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Universidade Federal de Ouro Preto Programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais DISSERTAÇÃO EFEITO DA ESTRUTURA DA PAISAGEM NA CONECTIVIDADE PARA OCORRÊNCIA DE AVES FLORESTAIS EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA EM UM CENÁRIO URBANO TULACI BHAKTI FARIA DUARTE OURO PRETO, MG 2017

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Universidade Federal de Ouro Preto

Programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais

DISSERTAÇÃO

EFEITO DA ESTRUTURA DA PAISAGEM NA CONECTIVIDADE PARA

OCORRÊNCIA DE AVES FLORESTAIS EM FRAGMENTOS DE MATA

ATLÂNTICA EM UM CENÁRIO URBANO

TULACI BHAKTI FARIA DUARTE

OURO PRETO, MG

2017

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Universidade Federal de Ouro Preto

Programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais

EFEITO DA ESTRUTURA DA PAISAGEM NA CONECTIVIDADE PARA

OCORRÊNCIA DE AVES FLORESTAIS EM FRAGMENTOS DE MATA

ATLÂNTICA EM UM CENÁRIO URBANO

Candidato: Tulaci Bhakti Faria Duarte

Orientadora: Prof. Dra. Yasmine

Antonini

Co-orientadores: Prof. Dr. Cristiano

Schetini de Azevedo e Dr. Fernando F.

Goulart

OURO PRETO, MG

2017

Dissertação apresentada ao Programa

de Pós-Graduação em Ecologia de

Biomas Tropicais da Universidade

Federal de Ouro Preto, como requisito

parcial para obtenção do título de

Mestre em Ecologia de Biomas

Tropicais.

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Catalogação: www.sisbin.ufop.br

D812e Duarte, Tulaci Bhakti Faria. Efeito da estrutura da paisagem na conectividade para ocorrência de avesflorestais em fragmentos de mata atlântica em um cenário urbano [manuscrito] / Tulaci Bhakti Faria Duarte. - 2017. 73f.: il.: color; grafs; tabs; mapas; fotos.

Orientador: Prof. Dr. Yasmine Antonini. Coorientador: Prof. Dr. Cristiano Schetini de Azevedo.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto deCiências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e MeioAmbiente. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais . Área de Concentração: Evolução e Funcionamento de Ecossistemas.

1. Ecossistema - Mata atlântica. 2. Paisagem - Proteção. 3. Conservação danatureza. 4. Ornitologia. I. Antonini, Yasmine. II. Azevedo, Cristiano Schetinide . III. Universidade Federal de Ouro Preto. IV. Titulo.

CDU: 574

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a juliana, minha pilar

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iv

AGRADECIMENTOS

A Ju, Frida e Guaraná por serem vocês e por ficaram sempre ao meu lado com todos os

humores possíveis, desde @#$@# da vida com a chuva que não parava e meus campos

não começavam, a quando estava feliz quando finalmente tudo começou a dar certo. E

por terem segurado as pontas quando estava longe e por me receberam sempre tão bem

quando retornava para casa.

A minha família pelo incentivo e apoio desde me inscrever para fazer a prova de seleção

e por todo os processos. Obrigado pela educação, livros e muita Rede Minas desde criança

(ao invés de novelas) e tudo que me permitiu chegar onde estou e acreditar que há muito

ainda há fazer.

A minha orientadora Yasmine pela sua amizade e por ter acreditado e escolhido participar

desse desafio comigo. Tornou possível ser feito algo que era apenas uma ideia rascunhada

e por me apoiar em todos momentos de desespero com incentivos e direções, mesmo

quando estava longe.

Aos meus Co-orientadores: Cristiano e Fernando, pelas amizade, caronas, tardes de

“roadie” e músicas de anos 80 a rock progressivo. Além de toda ajuda para diversos

problemas que passei e dicas nesse projeto do início ao fim.

A Stella e Adriana, por me acolherem em dias chuvosos, e também pela enorme amizade

e carinho, sem vocês Ouro Preto não seria a mesma, realmente sempre me senti em casa

(não só por ter cópias das chaves).

A minha aikifamaly que me adoram e juntos com treinos e pizza fizeram com me sentisse

em casa, obrigado Sensei Ronan e Sávio e todos amigos que fiz, principalmente

Alessandra, Samir, Letícia, Bruna, PH, Matheus, Lázaro, Gabriel e Túlio. E todos os

demais que conheci nesses quase dois de Aikido.

A minha família marianense que me ofereceram um lar e tornaram o mestrado possível,

obrigado Tia Vanda, Sueli, Bruno, Gilson, Cristian, Viviane, Diego e Suliane.

A equipe de campo que tornou esse projeto possível: Guilherme, Eduardo e Larissa. E a

todos que me auxiliaram em campo mesmo muitas vezes não sendo da área (mas amigos),

seja no reconhecimento, nas escolhas das áreas ou mesmo como companhia nos

alojamento e campos: Ricardo, Stella, Marcos, Samir, Alessandra, Ceres, Francis,

Fernando, Fernanda, Yasmine, Rodrigo e Hilde (que foi de grande ajuda nos métodos

utilizados e em áreas escolhidas).

Aos meus colegas de mestrado que tanto me aturaram e foram companhias indispensáveis

em vários os momentos: Stella, Brehna, Fernanda, Ceres, Marcela, João, Victor e Carlos.

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v

Aos colegas de laboratório pela companhia, dicas e conversas que auxiliaram no processo

desde minha chegada: Nath, Reisla, Ricardo, Rodrigo, Joyce, Danilo Grazi e Marina

(obrigado as duas pela ajuda no R).

Aos meus amigos João pela leitura prévia deste projeto, a Daniel pelas revisões e Pedro

por toda disposição em me ajudar com o ArcGis. E a Fabíola por fazer o R ser mais legal.

Aos professores e funcionários do Biomas/DEBIO (Rubens salvou sempre!) Por todo

apoio e pelas disciplinas oferecidas.

A banca de qualificação pelos dias e e-mails com artigos e tira dúvidas importantíssimos:

Ubirajara e Guilherme Freitas.

Ao Instituto Estadual de Florestas (IEF/GPROP) pela licença para uso dos parques

estaduais. A esquipe do Parque Estadual do Itacolomi pelo apoio e suporte no uso do

parque e do alojamento – Adriana, Apoliane e Filipe e demais funcionários. A esquipe da

Estação Ecológica do Tripuí – Cícero e Juarez e demais pelo uso da infraestrutura do

parque.

A UFOP pela estrutura. Ao departamento de transporte, principalmente ao Bráulio por

toda ajuda em agendar os veículos e também aos motoristas: Nico, Márcio, Carlos,

Fabiano, Reinaldo, Sapo, Samuel, Sérgio que em muitos momentos foram minhas

maiores companhias em campo na madrugada a fora, ouviram minhas lamurias e que

muito me ajudaram do início ao fim desse projeto.

A Prefeitura de Ouro Preto: Sirlene e Bruno da Secretaria de Meio Ambiente pela licença

e Priscila da Secretaria Municipal de Patrimônio por fornecer dados sobre o zoneamento

de Ouro Preto e toda a atenção e gentileza.

A Tânia e equipe da empresa Vermelhão Ltda. por permitirem que usasse as terras

pertencentes a empresa, que se mostraram muito importantes para este projeto. Além de

terem sido a única empresa que realmente atendeu a minha solicitação e colaboram com

pesquisas cientificas na região (as demais ficaram apenas em promessas).

Aos moradores de Ouro Preto: Eloisio, José Geraldo e família (Passa Dez), Lupércio e

Antônio pela permissão de executar meu trabalho em suas terras.

A Ênio e equipe da ASSETFOP pela entrada na Sede Campestre, além dos moradores

vizinhos que auxiliam no uso do local.

Ao Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo

fornecimento da bolsa de estudos que permitiu que o mestrado fosse realizado.

A todos os compositores e bandas que me acompanharam o tempo todo em minhas trilhas

mentais e reais em todo esse tempo. Sentirei falta da rádio do Spotify na viagem Ouro

Preto-Mariana.

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The echo of a distant tide

Comes willowing across the sand

And everything is green and submarine

And no one showed us to the land

And no one knows the where’s or whys

But something stirs and

Something tries

And starts to climb towards the light

(Echoes -Waters, Wright, Mason e Gilmour, 1971)

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SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................................. 9

Referências ..................................................................................................................... 11

CAPÍTULO 1 - EFEITOS DA CONFIGURAÇÃO DA PAISAGEM, MUDANÇAS NO

USO DO SOLO E ZONEAMENTO NA CONSERVAÇÃO DE AVES ENDÊMICAS

DE FLORESTAS EM UMA ÁREA URBANIZADA ................................................... 14

Resumo ....................................................................................................................... 14

Abstract ....................................................................................................................... 15

Introdução ................................................................................................................... 16

Métodos ...................................................................................................................... 17

Área de estudo ......................................................................................................... 17

Classificação da paisagem ....................................................................................... 19

Escolha das espécies e amostragem em campo ....................................................... 19

Análises ................................................................................................................... 21

Resultados ................................................................................................................... 23

Amostragem das Espécies ....................................................................................... 23

Conectividade dos fragmentos na paisagem urbana ............................................... 23

Estrutura da Paisagem ............................................................................................. 24

Discussão .................................................................................................................... 31

Referências .................................................................................................................. 35

CAPÍTULO 2 - EFEITO MULTIESCALARES NA OCORRÊNCIA DE AVES

FLORESTAIS EM UMA PAISAGEM FRAGMENTADA .......................................... 41

Resumo ....................................................................................................................... 41

Abstract ....................................................................................................................... 42

Introdução ................................................................................................................... 43

Métodos ...................................................................................................................... 44

Área de estudo ......................................................................................................... 44

Amostragem das aves .............................................................................................. 46

Caracterização ambiental multiescalar .................................................................... 47

Análises estatísticas ................................................................................................. 51

Resultados ................................................................................................................... 51

Discussão .................................................................................................................... 54

Referências .................................................................................................................. 57

CONCLUSÃO GERAL ................................................................................................. 63

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ANEXOS ........................................................................................................................ 64

ANEXO A - Espécies de aves escolhidas ................................................................... 64

Referências .................................................................................................................. 68

ANEXO B - Áreas de Estudo ..................................................................................... 71

ANEXO C - Metodologia ........................................................................................... 72

Equipamentos utilizados ......................................................................................... 72

Classificação do uso do solo ................................................................................... 72

Fotografia de Dossel................................................................................................ 73

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INTRODUÇÃO GERAL

O bioma da Mata Atlântica é um dos mais ameaçados do mundo, com menos de

16% da sua cobertura original remanescente e composto muitas vezes por pequenas

manchas de vegetação, menores que 50 ha, apresentando principalmente florestas

secundárias ou em recuperação (RIBEIRO et al., 2009; TEIXEIRA et al., 2009) imersos

em uma matriz composta por habitats abertos (JOLY et al., 2014). Esta fragmentação e

redução do habitat compromete a reprodução e alimentação de diversos grupos de

animais, como artrópodes e aves, além do isolamento de subpopulações, o que contribui

para o declínio destas espécies, sendo grande responsável pela perda de biodiversidade

numa escala global (BRAWN; ROBINSON; THOMPSON III, 2001; FAHRIG, 2003;

HADDAD et al., 2015).

Uma das causas da fragmentação está ligada diretamente ao processo de

urbanização da cidades e aumento da população, com as consequentes pressões antrópicas

(BENCKE et al., 2006). Com uma paisagem urbanizada, o habitat favorável para diversas

espécies florestais resulta em manchas de vegetação circundados por uma matriz

(FERRAZ et al., 2014; GIMENES; ANJOS, 2003). A matriz apresenta-se como um

habitat não favorável com distúrbios antrópicos, em maior porcentagem de área na

paisagem e circundando as manchas habitáveis para as espécies definidas como modelos

a serem testadas como objeto de estudo (KUPFER; MALANSON; FRANKLIN, 2006),

influenciando na colonização e extinção das espécies (KENNEDY et al., 2011). Esta

matriz pode ser quantificada conforme a sua permeabilidade para as espécies, sendo mais

permeável quando permite melhor deslocamento através dela (UMETSU; METZGER;

PARDINI, 2008).

Para auxiliar a compreensão de estudos que avaliem a interação entre a

heterogeneidade de ambientes formados pelos processos de fragmentação, perda de

habitat e a respostas biológica das espécies utiliza-se princípios da ecologia da paisagem

(METZGER, 2001). Principalmente utilizando análise da estrutura da paisagem que

permite maior compreensão da relação entre a fragmentação, a perda de habitat e a

consequente redução da conectividade para a conservação da biodiversidade (FAHRIG,

2003; LINDENMAYER et al., 2008). As análises ocorrem por meio das métricas da

paisagem que avaliam as manchas de habitat fazendo uso da teoria dos grafos, que

relaciona a conectividade e a disponibilidade de habitat para certa espécie (PASCUAL-

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HORTAL; SAURA, 2008; URBAN; KEITT, 2001). A partir das métricas definidas, estas

ainda podem ser separas dependendo da escala, considerando que ao utilizar diferentes

escalas possibilita melhor avaliação das respostas ecológicas das espécies e assim

resultados mais robustos para a conservação (BOSCOLO; METZGER, 2009; CORRY,

2005).

Para aplicação da ecologia da paisagem utiliza-se grupos ou grupo de espécies que

servirão como indicadores, por exemplo, de processos relacionados a antropização dos

ambientes naturais (METZGER, 2001). Dentre os diversos grupos que podem ser

utilizado como indicadores, temos as aves que tem tido o papel como indicadores em

diversos estudos, como por exemplo, que correlacionam os impactos da fragmentação e

seus efeitos sobre as comunidades, incluindo áreas urbanizadas (MARZLUFF;

BOWMAN; DONNELLY, 2001), distúrbios gerados por ruídos (SCHROEDER et al.,

2012) e intensificação da agricultura (GOULART et al., 2013).

Aves, como as insetívoras de sub-bosque, têm sido apresentadas como ideais para

compor modelos de sensibilidade a distúrbios antrópicos, perda de habitat e outras formas

de impactos antrópicos (ANJOS et al., 2015; POWELL; CORDEIRO; STRATFORD,

2015) atestando a qualidade do habitat (SICK, 1997) e proporcionando formas de avaliar

as condições do ambiente (ANJOS et al., 2009). E assim sua ocorrência pode ser

relacionada com os efeitos da fragmentação sobre os parâmetros da comunidade, como

riqueza, abundância, área de ocorrência, e sua dispersão (ANJOS, 2004; MARTENSEN

et al., 2012; STRATFORD; STOUFFER, 2015), por meio de estudos da conectividade

entres as manchas de habitat favorável (BOSCOLO et al., 2008; UEZU; BEYER;

METZGER, 2008).

Este trabalho foi desenvolvido na região de Ouro Preto, Minas Gerais, localizada

na região sul da Cadeia do Espinhaço, que possuí grandes remanescentes florestais,

principalmente de Florestas Estacionais Semidecíduas e está inserida em uma área

prioritária para conservação da aves (IBA), Espinhaço Sul, sendo a mineração a principal

pressão antrópica sobre a região (BENCKE et al., 2006; DRUMMOND et al., 2005).

O objetivo principal deste trabalho foi avaliar a conectividade entre os fragmentos

florestais de Mata Atlântica existentes na região de Ouro Preto, relacionando com as

atuais direções do governo municipal através do Plano Diretor. Pretende-se também

indicar qual a importância deste fragmento para a conectividade da paisagem como um

todo, por meio de aves florestais.

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Esta dissertação foi dividida em dois capítulos sendo que o primeiro analisa a

sensibilidade das aves com relação a conectividade e tamanhos das áreas, além de avaliar

o plano diretor da cidade e seus impactos sobre as áreas florestais. No segundo analisamos

o uso de várias escalas para determinar quais características da paisagem influenciam

melhor a presença de espécies de aves florestais.

Referências

ANJOS, L. DOS. Species richness and relative abundance of birds in natural and

anthropogenic fragments of Brazilian Atlantic forest. Anais da Academia Brasileira de

Ciencias, v. 76, n. 2, p. 429–434, 2004.

ANJOS, L. DOS et al. Sobre o uso de níveis de sensibilidade de aves à fragmentação

florestal na avaliação da integridade biótica: Um estudo de caso no norte do Estado do

Paraná, sul do Brasil. Revista Brasileira de Ornitologia, v. 17, n. 1, p. 28–36, 2009.

ANJOS, L. DOS et al. Can habitat specialization patterns of Neotropical birds highlight

vulnerable areas for conservation in the Atlantic rainforest, southern Brazil? Biological

Conservation, v. 188, p. 32–40, 2015.

BENCKE, G. A. et al. (EDS.). Áreas Importantes para a Conservação das Aves no

Brasil. Parte I – Estados do Domínio da Mata Atlântica. São Paulo: SAVE Brasil,

2006.

BOSCOLO, D. et al. Importance of interhabitat gaps and stepping-stones for lesser

woodcreepers (Xiphorhynchus fuscus) in the Atlantic forest, Brazil. Biotropica, v. 40, n.

3, p. 273–276, 2008.

BOSCOLO, D.; METZGER, J. P. Is bird incidence in Atlantic forest fragments

influenced by landscape patterns at multiple scales? Landscape Ecology, v. 24, n. 7, p.

907–918, 14 jun. 2009.

BRAWN, J. D.; ROBINSON, S. K.; THOMPSON III, F. R. The role of disturbance in

the ecology and conservation of birds. Annual Review of Ecology and Systematics, v.

32, p. 251–276, 2001.

CORRY, R. C. Characterizing fine-scale patterns of alternative agricultural landscapes

with landscape pattern indices. Landscape Ecology, v. 20, n. 5, p. 591–608, 2005.

DRUMMOND, G. M. et al. (EDS.). Aves. In: Biodiversidade em Minas Gerais: um

atlas para sua conservacão. 2. ed. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas, 2005. p. 54–

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FAHRIG, L. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual Review of

Ecology, Evolution, and Systematics, v. 34, p. 487–515, 2003.

FERRAZ, S. F. B. et al. How good are tropical forest patches for ecosystem services

provisioning? Landscape Ecology, v. 29, n. 2, p. 187–200, 2014.

GIMENES, M. R.; ANJOS, L. DOS. Efeitos da fragmentação florestal sobre as

comunidades de aves. Acta Scientiarum, v. 25, n. 2, p. 391–402, 2003.

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GOULART, F. F. et al. How do different agricultural management strategies affect bird

communities inhabiting a savanna-forest mosaic? A qualitative reasoning approach.

Agriculture, Ecosystems and Environment, v. 164, p. 114–130, 2013.

HADDAD, N. M. et al. Habitat fragmentation and its lasting impact on Earth’s

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JOLY, C. A. et al. Experiences from the Brazilian Atlantic Forest: ecological findings

and conservation initiatives. New Phytologist, v. 204, p. 459–473, 2014.

KENNEDY, C. M. et al. Landscape matrix mediates occupancy dynamics of Neotropical

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KUPFER, J. A.; MALANSON, G. P.; FRANKLIN, S. B. Not seeing the ocean for the

islands: The mediating influence of matrix-based processes on forest fragmentation

effects. Global Ecology and Biogeography, v. 15, n. 1, p. 8–20, 2006.

LINDENMAYER, D. et al. A checklist for ecological management of landscapes for

conservation. Ecology Letters, v. 11, n. 1, p. 78–91, 2008.

MARTENSEN, A. C. et al. Associations of forest cover, fragment area, and connectivity

with neotropical understory bird species richness and abundance. Conservation Biology,

v. 26, n. 6, p. 1100–1111, 2012.

MARZLUFF, J. M.; BOWMAN, R.; DONNELLY, R. Avian ecology and conservation

in an urbanizing world. 1st. ed. New York: Springer Science + Business Media, 2001.

METZGER, J. P. O que é ecologia de paisagens. Biota Neotropica, v. 1, n. 1, p. 1–9,

2001.

PASCUAL-HORTAL, L.; SAURA, S. Integrating landscape connectivity in broad-scale

forest planning through a new graph-based habitat availability methodology: application

to capercaillie (Tetrao urogallus) in Catalonia (NE Spain). European Journal of Forest

Research, v. 127, n. 1, p. 23–31, 9 jan. 2008.

POWELL, L. L.; CORDEIRO, N. J.; STRATFORD, J. A. Ecology and conservation of

avian insectivores of the rainforest understory: A pantropical perspective. Biological

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RIBEIRO, M. C. et al. The Brazilian Atlantic Forest: How much is left, and how is the

remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation, v.

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SCHROEDER, J. et al. Passerine birds breeding under chronic noise experience reduced

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TEIXEIRA, A. M. G. et al. Modeling landscape dynamics in an Atlantic Rainforest

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1219–1230, fev. 2009.

UEZU, A.; BEYER, D. D.; METZGER, J. P. Can agroforest woodlots work as stepping

stones for birds in the Atlantic forest region? Biodiversity and Conservation, v. 17, n.

8, p. 1907–1922, 2008.

UMETSU, F.; METZGER, J. P.; PARDINI, R. Importance of estimating matrix quality

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URBAN, D.; KEITT, T. Landscape connectivity: A graph-theoretic perspective.

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CAPÍTULO 1 - EFEITOS DA CONFIGURAÇÃO DA PAISAGEM, MUDANÇAS

NO USO DO SOLO E ZONEAMENTO NA CONSERVAÇÃO DE AVES

ENDÊMICAS DE FLORESTAS EM UMA ÁREA URBANIZADA

Resumo

A fragmentação das florestas pela ação antrópica tem como consequência a redução de

habitat disponível, levando ao declínio da biodiversidade e interrompe processos

ecológicos. A urbanização é apontada como umas das principais causas, acarretando em

redução da permeabilidade da matriz, e resultando em danos para espécies especialistas

em habitats florestais, como alguns grupos de aves. Avaliamos a importância de

fragmentos de Mata Atlântica para a manutenção de 10 espécies de aves, com diferentes

níveis de sensibilidade a perturbações antrópicas. Avaliamos também a relação entre os

fragmentos florestais e os níveis de proteção de cada, a partir da presença de Unidades de

Conservação e do Plano Diretor municipal. Nossa hipótese é que a relação entre

disponibilidade de habitat relacionada ao tamanho do fragmento e conectividade entre

eles, influencia a ocorrências das aves. Para responder a isto, foram selecionados 13

fragmentos florestais na região de Ouro Preto (MG) onde por meio de playback verificou-

se a presença/ausência das aves. Modelos mistos generalizados foram criados para análise

da estrutura da paisagem, usando as métricas: ÁREA, CORE, ENN, PROX e dIIC, com

16 de 40 modelos significativos, condizendo com dados sobre a história natural destas

aves. A paisagem da região apresentou grande conectividade entre os fragmentos. As aves

foram encontradas principalmente nos maiores fragmentos, mas fragmentos pequenos

com grande proximidade de outros fragmentos também foram possível detectar a

presença das espécies de aves. Verificamos que 21 % das áreas florestais estão em

Unidade de Conservação, sendo as demais definidas por meio do plano diretor da cidade.

Analisando o zoneamento municipal e a perda de florestas dos últimos 15 anos,

verificamos a necessidade de que novas Unidades de Conservação sejam definidas para

melhoria para a conectividade entre os fragmentos menores e isolados, que se mostraram

de grande importância da manutenção de espécies de aves florestais.

Palavras-chave: Ecologia da paisagem; Manejo; Mata Atlântica; Ouro Preto.

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Abstract

The forests fragmentation by anthropic action results in the reduction of available habitat,

leading to the decline of biodiversity and the interruption of ecological processes.

Urbanization is indicated as one of the main causes, causing in reduction of the

permeability of the matrix, resulting in damage to species that are specialists in forestry

habitats, such as some groups of birds. We evaluated the importance of fragments of

Atlantic Forest for the maintenance of 10 species of birds, with different levels of

sensitivity to anthropic disturbances. We also evaluated the relationship between the

forest fragments and the levels of protection of each, based on the presence of

Conservation Units and the Municipal Master Plan. Our hypothesis is that the relationship

between habitat availability related to fragment size and connectivity between them

influence the occurrence of birds. To respond to this, 13 forest fragments were selected

in the region of Ouro Preto (MG), where by means of playback the presence / absence of

birds was confirmed. Generalized mixed models were created to analyze the landscape

structure using the metrics: AREA, CORE, ENN, PROX and dIIC, with 16 of 40

significant models, matching data on the natural history of these birds. The landscape

structure of the region presented great connectivity between the fragments. Birds were

found mainly in the largest fragments, but small fragments with great proximity to other

fragments were also able to detect the presence of bird species. We verified that 21% of

the forest areas are in Conservation Unit, the others being defined through the city master

plan. Analyzing the municipal zoning and the loss of forests of the last 15 years, we

verified the need for new Conservation Units to be defined for improvement for the

connectivity between the smaller and isolated fragments that were shown to be of great

importance for the maintenance of forest birds.

Keywords: Landscape Ecology; management, Atlantic forest, Ouro Preto.

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16

Introdução

A fragmentação das florestas pela ação antrópica leva a perda de habitat e é uma

das principais causas do declínio da biodiversidade e interrupção de processos ecológicos

(FAHRIG, 2003). Dentre as causas da fragmentação está a urbanização (BENCKE et al.,

2006), sendo que a matriz urbana possui baixa permeabilidade ao deslocamento da maior

parte das aves, causando o isolamento das populações (BARTH; IAN FITZGIBBON;

STUART WILSON, 2015; TREMBLAY; ST. CLAIR, 2011).

Essa baixa permeabilidade da matriz aumenta ainda mais os efeitos da

fragmentação, como isolamento das populações, sobre os diversos grupos animais, com

consequências mais severas nas espécies dependentes de florestas com a diminuição da

área e conectividade (CROOKS; SUAREZ; BOLGER, 2004; HANSEN et al., 2005). As

aves têm sido amplamente utilizadas como indicadores dos impactos da fragmentação e

da urbanização (PIRATELLI et al., 2008) e alguns trabalhos têm relacionado os efeitos

negativos do crescimento urbano sobre a avifauna (MARZLUFF; BOWMAN;

DONNELLY, 2001; VILLEGAS; GARITANO-ZAVALA, 2010).

Algumas espécies de aves, como as insetívoras de sub-bosque, têm sido

apresentadas como ideais para compor modelos de sensibilidade a distúrbios, perda de

habitat e outras formas de impactos antrópicos (ANJOS et al., 2015; POWELL;

CORDEIRO; STRATFORD, 2015). Em geral os insetívoros de sub-bosque são muito

sensíveis à fragmentação florestal (BREGMAN; SEKERCIOGLU; TOBIAS, 2014),

devido à baixa tolerância a matriz circundante e a redução da área total de hábitat

disponível, bem como aumento do efeito de borda que acarreta em alterações no

microclima dos fragmentos (LAURANCE et al., 2002). Desta forma afeta a riqueza destas

espécies, assim como para diversas grupos de aves encontradas em florestas tropicais

(BELMAKER; SEKERCIOGLU; JETZ, 2012; LI YONG et al., 2011).

A presença de áreas florestais em ambientes urbanizados tem sido relatada como

importante para a manutenção de biodiversidade como um todo, incluindo o grupo das

aves (SAVARD; CLERGEAU; MENNECHEZ, 2000). Parques e demais áreas verdes

urbanas, como praças e vegetação de rua, proporcionam a manutenção de espécies de

aves em ambientes urbanos, principalmente com a presença de vegetação arbórea, que

permite o deslocamento destas espécies entre fragmentos de florestas por meio da matriz

urbana (BARTH; IAN FITZGIBBON; STUART WILSON, 2015; MYCZKO et al.,

2014; SHIMAZAKI et al., 2016).

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17

Considerando a importância dos fragmentos florestais em uma matriz urbana para

a manutenção de comunidades de aves, o objetivo foi avaliar a estrutura da paisagem na

ocorrência de algumas espécies de aves florestais de Mata Atlântica com diferentes níveis

de sensibilidade a alterações antrópicas em uma paisagem urbana. Avaliou-se também a

relação entre a presença de fragmentos florestais e o nível de proteção a partir do Plano

Diretor municipal. Nossa hipótese é que a relação entre disponibilidade de habitat

relacionada ao tamanho dos fragmentos e conectividade entre eles afeta a ocorrência de

algumas espécies de aves florestais de Mata Atlântica. Espera-se que fragmentos

florestais maiores e mais conectados, assim como menores e mais conectados tenham

relação positiva a ocorrência destas aves.

Métodos

Área de estudo

O estudo foi realizado no município de Ouro Preto (Figura 1), Minas Gerais

(20°23'28"S, 43°30'20"W), região inserida no bioma Mata Atlântica. A área de estudo

apresenta áreas bem preservadas com diversas unidades de conservação: Parque Estadual

do Itacolomi, Estação Ecológica do Tripuí e Área de Proteção das Andorinhas (SILVA et

al., 2015) com elevações superiores a 1000 m acima do nível do mar (IBGE, 2014). O

clima é o tropical de altitude caracterizado por verões temperados e chuvosos e invernos

secos (ALVARES et al., 2013).

A região de Ouro Preto se caracteriza por fragmentos de Floresta Estacional

Semidecidual em diferentes graus de preservação, cujo tamanho varia de 0,1 a mais de

4.000 ha, sendo que a maioria apresenta um tamanho médio de aproximadamente 10 ha

(FERREIRA et al., 2013), circundados por um mosaico de áreas antropizadas (área

urbana, eucaliptais, vegetação campestre e afloramentos rochosos), bem como áreas

naturais (campos rupestres e afloramentos rochosos). Para este estudo foram selecionados

13 fragmentos florestais (Figura 1), onde foram possíveis a obtenção de licença para

realização deste trabalho sendo seis deles dentro de Unidades de Conservação (UC) e os

demais espalhados na paisagem (Tabela 1). Para a seleção das áreas levou-se em

consideração a ocorrência de floresta natural, áreas previamente definidas como florestas

estacionais semidecidual (ver S.O.S. MATA ATLÂNTICA, 2008).

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Figura 1. Mapa da área de estudo com a distribuição dos pontos de amostragem (em roxo) nos fragmentos

florestais de Mata Atlântica na cidade de Ouro Preto-MG-Brasil (2016), para verificar a ocorrência de

algumas aves florestais. Mapa desenvolvido a partir de imagem Rapideye (2011) para classificação do uso

do solo.

Tabela 1. Unidades de amostragem separadas pelos fragmentos que foram utilizados para a amostragem na

ocorrência de aves florestais em Ouro Preto (MG) - 2016. A área foi determinada para área total do

fragmento dentro da área de estudo (buffer de 5 km). Altitude é dada em metros acima do nível do mar e

as coordenadas em UTM (Zona 23).

Unidades de Amostragem Área (ha) Tipo Altitude Coordenadas

1. Estação Ecológica do Tripuí (EET) 295,30 UPI 1233 652038.00 m E / 7745500.00 m S

2. Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) 5995,52 UPI 1348 655844.80 m E / 7740589.13 m S

3. Parque Natural Municipal das Andorinhas (Andorinhas I) 18,17 UPI 1419 656270.00 m E / 7747330.00 m S

4. Parque Natural Municipal das Andorinhas (Andorinhas II) 12,12 UPI 1364 656578.00 m E / 7746577.00 m S

5. Parque Natural Municipal Horto dos Contos (Horto dos

Contos)

5,58 UPI 1137 655901.00 m E / 7745450.00 m S

6. Fazenda da Brígida (Brígida) 139,04 Outros* 1363 655372.00 m E / 7747552.00 m S

7. Cadeia 31,48 - 1178 653636.00 m E / 7745597.00 m S

8. Campo 12,12 - 1376 655785.27 m E / 7746457.38 m S

9. Padre Faria 13,32 - 1058 658202.00 m E / 7744862.00 m S

10. Passa Dez (Jardim Botânico) 10,09 ** 1156 654052.00 m E / 7746209.00 m S

11. Sede Campestre 4,27 - 1062 656807.00 m E / 7743918.00 m S

12. Trevo 11,93 - 1242 652812.00 m E / 7746029.00 m S

13. Vermelhão 11,02 - 1184 653007.00 m E / 7742820.00 m S

Unidades de Proteção Integral (UPI). * Área sem classificação de UC – pertencente a UFOP. ** Área em estudo para se tornar uma UC

municipal.

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Classificação da paisagem

Para a classificação e confecção do mapa de uso do solo foi realizado o processo

de classificação supervisionada de imagem Rapideye com resolução de cinco metros

(obtidas em MMA, 2011), utilizando o software ArcGis 10.4, extensão Spatial Analyst.

Para classificação e validação foram selecionados 822 pontos marcadas por um GPS e as

bandas do satélite foram definidas por estudos desenvolvidos anteriormente na região

(FARIA; FERNANDES_FILHO, 2013). Um buffer de 5 km ao redor de cada ponto nas

áreas de amostragem (21 pontos) foi utilizado para a delimitação da área de estudo

totalizando 21.000 ha. Esse valor foi definido a partir dos valores de deslocamento

máximo realizados pelas espécies de aves selecionadas (ver Marini, 2010). As classes

foram escolhidas a partir da altura do estrato vegetal e interferência antrópicas (Tabela

2). A classificação determinou a seguinte distribuição para cada classe: florestas

(45,68%), campo rupestre (24,63%), vegetação arbustiva (24,59%), área urbana (4,74%),

água (0,21%) e barragem de rejeitos (0,15%). O mapa pode ser visto no Anexo C.

Tabela 2. Definição das classes utilizadas para a classificação do uso do solo, ver ANEXO C, e que tipo de

uso do solo foi incluído em cada classe. A classificação foi construída com base em uma imagem de satélite

Rapideye, ano 2011, obtida no Ministério do Meio Ambiente.

Classes Características

Florestas Vegetação com estrutura arbórea, incluindo áreas naturais em regeneração e antigos eucaliptais.

Área Urbana Áreas edificadas, pavimentas e degradadas com solo exposto, incluindo mineração.

Vegetação Arbustiva Vegetação arbustiva, incluindo pastos e áreas com plantios de candeias.

Campos Rupestres Afloramentos rochosos e pouco vegetados.

Água Lagoas e rios.

Barragem de Rejeitos Locais destinados a receber rejeitos de mineração.

Escolha das espécies e amostragem em campo

Foram selecionadas 10 espécies de aves com registro de ocorrência na região de

Ouro Preto (RIBON et al., 2006) e com diferentes níveis de sensibilidade às perturbações

antrópicas (STOTZ et al., 1996) (Tabela 3). Todas as espécies apresentam hábitos

florestais e são endêmicas da Mata Atlântica (BROOKS; TOBIAS; BALMFORD, 1999;

MOREIRA-LIMA, 2014). Quanto à alimentação, todas são insetívoras, com exceção do

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frugívoro Chiroxiphia caudata (LIMA et al., 2010; SICK, 1997). A escolhas das espécies

ainda levou em consideração que algumas destas aves foram anteriormente utilizadas em

estudos que avaliaram a sensibilidade a fragmentação, capacidade de dispersão e

territorialidade (ANJOS et al., 2015; AWADE; METZGER, 2008; BOSCOLO;

METZGER, 2009; GOULART et al., 2015; HANSBAUER et al., 2010a; MARINI, 2010;

MATHIAS; DUCA, 2016; RIBON; MARINI, 2016; UEZU; METZGER, 2011). Para

detalhes verificar ANEXO A.

Tabela 3. Aves endêmicas de Mata Atlântica escolhidas na região de Ouro Preto, indicando nomes

populares, família, o nível de sensibilidade a perturbações antrópicas (NS) de acordo com Stotz (1996), a

capacidade média de dispersão em áreas abertas, em metros, e o tamanho territorial médio estimado, em

hectares.

Espécie Nome popular Família NS Dispersão Território Sclerurus scansor (Ménétriès, 1835) vira-folha Scleruridae Alta 150 -

Xiphorhynchus fuscus (Vieillot, 1818) arapaçu-rajado Dendrocolaptidae Alta 100 3,3

Myiothlypis leucoblephara (Vieillot, 1817) pula-pula assobiador Parulidae Média - -

Formicivora serrana Hellmayr, 1929 formigueiro-da-serra Thamnophilidae Média - 1,0

Automolus leucophthalmus (Wied, 1821) barranqueiro-de-olho-

branco

Furnariidae Média 150 5,4

Pyriglena leucoptera (Vieillot, 1818) papa-taoca-do-sul Thamnophilidae Média - 1,4

Drymophila ochropyga (Hellmayr, 1906) * choquinha-de-dorso-

vermelho

Thamnophilidae Média - 0,83

Mackenziaena leachii (Such, 1825) borralhara-assobiadora Thamnophilidae Média - -

Chiroxiphia caudata (Shaw & Nodder, 1793) tangará Pipridae Baixa 150 -

Thamnophilus caerulescens Vieillot, 1816 choca-da-mata Thamnophilidae Baixa 80 1,3

*Espécie na lista vermelha da International Union for Conservation of Nature - IUCN (BIRD LIFE INTERNATIONAL, 2016) na categoria

de quase ameaçada.

Os estudos de campo foram realizados entre janeiro e abril de 2016, entre 6:00h

as 10:00h da manhã. A presença das aves foi verificada utilizando a técnica de playback,

com vocalizações obtidas dos seguintes bancos de dados: Macaulay Library

(http://macaulaylibrary.org/ 94922, 174727, 113395, 112729 e 192252), Xeno-canto

(http://www.xeno-canto.org/ XC285522, XC80160 e XC77916) e WikiAves

(http://www.wikiaves.com.br/ 22065 e 22031). Para a escolha dos arquivos foi

considerado a localização geográficas e a existência de subespécies, priorizando

vocalizações gravadas mais próximas a região de Ouro Preto. As vocalizações foram

reproduzidas por 30 segundos, alternando-as com 30 segundos de silêncio, até completar

cinco minutos, por espécie (adaptado de Boscolo et al. 2006). A sequência das

vocalizações foi sorteada previamente. Esse método foi testado no período entre outubro

e dezembro de 2015 verificar sua viabilidade. Para detecção da espécie foram utilizados

câmeras e binóculos, além de gravações das vocalizações, para posterior conferência. Ao

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reproduzir o playback era anotado quantos indivíduos respondiam e/ou aproximavam, e

quando possível o sexo.

Em cada fragmento escolhido foi definido a quantidade de pontos de amostragem,

sendo considerado a área total e a disponibilidade de acesso as mesmas, como a existência

de trilhas ou cursos d´água que permitiriam melhor deslocamento pelos fragmentos. Em

áreas de maior tamanho (Itacolomi, Tripuí e Brígida) foram definidos três pontos de

amostragens, nas áreas Cadeia e Vermelhão dois pontos, e nas demais um ponto de

amostragem. Os pontos foram escolhidos previamente a partir de imagens de satélite com

uma distância ideal de 200 m entre si e de 100 m em relação a borda do fragmento. Todos

as áreas foram amostradas três vezes, com intervalos de 30 dias entre uma visita e outra.

Não foram realizadas amostragens em dias chuvosos para evitar interferência da chuva

na presença das aves.

Análises

Para determinar a acurácia da classificação do uso do solo, ou seja, o quanto cada

classe pode ser separada das demais reduzindo a variabilidade no seu interior foi realizada

uma análise discriminante (IMANI; GHASSEMIAN, 2015). Para responder as questões

estabelecidas para este estudo foi considerado apenas a classe floresta.

O Índice Integral de Conectividade (IIC) foi utilizado para analisar a

conectividade entre os fragmentos florestais dentro do buffer da área de estudo, calculado

pelo software Conefor v.2.6 (SAURA; TORNÉ, 2012). O cálculo do IIC é dado por:

𝐼𝐼𝐶 = ∑ 𝑖=1

𝑛 ∑ 𝑗=1𝑛 𝑎𝑖.𝑎𝑗

1+𝑛𝑙𝑖𝑗

𝐴𝐿2

Em que ai representa a variável que descreve cada fragmento florestal (ou nodo) e nlij o

número de ligações existentes entre os fragmentos mais próximos, entre nodos i e j.

Para o cálculo do IIC foi determinado o valor de 600 m, este valor foi escolhido

por ser considerado um valor de deslocamento médio para as espécies de aves florestais

escolhidas (MARINI, 2010). O IIC é representado pelo delta IIC (dIIC) que estabelece a

porcentagem da importância individual de cada fragmento na paisagem e o quanto cada

um contribui para a conectividade funcional (PASCUAL-HORTAL; SAURA, 2008)

permitindo avaliar respostas biológicas das espécies em relação a paisagem

(BAGUETTE; VAN DYCK, 2007). O dIIC é dado por:

(1)

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𝑑𝐼𝐼𝐶 = 100𝐼𝐼𝐶 − 𝐼𝐼𝐶′

𝐼𝐼𝐶

Onde IIC e IIC’ correspondem respectivamente aos valores de IIC antes e depois da

retirada do fragmento florestal (nodo).

A classificação dos resultados do dIIC foi realizada utilizando o método Natural

Break no ArcGis v.10.4, resultando em cinco classes para que assim houvesse o máximo

de diferença entre as classes (BAZ; GEYMEN; ER, 2009). O mapa gerado foi então

sobreposto ao mapa do Plano Diretor da cidade de Ouro Preto, para verificar, de acordo

com o zoneamento proposto pelo plano quais as decisões governamentais para os

fragmentos florestais, dentro da área estudada, se proteção ou uso antrópico.

A avaliação da estrutura da paisagem foi feita a partir do software FRAGSTATS

v.4 (MCGARIGAL; CUSHMAN; ENE, 2012), com o uso de cinco métricas (incluindo o

dIIC) relacionadas às manchas de fragmentos dentro do buffer de 5 km estabelecido. Para

analisar a influência de cada métrica na ocorrência de cada espécie de ave foram criados

modelos lineares generalizados (GLM - Generalized linear model), com distribuição

binomial. Para os modelos foram usadas como variáveis explicativas: ÁREA - que

corresponde ao tamanho total de cada fragmento; ENN - distância euclidiana do

fragmento vizinho mais próximo de borda a borda; e PROX - Índice de proximidade que

é determinado pela soma das áreas dos fragmentos de mesma classe (floresta) divididos

pela distância euclidiana borda a borda, num raio determinado de 2.000 m. O PROX é

dado por:

𝑃𝑅𝑂𝑋 = ∑𝑎𝑖𝑗𝑠

ℎ𝑖𝑗𝑠

n

s=0

Sendo que a represente a área (m2) da mancha de vegetação ijs num raio (em metros)

especifico de acordo com os fragmentos vizinhos a mancha ij e hijs a distância (m) entre

as manchas de vegetação florestal ijs e o fragmento alvo ijs, de acordo com a distância

entre bordas e centroide.

Para os modelos criados as variáveis dependentes foram a presença ou ausência

aparente das aves em cada fragmento. No total foram gerados 40 modelos. Para os

modelos em que houve significância extraiu-se os valores de AIC (Akaike's information

criterion), este tem a função de indicar qual modelo melhor explica a ocorrência das

espécies de aves investigadas (SYMONDS; MOUSSALLI, 2011). Para cada resultado

(2)

(3)

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significativo também foi gerado um modelo de regressão logística para determinar a

probabilidade da ocorrência das espécies, em relação aos valores dos índices da paisagem.

Os dados de AREA, dIIC e PROX foram logaritmizados para melhor representação

gráfica.

Para complementar o estudo da paisagem foram utilizados dados referentes a

alteração na cobertura do solo, em relação às perdas e ganhos de florestas na região do

período que compreende 2000 a 2014 (HANSEN et al., 2013). Assim foi possível indicar,

numa visão geral, quais áreas passaram por maiores alterações em relação à cobertura

florestal associando as mudanças determinadas pelo Plano Diretor da cidade de Ouro

Preto

Resultados

Amostragem das Espécies

O esforço amostral foi de 78h. Das dez espécies investigadas, apenas

Thamnophilus caerulescens foi encontrada em todos os fragmentos. Myiothlypis

leucoblephara, Chiroxiphia caudata e Pyriglena leucoptera foram avistadas em 12, 11 e

10 fragmentos respectivamente. Xiphorhynchus fuscus foi encontrado em sete áreas e as

demais espécies (quatro) em cinco áreas, com exceção de Automolus leucophthalmus, que

foi registrada em apenas quatro fragmentos.

Em três fragmentos foram encontradas as dez espécies: Itacolomi, Tripuí e

Vermelhão. Na Fazenda da Brígida, apenas a espécie Automolus leucophthalmus não foi

avistada. Nas demais áreas, o número de espécies variou de quatro a seis, exceto para o

Horto dos Contos, com duas espécies apenas (Thamnophilus caerulescens e Myiothlypis

leucoblephara) (Tabela 4).

Conectividade dos fragmentos na paisagem urbana

A acurácia acumulada das classes definidas pelo mapa de uso do solo foi de 80%,

com acurácia individual para a classe floresta, objeto deste estudo, de 83%. O que o

resultado do IIC apontou 4016 nodos indicados como florestais indicando seus valores de

importância por meio do dIIC (Figura 2). Em relação aos fragmentos amostrados, a área

onde se localiza a Fazenda da Brígida é mais conectada concentrando cerca de 43% das

florestas de toda a área de estudo; seguido pelos fragmentos que estão inseridos o

Itacolomi (28%) e o Tripuí (5%). Já as áreas florestais mais localizadas no centro da área

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de estudo apresentam menores valores de importância para a conectividade como um

todo.

Tabela 4. Ocorrência das espécies de aves florestais endêmicas de Mata Atlântica na região de Ouro Preto

(MG) separadas entre 13 fragmentos amostrados.

Fragmento S.

scansor

X.

fuscus

M.

leucoblephara

F.

serrana

A.

leucophthalmus

P.

leucoptera

C.

caudata

T.

caerulescens

D.

ochropyga

M.

leachii

Andorinhas I * * * * *

Andorinhas II * * * *

Cadeia * * * * * *

Campo * * * *

EE Tripuí * * * * * * * * * *

Fazenda da Brígida * * * * * * * * *

Horto dos Contos * *

Padre Faria * * * *

Passa Dez * * * *

Itacolomi * * * * * * * * * *

Sede Campestre * * * * *

Trevo * * * *

Vermelhão * * * * * * * * * *

A partir da classificação do uso do solo foi possível por sobreposição ao Plano

Diretor municipal verificar que 2152 ha da área de estudo estão classificados como Zona

de Proteção Ambiental que reúne áreas que devem ser preservadas ou recuperadas de

acordo com seu valor ambiental, sendo que 456,35 ha (21%) são compostos por cobertura

vegetal florestal. E para as áreas que serão destinadas para a expansão urbana, um total

de 1327 ha, cerca de 672 ha são de florestas (51%) (Figura 2).

A classe floresta está presente na paisagem, definida pelo buffer de 5 km, em um

total de 9482,88 ha, sendo que pouco mais de 21% se encontra em Unidades de Proteção

Integral, com maiores valores no Itacolomi (15,23%) e EE do Tripuí (2,2%). Na Área de

Proteção Ambiental (APA) Cachoeira das Andorinhas há 35,66% de florestas inseridas.

Estrutura da Paisagem

Dos 40 modelos calculados para análise da paisagem, 16 apresentaram valores

significativos, valor de p<0,05 (Tabela 5). Apenas seis espécies de aves apresentaram

ocorrência relacionada com o tamanho da área e o quanto está conectada na paisagem: S.

scansor, X. fuscus, F. serrana, P. leucoptera, D. ochropyga e M. leachii. Para F. serrana

ocorreu também relação para proximidade entre os fragmentos.

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Figura 2. A - Mapa da

classificação baseado nos

valores de delta do índice

integral de conectividade

(dIIC). A classificação

definiu as classes muito alto

(69.99 a 35.38%), alto

(35.38 a 7.78%), médio

(7.78 a 2.22%), baixo (2.22

a 0.47%) e muito baixo

(0.47 a 0%) para os

fragmentos florestais de

Mata Atlântica da região de

Ouro Preto (MG) (2016).

Indicando ainda quais as

áreas das unidades de

conservação. B –

Zoneamento urbano da

cidade de Ouro Preto

definido a partir do Plano

Diretor, indicando áreas de

proteção ambiental, áreas de

futuro crescimento urbano,

o centro histórico e os

fragmentos florestais de

Mata Atlântica. A área de

estudo foi limitada a partir

de um buffer de 5 km ao

redor dos pontos de

amostragem de aves

florestais.

.

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Tabela 5. Resultados significativos da análise de modelos lineares generalizados (GLM), relacionando cada

espécie aos índices da paisagem (área, dIIC e PROX) para fragmentos florestais da região de Ouro Preto

(MG) (2016), incluído o valor do AIC de cada modelo e seu coeficiente (Coef.).

Na paisagem estuda existem muitos fragmentos com alto índice de proximidade,

com grandes áreas, acima de 1000 ha, e com baixo grau de isolamento (Figura 3). Esses

fragmentos estão concentrados principalmente nas regiões dos pontos Fazenda da Brígida

e Parque Estadual do Itacolomi.

A partir da regressão logística (Figuras. 4-6) verifica-se que em todos os casos

ocorreu relação positiva entre a presença das espécies e o índice usado, sendo considerado

apenas os significativos. Para a área a probabilidade de ocorrência das espécies: S.

scansor a partir de 2000 ha, X fuscus acima de 500 ha, F. serrana acima de 400 ha, P.

leucoptera acima de 10 ha, D. ochropyga acima de 4.000 ha e M. leachii acima de 500

ha. Em relação ao dIIC, a probabilidade de ocorrência aumenta para S. scansor, X. fuscus,

F. serrana, D. ochropyga e M. leachii quando o índice é superior a 70%, e em P.

leucoptera superior a 10%. A espécie F. serrana tem maior probabilidade de ser

encontrada quando o índice de proximidade é superior a 650.

Quanto aos dados de alterações na cobertura florestal, entre os anos de 2000 e

2014 (Figura 7) na região de estudo houve maior perda do que ganho de florestas, perdido

167,88 ha e ganho de 70,10 ha. Ainda, há uma região concentrou grande parte das perdas

e também dos ganhos (destacado na Figura 7) numa área que está fora de qualquer

Unidade de Conservação. Como ampliado na (Figura 7), a área destacada concentrou

grande parte das alterações quanto a mudança na cobertura florestal, dentro da área de

estudo, região limítrofe entre o distrito sede de Ouro Preto e o distrito de Lavras Novas.

Variáveis da Paisagem Espécie de ave Modelo Valor p AIC Coef.

AREA

Sclerurus scansor Sclerurus scansor ~ AREA 0,0074 14,16 0,01

Xiphorhynchus fuscus Xiphorhynchus fuscus ~ AREA 0,0270 17,05 0,06

Formicivora serrana Formicivora serrana ~ AREA 0,0064 13,88 0,04

Pyriglena leucoptera Pyriglena leucoptera ~ AREA 0,0002 4,00 43,54

Drymophila ochropyga Drymophila ochropyga ~ AREA 0,0080 14,29 0,01

Mackenziaena leachii Mackenziaena leachii ~ AREA 0,0071 14,08 0,01

dIIC

Sclerurus scansor Sclerurus scansor ~ dIIC 0,0069 14,01 1,07

Xiphorhynchus fuscus Xiphorhynchus fuscus ~ dIIC 0,0259 16,98 4,60

Formicivora serrana Formicivora serrana ~ dIIC 0,0041 13,10 8,03

Pyriglena leucoptera Pyriglena leucoptera ~ dIIC 0,0073 10,86 25,62

Drymophila ochropyga Drymophila ochropyga ~ dIIC 0,0078 14,25 0,69

Mackenziaena leachii Mackenziaena leachii ~ dIIC 0,0072 14,10 0,83

PROX

Formicivora serrana Formicivora serrana ~ PROX 0,0171 15,63 0,00

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Figura 3. Métricas da

paisagem utilizadas

para avaliar a estrutura

dos fragmentos de

Mata Atlântica da

região de Ouro Preto

(MG) - 2016. Sendo: A

- ÁREA dada em

hectares; B - o ENN a

distância do vizinho

mais próximo de

mesma classe borda a

borda e, C - PROX o

índice de proximidade

(com distância de

dispersão de 100 m).

Pontos indicam

localização dos

fragmentos amostrados

para verificação da

ocorrência de algumas

espécies de aves

florestais selecionadas.

A B

C

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Figura 4. Regressão logística em relação a Área (os valores foram logaritmizados) dos fragmentos de mata

e a presença/ausência das espécies de aves nos fragmentos florestais de Mata Atlântica da região de Ouro

Preto (MG), 2016.

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Figura 5. Regressão logística em relação ao índice integral de conectividade (dIIC - com valores

logaritmizados) dos fragmentos de mata e a presença/ausência das espécies de aves nos fragmentos

florestais de Mata Atlântica da região de Ouro Preto (MG), 2016.

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Figura 7. Mapa com a distribuição de perda e ganhos de florestas no período de 2000 a 2014 para a região de Ouro

Preto (MG). Com destaque para o limite entre o distrito sede de Ouro Preto e o distrito de Lavras Novas.

Figura 6. Regressão logística em

relação ao índice integral de

proximidade PROX (com

valores logaritmizados) dos

fragmentos de mata e a

presença/ausência da espécie

Formicivora serrana nos

fragmentos florestais de Mata

Atlântica da região de Ouro

Preto (MG), 2016.

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Discussão

A manutenção dos fragmentos de Mata Atlântica na área urbana de Ouro Preto

garante a conservação das espécies de aves florestais investigadas neste estudo,

principalmente para aquelas em que a ocorrência foi influenciada pela estrutura da

paisagem: S. scansor, X. fuscus, F. serrana, P. leucoptera, D. ochropyga e M. leachii. A

preservação de fragmentos que sejam compostos por vegetação florestal, mesmo em meio

a matriz urbana, permitem que espécies de aves permaneçam nesses locais, ou os utilizem

como conectores entres os fragmentos (BOSCOLO et al., 2008; GALINA; GIMENES,

2006; GILLIES; ST. CLAIR, 2010). O que resulta em uma relação positiva entre a

existência destes fragmentos e a riqueza de aves (FONTANA; BURGER;

MAGNUSSON, 2011) em diversos níveis de urbanização (BARTH; IAN FITZGIBBON;

STUART WILSON, 2015; REIS; LÓPEZ-IBORRA; PINHEIRO, 2012). A ocorência

destas espécies também pode estar condicionada ao atrazo de resposta aos efeitos da

fragmentação, devido ao terrritorialismo expressado por diversas espécies insetívoras

florestais (UEZU; METZGER, 2016).

As características da paisagem urbana podem favorecer a ocorrência de espécies

de aves, principalmente as mais exigentes quanto aos requerimentos de habitat, como

aves insetívoras florestais (KENNEDY et al., 2011) o que é favorecido pela área utilizada

neste estudo apresentar uma grande concentração de florestas, definidas a partir da

classificação de uso do solo. A conectividade foi uma variável importante para a

ocorrência de seis das dez espécies estudadas: S. scansor, X. fuscus, F. serrana, P.

leucoptera, D. ochropyga e M. leachii, especialmente se as distâncias entre os fragmentos

forem curtas, menores que 50 m, e no geral, com um baixo nível de isolamento, valores

do índice de proximidade altos, como na região de Ouro Preto (Figura 3).

A alta proximidade dos fragmentos florestais leva a um maior fluxo entre as

subpopulações das espécies possibilitando a manutenção da dinâmica da meta-população

em longo prazo (HANSKI, 1998). A relevância da alta conectividade pode ser corrobora

com outros estudos que avaliam o movimento de espécies de aves florestais de Mata

Atlântica, indicando baixo deslocamento por áreas abertas (MARINI, 2010).

Considerando que tais espécies possuem preferência por fragmentos com vegetação

florestal contínua, concentrando seu deslocamento em áreas com as mesmas

características (NEUSCHULZ; BROWN; FARWIG, 2013). Embora possam,

ocasionalmente, fazer uso de fragmentos menores que permitam a ligação com outros

(KENNEDY et al., 2011) a falta de conectividade afeta as espécies de sub-bosque devido

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ao reduzido deslocamento na matriz (MARTENSEN; PIMENTEL; METZGER, 2008) e

é vista como um dos motivos para o declínio deste grupo na região neotropical (VISCO

et al., 2015).

O tamanho do fragmento também foi determinante para seis espécies, quanto

maior o fragmento maior a ocorrência das espécies florestais e de sub-bosque investigadas

(ITACOLOMI e Tripuí). A área é apontada como uma característica importante para

riqueza e abundância de aves no caso de áreas urbanas (CROOKS; SUAREZ; BOLGER,

2004), áreas maiores permitem um maior número de espécies, incluindo as insetívoras

florestais que tem redução com a diminuição da área (BREGMAN; SEKERCIOGLU;

TOBIAS, 2014; MORANTE-FILHO et al., 2015). Áreas menores estão sujeitas a um

maior efeito de borda, que regula a composição de aves e também influencia no

deslocamento das espécies (BANKS-LEITE; EWERS; METZGER, 2010;

HANSBAUER et al., 2008a).

A proximidade entres os fragmentos influenciou a ocorrência da espécie F.

serrana, indicando que o aumento da proximidade entre áreas florestais possibilita maior

ocorrência dessa espécie. Sendo que estudos específicos sobre deslocamento desta

espécie são necessários para confirmação do quando a proximidade entre fragmentos

interfere diretamente em sua ocorrência. No entanto a atual estrutura da paisagem da

região de Ouro Preto é importante para esta confirmação, considerando que o valores do

índice de proximidade foram em sua maioria superiores a 500 (Figura 3) e em comparação

com outros estudo em florestas semidecíduas, estes valores foram próximos a 200

(LOPES et al., 2016).

Os valores do índice integral de conectividade indicam qual a importância de cada

fragmento na manutenção da conectividade da paisagem e se mostrou importante para

determinar quais fragmentos urbanos necessitam ser conservados para a manutenção das

populações de aves florestais. A região norte apresenta fragmentos representando

aproximadamente 70% da importância para a conectividade desta paisagem, além de

conter 43% de todas as áreas florestadas. Essa região está inserida dentro de uma UC de

uso sustentável, conta com um Zoneamento Ecológico Econômico (IEF/UFV, 2006) que

determina quais áreas devem ser prioritárias para a conservação da biodiversidade. Outra

área que foi classificada com alta importância também contempla uma UC, o Parque

Estadual do Itacolomi e sua Zona de Amortecimento com 35% de importância. Na zona

de amortecimento existem fragmentos que se conectam com outros através do Itacolomi

(SILVA et al., 2015), no entanto esses fragmentos não estão sob nenhuma proteção legal,

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ao contrário, serão destinados a expansão urbana (OURO PRETO, 2006). Com o processo

de ampliação de áreas urbanas, aumenta-se a possibilidade de degradação ao redor dos

fragmentos existentes com a perda de habitat e aumento do efeito da fragmentação

(CHACE; WALSH, 2006), como consequência, tende-se a favorecer maior riqueza de

espécies onívoras em detrimentos de outras guildas mais especializadas como as de

insetívoros (ALLEN; O’CONNOR, 2000). As áreas citadas, florestas presentes na zona

de amortecimento do Itacolomi, coincidem com as áreas com maior perda florestal entre

os anos de 2000 a 2014 (HANSEN et al., 2013), indicando que os órgãos competentes

precisam rever e reestruturar o plano de expansão da cidade. Um dos possíveis motivos

para esta ser uma área com grandes alterações na concentração florestal seria o

desenvolvimento urbano do distrito de Lavras Novas nas últimas décadas (VARAJÃO;

DINIZ, 2014).

Alguns fragmentos estão isolados na paisagem e contribuíram pouco para a

conectividade. No entanto, eles abrigam todas as espécies estudadas, mesmo em uma área

considerada pequena para abrigar grupos mais sensíveis, como os insetívoros de sub-

bosque (BREGMAN; SEKERCIOGLU; TOBIAS, 2014) representados neste estudo. Um

exemplo é a espécie S. scansor, que é descrito como sensível a matriz, dependente de

interior florestal e considerado um bom indicador dos efeitos da fragmentação

(HANSBAUER et al., 2010a, 2010b; PIRATELLI et al., 2008), esteve presente em

fragmentos pequenos com 10 ha (Passa Dez e Vermelhão). Considerando que podem

atravessar áreas abertas superiores a 150 m (MARINI, 2010), é possível que, pela

proximidade entre os fragmentos, esta espécie esteja deslocando-se pela paisagem. Estas

conclusões podem ser igualmente aplicadas a espécies A. leucophthalmus, devido a sua

baixa ocorrência e características semelhantes ao S. scansor quanto ao deslocamento

(MARINI, 2010).

As espécies F. serrana, M. leachii e D. ochropyga também foram aves pouco

frequentes ocorrendo em quatro ou cinco fragmentos. As duas primeiras possuem poucos

dados descritos sobre seu deslocamento pelo ambiente ou quanto a área de vida, sendo

que os estudos são mais focados em área de ocorrência (FILHO; DO AMARAL; FIRME,

2011; PACHECO et al., 2008). Drymophila ochropyga é descrita como uma espécie

abundante em florestas ombrófilas e com território inferior a 1 ha (MATHIAS; DUCA,

2016), o que diferiu do que foi encontrado na região de Ouro Preto. As três espécies foram

encontradas principalmente em área maiores que 300 ha e altamente conectadas, embora

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o padrão aqui encontrado necessite que sejam realizados estudos específicos para que seja

confirmado.

Dentre as espécies analisadas, P. leucoptera apresentou uma resposta

intermediária à fragmentação. Apesar de SICK (1997) descrever a espécie como

ocorrendo apenas em fragmentos florestais maiores que 300 ha, foi verificada a

ocorrência desta espécie em fragmentos com tamanhos inferiores a 15 ha. UEZU et al.

(2005) sugere que o tamanho dos fragmentos não exerce influência sobre a ocorrência da

espécie, desde que exista alta conectividade entre os fragmentos, exatamente o observado

para a região de Ouro Preto, o que explicaria o porquê de ela ser encontrada em tantas

áreas. O fato da espécie ser frequentemente encontrada em Ouro Preto indica,

provavelmente, um baixo grau de isolamento dos fragmentos florestais para P.

leucoptera.

Outra espécie que apresentou uma resposta intermediária à fragmentação foi X.

fuscus, descrita como altamente sensível a distúrbios (STOTZ et al., 1996). Ela ocorreu

também em fragmentos de diversos tamanhos, a partir de 5 ha, e conectividades,

diferentes importâncias pela classificação do dIIC. Xiphorhynchus fuscus consegue

deslocar-se na matriz com o auxílio de árvores isoladas com 100 m de distância da borda

dos fragmentos, que funcionaram como poleiros (BOSCOLO et al., 2008), o que poderia

explicar a larga ocorrência na área de estudo.

Algumas espécies tiveram, diferentemente do descrito por STOTZ et al., (1996)

quanto ao grau de sensibilidade a perturbações antrópicas, grande número de registros,

como M. leucoblephara que só não foi mais comum que T. caerulescens. A primeira, já

descrita com baixa sensibilidade à fragmentação na literatura (UEZU; METZGER;

VIELLIARD, 2005), foi bastante ocorrente na região. Já a segunda foi encontrada em

todos os fragmentos amostrados, corroborando com a literatura que a trata como uma

espécie florestal territorialista abundante, sendo encontrada muitas vezes em bordas de

matas (ANJOS et al., 2015; DUCA; GUERRA; MARINI, 2006; MATHIAS; DUCA,

2016).

Outra espécie de grande ocorrência foi C. caudata, descrita como sendo pouco

afetada pela fragmentação da paisagem, e que pode fazer uso de áreas abertas, incluindo

savanas, para ampliar seu território (HANSBAUER et al., 2008b; MARINI, 2010; UEZU;

METZGER; VIELLIARD, 2005). Estas características oferecem sustentação para o que

foi encontrado neste estudo, pois não houve relação entre o tamanho ou a conectividade

dos fragmentos com a ocorrência de C. caudata.

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Notamos aqui por se tratar de uma paisagem com fragmentos florestais muito

próximos e com distâncias curtas entres eles, estas características permitiram a

conectividade influenciasse maior a ocorrência das espécies de aves investigadas em

relação a área total do fragmento. Ressaltamos assim existência das Unidades de

Conservação na região que regulam a ocupação do uso do solo e permitem a configuração

que encontramos para a estrutura da paisagem. Fragmentos que apresentaram, neste

estudo, valores baixos de dIIC precisam de atenção quanto ao papel para conectividade

da paisagem, considerando sua importância para a ocorrência das aves investigadas, é

necessário que sejam realizadas propostas de restauração e manutenção das mesmas.

Concluímos que a região possui uma grande área florestal e que, pela análise da

estrutura da paisagem, ela se mostrou conectada o que influencia positivamente a

ocorrência de algumas aves florestais. As espécies selecionadas se mostraram boas

indicadoras para estudos referentes à fragmentação, considerando suas respostas

diferenciadas em relação às métricas, em que foi possível detectar desde espécies

indiferentes a espécies mais exigentes quanto a estrutura da paisagem. A utilização de

bons indicadores num estudo de paisagem auxilia na identificação de área prioritárias

para a conservação e uma restauração (BANKS-LEITE et al., 2011). Para fins de uma

gestão da paisagem por meio de órgãos públicos ou privados colocamos como indicação

a criação de novas Unidades de Proteção sobretudo em áreas localizadas entre as

existentes, para que se possa manter, e consequentemente permitir maior conectividade

na paisagem.

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CAPÍTULO 2 - EFEITO MULTIESCALARES NA OCORRÊNCIA DE AVES

FLORESTAIS EM UMA PAISAGEM FRAGMENTADA

Resumo

As espécies respondem ao habitat em múltiplas escalas, entretanto a maioria dos estudos

de ecologia analisam respostas biológicas dentro de uma única escala espacial (seja

micro-habitat, paisagem ou regional). Essa falta de compreensão dos efeitos das

características do habitat em multiescalas, reflete-se em estratégias de manejo e

conservação que não coincidem com a complexidade dos fenômenos biológicos, levando

a uma baixa efetividade das mesmas. Analisamos como a ocorrência de aves florestais é

afetada por características locais, regionais e de paisagem, em uma paisagem fragmentada

de Mata Atlântica brasileira, região considerada como um hotspot da biodiversidade e

endemismos. Analisamos também qual escala da paisagem é mais importante para

determinar a ocorrência das espécies, associando sua ocorrência à sensibilidade e à

fragmentação. Por meio de playback averiguamos a presença de 10 espécies de aves

florestais, em 13 fragmentos de diversos tamanhos no sudeste do Brasil. Dividimos a

escala em três níveis e por meio de diversas variáveis: Pontual (altura, CAP e dossel),

local (% floresta, % urbano e RENDVI), regional (área, Core, Prox. e dIIC). Foram

realizados GLMs associando cada espécie às variáveis de todas as escalas. Foi encontrada

relação positiva e significativa entre as várias analisadas em 48 modelos, sendo 12 - escala

pontual, 12 - local e 24 - escala regional. Por meio dos valores de AICc e w de cada

modelo, determinou-se quais variáveis foram mais influentes para ocorrência das

espécies, sendo altura, área, core e dIIC significativas para seis espécies: Sclerurus

scansor, Xiphorhynchus fuscus, Drymophila ochropyga, Pyriglena leucoptera e

Mackenziaena leachii. A altura das árvores foi o modelo de maior peso, seguida pela área

do fragmento. Estudos que consideram múltiplas escalas da paisagem representam uma

forma mais refinada de se compreender a paisagem, de forma que possa entender melhor

como a fragmentação interfere na biodiversidade. Combinando dados sobre a paisagem

do macro ao micro, a partir da utilização de variáveis que podem influenciar na ocorrência

de aves especialistas florestais, sugerindo-as como bons indicadores para avaliação da

paisagem. A influência na ocorrência de espécies dependentes de algum tipo de habitat

associada à multiescalas da paisagem fornece respostas robustas em determinar variáveis

importantes.

Palavras-chave: Fragmentação; Brasil; conservação; Mata Atlântica.

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Abstract

Habitat characteristics are known to affect species occurrences at multiple spatial scales,

despite of the fact that most ecological studies regard single scale effects (such as micro

habitat, landscape, regional). This lack of knowledge about spatial multi-scalar effects

reflect simplistic managements and conservation strategies which does not coincide with

the complexity of environmental phenomena, and due to this is likely to fail in conserving

biodiversity. We analyzed how forest bird occurrences are affected by local, landscape

and regional characteristics in a patchy landscape of the Brazilian Atlantic Forest, a region

considered a global hotspot of biodiversity and endemism. We also analyzed which scale

of the landscape was most important to determine the occurrence of species by associating

their occurrence with the sensitivity to fragmentation. Playback was used to detect the

presence of 10 species of endemic forest birds in 13 fragments of different sizes in

southeast Brazil. We divided the scale into three levels and through several variables:

punctual (height, CAP and canopy), local (% forest, %urban and RENDVI), regional

(area, core, prox. and dIIC). GLM models were run, associating each species with the

variable of each scale. Positive and significant relationship was found among the analyzed

variables in 48 models, being 12 - punctual scale, 12 - local scale and 24 – regional scale.

By means of the AICc and w values of each model determined which variables were most

influential for species occurrence, being significant height, area, core and dIIC for six

species: Sclerurus scansor, Xiphorhynchus fuscus, Drymophila ochropyga, Pyriglena

leucoptera e Mackenziaena leachii. The height of the trees was the highest weight model,

followed by the area of the fragment. Studies that consider multiple landscape scales

represent a more refined way of understanding how fragmentation influences

biodiversity. Combining data on the landscape from the macro to the micro we have seen

here how several variables can influence the occurrence of forest specialist birds,

suggesting them as good indicators for the landscape evaluation. The influence on the

occurrence of species dependent on some type of habitat associated with landscape

multiscale provides robust responses in determining important variables.

Keywords: fragment; Brazil; conservation; Atlantic Forest

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Introdução

Estudos de ecologia associam as características ambientais com a presença ou

abundância de determinada espécie, sendo que a maioria destes analisam tais respostas

em apenas uma escala espacial (DENOËL; LEHMANN, 2006; MATEO-SÁNCHEZ et

al., 2016). Na escala da paisagem, a estrutura da mesma é fundamental para a manutenção

da biodiversidade, sendo que a perda de habitat e a fragmentação levam a eventos de

extinção local e redução da riqueza de espécies mais exigentes quanto a presença de

habitat natural (FAHRIG, 2003; LINDENMAYER et al., 2008). Dentre as métricas de

paisagens, as estruturais avaliam padrões espaciais como área, conectividade,

proximidade das manchas de habitat e características físicas da matriz circundante

(TISCHENDORF; BENDER; FAHRIG, 2003). As métricas funcionais avaliam as

respostas biológicas das espécies em relação a estrutura da paisagem (BAGUETTE; VAN

DYCK, 2007).

No que se refere às características locais a ocorrência e abundância dos

organismos pode ser prevista de acordo com a estrutura do micro-habitat (UEZU;

METZGER, 2011). Por exemplo, aves florestais como os arapaçus ocorrem em florestas

maduras, evitando matas secundárias ou clareiras (POLETTO et al., 2004), enquanto

alguns formicarídeos se beneficiam com a presença de lianas e cipós (HANSBAUER et

al., 2010a).

Apesar da importância desses estudos, sabe-se que as respostas dos organismos a

perda e fragmentação de habitat não se limita a uma única escala espacial, sendo

frequentemente associados a processos e fenômenos multiescalares (CORRY, 2005).

Dessa forma, análises que abarquem múltiplas escalas espaciais possibilitam melhorar o

entendimentos sobre a ecologia, conservação e manejo das espécies (MATEO-

SÁNCHEZ et al., 2016).

Dentre os raros exemplos de trabalhos utilizando a abordagem multiescalar, um

estudo associou a estrutura da paisagem em diversas escalas com a eventos de parasitismo

de ninhos de aves (THOMPSON et al., 2002); outro mostrou que a ocorrência de aves é

determinada pelas características locais e da paisagem em áreas urbanas (MELLES;

GLENN; MARTIN, 2003); enquanto Boscolo e Metzger (2009) apontaram para o fato de

que a utilização de modelos de paisagem que combinam métricas em multiescalas são

melhores preditores da ocorrência de aves em fragmentos florestais do que abordagens

em uma única escala.

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Na escala paisagística a fragmentação resulta em uma diminuição das manchas

habitáveis e no aumento do isolamento (FAHRIG, 2003) interferindo na composição de

espécies, na disposição dos fragmentos existentes e conectividade entre eles. O efeito da

fragmentação é ainda mais intenso nas espécies que demandam grandes áreas de vida,

nos grupos com grandes territórios, como algumas aves e grandes mamíferos (FISCHER;

LINDENMAYER, 2007; WALZ, 2011) ou espécies com baixa dispersão na matriz

(FOLEY et al., 2005). Em escala local, a fragmentação e degradação florestal leva a uma

alta mortalidade de árvores de grandes porte, principalmente nas proximidades das

bordas, levando a alteração da estrutura fitossociológica (MESQUITA; DELAMÔNICA;

LAURANCE, 1999), também leva a formação de clareiras e no aumento de espécies

vegetais secundárias, como lianas e cipós (MURCIA, 1995).

Dentre os organismos modelos para estudos de fragmentação de habitat se

destacam as aves florestais tropicais (HANSBAUER et al., 2008; SEKERCIOGLU et al.,

2002; STRATFORD; STOUFFER, 2015; VISCO et al., 2015). Tal grupo apresenta alta

riqueza de espécies, grande variedade na utilização de habitat e diferentes graus

sensibilidade a mudanças na paisagem (BELMAKER; SEKERCIOGLU; JETZ, 2012; LI

YONG et al., 2011; POWELL; CORDEIRO; STRATFORD, 2015). Portanto, esse grupo

têm sido usado como uma forma de medir a qualidade do habitat por serem bons

bioindicadores (ANJOS et al., 2015; HANSEN et al., 2005; PIRATELLI et al., 2008).

Logo, estudos de ecologia da paisagem utilizando aves florestais podem contribuir para

o entendimento e conservação de outros grupos.

Tendo em vista tais aspectos, o presente estudo analisou o efeito das

características ambientais multiescalar (pontual, local e regional) na ocorrência de aves

florestais em uma paisagem fragmentada da Floresta Atlântica. Espera-se que as espécies

respondam diferentemente a cada nível de escala utilizada, entretanto espera-se que as

características em diferentes escalas sejam importantes para a ocorrência das aves

florestais.

Métodos

Área de estudo

O estudo foi realizado no município de Ouro Preto (Figura 1), no estado de Minas

Gerais (20°23'28"S, 43°30'20"W) numa área total de aproximadamente 21.000 ha. A

região está inserida no bioma de Floresta Atlântica e apresenta fragmentos florestais bem

preservados com diversas unidades de conservação (SILVA et al., 2015). O clima é o

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tropical de altitude, com verões amenos e chuvosos e invernos secos (ALVARES et al.,

2013).

Figura 1. Mapa da área de estudo com a distribuição dos pontos de amostragem (em roxo) nos fragmentos

florestais de Mata Atlântica na cidade de Ouro Preto-MG-Brasil (2016), para verificar a ocorrência de

algumas aves florestais. Mapa desenvolvido a partir de imagem Rapideye (2011) para classificação do uso

do solo.

A fitofisionomia predominante nas manchas florestais da paisagem é a Floresta

Estacional Semidecidual, em diferentes graus de preservação, com fragmentos acima de

4000ha, sendo que a maioria apresenta tamanho médio de aproximadamente 10 ha

(FERREIRA et al., 2013). Para este estudo foram selecionados 13 fragmentos florestais

(Figura 1), onde foram possíveis a obtenção de licença para realização deste trabalho

sendo seis deles dentro de Unidades de Conservação (UC) e os demais espalhados na

paisagem (Tabela 1). Para a seleção das áreas levou-se em consideração a ocorrência de

floresta natural, áreas previamente definidas como florestas estacionais semidecidual (ver

S.O.S. MATA ATLÂNTICA, 2008).

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Tabela 1. Unidades de amostragem separadas pelos fragmentos que foram utilizados para a amostragem na

ocorrência de aves florestais em Ouro Preto (MG) - 2016. A área foi determinada para área total do

fragmento dentro da área de estudo (buffer de 5 km). Altitude é dada em metros acima do nível do mar e

as coordenadas em UTM (Zona 23).

Unidades de Amostragem Área (ha) Tipo Altitude Coordenadas

1. Estação Ecológica do Tripuí (EET) 295,30 UPI 1233 652038.00 m E / 7745500.00 m S

2. Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) 5995,52 UPI 1348 655844.80 m E / 7740589.13 m S

3. Parque Natural Municipal das Andorinhas (Andorinhas I) 18,17 UPI 1419 656270.00 m E / 7747330.00 m S

4. Parque Natural Municipal das Andorinhas (Andorinhas II) 12,12 UPI 1364 656578.00 m E / 7746577.00 m S

5. Parque Natural Municipal Horto dos Contos (Horto dos

Contos)

5,58 UPI 1137 655901.00 m E / 7745450.00 m S

6. Fazenda da Brígida (Brígida) 139,04 Outros* 1363 655372.00 m E / 7747552.00 m S

7. Cadeia 31,48 - 1178 653636.00 m E / 7745597.00 m S

8. Campo 12,12 - 1376 655785.27 m E / 7746457.38 m S

9. Padre Faria 13,32 - 1058 658202.00 m E / 7744862.00 m S

10. Passa Dez (Jardim Botânico) 10,09 ** 1156 654052.00 m E / 7746209.00 m S

11. Sede Campestre 4,27 - 1062 656807.00 m E / 7743918.00 m S

12. Trevo 11,93 - 1242 652812.00 m E / 7746029.00 m S

13. Vermelhão 11,02 - 1184 653007.00 m E / 7742820.00 m S

Unidades de Proteção Integral (UPI). * Área sem classificação de UC – pertencente a UFOP. ** Área em estudo para se tornar uma UC

municipal.

Amostragem das aves

Foram selecionadas 10 espécies de aves com registro de ocorrência na região de

Ouro Preto (RIBON et al., 2006) e com diferentes níveis de sensibilidade às perturbações

antrópicas (STOTZ et al., 1996) (Tabela 3). Todas as espécies apresentam hábitos

florestais e são endêmicas da Mata Atlântica (BROOKS; TOBIAS; BALMFORD, 1999;

MOREIRA-LIMA, 2014). Quanto à alimentação, todas são insetívoras, com exceção do

frugívoro Chiroxiphia caudata (LIMA et al., 2010; SICK, 1997). A escolhas das espécies

ainda levou em consideração que algumas destas aves foram anteriormente utilizadas em

estudos que avaliaram a sensibilidade a fragmentação, capacidade de dispersão e

territorialidade (ANJOS et al., 2015; AWADE; METZGER, 2008; BOSCOLO;

METZGER, 2009; GOULART et al., 2015; HANSBAUER et al., 2010a; MARINI, 2010;

MATHIAS; DUCA, 2016; RIBON; MARINI, 2016; UEZU; METZGER, 2011). Para

detalhes verificar ANEXO A.

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Tabela 2. Aves endêmicas de Mata Atlântica escolhidas na região de Ouro Preto, indicando nomes

populares, família, o nível de sensibilidade a perturbações antrópicas (NS) de acordo com Stotz (1996), a

capacidade média de dispersão em áreas abertas, em metros, e o tamanho territorial médio estimado, em

hectares.

Espécie Nome popular Família NS Dispersão Território Sclerurus scansor (Ménétriès, 1835) vira-folha Scleruridae Alta 150 -

Xiphorhynchus fuscus (Vieillot, 1818) arapaçu-rajado Dendrocolaptidae Alta 100 3,3

Myiothlypis leucoblephara (Vieillot, 1817) pula-pula assobiador Parulidae Média - -

Formicivora serrana Hellmayr, 1929 formigueiro-da-serra Thamnophilidae Média - 1,0

Automolus leucophthalmus (Wied, 1821) barranqueiro-de-olho-

branco

Furnariidae Média 150 5,4

Pyriglena leucoptera (Vieillot, 1818) papa-taoca-do-sul Thamnophilidae Média - 1,4

Drymophila ochropyga (Hellmayr, 1906) * choquinha-de-dorso-

vermelho

Thamnophilidae Média - 0,83

Mackenziaena leachii (Such, 1825) borralhara-assobiadora Thamnophilidae Média - -

Chiroxiphia caudata (Shaw & Nodder, 1793) tangará Pipridae Baixa 150 -

Thamnophilus caerulescens Vieillot, 1816 choca-da-mata Thamnophilidae Baixa 80 1,3

*Espécie na lista vermelha da International Union for Conservation of Nature - IUCN (BIRD LIFE INTERNATIONAL, 2016) na categoria

de quase ameaçada.

A presença das espécies foi aferida utilizando o método de playback (BIBBY;

JONES; MARSDEN, 2000), entre janeiro e abril de 2016, sempre no período da manhã

(6:00 as 10:00h). As vocalizações eram compostas pelo chamado e pelo canto dos machos

das espécies, e eram reproduzidas por 30 segundos, seguidas de mais 30 segundos de

silêncio, e assim sucessivamente, totalizando cinco minutos para cada espécie (adaptado

de BOSCOLO; METZGER; VIELLIARD, 2006).

Em cada fragmento escolhido foi definido a quantidade de pontos de amostragem,

sendo considerado a área total e a disponibilidade de acesso as mesmas, como a existência

de trilhas ou cursos d´água que permitiriam melhor deslocamento pelos fragmentos. Em

áreas de maior tamanho (Itacolomi, Tripuí e Brígida) foram definidos três pontos de

amostragens, nas áreas Cadeia e Vermelhão dois pontos, e nas demais um ponto de

amostragem. Os pontos foram escolhidos previamente a partir de imagens de satélite com

uma distância ideal de 200 m entre si e de 100 m em relação a borda do fragmento. Todos

as áreas foram amostradas três vezes, com intervalos de 30 dias entre uma visita e outra.

Não foram realizadas amostragens em dias chuvosos para evitar interferência da chuva

na presença das aves.

Caracterização ambiental multiescalar

Para análise da estrutura da paisagem definida pela área de estudo utilizamos

imagens de satélite Rapideye com resolução de 5 m (MMA, 2011) para criação do mapa

de classificação do uso com solo utilizando o software ArcGis v.10.4. As classes

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utilizadas para esta caracterização foram: florestas (vegetação com estrutura arbóreas,

áreas naturais em regeneração e antigos eucaliptais) e área urbana (edificações, vias

pavimentas e áreas degradadas com solo exposto) que compunham 45,68% e 4,74% da

paisagem respectivamente. As demais classes foram agrupadas em: outras classes. A

acurácia da classificação foi medida por meio de análise discriminante (IMANI;

GHASSEMIAN, 2015), com valor acumulado em 80%, sendo valores individuais de 83%

(floresta) e 92% (área urbana). Para visualizar a classificação completa ver ANEXO C.

Dividiu-se a estrutura ambiental em três escalas: pontual, local e regional (Tabela

3) para avaliar a influência da escala de avaliação sobre a ocorrência das espécies de aves.

Estas escalas foram propostas de acordo com a criação de buffers a partir dos pontos de

amostragem, 30 m, 300 m e 5.000 m respectivamente. As variáveis analisadas foram:

altura e circunferência a altura do peito das árvores – CAP e abertura de dossel (Pontual);

porcentagem de área florestal e urbana, e índice de vegetação - RENDVI (local); e área

total do fragmento, área nuclear do fragmento - CORE, índice de proximidade – PROX e

delta do índice integral de conectividade - dIIC (regional).

Tabela 3. Descrição das variáveis independentes utilizadas para avaliar a estrutura local, regional e

paisagem dos fragmentos florestais de Mata Atlântica da região de Ouro Preto.

Tipo de Escala Descrição

Pontual

ALTURA Média das alturas da vegetação.

CAP Circunferência a altura do peito.

DOSSEL Proporção de abertura do dossel.

Local

FLORESTA (%) Proporção de área de floresta dentro do buffer de 300 metros.

URBANO (%) Proporção de área urbana dentro do buffer de 300 metros.

RENDVI Índice de Vegetação por Diferença Normalizada da Borda de Vermelho.

Regional

AREA Área do fragmento, em hectares.

CORE Área nuclear de cada fragmento, definido por uma borda de 100 m.

PROX Índice de proximidade com raio de busca de 2.000 m.

ENN Distância do fragmento vizinho mais próximo borda-a-borda, em metros.

dIIC Delta do Índice integral de conectividade.

Escala Pontual

Para obtenção das variáveis ambientais em nível pontual foram traçados buffers

de 30 metros (Figura 2) por meio de cinco transectos de 30 m (seguindo as direções norte,

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leste, sudeste, sudoeste e oeste) ao redor de cada ponto central (PC) de amostragem. Em

todos os pontos (PC, P1 a P5) foram medidas a circunferência a altura do peito (CAP) e

a altura total da árvore mais próxima, desde que fosse maior que 2 m e com CAP superior

a 20 cm. O cálculo da cobertura de dossel foi feito por fotografias hemisféricas utilizando

uma câmera com lente olho-de-peixe acoplada ao equipamento Mid-OMount (ver

ANEXO C), com uma altura de 65 cm do solo. As fotografias foram analisadas pelo

software WinSCANOPY (REGENT INSTRUMENTS INC., 2012) que resultou na

proporção de área aberta em cada ponto. Para as análises foram utilizadas as médias

obtidas em cada ponto de amostragem.

Figura 2. Representação da escala pontual com buffers de 30 m. Transectos de 30m foram traçados partindo

da árvore próxima ao ponto central (PC) de amostragem. Demais pontos seguiram as direções N, E, SE,

SW, W.

Escala Local

A escala local foi definida a partir da criação de buffers de 300 metros ao redor

dos pontos de amostragem (Figura 3), de forma a determinar a proporção das classes:

proporções de floresta e área urbana presentes. Também foi produzido mapa com base

em índices de vegetação, utilizando o Red Edge Normalized Difference Vegetation Index

(RENDVI), que determina a estrutura de dossel e o estado da vegetação, variando de -1

a 1, sendo áreas com vegetação com valores mais próximo de 1 (GITELSON;

MERZLYAK; LICHTENTHALER, 1996). Esse índice é uma alteração do NDVI próprio

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para a banda de satélite Red Edge (presente no satélite Rapideye. Índices de vegetação,

como RENDVI possibilitam estimar a riqueza de espécies em áreas fragmentadas (BINO

et al., 2008) por auxiliar em modelos que envolvem fragmentação na caracterização das

florestas (SAHANA; SAJJAD; AHMED, 2015) quantificando a qualidade da vegetação,

a partir da densidade e estrutura da mesma (SIMS; GAMON, 2002). Neste estudo

utilizamos a média dos valores de RENDVI de cada pixel dentro do buffer.

Figura 3. Escala Local com buffer de 300 metros ao redor do ponto de amostragem, usado para cálculo da

proporção de florestas e área urbana

Escala Regional

Para a escala regional foram utilizados cinco variáveis, sendo quatro métricas

obtidas por meio do software FRAGSTATS v.4 (MCGARIGAL; CUSHMAN; ENE,

2012): Área - que corresponde ao tamanho total de cada fragmento; Core – área nuclear

com borda de 100 m; ENN - distância do fragmento vizinho mais próximo borda-a-borda;

e PROX - Índice de proximidade, que resulta das áreas dos fragmentos dividido pelos

valores de ENN, utilizando um raio de 2.000 metros. A quinta variável foi o Índice

Integral de Conectividade (IIC) que determina a porcentagem da importância individual

de cada fragmento na paisagem e o quanto cada um contribui para a conectividade, por

meio dos valores do delta IIC (dIIC) (PASCUAL-HORTAL; SAURA, 2008), utilizando

o software Conefor v.2.6 (SAURA; TORNÉ, 2012).

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Análises estatísticas

Com o objetivo de analisar a influência de cada métrica na ocorrência de cada uma

das espécies de ave consideradas foram criados modelos lineares generalizados (GLM)

com distribuição binomial. Para os modelos foram usadas como variáveis explicativas:

as métricas explicadas acima de uma das três escalas consideradas. Em todas as escalas e

modelos foram utilizadas como variáveis dependentes a presença e ausência das dez

espécies de aves consideradas.

Foram criados 110 modelos, dos quais foram extraídos os valores de AIC

(Akaike’s information criterion), corrigidos através do AICc. Para cada um foi gerado o

peso do modelo (w), e esse peso foi utilizado como critério de comparação entre os

modelos da mesma variável resposta, indicando a força a favor de cada modelo

significativo. Todas as análise foram realizadas usando o software R v.3.3.2 (pacotes

lme4 e AICcmodavg) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2008).

Resultados

Foram encontradas relações positivas e significativas para quase todas as variáveis

analisadas, exceto para o CAP e dossel que foram negativas para todas relações

significativas, num total de 36 modelos relacionando com a ocorrência das espécies. Dos

modelos que apresentaram relações significativas, 9 representam a escala pontual, 8 a

local e 19 a escala regional (Tabela 4).

Oito espécies de aves responderam às variáveis pontuais (Figura 4) Sclerurus

scansor (altura e dossel), Xiphorhynchus fuscus (altura), Formicivora serrana (altura),

Automolus leucophthalmus (altura), Pyriglena leucoptera (CAP), Drymophila ochropyga

(altura), Mackenziaena leachii (altura) e Chiroxiphia caudata (CAP).

Nos modelos representativos da escala local, quatro espécies apresentaram

modelos significativos (Figura 4): Sclerurus scansor (RENDVI e FLORESTA),

Formicivora serrana (RENDVI e FLORESTA), Pyriglena leucoptera (RENDVI e

FLORESTA), Mackenziaena leachii (RENDVI e FLORESTA).

Em relação à escala da paisagem foi encontrada relação significativa para seis

espécies (Figura 4) sendo elas: Sclerurus scansor, Xiphorhynchus fuscus, Drymophila

ochropyga, Pyriglena leucoptera e Mackenziaena leachii (em todas ÁREA, CORE e

dIIC), Formicivora serrana (ÁREA, CORE, PROX e dIIC).

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Tabela 4. Modelos lineares generalizados significativos (p<0,05) representados com a variável dependente

seguida da variável independente. São apresentados os valores de Akaike’s information criterion (AIC) com

seus respectivos delta e peso (ΔAIC e wAIC), além dos valores de Akaike’s information criterion corrigidos

para amostras pequenas (AICc) com seu respectivos delta e peso (ΔAICc e wAICc).

Escala Modelos (Variável dependente ~Variável

Independente) Valor p AIC ΔAIC wAIC AICc ΔAICc wAICc

Pontual Automolus leucophthalmus ~ALTURA 0,0015 9,94 NA NA 11,14 NA NA

Pontual Chiroxiphia caudata ~CAP 0,0079 8,11 NA NA 9,31 NA NA

Regional Drymophila ochropyga ~CORE 0,0070 14,06 0 0,28 15,26 0 0,28

Regional Drymophila ochropyga ~AREA 0,0080 14,29 0,2 0,25 15,49 0,2 0,25

Regional Drymophila ochropyga ~dIIC 0,0078 14,25 0,2 0,25 15,45 0,2 0,25

Pontual Drymophila ochropyga ~ALTURA 0,0088 14,45 0,4 0,23 15,65 0,4 0,23

Local Formicivora serrana ~RENDVI 0,0028 12,41 0 0,295 13,61 0 0,295

Regional Formicivora serrana ~dIIC 0,0041 13,10 0,7 0,208 14,30 0,7 0,208

Regional Formicivora serrana ~AREA 0,0064 13,88 1,5 0,141 15,08 1,5 0,141

Local Formicivora serrana ~FLORESTA 0,0065 13,92 1,5 0,138 15,12 1,5 0,138

Regional Formicivora serrana ~CORE 0,0070 14,04 1,6 0,13 15,24 1,6 0,13

Regional Formicivora serrana ~PROX 0,0171 15,63 3,2 0,059 16,83 3,2 0,059

Pontual Formicivora serrana ~ALTURA 0,0388 17,05 4,6 0,029 18,25 4,6 0,029

Pontual Mackenziaena leachii ~ALTURA 0,0032 12,61 0 0,335 13,81 0 0,335

Regional Mackenziaena leachii ~CORE 0,0068 14,01 1,4 0,166 15,21 1,4 0,166

Regional Mackenziaena leachii ~AREA 0,0071 14,08 1,5 0,161 15,28 1,5 0,161

Regional Mackenziaena leachii ~dIIC 0,0072 14,10 1,5 0,159 15,30 1,5 0,159

Local Mackenziaena leachii ~RENDVI 0,0112 14,89 2,3 0,107 16,09 2,3 0,107

Local Mackenziaena leachii ~FLORESTA 0,0176 15,69 3,1 0,072 16,89 3,1 0,072

Local Pyriglena leucoptera ~FLORESTA 0,0002 4,00 0 0,468 5,20 0 0,468

Regional Pyriglena leucoptera ~AREA 0,0002 4,00 0 0,468 5,20 0 0,468

Local Pyriglena leucoptera ~RENDVI 0,0038 9,67 5,7 0,028 10,87 5,7 0,028

Regional Pyriglena leucoptera ~CORE 0,0068 10,73 6,7 0,016 11,93 6,7 0,016

Regional Pyriglena leucoptera ~dIIC 0,0073 10,86 6,9 0,015 12,06 6,9 0,015

Pontual Pyriglena leucoptera ~CAP 0,0261 13,10 9,1 0,005 14,30 9,1 0,005

Pontual Sclerurus scansor ~ALTURA 0,0032 12,61 0 0,323 13,81 0 0,323

Regional Sclerurus scansor ~dIIC 0,0069 14,01 1,4 0,16 15,21 1,4 0,16

Regional Sclerurus scansor ~CORE 0,0070 14,06 1,5 0,156 15,26 1,5 0,156

Regional Sclerurus scansor ~AREA 0,0074 14,16 1,6 0,149 15,36 1,6 0,149

Local Sclerurus scansor ~RENDVI 0,0076 14,20 1,6 0,146 15,40 1,6 0,146

Pontual Sclerurus scansor ~DOSSEL 0,0419 17,18 4,6 0,033 18,38 4,6 0,033

Local Sclerurus scansor ~FLORESTA 0,0415 17,17 4,6 0,033 18,37 4,6 0,033

Pontual Xiphorhynchus fuscus ~ALTURA 0,0141 15,92 0 0,36 17,12 0 0,36

Regional Xiphorhynchus fuscus ~CORE 0,0227 16,75 0,8 0,23 17,95 0,8 0,23

Regional Xiphorhynchus fuscus ~dIIC 0,0259 16,98 1,1 0,21 18,18 1,1 0,21

Regional Xiphorhynchus fuscus ~AREA 0,0270 17,05 1,1 0,2 18,25 1,1 0,2

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Figura 4. Número de espécies em que houve significância (p<0,05) para a ocorrência de aves florestais de

acordo com a variável utilizada separada entre as três escalas definidas. Para a escala pontual as espécies

foram, de acordo com a variável, altura: Sclerurus scansor, Xiphorhynchus fuscus, Formicivora serrana,

Automolus leucophthalmus, Drymophila ochropyga e Mackenziaena leachii. CAP: Pyriglena leucoptera e

Chiroxiphia caudata. Dossel: Sclerurus scansor. Para a escala local, as variáveis Floresta e RENDVI:

Sclerurus scansor, Formicivora serrana, Pyriglena leucoptera e Mackenziaena leachii. Para a escala

regional, as variáveis ÁREA, CORE e dIIC: Sclerurus scansor, Xiphorhynchus fuscus, Drymophila

ochropyga, Pyriglena leucoptera e Mackenziaena leachii. PROX: Formicivora serrana.

De acordo com o peso (w) atribuído a cada modelo a partir do valor de AICc, foi

definido o quanto cada variável (local, regional e da paisagem) exerceu influência sobre

cada espécie de ave (Figura 5), não houve relação significativa para as espécies

Myiothlypis leucoblephara e Thamnophilus caerulescens.

Em síntese encontramos na paisagem analisada que a ocorrência de S. scansor é

influenciada pela presença de fragmentos maiores e mais conectados, com grande

concentração de florestas, estas com vegetação de grande porte e com menor abertura do

dossel. Para X. fuscus a ocorrência foi relacionada à fragmentos com maiores áreas e mais

conectados com vegetação de grande porte. A ocorrência de F. serrana foi relacionada à

fragmentos maiores, mais conectados e com menor proximidade entre as manchas de

florestas, estas mais densas e com árvores de grande porte. A ocorrência de A.

leucophthalmus foi relacionada à fragmentos com vegetação de grande porte. A

ocorrência de P. leucoptera foi relacionada à fragmentos de maiores áreas, mais

conectados e com maior concentração de vegetação. A ocorrência de D. ochropyga foi

relacionada à fragmentos maiores e mais conectados com apresentavam vegetação de

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grande porte. Para a espécie M. leachii a ocorrência foi relacionada à fragmentos grandes

e mais conectados, que apresentassem maior concentração de florestas e vegetação mais

desenvolvida. Já a espécies C. caudata a ocorrência foi relacionada à fragmentos que

possuíssem árvores com menores circunferências.

Discussão

Nossos resultados mostram que a ocorrência de algumas espécies de aves

florestais apresentou relação com a estrutura da paisagem, variando de acordo com cada

espécie de ave e com a escala utilizada nos modelos. Assim, a compreensão das respostas

Figura 5. Influência de cada variável independente em relação as espécies de aves, de acordo com os valores de w

(força sobre cada modelo). O tamanho da prancha das espécies varia de acordo com os valores de wAICc, sendo

menor para valores baixos e aumentando conforme aumento o valor de w para cada variável. Os valores de w foram:

S. scansor (ALTURA: 0,323; dIIC: 0,16; CORE: 0,156; ÁREA: 0,149; RENDVI: 0,146; FLORESTA: 0,033 e

DOSSEL: 0,033), X. fuscus (ALTURA: 0,36; CORE: 0,23; dIIC: 0,21 e ÁREA: 0,2), F. serrana (RENDVI: 0,295;

dIIC: 0,208; ÁREA: 0,141; FLORESTA: 0,138; CORE: 0,13; PROX: 0,059 e ALTURA: 0,029), P. leucoptera

(FLORESTA e ÁREA: 0,468; RENDVI: 0,028; CORE: 0,016; dIIC: 0,015 e CAP: 0,005), D. ochropyga (CORE:

0,28; ÁREA: 0,25; dIIC: 0,25 e ALTURA: 0,23) e M. leachii (ALTURA: 0,335; CORE: 0,166; ÁREA: 0,161; dIIC:

0,159; RENDVI: 0,107 e FLORESTA: 0,072). Os demais (A. leucophthalmus e C. caudata) por apresentarem apenas

uma variável como significativa não possuem valores de wAICc. Ausência de imagens indicam relações não

significativas (p>0,05). Fonte das imagens: http://www.hbw.com.

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biológicas em múltiplas escalas é fundamental para o avanço do conhecimento e para

conservação das aves florestais neotropicais. Tais resultados corroboram com os achados

de CORRY (2005), BOSCOLO et al., (2008) e MELLES et al. (2003). Ao utilizar

diferentes escalas e diversas variáveis, é possível determinar uma melhor combinação

para as características que podem estar envolvidas com a presença das espécies

(BLAZQUEZ-CABRERA; BODIN; SAURA, 2014).

Dessa forma, a ocorrência das espécies parece ser determinada a partir das

características locais, como altura da vegetação e abertura do dossel, características

regionais, como a proporção de floresta em cada fragmento e a sua qualidade (estagio

sucessional), e características da paisagem, como a conectividade entre os fragmentos

florestais. A estrutura da vegetação possui grande influência na ocorrência de aves

florestais de sub-bosque, principalmente uma vez que estas são susceptíveis às alterações

microclimáticas, redução de alimento e de locais para nidificação (NEWBOLD et al.,

2012; SEKERCIOGLU et al., 2002). A altura das árvores foi a única variável que

influenciou na ocorrência de A. leucophthalmus, sendo importante também para outras

quatro: S. scansor, X. fuscus, A. leucophthalmus e M. leachii. Segundo MARTENSEN et

al. (2012), a proporção e a estrutura de florestas afeta a ocorrência de espécies de aves

florestais, com mais espécies ocorrendo em áreas com mais florestas e em florestas mais

estruturadas, com mais sub-bosque, por exemplo (POLLOCK et al., 2015). Os resultados

desses autores corroboram com os nossos de que a estrutura da floresta mais madura e

mais conservadas favorece o aumento da ocorrência de espécies, mesmo nos casos em

que estes estejam cercados por uma matriz menos permeável (TUBELIS;

LINDENMAYER; COWLING, 2007; ZANETTE; DOYLE; TREMONT, 2000). Ainda,

as aves investigadas podem ser favorecidas pela proximidade de Unidades de

Conservação que podem funcionar como fragmentos fontes para os demais numa

paisagem, como encontrado para aves na Floresta Atlântica no Rio Grande do Sul

(CASAS et al., 2016).

Apenas o CAP se relacionou negativamente com a presença de C. caudata e P.

leucoptera sendo que a primeira espécie é a única espécie frugívora e apesar de florestal

consegue atravessar áreas abertas, deste modo menos sensível à fragmentação florestal

(MARINI, 2010; UEZU; METZGER; VIELLIARD, 2005). A provável causa da

diminuição da circunferência das árvores aumentar a ocorrência dessa espécie nos

fragmentos florestais seria a de possibilitar uma melhor mobilidade no sub-bosque devido

ao aumento da visibilidade para a busca de alimentos, nidificação e para detecção de

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possíveis predadores, logo com o aumento da sucessão, menor o sub-bosque disponível

(WHELAN; MAINA, 2005). Apenas a proporção da cobertura de dossel foi importante

para determinar a presença S. scansor, sendo encontrado em áreas com menor abertura

de dossel. Segundo Sick (1997) a entrada de luz interfere na presença desta espécie que

habita trechos mais escuros das florestas.

Em relação as variáveis referentes a escala local, a quantidade de floresta foi

fortemente relacionada com a ocorrência de P. leucoptera e RENDVI com D. ochropyga.

Essas variáveis também influenciaram, entretanto com menor intensidade, a ocorrência

de S. scansor e M. leachii. Portanto, para as duas primeiras espécies, quanto maior a

proporção e a densidade das florestas maior a probabilidade de ocorrência, indicando uma

maior dependência florestal. A ocorrência de P. leucoptera foi influenciada igualmente

pela área do fragmento e pela proporção de floresta, e isso já foi reportado para outras

regiões de Mata Atlântica (BOSCOLO; METZGER, 2009).

A ocorrência de seis espécies (S. scansor, X. fuscus, D. ochropyga, P. leucoptera,

F. serrana e M. leachii) foi determinada por três métricas da paisagem (AREA, CORE e

dIIC). A área de um fragmento é uma variável importante para manutenção das espécies,

pois quanto maior a área, maior a possibilidade de recursos e habitats disponíveis,

principalmente para espécies de habitat especializado, como as que estudamos

(HOLLAND; BENNETT, 2009; KEINATH et al., 2016). Fragmentos florestais grandes

terão, por consequência, maiores probabilidades de encontrar maiores áreas nucleares e

menos borda, o que permitiu por exemplo a ocorrência de D. ochropyga. Portanto espécie

sofrem com o efeito de borda, ocorrem apenas em interiores florestais (BANKS-LEITE;

EWERS; METZGER, 2010). Devido a várias dessas espécies forragearem no solo em

busca de insetos principalmente em folhas secas (LEME, 2001; SICK, 1997), as

alterações causadas pelo efeito de borda leva a redução de alimento disponível com

alteração da composição e densidade do folhiço (LAURANCE et al., 2002). A área

nuclear, por considerar apenas a parte central de um fragmento, é um dos indicadores

mais refinados para indicar sua qualidade (MCGARIGAL; CUSHMAN; ENE, 2012)

sendo considerado peça chave da restauração e conservação de habitats (ROBINSON et

al., 1995).

A proximidade entre os fragmentos apresentou-se com um baixo poder na

predição da ocorrência das espécies de aves e se relacionou apenas com a ocorrência de

F. serrana, indicando que para esta espécie, isso é importante para sua ocorrência.

Embora não existam informações sobre a capacidade de deslocamento de F. serrana entre

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fragmentos florestais utilizando áreas abertas ou sobre sua tolerância à matriz, podemos

supor que ela apresente baixa capacidade de deslocamento, sendo necessária a existência

de fragmentos com baixa distância entre si. Entretanto, são necessários estudos

específicos para que essa hipótese seja testada. As espécies S. scansor, X. fuscus, F.

serrana, D. ochropyga, P. leucoptera M. leachii, foram influenciadas pelo índice de

conectividade, tais espécies possuem suas ocorrências ligadas a altos graus de

conectividade funcional. Uma paisagem com conectividade maior entre as manchas de

florestas, permite que as espécies florestais se desloquem com mais facilidade,

principalmente aquelas espécies mais sensíveis a uma matriz menos permeável. A

presença de fragmentos mais conectados permitiu que espécies, como por exemplo S.

scansor ocorresse apenas nos fragmentos mais conectados, considerando seu baixo

deslocamento em áreas abertas (MARINI, 2010). Outras espécies, como X. fuscus e P.

leucoptera, conseguem se deslocar na matriz, desde que existam fragmentos menores que

funcionem como trampolins ecológicos (BOSCOLO et al., 2008; UEZU; METZGER;

VIELLIARD, 2005), assim como a existência de habitats disponíveis (AWADE;

BOSCOLO; METZGER, 2012).

Estudos que considerem múltiplas escalas da paisagem representam uma forma

mais refinada de se compreender paisagem estrutura do habitat, melhorando o

entendimento de como a fragmentação interfere na biodiversidade, o que pode levar a

melhor compreensão da situação particular de cada espécie (NEEL; MCGARIGAL;

CUSHMAN, 2004). Combinamos aqui três escalas distintas que podem auxiliar numa

melhor compreensão estudo que almejam avaliar o impacto da fragmentação sobre as

espécies. Considerando os resultados obtidos para algumas aves florestais, notou-se que

a ocorrência delas está ligada a fenômenos que ocorrem em múltiplas escalas, sendo que

a utilização de uma única escala pode levar a uma abordagem simplista e incompleta.

Ademais, estratégias de manejo e conservação que utilizam de análises realizadas em uma

única escala podem não ser eficientes na conservação destes grupos.

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CONCLUSÃO GERAL

Com este trabalho podemos vislumbrar parte da estrutura da paisagem para a

região de Ouro Preto, no que concerne a fragmentos florestais de Mata Atlântica. Na

região é possível encontrar uma considerável presença de áreas verdes, o que incluí

também fitofisionomias diversas das que foram tomadas aqui como alvo. Em relação a

estrutura foi constatada a presença de grandes fragmentos com pequena distância entre

eles, o que para nós permitiu que mesmo espécies mais exigentes quanto ao habitat fossem

encontradas, o que pode significar que a conectividade compensa o tamanho dos

fragmentos para estas aves.

Quanto a conectividade conseguimos definir áreas que apresentam grande

importância para a paisagem assim como áreas com menores importâncias, que apesar do

tamanho apresentam condições para que as aves florestais escolhidas fossem encontradas.

O que traduzimos aqui como sugestão para que estes fragmentos, independentemente do

tamanho, tenham sua manutenção assegurada, assim como ampliada e protegida, para que

possibilitem otimizar a conectividade. Tais sugestões são relevantes quando se analisar

as áreas protegidas com a presença de Unidades de Conservação e de políticas públicas,

regidas pelo plano diretor, e encontramos poucas áreas com alto grau de proteção. Sem

contar que núcleos urbanos estão sempre em expansão, mesmo com restrições legais,

exigindo estudos constantes para assegurar melhores interpretações sobre a paisagem

atual. Ressaltando também a recomendação de estudos direcionados para a criação de

corredores ecológicos para que se estabeleçam rotas prioritárias, que assim possam

endossar ainda mais futuras decisões de gestores.

Concluímos que é possível a partir da seleção de um grupo de espécies que

apresentem algum tipo de especialização em relação ao habitat que ocupam e sob

diferentes respostas à antropização, possibilitem um bom termômetro para a avalição de

uma paisagem. Estas espécies se mostraram boas indicadoras para áreas florestais de Mata

Atlântica na região do Espinhaço Sul, sugerimos que estudos sobre tendências

populacionais das mesma sejam realizadas para complementação do resultados aqui

apresentados. Para tanto é importante escolher métricas e escalas que avaliem a respostas

das espécies, considerando suas diversidades ecológicas.

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ANEXOS

ANEXO A - Espécies de aves escolhidas

São todas endêmicas da Mata Atlântica (BROOKS; TOBIAS; BALMFORD,

1999; MOREIRA-LIMA, 2014). A dieta da maioria é insetívora, exceto Chiroxiphia

caudata, que é frugívoro. As espécies que foram fotografadas nos estudos de campo são

exibidas ao final (fig. 1).

1. Sclerurus scansor (Ménétriès, 1835)

O vira-folha (19,5 cm) é uma ave terrícola e insetívora que vive em locais escuros

de mata, construindo ninhos escavados em barrancos ou em raízes de árvores caídas

(SICK, 1997). É considerada como uma espécie dependente de interior florestal,

preferencialmente florestas mais velhas e altamente sensível à perturbações antrópicas

(HANSBAUER et al., 2010; STOTZ et al., 1996). Seu deslocamento na paisagem pode

ser de 1200 m, dentro de florestas, no período reprodutivo sendo que em áreas abertas

pode locomover em até 150 m (MARINI, 2010). Possuí duas subespécies, sendo a S. s.

scansor com distribuição no sudeste brasileiro até o nordeste argentino (HOYO;

ELLIOTT; CHRISTIE, 2003).

2. Xiphorhynchus fuscus (Vieillot, 1818)

O arapaçu-rajado (17 cm) é um dendrocolaptídeo insetívoro e arborícola que

nidifica em cavidades de árvores (SICK, 1997), capturando o alimento preferência em

superfícies desnudas ou cobertas por líquens e em cobertura vegetal morta (PARRINI;

PACHECO, 2010). Esta espécie realiza movimentos entre fragmentos por distâncias

maiores que 100 m com o auxílio de árvores isoladas (BOSCOLO et al., 2008) e dentro

de florestas pode deslocar-se no mínimo por 700 m (MARINI, 2010). Pode ser encontrada

em bandos misto juntamente com o Automolus leucophthalmus (PARRINI; PACHECO,

2010). Considerada como altamente sensível à perturbações antrópicas (STOTZ et al.,

1996). Quatro subespécies reconhecidas, sendo X. f. fuscus presente no sudeste do Brasil

(HOYO; ELLIOTT; CHRISTIE, 2003).

3. Myiothlypis leucoblephara (Vieillot, 1817)

O pula-pula-assobiador (14,4 cm) é uma espécie insetívora de sub-bosque que

habita o interior de mata, procurando alimento preferencialmente no solo (SICK, 1997)

ou com altura não superior a um metro (MENDONÇA-LIMA; HARTZ; KINDEL, 2004).

Considerada uma espécie muito abundante tanto em fragmentos grandes quanto

pequenos, desde que estes estejam conectados (ANJOS; BOÇON, 1999; UEZU;

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METZGER; VIELLIARD, 2005) e com grau médio de sensibilidade à perturbações

antrópicas (STOTZ et al., 1996). É divido em duas subespécies, sendo M. l. leucoblephara

encontrada na região Sudeste do Brasil (HOYO; ELLIOTT; CHRISTIE, 2010).

4. Formicivora serrana Hellmayr, 1929

O formigueiro-da-serra (12,5 cm) é um insetívoro de sub-bosque que habita matas

secundárias. Ocorre no SE do Brasil (MG, ES e RJ) e recentemente foi encontrado mais

ao norte de MG (FILHO; DO AMARAL; FIRME, 2011). Dividido em duas subespécies

(SICK, 1997), sendo a F. s. serrana encontrada na região leste de Minas Gerais incluindo

Ouro Preto (HOYO; ELLIOTT; CHRISTIE, 2003). Considerada com grau médio de

sensibilidade à perturbações antrópicas (STOTZ et al., 1996).

5. Automolus leucophthalmus (Wied, 1821)

O barranqueiro-de-olho-branco é um insetívoro que constrói seus ninhos em

barranco, quase horizontalmente no solo, ocorre do nordeste do Brasil até a Argentina

(SICK, 1997). Ocupa um grau variado de tipos florestais, com densidades da vegetação e

altimetrias diferentes (ANJOS et al., 2015) deslocando com um mínimo de 400 m dentro

das florestas (MARINI, 2010). Pode ser encontrada em bandos mistos juntamente com o

Xiphorhynchus fuscus (PARRINI; PACHECO, 2010). A espécies é dividida em três

subespécies, sendo a Automolus leucophthalmus sulphurascens que ocorre no sudeste

brasileiro (HOYO; ELLIOTT; CHRISTIE, 2003). Considerada com grau médio de

sensibilidade à perturbações antrópicas (STOTZ et al., 1996).

6. Pyriglena leucoptera (Vieillot, 1818)

A papa-taoca-do-sul (17 cm) é um insetívoro de sub-bosque de mata fechada que

se alimenta principalmente de formigas, com relatos de ser encontrados somente em áreas

maiores que 300 ha, ocorre da Bahia até a Argentina e Paraguai (GOMES; ALVES;

RIBEIRO, 2001; SICK, 1997). Embora possa também ser encontrada em fragmentos

menores desde que estejam conectados (UEZU; METZGER; VIELLIARD, 2005) e

usando variados tipos de matriz (HANSBAUER et al., 2008a). Defende um território de

aproximadamente 2 ha (DUCA; GUERRA; MARINI, 2006), utiliza diferentes tipos

florestais, com densidades da vegetação e altimetrias diferentes (ANJOS et al., 2015),

deslocando com um mínimo de 400 m dentro das florestas (MARINI, 2010). Considerada

com grau médio de sensibilidade à perturbações antrópicas (STOTZ et al., 1996).

7. Chiroxiphia caudata (Shaw & Nodder, 1793)

O tangará (13 cm) é uma ave frugívora que utiliza tanto o sub-bosque quanto o

dossel (FADINI; DE MARCO, 2004). Encontrada em bordas de áreas urbanas e apresenta

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comportamento de lek ou arena de exibição, machos se exibem em um local para uma

fêmea (FOSTER, 1981; SICK, 1997). A fragmentação de habitas não altera sua

abundância (HANSBAUER et al., 2008b; UEZU; METZGER; VIELLIARD, 2005). Tem

deslocamento mínimo de 1 a 1,2 km entre florestas e cerrado e entre florestas,

respectivamente (MARINI, 2010). Considerada com grau baixo de sensibilidade à

perturbações antrópicas (STOTZ et al., 1996).

8. Thamnophilus caerulescens Vieillot, 1816

A choca-da-mata é uma ave insetívora que ocupa do sub-bosque ao dossel de orlas

de matas e capoeiras altas e densas (SICK, 1997). Possuí oito subespécies, sendo o T.

c. caerulescens encontrado do NE do Paraguai e N da Argentina até o sul da Bahia

(ZIMMER; ISLER, 2016). Ocupa territórios de aproximadamente dois hectares (DUCA;

GUERRA; MARINI, 2006). Considerada com baixo grau de sensibilidade à perturbações

antrópicas (STOTZ et al., 1996).

9. Drymophila ochropyga (Hellmayr, 1906)

A choquinha-de-dorso-vermelho é uma ave insetívora de sub-bosque encontrada

em áreas de montanhas do sul da Bahia até Santa Catarina (SICK, 1997). Existem seis

espécies do mesmo gênero que são endêmicas da mata atlântica e entre elas há uma

divisão altitudinal na ocorrência, sendo que a D. ochropyga sobrepõe com a D. rubricollis

(entre 900 e 1.570 m de altitude) e com a D. malura (entre 800 e 1.450 m) (RAJÃO;

CERQUEIRA, 2006). Considerada com médio grau de sensibilidade às perturbações

antrópicas (STOTZ et al., 1996). A choquinha-de-dorso-vermelho está na lista de espécies

vulneráveis (BIRD LIFE INTERNATIONAL, 2016).

10. Mackenziaena leachii (Such, 1825)

A borralhara-assobiadora é uma ave de ambiente florestal e de ocorrência do

sudeste do Brasil até norte da Argentina e leste do Paraguai (SICK, 1997) sendo

encontrada também em área de campos de altitude, acima de 2.000 m (RODRIGUES et

al., 2011; VASCONCELOS, 2003). Considerada com médio grau de sensibilidade a

perturbações antrópicas (STOTZ et al., 1996).

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Sclerurus scansorXiphorhynchus fuscusMyiothlypis leucoblepharaAutomolus leucophthalmusPyriglena leucopteraChiroxiphia caudata (fêmea)

Thamnophilus caerulescens (fêmea)Drymophila ochropygaFormicivora serrana Mackenziaena leachii

Figura 1. Espécies de Aves florestais endêmicas da Mata Atlântica utilizadas na avaliação da fragmentação florestal na região de Ouro

Preto – MG. 2016. A: Sclerurus scansor; B: Xiphorhynchus fuscus; C: Myiothlypis leucoblephara; D: Automolus leucophthalmus; E:

Pyriglena leucoptera; F: Chiroxiphia caudata (fêmea); G: Thamnophilus caerulescens (fêmea); H: Drymophila ochropyga; I:

Formicivora serrana; J: Mackenziaena leachii. Fotos: Tulaci Bhakti, exceto F. serrana (hbw.com/ibc/1011873) e M. leachii

(hbw.com/ibc/1086021).

A B C D

E F G H

I J

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ANEXO B - Áreas de Estudo

Figura 1. Exemplo da vegetação de sub-bosque encontrada em cada um dos 13 fragmentos florestais de

Mata Atlântica na região de Ouro Preto (MG) utilizados para a investigação da ocorrência de algumas aves

florestais, 2016. Fotos: Tulaci Bhakti

Andorinhas I Andorinhas IIFazenda da

Brígida

Cadeia Campo Horto dos Contos

Padre Faria Passa DezParque Estadual do

Itacolomi

Sede CampestreTrevo

Estação Ecológica doTripuí

Vermelhão

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ANEXO C - Metodologia

Equipamentos utilizados

Classificação do uso do solo

Figura 2. Mapa de uso solo indicando as classes para a área de estudo na região de Ouro Preto (MG). 2016.

Mid-OMount. Aparelho usado para fotografias da

análise de abertura de dossel (h=65 cm),

acoplado a uma lente olho-de-peixe.

Medição da circunferência a altura do peito (CAP)

Gravador (Sony ICD PX312) utilizado para o método de

playback, com caixa amplificadora (IBT65BE

iHome)

Figura 1. Equipamentos utilizados em campo. Fotos Tulaci Bhakti.

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Figura 3. Imagem do satélite Rapideye (realizada em 20/08/2011) usada para a classificação de uso do solo

da região de Ouro Preto (MG), para classificação do uso do solo e determinação dos fragmentos florestais

de Mata Atlântica existente, 2016. Obtida em: http://geocatalogo.ibama.gov.br/

1 2 3

Fotografia de Dossel

Figura 4. Exemplo de das fotografias de dossel do interior dos fragmentos florestais de Mata Atlântica na

região de Ouro Preto (MG), 2016. Cada três variações na abertura do obturador (variando assim a

intensidade de luz), numeradas na imagem de 1 a 3. Foram obtidas com a lente olho-de-peixe acoplada ao

equipamento Mid-OMount.