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UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA AQUÁTICA E PESCA
MAMÍFEROS AQUÁTICOS DA COSTA AMAZÔNICA E DELTA DO PARNAÍBA:
DIVERSIDADE E RELAÇÕES TRÓFICAS
ALEXANDRA FERNANDES COSTA
Orientador: Dr. Tommaso Giarrizzo
Co-orientador: Dr. Salvatore Siciliano
Belém – Pará 2015
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA AQUÁTICA E PESCA
ALEXANDRA FERNANDES COSTA
MAMÍFEROS AQUÁTICOS DA COSTA AMAZÔNICA E DELTA DO PARNAÍBA:
DIVERSIDADE E RELAÇÕES TRÓFICAS
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aquática e Pesca da Universidade Federal do Pará
como requisito parcial para obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas
na área de Ecologia Aquática e Pesca.
Orientador: Dr. Tommaso Giarrizzo
Co-orientador: Dr. Salvatore Siciliano
Belém – Pará 2015
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AGRADECIMENTOS Em primeiro lugar agradeço à minha família, sempre ao meu lado me apoiando e acreditando neste caminho profissional tortuoso que escolhi. À minha mãe Eunice por ter ajudado sempre em todos os sentidos me deixando carregar boto morto dentro do seu carro. A minha irmã, Ninha toda sua ajuda nas formatações, consultorias diversas e coleta de material. Ao Mike por ajudar nas revisões de inglês. A minha filha Catarina por ter entendido minhas ausências por conta do trabalho em todos esses anos. Ao meu pai por ter sempre dito que o mais importante da vida é o nosso estudo. A minha Tchuchu por estar sempre ao meu lado, minha companheira. Ao Salvatore Siciliano por ter sido sempre meu mentor e minha inspiração no trabalho com os mamíferos aquáticos. Obrigada Sal por ter sempre acreditado em mim, e ser além de orientador um grande amigo. Ao meu orientador Tommaso Giarrizzo, obrigada por ter aceitado entrar no mundo dos mamíferos aquáticos, por todo apoio ao meu grupo de pesquisa abrindo as portas do GEA a mim e a todos que carreguei para executar seus trabalhos. A todos os companheiros que passaram pelo GEMAM ao longo desses anos por terem ajudado em todos os campos, encalhes difíceis e tudo o mais. Nosso trabalho não é fácil, mas vamos continuar acreditando. Ao Cazuza por ter acreditado no GEMAM e aberto as portas do Museu Emílio Goeldi ao nosso grupo. Sem o seu apoio não teríamos chegado até aqui.
Agradeço in memoriam aos naturalistas e pesquisadores do MPEG que coletaram os exemplares de peixes-boi e botos de rio na bacia Amazônica. Agradeço especialmente a você Rê por ter sempre me apoiado, incentivando a seguir em frente mesmo em meio a todas as dificuldades. Se não fosse seu incentivo não teria entrado no doutorado. Obrigada pela nossa caminhada profissional no GEMAM. Tantas conquistas, vamos continuar acreditando que vale a pena. À tia Neusa e tio Jorge por terem me recebido por mais de um ano em sua casa e serem minha família paraense. À Maura por todos os seus porquês, por ter me feito acreditar que valia a pena nos momentos difíceis. Agradeço a você e a toda a sua família por tudo que fizeram e fazem por mim. Obrigada a você e ao Renan pela confecção dos mapas ao longo do caminho, e por serem meus filhotes crescidos. Ao Victor Carvalho pelos anos de companheirismo e por me proporcionar um lar até o fim dessa jornada. À Jacqueline Vieira por ter acreditado no nosso trabalho, ajudando nas coletas dos exemplares do Delta e do Pará e fornecendo com teu estudo informações tão importantes para a discussão do meu trabalho. Vamos seguir em frente. Obrigada Jac pela amizade e por ter quebrado tantos galhos pessoais.
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Aos amigos que me permitiram entrar na família GEA. Rory obrigada por todo empenho no processo das amostras e Allan por me apresentar o mundo “R”, sem você não teria rodado as análises. Fabiola obrigada por todos os cafezinhos, por liberar material do laboratório sempre que precisei e por ser uma ótima companheira de campo.
À Pri Miorando por ter me dado apoio profissional nas discussões ecológicas e isotópicas sobre os “chupa leite”, ajudado na revisão dos textos finais e ter sido tão boa amiga nos momentos mais difíceis do final dessa caminhada.
Ao Alejo por ter mostrado que o mundo isotópico podia ser belo. Todas as nossas conversas e discussões foram importantes na construção desse trabalho.
À Malu Claudino por ter repassado tantas dicas sobre os isótopos mostrando que a ferramenta não era um bicho de sete cabeças.
À Ingrid Clark por ter acreditado no meu trabalho, dividindo as responsabilidades junto ao Instituto Ilha do Caju (PROCEMA). Obrigada por todas as concessões feitas a mim e por além de chefe ter se transformado em uma grande amiga.
Às minhas amigas de Parnaíba de quem sinto tanta falta por sempre torcerem por mim, mesmo não entendendo nada do que faço. Ana, Dri, Pat vocês me deram tanto apoio mesmo sem saber.
À minha querida Aline Cerqueira. Amiga, tuas palavras de apoio e ordem foram sempre um estímulo a mais. Começamos juntas nessa caminhada ainda nadando com os botos em Fortaleza. Obrigada por todo apoio, mesmo estando do outro lado do Atlântico. Depois disso tudo vamos comemorar juntas.
Ao querido Maíca por me carregar para cima e para baixo no Delta do Parnaíba. Ninguém conhece como você essa região. Obrigada por ser do seu jeito um grande defensor desse ambiente.
Ao Quadrado por toda dedicação nas coletas de tantos exemplares de botos. Meu amigo, sem você eu não teria tanta diversidade de espécies do Delta. Obrigada por ter sido sempre “meus olhos” monitorando a Pedral mesmo eu estando longe. Valeu!!!
À Silvina Botta por ter me inspirado neste trabalho, e por ter me acolhido no Laboratório de Ecologia e Conservação da Megafauna Marinha/FURG me repassando tantos conhecimentos, tanto em relação aos isótopos quanto à determinação de idade. Obrigada Sil por ter sido informalmente minha orientadora, ajudando em todos os passos do processo.
Ao Dr. Seth Newsome por ter acreditado em nossa pesquisa analisando todas as amostras no Centro de Isótopos da University of New Mexico. Thank you very much for all logistical support to the study and to show the best way to analyze our data.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aquática e Pesca (PGEAP) por proporcionar suporte nesses anos de curso, especialmente à nossa coordenadora Jussara Martinelli por sempre quebrar os galhos dos alunos e pelo empréstimo da balança analítica. A CAPES pela concessão da bolsa de estudo.
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Amar-se é respeitar-se,
É ensejar-se as conquistas
superiores da vida”.
Joana de Angelis
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RESUMO
A costa Amazônica e parte do Nordeste são as áreas menos pesquisadas em relação aos
mamíferos aquáticos na costa brasileira. A formação de grupos de pesquisa e o incremento na
coleta de informações advindas dos eventos de encalhes são aspectos recentes para a Região
Norte e vem contribuindo para diminuir as lacunas do conhecimento sobre este grupo animal.
Informações sobre a biologia das espécies, uso do habitat e as relações tróficas devem ser
coletadas. Espécies como o peixe-boi-da-Amazônia (Trichechus inunguis), o boto-cinza (Sotalia
guianensis) e os botos de rio (Inia geoffrensis e I. araguaiaensis) sofrem sérias ameaças à sua
sobrevivência e necessitam que sejam desenvolvidas estratégias de manejo e conservação para
as espécies e seu habitats. O estudo reporta eventos incomuns de encalhes de mamíferos
aquáticos, registrados no período de 2003 a 2014 na zona costeira dos estados do Pará,
Maranhão e Piauí. Desde a publicação em 2008 da lista mais recente de mamíferos aquáticos,
registramos a ocorrência de outras quatro espécies na área de estudo: a baleia-Sei
(Balaenoptera borealis), a baleia-Fin (Balaenoptera physalus), o golfinho-cabeça-de-melão
(Peponocephala electra) e a falsa-orca (Pseudorca crassidens) ampliando a riqueza de espécies
para a costa Amazônica para vinte e seis, englobando desde golfinhos oceânicos até as maiores
baleias existentes. O presente estudo comparou trabalhos pretéritos que registraram
comunidades de cetáceos do Norte e Nordeste do Brasil com registros realizados na região sul
do Caribe. Os resultados mostraram que existe uma alta similaridade entre as composições
destas regiões, comprovando a conexão da costa Amazônica com a fauna de cetáceos do
Caribe. Outra ferramenta utilizada neste estudo foi a análise de isótopos estáveis realizada com
o material ósseo coletado durante os eventos de encalhe mencionados anteriormente. A análise
de isótopos de carbono e nitrogênio foi utilizada a fim de: 1) investigar o uso do habitat e as
relações tróficas entre espécies marinhas e de água doce; 2) avaliar a partição de nicho
isotópico entre as espécies mais abundantes na costa Amazônica (S. guianensis, Inia spp. e T.
inunguis) e 3) estimar as diferenças de nicho isotópico entre estoques ecológicos do boto-cinza
na costa Amazônica e no Delta rio Parnaíba. Na costa brasileira ainda são poucos os estudos que
utilizam os isótopos estáveis como ferramenta para elucidar as relações tróficas entre as
comunidades de mamíferos aquáticos. Neste estudo, foram analisadas amostras de 14 espécies
entre cetáceos e sirênios (N=267). Foi observado um padrão espacial costa-oceano para as
espécies marinhas, apresentando valores de 13C mais enriquecidos nas costeiras, enquanto as
oceânicas mostraram valores mais empobrecidos de carbono. Os estoques de boto-cinza do
Delta do Parnaíba (NC) e costa Amazônica (AE) apresentaram valores similares de 15N.
Contudo, o grupo NC apresentou valores mais enriquecidos de 13C. Os nichos isotópicos foram
altamente diferenciados entre as espécies mais abundantes (T. inunguis, S. guianensis e Inia
spp.) não apresentando sobreposição de nicho indicando forte segregação de nicho isotópico
pelo menos na baía do Marajó. Este estudo fornece a primeira avaliação da composição
isotópica de mamíferos aquáticos do norte do Brasil.
Palavras-chave: Amazônia. Delta do Parnaíba. Encalhes. Ecologia trófica. Cetacea. Sirenia.
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ABSTRACT
The Amazon and most of the Northeastern coast of Brazil are some of the least researched
areas in the country with regards to aquatic mammals. The organization of new specialized
research groups and the increase in data sampling frequency from stranding events in these
regions, help to fill in the knowledge gaps about this group of animals. It is therefore of
paramount importance that information focusing on species biology, habitat use and trophic
relationships are gathered. The Amazonian manatee (Trichechus inunguis), Guiana dolphin
(Sotalia guianensis) and river dolphins (Inia geoffrensis e I. araguaiaensis) face serious threats to
their survival and require the development of effective management and conservation
strategies both at species and habitat level. This study reports on rare stranding events of
aquatic mammals recorded between the years of 2003 and 2014, in the coasts of the states of
Pará, Maranhão and Piauí. Since the publication of the latest list of aquatic mammals in 2008,
we have recorded the occurrence of other four new species for these regions: Sei whale
(Balaenoptera borealis), Fin whale (Balaenoptera physalus), Melon-headed whale
(Peponocephala electra) and False killer whale (Pseudorca crassidens), expanding the number of
species in the Amazon coast to 26 species, that range from oceanic dolphins to some of the
largest existing whales. This study also compared cetacean communities’ records between the
North and the Northeastern coasts of Brazil with the Southern Caribbean. The results from this
comparison show a high similarity between the communities’ compositions of these regions,
indicating a connection between the cetacean fauna of the Amazon region and the Southern
Caribbean. Another tool used in this study was the analysis of stable isotopes using bone
material collected during the stranding events mentioned above. The analysis of carbon and
nitrogen isotopes was used in order to: 1) investigate the habitat use and trophic relationships
among marine and freshwater species; 2) evaluate the isotopic niche partitioning among the
most abundant species in the Amazon coast (S. guianensis, Inia spp. and T. inunguis), and 3)
estimate the isotopic differences between ecological niche of the estuarine dolphin stocks in the
Amazon coast and in the Parnaíba River Delta. There are still few studies using stable isotopes
as a tool to elucidate the trophic relationships between aquatic mammal communities in the
Brazilian coast. In this study, samples from 14 species of cetaceans and sirenians (N= 267) were
analyzed. A coastal-oceanic spatial pattern was observed in the marine species, showing more 13C enriched values in the coastal species, while oceanic species showed depleted carbon values.
Guiana dolphin stocks from the Parnaíba River Delta (NC) and the Amazon coast (AE) showed
similar values of 15N. The NC group however, showed enriched values of 13C. The isotopic
niches were highly differentiated among the most abundant species (T. inunguis, S. guianensis
and Inia spp.), showing no niche overlap and indicating strong niche segregation isotopic at least
in Marajó bay. This study provides the first assessment of the isotopic composition of aquatic
mammals in North of Brazil.
Keywords: Amazon. Parnaíba Delta. Strandings. Trophic ecology. Cetacea. Sirenia.
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APOIO FINANCEIRO E LOGÍSTICO
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LISTA DE FIGURAS
INTRODUÇÃO GERAL
Figura 1. Área de estudo representando os três setores amostrados ao longo da costa Amazônica englobando o
litoral do Pará e parte do Maranhão e o Delta do Parnaíba no nordeste do Brasil (1). Detalhe dos setores: (2)
Amazônia oriental, áreas de várzea (AL), (3) estuário amazônico (indicação do Canal Norte e Sul) e áreas costeiras
adjacentes (AE) e (4) costa nordeste, evidenciando o litoral dos estados do Maranhão e Piauí (NC). ................... 31
Figura 2. Setor 1 – Mapa do setor 1 evidenciando grandes rios da bacia do rio Amazonas (Trombetas, Tapajós e
Xingu). Círculos pretos são locais de coleta dos exemplares de mamíferos aquáticos. Ambientes de várzea
mostrando vegetação típica deste habitat na baía dos Botos, município de Portel (PA). ...................................... 32
Figura 3. Setor 2 – Mapa do setor 2 evidenciando a costa nordeste do Pará e oeste do Maranhão. As baías mais
representativas deste setor para este estudo estão nomeadas, Marajó, Marapanim e Maracanã. Praia da costa
leste da ilha de Marajó (Barra Velha), município de Soure (PA). .......................................................................... 32
Figure 4. Setor 3 – Mapa do setor 3 mostrando algumas das baías que formam o Delta do Parnaíba no extremo
leste do Maranhão e oeste do Piauí. Campos de dunas e manguezal na baía do Caju, município de Araioses (MA).
.............................................................................................................................................................................. 32
Figura 5. Cetáceos encalhados no Norte e Nordeste do Brasil. (a) baleia-fin, Balaenoptera physalus, (b) baleia-sei,
B. borealis, (c) baleia-de-Bryde, B. brydei; (d) Cachalote, Physeter macrocephalus, (e) baleia-jubarte (Megaptera
novaeangliae) (f) golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus, (g) boto-cinza, Sotalia guianensis, (h) falsa-orca,
Pseudorca crassidens e (i) golfinho-de-Fraser, Lagenodelphis hosei. Destaque para registro do encalhe em massa
de botos-cinza, na foto (g) um dos indivíduos é carregado de áreas rasas da praia para porção mais funda dos
canais de maré e (i) espécime de golfinho-de-Fraser tem carne retirada para consumo humano. ........................ 35
Figura 6. Coleta e preparação das amostras para análises de isótopos estáveis. (a e b). Coleta de amostras nos
cetáceos encalhados, (c) dente após limpeza em laboratório, (d) coleta de amostras em crânios na coleção de
Mamíferos do MPEG, (e) maceração das amostras, (f) pesagem e encapsulamento, (g) cápsulas de estanho e (h)
bandeja com cápsulas para envio para análises. .................................................................................................. 36
CAPÍTULO I - Stranding survey as a framework to investigate rare cetacean records of the North and North-eastern Brazilian coasts
Fig. 1. Study sites representing the three surveyed sectors on North and North-eastern Brazilian coast: (1) Marajó
Bay; (2) Eastern Pará state and (3) Maranhão and Piauí coastlines encompass part of Parnaíba Delta. Dots
representing stranding locations of marine mammals, Physeter macrocephalus (Pma), Balaenoptera brydei (Bbr),
Balaenoptera physalus (Bph), Megaptera novaeangliae (Mno), Steno bredanensis (Sbr), Balaenoptera borealis
(Bbo), Tursiops truncatus (Ttr), Globicephala macrorhynchus (Gma), Pseudorca crassidens (Pcr), Sotalia
guianensis (Sgu), Peponocephala electra (Pel), Stenella attenuata (Sat), Lagenodelphis hosei (Lho), Delphinus sp.
(Dsp) and Grampus griseus (Ggr). ......................................................................................................................... 69
Fig. 2. Sei whale Balaenoptera borealis stranded at Fernandes Belo (01o10’59.16”S, 46
o5’48.52”W), Viseu
municipality, near the border between the Pará and Maranhão states. The particular coloration of the baleen
plates and slightly arched head are diagnostic characters to identify the species (photos by DEMA/PA and Jairo
Moura). ................................................................................................................................................................ 71
12 Fig. 3. Fin whale Balaenoptera physalus stranded at the São João de Pirabas municipality (00
o45’31.29”S,
47o4’26.41’W), Eastern coast of the Pará state. Note the good condition of the carcass and a strange swelling on
the top of the head (photo by GEMAM/MPEG). ................................................................................................... 72
Fig. 4. Diagram of cetaceans reported from the North-eastern (inverted triangle) and North coast of Brazil
(triangle) and southern Caribbean (square), resulting from a cluster analysis of cetacean stranding and sighting
records reported in seven articles and the present study. Arrows indicate the two distinct groups formed (Group
1 and 2). A similarity profile (SIMPROF) permutation test highlights dashed clusters that show significant internal
structure. Shaded cells indicate occurrence of species. ........................................................................................ 73
CAPÍTULO II - Stable Isotopes of Carbon and Nitrogen Reveal Resource Partitioning Among Aquatic Mammals from Amazon and Northeastern Coast of Brazil.
Figure 1. Maps of the study sites representing the three sampling sectors along the Northern and Northeastern
Brazil (1). Detailed maps of regions: (2) Northeastern coast, at the coast of the Maranhão (MA) and Piauí (PI)
states (NC), (3) Amazon Lowland (AL), showing collection rivers and (4) Amazon Estuary and adjacent coastal
zone (AE). AP (Amapá state), PA (Pará state), MA (Maranhão state), PI (Piauí state) and CE (Ceará state). Sector
AE only includes the collecting area of the study and not the Northern region as a whole. Dots are collection
locations. .............................................................................................................................................................. 82
Figure 2. Mean (±SD) 13
C and 15
N values of bone-collagen for aquatic mammals collected from the Amazon
Estuary and adjacent coastal zone (AE) and Northeastern coast of Brazil (NC). Trichechus inunguis (T_inunguis),
Inia spp. (Inia_spp), Sotalia guianensis, AE (Sgui_AE), S. guianensis, NC (Sgui_NC), Grampus griseus (Ggr),
Physeter macrocephalus (Pma), Steno bredanensis (Sbr), Delphinus sp.(Dsp), Tursiops truncatus (Ttr), Pseudorca
crassidens (Pcr), Peponocephala electra (Pel), Globicephala macrorhynchus (Gma), Lagenodelphis hosei (Lho) and
Stenella attenuata (Sat). ...................................................................................................................................... 87
Figure 3. Bone-collagen 13
C and 15
N values for Inia genus: Inia geoffrensis (n=8), I. araguaiaensis (n=3) and Inia
spp. not identified (n=9). Samples were collected along the Amazon Lowland (AL) and Amazon Estuary and
adjacent coastal zone (AE), Northern and Northeastern Brazil, respectively. ....................................................... 88
Figure 4. Stable isotope bi-plot (13
C versus 15
N) showing the isotope niche area of Inia_spp. (n= 20, red line),
T_inunguis (n= 11, ligth blue line), Sgui_AE (n=175, dark blue line), Sgui_NC (n= 32, green line) and Delphinids (n=
26, black line). Solid lines represent SEAc (standard ellipses areas) adjusted for small sample sizes, containing c.
40% of data (Jackson et al., 2011) within each group. There is no overlap among the most representative species
of the study area (Sotalia guianensis, Inia spp. and Trichechus inunguis). The overlap expressed the significant
isotope niche partitioning among Delphinids and populations of S. guianensis. .................................................. 89
Figure 5. Plots showing the variation in 13
C and 15
N values for Delphinids (n= 26), Inia_sp. (n=20), Sgui_NC (n=
32), Sgui_AE (n= 175) and T_inunguis (n=11) from Northern and Northeastern Brazil. Black circles (mode)
represent the SEA, boxes indicate 50%, 75% and 95% credible intervals from dark grey to light grey, respectively.
Red square indicate the SEAc (SEA corrected for small samples sizes) of Bayesian standard ellipse areas. .......... 90
Figure 6. Zoom of the plots showing the variation in 13
C and 15
N values for Guiana dolphin Sotalia guianensis
from Northeastern coast (NC) and Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE), respectively (Sgui_NC and
Sgui_AE). Black circles represent mode of SEA. Boxes indicate 50%, 75% and 95% credible intervals from dark
grey to light grey, respectively. Red square indicate the SEAc (SEA corrected for small samples sizes) of Bayesian
standard ellipse areas. ......................................................................................................................................... 90
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LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I - Stranding survey as a framework to investigate rare cetacean records of the North and
North-eastern Brazilian coasts.
Table 1. Records of cetaceans stranded from 2003 to 2014 on the North and Northeastern Brazilian coast. TL
(total length in meters), NI (not identified). The study area was divided in three sectors: Eastern Pará state (EP),
Marajó bay (MB) and Maranhão/Piauí coastline (MA/PI). ................................................................................... 70
CAPÍTULO II - Stable Isotopes of Carbon and Nitrogen Reveal Resource Partitioning Among Aquatic Mammals
from Amazon and Northeastern Coast of Brazil.
Table 1. Isotope values of 13
C and 15
N (in ‰) for aquatic mammal bone samples. Specimens were collected
from Northern (Amazon Lowland, AL and Amazon Estuary and adjacent coastal zone, AE) and Northeastern Brazil
(coastline of Maranhão and Piauí states, NC). ...................................................................................................... 86
Table 2. Isotope niche width of five groups of aquatic mammals: Trichechus inunguis (T_inunguis), Inia spp. (Inia
geoffrensis, I. araguaiaensis), Delphinids and Sotalia guianensis (Sgui_NC and Sgui_AE). SEA represents standard
ellipses area and SEAc standard ellipses adjusted for small sample sizes. ................................................ 89
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SUMÁRIO
RESUMO .................................................................................................................................8
ABSTRACT ...............................................................................................................................9
LISTA DE FIGURAS. ................................................................................................................ 12
LISTA DE TABELAS ................................................................................................................. 13
Apresentação da Tese ........................................................................................................... 16
1.INTRODUÇÃO GERAL .......................................................................................................... 17
1.1.Diversidade de mamíferos aquáticos no estuário amazônico e
Delta do Parnaíba (CAPÍTULO I) .................................................................................................. 18
1.2.Uso do Habitat (CAPÍTULO II) .............................................................................................. 18
1.3. Relações tróficas ............................................................................................................. 20
Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis .............................................................. 22
2. OBJETIVOS ........................................................................................................................ 27
2.1.Geral ..................................................................................................................................... 27
2.2.Específicos ............................................................................................................................ 27
3. MATERIAL E MÉTODOS ..................................................................................................... 28
3.1. Área de Estudo .................................................................................................................... 28
3.2. Coleta de amostras ............................................................................................................. 31
3.2.1. Registros de encalhes ................................................................................................... 31
3.2.2. Isótopos estáveis ........................................................................................................... 33
3.3. Preparação das amostras ................................................................................................... 34
3.4. Análise dos Dados ............................................................................................................... 35
Análise de Similaridade (CAPÍTULO I) ..................................................................................... 35
Análises de Isótopos estáveis (CAPÍTULO II) ........................................................................... 35
Caracterização do nicho isotópico .......................................................................................... 36
4. SÍNTESE DOS RESULTADOS ................................................................................................ 37
4.1. Riqueza de mamíferos aquáticos (CAPÍTULO I) ................................................................. 37
4.2. Uso do habitat e Relações tróficas (CAPÍTULO II) .............................................................. 38
4.3. Caracterização de Nicho isotópico (CAPÍTULO II) .............................................................. 40
5. CONCLUSÕES GERAIS ........................................................................................................ 43
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ......................................................................................... 44
CAPÍTULO I - STRANDING SURVEY AS A FRAMEWORK TO INVESTIGATE RARE CETACEAN
RECORDS OF THE NORTH AND NORTH-EASTERN BRAZILIAN COASTS ..................................... 53
ABSTRACT ............................................................................................................................. 54
INTRODUCTION ..................................................................................................................... 55
MATERIALS AND METHODS ................................................................................................... 56
Study sites ............................................................................................................................ 56
Data source and analysis ....................................................................................................... 57
15
RESULTS AND DISCUSSION ..................................................................................................... 57
Species richness and diversity ............................................................................................... 57
SPATIAL DISTRIBUTION ................................................................................................................ 59
CETACEAN COMPOSITION ............................................................................................................. 59
Cluster Analysis .................................................................................................................... 61
ACKNOWLEDGMENTS ............................................................................................................ 62
FINANCIAL SUPPORT ............................................................................................................. 62
REFERENCES .......................................................................................................................... 63
FIGURE LEGENDS .................................................................................................................. 66
FIGURES ............................................................................................................................... 67
CAPÍTULO II - STRANDING SURVEY AS A FRAMEWORK TO INVESTIGATE RARE CETACEAN
RECORDS OF THE NORTH AND NORTH-EASTERN BRAZILIAN COASTS ..................................... 72
ABSTRACT ....................................................................................................................................... 73
1. INTRODUCTION .......................................................................................................................... 74
2. MATERIAL AND METHODS ........................................................................................................ 78
Study sites .................................................................................................................................. 78
Sampling material ..................................................................................................................... 81
Stable isotope analysis .............................................................................................................. 81
Data analysis ............................................................................................................................. 82
3. RESULTS ...................................................................................................................................... 83
4. DISCUSSION ............................................................................................................................... 89
5. CONCLUSIONS .......................................................................................................................... 101
6. ACKNOWLEDGEMENTS ............................................................................................................ 102
7. REFERENCES ............................................................................................................................. 103
16
Apresentação da Tese
A presente tese é apresentada de acordo com as secções previstas no regimento interno
do Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aquática e Pesca (PPGEAP). A primeira parte
contém uma introdução agregadora, redigida em português, que inclui uma base teórica sobre
as espécies analisadas, bem como as ferramentas de estudo utilizadas, além de lista das
referências bibliográficas. A segunda parte contém o ‘Objetivo geral’, os ‘Objetivos específicos’,
‘Material e Métodos’ e as ‘Conclusões Gerais’, tópicos relacionados aos dois artigos
apresentados como capítulos ao final da ‘Introdução Geral’.
Os capítulos da tese constam de dois artigos científicos redigidos em língua Inglesa.
Capítulo I – “Stranding survey as a framework to investigate rare cetacean records of the North
and North-eastern Brazilian coasts”, foi submetido ao periódico Qualis B1 “Journal of the
Marine Biological Association of the United Kingdom”. O estudo fez uma compilação dos
eventos de encalhes de mamíferos aquáticos mais incomuns que ocorreram na costa dos
estados do Pará, Maranhão e Piauí entre 2003 e 2014. Avaliou-se a similaridade da fauna de
cetáceos de três regiões distintas ao longo do Norte e Nordeste do Brasil, comparando estas
regiões com o sul do Caribe.
O Capítulo II “Resource Partitioning among Aquatic Mammals From Amazon and
Northeastern Coast of Brazil Reveal Through the Analysis of Stable Isotopes of Carbonand
Nitrogen” não se encontra na formatação do periódico, pois está em fase de revisão pelos
coautores. Este capítulo investigou as relações tróficas e o uso de habitat de cetáceos e sirênios
utilizando a análise de isótopos estáveis. Após considerações da banca de defesa, este artigo
deverá ser submetido ao periódico Qualis A2 Marine Mammal Science.
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1. INTRODUÇÃO GERAL
Os mamíferos aquáticos, um grupo constituído por espécies com grande diversidade de
formas e tamanhos, possui representantes distribuídos em todos os mares, oceanos, rios e
estuários. (JEFFERSON et al., 1993). Dentre os odontocetos, hoje existem 74 espécies descritas,
separadas em 10 famílias (FORDYCE, 2009). Destas, 36 espécies ocorrem no Brasil (LODI;
BOROBIA, 2013).
Aspectos básicos da biologia das espécies como fisiologia, morfologia e comportamento
foram adaptados ao longo de processos evolutivos relativo às interações entre predadores e
presas (TRITES, 2001). Devido à peculiaridade do ambiente em que vivem, o acesso às
informações básicas sobre este grupo é realizado pela observação direta no ambiente ou
através de carcaças que chegam a terra em eventos denominados encalhes. As causas desses
eventos ainda são pouco conhecidas, mas muitas hipóteses são levantadas. Fatores abióticos
como topografia, condições oceanográficas e meteorológicas (ex. correntes e ventos) podem
determinar onde e quando uma carcaça irá encalhar (NORMAN et al., 2004). Aspectos
biológicos como comportamentos de escape e perseguição de presas, grupos com forte
estrutura social que levam a encalhes em massa, doenças e debilidade física, além daqueles
relacionados a atividades humanas como a interação com artefatos de pesca e colisão com
embarcações também são reportados como possíveis causas dos encalhes (DI BENEDITTO et al.,
, 2010).
Estes eventos fornecem dados importantes sobre a ocorrência, distribuição, movimentos
sazonais e eventos incomuns de mortalidade. Para alguns cetáceos (ex. Lissodelphis borealis,
Mesoplodon carlhubbsi), o pouco que se sabe sobre a biologia destas espécies foi coletado
através de exemplares encalhados (NORMAN et al., 2004).
No Brasil, os primeiros registros de encalhes datam das décadas de 1970 e 1980
(CARVALHO, 1975; GEISE; BOROBIA, 1987), limitados unicamente ao Sul e Sudeste do país. Para
a região norte, registros esporádicos de encalhes e mortalidades incidentais em atividades de
pesca foram reportados a partir dos anos 1990 (BOROBIA et al., 1991; SICILIANO, 1994).
Monitoramentos regulares para coleta e compilação de dados de encalhes no Norte do Brasil
foram iniciados em 2005, com a formação do Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos da
Amazônia (GEMAM) do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG).
18
1.1. Diversidade de mamíferos aquáticos no estuário amazônico e Delta do Parnaíba
(CAPÍTULO I)
O capítulo I desta tese representa o trabalho mais recente sobre registro dos encalhes
de mamíferos aquáticos registrados no período de 2003 a 2014 na zona costeira dos estados do
Pará, Maranhão e Piauí. Os registros foram validados pela coleta e depósito de material
biológico na Coleção de Mamíferos do MPEG, além de registro fotográfico e outros.
Foram registrados representantes de 15 táxons dentro de três famílias: Balaenopteridae,
Physeteridae e Delphinidae. A compilação feita por Siciliano et al. (2008) reuniu informações
tanto da região costeiro-estuarina do Pará, quanto do litoral dos estados do Maranhão e Piauí e
poucos registros para o Amapá. Os autores reportaram 22 espécies de mamíferos aquáticos,
incluindo desde grandes baleias a pequenos golfinhos costeiros e oceânicos, bem como
mustelídeos (ariranhas e lontras) e sirênios (peixes-bois marinho e da Amazônia).
A família Delphinidae, considerada a mais diversificada da ordem Cetacea (FORDYCE,
2009) foi a mais representativa na frequência de encalhes no Norte e Nordeste. Foram
registrados encalhes de diversas espécies de pequenos delfinídeos (ex. Delphinus sp.,
Lagenodelphis hosei, Stenella attenuata) (Tabela 1) considerados incomuns na região.
Os dados compilados através dos registros de encalhes para a região foram submetidos
a uma análise de similaridade (i.e. cluster) para detectar diferentes grupos. Os dados foram
comparados aos registros de cetáceos da região Nordeste (ALVES-JUNIOR et al., 1996; MOTTA
et al., 2008; MEIRELLES et al., 2009) e Norte do Brasil (SICILIANO et al., 2008; este estudo) com a
fauna do sul do Caribe (ROMERO; CRESWELL, 2005; LUKSENBURG, 2014a, 2014b).
1.2. Uso do Habitat (CAPÍTULO II)
Os mamíferos aquáticos geralmente consomem uma grande variedade de presas desde
zonas entre marés ou áreas bentônicas até habitats neríticos, pelágicos e abissais nos oceanos.
A variedade de itens alimentares vai desde o microscópico zooplâncton a organismos do
nécton, como lulas, tubarões e peixes ósseos (WERTH, 2000). Seus representantes vão desde
carnívoros de topo de cadeia alimentar, como a orca, até herbívoros como peixes-boi e
dugongos que se encontram na base das cadeias.
19
A dieta e os comportamentos de forrageio entre os mamíferos aquáticos são afetados
por fatores como idade, sexo, período reprodutivo, limitações anatômicas e fisiológicas, risco de
predação, interações competitivas e a distribuição e abundância de presas potenciais. Os
padrões espaciais e temporais da produtividade primária marinha afeta diretamente a
abundância das presas e pode ser considerado fator limitante na distribuição das espécies
(sensu, BERTA et al., 2006).
Se a disponibilidade de recursos alimentares é limitada em um determinado local, os
indivíduos irão competir entre si por estes recursos, provocando as competições intra e
interespecíficas. A competição intraespecífica poderá ter um efeito profundo no número de
indivíduos de uma população (BEGON et al., 2007). O crescimento individual também pode
influenciar nas relações tróficas de uma população. As preferências alimentares podem mudar
nas diferentes fases de vida do indivíduo, levando a variações alimentares intraespecíficas.
Apesar de existir uma grande riqueza de espécies de cetáceos de plataforma e
oceânicos, pouco se conhece sobre os padrões de uso do habitat, pelo menos no Atlântico sul
ocidental (ZERBINI et al., 2004). Boa parte do conhecimento sobre o uso do habitat destes
cetáceos foi adquirido por meio de avistagens direcionadas (RAMOS; SICILIANO; RIBEIRO, 2010)
ou por plataforma de oportunidade, quando um registro de avistagem é realizado fora de um
esforço, por exemplo, por barcos de pesca (PINEDO et al., 2002; SICILIANO et al., 2012).
Contudo, a ferramenta mais utilizada tem sido a análise de conteúdos estomacais advindos de
exemplares encalhados ou capturados acidentalmente em petrechos de pesca (ANDRADE et al.,
2001; SANTOS et al., 2002; BELTRÁN-PEDREROS; DE ARAÚJO PANTOJA, 2006).
Pequenos cetáceos nerítico-pelágicos, como Tursiops truncatus e Steno bredanensis são
mais bem estudados em outros locais de ocorrência, como no Sul e Sudeste do Brasil. Apesar de
S. bredanensis ser considerada uma espécie oceânica (JEFFERSON et al., 1993), no Sudeste
avistagens em baías rasas e águas costeiras são comuns (SICILIANO; FLACH, 2007). No Sul do
Brasil, o golfinho-nariz-de-garrafa é residente em desembocaduras e estuários de rios, este fato
fez com que as populações fossem mais estudadas e conhecidas (BARRETO, 2000; FRUET et al.,
2011, 2014; COSTA et al., 2015b). Na região Norte, pouco se sabe sobre os padrões de
distribuição destas espécies, mas o incremento no número de encalhes nos últimos anos e o
relato de pescadores artesanais sobre avistagens reforçam que as espécies possuem hábito
20
nerítico na região (SICILIANO et al., 2008; COSTA et al., 2015 dados não publicados).
Praticamente nada se sabe sobre a distribuição e uso do habitat do gênero Delphinus no Norte e
Nordeste. Exemplares deste gênero são mais comumente avistados e possuem maior número
de registros de encalhes e de capturas acidentais no Sudeste (TAVARES et al., 2010). A falsa-orca
(Pseudorca crassidens) é considerada uma espécie oceânica que se alimenta de peixes e
cefalópodes em águas profundas (BAIRD, 2009). Contudo, alguns estudos na costa brasileira
evidenciaram que a espécie também possui hábitos costeiros (BOTTA et al., 2012).
O boto-cinza possui hábitos estuarinos, frequentando baías e desembocaduras de rios
em áreas associadas aos manguezais, demonstrando clara preferência por ambientes costeiros
rasos (FLORES; DA SILVA, 2009). Possui pequena área de vida, considerada uma das menores
entre os delfinídeos, alcançando em torno de 15 km2 no sudeste, com alta fidelidade aos sítios
(SANTOS; ROSSO, 2007; FLORES; DA SILVA, 2009). Por conta destes fatores, esta é uma das
espécies que mais se conhece em relação ao uso do habitat em baías e estuários ao longo de
sua distribuição na costa brasileira (EMIN-LIMA et al., 2010; OSHIMA et al., 2010).
Diversos estudos reportam que a espécie é piscívora, com dieta composta
principalmente por espécies pelágicas e demersais de peixes. Em algumas áreas de ocorrência
crustáceos e cefalópodes fazem parte de sua dieta (SANTOS et al., 2002; BELTRÁN-PEDREROS;
DE ARAÚJO PANTOJA, 2006; PANSARD et al., 2011; CREMER; PINHEIRO; SIMÕES-LOPES, 2012;
LOPES et al., 2012). Considerado um predador oportunista, apresenta hábitos alimentares
associados a presas que vivem em áreas estuarinas e costeiras. Por este motivo, a
disponibilidade das presas mais abundantes deve influenciar diretamente no uso do habitat em
diferentes regiões. (DI BENEDITTO; RAMOS, 2004; DAURA-JORGE et al., 2011).
1.3. Relações tróficas
Aliar o conhecimento sobre aspectos ecológicos e biológicos fornece informações acerca
da estrutura populacional em diferentes escalas temporais, tanto em nível individual quanto em
nível de comunidade (NEWSOME et al., 2007, 2012). Entender as relações tróficas entre as
espécies é um importante fator para se compreender a estrutura e o funcionamento de um
ecossistema.
A diversidade de espécies que coexistem em uma comunidade é determinada de acordo
com o compartilhamento de recursos disponíveis. Normalmente as espécies possuem
21
diferenciações suficientes em seus nichos ecológicos (ex. dieta, habitats preferenciais) que
permitem a sua coexistência, ou a partição do nicho. Quando estes nichos não são
suficientemente distintos, espera-se que a competição entre as espécies resulte em exclusão
competitiva (HUTCHINSON, 1957). Como forma de evitar a exclusão competitiva, as espécies
precisam diferir em alguns aspectos ecológicos, seja em escala espacial ou temporal,
segregando recursos alimentares e habitats (HUTCHINSON, 1957; PIANKA, 1974). Em outras
palavras, para que as espécies possam coexistir por longos períodos, precisam possuir
diferenças em relação às dimensões do nicho ecológico. Essas dimensões do nicho são
classificadas de acordo com o tipo de alimento, habitat e escala temporal, sendo o habitat
considerado a forma mais comum de segregação no uso de recursos (SCHOENER, 1974).
Hutchinson (1957) considera o nicho como um hipervolume n-dimensional, onde o n seria o
número de dimensões que constituiriam o nicho. O nicho determina como um organismo vive a
interação entre as necessidades e tolerâncias que são necessárias para que a espécie possa
viver, crescer e se reproduzir (BEGON et al., 2007).
A caracterização do nicho isotópico que segundo Newsome et al. (2007) é um espaço bi
dimensional (-espaço) representado pelos valores isotópicos em um eixo bi-plot de 13C versus
15N, permite o acesso a informações sobre o habitat e os recursos, respectivamente. A variação
inter e intraespecífica na composição isotópica dos organismos permite estimar o nicho
isotópico provendo uma resposta integrada no tempo e que pode ser diretamente relacionada
às regiões geográficas (RUBENSTEIN; HOBSON, 2004; MICHENER & KAUFMAN, 2007), além de
ser apropriado para o cálculo da amplitude de nicho (BEARHOP et al., 2004; NEWSOME et al.,
2007).
Avaliar o nicho isotópico de uma espécie fornece importantes informações sobre os
habitats de forrageio e fontes de produtividade primária, que são fornecidos pelos resultados
de 13C. O nível trófico dos consumidores analisado a partir dos valores de 15N. O nicho
isotópico, contudo, é apenas uma aproximação do nicho ecológico, já que representa apenas
duas dimensões do nicho ecológico (habitat vs. nível trófico, valores de C e N, respectivamente).
O método possui limitações ao método como a não identificação dos itens alimentares, valores
semelhantes entre espécies distintas ou mesmo quando habitats similares apresentam
assinaturas isotópicas distintas. Desta forma, dois organismos que possuem o mesmo nicho
22
isotópico podem ter diferentes nichos ecológicos, ou seja, similaridade isotópica não é sinônimo
de similaridade ecológica (LAYMAN et al., 2011).
Portanto, o uso do nicho isotópico se torna viável se aliarmos o conhecimento prévio
sobre a ecologia das espécies, por exemplo, unindo informações sobre distribuição, área de
vida, além de dados sobre hábitos alimentares por meio da análise tradicional de conteúdo
estomacal. Contudo, apenas a análise de conteúdos estomacais não permite inferências ao
longo do tempo e em diferentes locais de ocorrência das espécies.
Nas últimas décadas, a análise de isótopos estáveis tornou-se uma poderosa ferramenta
no entendimento de aspectos da ecologia dos mamíferos aquáticos (NEWSOME; CLEMENTZ;
KOCH, 2010). É um método útil para elucidar aspectos da ecologia de forrageamento, do uso de
habitat, dos padrões de migração, da conexão entre populações, além de investigar parâmetros
do nicho isotópico e as relações tróficas entre as espécies (BEARHOP et al., 2004; NEWSOME;
CLEMENTZ; KOCH, 2010).
Recentemente, diversos estudos utilizaram os isótopos estáveis como forma de
caracterizar a ecologia trófica de espécies de mamíferos marinhos. Esta ferramenta foi utilizada
principalmente no Sul e Sudeste do Brasil (BOTTA et al., 2012; BISI et al., 2013; VIGHI et al.,
2014; DI BENEDITTO; MONTEIRO, 2015).
Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis
Este estudo abordou aspectos da ecologia de espécies de cetáceos e sirênios que sofrem
sérias ameaças à sua sobrevivência no Norte e Nordeste do Brasil. O entendimento sobre as
relações tróficas é considerado um dos pré-requisitos para que sejam traçadas estratégias de
manejo e conservação das espécies (PAULY et al., 2002).
O boto-cinza, Sotalia guianensis (Van Benédén, 1864), é um pequeno golfinho da família
Delphinidae (JEFFERSON et al., 1993). A espécie apresenta ampla distribuição em águas do
Oceano Atlântico desde a Nicarágua, na América Central (EDWARDS; SCHNELL, 2001), até Santa
Catarina, no sul do Brasil (SIMÕES-LOPES, 1988).
O gênero era considerado monoespecífico, com Sotalia fluviatilis contendo dois
ecótipos, um marinho e um fluvial (DA SILVA; BEST, 1996). Monteiro-Filho et al. (2002), por
meio da morfometria geométrica, separaram os ecótipos em duas espécies, a marinha Sotalia
23
guianensis e S. fluviatilis, o ecótipo fluvial. Posteriormente, Cunha et al. (2005), por meio de
análises moleculares, avaliaram a variação genética entre populações marinhas e fluviais da
costa brasileira, reforçando que se tratavam de duas espécies distintas. Estes autores alegaram
a existência de, pelo menos, seis unidades de manejo (MUs) para a espécie marinha (ex. Pará,
Ceará, Rio Grande do Norte, Bahia, Espírito Santo e sul/sudeste), evidenciando uma forte
divisão populacional com pouco fluxo genético ao longo da costa brasileira (CUNHA et al., 2005;
CUNHA et al., 2010).
Estudos de morfometria craniana descreveram variações morfológicas geográficas para
o boto-cinza. Ramos (2001) descreveu características para exemplares do sudeste (Espírito
Santo, norte e sul do Rio de Janeiro e São Paulo), enquanto Fettuccia et al. (2009) evidenciaram
que indivíduos do estuário amazônico são menores que os do Ceará e Santa Catarina. Emin-
Lima (2012) analisou crânios do norte, nordeste e sudeste e demonstrou que existe uma
completa separação entre as populações do Pará e Rio de Janeiro, e uma parcial separação
entre Pará, Maranhão e Piauí. A morfometria craniana mostrou que existe uma variação clinal
no tamanho do crânio, ou seja, crânios de exemplares do Norte são menores que os do Sul. O
mesmo padrão foi observado por Arcoverde et al. (2013) analisando ossos da bula timpânica
(periótico e timpânico) de cinco populações ao longo da costa brasileira.
Os resultados de Emin-Lima (2012) e Arcoverde et al. (2013) claramente identificam uma
forma menor de S. guianensis no Norte, quando comparada ao restante das populações do
nordeste, sudeste e sul do Brasil. Essa forma, típica dos estuários da Costa Norte, por assim
dizer, sugere fortemente uma adaptação local aos ambientes estuarinos de alta complexidade
estrutural. Os regimes de macromarés da Costa Norte, oferta de presas potenciais e outros
fatores bióticos e abióticos podem estar agindo conjuntamente para explicar essa forma ‘anã’
de Sotalia, tal qual o descrito para Tursiops truncatus no Mar Mediterrâneo (SHARIR et al.,
2011).
Apesar de existir um grande esforço dos grupos de pesquisa ao longo da costa brasileira
para elucidar aspectos da biologia e ecologia do boto-cinza, muitos aspectos permanecem
inconclusivos principalmente na região norte do país. Ainda hoje, a espécie é considerada pela
IUCN na categoria de “Dados insuficientes” (SECCHI, 2012). Contudo, recentemente o Ministério
24
do Meio Ambiente (BRASIL, 2014) lançou a Lista de Espécies Ameaçadas de extinção no Brasil,
onde S. guianensis consta como espécie “Vulnerável”.
Devido à sua ampla distribuição geográfica, o boto-cinza sofre diversas ameaças como a
degradação de habitats, o tráfego de embarcações, a exploração de mangues e estuários, o
consumo de carne e o uso de partes anatômicas como amuletos, adornos e como isca para
pesca (SICILIANO, 1994; TOSI et al., 2007; MONTEIRO-FILHO & MONTEIRO, 2008; SHOLL et al.,
2008; FLORES; DA SILVA, 2009). Uma das ameaças mais deletérias a esta espécie são as
interações negativas com artefatos de pesca que levam às capturas acidentais (SICILIANO, 1994;
ROSAS, 2000; RAMOS, 2001).
Na costa Norte o primeiro estudo a reportar tais eventos foi realizado por Beltrán-
Pedreros (1998), que indicou um elevado número de exemplares de S. guianensis capturados
pela frota pesqueira no Pará e Amapá. Em estudo de curto prazo, entre 2006 e 2007, Emin-Lima
et al. (2008) monitoraram embarcações de um porto no nordeste do Pará, confirmando a
captura de 166 espécimes, indicando o alto índice de capturas na região norte do país. Boa
parte do que se conhece sobre a biologia da espécie advem de dados coletados de exemplares
capturados na pesca, principalmente no sudeste (RAMOS et al., 2000; ROSAS; MONTEIRO-
FILHO, 2002) e nordeste (SICILIANO, 1994; MONTEIRO-NETO et al., 2000). O estudo do impacto
da pesca sobre as populações de S. guianensis no Norte do país é mais recente e os esforços
desde 2005 produziram importantes informações (EMIN-LIMA et al., 2010b; MARTINS, 2015).
O boto-da-Amazônia, Inia geoffrensis (Gervais, 1855), pertence à família Iniidae, com
representantes distribuídos na América do Sul, nas bacias dos rios Orinoco, Amazonas, Madeira
e sistema Araguaia-Tocantins (DA SILVA, 1994). Recentemente, uma nova espécie, I.
araguaiaensis foi descrita baseada em exemplares coletados na bacia do rio Araguaia (HRBEK et
al., 2014). Contudo, a Comissão de Taxonomia da Society for Marine Mammalogy (2015)
reconhece apenas uma espécie dividida em 3 subespécies I. g. geoffrensis, Inia g. boliviensis e I.
g. humboldtiana. O boto-da-Amazônia é uma espécie com ampla representatividade na
Amazônia, podendo ser observada em todos os tipos de água (branca, preta e clara) e em todos
os tributários do rio Amazonas (DA SILVA; MARTIN, 2010). Sua distribuição e abundância estão
diretamente relacionadas à sazonalidade das cheias e secas dos rios, que ditam os movimentos
dos grupos de acordo com a disponibilidade das presas. Durante a seca, os botos concentram-se
25
em lagos e no leito principal dos rios por não poderem adentrar as várzeas e igapós (MARTIN;
DA SILVA, 2004). Avistagens realizadas na baía do Marajó mostraram que, nesta região, os botos
preferem a confluência e margem dos rios, mas possuem flexibilidade de movimentos dentro da
baía (COSTA et al., 2013). I. geoffrensis, o boto-vermelho, como é mais conhecido localmente, é
considerado um predador de topo de cadeia alimentar com dieta baseada principalmente em
peixes. Um dos únicos estudos sobre a dieta da espécie reportou mais de 45 espécies de peixes
(DA SILVA, 1983). Contudo, não existem até o momento estudos que descrevam a dieta da
espécie para áreas alagadas da Amazônia oriental, nem no estuário amazônico e áreas
adjacentes.
Os botos de rio sofrem ameaças tanto relacionadas à degradação dos ambientes onde
habitam, como às atividades de exploração de óleo e gás, à implantação de hidrelétricas, à
contaminação química das águas, quanto à captura direcionada para uso como isca na pesca da
piracatinga (CUNHA et al., 2015). I. geoffrensis encontra-se listada na categoria “Dados
insuficientes” pela IUCN, ou seja, não existem dados para uma avaliação precisa. Contudo, em
recente portaria publicada pelo MMA (BRASIL, 2014), a espécie encontra-se na categoria “Em
Perigo”. Por não ser reconhecida como uma espécie formal, I. araguaiaensis ainda não possui
categoria de ameaça determinada.
Apesar de ser foco de estudos direcionados nas últimas décadas (ARAÚJO et al., 2007;
DA SILVA; MARTIN, 2010; ARAÚJO; WANG, 2014), muitos aspectos sobre a distribuição e
ecologia das espécies permanecem desconhecidos, principalmente no estuário amazônico.
Como forma de reverter a carência de informações nesta região, Costa et al. (2013) e Siciliano et
al. dados não publicados) confirmaram por meio do registro de encalhes e análises moleculares
a presença de ambas as espécies, I. geoffrensis e I. araguaiaensis, na porção norte da ilha de
Marajó (Contra Costa) e nordeste da costa do Pará.
Os peixes-boi pertencem à ordem Sirenia e compõem, junto com os dugongos, a família
Trichechidae. São os únicos mamíferos aquáticos exclusivamente herbívoros. Habitam rios,
estuários e águas costeiras rasas de regiões tropicais e subtropicais (BEST, 1981). Das três
espécies viventes, duas ocorrem no Brasil, o peixe-boi-marinho Trichechus manatus (Linnaeus,
1758), encontrado na costa atlântica das Américas e o peixe-boi-da-Amazônia Trichechus
inunguis (Natterer, 1883), endêmico do rio Amazonas e seus tributários (REYNOLDS et al., 2009).
26
As primeiras observações sobre a possível simpatria das espécies marinha e fluvial foram
reportadas por Domning (1981). Mais recentemente, os esforços de monitoramento na ilha de
Marajó confirmaram a presença das duas espécies nessa região (SICILIANO et al., 2007, 2008). O
peixe-boi-da-Amazônia alimenta-se principalmente de macrófitas aquáticas e semiaquáticas
(BEST, 1981; COLARES; COLARES, 2002). No Marajó, diversas espécies de macrófitas são
descritas como potencial recurso alimentar (ex. Blutaparon portulacoides, Eleocharis sp., Crenea
maritima, Spartina sp.) (GUTERRES et al., 2008; SOUSA, 2011; SOUSA et al., 2014), além das
espécies de manguezal já descritas na dieta da espécie marinha (BEST, 1981; BORGES;
EMMANUEL; MIRANDA, 2008). Os espécimes que vivem na baía do Marajó não sofrem com os
efeitos das alterações dos níveis de cheias e secas como acontece com espécimes que vivem na
Amazônia central, que realizam migrações para lagos onde encontram maior oferta de alimento
(ARRAUT, 2008).
O peixe-boi-da-Amazônia é considerado uma espécie vulnerável que exerce um
importante papel ecológico no complexo bioma da Amazônia (BRASIL, 2014). A principal
ameaça, desde tempos históricos, continua sendo a captura intencional para alimentação da
população ribeirinha. Outras ameaças diretas à espécie são relativas à degradação do ambiente
com o intenso tráfego hidroviário, ocupação humana, contaminação ambiental, e projetos
agropecuários (ANDRADE; LUNA; REIS, 2011). Em resposta a estas intensas ameaças, a espécie
está categorizada como “Vulnerável” tanto pela IUCN (SECCHI, 2012) quanto pelo documento
nacional (BRASIL, 2014).
Neste estudo, utilizamos a análise de isótopos estáveis para caracterizar as relações
tróficas inter e intraespecíficas das espécies que coexistem em simpatria na baía do Marajó,
Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis, visando compreender o uso do habitat por
estas espécies, avaliar a partição de nicho isotópico como forma de incrementar o
conhecimento sobre os mamíferos aquáticos na costa Amazônica.
27
2. OBJETIVOS
2.1. Geral
Produzir conhecimento sobre a diversidade e relações tróficas dos mamíferos aquáticos na costa Amazônica, região Norte e no Delta do Parnaíba, Nordeste do Brasil.
2.2. Específicos
Descrever os novos registros de cetáceos para a costa dos estados do Pará, Maranhão e Piauí e a similaridade dessa fauna com aquela da região do sul do Caribe;
Investigar o uso do habitat e as relações tróficas entre espécies de mamíferos aquáticos de água doce e marinha na costa norte e nordeste do Brasil;
Avaliar a partição de nicho isotópico entre as espécies mais representativas (Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis) da fauna de mamíferos aquáticos do estuário amazônico;
Caracterizar os nichos isotópicos para dois estoques populacionais do boto-cinza (Sotalia guianensis) no estuário amazônico e Delta do rio Parnaíba.
28
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Área de Estudo
As amostras analisadas neste estudo foram obtidas de exemplares de mamíferos
aquáticos encalhados em três setores: 1) ambientes de várzea da Amazônia Oriental; 2)
estuário amazônico e zona costeira adjacente no litoral do Pará, na região Norte; e 3) litoral
dos estados do Maranhão e Piauí, na região que compreende o Delta do Parnaíba, nordeste
do Brasil (Fig. 1).
O setor denominado de “Amazon lowland” (AL) compreende áreas de planície
alagada denominadas de várzea. O rio Amazonas é caracterizado por águas de aspecto
turvo, ricas em nutrientes devido às grandes quantidades de sedimentos que são carreados
desde os Andes, fazendo com que sejam conhecidas como água branca (SIOLI, 1991). As
várzeas sustentam abundantes florestas nas partes altas e extensos bancos de gramíneas
nas partes mais baixas, enquanto nos cursos d’água prevalecem bancos de vegetação
flutuante e macrófitas (JUNK et al., 2011).
O estuário do rio Amazonas (AE) é formado principalmente pela descarga do rio
Amazonas no Oceano Atlântico através de dois grandes canais, Canal Norte e Canal Sul
(GEYER et al., 1996) (ver Fig. 1). Este é um estuário extremamente dinâmico influenciado por
macromarés semidiurnas, ventos alísios vindos do leste, além da enorme descarga de água
doce oriunda do rio Amazonas (NITTROUER; DEMASTER, 1996). A região é
permanentemente afetada pela interface rio-mar e por fatores como uma marcada estação
chuvosa. Além do desague do Amazonas, nesta região também desagua o sistema Araguaia-
Tocantins e rios menores (GOULDING; BARTHEM; FERREIRA, 2003; SOUZA-FILHO et al.,
2009).
O setor AE abrangeu o estuário do Amazonas e zonas costeiras como o norte e leste
da Ilha de Marajó e a costa nordeste do Estado do Pará. Na costa leste da ilha encontra-se a
baía do Marajó formada pelas descargas dos rios Pará e Tocantins, e pela baía de Guajará.
Esta baía recebe intrusão salina superficial no período de baixa descarga dos rios (BEZERRA;
ROLLNIC, 2011), e é submetida a regimes de macromarés. Nesta baía, coexistem em
simpatria as duas espécies de peixes-boi, T. inunguis e T. manatus, além de quatro cetáceos,
Inia spp. (I. geoffrensis e I. araguaiaensis), S. guianensis e S. fluviatilis (DOMNING, 1981;
CUNHA et al., 2010; SICILIANO et al., 2007, 2008, 2015 dados não publicados), esta última
29
não incluída no presente estudo. No nordeste do Pará, as baías de Marapanim e Maracanã
foram as regiões mais monitoradas. No estuário do rio Marapanim ocorre a maior
concentração de S. guianensis registrada para a costa do Pará (EMIN-LIMA et al., 2010a).
O terceiro setor, na costa Nordeste (NC), compreendeu principalmente o extremo
leste do Maranhão e o litoral do Piauí. A mais importante descarga de água doce nesta
região vem do rio Parnaíba, segundo maior sistema fluvial brasileiro, atrás apenas do rio
Amazonas (SZCZYGIELSKI et al., 2014). O Parnaíba, ao encontrar o Oceano Atlântico, forma
um delta com cinco baías que sofrem grande influência das marés, quais sejam: Tutóia, Caju,
Melancieiras, Canárias e Igaraçu, que unidas formam o Delta do Parnaíba (MOREIRA;
MAVIGNER, 2007). Este ambiente, que é submetido a um regime de mesomarés
semidiurnas, contém campos de dunas costeiras e vegetadas, largas praias e uma vasta área
de florestas de mangue. De agosto a dezembro existe uma diminuição na descarga do rio
que faz com que prevaleçam condições de regiões semiáridas, além de uma restrita estação
chuvosa que vai de dezembro a abril.
Figura 1. Área de estudo representando os três setores amostrados ao longo da costa Amazônica englobando o litoral do Pará e parte do Maranhão e o Delta do Parnaíba no nordeste do Brasil (1). Detalhe dos setores: (2) Amazônia oriental, áreas de várzea (AL), (3) estuário amazônico (indicação do Canal Norte e Sul) e áreas costeiras adjacentes (AE) e (4) costa nordeste, evidenciando o litoral dos estados do Maranhão e Piauí (NC).
30
Figura 1. Setor 1 – Mapa do setor 1 evidenciando grandes rios da bacia do rio Amazonas (Trombetas, Tapajós e Xingu). Círculos pretos são locais de coleta dos exemplares de mamíferos aquáticos. Ambientes de várzea mostrando vegetação típica deste habitat na baía dos Botos, município de Portel (PA).
Figure 4. Setor 3 – Mapa do setor 3 mostrando algumas das baías que formam o Delta do Parnaíba no extremo leste do Maranhão e oeste do Piauí. Campos de dunas e manguezal na baía do Caju, município de Araioses (MA).
Figura 2. Setor 2 – Mapa do setor 2 evidenciando a costa nordeste do Pará e oeste do Maranhão. As baías mais representativas deste setor para este estudo estão nomeadas, Marajó, Marapanim e Maracanã. Praia da costa leste da ilha de Marajó (Barra Velha), município de Soure (PA).
(b)
31
3.2. Coleta de amostras
3.2.1. Registros de encalhes
As amostras foram obtidas por meio de monitoramentos sistemáticos das praias dos
setores de estudo, por meio do atendimento a chamados de encalhe ou esporadicamente de
exemplares obtidos de capturas acidentais em artefatos de pesca, no caso de S. guianensis
(Fig. 5). As carcaças foram recolhidas em qualquer estágio de decomposição, seguindo os
protocolos de Geraci & Lounsbury (1993). Quando possível foi realizada biometria e
sexagem, informações como local, data e material coletado foram anotadas em caderno de
campo. Ao término das campanhas, todo o material foi transportado para o Museu Paraense
Emílio Goeldi (MPEG), onde o material ósseo foi preparado para tombamento a seco na
Coleção de Mamíferos.
A biometria externa foi tomada sempre que possível, seguindo os padrões estabelecidos por
Norris (1961). Dependendo do estado de decomposição da carcaça foram coletadas
amostras de pele, músculo, gordura e órgãos internos, inclusive estômagos, além de todo o
material ósseo disponível. As carcaças foram identificadas em campo de acordo com
características específicas como coloração, formato da cabeça, número de dentes. Para o
caso específico do gênero Inia, análises moleculares foram necessárias para identificação de
alguns exemplares a nível molecular.
Na costa do Pará, a costa leste da ilha de Marajó foi monitorada regularmente desde
2005 até 2014, englobando aproximadamente 60 km de praias percorridas nos municípios
de Soure e Salvaterra (0o37'10.0"S, 48°28'54.6"W/ 0o56’26.19”S, 48o34’17.25”W).
Expedições pontuais à porção norte da ilha, conhecida como contra costa, foram realizadas
em 2012 e 2013 (00o15’9.97”S, 48o43’5.09”W). No nordeste do estado, praias dos
municípios de Maracanã (0o35’48.29”S, 47o32’50.50”W) e Marapanim (0o35’47.83”S,
47o38’11.66”W) foram monitoradas regularmente, enquanto praias do município de
Bragança (0°49'41''S, 46°36'16''W), por exemplo, foram atendidas de acordo com os
chamados aos atendimentos de encalhe.
Na região do Delta do Parnaíba, os eventos de encalhe foram regularmente
monitorados entre 2008 e 2011, com coletas esporádicas após este período. As praias foram
percorridas por veículos tracionados ou, alternativamente, a pé, perfazendo em torno de
100 km percorridos nos municípios de Paulino Neves (2°40'28.15"S, 42°34'42.71"W), Tutóia
32
(2°45'10.97"S, 42°18'29.96"W) e Araioses (2°42'54.53"S, 42°0'49.27"W), no Maranhão e Luís
Correia (2°54'10.44"S, 41°33'57.53"W) e Parnaíba (2°47'57.58"S, 41°44'55.11"W), no Piauí.
Para elaboração do Capítulo II desta tese foram utilizadas adicionalmente amostras
de exemplares de T. inunguis e I. geoffrensis coletados no rio Amazonas e em alguns de seus
tributários (rio Ayaya, 2°34'30"S, 54°21'50"W; rio Trombetas, 1°38'44"S, 55°58'38"W; baixo
rio Xingu, 2o41’16”S, 52o00’45”W) e próximo à capital, Belém, na baía de Guajará (1°17'19"S,
48°29'5"W). Este material foi coletado por técnicos e pesquisadores do MPEG entre as
décadas de 1910 e 1980, reforçando a importância do tombamento histórico de vertebrados
na coleção do MPEG.
O recolhimento das carcaças foi autorizado por meio de licenças do Sistema de
Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO. Licenças sob Nos 26520-1, 19605,
24431,30327-1 para região norte e Nos 38653, 25523 para o nordeste.
33
3.2.2. Isótopos estáveis
Foram coletadas amostras de mamíferos aquáticos (N= 267) de 15 táxons
representativos de quatro famílias. Physeteridae (cachalote, Physeter macrocephalus),
Delphinidae (golfinho-comum, Delphinus sp.; baleia-piloto-de-peitorais-curtas, Globicephala
macrorhynchus; golfinho-de-Risso, Grampus griseus; golfinho-de-Fraser, Lagenodelphis
hosei; golfinho-cabeça-de-melão, Peponocephala electra; falsa-orca, Pseudorca crassidens;
boto-cinza, Sotalia guianensis; golfinho-pintado-pantropical, Stenella attenuata; golfinho-de-
dentes-rugosos, Steno bredanensis; golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus), Iniidae
(boto-da-Amazônia, I. geoffrensis; boto-do-Araguaia, I. araguaiaensis) e Trichechidae (peixe-
boi-da-Amazônia, T. inunguis) (ver Tabela 1, Anexo II).
Do total, 200 amostras analisadas foram fragmentos de ossos coletados da porção
interna do crânio. Na ausência destes, outros ossos disponíveis foram selecionados nesta
ordem de prioridade: vértebras caudais, chevrons, dentes ou outros ossos (escápula,
mandíbula, nadadeira peitoral) coletados durante os eventos de encalhes, contabilizando 67
amostras (Fig. 6). Pelo fato de estudos anteriores reportarem uma diferença de apenas
0.2‰ a 0.3‰ entre valores de 13C e 15N, respectivamente, entre dentes e ossos analisados
de um mesmo indivíduo (FOOTE et al., 2013), consideramos estes tecidos como comparáveis
entre si.
Figura 5. Cetáceos encalhados no Norte e Nordeste do Brasil. (a) baleia-fin, Balaenoptera physalus, (b)
baleia-sei, B. borealis, (c) baleia-de-Bryde, B. brydei; (d) Cachalote, Physeter macrocephalus, (e) baleia-
jubarte (Megaptera novaeangliae) (f) golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus, (g) boto-cinza,
Sotalia guianensis, (h) falsa-orca, Pseudorca crassidens e (i) golfinho-de-Fraser, Lagenodelphis hosei.
Destaque para registro do encalhe em massa de botos-cinza, na foto (g) um dos indivíduos é carregado
de áreas rasas da praia para porção mais funda dos canais de maré e (i) espécime de golfinho-de-Fraser
tem carne retirada para consumo humano.
34
Figura 6. Coleta e preparação das amostras para análises de isótopos estáveis. (a e b). Coleta de amostras
nos cetáceos encalhados, (c) dente após limpeza em laboratório, (d) coleta de amostras em crânios na
coleção de Mamíferos do MPEG, (e) maceração das amostras, (f) pesagem e encapsulamento, (g) cápsulas
de estanho e (h) bandeja com cápsulas para envio para análises.
3.3. Preparação das amostras
Com o intuito de isolar o colágeno, as amostras foram desmineralizadas através de
repetidos banhos em ácido clorídrico (HCl, 0,5 N) entre 72 a 96 horas. Os fragmentos de
ossos ou dentes foram colocados em frascos de vidro com reagente suficiente para cobrir
cada amostra e então colocados sob refrigeração por pelo menos 12 h a 4oC. O reagente foi
trocado a cada 24 h por cerca de três dias. As amostras foram conferidas até sua textura
estar flexível como uma borracha, quando então foram sujeitas a sucessivos banhos em água
destilada até atingir pH neutro. Após este processo, foi considerado que apenas a porção
orgânica do colágeno permaneceu na amostra.
A extração de lipídios for realizada pela submissão das amostras a três banhos, com
duração de 24 h cada, em uma solução de clorofórmio e metanol a 2:1. A cada banho, a
solução antiga foi descartada e substituída por uma nova. Ao final dos três banhos, as
amostras foram lavadas em água destilada até a completa remoção do reagente, e levadas à
estufa para secagem por 24 h a 60oC. As amostras secas foram então maceradas ou
quebradas em um gral até obtenção de um fino pó ou pequenos fragmentos. Estes foram
pesados em balança analítica com precisão de cinco casas decimais (Shimadzu AUY 220) e
encapsulados em cápsulas de estanho (tin caps, Costech Analytical) (Fig. 6). As composições
isotópicas de carbono e nitrogênio foram analisadas no Centro de Isótopos Estáveis da
35
Universidade do Novo México utilizando um Analisador Elementar Costech ECS 4010
acoplado a um espectrômetro de massa ThermoFisher Scientific Delta V Advantage via
interface CONFLO IV.
Os resultados foram expressos em valores de , 13C ou 15N= 1.000 × [(Ramostra−
Rpadrão/Rpadrão) − 1], onde Ramostra e Rpadrão são as razões de 13C/12C ou 15N/14N da amostra e do
padrão internacional, respectivamente. Os padrões internacionalmente considerados são
Vienna Peedee Belemnite limestone (V-PDB) para carbono e N2 atmosférico para nitrogênio.
As unidades são expressas em partes por mil, ou per mil (‰). A precisão analítica média
baseada nos padrões da rotina do laboratório foi melhor que 0.1‰ (1 s) para ambos os
elementos 15N e 13C.
3.4. Análise dos Dados
Análise de Similaridade (CAPÍTULO I)
Com o intuito de caracterizar a similaridade da composição de espécies de cetáceos
reportada em sete artigos (ALVES-JUNIOR et al., 1996; CRESWELL, 2005; MOTTA et al., 2008;
ROMERO; SICILIANO et al., 2008; MEIRELLES et al., 2009; LUKSENBURG, 2014a, 2014b) e no
presente estudo, foi executada uma análise de similaridade pelo índice de Jaccard baseado
na presença e ausência das espécies. O teste SIMPROF foi executado a fim de detectar
diferenças significativas entre os artigos usando o padrão de 1.000 permutações para a
média de similaridade e 999 permutações para o perfil simulado, com nível de significância
de 0,05. A análise multivariada foi desenvolvida usando o PRIMER 6.0 (CLARKE; GORLEY,
2006).
Análises de Isótopos estáveis (CAPÍTULO II)
Para investigar a composição isotópica, as espécies de pequenos cetáceos da família
Delphinidae foram agrupadas devido ao pequeno n amostral para boa parte das espécies e
pela similaridade dos valores de carbono e nitrogênio obtidos. Em relação à espécie S.
guianensis, foram considerados dois estoques populacionais, um do estuário amazônico e
zona costeira adjacente (Sgui_AE) e outro do litoral leste do Maranhão e Piauí (Sgui_NC).
Apesar de no momento do encalhe todas as informações disponíveis serem anotadas (local,
data, espécie, sexo, material coletado) para muitos exemplares devido ao avançado estágio
36
de decomposição não foi possível obter dados morfológicos essenciais, como comprimento
total e sexo. Variáveis como idade e estado de maturidade não foram considerados nas
análises dos delfinídeos. No caso de S. guianensis, o maior número de amostras permitiu
testar as diferenças na composição isotópica entre classes de maturidade. Os espécimes,
neste caso, foram classificados em maduros e imaturos com base no grau de ossificação das
suturas craniais e vertebrais. (PERRIN, 1975; FETTUCCIA; SIMÕES-LOPES, 2004; EMIN-LIMA,
2012) ou de sua maturidade sexual em relação ao comprimento total do corpo de acordo
com Ramos et al. (2000). Os demais grupos analisados representaram espécies de água
doce, sendo eles: Inia spp. (I. geoffrensis e I. araguaiaensis) e T inunguis. Para estas espécies,
foram analisados exemplares da Amazônia Central em áreas de várzea, bem como indivíduos
do estuário amazônico, tanto da baía do Marajó, quanto de estuários de áreas costeiras
adjacentes, no caso de Inia spp.
Os pressupostos de normalidade e homocedasticidade dos dados de 13C e 15N
foram analisados pelos testes de Shapiro-Wilks e Levene, respectivamente. O teste t de
Student foi usado para comparar os valores isotópicos entre as espécies, entre as marinhas e
de água doce, bem como entre os valores de S. guianensis entre os setores AE e NC. O efeito
da maturidade nos valores de S. guianensis coletados em AE e NC foi testado comparando-se
os valores de 13C e 15N entre indivíduos maduros e imaturos por meio do teste não
paramétrico U de Mann-Whitney, devido ao fato dos dados não apresentarem uma
distribuição normal.
Para todos os testes descritos, o nível de significância adotado foi de 0,05. Os bi-plot
representando os valores médios (± DP) dos valores de 13C e 15N foram executados no
programa Past 3.0 (HAMMER et al. 2001), enquanto os outros testes foram realizados no
programa Statistica 7.0.
Caracterização do nicho isotópico
O nicho isotópico das espécies mais abundantes da área de estudo (S. guianensis, Inia
spp. e T. inunguis) foi explorado pelo cálculo da área das elipses. A correção foi feita para
pequeno número de amostras (SEAc, standard elipses area corrected) por meio da análise
“Stable Isotope Bayesian Ellipses in R” - SIBER (Rotina SIBER incluída no pacote SIAR,
JACKSON et al., 2011). Devido à pequena amostra e similaridade nos valores de 13C e 15N
37
entre as espécies de delfinídeos neríticos e oceânicos, as elipses foram analisadas como um
único grupo (Delphinideos).
A sobreposição de nicho isotópico foi indicada pelo cálculo do valor da área das
elipses para os quatro grupos analisados, além do cálculo do percentual de sobreposição
entre os grupos. A opção pelo uso das elipses para caracterizar o nicho isotópico, deve-se ao
fato das elipses não serem enviesadas em relação ao tamanho das amostras. A estimativa
feita pela inferência Bayesiana permite uma comparação robusta entre os conjuntos de
dados mesmo que estes possuam tamanhos de amostras diferentes (JACKSON et al., 2011).
4. SÍNTESE DOS RESULTADOS
4.1. Riqueza de mamíferos aquáticos (CAPÍTULO I)
A riqueza geral registrada neste estudo foi de 15 espécies representadas desde
pequenos golfinhos até grandes baleias. A família Delphinidae foi representada pelas
seguintes espécies: Delphinus sp., Globicephala macrorhynchus, Grampus griseus,
Lagenodelphis hosei, Peponocephala electra, Pseudorca crassidens, Sotalia guianensis,
Stenella attenuata, Steno bredanensis e Tursiops truncatus. As famílias Balaenopteridae,
Balaenoptera physalus, B. brydei, B. borealis e Megaptera novaeangliae e Physeteridae
(Physeter macrocephalus) foram também reportadas (ver Tabela 1, Anexo I).
Neste estudo, foram obtidos os primeiros registros de quatro espécies na área de
estudo B. physalus (baleia-Fin), B. borealis (baleia-Sei), P. electra (golfinho-cabeça-de-melão)
e P. crassidens (falsa-orca) não reportadas na compilação prévia realizada por Siciliano et al.
(2008). Dentre os balaenopterídeos, os registros das baleias Fin e Sei merecem destaque,
pois ambas encalharam vivas no nordeste do Pará, o que sugere que estas espécies devem
utilizar as águas desta região para deslocamento nos períodos de migração. O registro de um
filhote de baleia-de-Bryde, B. brydei, na baía do Marajó é uma importante contribuição para
o conhecimento sobre os períodos reprodutivos desta espécie na costa brasileira.
Do total de quatro registros de P. macrocephalus, o mais incomum foi o de uma
fêmea que chegou ainda com vida à praia do Crispim (0°35'18.37"S, 47°38'45.65"W),
nordeste do Pará. O exame da carcaça evidenciou, além de inúmeros bicos de lula no
conteúdo estomacal, a presença de marcas de mordidas de tubarão-charuto, Isistius
brasiliensis, já reportadas para outros locais (SOUTO et al., 2007). Esta espécie possui grande
38
número de encalhes no nordeste do Brasil (MEIRELLES et al., 2009). Os registros feitos entre
o Piauí e o Pará podem indicar a regular presença deste grande cetáceo na região.
Apesar do hábito costeiro e de ser sabidamente uma espécie gregária com fortes
laços sociais, ainda não havia sido registrado até o presente nenhum encalhe em massa de S.
guianensis na costa brasileira. A união de características da zona costeira como rasa
plataforma continental, regime de macromarés que provocam um acelerado movimento dos
bancos de areia, aliada à formação de rasos canais de maré, podem influenciar nestes
eventos pelo menos no nordeste do Estado do Pará, esclarecendo novos aspectos sobre o
comportamento natural de S. guianensis.
Foram reportadas tanto espécies associadas às águas oligotróficas tropicais quanto
aquelas que vivem em ambientes com alta produtividade (B. brydei). Os resultados das
análises de similaridade (cluster) indicaram que a composição de cetáceos do sul do Caribe e
litoral dos estados do Pará, Maranhão e Piauí considerados como costa norte do Brasil,
formam o Grupo 1, que difere significativamente do grupo formado para o nordeste do
Brasil (Grupo 2) (ver Fig. 4, Capítulo 1). A conexão com a fauna de cetáceos do Caribe
mostrou-se aceitável. Contudo, investigações futuras ainda são necessárias.
4.2. Uso do habitat e Relações tróficas (CAPÍTULO II)
Como esperado, dentre as espécies marinhas e de água doce foi observada uma
variação significante nos valores dos isótopos de carbono que podem derivar de diferentes
fontes de carbono característico de produtores primários marinhos enriquecidos em 13C (ex.
plantas C4) e de água doce empobrecidos em 13C (ex. plantas C3) (MICHENER; KAUFMAN,
2007). Os valores de nitrogênio não apresentaram diferenças entre espécies marinhas e de
água doce.
Foram detectadas variações interespecíficas entre as espécies de água doce (Inia spp.
e T. inunguis). Os valores médios variaram de (-27.6 a -12.5‰) para carbono e (6.0 a 15.3‰)
para nitrogênio. Para as espécies marinhas os valores apresentaram menor variação 13C (-
16.6 a -10.6‰) e 15N (6.6 a 16.0‰). A espécie T. inunguis ocupou a posição trófica mais
baixa com valores de 15N (7.6 ± 1.2‰) com variação de 6.0 a 10.3‰ indicando o hábito
estritamente herbívoro da espécie. As espécies de água doce (T. inunguis e Inia spp.) que
habitam os diferentes habitats AL e AE não diferiram nos valores de 13C (t-test, t= 1.58, p=
0.12), mas apresentaram diferenças significativas nos valores de 15N (t-test, t = 14.2, p <
39
0.0001). Os exemplares de T. inunguis com origem em AL mostraram grande dispersão nos
valores de 13C (-25.5 a -15.8‰) apresentando diferença significativa (t-test, t = 3.38, p <
0.008) nos valores de 13C. Ao contrário, exemplares do estuário amazônico, mais
precisamente da baía do Marajó mostraram menor variação nos valores de 13C (-16.2 a -
12.9‰) sem apresentar diferença significativa (t-test, t = 1.87, p < 0.09).
Os valores médios de carbono e nitrogênio não apresentaram diferenças
significativas entre I. geoffrensis e I. araguaiaensis (t-tests, t = 1.02, p = 0.33 e t =- 0.13, p =
0.90, para 13C e 15N), respectivamente.
As variações das composições isotópicas detectaram que existe um padrão espacial
costa-oceano evidenciado entre todos os delfinídeos com exceção de S. guianensis. Este
gradiente refletiu o padrão de declínio nos valores de carbono de regiões costeiras mais
enriquecidas para ambientes oceânicos mais empobrecidos. Este padrão já foi reportado
para espécies de mamíferos aquáticos em diferentes regiões, sudoeste do Atlântico Sul
(RICCIALDELLI et al., 2010); costa noroeste da África (PINELA et al., 2010); sul e sudeste do
Brasil (BOTTA et al., 2012; BISI et al., 2013).
Analisando os valores isotópicos enriquecidos tanto em carbono quanto em
nitrogênio encontrados para T. truncatus, pode-se inferir que nos setores amostrados esta
espécie possui hábito costeiro. Os resultados deste estudo concordam com outros trabalhos
que também evidenciaram o hábito costeiro da espécie, bem como a divisão em ecótipos ou
estoques populacionais (BASTIDA et al., 2007; PERRIN et al., 2011).
Apesar de ser considerada oceânica, P. crassidens apresentou valores enriquecidos
tanto em 13C quanto 15N, indicando hábito costeiro para esta região. Em outros locais de
ocorrência desta espécie no sudeste do Brasil, os resultados obtidos indicaram a existência
de dois grupos isotopicamente diferenciados (BOTTA et al., 2012). Em se tratando de G.
griseus, outra espécie teutófaga, foram obtidos valores diferenciados para os dois
exemplares analisados de AE e NC, o que pode sugerir diferenciação no uso do habitat.
Semelhante informação foi obtida para G. griseus na Terra do Fogo, Argentina (RICCIALDELLI
et al., 2010), onde foi possível diferenciar ecótipos ou estoques populacionais por meio dos
isótopos de carbono e nitrogênio em dentes e ossos, respectivamente.
O cachalote, P. macrocephalus, apresentou os valores mais empobrecidos em 13C
entre todas as espécies analisadas (-14.4 ± 1.9‰, variação de -16.6 a -12.9) sugestivo do uso
de habitats oceânicos. A espécie também apresentou os valores mais enriquecidos de 15N
40
(15.4 ± 0.6, variação de 14.7 a 16.0) indicando que o cachalote encontra-se em níveis
tróficos mais elevados quando comparado às outras espécies marinhas analisadas. Estudos
realizados com espécimes encalhados no nordeste identificaram pelo menos 15 espécies de
cefalópodes pelágicos nos conteúdos estomacais dos exemplares (GURJÃO et al., 2003).
Os valores de 15N dos espécimes de S. guianensis do setor NC foram similares aos do
setor AE (t-test, t = 0.80, p = 0.43), mas apresentaram diferenças significativas nos valores de
13C (t-test, t = -3.39, p < 0.001). Os valores mais empobrecidos em carbono para Sgui_AE
pode ser reflexo de diferentes áreas de forrageamento dentro dos estuários ou diferenças
no comportamento individual. Alguns indivíduos devem passar a maior parte do tempo no
estuário superior, onde existem menores variações de salinidade e maior influência de
ambientes de água doce mais empobrecidos em carbono, enquanto outros permanecem no
estuário inferior sob a influência de uma cadeia mais enriquecida em 13C fazendo com que
suas assinaturas isotópicas sejam semelhantes aos exemplares de NC.
4.3. Caracterização de Nicho isotópico (CAPÍTULO II)
Para caracterizar o nicho isotópico dos grupos selecionados (Delphinids, T_inunguis,
Inia_spp., Sgui_AE e Sgui_NC) foram calculadas as amplitudes, bem como os percentuais de
sobreposição entre os nichos.
Os nichos isotópicos foram altamente diferenciados entre as espécies coexistem no
na baía do Marajó, costa Amazônica (T. inunguis, S. guianensis e Inia spp.) não apresentando
sobreposição na área das elipses corrigida (SEAc) (Fig. 4, Capítulo II). Este resultado indica
uma forte segregação entre estas espécies, pelo menos na baía do Marajó. As amplitudes de
nicho para as duas espécies de água doce foram maiores quando comparadas aos outros
grupos indicando ampla plasticidade trófica. Em relação às duas espécies simpátricas e mais
representativas de cetáceos do estuário amazônico, S. guianensis e Inia spp., a segregação
de nicho isotópico pode indicar que existe pouca competição por recursos ou grande
abundância de recursos diferenciados, pelo menos neste setor.
Os delfinídeos apresentaram sobreposição de nicho com S. guianensis dos setores AE
e NC, com 39,2% e 32,5%, respectivamente (Fig. 4, Capítulo II). As populações partilharam
posições tróficas semelhantes. Contudo, Sgui_NC apresentou nicho trófico mais restrito,
com menores variações nos valores de carbono.
41
As maiores sobreposições de nicho isotópico ocorreram entre as populações de S.
guianensis do AE e NC, apresentando 63.1% de sobreposição entre os estoques
populacionais considerados. Sgui_NC ocupou o menor nicho isotópico dentre os grupos
analisados, podendo ser reflexo do habitat com forte influência marinha, que provavelmente
possui diferentes produtores primários como fonte de carbono.
A maior amplitude de nicho isotópico para Sgui_AE possivelmente se deve à maior
diversidade de recursos alimentares no estuário amazônico. Outros aspectos podem influir
conjuntamente nestes resultados como o reflexo de diferentes fontes de carbono que
sustentam as cadeias tróficas no vasto setor AE. A diversidade de presas identificadas na
dieta para estas populações pode refletir em diferenças isotópicas das presas e, por
conseguinte, em seus predadores. Vieira (2014) evidenciou a preferência alimentar por
peixes de hábito demersal para população do AE, além de espécies associadas aos
ambientes pelágicos e de água doce (ex. Lycengraulis grossidens e Gobioides brousonetti),
enquanto a população do Delta do Parnaíba mostrou preferência por espécies de hábito
demersal, como Macrodon ancylodon.
A escala geográfica é outro fator a ser considerado como atuante na diferenciação
isotópica. No setor AE foram englobados desde espécimes capturados acidentalmente na
costa do Amapá e aqueles encalhados na baía do Marajó, até exemplares coletados no
nordeste do Pará. A primeira área sofre influência direta da descarga do rio Amazonas,
enquanto no nordeste do estado a influência vai sendo amenizada por fatores como a ação
da Corrente Norte do Brasil com direção Leste-Oeste. O conjunto de exemplares que formou
o estoque Sgui_AE foi comparado a uma população restrita ao Delta do Parnaíba, que
geograficamente é uma área bem menor e que sofre o reflexo de componentes marinhos
(ex. macroalgas e fanerógamas) na produtividade primária.
As variações na composição isotópica de 13C e 15N para os estoques AE e NC estão
concordando com diferenças moleculares (CUNHA et al., 2005; CUNHA et al., 2010) e
morfométricas (FETTUCCIA, 2006) que analisaram populações de regiões semelhantes ao
presente estudo. De fato, os estudos realizados por Emin-Lima (2012), Arcoverde et al.
(2013) e Vieira (2014) utilizaram os mesmos exemplares de S. guianensis, tanto do setor AE
quanto NC, fazendo com que estes estudos possam ser comparáveis entre si.
A conjunção destes resultados sugere que existe uma forma menor de S. guianensis
no estuário amazônico com uma forte adaptação local aos complexos ambientes estuarinos
42
deste setor. O presente estudo veio aliar a análise de isótopos estáveis na elucidação de
questões básicas da biologia e ecologia de Sotalia guianensis na costa do Brasil.
43
5. CONCLUSÕES GERAIS
A fauna de cetáceos do Norte e Nordeste do Brasil é mais rica e diversificada do que se
pensava anteriormente, agregando diferentes elementos de ecossistemas marinhos
com a influência do rio Amazonas.
Os registros de encalhes mostraram que existe uma grande similaridade entre os
cetáceos desta vasta região com o sul do Caribe, comprovando a conexão entre as
regiões.
As composições isotópicas detectaram que existe um padrão espacial costa-oceano
evidenciado em todos os delfinídeos com exceção de Sotalia guianensis.
Espécies neríticas como Steno bredanensis e Tursiops truncatus, e oceânicas (G.
macrorhynchus, Delphinus sp., Grampus griseus, Lagenodelphis hosei, Peponocephala
electra, Stenella attenuata) exibiram enriquecimento nos valores de 13C que refletem o
padrão de decrescimento deste elemento para ambientes oceânicos.
Os valores de 13C mais empobrecidos e mais enriquecidos em 15N evidenciam que
Physeter macrocephalus se posiciona em um nível trófico mais elevado comparado a
todas as espécies marinhas analisadas.
Em relação ao nicho isotópico, os delfinídeos apresentaram valores similares de 13C e
15N, exibindo certa sobreposição de nicho com S. guianensis do estuário amazônico e
nordeste do Brasil, indicando partição de nicho.
Os nichos isotópicos para Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis foram
altamente diferenciados, indicando forte segregação entre estas espécies simpátricas,
pelo menos na baía do Marajó.
T. inunguis, Inia geoffrensis e I. araguaiaensis apresentaram as maiores amplitudes de
nicho isotópico, o que demonstra que estas espécies assimilam fontes alimentares
isotopicamente distintas, refletindo em uma ampla plasticidade trófica.
Os estoques populacionais de S. guianensis apresentaram as menores áreas de nicho
isotópico. Os valores de 15N foram similares entre os estoques, mas 13C apresentou
maiores valores para a população do NC comparado ao estuário amazônico. Apesar das
populações apresentarem alta sobreposição de nicho, Sgui_AE apresentou maior
amplitude de nicho isotópico indicando diferenças no uso do habitat.
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53
CAPÍTULO I
STRANDING SURVEY AS A FRAMEWORK TO INVESTIGATE RARE CETACEAN RECORDS OF THE NORTH AND NORTH-EASTERN BRAZILIAN COASTS
Artigo elaborado e formatado para publicação no periódico Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom para o Special Issue Cetaceans. O artigo foi resubmetido em 01/12/2015 após revisão pelos autores e aguarda parecer final para publicação.
54
RUNNING HEAD – Cetacean records from Northern and North-eastern Brazilian coast
Stranding survey as a framework to investigate rare cetacean records of the North and North-
eastern Brazilian coasts
ALEXANDRA F. COSTA1,3
, SALVATORE SICILIANO1,2
, RENATA EMIN-LIMA1, BRUNA M.L.
MARTINS1,4
, MAURA E.M. SOUSA1,5
, TOMMASO GIARRIZZO3,6
AND JOSÉ DE SOUSA E
SILVA JÚNIOR1
1Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Zoologia, Setor de Mastozoologia, Grupo de
Estudos de Mamíferos Aquáticos da Amazônia (GEMAM), Av. Perimetral, 1901, Terra Firme, 66077-
530 Belém, PA, Brazil
2Instituto Oswaldo Cruz/FIOCRUZ, Pavilhão Mourisco – sala 122, Av. Brasil, 4365 - Manguinhos,
21040-360, Rio de Janeiro, RJ Brazil
3PPG em Ecologia Aquática e Pesca, Universidade Federal do Pará-UFPA, Instituto de Ciências
Biológicas, Cidade Universitária José da Silveira Netto, Av. Augusto Corrêa n° 1, Guamá, 66075-110,
Belém, PA, Brazil
4PPG em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Universidade Estadual de Santa Cruz–UESC.
Rodovia Jorge Amado, km 16–Pav. Maz de Menezes, 1º andar, sala 1DA, Salobrinho, 45662-900
Ilhéus, BA, Brazil
5PPG em Biologia Ambiental, Universidade Federal do Pará–UFPA, Campus de Bragança. Alameda
Leandro Ribeiro s/n, Aldeia, 68600-000 Bragança, PA, Brazil
6Laboratório de Biologia Pesqueira e Manejo dos Recursos Aquáticos, Universidade Federal do Pará-
UFPA, Av. Perimetral, 2651 Terra Firme, 66077-830 Belém, PA, Brazil
ABSTRACT
Marine mammal stranding events are used as an important tool for understanding cetacean biology
worldwide. Nonetheless, there are vast gaps of knowledge to be filled in for a wide range of species.
Reputable information is required regarding species from large baleen whales to sperm and beaked
whales, as well as pelagic dolphins. This paper describes new cetacean records from North and
North-eastern Brazil, which are both the least surveyed areas regarding aquatic mammals. Regular
beach surveys were conducted to recover cetacean carcasses along the coast of Pará beginning
November 2005, covering approximately 88 km of the state’s coast. At the coasts of the Maranhão and
Piauí states, the surveys were conducted between 2008 and 2013. From 2003 to 2014, 34 strandings
of cetaceans were registered. The study provides four additional species records’ in the area based on
strandings (Balaenoptera borealis, Balaenoptera physalus, Peponocephala electra and Pseudorca
crassidens). A mass stranding of Guiana dolphins (Sotalia guianensis, N= 12), the most common
species for the region, was reported for the first time. The records presented herein are of special
concern, since they expand the knowledge on cetaceans from the Brazilian coast. In addition, this
study conducted an analysis to verify the similarity between cetacean compositions described for
55
North and North-eastern Brazil and the southern Caribbean region. The results showed a high
similarity between these regions, proving the connection with the Caribbean cetacean fauna.
Keywords: Cetaceans, Brazilian coast, strandings, cluster analysis, Delphinidae, Balaenopteridae,
Physeteridae, Amazon.
INTRODUCTION
The Northern Brazilian coast extends from French Guiana border to western Maranhão state coast
(Souza-Filho et al., 2009). In this vast coastal area cetacean records have been documented only in the
last decade. The North and North-eastern Brazil have been one of the least surveyed areas regarding
aquatic mammals. Only one report made a compilation of cetacean records from this area (Siciliano et
al., 2008) bringing the number of recorded species to 22, including large whales and dolphins. This
study is an effort to increase this information after abovementioned study.
Stranding events is one of the best ways to access data on biology and ecology of marine mammals
(Norman et al., 2004; Evans et al., 2005; Santos et al., 2010; Peltier et al., 2012; Covelo et al. 2015).
The cetacean fauna of Brazil has been subject to an extensive number of groups dedicated to
conservation and research issues since the 1980’s. Because of this, a considerable amount of new
information on cetacean distribution, biology and ecology has arisen (e.g. Pinedo et al., 2001; Zerbini
et al., 2004). In 2005, with the establishment of the ‘Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos da
Amazônia (GEMAM)’ at the Museu Paraense Emílio Goeldi, the first systematic studies on aquatic
mammals were initiated in the region.
Nevertheless, there are vast gaps of knowledge to be filled in for a wide range of species. From large
baleen whales to sperm and beaked whales, as well as pelagic dolphins, reputable information is
required. This is due, in part, to the lack of inventories over large areas of the Brazilian coast.
Studies on the occurrence of cetaceans around the world are made using different methodologies such
as: strandings, historical records, opportunistic sightings and dedicated surveys (see Maldini et al.,
2005). In other words, cetacean composition in a specific area could be assessed through strandings
when other sources of information are not available (Maldini et al., 2005; Byrd et al., 2014). In this
sense, Pyenson (2001) validated that cetacean death assemblages is a faithfully way to document
taxonomic richness and relative abundance of living cetaceans.
The main goals of this report is to: (1) present a variety of new cetacean records along the Northern
Brazilian coast, (2) increase baseline information on cetacean occurrence over 11 years (2003-2014);
and (3) compare the cetacean composition in distinct areas along the North and North-eastern
Brazilian coasts with southern Caribbean region, investigating the similarity between these sectors.
The results of this study could open a promising new window for understanding the cetacean
community structure in this vast stretch of coast.
56
MATERIALS AND METHODS
Study sites
The Brazilian Amazon coast has Cabo Orange as its limits to the west, bordering French Guiana
(04oN, 51
oW) to the Ponta do Tubarão (02
oS, 43
oW) as the westernmost of São José Bay, Maranhão
state (Souza-Filho et al., 2009). This vast coastal area extends for approximately 2250 km excluding
many inlets, islands and small estuaries (Souza-Filho et al., 2005). The freshwater input along this
coastline is different. In the Northern the influence of the enormous discharge of the Amazon River
dominates, while in the western Maranhão coast and in the coastline of Piauí, the principal effect
comes from the discharge of Parnaíba River (Szczygielski et al., 2014).
The study site of this report divided the area into three sampling sectors: (1) Marajó Bay (MB), (2)
Eastern Pará (EP) state and (3) Maranhão/Piauí coastline (MA/PI), encompass part of Parnaíba Delta
(Figure 1).
Marajó Bay is located on the eastern side of Marajó Island. This bay is formed mainly by the
discharges of Pará and Tocantins rivers and Guajará Bay.
In the eastern coast of Pará and northwest coast of Maranhão the coastline is designated as Amazon
macrotidal coastal zone. This region encompass almost 70% of Brazilian mangrove forests, possess
low relief (0 to 80m), broad coastal plain (with up to 70 km wide) and large continental shelf (200 km
approximately). This coastline is extremely irregular and forms numerous bays and small estuaries, the
area is influenced for a macrotidal regime (Souza-Filho, 2005).
Maranhão and Piauí coastlines, encompassing the Parnaíba Delta, are considered a semiarid region.
Parnaíba River discharge into the Atlantic Ocean forming a delta with five bays: Tutóia, Caju,
Melancieiras, Canárias and Igaraçu (Moreira & Mavigner, 2007). Parnaíba Delta comprises a
mesotidal coast with beaches with up to 200 m wide and large areas of mangrove forests (Szczygielski
et al., 2014) (Figure 1, frame 3).
Stranding events in these areas were regularly monitored between 2008 and 2011, after that period, the
attendance to the events was sporadic. Every two-week period, the vast stretch of coastline is reached
by boat and four-wheel vehicle or, alternatively, monitored by foot. At least three field monitors take
part in the field and on dedicated surveys the same routes were covered (Figure 1, see frame1 and 2).
Fig. 1
On occasion, the team was called to respond to live strandings or carcasses washed ashore. These
events, as they are exclusive in their nature and circumstances, are validated with voucher, pictures
and other sources of original information.
The carcasses were identified in the field following specific features (e.g. colouration, shape of the
head, and number of teeth). In such specific cases as Delphinus sp. and Megaptera novaeangliae
dating 2005 at Luís Correia municipality, the identification was made posteriorly through cranial
measures and scapular features.
57
Complete and incomplete carcasses were recovered and their skeletons and soft tissues, after
preparation, are deposited at the Mammal Collection from Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG),
located in Belém, Pará, Brazil. Table 1 lists the records of cetaceans stranded from 2003 to 2014 on
the Northern and North-eastern Brazilian coast according to the three sampling sectors.
Table 1
Data source and analysis
The similarity between the cetacean composition described in this study and the most representative
surveys conducted in the North (Siciliano et al., 2008) and part of the North-eastern Brazilian coasts
(Alves et al., 1996; Motta et al., 2008; Meirelles et al., 2009), in addition to the Caribbean region
(Romero & Creswell, 2005; Luksenburg, 2014a, b), was analyzed.
Similarities between the stranding and sighting records of cetaceans reported in seven articles and the
present study was accomplished through an analysis of similarity by the Jaccard index based on the
presence or absence of species. A similarity profile (SIMPROF) test was performed to detect the
significantly different groups using the default of 1.000 permutations for the mean similarity profile
and 999 permutations for the simulated profile, with a significance level of 0.05. Multivariate analyses
were performed using PRIMER 6.0 (Clarke & Gorley, 2006).
RESULTS AND DISCUSSION
Species richness and diversity
This study is pioneer as it clarifies the composition and richness of the cetacean community in a vast
stretch of the Brazilian coast. Indeed, the records presented herein are of particular importance, as they
expand the richness on cetaceans of the North and part of the North-eastern Brazilian coast. Current
data, with the addition of four species to the previous list (Siciliano et al., 2008), expanded this
number to 26 aquatic mammal species.
Therefore, the present study recorded rare strandings of some cetacean species (e.g. mass stranding of
Sotalia guianensis), and the first occurrence of these cetaceans in Northern coast: 1. Sei whale,
Balaenoptera borealis Lesson, 1828, 2. Fin whale, Balaenoptera physalus (Linnaeus, 1958), 3.
Melon-headed whale, Peponocephala electra (Gray, 1846) and 4. False killer whale, Pseudorca
crassidens (Owen, 1846).
Species richness was represented for 15 taxa, within three distinct families: Balaenopteridae (B.
borealis, B. physalus, B. brydei, Megaptera novaeangliae), Physeteridae (Physeter macrocephalus)
and Delphinidae (Delphinus sp., Globicephala macrorhynchus, Grampus griseus, Lagenodelphis
hosei, P. electra, P. crassidens, S. guianensis, Stenella attenuata, Steno bredanensis, Tursiops
truncatus) (Table 1).
Stranding data are an important source to understanding the biology and ecology of marine mammals
(Geraci & Lounsbury, 1993). This study is in accordance to Pyenson (2011) which suggests that
58
stranding records at extensive latitude gradients (>1000 km) and for long time periods, provide a
useful and faithfully method to understand richness and cetacean community in a particular area than
the sighting surveys (e.g. line-transect method). Maldini et al. (2005) analyzing the composition of
cetaceans of the Hawaiian Islands suggested that the stranding data reflects the species composition
found in living animals surveys and defends the usefulness use of stranding data as an important
source of information in the absence of other data.
Spatial Distribution
Marine mammalogists assumed that stranding events could be affected by oceanographical features
such as bottom topography, tides, currents, winds and weather patterns (Mignucci-Giannoni et al.,
1999; Norman et al., 2004). Carcasses can be moved by currents and winds along the coast and the
oceanographic differences observed in this vast area of the Brazilian coast should be considered
important factors on strandings’ distribution.
In these sampling sectors (Marajó bay-MB, Eastern Pará-EP and Maranhão/Piauí coastline-MA/PI)
stranding events were distributed unequally. The spatial distribution among sectors showed that the
majority of strandings occurred at the Maranhão/Piauí coastline 54.5% (N= 18), on the North-eastern
coast of Brazil. The EP occupies the second place, with 39.4% (N= 13) and MB with only 6.1% (N=
2) of rare cetacean records. Despite the surveys be more dedicated in the latter sector, the frequency of
uncommon strandings (e.g. oceanic species) were lower. However, in MB, single strandings of Sotalia
guianensis occur at regular intervals, and therefore they were not included in this report as they are
commonplace.
Differences in stranding by family and sector were analyzed in order to evaluate patterns along the
distinct sectors of this coastline. Members of the Delphinidae family were the most representative in
the frequency of strandings, comprising 66.7% (N= 22), followed by Balaenopteridae 21.2% (N= 7)
and Physeteridae 12.1% (N= 4).
The spatial distribution of species in the three sectors provides relevant information on the occurrence
of species through stranding records. Although the dedicated monitoring effort was lower at the
MA/PI, this region presented some exclusive cetacean records, followed by EP and MB. Small pelagic
and neritic-pelagic cetaceans have been recorded in higher numbers along the Eastern coast of the Pará
and Maranhão/Piauí sectors. In contrast, the MB area and adjacent coastline are influenced by the
Amazon and Pará/Tocantins Rivers discharges, thus presumably limiting the occurrence and
subsequent stranding of pelagic species.
It should be considered that areas of difficult access and sparsely populated in the Amazon coastal
zone, as the eastern Pará state and the western Maranhão state, could represent potential circumstances
for the low strandings notifications in these sectors.
This coastline is singular and considered the largest continuous belt of mangroves in the world (Souza-
Filho, 2005) which complicates access and, consequently, the rescue and reports of stranded marine
59
mammals. The macrotidal characteristic observed in the sectors MB and EP is another factor that
should explain the low frequency of strandings especially small and medium-sized cetaceans. The
broad tidal ranging 4 to 7.5 meters (Souza-Filho, 2005) may in a few hours carry the carcass of a small
cetacean without this be seen in these vast uninhabited areas.
Cetacean Composition
BALAENOPTERIDAE
This report includes the very first large baleen whale records on the Northern coast. Previous revised
information on stranding and sighting records of baleen whales along the Brazilian coast post-1997
(Siciliano et al., 2011) emphasizes the relevance of the current records. On 13 September 2008 a large
whale stranded alive on the Eastern Pará state (EP). The specimen had features characteristically
attributed to sei whales: a dark body with patches of lighter gray, both sides of head evenly dark, head
slightly arched, throat grooves ending just behind the flippers, grey-black baleen plates with a metallic
sheen, lighter plates near the front of the mouth and a sickle-shaped dorsal fin (Figure 2). The sei
whale was stranded in September, during the peak migration period of southward migration (August–
October) (sensu Best & Lockyer, 2002). In accordance to these authors, the Viseu specimen (MPEG
39691), TL= 10.32 m in length, is acceptable as the size of immature females caught off South Africa
(range 10.7–13.7 m). The necropsy revealed a large amount of mud in the stomach, probably
originated from the mangrove sediments nearby the stranding site. On January 2010, a male fin whale
Balaenoptera physalus was reported stranded on the Eastern Pará state (EP). Curiously the fresh
specimen had a large callosity on the top of the head (Figure 3). The fin whale stranding demands a
more complex interpretation, since the specimen became stranded in January, by the time most large
whales have already reached Antarctic and sub-Antarctic waters. Siciliano et al. (2011) reported on a
fin whale sighted in January 2004 off the Santos Basin (21°17’S). Our present record poses an
intriguing question, whether this whale was of a Southern Hemisphere origin or truly representative of
a Northern Hemisphere stock. They are the very first evidence of the fin and sei whales occurrence
along the Northern Brazilian coast.
The new-born Bryde’s whale recorded in Joanes village (MB) on 15 September 2012 is a remarkable
record. Very limited information exists on the pregnancy and time of birth of this tropical
balaenopterid and, in Brazil, information on the calving season is almost non-existent (Santos et al.,
2010). Moura & Siciliano (2012) report on two new-borns stranded only a few months apart in south-
eastern Brazil (August and September). Our record was in September, agreeing with these authors’
previous observations and, thus, suggesting the same period of the year as a calving season for Bryde’s
whales off the Northern Brazilian coast.
FIG. 2
FIG. 3.
60
PHYSETERIDAE
In relation to odontocetes, four additional sperm whales records are included from the Pará state and
Maranhão/Piauí coastlines. A very young specimen (TL= 4.22 m) stranded at east coast of the Marajó
Island. This record strongly suggests the existence of calving off the Northern Brazilian coast. A live-
stranded sperm whale was recorded for the first time along the Pará coastline. The specimen was a
female with TL= 10.50 m (MPEG 42166) that came ashore at Crispim beach, had a large amount of
squid beaks in its stomach and intestines. Sperm whales are a regular component of cetaceans found
stranded on the North-eastern coast of Brazil. For example, Meirelles et al. (2009) provided 26 records
for the Ceará state alone over the period from 1993 to 2005. The sample includes specimens of all
sizes, from a 3.53 m new-born to a 18.10 m bull male. It was assumed that the strandings took part
mostly in spring, summer and winter months, influenced by strong north-western winds, when
carcasses have more chance of coming ashore. Magalhães et al. (2008) have contributed with two
records of sperm whales for the Maranhão coastline, during their short-term surveys from 2004 to
2006. Other records for the North-eastern coast include a new-born stranded near Capim bay
(01º28’47.24”S, 44º50’33.38”W), Maranhão coast (Ristau, 2012), and four other specimens reported
by Tosi et al. (2006). In a broader perspective, it is highly recommended to conduct future surveys in
order to estimate sperm whale density and abundance off the North and North-eastern Brazilian coasts.
The structure of this sperm whale population in relation to more southerly aggregations in Brazil
deserves further studies.
DELPHINIDAE
The records of bottlenose, rough-toothed, and common dolphins indicate their regular presence in
neritic waters off Northern Brazil, where they are referred to by fishermen as ‘tuninas’. The common
dolphin specimen recorded at Pedra do Sal beach is certainly of special interest as so little is known of
this population inhabiting the North-eastern coast (see Tavares et al., 2010 for more details).
The evidence of consumption of a fresh Fraser’s dolphin denotes further investigation on the use of
marine bush meat along small fishing communities of North-eastern Brazil. Tosi et al. (2008) have
reported a similar episode involving Fraser’s dolphin consumption in the coast of Maranhão. Even if
these represent fortuity events, dolphin and whale meat consumption should be more deeply
investigated in such villages in future surveys.
Blackfish records were represented by the false-killer whale, melon-headed whale and Risso’s dolphin
recovered in distinct areas. These specimens improve the knowledge on blackfish occurrence off the
Northern Brazilian coast. The false-killer listed in this study is noteworthy; this is the first record of
this species in the region. The specimen (MPEG 42132) had marks of human interaction; the peduncle
was cut-off and most of the teeth were removed. This strongly suggests interactions with the pelagic
fishery activity. Such marks were also observed in a rough-toothed dolphin stranded in Eastern Pará
61
(MPEG 42131) and on a pantropical spotted dolphin found on Piauí (MPEG 42085), suggesting that
this kind of negative interaction may be more common than previously thought. Luksenburg (2014b)
has informed on injuries found in live small cetaceans off Aruba, in the southern Caribbean. The
author reported that of the 18 false killer whales individuals presenting injuries, six (33.3%) showed
wounds that were probably caused by human activities. Two of these injuries were most likely caused
by fishing gear and two others were most likely the result of a propeller hit. Further investigation on
the impact of such fishing operations off Northern and North-eastern Brazil on false-killer whales and
other smaller pelagic delphinids is highly needed.
Regarding coastal species, a mass stranding of Guiana dolphins was reported for the first time, based
on an incident recorded in Salinópolis eastern Pará, in January 2013. The coastline of Pará possesses
certain unique features, such as very strong tides that cause accelerated movement of the sand banks
and tidal channels. It seems plausible to believe in a natural condition characterized by this muddy
beach and fast lowering tide acting as a trap. Although Guiana dolphins are familiar with flat waters
and tide dynamism, the particular location of the Corvina beach could have acted as a natural trap.
Nonetheless, the singularity of this event is worth mentioning and adds a new feature to the natural
behaviour of Guiana dolphins.
Cluster Analysis
The cluster analysis indicated that the cetacean composition from the Caribbean and North Brazilian
coast form a single group (Group 1) that differs significantly from the group formed at North-eastern
Brazil (Group 2) (Figure 4).
The cluster analysis using the reports from the Caribbean (Romero & Creswell, 2005; Luksenburg,
2014a, b) and the present study formed a single group (Group 1). The richness of species varied from
13 to 24, with 29 species in totality. Group 2 was defined by adding stranding information from North-
eastern Brazil (Alves et al., 1996; Motta et al., 2008; Meirelles et al., 2009). Species richness ranged
from 5 to 10, with 15 species in total.
Our similarity analysis revealed some degree of connection between the cetacean fauna of North
Brazil and Caribbean, while the North-eastern coastline resulted important to biodiversity maintenance
at the regional scale. Although the systematic monitoring effort was lower at Maranhão/Piauí
coastline, this area resulted to be singular due to the exclusive cetacean records of pelagic and neritic-
pelagic species (e.g. Lagenodelphis hosei, Peponocephala electra). In contrast, the Marajó Bay area
and adjacent areas are influenced by the Amazon and Pará/Tocantins rivers discharges, which
presumably impose a barrier to the occurrence and then stranding of pelagic species.
The cetacean fauna off the North and North-eastern Brazilian coast is much richer and diverse that
previously thought, including both residents of tropical oligotrophic waters and highly-migrating
baleen whales. Species associated to productive environments are also included, such as Bryde’s
whales and the common dolphin. As pointed out by the present survey, the connection with the
62
southern Caribbean cetacean fauna seems plausible and deserves further investigation. This is
particularly relevant for understanding the affinity of North Brazilian Bryde’s whale and common
dolphin populations with the adjacent Venezuela regional aggregations of these species (Acevedo-
Galindo, 2007). Such a relationship is highly expected and could potentially connect the North
Brazilian cetacean fauna with the fauna from the southern Caribbean. In conclusion, the cetacean
fauna of North and North-eastern Brazil combines different elements from tropical marine ecosystems
under the influence of the most powerful river of the world. Such dynamism requires a proportional
research effort to better evaluate and understand its own complexity.
Fig. 4.
ACKNOWLEDGMENTS
We would like to thank the GEMAM members who helped with field surveys, and carcass collection
and processing. A.F. Costa would like to thank Herbert Freitas (Quadrado) for his support and the
collections made at the Piauí coast, without your help we would not have obtained the diversity of
cetaceans in that sector. We are grateful to veterinarians Dra. Valíria Cerqueira and Dr. Pedro Bezerra
and their staff from the UFPA/Instituto de Medicina Veterinária-Campus Castanhal for their assistance
in strandings and necropsies. We are thankful to IBAMA/DIFAP-PA for all the logistic and technical
support for the stranding callings. Thanks to the staff of the MPEG, especially to the Mastozoology
Sector for the support given to our research group along all these years. This article is part of
Alexandra Costa’s PhD thesis and is one of the requirements for the achievement of a PhD title in
Aquatic Ecology and Fishery from the Universidade Federal do Pará.
FINANCIAL SUPPORT
This study was supported by VALE/FAPESPA/FAPEMIG (Grants no. 038/2011) and Petrobras
(Projeto Bicho D’água: Conservação Socioambiental and Projeto Cetáceos do Maranhão). A.F. Costa
and M.E.M. Sousa are PhD students at the Universidade Federal do Pará and supported by
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES). B.M.L. Martins is an MSc
student at the Universidade Estadual de Santa Cruz and supported by CAPES. R. Emin-Lima is
supported by Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) (Process no.
314545/2014-0). T. Giarrizzo is funded by CAPES (PNPD), and receives a productivity grant from
CNPq (Process no. 308278/2012-7).
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Management, 6, 101-107.
66
Corresponding author:
A.F. Costa
Museu Paraense Emílio Goeldi
Coordenação de Zoologia, Setor de Mastozoologia
Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos da Amazônia (GEMAM)
Av. Perimetral, 1901, Terra Firme, 66077-530 Belém, PA, Brazil
Email: [email protected]
FIGURE LEGENDS
Fig. 1. Study sites representing the three surveyed sectors on North and North-eastern Brazilian coast: (1) Marajó Bay; (2) Eastern Pará state
and (3) Maranhão and Piauí coastlines encompass part of Parnaíba Delta. Dots representing stranding locations of marine mammals, Physeter macrocephalus (Pma), Balaenoptera brydei (Bbr), Balaenoptera physalus (Bph), Megaptera novaeangliae (Mno), Steno
bredanensis (Sbr), Balaenoptera borealis (Bbo), Tursiops truncatus (Ttr), Globicephala macrorhynchus (Gma), Pseudorca crassidens (Pcr),
Sotalia guianensis (Sgu), Peponocephala electra (Pel), Stenella attenuata (Sat), Lagenodelphis hosei (Lho), Delphinus sp. (Dsp) and Grampus griseus (Ggr).
Fig. 2. Sei whale Balaenoptera borealis stranded at Fernandes Belo (01o10’59.16”S, 46o5’48.52”W), Viseu municipality, near the border
between the Pará and Maranhão states. The particular coloration of the baleen plates and slightly arched head are diagnostic characters to
identify the species (photos by DEMA/PA and Jairo Moura).
Fig. 3. Fin whale Balaenoptera physalus stranded at the São João de Pirabas municipality (00o45’31.29”S, 47o4’26.41’W), Eastern coast of
the Pará state. Note the good condition of the carcass and a strange swelling on the top of the head (photo by GEMAM/MPEG).
Fig. 4. Diagram of cetaceans reported from the North-eastern (inverted triangle) and North coast of Brazil (triangle) and southern Caribbean
(square), resulting from a cluster analysis of cetacean stranding and sighting records reported in seven articles and the present study. Arrows
indicate the two distinct groups formed (Group 1 and 2). A similarity profile (SIMPROF) permutation test highlights dashed clusters that
show significant internal structure. Shaded cells indicate occurrence of species.
Table 1. Records of cetaceans stranded from 2003 to 2014 on the Northern Brazilian coast (N= 34; 15 species). TL (total length in meters),
NI (not identified). The study area was divided in three sampling sectors: (1) Marajó bay (MB), (2) Eastern Pará state (EP) and (3)
Maranhão/Piauí coastline (MA/PI). Live stranding (LS) and Carcass (CA).
67
Fig. 1. Study sites representing the three surveyed sectors on North and North-eastern Brazilian coast: (1) Marajó Bay; (2) Eastern Pará state
and (3) Maranhão and Piauí coastlines encompass part of Parnaíba Delta. Dots representing stranding locations of marine mammals,
Physeter macrocephalus (Pma), Balaenoptera brydei (Bbr), Balaenoptera physalus (Bph), Megaptera novaeangliae (Mno), Steno
bredanensis (Sbr), Balaenoptera borealis (Bbo), Tursiops truncatus (Ttr), Globicephala macrorhynchus (Gma), Pseudorca crassidens (Pcr), Sotalia guianensis (Sgu), Peponocephala electra (Pel), Stenella attenuata (Sat), Lagenodelphis hosei (Lho), Delphinus sp. (Dsp) and
Grampus griseus (Ggr).
68
Table 1. Records of cetaceans stranded from 2003 to 2014 on the Northern Brazilian coast (N= 34; 15 species). TL (total length in meters),
NI (not identified). The study area was divided in three sampling sectors: (1) Marajó bay (MB), (2) Eastern Pará state (EP) and (3)
Maranhão/Piauí coastline (MA/PI). Live stranding (LS) and Carcass (CA).
Species by Family Category TL (m) Sex Sector Location Date Voucher
specimen
Balaenopteridae
Balaenoptera borealis LS 10.32 F EP (2) Viseu 13/09/2008 MPEG 39691
Balaenoptera brydei CA 4.20 NI MB (1) Salvaterra 15/09/2012 MPEG 42154
Balaenoptera physalus LS 14.90 M EP (2) São João de
Pirabas 21/01/2010 MPEG 39690
Megaptera novaeangliae CA 16.7 F MA/PI (3) Pedra do Sal 15/01/2003 -
CA - NI MA/PI (3) Luís Correia 2005 -
CA ~10.00 M EP (2) Quatipuru 08/10/2008 MPEG 39692
CA 13.00 NI MA/PI (3) Tutóia 22/05/2009 MPEG 42184
Physeteridae
Physeter macrocephalus CA 11.80 F MA/PI (3) Pedra do Sal 02/02/2010 MPEG 42088
CA - F MA/PI (3) Paulino
Neves 14/05/2010 MPEG 42173
LS 10.50 F EP (2) Marapanim 07/04/2014 MPEG 42166
CA 4.22 NI MB (1) Soure 07/08/2014 -
Delphinidae
Delphinus sp. CA 2.06 NI MA/PI (3) Pedra do Sal 12/08/2011 MPEG 42095
Globicephala
macrorhynchus CA - NI MA/PI (3)
Paulino
Neves 2009 -
CA - NI MA/PI (3) Pedra do Sal 15/01/2009 MPEG 42128
Grampus griseus CA - NI MA/PI (3) Pedra do Sal 13/04/2011 MPEG 42130
Lagenodelphis hosei LS - M MA/PI (3) Araioses 03/04/2009 MPEG 42080
Peponocephala electra CA - NI MA/PI (3) Araioses 2007 MPEG 42067
CA - NI MA/PI (3) Araioses 19/06/2008 MPEG 42069
Pseudorca crassidens CA 3.30 NI EP (2) Marapanim 20/04/2012 MPEG 42132
Sotalia guianensis LS - NI EP (2) Salinópolis 31/01/2013 -
Stenella attenuata CA - NI MA/PI (3) Araioses 14/03/2009 MPEG 42077
CA 1.59 M MA/PI (3) Pedra do Sal 10/12/2009 MPEG 42085
Steno bredanensis CA - NI EP (2) Maracanã 19/04/2009 MPEG 39635
CA - NI MA/PI (3) Pedra do Sal 15/08/2011 MPEG 42096
CA - NI EP (2) Marapanim 20/11/2011 MPEG 42066
CA - NI EP (2) Marapanim 20/11/2011 MPEG 42102
CA 2.68 M EP (2) Bragança 04/04/2012 MPEG 42131
CA - NI MA/PI (3) Pedra do Sal 23/08/2013 MPEG 42176
Tursiops truncatus
CA - NI MA/PI (3) Araioses 24/04/2009 MPEG 42129
CA - NI MA/PI (3) 26/07/2009 MPEG 42081
CA - NI MA/PI (3) Apicum-Açu 05/03/2010 -
CA - NI EP (2) Maracanã 12/03/2010 MPEG 39612
CA 3.17 M EP (2) Maracanã 13/02/2013 MPEG 42174
CA 2.87 F EP (2) Marapanim 04/03/2013 MPEG 42175
69 Fig. 2. Sei whale Balaenoptera borealis stranded at Fernandes Belo (01o10’59.16”S, 46o5’48.52”W), Viseu municipality, near the border between
the Pará and Maranhão states. The particular coloration of the baleen plates and slightly arched head are diagnostic characters to identify the
species (photos by DEMA/PA and Jairo Moura).
70
Fig. 3. Fin whale Balaenoptera physalus stranded at the São João de Pirabas municipality (00o45’31.29”S, 47o4’26.41’W), Eastern coast of the
Pará state. Note the good condition of the carcass and a strange swelling on the top of the head (photo by GEMAM/MPEG).
71
Fig. 4. Diagram of cetaceans reported from the North-eastern (inverted triangle) and North coast of Brazil (triangle) and southern Caribbean
(square), resulting from a cluster analysis of cetacean stranding and sighting records reported in seven articles and the present study. Arrows indicate the two distinct groups formed (Group 1 and 2). A similarity profile (SIMPROF) permutation test highlights dashed clusters that show
significant internal structure. Shaded cells indicate occurrence of species.
72
CAPÍTULO II
RESOURCE PARTITIONING AMONG AQUATIC MAMMALS FROM AMAZON AND
NORTHEASTERN COAST OF BRAZIL REVEAL THROUGH THE ANALYSIS OF STABLE ISOTOPES OF
CARBON AND NITROGEN
ALEXANDRA F. COSTA1,2, SILVINA BOTTA3, SALVATORE SICILIANO1,4, SETH NEWSOME5, TOMMASO GIARRIZZO2,6
1Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Zoologia, Setor de Mastozoologia, Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos da Amazônia (GEMAM), Av. Perimetral, 1901, Terra Firme, 66077-530 Belém, PA, Brazil. Programa de Capacitação Institucional, Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Botânica. Av. Perimetral, Terra Firme, CEP 66077-830, Belém, PA, Brazil.
2PPG em Ecologia Aquática e Pesca, Universidade Federal do Pará-UFPA, Instituto de Ciências Biológicas, Cidade Universitária José da Silveira Netto, Av. Augusto Corrêa n° 1, Guamá, 66075-110, Belém, PA, Brazil
3Laboratório de Ecologia e Conservação da Megafauna Marinha − EcoMega, Instituto de Oceanografia, Universidade Federal do Rio Grande, Rio Grande RS 96203-900, Brazil
4Instituto Oswaldo Cruz/FIOCRUZ, Pavilhão Mourisco – sala 122, Av. Brasil, 4365 - Manguinhos, 21040-360, Rio de Janeiro, RJ Brazil
5Department of Biology, University of New Mexico, Albuquerque, NM 87131, USA
6Laboratório de Biologia Pesqueira e Manejo dos Recursos Aquáticos, Universidade Federal do Pará-UFPA, Av. Perimetral, 2651 Terra Firme, 66077-830 Belém, PA, Brazil
Corresponding author: [email protected] Artigo elaborado para publicação no periódico MARINE MAMMAL SCIENCE. Esta versão está em processo de revisão pelo co-autor Seth Newsome aguardando para breve submissão.
73
ABSTRACT
Different methodologies have been used to establish the ecological and biological parameters of
marine mammals. In the last decades the use of stable isotope analysis (SIA) has become a
powerful tool for understanding some aspects of aquatic mammals ecology and useful in
studying ecology, habitat use, migration, population connectivity as well as for investigating
niche parameters and trophic relationships. Variation in isotopic composition, particularly in
hard tissues, helps to elucidated isotopic niche of species providing a long-term response that
can be linked directly to geographical regions. Although trophic ecology of aquatic mammals
using SIA were carried out in the Southeastern and Southern Brazilian coast, there are few
studies in the Northeastern and none for Northern coast. This paper describes the habitat use
and trophic relationships among freshwater and marine mammal species, evaluate isotopic
niche partitioning among the most representative species (Sotalia guianensis, Inia spp. and
Trichechus inunguis) within the Amazon Estuary and characterize differences in isotopic niches
between ecological stocks of Guiana dolphin (S. guianensis). In this study, we analyzed stable
isotopes of carbon and nitrogen in bone-collagen of 14 species of cetaceans and one of sirenia.
Samples were obtained from stranded carcasses or from incidental catches collected from the
Amazon coastal zone (AE), Amazon lowland (AL) and Parnaíba River Delta (NC). We detected
interspecific variations for both isotopes. Among freshwater species a wide range, while marine
species exhibited narrow-range values. Among marine species were observed a coastal-oceanic
spatial pattern showing more 13C enriched values in the coastal species, excepted for S.
guianensis, while oceanic species showed depleted carbon values. Guiana dolphin stocks,
Sgui_NC and Sgui_AE, showed similar values of 15N, however NC group, showed enriched
values of 13C. There is no overlap among the most representative species of the study area,
showing no niche overlap and indicating strong isotopic niche segregation at least in Marajó
bay. The largest isotopic niche overlap (63.1%) occurred among populations of S. guianensis
from AE and NC. Average values of carbon and nitrogen showed no significant differences
between Amazon river dolphin and Araguaia boto, I. geoffrensis and I. araguaiaensis,
respectively. Trophic relationships among aquatic mammals were not previously investigated in
the study area. Furthermore, carbon and nitrogen stable isotope compositions in tissues of
Northern Brazilian cetaceans are reported for the first time.
74
RESOURCE PARTITIONING AMONG AQUATIC MAMMALS FROM AMAZON AND
NORTHEASTERN COAST OF BRAZIL REVEAL THROUGH THE ANALYSIS OF STABLE ISOTOPES OF
CARBON AND NITROGEN
1. INTRODUCTION
Multiple tools have been used to understand ecological and biological aspects and provide
information of the population structure on distinct timescales. Worldwide, the conservation of
marine mammals is focused on the knowledge of the population structure, whether on an
individual level or at community level (NEWSOME et al., 2007, 2012). Aspects of foraging
strategies, relative trophic positions and resource partitioning of top predators are prerequisite
if the intention is to design strategies of management and conservation of species (PAULY et al.,
2002; RYAN et al., 2013).
Diversity of species that coexist in a community is determinate by the way they share the
available resources. In order to avoid competitive exclusion between species, they must differ in
some ecological aspects such as spatial and temporal segregation of resources and habitats
(HUTCHINSON, 1957; PIANKA, 1974). Dealing with conspecifics, the competition could be strong
and reflect in intrapopulation variance. This variation on resource use (i.e. diet, habitat and
geographical location) must greatly change the ecology of populations and have ecological,
evolutionary and conservational consequences (BOLNICK et al., 2003; VANDER ZANDEN et al.,
2010). Intraspecific and interspecific competition will occur if the available resources have
limited supplies, affecting directly on niche parameters (ROUGHGARDEN, 1972; BEARHOP et al.,
2004). Definitions of niche has undergone changes over time, but even the most current,
postulate that the niche is an n-dimensional space that can be represented by the bi-plot 13C
versus 15N. These axis provide information about species niche showing data about diet
consumption (13C) and species habitat (15N) (NEWSOME et al., 2007).
Analysis of stomach contents was the most traditional method to understand feeding habits of
aquatic mammals and is the most direct way to access diversity of diet resources (TRITES, 2001).
Although, it presents many biases in their interpretation, since only provide a snapshot of diet
consumed in a small timescale and not prey assimilation by organisms over time (HOBSON,
1999).
75
In the last decades the use of stable isotopes analysis has become the most common
biochemical markers used to trace animal movements and to quantify what individuals
assimilate (see NEWSOME et al., 2010). The isotopic variation in animal’s tissues may determine
the isotopic niche of species (i.e. via consumption and tissue synthesis) and is appropriate to
calculate niche width (BEARHOP et al., 2004; NEWSOME et al., 2007). Intra- and inter-individual
variation in isotopic composition helps to elucidated isotopic niche of species providing a time-
integrated response that can be linked directly to geographical regions (RUBENSTEIN; HOBSON,
2004; MICHENER; KAUFMAN, 2007).
The isotope signature (i.e. the isotopic composition) of an organism is determined by the diet
(food resources) and habitat (local where it lives). Variations in isotopic signatures of habitats
are due to biogeochemical processes and pass through higher levels of the food webs (DENIRO;
EPSTEIN, 1978).
In other words, isotopic values of consumers reflect their relative trophic position (nitrogen
isotope, MINAGAWA; WADA, 1984; POST, 2002) and their foraging main habitats and baseline
producers (carbon isotope, DE NIRO, 1978). Isotopic variation on carbon values of consumers
reflect spatial and temporal shifts among food webs and this spatial variability is directly related
to differences of habitat use, i.e. foraging habitats (neritic vs. oceanic, inshore vs. offshore,
marine vs freshwater) (CLEMENTZ; KOCH, 2001).
Stable isotope analysis (SIA) is a powerful tool to understand aspects of aquatic mammals
ecology and useful in studies on foraging ecology, habitat use, migration, population
connectivity as well as for investigating niche parameters and trophic relationships (BEARHOP et
al., 2004; NEWSOME et al., 2010; LAYMAN et al., 2011). Main approaches clarify aspects of
migration patterns (MENDES et al., 2007; WITTEVEEN et al., 2009), resource partitioning (RYAN
et al., 2013; BROWNING et al., 2014; GAVRILCHUK et al., 2014), ontogenetic shifts in diet
(NEWSOME et al., 2009), differences on foraging habitats (PINELA et al., 2010; RICCIALDELLI et
al., 2010), ecological differences among populations (FOOTE et al., 2009; BISI et al., 2013; VIGHI
et al., 2014) and trophic relationships with trace elements (DAS et al., 2003; CAPELLI et al.,
2008).
Marine mammals, considered the top predators in marine ecosystems, occur in sympatry along
their habitat areas (e.g. Delphinids, Pinnipeds) and share common habitat use (TRITES, 2001;
76
HÜCKSTÄDT et al., 2012), many times having similar feeding habits and foraging strategies
(BEARZI, 2005).
Several species that occur off Northern and Northeastern Brazil undergo serious threats to their
survival and require outlined strategies for their management and conservation (BARRETO et
al., 2010). An important step to reverse the information gap is to understand the dynamics of
the trophic relationships among these communities of aquatic mammals and their habitats.
Four species of cetacean and two of sirenia probably coexist in sympatry in Pará River Estuary
(DOMNING, 1981; SICILIANO et al., 2007 CUNHA et al., 2010), commonly referred to Marajó
Bay. Cetaceans belong to distinct families Delphinidae (Sotalia guianensis, Guiana dolphin and
Sotalia fluviatilis, tucuxi), Iniidae (Inia geoffrensis, Amazon river dolphin and Inia araguaiaensis,
Araguaian boto) and the manatees belong to Trichechidae (Trichechus manatus, Antillean
manatee and Trichechus inunguis, Amazonian manatee). Despite the surveys in this region,
questions on habitat use and confirmation of sympatry between S. guianensis and S. fluviatilis
remains unknown in this region. Recently, through stranding events, was confirmed the
presence of two species of river dolphins in the northern portion of Marajo Island and Eastern
Pará coast (COSTA et al., 2013; SICILIANO et al., 2015 unpub. data), I. geoffrensis and I.
araguaiaensis, the later recently described (HRBEK et al., 2014). In this peculiar region, Sotalia
and Trichechus comprise species with marine and fluvial habits. Previous studies, are trying to
elucidate questions on feeding habits of Guiana dolphin (VIEIRA, 2014) and availability of
potential food resources for manatees (SOUSA, 2011; SOUSA et al., 2014).
However, it is still unknown the strong influence of large estuaries like the Amazon and Pará
rivers and regions with lower freshwater input and strong marine influence such as Parnaíba
Delta on the distribution and availability of preys. The influence of Amazon River discharge on
Northern coast determine the establishment of fish assemblages (Camargo & Isaac, 2002), thus
directly affecting the trophic ecology of aquatic mammal’s species.
On the coast of Brazil, most studies used the traditional analysis of stomach contents to
evaluate feeding ecology of marine mammals (ANDRADE et al., 2001; SANTOS et al., 2002;
GURJÃO et al., 2003). The main studies about trophic ecology of aquatic mammals using SIA
were carried out in the Southeastern and Southern (DI BENEDITTO et al., 2011, 2013; BOTTA et
77
al., 2012; ZENTENO et al., 2013; VIGHI et al., 2014; DRAGO et al., 2015), very few in the
Northeastern (CIOTTI et al., 2014) and none for Northern coast.
Different tissues are used in SIA according to the timescale and ecological questions that need
to be answered (BEARHOP et al., 2004). Thus, tissues with quick turnover, such as blood, skin or
muscle, are used to obtain information about recent diet, last weeks or months (HOBSON; et al.,
1993), while hard tissues, due to the fact that incorporate the isotope signatures very slowly are
used for feeding ecology over species lifetimes (HOBSON; CLARK, 1992; NEWSOME et al., 2007;
NEWSOME et al., 2010). Inert tissues (e.g. tooth dentin and enamel, bones, baleen plates,
vibrissae) has been widely used to clarify aspects of marine mammals trophic ecology (WALKER;
MACKO, 1999; RICCIALDELLI et al., 2010; BENTALEB et al., 2011; VIGHI et al., 2014). In this study,
we analyzed stable isotopes of carbon and nitrogen in bone-collagen of aquatic mammals
comprise species strictly oceanic (e.g. Physeter macrocephalus), coastal/marine (e.g. Tursiops
truncatus, Steno bredanensis), coastal/estuarine (S. guianensis) to exclusively freshwater (I.
geoffrensis, I. araguaiaensis, T. inunguis).
Based on a previous study, Guiana dolphin was separated in six Management Units (MUs,
(CUNHA et al., 2010), so we assumed that: i) isotope composition could provide evidences of
population structure between distinct ecological stocks of S. guianensis, ii) this species probably
present isotopic niche variation comparing different ecological stocks; and iii) individuals inhabit
the Amazon Estuary would present a wider trophic niche than their conspecific inhabiting the
Northeastern coast of Brazil.
Our main goals were to: (1) investigate the habitat use and trophic relationships among
freshwater and marine aquatic mammal species, (2) evaluate isotopic niche partitioning among
the most representative species (Sotalia guianensis, Inia spp. and Trichechus inunguis) within
the Amazon Estuary and (3) characterize differences in isotopic niches between ecological
stocks of Guiana dolphin (S. guianensis).
78
2. MATERIAL AND METHODS
Study sites
Samples used in this study were obtained from beach surveys conducted along three main
sectors: 1) Amazon lowland (AL); 2) Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE) and, 3)
Northeastern coast of Brazil (NC) (Fig. 1).
The Northern Brazilian coast extends from Cabo Orange, the most extremely point near French
Guiana border (4oN, 51oW) up to Ponta do Tubarão (2oS, 43oW), the westernmost portion of São
José Bay, Maranhão state. Its coastline is submitted to different freshwater inputs, principally
the huge discharge of the Amazon River (GOULDING et al., 2003; SOUZA-FILHO et al., 2009).
The sector designated as Amazon lowland (AL) comprises the floodplain habitat named várzea.
In this region there are records of the tucuxi, Sotalia fluviatilis (FLORES; DA SILVA, 2009), the
Amazonian manatee, Trichechus inunguis (see DOMNING, 1981), the Amazon river dolphin, Inia
geoffrensis (BEST; DA SILVA, 1993). Stranded specimens were collected in rivers around
Santarém municipality, Ayaya River (2°34'30"S, 54°21'50"W), a small Amazon River tributary; at
Oriximiná, Trombetas River (1°38'44"S, 55°58'38"W); at Vitória do Xingu, lower Xingu river
(2o41’16”S, 52o00’45”W); and near Belém, Guajará Bay (1°17'19"S, 48°29'5"W). Amazon rivers
are classified according to its color water in physical and chemical characteristics. Amazon River
is characterized by a rich-nutrient water with muddy aspect due to the high amounts of
sediment that carry from Andes, known as white water (SIOLI, 1991). Whitewater floodplains
support a luxurious forest on higher grounds and extensive grasslands at lower areas, whilst in
the water extensive banks of free floating and floating-leaved macrophytes prevail (MCGRATH,
1993; JUNK et al., 2011). Clearwater rivers, such as Xingu and Trombetas, has nutrient-poor
waters with high transparency and a characteristic greenish color. In this system aquatic
macrophytes and herbaceous plants are less abundant. Tides affects low courses of rivers
reaching more than 100 km upriver, and in part is due to the flat relief of the coastal zone (JUNK
et al., 2011).
The Amazon Estuary is formed mainly by the discharge of Amazon River into the Atlantic Ocean
through the North and South channels (GEYER et al., 1996). This is a highly dynamic estuary
affected by river-ocean interface, influenced by semidiurnal macro-tides, easterly trade winds, a
marked rainfall season and the enormous discharge of freshwater come from the Amazon River,
79
the Araguaia-Tocantins system and smaller coastal rivers (NITTROUER; DEMASTER, 1996;
GOULDING et al., 2003; ROSÁRIO et al., 2009; SOUZA-FILHO et al., 2009).
In this study the sector designated as Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE) comprises
the Northern and Eastern coast of Marajó Island (i.e. Marajó Bay), as well as the Eastern coast of
Pará state. Marajó Bay is formed mainly by the discharges of Pará and Tocantins rivers and
Guajará Bay. This bay receives a superficial saline intrusion during low discharge of rivers
(BEZERRA; ROLLNIC, 2011) and undergoes a macrotidal regime, with maximum tides around 4 m
on both sides of the bay (ROSÁRIO; SANTOS, 2014). In this sector, the manatees Trichechus
inunguis and T. manatus, S. guianensis, S. fluviatilis, Inia geoffrensis and I. araguaiaensis occur in
sympatry (DOMNING, 1981; DA SILVA, 1983; CUNHA et al., 2010; SICILIANO et al., 2007, 2015
unpub. data). At eastern Pará coast, Marapanim River Estuary is a very important ecosystem
which is the most studied population of Guiana dolphin (S. guianensis) occur (EMIN-LIMA et al.,
2010a).
The NC region encompasses the coastline of Maranhão and Piauí states considered a semiarid
region of Northeastern Brazil. The most important freshwater input in this region is the Parnaíba
River considered the largest river system amongst São Francisco in the Northeastern and
Amazonas River in the Northern (SZCZYGIELSKI et al., 2014). The discharge of Parnaíba River into
the Atlantic Ocean forms a delta with five bays tidally influenced: Tutóia, Caju, Melancieiras,
Canárias and Igaraçu that forms the Parnaíba Delta (MOREIRA; MAVIGNER, 2007). The region
comprises a mesotidal coast, with tides range from 1.1 m to 3.3 m (SZCZYGIELSKI et al., 2014).
The region contains coastal and vegetated dune fields, beaches with up to 200 m wide and vast
areas of mangrove forests. From August to December there is a decrease in river discharge
prevailing semiarid conditions and restricted rainfall seasonality goes from December to April.
Surveys from 2008 to 2011 registered strandings of a large diversity of cetaceans since small
dolphins to large whales. The most representative species in this sector is S. guianensis. Groups
of this species have been regularly sighted in some of the Parnaíba Delta bays (pers. obs.).
80
Figure 1. Maps of the study sites representing the three sampling sectors along the Northern and Northeastern Brazil (1). Detailed maps of regions: (2) Northeastern coast, at the coast of the Maranhão (MA) and Piauí (PI) states (NC), (3) Amazon Lowland (AL), showing collection rivers and (4) Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE). AP (Amapá state), PA (Pará state), MA (Maranhão state), PI (Piauí state) and CE (Ceará state). Sector AE only includes the collecting area of the study and not the Northern region as a whole. Dots are collection locations.
81
Sampling material
Aquatic mammal’s sampling material were obtained from floating or stranded carcasses during
sampling surveys or from incidental catches in fishing gears (i.e. S. guianensis). Carcasses were
recovered at any stage of decomposition (GERACI; LOUNSBURY, 1993) and taken to the Museu
Paraense Emílio Goeldi (MPEG, Belém, Pará, Brazil) where their hard parts (i.e. bones and teeth)
were cleaned from outer soft tissues and stored dry at MPEG’s Mammal Collection. Surveys to
recover carcasses were conducted since 2005 to 2014 at the AE. Stranding events were regularly
carried out at NC region between 2008 and 2011, and in the last years (2012 to 2015) are
sporadic. The oldest specimens were collected by naturalists (i.e. Émil August Goeldi) and
researchers from MPEG at the Pará state (AL) in the 1910’s, 1970’s and 1980’s (e.g. Inia spp. and
T. inunguis).
We obtained bone and teeth samples from 267 aquatic mammals, representing 14 taxa and
four families: Physeteridae (Physeter macrocephalus); Delphinidae (Delphinus sp., Globicephala
macrorhynchus, Grampus griseus, Lagenodelphis hosei, Peponocephala electra, Pseudorca
crassidens, Sotalia guianensis, Stenella attenuata, Steno bredanensis, Tursiops truncatus),
Iniidae (I. geoffrensis, I. araguaiaensis) and Trichechidae (T. inunguis) (Table 1).
To investigate isotopic niche variation, groups were separated into Delphinids, comprise the
whole delphinids except S. guianensis, Inia spp., aggregating I. geoffrensis and I. araguaiaensis,
T. inunguis and Sgui_AE for individuals from AE and Sgui_NC, with specimens from NC.
Due to small sample sizes for some species and lack of essential data (i.e. age, standard length,
sex) neither sex nor maturity stage were considered for the analyses (i.e. all delphinids except S.
guianensis). In the case of S. guianensis the large number of samples allowed for testing
differences in isotopic compositions among maturity classes, thus specimens were classified as
mature or immature based on either their skull degree of ossification, cranial and vertebrae
sutures (PERRIN, 1975; FETTUCCIA; SIMÕES-LOPES, 2004; EMIN-LIMA, 2012) or their sexual
maturity related to total length (RAMOS, 2001).
Stable isotope analysis
Of the total, around 200 samples analyzed were bone fragments collected from the internal
portion of the skull. In the absence of skull, other bones (n= 67) available were used following
the priority: 1st caudal vertebrae, 2rd chevrons, 3th teeth and other bones (e.g. scapula,
82
mandible, flipper). Previous work reported a difference of 0.2‰ in carbon and 0.3‰ in nitrogen
between teeth and bones of the same individual (Orcinus orca, (FOOTE et al., 2013), thus we
considered isotopic values of the sampled tissues as comparable.
In order to isolate collagen, samples were demineralized with repeated baths in hydrochloric
acid (HCl, 0.5 N) for approximately 72 to 96 h. Each bone fragment (or teeth) was put in a vial
glass with enough acid to cover the sample and then put at 4oC overnight replacing the acid
every 24 h. Samples were checked from time to time, and when it was flexible like a rubber, was
subjected to successive baths with distilled water to achieve neutral pH. After this process, we
considered that only the organic portion of collagen remained. Lipid extraction was performed
by rinsing the samples three times with a 2:1 chloroform:methanol solution, each time
discarding the old solution and replacing it with a new one. The samples were washed in
distilled water until complete removal of the reagent.
After that, samples were dried in an oven for at least 24 hours at 60oC. Dried samples were
ground to a fine powder or small pieces using a mortar and pestle. Samples of bone/teeth
collagen were weighed (0.5 to 0.6 mg) into tin capsules (Costech Analytical).
Nitrogen and carbon isotopic compositions were analyzed at the Center for Stable Isotopes,
University of New Mexico using a Costech ECS 4010 Elemental Analyzer coupled to a
ThermoFisher Scientific Delta V Advantage mass spectrometer via a CONFLO IV interface. Stable
isotope results are expressed as values, 13C or 15N = 1,000 × [(Rsample− Rstandard/Rstandard) − 1],
where Rsample and Rstandard are the 13C/12C or 15N/14N ratios of the sample and standard,
respectively. The internationally accepted standards are Vienna Peedee Belemnite limestone (V-
PDB) for carbon and atmospheric N2 for nitrogen. The units are expressed as parts per
thousand, or permil (‰). Average analytical precision based on routine analysis of laboratory
standards was better than 0.1‰ (1 s) for both 15N and 13C.
Data analysis
Normality and homogeneity of 13C and 15N data were tested by Shapiro-Wilks and Levene’s
test, respectively. Student’s t-test was used to compare isotopic values among species and
between marine and freshwater species. The effect of maturity in isotopic values for S.
guianensis collected in AE and NC area were accessed by comparing their 13C and 15N values
83
using Mann-Whitney-U tests. Mean isotopic values of S. guianensis between AE and NC areas
were compared using Student’s t tests. Values of 13C and 15N were expressed as mean ±
standard deviation (±SD). For all tests a significance level of 0.05 was assumed. All testes were
run on Past 3.0 (HAMMER et al., 2001) and Statistic 7.0.
Variation in values of 13C and 15N representing the isotopic niches among the most common
species of the study area (S. guianensis, Inia spp. and T. inunguis) were explored by calculating
standard ellipse areas corrected for small sample sizes (SEAc) using Stable Isotope Bayesian
Ellipses (SIBER routine in SIAR package from R, JACKSON et al., 2011). Due to the small sample
size of delphinid species (except S. guianensis) a standard ellipse was developed for them as a
single group. Overlap among ellipses was also calculated in order to quantify the trophic overlap
among groups.
3. RESULTS
We analyzed bone samples from 267 aquatic mammals separated in five distinct groups:
Delphinids, Inia_spp., T_inunguis, Sgui_AE and Sgui_NC. Interspecific variations were detected
for freshwater species which showed a wide range of 13C (-27.6 to -12.5‰) and 15N (6.0 to
15.3‰). Isotope values of marine species exhibited narrow-range of 13C (-16.6 to -10.6‰) and
15N (6.6 to 16.0‰) (Table 1) and significantly higher 13C values (Student’s t-test, t = 16.0, p <
0.0001), but similar 15N values (t-test, t = 1.9, p = 0.06) compare to freshwater species.
S. guianensis from NC were similar in 15N values (t-test, t = 0.80, p = 0.43) but had higher mean
13C values than individuals from AE (t-test, t = -3.39, p < 0.001) Comparing values of this coastal
species with those of the remaining marine species, a spatial pattern (i.e. coastal-offshore) in
13C values could be evidenced among all delphinids except for the two S. guianensis
populations. Sgui_AE stock presented depleted carbon isotopic values which resembled low
13C values from freshwater primary producers. Inshore (i.e. S. bredanensis and T. truncatus)
and offshore (G. macrorhynchus, Delphinus sp., G. griseus, L. hosei, P. electra, S. attenuata)
species exhibited carbon isotope values that reflect the expected pattern of decreasing 13C
values towards more offshore habitats. P. macrocephalus presented the most depleted 13C
values of all marine species (-14.4 ± 1.9‰, range -16.6 to -12.9) and was the most 15N-enriched.
The only P. crassidens specimen analyzed presented high 13C and 15N values (Table 1; Fig. 2).
84
Table 1. Isotope values of 13
C and 15
N (in ‰) from bone samples of aquatic mammals. Specimens were collected from Northern (Amazon Lowland, AL and Amazon Estuary and adjacent coastal zone, AE) and Northeastern Brazil (coastline of Maranhão and Piauí states, NC).
13C
15N
Species n Mean ± SD Min Max Mean ± SD Min Max Freshwater 31 -18.0 ± 4.2 -27.6 -12.5 11.2 ± 2.9 6.0 15.3 Trichechus inunguis 11 -19.6 ± 4.1 -25.5 -12.9 7.2 ± 0.6 6.0 8.1 Inia spp. 9 -15.0 ± 0.7 -16.5 -14.0 13.6 ± 0.8 12.4 14.8 Inia geoffrensis 8 -19.8 ± 5.1 -27.6 -12.5 13.0 ± 1.3 11.6 15.3 Inia araguaiaensis 3 -16.4 ± 3.6 -20.6 -13.8 12.9 ± 0.5 12.6 13.4 Marine 236 -12.7 ± 1.1 -16.6 -10.6 11.7 ± 1.0 6.6 16.0 Sotalia guianensis_AE 175 -12.9 ± 1.1 -16.5 -11.1 11.6 ± 0.9 8.3 13.9 Sotalia guianensis_NC 32 -12.2 ± 0.6 -13.7 -10.8 11.5 ± 1.0 9.9 13.1 Delphinus sp. 2 -12.0 ± 0.8 -12.5 -11.4 12.3 ± 0.2 12.1 12.4 Globicephala macrorhynchus
1 -13.1 - - 11.8 - -
Grampus griseus 2 -12.4 ± 0.8 -13.0 -11.9 12.9 ± 2.0 11.5 14.4 Lagenodelphis hosei 1 -13.0 - - 13.3 - - Peponocephala electra 2 -12.8 ± 0.3 -12.9 -12.6 12.0 ± 0.2 11.8 12.1 Stenella attenuata 2 -13.2 ± 0.1 -13.3 -13.1 11.0 ± 0.3 10.7 11.2 Steno bredanensis 9 -12.0 ± 0.8 -13.1 -10.8 12.2 ± 1.0 10.8 14.0 Tursiops truncatus 6 -11.3 ± 0.7 -12.6 -10.6 13.0 ± 1.3 10.5 14.0 Pseudorca crassidens 1 -11.0 - - 13.3 - - Physeter macrocephalus 3 -14.4 ± 1.9 -16.6 -12.9 15.4 ± 0.6 14.7 16.0
85
Figure 2. Mean (±SD) 13
C and 15
N values from bone-collagen of aquatic mammals collected from the Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE) and Northeastern coast of Brazil (NC). Trichechus inunguis (T_inunguis), Inia spp. (Inia_spp), Sotalia guianensis, AE (Sgui_AE), S. guianensis, NC (Sgui_NC), Grampus griseus (Ggr), Physeter macrocephalus (Pma), Steno bredanensis (Sbr), Delphinus sp. (Dsp), Tursiops truncatus (Ttr), Pseudorca crassidens (Pcr), Peponocephala electra (Pel), Globicephala macrorhynchus (Gma), Lagenodelphis hosei (Lho) and Stenella attenuata (Sat).
Freshwater species inhabit both AL and AE regions and this could be reflected in the wide range
of carbon isotope values exhibited. T. inunguis and Inia spp. did not differ in their 13C values (t-
test, t = 1.58, p = 0.12) but presented significantly different 15N values (t-test, t = 14.2, p <
0.0001).
Specimens of T. inunguis from AL, exhibited great range dispersion in 13C values (-25.5 to -
15.8‰) and presented significantly differences (t-test, t = 3.38, p < 0.008), whilst those from AE
showed narrow range (-16.2 to -12.9‰) with no significant differences in carbon values (t-test, t
= 1.87, p < 0.09). T. inunguis occupied the lowest position in isospace with 15N values of 7.6 ±
1.2‰ (range 6.0 to 10.3‰).
86
Among Inia spp. sampled, non-significant differences in mean 13C and 15N values were found
between I. geoffrensis and I. araguaiaensis, the last genetically identify (Table 1, Fig. 3,
Student’s t-tests, t = 1.02, p = 0.33 and t =- 0.13, p = 0.90, for 13C and 15N, respectively).
Figure 3. Bone-collagen 13
C and 15
N values for Inia genus: Inia geoffrensis (n=8), I. araguaiaensis (n=3) and Inia spp. not identified (n=9). Samples were collected along the Amazon Lowland (AL) and Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE), Northern and Northeastern Brazil, respectively.
Isotopic niche variation
The isotopic niches were highly distinct among the four aquatic mammals that inhabit the AE
region (T. inunguis, S. guianensis, and Inia spp.) with no overlaps in their standard ellipse areas
(SEAc). Moreover, the SEAc of the two freshwater species, T. inunguis and Inia spp., were higher
compared to S. guianensis collected from AE (Table 2, Figs. 4, 5).
Species that comprised the Delphinid group presented similar 13C and 15N values, hence the
analysis of niche space were carried out as a single group. Delphinids showed some overlap with
87
S. guianensis from both regions (AE and NC), a 39.2% overlap between the former and Sgui_AE
and a 32.5% between that group and Sgui_NC (Table 2, Figs. 4, 5).
The smallest isotopic niche area was occupied for Sgui_NC followed by Sgui_AE. Populations of
S. guianensis showed an overlap of 63.1% between them (Table 2; Figs. 4, 6).
Table 2. Isotope niche width of five groups of aquatic mammals: Trichechus inunguis (T_inunguis), Inia spp. (I. geoffrensis, I. araguaiaensis), Delphinids and Sotalia guianensis (Sgui_NC and Sgui_AE). SEA represents standard ellipses area and SEAc standard ellipses adjusted for small sample sizes.
Group Sample size (n) SEA (‰2) SEAc (‰
2)
T_inunguis 11 14.6 16.2
Inia_spp 20 12.7 13.4
Delphinids 26 2.9 3.0
Sgui_AE 175 2.8 2.8
Sgui_NC 32 1.6 1.7
Figure 4. Stable isotope bi-plot (13
C versus 15
N) showing the isotope niche area of Inia_spp (n= 20, red line), T_inunguis (n= 11, ligth blue line), Sgui_AE (n=175, dark blue line), Sgui_NC (n= 32, green line) and Delphinids (n= 26, black line). Solid lines represent SEAc (standard ellipses areas) adjusted for small sample sizes, containing c. 40% of data (Jackson et al., 2011) within each group. There is no overlap among the most representative species of the study area (Sotalia guianensis, Inia spp. and Trichechus inunguis). The overlap expressed the significant isotope niche partitioning among Delphinids and populations of S. guianensis.
88
Figure 5. Plots showing the variation in 13
C and 15
N values for Delphinids (n= 26), Inia_spp (n=
20), Sgui_NC (n= 32), Sgui_AE (n= 175) and T_inunguis (n= 11) from Northern and Northeastern
Brazil. Black circles (mode) represent the SEA, boxes indicate 50%, 75% and 95% credible
intervals from dark grey to light grey, respectively. Red square indicate the SEAc (SEA corrected
for small samples sizes) of Bayesian standard ellipse areas.
Figure 6. Zoom of the plots showing the variation in 13
C and 15
N values for Guiana
dolphin Sotalia guianensis from Northeastern coast (NC) and Amazon Estuary and
adjacent coastal zone (AE), respectively (Sgui_NC and Sgui_AE). Black circles represent
mode of SEA. Boxes indicate 50%, 75% and 95% credible intervals from dark grey to light
grey, respectively. Red square indicate the SEAc (SEA corrected for small samples sizes)
of Bayesian standard ellipse areas.
89
4. DISCUSSION
Trophic relationships among aquatic mammals were not previously investigated in the study
area. Furthermore, carbon and nitrogen stable isotope compositions in tissues of northern and
northeastern Brazilian cetaceans are reported for the first time.
We used the carbon and nitrogen isotopic composition in bone collagen to evaluate the feeding
ecology and trophic niche width of the most representative species from the Amazon region.
Data included species considered strictly freshwater to coastal/estuarine (e.g. Inia geoffrensis, I.
araguaiaensis, Trichechus inunguis and Sotalia guianensis) providing a representative overview
of ecological aspects of aquatic mammals from Northern and Northeastern Brazil.
Aquatic mammals diversity previously reported from this region included residents and
migrating cetaceans from tropical oligotrophic waters (SICILIANO et al., 2008). Marine and
freshwater species showed the expected significant variation in carbon isotopes derived from
distinct basal 13C values characteristic of freshwater vs. marine primary producers (MICHENER;
KAUFMAN, 2007), although nitrogen isotope values, did not differ between them. Furthermore,
carbon isotope values in delphinid species (except for S. guianensis) reflected the decrease
trend toward more offshore 13C-depleted environments previously reported for several marine
areas (southwestern South Atlantic, RICCIALDELLI et al., 2010; northwest coast of Africa, PINELA
et al., 2010; Southern Brazil, BOTTA et al., 2012; Southeastern Brazil, BISI et al., 2013).
Tursiops truncatus showed 13C and 15N-enriched isotopic values consistent with a coastal
distribution and a high trophic level. Indeed, the species is considered to have a coastal habit in
other areas of occurrence as well as offshore ecotypes were described in some regions
(BASTIDA et al., 2007; PERRIN et al., 2011). Along the Southern Brazilian coast, the species is
usually associated to estuaries with resident populations inhabiting those areas (FRUET et al.,
2011, 2014). Recently, Costa et al. (2015) reveals a new population structure of three distinct
groups determined by genetic analysis for T. truncatus in Southern Brazil. Group 1 consists of
individuals living with high fidelity site, group 2 was composed for one individual previously
photo-identified and group 3 formed for dolphins stranded near the Tramandaí Lagoon but
without origin that forms part of an offshore community. In Northern, however, the diet and
habitat use of this species is poorly known, with some stranding events in
Northern/Northeastern, at the coast of Maranhão state (COSTA; EMIN-LIMA, 2010) and
90
Northern (SICILIANO et al., 2008). In Northeastern, Alves-Junior et al. (1996) reported the
presence of T. truncatus in coastal waters of Ceará state.
The only specimen of P. crassidens analyzed also presented high isotopic values of carbon and
nitrogen, which could reflect a mainly coastal foraging area for this species. However, this
cetacean is considered primarily oceanic, foraging cephalopods and fish from deep waters
(ALONSO et al., 1999; BAIRD, 2009; RICCIALDELLI; GOODALL, 2015). Nevertheless, in Southern
Brazil high carbon and nitrogen values were reported dividing specimens in isotopic groups of P.
crassidens indicating a coastal habitat and a high trophic position (BOTTA et al., 2012; PARO,
2013). Further data on stable isotopes or sighting records are needed to confirm the most
probable foraging habit for the species in Northern Brazil.
Although S. bredanensis is considered an offshore species (BASTIDA et al., 2007) in Southeastern
Brazil it is regularly sighted in shallow bays and other coastal areas (OTT; DANILEWICZ, 1996;
SICILIANO; FLACH, 2007). On Northern and Northeastern Brazil little is known about S.
bredanensis distribution patterns, but the increase in strandings and fishermen reports about
this species reinforces its regular presence in neritic waters, principally off Northern Brazil
(SICILIANO et al., 2008; MARTINS, 2015). Almost nothing is known about the distribution and
habitat use of Delphinus sp. in Northern and Northeastern Brazil (TAVARES et al., 2010). Carbon
and nitrogen isotope values for the species found in this study were similar to those in D.
delphis specimens from Southern Brazil (BOTTA et al., 2012), probably resulting from foraging
along the continental shelf (i.e. in the intermediate/inner shelf). However, the species was
considered coastal in other regions (i.e. Gulf of California, NIÑO-TORRES et al., 2006), but see
(AURIOLES-GAMBOA et al., 2013) including Southeastern Brazilian waters (TAVARES et al.,
2010).
Risso’s dolphin (G. griseus) is a theutophagous species inhabiting deep waters from tropical and
temperate oceans (BAIRD, 2009). Carbon and nitrogen values were different between
specimens. One was an immature from NC with higher values of both isotopes and the other
was a mature male from AE with signatures consistent with low trophic level on offshore
feeding grounds.
Other theutophagous species (e.g. G. macrorhynchus and P. electra) and those feeding on small
pelagic fish and squid (e.g. L. hosei and S. attenuata) presented similar values of 13C and 15N
91
coinciding with their low trophic level predation in offshore areas. Alves et al. (1996) and Costa
& Emin-Lima (2010) registered G. macrorhynchus and P. electra through stranding events in
Northeastern and Erber et al. (2005) through sightings by ocean cruises in Eastern Pará. The
presence of S. attenuata was reported for Siciliano et al. (2008), further two records from Piauí
coast were reported (COSTA et al., 2015, unpub. data). Isotopic values of 13C showed a
decrease in values typical with an ocean pattern.
It is noteworthy mentioning that both records of L. hosei were based on live individuals
stranded on the coast of Maranhão ( TOSI; MAGALHÃES; GARRI, 2008; COSTA et al., 2015,
unpub. data). So far, no previous isotopic data for G. macrorhynchus and P. electra were
reported for Brazilian waters, thus values presented here are unique for these species.
Adult males, females and immature males of P. macrocephalus forage over different regions of
the oceans. The former are usually found in deep waters up to the ice-edge from both
hemispheres while females and immature males inhabit lower latitudes in subtropical and
tropical oceans (WHITEHEAD, 2009). Ruiz-Cooley et al. (2004) found significantly differences in
13C and 15N between tissues of females and immature males and those of adult males,
showing different diets and/or habitat use. Females prefer mesopelagic squids and fishes, while
males prey upon larger squids and demersal fish in Antarctic and Artic waters (WHITEHEAD,
2009). On the Northeastern Brazilian coast, Gurjão et al. (2003) identified at least 15 squid
families in stomach contents of sperm whales, belonging principally to pelagic cephalopods.
In this study two specimens that presented similar values of 13C were females while the more
13C enriched individual did not have its sex confirmed. All P. macrocephalus samples showed the
most 15N-enriched values than all other taxa, suggesting higher trophic level than the other
marine species analyzed (see TRITES, 2001). Low carbon values indicate more offshore foraging
areas as expected for the known foraging ecology of the species (RUIZ-COOLEY et al., 2012). Our
values were similar to those found for P. macrocephalus from the Mauritania coast, Northwest
coast of Africa (PINELA et al., 2010) and for Northwestern Spain (BORRELL et al., 2013).
Niche partitioning of aquatic mammals in the Amazon Estuary
Usually species have sufficient differences in their ecological niches (e.g. diet, habitats
preferences) allowing their coexistence or niche partitioning between them. When these niches
92
are not sufficiently different, is expected that competition among species result in competitive
exclusion (HUTCHINSON, 1957). The competitive exclusion can be minimized if species differ in
some ecological aspects either in spatial or temporal scale, segregating food resources and
habitats (HUTCHINSON, 1957; PIANKA, 1974). On the other hand it is noteworthy that the
intraspecific competition for resources (between-individual variation can sometimes comprise
the majority of the population’s niche width, (sensu, BOLNICK et al., 2003) is consider the main
way for maintenance of individual diet specialization (i.e. individual uses a smaller portion of
resources relative to the whole population). This is an important feature to cause
intrapopulation niche variation (SVANBÄCK; BOLNICK, 2005; NEWSOME et al., 2015a).
In this study was analyzed isotopic composition of aquatic mammal communities in the Amazon
Estuary, adjacent coastal areas and the Parnaíba Delta, when it comes a scenery at community
level. Beyond were characterized the isotopic variation at a population level for two ecological
stocks of S. guianensis for the same study sites.
Herein, Marajó Bay is considered as part as the Amazon Estuary sector (AE) where these
manatee species occur (T. inunguis and T. manatus). Further, one estuarine-marine (Sotalia
guianensis) and three freshwater (S. fluviatilis, Inia geoffrensis and I. araguaiaensis) cetacean
species are also present (DOMNING, 1981; DA SILVA, 1983; CUNHA et al., 2010; SICILIANO et al.,
2007, 2015 unpub. data). The tucuxi, S. fluviatilis was not analyzed in this study. No overlap in
SEAc among freshwater species (T. inunguis and Inia spp., the latter including both Inia species)
and S. guianensis, indicating a complete trophic segregation among these sympatric at least in
Marajó Bay.
Freshwater species, (Inia spp. and T. inunguis) showed a larger isotopic niche area, mainly
resulting from a wide range of 13C values, which may reflect higher trophic plasticity than the
estuarine-marine S. guianensis. Specimens analyzed here include those found in estuarine
habitats (e.g. Marajó Bay, AE), and also those collected in areas of continental waters (AL)
associated with typically more 13C-depleted primary producers of the floodplain (MARTINELLI; et
al., 1994). This could be influencing the great range in carbon isotope values found in T. inunguis
and Inia spp. samples.
Amazonian manatees are exclusively herbivore, mainly feeding on aquatic and semiaquatic
macrophytes (BEST, 1981; GUTERRES et al., 2008). In Marajó bay some primary producers like
93
Amaranthaceae (Blutaparon portulacoides), Cyperaceae (Eleocharis geniculata), Lythraceae (e.g.
Crenea maritima) and Poaceae (grasses) families were described as part of the diet for
manatees, among others (GUTERRES et al., 2008; SOUSA, 2011; SOUSA et al., 2014). Indeed, low
nitrogen isotope values indicated lower trophic position reflecting it’s herbivory. Previous
studies indicated that both manatee species, T. inunguis and T. manatus, occur in sympatry at
Marajó Bay (DOMNING, 1981; SICILIANO et al., 2007) and the existence of hybrids in Amazon
Estuary (VIANNA et al., 2006). Probably in this region T. inunguis share the same resources with
T. manatus. Amazonian manatee specimens from AL exhibited great dispersion in 13C values,
whilst those from AE showed less range. The dispersion in carbon isotope values resulted in a
large isotopic niche area (i.e. SEAc values), showing the trophic plasticity of the species, which
can forage along a gradient encompassing lowland freshwaters to the Amazon Estuary. This
highly dynamic region influenced by river’s discharge regime, energy and variation of tides and
rainy season (ROSÁRIO; SANTOS, 2014), could change vegetation composition and directly
reflect in manatee’s diet as occur in the northeastern. Furthermore, T. inunguis in Amazon basin
needs to select their food in accordance to fluctuation of river levels and realize migrations to
floodplain lakes with abundant foraging areas (ARRAUT, 2008). Therefore, the larger isotopic
area could also be due to different resources consumed in response to changes in isotopically
different food sources (i.e. mangrove, seagrass, macroalgae) availability as was demonstrated
for T. manatus (SILVA et al., 1987; CASTELBLANCO-MARTÍNEZ et al., 2011; CIOTTI, 2012).
Indeed, Ciotti (2012) found similar values of 13C but higher values of 15N for T. manatus from
Northeastern Brazil. Moreover, that species forage primarily on seagrass (–14.2 ± 0.7‰) and
macroalgae (–18.5 ± 1.8‰), while T. inunguis forage mainly grass, mangrove, in general more
13C-depleted plants. The variation found between AL and AE, is probably because the supply of
primary producers with enriched values of carbon as C4 plants (e.g. seagrass) to C3 plants such as
13C-depleted mangrove leaves (13C = -28.4 ± 0.5‰, GIARRIZZO et al., 2011) which may be part
of the T. inunguis diet as it does for T. manatus (BORGES et al., 2008; CIOTTI, 2012).
Many aspects of Inia ecology remains unclear at the Amazon Estuary and surrounding areas. In
this study, carbon and nitrogen stable isotope compositions were reported for the first time for
specimens found in Amazonian lowland (AL) (i.e. Amazon floodplain) and from the estuarine
region (AE). Until recently the pink river dolphin was considered endemic of the Amazon and
94
Orinoco basins (BEST; DA SILVA, 1993). Nevertheless, Costa et al. (2013) described the presence
of this dolphin in estuarine areas on Marajó Island and eastern Pará coast based on stranded
specimens. Furthermore, molecular analysis showed that a specimen from eastern Pará have
high levels of genetic diversity that it was a new form of boto river compared with existing
subspecies. In 2014, Hrbek et al. described a new species for Inia genus named Inia
araguaiaensis, the Araguaian boto. They suggested that this species was distributed in and
restricted to the Araguaia River basin, where the Tucuruí dam would be a geographical barrier
and delimit the occurrence between I. geoffrensis and I. araguaiaensis. However, recent
molecular analysis conducted on specimens found in the Eastern coast of Marajó Island and
Curuçá Estuary at Pará coast, confirmed the occurrence of I. araguaiaensis in this area,
extending the distribution area of over 400 km. Authors suggested that the species coexist with
I. geoffrensis at least in these regions (SICILIANO et al., 2015 unpub. data). Although sample size
did not allow us to compare the isotopic niche of these two species, values of 13C and 15N for
I. araguaiaensis e I. geoffrensis were not significantly different (Fig.3). One I. araguaiaensis
specimen collected in Curuçá Estuary, showed 13C-depleted values similar from those of AL
region suggesting that it probably fed in a 13C depleted food web and moved to estuarine areas
during certain periods. Other samples of this region are being analyzed and forward studies
could clarify this question. Another hypothesis is that I. araguaiensis at Curuçá Estuary
participate of the “mangrove food web” (13C-depleted). In this estuary, there is no association
with other ecosystems such as seagrass or salt marshes that would make prey become more
enriched. Therefore the mangrove becomes the main carbon source for consumers of the three
food webs characterized, mangrove, algal and mixed food webs (GIARRIZZO et al., 2011).
Indeed, as a piscivorous species, they incorporate carbon of the main producers that support
the food webs in these estuaries. Costa et al. (2013) suggested that the huge discharge inside
Marajó Bay could facilitate the species to achieve other estuaries outside the Amazon Estuary;
this fact could explain the dispersion for estuaries such as Curuçá. Although I. geoffrensis and I.
araguaiaensis are considered exclusive freshwater species (DA SILVA, 1983; BEST; DA SILVA,
1993; HRBEK et al., 2014), our findings indicated that the use of the estuary for these species is
not circumstantial and probably they actively forage in these environments. For Central
Amazon, there are at least 50 fish species (e.g. sciaenids, cichlids and characins) identified as
95
part of the diet of Amazon River dolphins (DA SILVA, 1983) but there are no dietary data
available for Inia on AE and AL considered in this study. Martin & Da Silva (2004) reported that
water season (i.e. changes in water levels, dissolved oxygen, habitat availability, and
productivity) might affect the species’ distribution. During water seasons, prey availability could
determine their movements (MARTIN; DA SILVA, 2004; BERTA; SUMICH; KOVACS, 2006; DA
SILVA et al., 2008).
No overlap between S. guianensis and the sympatric Inia dolphins was detected. The latter
seemed to forage at higher trophic levels than S. guianensis, suggesting some kind of resource
segregation among species. Body characteristics of Inia allow individuals have the capacity to
explore areas with dense vegetation on floodplain (i.e. várzea) and flooded forest (i.e. igapó)
environments in the Amazon basin. S. fluviatilis does not have this behavior staying in open
areas of the rivers (DA SILVA; MARTIN, 2010). This fact might reinforce that probably there is
intra-specific competition (between members of Inia spp.) are higher than an interspecific
competition (between specimens of Inia and Sotalia). Unlike, groups of Inia spp. were
monitored from 2005 to 2013 in the port situated on the Camará River mouth, in the eastern
portion of Marajó Bay. In that bay, species uses the margins and the confluence of rivers, but
also indicate their ability to use open waters of this bay (COSTA et al., 2013). Curiously have not
been observed mixed groups of Sotalia and Inia as in other regions at the Amazon basin (e.g.
Caxiuanã River, southeast Pará, pers. obs.). Probably differences in habitat use, foraging
strategies, prey availability as well as consumption on prey belonging to different trophic guilds,
could reduce resource competition between Inia and Sotalia.
Sotalia guianensis – Intraspecific variation in isotopic niche
Isotopic composition based on carbon and nitrogen elements were used to evaluate two
ecological stocks of Guiana dolphins: one from Amazon Estuary and adjacent coastal zone
(Sgui_AE) and the other from Maranhão and Piauí coastlines (Sgui_NC). The notably similarity
between populations in nitrogen isotope values indicate that they probably occupy comparable
trophic positions in Amazon Estuary and Northeastern, although Sgui_NC presented higher
mean 13C values compared to Sgui_AE.
Some factors could explain the difference from this semiarid region: lower freshwater inputs,
restricted rainy period, and high salinity ratios prompting a strong marine influence for the
96
aquatic fauna reflecting 13C-enriched values in NC. In this region, 13C-enriched primary
producers might influence the isotopic composition for the whole food chain. Parnaíba River,
the second system after Amazon, discharges into Atlantic Ocean forming a delta dominated by
waves and influenced by mesotidal regime, the Parnaíba Delta (SZCZYGIELSKI et al., 2014). This
pristine region provides a high primary productivity due to extensive mangrove areas and vast
beds of seagrass and macroalgae which provides a rich diversity of aquatic organisms (ALVES; et
al., 2010). The only study about isotope composition of Parnaíba Delta, consist in the analysis of
sediment around Canárias Island which signature is similar to mangrove ecosystems 13C-
depleted (SZCZYGIELSKI et al., 2014). Unfortunately, no stable isotopic data are available for
aquatic organisms at this time for that region.
Other variables besides diet can influence 13C and 15N values as growth rate, age, maturity,
lactation, seasonality, migration (MENDES et al., 2007; NEWSOME et al., 2009; WITTEVEEN et
al., 2009; DRAGO et al., 2010). Due the difficulty of collecting in the Amazon region and
Northeastern where the hot weather accelerates carcasses decomposition, only few specimens
had total length measured and in the most the sex were not confirmed. In order to minimize the
factor growth rate, mainly for nitrogen values (NEWSOME et al., 2009), specimens analyzed
were separated taking into account only the physical maturity based on either their skull degree
of ossification, cranial and vertebrae sutures (PERRIN, 1975; FETTUCCIA; SIMÕES-LOPES, 2004;
EMIN-LIMA, 2012).
Sgui_AE occupy a broader isotopic niche area relative to Sgui_NC, indicating higher trophic
plasticity (Fig. 6). Some aspects could explain this issue: a) stock from AE probably have
availability to a larger diversity of preys, b) variability on carbon sources in AE habitats and c)
differences in diet among sectors. We suggested that individuals may have preferences for
different portions of the transitional estuarine system and their feeding behavior may reflect in
the wider isotopic niche for this population. Some individuals of this group might spend most of
their time in the upper estuary (i.e. with lower salinity variations) receiving influence of
freshwater environments more 13C-depleted given their low 13C values. Others remain in the
lower estuary marine-influenced becoming their signatures more 13C-enriched, which seems
identical as samples collected from NC. Indeed, environmental features might be responsible for
the control, diversity, abundance and availability of prey communities. Thus, foraging behavior
97
of consumers will directly command by temporal and spatial habitat characters (NEWSOME et
al., 2015b).
Individuals analyzed from AE came from different estuaries and adjacent areas and probably
feed on different prey items in these sectors. The significant differences found in 13C values
between groups from AE and NC sectors is tightly due lower values of individuals from Marajó
Bay and Maracanã/Marapanim estuaries. Isotopic variation among individuals might be
clarifying aspects of niche width of the same or different populations as well (BEARHOP et al.,
2004; VIGHI et al., 2014). Botta (2011) analyzed stable isotopes in S. guianensis teeth along the
Brazilian coast and found a latitudinal trend in increasing on nitrogen isotope values from north
to south as well as regional differences in 13C. The northern group, constituted by specimens
from the Amazon Estuary and adjacent coastal zone and Ceará state, did not present significant
differences in stable isotope compositions among them.
Resident populations of S. guianensis were reported along the distribution of the species
(SANTOS; ROSSO, 2007; DAURA-JORGE et al., 2011; CREMER et al., 2012). In Amazon Estuary, S.
guianensis is considered resident in many estuaries such as Marapanim Bay (EMIN-LIMA et al.,
2010a), Curuçá Bay (pers. obs.), Salinópolis Bay (Emin-Lima, pers. comm.) having a strong
dependence to these environments. In the Marajó Bay, however, sightings of this dolphin are
rare and sporadic, despite the great occurrence of stranded specimens (EMIN-LIMA et al.,
2010b). S. guianensis is a protein-dependent and probably prefer the most energetic and
abundant preys. Indeed, Di Beneditto et al. (2009) observed that fish are more important in the
diet of Guiana dolphin than squids. They found that protein constitute the largest fraction of
organic matter. These results are in accordance with Cremer et al. (2012) which identified the
high energy fishes M. curema and M. furnieri as an important prey for Guiana dolphin at
Babitonga Bay, southeastern Brazil.
Studies based on the analyses of stomach contents of S. guianensis described the species as a
piscivorous predator, although it may incorporate some squid in their diet in some areas (DI
BENEDITTO; RAMOS, 2004; BELTRÁN-PEDREROS; DE ARAÚJO PANTOJA, 2006; PANSARD et al.,
2011; LOPES et al., 2012). Resources availability should directly influence on habitat use and
therefore the assimilation of the most abundant prey in each region (BEGON, M., TOWSEND,
C.R., HARPER, 2007). Begon et al. (2007) postulated that abundance of resources could induce
98
opportunistic behavior of species. Prey availability can influence the diet for an opportunistic
feeding species such as Guiana dolphin (DAURA-JORGE; WEDEKIN; SIMÕES-LOPES, 2011; LOPES
et al., 2012).
The diet of the species based on the stomach contents of specimens incidentally captured in the
AE region and adjacent coastal zones was mainly based on 13 fish species divided into three
families (e.g. Scianidae, Trichiuridae and Ariidae) with squids showing low importance
(BELTRÁN-PEDREROS; DE ARAÚJO PANTOJA, 2006).
Recently, Vieira (2014) recognized 31 fish species, comprising 14 families and one cephalopod as
diet composition of Guiana dolphin for Marajó Bay, Eastern coast of Pará and Parnaíba Delta.
Preys identified belongs to different habits between the Northeastern Pará (e.g. pelagic,
Lycengraulis grossidens) and Marajó Bay (e.g. demersal, Gobioides broussonnetii). The most
representative families identified were Scianidae, Engraulidae and Ariidae. For the first time the
goby G. broussonnetii was described in the diet of Guiana dolphin and is the most important
prey for mature individuals of Marajó Bay. Species is abundant in the Amazon Estuary, found in
shallow waters on muddy sediment associated to mangroves and is an important food item of
estuarine predators (BRAGANÇA, 2005). Although the diversity of prey obtained, the index of
relative importance (IRI), showed that Macrodon ancylodon and Lycengraulis grossidens
represent 57% of prey abundance. Macrodon ancylodon is the most important prey for all
surveyed areas. This is a coastal demersal species found in marine and estuarine waters
associated to muddy bottoms (CARPENTER, 2002). The findings are consistent with reported by
Camargo & Isaac (2002), authors highlighted that fish assemblages of Scianidae and Ariidae due
high diversity and wide distribution were the most representative for Northern. The discharge
of the Amazon forms a water barrier separating the coastal estuarine fish fauna of the Amazon
into two groups: the fauna of Maranhão and Pará reentrances and 2) the fauna of the Marajó
Bay, the mouth of the Amazon River and coast of Amapá (CAMARGO; ISAAC, 2002). Indeed, the
authors recognized high diversity and wide distribution of preys in northern, indicating
preferences for demersal habits.
Comparing the diet composition with isotope values obtained in this study some assumptions
can be raised. Diet differentiation between ecological stocks is being reflected in isotopic
99
variations, values showed that Guiana dolphins from AE presented lower carbon values
compared to more enriched values for NC.
Likely, S. guianensis AE population is feeding on food webs with 13C-depleted carbon source
compared to NC. Indeed, Giarrizzo et al. (2011) analyzing the Curuçá Estuary found that carbon
sources become from three distinct food webs (mangrove, algal and mixed food webs). Species
identified as part of S. guianensis were analyzed and presented low 13C values (e.g. Diapterus
auratus, Genyatremus luteus). These preys are identified as part of S. guianensis diet in other
areas Campos (2012) for Ceará state and Vieira (2014) for Eastern Pará coast, respectively. The
engraulid L. grossidens is a pelagic/neritic species found in freshwater, estuarine and marine
waters (CERVIGÓN et al., 1992). We suggested that low carbon values obtained in specimens
from AE probably is due the high consumption of species associated to freshwater habitats (e.g.
Lycengraulis grossidens and Gobioides broussonnetti). In the study area S. guianensis showed
preference for demersal species with association with bottom of rivers and estuaries.
Stable isotopes as evidence of ecological stocks of S. guianensis
Guiana dolphin, S. guianensis, is considered for IUCN as “Data Deficient” (SECCHI, 2012).
However, the species is categorized as “Vulnerable” in the official endangered species list of
Brazil (BRASIL, 2014). Along their wide distribution, the species undergo different levels of
threats such as habitat degradation, boat traffic, estuaries exploration, incidental captures,
human consumption and use as love charms are some of them (SICILIANO, 1994; TOSI;
MAGALHÃES; GARRI, 2007; MONTEIRO-FILHO, E.L.A., MONTEIRO, 2008; SHOLL et al., 2008;
FLORES; DA SILVA, 2009).
In order to suggest management and conservation strategies in different geographical areas, it
is essential to define the population stocks (SECCHI et al., 2003). Moritz (1994) defined two
categories of conservation units: a) the Evolutionarily Significant Unit (ESU) deals with long-term
conservation requirements e.g. historical population structure, mtDNA phylogeny and, b) the
Management Unit (MU) which needs short-term management necessities e.g. recent
population structure, allele frequencies. The knowledge on ecological requirements including
trophic relationships is a crucial point to trace conservation and management strategies
(NEWSOME et al., 2007; NIÑO-TORRES et al., 2013).
100
Previous studies on S. guianensis revealed by molecular analysis Cunha et al. (2005) and
morphometry (FETTUCCIA et al., 2009; EMIN-LIMA, 2012) the existence of distinct management
units (MUs). Molecular analysis evidenced a strong population division with no gene flow along
the Brazilian coast (e.g. Pará, Ceará, Rio Grande do Norte, Bahia, Espírito Santo and the south-
southeastern area), whilst morphometric analysis corroborate a latitudinal pattern in the
growth of skulls from North to South. The same trend was observed by Arcoverde et al. (2013)
analyzing periotic-tympanic bones from five Guiana dolphin populations along the Brazilian
coast.
Emin-Lima (2012) and Arcoverde et al. (2013) identified a lesser form of S. guianensis compared
to the rest of the Northeastern, Southeastern and Southern Brazilian populations. It seems to be
a typical form from estuaries of the Northern coast, suggesting a strong local adaptation to
heterogeneous estuarine environments in that region. Factors such as macrotidal regime,
availability and variety of preys from different habits (e.g. diverse trophic guilds), besides other
biotic and abiotic factors may have strong influence to explain this dwarf form of Sotalia as
described for T. truncatus in Mediterranean Sea (SHARIR et al., 2011).
Therefore, our results indicate that in a small scale, ecological differences occur in this region.
This information is in accordance to the above mentioned morphological differentiation found,
thus contributing to separate at least two different stocks of S. guianensis (Northern and
Northeastern stocks).
This study combined the analysis of stable isotopes to elucidate basic questions of biology and
ecology of Sotalia guianensis. However, must be carried specific research to characterize the
different food chains that sustain this species throughout its wide distribution off Brazilian
coast.
101
5. CONCLUSIONS
It was detected a spatial pattern from coastal to offshore habitats in 13C values evidenced
among all delphinids except for Sotalia guianensis. Neritic species such as Steno bredanensis
and Tursiops truncatus, and offshore species (G. macrorhynchus, Delphinus sp., G. griseus, L.
hosei, P. electra, S. attenuata) exhibited carbon isotope values reflecting the expected pattern
of decreasing 13C values towards more offshore habitats.
Physeter macrocephalus presented the most depleted 13C values and the most 15N-enriched,
evidencing higher trophic level compared to all marine species analyzed.
Delphinid species presented similar 13C and 15N values, with some overlap between this group
and S. guianensis from Amazon Estuary and Northeastern Brazilian coast, indicating trophic
niche partitioning.
Isotopic niches were highly distinct among Sotalia guianensis, Inia spp. and Trichechus inunguis,
indicating strong niche segregation among these sympatric species at least in Marajó Bay. T.
inunguis and river dolphins presented no differences in 13C values, but exhibited significant
differences in 15N values as expected for an herbivorous and a carnivorous species remaining
distinct trophic levels. T. inunguis, Inia geoffrensis e I. araguaiensis presented the largest
isotopic niche widths, demonstrating a wide trophic diversity.
S. guianensis populations presented the smallest isotopic niche area compared to all groups
analyzed. Values of 15N were similar between stocks, but 13C values from NC were higher
compared to AE. Sgui_AE and Sgui_NC presented high niche overlap, although Sgui_AE occupy a
broader isotopic niche area indicating differences on feeding habits.
102
6. ACKNOWLEDGEMENTS
We wish to thank all staff of Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos da Amazônia/MPEG for
logistical and technical support for activities during our research along all these years.
A.F. Costa is indebted to Herbert Freitas and Mario Serejo for their assistance in field works at
Parnaíba Delta. Special thanks to Ingrid Clark for all support during activities at Projeto Cetáceos
do Maranhão (PROCEMA). Thanks to Rory Romero for assistance with isotope processing and
Allan Jameson for his help in R analysis.
Financial support was provided by VALE/FAPESP/FAPESPA/FAPEMIG (Grants no. 038/2011),
Projeto Bicho D’água and PROCEMA were sponsored by Petrobras.
This paper was the product of Alexandra Costa’s PhD thesis and as part of the requirement for
the achievement of a PhD title in Aquatic Ecology and Fishery from the Universidade Federal do
Pará. A.F. Costa was supported by Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior (CAPES) during PhD course and Programa de Capacitação Institucional (MPEG/MCTI)
for the scholarship to the first author. T. Giarrizzo is funded by CAPES (PNPD), and receives a
productivity grant from CNPq (Process no. 308278/2012-7). Silvina Botta is supported by CAPES
(PNPD).
103
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