bioindicadores

1. Inst i tuto de Pesquisa Ambienta l da Amazônia .SCLN 210, Bl . C , s . 211. 70862-530 Bras í l ia , DF - Braz i l .

2 . Núcleo de Altos Estudos Amazônicos .Univ. Federa l do Para . 66070-100 Belém, PA - Braz i l .

3 . Center for Internat iona l Forestr y Research.PO Box 6596 JKPWB, 10065 Jakar ta , Indones ia

Claudia Azevedo-Ramos1,2

Oswaldo de Carvalho Jr1

Robert Nasi3

ANIMAIS COMOINDICADORES

Uma ferramenta para acessar a integridade biológicaapós a exploração madeireira em florestas tropicais ?

CRÉDITOS

Diretora Executiva do IPAMDra. Oriana Almeida

Coordenadora do Programade Biodivers idadeDra. Claudia Azevedo-Ramos

TraduçãoErika P into

Capa e Projeto Gráf icoRarut i Comunicação e DesignDiretora de Ar te : Crist iane DiasAss istente : Rubens Macie l

I lustrações da capa e mioloGlaucia de Barros(debarros@imagel ink .com.br)

IPAMAv. Nazaré, 669Nazaré, Belém-Pará66.035-170Telefax : 55 91 3283.4343

Fi l ia i s :SCLN 210 Bloco C - Sa la 211Bras í l ia -DF70.862-530Telefax : 55 61 3340.9992

Av. Rui Barbosa , 136 - Pra inhaSantarém-PA66.005-080Telefax : 55 93 522.5538

AGRADECIMENTOS

APOIO

Este estudo foi parcialmente escrito quando os doisprimeiros autores estavam como pesquisadores-visitantes noCenter for International Forestry Research (CIFOR), Bogor,na Indonésia, numa viagem apoiada pelo InstitutoInternacional de Estudos Brasileiros (IEB) e CIFOR. Nósagradecemos Marieke Sassen pela revisão da versão em inglêsdo documento e quatro revisores anônimos por seuscomentários.

União Européia

S U M Á R I O

PreâmbuloPrefác ioResumo1. Introdução2. Metodolog ia3 . Resultados

Resposta dos an imais à extraçãomadeire iraInver tebradosVer tebrados

HerpetofaunaAvesMamíferos

4 . DiscussãoPotencia is b io indicadores no manejof loresta l

Garga los

Considerações prát icas ao se lec ionarou usar indicadores em manejof loresta l

5 . Conclusões

Referências (ver pág . 60 na versão em ing lês)

06

08

10

12

16

20

21

2130303440

48

49

51

56

60

P R E Â M B U L O

A exploração madeireira é provavelmente a forma

mais lucrativa de uso da floresta. Acessar como a

exploração madeireira afeta a biodiversidade é, portanto, de

extrema importância para a conservação e bom manejo. Um

“bom” bioindicador deveria oferecer uma medida barata e

integrada do status da saúde de um ecossistema. Poderia

também ser usado como um indicador-substituto para

avaliar mudanças em outros grupos animais. Neste estudo,

nós revisamos a literatura recente sobre os efeitos da

exploração madeireira sobre a fauna em florestas tropicais e

avaliamos os custos e benefícios do uso de bioindicadores.

Em sistemas de manejo, mudanças são, geralmente,

desejáveis. O desafio, neste caso, seria determinar qual

indicador facilitaria o acesso ao grau aceitável de

modificação de um habitat. Neste contexto, parece que nós

temos ainda um longo caminho a percorrer.

Os autores

7

P R E F Á C I O

U m canário dentro de uma mina de carvão, caindo doseu poleiro, historicamente indicava aos mineiros

que suas vidas estavam ameaçadas por metano, monóxidode carbono e outros gases tóxicos, mas sem cheiro. Adegradação de florestas tropicais através de fracas práticas deexploração madeireira tem estimulado a busca porbioindicadores de saúde do ecossistema florestal, como oscanários das minas. Infelizmente, como os autores desselivro claramente explicam, não é provável que uma espécieanimal que sirva como um indicador facilmentemonitorado de ameaças à integridade da floresta será algumdia identificada. Florestas tropicais são tão diversas, asescalas espaciais e temporais em questão são tão amplas, e asintervenções de manejo as quais as florestas estão sujeitassão variadas demais para esperar que uma espécie animal oumesmo uma guilda de espécies fará o trabalho do canário damina. Além disso, como esclarecido nas páginas que virão,bons bioindicadores devem ser mais fáceis de medir do queas estruturas dos ecossistemas ou os processos em questão,enquanto fornecem informações úteis sobre outros taxa eprocessos ecológicos que são mais difíceis de monitorar –em outras palavras, eles deveriam levantar preocupaçõesambientais antes que impactos nocivos das intervençõesflorestais tornassem-se completamente aparentes. Enquantoos desafios de identificar bioindicadores apropriados foremsubstanciais, baseado nesta revisão crítica e pormenorizadade uma grande e crescente literatura sobre animaisindicadores de impactos da exploração madeireira, osautores recomendam modos de evitar algumas dasarmadilhas nos estudos publicados. Enquanto mantêm seuotimismo, eles nos mostram que o canário ainda não estámorto.

Francis (Jack) E. PutzUniversidade da Florida

9

R E S U M O

U ma pesquisa bibliográfica foi conduzida para avaliar asrespostas da fauna à exploração madeireira e a efetividade

de bioindicadores como ferramentas para estimar a conservaçãoda biodiversidade em florestas tropicais exploradas. A pesquisaindicou que estudos sobre o impacto da exploração madeireirasobre artrópodes e herpetofauna estão sub-representados.Mamíferos são o foco principal dos estudos direcionados aosefeitos da exploração madeireira sobre a fauna. De forma geral, aextração madeireira realmente afeta alguns animais, mas aresposta varia entre e dentro de grupos faunísticos. Ainda, amaioria dos estudos conduzidos até agora varia muito em relaçãoàs estruturas das florestas, taxa estudado, metodologias,intensidade e histórico da exploração, resultando numa ausênciade comparabilidade entre eles. Poucos estudos têm investigadorelações entre mudanças na composição de grupos animais e asignificância funcional destas mudanças, nem mesmo temcorrelacionado efeitos com mudanças ambientais pós-extração demadeira, dificultando a determinação da relação entre causa eefeito. Outras dificuldades encontradas foram: complexidadetaxonômica, número pequeno de pessoas treinadas, custos domonitoramento das tendências demográficas, falta deinformação sobre as relações entre mudanças em diferentesgrupos e falta de congruência entre escalas tradicionais depesquisa (“plots”) e escalas apropriadas para manejo da paisagem.O conjunto destas dificuldades sugere que, até o momento,indicadores faunísticos para monitorar a conservação dabiodiversidade no processo de exploração madeireira poderiamser ineficientes de serem implementados em manejos florestais.Neste contexto, o desenvolvimento de indicadores continua a seruma questão crítica e necessária em ecologia de florestas.Entretanto, é bom ter em mente que em sistemas de manejo,onde mudanças são comumente inevitáveis e desejáveis na maiorparte do tempo, os indicadores propostos estariam, na verdade,desempenhando seu papel de sinalizadores enquanto facilitandoo acesso ao grau aceitável de modificação de um habitat.Enquanto isso, inventários mais amplos são, ainda, necessáriospara estimar o status da biodiversidade em operações florestais.

11

I N T R O D U Ç Ã O01

A exploração madeireira é, provavelmente, a maislucrativa e popular forma de uso florestal.

Entretanto, ela pode ter grande impacto ambiental já queafeta muitos atributos florestais, como estrutura,composição e função (Putz et al., 200). Uma vez que aextração madeireira continuará e áreas protegidas serãosempre insuficientes para assegurar a proteção de uma vastaporção da biodiversidade da floresta tropical, esforços sãonecessários para garantir, na maior proporção possível, aconservação da diversidade nativa em florestas de produção.Avaliar como a extração madeireira afeta a biodiversidade é,dessa forma, de fundamental importância para aconservação e um bom manejo. Neste sentido, nossoobjetivo aqui é determinar o status de conhecimento e aefetividade de indicadores faunísticos como ferramentaspara monitorar a conservação da biodiversidade em florestastropicais exploradas.

Bioindicadores são espécies ou grupos taxonômicossuperiores com características (como presença/ausência;densidade populacional, dispersão, sucesso reprodutivo)que podem ser teoricamente usadas como um índice paraoutros atributos ecossistêmicos mais difíceis ou caros demensurar (Landres et al.1988; Hilty e Merenlender, 2000).Um “bom indicador”, pelo menos teoricamente, ofereceriauma medida barata e integrada do status de um dado

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ecossistema após a perturbação. Poderia também ser usadocomo um substituto para avaliar mudanças em outrosgrupos de animais (Block et al., 1987; Lawton et al., 1998).

Os animais têm uma longa história na avaliação dasrespostas de ecossistemas às perturbações ambientais(Rosenberg e Resh, 1993; Williams, 1993; Spellerberg,1993; McKenzie et al., 1995), mas preocupações em relaçãoà sua efetividade têm sido o foco de muitos debates (Landreset al., 1988; Landres, 1992; Pearman et al., 1995;Simberloff, 1998). Muitos grupos animais ou espécies têmsido propostos como indicadores da qualidade ambiental.Autores, geralmente, defendem o uso de um dado táxoncomo um indicador oferecendo uma lista de váriascaracterísticas (como, por exemplo, comportamento deespecialista, sensibilidade à mudanças de habitat, ampladistribuição), mas nem sempre expressam claramente o queo indicador proposto realmente indica. Na verdade, poucosestudos abordam a questão essencial sobre a correlação entreo status do indicador e as mudanças nas variáveisambientais.

Algumas revisões têm abordado o impacto da exploraçãomadeireira sobre a fauna (Johns, 1997; Putz et al. 2000),mas uma análise de bioindicadores no manejo florestal e suaefetividade para programas de monitoramento ainda é rarana literatura (mas veja Lindenmayer et al., 2000).

Animais como Indicadores

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Enquanto o desmatamento, e mesmo a redução do dosseldas florestas, podem ser medidos por satélite, e mudançasno ciclo biogeoquímico podem ser vistas nos cursos d’águaque drenam cabeceiras ocupadas, tem sido muito maisdifícil identificar técnicas robustas para monitorar o statusde assembléias de plantas ou animais de um ecossistema,especialmente quando envolve o empobrecimento crítico dafloresta, como pode acontecer após a retirada de madeira.

Neste trabalho, nós pesquisamos a literatura atual paracomparar a resposta dos animais à exploração madeireira emregiões tropicais. A partir daí, nós avaliamos se alguns dosanimais estudados podem ser potencialmente usados emprogramas de monitoramento para o manejo florestalsustentável, analisando as vantagens e desvantagens no usoda fauna como indicador. Finalmente, nós identificamosalgumas lacunas e fizemos recomendações específicas parafuturos estudos.


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M E TO D O L O G I A02

N ós analisamos 90 revisões, artigos e notaspublicadas nos últimos 20 anos que trataram da

relação entre a espécie alvo ou comunidade e o manejoflorestal ou exploração madeireira em florestas tropicaisnativas, na busca por espécies ou grupos de espécies quepoderiam indicar a integridade da comunidade (em termosde diversidade animal, composição e abundância) após afloresta ter sido explorada. A pesquisa bibliográfica foi feitausando periódicos indexados e a combinação de palavras-chave (por exemplo, “indicadores”, “exploração madeireira”,“floresta tropical”, “manejo florestal”). Nós tambémencontramos outras literaturas relevantes através de citaçõesdentro dos artigos encontrados na busca primária.

Nós analisamos os estudos através de quatro principaisaspectos para torná-los comparáveis dentro do mesmogrupo e ajudar na avaliação de variáveis de previsão: (1) otáxon ou grupo alvo (espécies, grupos funcionais,comunidades); (2) o efeito da extração madeireira sobre aespécie alvo (ou grupos) baseado em: tempo desde aexploração, intensidade de exploração, área ou esforçoamostral, fatores envolvidos (ex: exploração madeireira,fogo, conversão para outros ecossistemas) e variáveisanalisadas (ex: riqueza, abundância, composição); (3) acorrelação da resposta com qualquer mudança específicanas variáveis ambientais (ex: temperatura, umidade, calor,


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cobertura vegetal); (4) a possibilidade de uso de umindicador como substituto de outros grupos. Obviamente,nem todos os estudos incluíam resultados para todos osquatro aspectos. Ainda, como os artigos variavam no graude detalhe informado para cada variável analisada, nósoptamos por incluir mais informação detalhada onde fossepossível e usar comentários gerais para os efeitos (exemplo:“baixo”, “alto”, “sim”, “não”) quando apenas afirmaçõessubjetivas foram usadas no artigo (ver tabelas). Nóssimplificamos os critérios previamente sugeridos para adeterminação de indicadores devido a conflitos entre eles econtrovérsias entre autores sobre o melhor critério a serusado (ver Hilty e Merenlenger, 2000 para uma revisão maisampla). Por isso, nós escolhemos aqueles critérios maisamplamente aceitos e consideramos como bons indicadoresdo status da floresta após a exploração madeireira taxa quetenham (1) boa informação sobre a história natural, (2)atributos práticos (exemplo: fácil de encontrar e mensurar)e (3) correlação com as mudanças no ecossistemaestabelecida e, por isso, habilidade para funcionar como umalerta precoce para impedir mudanças críticas nos grupos deplantas e animais, ou no ecossistema com um todo.Atributos secundários, como ampla distribuição,especialização, baixa mobilidade e baixa variabilidade (Noss,1990; Pearson e Cassola, 1992; Spector e Forsyth, 1998),foram usados para reforçar ou descartar o uso de um grupo


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taxonômico específico após os três principais critérios teremsido alcançados. Nós procuramos por uma respostaconsistente de uma espécie ou grupo à exploraçãomadeireira e às mudanças de habitat. Por razões práticas euso efetivo nas operações florestais, um bom indicadordeveria oferecer um método barato para detectar mudançasna composição de espécies que complemente técnicas quemonitorem com sucesso os aspectos estruturais e funcionaisdos ecossistemas. As informações sobre as características dasespécies foram obtidas nas publicações. Embora isto possasubestimar o conhecimento existente sobre alguns critérios,muitos artigos comumente as discutem de forma até amplaenquanto abordam o papel dos indicadores ou o impacto dedistúrbios em florestas sobre a fauna.


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R E S U LTA D O S03

Resposta da fauna àexploração madeire ira

Inver tebrados

Os efeitos da exploração madeireira sobre osinvertebrados da floresta (aproximadamente 15% dosartigos analisados) ainda são pouco compreendidos. Háuma grande variabilidade entre os poucos estudos queabordam esta questão em termos de tempo desde aexploração, intensidade da exploração e grupostaxonômicos estudados, e muitos destes estudos continhambaixo esforço amostral, possivelmente gerando dúvidassobre as conclusões (ver tabela 1, p. 22-25)

Tabela 1: Resposta dos invertebrados a exploração madeireira. “Baixo” e“Alto” são termos subjetivos usados nos artigos referindo-se à intensidade daexploração (geralmente significa <30 m3/ha e 30 m3/ha, respectivamente) epodem variar regionalmente. Quando diferentes grupos são reunidos namesma linha, a resposta (efeito) é válida para todos os grupos. (? = nãoinformado ou confuso; R = redução; A = aumento; Não = nenhuma mudança;Sim = com mudanças).


21

22

Grupo Animal

Anos desde a

exploração

Intensidadeda exploração

(m3/ha)

Intensidade daexploração árvores/ha

% deárvores

eliminadasÁrea ou esforço

amostral

Besouros defezes

15 14-21 ? ? ?

Besouros-Coccinelideos

15 14-21 ? ? ?

Assembléias debesouros de fezes &

de carne podre

10 ? ? ? ? (4 noites emcada lugar)

Assembléias debesouros

5-15 baixoalto

? ? ?

Assembléias debesouros e gafanhotos

15-20 14-21 ? ? 800 varredura/mês por dois anosou 498 armadilhade solo (besouros

de fezes)

Assembléias deformigas

4 & 10 ? 8 ? Três 4-ha “plots”por área (360 1

m2 de “litter”) emum mês


5-15 baixo ? ? ?

alto ? ? ?


3 25 3-5 ? 20 pontos de 0,25m2 em cada área

Assembléias deformigas de copa;besouros; cupins

40-70 ? ? ? 1-5 haem cada ponto

amostral

Cupins -2 espécies

9-10 ? ? 15-32 11 pontos de 4 ha

Assembléias deformigas de solo;

borboletas e nematodas

40-70 ? ? ? 1-5 ha em cadaponto amostral

Assembléia de mariposas

10 ? ? ? 4-10 ha; 2-5noites em cada

local

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Variáveis analisadas

Efeito Área de estudo Fonte

RiquezaAbundância

NãoNão

Kibale;Uganda

Nummelin & Hanski,1989

RiquezaAbundânciaComposição

AA

Sim

Kibale;Uganda

Nummelin & Fürsch,1992

DiversidadeComposição

NãoNão

Danumárea de Sabah;

Leste da Malásia

Holbaixoay et al., 1992

RiquezaComposição

NãoNão

New South Wale;Australia

Oliver et al., 2000

Abundância Não Floresta de Kibale;Uganda; Africa

Nummelin, 1998

RiquezaEqüidade

AbundânciaDensidade

NãoNãoNão

A

Amazônia, Manaus,Brasil

Vasconcelos et al.,2000

Riqueza

composição

NãoNão

New South Wale;Australia

Oliver et al., 2000

Riquezacomposição

SimSim

RiquezaAbundânciaComposição

NãoNãoSim

Amazônia;Pará, Brasil

Kalif et al., 2001

Riqueza Não Camarões; Africa Lawton et al., 1998

Densidade:Syntermes chaquimayensis

S. molestusR

Não

Central Amazônia,Brasil

Lima et al., 2000

Riqueza A Camarões; Africa Lawton et al., 1998

DiversidadeAbundância

RA

Danum área deSabah; Leste da

Malásia

Holbaixoay et al., 1992


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Grupo Animal

Anos desde a

exploração


(m3/ha)


árvores/ha

% deárvores


amostral

Assembléia de mariposas

20 ? ? ? ?

Assembléia de borboletas

5 ? ? ? 10 transectos(15,6 km)

durante um mês

Assembléia de borboletas (180 spp)

6 70 8 508 locais;

8 transectos de50m em cada

área por 9 meses

Artrópodos de solo 15-20 14-21 ? ?800

varredura/mêspor dois anos em

5 locais

Insetos herbívoros 1 ? 2 ?250 sítios deplantas; 9750

sementes disper-sas (manual oucom aspirador)


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DiversidadeAbundânciaComposição

NãoR

SimMalásia Peninsular Intachat et al., 1999

RiquezaAbundânciaEqüidade

Composição

RRRR

Buru; Indonésia Hill et al., 1995

RiquezaAbundânciaDiversidadeComposição

AA (devido 2 spp.)

NãoSim

Sabah; Borneo Willott et al., 2000

Abundância Sim Floresta de Kibale;Uganda; África

Nummelin, 1996

RiquezaAbundância:

Mastigador de folhas (5 spp)Sugadores de seiva (30 spp)

Eqüidade

AA

2 sp A 3 sp Não 7 sp A 4 sp R

R

Guiana Basset et al., 2001

Apenas um (Nummelin e Fürsch, 1989) dos cincoartigos abordando o impacto da exploração madeireirasobre os besouros encontrou respostas nas variáveisanalisadas. Para formigas e borboletas/mariposas, 80 e100% dos artigos, respectivamente, mostraram umamudança na riqueza, composição ou abundância (Tabela 1).Entretanto, é possível registrar mais respostas (negativas oupositivas) para borboletas (87%) do que para formigas(38,5%), mostrando que borboletas parecem apresentaruma resposta mais forte à exploração madeireira.Entretanto, Ghazoul e Hellier (2000) consideram quenenhuma guilda se sobressai como um grupo indicador útile que a mensuração de riqueza de espécies, abundância oudiversidade de espécies não faz bons indicadores darecuperação após a exploração devido às suas respostaserráticas a distúrbios.

Os efeitos reais e os padrões de recuperação tambémvariaram dentro e entre grupos animais. Por exemplo,formigas do gênero Pheidole parecem mostrar uma respostarápida a exploração madeireira na floresta Amazônica (Kalifet al., 2001), mas isto não foi observado em outros gênerosde formiga (Vasconcelos et al., 2000; Kalif et al., 2001).Efeitos indiretos (e.g. aumento de eventos de fogo, históricoda precipitação recente) poderiam também aumentar aintensidade da resposta dos artrópodes (Oliver et al., 2000;Nummelin, 1996).

Em curto prazo (i.e < 5 anos após exploração), a


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27

composição de espécies parece ser alterada (Hill et al., 1995;Oliver et al., 2000), mesmo quando não foi possívelencontrar mudanças na riqueza (Kalif et al., 2001). Emlongo prazo, a resposta variou . Por exemplo, em umafloresta explorada de 20 anos na Península da Malásia,Intachat et al. (1999) observou que a diversidade demariposas geometróides não diferiram significantementeentre florestas exploradas e não exploradas, mas havia umadiminuição na abundância de indivíduos nas florestasexploradas e uma mudança na composição de espécies(maior número de espécies especialistas em florestaprimária). Nummelin e Fürsch (1992) tambémencontraram mudanças na composição de besouros, mas asassociaram a um aumento na riqueza e abundância. Poroutro lado, Holloway et al. (1992) não encontraram efeitona composição e diversidade de besouros depois de 10 anosde exploração.

Poucos estudos existem sobre a relação entre mudançasna riqueza e composição de assembléias de artrópodes emudanças nas variáveis ambientais. Oliver et al. (2000)sugeriu medir a percentagem de cobertura do sub-bosque ecaracterísticas do substrato (exemplo: profundidade e %cobertura de serrapilheira e de solo exposto) comoindicadores que mostram mudanças na riqueza de formigas,e Willott et al. (2000) sugeriu a cobertura do dossel paraborboletas. É claro que a abertura de copa pode sercorrelacionada a outras variáveis com maiores efeitos sobre

os insetos. Por exemplo, Basset et al. (2001), depois deexaminar os efeitos de curto prazo da abertura de copassobre insetos herbívoros, observou que a maioria dasespécies respondia a um aumento na produção de folhas aoinvés de abertura de copas per se. Entretanto, a abertura decopas é, ainda, uma medida mais fácil. Portanto, parece quenós precisamos conhecer mais sobre as relações casuais. Porexemplo, nós não precisamos de bioindicadores paraabertura de copas, mas sim saber como a abertura de copasafeta a biodiversidade.

Poucos estudos consideraram o uso de espécies deinvertebrados como substitutos para mudanças em outrosgrupos taxonômicos e o resultado parece de alguma formadesanimador. Um estudo que analisou o uso de oito gruposanimais (aves, borboletas, besouros voadores, besouros decopa, formiga de copa, formiga de serrapilheira, cupins enematóides do solo) como substitutos para indicarmudanças em outros grupos taxonômicos num gradiente defloresta perturbada, mostrou que nenhum grupo poderia serum bom indicador taxonômico para mudanças na riquezade espécies de outros grupos (Lawton et al., 1998). Hugheset al. (2000) observou que a riqueza de espécies de dípterosestava correlacionada com o número de ordens de insetos,mas também notou que isto pode ter sido causado pelo fatode que os pontos amostrais usados nestas correlações nãoeram independentes.


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A maioria dos estudos foi no nível de assembléias, maspoucos correlacionaram suas descobertas com gruposfuncionais (e.g. Andersen, 1997a). No estudo de Basset etal. (2001), duas de cinco espécies de mastigadores de folhas(aumentaram a abundância) e 11 de 30 espécies desugadores de seiva (7 aumentaram e 4 diminuíram aabundância) apresentaram respostas significativas. Osautores chamaram a atenção para o aumento na abundânciade psillideos, mas ressaltam as dificuldades no uso deFamílias como indicadores ”guarda-chuva” de distúrbios.

Em geral, nenhum dos grupos taxonômicos estudadossatisfez todos os três principais critérios selecionados aquipara indicadores. Entretanto, formigas e borboletas talvezsejam taxa promissores baseados nas suas respostas àexploração madeireira associadas a alguns dos principaiscritérios (e.g., de fácil coleta) ou atributos secundários (e.g.,baixa mobilidade, especialização).


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Vertebrados

Herpetofauna

A maioria dos estudos (77 %) focando anfíbios e répteisenvolve anuros e lagartos (Tabela 2). Entre eles, apenas 44,4% indicaram a intensidade da extração madeireira e foramsistemáticos sobre o período de tempo após a exploração(alguns estudos foram realizados sem distinguir entreflorestas exploradas de 2 a 20 anos de idade). Estas questõestornam a visualização de um quadro geral para anfíbios erépteis uma tarefa difícil (ou atualmente impossível).Entretanto, algumas tendências podem ser observadas.

A riqueza e composição de anfíbios e lagartos nãodiferiram entre florestas primárias e florestas exploradas (e.g.Bloxan et al., 1996; Pearman, 1997; Azevedo-Ramos, 1998,Frederickesen e Frederickesen, 2004). Contudo, mudançasna abundância de espécies têm sido mostradas para ambosos grupos após a exploração madeireira. A abundância de

espécies do interior da floresta (e.g., saposEleutherodactylidae) diminuiu em florestas exploradas(Pearman, 1997), enquanto a abundância de saposgeneralistas (como hylideos) e lagartos heliotérmicos (comoKentropyx, Mabuya), comuns nas bordas ou nas clareiras,aumentaram após distúrbios na floresta (Pearman 1997;Vitt et al. 1998; Lima et al. 2001; Azevedo-Ramos et al.,não publicado). [ver tabela 2, p.32,33]

Poucos estudos relacionaram a resposta da herpetofaunaàs mudanças nas variáveis ambientais. A diversidade deEleutherodactylus diminuiu com a área basal (Pearman,1997) e os lagartos da Amazônia parecem responder –diferentemente, dependendo da sua forma de vida – àabertura das copas (Vitt et al., 1998; Lima et al., 2001).Muitos animais tem sua história de vida associada à algumacaracterística importante de habitat (e.g., presença deambientes aquáticos, umidade, cobertura vegetal, refúgios),mas a correlação entre estas características do habitat emudanças populacionais em florestas exploradas tem sidoignorada. Atualmente, não há clara indicação de quemudanças em um destes grupos poderia revelar mudançasem outros grupos em florestas exploradas.

Apesar das respostas obtidas para alguns grupostaxonômicos, em geral, répteis e anfíbios carecem deatributos práticos que fariam deles uma boa escolha comobioindicadores (ver discussão). Em geral, nenhum táxonsatisfez os três principais critérios selecionados para umbioindicador.


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Grupo Animal

Anos desde a

exploração


(m3/ha)


% deárvores


amostral

Assembléia deanfíbios

? ? ? ? 50 ha; inventáriode um mês

Anuros ? ? ? ? ?

Anuros 5-20 ? ? ? 23 pontos de0,5 ha

Anuros 3 25 3-5 ? 3 blocos de100 ha

Anuros 1 12 ? ? 5 pontos de 2,5ha unidos ao lon-go de 1Km de rio

Lagartos 3 25 3-5 ? 3 blocos de100 ha

Lagartos ? ? ? ? 1 Km2

Lagartos 4 & 10 44-107 8 ? Três blocos de 24ha: plots de 4 haem cada bloco

Répteis 2-12 ? ? <10 % ?

Tabela 2: Respostas dos anfíbios e répteis à exploração madeireira (vertabela 1 para legendas)


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Riqueza A Malásia Peninsular Heang et al., 1996

Abundância R Kalimantan Borneo Lang, 2000

RiquezaComposiçãoAbundância:

HylidsEleutherodactylus

NãoNão

AR

Amazonia,Equador;

Pearman, 1997

RiquezaComposição

NãoNão

Leste da Amazônia;Brasil

Azevedo-Ramos,1998

RiquezaComposiçãoAbundância

NãoNãoNão

Bolívia Fredericksen &Fredericksen 2004

RiquezaComposiçãoAbundância:

HeliotérmicosNão-heliotérmicos

NãoNão

ANão

Leste da Amazônia;Brasil

Azevedo-Ramos,1998

Abundância:Heliotérmicos

Não-heliotérmicosA

Não

Amazônia Ocidental;Brasil

Vitt et al.,1998

Abundância(uma de três espécies)

A Amazônia Central;Brasil

Lima et al.,2001

AbundânciaComposição

NãoNão

floresta Kirindy Bloxam et al.,1996

Aves

As aves têm sido recomendadas como bons indicadoresbiológicos de degradação da paisagem, porque elasrespondem às mudanças no habitat em diversas escalas,desempenham importantes funções ecológica nas florestas(e.g., predadores, polinizadores e dispersores de sementes) esão facilmente detectadas (Whitman et al. 1998).

Surpreendentemente, a literatura que enfoca os impactosda exploração madeireira em comunidades de pássaros nãoé extensa (n = 14; aproximadamente, 14 % do total).[ver Tabela 3, p.36-39]

Os estudos existentes analisaram locais explorados comidade de 1 a 50 anos, com grandes diferenças de intensidade


34


35

de exploração e tamanho amostral, tornando tambémdifícil a comparação entre estudos. Apenas três dos seisestudos que registraram a presença de caça, mostraramresultados positivos para esta variável. Os resultados são umpouco confusos e controversos. Mason (1996), Marsden(1998) e Thiollay (1992) relataram uma significanteredução na riqueza e diversidade de espécies de aves emflorestas exploradas, especialmente em locais recentementeexplorados. Por outro lado, Johns (1991a; 1996) e Aleixo(1999) registraram um aumento na riqueza de aves apósexploração madeireira. Parte da explicação para a maiorriqueza de espécies em áreas perturbadas foi o aumento nonúmero de espécies comuns de borda (Johns, 1996). Taisdiferenças entre os estudos talvez reflitam as diferenças nasvariáveis usadas, como período de tempo após a exploração,a qual pode confundir a interpretação dos resultados. Porexemplo, a diversidade de aves diminuiu um ano após aexploração, mas voltou aos níveis similares aos de florestasnão exploradas após 5-10 anos (Thiollay, 1992; Mason,1996).

Uma das principais limitações destes estudos é a falta deassociação entre causa e efeito. Embora a maioria destesestudos tenha analisado mudanças ambientais após aexploração (Thiollay, 1992; Mason, 1996; Marsden, 1998;

Tabela 3: Respostas das aves à exploração madeireira. (ver tabela 1 para legendas).Quando a pressão de caça foi registrada: * = com caça; ** = ausência de caça.

36

Grupo Animal

Anos desde a

exploração


(m3/ha)


% deárvores


amostral

Aves 6 ? ? ? 25,3 h em áreasnão exploradas18,3 h em áreas

exploradas

Aves 40-70 ? ? ? 1-5 ha

Aves 1 1,8 0,5 ? 3 Km2

Insetívoro ? ? ? ? ?

Insetívoro > 8 5-12 7-15 ? Transectos de2000-3600 m

NéctarivoroOportun.frugívoro

8 90 ? 62-80% 30 ha

NectarívoroInsetívoroFrugívoro

3 5,8-14,2 2,9-7,3 ? ?

InsetívoroFrugívoroGranívoro

25-50 20-80 ? ? ?

InsetívoroFrugívoroGranívoro

25 21 ? ? ?

InsetívoroFrugívoro

1 e 10 10 3 38% sub-desenvolvi-

dasdestruídas

234 ha


6-7 18 ? ? ?


11 ? 3-5 ? ?

37



DiversidadeDensidade

RR

Seram,Indonésia

Marsden, 1998

Riqueza R Camarões, Africa Lawton et al., 2000

RiquezaComposição

NãoNão

floresta Subtropical;Belize

Whitman et al.,1998

RiquezaInsetívoro

AR

Sabah, Malásia Johns, 1996

AbundânciaCoua coquereli

Coua gigasNoR

Madagascar,África

Chouteau et al., 2004

AbundânciaNectariv./ Frugívoro oportun.

Alguma sppAtividade de aves

ARA

Sabah, Borneo(SE Ásia)

Lambert,1992

AbundânciaNéctarivoroInsetívoroFrugívoro

ARR

Venezuela Mason,1996

AbundânciaInsetívoroFrugívoroGranívoro

Não A

Não

Uganda Owiunji &Plumptre,

1998**

AbundânciaInsetívoroFrugívoroGranívoro

Não AA

Uganda Dranzoa,1995**

RiquezaDiversidadeComposição Abundância

Insetívoro/ Pequenos frugív. Espécies dominantes

RR

Sim

RA

Guiana Francesa Thiollay,1992*

AbundânciaInsetívoroFrugívoro

NãoA

Malásia Johns,1989b

RiquezaAbundânciaInsetívoroFrugívoro

A

RA

Amazonas,Brasil

Johns,1991a

Whitman et al., 1998; Aleixo, 1999), eles não ascorrelacionaram com mudanças nas comunidades depássaros.

Entre as comunidades de aves, a guilda de insetívoros,especialmente as espécies de sub-bosque, apresentaram clararedução (até 90 %) no número de espécies e abundância deindivíduos após a exploração madeireira (5 das 10publicações abordam insetívoros: Johns, 1991a; Thiollay,1992; Johns, 1996; Mason, 1996; Aleixo, 1999). Aocontrário, frugívoros ou nectarívoros parecem serfavorecidos pela exploração (5 das 8 publicações abordamestas guildas: Johns, 1989b, 1991a; Dranzoa, 1995; NordineZakaria, 1997; Owiunji e Plumptre, 1998).


38

Grupo Animal

Anos desde a

exploração


(m3/ha)


% deárvores


amostral


? ? ? ? ?


3-4 79 ? ? ?


39

Nenhum estudo forneceu informação suficiente paracompletar nosso critério de seleção de espécies de aves comobons bioindicadores. Dentro da mesma guilda, diferentesespécies apresentaram diferentes respostas – algumasespécies podem aumentar mesmo se a maioria estádiminuindo. A resposta para o mesmo efeito pode variarmesmo dentro do mesmo gênero (ver Chouteau et al.2004). Entretanto, a evidência que mostra a redução deinsetívoros enquanto há aumento de frugívoros em florestasexploradas pode ser promissora como um padrão deresposta mais consistente.



RiquezaComposiçãoAbundânciaInsetívoroFrugívoro

ASim

RR

Mata AtlânticaBrasil

Aleixo,1999*

AbundânciaInsetívoroFrugívoro

NãoA

Sabah,Malásia

Nordin & Zakaria,1997**


40

Mamíferos

Os mamíferos têm sido o grupo mais intensivamenteestudado no que diz respeito aos impactos da exploraçãomadeireira (67 % das publicações analisadas) e os estudoscobrem quase todas as florestas tropicais (Amazônia, África,Sudeste da Ásia e Austrália). Parece que muitas espécies demamíferos são capazes de adaptar seu comportamento ànovas condições, com poucas conseqüências para suasobrevivência em ambiente alterado (Plumptre e Reynolds,1994; Laurance e Laurance 1996; Pinto et al., 2003).Basicamente, eles mudam seu período de atividade e acomposição de sua dieta, com pouca mudança em sua áreade vida (Johns, 1986). [ver tabela 4, p.42-45].

As metodologias adotadas em diferentes estudosrelacionadas às populações de mamíferos e exploraçãomadeireira são comparáveis, entretanto há grandes


41

diferenças no período e intensidade da exploração e notamanho das áreas amostradas (Tabela 4). Um fatorimportante que deveria ser considerado no contexto dosmamíferos é a pressão de caça (assim como para aves). Apósa exploração madeireira, a intensidade da caça aumentaprimariamente devido a um acesso facilitado à áreas remotasda floresta através de novas estradas e da maior presençahumana na área (Bennett e Robinson, 2000; Putz et al.,2000). Mudanças nas populações animais graças a efeitosindiretos, como caça, são difíceis de distinguir dos efeitosmais diretos da exploração. Apenas três (14%) dos estudosanalisados indicaram a presença (ou ausência) de caça nassuas áreas de estudo. Além disso, em geral, há uma carênciade informação sobre correlações com as mudançasambientais e o uso de espécies indicadoras como substitutasde outras, o que torna difícil a eleição de bonsbioindicadores.

Entre os mamíferos, os primatas têm recebido atençãoespecial dos pesquisadores e são de longe o grupo maisestudado (61 % dos estudos analisados sobre mamíferos;Tabela 4). A maioria destes estudos avaliou a variaçãodemográfica comparando locais explorados e não-explorados na mesma região e em curto período de tempo.Como uma exceção, um estudo na floresta de Kibale, emUganda, tem amostrado a mesma área em períodosdiferentes por 28 anos (Chapman et al., 2000).

Tabela 4: Respostas dos mamíferos a exploração madeireira. (ver tabela 1para legendas). Quando a pressão de caça foi registrada: * = presença decaça; ** = ausência de caça.

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Grupo Animal

Anos desde a

exploração


(m3/ha)


% deárvores


amostral

Primatas 1 ? 8-12 ? 0,37 a 3,0 Km2

Primatas:Chimpanzé

±20 ? ? Baixo 0,35 a 0,39 Km2

PrimatasNoturno

±23 2114

3-47,4

? 70 Km de censo

Primatas5 espécies

Primatas5 espécies

28

28

21

14

7,4

5.1

50%

25%

200 Km de censo

198 km de censo

Primatas ? ? ? ? ?

Primatas 1-2;3-4;5-6

? 18 ? ?

Primatas 6-12

0-12

?

?

20

18

32-58

51

?

?

Primatas 11 ? ? 60 ?

Primatas 0-4 ? 10 54 ?

Primatas 1-50 ? 6-25 > 50 ?

Primatas: Lemur 2 & 7 ? ? ? ?Primatas:

Orangotango2 ? 7 ? ?

Primatas 1-15 ? 1 11 ?Primatas 3 25 2-3 ? 1203,25h or

105 diasPrimatas;Esquilos;

Pequenos mamíferos

30 ? (dois locais;um deles

explorado duasvezes)

? ? ?

43



Densidade Não Leste de Kaliman-tan, Indonésia

Wilson & Wilson,1975

Densidade A Uganda,África

Hashimoto,1995*

Densidade R Uganda,Africa

Weisenseel et al.,1993

Densidade

Densidade

3 sp R2 sp A

Não

Kibale NPUganda,África

Chapman et al.,2000

Densidade R África, SE Ásia &América do Sul

Johns & Skorupa,1987

Densidade

Biomassa de primatas

Mortalidade ini-cial, mas todas as4 espécies recupe-

raram-se (A em áreas 3-4

anos)

Oeste da Malásia Johns,1983

Abundância

Abundância

2 sp A4 sp Não

1 sp R4 sp A

1 sp Não

Ulu SegamaTekam, Malásia

Johns,1989a

Abundância A Ponta da CastanhaBrasil

Johns, 1991b

Abundância R Nanga Gaat,Malásia

Dahaban,1996

Abundância 2 sp A3 sp Não

Uganda,África

Plumptre & Reynolds,1994

Abundância A Madagascar Ganzhorn, 1995AbundânciaDensidade

ninhos

RR

Kalimantan,Indonésia

Felton et al.,2003**

Abundância Não Gabão, África White, 1992Atividade

Mudança de dietaNãoNão

Leste da Amazônia Pinto et al. 2003

Abundância:PrimatasEsquilos

“Tree shews”Diversidade:

PrimatasEsquilos

“Tree shews”

RAA

AAA

Malásia Laidlaw,1998

44

Grupo Animal

Anos desde a

exploração


(m3/ha)


% deárvores


amostral

Ungulados 2; 5 & 12 78 7% degrandes árvores

62-80 128 Km de senso

Marsupiais(5 espécies)

3 50-55 8-10 Alto 4489 min de censo

Morcegos;Pequenos roedores;

Marsupiais

?(explorado

em 1987 &1990)

7,1 2-3 Baixo 1904 horas-rede

10320 noites-armadilha

Morcego ? ? ? Alto ?

“Civet” 2; 5 & 12 118 7% de árvoresgrande porte

62-80% 122 Km

Mamíferos 3-5 ? ? ? Dist. percorrida:27 Km em floresta

primária;59 Km em floresta

exploradaMamíferos 8-36 ? (algumas áreas

foram explo-radas duas

vezes)

? ? Pontos de 2-2744 ha

Pequenos mamíferos 12-19 ? ? Alto(ao longode trilhasde skid)

24 x 280mtransectos

11592 armadilha/noite

Pequenos mamíferos(“tenrec”)

1-5-8 10 ? Baixo 250 armadilha/noite/ano

45



Abundância R (maior emgrandes espécies)

Norte de BorneoMalásia

Heydon & Bulloh,1997

Abundância Não Queensland,Austrália

Laurance & Laurance,1996**

Abundância:Morcegos:

espécies associadas àcopa;

Carnívoro & Insetívoro; Frugívoro;

Roedores & Marsupiais

RRAA

GuianaVenezuelana

Ochoa, 2000

RiquezaAbundânciaComposiçãoDiversidade

Num. sp raras

RARRR

México Medellin et al.,2000

Densidade R Borneo,Malásia

Heydon & Bulloh,1996.

DiversidadeAbundância

NãoR

Leste de Kaliman-tan;

Indonésia

Wilson & Johns,1982

Riqueza

Composição

R (área com 22anos)

Tendência a A(área de 9 anos)R (especialmentecarnívoros e her-bívoros de maior

porte)

MalásiaPeninsular

Laidlaw,2000

RiquezaDiversidadeAbundância

AAA

África Malcolm & Ray, 2000

Densidade 1 sp R 1 sp Não

Oeste de Madagascar

Ganzhorn et al., 1990*

Os estudos apresentaram uma ampla variação nas respostasdos primatas. Enquanto algumas espécies de primatas parecemaltamente dependentes de floresta não perturbada(especialistas como Hylobates spp; Cercophitecus spp;Chiropotes spp), outros preferem habitats perturbados eteriam mais facilidade de sobreviver em áreas desconectadas(generalistas como Macaca spp; Colobus spp; Cebus spp). Emgeral, espécies de primatas toleram a exploração apresentandopoucas alterações na diversidade das espécies, mas algumaspoucas espécies poderiam desaparecer, especialmente aquelascom uma dieta especialista em áreas onde a exploração temsido particularmente intensiva (ver Johns, 1997).

A exploração afetou, principalmente, as populações deprimatas em suas densidades. Na tabela 4, 43% das espéciesnão mostram diferença na densidade após a exploração,enquanto que 28 % diminuíram e 28 % aumentaram. Alémdisso, as mesmas espécies podem responder de diferentesmaneiras. Por exemplo, populações de chimpanzés (Pantroglodytes) têm sido relatadas como aumentando(Hashimoto, 1995), diminuindo (White, 1992) e nãorespondendo à exploração madeireira (Plumptre e Reynolds,1994), o que pode provavelmente ser resultado da estrutura dafloresta, intensidade da exploração e/ou tempo apósexploração.

Outros grupos de mamíferos são ainda mais pobrementeestudados (17 % do total). Algumas espécies ou gruposcontam com apenas um estudo de caso (e.g., Heydon e


46

Bulloh, 1997; Laidlaw, 2000; Heydon e Bulloh, 1996;Johns, 1986). Devido a falta de resultados lineares e asdiferenças no período e intensidade da exploração de cadalocal, parece não haver um padrão claro de como aexploração afeta estes animais. Por exemplo, enquantoOchoa (2000) mostrou um aumento na diversidade edensidade de marsupiais na Venezuela, Laurance e Laurance(1996) não encontraram efeito significativo em 5 de 6marsupiais australianos, mesmo após extração madeireira dealta intensidade.

Na África, mudanças na riqueza, diversidade eabundância de pequenos roedores ainda foram detectáveismais de 10 anos após a extração (Malcom e Ray, 2000). NaVenezuela, os morcegos frugívoros pareciam beneficiadosapós a exploração em relação aos morcegos carnívoros einsetívoros, devido ao aumento na abundância de plantascolonizadoras (Ochoa, 2000).

Alguns autores (Malcolm e Ray, 2000; Medellin et al.,2000) têm argumentado que os roedores e morcegosdeveriam receber mais atenção no futuro devido às suascaracterísticas (abundantes, diversos, difundidos, sensíveis aperturbações e fáceis de amostrar) que aumentam seupotencial como bioindicadores. Entretanto, como há aindapoucos estudos com foco sobre os impactos da exploraçãomadeireira sobre pequenos roedores e morcegos, seriaprecipitado indicá-los como bons indicadores.


47

D I S C U S S Ã O04


49

Bioindicadores potencia is para omanejo f loresta l

Atualmente, há uma escassez de publicações comparáveisque analisem a resposta da fauna à exploração madeireira ea maioria dos resultados derivam de locais com diversaestrutura florestal, composição de espécies, história eintensidade de exploração. Em muitos casos, as pesquisasnão são comparáveis por causa da falta de metodologias deamostragem padronizadas. Entretanto, sem dúvida, aexploração tem um efeito sobre muitas espécies, mas avariedade de respostas, mesmo dentro do mesmo grupoanimal, torna a descoberta de um bioindicador umverdadeiro desafio.

Mais importante, as espécies animais que respondemfortemente a exploração podem não ser indicadores práticospara o manejo florestal devido a baixa densidade,dificuldade de amostragem ou necessidade de taxonomistasaltamente especializados. Por exemplo, a vulnerabilidade deespécies do interior da floresta à habitats perturbados (comosapos e lagartos não-heliotérmicos; Pearman, 1997; Vitt etal, 1998; Lima et al., 2001) poderia ser sugestivo comoespécies indicadoras. Entretanto, como eles geralmenteocorrem em baixa densidade nas florestas tropicais,precisando de um esforço amostral substancial, alguns sãonoturnos e, algumas vezes, precisam de auxílio naidentificação, eles poderiam ser uma escolha ruim deindicador devido à razões práticas. Ainda, não há evidênciaatual de que mudanças em um destes grupos revelammudanças em outros. Como os estudos que mostram que


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flutuações nos indicadores propostos refletem aquelas deoutras espécies são trabalhosos e caros, eles são raramenteconduzidos.

O número de trabalhos abordando o impacto da extraçãomadeireira sobre invertebrados ainda é muito pequeno paratraçar conclusões gerais. As formigas e borboletas parecemser, no entanto, taxa promissores para monitoramento localdevido às suas rápidas respostas, taxonomia bem conhecida,especialização e facilidade de amostrar. Por mais de 20 anos,a indústria australiana de minério tem usado a riqueza ecomposição de espécies de formigas como indicadores derestabelecimento bem-sucedido da paisagem (Andersen,1997b), e estes protocolos tem sido exportados para o Brasil(Andersen, 1997a). Uma limitação para o uso deles ematividades extrativistas parece ser a dependência deespecialistas e o longo período de tempo dedicado aotrabalho de laboratório.

A avifauna é o grupo para o qual a maioria dos estudosabordou mudanças ambientais após a exploração. Noentanto, a falta de informação sobre ecologia de avestropicais impede um melhor entendimento dos efeitos demodificação de habitat nos parâmetros da comunidade.Mais estudos são, por isso, urgentemente necessários paraconfirmar a efetividade de alguns possíveis indicadores(como insetívoros).

Os mamíferos são conhecidos por sua capacidade deadaptação a habitats modificados. Por esta razão, em algunscasos, será seu aumento em número ao invés de redução que


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poderá funcionar como um alerta precoce. Por exemplo,cervídeos parecem se agregar em áreas recentementeexploradas devido a subseqüente explosão do número deplântulas que aparecem depois da abertura do dossel(pers.obs.). Infelizmente, também no grupo de mamíferos aresposta à exploração madeireira foi muito variada dentro eentre espécies. Até nós adquirirmos uma melhorcompreensão sobre a correlação entre mudanças nasvariáveis ambientais e populações de mamíferos, no caso derecursos limitados, estudos locais deveriam focar nadensidade de especialistas de florestas .

Garga losEm florestas tropicais com alta diversidade, a

complexidade taxonômica e o pequeno número deespecialistas treinados limitam o número de grupos animaisque podem ser avaliados. Na verdade, a demanda porinformação sobre biodiversidade excede enormemente acapacidade de produção de instituições científicas e doscientistas que trabalham nos trópicos (Lawton et al., 1998;Spector e Forsyth, 1998). Algumas vezes, esta limitação temresultado em inventários básicos dos taxa mais bemconhecidos (usualmente espécies de caça), mas comquestionável utilidade em termos de indicadores de “bommanejo florestal”. Espécies de caça, embora sejam osanimais mais comumente estudados em florestasexploradas, não são usualmente bons indicadores já que suadinâmica populacional e distribuição podem ser afetadas

por caçadores e outros efeitos indiretos não relacionadosaquela modificação específica no habitat (Landres et al.,1988); algumas espécies (mamíferos) necessitam de grandeesforço (tempo de observação e/ou área amostrada) paraserem precisamente amostradas, o que usualmente ameaçasuas chances de serem incorporadas com sucesso emprotocolos de monitoramento em operações florestais; e elaspossuem muitas características (e.g., baixa taxa dereprodução; grande tamanho corporal; alto nível trófico)que as tornam menos efetivas como alertas precoces (Hiltye Merenlender, 2000). Por outro lado, em áreas onde a caçaé proibida e monitorada, algumas espécies de caça podemser usadas como indicadores conservadores para estimarameaças por exploração madeireira e, como elas são bemconhecidas pela população local e trabalhadores, umaequipe bem treinada das industrias madeireiras poderiaajudar com o programa de monitoramento. Este métodotem sido experimentalmente testado na Amazônia orientalcom resultados muito promissores (Azevedo-Ramos et al.2004).

Em geral, vários fatores se mostram contra o uso deindicadores animais. O custo do monitoramento depopulações animais para mostrar tendências significantespode ser excessivamente alto (e.g., mais de um milhão dedólares por ano para detectar uma mudança de 10 % entreos anos na população do pica-pau, Dryocopus pileatus;Verner, 1986). Cinco cientistas-ano foram necessários paraprocessar uma amostra de 2000 espécies (mais de 10.000cientista-horas), no entanto, o número de espécies foi


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subestimado devido aos inventários incompletos e poderiaser 100 vezes maior (Lawton et al., 1998). Por isto, uminventário detalhado, mesmo que para uma área,demandaria um grande esforço, excedendo qualqueramostra alcançada até hoje em qualquer lugar do mundo(Lawton et al., 1998).

Outra questão é a falta de sobreposição na composiçãodas comunidades dentro de uma mesma região (e.g.Azevedo-Ramos e Galatti, 2002). Por isto, boas espéciesindicadoras poderiam variar entre os locais, levando a umabusca interminável. Contudo, taxa com distribuiçãorestrita estão sendo usados como espécies-alvo. Eles podemser úteis para monitorar locais específicos, mas serão demenor utilidade no estabelecimento de prioridadesregionais, para as quais taxa de ampla distribuição sãopreferidos como indicadores (Noss, 1990; Pearson eCassola, 1992). Entretanto, espécies cosmopolitas entramem conflito com as recomendações para o uso de taxaespecializados (Hilty e Merenlender, 2000). Umaalternativa poderia ser colocar uma maior ênfase sobre umademonstrada relação com atributos do habitat em questãodo que com o status do indicador em um gradienteespecialista-generalista.

Poucos estudos analisaram o uso do indicador propostocomo um substituto para outros taxa e quando o fizeram,mostraram, geralmente, uma baixa correlação entrediferentes taxa (e.g. Lawton et al., 1998). Dada a extremacomplexidade dos sistemas naturais, é muito improvávelque uma única espécie poderia servir como um índice da


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estrutura e funcionalidade de uma comunidade (e.g. Blocket al., 1987; Lawton et al., 1998). Esta abordagem deveriaser evitada ao menos que justificado por uma pesquisarealizada por extensos tempo e área (Landres et al., 1988).Do mesmo modo, a abordagem guilda-indicadora podefalhar tanto conceitualmente quanto empiricamente.Espécies que exploram recursos ambientais similares não sãonecessariamente parecidas nas outras maneiras como usam erespondem ao habitat (Landres, 1983; Verner, 1984).Ainda, é improvável que tendências demográficas entremembros de uma guilda mudariam em uma forma paralelaenquanto elas variam em relação aos mecanismos deregulação populacional (tempo, doença, predação,perturbação do habitat).

Em uma busca recente de indicador faunístico paramonitorar a qualidade do ecossistema envolvendo 100espécies de vertebrados e 32 de invertebrados, apenas 1 e 3% dos taxa, respectivamente, se referem a estudoscorrelacionando mudanças no status do indicador commudanças do ecossistema (Hilty e Merenlender, 2000). Aidentificação das causas para a mudança é necessária paraevitar conclusões errôneas em um curto espaço de tempo. Aavaliação do grau de modificação de um habitat que gruposde animais podem suportar antes de causar uma alteraçãona estrutura da assembléia, poderia ser uma forma indireta,porém mais barata, de verificar o status de alguns grupos. Adeterminação quantitativa e qualitativa dos distúrbios dohabitat em florestas exploradas e não exploradas, e acorrelação com as respostas dos animais poderia dar uma


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indicação dos mecanismos por trás das mudanças napopulação animal e de como mitigar os efeitos negativos dosdistúrbios (ver Grove, 2002, como um exemplo do uso deáreas basais de árvores como uma medida substituta daintegridade faunística do besouro saproxilico). O sucessodeste método depende de um bom entendimento dahistória natural do animal. Embora a literatura biológicaesteja cheia de estudos sobre histórias naturais, asdescobertas não têm sido incorporadas em protocolospráticos de monitoramento da fauna para sistemas demanejo florestal ou mesmo em estudos que testam suaaplicabilidade. Em um simples exemplo, se a assembléia desapos de uma dada área reage às mudanças na umidade, amensuração e monitoramento da umidade é certamenteuma tarefa mais fácil e barata do que o monitoramento detoda a assembléia (ou mesmo algumas espécies) de sapos.Entretanto, esta correlação e sua aplicabilidade em florestasexploradas continuam para serem determinadas em muitoscasos.

A escassez de dados comparativos sobre os efeitos daexploração madeireira de alto versus impacto reduzido(EIR) sobre a fauna foi surpreendente. A EIR temdemonstrado vantagens ambientais sobre as técnicas deexploração convencionais (Barreto et al., 1998). Entretanto,seu efeito comparativo sobre comunidades de animais aindaé desconhecido. Este é, particularmente, danoso agora quecritérios e indicadores para manejo florestal sustentávelestão sendo desenvolvidos para melhor definir e medirprogressos na direção de padrões e demandas internacionais.


56

Outras limitações estão relacionadas às variáveis a seremmedidas e a escala do estudo. Quais parâmetros biológicossão importantes de serem medidos deveria estar emdiscussão. Por exemplo, como a resposta de uma assembléiavaria enormemente dependendo do taxa e a intensidade daperturbação do habitat, a alta diversidade e endemismo nãodeveriam ser aceitos como uma medida do alto valor deconservação sem uma compreensão verdadeira dacomunidade ecológica em questão (Spector e Forsyth,1998). Extremamente importante é observar a carência decongruência entre escalas tradicionais de pesquisa (“plots”) eescalas apropriadas para manejo da paisagem (Andersen,1997a). É desejável que projetos futuros de pesquisaenvolvam estudos em maiores escalas, incluindo avariabilidade natural de tipos de floresta e a diversidade depráticas de exploração, assim alcançando conclusões maisabrangentes.

Considerações prát icas aoselec ionar ou usar indicadores parao manejo f loresta l

Primeiramente, como as pesquisas são caras e consomemtempo, os indicadores faunísticos deveriam ser usadosapenas quando medidas ambientais e de vegetaçãocorrelacionadas são impossíveis ou mais caras. Segundo,quando animais são usados como indicadores, as razões paraseleção deveriam ser claramente apontadas e baseadas emcritérios objetivos (ver Hilty e Merenlender, 2000 para uma

listagem passo a passo para a seleção de taxa indicadores ).

Diferenças nas características do habitat, genótipo einterações de espécies podem produzir variação no fenótipo,fisiologia e comportamento das espécies. Por isso, a respostade um indicador não deveria ser extrapolada para outra áreasem a verificação apropriada da resposta do indicador emcada área.

É improvável que um único taxon reflita precisamente asmúltiplas mudanças em um ecossistema após distúrbiosantropogênicos. Por isso, a seleção de múltiplos taxaindicadores é necessária sempre que possível.

Taxa indicadores com histórias naturais bemcompreendidas e que fornecem benefícios ao ecossistema(como polinização, ciclagem de nutrientes ou dispersão desementes) deveriam ser priorizados e incorporados nosinventários de programas de manejo florestal. Osinvertebrados (especialmente formigas e borboletas)deveriam ser, no mínimo, considerados nestes programas eem futuros estudos na medida em que suas características(baixa mobilidade, alta taxa reprodutiva, especialização,abundância e disponibilidade de informação sobre a histórianatural de alguns deles) os fazem uma ferramenta útil comosinalizadores precoces de ameaças. Se eles forem usados, ostaxa escolhidos deveriam ser “estáveis” taxonomicamentepara permitir uma identificação precisa (Pearson e Cassola,1992), uma vez que o uso de morfoespécies ou níveistaxonômicos superiores é preocupante devido a falta deequivalência e por não permitir uma abordagem


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biogeográfica.

Os animais especialistas de um certo habitat são úteispara identificar a degradação deste. Entretanto, grupostaxonômicos altamente sensíveis são de menor valia se todasas espécies seguem em direção a uma extinção local comoreação a um distúrbio mínimo. Os especialistas tambémpodem ser menos abundantes do que os generalistas,levando a problemas amostrais e maiores custos (Landres etal., 1988). É discutido que indicadores efetivos paraalteração de habitat devem ser capazes de demonstrar umatolerância restrita em relação ao fator indicado (Patton,1987; Landres et al., 1988). Alternativamente, Spector eForsyth (1998) insistem que os indicadores deveriammostrar um gradiente de respostas a um gradiente demudanças ambientais. Apesar da controvérsia, parece que oque falta num manejo florestal é uma relação demonstradados indicadores potenciais com os atributos de interesse dohabitat .

Como os animais respondem diferentementedependendo do histórico da exploração madeireira, étambém altamente recomendado que, no mínimo, os locaisde estudos deveriam ser selecionados considerando suacompatibilidade em termos de estrutura florestal, tempoapós a exploração e intensidade de exploração. O uso demetodologias de amostragens padronizadas é também umaprioridade se o objetivo for aumentar o poder de previsão deprogramas de monitoramento em sistemas de manejoflorestal. Um resumo das recomendações para futurosestudos de bioindicadores é encontrado na tabela 5.


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Tabela 5: Resumo das recomendações para futuros estudossobre bioindicadores em sistemas de manejo florestal

Recomendações Gerais

1- Registrar a estrutura da floresta, histórico e inten-sidade da exploração madeireira (m3/ha; num.árvoresderrubadas/ha), e diversidade de práticas de explo-ração.

2- Padronizar metodologias dentro de um grupo ani-mal e com outros estudos no mesmo sistema.

3- Enfatizar uma relação comprovada entre respostasdos taxa e características de interesse do habitat.

4- Indicar o que um bioindicador indica.

5- Enfatizar estudos em larga escala, mais apropria-dos em relação às escalas de manejo da paisagem.

6- Selecionar múltiplos taxa como indicadores sem-pre que possível.

7- Enfatizar primeiro indicadores que possuem umahistória natural bem conhecida e que fornecem bene-fícios para o ecossistema.

8- Buscar indicadores que apresentam um gradientede respostas a um gradiente de mudanças ambientais.


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C O N C L U S Õ E S05


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É indiscutível que a exploração madeireira tem efeitosobre algumas espécies animais, mas a procura por

indicadores biológicos em manejo florestal parece não estarsolucionada. Em linhas gerais, uma abordagem ao nível deespécies animais para monitorar exploração madeireira eseus impactos sobre a fauna parece tanto ineficiente quantoimpraticável para implementar em unidades de manejoflorestal em larga escala. Quando o uso de animais édesejável ou apropriado, mudanças nos parâmetros deguildas ou comunidades poderiam nos dizer mais sobredistúrbios em florestas tropicais em uma abordagembiogeográfica. Porém, incongruências no conceito ecológicode guildas e sua aplicabilidade em manejo florestal deveriamser consideradas e o uso de guildas deveria ser baseado emestudos prévios detalhados.

O uso de taxa indicadores para manejo florestal avançoulentamente nas últimas duas décadas. É interessante notarque as questões e dúvidas levantadas nos anos 80 (e.g.Patton, 1987; Block et al., 1987; Landres et al., 1988) aindaestão amplamente sem solução. Provavelmente, a principalrazão disto é o conflito associado com o termo “indicadoresde manejo” e seu uso em biologia da conservação. Osindicadores estão intimamente associados com condiçõesambientais particulares e a ausência deles ou mudança emseus parâmetros ecológicos indica mudanças nestascondições. O manejo comumente envolve mudanças emvariáveis ambientais para aumentar a produção de espéciesalvos ou do ecossistema. Por isto, é implícito na atividadede manejo que mudanças são desejáveis em muitos casos e


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indicadores efetivos de saúde ambiental devem indicarmuito mais do que uma simples mudança no ecossistema.Os indicadores propostos estariam realmentedesempenhando suas funções de alerta prévio everdadeiramente contribuindo com os planos de manejo nomomento em que facilitassem o acesso ao grau aceitável demodificação ambiental. Neste contexto, o desenvolvimentode indicadores continua a ser uma necessidade crítica depesquisa em ecologia florestal. Enquanto isso, protocolos demonitoramento com fins de conservação ainda precisamusar inventários amplos para acessar o status dabiodiversidade em operações florestais e tentar examinar acorrelação com mudanças ambientais.

bioindicadores

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intensidade

intensidade

animais como

manejo florestal

em geral

explorao madeireira

uma vez

suas caractersticas