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UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ

DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E RECURSOS NATURAIS

CURSO DE MESTRADO

PATRÍCIA DE MENEZES GONDIM

ASPECTOS DA ECOLOGIA TRÓFICA E USO DO MICROHÁBITAT (DISTRIBUIÇÃO

VERTICAL) DE UMA POPULAÇÃO DE Dendropsophus gr. microcephalus (ANURA, HYLIDAE) EM UMA ÁREA DE MATA DE TABULEIRO LITORÂNEO DO NORDESTE

BRASILEIRO

FORTALEZA – CE

2012

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BRASILEIRO

Dissertação submetida à Coordenação do Curso de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, da Universidade Federal do Ceará, como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ecologia.

Área de Concentração: Ecologia e Recursos Naturais

Linha de Pesquisa: Ecologia Terrestre - Ecologia e Biologia da Macrofauna

Orientador: Prof. Dr. Paulo Cascon

Co-orientadora: Profa. Dra. Diva Maria Borges-Nojosa

FORTALEZA – CE

2012

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação Universidade Federal do Ceará

Biblioteca de Ciências e Tecnologia

G635a Gondim, Patrícia de Menezes.

Aspectos da ecologia trófica e uso do microhábitat (distribuição vertical) de uma população de Dendropsophus gr. microcephalus (anura, hylidae) em uma área de mata de tabuleiro litorâneo do nordeste brasileiro / Patrícia de Menezes Gondim – 2012.

54 f. : il., enc. ; 30 cm. Dissertação (mestrado) – Universidade Federal do Ceará, Centro de Ciências, Departamento de

Biologia, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, Fortaleza, 2012. Área de Concentração: Ecologia e Recursos Naturais.

Orientação: Prof. Dr. Paulo Cascon. Coorientação: Prof. Dr. Diva Maria Borges-Nojosa.

1. Dieta. 2. Hábitos Alimentares. 3. Estratificação Vertical. I. Título.

CDD 577

2




BRASILEIRO

Dissertação submetida à Coordenação do Curso de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, da Universidade Federal do Ceará, como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ecologia.

Aprovada em ____ / ____ / _____.

BANCA EXAMINADORA

________________________________ Prof. Dr. Paulo Cascon (Orientador)

Universidade Federal do Ceará - UFC

______________________________ Profa. Dra. Carla Ferreira Rezende

Universidade Federal do Ceará - UFC

________________________________ Prof. Dr. Tiago da Silveira Vasconcelos

Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho - UNESP

3

À minha família pelo apoio

e aos amigos por existirem.

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AGRADECIMENTOS

Deixo minha gratidão a várias pessoas que contribuíram para que este trabalho fosse

concretizado, tanto as que aqui são citadas quanto àquelas que não foram mencionadas, mas

que ajudaram de alguma forma.

Primeiramente a Deus, por me fortalecer nos momentos difíceis e por estar sempre à

frente guiando os meus passos, principalmente quando eu não conseguia vislumbrar com

clareza onde eu ia chegar.

Aos meus pais, Luzia e Maurilo, por não medirem esforços para que eu me realizasse

nos estudos, por me ajudarem a vencer as dificuldades e me consolarem perante as incertezas.

Às minhas irmãs, Priscila e Paula, e ao meu irmão, Bergson, pela parcela de contribuição a

este trabalho, que de alguma maneira me ajudaram com favores indispensáveis.

Ao orientador, Paulo Cascon, por ter acreditado em mim e ter confiado em minhas

escolhas. Suas sugestões, críticas e correções foram essenciais para a melhoria deste trabalho.

Obrigada por ter me passado a tranqüilidade necessária para que eu pudesse chegar até o fim.

À co-orientadora, Diva Maria Borges-Nojosa, também pela orientação, apoio, amizade

e carinho. Obrigada pelos conselhos, elogios, críticas e os cuidados de sempre. Minha

“mãerientadora”.

Ao simpático casal Sr. Borges e Dona Nancy por permitirem minhas coletas na

Fazenda Maceió e me acolherem tão bem durante os trabalhos de campo nesse lugar que mais

parece um cantinho do paraíso.

Ao Luan Tavares por ter me ajudado, não só nos trabalhos de campo, mas também

com as referências bibliográficas e edição das fotos.

Aos amigos da turma: Marco Mourão, Romilson Lopes, Ribamar Paiva, Ana Pina,

Jonathas Pereira, Juliana Borges, Marcela Bernardes e Débora Praciano (esse trio é amizade

especial, irmãs nascidas do NUROF). Com vocês e os demais colegas da turma, a vida de

pós-graduando foi menos difícil e os momentos de descontração foram essenciais para que a

normalidade da vida, algo que já não nos pertencia mais, pudesse ser lembrada de vez em

quando.

À banca de qualificação composta pelos professores Ivan Botero, Conrado Galdino e

Rogério Parentoni pela contribuição ao amadurecimento do projeto.

À Juliana Borges e Demontier Moraes, pessoas com quem também compartilhei os

dias no campo e todos, a sua maneira, fizeram desses momentos os mais descontraídos e

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alegres possíveis em meio ao árduo e divertido trabalho das coletas. Em especial à Juliana

pela amizade, apoio, incentivo, troca de idéias e de artigos.

Ao Daniel Cassiano pelo apoio, motivação e conselhos. Ele é o tipo de amigo que

sempre mostra preocupação contigo, querendo saber como vão as coisas. Suas dicas são

valiosas orientações de vivência e sobrevivência na vida acadêmica.

Ao Daniel Passos, Djan Zanchi, Talita Santos, Profa. Carla Rezende e Prof. Lorenzo

Zanette pela ajuda nas análises estatísticas. Em especial ao Djan Zanchi pela ajuda com

alguns testes e com a identificação dos artrópodes. Sua experiência com o estudo de dieta e

conselhos nos momentos mais complicados me ajudaram bastante. Não poderia deixar de

agradecer ao Daniel Passos e a Marcela Bernardes, por terem contribuído especialmente com

a identificação dos artrópodes.

Aos amigos do NUROF, citando aqui os nomes dos que ajudaram em algumas coletas:

Fabrício, Castiele, Gabriele, Raquel e Diego. Valeu, turma!

Aos meninos da fazenda, Felipe, ‘Lôro’ e ‘Moreno’, que foram meus estagiários

mirins em várias coletas.

Às amigas Lidianne Leal Rocha e Flávia Bezerra Lima Verde, companheiras da época

da graduação que fazem parte da minha vida até hoje. É o tipo de amizade que é para a vida

toda.

À FUNCEME pela disponibilização dos dados de precipitação e temperatura.

Ao ICMBio pela licença da coleta com autorização número 26666-1 do Sistema de

Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO.

À SEMACE pelo apoio e incentivo a minha formação acadêmica.

6

“Tenho a impressão de ter sido uma criança brincando à beira-mar, divertindo-me em descobrir uma pedrinha mais lisa ou uma concha mais bonita que as outras, enquanto o imenso oceano da verdade continua misterioso diante de meus olhos.”

(Isaac Newton)

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RESUMO

Neste trabalho foram realizados estudos sobre a dieta e a estratificação vertical em D. gr.

microcephalus em uma área de tabuleiro litorâneo do nordeste brasileiro. Em relação à dieta,

foram identificados os principais itens alimentares, a ocorrência de variação sexual,

ontogenética e estacional quanto às presas consumidas, bem como a relação do comprimento

e volume destas com o comprimento rostro-cloacal e a largura da mandíbula. Quanto à

estratificação vertical, foram analisadas possíveis diferenças sexuais, ontogenéticas e

estacionais na altura de empoleiramento. Os trabalhos de campo ocorreram mensalmente de

março até dezembro de 2011, totalizando dez meses de coletas, obtendo-se uma amostra total

de 229 indivíduos (177 machos, 52 fêmeas). Foram quantificadas 464 presas distribuídas em

15 categorias, sendo Diptera, Coleoptera, Araneae e Hemiptera os principais itens

consumidos, composição alimentar encontrada na maioria das espécies do gênero. O

predomínio de dípteros na composição alimentar aponta Dendropsophus como um grupo

importante de biocontroladores de insetos prejudiciais. Fêmeas apresentaram valores maiores

do que machos em relação ao comprimento rostro – cloacal (CRC), largura da mandíbula e

massa corpórea, sendo largura da mandíbula a responsável pelas diferenças sexuais e

ontogenéticas quando relacionada com comprimento e volume dos itens consumidos. Quanto

à variação estacional, comprimento e volume dos itens alimentares tiveram valores maiores

durante a estação chuvosa, sugerindo uma abundância maior de presas nesse período. A altura

de empoleiramento em D. gr. microcephalus foi semelhante ao encontrado em outras espécies

do gênero. Adultos se empoleiraram em alturas inferiores, enquanto jovens alcançaram alturas

maiores, diferenças que estão relacionadas com a largura da mandíbula e, possivelmente, com

CRC e massa corpórea. Estratificação vertical devido a variações estacionais pode estar ligada

a fatores abióticos como temperatura, umidade relativa do ar e/ou vento, porém, outros

estudos devem ser realizados para confirmar a relação desses fatores, não só com as variações

estacionais, mas também com as variações sexuais e ontogenéticas.

Palavras-chave: Dendropsophus, Dieta, Hábitos Alimentares, Estratificação Vertical,

Microhábitat.

8

ABSTRACT

In this work, it was studied the diet and vertical stratification in D. gr. microcephalus in an

area of coastal tableland of northeastern Brazil. Regarding diet, it was identified the main

food items, the occurrence of sexual, ontogenetic and seasonal variation in relation to the

consumed prey, as well as the ratio of length and volume of these with the snout-vent length

and jaw width. As for the vertical stratification, it was analyzed possible sex, ontogenetic and

seasonal time differences for perch height. The field work took place monthly from March to

December 2011, totalizing ten months of collections, obtaining a sample of 229 individuals

(177 males, 52 females). It was quantified 464 prey distributed in 15 categories, being

Diptera, Coleoptera, Araneae e Hemiptera the main items consumed, food composition found

in most species of the genus. The predominance of Diptera in dietary composition points out

Dendropsophus as an important group of biocontrol of harmful insects. Females had higher

values than males in relation to snout-vent length (SVL), jaw width (JW) and body mass,

being jaw width the responsible for the sexual and ontogenetic differences when related to

length and volume of items consumed. With regard to seasonal variation, length and volume

of food items were greater during the rainy season, suggesting a greater abundance of prey

during this period. The height of perch D. gr. microcephalus was similar to that found in other

species of the genus. Adults perched at lower altitudes, while youngsters have reached greater

heights, differences that are related to the jaw width and possibly to the SVL and body mass.

Vertical stratification due to seasonal variations may be linked to abiotic factors such as

temperature, relative humidity and / or wind; however, further studies should be conducted to

confirm the relationship of these factors, not only with seasonal variations, but also with

sexual and ontogenetic variations.

Keywords: Dendropsophus, Diet, Eating Habits, Vertical Stratification, Microhabitat

9

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – Dendropsophus gr. microcephalus. Foto: Luan Pinheiro...................... 15

Figura 2 – Média mensal de temperatura e precipitação mensal em 2011. Fonte:

Fundação Cearense de Meteorologia e Recursos Hídricos (FUNCEME)...............

18

Figura 3 – Mapa de localização do município de São Gonçalo do Amarante - CE.

Fonte: Instituto de Pesquisa e Estratégia Econômica do Ceará

(IPECE).................................................................................................................... 20

Figura 4 – Área de estudo nas proximidades da lagoa, localizada na Fazenda

Maceió, município de São Gonçalo do Amarante, Ceará, Brasil. Foto: Patrícia de

Menezes Gondim.....................................................................................................

20

Figura 5 – Comparação sexual, ontogenética e estacional do comprimento dos

itens alimentares em Dendropsophus. gr. microcephalus em uma área de mata de

tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de

2011. Boxs plots mostrando medianas, quartis, extremos e médias em

vermelho...................................................................................................................

34

Figura 6 – Comparação sexual, ontogenética e estacional do volume dos itens

alimentares em Dendropsophus. gr. microcephalus em uma área de mata de



vermelho...................................................................................................................

35

Figura 7 – Comparação sexual, ontogenética e estacional da altura de

empoleiramento em Dendropsophus gr. microcephalus em uma área de mata de



vermelho...................................................................................................................

36

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LISTA DE TABELAS

Tabela 1 – Composição da dieta de Dendropsophus gr. microcephalus (n = 140) em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (V mm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR).................................................................... 26

Tabela 2 – Composição da dieta de machos (n = 90) e fêmeas (n = 12) de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (Vmm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR)................................................................................................................................ 28

Tabela 3 - Composição da dieta de jovens (n = 38) e adultos (n = 102) de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (Vmm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR)................................................................................................................................ 30

Tabela 4 – Composição da dieta na estação chuvosa (n = 52) e na estação seca (n = 88) de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (Vmm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR)................................................................................................................................ 32

Tabela 5 – Resultados da ANOVA (Análise de Variância): regressão linear múltipla (p<0,05) entre comprimento médio dos itens alimentares e LM e sexo em uma população de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará, de março a dezembro de 2011................................................................................................................................ 33

11

Tabela 6 – Resultados da ANOVA (Análise de Variância): regressão linear múltipla (p<0,05) entre volume médio dos itens alimentares e LM e sexo em uma população de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará, de março a dezembro de 2011................................................................................................................................

34

Tabela 7 – Resultados da ANODEV (Análise de Desvio): modelo linear generalizado com os valores dos desvios em relação à LM e Massa e os seus respectivos testes qui-quadrado em uma população de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará, de março a dezembro de 2011........................................................................................................... 36

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LISTA DE SÍMBOLOS E ABREVIATURAS

CRC Comprimento Rostro – Cloacal

F Frequência de ocorrência de uma categoria alimentar no estômago

F% Percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada

FUNCEME Fundação Cearense de Meteorologia

IIR Índice de Importância Relativa

IPECE Instituto de Pesquisa e Estratégia Econômica do Ceará

LM

MLG

Largura da Mandíbula

Modelo Linear Generalizado

N Número de itens alimentares consumidos

N% Porcentagem do número de itens alimentares consumidos

V Volume dos itens alimentares consumidos

V% Porcentagem do volume dos itens alimentares consumidos

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SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO...................................................................................................................... 14

1.1. Ecologia Trófica................................................................................................................... 14

1.2. Uso do microhábitat (Distribuição Vertical)........................................................................ 16

2. MATERIAL E MÉTODOS.................................................................................................... 18

2.1. Área de Estudo..................................................................................................................... 18

2.2. Procedimentos de Campo e de Laboratório......................................................................... 21

2.3. Análise dos Dados................................................................................................................ 22

2.3.1. Relações Morfométricas Entre Machos e Fêmeas............................................................ 22

2.3.2. Ecologia Trófica................................................................................................................ 22

2.3.3. Relação Entre Medidas Morfométricas e Comprimento e Volume das Presas................ 24

2.3.4. Uso do Microhábitat (Distribuição Vertical).................................................................... 24

3. RESULTADOS....................................................................................................................... 25

3.1. Diferenças Morfométricas Entre Machos e Fêmeas............................................................ 25

3.2. Composição da Dieta........................................................................................................... 25

3.3. Variação Sexual na Dieta..................................................................................................... 26

3.4. Variação Ontogenética na Dieta........................................................................................... 29

3.5. Variação Estacional na Dieta............................................................................................... 31

3.6. Relação Entre Tamanho Corporal, Sexo e Estágio de Maturidade do Predador com o

Comprimento e Volume das Presas............................................................................................

33

3.7. Uso do Microhábitat (Distribuição Vertical)....................................................................... 35

4. DISCUSSÃO........................................................................................................................... 37

4.1. Dieta..................................................................................................................................... 37

4.2. Uso do Microhábitat (Distribuição Vertical)....................................................................... 42

5. CONCLUSÃO........................................................................................................................ 45

6. REFERÊNCIAS...................................................................................................................... 46

APÊNDICE................................................................................................................................. 53

14

1. INTRODUÇÃO

1.1. Ecologia Trófica

Aspectos dos hábitos alimentares em anuros têm sido estudados de forma intensiva,

contribuindo com informações novas e importantes sobre a dieta e o entendimento do papel

trófico desempenhado por esse grupo em vários sistemas ecológicos (CARAMASCHI, 1981;

COGALNICEANU; PALMER; CIUBUC, 2001; KUZMIN, 1995; MENÉNDEZ-

GUERRERO, 2001; PARMELEE, 1999; PIATTI, 2009; TOFT, 1981; VIGNOLI; LUISELLI,

2011).

Os anfíbios anuros podem ser considerados predadores oportunistas ou seletivos,

dependendo dos hábitos de forrageio (JAKSIC, 2001). Geralmente, eles são consumidores

oportunistas com dietas que refletem a disponibilidade de alimentos de tamanhos apropriados.

Há dois tipos de comportamento de forrageamento em anuros: o tipo ativo, no qual os

indivíduos buscam ativamente até encontrarem um grupo de presas, e o passivo (senta-e-

espera), no qual eles esperam o aparecimento de presas no local (DUELLMAN; TRUEB,

1986). Eles também podem ser generalistas ou especialistas, classificação que considera a

largura do seu nicho trófico (JAKSIC, 2001).

De acordo com a teoria da competição intraespecífica, indivíduos da mesma espécie

com tamanhos similares e que habitam a mesma área são mais prováveis de competirem pelos

mesmos recursos (STEBBINS; COHEN, 1995). Entretanto, a composição de presas pode

variar sazonal e ontogeneticamente e, ainda, sexualmente quando há diferenças morfológicas

no tamanho do corpo e da boca, massa corpórea, entre outras características (BLACKBURN;

MOREAU, 2006; MIRANDA et al., 2006; QUIROGA; SANABRIA; ACOSTA, 2009;

RODRIGUES; UETANABARO; PRADO, 2004; VITT; CALDWELL, 2009; YILMAZ;

KUTRUP, 2006).

O gênero Dendropsophus Fitzinger, 1843 é composto por 95 espécies e possui ampla

distribuição geográfica, ocorrendo desde o Norte da Argentina e do Uruguai até o Sul do

México, nas Américas do Sul e Central (AMPHIBIAWEB, 2012; FROST, 2012). Essas

espécies possuem 30 cromossomos e a maioria estão inseridas em nove grupos, dentre eles o

grupo de Dendropsophus microcephalus, com 33 espécies (FAIVOVICH et al., 2005). Como

todas as espécies do gênero, esse grupo faz parte do complexo de anuros arborícolas da

família Hylidae, de tamanhos pequenos e predominantemente amarelos (quando ativos à

15

noite), e que possuem complexas vocalizações de anúncio (DUELLMAN, 1982). Espécies de

Dendropsophus habitam principalmente florestas tropicais, bem como bordas de mata,

clareiras e outras áreas abertas, como cerrado, e geralmente, estão associadas a corpos d'água

e áreas alagadas (KOK; KALAMANDEEN, 2008). Embora haja muitas semelhanças de

Dendropsophus gr. microcephalus (Figura 1) com a espécie D. microcephalus, não foi

atribuído epíteto específico à espécie aqui estudada devido à taxonomia confusa do grupo.

Nos trópicos americanos, é considerado um grande complexo de espécies de hilídeos e

provavelmente o mais frustrante taxonomicamente, devido aos altos níveis de semelhanças

morfológicas entre as espécies e altos níveis de variação intraespecífica, sendo necessária a

revisão taxonômica do gênero Dendropsophus (DUELLMAN, 1982; DUELLMAN;

FOUQUETTE, 1968; FOUQUET et al., 2011).

Figura 1 – Dendropsophus gr. microcephalus. Foto: Luan Pinheiro.

Os hábitos alimentares de Dendropsophus têm sido investigados em vários trabalhos e

dietas similares entre espécies do gênero foram encontradas em alguns estudos. Ao analisar

estratégias de seleção alimentar durante o período reprodutivo em três hilídeos, Macale,

Vignoli e Carpaneto (2008) encontraram dietas similares para D. nanus e D. sanborni,

resultados também encontrados por Menin, Rossa-Feres e Giaretta (2005). Dendropsophus

16

minutus (SOLÉ; PELZ, 2007), D. microcephalus (MUÑOZ – GUERRERO; SERRANO;

RAMÍREZ – PINILLA, 2007) e D. columbianus (HOYOS-HOYOS et al., 2012) também

apresentaram dietas semelhantes entre si.

Informações sobre dieta é importante para o entendimento da história de vida dos

anuros, flutuações populacionais e o impacto da modificação do hábitat sobre esse grupo de

anfíbios. Estudos sobre os hábitos alimentares de anuros no domínio semi-árido do Brasil,

localizado na região nordeste, são ainda escassos (SANTOS; ALMEIDA; VASCONCELOS,

2004), principalmente em seus tabuleiros litorâneos, como os presentes na área de estudo em

questão, localizada no município que abriga o Complexo Industrial e Portuário do Pecém –

CIPP, que tem causado vários impactos ambientais na região.

1.2. Uso do microhábitat (Distribuição Vertical)

Os hilídeos podem constituir a maior parcela da diversidade de espécies de anuros que

apresentam estratificação vertical na vegetação, pois a presença de discos adesivos na ponta

dos dedos os adaptam a explorar a vegetação verticalmente (CARDOSO; ANDRADE;

HADDAD, 1989; PRADO; POMBAL JR., 2005), além de poderem procurar, igualmente aos

outros anuros, diferentes microhábitats como rochas e serrapilheira. Dessa forma, essas

espécies podem ocupar microhábitats diferenciados, permitindo a coexistência entre elas e

minimizando a competição pelos recursos (CARAMASCHI, 1981).

A maioria dos trabalhos que abordam a estratificação vertical em anuros fazem

estudos comparativos entre espécies de uma comunidade, tratando sobre a partição de recurso

espacial com finalidades reprodutivas, como sítios de vocalização. Hödl (1977), por exemplo,

registrou a ocorrência de partilha espacial, enquanto Blamires et al. (1997) e Pombal (1997)

verificaram a sobreposição das espécies no uso de microambientes. Rossa-Feres e Jim (2001)

encontraram segregação vertical entre espécies taxonomicamente relacionadas que

vocalizaram empoleiradas na vegetação, mas não entre espécies que vocalizaram no chão.

Van Sluys e Rocha (1998) e Prado e Pombal Jr. (2005) registraram a ocorrência de

distribuição vertical diferenciada para os hilídeos correlacionada com fatores ambientais,

fisiológicos, tamanho e massa corpórea. Segundo os autores, diferenças taxonômicas,

tamanho do corpo e diferenças de microhábitat podem influenciar os hábitos alimentares em

espécies sintópicas. Diferentemente de outros anuros, os hilídeos se alimentam

oportunisticamente sobre a vegetação, local em que as presas voadoras são de grande

importância (MENÉNDEZ-GUERRERO, 2001).

17

Altura de empoleiramento foi estudada em hilídeos, tais como: Hypsiboas

albopunctatus (ARAÚJO; BOCCHIGLIERI; HOLMES, 2007), Hypsiboas semilineatus

(LISBOA et al., 2011) e Hypsiboas raniceps (GUIMARÃES; BASTOS, 2003). Prado e

Pombal Jr. (2005) e Bertoluci e Rodrigues (2002) encontraram diferenças significativas para a

distribuição vertical dos hilídeos da Mata Atlântica. O uso de microhábitat, além de variar

entre espécies diferentes, também pode variar entre indivíduos da mesma espécie, por

exemplo, ontogeneticamente (ALFORD; CRUMP, 1982; ALFORD, 1986; ETEROVICK et

al., 2010). Diferenças intersexuais com relação à posição vertical (altura de empoleiramento)

foram investigadas em Phyllomedusa azurea, não sendo encontradas diferenças entre as

alturas de empoleiramento adotadas por cada um dos sexos (FREITAS et al., 2008).

Estratificação vertical envolvendo o gênero Dendropsophus também foi investigada

por vários autores. Ao estudar o uso de microhábitat em quatro hilídeos, Muñoz - Guerrero,

Serrano e Ramírez - Pinilla (2007) compararam a altura de empoleiramento entre Hypsiboas

pugnax, Scarthyla vigilans, Scinax rostratus e Dendropsophus microcephalus, encontrando

sobreposição do recurso espacial entre as espécies de tamanhos semelhantes. Melo, Rossa –

Feres e Jim (2007) também avaliaram a altura de empoleiramento para Dendropsophus

minutus, D. nanus, D. sanborni e D. elianeae dentre outros hilídeos, e encontraram alturas de

sítios de vocalização variando em função da temperatura e pluviosidade. Apesar das pesquisas

relacionadas ao uso do microhábitat serem importantes para os planos de conservação e

monitoramento das populações de anuros, tais estudos são escassos (ETEROVICK;

BARROS, 2003). Os poucos estudos que comparam alturas de empoleiramento o fazem entre

espécies de uma comunidade (BERTOLUCI; RODRIGUES, 2002; BLAMIRES et al., 1997;

MELO; ROSSA-FERES; JIM, 2007; POMBAL, 1997; PRADO; POMBAL, 2005; ROSSA-

FERES; JIM, 2001), deixando uma lacuna no conhecimento sobre segregação vertical

intraespecífica.

Este trabalho objetivou estudar aspectos da ecologia trófica, bem como a

distribuição vertical de uma população de Dendropsophus do grupo microcephalus (Figura 1)

em uma área de mata de tabuleiro litorâneo do nordeste brasileiro, respondendo às seguintes

questões: a) qual a composição da sua dieta? b) Ocorre variação sexual, ontogenética e/ou

estacional da composição dos itens alimentares? c) Há diferenças de tamanhos corporais

(comprimento rostro-cloacal - CRC e largura da mandíbula - LM) e massa corpórea entre

machos e fêmeas? d) Existe variação sexual e/ou ontogenética entre o tamanho do predador

(CRC e LM) e o tamanho das presas consumidas (comprimento e volume)? e) A estratificação

18

vertical varia entre machos e fêmeas, entre jovens e adultos e/ou entre os períodos seco e

chuvoso?

2. MATERIAL E MÉTODOS

2.1. Área de Estudo

As coletas ocorreram na Fazenda Maceió da Taíba (S 03º30’54,9” / W 38º55’07,7”),

localizada no distrito da Taíba, em São Gonçalo do Amarante (3º 36' 26" S / 38º 58' 06" W

Gr). Este município localiza-se a cerca de 58 km de Fortaleza, situado no litoral oeste do

Estado do Ceará. O clima da região é tropical quente semi-árido brando com temperatura e

pluviosidade médias anuais de 26°C e 1.026,4 mm, respectivamente (Perfil Básico Municipal

de 2011 - INSTITUTO DE PESQUISA E ESTRATÉGIA ECONÔMICA DO CEARÁ -

IPECE, 2011). O período chuvoso ocorre durante os meses de janeiro a junho, enquanto o

seco vai de julho a dezembro (FUNDAÇÃO CEARENSE DE METEOROLOGIA E

RECURSOS HÍDRICOS - FUNCEME, 2012). Abaixo, a figura 2 mostra a temperatura e a

precipitação dos meses do ano em que as coletas ocorreram.

0

20

40

60

80

100

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mar abr mai jun jul ago set out nov dez

Meses 2011

Tem

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160

200

240

280

320

360

Pre

cip

itação

(m

m)

Temperatura

Precipitação

Figura 2 – Média mensal de temperatura e precipitação mensal em 2011. Fonte: Fundação Cearense de

Meteorologia e Recursos Hídricos (FUNCEME).

19

A vegetação é considerada integrante do Complexo Vegetacional Litorâneo

(INSTITUTO DE PESQUISA E ESTRATÉGIA ECONÔMICA DO CEARÁ - IPECE, 2011),

composto de vegetação pioneira psamófila I, vegetação pioneira psamófila II, floresta de

dunas fixas e retaguarda de dunas, vegetação dos tabuleiros pré-litorâneos e vegetação

aquática e paludosa de lagoas e brejos (FIGUEIREDO, 1997). A fitofisionomia predominante

da região é do tipo mata de tabuleiro, que é considerada como formações vegetacionais

residuais que percorrem os tabuleiros litorâneos atrás da faixa de dunas (OLIVEIRA FILHO,

2000). O levantamento florístico da região realizado por Castro, Moro e Menezes (2012)

registrou 382 espécies distribuídas em 96 famílias, entre elas Fabaceae, Cyperaceae,

Rubiaceae, Poaceae, Euphorbiaceae, Myrtaceae, Malvaceae e Bignoniaceae. A coleta se deu

nas proximidades de uma lagoa, com vegetação de porte herbáceo e, segundo Borges-Leite

(2012), a área está sob influência de ações antrópicas, como pequenos cultivos, criação de

animais domésticos, presença de usina eólica, extração de madeira para lenha de consumo

doméstico e presença de moradores. Abaixo, a figura 3 mostra a localização do município de

São Gonçalo do Amarante e a figura 4, o local da Fazenda Maceió onde foram realizadas as

coletas.

20

Figura 3 – Mapa de localização do município de São Gonçalo do Amarante - CE. Fonte: Instituto de Pesquisa e

Estratégia Econômica do Ceará (IPECE).

Figura 4 – Área de estudo nas proximidades da lagoa, localizada na Fazenda Maceió, município de São Gonçalo

do Amarante, Ceará, Brasil. Foto: Patrícia de Menezes Gondim.

.

21

2.2. Procedimentos de Campo e de Laboratório

Os trabalhos de campo ocorreram mensalmente de março até dezembro de 2011,

totalizando dez meses de coletas. Em cada mês, as atividades de campo duraram o tempo

suficiente para a obtenção de 20 animais em média, variando entre um a três dias, totalizando

15 dias de atividades de coleta. As capturas foram manuais e ocorreram no período noturno.

Para cada indivíduo coletado, foram registrados os seguintes dados:

• Ocorrência de atividade de vocalização.

• Data e horário da coleta.

• Altura em centímetros do empoleiramento em relação ao solo ou a água, medida com

uma trena (precisão 1cm).

Os anuros foram eutanasiados no campo com pomada anestésica dermatológica de

lidocaína 50 mg/g e pesados com balança de precisão (0,01g). As seguintes medidas foram

tomadas, com o auxílio de um paquímetro digital (precisão 0,01mm): comprimento rostro-

cloacal (CRC) e largura da mandíbula (LM). Em seguida, foram fixados com formol 10%. Em

laboratório, foi realizada a dissecação desses animais para a remoção do estômago e a

sexagem, através da observação direta das gônadas. Os itens alimentares encontrados foram

quantificados e identificados até o nível taxonômico de ordem por ser uma classificação muito

utilizada em estudos de dieta, o que facilita comparações entre estudos. A exceção foi para a

ordem Hymenoptera, cuja identificação foi especificada para aqueles que pertencessem à

família Formicidae por ser uma categoria de presas importante na dieta dos anuros. Foram

utilizados estereomicroscópio para a identificação e quantificação dos itens alimentares e

paquímetro digital (precisão 0,01mm) para medições de seus comprimentos e larguras. O

comprimento de presas fragmentadas foi estimado baseado em espécimes intactos da mesma

espécie com mesma largura.

Foram considerados machos jovens aqueles com CRCs menores do que o do menor

macho encontrado vocalizando, enquanto que foram consideradas fêmeas jovens aquelas com

CRCs menores do que o da menor fêmea encontrada com óvulos maduros.

Os exemplares encontram-se tombados na Coleção de Herpetologia da Universidade

Federal do Ceará (CHUFC).

22

2.3. Análises dos Dados

Em todas as análises estatísticas foram realizados testes paramétricos quando os dados

apresentaram distribuição normal, e testes não paramétricos quando os dados não tiveram

distribuição normal. O valor 0,05 foi escolhido como limite de significância.

Todas as análises estatísticas foram feitas através do Programa de Estatística R (R

DEVELOPMENT CORE TEAM, 2008).

2.3.1. Relações Morfométricas Entre Machos e Fêmeas

Para comparar diferenças de tamanhos corporais (CRC e LM) e massa corpórea entre

machos e fêmeas (indivíduos adultos) foi utilizado o teste não paramétrico U de Mann-

Withney. Nas demais análises relativas à comparação sexual, foram considerados, igualmente,

somente indivíduos adultos.

2.3.2. Ecologia Trófica

O volume de cada item consumido foi calculado pela equação de elipsóide: V = 4/3π

(1/2C)(1/2L)2, onde C é o comprimento e L a largura da presa.

A composição da dieta foi analisada sexual, ontogenética e estacionalmente,

quantificando-se cada categoria alimentar em termos de número de itens alimentares

consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), de volume dos itens alimentares

consumidos (V) e sua percentagem na dieta V(%), de freqüência de ocorrência nos estômagos

(F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada

F(%). Foi calculado, ainda, o índice de importância relativa (IIR) proposto por Pinkas,

Oliphant e Iverson (1971):

IIR = (POt)x(PIt+PVt), onde:

POt = porcentagem de ocorrência da presa t em relação ao total de presas em todos os

estômagos

PIt = porcentagem de itens de presas t em relação ao total de presas em todos os estômagos

PVt = porcentagem de volume da presa t em relação ao total de presas em todos os estômagos

23

A largura do nicho trófico foi calculada para machos, fêmeas, jovens, adultos, estações

seca e chuvosa através do índice de Levins (KREBS, 1999):

B = 1/Σpi2 , onde:

B = largura do nicho trófico da espécie

i = categoria do recurso utilizado

p = proporção volumétrica da categoria i utilizada por essa espécie

O índice de Levins foi padronizado para o índice de Hurlbert (KREBS, 1999) através

da seguinte equação:

B’ = B–1 / n–1, onde:

B’ = amplitude de nicho padronizada de Levins

B = medida de amplitude de nicho de Levins

n = número de recursos utilizados.

A largura de nicho padronizada de Levins varia de zero (mínima amplitude), quando

há uso exclusivo de uma única categoria de recurso, a um (máxima amplitude), quando todas

as categorias de recursos são utilizadas igualmente (KREBS, 1999). A espécie é considerada

como tendo uma grande amplitude no uso dos recursos quando B’ ≥ 0,5 (CALDART, 2011).

A sobreposição da dieta entre os grupos machos/fêmeas, jovens/adultos e estação

seca/chuvosa foi avaliada usando o índice de Pianka (PIANKA, 1973), que mede o grau em

que duas espécies dividem uma série de recursos em comum:

Ojk= ∑ PijPik/ √ ∑ Pij2∑ Pik2, onde:

pij e pik são a proporção do recurso i usado pelas categorias pareadas j e k em cada

tratamento. A escala varia de zero (nenhuma sobreposição) a um (sobreposição total).

Para as análises de largura e sobreposição de nicho, foi usado o programa Ecological

Metodology (KREBS, 1999), considerando a proporção volumétrica das categorias de presas.

24

2.3.3. Relação entre Medidas Morfométricas e Comprimento e Volume das Presas

Variações sexuais, ontogenéticas e estacionais quanto ao tamanho das presas

consumidas (comprimento e volume) foram avaliadas através do teste não paramétrico U de

Mann- Whitney. Para investigar a relação entre as medidas das presas consumidas com o sexo

e a idade de D. gr. microcephalus, foram realizadas duas regressões lineares múltiplas. Uma

que utilizou o comprimento como variável resposta e a outra, o volume dos itens alimentares,

ambas com as seguintes variáveis explicativas testadas em conjunto: comprimento rostro-

cloacal, largura da mandíbula, sexo e idade, dentre as quais, foram selecionadas aquelas

significativas para o modelo de acordo com o método Stepwise. Este método é utilizado para

seleção de variáveis em modelos de regressão, em que se verifica a importância das variáveis

explicativas, incluindo-as ou excluindo-as do modelo de acordo com uma determinada regra

de decisão. A importância da variável no modelo é definida em termos de uma medida de

significância estatística do coeficiente associado à variável no modelo. Para as regressões,

verificou-se a normalidade através do teste de Shapiro Wilk e, em seguida, foi realizada a

análise de variância (ANOVA) para verificar o bom ajuste dos modelos.

2.3.4. Uso do Microhábitat (Distribuição Vertical)

Variações sexuais, ontogenéticas e estacionais quanto à altura de empoleiramento

foram avaliadas através do Teste U de Mann-Whitney. Para investigar a relação entre altura

de empoleiramento com sexo, idade e estação foi utilizada a técnica não paramétrica de

regressão conhecida como MLG (Modelo Linear Generalizado) com uso da distribuição

Gama. Foram incluídas, como covariáveis, comprimento rostro cloacal e massa corpórea. O

modelo também passou pela técnica de Stepwise, que retirou todos os parâmetros não

significativos. Para avaliar o bom ajuste do modelo, por meio de sua dispersão, foi realizada a

análise de desvio (ANODEV), que utiliza os valores dos desvios em relação a cada variável

explicativa e os respectivos testes qui-quadrado. A significância do modelo se dá à medida

que se adiciona cada uma das variáveis testadas.

25

3. RESULTADOS

3.1. Diferenças Morfométricas Entre Machos e Fêmeas

Foram coletados 229 indivíduos de Dendropsophus gr. microcephalus, dos quais 177

machos e 52 fêmeas. O menor macho encontrado vocalizando apresentava 13,57mm de CRC,

medida abaixo da qual os indivíduos foram considerados jovens. A menor fêmea com óvulos

maduros media 16,04mm, portanto, aquelas com valores inferiores a este foram consideradas

jovens.

O CRC médio dos machos foi de 16,22 ± 1,39 mm, n = 164, enquanto que o CRC

médio das fêmeas foi de 18,42 ± 1,74 mm, n = 17. As fêmeas foram significativamente

maiores do que os machos (Teste U, W = 2428, p = 0,0000).

A largura média da mandíbula dos machos foi de 5,28 ± 0,36 mm, n = 163, enquanto

que a das fêmeas foi de 5,95 ± 0,40 mm, n = 16. A mandíbula das fêmeas foi

significativamente mais larga que a dos machos (Teste U, W = 2326, p = 0,0000).

A massa corpórea média dos machos foi de 0,29 ± 0,06 g, n = 163, enquanto que a das

fêmeas foi de 0,43 ± 0,11 g, n = 16. A massa corpórea das fêmeas foi significativamente

maior do que a dos machos (Teste U, W = 2238, p = 0,0000).

3.2. Composição da Dieta

Em 229 indivíduos, 89 não continham itens alimentares, correspondendo a 39% de

estômagos vazios. Foram quantificadas 464 presas, distribuídas em 15 categorias (Tabela 1),

com média de 2,05 ± 2,42 itens por estômago e média de volume das presas por estômago de

2,86 ± 5,92 mm3.

A dieta de D. gr. microcephalus na área estudada foi composta quase que

exclusivamente por artrópodes, especialmente insetos (Tabela 1). Os itens mais consumidos

em termos de frequência numérica foram Diptera (63,58%), Hymenoptera (Formicidae)

(7,97%) e Araneae (5,82%). Volumetricamente, houve um consumo proporcional maior de

Diptera (37,84%), Coleoptera (15,88%) e Araneae (13,03%). As maiores freqüências de

ocorrência foram de Diptera (41,85%), Hemiptera (10,57%), Araneae (9,25%) e Coleoptera

(9,25%). Os itens com maiores índices de importância relativa foram Diptera (4244,16),

Coleoptera (194,75), Araneae (174,38) e Hemiptera (160,35).

26

Tabela 1 – Composição da dieta de Dendropsophus gr. microcephalus (n = 140) em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (V mm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR) .

Itens Alimentares N N% V V% F F% IIR

Acari 7 1,51 2,57 0,41 5 2,20 4,24

Araneae 27 5,82 80,79 13,03 21 9,25 174,38

Blattodea 3 0,65 11,18 1,80 3 1,32 3,24

Coleoptera 24 5,17 98,45 15,88 21 9,25 194,75

Dermaptera 1 0,22 0,76 0,12 1 0,44 0,15

Diptera 295 63,58 234,58 37,84 95 41,85 4244,16

Hemiptera 26 5,60 59,29 9,56 24 10,57 160,35 Hymenoptera (Formicidae) 37 7,97 11,00 1,77 20 8,81 85,89

Hymenoptera (outros) 7 1,51 23,00 3,71 7 3,08 16,09

Larva de inseto 4 0,86 56,25 9,07 4 1,76 17,51

Lepidoptera 13 2,80 6,22 1,00 7 3,08 11,73

Odonata 1 0,22 2,25 0,36 1 0,44 0,25

Orthoptera 7 1,51 28,75 4,64 7 3,08 18,95

*Outros 9 1,94 3,86 0,62 8 3,52 9,03

Elemento vegetal 3 0,65 1,05 0,17 3 1,32 1,08

Total 464 100,00 620,00 100,00 227 100,00

3.3. Variação Sexual na Dieta

A dieta dos machos foi composta por 14 categorias de presas, com predomínio

numérico de Diptera (49,26%), Hymenoptera (Formicidae) (12,32%) e Araneae (10,34%). A

dieta das fêmeas foi composta por 8 categorias de presas, com predomínio numérico de

ordens Diptera (72,55%), Hemiptera (5,88%) e outros (5,88%) (Tabela 2).

Volumetricamente, machos consumiram proporção maior de insetos da ordem Diptera

(25,99%), além de Coleoptera (16,01%) e larvas de insetos (15,29%), enquanto que as fêmeas

consumiram mais indivíduos das ordens Diptera (58,50%), Coleoptera (14,50%) e Araneae

(14,15%) (Tabela 2).

Os itens de maior freqüência de ocorrência na dieta dos machos pertenceram às ordens

Diptera (38,97%), Araneae (14,71%) e Hemiptera (13,24%), enquanto que na dieta das

fêmeas as presas mais freqüentes também pertenceram à ordem Diptera (40,00%), seguidos

de Outros (15,00%), Coleoptera (10,00%), Hemiptera (10,00%) e Hymenoptera (Outros)

(10,00%) (Tabela 2).

Na dieta dos machos os itens de maior índice de importância relativa foram Diptera

(2932,59), Araneae (325,18) e Hemiptera (288,15), ao passo que na dieta das fêmeas as presas

*Outros = Artrópodes não identificados

27

de maior índice de importância relativa foram Diptera (5241,91), Coleoptera (184,17) e

Hymenoptera (Outros) (120,47) (Tabela 2).

A largura do nicho alimentar dos machos (Bm) foi maior do que a das fêmeas (Bf) (Bm

= 0,42; Bf = 0,26). A sobreposição da dieta de machos e fêmeas (Omf) foi igual a 0,73.

28

Tabela 2 – Composição da dieta de machos (n = 90) e fêmeas (n = 12) de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (Vmm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR).

Machos (n= 90) Fêmeas (n=12)

Itens Alimentares N N% V V% F F% IIR N N% V V% F F% IIR

Acari 1 0,49 1,03 0,28 1 0,74 0,57 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Araneae 21 10,34 43,28 11,77 20 14,71 325,18 2 3,92 17,82 14,15 1 5,00 90,38

Blattodea 2 0,99 7,78 2,12 2 1,47 4,56 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Coleoptera 12 5,91 58,9 16,01 10 7,35 161,22 2 3,92 18,25 14,50 2 10,00 184,17

Dermaptera 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Diptera 100 49,26 95,59 25,99 53 38,97 2932,59 37 72,55 73,65 58,50 8 40,00 5241,91

Hemiptera 19 9,36 45,65 12,41 18 13,24 288,15 3 5,88 3,72 2,95 2 10,00 88,37

Hymenoptera (Formicidae)

25 12,32 7,97 2,17 10 7,35 106,49 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Hymenoptera (outros) 3 1,48 12,31 3,35 3 2,21 10,64 2 3,92 10,23 8,13 2 10,00 120,47

Larva de inseto 4 1,97 56,25 15,29 4 2,94 50,78 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Lepidoptera 2 0,99 4,88 1,33 2 1,47 3,40 1 1,96 0,9 0,71 1 5,00 13,38

Odonata 1 0,49 2,25 0,61 1 0,74 0,81 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Orthoptera 6 2,96 28,75 7,82 6 4,41 47,53 1 1,96 0 0,00 1 5,00 9,80

*Outros 4 1,97 2,1 0,57 3 2,21 5,61 3 5,88 1,33 1,06 3 15,00 104,08

Elemento vegetal 3 1,48 1,05 0,29 3 2,21 3,89 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Total 203 100,00 367,79 100,00 136 100,00 3941,42 51 100,00 125,9 100,00 20 100,00 5852,57


29

3.4. Variação Ontogenética na Dieta

A dieta dos adultos foi composta por 14 categorias de presas, com predomínio

numérico de Diptera (53,94%) e Hymenoptera (Formicidae) (9,84%), seguidos de Araneae

(9,06%) (Tabela 3). A dieta dos jovens foi composta por 11 categorias de presas, com

predomínio numérico das ordens Diptera (75,24%), Hymenoptera (Formicidae) (5,71%),

Coleoptera (4,76%) e Lepidoptera (4,76%).

Volumetricamente, os três itens mais representativos foram os mesmos para adultos e

jovens. Adultos: Diptera (34,28%), Coleoptera (15,63%) e Araneae (12,38%). Jovens: Diptera

(51,73%), Coleoptera (16,86%) e Araneae (15,59%) (Tabela 3).

A maior freqüência de ocorrência na dieta dos adultos foi de Diptera (39,10%),

Araneae (13,46%) e Hemiptera (12,82%), enquanto que na dieta dos jovens os itens mais

freqüentes pertenceram aos táxons Diptera (45,21%), Hymenoptera (Formicidae) (13,70%) e

Coleoptera (12,33%) (Tabela 3).

Na dieta dos adultos os itens de maior índice de importância relativa foram Diptera

(3449,54), Araneae (288,50) e Hemiptera (239,25), enquanto que na dieta dos jovens as

presas de maior índice de importância relativa foram Diptera (5739,65), Coleoptera (266,61) e

Hymenoptera (Formicidae) (111,14) (Tabela 3).

A largura do nicho alimentar dos jovens (Bj) foi menor do que a dos adultos (Ba) (Bj =

0,21; Ba = 0,34). A sobreposição da dieta de jovens e adultos (Oja) foi igual a 0,90.

30

Tabela 3 – Composição da dieta de jovens (n = 38) e adultos (n = 102) de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (Vmm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR).

Jovens (n= 38) Adultos (n= 102)

Itens Alimentares N N% V V% F F% IIR N N% V V% F F% IIR

Acari 6 2,86 1,54 1,22 4 5,48 22,34 1 0,39 1,03 0,21 1 0,64 0,39

Araneae 4 1,90 19,69 15,59 3 4,11 71,89 23 9,06 61,1 12,38 21 13,46 288,50

Blattodea 1 0,48 3,4 2,69 1 1,37 4,34 2 0,79 7,78 1,58 2 1,28 3,03

Coleoptera 10 4,76 21,3 16,86 9 12,33 266,61 14 5,51 77,15 15,63 12 7,69 162,61

Dermaptera 1 0,48 0,76 0,60 1 1,37 1,48 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Diptera 158 75,24 65,34 51,73 33 45,21 5739,65 137 53,94 169,24 34,28 61 39,10 3449,54

Hemiptera 4 1,90 9,92 7,85 4 5,48 53,47 22 8,66 49,37 10,00 20 12,82 239,25 Hymenoptera (Formicidae) 12 5,71 3,03 2,40 10 13,70 111,14 25 9,84 7,97 1,61 10 6,41 73,44


Larva de inseto 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00 4 1,57 56,25 11,39 4 2,56 33,25

Lepidoptera 10 4,76 0,44 0,35 4 5,48 28,00 3 1,18 5,78 1,17 3 1,92 4,52

Odonata 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00 1 0,39 2,25 0,46 1 0,64 0,54

Orthoptera 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00 7 2,76 28,75 5,82 7 4,49 38,50

*Outros 2 0,95 0,43 0,34 2 2,74 3,54 7 2,76 3,43 0,69 6 3,85 13,27

Elemento vegetal 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00 3 1,18 1,05 0,21 3 1,92 2,68 Total 210 100,00 126,31 100,00 73 100,00 254 100,00 493,69 100,00 156 100,00


31

3.5. Variação Estacional na Dieta

Na estação chuvosa a dieta continha 13 categorias de presas, com predomínio

numérico de Diptera (48,09%), Araneae (12,98%) e Hemiptera (12,21%). Na estação seca a

dieta foi composta por 14 categorias de presas, com predomínio numérico de Diptera

(69,67%), Hymenoptera (Formicidae) (8,11%) e Coleoptera (4,80%) (Tabela 4).

Na estação chuvosa, os itens que mais contribuíram volumetricamente na dieta da

espécie pertenceram aos táxons Diptera (40,18%), Araneae (14,58%) e Coleoptera (14,32%)

(Tabela 4), enquanto que na estação seca os itens de maior volume foram Diptera (35,58%) e

Coleoptera (17,37%), além de larvas de insetos (17,30%).

Os itens mais freqüentes na dieta de D. gr. microcephalus na estação chuvosa

pertenceram às ordens Diptera (30,95%), Hemiptera (17,86%) e Araneae (14,29%), enquanto

que na estação seca as presas mais freqüentes foram Diptera (48,25%), Hymenoptera

(Formicidae) (9,79%) e Coleoptera (9,09%) (Tabela 4).

Durante a estação chuvosa os itens de maior índice de importância relativa foram

Diptera (2732,29), Hemiptera (410,62) e Araneae (393,73), enquanto que na estação seca as

presas de maior índice de importância relativa foram Diptera (5078,72), Coleoptera (201,60) e

Hymenoptera (Formicidae) (98,19) (Tabela 4).

A largura do nicho alimentar de D. gr. microcephalus foi a mesma nas estações

chuvosa (Bec = 0,29) e seca (Bes = 0,29) e a sobreposição da dieta (Oeces) foi de 0,91.

32

Tabela 4 – Composição da dieta na estação chuvosa (n = 52) e na estação seca (n = 88) de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011, expressa em número de itens alimentares consumidos (N) e sua percentagem na dieta N(%), volume dos itens alimentares consumidos (Vmm3) e sua percentagem na dieta V(%), freqüência de ocorrência no estômago (F), também expressa como a percentagem de estômagos em que uma categoria foi observada F(%) e índice de importância relativa (IIR).

Estação Chuvosa (n= 52) Estação Seca (n= 88)

Itens Alimentares N N% V V% F F% IRI N N% V V% F F% IIR

Acari 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00 7 2,10 2,57 0,81 5 3,50 10,19

Araneae 17 12,98 44,26 14,58 12 14,29 393,73 10 3,00 36,53 11,54 9 6,29 91,54

Blattodea 2 1,53 7,78 2,56 2 2,38 9,74 1 0,30 3,4 1,07 1 0,70 0,96

Coleoptera 8 6,11 43,47 14,32 8 9,52 194,57 16 4,80 54,98 17,37 13 9,09 201,60

Dermaptera 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00 1 0,30 0,76 0,24 1 0,70 0,38

Diptera 63 48,09 121,95 40,18 26 30,95 2732,29 232 69,67 112,63 35,58 69 48,25 5078,72

Hemiptera 16 12,21 32,72 10,78 15 17,86 410,62 10 3,00 26,57 8,39 9 6,29 71,73 Hymenoptera (Formicidae) 10 7,63 4,92 1,62 6 7,14 66,11 27 8,11 6,08 1,92 14 9,79 98,19


Larva de inseto 2 1,53 1,48 0,49 2 2,38 4,80 2 0,60 54,77 17,30 2 1,40 25,04

Lepidoptera 2 1,53 4,88 1,61 2 2,38 7,46 11 3,30 1,34 0,42 5 3,50 13,03

Odonata 1 0,76 2,25 0,74 1 1,19 1,79 0 0,00 0 0,00 0 0,00 0,00

Orthoptera 4 3,05 16,79 5,53 4 4,76 40,88 3 0,90 11,96 3,78 3 2,10 9,82

*Outros 2 1,53 1,95 0,64 2 2,38 5,16 7 2,10 1,91 0,60 6 4,20 11,35

Elemento vegetal 1 0,76 0,27 0,09 1 1,19 1,01 2 0,60 0,78 0,25 2 1,40 1,18

Total 131 100,00 303,49 100,00 84 100,00 333 100,00 316,51 100,00 143 100,00


33

3.6. Relação entre Tamanho Corporal, Sexo e Estágio de Maturidade do Predador com o

Comprimento e Volume das Presas

O comprimento e volume médios das presas ingeridas foram 2,29 ± 1,41 mm, n = 138

e 2,14 ± 5,14 mm3, n = 138, respectivamente.

O comprimento médio das presas ingeridas diferiu entre os sexos, com valores

maiores para machos (2,54 ± 1,56 mm, n = 89) do que para fêmeas (2,38 ± 1,17 mm, n = 12),

porém a diferença não se mostrou significativa (Teste U, W = 515,5, p = 0,8501). Quanto aos

estágios de desenvolvimento, os valores foram significativamente maiores (Teste U, W =

2755, p < 0,0000) para adultos (2,52 ± 1,52 mm, n = 101) do que para jovens (1,66 ± 0,77

mm, n = 37), como pode ser visto na figura 5. Na estação chuvosa, o comprimento médio das

presas foi de 2,78 ± 1,43 mm, n = 52), enquanto que no período seco foi de 1,99 ± 1,32 mm, n

= 86), cuja diferença se mostrou significativa (Teste U, W = 3222,5, p < 0,0000). O

comprimento médio dos itens alimentares apresentou uma relação positiva com sexo e LM

(tabela 5).

G.L.

Soma de

Quadrados

Quadro

Médio

Valor

F ValorValorValorValor----pppp

Largura da Mandíbula 1 0,5719 0,572 7,2735 0,0082

Sexo 1 0,4808 0,481 6,1152 0,0151

Resíduo 97 7,6269 0,079

Tabela 5 – Resultados da ANOVA (Análise de Variância): regressão linear múltipla (p<0,05) entre comprimento médio dos itens alimentares e LM e sexo em uma população de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará, de março a dezembro de 2011.

O volume médio dos itens alimentares dos machos (2,70 ± 6,12 mm3, n = 89) foi

também maior que o das fêmeas (2,34 ± 4,27 mm3, n = 12), sendo a diferença se mostrado,

mais uma vez, não significativa (Teste U, W = 459, p = 0,4342). Houve diferença significativa

(Teste U, W = 2553, p = 0,0010) entre o volume médio dos itens alimentares dos adultos (2,66

± 5,92 mm3, n = 101) e jovens (0,71 ± 0,75 mm3, n = 37) (figura 6). Na estação chuvosa, o

volume médio dos itens alimentares foi de 2,75 ± 3,05 mm3, n = 52, enquanto que no período

seco foi de 1,77 ± 6,06 mm3, n = 86, cuja diferença se mostrou significativa (Teste U, W =

3265, p < 0,0000). O volume médio dos itens alimentares apresentou uma relação positiva

com Largura da Mandíbula e sexo (tabela 6).

34

G.L.

Soma de

Quadrados

Quadro

Médio Valor F Valor-p

Largura da mandíbula 1 9,296 9,296 6,3022 0,0137 Sexo 1 12,636 12,636 8,5661 0,0042 Resíduo 97 143,085 1,4751

Tabela 6 – Resultados da ANOVA (Análise de Variância): regressão linear múltipla (p<0,05) entre volume médio dos itens alimentares e LM e sexo em uma população de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará, de março a dezembro de 2011.

Figura 5 – Comparação sexual, ontogenética e estacional do comprimento dos itens alimentares em Dendropsophus gr. microcephalus em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011. Boxs plots mostrando medianas, quartis, extremos e médias em vermelho.

Fêmea Macho Adulto Jovem Chuvosa Seca

35


A altura média de empoleiramento na vegetação foi de 29,13 ± 36,93 cm, n = 222. A

altura média de empoleiramento das fêmeas (24,50 ± 23,25 cm, n = 16) foi maior que dos

machos (19,18 ± 20,96 cm, n = 158), tendo a diferença se mostrado não significativa (Teste

U, W = 1481,5, p = 0,2575) (figura 7). A altura média de empoleiramento dos jovens (63,46 ±

56,82 cm, n = 48) apresentou maior valor que dos adultos (19,66 ± 21,17 cm, n = 174), sendo

a diferença estatisticamente significante (Teste U, W = 2136, p < 0,0000) (figura 7). A altura

média de empoleiramento também diferiu entre as estações, com os valores registrados

durante a estação seca (36,44 ± 44,96 cm, n = 124) sendo significativamente maiores (Teste

U, W = 5120, p = 0,0044) que os registrados durante a estação chuvosa (19,87 ± 19,75 cm, n

= 98) (figura 7).

Fêmea Macho Adulto

Jovem

Chuvosa

Seca

Figura 6 – Comparação sexual, ontogenética e estacional do volume dos itens alimentares em Dendropsophus gr. microcephalus em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011. Boxs plots mostrando medianas, quartis, extremos e médias em vermelho.

36

Uma vez que os testes não paramétricos identificaram diferenças significativas dentro

dos grupos idade e estação quanto à estratificação vertical, foi aplicado o modelo de regressão

generalizado. Este teste identificou que a altura de empoleiramento esteve relacionada com

LM, mas não com a massa (tabela 7).

GL

residual Deviance Residual

Teste Chi-

Quadrado(χ²)

(p-valor)

Constante 96 +Largura da Mandíbula 95 10,9689 0,0013 +Massa 94 3,7786 0,0585

Tabela 7 – Resultados da ANODEV (Análise de Desvio): modelo linear generalizado com os valores dos desvios em relação à LM e Massa e os seus respectivos testes qui-quadrado em uma população de Dendropsophus gr. microcephalus, em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará, de março a dezembro de 2011.

Fêmea Macho Adulto

Jovem

Chuvosa

Seca

Figura 7 – Comparação sexual, ontogenética e estacional da altura de empoleiramento em Dendropsophus

gr. microcephalus em uma área de mata de tabuleiro litorâneo, São Gonçalo do Amarante, Ceará de março a dezembro de 2011. Boxs plots mostrando medianas, quartis, extremos e médias em vermelho.

37

4. DISCUSSÃO

4.1. Dieta

Neste estudo, a amostra de Dendropsophus gr. microcephalus foi composta

predominantemente por indivíduos machos adultos. A discrepância se deve ao método de

coleta, que ao utilizar captura manual dos indivíduos, guiada principalmente pela vocalização

dos machos sexualmente maduros, acabou favorecendo a localização destes, quando se

encontravam escondidos em meio à vegetação.

A dieta apresentada pela população de Dendropsophus. gr. microcephalus estudada

apresentou semelhanças com a de populações de outras espécies do mesmo gênero. Por

exemplo, D. minutus do planalto de araucária do Rio Grande Sul se alimentou principalmente

de Araneae, Diptera, e Homoptera (SOLÉ; PELZ, 2007). No trabalho de Menin, Rossa-Feres

e Giaretta (2005), quando foram comparadas largura e sobreposição de nichos entre D. nanus

e D. sanborni em três poças vizinhas em São Paulo, foi mostrado que ambas as espécies

consumiram principalmente Diptera. O estudo realizado por Macale, Vignoli e Carpaneto

(2008), na Argentina, revelou também a representatividade de Diptera e Araneae na dieta de

D. nanus e preponderantemente Diptera na de D. sanborni. Em outros trabalhos na Argentina,

D. nanus consumiu preponderantemente Diptera (BASSO, 1990), Formicidae e Araneae

(PELTZER; LAJMANOVICH, 2000), enquanto D. sanborni consumiu mais Diptera e

Homoptera (BASSO, 1990). Muñoz - Guerrero, Serrano e Ramírez - Pinilla (2007) relataram

as ordens Orthoptera, Arachnida, Coleoptera, Hymenoptera e Diptera como as mais comuns e

freqüentes na dieta de Dendropsophus microcephalus e, em menor proporção, Blattaria,

Isoptera, Hemiptera e Lepidoptera. As ordens Hemiptera, Araneae e Diptera também foram

encontradas na dieta de D. columbianus (HOYOS-HOYOS et al., 2012).

Há vários fatores que estão relacionados direta ou indiretamente com a dieta dos

anuros, tais como a filogenia, o comportamento da presa e do predador, o modo de forrageio,

a morfologia e o microhábitat (CARAMASHI, 1981; FREED, 1980; HUEY; PIANKA,1981;

MENÉNDEZ-GUERRERO, 2001; MIRANDA et al., 2006; PARMELEE, 1999; TOFT,

1981; YILMAZ; KUTRUP, 2006). Os altos valores de importância de Diptera, Coleoptera,

Araneae e Hemiptera encontrados na dieta de D. gr. microcephalus neste estudo tendem a ser

um padrão para o gênero, uma vez que os estudos citados anteriormente apresentam

resultados similares. As semelhanças encontradas entre as dietas das espécies deste gênero

talvez reflita a proximidade filogenética entre elas, pois as espécies D. nanus, D. sanborni e

38

D. microcephalus citadas aqui são filogeneticamente mais próximas entre si e pertencem ao

grupo Dendropsophus microcephalus (FAIVOVICH et al., 2005). Espécies do mesmo gênero

são estreitamente relacionadas e as dietas são mais similares (PARMELEE, 1999).

Insetos são artrópodes abundantes em quase todos os ambientes. A ordem Diptera é

um dos grupos mais diversos (PINHO, 2008), sendo Coleoptera a maior ordem da classe

Insecta, com cerca de 400 mil espécies em todo o mundo (SEGURA; VALENTE-NETO;

FONSECA-GESSNER, 2011). A ordem Araneae, pertencente à classe Arachnida, também

está entre os táxons de artrópodes mais abundantes e ricos em espécies (RAIZER et al.,

2005). Aranhas são artrópodes relativamente grandes, com exoesqueleto pouco rígido que

pode ser mais facilmente digerido, e podem, portanto, ser selecionadas pelos anuros

(AQUINO, 2010). Caramashi (1981) relacionou o predomínio de presas aladas (Diptera) ou

de hábitos trepadores (Araneae) na dieta de D. sanborni ao uso do microhábitat vertical desta

espécie. Neste estudo, em D. gr. microcephalus, prevaleceu também itens alimentares de

hábitos voadores como dípteros e coleópteros, e de hábitos trepadores, como as aranhas,

sendo o esperado por se tratar de uma espécie arborícola. Níveis diferentes de atividade das

presas também podem ter contribuído para o predomínio de dípteros e coleópteros em relação

às aranhas na composição da dieta. Segundo Freed (1980), presas mais ativas podem ser mais

predadas, pois seus movimentos orientam os anuros na captura. Portanto, experimentos

laboratoriais são necessários para confirmar se a atividade das presas interfere

significativamente em sua predação por estes anuros.

Apesar de Formicidae configurar entre os artrópodes mais abundantes do mundo

(TRIPLEHORN; JOHNSON, 2005) e ter sido um item alimentar expressivo numericamente

(7,97%) da dieta de Dendropsophus gr. microcephalus neste trabalho, não esteve entre os

principais itens, quando foram considerados os parâmetros volumétricos, freqüência de

ocorrência e de importância relativa. Embora Peltzer e Lajmanovich (2000) tenham

encontrado formigas como um item alimentar importante na dieta de D. nanus, trabalhos

como os de Menéndez-Guerrero (2001) e Vrcibradic, Teixeira e Borges-Júnior (2009) não

encontraram Formicidae como item relevante na dieta dos hilídeos, embora estivessem

disponíveis. Parmelee (1999) explica a pouca representatividade dessa categoria na dieta de

espécies arborícolas ao sugerir que alguns hilídeos seriam mais suscetíveis a certos tipos de

alcalóides presentes em formigas ou simplesmente pelo fato de não reagirem aos tamanhos

pequenos delas, ou ainda, devido as suas estruturas muito quitinosas, difíceis de serem

digeridas. Hilídeos podem, talvez, ter menos oportunidades de se alimentar de Formicidae por

este ser um táxon cuja maioria das espécies, segundo Pereira (2006); Wall e Moore (1999),

39

está associada ao solo e à serapilheira, embora interações variadas entre formigas e plantas

sejam evolutivamente antigas e muito comuns (DELABIE; OSPRINA; ZABALA, 2003).

A composição da dieta pode ser útil na determinação do potencial dos anuros como

agentes no controle biológico de insetos prejudiciais. Attademo, Peltzer e Lajmnovich (2005),

ao pesquisarem a população de anuros em um agroecossistema de soja e a variedade de

artrópodes por eles consumidos, sugeriram que os anuros são um fator importante nesse

controle. É notória a importância que dípteros tiveram para a dieta de Dendropsophus gr.

microcephalus e, consequentemente, o potencial que essa espécie tem como agente de

controle de vetores de doenças. Raghavendra, Sharma e Dash (2008) afirmam que o uso de

anuros adultos e girinos para esse tipo de controle ainda não é bem explorado, embora esses

animais sejam uma parte importante do ecossistema e desempenhem papel de

biocontroladores de insetos e pestes, incluindo mosquitos (Diptera).

A dieta de Dendropsophus. gr. microcephalus se mostrou relativamente estreita, com

valores baixos de largura de nicho. De fato, os itens mais importantes quando analisados em

proporções numérica, volumétrica, de freqüência de ocorrência e de importância relativa

foram Diptera, Coleoptera, Araneae e Hemiptera. Embora Menin, Rossa-Feres e Giaretta

(2005) tenham considerado D. nanus e D. sanborni generalistas em suas dietas, Macale,

Vignoli e Carpaneto (2008) mostraram que D. nanus se caracterizou por uma leve

especialização em Diptera e Araneae, ao passo que D. sanborni mostrou ser mais especialista

em Diptera, sendo que ambas espécies apresentaram larguras de nicho estreitas. Não é

possível estabelecer para este estudo, se o consumo elevado de Diptera, Coleoptera, Araneae e

Hemiptera significa uma tendência especialista de D. gr. microcephalus ou um consumo

oportunista dos itens alimentares, tendo em vista que não foram empregados métodos de

amostragem de artrópodes do ambiente para obter uma possível relação com sua maior

disponibilidade no meio. A maioria dos anfíbios é considerada generalista e oportunista, cuja

dieta é determinada pela disponibilidade de presas no meio, conjuntamente às limitações de

tamanhos corporais do predador em relação aos das presas (CARAMASHI, 1981). A ingestão

de grupos com baixos índices de importância relativa, tais como Acari, Blattodea, Dermaptera

e Odonata e a predação atípica de uma larva grande de Lepidoptera, que mediu 10,90 mm de

comprimento e volume de 53,79 mm3, sugere oportunismo em Dendropsophus gr.

microcephalus.

Fragmentos vegetais frequentemente são relatados como de ingestão acidental por

anuros (SOLÉ; PELTZ, 2007). Elemento vegetal foi pouco representativo na dieta de D. gr.

microcephalus, devendo sua ingestão ter sido ocasional quando da ingestão das presas.

40

A proporção de estômagos vazios encontrados em Dendropsophus gr. microcephalus

no presente estudo (39%) é semelhante ao registrado por Menin, Rossa-Feres e Giaretta

(2005) em três diferentes poças no Estado de São Paulo. Nesse estudo, D. nanus apresentou

36, 40 e 48% de estômagos vazios, enquanto D. sanborni apresentou 48, 66 e 72%, que foram

associados à interrupção da alimentação durante as atividades de vocalização. Valores altos de

estômagos vazios para D. nanus (29,04%) também foram encontrados por Peltzer e

Lajmanovich (2000). Os hilídeos tendem a ter altas percentagens de estômagos vazios e a

consumir presas maiores e em pequenas quantidades quando comparados a outras famílias de

anuros (MENÉNDEZ - GUERRERO, 2001; PARMELEE, 1999).

O tipo e a quantidade de presas encontradas na dieta estão correlacionadas, dentre

outros fatores, com o modo de forrageamento dos predadores. Se a presa é móvel, o predador

se comporta como forrageador do tipo senta-e-espera, e geralmente o número de presas por

estômago é baixo. Se as presas têm hábitos sedentários, seus predadores são ativos e o

número de presas consumidas geralmente é alto (HUEY; PIANKA, 1981; TOFT, 1981). Ao

estudarem a dieta de Hypsiboas pulchellus, Maneyro e da Rosa (2004) inferiram uma

estratégia de busca combinada, apresentando os modos de forrageamento do tipo ativo e do

tipo senta-e-espera, este baseado na composição predominante de Araneae, Coleoptera e

Diptera, que são presas móveis. Essa composição alimentar foi predominante também para

Dendropsophus gr. microcephalus no presente trabalho e o número médio de presas por

estômago foi baixo, o que sugere o mesmo modo de forrageamento do tipo senta-e-espera,

conforme esperado para os hilídeos (FREED, 1980). Para Menéndez-Guerrero (2001), a

relação do modo de forrageamento e a alta porcentagem de estômagos vazios em hilídeos se

deve à espera de presas, que são capturadas à medida que passam próximos aos anuros,

fazendo com que esses animais se alimentem em intervalos maiores de tempo. Entretanto,

mudanças intraespecíficas no modo de forrageamento podem ocorrer em resposta à

disponibilidade de alimento e são documentadas em várias espécies de répteis e anfibios. Em

outros casos, restrições morfológicas e fisiológicas, dentre outras, podem interferir em tal

plasticidade (HUEY; PIANKA, 1981; TOFT, 1981). Ao comparar modos de forrageamento

entre três espécies de Hylidae, Macale, Vignoli e Carpaneto (2008) encontraram o modo de

forrageamento ativo para D. sanborni, senta-e-espera para Lysapsus limellum, enquanto D.

nanus exibiu o modo intermediário. Os autores também relatam tendência à plasticidade

quando comparam os resultados com outros estudos que mostram as estratégias adotadas em

diferentes tipos de hábitats e condições de sintopia. Portanto, é importante que se estude o

comportamento alimentar de Dendropsophus gr. microcephalus também através de

41

observações em campo para corroborar o forrageamento do tipo senta-e-espera que os dados

aqui apontam.

A elevada sobreposição de nicho entre os períodos chuvoso e seco, embora não se

proponha a revelar competição por recursos por se tratar de um grupo temporalmente

separados, indicou similaridade na dieta entre os períodos. Houve, também, elevadas

sobreposições de nicho da dieta entre machos e fêmeas e jovens e adultos, sem significar,

necessariamente, competição por recursos. Se ocorre muita disponibilidade de alimento e/ou

diferenças no uso do microhábitat, uma alta sobreposição de nicho não leva à competição

(MENIN; ROSSA-FERES; GIARETTA, 2005; PIANKA, 1986). Embora neste estudo não

tenha havido coleta de amostras da comunidade de artrópodes no ambiente, sugere-se que não

houve competição por alimento, pois diferenças intersexuais e ontogenéticas no tamanho das

presas podem ter contribuído para o consumo diferenciado desse recurso. Além disso, em

assembléias naturais de anfíbios, competição por alimento não parece ser um evento comum,

como demonstrado por Kuzmin (1995).

Dimorfismos sexuais quanto aos tamanhos corporais e massa corpórea foram

encontrados para Dendropsophus gr. microcephalus neste trabalho, onde as fêmeas tiveram

CRC, LM e massa corpórea maiores que os dos machos. Em anuros, fêmeas são maiores e

mais pesadas em 90% das espécies (SHINE, 1979). Em outras espécies do gênero, as fêmeas

também são maiores que os machos, como em D. ruschii (CASSINI et al., 2007), D. werneeri

(MIRANDA et al., 2008), D. nanus e D. sanborni (DEL-GRANDE, 1995) e D. berthalutzae,

D. elegans, D. giesleri e D. minutus (HARTMANN; HARTMANN; HADDAD, 2010).

A presença de diferenças sexuais quanto à largura de nicho e ao tamanho dos itens

consumidos (cmia e vmia) pode resultar das diferenças morfológicas intersexuais, resultado

obtido quanto à largura da mandíbula, que se apresentou maior em fêmeas da população de

Dendropsophus gr. microcephalus. Embora o tamanho dos itens consumidos não tenha sido

significativamente diferente entre os sexos, é possível que a discrepância das amostras entre

os grupos tenha interferido no encontro dessa diferença e até mesmo de um resultado inverso

entre os sexos, o que possibilitaria explicar o consumo de presas levemente maiores pelas

fêmeas, de acordo com o tamanho da largura da mandíbula. O consumo elevado de dípteros

por machos e fêmeas pode, também, ter sido responsável pela similaridade no tamanho dos

itens ingeridos entre os sexos.

Variações ontogenéticas quanto à largura de nicho e ao tamanho dos itens consumidos

eram esperadas devido às diferenças de tamanhos corporais, fato que impõe mais restrições

aos jovens do que aos adultos quanto ao tamanho dos itens alimentares. Isso pode explicar

42

porque Formicidae, embora não tenha sido uma das principais presas na dieta da espécie

como um todo, teve participação maior na dieta dos jovens do que na dos adultos, quando foi

considerado o terceiro item com maior IIR. Formigas são invertebrados menores do que os

hemípteros encontrados neste trabalho, que foi o terceiro item mais importante na dieta dos

adultos. Embora ambas as idades apresentem Diptera como principal item consumido, os

jovens notoriamente apresentaram quantidades mais elevadas em termos de F%, V% e IIR,

provavelmente devido à necessidade de ingerir uma maior quantidade desses itens, que

também são pequenos, para obter a quantidade de energia necessária. A relação entre o

volume e o comprimento das presas e o CRC e LM do predador é comum entre os anuros,

tendo em vista que estes consomem suas presas inteiras, sem mastigá-las. Essa relação foi

verificada por Duré (1999), Menéndez - Guerrero (2001), Maneyro et al. (2004), Muñoz -

Guerrero, Serrano e Ramírez - Pinilla (2007), dentre outros, que constataram que indivíduos

que têm maiores tamanhos corporais têm cabeças e bocas maiores e, conseqüentemente,

podem se alimentar de presas maiores. Portanto, em D. gr. microcephalus, o tamanho da boca

é o fator limitante quanto ao tamanho máximo das presas consumidas.

Variações estacionais quanto ao comprimento e volume dos itens consumidos foram

demonstrados pelos gráficos de Boxplots (figuras 5 e 6), sendo mais representativos na

estação chuvosa. A abundância de presas está relacionada ao período chuvoso, momento de

maior disponibilidade alimentar para esses artrópodes, bem como da eclosão de larvas de

diversas espécies de insetos, após passarem o período seco em desenvolvimento (RIEVERS,

2010; VASCONCELLOS et al., 2010; WOLDA, 1978). No presente trabalho, larva de inseto

foi o terceiro item mais consumido em termos volumétricos na estação seca. No entanto,

afirmações mais consistentes só podem ser realizadas mediante coletas de artrópodes do meio

nos dois períodos.


Neste estudo, Dendropsophus gr. microcephalus se empoleirou no estrato herbáceo a

uma altura média de 29,13 cm, resultado semelhante ao encontrado em estudos com outras

espécies do gênero. Muñoz - Guerrero, Serrano e Ramírez - Pinilla (2007) encontraram uma

altura de empoleiramento entre 40 e 50 centímetros para Dendropsophus microcephalus.

Menin, Rossa-Feres e Giaretta (2005) encontraram alturas entre 20,1 cm e 50,6 cm para D.

nanus e 43,3 cm e 54,2 cm para D. sanborni. O empoleiramento médio encontrado por

Afonso e Eterovick (2007) em D. minutus foi de 15 cm, enquanto em Eterovick et al. (2010)

43

foi de 50 cm e, ainda, 33 cm em D. seniculus. Nos estudos citados acima houve amplitude na

altura de empoleiramento entre 15 cm e 50,6 cm nas espécies do gênero Dendropsophus,

dentro da média encontrada para D. gr. microcephalus no presente estudo. Eterovick et al.

(2010) mostraram que, na fase adulta, algumas espécies relacionadas podem fazer uso similar

do microhábitat (altura em relação ao solo foi um dos critérios de definição). Em

contrapartida, populações da mesma espécie podem diferir no uso do microhábitat de local

para local, como em D. minutus. Eles concluem que o uso do microhábitat em anuros é um

traço plástico e variável, sendo pouco útil para inferências filogenéticas.

Muñoz - Guerrero, Serrano e Ramírez - Pinilla (2007) afirmam que a altura de

empoleiramento é um fator de segregação entre espécies de tamanhos corporais similares para

evitar sobreposição de nicho. Da mesma forma, é possível que comparações entre grupos

dentro de uma mesma espécie também possam revelar estratificação vertical, como as

variações sexual, ontogenética e estacional encontradas em D. gr. microcephalus no presente

trabalho. Freitas et al. (2008) estudaram a distribuição vertical entre os sexos na espécie

Phyllomedusa azurea, sendo um dos poucos trabalhos que avaliam estratificação vertical

intraespecífica. A maioria dos estudos aborda esse tema de forma interespecífica ao analisar

espécies de uma comunidade (BERTOLUCI; RODRIGUES, 2002; BLAMIRES et al., 1997;

MELO; ROSSA-FERES; JIM, 2007; POMBAL, 1997; PRADO; POMBAL, 2005; ROSSA-

FERES; JIM, 2001).

No presente trabalho, adultos de Dendropsophus gr. microcephalus se empoleiraram

em alturas médias inferiores às dos jovens. Em conseqüência das diferenças na altura de

empoleiramento, é possível que esse grupo possa consumir presas de tipos e tamanhos

diferentes. Caramashi (1981), ao estudar variação espacial e alimentação de populações de

hilídeos, afirma que as faixas de alturas diferenciadas entre D. sanborni e Hypsiboas

albopunctatus podem afetar a disponibilidade de presas para ambas, de forma que D.

sanborni, por estar sobre a vegetação em alturas maiores, teve maior disponibilidade de

organismos voadores e trepadores do que H. albopunctatus, que ao estar próximo ao chão,

teve mais acesso a presas de hábitos mais terrestres. No entanto, não podemos concluir, neste

trabalho, se a estratificação vertical também foi responsável pela utilização diferenciada dos

itens alimentares, pois a relação entre a altura de empoleiramento e os itens consumidos não

foi testada. Soma-se a isso o fato de que não há como prever se as presas foram ingeridas no

mesmo local em que o indivíduo se encontrava empoleirado, pois ocorrência de

deslocamentos verticais posteriores à alimentação poderia causar um viés na interpretação dos

dados. Tais deslocamentos podem ter finalidades reprodutivas quando a procura por outras

44

posições possibilitam um aumento na efetividade da vocalização para aumentar a chance de

atrair as fêmeas, como em D. bipunctatus, cuja altura média de empoleiramento foi de 40,6

cm (WOGEL; POMBAL JR., 2007). Portanto, comportamentos reprodutivos diferenciados

entre machos e fêmeas podem influenciar a variação intraespecífica na distribuição vertical.

Podemos inferir que variação ontogenética no tamanho corporal tenha contribuído

para diminuir a sobreposição na utilização do estrato vertical. Embora CRC e massa corpórea

não tenham sido significativos para explicar a ocupação de alturas maiores para jovens e

alturas menores para adultos, é possível que a discrepância das amostras entre os grupos tenha

causado um viés que limitou o encontro da relação significativa desses parâmetros com a

altura de empoleiramento. Largura da mandíbula, por ter se mostrado significativa e por estar

provavelmente correlacionado com CRC, reforça tal idéia. Muñoz - Guerrero, Serrano e

Ramírez - Pinilla (2007) observaram que a sobreposição no uso do hábitat entre quatro

espécies simpátricas de hilídeos foi minimizado pelo uso diferenciado do microhábitat

relacionado com o tamanho corporal. Em Oliveira (2011), D. werneri apresentou maior

amplitude no uso do estrato vertical da vegetação do que D. elegans, D. microps, D. minutus

por ser a espécie de menor tamanho e massa.

Fatores abióticos também podem explicar variações na altura de empoleiramento das

espécies. Prado e Pombal Jr. (2005), ao estudarem a distribuição espacial e temporal de

anuros em um brejo da Reserva Biológica de Duas Bocas, SE, Brasil, relacionaram fatores

como umidade relativa do ar, temperatura, vento, dentre outros, na distribuição vertical das

espécies de hilídeos daquela comunidade e indicam que diferenças fisiológicas como

tolerância à temperatura e perda de água podem refletir na seleção do microambiente. Melo,

Rossa-Feres e Jim (2007) afirmam que a distribuição vertical entre os hilídeos variou mais em

função da temperatura, possivelmente por ser um pouco mais alta próxima ao solo ou ao

corpo d’água. Os fatores abióticos mencionados aqui possivelmente expliquem porque

indivíduos de D. gr. microcephalus utilizaram alturas maiores no período seco que no

chuvoso. Estudos futuros poderão investigar se fatores abióticos podem influenciar na

variação ontogenética e estacional e, possivelmente, na variação sexual, quanto à

estratificação vertical de D. gr. microcephalus.

45

5. CONCLUSÃO

− Os principais itens alimentares de Dendropsophus gr. microcephalus foram Diptera,

Coleoptera, Araneae e Hemiptera, composição alimentar encontrada na maioria das

espécies do gênero.

− O predomínio de dípteros na composição alimentar aponta Dendropsophus como um

grupo importante de biocontroladores de insetos, dentre os quais vários são prejudiciais

aos agroecossistemas e/ou vetores de doenças.

− Houve dimorfismo sexual quanto ao CRC, LM e massa corpórea, com valores maiores

para fêmeas. Variações sexuais e ontogenéticas quanto ao comprimento e volume dos

itens consumidos se relacionam com a largura da mandíbula, refletindo na composição

alimentar.

− A variação estacional relacionada ao comprimento e volume dos itens alimentares sugere

uma abundância maior de presas no período chuvoso, afirmação que seria mais

consistente se houvesse coleta de artrópodes do meio.

− Dendropsophus gr. microcephalus se empoleirou no estrato herbáceo a uma altura média

semelhante à encontrada em estudos com outras espécies do gênero.

− Variações ontogenéticas e possivelmente sexuais na altura de empoleiramento estão

relacionadas à largura da mandíbula e provavelmente ao CRC e à massa corpórea

também.

− A variação estacional na altura de empoleiramento pode estar ligada a fatores abióticos,

tais como temperatura, umidade relativa do ar, vento, dentre outros. Mais estudos são

necessários para confirmar a influência desses fatores na variação estacional, bem como

também nas variações sexuais e ontogenéticas.

46

6. REFERÊNCIAS

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53

APÊNDICE

Número de tombo dos indivíduos coletados durante este estudo e depositados na

Coleção de Herpetologia da Universidade Federal do Ceará (CHUFC).

Dendropsophus microcephalus: CHUFC A 5906; CHUFC A 5907; CHUFC A 5908; CHUFC

A 5909; CHUFC A 5911; CHUFC A 6009; CHUFC A 6011; CHUFC A 6012; CHUFC A

6014; CHUFC A 6015; CHUFC A 6016; CHUFC A 6018; CHUFC A 6019; CHUFC A 6020;

CHUFC A 6021; CHUFC A 6022; CHUFC A 6023; CHUFC A 6024; CHUFC A 6028;
























54



















CHUFC A 6274; CHUFC A 6275; CHUFC A 6276; CHUFC A 6277; CHUFC A 6278

universidade federal do cearÁ programa de pÓs...

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