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Universidade Federal do Rio de JaneiroUniversidade Federal do Rio de Janeiro Departamento de EcologiaDepartamento de Ecologia
Programa de PósPrograma de Pós--Graduação em EcologiaGraduação em Ecologia
DIÓXIDO DE CARBONO EDIÓXIDO DE CARBONO E M LAGOS TROPICAIS: DM LAGOS TROPICAIS: DE E
CONTROLES LOCAIS A PCONTROLES LOCAIS A PADRADRÕÕES GLOBAISES GLOBAIS
Humberto Marotta RibeiroHumberto Marotta Ribeiro
Rio de Janeiro Rio de Janeiro –– RJ RJ Março/2009Março/2009
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do grau de Doutor em Ecologia.
Orientadores: Prof. Dr. Alex Enrich Prast Prof. Dr. Carlos M. Duarte
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DióDióxido de carbono em lagos tropicais: De controles locais xido de carbono em lagos tropicais: De controles locais a padrões globaisa padrões globais
Humberto MarottaHumberto Marotta Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do grau de Doutor em Ecologia.
__________________________________________________________________________________ Prof. Dr. Alex Enrich PrastProf. Dr. Alex Enrich Prast
(Universidade Federal do Rio de Janeiro (Universidade Federal do Rio de Janeiro –– Dep. de Ecologia) Dep. de Ecologia)
__________________________________________________________________________________ Prof. Dr. Carlos M. DuarteProf. Dr. Carlos M. Duarte
(Instituto Mediterrâneo de Estudos(Instituto Mediterrâneo de Estudos Avançados Avançados –– Dep. de Pesquisa em Dep. de Pesquisa em Mudanças Globais)Mudanças Globais)
__________________________________________________________________________________ Prof. Dr. Alex KruscheProf. Dr. Alex Krusche
(Universidade de São Paulo (Universidade de São Paulo –– Centro de Energia Nuclear na Agricultura) Centro de Energia Nuclear na Agricultura)
__________________________________________________________________________________ Prof. Dr. Marcelo BernaProf. Dr. Marcelo Bernardesrdes
(Universidade Federal Fluminense (Universidade Federal Fluminense –– Dep. de Geoquímica) Dep. de Geoquímica)
__________________________________________________________________________________ Prof. Dr. Renato CrespoProf. Dr. Renato Crespo
(Universidade Federal Fluminense(Universidade Federal Fluminense–– Dep. de Biologia Marinha) Dep. de Biologia Marinha)
Rio de Janeiro Rio de Janeiro –– RJ RJ Março de 2009Março de 2009
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Ficha Catalográfica
Marotta, H. Dióxido de Carbono em lagos tropicais: De controles locais a padrões globais. Tese de Doutorado – Departamento de Ecologia, UFRJ, 2009. 96p Palavras-chave: 1. Dióxido de Carbono; 2. Lagos; 3. Fluxos de CO2; 4. Autotrofia; 5. Heterotrofia.
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Pensa-se erroneamente, com freqüência, que o pesquisador não tem o
direito de induzir além dos fatos observados. Entretanto, todo aquele que
tem a experiência no trabalho científico sabe, pertinentemente, que se
recusar a ultrapassar os fatos implica em raramente atingi-los“.
Thomas Henry Huxley (1825-1895), Cientista Evolucionista
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AGRADECIMENTOS
Talvez o melhor e ao mesmo tempo mais trabalhoso aspecto de uma tese em Ecologia seja reunir o número de pessoas fun-da-men-tais para participar de algo que seria indubitavelmente
impossível de ser concluído somente por mim. Nesta tese foram reunidos dados que foram coletados por pessoas enquanto eu estava na sexta série do ensino básico ou em lagos dos mais
distantes rincões e, portanto, nada mais natural que agradecer muitíssimo de coração! Ao prof. Alex Enrich-Prast (Dep. Ecologia - UFRJ) pela extrema paciência em compartilhar sua vasta experiência com um aluno com tantas deficiências. Sou sinceramente grato pelas lições e nossas acaloradas discussões científicas. Ao final, um amigo sempre presente e o cientista confidente nas horas mais necessárias, o valoroso equilíbrio entre o suporte, os ensinamentos e a critica!! Ao prof. Carlos Duarte (IMEDEA – CSIC/UIB) pelo duríssimo trabalho de tentar me ensinar um pouquinho de tanta experiência e me acolher de maneira tão verdadeira. Guardo com muito carinho e gratidão tantos ensinamentos, sempre muito densos, diretos e concentrados no tempo, mas com uma ternura particular. Quantas discussões e correções estimulantes!!............Desde luego ¡Muchísimas gracias al querido Profesor Duarte! Ao prof. Francisco de Assis Esteves (Dep. Ecologia - UFRJ) pelo inquestionável incentivo para meu aprimoramento e pela disponibilização dos dados de longa duração do projeto ECOLagoas. À profa. Ana Maria de Hollanda e Vasconcellos (Dep. Bioquímica - UFRJ), minha primeira orientadora de iniciação científica. A “simples e complexa” base de tudo, a desconfiança científica das mais aguçadas e criteriosas, associada à terna maneira de professora em essência. A todos os amigos de laboratório de Biogeoquímica da UFRJ, destacando aqueles que participaram mais diretamente desta tese: Luiz Bento, Luana Pinho, Leandro Pontual, Eliane Silva, Breno Alves, Ana Lúcia Santoro, Roberta Peixoto, Viviane Figueiredo, Maria Carolina Barroso, Juliana Menezes e Luciene Valladares pelas discussões sempre esclarecedoras e pela incessante ajuda nas coletas e análises. A todos los amigos del Instituto Mediterráneo de Estudios Avanzados (IMEDEA) por toda la acogida y cariño en Mallorca (España). La enseñanza desde el curro al ocio en la isla que es ¡una pasada! Imposible la tarea de apuntar toda la gente guai, pues ¡¡En Mallorca siempre bien!! A todos os amigos de laboratório de Limnologia da UFRJ, berçário de tantas idéias e interações profícuas e estimulantes, além do suporte indispensável para os experimentos de mesocosmos. Agradeço especialmente a ajuda e a discussão imprescindíveis dos meus amigos de sempre Adriano Caliman, Luciana Carneiro, Frederico Meirelles-Pereira André Amado e Rafael Gauriento. Aos profs. John Downing (Iowa State University), Yves Prairie (Université du Québec à Montreal), David Bastviken (Universitet Stockholms) e Andrew Dickson (University of Califórnia) pela especial atenção para ensinar com tanta delicadeza e eficiência dúvidas cruciais para a conclusão desta tese. Aos profs. Mauricio Petrucio (Universidade Federal de Santa Catarina) e Wanderley bastos (Fundação Universidade Federal de Rondônia) pela ajuda fundamental na coleta de dados presentes na tese.
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A los funcionários de professor Duarte por toda la ayuda y cariño. Gracias al cariño y competéncia FUNDAMENTALES de mis amigos Paloma Albornoz, Juan Carlos Alonso, Rocio Santiago y Regino Martinez. Aos funcionários da secretária do Programa de Pós-Graduação em Ecologia (PPGE/UFRJ), Suely e Marcinha, pela gentileza e pela competência em resolver tudo junto ao PPGE. A todos os professores, que tanto contribuíram para minha formação pessoal e profissional, do Instituto de Biologia da UFRJ, do departamento de Bioquímica da UFRJ, do departamento de Geografia da UERJ e, obviamente, do Programa de Pós Graduação em Ecologia da UFRJ. Ao total e irrestrito suporte de minha família sem os quais esta tese seria impossível: minha mãe Maria, meus irmãos Carolina e Rodrigo, meu cachorro Dr. Taz Roberto, além, obviamente, da caríssima Roselaine pela presença e ajuda incessante em todas as etapas da tese. À tanta energia positiva de tantos seres vivos e paisagens, absolutamente transcendental à matéria e direto à alma.
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RESUMO
Dióxido de carbono em lagos tropicais: De controles locais a padrões globais.
Lagos são potencialmente importantes condutores de carbono entre as fontes terrestres e a
atmosfera, apresentando águas superficiais tipicamente supersaturadas de dióxido de carbono
(CO2). Os lagos tropicais são amplamente distribuídos e caracterizados por relevantes
peculiaridades devido às mais altas temperaturas e diferenças no entorno terrestre, porém ainda
são fortemente subrepresentados na literatura sobre CO2 em águas naturais. Na presente tese, o
objetivo foi avaliar a relação entre a pressão parcial de CO2 (pCO2) das águas superficiais e
potenciais fatores direcionadores nos lagos tropicais (estratificação vertical, eutrofização,
carbono orgânico, acidificação, manipulações na cadeia trófica, pluviosidade e temperatura),
analisando as diferenças no fluxo de CO2 lago-atmosfera e suas potenciais causas entre baixas e
altas latitudes. O delineamento da tese incluiu coletas sazonais e inter-anuais, experimentos em
mesocosmos e compilações de dados globais. Um resultado consistente foi a persistência da
supersaturação de CO2 associada à alta variabilidade nas águas lacustres tropicais. Lagos
tropicais foram, em média, muito mais supersaturados em CO2 (1804 ± 35 µatm) que os lagos
temperados (1070 ± 6 µatm). A pCO2 também foi muito mais variável nos lagos tropicais que
nos temperados (coeficiente de variação de 185 e 80 %, respectivamente). Ao longo de um
período de 13 anos, a pCO2 apresentou intenso dinamismo em uma mesma estação de lago
tropical, alcançando uma imensa variabilidade de 1000 vezes. Além disso, as águas húmicas
apresentaram os mais altos valores de pCO2, possivelmente devido aos aportes de carbono
orgânico ou já mineralizado advindo de fontes alóctones. A elevada relação positiva entre
precipitação e pCO2 nos lagos estudados poderia ser atribuída aos aumentos no aporte de
carbono terrestre durante os períodos chuvosos. Sendo assim, as altas temperaturas anuais e a
influência terrestre incrementada pelas chuvas podem ser relevantes fatores direcionadores do
pCO2 de lagos nos Trópicos. Além disso, o controle descendente (direcionado pela predação)
também pode influenciar significativamente a pCO2 de lagos nas baixas latitudes, mesmo por
abundantes peixes onívoros caracterizados por interações menos concentradas que aqueles
especialistas típicos das regiões temperadas. Como conclusão, a presente tese disponibiliza fortes
indícios de que os lagos tropicais mantêm um elevado e variável desequilíbrio de CO2 em
relação à atmosfera, um significativo componente do ciclo do carbono ainda pouco estudado
mas importante para um melhor entendimento dos processos biogeoquímicos globais.
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ABSTRACT
Carbon Dioxide in tropical lakes: From local controls to global patterns.
Lakes are potentially important conduits for carbon from terrestrial sources to the atmosphere,
showing surface waters typically supersaturated in carbon dioxide (CO2). Tropical lakes are
broadly distributed and show relevant specificities mainly by warmer temperatures and
differences in the terrestrial surroundings, but are still underrepresented in the literature about
CO2 in natural waters. Here, the objective was to assess the relationship between surface partial
pressure of CO2 (pCO2) and potential driving factors in tropical lake waters (vertical
stratification, eutrophication, organic carbon, acidification, food web manipulations, rainfall and
temperature), and to explore the differences in lake-atmosphere CO2 exchange and their potential
causes between low and high latitudes. The thesis design included seasonal and inter-annual
surveys, experiments in mesocosms, and global data compilations. A consistent result was the
persistence of CO2 supersaturation coupled to high variability in tropical lake waters. Tropical
lakes were, on average, far more supersaturated in CO2 (1804 ± 35 µatm) than temperate lakes
(1070 ± 6 µatm). pCO2 was also far more variable in tropical than in temperate lakes (coefficient
of variation = 185 and 80 %, respectively). Along a 13-year period, pCO2 showed intense
dynamics within any station in the same tropical lake, reaching a huge 1000-fold variability. In
addition, higher values of pCO2 were found in humic waters, possibly due to inputs of
mineralized and organic carbon from terrestrial sources. The strong positive relationship between
precipitation and lake pCO2 observed here might be attributed to increases in terrestrial carbon
inputs during rainy periods. Therefore, warmer annual temperatures and terrestrial acid inputs
into lakes, enhanced in rainfall events, might be relevant driving factors on lake pCO2 in the
Tropics. Furthermore, the top down control (predation driven) might also play a significant
influence on this variable at low latitudes, even by abundant omnivorous fishes showing less
concentrated interactions than specialist ones typical in temperate regions. In conclusion, this
thesis provides strong support that tropical lakes maintain large and variable CO2 disequilibria
with the atmosphere, a significant component of the carbon cycle that might be still little
studied but important to a better understanding on global biogeochemical processes.
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SUMÁRIO
Introdução Geral
Objetivos Gerais
Estrutura da Tese
Capítulo 1: Revisão - Os fatores reguladores do metabolismo aquático e sua influência sobre o
fluxo de dióxido de carbono entre os lagos e a atmosfera
Capítulo 2: Mudanças nos padrões de estratificação térmica e de oxigênio associadas à
persistente evasão de CO2 à atmosfera em lagos das adjacências da Floresta Tropical Atlântica,
Brasil
Capítulo 3: Variabilidade de longo prazo no dióxido de carbono em dois lagos tropicais
submetidos a eventos seqüenciais de eutrofização e acidificação
Capítulo 4: Enriquecimento de pCO2 em eventos de precipitação em lagos costeiros tropicais
Capítulo 5: Teste experimental dos controles ascendente e descendente sobre os fluxos de CO2
em um lago húmico tropical
Capítulo 6: Grande Desequilíbrio de CO2 em Lagos Tropicais
..................................................... 07
............................................................................................................ 05
........................................................................................................... 01
.......................................................................................................... 06
.............................................................................................................................. 19
........................................... 31
............................................................................................. 67
............................................ 82
.. 53
x
Conclusão Geral
Referências Bibliográficas
.............................................................................................. 94
............................................................................................................ 91
1
INTRODUÇÃO GERAL
O dióxido de carbono ou gás carbônico (CO2) é um importante gás que contribui para o
Efeito Estufa no planeta (Royer et al., 2007). Pesquisas paleoclimáticas sugerem uma relativa
sincronia entre os aumentos naturais nas concentrações de CO2 atmosférico e as épocas de
aquecimento global na história geológica da Terra (Ahn & Brook, 2008; Came et al., 2007;
Kump, 2002). Um dos índices para avaliar o papel do CO2 na mudança climática é a força
radiativa, uma medida da influência de um fator na alteração do equilíbrio do fluxo de energia
entre o sistema Terra-atmosfera e o meio exterior (IPCC, 2007). Nesse sentido, o aumento de
concentração do CO2 atmosfèrico também é acompanhado de um importante incremento de
força radioativa para o aquecimento do planeta nos últimos séculos (Figura 1).
Figura 1: Concentrações atmosféricas de CO2 ao longo dos últimos 10.000 anos (painel grande)
e desde 1750 (painel inserido). As medições foram obtidas a partir de testemunhos de gelo
(símbolos com diferentes cores para os diferentes estudos) e amostras atmosféricas (linhas
vermelhas). As forças radiativas correspondentes são mostrados nos eixos do lado direito do
painel grande. Extraído de IPCC (2007).
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10000 5000 0
Tempo antes de 2005
2
Os atuais níveis em torno de 380 ppm de CO2 na atmosfera são maiores do que a
variabilidade natural entre 180 a 280 ppm estimada para os últimos 400.000 anos (Kump, 2002).
Nesse sentido, estudos recentes têm atribuído especial relevância ao aumento antropogênico nas
concentrações de CO2 atmosférico desde a Revolução Industrial para explicar o atual
aquecimento global, que está sendo acompanhado também de aumento do nível dos mares e
redução das coberturas de gelo (IPCC, 2007; Figura 2).
Figura 2: Mudanças observadas na (a) temperatura média global da superfície terrestre; (b)
média global da elevação do nível do mar a partir de dados de marégrafo (azul) e satélite
(vermelho) e (c) cobertura de neve do Hemisfério Norte para março-abril. Todas as mudanças
são relativas às médias correspondentes para o período de 1961 a 1990. As curvas suavizadas
representam valores médios decenais, enquanto que os círculos indicam valores anuais. As áreas
sombreadas são os intervalos estimados com base em uma análise abrangente das incertezas
conhecidas (a e b) e nas séries temporais (c). Extraído de IPCC (2007).
(a) Média da Temperatura Global Ano (b) Média do Nível Global do Mar Ano (c) Cobertura de Neve do Hemisfério Norte Ano Ano
1850 1900 1950 2000
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32
3
Na escala global, os lagos são ecossistemas pequenos em área mas com ampla distribuição
geográfica (Downing et al., 2006) e potencialmente importantes na condução do carbono fixado
em compostos terrestres para seu retorno mineralizado à atmosfera (Cole et al., 1994; Cole et al.,
2007). A cota frequentemente baixa torna os lagos comuns ecossistemas de destino ao aporte
advindo de vastas áreas da bacia de drenagem (Lennon, 2004; Sobek et al., 2005). Nesse sentido,
é o balanço entre o aporte alóctone, a exportação a outros ecossistemas ou atmosfera, a produção
e a fixação autóctones de carbono que determina a pressão parcial de CO2 (pCO2) nas águas
superficiais (Cole et al., 2007), a principal condição reguladora do fluxo deste gás entre lagos e a
atmosfera (Cole & Caraco, 1998).
Sendo assim, os fatores que influenciam a produção primária (como incidência e
disponibilidade de radiação solar na água; Williamson et al., 1999), a degradação físico-química
e biológica (como a presença de substratos orgânicos, Amado et al., 2007) ou ambas (como a
concentração de nutrientes; Biddanda et al., 2001; e a estratificação das águas; Edmundson &
Mazumber, 2002) podem determinar os valores de pCO2 e consequentemente o fluxo de CO2
entre lagos e a atmosfera. A contribuição de ácidos terrestres ricos em carbono orgânico e
inorgânico (Cole et al., 2007) afeta as concentrações de CO2 dos lagos não somente por aumentar
o seu aporte ou a disponibilidade de recursos orgânicos a sua produção, mas também por alterar
o pH das águas. A acidificação dos ecossistemas aquáticos resulta em incremento de CO2
diretamente por equilíbrio iônico (Cole & Caraco, 1998), enquanto as águas mais básicas
apresentam, por outro lado, uma maior apreensão deste gás também pela calcificação biológica
(Riebesell et al., 2000).
A zona tropical pode apresentar regimes diferenciados de temperatura, incidência solar,
precipitação e produção terrestre na bacia de drenagem (Luyssaert et al., 2007), peculiaridades
que influenciam potencialmente tanto a produção físico-química (Amado et al., 2007) e
biológica (Raich et al., 2006) quanto a fixação autotrófica (Schindler, 1978) de CO2. As
condições tropicais podem sustentar expressivas emissões globais de CO2 por ecossistemas
4
aquáticos à atmosfera (Richey et al., 2002). Apesar de sua relevância ao ciclo do carbono e
representatividade na superfície terrestre (Downing et al., 2006), os lagos situados em baixas
latitudes são fortemente subrepresentados na literatura científica sobre CO2 (Cole et al., 2007;
Sobek et al., 2005). Nesse sentido, um melhor entendimento sobre as mudanças climáticas
perpassa por reduzir a lacuna de dados relacionados aos lagos tropicais (Sobek et al., 2007).
5
OBJETIVOS GERAIS
Avaliar a relação entre a pCO2 de águas superficiais e seus potenciais fatores
direcionadores nos lagos tropicais (estratificação vertical, eutrofização, concentrações de
carbono orgânico, acidificação, precipitação, manipulações na teia trófica, e temperatura);
Analisar as diferenças no fluxo de CO2 lago-atmosfera e suas potenciais causas entre
baixas e altas latitudes.
6
ESTRUTURA DA TESE
A divisão em 6 capítulos pretendeu abarcar uma síntese do conhecimento científico
disponível e a discussão de novos dados sobre as relações entre importantes fatores
direcionadores da pCO2 das águas superficiais de lagos, os quais ainda são pouco estudados
principalmente nos Trópicos. Ao longo da tese foram utilizados diferentes níveis de abordagem
ecológica frente à complexidade do tema, incluindo coleta de dados a partir de amostragens no
campo, em bases de monitoramento de longo prazo, de experimentos com mesocosmos ou
mesmo na literatura científica. Um sumário da estrutura em capítulos desta tese foi organizada na
tabela 1.
Tabela 1: Temas de cada capítulo desta tese.
Capítulos Tema Geral
1 Revisão geral na literatura científica sobre CO2 de lagos e seus fatores reguladores.
2 Análise das emissões de CO2 em eventos de estratificação/desestratificação da água em lagos adjacentes a uma floresta tropical.
3 Avaliação das relações entre eutrofização, acidificação e pCO2 em um lago tropical de água clara e outro húmico, a partir de uma base de dados de longo prazo (13 anos) e um experimento de curto prazo em mesocosmos.
4 Relação entre pluviosidade e pCO2 em lagos costeiros tropicais.
5 Efeitos ascendentes (eutrofização) e descendentes (introdução de peixe onívoro) sobre os fluxos de CO2 na interface água-ar em uma abordagem de mesocosmos em um lago húmico tropical.
6 Análise da relação global entre temperatura e pCO2 das águas superficiais de lagos a partir da maior base de dados tropicais já construída sobre este tema na literatura.
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CAPÍTULO 1
Revisão:
Os Fatores Reguladores do Metabolismo Aquático e sua Influência sobre o Fluxo de
Dióxido de Carbono entre os Lagos e a Atmosfera
Publicado no periódico “Oecologia brasiliesis” (10 (2): 177-185, 2006 por Humberto
Marotta
8
Considerações Iniciais
O ciclo global do carbono foi alterado significativamente pelas atividades humanas ao
longo dos últimos três séculos (Ver et al., 1999). A ação antrópica alterou em escala global tanto
as emissões de carbono inorgânico à atmosfera, especialmente sob a forma de dióxido de
carbono (CO2), quanto as taxas de produção e os estoques de carbono orgânico (Vitousek et al.,
1997). Os principais caminhos metabólicos nos quais o carbono orgânico é produzido e
degradado são respectivamente a produção primária e a respiração (Cole et al., 2000), cujo
balanço nos ecossistemas aquáticos é denominado de Metabolismo Aquático (Odum, 1956).
Dentre os ecossistemas naturais, os lagos são reconhecidos ambientes de acumulação de
materiais orgânicos e inorgânicos devido à freqüente posição terminal (menor cota) na bacia de
drenagem (Knoppers, 1994). Os lagos apresentam ampla distribuição geográfica (cerca de 304
milhões de ecossistemas situados em todas as zonas climáticas do planeta) e sua área global foi
estimada em torno de 4,2 x 106 km2, o que representa a expressiva parcela de quase 3 % da
superfície terrestre continental (Downing et al., 2006). Em virtude dessas características, os lagos
são potencialmente importantes no ciclo global do carbono (Cole et al., 1994).
O objetivo desta revisão foi discutir os principais fatores reguladores do metabolismo
aquático de lagos e sua influência sobre o fluxo de CO2 entre lagos e a atmosfera. A revisão foi
estruturada em quatro partes. Na primeira, ressaltamos o papel do dióxido de carbono para o
aquecimento global. Na segunda, discutimos a relação entre o metabolismo aquático e o fluxo de
dióxido de carbono de lagos para a atmosfera. Na terceira, analisamos o papel da regulação
ascendente e descendente sobre o metabolismo dos lagos. Por fim, tecemos na quarta parte uma
breve discussão sobre as lacunas científicas acerca do tema.
O Dióxido de carbono e o Aquecimento Global
A molécula de CO2 apresenta a propriedade de absorver a radiação infravermelha (calor),
contribuindo para aumentar a temperatura da atmosfera terrestre em um processo denominado de
9
Efeito Estufa. Pesquisas paleoclimáticas sugerem uma relativa sincronia entre os aumentos
naturais nas concentrações de CO2 atmosférico e as épocas de aquecimento global na história
geológica da Terra (Kump, 2002). Dados recentes do Relatório do Painel Intergovernamental de
Mudanças Climáticas (IPCC, 2001) evidenciaram um acentuado aquecimento de 0,6 oC da
superfície terrestre somente nas últimas três décadas. As conclusões do IPCC (2001) atribuem
especial relevância ao aumento de 30 % nas concentrações de CO2 atmosférico desde a
Revolução Industrial para explicar esse aquecimento global mais recente. Os atuais níveis de 380
ppm desse gás na atmosfera são maiores do que a variabilidade natural entre 180 a 280 ppm
estimada nos últimos 400.000 anos (Kump, 2002). Esse incremento antropogênico nas
concentrações de CO2 foi principalmente causado pela queima de combustíveis fósseis pela
sociedade urbano-industrial, que resultou na liberação à atmosfera de altas quantidades de
carbono antes estocadas no subsolo terrestre. Sendo assim, há cada vez mais indícios de que o
Efeito Estufa tem sido incontestavelmente acentuado pelas atividades humanas (Kerr, 2006).
As conseqüências do processo de aquecimento global intensificado pelas atividades
humanas ainda estão em debate na literatura. Os fenômenos decorrentes da ação antropogênica
mais comumente descritos são: o degelo das calotas polares (Rignot & Kanagaratnam, 2006), a
elevação do nível do mar (Miller & Douglas, 2004), os incêndios florestais (Westerling et al.,
2006), as extinções de espécies (Schwartz et al., 2006) e as catástrofes climáticas (Webster et al.,
2005). Em virtude desse cenário negativo, iniciou-se na década passada um debate mundial que
culminou com a assinatura do Tratado de Kyoto, o qual visa uma redução de, no mínimo, 5% das
emissões de gases causadores do Efeito Estufa relativas ao ano de 1990 até o período entre 2008
e 2012 (ONU, 1998). O Tratado de Kyoto é uma evidência de que a redução das emissões dos
gases do efeito estufa tornou-se uma importante meta, sem a qual se tornam inalcançáveis os
objetivos de mitigação do aquecimento global (Schneider, 2001).
10
O Metabolismo Aquático e o Fluxo de Dióxido de Carbono entre os Lagos e a Atmosfera
Alguns processos podem apresentar um papel significativo para determinar a quantidade
de CO2 nos ecossistemas aquáticos. Dentre os quais é possível destacar o balanço de CO2 entre a
apreensão pela calcificação e a liberação pela dissolução (Gattuso et al., 1998), a produção de
CO2 pela degradação físico-química induzida pela luz solar (foto-oxidação; Granéli et al., 1996),
o próprio aporte alóctone de CO2 (Raymond et al., 1997), além de outros processos físicos e
químicos (Duarte & Prairie, 2005). Em lagos de pH muito básico e com alta disponibilidade de
carbonatos, o balanço entre a calcificação e a dissolução pode ser o processo mais importante
para determinar as concentrações de CO2 na coluna d’água (Hung & Hung, 2003). A foto-
oxidação pode representar, por sua vez, uma parcela significativa da produção de CO2 nos lagos
húmicos, onde existe alta disponibilidade de carbono orgânico dissolvido na água (Graneli et al.,
1996). No entanto, várias evidências sugerem que as concentrações de CO2 nos lagos são
significativamente reguladas pelo metabolismo aquático, ou seja, pelo balanço entre a respiração
e a fotossíntese (Cole et al., 2000). Os organismos vivos obtêm a energia para desempenhar suas
funções vitais a partir da decomposição da matéria orgânica (alimento), que pode ser produzida
(por seres autotróficos) ou consumida de outros organismos (por seres heterotróficos). Enquanto
a produção primária pela fotossíntese sintetiza a matéria orgânica a partir do consumo de CO2, a
respiração é o processo de degradação dos compostos orgânicos que resulta na liberação desse
gás. Sendo assim, além de sua importância em amenizar a temperatura global, o CO2 é um gás
diretamente envolvido na atividade biológica.
Os estoques de carbono fixado pela produção primária em biomassa são relevantes
reservas de carbono do planeta, as quais podem ser liberadas para atmosfera (principalmente
como CO2) a partir da decomposição biológica ou da queima natural e antropogênica (Houghton
& Woodwell, 1989). A biomassa terrestre global apresenta valores comparáveis à quantidade
total de carbono existente na atmosfera sob a forma de CO2 (Siegenthaler & Sarmiento, 1993).
Uma parcela relevante desse carbono orgânico terrestre é transportada, depositada ou
11
mineralizada nos ecossistemas aquáticos (Cole & Caraco, 2001). Como conseqüência, a cadeia
trófica e a produção de CO2 nos ecossistemas aquáticos podem ser sustentadas não somente pela
matéria orgânica fixada pelos produtores primários autóctones, mas também pelo carbono
orgânico de origem alóctone (Pace et al., 2004). Dessa forma, os lagos podem apresentar um
metabolismo no qual as taxas de produção primária podem ser superiores, iguais ou mesmo
inferiores às taxas de respiração (Cole et al., 2000). O metabolismo aquático autotrófico se
caracteriza por taxas de produção primária superiores às taxas de respiração, tendendo a
apresentar, portanto, subsaturação de CO2 e assimilação líquida desse gás em relação à
atmosfera. Por outro lado, o metabolismo aquático heterotrófico se caracteriza por taxas de
respiração mais elevadas do que as taxas de produção primária, tendendo a apresentar
supersaturação de CO2 e liberação líquida desse gás à atmosfera.
Especialmente a partir dos últimos anos, a literatura científica passou a descrever com
maior ênfase a importância do aporte de carbono orgânico terrestre para sustentar o metabolismo
aquático heterotrófico (Duarte & Prairie, 2005). Na rede de drenagem da bacia amazônica, foi
estimado que o metabolismo aquático é predominantemente heterotrófico e que a expressiva
parcela de 80 % do CO2 liberado para atmosfera é originado da decomposição de carbono
orgânico terrestre (Richey et al., 2002). Lagos circundados por densas florestas são propícios a se
tornarem mais orgânicos devido à lixiviação (Engstrom et al., 2000) e a apresentarem um
metabolismo heterotrófico, caracterizando-se como importantes condutores de carbono entre as
fontes terrestres e a atmosfera (Cole et al., 1994). Em razão do significativo aporte orgânico
terrestre em escala global, a maioria dos lagos em todas as zonas climáticas do planeta apresenta
supersaturação de CO2 (Sobek et al., 2005). A evasão de carbono sob a forma de CO2 de lagos
para atmosfera foi estimada em torno de 70 g m-2 ano-1 (Cole et al., 1994). A partir da área mais
recentemente avaliada para os lagos (Downing et al., 2006), a emissão média anual de CO2 pode
ser extrapolada em escala global para 0,29 x 1015 g C ano-1, uma evasão equivalente aos cerca de
0,30 x 1015 g C ano-1 estimados para os rios do planeta (Cole & Caraco, 2001).
12
Regulação Ascendente e Descendente sobre o Metabolismo Aquático dos Lagos
As condições ambientais, os recursos e a composição de espécies que alteram a produção
primária e a respiração também podem determinar o metabolismo aquático e sua influência sobre
o fluxo de CO2 entre os lagos e a atmosfera. A regulação do metabolismo aquático que é
resultante da disponibilidade de recursos aos organismos na teia trófica é denominada de
controle ascendente. Já a regulação do metabolismo aquático decorrente da influência dos níveis
tróficos superiores sobre os inferiores é denominada de controle descendente.
O controle ascendente é um importante determinante do metabolismo dos lagos (Hanson et
al., 2003). O aumento da disponibilidade de radiação solar na coluna d’água freqüentemente
favorece a produção primária (Williamson et al., 1999), enquanto o aporte de carbono orgânico
terrestre favorece a produção das bactérias heterotróficas (Lennon, 2004). Já o acréscimo de
nutrientes fosfatados e nitrogenados (eutrofização) incrementa tanto a produção primária
(Schindler, 1978) quanto a atividade microbiana heterotrófica (Azam, 1998).
Sendo assim, o controle ascendente promovido pela eutrofização tende a intensificar o
metabolismo autotrófico ou heterotrófico nos lagos?! Existe na literatura uma tendência geral na
qual o metabolismo heterotrófico predominaria em lagos com baixa disponibilidade de nutrientes
(oligotróficos; Del Giorgio, 1999), enquanto o metabolismo autotrófico predominaria em lagos
com alta disponibilidade de nutrientes (eutróficos; Schindler et al., 1997). Embora o processo de
eutrofização favoreça tanto produtores primários quanto microrganismos heterotróficos, o
metabolismo que tende a ser favorecido é o autotrófico (Biddanda et al., 2001). A principal causa
desta relação ainda não está clara, mas três hipóteses complementares estão em discussão na
literatura: 1) em condições oligotróficas, as bactérias heterotróficas incorporariam nutrientes da
água mais rapidamente do que os organismos autotróficos, possivelmente devido a sua alta razão
perímetro:volume (Sanders et al., 1992); 2) mesmo em condições oligotróficas, a comunidade
planctônica heterotrófica continuaria sendo particularmente subsidiada pelo aporte de matéria
13
orgânica alóctone (Del Giorgio et al., 1999); e 3) em condições eutróficas, a predação seria mais
intensa sobre as bactérias do que sobre as algas (Fuhrman & Noble, 1995).
Além da eutrofização, o aporte de carbono orgânico dissolvido (COD) é um importante
processo de regulação ascendente sobre o metabolismo aquático dos lagos (Hanson et al., 2003).
O COD é utilizado principalmente por bactérias heterotróficas, que consomem a matéria
orgânica presente nos ecossistemas aquáticos e constituem recurso para protozoários ou para o
zooplâncton, organismos que são por sua vez um alimento potencial aos peixes. Esse caminho
alternativo da cadeia alimentar, baseado na matéria orgânica consumida pelas bactérias
heterotróficas e não no caminho tradicional baseado no carbono fixado pelas algas, é
denominado de Alça Microbiana (Azam et al., 1983). Portanto, a matéria orgânica terrestre
mineralizada nos lagos pode sustentar não somente as bactérias heterotróficas, mas também os
níveis superiores heterotróficos da cadeia trófica, como invertebrados e peixes (Pace et al.,
2004). Além de constituir recurso à respiração, o COD terrestre é caracterizado pela coloração
escura em virtude de sua composição rica em compostos refratários, como lignina e celulose
(Thurman, 1985). Essa característica intensifica a atenuação da radiação solar na coluna d’água,
o que geralmente desfavorece a produção primária aquática (Williamson et al., 1999). Sendo
assim, o controle ascendente causado pelo aporte de COD terrestre em geral favorece o
metabolismo aquático heterotrófico e a evasão de CO2 de lagos para atmosfera (Lennon, 2004).
Apesar da estreita relação positiva entre o COD terrestre e o metabolismo aquático
heterotrófico, verifica-se que o nível de explicação da regressão entre as concentrações de COD
e de CO2 em lagos na escala global é baixo, apesar de significativo (Sobek et al., 2005). Esse
aparente paradoxo é atribuído ao elevado ruído dessa regressão em virtude da origem do COD
nos lagos, a qual pode ser da lixiviação terrestre ou da produção primária aquática autóctone.
Embora também constitua um importante recurso às bactérias (Cole et al., 1988), o COD das
algas é produzido a partir da fixação de CO2 pela fotossíntese. Portanto, lagos com baixo aporte
de compostos orgânicos terrestres podem até apresentar uma relação negativa entre as
14
concentrações de COD e de CO2 devido à elevada importância das algas (Carignan et al., 2000),
o que contribui para diminuir a relação positiva entre as concentrações de COD e o fluxo de CO2
de lagos para atmosfera na escala global (Sobek et al., 2005).
Além do controle ascendente, os fatores descendentes também regulam expressivamente a
estrutura e a função das comunidades aquáticas (Scheffer, 2004). Em um tipo específico de
controle descendente, o aumento na abundância de predadores carnívoros e conseqüente redução
na biomassa dos herbívoros pode causar um efeito positivo indireto sobre a produção primária, o
qual é denominado de Cascata Trófica (Borer et al., 2005) e pode ser freqüentemente relevante
nos lagos (Carpenter et al., 2001). No entanto, dificuldades logísticas tornam os estudos sobre o
controle descendente do metabolismo de lagos mais escassos quando comparados aos que
avaliam apenas o controle ascendente. Os trabalhos mais comuns sobre o controle descendente
incluem manipulações com introdução ou exclusão de espécies, as quais requerem grande
experiência e investimento.
Em um clássico experimento de lago inteiro, Schindler et al. (1997) constataram que as
mudanças na composição de espécies em lagos podem alterar o metabolismo aquático devido à
cascata trófica. Nesse experimento, foram comparados dois lagos dominados por peixes
piscívoros e outros dois por peixes planctívoros. Dentre os quatro lagos estudados por Schindler
et al. (1997), somente um dominado por peixes piscívoros e outro por peixes planctívoros foram
submetidos à eutrofização experimental. Ambos os lagos não eutrofizados apresentaram fluxos
de liberação de CO2 para atmosfera, enquanto os lagos eutrofizados apresentaram fluxo de
apreensão de CO2 atmosférico. No entanto, a eutrofização experimental favoreceu mais o
metabolismo autotrófico e a apreensão de CO2 atmosférico no lago dominado por peixes
planctívoros. Nesse lago, a exclusão dos peixes piscívoros resultou no aumento da pressão de
predação dos peixes planctívoros sobre o zooplâncton e no decréscimo da pressão de predação
do zooplâncton sobre o fitoplâncton, favorecendo por final os produtores primários e o
metabolismo autotrófico. A partir deste resultado, Schindler et al. (1997) concluíram que pode
15
existir um efeito integrado entre os fatores ascendentes (eutrofização) e descendentes
(composição de espécies) sobre o metabolismo aquático dos lagos. Em outro experimento de
lago inteiro, Cole et al. (2000) também reforçaram essa tendência de que os controles
ascendentes e descendentes não devem ser analisados isoladamente. Nesse estudo, o
metabolismo heterotrófico persistiu em um lago não eutrófico, apesar da comunidade de peixes
ser dominada por planctívoros que reduziram a pressão de predação sobre as algas. Tal resultado
foi atribuído ao controle ascendente promovido pela alta disponibilidade de carbono orgânico
dissolvido que subsidiou a atividade aquática heterotrófica (Cole et al., 2000).
Na medida em que determinadas condições influenciam o estabelecimento das espécies
biológicas ao alterarem a quantidade e a qualidade de outros recursos, também podem apresentar
especial relevância ao metabolismo aquático. A temperatura, a pluviosidade e a profundidade são
exemplos de condições que influenciam inúmeros outros fatores de regulação tanto descendente
quanto ascendente sobre o metabolismo dos lagos. A pluviosidade favorece freqüentemente o
metabolismo aquático heterotrófico ao aumentar o aporte da lixiviação orgânica terrestre
(Biddanda & Cotner, 2002; Ram et al., 2003). No entanto, a intensificação das chuvas também
incrementa o aporte de nitrogênio e fósforo nos lagos (Schindler, 1978), o que poderia favorecer
por sua vez o metabolismo autotrófico especialmente em áreas agrícolas e urbanas. Contrário ao
esperado por razões fisiológicas, os efeitos da temperatura em escala global por si podem não
alterar significativamente a supersaturação de CO2 em lagos (Sobek et al., 2005). Apesar disso, o
aquecimento global associado a grande profundidade pode reduzir a produção primária lagunar,
resultado do aumento da faixa de anaerobiose e da produção de ácido sulfídrico na coluna d’água
(Verburg et al., 2003). Outro processo regulador do metabolismo dos lagos que influencia
diversas outras condições é o lançamento de esgotos sem tratamento. Esses efluentes domésticos
são ricos em compostos orgânicos, que sustentam o metabolismo heterotrófico (Lennon, 2004), e
em nutrientes nitrogenados e fosfatados, que favorecem o metabolismo autotrófico (Biddanda et
al., 2001). Elevadas quantidades de esgotos intensificam o metabolismo aquático heterotrófico e
16
causam permanente supersaturação de CO2 na coluna d’água, pois aumentam excessivamente a
quantidade de carbono orgânico à heterotrofia e reduzem a disponibilidade de radiação solar à
autotrofia (Hellings et al., 2001). Por outro lado, reduzidas vazões de esgoto podem intensificar o
metabolismo aquático autotrófico, tal como foi detectado em um lago tropical (Carmouze et al.,
1991), em virtude das altas concentrações de nitrogênio e fósforo inorgânicos em relação à
disponibilidade compostos orgânicos. Portanto, torna-se evidente como a previsibilidade
pretendida com as pesquisas científicas, a qual relacione os efeitos das mudanças nas condições
ecológicas ao metabolismo aquático, pode ser permeada de alta complexidade e demandar mais
estudos devido às peculiaridades locais e aos numerosos mecanismos de causa e efeito
envolvidos, os quais além de interdependentes ainda se relacionam de forma direta e indireta.
Lacunas Científicas e Considerações Finais
O metabolismo aquático influencia o fluxo de CO2 para atmosfera nos lagos, os quais são
importantes ecossistemas na condução de carbono das fontes terrestres para a atmosfera (Cole et
al., 1994). Pesquisas recentes também confirmaram a relação positiva entre o aumento do CO2
antropogênico e o aquecimento global (IPCC, 2001). Desta maneira, estudos sobre os fatores
reguladores do metabolismo aquático em lagos permitem revelar aspectos importantes para o
próprio processo de aquecimento global. No entanto, existem na literatura relevantes lacunas
sobre os fatores que regulam o metabolismo aquático, embora sejam conhecidos isoladamente
vários níveis de regulação tanto da produção primária quanto da respiração (Cole et al., 2000).
A carência de estudos nos lagos tropicais é especialmente acentuada, apesar desses
ecossistemas apresentarem importante representatividade em escala global (Downing et al.,
2006) e expressivas peculiaridades como alta incidência solar e temperatura ao longo de todo o
ano. Em um recente levantamento global sobre as concentrações de CO2 em 4902 lagos (Sobek
et al., 2005), apenas 6 % eram tropicais ou subtropicais enquanto 60 % eram boreais. Outra
lacuna se refere à constatação de que a maioria dos lagos do mundo são pequenos e rasos
17
(Downing et al., 2006), uma condição que aumenta freqüentemente a importância relativa das
margens densamente colonizadas por macrófitas aquáticas emersas (Wetzel, 1990). Essa
vegetação apresenta uma das mais altas taxas de produtividade primária do planeta (Wetzel,
2001), que pode resultar em substancial acúmulo de carbono no sedimento (Brevik & Homburg,
2004). No entanto, as macrófitas aquáticas flutuantes e emersas não reduzem as concentrações de
CO2 da coluna d’água como os outros produtores primários aquáticos, uma vez que incorporam
esse gás diretamente da atmosfera (Sculthorpe, 1967). Essa vegetação pode, por outro lado, até
aumentar as concentrações de CO2 devido à decomposição de sua biomassa morta no fundo dos
lagos (Kuehn & Suberkropp, 1998). Dessa forma, o acúmulo de carbono pelas macrófitas
aquáticas emersas não é considerado na avaliação isolada dos fluxos de CO2 entre os lagos e a
atmosfera. Apesar dessa potencial importância especialmente nos lagos rasos tropicais, a grande
maioria dos estudos simplesmente ignora a fixação de CO2 pelas macrófitas aquáticas emersas,
pois somente avaliam isoladamente o fluxo desse gás entre a coluna d’água e a atmosfera. Por
conseguinte, existe na literatura uma grande carência tanto de estudos sobre os fatores
reguladores do metabolismo em lagos tropicais quanto de trabalhos que considerem o importante
papel das macrófitas aquáticas emersas sobre o metabolismo aquático.
Os estudos ecológicos sobre o fluxo de CO2 entre os lagos e a atmosfera são relevantes não
apenas por discutirem os fatores reguladores do gás estufa mais abundante do planeta, enfocando
esses reconhecidos ecossistemas de ligação entre o ambiente terrestre e a atmosfera. Artigos
recentes têm debatido sobre o real papel da temperatura em intensificar o processo de
decomposição da matéria orgânica na escala global (para detalhes ver revisão de (Davidson &
Janssens, 2006). Portanto, estudos que avaliem os efeitos da temperatura para a decomposição
biológica e a conseqüente emissão de CO2 por lagos na escala global permitem inferir sobre o
papel do aquecimento do planeta em intensificar a liberação desse gás que contribui, por sua vez,
para aumentar a própria temperatura global. Em outras palavras, tal enfoque em lagos permite
avaliar se o aquecimento global pode ou não contribuir para intensificar o próprio aquecimento
18
global (retro-alimentação positiva). Nessa linha, foi evidenciado recentemente que a elevação de
temperatura do planeta pode aumentar as emissões de metano de lagos para atmosfera, um outro
gás que intensifica o Efeito Estufa (Walter et al., 2006).
Portanto, apesar do grande avanço obtido na literatura científica acerca dos fatores
reguladores do metabolismo aquático e de seu papel na emissão à atmosfera do gás do Efeito
Estufa mais abundante (CO2), podemos sumarizar duas principais lacunas que podem insurgir
como ponto de discussão nos próximos anos. Enquanto na escala local intralagunar existe a
necessidade por abordagens integradas do metabolismo aquático entre as áreas central e
marginal, na escala global existe a demanda pela inclusão de mais estudos em lagos tropicais.
19
CAPÍTULO 2
Mudanças nos Padrões de Estratificação Térmica e de Oxigênio Associadas à Persistente
Evasão de CO2 à Atmosfera em Lagos das Adjacências da Floresta Tropical Atlântica,
Brasil
Com o título “Changes in thermal and oxygen stratification pattern coupled to persistence of
CO2 outgassing in shallow lakes of the surroundings of Atlantic Tropical Forest, Brazil” dos
autores Humberto Marotta, Lurdemar T. Paiva & Mauricio M. Petrucio foi aceito para
publicação no periódico “Limnology”.
20
Introdução
Lagos são ecossistemas aquáticos amplamente distribuídos na superfície terrestre
continental (Downing et al., 2006), constituindo reconhecidos ambientes de acumulação de
matéria orgânica e inorgânica na bacia de drenagem (Sobek et al., 2005). A matéria orgânica é
um essencial recurso à produção físico-química e biológica de dióxido de carbono (CO2) nestes
ecossistemas (Amado et al., 2007). Compostos orgânicos terrestres apresentam uma qualidade
mais refratária à decomposição biológica que aquela produzida nos ecossistemas aquáticos
(Hopkinson et al., 1998), mas podem sustentar a heterotrofia líquida e a supersaturação de CO2
na maior parte dos lagos do mundo (Cole et al., 2007; Sobek et al., 2005). Dessa forma, lagos
poderiam ser importantes ecossistemas no ciclo global do carbono, atuando como condutores de
carbono entre as fontes terrestres e a atmosfera (Cole et al., 1994).
A produção autotrófica que fixa CO2 e a respiração que libera este gás são as maiores vias
metabólicas pelas quais a matéria orgânica é produzida e degradada no planeta (Cole et al.,
2000). A atividade biológica que determina o balanço de CO2 nas águas superficiais pode ser
fortemente influenciada pela estratificação da água nos lagos (Edmundson & Mazumder, 2002),
um dos mais importantes temas das ciências aquáticas desde o final do século XIX (Hoppe-
Seyler, 1895; Thienemann, 1925). Padrões de estratificação temporária da água durante uma
determinada estação do ano ou período do dia são frequentemente observados em lagos glaciais
(Edmundson & Mazumder, 2002), temperados (Melack & Jellison, 1998) e tropicais (Henry &
Barbosa, 1989). Estratificações persistentes são também comuns em lagos profundos (Laval et
al., 2005) e rasos (Townsend, 2006) ao redor do mundo, nos quais diferentes padrões de
estratificação são determinados por condições climatológicas e morfométricas (Timms, 1975). A
mistura de água é um controle físico-químico que pode ser regulado pela hidrologia,
profundidade, velocidade do vento, temperatura ou salinidade. A estratificação da água por
controles físicos também influencia os padrões de perfil vertical de gases biogênicos (Ford et al.,
2002).
21
A estratificação de gases biogênicos envolvidos no balanço entre a fotossíntese e a
respiração, oxigênio (O2) e CO2, é frequentemente associada a mudanças nos fatores reguladores
das emissões de CO2 à atmosfera, como as concentrações deste gás, a temperatura ou o pH nas
águas superficiais. No entanto, a relação entre a estratificação da água e as emissões de CO2 em
lagos ainda demanda melhor conhecimento, especialmente nos Trópicos. No presente capítulo,
foram estudadas as variações diárias dos perfis de O2, CO2 e outras variáveis físico-químicas em
dois lagos rasos oligotróficos, situados nas adjacências da Floresta Tropical Atlântica (Brasil) em
três períodos (um durante a estação a seca e dois durante a estação chuvosa). Lagos desta região
apresentam uma estratificação sazonal na estação chuvosa bem descrita, conseqüência da menor
circulação das águas, mais alta temperatura do ar e maior aporte de águas frias, densas e ricas em
matéria terrestre, a qual é seguida por uma desestratificação no inverno seco quando o aporte
terrestre e a temperatura são menores e a velocidade do vento é mais alta (Tundisi, 1997). Nossa
hipótese foi que lagos com altas concentrações de carbono orgânico dissolvido (COD) por
aportes terrestres poderiam apresentar persistência das emissões de CO2 a atmosfera ao longo do
ano, apesar de mudanças no padrão de estratificação da água.
Área de Estudo
Os lagos Barra e Aguapé são situados próximos (distância de cerca de 6 km) em uma
altitude de 300 m nas adjacências do Parque Estadual do Rio Doce (Sudeste do Brasil; Figura 1),
uma grande área preservada de Floresta Tropical Atlântica (36.000 ha). Ambos os lagos são
oligotróficos (fósforo total em torno de 1 µmol L-1 e clorofila-a cerca de 15 µg L-1), rasos
(profundidade máxima de 10 m) e enriquecidos em carbono orgânico total (acima de 5 mg L-1)
por influência terrestre (Petrucio et al., 2006). O lago Aguapé apresenta margens dominadas por
plantação de eucalipto. Já o lago Barra é situado em uma antiga área de plantação de eucalipto
em processo de regeneração da Floresta Atlântica, apresentando baixa influência humana e alta
lixiviação de compostos advindos da floresta (Petrucio & Barbosa, 2004).
22
Figura 1: Localização geográfica dos lagos estudados: Barra (19º51’32” S; 42º38'32” W) e
Aguapé (19º47’45” S; 42º36'53” W) no estado de Minas Gerais (Sudeste do Brasil).
O Parque Estadual do Rio Doce apresenta estações seca e chuvosas bem marcadas e as
condições meteorológicas nos meses estudados foram similares às médias históricas registradas
pelo Instituto Nacional de Meteorologia (INMET). As coletas foram realizadas em Março (verão
no fim da estação chuvosa) com uma temperatura média do ar de 25oC e precipitação acumulada
de 200 mm, Junho (inverno no meio da estação seca) com uma temperatura média do ar de 20oC
e precipitação acumulada de 20 mm, e Setembro (primavera no início da estação chuvosa) com
uma temperatura média do ar de 23oC e precipitação acumulada de 80 mm.
BRASIL
420 40’ W 420 30’ W
420 40’ W 420 30’ W
190 5
0’ S
190 50’ S
Lago Aguapé
Lago Barra
23
Material e Métodos
Um ciclo de 24 horas (12:00, 18:00, 6:00 e 12:00 do dia seguinte) foi estudado em cada
período de coleta entre os dias: 9 e 10 de Março (fim da estação chuvosa), 12 e 13 de Junho
(estação seca) bem como 12 e 13 de Setembro (início da estação chuvosa). As amostragens
foram realizadas simultaneamente no centro de ambos lagos em 4 profundidades determinadas
por disco de Secchi (100, 10 e 1 % de incidência de luz além de um ponto na zona afótica).
As concentrações de O2 dissolvido pelo método de Winkler (Mackereth et al., 1978), a
alcalinidade total pela titulação de Gran (Mackereth et al., 1978) e o pH com um pHmetro
Marconi PA-200 (precisão de 0,01) foram analisados ainda no campo. No laboratório, amostras
de água filtradas (filtros Whatman GF/F com porosidade de 0,7 µm) foram analisadas para as
concentrações de COD pelo método da oxidação catalítica de alta temperatura em um Analisador
Shimadzu TOC-5000A (amostras pré-acidificadas a pH < 2,0). Já os filtros foram analisados
para determinar as concentrações de clorofila-a por extração com acetona 90% (Lorenzen,
1967).
As concentrações de CO2 foram calculadas pelo método pH-alcalinidade (Stumm &
Morgan, 1996) após correções para temperatura, altitude e força iônica como em Cole et al.
(1994). A saturação de CO2 foi calculada considerando o equilíbrio com a atmosfera (100%) de
380 µatm. Os fluxos deste gás na interface água-ar foram estimados considerando a velocidade
pistão (Cole & Caraco, 1998) e o fator de enriquecimento químico (Wanninkhof & Knox, 1996).
Os dados log-transformados apresentaram distribuição normal (Kolmogorov-Smirnov,
p<0,05), homogeneidade de variâncias (Bartlett, p>0,05) e pareamento (F test, p<0,05)
significativos. Sendo assim, os períodos de coleta foram comparados usando testes paramétricos
(Zar, 1996): one-way ANOVA para medidas repetidas (significativo p<0,05) e comparações
múltiplas de Tukey-Kramer (significativo p<0,05). Todos os testes estatísticos foram calculados
usando o programa Graphpad Prism 4.0.
24
Resultados
Os perfis médios diários de temperatura (Figura 2), saturação de CO2 (Figura 3) e
saturação de O2 (Figura 4) apresentaram uma estratificação significativa tanto no fim quanto no
início da estação chuvosa em ambos os lagos (ANOVA and Tukey-Kramer, p<0,05) e uma
desestratificação significativa no inverno seco (ANOVA repetida, p>0,05). A estratificação
destas variáveis foi mais marcada no fim quando comparada ao início da estação chuvosa
(Figuras 2, 3 e 4).
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Temperatura (oC)25 30 35
0.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Temperatura (oC)25 30 35
0.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Temperatura (oC)25 30 35
0.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Temperatura (oC)25 30 35
0.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aa
b
c
c
b
a
a
Temperatura (oC)
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.0
a
a
a
a
a
a
a
a
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.012:00 h
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.018:00 h
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.006:00 h
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.012:00 h
dia seguinte
25 30 350.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aab
b
c
.Média Diária
a
ab
b
c
(2a) Fim da Estação Chuvosa
(2b) Estação Seca
(2c) Início da Estação Chuvosa
Figura 2: Variação diária dos perfis de temperatura nos lagos Aguapé (linhas com quadrados) e
Barra (linhas com cruzes) no fim da estação chuvosa (Março/2005), estação seca (Junho/2005) e
início da estação chuvosa (Setembro/2005). Ao menos de uma mesma letra representa diferença
não significativa entre profundidades de um mesmo perfil médio diário.
25
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de CO 2 (%)
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de CO 2 (%)
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de CO 2 (%)
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de CO 2 (%)
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aa
b
c
c
b
aa
Saturação de CO 2 (%)
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aa
a
a
a
a
a
a
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
12:00 h
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
06:00 h
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
06:00 h
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.012:00 h
dia seguinte
1000 2000 3000 40000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aab
ab
c
.Média Diária
a
ab
b
c
(3a) Fim da Estação Chuvosa
(3b) Estação Seca
(3c) Início da Estação Chuvosa
Figura 3: Variação diária dos perfis de saturação de CO2 nos lagos Aguapé (linhas com
quadrados) e Barra (linhas com cruzes) no fim da estação chuvosa (Março/2005), estação seca
(Junho/2005) e início da estação chuvosa (Setembro/2005). Ao menos de uma mesma letra
representa diferença não significativa entre profundidades de um mesmo perfil médio diário.
26
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de O2 (%)
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de O2 (%)
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de O 2 (%)
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Saturação de O 2 (%)
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aa
b
cc
b
a
a
Saturação de O 2 (%)
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aa
a
a
a
a
a
a
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
12:00 h
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
06:00 h
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
06:00 h
20 45 70 950.0
2.5
5.0
7.5
10.012:00 h
dia seguinte
25 50 75 1000.0
2.5
5.0
7.5
10.0
aa
b
c.Média Diária
a
a
b
c
(4a) Fim da Estação Chuvosa
(4b) Estação Seca
(4c) Início da Estação Chuvosa
Figura 4: Variação diária dos perfis de saturação de O2 nos lagos Aguapé (linhas com
quadrados) e Barra (linhas com cruzes) no fim da estação chuvosa (Março/2005), estação seca
(Junho/2005) e início da estação chuvosa (Setembro/2005). Ao menos de uma mesma letra
representa diferença não significativa entre profundidades de um mesmo perfil médio diário.
Considerando todas as profundidades amostradas, ambos os lagos estudados apresentaram
um aumento significativo de saturação de CO2, concentrações de COD e acidificação no início
da estação chuvosa (Figura 5, ANOVA repetida e Tukey-Kramer, p<0,05). Os fluxos de CO2 na
interface água-ar apresentaram os mais altos valores máximos no início da estação chuvosa em
ambos os lagos, mas significativas diferenças foram observadas somente no lago Aguapé (Figura
5, ANOVA repetida e Tukey-Kramer, p<0,05).
27
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
10.0
aa
b
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
10.0
aa
a
0
900
1800
2700
3600
4500
a
a
b
0
900
1800
2700
3600
4500
aa
b
015
304560
7590
a aa
015
304560
7590
a
a a
0369
12151821
aa
b
0369
12151821
a ab
2022
242628
3032
a
bc
2022
242628
3032 a
bb
6.36.56.76.97.17.37.57.7
aa
b
6.36.56.76.97.17.37.57.7
a
a
b
0
10
20
30
40
aa
a
Inicio daEstaçãoChuvosa
Fim daEstaçãoChuvosa
EstaçãoSeca
(5a) Lago Aguapé
0
10
20
30
40a a a
Inicio daEstaçáoChuvosa
Fim daEstaçãoChuvosa
EstaçãoSeca
(5b) Lago Barra
28
Figura 5: Fluxos de CO2 na interface água-ar em cada horário de coleta bem como saturações de
CO2 e de O2, concentrações de COD e clorofila-a, temperatura da água e pH em todas as
profundidades e horários coletados no fim da estação chuvosa (Março/2005), estação seca
(Junho/2005) e início da estação chuvosa (Setembro/2005) nos lagos (5.a) Aguapé e (5.b) Barra.
Os dois lagos estudados foram caracterizados por uma persistência das emissões de CO2 à
atmosfera, apesar da redução deste gás nas águas superficiais no meio dia em ambos os períodos
de coleta da estação chuvosa. Temperaturas mais baixas foram observadas no inverno seco em
ambos os lagos (Figura 5, ANOVA repetida e Tukey-Kramer, p<0,05). Considerando todas as
profundidades de coleta, a saturação de O2 e as concentrações de clorofila-a apresentaram
diferenças não-significativas entre períodos, apesar dos mais baixos valores mínimos de
saturação de O2 no fim e no início da estação chuvosa (Figura 5, ANOVA repetida, p>0,05).
Discussão
A bem descrita estratificação térmica no sistema de lagos do vale do rio Doce durante o
verão chuvoso (Tundisi, 1997), especialmente observada na coleta de Março de 2005, foi
associada a uma persistente estratificação diária de O2 e CO2 em ambos os lagos estudados. Este
resultado evidenciou que mesmo lagos rasos em áreas tropicais poderiam ser caracterizados por
estratificação de gases relacionados à decomposição orgânica. As altas temperaturas tropicais
poderiam favorecer a autotrofia líquida (redução de CO2) principalmente em águas superficiais
com disponibilidade de luz, e a heterotrofia líquida (aumento de CO2) principalmente nas zonas
mais profundas, onde a decomposição orgânica ou os aportes externos de CO2 e matéria orgânica
advindos do lençol freático são comumente mais altos (Boehrer et al., 2008).
A chuva é uma dinâmica natural que intensifica os aportes terrestres aos ecossistemas
aquáticos (Schindler, 1978). A matéria orgânica e inorgânica advinda da bacia de drenagem pode
sustentar a respiração e a supersaturação de CO2 (Cole et al., 2007; Sobek et al., 2005) ou ainda
contribuir à acidificação (Ram et al., 2003) nas águas dos lagos. Os aportes terrestres que
29
sustentam a produção bacteriana (Petrucio et al., 2006) e reduzem a disponibilidade de luz ao
fitoplâncton (Barbosa & Tundisi, 1980; Henry & Barbosa, 1989) são tipicamente aumentados em
lagos na área estudada nos períodos chuvosos. Neste contexto, o ecossistema estudado com
maior aumento de COD e redução de pH (lago Aguapé) também apresentou o único incremento
nas emissões de CO2 à atmosfera.
No entanto, o início da estação chuvosa (Setembro de 2005), momento de estratificação
intermediária, foi caracterizada em ambos os lagos estudados por um significativo aumento na
saturação de CO2, COD e acidificação, contrastando com os resultados observados no fim da
estação chuvosa, que apresentou águas mais estratificadas. Esta diferença intra-sazonal poderia
ser relacionada às flutuações naturais nos aportes de ácidos orgânicos (Ram et al., 2003) e CO2
(Striegl & Michmerhuizen, 1998) advindos de fontes terrestres, pois a biomassa fitoplanctônica
(concentrações de clorofila-a) permaneceu similar entre todos os períodos amostrados.
Incrementos na taxa de lixiviação quando se inicia a estação chuvosa pode contribuir para
carrear carbono orgânico terrestre estocado nas águas subterrâneas ou no solo ao longo da
estação seca para os lagos (Schindler, 1978), reduzindo consequentemente estes estoques ao
longo da estação chuvosa.
Apesar de uma possível maior eficiência da produção primária para reduzir CO2 nas águas
superficiais durante eventos de estratificação (Boehrer et al., 2008), foi observada evasão de CO2
à atmosfera em todos os horários de coleta em ambos os lagos. Além dos aportes de carbono
terrestre (Sobek et al., 2005), a condição oligotrófica é outra característica que poderia ter
contribuído para este resultado, pois é bem descrito na literatura a tendência geral de dominação
por heterótrofos em ecossistemas aquáticos oligotróficos e por autótrofos nos eutróficos
(Biddanda et al., 2001; Duarte & Agusti, 1998). A persistência de evasão de CO2 em nosso
estudo confirmou que também lagos tropicais poderiam ser importantes fontes de carbono para a
atmosfera, como discutido para lagos globais em outros artigos baseados em levantamentos nos
quais as baixas latitudes foram fortemente subestimadas (Cole et al., 1994; Sobek et al., 2005).
30
Sendo assim, nossos resultados confirmaram a hipótese, evidenciando evasão de CO2 à
atmosfera mesmo em águas pouco misturadas (estratificadas), onde a produção primaria é
reconhecidamente mais eficiente para reduzir as concentrações deste gás na superfície da coluna
d’água. Em conclusão, lagos rasos oligotróficos das adjacências da Floresta Tropical Atlântica
poderiam apresentar eventos de estratificação e desestratificação de temperatura, O2 ou CO2
associados a persistência de evasão de CO2, possivelmente subsidiada por aportes de carbono
alóctone.
31
CAPÍTULO 3
Variabilidade de longo prazo no dióxido de carbono em dois lagos tropicais submetidos a
eventos seqüenciais de eutrofização e acidificação
32
Introdução
Levantamentos nas águas superficiais dos lagos demonstram contundentemente que as
águas lacustres tendem a ser supersaturadas de CO2 (Cole et al., 1994; Sobek et al., 2005),
tornando tais ecossistemas importantes condutores de CO2 à atmosfera (Cole et al. 2007). A alta
concentração de CO2 na água dos lagos é devido aos aportes de carbono alóctone via lençol
freático e sob a forma tanto de CO2 quanto de carbono orgânico, sustentando o excesso de
respiração da biota aquática (Prairie et al., 2002; Sobek et al., 2005; Sobek et al., 2007). Dessa
forma, embora os lagos e tanques artificiais representem pouco mais de 3 % da superfície
continental terrestre (Downing et al., 2006), são ecossistemas que recebem uma substancial
parcela do carbono mobilizado no ambiente terrestre (Lennon, 2004; Sobek et al., 2005). Os
aportes de nutrientes também influenciam as concentrações de CO2 das águas lacustres,
aumentando a remoção deste gás pela autotrofia que se reflete em relações negativas entre as
concentrações de nutrientes e os valores de pCO2, como discutido para lagos canadenses (Prairie
et al., 2002), ou sustentando a produção de CO2 pela respiração aquática, como observado em
lagos finlandeses (Rantakari & Kortelainen, 2005). Na medida em que a química do carbono
inorgânico é altamente dependente do pH, mudanças nos aportes de bases (Raymond & Cole,
2003) e ácidos, tanto ácidos originados pela deposição atmosférica (Stoddard et al., 1999) quanto
ácidos orgânicos advindos da bacia de drenagem (Ram et al., 2003), também podem influenciar
a pCO2 das águas naturais.
Portanto, a pCO2 dos lagos pode ser extremamente dinâmico pela influência de múltiplos
processos afetando tanto a contribuição alóctone de carbono (por ex. a pluviosidade e as
mudanças no uso do solo), quanto a química do carbono nas águas lacustres (por ex. a
variabilidade do pH das águas advindas da bacia de drenagem ou do mar para os lagos) e a
apreensão de CO2 pela biota aquática (por ex. o aporte de nutrientes). Nesse sentido, o CO2 dos
lagos também pode ser altamente variável ao longo do tempo. No entanto, a maioria dos estudos
sobre a regulação de pCO2 nesses ecossistemas é derivado de levantamentos entre diferentes
33
lagos ou de estudos sazonais, de maneira que avaliações de longo prazo das dinâmicas de pCO2
nas águas lacustres são escassos, embora os dados disponíveis confirmem que sua variação inter-
anual possa ser relevante (Kelly et al., 2001; Rantakari & Kortelainen, 2005).
No presente capítulo, foram avaliadas dinâmicas de longo prazo (ao longo de 13 anos) na
pCO2 durante eventos episódicos de eutrofização e acidificação em dois contrastantes, e
altamente dinâmicos, lagos rasos costeiros tropicais (um de água clara e outro húmico). O
objetivo foi analisar a resposta dos valores de pCO2 a mudanças inter-anuais em condições
limnológicas chave, como concentrações de nutrientes e pH. Na medida em que a eutrofização
influenciou somente o lago de água clara, a resposta do lago húmico ao enriquecimento de
nutrientes foi testada experimentalmente em mesocosmos, avaliando se os resultados obtidos
poderiam ser comparáveis ao observado no lago de água clara submetido a eutrofização.
Material e Métodos
Área de Estudo
Os lagos Imboassica (22o 25’ S e 42o 56’ O) e Cabiúnas (22o 00’ S e 42o 00’ O) são
situados na costa Norte do estado do Rio de Janeiro (Sudeste do Brasil, Figura 1). Está área
apresenta temperaturas médias mínima e máxima variando entre 20,7 oC em Julho e 26,2 oC em
Fevereiro (INMET, 1992). Apesar da alta variação inter-anual (Carmouze et al., 1991), as
pluviosidades mínima e máxima são tipicamente observadas em Agosto (38 mm) e Dezembro
(182 mm; INMET, 1992).
Ambos os lagos são alongados perpendicularmente à linha de costa, rasos e relativamente
próximos entre si (distancia de 30 km), apresentando uma similar área de bacia de drenagem (50
e 45 Km2 respectivamente). Os lagos são altamente dinâmicos, caracterizados por mudanças no
fluxo e na composição química do lençol freático (Farjalla et al., 2002) e por esporádicos aportes
de água do mar intensificados por aberturas na barra de areia que lhes separam do mar (Suzuki et
34
al., 1998), condições que também afetam a extensão da colonização por macrófitas aquáticas em
ambos os lagos Imboassica (Dos Santos et al., 2006) e Cabiúnas (Dos Santos & Esteves, 2002).
Figura 1: Localização geográfica das estações de coleta (“Macrófitas” e “Aberta”) em cada lago
estudado.
O lago Imboassica, com uma área de 3,26 Km2, é localizado em uma Planície Fluvio-
Marinha Quaternária onde a floresta tropical foi desmatada (Cprm, 2000), apresentando águas
claras e pH levemente mais básico que o lago Cabiúnas. O uso da terra predominante na bacia
hidrográfica deste lago é o pasto extensivo, mas o aporte de nutrientes advindos de fontes
Rio de Janeiro
Macaé
Lago Imboassica
41o 45’ W
22o 15’ W
Macaé
5 0 5 10 km
Lago Cabiúnas
42o 00’ 08” W 22o 00’ 02” S
41o 56’ 08” W 22o 24’ 02” S
Lago Cabiúnas
Lago Imboassica
Macrofitas Aberta
500 m
Macrófitas Aberta
500 m
Brasil
35
urbanas pode ser importante. As descargas de esgotos contribuíram para a eutrofização do lago
Imboassica principalmente depois de 1995 (Esteves, 1998). Atualmente, o aporte de esgotos é
estimado em torno de 2 x 106 L d-1 e alcança este lago por diferentes canais marginais (Marotta
et al., 2009).
O lago Cabiúnas é menor (0,34 Km2) e menos alterado pelas atividades humanas, pois é
localizado em uma unidade de conservação (Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba). Este
lago é situado em uma Planície Arenosa Marinha do Quaternário onde a vegetação nativa
(denominada Restinga) é preservada (Cprm, 2000). A decomposição desta vegetação contribui
para substanciais aportes de COD para o lago Cabiúnas, que é como resultado húmico e ácido
(Farjalla et al., 2002). Apesar da localização em uma unidade de conservação, o lago Cabiúnas
também foi submetido à eutrofização, provavelmente devido à expansão urbana nos arredores do
parque nacional, mas este processo é relativamente mais recente (desde 2003) e modesto que
aquele do lago Imboassica.
Amostragem
Amostras de água superficial foram coletadas pela manhã (cerca de 10:00 h) em intervalos
aproximadamente mensais ao longo de 13 anos para análises de pCO2, clorofila-a, nitrogênio
total (TN), nitrogênio dissolvido (ND), fósforo total (PT) e fósforo dissolvido (PD), bem como
para mensurações de pH, salinidade, temperatura e profundidade total (PROFTotal) em ambos os
lagos. O esforço amostral foi esparso entre 1996 e 1998, resultando em um total de amostras
mensais entre 90 e 120, dependendo de cada variável e estação de coleta ao longo dos 13 anos.
Neste intervalo de tempo de longo prazo (1992-2005), os ecossistemas estudados foram
submetidos a eventos de eutrofização e acidificação (Tabela 1).
A eutrofização pela expansão urbana na bacia de drenagem tem sido mais acentuada
principalmente desde 1995 no lago Imboassica e desde 2003 no lago Cabiúnas. No período de 13
anos estudado, as águas lacustre do lago Imboassica apresentaram os mais altos estoques de
36
nitrogénio e fósforo durante o último intervalo de tempo, entre 2003 e 2005 (Marotta et al.,
2009). Outras importantes dinâmicas ambientais observadas também nos três anos a partir de
2003 foram a intensificação da pluviosidade, cerca de 40 % de aumento em comparação aos três
anos anteriores, e a redução da entrada de água marinha por aberturas da barra de areia em
relação aos três primeiros anos de 1992 a 1994 (4 vezes comparando com somente 1 vez entre
2003 e 2005). Estas dinâmicas foram associadas à intensa acidificação em ambos os lagos e uma
redução na concentração de nutrientes (não no estoque) das águas do lago Imboassica,
provavelmente devido ao efeito de diluição pelo substancial aumento de profundidade e não por
diminuição no lançamento de esgotos (Marotta et al., 2009).
36
Tabela I: Características limnológicas das estações de coleta (valores estão em mediana e inter-quartiles de 25-75% para o período entre 2002 e 2005).
Lagos Estações de Coleta
Coloração (430 nm)
COD (mg L-1)
Razão COR : DOC (10-4)
Profund. (m)
Clorof-a (µg L-1)
Presença de Macrófitas Aquáticas Não-submersas nas
Margens
Aberta 0,015
(0,012-0,027) 15,1
(12,6-18,2) 9,54
(6,25-30,26) 1,5
(1,2-1,7) 23,2
(10,4-39,5) Ausente
Água Clara (Imboassica)
Macrófitas 0,037
(0,025-0,051) 15,2
(12,1-18,2) 23,68
(15,48-33,73) 1,1
(0,8-1,3) 8,0
(3,8-22,5)
Colonização principalmente por Typha domingensis.
Biomassa aérea estimada em torno de 1460 g PS m-2 em 2001 (Dos
Santos et al., 2006)
Aberta 0,039
(0,015-0,054) 11,8
(10,0-17,1) 26,14
(16,11-36,79) 3,3
(2,6-4,2) 3,0
(2,2-5,2) Ausente
Húmico (Cabiúnas)
Macrófitas 0,039
(0,020-0,057) 14,1
(10,3-19,8) 23,99
(19,66-37,11) 2,0
(1,3-2,6) 2,8
(1,9-4,3)
Colonização principalmente por Eleocharis interstincta.
Biomassa aérea estimada em torno de 300 g PS m-2 em 1998 (Dos
Santos & Esteves, 2002)
37
Foram estudadas duas estações de coleta em cada um dos lagos (Figura 1). Uma estação é
situada junto à barra de areia que os separa do mar, denominada “Aberta”, e outra é adjacente ao
estande marginal de macrófitas aquáticas emersas (distante cerca de 300 m) na porção oposta ao
mar, denominada “Macrófitas”. Análises de sedimento indicam que o lago Imboassica apresenta
uma relevante heterogeneidade intra-ecossistêmica de produtores primários entre a estação
“Aberta” dominada por algas e “Macrófitas” dominada por macrófitas aquáticas emersas (Zink
et al., 2004), possivelmente devido a diferentes condições como turbulência e salinidade (Glenn
et al., 1995). Esta heterogeneidade também se reflete em mais baixos valores de razão
Coloração:COD e maiores concentrações de clorofila-a na estação “Aberta” (Tabela II),
indicando também uma mais alta influência algal (Reche & Pace, 2002) na porção do lago
Imboassica adjacente ao mar. Já o lago Cabiúnas apresenta águas humicas e heterogeneidade
intra-lagunar menos prONUnciada (Tabela II).
Delineamento do Experimento de Mesocosmos
Um experimento de mesocosmos foi realizado em Abril de 2005 para examinar a
resposta da pCO2 ao enriquecimento de nutrientes nas águas do lago húmico (Cabiúnas), o qual
não havia sido submetido à forte eutrofização. Foram usados 9 mesocosmos cilíndricos de 5600
L (2,0 m de diâmetro e 1,8 m de profundidade). Estes mesocosmos foram feitos de polietileno
transparente (0,6 mm de espessura), estendendo-se desde o sedimento de fundo até as águas
superficiais onde eram abertos em relação à atmosfera. As paredes dos mesocosmos foram
elevadas 30 cm acima do nível do lago para evitar trocas com as águas exteriores, sendo
cuidadosamente fixadas para minimizar distúrbios no fundo sedimentar, onde a base foi
afundada cerca de 30 cm. Macrófitas aquáticas não colonizaram os mesocosmos, cujas águas
confinadas eram ácidas (pH em torno de 6,1), ricas em COD (cerca de 27 mg L-1), entre
oligotróficas e mesotróficas (PT em torno de 0,4 µmol L-1, NT de 7 µmol L-1 e clorofila-a de 5,5
µg L-1), e não influenciadas por intrusões de água do mar (salinidade de 0,2). As manipulações
38
experimentais e amostragens foram iniciadas uma semana após a fixação de todas as estruturas
para permitir a estabilização.
Após esta estabilização, cada conjunto de mesocosmos em tréplicas recebeu um dos
seguintes tratamentos experimentais: controle, adições moderadas de nutrientes (NUT-1), e
elevadas adições de nutrientes (NUT-2). Nitrogênio (N) e fósforo (P) foram adicionados para
alcançarem concentrações finais em torno de 15 µmol L-1 de P e 75 µmol L-1 de N no tratamento
NUT-1, bem como de 60 µmol L-1 de P e 300 µmol L-1 de N em NUT-2. O fósforo foi
adicionado como KH2PO4 e K2HPO4, para atenuar mudanças de pH, e o nitrogênio como
NH4NO3, para reduzir a influência negativa da amônia sobre os organismos, sendo ambos
misturados suavemente após cada adição. As concentrações finais de nutrientes nos tratamentos
experimentais foram escolhidas de maneira a reproduzir os padrões de eutrofização observados
em outros lagos da região, os quais não atingissem níveis tóxicos (Moss et al., 2004). O
experimento foi mantido por 9 dias após a primeira adição de nutrientes e as amostras foram
coletadas diariamente (em torno de 10:00 h) para análises dos níveis de nutrientes, pCO2, pH e
concentrações de clorofila-a. No último dia de experimento, também foi avaliada uma variação
diária de pCO2.
Métodos Analíticos
As amostras de água foram pré-filtradas (0,7 mm, Whatman GF/F) para as análises das
formas dissolvidas de nutrientes e congeladas. As concentrações de fósforo foram mensuradas
pelo método do azul de molibdênio com pré-digestão ácida, e as concentrações de nitrogênio
pela metodologia do nitrogênio total de Kjeldahl (Apha, 1992). As concentrações de clorofila-a
foram extraídas de amostras de 500 mL de água pré-filtrada com etanol no escuro por 24 h e
analisadas por espectrofotometria, usando comprimentos de onda de 433 nm para medidas da
excitação e 673 nm da emissão (Nusch & Palme, 1975). As concentrações de CO2 foram
determinadas pelo método do pH-alcalinidade (Stumm & Morgan, 1996) com as correções
39
apropriadas para temperatura, altitude e força iônica (Cole et al., 1994). O pH foi medido com
uma precisão de 0,01, usando um pHmetro Analion PM 608, e a alcalinidade total pela titulação
de Gran (Apha, 1992). A Temperatura e a salinidade foram mensuradas com um
termosalinômetro YSI-30 calibrado. Os valores de pCO2 foi calculado a partir da lei de Henry,
considerando a divisão entre as concentrações de CO2 e a constante de Henry para este gás em
cada condição de temperatura e salinidade (Weiss, 1974).
Análises Estatísticas
Os dados amostrados na abordagem de longo prazo não apresentaram distribuição normal
(Kolmogorov-Smirnov, p>0,05) e homogeneidade de variância (Bartlett, p>0,05) significativas,
mesmo após as transformações. Portanto, a distribuição dos valores foi representada por
medianas e intervalos entre os quartis de 25 e 75 %, enquanto a comparação estatística por testes
não paramétricos (Zar, 1996), Kruskal-Wallis (significativo p<0,05) seguido pelo pós-teste de
Dunn (significativo p<0,05). No experimento de curto prazo, os grupos amostrais apresentaram
as premissas das análises paramétricas e a ANOVA Alinhada (significativo p<0,05) foi usada
para testar se a eutrofização experimental e o tempo foram fontes significativas de variação para
a pCO2. Todos os testes estatísticos foram calculados usando o programa PRISM 4.0, excepto a
ANOVA Alinhada processada no JMP 5.1.
Resultados
Ambos os lagos apresentaram intensas alterações ao longo dos 13 anos estudados, com
períodos de eutrofização e importantes variações de pH (Figuras 2, 3, 4 e 5). No âmbito desta
série temporal, foram identificadas três diferentes fases: uma mais pristina, caracterizada pelas
condições iniciais dos lagos nesses 13 anos (Maio/1992 a Outubro/1995); um período de
eutrofização no lago Imboassica (Fevereiro/1999 a Dezembro/2001) e de basificaçáo no lago
40
Cabiúnas (Janeiro/2000 a Maio/2003) denominado fase I , e um período de intensa acidificação,
em torno de 2,5 unidades de pH (fase II, Novembro/2003 a Outubro/2005).
Figura 2: Todas as variáveis coletadas entre 1992 e 2005 na estação “Aberta”, dominada por
algas, do lago de águas claras Imboassica (cada triangulo negro representa uma amostra mensal).
A linha tracejada indica a mediana geral do período de 13 anos.
41
Figura 3: Todas as variáveis coletadas entre 1992 e 2005 na estação “Macrófita”, densamente
colonizada por macrófitas aquáticas emersas nas margens, do lago de águas claras Imboassica
(cada triangulo negro representa uma amostra mensal). A linha tracejada indica a mediana geral
do período de 13 anos.
42
Figura 4: Todas as variáveis coletadas entre 1992 e 2005 na estação “Aberta”, dominada por
algas, do lago húmico Cabiúnas (cada triangulo negro representa uma amostra mensal). A linha
tracejada indica a mediana geral do período de 13 anos.
43
Figura 5: Todas as variáveis coletadas entre 1992 e 2005 na estação “Macrófita”, densamente
colonizada por macrófitas aquáticas emersas nas margens, do lago húmico Cabiúnas (cada
triangulo negro representa uma amostra mensal). A linha tracejada indica a mediana geral do
período de 13 anos.
Tabela II: Variáveis estudadas entre as estações e períodos de coleta.
Lago de Água Clara Imboassica Lago Húmico Cabiúnas “Aberta” “Macrófitas” “Aberta” “Macrófitas”
Variáveis e Períodos (*) Mediana 25-75 %
Dif. Est. (**)
Mediana 25-75 % Dif. Est. (**)
Mediana 25-75 % Dif. Est. (**)
Mediana 25-75 % Dif. Est. (**)
P 513 255-873 a 2917 1608-3837 a 2100 1240-3524 a 3761 2888-6831 a I 145 85-346 b 2862 1547-5807 a 1425 296-2456 a 2816 1920-4694 a II 2312 1214-3392 c 5242 3745-6185 b 6688 4638-8324 b 8871 3247-12301 b
pCO2
(µatm) Total 462 162-1033 - 3249 1739-4465 - 3569 1995-7432 - 4113 2740-8670 -
P 3,3 2,1-10,9 a 8,7 5,0-13,3 a 2,5 1,5-4,6 a 3,0 1,9-5,7 a I 57,4 27,0-107,9 b 23,6 10,9-52,3 b 3,1 2,0-4,5 a 3,0 1,8-5,2 a II 11,2 7,4-17,8 a 4,6 2,6-10,1 a 2,8 1,8-5,3 a 2,8 2,0-4,1 a
Clor-a (µg L-1)
Total 20,5 6,4-42,0 - 9,9 4,7-24,0 - 2,9 2,0-4,9 - 3,0 2,0-5,0 - P 0,7 0,5-0,9 a 0,8 0,7-1,0 a 0,4 0,4-0,5 a 0,4 0,3-0,5 a I 2,0 1,6-2,4 b 1,6 1,2-2,1 b 0,5 0,3-0,6 a 0,4 0,3,0,6 a II 1,7 1,1-2,4 b 1,4 0,9-2,0 b 0,9 0,6-1,2 b 0,9 0,4-1,4 b
PT (µmol
L-1) Total 1,2 0,8-2,1 - 1,1 0,8-1,5 - 0,5 0,3-0,7 - 0,4 0,3-0,7 - P 0,3 0,3-0,4 a 0,4 0,3-0,5 a 0,2 0,2-0,3 a 0,2 0,2-0,4 a I 0,5 0,3-0,7 b 0,5 0,4-0,7 b 0,4 0,2-1,2 ab 0,2 0,1-0,4 ab II 0,8 0,6-1,2 c 0,9 0,5-1,2 b 0,7 0,4-1,3 b 0,5 0,2-0,8 b
PD (µmol
L-1) Total 0,5 0,3-0,8 - 0,5 0,3-0,8 - 0,3 0,2-0,4 - 0,2 0,2-0,4 - P 40,0 34,3-53,6 a 49,3 39,3-57,1 a 42,6 36,8-54,5 a 47,7 40,0-52,0 a I 126,8 57,4-181,4 b 122,4 76,5-164,7 b 45,1 38,4-59,2 a 50,4 44,8-60,8 a II 73,5 59,8-87,9 b 54,2 44,8-75,6 a 50,7 37,4-57,1 a 49,7 38,2-66,6 a
NT (µmol
L-1) Total 57,7 38,2-87,0 - 59,3 46,4-93,9 - 46,9 38,5-58,0 - 49,1 40,3-59,2 - P 35,4 28,6-43,2 a 36,6 32,1-44,8 a 34,5 25,3-43,2 a 35,8 25,2-45,5 ab I 72,2 35,1-106,6 b 77,9 61,8-97,5 b 27,4 19,8-38,3 a 32,4 27,7-44,3 b II 59,1 52,0-71,3 b 47,3 38,9-67,2 c 45,3 38,6-57,6 b 43,4 36,3-59,6 a
ND (µmol
L-1) Total 46,4 32,7-65,1 - 46,4 35,7-67,6 - 34,2 24,3-44,7 - 36,8 29,3-46,0 -
2
P 7,92 7,75-8,20 a 7,15 6,88-7,44 a 6,78 6,42-7,01 a 6,65 6,43-6,89 a I 8,38 8,28-8,66 b 7,14 6,52-7,59 ab 7,09 6,96-7,32 b 6,99 6,86-7,18 b II 6,78 6,37-7,22 c 6,74 6,13-6,9 b 6,33 6,17-6,50 c 6,35 6,14-6,54 c pH
Total 7,98 7,51-8,38 - 7,10 6,69-7,48 - 6,89 6,46-7,19 - 6,76 6,46-7,05 - P 1,2 0,8-1,8 a 1,0 0,7-1,2 a 3,6 3,2-3,8 a 1,6 1,2-2,1 a I 0,8 0,7-1,1 b 0,5 0,4-0,6 b 2,7 2,4-2,9 b 0,9 0,7-1,4 b II 1,7 1,6-2,0 c 1,3 1,2-1,5 c 4,1 3,7-4,5 c 2,5 2,3-3,0 c
PROF Total
(m) Total 1,3 0,9-1,6 - 1,0 0,6-1,3 - 2,9 2,6-3,7 - 1,5 1,0-2,2 - (*) – O intervalo de 13 anos entre 1992 e 2005 (Total) foi dividido em P ou mais pristina (1992-1995), I (1999-2001 no lago de água clara e 2000-2002
no lago húmico), e II (2003-2005); (**) - Diferenças estatísticas entre os períodos de coleta P, I e II somente para uma mesma estação e variável
estudada. Uma letra distinta representa diferença significativa (p<0,05, teste de Dunn).
46
O nitrogênio total aumentou três vezes entre os períodos mais pristina e de eutrofização
(fase I) no lago de água clara Imboassica, retornando a valores superiores aos da fase mais
pristina durante o período de acidificação (Figuras 2 e 3, Tabela 1). Por outro lado, não foram
observadas mudanças significativas nas concentrações de nutrientes entre as três fases de coleta
no lago húmico Cabiúnas (Figuras 4 e 5, Tabela 1). O fósforo total aumentou em ambos os lagos
entre os períodos mais pristina e de eutrofização (fase I), permanecendo também acima dos
níveis mais pristina durante o período de acidificação (fase II; Figuras. 2, 3, 4 e 5, Tabela 1). A
eutrofização no lago de água clara Imboassica durante a fase I resultou em elevado incremento
das concentrações de clorofila-a (aumento de 20 vezes na estação “Aberta” e de 3 vezes na
estação “Macrófitas”). Já no lago húmico Cabiúnas, as concentrações de clorofila-a
permaneceram baixas em todos os períodos de coleta (Figuras 2, 3, 4 e 5, Tabela 1). O pH
apresentou uma leve tendência de aumento entre os períodos mais pristina e de eutrofização,
seguida de um declínio acentuado em ambos os lagos e todas as estações durante a fase de
acidificação, uma redução acima de 2,5 unidades de pH entre 2003 e 2005 (Figuras. 2, 3, 4 e 5,
Tabela 1).
Ao longo dos 13 anos de estudo, os valores de pCO2 das águas superficiais do lago húmico
Cabiúnas se mantiveram cerca de 10 vezes, em mediana, acima do equilíbrio atmosférico, valor
2 vezes superior ao do lago de água clara Imboassica (Tabela 1). As estações com margens
densamente colonizadas por macrófitas emersas apresentaram, considerando também todo o
período de 13 anos, medianas de pCO2 mais altas do que as estações “Aberta” em ambos os
lagos, embora no lago húmico esta diferença não tenha sido significativa (Tabela 1). A pCO2
também apresentou intensa variabilidade ao longo do tempo nestes dois lagos (Figuras 2, 3, 4 e
5, Tabela 1). A supersaturação de CO2 foi persistente em todos os lagos e estações, excepto na
estação “Aberta” do lago de água clara Imboassica durante a fase de eutrofização (fase I),
quando o pCO2 decresceu substancialmente para valores bem abaixo do equilíbrio atmosférico
resultando em fluxo de apreensão líquida de CO2 (Figuras. 2, 3, 4 e 5, Tabela 1). O pCO2
47
aumentou acentuadamente na fase de acidificação, um incremento de mais de 10 vezes entre
2003 e 2005 (Figuras 2, 3, 4 e 5, Tabela 1), quando ambos os lagos mantiveram grande emissão
de CO2 à atmosfera. No ano de 2004, este fluxo foi estimado em 34.640 e 69.638 mmol CO2 m-2
para os lagos de água clara e húmico, respectivamente, usando uma velocidade pistão
conservativa de 2,14 cm h-1 como Cole e tal. (1994).
As grandes mudanças de pH foram associadas a elevadas correlações significativas
negativas em ambos os lagos (r entre 0,7 e 0,8 em todas as estações de coleta, p<0,05, Tabela II).
Correlações significativas negativas foram também observadas entre pCO2 e as concentrações de
clorofila-a (p<0,05, correlação de Spearman, Tabela II), sugerindo que o incremento da biomasa
algal poderia ter causado redução de pCO2.
Tabela III: Correlação de Spearman entre pCO2 e as variáveis estudadas em cada estação de
coleta (significativo p < 0,05). Os nutrientes dissolvidos e totais estão em µmol L-1, a clorofila-a
em µg L-1 e a profundidade total em metros. O pH e a salinidade estão em suas respectivas
unidades próprias.
Lago de Água Clara Imboassica Lago Humico Cabiúnas Variáveis
“Aberta” “Macrofitas” “Aberta” “Macrofitas”
pH -0.85 -0.69 -0.77 -0.83
PT Ns Ns ns ns
NT Ns Ns ns ns
PD Ns 0.32 ns ns
ND 0.28 Ns 0.32 0.27
Clor-a -0.25 -0.33 Ns -0.25
PROF total 0.43 0.40 0.50 0.49
Salinidade -0.45 -0.27 -0.31 -0.32
O enriquecimento experimental de nutrientes nas águas do lago húmico causou um
aumento de 50% nas concentrações de clorofila-a e um incremento moderado de pH (Figura 6).
Os valores de pCO2 apresentaram uma tendência de declínio ao longo dos 9 dias de experimento,
a qual foi similar em todos os tratamentos (Figura 6). Dessa forma, o enriquecimento de
48
nutrientes não resultou em significativa variabilidade de pCO2 (ANOVA, p > 0,05), embora
tenha causado significativos incrementos de pH e clorofila-a (ANOVA, p<0,05, Figure 6).
Apesar disso, as inclinações de declínio (± erro padrão) de pCO2 ao longo do experimento em
ambos os tratamentos enriquecidos de nutrientes (-662.0 ± 171.6, R2 = 0.71, p<0,01 e -620.1 ±
159.8, R2 = 0.71, p<0,01, respectivamente em NUT-1 e NUT-2) foram mais acentuadas do que
as observadas no controle (-378.8 ± 153.9, R2 = 0.50, p < 0,05). Já a variação diária de pCO2
conduzida no último dia de experimento foi similar entre tratamentos (Figura 7).
Figura 6: Variação de pCO2, clorofila-a e pH nos mesocosmos experimentais ao longo de 9
dias. A linha com quadrados negros representa o controle, e as linhas com triangulos e circulos
brancos os tratamentos com enriquecimento de nutrientes, respectivamente NUT-1 e NUT-2
(detalhes sobre os tratamentos na seção de métodos).
49
Figura 7: Variação diária de pCO2 nos mesocosmos experimentais no último dia de
amostragem. A linha com quadrados negros representa o controle, e as linhas com triângulos e
circulos brancos os tratamentos com enriquecimento de nutrientes, respectivamente NUT-1 e
NUT-2 (detalhes sobre os tratamentos na seção de métodos).
Discussão
Em geral, os lagos aqui estudados atuaram como fontes de CO2 à atmosfera, pois 99 % das
medidas de pCO2 foram acima do equilíbrio atmosférico em torno de 380 µatm, sugerindo um
elevado aporte alóctone de carbono para ambos lagos. No entanto, os resultados apresentados
também evidenciaram que o papel desses ecossistemas como fontes de CO2 à atmosfera não é
estático, uma vez que a pCO2 nas águas de estudo foi intensamente dinâmica ao longo dos 13
anos, sendo caracterizada por uma imensa variação de 1000 vezes em uma determinada estação e
elevada diferença entre os lagos. Esta amplitude de variação foi desde a forte apreensão líquida
de CO2 durante a fase de eutrofização no lago de água clara até a intensa fonte de liberação
líquida deste gás observada durante a fase de acidificação, particularmente no lago húmico.
Sendo assim, foi evidenciada uma importante variabilidade de pCO2 entre lagos situados
próximos (30 km) e mesmo entre estações nos mesmos lagos, de forma que o lago mais ácido
húmico e as estações mais próximas das macrófitas emersas de ambos os lagos mantiveram os
valores de pCO2 mais altos ao longo de todo o estudo. As mais elevadas nas áreas mais próximas
das macrófitas aquáticas e mais distantes do mar confirma o papel das macrófitas aquáticas
emersas (Caraco et al., 2006) e dos aportes terrestres (Duarte & Prairie, 2005) para sustentar
50
incrementos de CO2 nas águas naturais. A expressiva variabilidade intra-lagunar de pCO2 no
lago de água clara (cerca de 7 vezes entre estações), comparada com a ausência diferença
significativa no lago húmico, sugeriu que os aportes de carbono alóctone poderiam reduzir a
heterogeneidade intra-lagunar de pCO2 nos lagos tropicais.
Esta alta variabilidade dos lagos em 13 anos incluiu importantes alterações nos fatores
direcionadores de pCO2. A vertiginosa queda de pH, acima de 2,5 unidades em três anos, foi
acompanhada de um grande incremento de pCO2. O baixo pH nas águas naturais pode ser
causado pelo aporte de CO2 (Jones & Mulholland, 1998) ou de carbono orgânico (Ram et al.,
2003) e, por outro lado, causar aumentos nas concentrações deste gás diretamente por equilíbrio
iônico (Cole & Caraco, 1998). As correlações significativas da profundidade e salinidade com os
valores de pCO2, respectivamente positiva e negativa, em todas as estações de coleta podem ser
atribuídas a condições altamente dinâmicas. Os aumentos de profundidade em ambos os lagos
frequentemente indicam intensificação dos aportes ricos de carbono orgânico advindo do lençol
freático (Farjalla et al., 2002) ou da mortandade de macrófitas emersas (Dos Santos et al., 2006),
enquanto a entrada de água do mar é relacionada a aumentos de salinidade com decréscimo dos
substratos orgânicos e da acidez (Suzuki et al., 1998). Nesse sentido, a acidificação das águas
lacustres observada neste capítulo é resultado da contribuição do aumento no aporte do lençol
freático, uma vez que este compartimento constitui uma significativa fonte de ácidos orgânicos
para os lagos da região, caracterizada por valores baixos de pH e altos de pCO2 (quase 70.000
µatm; Suzuki, 1998).
Além disso, o lago de água clara recebeu significativos aportes de nutrientes durante a fase
I (1999 – 2003), o que não foi observado no lago húmico. A eutrofização e o conseqüente
aumento dos organismos autotróficos causou um abrupto declínio de pCO2 no lago de água
clara, substituindo uma elevada fonte de CO2 em um seqüestrador liquido deste gás. Este
resultado confirmou a clássica tendência na qual a eutrofização poderia ser relacionada ao
crescimento de biomassa algal (Fee, 1979) e contribuir para tornar os lagos seqüestradores
51
líquidos de carbono atmosférico (Schindler et al., 1997). A principal causa desta relação é ainda
discutível, mas pode ser explicada pela mais alta predação sobre as bactérias (Fuhrman & Noble,
1995) e mais eficiente apreensão de nutrientes pelas algas (Sanders et al., 1992) nas
concentrações ambientais de nutrientes, ou ainda pelo carbono orgânico alóctone sustentando a
heterotrofia mesmo em sistemas oligotróficos onde a escassez de nutrientes limita a produção
primaria (Del Giorgio et al., 1999).
No entanto, a eutrofização na condição de baixo pH não foi associada à bem descrita
tendência de redução de CO2 nas águas lacustres (Biddanda et al., 2001) em ambas as
abordagens de ecossistema inteiro e de mesocosmos. A forte eutrofização experimental não foi
suficiente para reduzir a pCO2 significativamente ao longo dos 9 dias de experimento, apesar do
aumento na biomassa autotrófica. Variações diárias significativas dos valores de pCO2
evidenciaram que o metabolismo foi suficiente para compensar o CO2 removido durante o dia.
Foi observado, porém, uma tendência de declínio de CO2 ao longo do experimento com uma
taxa mais rápida nos tratamentos enriquecidos de nutrientes. O declínio de pCO2 ao longo dos 9
dias foi em torno de 20 %, muito inferior que a redução calculada de 90 % esperada pelas trocas
com a atmosfera durante o período experimental. Este contraste demonstra evidentemente a forte
atividade heterotrófica para sustentar a persistência de elevado CO2 em todos os mesocosmos
experimentais, possivelmente pelo papel do carbono orgânico alóctone sustentando as teias
tróficas aquáticas (Pace et al., 2004) e o enriquecimento de CO2 pela heterotrofia liquida nos
lagos (Biddanda & Cotner, 2002).
Como conclusão, os resultados demonstraram uma acentuada dinâmica inter-anual para o
CO2 nos lagos tropicais estudados, alcançando uma variabilidade de uma ordem de magnitude
possivelmente em resposta ao aporte de CO2 e carbono orgânico do lençol freático bem como a
alterações na contribuição alóctone de nutrientes e na química da água. Enquanto a eutrofização
resultou em diminuição de CO2 no lago de água clara, a adição experimental de nutrientes nas
águas do lago húmico foi associada à persistência de elevado CO2 sustentado pela atividade
52
heterotrófica. Estes resultados sugeriram diferentes respostas à eutrofização nos lagos tropicais.
Águas básicas claras enriquecidas de nutrientes poderiam apresentar redução de pCO2 pelos
produtores primários, como é bem descrito na literatura. No entanto, as águas ácidas húmicas
poderiam apresentar persistência ou mesmo aumento de pCO2 com a eutrofização, possivelmente
sustentada pelo carbono orgânico e inorgânico alóctone. Os dados deste capítulo demonstram
que o papel dos lagos como fonte de CO2 é susceptível à considerável variabilidade ao longo do
tempo, consequência do balanço entre os aportes alóctone de carbono orgânico, CO2 e nutrientes
advindos da bacia de drenagem.
53
CAPÍTULO 4
Substanciais Enriquecimentos de pCO2 em eventos de precipitação em lagos costeiros
tropicais
54
Introdução
Mesmo ocupando uma pequena parcela da superfície terrestre (2 - 4 %), as águas interiores
podem influenciar os balanços regionais e globais de carbono, uma vez que seus fluxos líquidos
de carbono tendem a ser muito maiores por unidade de área que àqueles normalmente
observados nas circunvizinhanças terrestres (Cole et al., 2007). O desproporcional papel dos
lagos no balanço regional de carbono é advindo da sua condição de recipiente para uma
substancial parcela do carbono produzido dentro da bacia de drenagem (Lennon, 2004; Sobek et
al., 2005). Este aporte alcança os lagos pelo escoamento superficial e pelo lençol freático,
dinâmicas que são intensificadas durante eventos de precipitação (Schindler, 1978).
Apesar da composição mais refratária à decomposição biológica (Hopkinson et al., 1998),
o carbono orgânico terrestre apresenta um importante papel nos lagos, pois podem ser
mineralizados e sustentar parcialmente as teias tróficas aquáticas (Pace et al., 2004), o
metabolismo (Cole et al., 2000) e a própria persistência da supersaturação de CO2 nas àguas
lacustres (Sobek et al., 2005). Os aportes alóctones de CO2 também podem contribuir para
manter a alta pressão parcial de dióxido de carbono (pCO2) nos ecossistemas aquáticos acima do
equilíbrio com a atmosfera (Raymond & Cole, 2003). Os enriquecimentos de CO2 nas águas
lacustres podem ser altamente associados ao padrão de precipitação (Rantakari & Kortelainen,
2005), possivelmente devido aos aumentos no aporte do lençol freático contendo altas
concentrações de carbono orgânico e inorgânico terrestre (revisão em Cole et al., 2007).
Os lagos costeiros tropicais no Brasil são ecossistemas tipicamente pequenos, rasos e
amplamente distribuídos em bacias de drenagem onde a vegetação de Restinga é uma importante
fonte de carbono orgânico, que é frequentemente pigmentado (Amado et al., 2007). Análises
recentes têm evidenciado consistentemente que os lagos brasileiros são em maioria
supersaturados de CO2 (capítulo 6), possivelmente pela influência terrestre. O lençol freático
desempenha um importante papel no balanço hídrico e no aporte de materiais aos lagos costeiros
brasileiros, o que pode ser intensificado pela alta precipitação especialmente na condição de
55
baixa retenção de água pela textura arenosa dos solos (Farjalla et al., 2002). Nesse contexto, a
pCO2 dos lagos costeiros brasileiros pode variar intensamente e sincronicamente ao longo do
tempo (capítulo 3), sugerindo um controle meteorológico desta variável. No entanto, ainda
carecem estudos sobre o papel da chuva sobre a variabilidade de CO2 nestes ecossistemas.
No presente capítulo, foi avaliada a variação de pCO2, pH e carbono orgânico dissolvido
(COD) em lagos costeiros brasileiros para testar a hipótese de uma relação positiva entre a
precipitação e o transporte associado de carbono terrestre e pCO2 nestes lagos.
Materiais e Métodos
Os 12 lagos estudados (Figura 1) são situados no Parque Nacional da Restinga de
Jurubatiba, uma das mais importantes áreas de conservação para ecossistemas costeiros do
Brasil. Estes lagos são relativamente próximos com uma distância máxima de aproximadamente
40 km (entre 22º 00’ e 22º 23’ S / 41º 15’ e 41º 45’ O; Figura 1).
56
Macaé
220 15’
Macaé
Estado do Rio de Janeiro
5 0 5 10 0 5 Km 410 45’
Figura 1: Localização geográfica dos lagos estudados (1) – Carapebus, (2) Garças, (3) Piri-piri
1, (4) Peri-peri 2, (5) Maria Menina, (6) Robalo, (7) Visgueiro, (8) Catingosa, (9) Pires, (10)
Preta, (11) Barrinha e (12) Casa Velha.
1
2
10 9 8 7 6 5 4
12
3
11
220 03’ 19,3’’ S
410 40’ 46,8’’ O
57
A região estudada apresenta altas temperaturas, com médias mensais variando entre 20,7
oC em Julho e 26,2 oC em Fevereiro (INMET, 1992). As médias mínimas e máximas são
tipicamente observadas em Agosto (38 mm) e Dezembro (182 mm; INMET, 1992),
respectivamente, mas existe uma elevada variação inter-anual (Carmouze et al., 1991). Lagos
desta região apresentam importantes aportes de ácidos orgânicos terrestres advindos das águas
do lençol freático hipersaturadas de CO2 (18.154 %, Suzuki et al., 1998). Os lagos estudados
(Figura 1 e Tabela 1) são ricos em COD (acima de 6,5 mg C L-1), de oligo a mesotróficos
(fósforo total abaixo de 1,3 µmol L-1), de água salobra (amplitude de salinidade de 2 a 33) e
rasos (profundidade maxima abaixo de 6,0 m).
Tabela 1: Características gerais dos lagos estudados.
Lagos P Total * (mmol L-1) Salinidade *
Área (km2)
Carapebus 0,6 – 1,3 1,7 - 7,3 4,33
Garças 0,4 - 0,5 32,2 - 33,2 0,42
Casa Velha 0,2 - 0,5 5,0 - 7,0 0,54
Barrinha 0,8 - 1,3 5,0 - 6,5 0,24
Preta 0,2 - 0,7 3,3 - 4,5 2,19
Maria Menina 0,5 - 0,7 15,8 - 18,1 0,24
Pires 0,4 - 1,0 7,0 - 2,5 0,92
Visgueiro 0,3 – 1,0 21,8 - 22,1 1,18
Robalo 0,4 - 0,6 20,0 - 25,8 0,85
Catingosa 0,5 - 0,7 20,5 - 20,6 0,09
Peri-peri 1 0,7 - 0,9 12,9 - 25,7 0,14
Peri-peri 2 0,8 - 1,0 10,6 - 14,0 0,83
(*) – Amplitude considerando os eventos de coleta em cada lago.
As amostragens de campo foram realizadas em ciclos de 24 horas caracterizados por
diferentes pluviosidades acumuladas de 7 dias entre 2003 e 2006. No lago Carapebus, o esforço
amostral foi maior, sendo que o pCO2, pH, salinidade e temperatura foram analisados 9 vezes em
dois ciclos diários consecutivos (18:00, 6:00, 10:00, 14:00, 18:00 h do dia seguinte) e somente
58
uma vez para as concentrações de COD em cada amostragem de campo (N = 6 eventos de coleta
entre 2003 e 2004). Duas estações oligo-mesotróficas durante o estudo (cerca de 0,8 µmol L-1 de
fósforo total e 5,0 mg L-1 de clorofila -a), foram analisadas neste lago, uma estação
(CAR_Macrófitas) colonizada por macrofitas aquáticas submersas, principalmente Potamogetum
stenostachys com uma biomassa de 1430 ± 200 g m-2; média SE (N = 21 quadrats entre janeiro e
julho de 2004), e uma estação não colonizadas por macrófitas (CAR_Aberta). Além do lago
Carapebus, mais 11 lagos costeiros de oligo a mesotróficos e com diferentes níveis de influência
de água marinha foram amostrados (Tabela 1). Nestes lagos, pCO2, pH, salinidade e temperatura
foram analisados simultaneamente 4 vezes em um ciclo diário (18:00, 6:00, 12:00, 18:00 h do
dia seguinte) e somente uma vez por ciclo diário para as concentrações de COD em cada um dos
eventos de coleta, ambos em 2006.
Amostras de água superficial foram imediatamente analisadas para pH e alcalinidade.
Temperatura e salinidade foram mensuradas in situ com um termosalinômetro YSI-30 calibrado.
No laboratório, amostras de água pré-filtradas (0,7 mm, Whatman GF/F) e pré-acidificadas a pH
menor que 2,0 foram analisadas para as concentrações de COD pelo método da oxidação
catalítica em um analisador Shimadzu TOC-5000. As concentrações de CO2 foram determinadas
pelo método do pH-alcalinidade (titulação de Gran) após as correções para temperatura, altitude
e força iónica como Cole et al. (1994). Os valores de pCO2 foram calculados a partir da lei de
Henry, considerando a divisão entre as concentrações de CO2 e a constante de Henry para este
gás em cada condição de temperatura e salinidade (Weiss, 1974).
Os dados de pluviosidade foram obtidos no Centro de Tecnologia Aeroespacial (CTA, São
José dos Campos). A pluviosidade foi agregada em valores acumulados nos 7 dias que
precediam cada evento de coleta, pois o balanço entre autótrofos e heterótrofos é altamente
dinâmico e intervalos semanais podem aumentar a acurácia dos estudos sobre o metabolismo
lacustre (Staehr & Sand-Jensen, 2007), representando a escala temporal para o efeito da chuva
sobre o transporte de materiais da bacia de drenagem para os lagos.
59
Os dados log-transformados apresentaram distribuição normal (Kolmogorov-Smirnov,
p<0,05), homogeneidade de variâncias (Bartlett, p>0,05) e pareamento (teste F, p<0,05)
significativos. Dessa forma, os eventos de coleta foram comparados por testes paramétricos
pareados com uma significância de p<0,05 (Zar, 1996) . Foi usado o teste-t pareado para
comparar dois conjuntos de dados ou a ANOVA one-way repetida seguida pelo teste de Tukey-
Kramer para as comparações entre mais conjuntos de dados. Toda a estatística foi calculada
usando o programa Graphpad Prism 4.0. Além disso, médias diárias integradas foram calculadas
em cada evento de coleta por lago (N = 2 no lago Carapebus e N = 1 nos outros lagos).
Resultados
As mudanças nos valores médios de pCO2 e pH nos lagos entre os eventos de coleta com
diferentes precipitações acumuladas de 7 dias (coeficientes de variação = 75 e 72 %
respectivamente) foram expressivos, mas não muito maiores do que a variação nestas
propriedades dentro dos ciclos diários (coeficientes de variação = 68 e 42 % respectivamente).
No entanto, a amplitude diária de pCO2 e pH foi muito mais elevada, em média cerca de 4 e 2
vezes respectivamente, nos eventos de coleta após os períodos chuvosos em todos os 12 lagos
estudados, excepto na estação colonizada por macrofitas aquáticas submersas no lago Carapebus.
O aumento significativo de 6 vezes (p<0,0001, teste-t pareado) dos valores máximos de pCO2
nos ciclos diários subsequentes a precipitações acumuladas de 7 dias mais elevadas foi
consistentemente maior do que os apresentados pelos valores mínimos, que foram, em média, de
apenas 85 % (p<0,05, teste-t pareado).
A pluviosidade acumulada de 7 dias aumentou expressivamente ao longo dos eventos de
coleta no lago Carapebus (Figura 2). Este aumento da precipitação foi acompanhado por um
grande enriquecimento de pCO2 (em torno de 11 vezes na estação colonizada por macrófitas
submersas e de 4 vezes na outra estação), duas vezes mais elevado que o das concentrações de
60
COD, além de uma redução de 1,0 unidade de pH em ambas as estações deste lago (Tukey-
Kramer, p<0,05; Figura 2 e Tabela 2).
Figura 2: Variáveis estudadas nas diferentes datas de coleta nas estações de águas abertas
(triângulos) e colonizadas por macrófitas submersas (cruzes) no lago Carapebus: (a) Precipitação
acumulada na semana que precedeu cada coleta (quadrados negros) e concentrações de COD, (b)
pH e (c) pCO2. As barras indicam os erros padrões e ao menos uma letra igual diferenças não
significativas (Tukey-Kramer, p<0.05) para pH e pCO2 entre estações e eventos de coleta.
61
Dessa forma, a pluviosidade acumulada de 7 dias apresentou uma forte relação positiva
com o pCO2 ou o COD e negativa com o pH em ambas as estações do lago Carapebus (p < 0,05;
Figura 3).
Figura 3: Relação entre os valores médios de pCO2, COD e pH com a precipitação acumulada
na semana que precedeu cada evento de coleta na estação colonizada por macrofitas submersas
(3.a, 3.b e 3.c) e de águas abertas (3.d, 3.e e 3.f) do lago Carapebus. Linhas sólidas representam a
regressão linear ajustada (R2 em cada gráfico).
62
Tabela 2: Valores integrados diários de pCO2, COD e pH nos períodos de coleta com menores e
maiores valores de precipitação acumulada de 7 dias em cada lago estudado, além da variação
(razão) entre ambos os períodos.
Lagos Precipitação
de 7 dias (mm) *
pCO2 (µatm)**
COD (mg L-1)**
pH ** Salinidade **
1,2 871 17,7 8,4 33,2
38,7 4419 23,0 7,8 32,2 Garças
Razão 5,07 1,30 0,93 0,97 1,2 552 18,8 8,5 25,7
38,7 8389 34,8 7,4 12,9 Peri-peri 1 Razão 15,20 1,30 0,87 0,50
1,2 1927 38,0 7,8 10,6
38,7 6644 43,8 7,7 14,0 Peri-peri 2 Razão 3,45 1,15 0,99 1,32
1,2 1889 35,9 8,0 18,1
38,7 6387 42,7 7,7 15,8 Maria Menina
Razão 3,38 1,19 0,96 0,87 1,2 1611 43,0 8,3 25,8
38,7 13736 38,3 7,6 20,0 Robalo Razão 8,53 0,89 0,92 0,77
1,2 2115 39,0 7,6 3,3
38,7 5950 42,0 7,3 4,5 Preta Razão 2,81 1,08 0,96 1,36
1,2 1564 35,5 8,0 7,0
38,7 5505 34,5 7,5 3,5 Pires Razão 3,52 0,97 0,94 0,50
1,2 3446 nc 7,8 20,6
38,7 20037 40,1 7,1 20,5 Catingosa Razão 5,81 - 0,91 0,99
1,2 2643 37,6 8,0 21,8
38,7 16672 37,8 7,2 22,1 Visgueiro Razão 6,31 1,01 0,90 1,01
1,2 361 41,2 8,7 5,0 Casa Velha 38,7 1153 40,9 8,3 7,0
63
Razão 3,19 0,99 0,95 1,40 1,2 1167 42,9 8,2 4,9
38,7 2684 43,1 7,8 6,5 Barrinha Razão 2,30 1,00 0,95 1,32 0-6,7 386 9,1 8,0 5,0-7,0
34,6-67,6 4203 17,9 6,8 1,7-2,8 CAR_ Macrófitas
Razão 10,90 1,98 0,85 0,37 0-6,7 1609 8,1 7,4 5,0-7,3
34,6-67,6 5905 16,6 16,6 2,0-2,8 CAR_ Aberta
Razão 3,67 2,05 0,89 0,39
(*) – Cada período de amostragem caracterizado por maior ou menor precipitação acumulada de
7 dias incluiu 3 eventos de coleta no lago Carapebus e um nos outros lagos.
(**) – Os valores de pCO2, pH e salinidade incluíram medias diárias integradas enquanto as
concentrações de COD somente um valor em cada evento de coleta por lago (ver métodos para
detalhes).
nc – não coletado.
Um generalizado aumento de pCO2 e redução de pH com a intensificação das chuvas foi
também evidente nos outros lagos estudados (Tabela 2; ou teste-t pareado, p<0,05 Figura 3),
sendo acompanhado de um incremento de 300 a 1500 % na amplitude dos valores de pCO2 nas
condições mais chuvosas. No entanto, as concentrações de COD não diferiram consistentemente
entre ambos os períodos mais seco e chuvoso nestes lagos (Tabela 2 ou teste-t pareado, p>0,05;
Figura 3). Além disso, as taxas de aumento de pCO2 nos 11 lagos coletados simultaneamente
apresentaram uma relação significativa com as taxas de redução de pH e de aumento de
salinidade, mas não com as mudanças de COD (regressão linear, significativo p<0,05; Figura 4).
64
Figura 4: Relação entre a taxa de variação do pCO2 médio com (4.a) pH, (4.b) salinidade, e (4.c)
concentrações de COD nas águas superficiais de 11 lagos simultaneamente avaliados (ver
métodos) em dois ciclos de 24 horas com diferentes precipitações acumuladas de 7 dias (1,2 e
38,7 mm). As linhas representam a equação de regressão linear ajustada para (4.a) taxa de
variação de pCO2 = 12,3 ± 2,14* taxa de variação de pH -1,14 ± 1,27, R2 = 0,79, F = 33,20, p <
0,0005, (4.b) taxa de variação de pCO2 = -7,4 ± 2,92* taxa de variação de pH 12,78 ± 3,06, R2 =
0,41, F = 6,33, p < 0,05, e (4.c) não significativa p > 0,05.
Discussão
A maioria dos lagos estudados foi caracterizada por águas supersaturadas de CO2 e
atuaram, portanto, como fontes deste gás à atmosfera em todos os eventos de coleta,
possivelmente pela contribuição de altos aportes alóctones de carbono para estes lagos. Somente
dois lagos apresentaram médias diárias abaixo do equilíbrio atmosférico. Os mais baixos valores
de pCO2 foram observados na estação colonizada por macrófitas submersas no lago Carapebus,
confirmando o papel dessa vegetação para a absorção de CO2 nas águas naturais (Krause-Jensen
& Sand-Jensen, 1998).
O incremento na pluviosidade diluiu a elevada heterogeneidade de pCO2 no lago
Carapebus, uma vez que a diferença de quase 11 vezes nessa variável entre a estação de água
aberta e àquela colonizada por macrofitas submersas foi reduzida para um valor não significativo
no período de chuvas mais intensas. O enriquecimento de pCO2 com o incremento das chuvas
acumuladas de 7 dias foram de uma ordem de magnitude. O substancial aumento nos valores
médios e máximos de pCO2 foram muito maiores do que nos mínimos, resultando em variações
65
diárias expressivamente mais altas nos eventos de coleta que precederam maiores chuvas
acumuladas de 7 dias. Este resultado confirmou não somente a associação entre a intensificação
da precipitação e os enriquecimentos de CO2 nos lagos (Rantakari & Kortelainen, 2005), mas
também o intenso metabolismo das águas interiores tropicais (Richey et al., 2002) atuando para
reduzir os valores máximos de pCO2 mesmo no curto prazo de tempo ao longo de um ciclo
diário.
O grande aumento de pCO2 com a intensificação das chuvas, que confirmou os resultados
previamente observados em grandes lagos boreais na escala anual (Rantakari & Kortelainen,
2005), não foi acompanhado por incrementos significativos nas concentrações de COD.
Portanto, é possível inferir que o aumento de pCO2 com as maiores precipitações não foi
regulado pelo aporte de COD advindo da bacia de drenagem, um fator regulador muito comum
da heterotrofia líquida nas águas costeiras (Ram et al., 2003) e, consequentemente, do pCO2 dos
lagos (Sobek et al., 2005). A expressiva redução de pH associado à relação significativa entre as
taxas de variação de pH e salinidade com o aumento da precipitação e do pCO2 nos 11 lagos
estudados simultaneamente indica um alto dinamismo desses ecossistemas após o incremento
das chuvas, possivelmente determinado pelos aportes do lençol freático, a principal fonte de
água doce nesses lagos (Farjalla et al., 2002). Os aportes de carbono inorgânico advindo do
lençol freático poderia ter sido suficiente para elevar substancialmente o pCO2 e reduzir o pH,
pois o lençol freático nas bacias de drenagem dos lagos da região estudada é ácido e pode
apresentar 70,000 µatm de pCO2, 180 vezes mais alto do que o equilíbrio com a atmosfera
(Suzuki et al., 1998). Nesse contexto, os aportes do lençol freático têm sido evidenciados como
relevantes reguladores das condições dos lagos costeiros tropicais (Herrerasilveira, 1996).
Como conclusão, os resultados apresentados aqui demonstram o importante papel das
chuvas, e consequentemente dos aportes do lençol freático, para causar grandes enriquecimentos
de pCO2 e declínios de pH, aumentando a variabilidade de pCO2 nos lagos costeiros brasileiros.
Mesmo que o lençol freático possa contribuir relativamente com poucas quantidades de CO2
66
diretamente à atmosfera (Cole et al., 2007), o aporte de altas concentrações de CO2 do lençol
freático para os lagos poderia sustentar intensos fluxos. As emissões de CO2 dos lagos costeiros
brasileiros à atmosfera estudados foram aumentados expressivamente, em média, de 31,2 mmol
m-2 d-1 no período mais seco para 187,1 mmol m-2 d-1 após as chuvas mais intensas. Portanto,
reforçam-se os indícios de que a precipitação e a subseqüente entrada de CO2 do lençol freático
para os lagos poderiam constituir uma importante via de condução de CO2 desde a respiração
dos solos para a atmosfera.
67
CAPÍTULO 5
Teste experimental dos controles ascendente e descendente sobre os fluxos de CO2 em um
lago húmico tropical
68
Introdução
A supersaturação de CO2 na água dos lagos determina o fluxo deste gás à atmosfera (Cole
et al., 1994; Cole et al., 2007). No entanto, a pressão parcial de CO2 (pCO2) nas águas lacustres
pode variar amplamente entre lagos diferentes (Sobek et al., 2005) ou ao longo do tempo em um
mesmo lago (Rantakari & Kortelainen, 2005), sugerindo que esta variável é submetida a uma
regulação altamente dinâmica. Em geral, o pCO2 das águas lacustres integra processos ocorrendo
tanto na bacia de drenagem quanto nos próprios lagos. Os principais processos biológicos
envolvidos são a remoção de CO2 pela fotossíntese e a produção deste gás pela respiração, de
forma que a produção liquida ecossistêmica representa o balanço entre estes processos e
determina o papel biológico no fluxo de CO2 nas águas lacustres (Cole et al., 2000). A produção
primária e a respiração da comunidade nos lagos são frequentemente reguladas pela
disponibilidade de recursos, tipicamente nutrientes, apesar dos predadores também influenciarem
ambos ao apresentarem possíveis efeitos relevantes sobre a biomassa algal e a estrutura da teia
trófica (Schindler et al., 1997). Além disso, os aportes enriquecidos de compostos húmicos
podem ser um importante recurso sustentando parcialmente as teias tróficas (Pace et al., 2004) e
a produção de CO2 pela respiração aquáticas nos lagos (Cole et al., 2007). Dessa forma, tanto os
efeitos ascendentes quanto descendentes podem atuar em conjunto, uma vez que podem
influenciar outros processos (cf. McCollum et al., 1998) os quais afetam o metabolismo
ecossistêmico e, portanto, o pCO2 das águas lacustres.
Estudos experimentais testando simultaneamente os controles de nutrientes e predação
sobre o CO2 dos lagos têm mostrado serem uma interessante via para testar a importância das
forças ascendentes e descendentes (como Schindler et. al. 1997 e Cole et al. 2000) . No entanto,
ainda existe uma relevante escassez de estudos em lagos tropicais, apesar da magnitude e
variabilidade de pCO2 tipicamente superiores aos dos lagos temperados, que os torna
significativos no fluxo global de CO2 nas águas lacustres (capítulo 6). Além disso, as cadeias
tróficas dos lagos tropicais apresentam peculiaridades que também necessitam ser melhor
69
avaliadas. Evidências recentes indicam que os peixes de hábitos alimentares especialistas, como
piscívoros e planctívoros, podem exercer um controle ascendente sobre os fluxos de CO2 água-ar
(Schindler et al. 1997, Cole et al. 2000). Por outro lado, a intensidade do controle ascendente dos
peixes onívoros ainda é menos estudada, embora sejam organismos amplamente distribuídos e
possam influenciar significativamente (Drenner et al., 1996) a estrutura da teia trófica nos lagos
tropicais (Okun et al., 2008).
No presente capítulo, a intensidade dos controles ascendente pelos nutrientes e
descendente por peixes onívoros, bem como a interação entre estes fatores, sobre o pCO2 foi
avaliada por meio de mesocosmos experimentais em um lago húmico tropical. Mesocosmos
constituem uma solução intermediária entre os custos e as dificuldades de replicação dos
experimentos de lago inteiro e as limitações de escala dos microcosmos na pesquisa ecológica
(Naeem, 2001). Foram testadas duas hipóteses: (a) os aportes de nutrientes não influenciam a
pressão parcial de CO2 no lago estudado e (b) a introdução de peixes onívoros não altera estes
fluxos.
Material e Métodos
Área de Estudo
O experimento foi realizado no lago tropical Cabiúnas (22o 17’ 51.7” S e 41o 41’ 20.3” O)
na estação mais seca de 2005. Este lago húmico costeiro é situado na Planície Marinha do
Quaternário (Cprm, 2000), Norte do estado do Rio de Janeiro (Sudeste do Brasil, Figura 1). As
condições meteorológicas durante os 75 dias desde uma semana antes do início do experimento
até o último dia de amostragem incluiram uma baixa precipitação acumulada (330 mm) e uma
alta temperatura média do ar (22 oC). O lago Cabiúnas apresenta uma área de 0,35 km2 e uma
profundidade média de 2,4 m (Panosso et al., 1998), encontrando-se em uma área de
conservação onde a vegetação de Restinga é preservada (Parque Nacional da Restinga de
Jurubatiba. Esta vegetação é típica sobre os solos arenosos na costa do Brasil. O aporte de
70
matéria orgânica advinda dessa vegetação contribui para as condições húmicas do lago Cabiúnas
(Farjalla et al., 2002), o qual apresentou altas concentrações de COD (17 mg L-1)
predominantemente advindo de fontes terrestres (80 %), águas altamente pigmentadas (0.06 abs
em 430 nm) e baixa salinidade (em torno de 0,2) durante o período de estudo. O lago Cabiúnas é
tipicamente supersaturado de CO2, com uma pressão parcial deste gás (± SE) de 7255 ± 743
µatm entre 2003 e 2005, e de 14113 ± 1228 µatm ao longo do período de experimento.
Figura 1: Localização geográfica do lago Cabiúnas e do local dos mesocosmos.
Delineamento Experimental
O experimento foi realizado em 16 mesocosmos cilíndricos de 5600 L (2,0 m de diâmetro
e 1,8 m de profundidade acima do sedimento de fundo). Estes mesocosmos abertos com a
atmosfera foram feitos de polietileno transparente (0,6 mm de espessura), incluindo toda a
coluna d‘água desde o sedimento de fundo até 30 cm acima do nível da água com uso de
plásticos flutuantes. A fixação dos mesocosmos foi realizada cuidadosamente para minimizar o
distúrbio no sedimento, de maneira que o experimento foi iniciado somente 1 semana após a
Rio de Janeiro
Macaé
41o 45’ W
22o 15’ W
Macaé
5 0 5 10 Km
Lago Cabiúnas
42o 00’ 08” W 22o 00’ 02” S
Mesocosmos
500 m
Brasil
71
montagem de toda estrutura para fins de estabilização. A base do mesocosmo foi afundada no
sedimento de fundo cerca de 30 cm para mantê-lo estável e separado do lago. Os mesocosmos
não foram colonizados por macrófitas aquáticas e uma rede de nylon de 1 cm foi colocada na
base daqueles onde os peixes foram introduzidos para evitar escapadas.
O experimento incluiu um desenho fatorial 2 X 2 com adição de peixes e enriquecimento
de nutrientes como fatores de tratamento, resultando em 4 tratamentos experimentais: +Peixe,
+Nutrientes, +peixe +nutrientes, e controle. A espécie de peixe onívoro Hyphessobrycon
bifasciatus, a qual se alimenta de uma ampla variedade de zooplâncton, larvas de caramujo e
algas (perifiton), é muito comum nos lagos da região estudada e foi usada nos tratamentos
correspondentes em densidades observadas no lago Cabiúnas (13 indivíduos por m-2). Os peixes
foram excluídos dos mesocosmos controle e + nutrientes. Nitrogênio (N) e fósforo (P) foram
adicionados semanalmente nos tratamentos +nutrientes e +nutrientes+peixe, mantendo-se as
concentrações totais finais entre 35 e 40 µmol L-1 para P, entre 200 e 250 µmol L-1 para N, além
de uma baixa razão N:P em torno de 6. Estas concentrações foram selecionadas no sentido de
reproduzir aquelas de lagos eutrofizados nesta região, enquanto não representassem níveis
tóxicos (Moss et al., 2004), sendo comparadas às concentrações do controle, características deste
lago (0,7 µmol P L-1 e 53 µmol N L-1). O fósforo foi adicionado como KH2PO4 e K2HPO4 para
atenuar alterações de pH e N como NH4NO3 para reduzir a possível influência negativa da
amônia sobre os organismos, de forma que ambos os nutrientes foram suavemente misturados
após cada adição.
A duração do experimento foi de 7 semanas entre Maio e Julho de 2005 e as coletas foram
semanais. A primeira amostragem de água foi realizada antes da primeira adição de nutrientes e
peixe (semana zero), 8 dias após o tempo de estabilização desde a montagem das estruturas. No
campo, foram mensurados temperatura, pH e alcalinidade nas águas superficiais (0,10 m) em
diferentes horas do dia (18:00, 6:00, 10:00, 14:00 e 6:00 h do dia seguinte). Além disso, foi
determinada a transparência e coletada água superficial em torno de 10:00 h para as análises de
72
clorofila-a pelágica e perifítica, COD e coloração da água no laboratório. Os efeitos dos
tratamentos sobre a produção líquida diurna dos mesocosmos (metabolismo aquático diurno)
foram avaliados a partir da variação das concentrações de oxigênio (O2) em perfis verticais (5,
10, 40, 70, 100, 130 e 160 cm) integrados, os quais foram amostrados em torno de 7:00, 12:00
and 16:30 h nas duas últimas semanas de experimento (semanas 5 e 6).
Métodos Analíticos e Estimativa de pCO2
As concentrações de COD foram mensuradas pelo método da oxidação catalítica de alta
temperatura, usando um analisador TOC-5000 Shimadzu. A coloração foi determinada pela
absorção em 430 nm e a transparência da água por disco de Secchi. As amostras de água para
nutrientes foram congeladas antes de serem analisadas por métodos padrão (Apha, 1992). A
clorofila-a pelágica foi determinada pelo método da fluorescência (Beutler et al., 2002), usando
um fluorímetro Aquafluor (modelo 8000-001).
As concentrações de CO2 foram calculadas a partir de pH e alcalinidade mensurados no
campo, seguindo Stumm & Morgan (1996) após correção para temperatura, altitude e força
iônica como Cole et al. (1994). A alcalinidade total foi determinada por titulação de acido
sulfúrico 0,01 N de acordo com a função de Gran (Gran, 1952). O pH foi analisado em um
pHmetro calibrado Analion (modelo PM 608) com precisão de 0,01. As concentrações de O2,
temperatura e salinidade foram mensurados usando um oxitermosalinômetro (modelo YSI-30).
O pCO2 foi calculado a partir da lei de Henry, considerando a divisão entre as concentrações de
CO2 e a constante de Henry para este gás em cada condição de temperatura e salinidade (Weiss,
1974).
Análises Estatísticas
Dados log-transformados foram submetidos à ANOVA “one-way” com posterior
comparação dos valores de “p” obtidos pelo teste-t e corrigidos pelo teste FDR (lambda
73
específico igual a zero, significativo p < 0,05) para comparar cada tratamento experimental ao
longo do tempo. O teste FDR é mais robusto que as tradicionais correções de Bonferroni, sendo
recomendada para estudos envolvendo um relativo grande número de comparações múltiplas
(Garcia, 2004). Já a produção líquida diurna entre tratamentos foi analisada por ANOVA “one-
way” com pós-teste de Tukey-Kramer (significativo p<0,05) devido ao menor número de
comparações múltiplas envolvidas. Os efeitos gerais da adição de nutrientes ou peixe e da
interação entre ambos sobre os valores de pCO2 foram avaliados comparando as estimativas de
componentes da variância, obtidas por um modelo de mínimos quadrados com efeitos
estocásticos ajustado pela Probabilidade Máxima Restrita (PMR). Esta análise é altamente
recomendada para experimentos de medidas repetidas várias vezes e mudanças na variância. O
teste FDR foi calculado no programa Q-value (descrito em Garcia, 2004), o modelo ajustado
pela PMR no JMP 5.1, e outras análises estatísticas e gráficos no programa Graphpad PRISM
4.0.
Resultados
A adição de nutrientes causou um contínuo aumento nas concentrações de clorofila-a
pelágica somente na presença de peixe, alcançando um incremento de 10 vezes ao longo do
experimento (p<0,01, FDR; Figura 2a). O tratamento que recebeu somente peixe não apresentou
diferenças significativas (p>0,05, FDR) na clorofila-a em comparação ao controle (Figura 2a).
O enriquecimento de nutrientes resultou em maior crescimento das algas perifíticas nas paredes
dos mesocosmos também na presença de peixe (cerca de 30 % em relação ao controle), de forma
que a clorofila-a total aumentou fortemente em ambos tratamentos onde os nutrientes foram
adicionados (Figura 2b). A produção líquida diurna de O2 nos mesocosmos durante as últimas
semanas foi significativamente diferente (p < 0,01, Tukey-Kramer) somente na presença tanto de
nutrientes quanto do peixe, tratamento no qual esta taxa foi em torno de 4 vezes mais autotrófica,
em média, que nos outros (Figura 3). A coloração declinou significativamente ao longo do
74
experimento, não apresentando diferenças significativas entre tratamentos (p>0,05, ANOVA
Alinhada com medidas repetidas, dados não apresentados), possivelmente pela fotodegradação e
respiração biológica dos compostos pigmentados.
Figura 2: Variação temporal da média ± erro padrão das concentrações de clorofila-a: (2a)
pelágica e (2b) total (pelágica + perifítica) nos mesocosmos experimentais. Linhas sólidas com
quadrados negros e triângulos representam o controle e o tratamento com adição isolada de
peixe, respectivamente, enquanto as linhas tracejadas com cruzes e círculos negros representam
os tratamentos que receberam somente nutrientes e peixe + nutrientes, respectivamente.
75
Figura 3: Produção líquida de O2 em cada mesocosmo por tratamento nas últimas semanas de
experimento: (3a) semana 5 e (3b) semana 6. Valores positivos indicam autotrofia líquida e
valores negativos heterotrofia líquida. Letras iguais representam diferenças não significativas
entre tratamentos (Tukey-Kramer, p>0,05).
76
Todos os tratamentos e réplicas experimentais apresentaram persistência de supersaturação
de CO2 (Figura 4). Os nutrientes resultaram em alterações significativas de pCO2 ao longo do
experimento tanto nos mesocosmos onde sua adição foi isolada quanto naqueles onde foi
combinada com a introdução de peixe (p<0,05; FDR, Figura 4). O enriquecimento de nutrientes
causou uma redução de pCO2 até a terceira semana de experimento, a partir da qual esta variável
aumentou para valores superiores aos do controle (p<0,05; FDR, Figura 4). No tratamento onde
os nutrientes foram adicionados na presença de peixe, o decréscimo de pCO2 foi mais persistente
(até a quarta semana de experimento), e seu subsequente incremento mais modesto, levando o
pCO2 à valores significativamente menores do que nos mesocosmos que receberam nutrientes
isoladamente (p<0,05; FDR, Figura 4). Por outro lado, a introdução isolada de peixe não causou
diferenças significativas em relação aos mesocosmos controle (p>0,05; FDR, Figura 4).
Figura 4: Variação temporal da média ± erro padrão de pCO2 nos mesocosmos experimentais.
Linhas sólidas com quadrados negros e triângulos representam o controle e o tratamento com
adição isolada de peixe, respectivamente, enquanto as linhas tracejadas com cruzes e círculos
negros representam os tratamentos que receberam somente nutrientes e peixe + nutrientes,
respectivamente.
77
Tanto a adição de nutrientes quanto a interação entre nutrientes e peixes apresentaram uma
alta participação relativa para explicar as mudanças no pCO2 em relação ao controle, mas não a
introdução de peixe isoladamente (modelo dos mínimos quadrados ajustado por PMR; Tabela 1).
Tabela 1: Participação relativa dos efeitos estudados sobre a variância do pCO2 (modelo dos
mínimos quadrados ajustado por PMR).
Efeitos Razão da Variância
Componente da Variância Erro Padrão Participação
Relativa (%)
Peixe 0,29 786.602 2.157.996 8,8
Nutrientes 1,22 3.281.672 3.281.672 36,8
Interação entre Peixe e Nutrientes
0,81 2.171.913 1.379.698 24,4
Resíduo - 2.672.477 - 30,0
Discussão
As águas lacustres estudadas permaneceram como fontes de CO2 à atmosfera ao longo de
todo o experimento e tratamentos. Este resultado pode ter sido causado por uma intensa
heterotrofia líquida, pois a redução esperada para a pCO2 por equilíbrio com a atmosfera teria
sido de 95 % em somente duas semanas se o ecossistema estivesse balanceado. A pCO2
decresceu no controle (25 % em 6 semanas), mas muito menos do que o esperado se o
metabolismo da comunidade estivesse balanceado. A supersaturação de CO2 foi observada
mesmo em mesocosmos enriquecidos de nutrientes, contrastando com a tendência geral descrita
na literatura de predomínio da produção líquida de CO2 em águas oligotróficas e apreensão
líquida deste gás nas aguas eutróficas muito produtivas (Duarte & Agusti, 1998), apesar da
eutrofização favorecer tanto a produção primaria (Schindler, 1978) quanto a respiração (Azam,
1998). Nesse sentido, o grande estoque de carbono orgânico dissolvido neste lago húmico
poderia ter sido suficiente para manter a alta respiração após a adição de nutrientes, sustentando
78
uma elevada pCO2 mesmo na presença de intenso crescimento algal para aumentar a autotrofia
(Biddanda et al., 2001).
O declínio inicial de pCO2 após a adição de nutrientes observado no presente capítulo
corroborou os resultados de outros estudos realizados em lagos (Biddanda et al., 2001; Fee,
1979) e reservatórios (Chrzanowski & Grover, 2001) temperados e em um lago subtropical
(Carmouze et al., 1991). No entanto, esta redução de pCO2 foi seguida por um considerável
incremento nos mesocosmos onde somente os nutrientes foram adicionados, alcançando valores
de pCO2 superiores aos do controle ou dos tratamentos recebendo peixes, sugerindo a alta
respiração do excesso de matéria orgânica estimulada pelo enriquecimento de nutrientes. A
mudança de tendência da pCO2 após 3 semanas no tratamento com adição isolada de nutrientes
poderia ter sido consequência do tempo de resposta dos organismos heterotróficos, como
bactérias, zooplâncton e caramujos (Mccollum et al., 1998), para acompanhar o aumento da
produção algal. O zooplâncton (Schindler et al., 1997) e os pequenos macro-invertebrados
(Mccollum et al., 1998) podem aumentar o CO2 não somente pela respiração, mas também por
reduzir a produção primária pela sua pressão de herbivoria. A redução das concentrações de
clorofila-a planctônica nas últimas semanas de experimento nos mesocosmos que receberam
somente adições de nutrientes sugeriu um aumento da pressão de predação com o aumento do
fitoplâncton (Polis, 1999). Confirmando esta explicação, um aumento significativo na biomassa
de zooplâncton foi observado após a eutrofização experimental nos mesmos mesocosmos
estudados aqui (Carneiro, 2008).
Nossos resultados experimentais confirmam as conclusões de Biddanda et al. (2001) e
Lennon (2004) sobre papel da eutrofização em reduzir o CO2 dos lagos, mas este padrão poderia
não ser o caso do longo prazo, quando a decomposição da matéria orgânica poderia retornar CO2
às águas lacustres. A capacidade da eutrofização para reduzir pCO2 nos lagos pode também ser
dependente do estoque de COD, o qual foi predominantemente terrestre (80 %) e muito mais alto
no lago húmico estudado (17 mg L-1) do que nos lagos temperados estudados por Biddanda et al.
79
(2001), cujos valores de COD variavam entre 1,3 e 9,5 mg L-1. Apesar de uma composição mais
refratária (Hopkinson et al., 1998), a matéria orgânica terrestre sustenta a atividade heterotrófica
(Pace et al., 2004), e contribui para a típica alta supersaturação de CO2 das águas húmicas (Cole
et al., 2000; Jonsson et al., 2003) ou predominante evasão deste gàs nos lagos globais (Cole et
al., 1994; Sobek et al., 2005). Nesse sentido, condições como ação de predadores sobre os
produtores primários (controle descendente) ou grande estoque de carbono orgânico alóctone
para respiração (controle ascendente) poderiam exercer uma contribuição crucial para
persistência (Cole et al., 2000), ou mesmo aumento (Rantakari & Kortelainen, 2005), da
supersaturação de CO2 após uma eutrofização do lago estudado.
A introdução isolada de peixe não apresentou um efeito significativo sobre a pCO2 (Figura
2), sugerindo que o organismo onívoro utilizado, uma espécie chave nos lagos costeiros da
região, não influenciou significativamente os processos autotróficos e heterotróficos de maneira
diferenciada no ecossistema, possivelmente exercendo pressões comparáveis em ambos
componentes. O papel dos peixes zooplanctívoros e piscívoros em decrescer e aumentar,
respectivamente, a evasão de CO2 tem sido demonstrado na literatura (Schindler et al. 1997, Cole
et al. 2000), mas o papel de peixes onívoros que se alimentam tanto de algas quanto de
zooplâncton ainda não havia sido avaliado. A pressão da espécie onívora sobre ambos os
componentes autotrófico e heterotrófico resultou em um efeito neutro na pCO2.
No entanto, a presença do peixe apresentou uma forte interação com a adição de nutrientes,
incrementando o efeito do enriquecimento de nutrientes em causar a redução de CO2. O efeito
significativo dos nutrientes para reduzir a pCO2 em comparação aos tratamentos onde somente
nutrientes foram adicionados, possivelmente devido aos elevados aumentos na biomassa algal
(clorofila-a pelágica) fixando CO2 na presença do peixe, pode ser explicado pelo eficiente
controle do peixe sobre as populações de herbívoros zooplânctonicos, que foi observado em
outro estudo nos nossos mesocosmos experimentais (Carneiro, 2008). O efeito sinérgico das
adições de peixe e nutrientes foi relacionado a um aumento de 4 vezes nas emissões integradas
80
de CO2, comparado ao efeito não significativo da adição isolada de nutrientes, indicando que os
controles ascendentes e descendentes podem atuar em sinergismo para regular as emissões de
CO2. Nossos resultados sugerem que mesmo peixes onívoros típicos podem exercer um controle
sobre a pCO2 em condições eutróficas, confirmando que os peixes onívoros podem aumentar
este controle (Pace et al., 1999). Estes peixes poderiam não ser suficientes para evitar as cascatas
tróficas nos lagos tropicais (Okun et al., 2008), ou seja, a supressão do controle alternado do
zooplâncton favorecendo o nível dos produtores primários em sinergismo com o enriquecimento
de nutrientes como descrito em Drenner et al. (1996).
O importante efeito da interação entre nutrientes e o peixe sobre o CO2 também foi
confirmado pela sua alta participação relativa (quase 25 %) para explicar a variância da pCO2 no
modelo de ajuste utilizado neste capítulo. Além disso, uma outra alternativa para avaliar os
efeitos líquidos dos tratamentos foi calcular em cada um deles o fluxo de CO2 integrado ao longo
de todo o experimento, estimado como Cole & Caraco (1998) e usando uma velocidade de vento
conservativa de 0,5 m s-1 (Cole et al., 1994). A liberação de CO2 calculada ao longo das 6
semanas de experimento nos mesocosmos controle foi de 118,8 ± 1 mol CO2, valor similar
(Tukey-Kramer, p > 0,05) ao dos mesocosmos onde somente o peixe onívoro (117,0 ± 5.4 mol
CO2) ou nutrientes foram adicionados (113,3 ± 5.8 mol CO2). Já a adição de nutrientes na
presença deste peixe causou uma redução significativa de 40 % na liberação integrada de CO2
(Tukey-Kramer, p > 0.001), alcançando uma evasão líquida de 75,9 ± 5,7 mol CO2 à atmosfera
ao longo do experimento. Estas estimativas evidenciaram que os efeitos da adição de nutrientes e
introdução do peixe estudado foram claramente não aditivas, como o desvio do fluxo de CO2 no
tratamento +nutriente+peixe relativo ao controle foi quase 6 vezes maior do que a soma dos
desvios dos fluxos de CO2 integrados entre os dois tratamentos com adição isolada de nutrientes
e peixe em relação ao controle. Nesse sentido, somente a interação entre o enriquecimento de
nutrientes e a presença do peixe onívoro causou uma significativa diferença nos fluxos de CO2
em comparação aos observados nos mesocosmos controle. Portanto, o papel de remoção ou
81
introdução de uma simples espécie no funcionamento do ecossistema, um tema que ainda
necessita ser melhor estudado na literatura (Simberloff, 2003), poderia também ser influenciado
ou mesmo mais variável pelas condições ecológicas e recursos altamente dinâmicos.
Como conclusão, o presente capítulo não confirmou completamente nenhuma das duas
hipóteses formuladas. A adição de nutrientes não resultou em um claro declínio da pressão
parcial de CO2, uma vez que a inicial redução foi compensada por um subsequente aumento.
Além disso, a introdução do peixe onívoro reduziu fortemente a pCO2 na condição enriquecida
de nutrientes, incrementando o papel das adições de nutrientes em influenciar a apreensão de
CO2 pela comunidade. Estes resultados evidenciaram que os controles ascendente e descendente
poderiam não atuar isoladamente para influenciar a pCO2 e a evasão de CO2 nos lagos tropicais,
mas sim interagir e amplificar os efeitos de cada controle isolado.
82
CAPÍTULO 6
Grande Desequilíbrio de CO2 em Lagos Tropicais
Com o título “Large CO2 disequilibria in tropical lakes” dos autores Humberto Marotta,
Carlos M. Duarte, Sebastian Sobek & Alex Enrich-Prast foi aceito para publicação no
periódico “Global Biogeochemical Cycles.
83
Introdução
Lagos são potencialmente importantes na condução de carbono entre as fontes terrestres e
a atmosfera, uma vez que suas águas superficiais são comumente supersaturadas de CO2 (Cole et
al., 1994; Cole et al., 2007). O crescente reconhecimento do papel dos lagos para o ciclo global
do carbono tem fomentado uma série de levantamentos de pCO2 nas águas destes ecossistemas
ao redor do mundo (Cole et al., 1994; Sobek et al., 2005),. Embora a maior análise publicada na
literatura inclua quase 5.000 lagos (Sobek et al., 2005), os ecossistemas tropicais continuam
extremamente subrepresentados nestes levantamentos (≤ 3 % do número total de lagos),
refletindo a carência de observações de pCO2 nos lagos situados em baixas latitudes. No entanto,
os ecossistemas aquáticos tropicais podem apresentar persistência de supersaturação de CO2
mesmo ao longo do dia ou ano (Marotta et al., in press) e sustentar intenso metabolismo (Richey
et al., 2002) devido as suas altas temperaturas (Brown et al., 2004) e elevada produção terrestre
na bacia de drenagem (Luyssaert et al., 2007). Os aportes orgânicos advindos do meio terrestre
apresentam um importante papel para subsidiar a heterotrofia aquática e, consequentemente, a
supersaturação de CO2, justificando a relação positiva comumente descrita entre carbono
orgânico dissolvido (COD) e pCO2 nos lagos (Cole et al., 2007; Sobek et al., 2005). Apesar das
altas temperaturas frequentemente influenciarem o balanço de CO2 nos ecossistemas naturais,
aumentando os fluxos de CO2 com a atmosfera (Cornelissen et al., 2007; Knorr et al., 2005;
Rastetter et al., 2005; Shaver et al., 2006; Wang et al., 1999), levantamentos globais de pCO2 na
literatura indicaram ausência de relação significativa entre esta variável e latitude ou temperatura
da água nos lagos (Cole et al., 1994; Sobek et al., 2005). No entanto, estes resultados poderiam
refletir as limitações de bases de dados nas quais os lagos tropicais estão fortemente
subrepresentados.
No presente capítulo, foi testada a relação entre pCO2, latitude e temperatura da água
superficial dos lagos. Nesse sentido, a base de dados de pCO2 dos lagos tropicais foi
substancialmente expandida (N = 367 lagos), combinando nossas amostragens de campo com
84
estimativas obtidas a partir da literatura. Estes dados foram reunidos com o maior levantamento
até então disponível (Sobek et al., 2005), resultando em uma base de dados de pCO2 que incluiu
5190 lagos de todos os continentes e com grande amplitude de pCO2 (3 a 71.394 µatm), latitude
(0o a 79o) e temperatura da água (0,7 a 33,5 ºC).
Material e Métodos
Os dados de pCO2, temperatura e COD nas águas superficiais dos lagos tropicais foram
obtidos a partir de coletas de campo (n=86) e compilação na literatura representada por teses e
artigos publicados (n=133) bem como no maior levantamento global disponível (n=148 em
Sobek et al. 2005), totalizando 367 lagos tropicais. Este conjunto de dados incluiu uma grande
variedade de lagos, tanto rasos e profundos quanto de água doce e salinos, os quais foram
reunidos com os dados de lagos não tropicais: 4791 de Sobek et al (2005) e Alin & Johnson
(2007), bem como 32 de nossas próprias coletas de campo. A grande maioria (95 %) de todos
dados de pCO2 no presente capítulo, incluindo todos os lagos brasileiros amostrados in situ,
foram obtidos pelo mesmo método, cálculos físico-químicos baseados no pH e alcalinidade.
Portanto, não seria esperado que a diferença entre métodos contribuísse muito para a variância
dos dados . Além disso, Sobek et al. (2005) já haviam concluído que diferenças de método
apresentam pequena influência na variância de pCO2 no conjunto de dados globais que foi
incorporado nesta tese.
Em cada campanha de campo, águas superficiais dos lagos foram cuidadosamente
amostradas evitando-se bolhas de ar para análises imediatas de pH e alcalinidade. O pCO2 foi
calculado como Weiss (1974). Temperatura e salinidade foram mensurados in situ com um
termosalinômetro YSI-30 calibrado. No laboratório, concentrações de COD foram quantificadas
em amostras de água pré-filtradas (0,7 mm, Whatman GF/F) e pré-acidificadas a pH menor que
2,0, usando o método de oxidação catalítica de alta temperatura em um analisador Shimadzu
TOC-5000.
85
As concentrações de CO2 da nossa base de dados incluiu medidas diretas usando
analisadores de infra-vermelho calibrados, mas preponderantemente indiretas (95 % do total),
calculadas pelo método pH-alcalinidade (titulação de Gran) após correções relacionadas a
temperatura, altitude e força iônica como Cole et al. (1994). Portanto, não seria esperado que
esta diferença de método contribuísse significativamente para a variância dos dados, o que
também foi confirmado por Sobek et al. (2005).
Os fluxos de CO2 água-ar (FCO2) foram estimados de acordo com Cole & Caraco (1998):
FCO2 = α K ([CO2]água - [CO2]sat.); onde α é o fator de enriquecimento químico calculado como
Wanninkhof & Knox (1996); K é a velocidade pistão (cm h-1) calculada como Cole & Caraco
(1998) e assumindo uma velocidade do vento conservativa igual a 0,5 m s-1 (Cole et al., 1994) ou
a média global de 3,0 m s-1 atualmente estimada na literatura (Archer & Jacobson, 2005);
[CO2]água é a concentração de CO2 (µmol L-1) na água e [CO2]sat. é a concentração de CO2 (µmol
L-1) da água no equilíbrio com a atmosfera (370 µatm).
Apesar dos nossos esforços para reduzir a escassez de dados tropicais, a presente base
ainda foi dominada por lagos de mais altas latitudes que poderiam tendenciar a relação entre os
valores de pCO2 e temperatura ou latitude, como a equação de regressão é influenciada pela
média de ambas as coordenadas. No sentido de evitar esta tendenciosidade, os dados foram
divididos em classes de temperatura e latitude para balancear os pesos da média de pCO2 entre
diferentes temperaturas da água ou latitudes, independentemente do número de observações em
cada faixa dessas variáveis. A escolha do intervalo das classes (2 oC para temperatura da água e
4o para latitude) objetivou alcançar um número mínimo de observações que possibilitassem
análises mais robustas. A variação na amplitude dos valores de pCO2 com o aumento de
temperatura dos lagos foi testada pela comparação das inclinações obtidas pela regressão de
quartiles para 97% e 3% no programa R. A regressão de quartiles é uma extensão das clássicas
estimativas dos mínimos quadrados de modelos médios condicionais para a estimativa de
86
conjunto de modelos para diversas funções quartiles condicionais, considerando a mediana como
parâmetro central (Koenker, 2005).
Resultados e Discussão
A maioria dos lagos tropicais (87 %) foram supersaturados de CO2, uma percentagem
atuando como fonte de liberação deste gás para a atmosfera similar a aquela observada em outras
latitudes (92 %). No entanto, a média geométrica de pCO2 dos lagos tropicais (1804 ± 35 µatm)
foi significativamente mais alta (Teste-t, p<0,05) do que a apresentada pelos lagos polares (494 ±
8 µatm) e temperados (1070 ± 6 µatm). Nesse sentido, foi detectada uma relação significativa
negativa entre pCO2 e latitude (Figura 1), indicando um decréscimo médio de 2,83 ± 0,54 % de
pCO2 por grau de latitude desde os trópicos aos pólos. Uma análise mais detalhada dos
resultados revelou que os mais altos valores de pCO2 foram observados em lagos situados entre
as latitudes 16 e 20 º, cuja média de pCO2 excedeu em mais de 20 vezes a dos lagos polares
(Figura 1). Embora o aumento de pCO2 em lagos com maiores concentrações de COD seja bem
descrito na literatura (Sobek et al., 2005), a redução de pCO2 observada com o aumento de
latitude foi independente desta variável. Não foi detectada relação significativa entre COD e
latitude considerando tanto dados de lagos individuais quanto médias de pCO2 agrupadas por
classes de latitude (p > 0,05; regressão linear).
87
Figura 1: Relação entre as médias (± erro padrão) de pCO2 dos lagos e a latitude (agrupadas em
classes de 4º de latitude). Sólidos e barras representam a média e o intervalo do erro padrão
respectivamente. A equação da regressão ajustada foi pCO2 (µatm) = 5518,3 e0,028±0.005Latitude
(graus); R2 = 0,62; F = 27,52; p< 0,0001.
Por outro lado, foi detectado um incremento significativo da média de pCO2 nos lagos
agrupados em classes de temperatura da água mais elevada (Figura 2), um aumento médio (±
erro padrão) estimado em 6,65 ± 0,83 % de pCO2 por grau Celsius (Figura 2). Além disso, a
relação significativa entre temperatura e pCO2 (regressão linear, p < 0,05) foi observada mesmo
quando os dados foram divididos em classes de 1, 3, 4 ou 5 oC e ainda quando os dados brutos
foram analisados. Análises de regressão múltipla indicaram que estas relações não foram
redundantes, sendo as diferenças tanto de latitude quanto de temperatura estatisticamente
significativas (Tukey-Kramer, p < 0,001).
88
Figura 2: Relação entre as médias (± erro padrão) de pCO2 dos lagos e a temperatura da água no
momento da coleta (agrupadas em classes de 2 ºC de temperatura). Sólidos e barras representam
a média e o intervalo do erro padrão respectivamente. A equação da regressão ajustada foi pCO2
(µatm) = 682,6 e0.066±0.008Temperatura (ºC); R2 = 0,82; F = 4,44; p< 0,0001.
Uma análise mais detalhada da distribuição de pCO2 ao longo do gradiente de temperatura
da água também revelou que a amplitude de pCO2 aumentou significativamente em condições
mais quentes (regressão de quartiles, p<0,01; Figura 3), também sugerindo que a relação entre
pCO2 e temperatura nos lagos é complexa. Esta relação poderia ser provavelmente determinada
pelo efeito da temperatura sobre o metabolismo lacustre, o qual pode reconhecidamente
favorecer tanto a heterotrofia líquida, resultando em alto pCO2, quanto a autotrofia líquida,
causando baixo pCO2, em função das características dos lagos. A mais alta amplitude de pCO2
nos lagos com o aumento de temperatura foi consistente com a maior amplitude de valores de
CO2 em condições mais quentes que havia sido previamente descrita em escala global para
florestas (Luyssaert et al., 2007) e solos (Raich & Schlesinger, 1992).
89
10 15 20 25 30
Temperatura da Água (oC)
32
1024
32
768
pCO
2 (µ
atm
)
0 5
Figura 3: Relação entre pCO2 e temperatura da água no momento da coleta na qual cada ponto
representa lagos individuais. As linhas indicam a regressão ajustada para o maior quartil de 97%
(log pCO2 = 0,034 ± 0.004*Temperatura + 3.28 ± 0.03; p < 0,0001) e o menor de 3 % (log pCO2
= -0,016 ± 0.004*Temperatura + 3.28 ± 0.03; p < 0,0005) da distribuição de pCO2 com o
aumento de temperatura.
A supersaturação de CO2 mais alta e variável nos lagos situados nos Trópicos do que em
outras latitudes confirmou os resultados prévios de lagos africanos incluídos no pioneiro artigo
de Cole e tal. (1994). Já a relação não significativa entre os valores de pCO2 e temperatura (p >
0,05) foi observada quando os dados de Sobek et al. (2005) foram re-analisados usando o mesmo
método de agregação dos lagos por classes de temperatura utilizado aqui, confirmando que as
conclusões prévias de ausência de relação entre pCO2 e temperatura ou latitude nas análises de
Sobek et al. (2005) foram derivadas da escassez de dados tropicais nos levantamentos globais
disponíveis (Cole et al., 1994; Sobek et al., 2005) e não de diferentes abordagens de análise.
Mesmo considerando que os padrões observados não permitem inferir sobre mecanismos
atuantes de causa e efeito torna-se possível sugerir a participação de diversos processos,
incluindo aumento do metabolismo tanto autotrófico (Alin & Johnson, 2007) quanto
90
heterotrófico (Davidson & Janssens, 2006) com o incremento da temperatura, tal como esperado
pela teoria metabólica (Brown et al., 2004).
A conclusão de que ecossistemas aquáticos continentais podem sustentar grandes emissões
de CO2 à atmosfera é consistente com estudos prévios que evidenciaram uma liberação média de
830 g C m-2 y-1 na planície de inundação amazônica, incluindo rios e alagadiços (Richey et al.,
2002). Assumindo similares e conservativos coeficientes de difusão de gás, estimou-se a partir
do presente estudo que lagos tropicais podem emitir em torno de 600 e 80 % mais CO2 em
mediana por unidade de área (176 g C m-2 y-1) que os lagos polares (28 g C m-2 y-1) e temperados
(99 g C m-2 y-1) respectivamente. Nesse contexto, as estimativas de liberação global de CO2 de
lagos a atmosfera atualmente usadas na literatura necessitam ser revisadas para incluir os
maiores fluxos daqueles ecossistemas situados nos Trópicos.
Considerando a mediana global de pCO2 observada aqui, a área total dos lagos e sua
distribuição latitudinal, obtidas pelo método de Pareto descrito em Downing et al. (2006), além
de um importante parâmetro subestimado (velocidade pistão de 0,5 m d-1 como Cole et al.,
1994), foi possível re-estimar a taxa de evasão anual de carbono à atmosfera pelos lagos globais
de 0,15 Gt C (Cole et al., 1994) para 0,44 Gt C. Mesmo esta estimativa conservativa é mais alta
do que a dos rios, reservatórios e estuários do planeta ou ainda equivalente à exportação total de
carbono orgânico dos rios para os oceanos (Cole et al., 2007). Usando a média global da
velocidade do vento de 3,0 m s-1 (Archer & Jacobson, 2005), esta estimativa poderia ser elevada
para 0,83 Gt C ano-1, uma contribuição significativa na escala global quando comparada à evasão
de CO2 por todas as outras águas continentais juntas (Cole et al., 2007). Em conclusão, qualquer
avaliação do papel dos lagos no ciclo global do carbono deve, necessariamente, incluir os lagos
tropicais como premissa para se alcançar uma melhor confiabilidade nos processos globais
examinados.
91
CONCLUSÃO GERAL
Os dados tropicais da presente tese, ainda escassos na literatura internacional, confirmaram
a forte e generalizada condição de supersaturação de CO2 nos lagos, a qual os caracteriza como
ecossistemas potencialmente importantes na condução do carbono fixado em vastas áreas
terrestres da bacia de drenagem para sua evasão à atmosfera (revisão no capítulo 1).
Os resultados da presente tese evidenciaram que mesmo eventos de estratificação da água,
caracterizados pela redução das concentrações deste gás na superfície, podem apresentar
persistência da evasão de CO2 à atmosfera em lagos das adjacências da floresta tropical,
possivelmente sustentada pela influência dos aportes terrestres (capítulo 2). Nesse sentido, a
relação negativa entre eutrofização e pCO2 que é bem descrita na literatura global não foi
observada nas águas ácidas do capítulo 3 ou dos mesocosmos do capítulo 5, pois a condição de
baixo pH é tipicamente relacionada ao maior aporte de ácidos terrestres orgânicos e inorgânicos.
Esta característica poderia favorecer a produção líquida de CO2 pela heterotrofia e processos
físicos químicos, apesar do reconhecido aumento da produção primaria nos períodos de
eutrofização. Já as águas mais básicas nos dados de longo prazo (13 anos) do capítulo 3
apresentaram importantes reduções de pCO2 na condição eutrófica, confirmando a tendência
geral da literatura e contrastando com os resultados obtidos na estação de águas mais ácidas
deste mesmo lago. Nesse contexto, a chuva pode ser uma dinâmica chave para intensificar o
carreamento de compostos orgânicos e inorgânicos terrestres para os lagos, sustentando
substanciais incrementos na evasão de CO2 à atmosfera (capítulo 4).
No entanto, as respostas da pCO2 superficial de lagos à eutrofização não dependem
somente dos recursos (controle ascendente), mas também das características tróficas de efeito
descendente. No experimento de mesocosmos do capítulo 5 foi observado um evidente
sinergismo entre os controles ascendente (enriquecimento de nutrientes) e descendente
(introdução de uma espécie de peixe onívoro) para determinar a evasão de CO2 à atmosfera.
Apesar do peixe onívoro não ter alterado significativamente o pCO2 superficial na condição
92
oligotrófica, complementando o modelo conceitual sobre a influência dos hábitos dos peixes ao
CO2 das águas lacustres, sua presença nos mesocosmos eutrofizados foi associada a uma emissão
de CO2 substancialmente menor quando comparada com aqueles submetidos apenas ao
enriquecimento de nutrientes.
Um outro resultado marcante da tese foi a maior amplitude dos valores de pCO2 e dos
fluxos de CO2 à atmosfera observada nos lagos tropicais em escala global (capítulo 6). Esta
maior variabilidade de pCO2 em lagos de baixas latitudes poderia ser atribuída ao papel das mais
altas temperaturas em favorecer tanto a autotrofia quanto a heterotrofia aquáticas, conseqüência
da complexa relação entre temperatura e o CO2 nesses ecossistemas. No entanto, a relação média
entre águas mais quentes e este gás foi positiva, possivelmente refletindo o reconhecido caráter
da maioria dos lagos do planeta como fontes de emissão de CO2 à atmosfera, o qual poderia ser
físico-químico e biologicamente favorecido nas temperaturas mais altas. A elevada variação de
pCO2 superficial nos lagos tropicais também foi confirmada na escala local de um mesmo lago,
exemplificadas por aumentos superiores a uma ordem de grandeza entre diferentes anos (capítulo
4) ou mesmo entre poucas semanas (capítulo 5), possivelmente refletindo o papel dos aportes
terrestres.
Portanto, os resultados aqui apresentados evidenciaram a alta complexidade envolvida na
regulação do CO2 nos lagos tropicais, inferida pela alta variabilidade deste gás nas águas
superficiais. A relevância dos ecossistemas lacustres, como destino e condução para o aporte
orgânico e inorgânico advindo de vastas áreas terrestres da bacia hidrográfica, os tornam
potencialmente importantes no ciclo global do carbono. O aporte de ácidos terrestres que são
incrementados pelas chuvas além das altas temperaturas anuais constituem relevantes fatores
direcionadores do pCO2 de lagos nas baixas latitudes. Mesmo os peixes onívoros abundantes nos
trópicos também podem influenciar significativamente o pCO2 dos lagos, apesar das interações
potencialmente menos concentradas que as exercidas pelos peixes especialistas típicos das
regiões temperadas. Nesse contexto, a lacuna de dados, a relevância e a complexidade de fatores
93
influenciando o funcionamento destes ecossistemas tornam cruciais a realização de mais estudos
de caráter local, os quais serão imprescindíveis para subsidiar a composição de trabalhos de
enfoque global ou mesmo de previsões mais realistas dos eventuais efeitos das alterações
humanas. Como conclusão, a presente tese disponibiliza fortes indícios de que lagos tropicais
mantêm um elevado e variável desequilíbrio de CO2 em relação à atmosfera, um significativo
componente do ciclo do carbono que poderia apresentar peculiaridades pouco estudadas mas
importantes para um melhor entendimento dos processos biogeoquímicos globais.
94
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