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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

DISSERTAÇÃO DE MESTRADO

AJUDANDO OS INIMIGOS:

ESPÉCIES NATIVAS FACILITAM A INVASÃO DO SEMIÁRIDO

BRASILEIRO POR ÁRVORES EXÓTICAS

Laura Martina Fernández

NATAL - RN

2013

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LAURA MARTINA FERNÁNDEZ

AJUDANDO OS INIMIGOS:

ESPÉCIES NATIVAS FACILITAM A INVASÃO DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO POR

ÁRVORES EXÓTICAS

Dissertação Apresentada à Coordenação do Curso

de Pós-Graduação em Ecologia, da Universidade

Federal do Rio Grande do Norte em

cumprimentoàs exigências para obtenção do Grau

de Mestre.

Orientador: Prof. Dr. Carlos Roberto Fonseca

NATAL-RN

2013

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Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de

Biociências

Fernández, Laura Martina.

Ajudando os inimigos: espécies nativas facilitam a invasão do semiárido brasileiro por

árvores exóticas. / Laura Martina Fernández. – Natal, RN, 2013.

48 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Carlos Roberto Fonseca.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de

Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.

1. Semiárido-Caatinga – Dissertação. 2. Árvores nativas – Dissertação. 3. Invasões

biológicas – Dissertação. I. Fonseca, Carlos Roberto. II. Universidade Federal do Rio Grande

do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 574

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BANCA EXAMINADORA

___________________________________________________________

Dr. Carlos Roberto Fonseca - Universidade Federal do Rio Grande do Norte

(Presidente / Orientador)

___________________________________________________________

Dra. Gislene Ganade – Universidade Federal do Rio Grande do Norte

(Examinador Interno)

___________________________________________________________

Dr. Sergio Martin Zalba – Universidad Nacional del Sur

(Examinador Externo)

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“A utopia está no horizonte. Eu sei muito bem que nunca a alcançarei. Que se eu caminho dez

passos, ela se afasta dez passos. Quanto mais eu a procure menos a encontrarei porque ela vai

se afastando a medida que eu me aproximo. Então, para que serve a utopia?! Pois a utopia

serve para isso, para caminhar”.

Fernando Birri, diretor de cinema argentino, relatado por Eduardo Galeano.

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AGRADECIMENTOS

Quero agradecer em primeiro lugar aos meus pais, Nélida e Edgardo, pelo apoio

incondicional que sempre me brindam, pela confiança, motivação e conselhos. Amo vocês!

Dedico à minha família, minha avó Chabela, que me criou e sempre vai ser minha

guia, meus irmãos amados, Valentina e Guillermo, que sempre estão presentes, minha tia

Vilma e minha prima Nati, que sempre me apoiam e incentivam.

Obrigada à República Internacional do Tanquetão por serem meus irmãos, minha

família em Natal. Aos que estão e aos que já seguiram outros rumos: André, Guga, Lucão,

Luquinhas, Pocas, Anna e Nico. Gratidão!

Quero agradecer com muito carinho à Dri e o Guiga por ter aberto as portas da sua

casa e me recebido quando cheguei em Natal, no ano 2011, para começar o mestrado, eternos

amigos.

A meus amigos tão queridos de Natal Hada, Angélica, Mai, Lê, Tida, Talitão, Ana e

Bibi, companheiros de gargalhadas, violão, sambas, festas, estudo, trabalho, viagens e muito

mais...

Agradeço o apoio incondicional e incentivo das minhas amigas da argentina, sempre

presentes apesar da distância que só é física, especialmente a Andrea, Sol, Mari, Vivi, Sole,

Nati, Lau, Juli, Ana, Jesi, Ale Genoud, Roy e Eva.

Agradeço aos amigos que me ajudaram a tirar as sementes das grudentas vagens de

Prosopis, Pocas, Guga, Lucão, Mário e David. Ao Emerson que me ajudou na escarificação

das sementes, à professora Gislene que me cedeu às instalações do viveiro da UFRN para

fazer experimentos de germinação e ao Biel que ajudou a regar as sementes. Quero agradecer

também aos meus ajudantes de campo Geraldo e Robson que com toda paciência me

acompanharam, aconselharam e ajudaram para montar o experimento, assim como a Mona e

o Brunno, que ajudaram a montar as parcelas no campo. Agradecer especialmente ao diretor

da Estação ecológica do Seridó (ESEC) George Batista pela cordialidade no recebimento e

disposição para ajudar assim como aos vigilantes Jacinto, Joseilson, Ivo, Josenilton, Valdines,

Pedro, Anderson Guerra, Moazi e Damião que foram companhia de almoços, jantares e

conversas de vários meses morando no sertão. Agradeço ao Guiga e ao Guga pela ajuda com

o software R e especialmente a minha mãe pelo assessoramento estatístico.

Agradeço também aos meus amigos e membros do grupo de pesquisa do Carlos:

Brunno, Marília, Paulo e Igor por interessantes trocas de ideias e camaradagem. Ao

laboratório de ecologia que me acolheu na fase final da minha dissertação para poder terminar

de escrevê-la e ao Víctor, um amigo e o melhor técnico que o laboratório poderia ter.

Quero agradecer também ao ex-secretário da Pós-graduação em Ecologia Jair, o mais

eficiente secretário de todas as universidades (dito por pós-graduandos de quase todos os

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estados do Brasil), que ajudou sempre a todos os alunos com especial paciência para os

“gringos”. Também agradecer especialmente ao novo secretário Talles que trabalhou muito

para conseguir as passagens do membro externo da banca.

Quero agradecer muito especialmente ao meu orientador Carlos, por me aceitar sem

me conhecer, pela orientação já que sem ele esse trabalho não teria sido possível, e pelo

exemplo que ele brinda de que é possível ser pesquisador, professor e ter uma maravilhosa

família.

Gostaria de agradecer aos membros da minha banca, à profesora Gislene Ganade por

ter aceitado o convite, pelas valiosas sugestões que fez na qualificação e que tenho certeza vai

fazer na minha defesa também, e ao professor Sergio Zalba por ter aceitado também, vindo de

longe e além das criticas construtivas que acredito vai fazer e que ajudarão muito na

elaboração do artigo, por ser uma constante inspiração para mim tanto como pesquisador

quanto como pessoa. Gratidão!

Agradeço por último à Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) pela

oportunidade, formação e ajuda econômica. Agradeço à Coordenação de Aperfeiçoamento de

Pessoal de Nível Superior (CAPES) por quase dois anos de bolsa. Agradeço em especial aos

professores das disciplinas a quem admiro tanto como pesquisadores quanto pela disposição

para trabalhar em conjunto e constante troca de conhecimentos: Márcio Zikán, Gabriel Costa,

Adriano Caliman, Gislene Ganade, Carlos Fonseca, Fúlvio Freire, Alexandre Fadigas, Mauro

Pichorim, Luciana Carnero, Coca (José Luis de Attayde) e Renata Panoso.

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SUMÁRIO

1 Introdução........................................................................................................................ 10

2 Materiais e Métodos....................................................................................................... 13

2.1 O bioma Caatinga........................................................................................................... 13

2.2 Área de estudo................................................................................................................ 14

2.3 Espécies do estudo......................................................................................................... 16

2.4 Delineamento experimental............................................................................................ 18

3 Resultados........................................................................................................................ 20

3.1 Efeito das plantas facilitadoras sobre os fatores abióticos.............................................. 20

3.2 Germinação..................................................................................................................... 21

3.3 Altura máxima................................................................................................................. 23

3.4 Número máximo de folhas............................................................................................... 24

3.5 Predação de sementes....................................................................................................... 25

3.6 Herbivoria média.............................................................................................................. 27

3.7 Dinâmica do número de plantas........................................................................................ 28

4 Discussão............................................................................................................................ 32

4.1 Mediação da facilitação por inimigos naturais................................................................. 35

4.2 Heterogeneidade................................................................................................................ 38

REFERÊNCIAS

ANEXOS

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RESUMO

Interações positivas entre plantas nativas são forças determinantes da estrutura e composição

de comunidades em habitats estressantes. Em ecossistemas áridos e semiáridos, as alterações

microclimáticas exercidas por certas árvores nativas, denominadas espécies enfermeiras, são

chave na facilitação do estabelecimento de plântulas de espécies arbóreas. Poucos estudos

avaliam se esse mecanismo de facilitação beneficia também espécies exóticas. Este trabalho

visou testar (1) se árvores nativas do bioma semiárido Caatinga estão facilitando o

estabelecimento de árvores exóticas e (2) se o processo de facilitação é espécie-específica..

Realizou-se um experimento na Caatinga da Estação Ecológica do Seridó (RN, Brasil), com

um desenho fatorial em blocos, incluindo duas espécies exóticas invasoras importantes,

Leucaena leucocephala e Prosopis pallida, assim como cinco espécies nativas dominantes do

bioma, Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum, Croton sonderianus, Poincianella

pyramidalis e Mimosa tenuiflora. Quatro mil sementes das espécies exóticas foram semeadas

em presença e ausência das plantas enfermeiras. Os resultados mostraram que as árvores

nativas facilitam a invasão das espécies exóticas neste bioma. A presença das árvores

enfermeiras reduziu a temperatura do solo e incrementou tanto o número de sementes

germinadas quanto a altura máxima das plântulas, assim como o número máximo de folhas e

a sobrevivência das plantas. A predação de sementes de L. leucocephala foi marginalmente

maior na presença das árvores nativas, enquanto que a herbivoria média das folhas foi bem

maior dentro da copa, diminuindo a intensidade da facilitação. O processo de facilitação

mostrou-se espécie-específico. A intensidade do efeito facilitador foi maior para L.

leucocephala do que para P. pallida. A intensidade de facilitação na fase de germinação

variou dependendo da espécie enfermeira, enquanto que o efeito da copa sobre a herbivoria

dependeu da combinação da identidade taxonômica da espécie nativa e da exótica. Apesar da

facilitação, todas as plântulas morreram passados seis meses do experimento devido a

condições de extrema seca, ressaltando a importância das janelas de oportunidade para definir

o sucesso da invasão. A compreensão dos mecanismos ecológicos que fazem com que a

facilitação seja um processo espécie-específico pode aumentar a nossa previsibilidade espaço-

temporal dos padrões de invasão biológica.

Palavras-chave: Facilitação. Invasões biológicas. Semiárido. Caatinga. Espécies exóticas.

Árvores nativas. Interações espécie-especificas.

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ABSTRACT

Positive interactions between native plants are determinant forces structuring community

composition in stressful habitats. In arid and semiarid ecosystems, microclimatic alterations

provided by certain native trees, known as “nurses”, are key factors facilitating the

establishment of tree seedlings. Few studies assess if that facilitation mechanism also benefits

exotic species. This work tests (1) if native trees of the Caatinga semiarid biome are

facilitating the establishment of exotic trees and (2) if the facilitation process is species-

specific. An experiment was performed in the Caatinga located at Estação Ecológica do

Seridó (RN, Brazil), with a factorial design in blocks, including two important invasive exotic

species, Leucaena leucocephala and Prosopis pallida, as well as five dominant native species

Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum, Croton sonderianus, Poincianella

pyramidalis and Mimosa tenuiflora. Four thousand seeds of the exotic species were sowed in

presence and absence of the nurse plants. Results showed that native trees facilitate exotic

species invasion in this biome. The presence of nurse trees reduced soil temperature and

increased the number of germinated seeds, the maximum seedlings height, the maximum

number of leaves and plants survival. Predation of L. leucocephala seeds was marginally

larger in the presence of the native trees, while average leaf herbivory was much higher

within tree canopy which diminished the intensity of facilitation. The facilitation process was

species-specific. Facilitation intensity was higher for L. leucocephala than for P. pallida.

Facilitation intensity in the germination phase varied depending on the nurse identity, while

the canopy effect on herbivory depended on the taxonomic identity of both the native and the

exotic species Despite the facilitation, all seedlings died after six months from the beginning

of the experiment due to extreme dry conditions, emphasizing the importance of windows of

opportunity to define the invasion success. The understanding of the ecological mechanisms

causing facilitation to be a species-specific process can increase our predictability of how

biological invasions may occur in time and space.

Key-words: Facilitation. Biological invasions. Semiarid. Caatinga. Exotic species. Native

trees. Species-specific interactions.

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Manuscrito a ser submetido ao periódico Biological invasions

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Introdução

As espécies exóticas invasoras são aquelas que, tendo sido intencionalmente ou

acidentalmente introduzidas pelo homem fora da sua área de distribuição natural, se

reproduzem, dispersam e persistem no novo habitat, geralmente provocando alterações

deletérias às populações, comunidades e ecossistemas (Macdonald et al. 1989; Mack et al.

2000). As invasões biológicas são responsáveis pela alteração da biota de todo o planeta,

sendo que não existe praticamente nenhuma área natural que não tenha sido modificada.

Invasões biológicas alteram também processos evolutivos chegando inclusive a causar

extinções locais ou globais (Cronk e Fuller 1995).

O sucesso de invasão de uma determinada planta exótica irá ser dependente de sua

interação ecológica com as demais espécies da comunidade, tanto com o mesmo nível trófico

quanto com os níveis tróficos superiores. A Hipótese da Resistência Biótica avalia o papel da

competição interespecífica na resistência que a comunidade de plantas nativas apresenta à

invasão pelas espécies exóticas. Esta competição pode ocorrer tanto acima do solo (i.e.

competição por luz) como abaixo do solo (i.e. água e nutrientes), ou mesmo através de

interferência, como é o caso da alelopatia (Callaway e Aschehoug 2000; Bais et al. 2003;

Seabloom et al. 2003; Levine et al. 2004; Von Holle 2005; Callaway e Maron 2006; Callaway

et al. 2008;). A Teoria de Flutuação de Recursos ressalta que muitas vezes o sucesso de

invasão vai ser dependente de janelas de oportunidade temporais e espaciais que levam a uma

diminuição dos processos competitivos (Davis et al. 2000). Além disto, a Hipótese da

Evolução no Aumento da Capacidade Competitiva ressalta que após o estabelecimento em

uma nova comunidade, populações reduzidas de especies exóticas podem sofrer rápida

seleção de características que favoreçam o seu sucesso invasor, como modificações em taxa

de crescimento, tamanho, fecundidade e alocação em mecanismos de defesa (Crawley 1987;

Blossey e Notzöld 1995).

A Hipótese da Facilitação, no entanto, ressalta que em determinados contextos

ecológicos as espécies nativas podem facilitar a entrada das espécies exóticas em

comunidades naturais (Morris e Wood 1989; Vitousek e Walker 1989; Richardson et al. 2000).

Um tipo particularmente importante de facilitação é aquela oferecida por plantas enfermeiras

que podem possibilitar ou estimular a germinação, estabelecimento e crescimento das

espécies exóticas (Niering et al. 1963; Holmgren et al. 1997; Gómez-Aparicio et al. 2004).

Esta ação acaba por criar associações espaciais positivas entre espécies nativas e exóticas

11

(Maron e Connors 1996; Arredondo et al. 2009; Cushman et al. 2011). Dos mecanismos

propostos para explicar as interações positivas entre as plantas enfermeiras e as plantas

exóticas beneficiadas, o amortecimento da temperatura tem a evidência mais forte, seguido

pelo aumento na disponibilidade de água e nutrientes, proteção contra herbivoria ou pisoteio,

e suporte físico (Flores e Jurado 2003). Em algumas situações, espécies exóticas podem

facilitar a entrada de outras espécies exóticas criando sinergia e causando efeitos

ecossistêmicos mais severos do que as espécies causariam independentemente (Callaway e

Walker 1997; Simberloff e Von Holle 1999; Richardson et al. 2000).

Apesar das interações positivas entre plantas enfermeiras e plantas beneficiadas serem

um fenômeno encontrado em diversos ambientes pelo mundo, esse tipo de interação tende a

ser mais frequente em regiões áridas e semiáridas (Flores e Jurado 2003). Dentre os

mecanismos facilitadores que podem explicar este padrão, a diminuição da temperatura e da

radiação parecem ser os mais importantes, seguidos pela diminuição do estresse hídrico

(Franco e Nobel 1988; Valiente-Banuet et al. 1991). A Caatinga brasileira, por ser um

ambiente semiárido, é um bioma onde interações positivas podem ser esperadas. Estudos

recentes demonstram que há facilitação entre espécies nativas da Caatinga e que este processo

pode ser importante para restauração de áreas degradadas (Meiado 2008; Paterno et al.,

submetido). No entanto, não existem estudos que investiguem se a invasão do bioma por

plantas exóticas está sendo facilitada pelas espécies nativas e o quanto este tipo de processo é

comum.

O efeito de uma planta nativa sobre uma espécie exótica pode, assim, variar em sinal e

intensidade, potencialmente gerando interações espécie-específicas. Esta especificidade é

gerada pela grande variação interespecífica das características fisiológicas, morfológicas e

ecológicas tanto das nativas quanto das espécies exóticas. Essas relações espécie-específicas

podem ter efeitos importantes na estrutura espacial do processo de invasão (Callaway 1992;

Cushman et al. 2011). Manchas ou a maior densidade de determinadas espécies nativas em

determinadas áreas podem facilitar a invasão local de certas espécies exóticas, mas não de

outras, gerando uma distribuição espacial não aleatória das espécies exóticas. Essas interações

espécie–específicas podem, portanto, modificar a heterogeneidade ambiental tanto em

pequena como em grande escala.

A intensidade do processo de facilitação pode variar entre os diferentes estágios

ontogenéticos (Ganade e Brown 2002; Miriti 2006). Nos desertos as plantas enfermeiras

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reduzem a temperatura e aumentam a disponibilidade de água para os primeiros estágios da

plântula (Franco e Nobel 1988; Bruno et al. 2003). Uma vez que a espécie beneficiada

alcança certo tamanho, aquela que era sua planta enfermeira começa a prejudicá-la por

sombreamento e a competir por recursos (água e nutrientes). É importante notar que os

mecanismos associados à facilitação ou competição podem ocorrer concomitantemente

(Hunter e Aarsen 1988). O efeito de uma determinada espécie de planta sobre outra é

dependente do balanço líquido de todos os mecanismos envolvidos em sua interação,

inclusive mecanismos envolvendo outros níveis tróficos.

A Hipótese da Liberação dos Inimigos (Elton 1958; Keane e Crawley 2002), que é

uma das principais hipóteses que procuram explicar o sucesso invasor das espécies exóticas,

envolve interações multitróficas. Segundo esta hipótese, ao migrar de sua área de origem para

uma nova localidade de ocorrência, as espécies exóticas escapam dos seus inimigos naturais,

herbívoros e patógenos, que mantêm as suas populações sob controle na área de origem. A

ausência ou redução da intensidade de herbivoria, por exemplo, pode disponibilizar mais

energia para a reprodução e fomentar o aumento populacional. Além disto, ao diminuir a

necessidade de investimento em defesas químicas e físicas contra herbivoria, as plantas

exóticas com características que aprimoram o desempenho invasor podem ser selecionadas

(Crawley 1987; Keane e Crawley 2002). Como a espécie enfermeira é uma potencial fonte de

herbívoros e patógenos para as plantas exóticas invasoras, a proximidade filogenética, a

similaridade de defesas químicas e a similaridade dos inimigos naturais entre as duas espécies

pode alterar o sinal e a intensidade da interação.

Nesse trabalho, nós testamos experimentalmente se a invasão da Caatinga por duas das

mais agressivas espécies exóticas registradas, Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit., e

Prosopis pallida (H. & B. ex. Willd.) (ambas da família Fabaceae, subfamília Mimosoideae)

está sendo facilitada por cinco espécies de árvores dominantes do bioma, Poincianella

pyramidalis (Tul.) L.P. Queiroz (Fabaceae, Caesalpinoideae), Mimosa tenuiflora (Willd.)

Poiret (Fabaceae, Mimosoideae), Combretum leprosum Mart. (Combretaceae), Croton

sonderianus Muell. Arg. (Euphorbiaceae) e Aspidosperma pyrifolium Mart. (Apocynaceae).

Em particular, testamos se os processos envolvidos no recrutamento das plântulas das

espécies exóticas (germinação, estabelecimento, crescimento e sobrevivência): (1) são

facilitados ou inibidos pelas espécies nativas; (2) se a intensidade de facilitação ou inibição

varia entre as espécies nativas; (3) se a intensidade de facilitação ou inibição varia entre as

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espécies exóticas, (4) se o efeito da copa das árvores nativas no recrutamento das exóticas é

afetado pela combinação das identidades das espécies facilitadoras e exóticas, ou seja, se a

interação é espécie específica e (5) como os inimigos naturais modulam as interações planta-

planta. Como a Caatinga é um ambiente hidricamente estressante nós esperamos que as

plantas exóticas sejam facilitadas pelas nativas e, dadas as diferenças eco-morfológicas das

espécies, esperamos que a intensidade da facilitação seja espécie-específica. Além disto, como

no semiárido as plantas estabelecidas servem de abrigo para a fauna, nós esperamos que os

inimigos naturais associados às espécies enfermeiras irão atuar de forma a diminuir a

intensidade da facilitação.

Materiais e Métodos

O Bioma Caatinga

A Caatinga é uma savana estépica cuja distribuição é restrita ao semi-árido brasileiro,

possuindo uma abrangência de 844.453 Km² (11% do território nacional) (Santos et al. 2011;

MMA 2013). Constitui-se por um mosaico de arbustos espinhosos e florestas tropicais

sazonalmente secas, com índices pluviométricos baixos, entre 300 e 1000 mm por ano. O

nome Caatinga vem da língua Tupi: ca'a (mata ou floresta) + tî (branca) + ´ngá (semelhante

a)], ou simplesmente mata branca (Queiroz 2008). Como a área foi colonizada desde o século

XIV, a agricultura, a pecuária, a extração de lenha e as demais atividades humanas já levaram

a uma perda de 46% da área original (MMA 2013). A Caatinga possui uma grande quantidade

de espécies endêmicas, representando 33% da flora conhecida (Cavalcante e Major 2006),

sendo sua conservação fundamental para a biodiversidade brasileira (Leal et al. 2003). Porém,

é um dos ambientes menos estudados no Brasil, possuindo apenas 7,5% da área protegida em

unidades de conservação, das quais só 1% é de Proteção Integral (MMA 2013). A Lista de

Espécies da Flora do Brasil (LEFB) (2013) registra 659 espécies de plantas exóticas no Brasil,

sendo que mais de 213 espécies são registradas para o bioma Caatinga, no entanto este

número é claramente subestimado (Almeida 2009). Dentro desse domínio fitogeográfico,

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reconhecem-se como mais abundantes Prosopis juliflora, Calotropis procera, Nicotiana

glauca, Melinis repens e Leucaena leucocephala (Cavalcante e Major 2006; LEFB 2013).

Área de Estudo

O estudo foi realizado na Estação Ecológica do Seridó (6º35’S e 06º40’S, 37º20’ e

37º39’W) (Fig. 1, Anexo B a). Trata-se de uma área de preservação permanente situada no

sudoeste do Rio Grande do Norte, município de Serra Negra do Norte. A Estação está imersa

no domínio do bioma Caatinga, possuindo 1.128 ha. O clima é classificado como semiárido

pelo sistema climático de Köppen. De acordo com dados históricos da unidade de observação

meteorológica da Estação (1995-2012), a temperatura média anual é de 30,7 ºC. O regime de

precipitação é de verão-outono, com chuvas concentrando-se entre janeiro e maio, sendo a

pluviosidade total variável entre 350 a 800 mm anuais (Fig. 2).

Figura 1. Mapa da Caatinga brasileira (esquerda), ressaltando a localização da Estação Ecológica do

Seridó e da área experimental (centro), mostrando a distribuição esquemática dos blocos, parcelas e

subparcelas experimentais (direita).

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Duas estações são reconhecidas na Caatinga, uma chuvosa e outra seca. A estação

chuvosa possui alta imprevisibilidade na frequência com que acontece, a quantidade

pluviométrica que precipita assim como na sua duração. As chuvas são geralmente torrenciais

e as condições de solo raso e pedregoso dificultam a retenção de água. Durante o período

experimental (janeiro-junho de 2012), as chuvas estiveram muito abaixo da média histórica

nos meses de março, abril e maio (Fig. 2). Entre as perturbações anteriores à criação da

Estação em 1982, encontra-se a construção de um açude, extração de madeira e introdução de

espécies exóticas como Prosopis juliflora, P. pallida e Leucaena leucocephala (Simon, 2004).

Além disso, em sua área eram desenvolvidas atividades de pecuária e cultivo de algodão. A

vegetação em geral é caducifólia, xerófila e espinhosa, dependendo do mosaico de solos e da

disponibilidade hídrica (Velloso et al. 2002).

Figura 2. Precipitação histórica (1990-2012) do Município de Caicó (RN) onde a área de estudo está

localizada (Estação Ecológica do Seridó). No Box-plot, o traço grosso horizontal representa a mediana

e o retângulo engloba o primeiro e terceiro quartil. As linhas verticais tracejadas representam 1,5

vezes a distância interquartil ou os valores extremos (mínimo ou máximo) enquanto os círculos

abertos destacam as observações que passam essa distância. A linha grossa tracejada destaca a

precipitação mensal observada durante o ano experimental (2012).

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Espécies do Estudo

Para este estudo foram escolhidas duas espécies de plantas exóticas introduzidas na

Caatinga: Prosopis pallida (H. & B. ex. Willd.) e Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit.

Ambas as espécies pertencem à família Fabaceae, sendo esta reconhecida mundialmente

como uma das mais bem sucedidas famílias de invasoras, talvez devido a sua capacidade de

fixar nitrogênio e sua grande variedade de usos como alimento, recurso madeireiro, planta

ornamental e forragem para gado (Richardson et al. 2000).

Prosopis pallida é uma espécie originária do Peru, Equador e sul da Colômbia. Na

área nativa é atualmente utilizada como lenha e carvão vegetal, sendo suas vagens muito

doces e, portanto, utilizadas tanto como forragem para gado quanto para consumo humano a

partir da farinha extraída para elaboração de pães e bolos (Harris et al. 2002). Esta espécie

está sendo introduzida em vários países como combustível e forragem para gado, tornando-se

uma espécie invasora principalmente no Brasil (nordeste), Austrália, e África do Sul

(Pasiecznik et al. 2004). Pode sobreviver em áreas com baixa precipitação e períodos

prolongados de seca, o que facilita seu estabelecimento em locais inóspitos (Pasiecznik et al.

2001). Trata-se de uma planta arbórea, xerófita, espinhosa, presente em solos rochosos,

arenosos e/ou salinos, e com frequência invadindo cursos de água. Os frutos são legumes

indeiscentes, com média de 20 sementes. A dispersão das sementes pode ser hidrocórica ou

zoocórica, sendo o gado o principal agente de dispersão no semiárido brasileiro. As sementes

que não conseguem germinar uma vez expostas, poder ficar latentes no solo por um período

de 10 anos (GISP 2005). Trata-se de uma espécie muito similar à Prosopis juliflora, o que

traz muitos problemas nas áreas invadidas já que se registram erros de identificação inclusive

nos herbários (Freire et al., em preparação). Nós utilizamos a chave de identificação proposta

por Pasiecznik e colaboradores (2004), baseada em caracteres foliares fáceis de reconhecer no

campo: número de pares de folíolos, comprimento do folíolo e comprimento do pecíolo. P.

pallida é citada como invasora no Brasil no livro GISP 2005 (El Programa Mundial Sobre

Espécies Invasoras), porém ainda não foi incluída na lista de espécies invasoras publicada

pelo Instituto Hórus (até junho de 2013).

Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit é uma espécie originária da América Central e

do México (Hórus 2013), amplamente cultivada devido à grande gama de usos que se faz da

mesma (principalmente forragem para gado e lenha) (GISP 2005). Diversos estudos atribuem-

lhe a característica de planta invasora em diversas regiões do mundo (Scherer et al. 2005), que

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levaram à sua inclusão na lista das 100 espécies invasoras mais agressivas do planeta,

elaborada pela União Mundial para a Conservação da Natureza – IUCN (Lowe et al. 2000).

Invade margens de florestas, beiras de estradas, áreas degradadas e beiras de rios (Hórus

2013). Se trata de uma árvore pequena, de entre 5 e 10 m de altura. Cada vagem contém

aproximadamente 20 sementes. A espécie apresenta autofecundação, de forma que até mesmo

indivíduos isolados produzem sementes, o que facilita grandemente a sua dispersão. Floresce

e produz sementes continuamente ao longo do ano, desde que haja umidade. As sementes são

dispersas principalmente por gravidade, mas também por anemocoria e zoocoria (formigas)

(Escobar et al. 2007, Hórus 2013). O banco de sementes tem longa viabilidade no solo, entre

10 e 20 anos (Hórus 2013).

As cinco espécies nativas lenhosas escolhidas são: Poincianella pyramidalis (Tul.)

L.P. Queiroz (Fabaceae Caesalpinoideae), Mimosa tenuiflora (Willd.) Poiret (Fabaceae

Mimosoideae), Combretum leprosum Mart. (Combretaceae), Croton sonderianus Muell.

Arg. (Euphorbiaceae), e Aspidosperma pyrifolium Mart. (Apocynaceae). P. pyramidalis é

uma espécie endémica de ampla ocorrência na Caatinga, que pode atingir até 8 metros de

altura. As folhas são bipinadas com folíolos coriáceos. Esta espécie possui uma fenologia

particular, perdendo as folhas mais tardiamente quando começa o período seco em relação às

outras espécies, sendo que alguns indivíduos por vezes não perdem as folhas. Nesse mesmo

sentido, quando começa o período de chuvas é uma das primeiras a produzir folhas. Portanto,

o tempo de sombreamento abaixo da copa da catingueira é maior do que em muitas outras

espécies da Caatinga. M. tenuiflora é uma espécie nativa de distribuição ampla e perene. As

árvores são de porte pequeno e muito conhecidas pelos espinhos em seus ramos. Possui folhas

bipinadas de folíolo pequeno. C. leprosum é uma espécie nativa caducifólia pioneira de matas

secundárias secas. Trata-se de uma árvore pequena que pode atingir até quatro metros de

altura, possuindo copa globosa e folhas simples e opostas. C. sonderianus é uma espécie

nativa caducifólia, que perde todas as folhas logo depois da estação chuvosa e só rebrota após

um período de quatro e seis meses quando começam as chuvas. As árvores pequenas medem

entre 2-3 metros de altura e as folhas são simples. A. pyrifolium é uma espécie endémica de

ocorrência ampla, perene e de sucessão secundária. As árvores tem tamanho médio, entre 7-8

metros, possuem folhas simples, alternas e ovais de entre 4-9 cm de comprimento formando

uma copa globosa que projeta sombra fechada. A escolha das espécies de árvores nativas foi

feita por estas se tratarem de espécies de maior abundancia na área (Amorim et al. 2005),

tendo as sementes das exóticas maior probabilidade de cair embaixo da sua copa. É

18

importante destacar o fato de que as duas primeiras são facilitadoras de plantas nativas no

bioma Caatinga (Paterno et al., submetido), assim como também pioneiras nos processos de

sucessão.

Delineamento experimental

O delineamento experimental foi de uma ANOVA split-plot fatorial em bloco, com três

tratamentos: copa, espécie facilitadora e espécie exótica. O fator copa, com dois níveis, dentro

e fora da copa da planta facilitadora, permite testar o efeito da presença da planta nativa

facilitadora sobre o estabelecimento, crescimento e sobrevivência da planta exótica alvo. O

fator espécie facilitadora com cinco níveis, Poinceianella pyramidalis, Combretum leprosum,

Croton sonderianus, Mimosa tenuiflora e Aspidosperma pyrifolium, permite testar se o efeito

da facilitação depende da identidade da espécie nativa facilitadora. O fator espécie exótica

com dois níveis, Leucaena leucocephala e Prosopis pallida, permite testar se o efeito da

facilitação depende da identidade da espécie exótica alvo.

O experimento foi realizado em 10 blocos de forma a controlar a heterogeneidade

edáfica observada na área. Cada bloco consistiu de uma árvore de cada uma das cinco

espécies de nativas facilitadoras sendo que para cada árvore estabeleceu-se um plote dentro e

um plote fora da sua copa para cada uma das duas espécies exóticas. As árvores do

experimento foram escolhidas aleatoriamente entre todos os indivíduos isolados do bloco com

um mínimo de 25 cm de circunferência à altura do solo. Na região norte e sul da copa de cada

árvore, a 50 cm do tronco, estabeleceu-se um plote de 40 × 50 cm, denominado dentro da

copa. Além disso, dois plotes idênticos foram estabelecidos em área aberta, entre 0,5 e 5,0 m

do tronco, sendo estes denominados fora da copa. Em cada plote, uma grade de 20 sementes

de Prosopis pallida ou de Leucaena leucocephala foram plantadas com um espaçamento de

10 cm entre si e a 5 mm de profundidade de solo, sendo cada semente marcada

individualmente com varas de madeira de 10 cm (Anexo B d). A posição de cada espécie nos

tratamentos foi aleatorizada.

Quatro mil sementes (dois mil de cada espécie exótica) foram coletadas dentro da

Estação Ecológica do Seridó no mês de novembro de 2011. Distintos indivíduos foram

amostrados com intuito de obter variabilidade genética. As sementes foram armazenadas em

envelopes de papel a temperatura ambiente até o momento da escarificação, prévio à

19

semeadura. Ambas as espécies foram sujeitas a um tratamento de escarificação química com

ácido sulfúrico devido ao fato das sementes apresentarem dormência tegumentar (ver Anexo

A).

O experimento de campo foi iniciado em janeiro de 2012 com o registro semanal do

número de sementes germinadas em cada plote. Depois de estabelecidas as plântulas, a altura

máxima das plântulas, o número máximo de folhas e a percentagem de herbivoria foram

registrados mensalmente. A predação de sementes foi registrada mediante procura ativa das

sementes em abril de 2012, contudo os dados de Prosopis pallida não foram considerados

confiáveis e não foram analisados, pelo fato das sementes serem menores e de coloração

similar ao substrato.

Em abril de 2012, a temperatura e a umidade do solo foram registradas dois dias após

um evento de chuva, com um termo-higrômetro digital, a uma profundidade de 1 cm, dentro e

fora da copa de cada árvore nativa utilizada no estudo.

A percentagem de herbivoria foi avaliada segundo as categorias descritas por Arnold e

Fonseca (2011). A proporção de área herbivorada por folha foi avaliada visualmente e

designada a uma das seguintes categorias de dano: 0 = intacta; 1 = 1–6%; 2 = 6–12%; 3 = 12–

25%, 4 = 25–50%; 5 = 50–75%; 6 = 75–99%. Plantas vivas que foram completamente

desfolhadas foram atribuídos à categoria 6. Um índice de herbivoria por parcela, nomeado

como “Herbivoria média”, foi obtido de acordo com a seguinte fórmula:

Herbivoria média = ∑ Fi Ci / N

onde, Fi é o número de folhas herbivoradas em cada categoria de dano, Ci é o ponto médio de

cada categoria de dano (i.e. C0 = 0; C1 = 3,5; C2 = 9; C3 = 18,5; C4 = 37,5 ; C5 = 62,5; C6 =

87), e N é o número total de folhas presentes por parcela. O índice foi modificado por

Benitez-Malvido e colaboradores (1999).

Para analisar as variáveis altura máxima e número máximo de folhas, foi considerado

unicamente o valor máximo de cada indivíduo, e com esses valores foi calculado um valor

médio por parcela. O número máximo de folhas e a herbivoria média foram log-

transformados [ln (x + 1)] devido à falta de normalidade dos resíduos. As variáveis

temperatura, umidade, percentagem de germinação, altura máxima das plântulas, numero

máximo de folhas e herbivoria média foram analisadas por uma ANOVA split-plot, enquanto

20

que para a variável número de plântulas estabelecidas por parcela foi acrescentado um fator

de medidas repetidas no tempo.

A mortalidade das plântulas foi também registrada mensalmente, registrando-se as

seguintes causas aparentes: dessecação (S), herbivoria (H), pisoteio (P), deficiência

nutricional (N), fungo (F), desconhecida (D). Em junho de 2012 todas as plantas haviam

morrido e o experimento foi finalizado.

O teste de LSD (Least Significant Difference) de Fischer (α = 0,05) foi utilizado para

separação de médias. Todos os contrastes que aparecem na seção resultados foram avaliados

com o teste citado e não será aclarado especificamente. O teste de Shapiro-Wilks foi aplicado

para testar a normalidade dos dados. Os softwares utilizados para realizar as analises

estatísticas foram InfoStat (Di Rienzo et al, 2009) e R 2.15.0 (R Development Core Team,

2012).

Resultados

Efeito das plantas facilitadoras sobre os fatores abióticos

A temperatura média do solo dentro da copa das espécies facilitadoras foi de 37,4°C ±

1,0 [EP], menor do que fora da copa das mesmas (43,8°C ± 1,0) (F[1,45] = 165,01; P < 0,001,

Fig. 3a, Tabela 1). A diferença de temperatura dentro e fora da copa também variou entre

facilitadoras (F[4,45] = 3,25; P < 0,020), sendo esta diferença maior para Combretum leprosum

(9,65°C), seguida por Aspidosperma pyrifolium (7,08°C), Poincianella pyramidalis (5,54°C),

Mimosa tenuiflora (5,02°C) e Croton sonderianus (4,8°C). A menor temperatura média dentro

da copa foi registrada para C. leprosum, sendo significativamente menor do que as

temperaturas registradas dentro de M. tenuiflora e C. sonderianus. A umidade média do solo

(24,3% ± 1,0) foi similar dentro e fora da copa das espécies facilitadoras, assim como entre

facilitadoras (Fig. 3b, Tabela 1).

21

Figura 3. Variação de (a) temperatura (°C) e (b) umidade (%) do solo dentro (cinza escuro) e fora

(cinza claro) da copa nas espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C.

sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). Linhas verticais representam ±1 EP.

Tabela 1. Modelo linear generalizado analisando a temperatura (°C) e umidade relativa (%) do solo

em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da identidade da espécie facilitadora (M.

tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus, C. leprosum).

Temperatura do solo (°C) Umidade do solo (%)

Fonte de Variação g.l.

SQ MQ F P SQ MQ F P

Facilitadora 4

3,51 0,88 0,09 0,985 62,94 15,74 1,91 0,131

Bloco 9

568,42 63,16 6,42 <0,001 432,24 48,03 5,82 0,001

Bloco*Facilitadora 36

354,36 9,84 297,26 8,26

Copa 1

1029,77 1029,77 165,01 <0,001 0,04 0,04 0,04 0,837

Copa*Facilitadora 4

81,14 20,28 3,25 0,020 3,66 0,92 0,97 0,431

Erro 45

280,83 6,24 42,3 0,94

Total 99

2318,03 838,44

Germinação

A taxa de germinação de sementes de Leucaena leucocephala e Prosopis pallida foi

maior dentro da copa das facilitadoras do que fora delas, e diferente entre espécies exóticas

(F[1,135] = 6,82; P = 0,010; Fig. 4a,b; Tabela 2). O efeito da copa sobre a taxa de germinação

22

foi maior para L. leucocephala (22%) do que para P. pallida (9%). Apesar de terem

apresentado taxas de germinação similares fora da copa, L. leucocephala atingiu uma taxa de

germinação maior do que P. pallida dentro da copa. Foram detectadas diferenças

significativas entre L. leucocephala e P. pallida, tanto em Poincianella pyramidalis quanto em

Combretum leprosum dentro da copa.

Figura 4. Número médio (±1 EP) de sementes germinadas por parcela de (a) Leucaena leucocephala e

(b) Prosopis pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum

(Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite), e P. pyramidalis (Popy).

Tabela 2. Modelo linear generalizado analisando o número de sementes germinadas das espécies

exóticas Leucaena leucocephala e Prosopis pallida em função da posição em relação a copa (dentro e

fora) e da facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum).

Fonte de Variação SQ g.l. MQ F P

Facilitadora 168 4 42 3,2 0,024

Bloco 569,1 9 63,23 4,81 0,003

Bloco*Facilitadora 472,9 36 13,14

Exótica 124,82 1 124,82 11,08 0,001

Copa 462,08 1 462,08 41 <0,001

Facilitadora*Exótica 6,58 4 1,65 0,15 0,964

Copa*Facilitadora 59,32 4 14,83 1,32 0,267

Copa*Exótica 76,88 1 76,88 6,82 0,010

Copa*Facilitadora*Exótica 94,42 4 23,61 2,09 0,085

Erro 1521,4 135 11,27

Total 3555,5 199

23

Altura máxima

A altura máxima alcançada pelas plântulas de Leucaena leucocephala e de Prosopis

pallida foi maior dentro do que fora da copa (F[1,120] = 65,78; P < 0,001; Fig. 5a,b; Tabela 3).

A intensidade desta facilitação foi determinada pela identidade da espécie facilitadora (F[4,120]

= 2,98; P = 0,022), assim como também pela identidade da exótica (F[1,120] = 6,16; P = 0,014).

A altura média dentro da copa para L. leucocephala foi 60% maior do que fora da mesma,

sendo a altura máxima de P. pallida 20% maior dentro da copa das facilitadoras. Existem

diferenças significativas entre dentro e fora da copa para todas as facilitadoras, exceto em

Poincianella pyramidalis. Aspidosperma pyrifolium e Combretum leprosum se comportaram

de forma similar, facilitando ambas as exóticas dentro da sua copa, enquanto que Croton

sonderianus unicamente facilitou o crescimento de L. leucocephala, e Mimosa tenuiflora só o

de P. pallida. Fora da copa a altura máxima foi maior em P. pallida do que em L.

leucocephala, sendo que dentro de cada exótica foi similar entre as espécies facilitadoras.

Figura 5. Altura máxima média (em centímetros) atingida por (a) Leucaena leucocephala e (b)

Prosopis pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum

(Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). As linhas verticais

representam ±1 EP.

24

Tabela 3. Modelo linear generalizado analisando a altura máxima atingida pelas espécies exóticas L.

leucocephala e P. pallida em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da espécie

facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum).


Facilitadora 12,45 4 3,11 1,65 0,183

Bloco 23,77 9 2,64 1,40 0,224


Copa 66,01 1 66,01 65,78 <0,001

Exótica 37,91 1 37,91 37,77 <0,001



Copa*Exótica 6,19 1 6,19 6,16 0,014


Erro 120,42 120 1

Total 360,99 184

Número máximo de folhas

O número máximo de folhas de Leucaena leucocephala por parcela foi 46% maior

dentro da copa das espécies facilitadoras do que fora, sendo que para Prosopis pallida os

valores foram similares (F[1,120] = 19,55; P < 0,001; Fig. 6a,b; Tabela 4). Distintas espécies

facilitadoras provocaram acréscimos diferentes no número máximo de folhas (F[4,120] = 2,43; P

= 0,051). L. leucocephala atingiu um número máximo de folhas 40% maior dentro de

Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum e Poincianella pyramidalis do que das outras

facilitadoras, enquanto que os valores para P. pallida foram similares. Fora da copa o número

máximo de folhas foi similar entre exóticas.

25

Figura 6. Número máximo médio de folhas atingido por (a) Leucaena leucocephala e (b) Prosopis

pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C.

sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). As linhas verticais representam ±1

EP.

Tabela 4. Modelo linear generalizado analisando o número máximo médio de folhas (ln(x+1))

atingida pelas espécies exóticas L. leucocephala e P. pallida em função da posição em relação a copa

(dentro e fora) e da espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e

C. leprosum).


Facilitadora 2,22 4 0,56 0,70 0,600

Bloco 16,75 9 1,86 2,33 0,035

Bloco*Facilitadora 28,79 36

Copa 19,8 1 19,8 42,09 <0,001

Exótica 11,97 1 11,97 25,43 <0,001



Copa*Exótica 9,2 1 9,2 19,55 <0,001


Erro 56,46 120 0,47

Total 154,17 184

Predação de sementes

A predação de sementes de Leucaena leucocephala foi ligeiramente maior dentro do

que fora da copa, esta diferença sendo marginalmente significativa (F[1,45] = 2,86; P = 0,098;

26

Fig. 7, Tabela 5). A taxa de predação foi similar entre espécies facilitadoras (F[4,36] = 1,83; P =

0,145) e o efeito da copa não variou entre facilitadoras (F[4,45] = 0,51; P = 0,729). No entanto,

a taxa de predação foi muito baixa, variando entre 0,5% sementes predadas por parcela sob a

copa de Combretum leprosum até 7% de sementes predadas por parcela fora da copa de

Aspidosperma pyrifolium.

Figura 7. Número médio (±1 EP) de sementes de Leucaena leucocephala predadas por parcela em

função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da identidade da espécie facilitadora. Símbolos:

A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite), e P.

pyramidalis (Popy).

Tabela 5. Modelo linear generalizado analisando o número médio de sementes de Leucaena

leucocephala predadas por parcela em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da

identidade da espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C.

leprosum).


Facilitadora 5,54 4 1,39 1,83 0,145

Bloco 6,49 9 0,72 0,95 0,494


Copa 2,89 1 2,89 2,86 0,098


Erro 45,55 45 1,01

Total 89,79 99

27

Herbivoria média

A herbivoria média foi maior dentro do que fora da copa (F[1,120] = 26,48; P < 0,001;

Fig. 8a,b, Tabela 6), indicando que os herbívoros estão diminuindo a intensidade da

facilitação. O efeito da copa sobre a herbivoria foi afetado pela combinação das identidades

das espécies facilitadoras e das exóticas (Interação Copa*Facilitadora*Exótica, F[4,120] = 2,98;

P = 0,022). A herbivoria média de Leucaena leucocephala foi mais de duas vezes superior

dentro da copa das espécies facilitadoras, sendo estatisticamente diferente dentro e fora da

copa das mesmas, exceto em Mimosa tenuiflora e Poincianella pyramidalis. A herbivoria

média para Prosopis pallida foi similar dentro e fora da copa, sendo que os valores dentro da

mesma foram sete vezes menores que para L. leucocephala.

Figura 8. Herbivoria média registrada para as espécies exóticas (a) Leucaena leucocephala e (b)

Prosopis pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum

(Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). As linhas verticais

representam ±1 EP.

28

Tabela 6. Modelo linear generalizado analisando a herbivoria média (ln(x+1)) atingida pelas espécies

exóticas L. leucocephala e P. pallida em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da

espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum).


Facilitadora 2,5 4 0,62 1,09 0,377

Bloco 4,9 9 0,54 0,95 0,497


Exótica 21,08 1 21,08 55,02 <0,001

Copa 10,14 1 10,14 26,48 <0,001



Copa*Exótica 5,18 1 5,18 13,52 <0,001


Erro 45,98 120 0,38

Total 119,09 184

Dinâmica do número de plantas

A dinâmica de sobrevivência das plântulas exóticas foi incrementada pela presença das

espécies facilitadoras, sendo esse acréscimo diferente para Leucaena leucocephala e Prosopis

pallida (Interação Copa*Exótica*Tempo, F[2,360] = 7,90; P = 0,001; Fig. 9a,b; Tabela 7). A

intensidade do efeito foi muito maior para L. leucocephala (100%) do que para P. pallida

(60%). A dinâmica da sobrevivência de plântulas das espécies exóticas também variou dentro

e fora da copa de forma diferente para as distintas espécies facilitadoras (Interação

Copa*Facilitadora*Tempo, F[8,360] = 3,48; P = 0,001). O incremento no estabelecimento das

plântulas de espécies exóticas foi significativo para todas as espécies facilitadoras exceto para

Croton sonderianus, assim como para os meses de fevereiro e março, entretanto em abril foi

similar. A dinâmica de plântulas foi similar dentro da copa entre espécies facilitadoras para

cada mês, porém diferente entre meses. Fora da copa fevereiro diferiu de março, mas não

assim de abril, exceto para C. sonderianus. A dinâmica foi diferente entre espécies exóticas

dentro da copa das facilitadoras em fevereiro e março, sendo similar tanto em abril quanto nos

diferentes meses fora da copa.

30

Figura 9. Dinâmica temporal do número de plantas das espécies exóticas Leucaena leucocephala

(círculo, L) e Prosopis pallida (triângulo, P) dentro (símbolo fechado, D) e fora (símbolo aberto, F) da

copa das espécies nativas facilitadoras A A. pyrifolium, B C. leprosum, C C. sonderianus, D M.

tenuiflora e E P. pyramidalis. As linhas verticais representam ±1 EP.

31

Tabela 7. Modelo linear generalizado, com medidas repetidas, analisando a dinâmica do número de

plantas das espécies exóticas Leucaena leucocephala (círculo) e Prosopis pallida (triângulo) dentro

(símbolo fechado) e fora (símbolo aberto) da copa das espécies nativas facilitadoras A. pyrifolium

(Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy).

Fonte de Variação g.l. num g.l. den F P

(Intercepto) 1 360 142,11 <0,001

Facilitadora 4 36 2,44 0,064

Exótica 1 135 1,15 0,286

Copa 1 135 52,05 <0,001

Facilitadora*Exótica 4 135 1,76 0,141

Copa*Facilitadora 4 135 1,96 0,105

Copa*Exótica 1 135 6,70 0,011

Copa*Facilitadora*Exótica 4 135 0,56 0,689

Tempo 2 360 583,48 <0,001

Tempo*Facilitadora 8 360 2,43 0,014

Tempo*Exótica 2 360 7,50 0,001

Tempo*Copa 2 360 41,38 <0,001

Tempo*Facilitadora*Exótica 8 360 0,54 0,829

Tempo*Copa*Facilitadora 8 360 3,48 0,001

Tempo*Copa*Exótica 2 360 7,90 <0,001

Tempo*Copa*Facilitadora*Exótica 8 360 1,07 0,382

Das 4000 sementes colocadas no campo, 2756 (68,9%) germinaram. Destas, 2347

(85%) morreram por sequia, 243 (9%) por herbivoria, 12 (0,4%) por falta de nutrientes, 2

(0,1%) por ataque de fungos, 1 (0,04%) por pisoteio e as restantes 153 (6%) por causas

desconhecidas. Assim, todas as plântulas de ambas as espécies exóticas, tanto dentro como de

fora da copa morreram seis meses após o plantio.

32

Discussão

Nosso experimento demonstra, pela primeira vez, que árvores nativas da Caatinga

estariam facilitando o processo de invasão do bioma por árvores exóticas. Como as árvores

nativas utilizadas neste estudo são extremamente frequentes e espacialmente espalhadas pelo

bioma, nossos resultados sugerem que a facilitação é um importante mecanismo para explicar

como, mesmo sob as condições locais estressantes, pelo menos 213 espécies exóticas

pertencentes a 67 famílias (Almeida 2009) conseguiram invadir a Caatinga. Em particular, os

resultados ajudam a explicar como Prosopis já conseguiu invadir uma área de milhares de

hectares do bioma Caatinga (Nascimento 2008; Freire et al. em preparação). Assim, este

trabalho não corrobora a Hipótese da Resistência Biótica (Elton 1958), mas dá amplo apoio a

Hipótese da Facilitação (Niering et al. 1963; Richardson et al. 2000).

Alguns trabalhos nos últimos 20 anos têm, de fato, demonstrado que plantas nativas

podem facilitar a invasão de espécies exóticas, por vezes em detrimento da própria

sobrevivência. Por exemplo, a espécie nativa Lupinus lepidus, pioneira de sucessão, facilita o

estabelecimento de duas exóticas em zonas vulcânicas dos Estados Unidos por alterar o

substrato através da fixação de nitrogênio e pela proteção ao solo oferecida pelo seu folhiço

(Morris e Wood 1989). Arbustos australianos da família Chenopodiaceae facilitam à invasora

Orbea variegata pela formação de sombra que diminui o estresse provocado pelas altas

temperaturas e a alta intensidade da luz (Lenz e Facelli 2003). No alto da Cordilheira dos

Andes, a espécie nativa Azorella monantha facilita à exótica Taraxacum officinale através do

aumento da umidade do solo e maior disponibilidade de nutrientes (Cavieres et al. 2005).

Interessantemente, uma meta-análise envolvendo pesquisas realizadas em altas altitudes

revelou que os efeitos das plantas facilitadoras são mais fortes para plantas exóticas perenes

do que para nativas, sendo o efeito contrário para plantas anuais (Arredondo et al. 2009).

A diminuição da radiação e da temperatura gerada pela presença da copa das árvores

nativas é provavelmente o principal mecanismo por detrás da facilitação (Callaway 1995,

Gómez-Aparicio et al. 2004). A copa de Combretum leprosum, por exemplo, chegou a

diminuir 9,65°C a temperatura do solo em comparação ao ambiente aberto. A facilitação na

etapa de germinação em ambientes áridos e semiáridos é esperada já que as temperaturas do

solo fora da copa tornam a germinação pouco provável. Durante o estabelecimento, espécies

com baixa tolerância a sombra podem ser prejudicadas embaixo da copa (Becerra e

Bustamante 2011), porém na Caatinga a sombra aparentemente não chegou a ser tão profunda

33

a ponto de inibir a fotossíntese das plantas crescendo sob a sua copa. Apesar de esperado, a

nossa metodologia não conseguiu evidenciar um efeito da presença da copa das espécies

enfermeiras na umidade do solo. Em estudos de ambientes xéricos, o incremento na

disponibilidade de água no sub-bosque muitas vezes prevalece sobre a diminuição da luz na

definição da intensidade de facilitação (Callaway e Walker 1997).

Todas as fases ontogenéticas das duas espécies exóticas foram, em geral, facilitadas

pelas espécies nativas, tanto a germinação e crescimento quanto a dinâmica de sobrevivência.

Na etapa de germinação a facilitação foi um fenômeno generalizado, independente da

identidade da facilitadora. Porém, conforme a ontogenia das exóticas ia avançando,

apareceram diferenças na intensidade da facilitação entre espécies enfermeiras. Aspidosperma

pyrifolium e Combretum leprosum permaneceram como facilitadoras efetivas incrementando

o crescimento das espécies exóticas, enquanto que M. tenuiflora dependendo da identidade da

exótica, demostrou ter efeitos neutros e até ligeiramente negativos.

Um dos principais resultados do nosso experimento é que o processo de facilitação

mostrou-se espécie-específico. A intensidade da facilitação variou entre espécies exóticas

demonstrando que o efeito facilitador depende dos atributos específicos das espécies

invasoras. De forma geral, Leucaena leucocephala foi mais facilitada do que Prosopis pallida

pelas diversas espécies nativas, tanto na germinação quanto no crescimento e na

sobrevivência. Estes resultados sugerem, por exemplo, que variações interespecíficas de

adaptações ecofisiológicas associadas ao stress hídrico, aos níveis de tolerância, aos fluxos

extremos de radiação e ao aparato fotossintético das plantas exóticas são importantes na

definição da intensidade da facilitação e, como consequência, no sucesso do processo de

invasão. Diferentes espécies nativas exerceram também efeitos de facilitação diferentes para

uma mesma espécie exótica. De modo geral, Combretum leprosum, Aspidosperma pyrifolium

e Poincianella pyramidalis facilitaram com maiores intensidades ambas as exóticas do que

Croton sonderianus e Mimosa tenuiflora. Estes resultados sugerem, por exemplo, que

variações interespecíficas do volume e densidade da copa, da fenologia foliar, e da estratégia

foliar podem levar a diferentes intensidades de facilitação. Além disto, a interação

significativa entre nativa*exótica*copa demonstra que para determinados processos, o efeito

facilitador depende da combinação da identidade taxonômica da espécie nativa e da exótica.

Por exemplo, Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum e Poincianella pyramidalis

34

conseguiram incrementar a germinação das sementes de Leucaena leucocephala dentro da sua

copa com maior intensidade do que as de Prosopis pallida.

Alguns poucos estudos puderam verificar que o efeito exercido por distintas plantas

enfermeiras nativas sobre um espécie exótica pode ser distinto. Em Floresta de Araucaria no

sul do Brasil foram encontradas interações espécie-específicas na invasão de Pinus taeda,

onde a nativa Bacharis uncinella facilitou a germinação, o estabelecimento e a sobrevivência

da invasora enquanto que a nativa Vernonia discolor inibiu (Ganade et al. 2011). Interações

espécie-específicas também foram encontradas em ambientes estressantes de alta montanha,

onde a nativa Azorella monantha facilitou a sobrevivência da exótica invasora Taraxacum

officinale, enquanto que a sobrevivência dentro da copa da Loretia acaulis não foi

incrementada (Cavieres et al. 2008). Estudos realizados nos Andes e em ambiente semiárido

no Chile não detectaram interações espécie-específicas, as exóticas sendo facilitadas na

mesma intensidade e nos mesmos estádios ontogenéticos (Badano et al. 2007, Becerra e

Bustamante 2011).

No bioma Caatinga existem dois estudos de facilitação avaliando interações positivas,

porém entre plantas nativas, portanto sendo importantes para estratégias de restauração do

bioma. Tal como no nosso trabalho, Mimosa tenuiflora também respondeu como facilitadora

numa dessas pesquisas durante a fase de germinação das espécies alvo (Paterno et al. 2013,

submetido). Porém, assim que a ontogenia evoluiu as interações mudaram para neutras e até

negativas, dependendo da identidade da espécie alvo (indicando que as interações entre

nativas também são espécie-específicas). Sendo que tanto M. tenuiflora como Poincianella

pyramidalis são espécies pioneiras neste bioma e demostradas facilitadoras, nós acreditamos

que são espécies chave na determinação da estrutura e composição da comunidade, e devem

ser consideradas na elaboração de estratégias de controle de espécies exóticas já que podem

representar uma janela de oportunidade para a entrada das mesmas na comunidade.

Mediação da facilitação por inimigos naturais

Nossos resultados indicam que os inimigos naturais são capazes de modular o sinal e a

intensidade do efeito das espécies nativas sobre as exóticas. De forma geral, a herbivoria

foliar foi muito maior dentro da copa das nativas do que fora, sugerindo que os herbívoros

estão de fato contribuindo para inibir o estabelecimento e crescimento das espécies exóticas.

35

Esta inibição poderia ser esperada já que em ambientes semiáridos os herbívoros procuram

refúgio das condições climáticas extremas embaixo da copa das plantas, além de encontrar

uma quantidade e variedade maior de recursos alimentares.

A herbivoria foliar apresentou uma resposta complexa à presença da copa que

dependeu da combinação da identidade da espécie nativa e exótica. Leucena leucocephala foi

sete vezes mais herbivorada dentro da copa do que fora da copa, enquanto que a diferença

para Prosopis pallida foi menos evidente, talvez pela presença de um grande número de

defesas químicas em suas folhas (Pasiecznik et al. 2001) ao contrário da conhecida alta

palatabilidade de Leucaena leucocephala.

A predação de sementes de Leucena leucocephala foi ligeiramente mais alta dentro da

copa do que fora da copa. Apesar de esta diferença ter sido marginalmente significativa, isto

sugere que os predadores de sementes tendem a diminuir o benefício líquido positivo exercido

pelas plantas enfermeiras. No entanto, as taxas de predação de sementes de Leucaena

leucocephala foram baixas, diminuindo menos de 10% a pressão de propágulo. Este nível

observado de predação de sementes dificilmente seria um eficiente mecanismo de controle

biológico capaz de deter a expansão de L. leucocephala. Esta espécie apresenta de 2-4 ciclos

de frutificação por ano sob boas condições de umidade, e cada árvore adulta libera entre 64 e

136 mil sementes anuais (Raghu et al. 2005), sendo que as sementes apresentam alto potencial

germinativo (99%, obs. pess.) e viabilidade entre 10 e 20 anos (Hórus 2013). Como não

existem dados da pressão de predação na área de distribuição original, não há como testar a

Hipótese de Liberação dos Inimigos (Hierro et al. 2005).

Heterogeneidade

As comunidades naturais ou antropizadas possuem heterogeneidade espacial em pequenas e

grandes escalas, que podem gerar manchas em mosaico propícias para o estabelecimento de

determinadas espécies exóticas. É conhecido que associações positivas entre espécies vegetais

podem influenciar os patrões de distribuição das espécies na comunidade (Bertness e

Callaway 1994). No litoral californiano, manchas enriquecidas de nutrientes pelo arbusto

nativo Lupinus arboreus, por exemplo, tornam-se disponível para o estabelecimento de

espécies invasoras quando estes morrem atacados por insetos (Maron e Connors 1996).

Arbustos pioneiros “amortecedores” de temperaturas extremas em ambientes de alta

36

montanha atuam como espécies chave determinando a distribuição espacial dessas

comunidades, porém facilitando em maior intensidade às espécies exóticas do que as nativas

(Arredondo et al. 2009). A distribuição local do capim invasor Ehrharta calycina tem sido

moldada tanto pela interação negativa de um herbívoro nativo quanto pela facilitação exercida

por duas espécies exóticas e uma nativa em dunas costeiras californianas (Cushman et al.

2011).

Os nossos resultados indicam, não só que a vegetação nativa pode facilitar a entrada

de invasoras exóticas, mas que as relações de facilitação são espécie-específicas. Um maior

conhecimento destas relações espécies específicas podem nos dar maior previsibilidade acerca

da estrutura espacial do processo de invasão ao definir caminhos de maior e menor resistência

para espécies particulares de planta exóticas. Contudo, os mecanismos por detrás das

respostas espécie-específicas são ainda desconhecidos, apesar de que certamente as

características eco-funcionais das espécies envolvidas são essenciais para aumentar o nosso

poder explicativo (Callaway 1998).

A disponibilidade de recursos hídricos e micro-habitats adequados é um dos principais

limitantes para o estabelecimento de plântulas em comunidades vegetais de ambientes

semiáridos. Para compreender a susceptibilidade destes sistemas à invasão biológica é

necessário considerar como as condições climáticas e a disponibilidade de plantas

facilitadoras afetam simultaneamente o estabelecimento bem sucedido de espécies invasoras.

Nossos resultados corroboram a Hipótese de Flutuação de Recursos (Davis et al. 2000) e

ressaltam que a propensão destes sistemas para invasão biológica está intimamente

relacionada com a flutuação das condições climáticas. Por fim, a imprevisibilidade na

variação interanual de precipitação pode criar janelas de oportunidade que aumentam o

estabelecimento de espécies exóticas.

A dinâmica das invasões biológicas é um processo de grande complexidade

envolvendo mecanismos diversos. Nosso estudo avançou na compreensão de como as

interações positivas interespecíficas planta-planta, as interações negativas animal-planta assim

como as janelas de oportunidade temporais determinadas pelo ambiente interagem para

determinar o resultado dessas invasões. As árvores nativas dominantes do bioma facilitaram

diferentes fases ontogenéticas das espécies exóticas, sendo esse processo espécie-específico.

Futuros estudos testando caraterísticas funcionais de espécies nativas e exóticas determinantes

37

dessa especificidade permitirão compreender assim como aumentar a nossa previsibilidade

espaço-temporal dos padrões de invasão biológica em ambientes semiáridos.

38

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46

Anexo

47

ANEXO A

As sementes de ambas as espécies exóticas foram sujeitas a um tratamento de

escarificarão devido ao fato destas apresentarem dormência tegumentar. Foi realizado a priori

um experimento de escarificação e posterior germinação em casa de vegetação para avaliar

qual o método mais efetivo para escarificar as sementes já que a bibliografia resultava

contraditória. Quatro tratamentos de 100 sementes cada um foram aplicados: (i) escarificação

mecânica com lixa n°80 no lado oposto ao hilo até exposição do endosperma; (ii)

escarificação química mediante imersão das sementes em ácido sulfúrico durante 5 minutos,

realizando logo depois três lavagens com agua destilada para eliminar os resíduos; (iii)

escarificação térmica por imersão das sementes em agua a 80°C durante 3 minutos, sendo

logo depois lavadas com agua fria, e (iv) o controle (sem escarificação). Avaliou-se a

percentagem de germinação de 100 sementes de cada espécie exótica em cada tratamento. As

percentagens de germinação obtidas para Leucaena leucocephala foram: escarificação térmica

99%, química 97%, mecânica 96%, e 43% no controle; enquanto que para Prosopis pallida os

valores foram: escarificação química 100%, mecânica 93%, térmica 64% e 25% no controle.

Decidiu-se escolher a escarificação química com ácido sulfúrico como método para quebrar a

dormência de ambas as espécies exóticas, sendo que foi o método mais efetivo para P. pallida

(100%), e o segundo mais efetivo para L. leucocephala, também com uma altíssima

percentagem de germinação (97%).

48

ANEXO B

Figura 10. Experimento na Estação Ecológica do Seridó (RN, Brasil). a) Área experimental. b)

Disposição das parcelas no eixo norte-sul da árvore nativa facilitadora. c) Semeadura das

espécies exóticas. d) Parcela com varas de madeira indicando a localização das sementes. e)

Plântula de Leucaena leucocephala. f) Plântula de Prosopis pallida.

a

c

e

b

d

f

ajudando os inimigos: espÉcies nativas facilitam a … · guia, meus irmãos ... estabelecimento...

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