afÍdeos associados a cultura do morangueiro e biologia de …
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARANÁ
SETOR DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
AFÍDEOS ASSOCIADOS A CULTURA DO MORANGUEIRO
E BIOLOGIA DE Aphis forbesi Weed, 1889
CURITIBA
2012
i
EMILY SILVA ARAUJO
AFÍDEOS ASSOCIADOS A CULTURA DO MORANGUEIRO NA REGIÃO
METROPOLITANA DE CURITIBA – PR E BIOLOGIA DE Aphis forbesi
Weed, 1889
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em
Agronomia, Área de Concentração em Produção Vegetal,
Departamento de Fitotecnia e Fitossanitarismo, Setor de Ciências
Agrárias, Universidade Federal do Paraná, como parte das
exigências para obtenção do título de Mestre em Ciências
Orientador: Dr Átila Francisco Mogor.
Co-Orientadora: Dra Maria Aparecida C Zawadneak
CURITIBA
2012
ii
DEDICATÓRIA
A excelência da Sabedoria
FILHO meu, se aceitares as minhas palavras, e esconderes contigo os meus mandamentos,
Para fazeres atento`a sabedoria o teu ouvido, e para inclinares o teu coração ao
entendimento,
E se clamares por entendimento, e por inteligência alçares a tua voz,
Se como a prata a buscares e como a tesouros escondidos a procurares,
Então entenderás o temor do Senhor, e acharás o conhecimento e o entendimento.
Confia no Senhor de todo o teu coração, e não te estribes no teu próprio entendimento.
Reconhece-o em todos os teus caminhos, e ele endireitará as tuas veredas.
Biblia Sagrada, livro de Provérbios 2:1-5 e 3:5 - 6.
Dedico aos meus pais
Luci e Leonel Araujo
iii
Querido Deus,
Faça-nos sentir a alma da terra, pois assim, sentiremos a
sabedoria que existe em tudo
Não nos deixe ser tomados pelo esquecimento de que
o Senhor é o Poder e a Glória do mundo, a canção que se
renova e a tudo embeleza
Possa o seu amor ser o solo onde crescem nossas ações
Que assim seja!
Trecho da prece ecumênica de Jesus Cristo, traduzida do aramaico.
A Deus Ofereço.
iv
Agradecimentos
A Deus por ter me permitido encontrar com pessoas maravilhosas por todos os lugares por
onde andei, as quais me apoiaram, ensinaram, e tornaram possível ver meus sonhos se tornarem
realidade nas diferentes etapas da minha vida.
Ao professor Dr. Átila Francisco Mógor pela oportunidade de cursar o mestrado,
consideração e confiança a qual me foi depositada desde o dia em que me aceitou como orientada.
A minha amada professora Dra. Maria Aparecida C. Zawadneak, pela orientação e correções
em todas as estapas deste trabalho pelo incentivo e amor, tornando-se uma verdadeira amiga,
exemplo de alegria, disposição e profissionalismo.
Dra. Maria Sílvia Pereira Leite e Msc. Rodrigo Ribeiro da Empresa Novozymes Turfal, pela
amizade, orientação, apoio na realização dos experimentos, meu mais sincero agradecimento.
Aos alunos de graduação em agronomia, e estagiários do laboratório Costa Lima Eneida
Maria Dulci e Rodrimar Barbosa pela ajuda, apoio e incentivo, mas principalmente pela amizade!
Aos Eng. Agrônomos Éder David Borges e Eraldo Zawadneak, pela valiosa colaboração na
análise estatística.
Às engenheiras agrônomas Alessandra Benatto e Taciana Melissa Kuhn e Engenheiro
Agrônomo William Magrim Adam pela parceria no desenvolvimento dos experimentos, apoio,
compreensão e incentivo, mas acima de tudo pela amizade e muito bom humor, os quais tornaram
muitos momentos difíceis mais leves!
A Engenheira Agrônoma Mestre em Ciências Josélia Maria Schuber pelo apoio na
identificação das espécies de afídeos, pelos valiosos conselhos profissionais, mas acima de qualquer
coisa pelo carinho e amizade verdadeiros!
Ao doutorando Alex Sandro Poltronieri, a Dra. Susete Penteado e Dra. Regina Zonta pela
colaboração nas correções que tornaram este trabalho melhor.
Aos funcionários da Horta Sr. Abílio da Costa Farias e Sr. Marcos Stadler, pelo apoio nos
experimentos de campo, carinho, amizade e incentivo.
Ao biólogo Jason Lee, técnico de laboratório da UFPR, e a secretária da Pós-graduação
Lucimara Antunes, pela paciência e profissionalismo.
As queridas professoras do laboratório Costa Lima Dra Ida Pimentel e Dra Patricia Dalzoto,
pelo carinho, incentivo, respeito, apoio e conselhos!
v
Ao professor Dr. Bráulio Santos pelas correções para aprimoramento deste trabalho.
Aos professores do Programa de Pós-graduação em Produção Vegetal.
Ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq) pela bolsa recebida.
A empresa Novo Zimes pelo apoio nas pesquisas.
Ao “Projeto Taxon line Rede Paranaense de Coleções Biológicas”, Departamento de
Zoologia, Universidade Federal do Paraná, pelas imagens obtidas com o Software Auto-Montage Pro
(Syncroscopy).
As fotografias coloridas foram obtidas em lupa Leica MZ16 com câmera Leica DFC 500. A
sobreposição vertical das imagens foi realizado com o auxílio do Software Auto-Montage Pro
(Syncroscopy), do “Projeto Taxon line Rede Paranaense de Coleções Biológicas”, Departamento de
Zoologia, Universidade Federal do Paraná
A Key Shimizu, da empresa Bioagro pelas doaçao de mudas de morangueiro.
Aos meus queridos e amados pais Luci e Leonel Araujo pelo amor, apoio, incentivo,
compreensão e exemplo em todos os momentos da minha vida.
Ao meu irmão Heres Henrique Araujo e sua esposa Regiane Munhak Araujo, pelo pronto
apoio em todos os momentos necessários com bom humor, carinho e compreensão!
Ao amigo Elizeu Marques do Nascimento, por todo o carinho e pelas orações!
Aos tios e tias Vera Lúcia A. da Silva, João A. Silva Araujo e Elza Motta da Silva, Mara e
Jeferson Chacharski, Abraão e Dirce Nascimento, Vanda e Leontino Araujo, Rose e Jonas, Aline e
Cláudio Mazieiro, Nauzira e Jair, Targina e Daniel Vicente, pelo carinho, apoio, compreensão,
incentivo e caronas!!
Aos meus queridos primos e primas, pelos bons momentos, apoio e amizade!
Aos queridos avós José Antônio da Silva in memória, Antonia Augustinha da Silva in
memória e Nadir Fernandes de Araujo, pelo eterno amor, incentivo por toda a vida e apoio.
Enfim, a toda a minha família, que sempre me apoiou nos momentos difíceis, incentivou e
comemorou muito as vitórias, e a todas as pessoas que de alguma forma contribuíram para a
realização deste trabalho.
1
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS ........................................................................................................... 3 LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................ 4 RESUMO GERAL ................................................................................................................ 8 GENERAL ABSTRACT ....................................................................................................... 9 1 INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................................ 10 2 REVISÃO DE LITERATURA ........................................................................................ 12 2.1 ASPECTOS GERAIS DA CULTURA DO MORANGUEIRO ................................................ 12
2.1.1 O morangueiro ........................................................................................................................ 12
2.1.2 Histórico da cultura do morangueiro no Brasil ....................................................................... 12
2.1.3 Distribuição geográfica da produção no mundo e no Brasil ................................................... 13
2.1.4 Mercado e sustentabilidade na cadeia de produção ................................................................ 14
2.2 Afídeos na cultura do Morangueiro ............................................................................................ 15
REFERÊNCIAS .................................................................................................................. 20 CAPÍTULO I. Ocorrência, índices faunísticos e flutuação sazonal de espécies de
afídeos na cultura do morangueiro, sob cultivo protegido, na região metropolitana de
Curitiga - PR ....................................................................................................................... 25 Resumo ............................................................................................................................... 25 Abstract .............................................................................................................................. 26 1. Introdução ..................................................................................................................... 27 2. Material e Métodos ......................................................................................................... 28 2.1 Área experimental ...................................................................................................................... 28
2.2 Avaliação da ocorrência das espécies de afídeos ....................................................................... 30
2.3 Preparo e identificação do material ............................................................................................ 32
2.4 Índices faunísticos ...................................................................................................................... 33
2.5 Análise estatística ....................................................................................................................... 33
3 Resultados e discussão .................................................................................................... 34 3.1 Índices faunísticos segundo a classificação de Palma ................................................................ 34
3.2 Flutuação sazonal média de afídeos A. forbesi, A. gossypii e C. fragaefolli ................................. 35
3.2.1 Influencia de fatores climáticos na ocorrência dos afídeos ..................................................... 35
3.2.2 Flutuação populacional de A. forbesi ..................................................................................... 37
2.2.3 Flutuação populacional de A. gossypii ........................................................................................ 38
3.2.4 Flutuação populacional de C. fragaefolli ............................................................................... 39
3.3 Ocorrência de afídeos em função dos cultivares ........................................................................ 41
3.3.1 Formas aladas e ápteras de A. forbesi ..................................................................................... 41
3.3.2 Ocorrência de formas aladas e ápteras de A gossypii .............................................................. 43
3.3.3 Ocorrência de formas ápteras e aladas de C. fragaefolii ......................................................... 44
3. 4 Flutuação de formigas associadas aos afídeos do morangueiro ................................................ 46
4 Conclusões ..................................................................................................................... 48 Referências .......................................................................................................................... 49 CAPÍTULO II Biologia e tabela de vida de fertilidade de Aphis forbesi Weed
(Hemiptera: Aphididae) em morangueiro cv Albion ............................................................. 56 CAPÍTULO II Biologia e tabela de vida de fertilidade de Aphis forbesi Weed
(Hemiptera: Aphididae) em morangueiro cv Albion ............................................................. 56 Resumo ............................................................................................................................... 56 Abstract .............................................................................................................................. 56 2. Material e Métodos ......................................................................................................... 59
2
2.1 Parâmetros biológicos de A. forbesi ........................................................................................... 59
2.2 Estabelecimento das colônias de A. forbesi ................................................................................ 59
2.3 Instalação do experimento de biologia de A. forbesi ..................................................................... 59
2.4 Delineamento experimental ........................................................................................................... 60
3. Resultados e discussão .................................................................................................... 60 3.1 Ciclo biológico de A. forbesi alimentados em folhas de morangueiro cultivar Albion ................. 60
3.1.1 Estágio ninfal .......................................................................................................................... 60
3.1.2 Estádio Adulto ............................................................................................................................ 62
3.2 Tabela de vida de fertilidade .......................................................................................................... 62
3.2.1Taxa líquida de reprodução – R0 .................................................................................................. 63
4. Conclusão....................................................................................................................... 65 5 Referências ....................................................................................................................... 65 CAPÍTULO III Caracterização morfológica de afideos (Hemiptera) associados ao
cultivo do morangueiro ........................................................................................................ 70 CAPÍTULO III Caracterização morfológica de afideos (Hemiptera) associados ao
cultivo do morangueiro ........................................................................................................ 70 Resumo ............................................................................................................................... 70 Abstract .............................................................................................................................. 70 1 Introdução ..................................................................................................................... 71 2 Material e Métodos ......................................................................................................... 71 3 Resultados e Discussão ................................................................................................... 72 3.1 Características das espécies dos afídeos associados ao cultivo do morangueiro ....................... 72
3.1.1 Aphis forbesi Weed ................................................................................................................. 72
3.1.2 Aphis gossypii Glover ............................................................................................................. 74
3.1.3 Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) ..................................................................................... 75
3.1.5 Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki) .................................................................................... 77
3.2 Chave ilustrada de Identificação de afídeos do Morangueiro ................................................... 78
4 Conclusões ..................................................................................................................... 87 GLOSSÁRIO .......................................................................................................................... Referências .......................................................................................................................... 87
3
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I. Índices faunísticos e flutuação populacional de espécies de afídeos na cultura do
morangueiro, sob cultivo protegido, em Pinhais, PR.
Tab 1 Espécies de afídeos coletados em morangueiro (Fragaria x ananassa), com dados de
ocorrência, dominância e classificação de Palma. Pinhais, PR – março 2010 a março 2011. ............. 34
Tab 2 Coeficientes de significância (p-valor) da abundância de formas aladas e ápteras de afídeos e
variáveis ambientais mensuradas: Temperatura média da semana (TMS), Temperatura média diária
(TMD), Precipitação média da semana (PMS), Precipitação média diária (PMD), ............................ 36
Tab 3. Coeficientes de Correlação entre a ocorrência entre as espécies de afídeos Aphis forbesi,
Aphis gossypii e Chaetosiphon fragaefolli e as variáveis ambientais mensuradas: Temperatura
máxima, Temperatura mínima, Temperatura média, Precipitação média............................................28
CAPÍTULO II Biologia e tabela de vida de fertilidade de Aphis forbesi Weed (Hemiptera:
Aphididae) em morangueiro cv Albion
Tab 1 Duração (dias) (média ± erro padrão) da fase de ninfa, duração dos períodos pré-reprodutivo,
reprodutivo e pós-reprodutivo, fertilidade diária, total e ciclo biológico de Aphis forbesi alimentados
em Fragaria x ananassa cultivar Albion em laboratório. Temperatura de 25 ± 2ºC; UR:60±10%;
Fotofase :12 horas. Curitiba, 2011.......................................................................................................53
Tab 2 Viabilidade (%) (média ± EP) da fase ninfal de Aphis forbesi alimentados em folhas de
Fragaria x ananassa cultivar Albion em laboratório. Temperatura de 25 ± 2ºC; UR:60±10%;
Fotofase :12 horas.Curitiba, 2011........................................................................................................54
Tab 3 Tabela de vida de fertilidade para Aphis forbesi alimentados em folhas de morangueiro cv
Albion. Temperatura de 25 ± 2ºC, UR 60±10, fotofase de 12 horas. Curitiba, 2011.........................56
4
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO I. Índices faunísticos e flutuação populacional de espécies de afídeos na cultura do
morangueiro, sob cultivo protegido, em Pinhais, PR
Fig 1 Precipitação pluviométrica (mm) e Temperatura média (ºC), dados obtidos no Instituto
Tecnológico SIMEPAR, a partir de informações da Estação Meteorológica de Pinhais, PR de março
de 2010 março de 2011.........................................................................................................................30
Figura 2 – Armadilha Möericke modificada no cultivo de morangueiro, Pinhais – PR, 2010............31
Figura 3 – Método de batida de plantas no cultivo do morangueiro....................................................32
Fig 4. Flutuação populacional de alados de Aphis forbesi em Fragaria x ananassa, durante dois
ciclos de cultivo: de março a agosto de 2010 e de outubro de 2010 a março de 2011 Pinhais -
PR.........................................................................................................................................................37
Fig 5 Flutuação populacional de alados de Aphis forbesi em Fragaria x ananassa, durante dois ciclos
de cultivo: de março a agosto de 2010 e de outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais-
PR.........................................................................................................................................................38
Fig 6 Flutuação populacional de alados de Aphis gossypii em Fragaria x ananassa, durante dois
ciclos de cultivo: de março a agosto de 2010 e de outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais -
PR.........................................................................................................................................................39
Fig 7 Flutuação populacional de formas ápteras de Aphis gossypii em Fragaria x ananassa, durante
dois ciclos de cultivo: março de 2010 a agosto de 2010 e outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais -
PR.........................................................................................................................................................39
Fig 8 Flutuação populacional de alados de Chaetosiphon fragaefolii em Fragaria x ananassa,
durante dois ciclos de cultivo: março de 2010 a agosto de 2010 e outubro de 2010 a março de
2011, Pinhais - PR................................................................................................................................40
Fig 9 Flutuação populacional média (n=24) (Möericke e batida n=12) de formas ápteras de
Chaetosiphon fragaefolii em Fragaria x ananassa, durante dois ciclos de cultivo: Safra 1 (2009/10) -
de março de 2010 a agosto de 2010 e Safra 2 (2010/11) - outubro de 2010 a de março de 2011.
Pinhais - PR..........................................................................................................................................41
5
Fig 10 Incidência de alados de Aphis forbesi em cultivar de morangueiro (Albion, Camino Real,
Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, Pinhais –
PR.........................................................................................................................................................42
Fig 11 Incidência de formas ápteras de Aphis forbesi em cultivar de morangueiro (Albion, Camino
Real, Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais –
PR.........................................................................................................................................................42
Fig 12 Incidência de formas aladas de Aphis gossypii em cultivar de morangueiro (Albion, Camino
Real, Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais –
PR.........................................................................................................................................................43
Fig 13 Incidência de formas ápteras de Aphis gossypii em cultivar de morangueiro (Albion, Camino
Real, Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais –
PR.........................................................................................................................................................44
Fig 14 Incidência de formas aladas de Chaetosiphon fragaefolii em cultivar de morangueiro (Albion,
Camino, Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais –
PR.........................................................................................................................................................44
Fig 15 Incidência de formas ápteras de Chaetosiphon fragaefolii em cultivar de morangueiro
(Albion, Camino, Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a de março de 2011, em Pinhais –
PR.........................................................................................................................................................45
Fig 16 Flutuação populacional de formigas Camponotus sp e Solenopsis em morangueiro, durante
dois ciclos de cultivo: Safra 1 (2009/10) - de março de 2010 a agosto de 2010 e Safra 2 (2010/11) -
outubro de 2010 a de março de 2011. Pinhais - PR..............................................................................46
CAPÍTULO III Caracterização morfológica de afideos (Hemiptera) associados à Cultura do
Morangueiro
Fig 1 Fêmeas áptera (A), alada (B) e ninfas de Aphis forbesi em Fragaria x ananassa.....................72
Fig 2 Colônia típica de Aphis forbesi na região da corôa da planta de morangueiro...........................73
Fig 3 Infestação severa de Aphis forbesi; localizada nos pecíolos e flores de morangueiro...............73
6
Fig 4 Operária de Solenopsis saevissima (Smith) (Hymenoptera, Myrmicinae,
Solenopsidini).......................................................................................................................................74
Fig 5 Operária de Camponotus sp. (Hymenoptera, Formicinae).........................................................74
Fig. 6 Montículos de terra construídos por formigas ao redor de colônia de Aphis forbesi.................75
Fig. 7 Colônia de Aphis gossypii em planta de morangueiro...............................................................76
Fig 8 Fêmea áptera e ninfa de Chaetosiphon fragaefolii localizadas próximo às nervuras na face
abaxial das folhas de morangueiro.......................................................................................................77
Fig 9 Colônia de Chaetosiphon fragaefolii em folhas de morangueiro..............................................77
Fig 10 Sifúnculo em forma de poro (vista dorsal e lateral). Aumento 160 X......................................79
Fig 11 Sensórios secundários em forma de anel. Aumento 160X........................................................79
Fig. 12 Cauda em forma de língua. Aumento 160 X............................................................................79
Fig 13 Sifúnculo tubular. Aumento 160 X...........................................................................................79
Fig14 Sufúnculo claro e tubular. Aumento 160X................................................................................79
Fig15 Setas capitatas. Aumento 640 X................................................................................................79
Fig 16 Cauda clara e triangular. Aumento 160X.................................................................................80
Fig 17 III artículo antenal, sensórios secundários. Aumento 160X.....................................................80
Fig 18 Sifúnculo. Aumento 160 X.......................................................................................................81
Fig 19 III artículo antenal e sensórios secundários. Aumento 160X...................................................81
Fig 20 Cauda.Aumento 640 X.............................................................................................................81
Fig. 21 Cauda. Aumento 640X............................................................................................................81
Fig 22 III segmento antenal, Sensórios secundários. 160 X................................................................81
Fig 23 Sifúnculo tubular, marrom escuro. Aumento 160 X................................................................81
7
Fig 24 Cauda clara.Aumento 160 X.....................................................................................................81
Fig 25 III artículo antenal e sensórios secundários. Aumento 160 X..................................................81
Fig.26 Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki) ......................................................................................82
Fig 27 Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell)……………........…......…………………….…………..83
Fig 28 Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell)…………………………………….................................84
Fig 29 Myzus persicae (Sulzer)……………………………………………………………….............85
Fig 30 Aphis forbesi Weed ……………………………………………………………………...........86
Fig 31 Aphis gossypii Glover……………………………………………………………………........87
8
RESUMO GERAL
Os afideos são importantes pragas da cultura do morangueiro no Brasil, mas pouco se conhece sobre
as espécies que ocorrem neste país, especialmente no Paraná. Os afídeos fazem densas colônias nas
folhas, pecíolos, pedúnculo, receptáculo e cálice das flores, brotações e caule (coroa). Com a
produção intensa de excreções meladas, propicia o desenvolvimento de Capnodium sp.
(Capnodiaceae), fungo fuliginoso que cobre total ou parcialmente a parte dorsal das folhas e os
frutos. Se não controlados, os afídeos podem causar sérios danos diminuindo o tamanho e a
qualidade dos frutos, retardando o desenvolvimento e levando a planta à morte. Podem estar
associados com formigas dos gêneros Solenopsis e Camponotus que protegem e disseminam a praga
na lavoura, dificultando seu controle. Devido à ausência de estudos de identificação de espécies e de
dinâmica populacional de afídeos do morangueiro no Brasil, a presente pesquisa teve por objetivos:
estabelecer uma chave de identificação de afídeos do morangueiro; registrar a flutuação sazonal de
espécies de afídeos durante dois ciclos de cultivo do morangueiro e classificá-los quanto aos índices
faunísticos segundo a classificação de Palma; comparar métodos de amostragem diferanciar entre o
método batidada de planta e Möericke para a amostragem de afídeos no Município de Pinhais,
Paraná; avaliar a biologia de Aphis forbesi Weed, 1889 e caracterizar os parâmetros biológicos de
Aphis forbesi em morangueiro. O monitoramento durante o período de março de 2010 a de março de
2011 permitiu a identificação de cinco espécies associadas ao morangueiro são Aphis forbesi Weed,
1889, Aphis gossypii Glover, 1877; Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell, 1901), Myzus persicae
(Sulzer, 1776); Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki, 1899). A espécie C fragaefolii foi considerada
comum, A. gossypii e A. forbesi intermediárias e as demais raras. Houve uma interação significativa
entre a data de monitoramento e o tipo de amostragem para A. forbesi, A. gossypii e T.
nigriabdominalis, sendo que de forma geral, o método Möericke coletou mais afídeos em diferentes
épocas do ano. O método batida de planta foi o mais adequado para C. fragaefolii. As cultivares
Camino real e Ventana foram as que apresentaram a maior incidência de A. forbesi. As informações
geradas nesta pesquisa deverão subsidiar futuros estudos visando aprofundar o conhecimento da
bioecologia de afídeos do morangueiro e subsidiar o planejamento de estratégias de manejo da praga.
Palavras-chave: Fragaria x ananassa, Aphidoidea; afidofauna; biologia, Aphis forbesi;
9
GENERAL ABSTRACT
Aphids are important pests in strawberry crop in Brazil, but few had been known about the species
that occur in this country, specially in Paraná. The aphids to constitute colonies in leaves, new
shoots, petioles, crown, floral receptacle and calyces. With the intense production of sugary
honeydew on foliage they can favor the development of the black sooty moulds (Capnodium sp.),
sooty mold that cover total or partically the dorsal part of leaves and fruits. If they aren’t controled,
the aphids can cause serious damages decreasing the size and the quality of fruits, retarded the
development and causing the plant death. Can be associated with ants of Gêneros Solenopsis e
Camponotus that take care, spread the pest in the Field, making more difficult the control. Because
the miss of studies of identification of the species and the populational dinamic of strawberry crop
aphids in Brazil, this research had the objective: to establish one identification key of strawberry
aphids; to register the dinamic flutuation of aphid species during two cicles of cultivation of
strawberry and classify this species by faunistic índices conform Palma classification; analize the
susceptibility of aphid in ten cultivars in two seasons and the difference between the beat method of
plant and the Möericke trap méthod to sample of aphids in Pinhais, Paraná; evaluate the biology of
Aphis forbesi Weed, 1889 and identify the parasitoid specie of A. forbesi. Monitoring during the
period of 26 March 2010 to March 21, 2011 allowed the identification of six species associated with
strawberry are: Aphis forbesi Weed, 1889, Aphis gossypii Glover, 1877, Capitophorus elaegni (del
Guercio), Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell, 1901), Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki) and
Myzus persicae. According to the classification of Palma, C. fragaefolii was classified as common
species in the culture of strawberry, A. forbesi, A. gossypii were classified as intermediate and the
others rare. In the second season, just to A. forbesi was obtened significant difference in the
population as a function of collection time, and between February and March 2011 were collected as
many insects. There was a significantly interaction between the sampling’s date and the type of
sampling methods to Aphis forbesi, Aphis gossypii and Tetraneura nigriabdominalis. The Möericke
trap type collected more aphids in differents periods of the year. The cultivars Camino real and
Ventana were the most susceptible to A. forbesi during the period analyzed. The
information generated in this study should support future studies to deepen the knowledge of the bio-
ecology of aphids on strawberry and help plan strategies for pest management.
Key words: Fragaria x ananassa, Aphidoidea; afidofauna; biology, Aphis forbesi;
10
1 INTRODUÇÃO GERAL
Os frutos do morangueiro (Fragaria X ananassa Duch.) são mundialmente apreciados,
sendo a espécie de maior expressão econômica entre as pequenas frutas vermelhas (Faedi & Angelini
2010). No Brasil, o cultivo do morangueirotem papel fundamental na diversificação das propriedades
rurais, onde a agricultura familiar é predominante, tornando possível a obtenção de renda durante o
ano.
Diante da exposição freqüente de questões relativas à qualidade do alimento e preservação
ambiental, novas exigências de mercado passaram a influir na competitividade de produtos agrícolas,
especialmente naqueles de consumo in natura, como o morango, cuja comercialização é afetada, por
vezes, pela contaminação com resíduos de agrotóxicos (Specht & Blume 2009).
Durante o cultivo do morangueiro, a ocorrência de pragas necessita de constante intervenção,
sendo o controle principalmente químico, caracterizado por aplicações preventivas e/ou curativas de
inseticidas. Mas, existem alternativas para o manejo das principais pragas da cultura, muitas delas
biológicas e que não causam contaminações e intoxicações (Botton et al 2010). Neste sentido, um
sistema de amostragem de artropodes-praga é de crucial importância na implantação de programas de
manejo, uma vez que será utilizado para determinação da intensidade do ataque da praga à cultura
(Miller & Foottit 2009). É importante que o produtor saiba reconhecer as principais espécies
presentes, e os respectivos inimigos naturais, para procurar informações corretas sobre a praga,
melhorando o sistema de monitoramento e, consequentemente, o controle (Zawadneak 2009).
Informações sobre o comportamento das espécies, como por exemplo: onde se localiza na
planta, que época do ano ocorrem com maior intensidade, qual espécie pode transmitir vírus etc.,
tornam o plano de amostragem mais adequado, dando subsídio para a tomada de decisão sobre o
momento de se iniciar o controle da praga. Considerando que o morangueiro encontra-se no grupo
das ‘minor crops’, ou seja, cultivo com suporte insuficiente de produtos liberados para uso, torna-se
ainda mais necessário a utilização racional de produtos químicos, uma vez que o uso contínuo de um
mesmo princípio ativo pode levar ao surgimento de uma população resistente e contaminações por
resíduos nos frutos.
Dentre as pragas-chave da cultura, destacam-se os afídeos (Hemiptera: Aphidoidea) (Valério
et al 2007). Os afídeos fazem colônias nas folhas, pecíolos, pedúnculo, receptáculo e cálice das
flores, brotações e caule (coroa) A produção intensa ‘honeydew’ que propicia o desenvolvimento de
11
Capnodium sp. (Capnodiaceae), fungo fuliginoso que cobre total ou parcialmente a parte dorsal das
folhas e os frutos. Se não controlados, os afídeos podem causar sérios danos, como a redução do
tamanho e a qualidade dos frutos, retardando o desenvolvimento e levando a planta à morte. Podem
estar associados com formigas que protegem e disseminam a praga na lavoura (Bernardi 2011).
No Brasil, Aphis gossypii e Chaetosiphon fragaefolii são citados como vetores de importantes
vírus no cultivo do morangueiro, sendo A. gossypii transmissor de Strawberry mottle vírus (SMoV)
e Strawberry pseudo mild yellow edge vírus (Isaacs & Woodford 2007; Dradi 2010) e Chaetosiphon
fragaefolii, vetor de Strawberry mottle vírus (SMoV), Strawberry crinkle vírus (SCV), Strawberry
latente C vírus (SLcV), Strawberry mild yellow edge associated vírus (SMYEaV) e Strawberry vein
banding vírus (SVBV) (MELLOW & FRAZIER 1970; KRCZAL 1982; NICKEL et al 2005; Isaacs
& Woodford 2007, Bernardi 2011).
As informações geradas nesta pesquisa deverão subsidiar futuros estudos visando aprofundar
o conhecimento da bioecologia do inseto e subsidiar o planejamento de estratégias de manejo da
praga.
Atualmente as pesquisas relacionadas à identificação e amostragem de afídeos no cultivo do
morangueiro são escassas (Araujo et al 2010; Bernardi 2011). Assim, estudos sobre a afidofauna
associada com a cultura do morangueiro no Brasil podem gerar informações relevantes para
elaboração de um plano de manejo integrado destas pragas.
Este trabalho teve como objetivo por objetivos:
Registrar a flutuação sazonal de afídeos associadas a quatro cultivares de morangueiro
sob sistema orgânico em cultivo protegido classificando-as quanto aos índices faunísticos na
região metropolitana de Curitiba – PR;
Estudar o ciclo de vida e os parâmetros de crescimento populacional de Aphis forbesi
Weed, 1889 em morangueiro
Elaborar uma chave ilustrada para identificaçãodos afídeos associados a cultura do
morangueiro na região metropolitana de Curitiba – PR.
12
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 A CULTURA DO MORANGUEIRO
2.1.1 O morangueiro
O morangueiro (Fragaria x ananassa Duch) é uma planta herbácea, rasteira e perene,
pertencente à família das rosáceas (Gomes 2007). É cultivado como planta anual, cuja reprodução
assexuada ocorre a partir dos estolhos que a planta emite, constituindo-se nas mudas, que possuem
processo tecnológico especial de produção (Camargo Filho & Camargo 2009).
A parte comestível é formada por um receptáculo carnoso e suculento, de coloração vermelha
viva formando um pseudofruto não-climatérico (Chitarra & Chitarra 2005). Os frutos verdadeiros são
os aquênios, estruturas diminutas, que contêm as sementes presas ao receptáculo (Filgueira 2001,
Faedi & Angelini 2010).
2.1.2 Histórico da cultura do morangueiro no Brasil
Desde o séc. XVIII, o morango vem sendo cultivado em jardins e hortas domésticas no
Brasil, passando a ter importância econômica nos Estados de São Paulo e do Rio Grande do Sul a
partir do século XIX (Santos & Medeiros 2003). No Paraná pouco sabe-se sobre a introdução da
cultura do morangueiro, mas acredita-se que tenha sido iniciado o cultivo do morangueiro na região
metropolitana de Curitiba, nos municípios de Araucária, São José dos Pinhais, Mandirituba,
Contenda e Colombo (Ronque 1998).
As instituições oficiais de pesquisa, especialmente a partir de meados do século XX, têm
promovido verdadeira revolução no cultivo, colocando à disposição da cadeia de produção de novos
cultivares e tecnologia de produção (Camargo Filho & Camargo 2009).
Conforme Oliveira et al (2005), os principais cultivares utilizados no Brasil provêm dos
Estados Unidos, podendo-se destacar as seguintes variedades: Aromas, Camarosa, Capitola,
Diamante, Dover, Oso Grande e Sweet Charlie. Além destes, também cabe destacar da Espanha a
importação da cultivar Milsei-Tudla (Specht & Blume 2009) e dos programas de melhoramento
genético de Instituições Nacionais, como a Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Embrapa
Clima Temperado ‘Bürkley’, ‘Santa Clara’; ‘Vila Nova’, e do Instituto Agronômico de Campinas –
IAC (Santos & Medeiros 2003).
13
2.1.3 Produção no mundo e no Brasil
Em 2008 estimativas apontaram cerca de 255.000 ha cultivados com morangueiro no mundo.
A Europa é o principal continente produtor, com cerca de 1 milhão e meio de tonelada da fruta
produzida, o que corresponde a 35% da produção mundial, e 64% da área de cultivo. Em seguida
esta a América do Norte com 1.169.000 t, o que corresponde a 29.1% da produção mundial e 10% da
área de cultivo, Ásia com 750.900 t, correspondendo a 18,5% da produção mundial e 13,0% da
superfície, sendo o restante distribuído entre América do Sul, África e Oceania (Faedi & Angelini
2010).
Os principais países produtores são: Estados Unidos (1.148,000 t, cerca de 28,2% da
produção mundial), Espanha (263.900 t, 6,5%), Turquia (261.000 t, 6,4%), México (207.500 t,
5,1%), Korea, Polônia, Egito (cerca de 200.000 t cada), Japão (193.000 t), Itália (155.600 t) e
Alemanha (150.000 t). Juntos, estes países produziram no ano de 2008, o equivalente a 73% da
produção mundial numa área correspondente a 58% da superfície cultivada com morango (Faedi &
Angelini 2010).
No Paraná, a renda bruta gerada pela fruticultura no Valor Bruto da Produção (VBP), em
2009, foi de R$ 870.476.720, para uma produção de 3.709.289 toneladas em 67.682 hectares de
pomares, considerando um universo de 35 fruteiras. O morango, com 1,06% do volume da produção
estadual de frutas participa com 9,05% no VBP, posicionando-se como a 4º fruta em renda gerada
nos pomares do estado (Paraná 2011).
O cultivo de morango no Brasil está distribuído nos Estados de São Paulo, Minas Gerais, Rio
Grande do Sul, Santa Catarina, Paraná, Espírito Santo, Rio de Janeiro e Distrito Federal (Camargo
Filho & Camargo 2009).
No contexto nacional, os maiores produtores de morango são Minas Gerais (32,3%), São
Paulo (31,4%) e Rio Grande do Sul (16,5%) (Otto et al 2009).
No Estado do Paraná, nos últimos 11 anos, a cultura do morangueiro aumentou em área e
produtividade, passando de 8375 t produzidas em 371 ha no ano de 1999, para 14380 t produzidas
em 535 ha em 2010 (Paraná 2011). A cultura é plantada em uma área total de 535 hectares, em 151
municípios, sendo a região metropolitana de Curitiba a principal produtora, com 171 hectares
destinados ao plantio em 2010, produzindo 5.698 toneladas, o que correspondeu a 39,62% da
produção estadual. Dentre os municípios da região metropolitana de Curitiba, São José dos Pinhais é
o principal produtor, com 55 ha cultivados, produzindo 2.035 t, correspondendo a 8,6% do total
produzido nesta região (Paraná 2011).
14
2.1.4 Mercado e sustentabilidade na cadeia de produção
A produção de frutos, tal qual a de morango, é atividade que mais claramente mostra as
variáveis da sustentabilidade: a) ambiental - uso racional dos recursos naturais (água e solo) na
produção, com técnicas que preservam o meio ambiente e melhoram as condições de cultivo. b)
sócio-econômico - organização e planejamento do cultivo para que os recursos humanos envolvidos
na produção mantenham suas atividades nas quatro estações do ano (Camargo Filho & Camargo
2009).
Diretamente relacionado com os desafios da oferta e demanda, tem-se observado um
incremento nas exigências por parte dos consumidores, relativas à sanidade e qualidade dos frutos
desta rosácea, aspectos estes que estimulam pesquisas visando o desenvolvimento de frutas mais
resistentes a pragas e doenças (Specht & Blume 2009). Diante da exposição freqüente de questões
relativas à segurança do alimento e preservação ambiental, novas exigências de mercado passaram a
influir na competitividade de produtos agrícolas, especialmente naqueles de consumo in natura,
como o morango, cuja comercialização é afetada, por vezes, pela contaminação com resíduos de
agrotóxicos (Gebara 2000, Anvisa 2008, Camargo Filho & Camargo 2009, Botton et al 2010).
O sistema de produção do morangueiro no Brasil é o mesmo de outros países que utilizam
tecnologia avançada, como o uso de cobertura do solo, com filmes de polietileno preto, coberturas
dos canteiros de plantas, fertirrigação entre outras (Reisser Júnior et al 2010). Os métodos de cultivos
utilizados são: convencional, hidropônico, a céu aberto ou em cultivo protegido, em túnel alto ou
baixo (Reisser Júnior et al 2010).
Normalmente são utilizadas cultivares de alta qualidade, desenvolvidos nos EUA e
normalmente produzidos no Chile e Argentina (Reisser Júnior et al 2010).
Outro fato importante é que os produtores são classificados como de agricultura familiar, e a
maioria deles não é associada a entidades de classe. A cadeia não tem referência de mercado e
embora seja importante como utilizadora de mão-de-obra familiar no processo produtivo, a adoção
de boas práticas culturais não são empregadas homogeneamente (Camargo Filho & Camargo, 2009).
Sendo assim, um sistema de produção que contemple, além da qualidade do produto, o
respeito ao ambiente (Sanhueza 2000), pode tornar-se um importante fator de sustentabilidade.
Segundo Botton et al (2010), existem alternativas para o manejo das principais pragas da cultura,
muitas delas biológicas e que não causam contaminações e intoxicações. Entretanto, existe ainda
carência de estudos detalhados e aprimoramento de tecnologias de controle biológico.
15
2.2 Afídeos na cultura do Morangueiro
Os afídeos são insetos sugadores que atacam principalmente brotações e folhas novas das
plantas (Torres 2006, Schuber 2007). Alimentam-se inserindo o estilete através dos tecidos da folha
(epiderme e mesófilo), furando a parede dos elementos crivados do floema (Dunford 2006). A alta
pressão de turgor no elemento crivado força o conteúdo através do canal alimentar do inseto e
através do intestino, onde aminoácidos são seletivamente removidos e alguns açúcares são
metabolizados (Dunfor 2006). O excesso de seiva, ainda rico em carboidratos, é excretado como
“honeydew” (Dunford 2006) sobre as folhas, atraindo formigas “lava-pés”, também referidas como
"formiga ruiva" ou "formiga de fogo" (Solenopsis saevissima (Smith)), que integra o grupo das
formigas doceiras, além de favorecer o aparecimento da fumagina, fungo que interfere na
fotossíntese da planta reduzindo assim a vitalidade desta e o seu valor comercial (Gallo et al 2002,
Bueno 2005, Stoner 2005, Liu & Mcreight 2006). Os danos causados pelos afídeos estão mais
associados à transmissão de viroses do que diretamente às injuriais causadas pela sucção de seiva das
plantas (Costa et al 1993, Stoner 2005, Zawadneak 2006, Schuber 2007).
A nível mundial são relatadas 38 espécies de afídeos, pertencentes a 20 gêneros, ocorrendo na
cultura do morangueiro (Strand 1994, Rondon & Cantliffe 2004, Blackman & Eastop 2006, Cédola
& Greco 2010, Valério et al 2007) (quadro 1).
16
Espécies Autores
Abstrusomyzus valuliae (Robinson) BLACKMAN; EASTOP 2000
Acyrthosiphon rogersii (Theobald) BLACKMAN; EASTOP 2000
Acyrthosiphon malvae ssp. Rogersii BLACKMAN; EASTOP 2006
Aphis craccivora Koch VALÉRIO et al 2007
Aphis fabae BLACKMAN; EASTOP, 2006
Aphis forbesi Weed, 1889 WEED 1889, BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006, ZAWADNEAK 2009, BOTTON et al 2010, ARAUJO et al 2010
Aphis gossypii Glover, 1877 BLACKMAN; EASTOP 2000, RONDOM et al 2005, TORRES 2006, BLACKMAN; EASTOP 2006, VALÉRIO et al 2007, CÉDOLA;GRECO 2010, ARAUJO et al 2010
Aphis ichigicola Shinji BLACKMAN; EASTOP 2006
Aphis maidiradicis Forbes BLACKMAN; EASTOP 2000
Aphis nasturtii Kaltenbach BLACKMAN; EASTOP 2000
Aphis ruborum (Borner) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006,VALÉRIO et al 2007
Aulacorthum circumflexum (Buckton) BLACKMAN; EASTOP 2000
Aulacorthum solani (Kaltenbach) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell, 1901) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006, ZAWADNEAK 2009, BOTTON et al 2010, CÉDOLA;GRECO 2010, ARAUJO et al 2010, BERNARDI 2011
Chaetosiphon Jacobi Hille Riss Lambers BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Chaetosiphon minor (Forbes) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Ericaphis fimbriata (Richards) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Ericaphis wakibae (Hottes) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Eriosoma japonicum BLACKMAN; EASTOP 2006
Eriosoma yangi BLACKMAN; EASTOP 2006
Hyalomyzus fragaricola L. K. Ghosh BLACKMAN; EASTOP 2000
Hyperomyzus rhinanthi (Schouteden) BLACKMAN; EASTOP 2000
Macrosiphum euphorbiae (Thomas) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Macrosiphum pallidum (Oestlund) BLACKMAN; EASTOP 2000
Macrosiphum rosae (Linnaeus) BLACKMAN; EASTOP 2000
Matsumuraja formosana BLACKMAN; EASTOP 2006
Matsumuraja rubicola BLACKMAN; EASTOP 2006
Myzaphis rosarum (Kaltenbach) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Myzus ascalonicus (Doncaster) BLACKMAN; EASTOP 2006
Myzus cymbalariae Stroyan BLACKMAN; EASTOP 2000
Myzus ornatus Lains BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Myzus persicae (Sulzer) STRAND 1994, BLACKMAN; EASTOP 2000
Neomyzus circumflexus BLACKMAN; EASTOP 2006
Paramyzus longirostris Miyazaki BLACKMAN; EASTOP 2000
Pemphigus bursarius (Linnaeus) BLACKMAN; EASTOP 2000
Rhodobium porosum (Sanderson) BLACKMAN; EASTOP 2000
Rophalosiphoninus latysiphon (Davidson) BLACKMAN; EASTOP 2000
Sitobion fragariae (Walker) BLACKMAN; EASTOP 2000, BLACKMAN; EASTOP 2006
Quadro 1 - Espécies de afídeos associados ao morangueiro
Fonte: O autor (2011)
17
No Brasil são conhecidas 3 espécies de afídeos associados ao morangueiro: Aphis forbesi,
Aphis gossypii e Chaetosiphon fragaefolii (Tanaka et al 2000, Bernardi 2011, Botton et al 2010,
Zawadneak 2009, Araujo et al 2010). Aphis gossypii é transmissor de Strawberry mottle vírus
(SMoV) e Strawberry pseudo mild yellow edge vírus no cultivo do morangueiro (Isaacs &
Woodford 2007; Dradi 2010) e Chaetosiphon fragaefolii, é vetor de Strawberry mottle vírus
(SMoV), Strawberry crinkle vírus (SCV), Strawberry latente C vírus (SLcV), Strawberry mild
yellow edge associated vírus (SMYEaV) e Strawberry vein banding vírus (SVBV) (MELLOW &
FRAZIER 1970; KRCZAL 1982; NICKEL et al 2005; Isaacs & Woodford 2007, Bernardi 2011).
Não existe relato da transmissão de vírus por Aphis forbesi.
As viroses podem ser causadas por um único vírus ou por um complexo, destacando-se os vírus
do mosqueado, da clorose marginal, da faixa das nervuras, do encrespamento e do ondulado (Secchi
1992).
2.3 Transmissão de vírus por afídeos
2.3.1 Reprodução
O afídeo reproduz-se sexualmente e por partenogênese, gerando indivíduos adultos ápteros e
alados (Blakman & Eastop 1984). São de grande importância os pulgões alados migrantes,
particularmente aqueles que se movimentam na cultura no início do plantio (Inoue-Nagata & Nagata
2002). Os vírus são dispersos das plantas infectadas rapidamente no início da cultura, quando são
poucos os pulgões colonizando-as, mas a dispersão é lenta mais tarde, quando os indivíduos ápteros
são mais numerosos (Inoue-Nagata 2002).
2.3.2 Modo de transmissão
O aparelho bucal de um pulgão consiste de dois pares de estiletes flexíveis, ligados pelo lábium.
No início da sua alimentação, uma gota da saliva gelatinosa é secretada e injetada nas células
vegetais. Os estiletes rapidamente penetram na epiderme e, a partir de provas exploratórias, o pulgão
pode se alimentar neste local temporariamente (Inoue-Nagata & Nagata 2002). A penetração
usualmente continua até às camadas mais profundas, seguida da formação da saliva gelatinosa
(Inoue-Nagata 2002). Os estiletes geralmente se movem entre as células até alcançar os elementos do
floema (Dunford 2006, Zawadneak 2006). Durante a alimentação do pulgão no floema, é secretada a
saliva líquida que contêm enzimas digestivas (Inoue-Nagata & Nagata 2002, Katis et al 2007). A
18
saliva gelatinosa não é secretada no floema, mas na retirada do estilete, selando o espaço ocupado
pelo estilete e causando uma injúria mínima no tecido (Inoue-Nagata & Nagata 2002). Transmissão
do vírus pelo pulgão pode ocorrer de diversos modos:
Não persistente: o modelo mais aceito de transmissão do tipo estiletar propõe que o vírus é
retido na parte distal da ponta dos estiletes e é liberado com a secreção salivar durante a alimentação.
A aquisição é rápida, em um período de poucos segundos a minutos, com o tempo de retenção
também curto (minutos). As picadas de prova são as mais eficientes para a aquisição e transmissão
do vírus, visto que o este fica retido no estilete. A picada de prova consiste em uma rápida inserção e
retirada do estilete no tecido vegetal com o objetivo de verificar se o hospedeiro é adequado à sua
alimentação. A alimentação do afídeo só é realizada com a inserção do estilete mais profundamente,
atingindo o sistema vascular da planta. A alimentação dos afídeos nas plantas decresce a eficiência
de transmissão possivelmente pela lavagem do duto do estilete e remoção dos vírus aderidos à
parede. Não há passagem transestadial nem período de latência, não necessitando de circulação no
corpo do inseto (Inoue-Nagata & Nagata 2002, Katis et al 2007) .
O vírus não se multiplica no vetor e não há passagem transovarial. A maior parte dos vírus
trasnsmitidos por afídeos pertence a esta categoria.
Semi-persistente
Os vírus transmitidos de modo semi-persistente estão presentes no inseto: as partículas de
vírus estão ligadas à superfície cuticular do intestino anterior ("foregut" ou estomodeu), a
região que inclui a bomba de sucção, faringe e o esôfago. O vírus está embebido em um
material preso à cutícula. A aquisição do vírus é mais lenta, necessitando de minutos a horas
de alimentação. O vírus é retido por várias horas após a aquisição, mas não requer período de
latência. Não há passagem transestadial e o vírus não está presente na hemolinfa (Inoue-
Nagata & Nagata 2002, Katis et al 2007).
Persistente, circulativo não-propagativo
Os vírus circulativos não-propagativos são ingeridos, passam pelo intestino anterior até o
ventrículo anterior e mediano, depois seguem para o posterior. O vírus não infecta as células do
intestino, mas são transportados para o ventrículo mediano e posterior e liberados na hemocele. Os
19
vírus, então, associam-se às glândulas salivares acessórias e são transportadas pelas células das
glândulas salivares acessórias e liberadas no canal salivar. O tempo necessário para aquisição é
longo, de horas a dias, e o vetor retém o vírus por dias a semanas. O vírus é transmitido
transestadialmente, estando presente na hemolinfa. Desde a aquisição até a transmissão, circula no
corpo do inseto vetor com um período de latência, não se multiplicando no vetor (Inoue-Nagata &
Nagata 2002, Katis et al 2007) .
Persistente, propagativo
O vírus ao ser ingerido, infecta as células intestinais e subseqüentemente outras células. Este
se associa às glândulas salivares principais e possivelmente às acessórias antes de serem liberados
pelo canal salivar. O tempo para aquisição é relativamente longo, necessitando também de um
período de latência para a sua transmissão. O vírus passa transestadialmente no corpo do inseto,
estando presente na hemolinfa. Neste tipo de interação, ocorre a multiplicação no vetor e
freqüentemente ocorre a transmissão transovarial (Inoue-Nagata 2002 & Nagata, Katis et al 2007).
2.4 Manejo integrado de pragas no morangueiro
Manejo Integrado de Pragas (MIP), o qual é definido como um sistema de decisão para uso de
táticas de controle, isoladamente ou associadas harmoniosamente, numa estratégia de manejo
baseada em análises de custo/benefício que levam em conta o interesse e/ou impacto nos produtores,
sociedade e ambiente (Kogan 1998), deve ser adotado nos cultivos comerciais (CARVALHO 2011).
Dois pontos que afetam os insetos pragas têm sido discutidos nestes ultimos anos: o uso de
pesticidas e estratégias de manejo integrado de pragas (Ferron & Deguine 2005) Então com o
aumento dos esforços para controlar insetos, o manejo de pragas persiste como uma significativa
mudança para este século (Ferron & Deguine 2005).
O componente mais importante de qualquer sistema de MIP é o monitoramento sistemático de
pragas e de inimigos naturais, onde se determinam os níveis populacionais e/ou injúrias
(CARVALHO 2011).
Afídeos infestam o cultivo de pequenas frutas como o cultivo do morangueiro, mas a maior
injúria esta associada a transmissão de vírus para as plantas (Blackman & Eastop 2000, Isaacs &
Woodford 2007).
20
O monitoramento deve ser realizado observando-se a parte inferior das folhas e
indiretamente, a presença de formigas que se associam às colônias de pulgões. Adotar medidas de
controle quando for observado 5% de plantas infestadas numa amostragem de 20 plantas por há
(Botton et al 2010).
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24
CAPÍTULO I
Ocorrência, índices faunísticos e flutuação populacional de espécies de afídeos na cultura do
morangueiro, sob cultivo protegido, em Pinhais, PR
25
CAPÍTULO I. Ocorrência, índices faunísticos e flutuação sazonal de espécies de afídeos na
cultura do morangueiro, sob cultivo protegido, na região metropolitana de Curitiba - PR
Resumo
O morangueiro é cultivado o ano inteiro no Brasil, podendo hospedar algumas espécies de afídeos, os
quais causam injúrias devido ao potencial de transmissão de vírus, sucção de seiva e indiretamente a
redução de fotossíntese devido ao estímulo do desenvolvimento da fumagina. Conhecer o
comportamento das populações destes insetos-praga é fundamental para um adequado plano de
manejo. O objetivo deste trabalho foi registrar a ocorrência sazonal de espécies de afídeo e formigas
associadas a cultura do morangueiro e classifica-las quanto aos índices faunísticos (segundo Palma),
e testar dois métodos de coleta para os afídeos em Pinhais – PR, sob cultivo protegido em túnel baixo
no sistema orgânico. O delineamento foi inteiramente casualizado, com quatro cultivares e 2 métodos
de coleta (método de batida de planas e armadilha de Möericke) três repetições. As parcelas foram
constituídas pelas cultivares Albion, Camarosa, Camino real e Ventana. As avaliações foram
quinzenais, em duas safras, de março de 2010 a março de 2011. Foram coletados, ao total, 1.655
afídeos pertencentes a 5 espécies: Aphis forbesi Weed (14,5% - intermediária), Aphis gossypii Glover
(16,2% - intermediária), Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) (68,1% - dominante), Tetraneura
nigriabdominalis (Sasaki) (1,0% - rara) e Myzus persicae (Sulzer) (0,2% - rara). A armadilha
Möericke coletou mais afídeos que o método de batida de plantas, entretanto, para a coleta da espécie
C. fragaefolli o método de batida se mostrou mais adequado. A cultivar Ventana e Camino real
apresentaram a maior incidência de insetos. Os afídeos estiveram presentes durante todo o período de
cultivo, e, dependendo da espécie e das condições climáticas ocorreram picos populacionais,
registrando-se no outono as maiores médias de afídeos no campo.
Palavras-chave: Fragaria x ananassa Duchesne; Aphidoidea; flutuação populacional; amostragem
26
Abstract
The strawberry is grown year round in Brazil can host some species of aphids, which can cause
injuries due to the potential transmission of viruses, sucking sap and indirectly reduced
photosynthesis due to stimulation of the development of sooty mold. Knowing the behavior of
populations this insect-pests is essential for an adequate plan for pest management. The objective of
this study was to record the seasonal fluctuation of aphid species associated with strawberry culture
and classifies them as to the faunal indices, according to Palma, in Pinhais - PR, under protected
cultivation in low tunnels in the organic system. The design was completely randomized, with four
cultivars and two methods of collection (method of hit and trap method Möericke) and three
replicates. The plots were four cultivars in both seasons. The evaluations were carried out fortnightly,
in two seasons, from March 2010 to March 2011. We collected the total 1,655 aphids belonging to
five species: Aphis forbesi Weed (14.5% - intermediate), Aphis gossypii Glover (16.2% -
intermediate), Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) (68.1% - dominant), Tetraneura
nigriabdominalis (Sasaki) (1.0% - rare) and Myzus persicae (Sulzer) (0.2% - rare). Möericke trap
collected more aphids than the method of beating plants, however, for the species C. fragaefolli the
method of beating was more appropriate. The Camino Real and Ventana cultivar had the highest
average of these insects. Aphids were present throughout the year, and depending on the species and
climatic conditions occurring population peaks, registering the highest average in the fall of aphids in
the field.
Key-words: Fragaria x ananassa Duchesne; Aphidoidea; fluctuation; sampling
27
1. Introdução
O cultivo do morangueiro (Fragaria x ananassa Duchesne) é uma importante atividade
comercial para pequenos e médios produtores (Ferla et al 2007). Entretanto, a produção de morango
apresenta-se frágil quanto a sustentabilidade sócio-ambiental, pois em decorrência dos problemas
fitossanitários e da exigência do mercado por frutos livres de defeitos, necessita de intervenção
constante para controle de pragas e doenças (Fadini et al 2004). Para minimizar os danos na cultura
do morangueiro, o método mais empregado pelos agricultores é o controle químico (Botton et al
2010). No entando, a atual demanda mundial por alimentos certificados e isentos de resíduos de
pesticidas tem pressionado o modelo convencional agrícola a constantes reavaliações de seus
métodos de produção (Fadin & Louzada 2001).
Neste sentido, um sistema de amostragem para a identificação de insetos-praga é de crucial
importância na implantação de programas de manejo integrado de pragas, uma vez que será utilizado
na avaliação de ocorrência de picos populacionais e na tomada de decisão de controle ou não (Miller
& Foottit 2009). Segundo Henz (2010), a utilização do monitoramento pode resultar em economia na
aplicação de inseticidas. Contudo, para que a amostragem e o monitoramento sejam eficientes, é
necessário que o produtor identifique as principais espécies de pragas presentes (Fadini et al 2004)
Afídeos (Hemiptera: Aphidoidea) são consideradas pragas-chave na cultura do morangueiro,
principalmente quando sob cultivo protegido (Passos et al 2000, Rondon et al 2004, Valério et al
2007). O morangueiro hospeda uma variedade de espécies de afídeos (Rondon & Cantliffe 2004) e
entre os danos causados, estão a sucção contínua de seiva e o favorecimento do fungo do gênero
Capnodium (Valério et al 2007) que trazem como consequência o enfraquecimento da planta e a
diminuição da produção de frutos. Além disso, os afídeos podem transmitir quatro viroses que
podem levar a planta à morte (Blackman & Eastop 2000, Rondon et al 2005, Bortolozzo et al 2007,
Botton et al 2010, Bernardi et al 2011).
Rondon et al (2005) relataram a espécie Caetosiphon fragaefolli como vetor de viros no
morangueiro, também Isaacs & Woodford (2007) mencionam a espécie Aphis gossypii como
transmissor de Strawberry mottle vírus (SMoV) no cultivo do morangueiro.
Uma característica dos afídeos do morangueiro é a protocooperação com formigas lava-pés
do gênero Camponotus, que tem por hábito a proteção da colônia de afídeos por meio da deposição
de solo na base do morangueiro, o que dificulta o controle de Aphis forbesi Weed (afídeo-da-raiz) e a
colheita dos frutos devido a sua agressividade e picada dolorosa, que contribuem para a aversão dos
28
trabalhadores rurais em efetuar colheita e outras práticas culturais em áreas infestadas pela espécie
(Fowler et al 1990, Bernardi 2011).
No entanto, as pesquisas com afídeos na cultura do morangueiro, que poderiam dar suporte
para a elaboração de um efetivo programa de controle, são escassas, Rondon et al (2004), Rondon &
Cantliffe (2005); Rondon et al (2005) desenvolvidos na Flórida (EUA) e de Valério et al (2007) em
Portugal. No Brasil, foram dadas por Passos et al (2000) que citam a ocorrência de Aphis gossypii
Glover, A. forbesi e Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) na cultura do morangueiro no estado de
São Paulo. Para o Estado do Paraná Araujo et al (2010) também relatam a ocorrência destas mesmas
espécies em morangueiro em Pinhais, PR. Bernardi (2011) relatou a ocorrência das espécies, A.
forbesi e C. fragaefolii, em um inventário no morangueiro, para os Municípios de Bento Gonçalves,
Caxias do Sul, Farroupilha e Flores da Cunha (Serra Gaúcha), Bom Princípio e Feliz (Vale do Rio
Caí), Ipê (Campos de Cima da Serra) e Pelotas, Turuçu e São Lourenço do Sul (Metade Sul) no Rio
Grande do Sul.
Segundo Botton et al (2010) o monitoramento deve ser realizado observando-se a parte
inferior das folhas e indiretamente, a presença de formigas que se associam às colônias de pulgões,
adotando-se medidas de controle quando for observado 5% de plantas infestadas numa amostragem
de 20 plantas por ha.
Neste trabalho foi avaliada a flutuação sazonal de espécies de afídeos associadas a quatro
cultivares de morangueiro em sistema orgânico em cultivo protegido, classificando - as quanto aos
índices faunísticos. Também foram comparados dois métodos de amostragem e registrado a
ocorrência das espécies de formigas associadas aos afídeos e no município de Pinhais, Paraná.
2. Material e Métodos
2.1 Área experimental
O estudo foi realizado na área de Olericultura Orgânica, no Centro de Estações Experimentais
do Canguiri, UFPR, município de Pinhais - Paraná, (25º25’ de latitude Sul, 49º08’ longitude Oeste;
altitude de 930 m), sendo conduzido de março de 2010 a agosto de 2010 e de outubro de 2010 a
março de 2011. O clima da região, segundo a classificação de Köppen é Cfb, caracterizado por
temperatura moderada com chuva bem distribuída e verão brando; com temperaturas médias do mês
mais frio e mais quente de 18ºC e de 22
ºC, respectivamente; precipitação de 1.100 a 2.000 mm
(EMBRAPA, 2012).
29
O solo na área experimental é classificado como Latossolo Vermelho-Amarelo álico, de
textura argilosa e relevo suave ondulado (EMBRAPA 2006). O preparo do solo foi feito com o
auxílio de equipamento roto-encanteirador. A análise química foi realizada no Laboratório de
Química e Fertilidade do Solo, no Departamento de Solos e Engenharia Agrícola (DESA –
UFPR), cuja análise química na camada de 0 a 15 cm indicou os seguintes valores médios: pH
(CaCl2) = 6,1; pH SMP = 6,4; Al+3
= 0; H+Al = 3,7 cmolc dm-3
; Ca2+
= 7,2 cmolc dm-3
Mg2+
= 3,4
cmolc dm-3
; K+
= 1,44 cmolc dm-3
; P= 158,4 mg dm-3
; C= 37,4 g dm-3
; Boro= 0,98 mg dm-3
; V%= 76
e CTC= 15,74 cmolc dm3.
O delineamento experimental utilizado foi de blocos casualizados, em esquema fatorial,
sendo os tratamentos constituídos por quatro cultivares provenientes de viveiros de produção
comercial do Chile (Albion, Camarosa, Camino Real e Ventana), dois métodos de amostragem
(armadilhas de garrafa pet na cor amarela do tipo Möericke e método de batida de planta) e três
repetições.
Os canteiros possuíam dimensões de 43,0 m x 1,0 m e espaçados 0,5 m entre si. As parcelas
foram constituídas por 12 plantas distribuídas em espaçamento 0,3 x 0,3 m, totalizando 2,10 m2,
sendo as avaliações realizadas em oito plantas úteis escolhidas ao acaso. Entre parcelas foram
deixadas (0,6 m) sem tratamento como plantas de bordadura.
Durante o desenvolvimento da cultura não foi feita a aplicação de inseticida para controle de
pragas, sendo o manejo de plantas invasoras realizado manualmente. O sistema de irrigação foi do
tipo localizado, com tubos gotejadores contendo furos espaçados em 0,30 m. Aos 30 dias após o
plantio (DAP), o solo foi coberto com filme preto tipo mulching, de 50 micras preso com ganchos de
arame.
O cultivo foi do tipo protegido, utilizando estrutura do tipo túnel baixo, composto por arcos
de polietileno espaçados 1,60 m, com altura de 0,80 m em relação à superfície do solo, cobertos com
polietileno transparente de 100 micras de espessura e 2,2 m de largura.
Os dados meteorológicos foram obtidos no Instituto Tecnológico SIMEPAR, a partir de
informações da Estação Meteorológica de Pinhais, PR (Fig 1). Para fins de análise, foram utilizadas
médias de temperatura e os totais pluviométricos para a semana e diário.
30
Fig 1 Precipitação pluviométrica (mm) e Temperatura média (ºC) semanal. Dados obtidos no Instituto Tecnológico
SIMEPAR, a partir de informações da Estação Meteorológica de Pinhais, PR, no período de março de 2010 a março de
2011.
2.2 Avaliação da ocorrência das espécies de afídeos
A diversidade de espécies e a flutuação populacional de afídeos associados ao morangueiro
foram avaliadas semanalmente no campo. A amostragem de afídeos e o monitoramento foram
realizados com o uso de armadilhas cromotrópicas do tipo Möericke modificadas segundo proposto
em Amaro & Baggiolini (1982) e pelo método de batida de plantas conforme proposto por Van
Driesche (1998). Foram coletadas também as formigas associadas aos afídeos, através do método de
batida de plantas para identificação das espécies. A identificação das formigas encontradas
associadas às colônias de afídeos foi de acordo com Macgown (2011) e McArthur (2007).
As armadilhas cromotrópicas foram confeccionadas com garrafas Pet de 2 litros em formato
padronizado, fazendo-se um corte retangular, de 17 cm x 14 cm, no sentido longitudinal. A parte
interna das garrafas foi pintada com tinta automotiva na cor “Amarelo Carrera Ford” (Figura 2)
31
Figura 2 – Armadilha Möericke modificada posicionada no cultivo de morangueiro,
Pinhais – PR, 2010.
Estas armadilhas foram posicionadas horizontalmente entre as folhagens do morangueiro, no
centro das parcelas, na mesma altura das plantas e transversal ao sentido do canteiro. Visando
melhorar a fixação e redução de perda do material coletado, a armadilha foi fixada à lona do canteiro
com pedaços de arame em forma de “M”, sendo preenchida com solução de água (1 litro) e
detergente (200 ml). Semanalmente o conteúdo da armadilha era recolhido com uma peneira de 0,2
mm e transferido para recipientes plásticos com tampa e a solução substituída por uma nova. Após a
coleta, o material foi transportado para laboratório para a realização de triagens.
O método de batida foi executado com três batidas na parte aérea da planta, fazendo com que
os espécimes fossem capturados em uma bandeja plástica (0,25 m x 0,30 m x 0,5 m). O fundo da
bandeja foi forrado com Etil Vinil Acetato (E.V.A.) branco, umedecido no momento da coleta com a
solução de água e detergente, para evitar fuga de espécimes (Figura 3).
32
Figura 3 – Método de batida de plantas no cultivo do morangueiro.
A batida foi realizada aleatoriamente em quatro plantas de cada cultivar, semanalmente. Com
auxílio de um pequeno pincel, os espécimes foram transferidos, imediatamente após cada batida,
para um recipiente plástico identificado com solução álcool 70% para sua preservação temporária e
posterior triagem em laboratório.
A identificação das formigas encontradas associadas às colônias de afídeos foi de acordo com
McArthur (2007) e Macgown (2011).
2.3 Preparo e identificação do material
Os afídeos coletados foram transportados ao Laboratório Professor Ângelo Moreira da Costa
Lima, no Departamento de Patologia Básica da Universidade Federal do Paraná (UFPR). Os
espécimes foram triados sob microscópio estereoscópico e separados em morfoespécies.
Posteriormente, foram preparados e montados em lâminas permanentes, seguindo a metodologia de
Martin (1983), com adaptações. No processo de preparação, os espécimes foram acondicionados em
tubos de ensaio de 5 ml, contendo hidróxido de potássio a 10%, para a maceração dos tecidos em
banho-maria, por aproximadamente cinco minutos. Após este período, o hidróxido de potássio foi
drenado e os espécimes lavados com água destilada e subsequentemente com álcool 70%, por
aproximadamente dez minutos. Os exemplares foram transferidos para o ácido acético glacial onde
permaneciam até a sua decantação, e posteriormente mantidos em óleo de cravo, por no mínimo dez
minutos.
As morfoespécies foram montadas em lâminas permanentes utilizando-se Bálsamo do Canadá
e, posteriormente identificadas sob microscópio ótico com auxílio das chaves de identificação
33
propostas por Martin (1983); Blackman & Eastop (1984); Costa et al (1993); Foottit & Richards
(1993) e Gualtieri & Mc Leod (1994).
2.4 Índices faunísticos
Foi realizada uma análise faunística utilizando os índices de ocorrência e dominância dos
afídeos, baseando-se no método proposto por Palma (1975) apud Abreu & Nogueira (1989).
O índice de ocorrência dos afídeos foi obtido através da fórmula:
C (%) = (nasp*100)/ na, onde: nasp = número de amostragens com a ocorrência da espécie;
e na = número total de amostragens realizadas. Por meio desse método definiram-se as seguintes
classes:
- Acidental: espécie presente em menos de 25% das coletas;
- Acessória: espécie presente entre 25 a 50% das coletas;
- Constante: espécie presente em mais de 50% das coletas.
A dominância foi obtida pela fórmula:
D (%) = (sp*100)/ n, onde: sp = número de indivíduos de uma espécie; e n = número total de
indivíduos. O valor obtido foi classificado em:
- Acidental: espécie representando 0,0 a 2,5% do total de afídeos;
- Acessória: espécie representando 2,6–5,0% do total de afídeos;
- Dominante: espécie representando 5,1–100% do total de afídeos.
A combinação dos índices de ocorrência e dominância permite obter a classificação geral ou
status das espécies em: espécie comum (constante + dominante) [C], espécie intermediária (acidental
+ dominante; acidental + acessória; acessória + acessória; acessória + dominante) [I] e espécie rara
(acidental + acidental) [R].
2.5 Análise estatística
Os dados foram analisados considerando a metodologia de Modelos Lineares Generalizados
Mistos (GLMMs). A inferência foi realizada via verossimilhança, através da função glmer() do
pacote lme4 (Bates et al, 2011 ) disponível no software R (R Development Core Team (2011)).
34
Outra abordagem realizada foi via modelos aditivos generalizados (GAMs), sendo que o
efeito aleatório foi substituído por um função spline, para ajuste neste modelo foi utilizada a função
gam() disponível no pacote GAM (Hastie 2011).
3 Resultados e discussão
3.1 Índices faunísticos segundo a classificação de Palma
No período de março 2010 a março 2011, foram encontradas cinco espécies de afídeos
associados ao morangueiro: Aphis forbesi Weed, Aphis gossypii Glover, Chaetosiphon fragaefolii
(Cockerell), Myzus persicae (Sulzer) e Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki) (Tab 1).
Tab 1 Espécies de afídeos coletados em morangueiro (Fragaria x ananassa), com dados de ocorrência, dominância e
classificação de Palma, Pinhais, PR – março 2010 a março 2011.
Espécies O (%) CPO D (%) CPD CGP
Aphis forbesi Weed 25,00 AC 14,5 DM I
Aphis gossypii Glover 19,10 AC 16,2 DM I
Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) 52,00 C 68,1 DM C
Myzus persicae (Sulzer) 0,3 AC 0,2 AC R
Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki) 3,60 AC 1,0 AC R
Legenda: (O%) – Porcentagem de ocorrência das espécies de afídeos; CPO – Classificação de Palma para ocorrência (AC –
acidental, AS – acessória, CT– constante); D(%) – Porcentagem de dominância das espécies de afídeos; CPD – classificação de
Palma para dominância (AC – acidental, AS – acessória, DM – dominante); CGP – classificação geral de Palma (C - comum, I –
intermediária, R – rara).
Para as coletas realizadas em Pinhais – PR no período de um ano, a classificação de Palma
demonstrou que C. fragaefolii é uma espécie comum (68,1%) no cultivo do morangueiro e A.
gossypii e A. forbesi foram classificados como intermediárias (16,2% e 14,5% respectivamente). As
demais espécies encontradas Myzus persicae (Sulzer), e Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki) foram
classificadas como raras. Embora não tenha aplicado a classificação de Palma, resultados
semelhantes foram obtidos por Araujo et al (2010) em levantamento realizado em plantas de
morangueiro de segundo ano no cultivo orgânico, em Pinhais, PR. No cultivo do morangueiro
35
Cédola & Greco (2010), também relatam a ocorrência de cinco espécies de afídeos em morangueiro
na Argentina, dentre as quais C. fragaefolii, A. gossypii e M. persicae, os quais também foram
encontradas no presente estudo, além de Aphis fabae Scopoli e Macrosiphum euphorbiae (Thomas).
O afídeo C. fragaefolii é mensionado como espécie predominante nas áreas estudadas e, em menor
incidência, A. gossypii e M. persicae. A espécie A. gossypii também foi encontrada por Valério et al
(2007), que em experimentos com morangueiro em cultivo protegido, realizados na região oeste de
Portugal, relataram a ocorrência de cinco espécies de afídeos associadas a cultura, relatando que A.
gossypii como espécie dominante nas áreas amostradas. Estes resultados demonstram a capacidade
desta espécie colonizar plantas de morangueiro e evidenciam as diferenças entre os ambientes
estudados. Resultados semelhantes foram obtidos por Rondon et al (2005) os quais revisando a
literatura, relataram C. fragaefolli, A. gossypii e A. forbesi como espécies comuns nos cultivo do
morangueiro nos Estados Unidos da América. Similar ao resultado obtido por Bernardi (2011) o qual
realizou um inventário no Rio Grande do Sul e também relatou a ocorrência de A. forbesi e C.
fragaefolii como espécies associadas ao cultivo do morangueiro sendo que C. fragaefolii a espécie
predominante nas áreas analisadas e A. forbesi de incidência secundária.
Os resultados demonstram que no monitoramento de afídeos no morangueiro, as espécies que
devem ser observadas com maior atenção são C. fragaefolli, A. gossypii e A. forbesi.
Estudos futuros com avaliação de danos e de capacidade de transmissão de virus podem
contribuir no conhecimento da nocividade e do potencial de transmissão de patógenos à cultura pelas
espécies C. fragaefolli e A. gossypii.
3.2 Flutuação sazonal de A. forbesi, A. gossypii e C. fragaefolli
3.2.1 Influência de fatores climáticos na ocorrência dos afídeos
Os afídeos foram registrados o ano inteiro no morangueiro e dependendo da espécie e das
variações climáticas, ocorreram picos ocasionais.
Foi constatado que a temperatura e a precipitação pluviométrica influenciaram a ocorrência
de A. gossypii; A. forbesi e C. fragaefolii (Tab 2).
36
Tab 2 Coeficientes de significância (p-valor) da abundância de formas aladas e ápteras de afídeos e variáveis ambientais
mensuradas: Temperatura média da semana (TMS), Temperatura média diária (TMD), Precipitação média da semana
(PMS), Precipitação média diária (PMD),
(alado) (aptero) (alado) (aptero) (alado) (aptero)
TMS 0,011714* 0,905113ns 0,1169ns 0,000542*** 0,64287ns 0,072502 .
TMD 0,468457ns 9,85e-05*** 3,02e-05*** 0,311314 ns 0,02449* 0,106029ns
Prec.MS (mm) 0,849880ns 3,31e-06*** 9,09e-10*** 0,00101** 0,43401ns 0,275417ns
Prec. MD (mm) 0,273259ns 0,001848** 3,41e-0,6*** 0,002425** 0,37472ns 0,027087*
Aphis forbesi Aphis gossypii Caetosiphon fragaefolli
Códigos: Não significativo (ns); 0 (***); 0,001 (**); 0,01 (*); 0,05(.) em porcentagem de probabilidade pelo teste análise
via GAM.
Tab 3. Coeficientes de Correlação entre a ocorrência de Aphis forbesi, Aphis gossypii e Chaetosiphon fragaefolli e as
variáveis ambientais mensuradas: Temperatura máxima (Temp. Máxima), Temperatura mínima (Temp. mínima),
Temperatura média (Temp. média), Precipitação média.
Variáveis climáticas Aphis forbesi Aphis gossypii Caetosiphon fragaefolli
(alado) (aptero) (alado) (aptero) (alado) (aptero)
Temp. Máxima (°C) -0,15 -0,05 -0,07 -0,08 -0,23 0,01
Temp. Mínima (°C) -0,02 -0,05 -0,12 -0,09 -0,03 0,16
Temp. Média(°C) -0,08 -0,05 -0,11 -0,01 -0,11 0,08
Precipitação (mm) -0,12 -0,04 -0,11 -0,02 -0,14 0,07
Observou-se que, em média, as temperaturas variaram de 13 a 24 ºC mostrando-se adequadas
para a ocorrência das espécies no morangueiro. Estas observações corroboram com os resultados
obtidos por Chattopadhyay et al (2005) os quais indicaram que as condições meteorológicas são
fatores importantes para a dinâmica populacional de afídeos. Segundo Ro et al (1998), o
desenvolvimento de afídeos pode ser adversamente afetado por fatores climáticos. Carvalho et al
(2002), realizaram levantamento de espécies de afídeos alados em plantas hortícolas por meio de
armadilha do tipo Möericke e verificaram uma correlação entre altos níveis de precipitação e
temperaturas elevadas com a diminuição da população de afídeos alados do gênero Aphis. Pinto et al
(2000), constatou, no cultivo de batata, a influência dos fatores climáticos sobre o afídeo M.
persicae, destacando que a precipitação influenciou a flutuação populacional desta espécie, ou seja,
em presença de chuva houve diminuição na ocorrência de M. persicae.
O crescimento da população dos afídeos e a temperatura apresenta um padrão consistente, tendo
preferência por temperaturas amenas, próximas de 20 a 25 0C, fato também demonstrado em diversos
trabalhos como Cédola & Greco (2010), Bernardi (2011) para C. fragaefolii em morangueiro; A.
37
gossypi em crisântemo (Soglia et al 2002); por Michelotto et al (2003) Razmjou et al (2006) em
algodão Michelotto et al , (2005).
3.2.2 Flutuação populacional de A. forbesi
Os picos de maior ocorrência de formas aladas de A. forbesi foram no outono (21 de maio e
10 de junho de 2010) coletadas com armadilha Möericke e no verão (04 de março de 2011) no
método de batida (Fig 4). Os picos de maior ocorrência de formas ápteras de A. forbesi foram em 21
de maio e 9 de julho em Möericke; 9 de junho em batida (Fig 5). No Brasil até o momento não
existiam relatos de sobre a dinâmica da população desta espécie. Somente a observação a campo de
um pico de ocorrência de A. forbesi infestando plantações de morangueiro em julho (verão), em Ohio
Weed (1889).
Fig 4. Flutuação populacional de alados de Aphis forbesi em Fragaria x ananassa, durante dois ciclos de cultivo: março
a agosto de 2010; e outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais - PR.
38
Figura 5 Flutuação populacional de formas ápteras de Aphis forbesi em Fragaria x ananassa, durante dois ciclos de
cultivo: março a agosto de 2010 e de outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais - PR.
2.2.3 Flutuação populacional de A. gossypii
Para formas aladas de A. gossypii, os picos populacionais ocorreram no outono, 21 de maio- 21
de junho de 2010 no método Möericke e no inverno na data de 21 de julho de 2010 no método batida
de plantas (Fig 6). Para A. gossypii áptero em armadilha Möericke os picos populacionais ocorreram
nas datas de 1 de abril de 2010 e 21 de maior de 2010, no método batida de planta o pico foi na data
de 10 de junho (Fig 7). Da mesma forma, também em condições de clima mais ameno foram
observadas altas populações de A. gossypii no outono, inverno e primavera por Valério et al (2007),
que sugeriram ainda que o aumento da colônia estivesse relacionado com o surgimento de flores e
frutos de morangueiro. Rondon et al (2004), relataram que de forma geral A. gossypii foi mais
abundante no final do outono e inverno, em cultivo protegido. Rondon et al (2005) registraram a
dinâmica populacional de A. gossypii em cultivo protegido de morangueiro e relatam que de forma
geral este afídeo foi mais abundante no inverno, sendo que a temperatura no período avaliado variou
de 22 a 16ºC. Da mesma forma, o maior número de indivíduos ápteros e alados de A. gossypii
ocorreu durante os meses de maio (outono) e setembro (inverno) em plantas de quiabo avaliadas por
Leite et al (2007).
39
Figura 6 Flutuação populacional de alados de Aphis gossypii em Fragaria x ananassa, durante dois ciclos de cultivo:
março a agosto de 2010 e outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais - PR.
Figura 7 Flutuação populacional de formas ápteras de Aphis gossypii em Fragaria x ananassa, durante dois ciclos de
cultivo: março a agosto de 2010 e outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais - PR.
3.2.4 Flutuação populacional de C. fragaefolli
40
Para formas aladas de C. fragaefolli a maior ocorrência se deu 04 de março de 2010 no
método de batida de plantas (Fig 8). Para C. fragaefolli áptero a maior ocorrência se deu no inverno
(09 de julho de 2010) no método de batida, e em 4 de outubro no método de Möericke. Em 2011, os
índices do afídeo mostraram incremento no mês de março, confirmando a mesma tendência do ciclo
anterior (Fig 9). Resultados semelhantes foram observados por Cédola & Créco (2010) ao relatar que
a espécie dominante, C. fragaefolii, foi registrada em dois picos populacionais, o primeiro no outono
e o segundo na primavera em plantas de morangueiro na Argentina. Rondon & Cantliffe (2004)
relataram a primeira ocorrência da espécie causando danos em morangueiro sob cultivo protegido na
Flórida, durante a primavera de 2003/2004, mas após o estabelecimento da praga, houve novos picos
em março (inverno no hemisfério norte).
Figura 8 Flutuação populacional de alados de Chaetosiphon fragaefolii em Fragaria x ananassa, durante dois ciclos de
cultivo: março a agosto de 2010 e outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais - PR.
41
Figura 9 Flutuação populacional de formas ápteras de Chaetosiphon fragaefolii em Fragaria x ananassa, durante dois
ciclos de cultivo: março a agosto de 2010 e outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais - PR.
3.3 Ocorrência de afídeos em função dos cultivares
3.3.1 Formas aladas e ápteras de A. forbesi
Para os exemplares alados de A. forbesi, a maior incidência foi registrada para a cultivar
Camarosa (p- valor = 0,05) e Ventana (p-valor = 0,012), (Fig 10) na safra 1e 2 respectivamente. Na
safra 1 ocorreu maior incidência de A. forbesi áptero na cultivar Camino real (p=0.000199) e
Ventana (p=0.000806) (Fig 11). O método de Möericke foi o que mais capturou exemplares em
ambas as safras.
42
Figura 10 Incidência de alados de Aphis forbesi em cultivar de morangueiro (Albion, Camino Real, Camarosa e Ventana)
período de março de 2010 a março de 2011, Pinhais – PR.
Fig 11 - Incidência de formas ápteras de Aphis forbesi em cultivar de morangueiro (Albion, Camino Real, Camarosa e
Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais – PR.
43
3.3.2 Ocorrência de formas aladas e ápteras de A. gossypii
Para os afídeos alados houve maior incidência na cultivar Camino (p=0.0566) e para Ventana
(p=4.02-05
) (Fig 12). A maior incidência de A. gossypii ápteros foi nas cultivares Camino Real
(p=0.005313) e Ventana (p=0.092982) (fig 13). Na safra 1 o método Möericke (p=0.0255) foi o que
coletou mais afídeos, não apresentando diferença estatística em relação ao método de batida na safra
2. Isto pode ter sido reflexo da menor quantidade de afídeos desta espécie ocorrendo na safra 2.
Fig 12 Incidência de formas aladas de Aphis gossypii em cultivar de morangueiro (Albion, Camino Real, Camarosa e
Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais – PR.
44
Fig 13 Incidência de formas ápteras de Aphis gossypii em cultivar de morangueiro (Albion, Camino Real, Camarosa e
Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais – PR.
3.3.3 Ocorrência de formas ápteras e aladas de C. fragaefolii
Para formas aladas de C. fragaefolii foi registrado diferença significativa para as cultivares
Camino (p=0.03842) e Camarosa (p=0.00113) (Fig 14). Foi registrada uma incidência significativa
na safra 1 nas cultivares Camino (p=2,81-06
) Camarosa (p=0.009845) e Ventana (p-valor = 4,33-05
),
sendo estatisticamente significativa para C. fragaefoii áptero (Fig 15).
Fig 14 Incidência de formas aladas de Chaetosiphon fragaefolii em cultivar de morangueiro (Albion, Camino Real,
Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais – PR.
45
0.0
1.0
2.0
3.0
4.0
5.0
6.0
7.0
8.0
9.0
10.0
11.0
12.0
13.0
14.0
15.0
3/2
6/2
010
4/1
0/2
010
4/2
5/2
010
5/1
0/2
010
5/2
5/2
010
6/9
/20
10
6/2
4/2
010
7/9
/20
10
7/2
4/2
010
8/8
/20
10
8/2
3/2
010
9/7
/20
10
9/2
2/2
010
10/7
/20
10
10/2
2/2
01
0
11/6
/20
10
11/2
1/2
01
0
12/6
/20
10
12/2
1/2
01
0
1/5
/20
11
1/2
0/2
011
2/4
/20
11
2/1
9/2
011
3/6
/20
11
3/2
1/2
011
Núm
ero m
édio
de
indiv
íduo
s /
dat
a de
cole
ta
Datas de coleta
Média geral Coleta em armadilha Möericke Coleta em batida de planta
Fig 15 Incidência de formas ápteros de Chaetosiphon fragaefolii em cultivar de morangueiro (Albion, Camino Real,
Camarosa e Ventana) período de março de 2010 a março de 2011, em Pinhais – PR.
46
3. 4 Flutuação de formigas associadas aos afídeos do morangueiro na Região Metropolitana de
Curitiba – PR.
A ocorrência de afídeos na cultura do morangueiro esta relacionada a duas espécies de
formigas: Solenopsis saevissima (Smith) (Hymenoptera, Myrmicinae, Solenopsidini) (Fig 16) e
Camponotus sp. (Hymenoptera: Formicidae) (Fig 17), sendo registrada sua ocorrência ao longo de
todo o experimento (Fig 19).
Fig 16 Operária de Solenopsis saevissima (Smith) (Hymenoptera, Myrmicinae, Solenopsidini)
Fig 17 Operária de Camponotus sp. (Hymenoptera, Formicinae)
As formigas formam montículos de terra ao redor da colônia protegendo-a, característica que
torna fácil o reconhecimento desta espécie a campo (Fig 18).
47
Fig 18 Montículos de terra construídos por formigas Solenopsis saevissima ao redor de colônia Aphis forbesi.
O relato da ocorrência de duas espécies de formiga no presente trabalho contribui para
ampliar o conhecimento de protocooperação com afídeos. Até então, a protocooperação de A. forbesi
e S. saevissima havia sido relatada por Weed (1989), Blackman & Eastop (2000) e Bernardi (2011).
Foi registrado uma correlação significativa (p-valor = 0,0001) e positiva entre a espécie C.
fragaefolii e formigas, entretanto, este resultado pode ter sido influenciado pela ocorrência destas
formigas atraídas por outras espécies de afídeos, como A. forbesi, uma vez que estas espécies
coexistiram no campo. Também para A. forbesi alado foi registrada significância estatística com a
ocorrência de formigas (p-valor =0,0006), concordando com relatos de Bernardi (2011), o qual
também observou a relação de protocooperação desta espécie com formigas. Entretanto, assim como
em outros trabalhos, a ocorrência havia sido relacionada apenas a espécie de formiga S. saevissima.
Estes resultados ampliam o conhecimento sobre esta associação, mostrando a necessidade de maiores
estudos. A presença de formigas dos gêneros Camponotus e Solenopsis ao longo do período de
realização do presente trabalho apontaram a relação de protocooperação que existe entre as espécies
de afídeos A. forbesi e C. fragaefolii no morangueiro. Na literatura não é relatada a protocooperação
48
entre formigas e C. fragaefolii sendo necessário conduzir mais estudos a nível de campo com uma
metodologia mais adequada para a coleta de formigas.
Fig 19 Flutuação populacional de formigas Camponotus sp e Solenopsis saevissima em morangueiro,durante dois ciclos
de cultivo: março de 2010 a agosto de 2010 e outubro de 2010 a março de 2011, Pinhais - PR.
4 Conclusões
1 - Foram encontradas cinco espécies de afídeos associadas ao morangueiro na região
Metropolitana de Curitiba, Paraná, sendo Aphis forbesi Weed e Aphis gossypii Glover classificadas
segundo a classificação de Palma como espécie de ocorrência intermediária; Chaetosiphon
fragaefolii (Cockerell) classificada como espécie comum e Mizus persicae (Sulzer) e Tetraneura
nigriabdominalis (Sasaki) classificadas como espécie de ocorrência rara.
2 - Os afideos foram encontrados no morangueiro o ano todo, com alguns picos populacionais
para as três espécies, sendo o período do outono a época do ano com maior ocorrencia. Além disso,
conforme a espécie, apresentam ocorrência em picos populacionais também no verão para A.
forbesi, enquanto A. gossypii apresentou picos também no inverno e primavera e C. fragaefolii no
inverno.
3 - As cultivares que apresentaram a maior média de afídeos foram Camino Real e Ventana. A
armadilha Möericke coletou mais afídeos que o método de batida de plantas, entretanto, para a coleta da
espécie C. fragaefolli o método de batida se mostrou mais adequado.
49
4 – Foram coletadas formigas do gênero Solenopsis e Camponotus; a presença de formigas ao longo
do período de realização do presente trabalho apontaram a relação de protocooperação que existe entre as
espécies de afídeos A. forbesi e C. fragaefolii no morangueiro.
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CAPÍTULO II
Biologia e tabela de vida de fertilidade de Aphis forbesi Weed (Hemiptera: Aphididae) em
morangueiro
56
CAPÍTULO II Biologia e tabela de vida de fertilidade de Aphis forbesi Weed
(Hemiptera: Aphididae) em morangueiro
Resumo
Visando obter parâmetros biológicos que contribuam para a elaboração de um plano de manejo
integrado, objetivou-se estudar o ciclo de vida de Aphis forbesi em folhas de morangueiro cultivar
Albion. O experimento foi conduzido sob temperatura de 25 ± 2ºC; UR:60±10%; e fotofase de 12
horas no delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com 100 repetições. Cada
repetição foi constituída por uma placa de petri (1,3 cm altura x 6,5 cm de diâmetro) contendo um
folíolo de morangueiro, acondicionado sobre uma camada Agar-água. Os parâmetros da tabela de
vida de fertilidade foram calculados pelo sistema computacional TabVida. Registrou-se para A.
forbesi a ocorrência de 46% de indivíduos que apresentaram três ínstares ninfais e 25% que
apresentaram ciclo com quatro instares. A fêmea de A. forbesi gerou, em média 1,43
ninfas/fêmea/dia. A duração do período reprodutivo em média 7 dias e a longevidade foi em média
de 10 dias. A duração média de uma geração (T) de A. forbesi com 3 instares foi 11,81 dias e 11,30
para os afídeos com 4 ínstares. A taxa líquida de reprodução (Ro) foi 9,12 para afídeos com 3
ínstares e 5,81 para afídeos com 4 ínstares. A capacidade inata de aumentar em número (rm) foi
0,1872 para afídeos com 3 ínstares e 0,1557 para afídeos com 4 ínstares. A razão finita de aumento
() foi 1,20 para afídeos com 3 ínstares e 1,16 para afídeos com 4 ínstares. O ciclo biológico teve a
duração média de 16,8 dias. Os resultados evidenciaram que esta espécie esta adaptada ao hospedeiro
morangueiro devida à alta viabilidade observada em todos os ínstares e aos parâmetros de
crescimento populacional registrados na tabela de vida.
Palavras-chave: Fragaria x ananassa; pulgão-da-raiz; ciclo biológico
Abstract
In order to obtain parameters that contribute to the development of an integrated management plan,
aimed to study the life cycle of Aphis forbesi in leaves of strawberry cultivar Albion at a temperature
of 25 ± 2 ºC, RH 60 ± 10% and photophase 12 hours. The experimental design was completely
randomized, with 100 repetitions. Each repetition was constituted by a petri dish (1.3 cm height x 6,5
cm diameter) containing a strawberry leaf, put on a water-agar layer. The parameters of fertility life
table was calculated by the system TabVida. Registered for A. forbesi the occurrence of 46% of
subjects who had three instars and 25% had cycle with four instars. The female of A. forbesi
generated, on average 1.43 nymphys/female/day. The duration of reproductive period was on average
7 days. The average longevity was 10 days. The average generation time (T) of A. forbesi with third
instars was 11, 81 days and 11,30 for fourth instars with aphids. The net reproductive rate (Ro) was
9,12 for aphids with 3 instars and 5,81 for aphids with four instar. The intrinsic rate of natural
increase (rm) was 0,1872 for aphids with 3 instars and 0,1557 to aphids with four instars. The life
cycle lasted an average of 16,8 days. The results showed that this aphid is adapted to the host
strawberry due to the high viability observed in all instars.
Key Words: (Fragaria x ananassa); root aphid; biological cycle; fertility life table
57
1 Introdução
Aphis forbesi Weed, conhecido como pulgão-da-raiz é uma espécie nativa da América do
Norte (Blackman & Eastop 2006), estando estreitamente relacionado com a cultura do morangueiro.
No Brasil, esta espécie foi relatada como praga-chave da cultura em São Paulo (Passos et al 2000) no
Paraná (Zawadneak 2009; Araujo et al 2010) e no Rio Grande do Sul (Bernardi 2011).
O afídeo é conhecido por formar colônias na região da coroa da planta e pecíolos do
morangueiro (Bernardi 2011), estando associado às formigas Camponotus sp., fato que diminui a
velocidade da colheita dos frutos, devido ao ataque aos trabalhadores e o controle, uma vez que as
colônias estão protegidas por montículos de terra (Lopes 2005; Bernardi 2011). A. forbesi não tem
sido relacionada à transmissão de vírus na cultura do morangueiro (Bernardi 2011).
O início da reprodução dos afídeos indica a aceitação da planta como hospedeira, uma vez
que estes podem até se alimentar em plantas com baixa qualidade nutricional, mas não se
reproduzem (Minks & Harrewijn 1987). A capacidade reprodutiva de um afídeo é afetada por
diversos fatores tais como: a planta hospedeira, resistência de cultivares e variação na temperatura
(Kocourek et al 1994). Dixon (1987) cita que a temperatura e a qualidade do hospedeiro apresentam
grande influência no desenvolvimento, sobrevivência e reprodução dos afídeos.
As tabelas de vida de fertilidade auxiliam tanto na compreensão da dinâmica populacional de
uma espécie (Van Lenteren & Woets 1988; Bellows-Junior et al 1992), sendo que a razão de
crescimento da população de uma espécie praga é um fator importante em um programa de manejo
integrado de pragas, pois permite fazer previsões sobre futuros aumentos populacionais (Guldemond
et al 1998).
Na natureza, um ou vários fatores podem influenciar a razão real de aumento populacional (r)
de um inseto. Porém, em condições de laboratório, é possível excluir esses fatores e, assim,
determinar a taxa intrínseca de aumento (rm), obtida nas tabelas de vida de fertilidade. Esta taxa é
definida como a máxima razão de aumento obtido por uma população de distribuição etária fixa, em
qualquer combinação particular de fatores físicos do tempo, em condições ótimas de espaço,
alimentação e sem a influência de outros fatores (Andrewartha & Birch 1954). De acordo com
Pedigo & Zeiss (1996), o principal dado que se obtém em uma tabela de vida de fertilidade é a taxa
intrínseca de aumento (rm),como também este é o principal parâmetro relacionado ao controle
biológico de pragas. Krebs (1994) ressalta que o (rm) não é influenciado somente pela temperatura,
mas também, conforme Wyatt & Brown (1977), pela intensidade luminosa e pela planta hospedeira.
De acordo com Traicevski & Ward (2002), (rm) é uma medida relativa da qualidade do hospedeiro e
58
Price (1984) acrescenta que (rm) relaciona (Ro), ou taxa líquida de reprodução e (T), ou tempo de
geração, traduzindo o potencial biótico da espécie. Quanto maior o valor de (rm) mais bem sucedida
será a espécie, em um determinado ambiente. Assim, se a natalidade for maior que a mortalidade,
(rm) é positivo e ocorre crescimento populacional; se a mortalidade for maior que a natalidade, (rm) é
negativo e a população esta diminuindo e se (rm) é igual a zero, a população está estável (Birch
1948). Para Coats (1976), (rm) é o parâmetro mais importante obtido de uma tabela de vida, pois
permite a comparação do potencial de crescimento das espécies, além de facilitar a avaliação do
papel de um parasitóide em uma comunidade ou verificar se ele será bem sucedido como agente de
controle biológico. Outros dois parâmetros da tabela de vida de fertilidade são, a razão finita de
aumento populacional (λ), que é um fator de multiplicação da população a cada dia, diferindo de (rm)
por ser uma taxa finita de aumento populacional e não instantânea e TD, que representa o tempo que
leva uma população para duplicar em número (Rabinovich 1978).
O crescimento de uma população irá depender do número de fêmeas sobreviventes e a sua
produção individual em cada intervalo de tempo, representado pela taxa líquida de reprodução (Ro),
que indica o número de vezes que uma espécie consegue aumentar de uma geração para outra
(Rabinovich 1978; Southwood 1978). De acordo com Horm (1988), se uma população esta estável,
(Ro) apresenta uma valor igual a 1; se (Ro) é maior que 1, indica um aumento populacional e se (Ro)
menor que 1, indica que a população esta decrescendo.
As informações das tabelas de vida podem servir no controle biológico aplicado como
elemento de avaliação do potencial reprodutivo tanto da praga quanto de seus inimigos naturais.
Conforme Bellows Junior et al (1992), dentre os diversos critérios de seleção e avaliação de inimigos
naturais, um agente de controle biológico será considerado efetivo contra uma determinada praga se,
pelo menos, as taxas intrínsecas de aumento (rm) de ambos forem semelhantes (Van Lenteren 1986).
Segundo Andrewartha & Birch (1954), se a taxa intrínseca de aumento (rm) de um parasitóide for
superior às taxas intrínsecas encontradas para o seu hospedeiro, isto favorecerá o estabelecimento do
inimigo natural em uma determinada área.
Embora A. forbesi esteja presente em regiões produtoras de morango, inexistem informações
disponíveis sobre a biologia desta espécie.
Neste contexto, objetivou-se estudar o ciclo de vida de Aphis forbesi em folhas de
morangueiro cultivar Albion e determinar os parâmetros de crescimento populacional.
59
2. Material e Métodos
2.1 Estabelecimento das colônias de A. forbesi
Colônias de A. forbesi foram coletadas da área de Olericultura Orgânica, no Centro de
Estações Experimentais do Canguiri, UFPR, município de Pinhais, Paraná, levados ao laboratório de
Entomologia Professor Ângelo Moreira da Costa Lima, no Departamento de Patologia Básica, da
Universidade Federal do Paraná e transferidas para plantas de morangueiro cv Albion com cerca de 5
meses de idade, para inicio da criação do afídeo. As plantas foram cultivadas em vasos de cerâmica
(11 cm de altura por 13 cm de diâmetro) e mantidas em estufa telada. Os vasos foram preparados
com ½ de terra preparada para jardinagem marca Riga Sniker, ½ substrato plantmax®
, sendo os vasos
adubados a cada 30 dias com Forth Hortaliças na dosagem de 100 g/m². Cada vaso continha uma
planta.
2.2 Instalação do experimento de biologia de A. forbesi
O experimento foi realizado no laboratório de Entomologia Professor Ângelo Moreira da
Costa Lima, no Departamento de Patologia Básica, da Universidade Federal do Paraná em sala
climatizada, sob temperatura de 25 ± 2ºC, UR de 60 ± 10% e fotofase de 12 horas.
As folhas de morangueiro de cultivar Albion foram obtidas da área de Olericultura Orgânica,
no Centro de Estações Experimentais do Canguiri, UFPR, município de Pinhais, Paraná, a 25º25’ de
latitude Sul e 49º08’ longitude. As mudas foram cedidas pela empresa Bioagro, sendo provenientes
do Chile e cultivadas sob manejo orgânico. No momento da instalação do experimento em
laboratório, as folhas eram cortadas, levadas ao laboratório, selecionadas por um tamanho padrão de
6 cm2
, higienizadas com hipoclorito de sódio a 1%, lavadas para eliminação de resíduos e retirado o
excesso de água em papel absorvente.
Cada repetição foi constituída por uma placa de petri (1,3 cm altura x 6,5 cm de diâmetro)
contendo um folíolo de morangueiro acondicionado sobre uma camada de 3 mm de Agar-água (3%)
e nipagim (0,5%). Na extremidade do pecíolo foi colocado um algodão umedecido para reduzir o
ressecamento. Após a montagem da arena, com o auxílio de um pincel fino de cerdas macias, foram
colocados 3 fêmeas adultas por placa, retirando os exemplares 24 h depois, sendo deixada apenas
uma ninfa por placa, quando deu-se início aos registros diários dos parâmetros biológicos.
60
O número e duração dos ínstares foi determinado diariamente pela observação, em
microscópio estereoscópico, (aumento 10 x) e coleta das exúvias. Na fase adulta, para o registro da
produção diária de ninfas, procedeu-se à contagem das ninfas nascidas no dia e sua posterior retirada
da folha, permanecendo apenas o adulto.
Parâmetros biológicos de A. forbesi
2.3 Os parâmetros biológicos avaliados foram:
a) Duração de cada estagio ninfal
b) Duração do Período ninfal
c) % de sobrevivência do estágio ninfal
d) Duração do período pré-reprodutivo
e) Duração do período reprodutivo
f) Duração do período pós-reprodutivo
g) Longevidade
h) Fertilidade total
i) Ciclo de vida
j) Viabilidade
2.4 Delineamento experimental
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado com 100 repetições. As tabelas de
vida de fertilidade foram elaboradas e os parâmetros de crescimento populacional foram calculados
pela utilização do sistema computacional Tabvida, conforme descrito em Penteado (2010).
3. Resultados e discussão
3.1 Ciclo biológico de A. forbesi alimentados em folhas de morangueiro cultivar Albion
3.1.1 Estágio ninfal
61
O desenvolvimento de A. forbesi ocorreu entre 15 a 18 dias. Para a totalidade de 100 afideos
avaliados, registrou-se a ocorrência de 46% que apresentaram ciclo biológico com três ínstares
ninfais e 25% que apresentaram quatro instares ninfais (Tab 1).
Estes resultados são concordantes com Dixon (1987) e Minks & Harrewijn (1987) que
afirmaram que, como regra geral, os afídeos passam por quatro instares ninfais, havendo relatos de
ocorrência de três e de quatro instares em partes da população (Kairo & Murphy 1999). Entretanto,
Takahashi (1924) observou a existência de um quinto ínstar para várias espécies, assim como para
parte da população das espécies estudadas por Chagas Filho et al (2005) e Cédola & Greco (2010).
Na biologia com tres ínstares a duração do estágio ninfal foi 6,5 dias e na de quatro ínstares
de 7,19 (Tab1) Michelotto et al (2003) observaram que a fase ninfal para A. gossypii, durou 4 dias
em três cultivares de algodoeiro Michelotto; Silva; Busoli, (2004), estudando o comportamento de
Aphis gossypii em plantas daninhas, observaram que o período ninfal durou 4 dias em indivíduos
mantidos em Sidastrum micranthum (A. St.-Hil.) (malva-preta) e Sida santaremnensis H. Mont
(guaxuma) e apenas três dias em Commelina benghalensis L. (trapoeiraba).
A viabilidade de cada instar foi alta, sendo observados valores sempre superiores a 90%,
sendo que a porcentagem de sobrevivência de A forbesi foi mais elevada no primeiro instar (99%),
diminuindo gradativamente até o quarto instar (94%) (Tab 1).
Tab 1 – Duração (dias) (média ± erro padrão) da fase de ninfa, duração dos períodos pré-reprodutivo, reprodutivo e pós-
reprodutivo, fertilidade diária, total e ciclo biológico de Aphis forbesi alimentados em Fragaria x ananassa cultivar
Albion, em laboratório. Temperatura de 25 ± 2ºC; UR:60±10%; Fotofase :12 horas. Curitiba, 2011.
Viabilidade
Média ± EP Média ± EP (%) ± EP
10 Instar 1.8 ± 0.1 1.1 ± 0.1 99,00 ± 1,81
20 Instar 2.3 ± 0.1 1.9 ± 0.3 96,00 ± 6,10
30 Instar 2.4 ± 0.1 2.2 ± 0.2 95,00 ± 7,62
40 Instar - - 2.0 ± 0.2 94,00 ± 8,57
Estágio ninfal 6.5 ± 0.2 7.2 ± 0.4 96,00 ± 1,50
Período pré-reprodutivo 2.0 ± 0.2 2.5 ± 0.4
Período reprodutivo 8.2 ± 0.8 5.6 ± 1.0
Período pós-reprodutivo 2.1 ± 0.3 1.9 ± 0.3
Longevidade 11.6 ± 0.9 8.4 ± 0.8
Total ninfas/fêmea 11.5 ± 1.2 8.2 ± 1.7
Ninfas/fêmea/dia 1.4 ± 0.1 1.5 ± 0.3
Ciclo biológico 18.1 ± 0.9 15.6 ± 0.8
Duração (dias)
Parâmetros biológicosCOM 3 ESTÁGIOS NINFAIS* COM 4 ESTAGIOS NINFAIS**
*n=46 para 3 ínstares e **n=25 para 4 ínstares
62
3.1.2 Estágio Adulto
O período pré-reprodutivo de A. forbesi foi, em média, de 1,9 dias para os afídeos que
apresentaram 3 ínstares e 2,5 dias para os com 4 ínstares (Tab1).
A duração do período reprodutivo variou de 5 a 8 dias, sendo que para os afídeos que
apresentaram três ínstares foi em média 8,2 dias e de 5,6 dias para os afídeos que apresentaram
quatro instares (Tab1). Michelotto et al (2003) obeservaram que o período reprodutivo de A.
gossypii em algodoeiro variou de 26 a 30 dias, dependendo da cultivar. Michelotto et al (2004)
observaram que o período reprodutivo de de A. gossypii se iniciou no mesmo dia em que se tornaram
adultos e duraram, em média, 18 dias para os adultos mantidos sobre três espécies de S.
santaremnensis (guaxuma), S. micranthum (malva-preta) e C. benghalensis (trapoeiraba).
A duração do período pós-reprodutivo foi de 2,1 dias para os afídeos que apresentaram 3
ínstares e de 1,9 dias para os que apresentaram 4 ínstares (Tab 1). A longevidade foi em média de
11,6 dias para os afídeos que apresentaram 3 ínstares e 8,4 dias para os que apresentaram 4 ínstares
(Tab 1).
O ciclo biológico teve a duração média de 18,11 e 15,6 dias para afídeos de 3 e de 4 instares,
respectivamente (Tab 1).
Quanto à produção de ninfas/fêmea/dia de A. forbesi, observou-se valores de 1,4 ninfas para
as que apresentaram 3 ínstares e 1,46 ninfas/fêmea/dia para os que apresentaram 4 ínstares. Em
média, o número total de ninfas/fêmea de A. forbesi foi de 11,50 e 8,23 ninfas para afídeos de 3 e 4
ínstares, respectivamente.
3.2 Tabela de vida de fertilidade
Tab 3 Parâmetros de crescimento populacional obtidos para Aphis forbesi alimentados em folhas de morangueiro cv
Albion. Temperatura de 25 ± 2ºC, UR 60±10, fotofase de 12 horas. Curitiba, 2011.
com 3 ínstares com 4 ínstares
Ro - Taxa Líquida de Reprodução 9,12 5,81
T - Intervalo de Tempo entre cada geração 11,81 11,3
rm - Taxa intrínsica de aumento 0,19 0,16
Razão finita de aumento 1,21 1,17
TD - Tempo para a população duplicar 3,70 4,45
Ciclo de vida Parâmetros avaliados
63
3.2.1Taxa líquida de reprodução – R0
O parâmetro (R0), que indica o número médio de fêmeas nascidas no tempo de vida de cada
fêmea, foi de 9,12 para os afídeos que apresentaram 3 ínstares e 5,81 para os que apresentaram 4
ínstares. Razmjou et al (2006), investigando os parâmetros de fertilidade para A. gossypii em 5
diferentes cultivares de algodão, obtiveram para a Taxa líquida de reprodução (R0) valores de 24,1
para a cultivar Sahel e 13,8 para a cultivar Sealand.
Os resultados obtidos foram muito inferiores aos obtidos por Michelotto et al (2003), que
observaram a maior taxa (R0) de 82,1 na cultivar de algodoeiro Deltaopal e menores taxas de (R0)
nas cultivares Coodetec 402 (69,9) e CNPA ITA 90 (62,08), para o afídeo Aphis gossypii; bem como
por Michelotto et al (2004), que obtiveram para (R0), valores de 54,09 ninfas/adulto sob C.
benghalensis e 34,06 ninfas/adulto sob S. micranthume 28,02 ninfas/adulto sob S.santaremnensis.
Considerando que taxa líquida de reprodução (Ro) indica o número de vezes que uma espécie
consegue aumentar de uma geração para outra (Rabinovich 1978; Southwood 1978) os valores de
taxa líquida de reprodução (Ro) para o ciclo de vida de A forbesi com 4 instares ninfais (5,81) e com
3 ínstares (9,12) com os valores obtidos por Bernardi (2011) para C. fragaefolii (10,4) na cultivar
Albion, percebe-se que a população de A forbesi apresentou uma menor capacidade de aumento
populacional quando apresentou 4 instares e valores próximos aos de Bernardi com 3 instares. Estes
resultados poderiam implicar num estabelecimento mais lento a população de A forbesi na cultura
comparativamente a C. fragaefolii, entretanto, considerando os valores da população com 3 ínstares,
que nesta pesquisa foram mais frequentes, pode-se inferir que A. forbesi tem potencial de proliferar
se não manejado adequadamente.
3.1.2.2 Intervalo de tempo entre cada geração – T
A duração média de uma geração (T), que indica o período entre o nascimento dos indivíduos
de uma geração e da geração seguinte, de A. forbesi foi de 11,81 dias em média para os afídeos que
apresentaram 3 ínstares e 11,3 para os que apresentaram 4 ínstares. Razmjou et al (2006),
investigando os parâmetros de fertilidade para A. gossypii em cinco diferentes cultivares de algodão,
obtiveram uma variação de 10,72 dias para a cultivar Sahel até 9,06 dias para a cultivar Varamin.
Michelotto et al (2004), obtiveram para A. gossypii 10,02; 10,54 e 10,63 em C. benghalensis,
S. santaremnensis e S. micranthum, respecitivamente.
64
3.1.2.3 Capacidade inata em aumentar em número - rm
A capacidade inata em aumentar em número (rm), é definida como a máxima razão de
aumento obtido por uma população e relaciona (R0) e (T), traduzindo o potencial biótico da espécie
(Penteado 2007). Para A. forbesi obteve-se o valor de 0,1872, para os afídeos que apresentaram 3
ínstares e 0,1557 para os que apresentaram 4 ínstares, sendo ambos valores positivos, ou seja, a
natalidade foi maior que a mortalidade indicando um crescimento populacional. Para a espécie A.
gossypii em algodão, Razmjou et al (2006), obtiveram uma variação de 0,272 na cultivar de
algodoeiro Sealand, até 0,331 na cultivar de algodoeiro Bakhtegan.
Godoy & Cividanes (2002), obtiveram em couve, para L. erysime, a 25°C 0,28. Michelotto et
al (2003), obtiveram para o afídeo Aphis gossypii em cultivares de algodoeiro valores semelhantes
para três cultivares sendo de 0,382; 0,386 e 0,390 nas cultivares Coodetec 402, CNPA ITA 90 e
Deltaopal respectivamente. Michelotto et al (2004), obtiveram para A. gossypii em C. benghalensis o
valor de 0,40; em S. micranthum o valor de 0,33 e em S. santaremnensis o valor de 0,32.
Michelotto et al (2003), verificaram para A. gossypii de 1,465; 1,471 e 1,477
ninfas/fêmea/dia respectivamente nas cultivares Cooderec 402, CNPA ITA 90 e Deltaopal, em
condições de laboratório. Michelotto et al (2004), encontraram valores de 1,38; 1,39 e 1,49
ninfas/adulto/dia, respectivamente sobre S. santaremnensis, S. micranthum e C. benghalensis.
3.1.2.4 Razão finita de aumento - (
A razão finita de aumento ( é um fator de multiplicação da população a cada dia, diferindo
de (rm) por ser uma taxa finita de aumento populacional e não instantânea (Penteado 2007).
Para A. forbesi foi de 1,2059 para os afídeos que apresentaram 3 ínstares e 1,1685 para os que
apresentaram 4 ístares. Razmjou et al (2006), investigando os parâmetros de fertilidade para A.
gossypii em 5 diferentes cultivares de algodão, obtiveram uma variação para (de 1,39 na cultivar
Varamin até 1,28 na cultivar Sealand. Godoy & Cividanes (2002), obtiveram, em couve para L.
erysime a 25°C o valor de 1,32.
3.1.2.5 Tempo necessário para a população duplicar em número de indivíduos – TD
Quanto ao tempo necessário para a população duplicar em número (TD), A. forbesi,
apresentou 3,70 dias em média para os afídeos que apresentaram 3 ínstares e 4,45 para os afídeos que
apresentaram 4 ínstares. Valores inferiores para A. gossypii em algodoeiro foram obtidos por
65
Razmjou et al (2006), obtendo valores de 2,12 na cultivar Varamin até 2,84 na cultivar Sealand.
Michelotto et al (2003), obtiveram para A. gossypii nas cultivares de algodão Deltaopal, CNPA ITA
90 e Coodetec 402 os seguintes valores 1,78; 1,80 e 1,82 dias.
Os valores de Michelotto et al (2004), observaram para A. gossypii 1,73; 2,10 e 2,17 dias,
respectivamente para C. benghalensis, S. micranthum e S. santaremnensis.
Para Coats (1976), (rm) é o parâmetro mais importante obtido de uma tabela de vida, pois
permite a comparação do potencial de crescimento das espécies. Quanto maior o valor de (rm) mais
bem sucedida será a espécie, em um determinado ambiente (Price 1984), é uma taxa finita de
aumento e não instantânea e TD, que representa o tempo que leva uma população para duplicar em
número (Rabinivich 1978), estes parâmetros expressam o potencial biótico da espécie.
4. Conclusão
Embora tenha sido observada a ocorrência de 4 ínstares ninfais, a maioria da população
apresenta 3 ínstares ninfais, parecendo ser esta o padrão normal.
Pelos resultados obtidos na tabela de vida de fertilidade, em 11 dias (T) o inseto tem capacidade
para aumentar a sua população em cerca de 9 vezes (R0).
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69
CAPÍTULO III
Caracterização morfológica de afídeos (Hemiptera: Aphididae) associados ao
cultivo do morangueiro
70
CAPÍTULO III Caracterização morfológica de afideos (Hemiptera) associados ao
cultivo do morangueiro
Resumo
Os afídeos são insetos sugadores que atacam as folhas, brotações, pecíolo, coroa e raiz do
morangueiro. Formam colônias constituídas por ninfas e adultos partenogenéticos ápteros ou alados.
Quase todos os registros de afídeos de importância econômica associados à cultura do morangueiro
no Brasil tem sido restritos ao pulgão-verde-da-folha e ao pulgão-da-raiz. Entretanto, há conflitos
com relação ao nome cientifico correto das espécies. O objetivo deste trabalho foi contribuir com a
identificação taxonômica de afídeos associados ao morangueiro, além de gerar uma chave de
identificação ilustrada para possibilitar a identificação correta de afídeos do cultivo do morangueiro
por não especialistas. São caracterizadas cinco espécies de afídeos associados ao morangueiro: Aphis
forbesi Weed; Aphis gossypii Glover; Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell); Myzus persicae (Sulzer)
e Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki). Para todas as espécies são fornecidas ilustrações e a
caracterização morfológica para identificação, bem como imagens do aspecto da colônia para as
espécies mais freqüentes.
Palavras-chave: Fragaria x ananassa, Aphididoidea, Identificação, Chave ilustrada
Abstract
The aphids are sucking insects that attack leaves, new shoots, petioles, crown and root of strawberry.
These insects can to form colony constitute by nymphs and parthenogenetic adults wingless or
winged. Almost all records of aphids who have economic importance associated with strawberry
crop in Brasil have been accounted restricted to green aphid of leaves and strawberry root aphid.
However, there are disagreement related with the correct scientific name of the species. The
objective of this work is to contribute with the taxonomic identification of the species associated with
strawberry crop, beyond to elaborated one illustrated identification key to become possible the
correct identification of strawberry crop aphid species like base to future studies. Are characterized
five species of aphids associated with strawberry crop: Aphis forbesi Weed; Aphis gossypii Glover;
Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell); Myzus persicae (Sulzer) and Tetraneura nigriabdominalis
(Sasaki). Illustration and coments about the main morphologic details to identification, as well,
pictures of the colony aspect to the three more frequent species were disponibilized.
Keywords: Fragaria x ananassa, Aphididoidea, Identification, illustrated key
71
1 Introdução
Apesar da importância dos afídeos no cultivo do morangueiro, as espécies mais frequentes no
cultivo, no Brasil, são pouco conhecidas (Bernardi 2011). Além disso, os trabalhos publicados no
Brasil demonstram uma divergência em relação à nomenclatura científica das espécies (Araujo et al
2010, Bernardi 2011). Aphis forbesi, já foi citado como Cerosipha forbesi por PALLAMIN 2005,
SALLES 2005; FORNAZIER; PRATISSOLI 2006 e Chaetosiphon fragaefolii, já foi citado como
Capitophorus fragaefolii por PALLAMIN 2007, SALLES 2005, FORNAZIER; PRATISSOLI 2006.
Em observações a campo, em cultivo do morangueiro, o reconhecimento das espécies é
dificultado pela similaridade morfológica e comportamental desta praga. Entretanto, a correta
identificação das espécies é essencial para a imediata detecção e implantação de manejo integrado de
afídeos e, também, segundo Miller & Foottit (2009) para a análise de risco para novas espécies de
pragas introduzidas. Relatos na literatura registram a ocorrência de 38 espécies de afídeos na cultura
do morangueiro no mundo.
Há diversas chaves de identificação para espécies de Aphididoidea, mas nem sempre são de
fácil acesso e com ilustrações básicas dos caracteres aplicadas para as espécies de interesse no
presente estudo. Desta forma, uma representação através de figuras torna-se mais eficiente,
especialmente na utilização por não-especialistas no grupo.
Neste trabalho foi realizada a identificação taxonômica de afídeos associados ao
morangueiro, e elaborado uma chave ilustrada de identificação para as espécies de afídeos associados
ao cultivo do morangueiro.
2 Material e Métodos
O trabalho foi realizado com base em referências, no material contido na Coleção
Entomológica do Laboratório Prof. Ângelo Moreira da Costa Lima, da Universidade Federal do
Paraná proveniente do Projeto de Produção Integrada do morangueiro (PIMo PR) e em coletas
realizadas no Município de Pinhais, Paraná, durante dois ciclos de cultivo de morangueiro,
compreendendo o período de 26/03/2010 a 21/06/2011. Os métodos de amostragem foram a
observação visual, batida de planta (Van Driesche 1998) e armadilha de água do tipo Möericke
(Amaro & Baggiolini 1982). Todos os nomes de espécies foram verificados quanto à sua validade no
Catalogue des Aphididae Du monde/ Catalogue of the world’s Aphididae. Homoptera Aphidoidea
(Remaudière & Remaudière 1997).
72
Para a confecção da chave e caracterização taxonômica dos afídeos foram utilizadas
descrições e chaves de identificação de Aphidoidea (Weed 1889, Martin 1983, Blackman & Eastop
1984, Ilharco 1992, Costa et al 1993, Foottit & Richards 1993, Gualtieri & Mc Leod 1994, Blackman
& Eastop 2000, Voegtlin et al 2003).
Os afídeos coletados foram preparados e montados em lâminas permanentes (Martin 1983).
As morfoespécies foram montadas em lâminas permanentes utilizando-se Bálsamo do Canadá e,
posteriormente, identificadas sob microscópio ótico com auxílio das chaves de identificação.
A seguir serão apresentados para cada uma das espécies em ordem alfabética: uma
caracterização da distribuição geográfica e da colônia e chave dicotomica ilustrada com caracteres
taxonômicos que auxiliam na identificação de cinco espécies de afídeos do morangueiro.
3 Resultados e Discussão
3.1 Características das espécies dos afídeos associados ao cultivo do morangueiro
No presente trabalho foram caracterizadas cinco espécies de afídeos associadas ao
morangueiro: Aphis forbesi Weed; Aphis gossypii Glover; Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell);
Myzus persicae (Sulzer) e Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki), sendo que para as três primeiras
foram encontradas colônias no morangueiro.
3.1.1 Aphis forbesi Weed
Distribuição geográfica: Esta espécie é nativa da América do Norte, introduzida na Europa
por volta de 1928 (Blackman & Eastop 2000). Na Costa Rica foi relatada em San Jose e na província
de Cartago. Atualmente, este afídeo já foi citado na Europa, Japão, Cuba, e América do Sul. Nos
Estados Unidos, foi descrito nos Estados da Califórnia, Michigan, Minnesota, South Carolina e
Washington (Blackman & Eastop 2000). Estes mesmos autores ainda relatam a ocorrência no
Canadá, norte do México, Grã Bretanha, África do Sul, Nova Zelândia e Austrália. Rondon et al
(2004) relataram a espécie na Flórida, EUA. Existem relatos na literatura de A. forbesi ocorrendo na
Espanha, França, Estonia, Korea e Rússia (Melia 1978, Rabasse 2001, Tiido 2002, Mija & Yongnam
2003, Belozerova et al 2005, Izhevskii 2008). No Brasil, relatos da ocorrência de A. forbesi em
morangueiro foram realizados por Passos et al (2000) no Estado de São Paulo, por Araujo et al
(2010), no Paraná e por Bernardi (2011), no Rio Grande do Sul.
73
Caracterização da colônia: a colônia de A. forbesi (Fig 1 a 3) normalmente se localiza nos
pecíolos, no caule (coroa) e raízes das plantas de morangueiro (Fig 2). Estes resultados são
concordantes com os relatos de Weed (1989), Blackman & Eastop (2000) e Bernardi (2011). Em
infestações severas, os afídeos foram encontrados nos pecíolos e até nas flores (Fig 3).
Fig 1 Fêmeas áptera (A), alada (B) de Aphis forbesi em Fragaria x ananassa
Fig 2 Colônia de Aphis forbesi na região da corôa da planta de morangueiro.
A B
74
Fig 3 Infestação de Aphis forbesi; localizada nos pecíolos e flores de morangueiro
3.1.2 Aphis gossypii Glover
Distribuição geográfica: presente em quase todo o mundo, e particularmente abundante nos
trópicos, incluindo ilhas do Pacífico, no Leste da Ásia, América do Norte, China, Japão, Norte da
África e na Costa Rica. (Blackman & Eastop 2000). No Brasil está amplamente distribuído em
diversos hospedeiros, citado no morangueiro por Passos et al (2000) em São Paulo; no Paraná por
Zawadneak (2009) e Araujo et al (2010).
Caracterização da colônia: A colônia de A gossypii pode ser encontrada espalhada na face
abaxial das folhas (Fig 7); quando em alta infestação pode ser encontrado também na face adaxial,
em flores e andando sobre frutos. Estes resultados são concordantes com os relatos de Valerio et al
(2007). Rondon et al (2005) encontrou ninfas de A gossypii mais frequentemente nas folhas novas e
os adultos em botões florais.
75
Fig. 7 Colônia de Aphis gossypii em planta de morangueiro.
3.1.3 Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell)
Distribuição geográfica: C. fragaefolii tem ocorrência na América (Blackman & Eastop
2000). Sendo relatado em morangueiro no Brasil (Passos et al 2000; Araujo et al 2010; Bernardi
2011).
É um importante transmissor de vírus: como vetor persistente de ‘strawberry crinkle’,
‘strawberry lesion’, strawberry mild yellow edge, e strawberry vein chlorosis, e pela forma não
persistente de strawberry mottle e strawberry veinbanding (Blackman & Eastop 1984).
Caracterização da colônia: A colônia de C. fragaefolii foi encontrada na face abaxial da
folhas de morangueiro, em qualquer estágio de desenvolvimento, se concentrando junto às nervuras
(Fig 8 e 9). O relato de Cédola & Greco (2010) caracteriza a infestação deste afídeo nos botões
florais e folhas novas de morangueiro na Argentina, mas não especificaram a face foliar. Também
Bernardi (2011), no Rio grande do Sul, observou que C. fragaefolii tem preferência por folhas e
folíolos mais novos, nos quais forma colônias na face inferior, mas quando ocorrem elevadas
76
infestações, os adultos e ninfas podem também ocupar a face superior das folhas, o que não foi neste
ultimo caso, observado no presente trabalho.
Fig 8 Fêmea áptera e ninfa de Chaetosiphon fragaefolii localizadas próximo às nervuras na face abaxial das folhas de
morangueiro
Fig 9 Colônia de Chaetosiphon fragaefolii em folhas de morangueiro
No campo, durante as coletas em morangueiro, não foi observado se as formigas estavam em
protocooperaão com a colônia C. fragaefolii. Segundo Blackman & Eastop (1984) esta espécie não é
atendida por formigas.
3.1.4 Myzus persicae (Sulzer)
77
Distribuição geográfica: esta espécie possui distribuição mundial, não ocorrendo na Rússia,
sendo sua provavelmente origem no leste da Ásia (Blackman & Eastop 2000).
Caracterização da colônia: A colônia encontrada no morangueiro era composta por fêmeas
ápteras e ninfas de coloração amarelada, que poderia facilmente ser confundidas com C. fragaefolii.
Entretanto, os indivíduos não ficam concentrados próximos às nervuras como nesta outra espécie. Os
indivíduos alados foram coletados por armadilha de água Möericke.
3.1.5 Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki)
Distribuição geográfica: T. nigriabdominalis tem ocorrência na África, Nepal, Bangladesh,
Pakistan, Sri Lanka, Andaman Is, Tailandia, Indonesia, Japão, Korea, Malásia, Philipinas, Nova
Britânia, Australia, Fiji, Tonga, Brasil, Argentina e América Central. É amplamente distribuído em
áreas tropicais e subtropicais pelo mundo (Voegtlin et al 2003).
Caracterização da colônia: No presente trabalho não foi observado colônias de T.
nigriabdominalis quando foram realizadas observações visuais nas plantas de morangueiro. Os
indivíduos alados foram coletados por armadilha de água Möericke.
78
3.2 Chave ilustrada de Identificação de afídeos do Morangueiro
1.
a. Sifúnculos em forma de poro (Fig. 10), antena com 5 artículos, presença de 12 a 18 sensórios
secundários nos III (12 a 18); IV (3 a 5) V ( 6 a 12) segmentos em formato de anel (Fig. 11);
cauda em forma de lingua (Fig. 12). Tamanho 1.5 – 2.5 mm. Apresenta protocooperação com
formigas.
Fig 11 Sensórios secundários
em forma de anel.
Aumento 160X
Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki) (Fig.26)
b. Sifúnculos tubulares (Fig. 13); antena com 5 a 6 artículos, sensórios secundários arredondados,
presentes no III artículo antenal. Apresentando ou não protocooperação com formigas.
Fig 13 Sifúnculo tubular.
Aumento 160 X.
... 2
2.
a. Sifúnculos claros e tubulares (Fig 14), presença de setas capitatas no corpo (Fig. 15); cauda
triangular e pálida (Fig 16), 30 sensórios secundários no III artículo antenal (Fig 17), tamanho
0.9 - 1.8 mm.
Fig 10 Sifúnculo em forma de
poro (vista dorsal e lateral).
Aumento 160 X
Fig. 12 Cauda em forma
de língua.
Aumento 160 X
Fig15 Setas capitatas.
Aumento 640 x Fig14 – Sufúnculo claro e
tubular. Aumento 160X.
79
Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) (Fig 27 e 28)
a. Sifúnculos escuros; setas não capitatas no corpo, cauda alongada em forma de língua; 2 a 17
sensórios secundários presentes no III artículo antenal
... 3
3.
a. Formato dos sifúnculos cilíndricos, tamanho do corpo 0.9 – 1.8 mm, coloração verde, podendo
variar de verde claro a verde escuro, algumas vezes amarelo, marrom, avermelhado ou negro.
Normalmente vivem nas folhas novas e brotações, algumas espécies podem estar localizadas
nos pecíolos e raízes. Pode ter relação de protocooperação com formiga, as quais constroem
montículos de terra ao redor da coroa da planta.
... 4
b. Formato do sifúnculo estreito na base e inchados na extremidade distal (formato de vaso) (Fig 18);
Presença de 7 a 16 sensórios secundários no III artículo antenal em formato redondo (Fig 19), cor
marrom claro, mais escuro na base proximal, cauda triangular longa marrom claro, (Fig. 20), com
5 a 6 setas, presença de escleritos abdominais: um pequeno esclerito pré-sifuncular que se estende
lateralmente, pós-sifuncular grande que se estende lateralmente, onde se une com uma ampla
banda esclerótica estendida no segmento VII, além de escleritos nos segmentos abdominais II e I,
tamanho 1.2 – 2.1 mm.
Fig 17 III articulo antenal com
sensórios secundários.
Aumento 160X.
Fig 16 Cauda clara e triangular.
Aumento 160X.
80
Myzus persicae (Sulzer) (Fig.29)
4 a. Sifúnculos tão escuros quanto a cauda com 6 a 9 setas (Fig 21), presença de 2 a 4 sensórios
secundários no III articulo antenal (Fig 22); abdomem em formato oval, podendo apresentar
apenas 5 artículos antenais, tamanho 1.0-1.9 mm, atendido por formigas (Fig. 14)
Aphis forbesi Weed (Fig 30)
b. Sifúnculo tubular marrom escuro, (Fig 23) e cauda clara com 4 a 6 setas (Fig 24), presença de 4 a 6
sensórios secundários no III (Fig 25) segmento abdominal em formato oval, 6 artículos antenais,
tamanho 0.9 -1.8 mm.
Aphis gossypii.Glover (Fig 31)
Fig 18 Sifúnculo.
Aumento 160 X. Fig 20 Cauda.
Aumento 640 X.
Fig 19 III artículo antenal e
sensórios secundários.
Aumento 160X.
Fig. 21 Cauda. Aumento 640 X. Fig 22 III segmento antenal, Sensórios
secundários. 160 X.
Fig 23 Sifúnculo tubular,
marrom escuro.
Aumento 160 X.
Fig 25 III artículo antenal e
sensórios secundários.
Aumento 160 X.
Fig 24 Cauda clara.
Aumento 160 X.
81
Fig 26 Adulto Tetraneura nigriabdominalis A alado (25x); B cabeça com detalhe da antena em formato de anel (100 x),
C abdome com detalhe dos sifunculos e cauda em forma de lingua (100 x).
82
Fig 27 Adulto de Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) A alado (50 x); B cabeça (100 x), C antena (100 x), D
abdome (100 x), E áptero adulto (25 x)
83
Fig 28 Adulto alado de Chaetosiphon fragaefolii (Cockerell) (A) e (B) aptero corpo, ( 50 x).
A
B
84
Fig 29 Adulto alado de Myzus persicae (Sulzer) A alado (20 x), B cabeça (63 x) , C antena (63 x), D abdome (80 x), E
áptero adulto (30 x).
85
Fig 30 Adulto alado de Aphis forbesi Weed A (20 x) o, B cabeça (63 x), C abdome (100 x), D antena (63 x), E cauda
(100 x), F áptero (ninfa e adulto)
86
Fig 31 Adultos de Aphis gossypi Glover A alado corpo (20 x), B antena (63 x), C sifúnculo e cauda (100x), D A.
gossypii áptero.
87
4 Conclusões
O presente estudo elaborou uma chave ilustrada, sobre as espécies de afídeos associadas ao
cultivo do morangueiro na região metropolitana de Curitiba – PR, como material de apoio na
identificação de afídeos para técnicos e estudantes não especialistas no grupo.
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