à expressividade sazonal dos comportamentos de
forrageio de B. howesi sugerem que, na estação seca e na estação chuvosa, diferentes táticas
são utilizadas com intensidades distintas (Figura 10). Esta plasticidade comportamental pode
ser vista como expressão da capacidade dos peixes de utilizar outros alimentos quando o
item preferido estiver em pequeno suprimento (Knöpel, 1970). Constata-se também que a
estação chuvosa obteve maior frequência alimentar, estatisticamente significativa, que a
estação seca, em decorrência, principalmente, da abundância do forrageio na superfície
(Figura 10). Ocorre que, na estação chuvosa, há fartura de recursos alimentares, o que
contrasta com a limitação que se verifica na seca (Zaret & Rand, 1971; Payne, 1986; Prejs &
Prejs, 1987). Além disso, como enfatizou Junk (1980), as mudanças hidrológicas podem
afetar não apenas a quantidade mas também a qualidade dos alimentos.
A importância de invertebrados terrestres como recurso alimentar para peixes é
bastante evidente em riachos tropicais (Lowe McConell, 1975), o que também é observado
para B. howesi (Santos et al., 2009). Segundo Angermeier & Karr (1983), insetos terrestres
são mais abundantes na estação chuvosa, seja devido a uma produtividade primária
aumentada nesta época, seja pela ação mecânica de lavagem pela chuva. Este fato
igualmente elucida o registro, no presente estudo, de maior frequência e de maior média de
ocorrência do forrageio na superfície na estação chuvosa.
Do ponto de vista social, B. howesi vive em grupos, um dos aspectos mais marcantes
e familiares do comportamento animal (Bertram, 1978; Pulliam & Caraco, 1984), sobretudo
de peixes (Godin, 1986; Magurran, 1990; Pitcher & Parrish, 1993). Indivíduos em cardumes
têm o risco de predação reduzido, se comparado ao peixe solitário. Isso se explica pela
utilização de uma série de mecanismos antipredação, entre os quais se incluem uma melhor
detecção do predador (Magurran et al., 1985; Godin et al., 1988), a diluição no momento do
ataque (Foster & Treherne, 1981; Morgan & Godin, 1985), a confusão na escolha da presa
26
pelo predador (Neill & Cullen, 1974; Landeau & Terborgh, 1986) e a fuga do predador
(Godin, 1986, 1997; Magurran, 1990; Pitcher & Parrish, 1993). Além disso, a vida em grupo
também oferece maiores benefícios ao forrageio, pois indivíduos em cardumes podem
despender mais tempo na busca por alimento (Magurran & Pitcher, 1983) e se beneficiam de
uma localização mais eficaz dos itens alimentares (Pitcher et al., 1982; Pitcher & Magurran,
1983; Ranta & Juvonen, 1993).
Relativamente aos cardumes de B. howesi, os dados analisados indicam prevalência
da conformação desorganizada (shoaling), em contraste com a polarizada (schooling), que
apresentou frequências mais baixas (Figura 11). A conformação shoaling parece estar mais
relacionada a atividades de forrageio e interações sociais coespecíficas, quando a demanda
de tempo para a vigília do grupo é menor. Já o modo schooling funciona como uma unidade
compacta utilizada para dispersão e migração do grupo com a finalidade de proteger-se
contra predadores em potencial (Pitcher et al, 1986). Possivelmente, estes dois fatores –
ameaça de predadores (e.g. Hoplias spp.) no ambiente e/ou movimento migratório ou
dispersivo (e.g. novos sítios de alimentação e reprodução) – expliquem o aumento na
frequência de schooling de B. howesi nos meses destacados na Figura 11. A hipótese da
ameaça de perdadores torna-se ainda mais consistente, uma vez que foram registrados dois
eventos de predação à B. howesi por Hoplias spp.
A estratégia de vida social em grupos, entretanto, eleva a competição por alimentos
no cardume (Bertram, 1978). Acredita-se que este seja um dos maiores custos da socialidade
(Ranta & Kaitala, 1991), podendo intensificar as relações de hierarquia social entre
indivíduos por meio de comportamentos agonísticos (David et al., 2007). Observando-se a
Figura 12, é possível perceber que o agonismo coespecífico de B. howesi foi mais intenso
nos meses da estação seca, além de ter apresentado correlação significativa e negativa com
as frequências alimentares.
27
A hierarquia de dominância, sobretudo em peixes, pode ser inicialmente determinada
pelo resultado de uma competição ante a disponibilidade de recursos alimentares (David et
al., 2007). A par disso, desempenha um papel fundamental na resolução dos padrões
espaciais e temporais de atividade e uso de hábitat de muitos peixes de riacho (Bachman,
1984; Hughes, 1992a, b; Nakano, 1995). Os indivíduos dominantes do cardume geralmente
ocupam as posições de alimentação mais rentáveis. Já aqueles com status sociais inferiores
exploram localizações proporcionalmente menos favoráveis (Bachman, 1984; Hughes,
1992a, b; Nakano, 1995). No presente estudo, as condições hierárquicas de B. howesi
tornam-se mais evidentes no período de seca, quando supostamente a disponibilidade de
recursos alimentares é menor.
Além das interações sociais com indivíduos da mesma espécie, B. howesi também
interagiu socialmente com uma representante da família Anostomidae, Leporinus garmani.
Uma das formas de interação entre espécies é o comportamento nuclear-seguidor (following
behaviour) (Sazima, 1986; Aranha et al, 1998; Sazima & Grossman, 2005; Leitão et al,
2007; Teresa & Carvalho, 2008). Ele se caracteriza por uma ação oportunista na qual um
indivíduo, classificado como forrageador nuclear, ao exercer suas atividades de alimentação,
é seguido por membros de outras espécies que buscam obter itens alimentares provenientes
de tais atividades. Sazima (1986) e Albrecht & Caramaschi (2003) sugerem que espécies do
gênero Leporinus são forrageadores de fundo (nibblers), ou seja, revolvem o substrato à
procura de itens alimentares de grande e pequeno porte, de origem animal ou vegetal. Essa
mesma classificação de padrão alimentar possivelmente se aplica a L. garmani, para cuja
espécie os registros informais de observação feitos no presente estudo apontaram, em sua
totalidade, o forrageio no fundo (obs. pess.). Dessa forma, L. garmani cumpre o papel de
espécie nuclear na interação com B. howesi, que, de maneira oportunista, captura itens
alimentares advindos das atividades de forrageio do Anostomideo.
28
A interação social entre B. howesi e L. garmani foi maior na estação seca (Figura 13)
e apresentou correlação significativa e negativa com a frequência alimentar. Alguns estudos
têm demonstrado que uma das principais funções da associação interespecífica é a
maximização da captura de itens alimentares durante o forrageio (Dubin, 1982; Lukoschek
& McCormick, 2000; Teresa & Carvalho, 2008). A capacidade dos peixes de utilizar os
recursos disponíveis, como se dá na associação entre espécies, pode ser essencial para
garantir-lhes a sobrevivência, principalmente nos períodos de escassez de alimentos no
ambiente (Baker & Foster, 1994).
CONCLUSÕES
A plasticidade comportamental de B. howesi para a aquisição de alimentos, assim
como as variações nas frequências dos comportamentos sociais desta espécie,
provavelmente decorram da distribuição sazonal das diferentes fontes de recursos
alimentares. Apesar de ser preferencialmente um forrageador de superfície, B. howesi
depende de fontes alternativas de recursos para sobreviver em períodos durante os quais a
flor d’água torna-se menos produtiva, fato que também influencia diretamente suas relações
intra e interespecíficas.
Sugerem-se estudos futuros, que contemplem a quantificação e qualificação da
disponibilidade sazonal dos recursos alimentares, bem como análises de conteúdo estomacal,
para complementação dos resultados obtidos no presente estudo.
29
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37
ANEXOS: FIGURAS
Figura 1. Mapa da aérea do PERP e de seu entorno, mostrando a localização das estações amostradas
entre abril/2006 e julho/2009.
38
Figura 2. Documentação fotográfica (A) e imagem de satélite (B) do ponto amostral Cachoeira
da Sempre-Viva (18º08.558’S; 43º21.172’W; elevação 799m), onde foi coletada parte dos
dados comportamentais de B. howesi no PERP.
A
B
39
Figura 3. Documentação fotográfica (A) e imagem de satélite (B) do ponto amostral Forquilha
(18º08.196’S; 43º20.260’W; elevação 777m), onde foi coletada parte dos dados
comportamentais de B. howesi no PERP.
A
B
40
Figura 4. Documentação fotográfica (A) e imagem de satélite (B) do ponto amostral Poço de
Areia (18º07.871’S; 43º20.249’W; elevação 766m), onde foi coletada parte dos dados
comportamentais de B. howesi no PERP.
A
B
41
Figura 5. Documentação fotográfica (A) e imagem de satélite (B) do ponto amostral Prainha
(18º06.989’S; 43º20.454’W; elevação 762m), onde foi coletada parte dos dados
comportamentais de B. howesi no PERP.
A
B
42
Fig
ho
A
Bura 6. Documentação fotográfica dos métodos de registro do comportamento de B.
wesi no PERP. (A) – Prancha de acrílico e lápis; (B) – Câmera filmadora subaquática.
43
Figura 7. Documentação fotográfica dos comportamentos de B. howesi observados no PERP. (A) –
Forrageio na superfície; (B) – Forrageio na meia-água (caça aos Astyanax spp.); (C) – Forrageio no
fundo; (D) – Interação heteroespecífica entre B. howesi (pontos vermelhos) e L. garmani (seta branca);
(E) – Cardume desorganizado (Shoaling); (F) – Cardume polarizado (Schooling).
A B
.
.
DC
E F
44
0
10
20
30
40
50
60
Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai jun jul
Meses
Freq
uênc
ia a
limen
tar
SuperfícieMeia ÁguaFundo
Figura 8. Freqüência observada das táticas de forrageio de B. howesi no PERP, entre abril/2006
e julho/2009.
FundoMeia-ÁguaSuperfície
0,04
0,03
0,02
0,01
0,00
Táticas
Méd
ia d
e al
imen
taçã
o
Figura 9. Distribuição das médias de ocorrência, por proporção de tempo, das táticas de
forrageio de B. howesi no PERP, entre abril/2006 e julho/2009.
45
EstaçõesSec
aChu
va
TáticasFun
do
Meia-Á
gua
Supe
rfície
Fund
o
Meia-Á
gua
Supe
rfície
0,04
0,03
0,02
0,01
0,00
Méd
ia d
e al
imen
taçã
o
Figura 10. Distribuição das médias de ocorrência, por proporção de tempo, das táticas de
forrageio de B. howesi para cada uma das estações do ano no PERP, entre abril/2006 e
julho/2009.
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai jun jul
Meses
Méd
ias
SchoolingShoaling
Figura 11. Médias de ocorrências, por proporção de tempo, das formas de agregação dos
cardumes de B. howesi no PERP, entre abril/2006 e julho/2009. Asteriscos (*) indicam os
meses em que o Intervalo de Confiança apontou diferença significativa entre as médias de
schooling.
**
*
46
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai jun jul
Meses
Freq
uênc
ia
Figura 12. Freqüência observada do comportamento agonístico co-específico de B. howesi no
PERP, entre abril/2006 e julho/2009.
01020304050607080
Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai jun jul
Meses
Freq
uênc
ia
Figura 13. Freqüência observada do comportamento social hetero-específico de B. howesi com
L. garmani no PERP, entre abril/2006 e julho/2009.
47