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UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ

DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E RECURSOS NATURAIS

CURSO DOUTORADO

BRUNO CRUZ DE SOUZA

ESTRATÉGIAS HIDRAÚLICAS E DIVERGÊNCIAS FUNCIONAIS EM ESPÉCIES DECÍDUAS

E SEMPRE VERDES DA FLORESTA TROPICAL SAZONALMENTE SECA

FORTALEZA

2015

BRUNO CRUZ DE SOUZA

ESTRATÉGIAS HIDRAÚLICAS E DIVERGÊNCIAS FUNCIONAIS EM ESPÉCIES DECÍDUAS

E SEMPRE VERDES DA FLORESTA TROPICAL SAZONALMENTE SECA

Tese submetida à Coordenação do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal do Ceará, como requisito para obtenção do título de Doutor em Ecologia e Recursos Naturais. Área de concentração: Ecologia e Recursos Naturais Orientadora: Profa. Dra. Maria Jesus Nogueira Rodal Co-orientadores: Profa. Dra. Francisca Soares de Araújo - Universidade Federal do Ceará - UFC

Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira - Universidade Estadual de Campinas - UNICAMP

FORTALEZA

2015

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação Universidade Federal do Ceará

Biblioteca de Ciências e Tecnologia ________________________________________________________________________________________________ S713e Souza, Bruno Cruz de.

Estratégias hidráulicas e divergências funcionais em espécies decíduas e sempre verdes da floresta tropical sazonalmente seca. / Bruno Cruz de Souza. – 2015.

76f. : il., enc. color. Tese (Doutorado) – Universidade Federal do Ceará, Centro de Ciências, Departamento de

Biologia, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, Fortaleza, 2015. Área de Concentração: Ecologia e Recursos Naturais. Orientação: Profa. Dra. Maria Jesus Nogueira Rodal Coorientação: Prof. Dra. Francisa Soares de Araújo Coorientação: Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira 1. Ecologia. 2. Seca. 3. Florestas tropicais. I. Título.

CDD 577 ________________________________________________________________________________________________

BRUNO CRUZ DE SOUZA

ESTRATÉGIAS HIDRAÚLICAS E DIVERGÊNCIAS FUNCIONAIS EM ESPÉCIES DECÍDUAS E SEMPRE VERDES DA FLORESTA TROPICAL SAZONALMENTE SECA

Tese submetida à Coordenação do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Recursos Naturais da

Universidade Federal do Ceará, como requisito para obtenção do título de Doutor em Ecologia e Recursos Naturais. Área de concentração: Ecologia e Recursos Naturais.

Aprovado em 10/08/2015

BANCA EXAMINADORA

__________________________________________________ Profa. Dra. Maria Jesus Nogueira Rodal (Orientadora) Universidade Federal Rural de Pernambuco - UFRPE

Departamento de Biologia

__________________________________________________ Prof. Dr. Rogério Parentoni Martins

Prof. Visitante – Departamento de Biologia Universidade Federal do Ceará - UFC

__________________________________________________ Prof. Dr. Everardo Valadares Sá Barreto Sampaio Prof. Titular – Departamento de Energia Nuclear

Universidade Federal de Pernambuco – UFPE

__________________________________________________ Prof. Dr. Claudivan Feitosa de Lacerda Departamento de Engenharia Agrícola – Universidade Federal do Ceará – UFC

__________________________________________________ Profa. Dra. Arlete Aparecida Soares

Departamento de Biologia – Universidade Federal do Ceará

À minha mãe, que em todos os momentos sempre me apoiou dando suporte para realização dos meus desejos e sonhos, a ela sempre serei grato pelo amor e dedicação.

Dedico

In memoriam De minha avó, mãe e fonte de expiração, Maria Cruz de Oliveira, que apesar do tempo e a distância sempre estará presente nos meus pensamentos e nos meus caminhos.

AGRADECIMENTOS De modo geral, a todos que de forma direta e/ou indireta contribuíram para o desenvolvimento e

conclusão desse trabalho.

À Universidade Federal do Ceará (UFC) e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos

Naturais (PPGERN) pela oportunidade de cursar e concluir o curso de doutorado com qualidade e

com toda a infraestrutura necessária para sua realização.

Aos professores Claudivan Feitosa de Lacerda, Paulo Enrique Cardoso Peixoto e Arlete Aparecida

Soares pelas disciplinas ministradas e por todo conhecimento mediado durante as discussões em sala

de aula.

A coordenação de aperfeiçoamento de pessoal do nível superior (CAPES), pela concessão de bolsa

durante o período de realização do curso.

A direção da Fazenda Experimental Vale do Curu (FEVC) pelo suporte logístico e operacional para

realização dos trabalhos de campo. Ao mateiro sr. Itamar pelo apoio de campo, conversas, risadas e

momentos de raiva que tornaram esse trabalho um contínuo aprendizado.

A minha orientadora professora Maria Jesus Nogueira Rodal que confiou em me dar total liberdade

de criação, deixando que assumisse toda responsabilidade pelo trabalho.

Aos meus co-orientadores professor André luiz Alves de Lima e Rafael Silva Oliveira que

contribuíram com melhorias no trabalho sugerindo modificações e novas ideias. Em especial, ao

professor Rafael, que além de um co-orientador se tornou um amigo e um grande parceiro de

profissão e pesquisa.

A professora Francisca Soares de Araújo por acreditar e apoiar meu trabalho, cedendo infraestrutura

e toda logística para realização desse estudo.

Aos membros da banca, os doutores(as) Claudivan Feitosa de Lacerda, Everardo Valadares de Sá

Barretto Sampaio e Arlete Aparecida Soares pela disponibilidade em avaliar o trabalho, além das

sugestões de melhorias.

Aos amigos e companheiros de trabalho, Clemir Candeia e Camila Domingues pela amizade e

imensa colaboração nas coletas de dados no campo.

A Ellen Cristina, pela amizade, companheirismo, carinho, dedicação e dificuldades que passamos

juntos durante essa “jornada”. Sem ela não seria possível a realização desse sonho.

Por fim, agradeço a minha família que apesar da distância sempre me apoiou na execução desse

trabalho com palavras de incentivo e confiança que eu era capaz de realizá-lo. Agradeço a minha

mãe, Francisca Cruz de Oliveira, pelo apoio financeiro e dedicação em toda minha criação.

Agradeço as minhas tias, Maria do Socorro Oliveira e Josefa Tavares da Silva por acreditarem e me

ajudarem durante esses anos.

RESUMO Por que as diferentes espécies de angiospermas não são igualmente bem-sucedidas em todos os ambientes do planeta? Uma das explicações recorrentes é baseada no conceito de trade-off

(demanda conflitante). Entende-se por demanda conflitante a relação negativa entre traços funcionais que não podem ser otimizados simultaneamente pela planta. As variações nos traços funcionais entre plantas são interpretadas como adaptações das espécies a condições ambientais em resposta à aquisição de recursos necessários para seu desenvolvimento. A disponibilidade hídrica pode ser considerada o principal fator ambiental que afeta quase todos os processos fisiológicos e fenológicos das plantas de forma direta e/ou indireta, portanto, modula diversas demandas conflitantes. Nosso objetivo principal é o de compreender quais as estratégias hidráulicas e o comportamento fisiológico em espécies decíduas e sempre verdes em resposta à seca. No primeiro capítulo, analisamos a variação funcional entre espécies decíduas e sempre verdes para compreender as divergências nas estratégias de tolerância e evitação à seca. Mensuramos 17 traços funcionais foliares em 17 espécies decíduas e cinco sempre verdes. Além disso, mensuramos a condutância estomática (gs), taxa de fotossíntese por área e massa (Aárea/Amassa) e a eficiência instantânea e intrínseca no uso da água (EUAi e EUA) durante a estação chuvosa. Verificamos que as espécies decíduas exibiram maior Amassa, menor longevidade foliar (LF) e massa foliar específica (MFE) quando comparadas às sempre verdes. Espécies decíduas e sempre verdes apresentaram demanda conflitante entre tolerância à seca e capacidade fotossintética, quanto maior a LF menor a Amassa. Embora as espécies decíduas tenham apresentado maior Amassa e gs do que às sempre verdes, não observamos diferenças significativas na EUAi e EUA. As diferenças nas estratégias de evitação e tolerância à seca entre espécies decíduas e sempre verdes são claramente observadas indistintamente à disponibilidade hídrica. No segundo capítulo, avaliamos se há divergência ou convergência nas estratégias hidráulicas em espécies decíduas e sempre verdes e como respondem aos efeitos da seca. Observamos mensalmente a fenologia foliar relacionando-a com o déficit de pressão de vapor do ar (DPV) e o conteúdo de água no solo (CAS). Realizamos mensalmente medições do potencial hídrico antes do amanhecer e relacionamos com a densidade da madeira (ρwood). Observamos as variações no comportamento estomático e no potencial hídrico diário, e por fim, mensuramos e comparamos 17 traços funcionais foliares entre os grupos fenológicos. A separação das espécies em grupos baseados apenas na LF fornece boa compreensão sobre estratégias hidráulicas em respostas à seca. Espécies decíduas exibem diferentes estratégias (isohídrica/anisohídrica), independente da ρwood. Espécies sempre verdes não exibem diferença de estratégia, sendo apenas anisohídricas. Consideramos que traços hidráulicos como o gradiente no potencial hídrico entre raízes e folhas (∆Ψplanta), o potencial hídrico responsável por 50% do fechamento estomático (ΨSC) e a diferença no potencial hídrico sazonal (∆Ψsazonaç) são chaves para identificação de estratégias hidráulicas em espécies de ecossistemas sazonalmente secos.

Palavras-chave: Demanda conflitante, espécies decíduas, espécies sempre verdes, evitação e tolerância à seca, estratégia anisohídrica, estratégia isohídrica.

ABSTRACT Why the different species of angiosperms not are equally successful in all environments of planet? One recurrent explanation is based in concept of trade-off. It is understood trade-off per the negative relation between functional traits that cannot be optimized simultaneously by the plant. The variations in functional traits between plants are understood how adaptations of the species to environmental conditions in response at resource acquisition necessary for development. The hydric availability can be considerate the main environmental factor that affect almost all physiological and phenological processes of plants of direct and/or indirect form, therefore, modulating various trade-off. Our main goal is understand which hydraulic strategies and the physiology behavior in deciduous and evergreen species in response to drought. In first chapter, we analyzed the functional variation between deciduous and evergreen species for understand the divergence in the strategies of avoidance and tolerance to drought. We measured 17 leaf functional traits in 17 deciduous and five evergreen species. Furthermore, we measured the stomatal conductance (gs), photosynthetic rate based area and mass (Aarea/Amass) and the instantaneous and intrinsic water use efficient (WUEi and WUE) during the rainy season. We checked that the deciduous species exhibited bigger Amass, less leaf lifespan (LL) and leaf specific mass (LSM) when compared with evergreen species. Deciduous and evergreen species showed trade-off between drought tolerance and photosynthetic capacity, the bigger LF is the less the Amass. Although the deciduous species have showed larger Amass and gs than the evergreen species, we do not observed significant difference in WUEi and WUE. The difference in the strategies of drought avoidance and tolerance between deciduous and evergreen species are clearly observed indistinctly to hydric availability. In second chapter, we evaluated if are divergence or convergence in the hydraulic strategies in deciduous and evergreen species and how they respond to effects of the drought. We observed monthly the leaf phenology by relating with the vapor pressure deficit (VPD) and the soil water content (SWC). We performed monthly measurements of water potential predawn and related with the wood density (ρwood). We observed the variation in stomatal behavior and in daily water potential and lastly measurements and compared 17 leaf functional traits between the phenological groups. The separation of species in groups based only LF provides good understanding about hydraulic strategies in response to drought. Deciduous species exhibited different strategies (isohydric/anisohydric) independently of ρwood. Evergreen species do not exhibit difference of strategy, it is only anisohydric. We regard that hydraulic traits how the water potential gradient from roots to shoots (∆Ψplant), the water potential responsible for 50% of stomatal closure (ΨSC) and the difference in seasonal water potential (∆Ψseasonal) are key for identification of hydraulic strategies in species of the seasonally dry ecosystems.

Key Words: Trade-off; deciduous species, evergreen species, drought avoidance and tolerance, anisohydric strategy, isohydric strategy.

LISTA DE FIGURAS

pág. Capítulo 1 Figura 1 – Mapa do Brasil com a localização do estado do Ceará na região nordeste (a. © 2009 Google, Map Data © 2009 Europa Technologies) e localização do território da cidade de Pentecoste (b. © 2009 Google, Map Data © 2009 Europa Technologies). Fotografias da área de estudo na (1/2 hectare) fazenda experimental Vale do Curú no período chuvoso (c) e seco (d)......................................................................................................................................... 28 Figura 2 – Diagrama climático Walter e Lieth (1960) para a fazenda experimental Vale do Curu, Pentecoste, Ceará, Brasil. Dados climáticos (temperatura máxima, mínima e precipitação) da última década (2000–2010)............................................................................... 31 Figura 3 – Ordenação de 17 traços funcionais foliares ao longo de dois eixos de componentes principais (a). Distribuição das espécies decíduas e sempre verdes no espaço ao longo do eixo 1e 2 (b).......................................................................................................................................... 34 Figura 4 – Regressão linear entre taxa de fotossíntese por unidade de massa (Amassa) e longevidade foliar (LF) em (a), condutância estomática (gs) em (b) e área foliar específica (AFE) em (c). Nota: Média de cinco indivíduos por espécie; Círculos pretos - espécies

decíduas; triângulos abertos - espécies sempre verdes............................................................... 35 Figura 5 – Comparação entre eficiência intrínseca no uso da água (EUA) e eficiência instantânea no uso da água (EUAi) em espécies decíduas e sempre verdes. Nota: Barras

pretas - espécies decíduas; barras brancas – espécies sempre verdes; Letra iguais indicam

que não diferenças entre os grupos (Teste de Tukey 5% de significância).................................. 36 Capítulo 2 Figure 1. Climate diagram (Walter and Lieth 1960) for the Curu Valley Experimental Farm, Pentecoste, Ceará, northeastern Brazil. On the left-hand side, we present data for the past thirteen years (2000-2012) and on the right-hand side, data for the year of the present study (2012)……………....................................................................................................................... 47 Figure 2. Monthly variation in crown cover (%) of evergreen and deciduous species in relation to soil water content (%; a) and vapor deficit pressure (kPa; b)………….....................

52

Figure 3. Relationship between stomatal conductance (gs) and water potential (Ψleaf) in 17 deciduous and five evergreen species. Dots: average values of five individuals per species at different times of the day (4:00, 6:00, 8:00, 10:00, 12:00, 14:00, 16:00, and 18:00). Open circles: evergreen species; black circles: deciduous species........................................................ 55 Figure 4. Comparison of stomatal conductance (gs) and leaf water potential (Ψleaf) daily between deciduous species with anisohydric and isohydric strategies and evergreen species with anisohydric strategy. (a) Average of the stomatal conductance (gs) by day time on the three groups. (b) Average of the leaf water potential (Ψleaf) by day time on the three groups.

Equal letters indicate no difference in day time between the groups (Tukey test 5% significance - *P<0.05; **P<0.01 e ***P<0.001).......................................................................

56

Figure 5. The minimum predawn water potential (ΨstemPD minimum) was negatively correlated with ρwood (g cm3) in deciduous and evergreen species. Symbols: ρwood - average using five individuals and ΨstemPD minimum - average using three individuals………………………………. 58 Figure 6. (a) Water potential responsible for 50% of stomatal closure (ΨSC) and (b) leaf leaf span (LL) of isohydric deciduous species (ID), anisohydric deciduous species (AD) and anisohydric evergreen species (AE). (c) Relationship between ΨSC and leaf life span (LL). Equal letters indicate no significant (Tukey test 5% significance P<0.01). Errors bars represent the standard error of mean…………………………………………………………… 59 Figure 7. Ordination of seven leaf and hydraulic traits on two principal component axes constructed based on average values of species traits (a). The factor loadings of deciduous and evergreen species on PC axis 1 and axis 2 are shown in (b). The original data were standardized (transformed using log10). LL – Leaf lifespan; LMA – leaf dry mass per area; gsmax – conductance stomatal maximum; Am – maximum photosynthesis rate per unit mass; ∆Ψplant – water gradient from the root to the leaf; ΨSC – water potential responsible for 50% of stomatal closure; ∆Ψseasonal – gradient

seasonal predawn water potential……………………………………………………………….......... 60 Additional figure: Annual patterns of predawn water potential (ΨstemPD) of 22 species (17 deciduous and five evergreen) in relation to monthly rainfall (mm)…………………………… 69

LISTA DE TABELAS

pág. Capítulo 1 Tabela 1. Grupos fenológicos e formas de crescimento das espécies selecionadas para amostragem de traços funcionais foliares....................................................................................

29

Tabela 2. Comparação de traços foliares entre 17 espécies decíduas e cinco sempre verdes............................................................................................................................................

32

Capítulo 2 Table 1. Leaf phenology, growth form, wood density, plant height, and number of individuals of woody plants in a half-hectare plot in Pentecoste, Ceará, northeastern Brazil….

48

Table 2. Models and R2 values from the simple regression and multiple regression analysis of crown cover (%) in relation to soil water content (%) and vapor pressure deficit (kPa).............

53

Table 3. Comparison of 17 leaf traits among 17 deciduous and five evergreen species (values represent average ± standard error)……………………………………………………………..

53

LISTA DE ABREVIATURAS E SÍMBOLOS

Abreviatura e Símbolos Unidade Descrição Capítulo 1

LF dias Longevidade foliar AF cm2 Área foliar

AFE mm2 mg-1 Área foliar específica TP cm Tamanho do pecíolo

MFE mg-1mm2 Massa foliar específica EF mm Espessura foliar DF g cm-3 Densidade foliar

CMSF mg g-1 Conteúdo de massa seca foliar CSA g g-1 Conteúdo saturado de água SF g/m2 Suculência foliar

Cárea µmol m-2 Concentração de clorofila por área Aárea µmol CO2 m-2 s-1 Fotossíntese por área

Amassa nmol CO2 g-1 s-1 Fotossíntese por massa gs mol H2O m-2 s-1 Condutância estomática

EUA µmol CO2 mol H2O-1 Eficiência no uso de água EUAi µmol CO2 mol H2O-1 Eficiência instantânea no uso de água Nmassa mg g-1(%) Nitrogênio por unidade de massa Fmassa mg g-1(%) Fósforo por unidade de massa

Capítulo 2

LL dias Longevidade foliar LA cm2 Área foliar PL cm Tamanho do pecíolo

LMA mg-1mm2 Massa foliar específica LTh mm Espessura foliar LD g cm-3 Densidade foliar

LDMC mg g-1 Conteúdo de massa seca foliar SWCleaf g g-1 Conteúdo saturado de água

LS g/m2 Suculência foliar Chlarea µmol m-2 Concentração de clorofila por área Chlmass µmol g-1 Concentração de clorofila por massa

Amax µmol CO2 m-2 s-1 Taxa de fotossíntese máxima por área Am nmol CO2 g-1 s-1 Taxa de fotossíntese máxima por massa

gsmax mol H2O m-2 s-1 Condutância estomática máxima WUE µmol CO2 mol H2O-1 Eficiência intrínseca no uso de água Nmass mg g-1(%) Nitrogênio por unidade de massa Pmass mg g-1(%) Fósforo por unidade de massa ΨPD MPa Potencial hídrico antes do amanhecer

ΨPD minimum MPa Potencial hídrico antes do amanhecer mínimo

ρwood g cm3 Densidade da madeira gs mol H2O m-2 s-1 Condutância estomática diária

Ψleaf MPa Potencial hídrico foliar

ΨMD MPa Potencial hídrico ao meio dia ∆Ψplant MPa Gradiente hídrico da raiz à folha

ΨSC MPa Potencial hídrico responsável por 50% do fechamento estomático

SUMÁRIO

pág.

Introdução geral ......................................................................................................................... 10

Referências................................................................................................................................... 15

Capítulo 1. Divergências funcionais e estratégias de resistência à seca entre espécies decíduas

e sempre verdes tropicais .............................................................................................................

24

Introdução ………….................................................................................................................... 25

Material e Métodos ...................................................................................................................... 27

Resultados .................................................................................................................................... 32

Discussão ..................................................................................................................................... 36

Agradecimentos............................................................................................................................. 38

Referências.................................................................................................................................... 39

Capítulo 2. Drought response strategies in deciduous and evergreen woody species of a

tropical dry forest…………………………………………………………………..…………....

43

Introduction ………….................................................................................................................. 44

Material and methods .................................................................................................................. 46

Results .......................................................................................................................................... 51

Discussion .................................................................................................................................... 61

Acknowledgements........................................................................................................................ 63

References..................................................................................................................................... 63

Supplementary material................................................................................................................ 69

Considerações finais.................................................................................................................... 70

Referências................................................................................................................................... 72

10

Introdução geral 1

Por que as diferentes espécies de angiospermas não são igualmente bem sucedidas em todos 2

os ambientes do planeta? Uma das explicações recorrentes em ecologia é baseada no conceito de 3

trade-off (demanda conflitante). Entende-se por trade-off a correlação negativa entre traços que uma 4

planta não pode otimizar simultaneamente (Slatkin, 1974; Stearns 1989; Westoby 1998), ou seja, 5

plantas podem investir mais em um determinado traço em detrimento de outro. A variação em traços 6

funcionais é definida por adaptações a condições ambientais que de modo geral resultam em 7

evolução convergente, traços relacionados a intercepção de luz (ex.: área foliar específica), captação 8

de CO2 (ex.: capacidade fotossintética máxima), consumo de recurso (taxa de respiração noturna) e 9

turnover de tecido (ex: longevidade do tecido) formam um espectro fundamental na variação de 10

traços funcionais (Reich et al. 1997). 11

Apesar da ideia de trade-offs ser bastante sedutora do ponto de vista teórico e coerente do 12

ponto de vista evolutivo, não são fáceis de observar e a inferência a partir de padrões observacionais 13

é problemática (Begon et al. 2007). Porém, trade-offs podem ser mesurados e comprovados em 14

observações de campo, em manipulação de experimentos em laboratório e campo e em correlações 15

fenotípicas e genéticas em laboratório (Stearns 1989). Embora os métodos usados para medi-los 16

sejam bastante criticados e controversos, trade-offs ainda são considerados a regra central que 17

explica a história de vida das espécies (Stearns 1989). 18

Um conjunto específico de traços foliares, altura da planta e massa de semente exibem um 19

esquema de estratégia ecológica de plantas (Westoby 1998). Nesse esquema, atributos de folha, 20

caule e sementes são inter-relacionadas e um interfere no outro devido aos inevitáveis trade-offs 21

(Westoby 1998). Segundo esse mesmo autor, uma espécie não pode simultaneamente desenvolver 22

grande área foliar específica e construir folhas reforçadas e longevas, não pode suportar copa alta 23

sem investir em caule com alta densidade de madeira e não pode produzir sementes grandes, com 24

muita reserva, sem limitar o número delas por esforço reprodutivo. 25

Do ponto de vista ecológico, a variação de atributos em vários traços funcionais são em geral 26

respostas a disponibilidade de recursos ou a fatores ambientais (Violle et al. 2007). A 27

disponibilidade hídrica pode ser considerada o principal fator ambiental que afeta quase todos os 28

processos fisiológicos das plantas, diretamente e/ou indiretamente (Krammer & Boyer 1995) e, 29

potencialmente, em diversos trade-offs (Markesteijn & Poorter 2009). Em ambientes sazonalmente 30

11

secos espécies decíduas reduzem a perda de água aumentando o teor de nitrogênio foliar (Nfoliar) em 31

resposta a curta estação chuvosa. Porém, os custos para manter o elevado teor de Nfoliar são 32

refletidos na alta taxa de respiração noturna e no investimento adicional para adquirir nitrogênio, 33

além disso, no aumento dos riscos à herbivoria (Reich et al. 2003) 34

Plantas com folhas longevas fixam mais carbono (C) por unidade de nitrogênio investido do 35

que plantas com folhas pouco longevas. As primeiras apresentam estrutura morfológica mais 36

reforçada em termos de massa por unidade de área, justificando assim sua maior resistência a danos 37

físicos (Marin & Medina 1981; Grubb 2002). Em ambientes onde a disponibilidade dos nutrientes 38

não limita o desenvolvimento das plantas, espécies com folhas longevas exibem baixa concentração 39

de Nfoliar (Grubb 2002). Este fato é devido o Nfoliar também ser utilizado para a construção de paredes 40

celulares mais resistentes, desta forma, restando menor quantidade de Nfoliar para as enzimas 41

fixadoras de CO2 (Evans 1989). Plantas com folhas longevas apresentam alta massa foliar por 42

unidade de área (MFE) que para serem construídas, necessitam de um alto investimento de carbono 43

(Wilson et al. 1999). Isto impõe alta resistência a difusão do CO2 dentro da folha (Kogami et al. 44

2001), desta forma, reduzindo a capacidade fotossintética e aumentando a longevidade foliar (Ishida 45

et al. 2008). 46

A correlação negativa entre traços como a longevidade foliar (LF) e área foliar específica 47

(AFE - razão entre área foliar e massa seca da folha) reflete um trade-off, indicando que plantas com 48

alta AFE possuem potencialmente rápido crescimento (alta taxa de retorno em um dado 49

investimento), porém, folhas pouco longevas (Westoby 1998). Em contrapartida, plantas que 50

mantém folhas com longa duração o retorno do carbono investido é a longo prazo, indicando 51

potencialmente crescimento lento (Westoby 1998). A alta AFE, alta capacidade fotossintética e 52

geralmente um rápido turnover de partes da planta permite resposta mais flexível aos pulsos de luz e 53

recursos do solo, desta forma, as plantas possuem vantagens em curto prazo (Wright et al. 2002). 54

Apesar das folhas com menor AFE e maior longevidade terem mais tempo para captura de 55

carbono, nesta relação existe um ponto de compensação por limitação, ou seja, um trade-off. Quanto 56

maior for a longevidade foliar, menor é a capacidade fotossintética e a mesma relação é observada 57

de modo inverso (Wright et al. 2004a). A explicação para tal relação está na diferença de estratégias 58

na alocação e área de captura de recurso. Plantas com folhas mais longevas investem a maior 59

quantidade de recurso assimilado no reforço da estrutura o que resulta em maior espessura foliar 60

(EF), porém, menor área foliar exposta à luz e maior dificuldade nas trocas gasosas. Em 61

contraponto, as plantas com folhas de curta duração investem a maior parte dos assimilados na 62

12

produção de energia e, assim, a área de absorção de luz e trocas gasosas é aumentada (Grime 1979; 63

Grime et al. 1997). 64

Wright et al. (2002) comentaram que pode existir divergência em algumas situações da 65

relação entre LF e AFE. Em ambientes secos, uma diminuição na AFE não necessariamente confere 66

um aumento na longevidade foliar, mas sim um aumento no reforço estrutural da folha que permite 67

maior resistência ao estado de murcha durante a estação seca ou em veranicos. A longevidade foliar 68

também pode variar, em um mesmo indivíduo, de acordo com a disponibilidade de luz sobre a folha 69

(Reich et al. 2009). Em casos assim, folhas não expostas a luz aumentam sua longevidade, visto que 70

a capacidade fotossintética juntamente com a concentração de Nfoliar e fósforo foliar (Ffoliar) 71

diminuem. Então, para obter um saldo positivo na fotossíntese a idade foliar é aumentada. Uma 72

consequência direta da ocorrência destes fatores foi uma diminuição na assimilação de carbono 73

diário em torno de 39%, em média, para 10 espécies lenhosas australianas (Reich et al. 2009). 74

Entretanto, há um balanço positivo na assimilação de carbono com o aumento da idade foliar. 75

Segundo Wright et al. (2004b), os principais caracteres das folhas que são inter-relacionados 76

são: 1) MFE, que é uma medida de investimento da massa seca foliar por unidade de área foliar, ou 77

seja, o inverso da AFE; 2) taxa fotossintética por unidade de massa (Amassa), que mede a taxa 78

fotossintética sob alta intensidade de luz e alta disponibilidade de água e CO2; 3) Nfoliar, que é 79

integrante das proteínas do mecanismo fotossintético, tal como a Rubisco; 4) Ffoliar, que é encontrado 80

em ácidos nucléicos, lipídios das membranas e moléculas bioenergéticas tal com o ATP.; 5) taxa de 81

respiração noturna (Rmass), que reflete o gasto metabólico dos fotossintatos na folha, especialmente 82

turnover de proteína e carga do floema de fotossintatos e 6) LF, que descreve a duração média do 83

fluxo de renda de cada folha construída. Características relacionadas à área foliar expressam um 84

trade-off entre ganho de carbono e transpiração por área foliar (área capturadora de luz). Todas as 85

seis características mencionadas anteriormente co-variam em todas as espécies, seja por forma de 86

crescimento, grupo funcional de planta ou biomassa, indicando a existência de um único espectro 87

global de variação na economia de folha (Reich et al. 2004b). 88

Generalizações sobre a longevidade foliar e outros traços das folhas em diversas 89

comunidades/ecossistemas indicam que essas características são universais na natureza e podem ser 90

comparadas (Reich et al. 1992). Desse modo, percebe-se que dentro de cada grupo de plantas, existe 91

um conjunto de traços inter-relacionados que proporcionam o desenvolvimento na planta. As 92

correlações desses traços influenciam os ecologistas a analisarem as limitações físicas e fisiológicas 93

do desenvolvimento das plantas em relação a seus traços e como correlacionam-se em resposta a 94

13

adaptação. Este último aspecto favorece a combinação particular de traços, ou seja, estratégias 95

funcionais (Reich et al. 1992; Wright et al. 2007). 96

Um bom exemplo dessas estratégias é encontrado entre AFE (Reich et al. 1997), 97

concentração de Nfoliar (Reich et al. 1997; Wright et al. 2004a), taxa fotossintética (Reich et al. 1997; 98

Wright & Cannon 2001) e densidade de madeira (Preston et al. 2006). De modo geral, duas 99

estratégias ecológicas são identificadas: a primeira descreve plantas com crescimento rápido, 100

produção de folhas de curta duração e madeira de densidade baixa e a segunda, plantas de 101

crescimento lento, produção de folhas longevas e madeira com densidade alta (Wright et al. 2006). 102

Atualmente, diversos estudos são desenvolvidos objetivando compreender as estratégias 103

funcionais das espécies e o funcionamento dos ecossistemas em florestas e savanas (Högberg & 104

Alexander 1995; Westoby et al. 2002; Wright & Westoby 2002; Bucci et al. 2004; Wright et al. 105

2004a; Hoffmann et al. 2005; Fine et al. 2006; Kooyman et al. 2010). De modo específico, o estudo 106

de Ackerly (2004) sobre traços funcionais foliares, disponibilidade hídrica e respostas funcionais e 107

fisiológicas ao fogo em ambiente semiárido, identificou no chaparral norte-americano que a 108

longevidade foliar e o potencial hídrico mínimo formaram dois eixos de variação funcional; (1) 109

folhas com curta duração foram correlacionadas com AFE, alta assimilação de carbono e nitrogênio 110

por unidade de massa, crescimento precoce e baixa estatura das plantas; (2) o potencial hídrico 111

mínimo foi associado a alta densidade de madeira, menor diâmetro dos vasos xilemáticos, galhos 112

finos e baixa área foliar. O autor conclui que os traços LF e potencial hídrico mínimo por não se 113

correlacionarem indicam que são eixos independente da variação funcional. Além disso, esses traços 114

podem definir as estratégias das plantas em relação a disponibilidade de recursos ou perturbação. 115

Outro importante estudo em ambiente semiárido, desta vez nos maquis mediterrânico 116

(vegetação semelhante ao chaparral), foi desenvolvido por Gratani & Varone (2004) que 117

identificaram correlação entre os traços MFE, densidade foliar (DF), LF e espessura foliar (EF). Os 118

autores ainda realizaram uma análise discriminante para identificar entre as espécies quais os traços 119

eram mais importantes para diferenciar estratégias. Encontraram que a LF e a condutância 120

estomática foram os melhores traços discriminantes de estratégias funcionais. De posse dessas 121

informações, percebe-se que apesar dos ambientes apresentarem limitações hídricas semelhantes, as 122

plantas possuem conjunto de traços diferenciados, indicando que as estratégias podem variar de 123

acordo com o genótipo e a história evolutiva local. 124

No semiárido brasileiro, Lima & Rodal (2010) realizaram estudo pioneiro na caatinga, cujo 125

objetivo foi responder duas questões: (1) se existia alguma relação entre a densidade de madeira e a 126

14

fenologia de espécies lenhosas? e; (2) quais fatores bióticos (precipitação ou fotoperíodo) melhor 127

explicariam o desencadeamento de determinada fenofase? Pelas características fenológicas e 128

funcionais os autores destacaram dois grupos de espécies: a) espécies sempre verdes, apresentam 129

alta densidade de madeira, trocam as folhas do início para o final da estação seca e florescem na 130

estação chuvosa e; b) espécies decíduas, que se dividiram em dois subgrupos: b1) com baixa 131

densidade de madeira e que armazenam relativamente muita água nos tecidos do caule, perdem as 132

folhas, rebrotam e florescem em seguida, no final da estação seca; b2) e as que apresentam alta 133

densidade de madeira e baixa capacidade de armazenamento de água, perdem folhas na estação 134

seca, rebrotam e florescem no início da estação chuvosa. 135

Os resultados acima encontrados confirmam que características ligadas aos tecidos do caule, 136

como densidade de madeira e potencial hídrico, estão correlacionadas com o desempenho da planta, 137

como observados por outros autores (Chave et al. 2009). No entanto, não se sabe ao certo se as 138

características que descrevem a função dos diferentes tecidos, como folhas e caule são coordenados. 139

Conhecer o funcionamento da planta como um todo é vital para entender as complexas relações 140

entre características de desempenho das plantas (Westoby & Wright 2006). Outro importante ponto 141

é compreendermos como os diferentes traços funcionais desses órgãos correlacionam-se, uma vez 142

que não há consenso na literatura que indique a associação entre traços foliares e do caule (Freschet 143

et al. 2010; Ishida et al. 2008; Baraloto et al. 2010). 144

Os problemas de pesquisa propostos foram abordados e discutidos em dois capítulos. No 145

primeiro capítulo, avaliamos a variação funcional entre espécies decíduas e sempre verdes para 146

compreender as divergências nas estratégias de tolerância e evitação à seca. Nós encontramos que 147

espécies decíduas e sempre verdes demonstraram diferenças claras em traços funcionais foliares 148

relacionados ao ganho de carbono e investimento de carbono na construção das folhas, no entanto, 149

não observamos diferenças significativas no uso de água durante a estação de maior disponibilidade 150

hídrica. 151

No segundo capítulo, nós avaliamos como a sazonalidade de água no solo e o déficit de 152

pressão de vapor (DPV) afetam na fenologia foliar de espécies decíduas e sempre verdes. Além 153

disso, avaliamos se o comportamento fenológico das espécies é um bom preditor de estratégias 154

hidráulicas de árvores em ecossistemas tropicais sazonalmente secos. Nosso estudo fornece 155

evidências que espécies com o mesmo comportamento fenológico apresentam estratégias hidráulicas 156

e respostas à seca diferentes e demonstra que essas estratégias ocorrem independentes da fenologia 157

15

foliar. Além disso, nós propomos traços hidráulicos chaves para fornecer insight sobre estratégias 158

hídricas em espécies sob clima sazonalmente seco. 159

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24

Capítulo 1 437

DIVERGÊNCIAS FUNCIONAIS E ESTRATÉGIAS DE RESISTÊNCIA À SECA ENTRE 438

ESPÉCIES DECÍDUAS E SEMPRE VERDES TROPICAIS † 439

Resumo 440

Analisamos a variação funcional entre espécies decíduas (ED) e sempre verdes (ESV) para 441

compreender as divergências nas estratégias de tolerância e evitação à seca. O estudo foi realizado 442

em um fragmento de floresta tropical sazonalmente seca, localizada no munícipio de Pentecoste 443

(3°47'S, 39°16'W), Ceará, Brasil. Mensuramos 17 traços funcionais foliares em 17 ED e cinco ESV, 444

sendo 12 morfofuncionais, um fenológico e quatro fisiológicos. Verificamos que as ED exibiram 445

maior taxa de fotossíntese por massa (Amassa), menor longevidade foliar (LF) e massa foliar 446

específica (MFE) quando comparadas às sempre verdes. Esses traços foram considerados traços-447

chaves preditores das estratégias de evitação e tolerância à seca. As ED e ESV apresentaram uma 448

demanda conflitante entre tolerância à seca e taxa fotossintética, pois a LF foi negativamente 449

correlacionada com à Amassa. Embora tenham demonstrado diferenças claras na MFE e LF não 450

observamos diferenças significativas na Aárea e gs, consequentemente, ED e ESV não diferiram na 451

eficiência no uso da água durante o período chuvoso. Apesar da variabilidade substancial dentro do 452

grupo, todas as ED exibem estratégia de evitação à seca enquanto que ESV exibem um conjunto de 453

traços funcionais foliares relacionados a estratégia de tolerância à seca. 454

Palavras-chave: Grupos fenológicos, tolerância à seca, evitação à seca. 455

456

† O artigo publicado na revista Rodriguésia Vol. 66(1): 021-032 pp.

25

1. Introdução 457

Espécies de árvores com diferentes estratégias funcionais, sempre verdes e decíduas, coocorrem 458

em florestas sazonalmente secas (Sobrado 1993; Eamus 1999; Givnish 2002; Fu et al. 2012). 459

Espécies decíduas evitam a seca, produzindo folhas pouco longevas e transpirando a taxas 460

insignificantes na estação seca (Chabot & Hicks 1982; Eamus 1999). Por outro lado, espécies 461

sempre verdes toleram à seca, apresentando elevada longevidade foliar e fluxo transpiracional 462

durante todo ano (Chabot & Hicks 1982; Eamus 1999; Mediavilla & Escudero 2003). 463

Embora espécies decíduas e sempre verdes demonstrem diferenças entre o uso de água e 464

nutrientes (Kikuzawa 1991; Givnish 2002; Ishida et al. 2010), ainda não é claro se durante o período 465

de maior disponibilidade hídrica essas diferenças são mantidas. Em relação às trocas gasosas e uso 466

da água, espécies decíduas são menos conservativas no uso da água, transpiram a elevadas taxas no 467

período chuvoso em troca de maior ganho de carbono (Mediavilla & Escudero, 2003). Em 468

contrapartida, espécies sempre verdes são mais conservativas no uso da água, exibem baixa 469

condutância estomática e grande sensibilidade estomática quando sujeitas a alta demanda 470

evaporativa (Mediavilla & Escudero 2003). Porém, essas divergências entre espécies decíduas e 471

sempre verdes não são demonstradas de forma consensual (ver Damesin et al. 1998; Bucci et al. 472

2005). 473

A longevidade foliar é um traço funcional que indica divergências no ganho de carbono e taxa 474

de crescimento entre os grupos de espécies decíduas e sempre verdes (Kikuzawa 1991; Williams-475

Linera 2000; Ishida et al. 2010). Geralmente esse traço é correlacionado positivamente com a massa 476

foliar e negativamente com a capacidade fotossintética e o conteúdo foliar de nitrogênio e fósforo 477

(Reich et al. 1992; Williams-Linera 2000; Cordell et al. 2001; Wright et al. 2004). Espécies 478

decíduas apresentam menor massa foliar específica e maior taxa fotossintética por unidade de massa 479

se comparadas com espécies sempre verdes (Fu et al. 2012). Espécies sempre verdes apresentam 480

elevada massa foliar, pois, investem grande parte do carbono assimilado na construção das folhas 481

(Wilson et al. 1999). O alto investimento aumenta a resistência à difusão do CO2 e, 482

consequentemente, reduz a capacidade fotossintética em espécies sempre verdes (Ishida et al. 2008). 483

Portanto, duas estratégias ecológicas são identificadas, espécies decíduas que constroem folhas 484

pouco longevas com alta capacidade fotossintética e, espécies sempre verdes que possuem folhas 485

longevas e elevada massa foliar, porém, com baixa capacidade fotossintética (Wright et al. 2006). 486

26

Dados empíricos demonstram que o comportamento fenológico das espécies está diretamente 487

associado ao tipo de estratégia em resposta à seca e a forma de utilização da água. Espécies sempre 488

verdes apresentam área foliar reduzida e baixa condutância estomática em resposta ao limite de água 489

disponível (Dudley 1996; Heschel & Riginos 2005), exibindo maior eficiência no uso de água. Em 490

contraste, espécies decíduas possuem maior área foliar e condutância estomática (Heschel & Riginos 491

2005), porém, com menor eficiência no uso de água. A coocorrência de espécies decíduas e sempre 492

verdes fornece evidências de duas diferentes estratégias de utilização da água (Fu et al. 2012) e 493

resistência à seca (Markesteijn & Poorter 2009). 494

Embora existam evidências de que traços foliares morfológicos e fisiológicos estão 495

relacionados às estratégias de resposta à seca, ainda não é claro quais traços podem ser considerados 496

bons preditores dessas estratégias. Por exemplo, em espécies ocorrentes no semiárido brasileiro, 497

Silva et al. (2014) consideraram deciduidade foliar como uma importante estratégia adaptativa à 498

seca, utilizando traços funcionais como densidade da madeira (DBM), área foliar específica (AFE) e 499

espessura foliar (EF) como preditores dessa estratégia, esses autores não conseguiram predizer de 500

forma consistente grupos funcionais de plantas. 501

Outros estudos recentes realizados no semiárido do Brasil demonstraram que associações entre 502

traços do caule e o comportamento fenológicos das espécies foram essenciais para identificar grupos 503

funcionais, além disso, observaram que esses grupos respondem diferentemente a fatores abióticos 504

como temperatura, fotoperíodo e precipitação (Lima & Rodal 2010; Lima et al. 2012; Oliveira et al. 505

2015). No entanto, as diferenças entre traços funcionais foliares e as implicações dessas diferenças 506

nas trocas gasosas e relações hídricas das espécies não foram observadas. Estudos que consideraram 507

aspectos fisiológicos das espécies, utilizaram como forma de entender as respostas das plantas à 508

seca, relacionando o potencial hídrico com a eficiência quântica da fotossíntese ou a taxa de 509

transpiração com a alocação de solutos na folha (Trovão et al. 2007; Silva et al. 2004), porém, não 510

associaram essas respostas ao comportamento fenológico. 511

Embora alguns autores já tenham observado associações entre a fenologia foliar e estratégias 512

hídricas em espécies tropicais de ambientais sazonalmente secos (Medina & Francisco 1994; Eamus 513

1999; Mediavilla & Escudero 2003), ainda não há consenso sobre essas associações. Por exemplo, 514

Medina & Francisco (1994) observaram que a espécie decídua Godmania macrocarpa Hemsley é 515

mais tolerante à seca do que a espécie sempre verde Curatella americana L. mesmo exibindo maior 516

taxa de fotossíntese. Por outro lado, Mediavilla & Escudero (2003) encontraram que espécies 517

27

decíduas exibem estratégia menos conservativa no uso da água e maiores taxas de fotossíntese do 518

que espécies sempre verdes que são mais tolerantes aos efeitos negativos da seca. 519

Nesse contexto, nossos objetivos foram: (1) investigar se espécies decíduas e sempre verdes 520

apresentam variações entre traços funcionais foliares (massa foliar específica, longevidade foliar, 521

taxa de fotossíntese, condutância estomática e eficiência no uso da água) relacionados às estratégias 522

de resistência à seca (evitação e tolerância sensu Levitt 1972) e utilização da água e; (2) identificar 523

traços preditores de estratégias de tolerância e evitação à seca que se relacionam com o 524

comportamento fisiológico das espécies. Nossas hipóteses foram que: (1) as espécies decíduas se 525

diferenciam das espécies sempre verdes em um conjunto de traços funcionais foliares que são 526

relacionados com o tipo de estratégia de uso de recursos e; (2) na ausência de restrição hídrica 527

espécies decíduas se diferenciam das sempre verdes, exibindo elevada taxa fotossintética e 528

condutância estomática, resultando em menor eficiência no uso da água. 529

2. Materiais e Métodos 530

Área de estudo 531

Nossa pesquisa foi desenvolvida na Fazenda Experimental Vale do Curu (3° 47′ S, 39° 16′ W), 532

pertencente à Universidade Federal do Ceará (UFC), localizada no município de Pentecoste, Ceará, 533

Brasil (Fig. 1). Os solos são rasos e com pouca capacidade de retenção hídrica. A topografia da 534

região é plana com altitude média de 75 m. O clima da região no sistema de classificação de 535

Köppen-Geiger é BSh - semiárido, seco, com chuvas no verão e seca no inverno (Peel et al. 2007). 536

A precipitação média anual na última década (2000–2010) foi de 742 mm e a temperatura 537

média anual em torno de 28,5°C (dados da estação meteorológica da fazenda; Fig. 2). O período 538

chuvoso historicamente é concentrado entre três e quatros meses (janeiro e abril), seguido por longo 539

período seco (maio e dezembro). Em 2012, ano que esse estudo foi desenvolvido, a precipitação 540

total foi de 416,9 mm e a temperatura média de 28,8ºC (máx. 35ºC e mín. 22.6ºC). 541

28

Figura 1 – Mapa do Brasil com a localização do estado do Ceará na região nordeste (a. © 2009 542

Google, Map Data © 2009 Europa Technologies) e localização do território da cidade de Pentecoste 543

(b. © 2009 Google, Map Data © 2009 Europa Technologies). Fotografias da área de estudo na (1/2 544

hectare) fazenda experimental Vale do Curú no período chuvoso (c) e seco (d). 545

Espécies analisadas 546

Demarcamos uma área de ½ hectare e subdividimos em parcelas contíguas de 10 × 10m para 547

amostragem da composição de espécies. Amostra de partes reprodutivas e vegetativas foram coletas 548

e herborizadas, em seguida, o material botânico foi comparado com exsicatas do herbário Prisco 549

Bezerra (EAC) para determinação das espécies. Sistematicamente, selecionamos espécies de árvores 550

e arbustos (diâmetro ao nível do solo > 3cm), sendo 17 decíduas e cinco sempre verdes, totalizando 551

22 espécies (Tab. 1). De acordo com Oliveira et al. (2015) a duração das folhas nas espécies 552

decíduas varia de 5–6 meses e nas espécies sempre verdes é superior a 11 meses. 553

29

Tabela 1 – Grupos fenológicos e formas de crescimento das espécies selecionadas para amostragem 554

de traços funcionais foliares. 555

Espécies Grupo Fenológico Forma de Crescimento Aspidosperma pyrifolium Mart. Decídua Árvore Cordia oncocalyx Allemão Decídua Árvore Cordia trichotoma (Vell.) Arrabida ex Steudel.

Decídua Árvore

Cynophalla flexuosa L. Sempre Verde Arbusto Manihot carthaginensis (Jacq.) Müll. Arg. Decídua Arbusto Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng.

Decídua Árvore

Amburana cearensis (Allemão) A.C. Sm. Decídua Árvore Commiphora leptophloeos (Mart.) J.B. Gillett

Decídua Árvore

Combretum leprosum Mart. Decídua Arbusto trepador Croton blanchetianus Baill. Decídua Árvore Sebastiania macrocarpa Müll. Arg. Decídua Árvore Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan Decídua Árvore Bauhinia cheilantha (Bong.) D. Dietr. Decídua Árvore Libidibia ferrea (Mart.) L.P.Queiroz Sempre Verde Árvore Mimosa caesalpiniifolia Benth. Decídua Árvore Piptadenia stipulacea (Benth.) Ducke Decídua Árvore Piptadenia viridiflora (Kunth) Benth. Sempre Verde Árvore Poincianella bracteosa (Tul.) L.P.Queiroz Decídua Árvore Lafoensia pacari A.St.-Hil Decídua Árvore Helicteres heptandra L.B.Sm. Decídua Arbusto Zizyphus joazeiro Mart. Sempre Verde Árvore Ximenia americana L. Sempre Verde Árvore

Traços funcionais foliares 556

No período de dezembro de 2011 a novembro de 2012, em intervalos de 15 dias, observamos 557

o comportamento fenológico das espécies para determinamos a longevidade foliar (LF; dias). A 558

longevidade foliar foi estimada pela média de dias entre as fenofases de brotação e queda foliar. 559

Mensuramos os demais traços foliares de março a abril de 2012, meses que compreendem o período 560

chuvoso na região. De acordo com as observações do comportamento fenológico foliar das espécies, 561

todas as folhas utilizadas nesse estudo foram desenvolvidas nas espécies decíduas no início do 562

período chuvoso (fevereiro) e nas espécies sempre verdes no final da estação seca (janeiro). Cinco 563

indivíduos por espécie com alturas semelhantes foram selecionados. Em cada indivíduo 10 folhas 564

expostas ao sol foram coletadas, colocadas em papéis toalha umedecidos e acondicionadas por duas 565

horas em caixa térmica refrigerada por gelo (Cornelissen et al. 2003). Conforme o protocolo 566

proposto por Cornelissen et al. (2003), as folhas foram reidratadas em câmara úmida por 6 à 8 horas, 567

30

logo após, determinamos a massa fresca (MF; mg). A área foliar (AF; cm2) foi determinada através 568

da digitalização das folhas em scanner de mesa e as imagens analisadas no software image J v.1.44. 569

Para estimar a espessura foliar (EF; em mm) e tamanho do pecíolo (TP; em cm) utilizamos 570

paquímetros digitais, em seguida, as folhas foram colocadas para secagem em estufa de ar circular 571

por 48 horas em temperatura de 70ºC até atingirem a massa seca constante (Poorter 2009). 572

Com bases nessas medidas calculamos: área foliar específica (AFE; área foliar fresca/massa 573

seca; em mm2mg-1), massa foliar específica (MFE; 1/AFE; em mg mm-2), conteúdo saturado de água 574

(CSA; massa fresca saturada – massa seca/ massa seca; em g g1) (Hao et al. 2010), massa seca foliar 575

(MSF; massa fresca saturada/massa seca; em mg g-1), suculência foliar (SF; massa fresca saturada – 576

massa seca/área foliar; em g m-2) (Mantovani 1999) e densidade foliar (DF; massa seca/(área foliar * 577

espessura foliar); em mg mm-3) (Poorter 2009). 578

O conteúdo de clorofila foi estimado utilizando medidor de clorofila SPAD (Minolta SPAD 502 579

D Spectrum Technologies Inc., Plainfield, IL, USA). Determinamos a concentração de clorofila por 580

área (Cárea; Conteúdo de clorofila /área foliar; em µmol m2; Poorter 2009). Para o conteúdo de 581

clorofila utilizamos o modelo polinomial para árvores tropicais: Conteúdo Clorofila = 0.664 * 582

SPADi + 0.012 * SPADi2; Coste et al. 2010). Para testarmos a adequação da equação adotada, 583

comparamos o conteúdo de clorofila determinado pela equação utilizada por Poorter (2009). Não 584

encontramos diferenças significativas entre o conteúdo de clorofila determinado pelas duas equações 585

(P=0,45). Utilizando as mesmas folhas amostradas para mensuração dos traços morfológicos, 586

determinamos por indivíduo o conteúdo de nitrogênio por massa seca (Nmassa; % massa seca) e 587

fósforo por massa seca (Pmassa; % massa seca). A concentração de nitrogênio foliar total foi 588

determinada através da utilização do método micro-Kjeldahl (Bremmer 1965). Para a determinação 589

do conteúdo total de fósforo utilizamos após destilação uma mistura triácida de ácidos nítrico, 590

sulfúrico e perclórico, na proporção de 10:1:2. O fósforo total no extrato foi estabelecido por 591

colorimetria, a 410nm, utilizando vanadomolibdato de amônia (Allen 1989). 592

31

Figura 2 – Diagrama climático Walter e Lieth (1960) para a fazenda experimental Vale do Curu, 593

Pentecoste, Ceará, Brasil. Dados climáticos (temperatura máxima, mínima e precipitação) da última 594

década (2000–2010). 595

Comportamento fisiológico 596

No período chuvoso (março e abril 2012) em cinco folhas expandidas, expostas ao sol e sem 597

danos de cinco individuo por espécie mensuramos a taxa de fotossíntese por área (Aárea; µmol CO2 598

m-2 s-1) e a condutância estomática (gs; mol m-2 s1) entre 08:00 e 12:00 h. Utilizamos um medidor 599

portátil de fotossíntese (Modelo LI-6400XT; LI-COR Inc., Lincoln, NE, USA). Na câmara do 600

medidor portátil mantivemos as folhas por aproximadamente 120s, a concentração de CO2 foi fixada 601

em 400ppm e a taxa de fluxo de 400 µmol s-1. A umidade relativa do ar em condições naturais 602

variou entre 50% a 70% e a temperatura entre 25 e 32ºC. Após medidas da radiação 603

fotossinteticamente ativa em condições de pleno sol, estabelecemos um valor fixo de 1800 µmol 604

fótons m-2s-1 dentro da câmara com uso de luz artificial. Determinamos ainda a eficiência intrínseca 605

no uso da água (EUA; Aárea/gs; µmol CO2 mol H2O-1), a eficiência instantânea no uso da água 606

(EUAi; Aárea/E µmol CO2 mmol H2O-1; E – taxa de transpiração) e a taxa de fotossíntese por 607

unidade de massa (Amassa; Amassa=Aárea/MFE; em nmol g-1 s-1). 608

32

Análises estatísticas 609

Como forma de comparar as diferenças em traços funcionais foliares entre espécies decíduas e 610

sempre verdes, adotamos o teste t para amostras independentes. Em caso de hipótese nula rejeitada 611

para normalidade (Shapiro Wilk’s) e igualdade de variância (teste de Bartlett) transformamos o 612

valor do traço para log10 antes de aplicarmos o teste. Realizamos análises de componentes 613

principais (ACP) com auxílio do software PC-ORD 6 (Multivariate Analysis of Ecological Data, 614

Oregon, U.S.A) para identificarmos possíveis agrupamentos ou gradientes de variação funcional 615

entre as espécies. Utilizamos modelos de regressão para verificar as correlações e variações na 616

amplitude da taxa de fotossíntese, longevidade foliar, área foliar específica e condutância 617

estomática. A eficiência intrínseca e instantânea no uso da água foi comparada entre os grupos de 618

espécies decíduas e sempre verdes por análise de variância (ANOVA-one way) seguida de teste 619

post-hoc de Tukey (α=0,05). Todas as análises estatísticas foram realizadas no ambiente R v.2.15.1 620

(R Development Core Team, 2012) e no software PAST (Hammer et al. 2001). 621

622

3. Resultados 623

Diferenças funcionais entre espécies decíduas e sempre verdes 624

Nós observamos que espécies decíduas e sempre verdes diferiram em traços funcionais 625

foliares relacionados às estratégias de evitação e tolerância à seca. Espécies decíduas apresentaram 626

AF, AFE, CSA e Amassa significativamente maiores do que espécies sempre verdes (Tab. 2). O 627

grupo de espécies sempre verdes demonstrou LF, MFE, DF, Cárea e CMSF significativamente 628

maiores do que o grupo das espécies decíduas (Tab. 2). Nos outros traços foliares mensurados (TP, 629

EF, SF, Aárea, gs, EUA, Nmassa e Fmassa) não observamos diferenças significativas entre os grupos 630

(Tab. 2). 631

Tabela 2 – Comparação de traços foliares entre 17 espécies decíduas e cinco sempre verdes (médias 632

± erro padrão). 633

Traços foliares Unidades Decíduas Sempre Verdes t P LF dias 159,0±10,7 326,8±17,4 -7,61 0,001 AF cm2 85,0±16,6 33,4±13,0 2,12 0,046 AFE mm mg-2 28,3±2,31 11,3±1,3 5,93 0,001 TP cm 27,8±9,5 10,7±6,0 1,03 0,313 MFE mg-1mm2 0,03±0,0 0,09±0,0 -6,79 0,001 EF mm 0,21±0,02 0,21±0,05 -0,02 0,981

33

DF g cm-3 0,23±0,03 0,53±0,09 -3,95 0,001 MSF mg g-1 315,2±19,7 463,3±28,9 -3,71 0,001 CSA g g1 2,48±0,2 1,22±0,15 3,17 0,004 SF g m-2 90,8±32,4 114,9±24,3 -1,24 0,225 Cárea µmol m2 32,0±1,5 43,3±6,4 -2,61 0,016 Aárea µmol CO2 m-2 s-1 8,29±0,6 7,38±0,9 0,65 0,518 Amassa nmol CO2 g-1 s-1 232,2±25,6 80,8±10,9 3,12 0,005 gs mol H2O m-2 s-1 0,37±0,02 0,31±0,03 1,18 0,255 EUA µmol CO2 mol-1 H2O 23,0±1,7 24,8±3,8 -0,46 0,645 Nmassa mg g-1(%) 2,48±0,1 2,19±0,1 1,17 0,254 Fmassa mg g-1(%) 0,20±0,02 0,17±0,02 0,49 0,629 Média de dois grupos fenológicos comparados por teste t para amostras independentes. Valores de P<0,05 exibidos em 634

negrito. LF, longevidade foliar; AF, área foliar; AFE, Área foliar específica; TP, tamanho do pecíolo; MFE, massa foliar 635

específica; EF, espessura foliar; DF, densidade foliar; MSF, massa seca foliar; CSA, conteúdo saturado de água; SF, 636

suculência foliar; Cárea, conteúdo de clorofila por área; Aárea, taxa de fotossíntese por área; Amassa, taxa de fotossíntese por 637

unidade de massa; gs, condutância estomática; EUA, eficiência intrínseca no uso da água; Nmassa, nitrogênio por unidade 638

de massa; Fmassa, fósforo por unidade de massa. 639

Análises de componentes principais 640

Nós encontramos evidências de um conjunto específico de traços funcionais foliares que 641

categoriza as espécies em grupos segundo a fenologia foliar e estratégia de resistência à seca. Na 642

análise de componentes principais (ACP), o primeiro e segundo componente representados no eixo 643

1 e 2 explicam 37,8% e 17,2% da variação de 17 traços foliares (o terceiro eixo apenas 13%). Os 644

traços que constituíram o eixo 1 estão relacionados com a longevidade, investimento de carbono na 645

construção das folhas e capacidade fotossintética (Fig. 3a). Os valores dos traços LF, MFE, DF e 646

CMSF indicam associações com os scores do lado positivo do eixo 1 (Fig. 3a). No lado negativo, os 647

scores foram associados apenas com os valores dos traços Amassa e AFE (Fig. 3a). No segundo 648

eixo, os traços (SF, CSA e EF) relacionados à capacidade hídrica das folhas foram associados 649

apenas aos scores negativos do eixo (Fig. 3a). 650

A posição das espécies plotadas na ACP reflete uma clara distinção entre duas estratégias de 651

resistência à seca baseada apenas em traços foliares (Fig. 3b). O grupo formado por cinco espécies 652

sempre verdes (valores positivos do eixo 1) exibiram elevada longevidade e massa foliar, mas, ao 653

longo do eixo 2 se diferenciam em relação a capacidade hídrica das folhas (Fig. 3b). As espécies 654

decíduas representam um gradiente de variação funcional, no entanto, 12 espécies exibiram traços 655

foliares que refletem alta capacidade fotossintética (valores negativos do eixo 1) e assim, como nas 656

espécies sempre verdes diferenciam-se apenas em relação a capacidade hídrica (Fig. 3b). 657

34

Figura 3 – Ordenação de 17 traços funcionais foliares ao longo de dois eixos de componentes 658

principais (a). Distribuição das espécies decíduas e sempre verdes no espaço ao longo do eixo 1e 2 659

(b). 660

Ecofisiologia e estratégias à seca 661

Nós encontramos que espécies decíduas e sempre verdes exibem claramente uma demanda 662

conflitante entre duração das folhas e taxa fotossintética. A taxa de fotossíntese por massa foliar 663

(Amassa) declina com o aumento na longevidade foliar (LF) sendo significativamente maior nas 664

espécies decíduas do que nas espécies sempre verdes (R2=0,51 P<0,001; Fig. 3a). Nas espécies 665

decíduas, a LF e Amassa apresentou elevada variação, diferentemente das espécies sempre verdes 666

que demonstraram pouca variação (Fig. 4a). A Amassa foi correlacionada com a condutância 667

estomática (gs) (R2= 0,43 P<0,001; Fig. 4b) e área foliar (AF) (R2=0,70 P<0,001; Fig. 4c). As 668

espécies decíduas exibiram maior gs do que as espécies sempre verdes, porém, essa diferença entre 669

os grupos não foi significativa estatisticamente (Fig. 4b). 670

35

Figura 4 – Regressão linear entre taxa de fotossíntese por unidade de massa (Amassa) e longevidade 671

foliar (LF) em (a), condutância estomática (gs) em (b) e área foliar específica (AFE) em (c). Nota: 672

Média de cinco indivíduos por espécie; Círculos pretos - espécies decíduas; triângulos abertos - 673

espécies sempre verdes. 674

Nós encontramos que durante o período chuvoso (sem restrições hídricas) espécies decíduas 675

e sempre verdes não se diferenciam em relação ao uso da água. A eficiência instantânea no uso da 676

água (EUAi) e a eficiência intrínseca no uso da água (EUA) não foi significativamente diferente 677

entre espécies decíduas e sempre verdes (Fig.5; F=0,2611 P=0,61; F=0,04 P=0,84). 678

36

Figura 5 – Comparação entre eficiência intrínseca no uso da água (EUA) e eficiência instantânea no 679

uso da água (EUAi) em espécies decíduas e sempre verdes. Nota: Barras pretas - espécies decíduas; 680

barras brancas – espécies sempre verdes; Letra iguais indicam que não diferenças entre os grupos 681

(Teste de Tukey 5% de significância). 682

4. Discussão 683

Neste estudo, nós encontramos que espécies decíduas e sempre verdes se diferenciam nos traços 684

funcionais foliares que refletem claramente a ocorrência de duas estratégias de resistência à seca. 685

Além disso, nós fornecemos informações sobre o comportamento fisiológico das espécies quando a 686

disponibilidade hídrica não restringe as trocas gasosas e uso da água. As espécies decíduas 687

apresentaram maior taxa fotossintética por unidade de massa, refletindo baixo investimento de 688

carbono na construção da folha, porém, com alta capacidade na assimilação de carbono. Por outro 689

lado, espécies sempre verdes exibiram elevada longevidade foliar o que representa alto investimento 690

de carbono na construção das folhas. Esses resultados são consistentes aos encontrados em outros 691

estudos que igualmente compararam traços funcionais entre espécies decíduas e sempre verdes em 692

regiões semiáridas (Ackerly 2004; Franco et al. 2005; Fu et al. 2012). As diferenças em traços 693

foliares específicos como LF, AFE, MFE, Amassa e CSA demonstraram que esses grupos fenológicos 694

se diferenciam em mecanismos fisiológicos como trocas gasosas e uso da água, portanto, 695

apresentam estratégias distintas de resistência à seca (ver Ackerly 2004). 696

Embora não observamos diferença na Aárea e gs entre espécies decíduas e sempre verdes, 697

espécies decíduas exibiram baixa MFE o que resulta em elevada Amassa em comparação com as 698

37

espécies sempre verdes. Outros estudos também demonstraram que diferenças na capacidade 699

fotossintética desses grupos são mais evidentes quando utilizamos Amassa ao invés da Aárea (Ackerly 700

2004; Fu et al. 2012), sendo essa variação entre a taxa de assimilação por área e massa uma 701

importante regra na limitação de água em ambientes semiáridos e áridos (Ackerly 2004). 702

No período chuvoso as folhas de espécies decíduas demonstraram elevado conteúdo de água 703

(maior CSA) o que sugere uma maior capacidade nas trocas gasosas do que as espécies sempre 704

verdes. Além disso, a maior taxa de fotossíntese em espécies decíduas durante período de alta 705

disponibilidade hídrica, indica a existência da relação de custo benefício na construção das folhas. 706

Essa relação sugere que espécies decíduas mantem uma alta concentração de nitrogênio foliar para 707

manter alta taxa de assimilação de CO2 que é fixado em grande quantidade durante o curto tempo de 708

vida da folha (Eamus 1999). No período seco, essas espécies perdem as folhas para evitar a perda 709

excessiva de água (Borchert 1994; Lima & Rodal, 2010; Lima et al. 2012). Em contrapartida, 710

espécies sempre verdes mantém as folhas e as trocas gasosas mesmo sob baixos potenciais hídricos, 711

exibindo clara tolerância ao déficit hídrico (Odening et al. 1974). 712

Neste estudo demonstramos evidências que espécies decíduas e sempre verdes exibem uma 713

demanda conflitante entre tolerância à seca e taxa fotossintética da folha (Fig. 4a). A LF, traço que 714

demonstra tolerância à seca, foi negativamente correlacionado com a Amassa, que reflete a 715

capacidade fotossintética da folha. Espécies decíduas exibem alta capacidade fotossintética e 716

duração curta das folhas. Por outro lado, espécies sempre verdes constroem folhas com alto 717

investimento de carbono que possibilita maior LF, porém, reduz sua capacidade fotossintética 718

(Eamus 1999; Ishida et al. 2006). 719

Além disso, diferenças pronunciadas na gs entre espécies decíduas e sempre verdes são 720

comumente descritas em diversos ecossistemas sazonalmente secos (Chen et al. 2009; Mediavilla & 721

Escudero, 2003; Ishida et al. 2006) e são interpretadas com uma demanda conflitante entre LF e 722

eficiência hidráulica (Sobrado 1993; Ishida et al. 2010; Fu et al. 2012). Embora não observamos 723

diferenças significativas na gs entre espécies decíduas e sempre verdes, acreditamos que a maior 724

taxa fotossintética por unidade de massa nas espécies decíduas, ocorreu possivelmente por que essas 725

espécies exibiram menor massa foliar por unidade de área, o que representa uma barreira física a 726

difusão do CO2. Folhas com alto MFE apresentam grande espessura foliar, espessamento das 727

paredes das células do mesófilo e alta densidade de células no mesófilo, essas características 728

resultam em menor condutância de CO2 no interior da folha com redução significativa na taxa de 729

fotossíntese (Kogami et al. 2001). 730

38

Espécies sempre verdes tolerantes à seca são mais conservativas no uso da água e exibem, 731

maior sensibilidade estomática aos efeitos da seca do que espécies decíduas que evitam à seca 732

(Mediavilla & Escudero 2003). No nosso estudo, não observamos diferenças na eficiência do uso da 733

água entre espécies decíduas e sempre verdes (Fig. 5). Isso sugere que as diferenças entre as 734

estratégias de evitação e tolerância à seca são primariamente determinadas por diferenças na 735

capacidade hidráulica, traços relacionados à fotossíntese e tolerância das folhas ao estresse hídrico 736

(Fu et al. 2012). Corroborando como a nossa primeira hipótese, as diferenças entre traços foliares 737

chaves como LF, MFE e Amassa fornecem evidências que esses grupos exibem duas estratégias 738

distintas. As espécies decíduas exibiram curta LF, baixa MFE e elevada Amassa (estratégia de 739

evitação), enquanto que espécies sempre verdes demonstraram alta LF e MFE, porém, ao custo de 740

baixa Amassa (estratégia de tolerância). 741

Durante o período de disponibilidade hídrica, diferenças em relação a EUA, EUAi e gs entre 742

espécies decíduas e sempre verdes não foram observadas, refutando nossa segunda hipótese. 743

Acreditamos que outros mecanismos e traços funcionais não detectados nesse estudo estão 744

relacionados com o uso da água e comportamento estomático dessas espécies. Alguns trabalhos 745

demonstraram que diferenças na EUA e gs entre esses grupos está diretamente relacionada com as 746

respostas estomáticas aos efeitos negativos da seca para manutenção do estado hídrico da planta 747

(Mediavilla & Escudero, 2003; Bucci et al. 2004; Bucci et al. 2005) ou associada a órgãos que 748

exibem elevada capacidade de armazenamento de água (Bucci et al. 2004; Zane et al. 2010). Desta 749

forma, sugerimos que estudos posteriores investiguem as diferentes associações de traços funcionais 750

com a fenologia foliar e estado hídrico em espécies decíduas e sempre verdes, identificando 751

essencialmente como diferem essas estratégias de resistência a seca (evitação e tolerância) em escala 752

estacional. 753

Agradecimentos 754

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes), a concessão da 755

bolsa de estudos do doutorando B.C. Souza. À CAPES, através dos Programas Nacionais de 756

Cooperação Acadêmica (PROCAD 157/2007), e o Conselho Nacional de Desenvolvimento 757

Científico e Tecnológico (Casadinho/Procad, processo n°552213/2011-0), o suporte financeiro para 758

realização do estágio de Doutorado Sanduíche de B.C. Souza na Universidade Estadual de 759

Campinas (UNICAMP/São Paulo). A E.C.D Carvalho e a C.C. Oliveira, a ajuda nos trabalhos de 760

39

campo. Aos coordenadores da Fazenda Experimental Vale do Curu, pertencente a Universidade 761

Federal do Ceará, por permitirem desenvolver os trabalhos de campo e o apoio logístico. 762

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Williams-Linera, G. 2000. Leaf demography and leaf traits of temperate-deciduous and tropical 862

evergreen-broadleaved trees in a Mexican montane cloud forest. Plant Ecology 149: 233-244. 863

Wilson, P.J.; Thompson, K.E.N. & Hodgson, J.G. 1999. Specific leaf area and leaf dry matter 864

content as alternative predictors of plant strategies. New Phytologist 143: 155-162. 865

Wright, I.J.; Leishman, M.R.; Read, C. & Westoby, M. 2006. Gradients of light availability and leaf 866

traits with leaf age and canopy position in 28 Australian shrubs and trees. Functional Plant Biology 867

33: 407-419. 868

Wright, I.J.; Reich, P.B.; Westoby, M.; Ackerly, D.D.; Baruch, Z.; Bongers, F.; Cavender-Bares, J.; 869

Chapin, T.; Cornelissen, J.H.C.; Diemer, M.; Flexas, J.; Garnier, E.; Groom, P.K.; Gulias, J.; 870

Hikosaka, K.; Lamont, B.B.; Lee, T.; Lee, W.; Lusk, C.; Midgley, J.; Navas, M.L.; Niinemets, Ü.; 871

Oleksyn, J.; Osada, N.; Poorter, H.; Poot, P.; Prior, L., Pyankov, V.; Roumet, C.; Thomas, S.; 872

Tjoelker, M.G.; Veneklaas, E.J. & Villar, R. 2004. The worldwide leaf economics spectrum. Nature 873

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Zanne, A.E.; Westoby, M.; Falster, D.S.; Ackerly, D.D.; Loarie, S.R.; Arnold, S.E.J; Coomes, D.A. 875

2010. Angiosperm wood structure: Global patterns in vessel anatomy and their relation to wood 876

density and potential conductivity. American Journal of Botany 97: 207-215. 877

43

Capítulo 2 878

DROUGHT RESPONSE STRATEGIES IN DECIDUOUS AND EVERGREEN WOODY 879

SPECIES OF A TROPICAL DRY FOREST‡ 880

Bruno Cruz de Souza1*, Rafael Silva Oliveira2, Francisca Soares de Araujo3, André Luiz Alves de Lima4 and 881

Maria Jesus Nogueira Rodal5 882

1 Graduate program in Ecology and Natural Resources, Science Center, University Federal of Ceará, 60455-883

760, Fortaleza, Brazil. 884 2Department of Plant Biology, Institute of Biology, University of Campinas, 13083-970 Campinas, Brazil. 885 3Department of Biology, University Federal of Ceará, 60455-760, Fortaleza, Brazil. 886 4, University Federal Rural of Pernambuco, Campus of Serra Talhada 56900-000, Serra Talhada, Brazil. 887 5Department of Biology, Botany Sector, University Federal Rural of Pernambuco, 52171-900, Recife, Brazil. 888 * Correspondence address. Graduate program in Ecology and Natural Resources, Science Center, Federal 889

University of Ceará, 60455-760, Fortaleza, Brazil. Phone: 55(85)33669704; Fax: 55(85)33669704; E-mail: 890

[email protected] 891

ABSTRACT 892

Deciduous and evergreen trees are usually considered the main coexisting functional groups in 893

tropical dry forests. We compared hydraulic and foliar traits of 22 woody species in a seasonally dry 894

tropical forest in northeastern Brazil to determine whether deciduous and evergreen species have 895

convergent or divergent water-use strategies. Our hypothesis were that evergreen species are more 896

conservative in water use and have higher sensitivity to atmospheric and edaphic drought (isohydric 897

strategy) than deciduous species (anisohydric strategy). We monitored leaf phenology, 898

micrometeorological variables and soil moisture for 12 months and measured gas exchange, wood 899

density, stem water potential (ΨstemPD), leaf water potential (Ψleaf) and water potential at 50% of the 900

maximum gs (ΨSC). We found that deciduous species have divergent hydraulic strategies 901

(isohydric/anisohydric) regardless of wood density, whereas evergreen species are always 902

anisohydric. We consider that hydraulic traits, such as the water potential gradient between roots 903

and leaves, water potential responsible for 50% of the stomatal closure, and seasonal predawn water 904

potential are key traits for understanding water-use strategies in species that occur in seasonally dry 905

environments. 906

Keywords: leaf phenology, water potential, wood density, isohydric strategy, anisohydric strategy, 907

leaf functional traits. 908

‡ Manuscrito submetido ao periódico Functional Plant Biology

44

Introduction 909

Several global climate change models (GCMs) project significant changes in temperature 910

and rainfall for the next 85 years in many tropical regions (Intergovernmental Panel on Climate 911

Change IPCC, 2007; Vera et al. 2006). The northeastern region of Brazil, where a semi-arid climate 912

and seasonally dry tropical forests (SDTFs) prevail, is especially vulnerable to climate change and 913

future climate projections predict an increase in temperature and a decrease in rainfall due to a 914

higher frequency of consecutive dry days (Marengo et al. 2009). The combined effects of higher 915

temperatures and lower rainfall in this region will lead to an ‘aridization’, causing an expansion of 916

semi-deserts in the driest areas (Oyama and Nobre 2003; Salazar et al. 2007). However, how SDTFs 917

species will respond to those climate changes, or what species are sensitive or resistant to them, is 918

still unknown. 919

Seasonally dry tropical forests are ecosystems of global relevance because they occupy a 920

large area in the tropics (40% of the tropical landmass) and are much more threatened by 921

deforestation than rainforests (Olivares and Medina, 1994; Hayden and Greene, 2009). Global 922

models of biogeography, vegetation and carbon balance still consider deciduous and evergreen 923

species as the only two functional categories for this vegetation (see Bonan et al. 2003; Reich et al. 924

2007). This has major implications for modeling ecosystem carbon and water balance because 925

deciduous species have much shorter windows of opportunity for carbon gain and water loss than 926

evergreen species. Some studies show that deciduous and evergreen species usually exhibit 927

differences in gas exchange capacity, assimilation rate and water use (Goldstein et al. 1989; 928

Miyazawa and Kikuzawa, 2005; Mediavilla and Escudero 2003; Fu et al. 2012; Worbes et al. 2013), 929

but this pattern has not been consistently observed in all SDTFs (Damesin et al. 1998; Bucci et al. 930

2005; Hasselquist et al. 2010). Therefore, a more comprehensive dataset linking leaf phenology to 931

ecophysiology and hydraulic strategies for seasonally dry tropical forest species is needed to 932

improve classification of functional plant types (FPTs) in land surface models (Bonan et al. 2003). 933

The functional differences between deciduous and evergreen species are usually related to 934

the balance between the costs and benefits of leaf construction (Chabot and Hicks 1982; Kikuzawa, 935

1991; Wright et al. 2004). However, phenological groups might also be associated with contrasting 936

stem traits and these traits can be good predictors of the hydraulic functioning of plants in seasonal 937

climates (Borchert 1994; Sobrado 1997; Brodribb et al. 2002; Choat et al. 2006; Worbes et al. 938

2013). For example, deciduous species exhibit phenological variations associated with stem water 939

45

potential (Ψwood) and wood density (ρwood). Species with low ρwood show sprouting and reproductive 940

phases in the dry period, whereas the phenophases of species with high ρwood is usually dependent on 941

soil water availability (Borchert 1994; Borchert and Rivera 2001; Lima and Rodal 2010; Lima et al. 942

2012; Oliveira et al. 2015). These authors argue that variation in phenological patterns result from 943

differences in stem water storage capacity, but differences in rooting depth could affect the duration 944

of foliage in crowns of trees during the dry season. In a study carried out in a Brazilian savanna, 945

woody species with different phenological behaviors (deciduous, brevideciduous, and evergreen) 946

showed convergence in their hydraulic strategy (Bucci et al. 2005). On the one hand, evergreen 947

species occurring in Mediterranean showed a more conservative hydraulic strategy in terms of water 948

use (isohydric), as they had low maximum gs, high stomatal sensitivity to atmospheric drought, and 949

high leaf water potential (Ψleaf) before dawn even during the dry season (Mediavilla and Escudero 950

2003). On the other hand, deciduous species occurring in same region were less conservative in 951

water use (anisohydric), and showed high maximum gs and low stomatal sensitivity to atmospheric 952

drought (Mediavilla and Escudero 2003). However, in these studies a small number of species (2 to 953

12) were compared and we do not know whether the results would be consistent for larger number 954

of species. In addition, the existence of subgroups of deciduous species (see Lima and Rodal 2010; 955

Lima et al. 2012; Oliveira et al. 2015) with different phenological behaviors associated with Ψwood 956

and ρwood suggests the occurrence of different patterns in the annual variation of Ψwood, and, 957

consequently, different responses to drought. 958

In this study, we aimed at testing for divergence or convergence in hydraulic strategies 959

between deciduous and evergreen species in a seasonally dry tropical forest. We expected deciduous 960

species to show anisohydric behavior, low stomatal sensitivity, and high daily variation in leaf water 961

potential (Ψleaf), whereas evergreen species were expected to have isohydric behavior, higher 962

stomatal sensitivity, and relatively invariable maintenance of the daily leaf water potential (Ψleaf). In 963

response to seasonal drought, we also hypothesized that deciduous species compensate their short 964

leaf longevity by being less conservative in water use; therefore, they were expected to show high 965

variation in the seasonal water potential (see Borchert 1994; Lima and Rodal 2010; Oliveira et al. 966

2015). In contrast, evergreen species should exhibit a highly conservative water use behavior, which 967

reduces variations in seasonal water potential and the negative effects of desiccation. We studied 22 968

woody species commonly found in seasonally dry tropical forests of northeastern Brazil to 969

investigate how species with different phenological behavior respond to drought. Our study provides 970

46

evidence that species within the same phenological category have different hydraulic strategies and 971

sensitivities to drought. In addition, we demonstrate that hydraulic traits such as the water potential 972

gradient between roots and leaves, the water potential responsible for 50% of the stomatal closure, 973

and seasonal predawn water potential are good predictors of the hydraulic strategies that can be 974

easily incorporated in land surface models. 975

Material and Methods 976

Study area 977

This study was carried out in a fragment of a seasonally dry tropical forest, protected for 978

approximately 40 years, with negligible human activity. The studied forest fragment is located in the 979

Curu Valley Experimental Farm (FEVC, 3°47′S, 39°16′W), at 12 km to the west of the municipality 980

of Pentecoste, state of Ceará, Brazil. Soils in this region are shallow with low water storage capacity 981

(Sampaio 1995). The vegetation is locally known as caatinga and shows different types of 982

vegetation types, from deciduous thorny woodlands to tropical dry forests (Cole 1960; Sampaio 983

1995; Pennington et al. 2009). In general, seasonally dry tropical forests are characterized by plant 984

species with different phenological patterns (Borchert 1994; Eamus 1999). In our study area, 985

deciduous trees and shrubs (average height: 8.5 m) are dominant, whereas evergreen species are less 986

abundant. 987

Extreme droughts, of variable intensity and duration, are common in the semi-arid region of 988

Brazil (Sampaio 1995). The annual temperature range varies little between seasons (averages of 23 989

ºC in the rainy season and 27º C in the dry season). However, its high annual radiation of 2800 h and 990

potential evapotranspiration of 2000 mm/year lead to water scarcity (Araújo et al. 2004). The 991

regional climate is classified as BSh – semi-arid, dry, with summer rains and a dry winter in the 992

Köppen-Geiger system (Peel et al. 2007). The climate diagram made with data from the past 13 993

years (2000-2012) shows a marked difference between the rainy and dry seasons (Fig.1). The 994

average annual rainfall is 729 mm, with 76% of the rains concentrated in the rainy season (January 995

to April), followed by a long dry season (May to December). The average annual temperature is 996

28.6 ºC (max. 34.5 ºC and min. 22.6 ºC) with relative humidity around 60%. In the year of the 997

present study (2012), the annual rainfall was 416.9 mm (57% of the average) and the average 998

temperature was 28.8 ºC (max. 35 ºC and min. 22.6 ºC; Fig.1). 999

47

Fig. 1. Climate diagram (Walter and Lieth 1960) for the Curu Valley Experimental Farm, 1000

Pentecoste, Ceará, northeastern Brazil. On the left-hand side, we present data for the past thirteen 1001

years (2000-2012) and on the right-hand side, data for the year of the present study (2012). 1002

1003

Soil water content and vapor pressure deficit (VPD) 1004

To determine soil water content, we collected monthly 50 deformed soil samples in 25 10 x 1005

10-m plots 20 m apart from one another and evenly distributed along a half-hectare area. Data 1006

collection was carried out from December 2011 to November 2012 from 07:00 to 10:00 at two 1007

depths (0-10 cm and 11-20 cm). We determined SWC (%) using the standard gravimetric method 1008

given by the difference between fresh and dry weight, which was obtained after the samples were 1009

oven dried at 105 ºC. Data from relative air humidity and temperature sensors (Vaisala, model 1010

HMP35C) were used to calculate monthly vapor pressure deficit (VPD), according to the formula: 1011

VPD = es – ea, where es is the saturation vapor pressure of air and ea is water vapor pressure. All 1012

climate data were obtained from the meteorological station of the Federal University of Ceará, 1013

located in the Curu Valley Experimental Farm. 1014

Sampling design and model species 1015

We set up 50 plots (10x10 m) in an area of half-hectare to sample the dominant species in 1016

the community. In total, we identified 30 woody species of shrubs and trees. However, leaf traits 1017

and gas exchange were measured only in 22 species because these had more than five individuals in 1018

the area (Table 1; supporting information). The sampled species represent approximately 85% of all 1019

48

individuals in the area. Leaf phenology, growth form (tree, shrub, or climbing shrub), average height 1020

and the total number of individuals per species (N) in the study area are presented in Table 1. 1021

Table 1. Leaf phenology, growth form, wood density, plant height, and number of individuals of 1022

woody plants in a half-hectare plot in Pentecoste, Ceará, northeastern Brazil. 1023

Species Leaf phenology

Growth form

Wood Density (g cm3)

Plant height

(m)

Number of individuals (5.000 m2)

Aspidosperma pyrifolium Mart. Deciduous Tree 0.65 4.1±0.2 19 Cordia oncocalyx Allemão Deciduous Tree 0.55 7.9±2.5 106 Cordia trichotoma (Vell.) Arráb. exSteud. Deciduous Tree 0.55 6.2±0.6 19 Cynophalla flexuosa (L.) J. Presl Evergreen Shrub 0.56 2.3±0.9 6 Manihot carthaginensis (Müll. Arg.) Allemão Deciduous Shrub 0.34 5.4±0.3 51 Cochlospermum vitifolium (Willd.) (L.) Spreng Deciduous Tree 0.20 8.1±0.8 23 Amburana cearensis (Allemão) A.C. Sm. Deciduous Tree 0.46 12.8±3.0 11 Commiphora leptophloeos (Mart.) J.B. Gillett Deciduous Tree 0.30 9.6±1.6 9 Combretum leprosum Mart. Deciduous Climbing

shrub 0.55 6.6±0.3 113

Croton blanchetianus Baill. Deciduous Tree 0.62 11.9±0.6 57 Sebastiania macrocarpa Müll. Arg. Deciduous Tree 0.62 5.3±0.1 811 Anadenanthera colubrina (Griseb.) Altschul Deciduous Tree 0.61 7.0±1.5 6 Bauhinia cheilantha (Bong.) D. Dietr. Deciduous Tree 0.67 8.0±0.5 122 Libidibia ferrea (Mar. ex Tul.) L.P. Queiroz Evergreen Tree 0.65 8.3±1.5 11 Mimosa caesalpiniifolia Benth. Deciduous Tree 0.65 15.2±1.7 50 Piptadenia stipulacea (Benth.) Ducke Deciduous Tree 0.57 8.4±0.5 92 Piptadenia viridiflora (Kunth) Benth. Evergreen Tree 0.59 7.4±0.7 11 Poincianella bracteosa (Tul.) L.P. Queiroz Deciduous Tree 0.65 6.8±1.1 98 Lafoensia pacari St. Hil. Deciduous Tree 0.62 7.9±0.4 68 Helicteres heptandra L.B. Sm. Deciduous Shrub 0.57 2.2±0.5 10 Zizyphus joazeiro Mart. Evergreen Tree 0.55 12.4±1.2 6 Ximenia Americana L. Evergreen Tree 0.58 8.5±0.8 25 Patterns of leaf phenology: deciduous or evergreen. Growth form: tree, shrub, or climbing shrub. Wood density in g cm3 1024

(average of 25 samples per species). Plant height in m (average ± standard error). Total number of individuals per 1025

species in half a hectare of the Curu Valley Experimental Farm, Pentecoste, Ceará, Brazil. 1026

Field measurement of leaf traits 1027

We measured 17 leaf traits to characterize leaf functional differences of deciduous and 1028

evergreen species, following the protocol proposed by Cornelissen et al. (2003). Due to the 1029

logistical difficulties of tagging and monitoring branches with leaves in adult trees, we assumed leaf 1030

lifespan (LL; in days) to be the average number of days from the beginning of leaf sprouting to the 1031

end of leaf fall, which we monitored in ten individuals per species at intervals of 15 days. We used 1032

these data to estimate monthly crown cover dynamics for all species (crown cover = 0 to 100%). To 1033

measure the other leaf traits, we used 10 expanded leaves from five individuals per species (50 1034

leaves per species). All leaves were sun-exposed and damage-free. In April 2012, we collected 1035

leaves from 08:00 to 10:00, rehydrated them for 8 h before measuring leaf area (LA; cm2), petiole 1036

length (PL; cm), leaf dry mass per area (LMA; dry mass/leaf area; mg-1mm2), leaf thickness (LTh; 1037

49

mm), leaf density (LD; dry mass /(leaf area x leaf thickness; g cm-3), leaf dry matter content 1038

(LDMC; dry mass /water-saturated fresh mass; mg g-1), leaf saturated water content (SWCleaf; water-1039

saturated fresh mass – dry mass / dry mass; g g-1), leaf succulence (LS; water-saturated fresh mass – 1040

dry mass/leaf area; g/m2), chlorophyll per unit leaf area (Chlarea; chlorophyll content/leaf area; µmol 1041

cm-2), and chlorophyll per unit mass (Chlmass; chlorophyll content/mass; µmol g-1). 1042

We estimated chlorophyll content using a SPAD chlorophyll meter (Minolta SPAD 502 1043

Chlorophyll Meter, Spectrum Technologies Inc., Plainfield, IL, USA), and, then, we used the 1044

average value to calculate the polynomial model for tropical trees (chlorophyll content = 0.664 x 1045

SPAD + 0.012 x SPAD2; Coste et al. 2010). We used a handheld infrared gas analyzer (Model LI-1046

6400XT; LI-COR Inc., Lincoln, NE, USA) to measure the maximum photosynthesis rate per unit 1047

area (Amax; µmol m-2 s-1), the maximum photosynthesis rate per unit mass (Am; Am=Amax/LMA; nmol 1048

g-1 s-1), and the maximum stomatal conductance (gsmax; mol m-2 s-1). For measurements of gas 1049

exchange, we kept the leaves in the chamber of the handheld meter for approximately 120 s; the 1050

CO2 concentration was fixed at 400 ppm, the flow rate 400 µmol s-1, and the photosynthetically 1051

active radiation inside the chamber was 1800 µmol (LI-6400XT LED light source). We took the 1052

measurements from 08:00 to 10:00 on clear days. The relative humidity at natural conditions varied 1053

from 50% to 70% and the temperature from 25 to 32 ºC. We also calculated the water use intrinsic 1054

efficiency (WUE; Amax/gsmax; µmol CO2 mol-1 H2O). Using the same leaves from which we 1055

measured all traits, we determined the nitrogen content per unit mass (Nmass; % dry mass) and the 1056

phosphorous content per unit mass (Pmass; % dry mass) per individual. We determined leaf total 1057

nitrogen content by using the micro-Kjeldahl method (Bremner 1965). To determine leaf total 1058

phosphorous content, after distillation, we used a mixture of nitric, sulfuric, and perchloric acids, at 1059

the proportion 10:1:2. The total phosphorous in the extract was determined by colorimetry, at 410 1060

nm, using ammonia vanadomolybdate (Allen et al. 1974). 1061

Field measurement of stem water potential, wood density, and gas exchange 1062

To investigate the water relations of each species in the rainy and dry seasons, we measured 1063

each month the predawn stem water potential (ΨstemPD; MPa) using a Scholander pressure chamber 1064

with a maximum capacity of 10 MPa (Model P3005F01, Soil Moisture Corp., Santa Barbara, 1065

California, USA). We carried out ΨstemPD measurements on three terminal branches of three 1066

individuals per species. We decided to use terminal branches, because during the dry season 1067

deciduous species lose their leaves completely. Measuring water potential in leafless terminal 1068

50

branches with pressure chamber can accurately represent Ψstem (Wolf and Kursar 2015). We opted to 1069

measure ΨstemPD on branches that were not isolated in black plastic bags after finding no differences 1070

in ΨstemPD between bagged and unbagged branches. We assumed the soil water potential at the root 1071

level equals the ΨstemPD on terminal branches (Brodribb et al. 2002), except for species with water 1072

storage capacity that maintained high water potential regardless of the soil water potential (see Lima 1073

and Rodal 2010; Oliveira et al. 2015). We measured the ΨstemPD from December 2011 to November 1074

2012, from 0:00 to 4:00 on the 15th day of each month. We obtained the minimum water potential 1075

(ΨstemPD minimum; MPa) by considering the minimum value of water potential observed during the 1076

year. We calculated the gradient in seasonal predawn stem water potential (∆Ψseasonal; MPa) as the 1077

difference between minimum and maximum ΨstemPD throughout the year. To investigate the 1078

relationship between the ΨstemPD and wood density (ρwood; g cm3), we measured ρwood in five branch 1079

samples (diameter ≥3 cm) of five individuals per species. Each sample was peeled, saturated in 1080

distilled water for 120 h to determine its volume and then oven dried for 72 h at 105 ºC (Pérez-1081

Harguindeguy et al. 2013). We determined the ρwood by calculating the ratio between the dry mass 1082

and the saturated volume. 1083

To assess the stomatal behavior and the water status of the species throughout the day, we 1084

measured the daily variation in stomatal conductance (gs) and the leaf water potential (Ψleaf) in five 1085

individuals per species during the rainy season. We carried out the measurements in April 2013, on 1086

clear days from 4:00 to 18:00 at 2-h intervals, using five leaves per individual. We opted to measure 1087

predawn Ψleaf on branches that were not isolated in black plastic bags after we discarded the 1088

hypothesis of nocturnal transpiration by testing for differences in Ψleaf between bagged and 1089

unbagged branches. We calculated the water gradient from the root to the leaf throughout the day 1090

(∆Ψplant; MPa) as the difference between ΨPD and the water potential at midday (ΨMD; MPa). In 1091

addition, we tested for differences among species in terms of the water potential responsible for 50% 1092

of stomatal closure (ΨSC; MPa; Brodribb et al. 2003). All measurements were taken from damage-1093

free leaves and exposed to radiation. We divided the 22 species in pairs and measured all of them for 1094

11 consecutive days, in order to minimize the effects of climate variations. 1095

We kept the leaves in the chamber of the infrared analyzer for 120 s; the CO2 concentration 1096

was fixed at 400 ppm, the flow rate at 400 µmol s-1, and the humidity in the chamber was similar to 1097

that of the ambient. We calculated the photosynthetically active radiation (PAR) inside the chamber 1098

(LI-6400XT LED light source) as the averages per time (4:00 – 0 µmol; 6:00 - 300 µmol; 8:00 – 1099

1200 µmol; 10:00 – 1800 µmol; 12:00 – 2000 µmol; 14:00 – 1200 µmol; 16:00 – 400 µmol; 18:00 – 1100

51

0 µmol) obtained in clear days with the quantum sensors LI-191 connected to a data logger LI-1400 1101

(LI-COR Inc., Lincoln, NE, USA). Immediately after the measurement of gs, we placed the leaves in 1102

a Scholander pressure chamber to measure Ψleaf. 1103

Statistical analysis 1104

We tested for differences in leaf functional traits between evergreen and deciduous species with a t 1105

test for independent samples in the software R 2.15.1 (R Development Core Team, 2012). The data 1106

were tested for normality (Shapiro-Wilk test), and, if necessary, log-transformed (base 10) before 1107

undergoing parametric tests. We used a principal component analysis (PCA) calculated in the 1108

software PC-ORD 6 (Multivariate Analysis of Ecological Data, Oregon, U.S.A) to examine 1109

combined patterns of functional traits and species ordination in relation to phenological behavior 1110

and hydraulic strategies. In this analysis, we used the minimum number of functional traits after 1111

observing a high correlation between many traits. We used multi-response permutation procedures 1112

(MRPP) based on the Euclidian distance to compare functional similarity within the groups formed 1113

after the PCA. The MRPP does not have assumptions such as multivariate normality and 1114

homogeneity of variances. This analysis provides an ‘A-value’ that varies between 0-1 and can be 1115

used as a proxy for within-group homogeneity (McCune and Mefford 2011). We considered the 1116

functional groups consistent, if the ‘A-value’ was larger than 0.3 (McCune and Grace 2002). We 1117

used a one-way ANOVA followed by a Tukey post-hoc test (α < 0.05) to compare phenological 1118

groups with different water strategies in relation to gs, daily Ψleaf and ΨSC. We used a regression 1119

analysis to test for a relationship between ρwood and ΨstemPD minimum and LL and ΨSC. We used simple 1120

and multiple regression models to test which environmental variables, VPD (kPa) and SWC (%), 1121

significantly affect species crown cover (%). We carried out those analyses in R 2.15.1. 1122

Results 1123

Effects of VPD and SWC on crown-cover dynamics 1124

Vapor pressure deficit and SWC were strongly correlated with seasonal dynamics in crown 1125

cover (%) of deciduous and evergreen species (Fig. 2 a, b). We observed different critical points in 1126

VPD affecting crown cover (%) in deciduous and evergreen species (Fig. 2b). Deciduous species 1127

had synchrony between maximum crown cover (%) and VPD values below 1.0 kPa (Fig. 2b). The 1128

crown cover (%) in evergreen species was not affected by VPD, even at the peak of the dry season, 1129

when the monthly VPD average was above 2.0 kPa (Fig. 2b; Table 2). 1130

52

Fig. 2. Monthly variation in crown cover (%) of evergreen and deciduous species in relation to soil 1131

water content (%; a) and vapor deficit pressure (kPa; b). 1132

1133

In deciduous species crown cover (%) was positively related to SWC (simple regression, r2 = 1134

0.67, P < 0.05) and VPD (simple regression, r2 = 0.69, P < 0.01; Table 2). By analyzing the 1135

variation in SWC and VPD in relation to crown cover (%) in deciduous species (multiple regression, 1136

r2 = 0.86, P < 0.001; Table 2), we observed high sensitivity to the pooled effects of the atmospheric 1137

and edaphic drought. In the case of evergreen species, we observed a significant linear correlation 1138

only with SWC (simple regression, r2 = 0.58; P < 0.05) and no correlation with VPD (simple 1139

53

regression, r2=0.25; P=0.77; Table 2). Crown cover (%) in evergreen species showed sensitivity 1140

only to edaphic drought. Even when performing a pooled analysis of SWC and VPD, there were no 1141

significant differences when we compared this multiple model with the simple model only with 1142

SWC (multiple regression, r2 = 0.58; P < 0.05; Table 2). 1143

Table 2. Models and R2 values from the simple regression and multiple regression analysis of crown 1144

cover (%) in relation to soil water content (%) and vapor pressure deficit (kPa). 1145

Model Deciduous species (Crown cover)

P value Evergreen species (Crown cover)

P value

SWC 0.67 0.01* 0.58 0.02* VPD 0.69 0.006** 0.25 0.77ns SWC + VPD 0.86 0.0001*** 0.58 0.01* Notes: The models were denominated SWC (soil water content), VPD (vapor pressure deficit), and SWC + VPD 1146

(combines the first and second models). * P<0.05; **P<0.01; ***P<0.001; ns – not significant. 1147

Differences in leaf traits between evergreen and deciduous species 1148

We observed marked differences between phenological groups only in traits related to 1149

carbon assimilation and investment in leaf construction (Table 3). Leaf lifespan (LL) differed 1150

between evergreen (326.8 days) and deciduous species (159.0 days; Table 3). Leaf area, SWCleaf, 1151

and Am were significantly higher for deciduous than evergreen species (Table 3). Nevertheless, 1152

LMA, LD, LDMC, and Chlmass were higher in evergreen than deciduous species (Table 3). There 1153

were no differences in PL, LTh, LS, Chlarea, Amax, gsmax, WUE, Nmass, and Pmass between deciduous 1154

and evergreen species (Table 3). 1155

Table 3. Comparison of 17 leaf traits among 17 deciduous and five evergreen species (values 1156

represent average ± standard error). 1157

Leaf trait Unit Deciduous Evergreen t P

LL Days 159.0±10.7 326.8±17.4 -7.61 0.001 LA cm2 85.0±16.6 33.4±13.0 2.12 0.046 PL cm 27.8±9.5 10.7±2.6 1.03 0.313

LMA mg-1mm2 0.03±0.0 0.09±0.0 -6.79 0.001 LTh Mm 0.21±0.02 0.21±0.05 -0.02 0.981 LD g cm-3 0.23±0.03 0.53±0.09 -3.95 0.001

LDMC mg g-1 315.2±19.7 463.3±28.9 -3.71 0.001 SWCleaf g g-1 2.48±0.2 1.22±0.15 3.17 0.004

LS g/m2 90.8±32.4 114.9±24.3 -1.24 0.225 Chlarea µmol cm-2 1.8±1.1 5.03±1.1 -2.00 0.058 Chlmass mgmol g-1 2.24±0.38 4.67±0.73 -2.80 0.010

Amax µmol CO2 m-2 s-1 8.29±0.6 7.38±0.9 0.65 0.518 Am nmol CO2 g-1 s-1 232.2±25.6 80.8±10.9 3.12 0.005

gsmax mol H2O m-2 s-1 0.37±0.02 0.31±0.03 1.18 0.255

54

WUE µmol CO2 mol-1 H2O 23.0±1.7 24.8±3.8 -0.46 0.645

Nmass mg g-1(%) 2.48±0.1 2.19±0.1 1.17 0.254 Pmass mg g-1(%) 0.20±0.02 0.17±0.02 0.49 0.629

Average values of two phenological groups compared with a t test for independent samples. P-values P < 0.05 are 1158

shown in boldface. LL, leaf lifespan; LA, leaf area; PL, petiole length; LMA, leaf dry mass per area; LTh, leaf thickness; 1159

LD, leaf density; LDMC, leaf dry matter content; SWCleaf, leaf saturated water content; LS, leaf succulence; Chlarea, 1160

chlorophyll per unit leaf area; Chlmass, chlorophyll per unit mass; Amax, leaf maximum area-based photosynthesis rate; 1161

Am, leaf maximum mass-based photosynthesis rate; gsmax, maximum stomatal conductance; WUE, water-use intrinsic 1162

efficiency; Nmass, nitrogen per unit mass; Pmass, phosphorus per unit mass. 1163

Hydraulic strategies 1164

Partially corroborating our predictions, we observed that deciduous and evergreen species 1165

showed different behaviors in terms of stomatal control and leaf water status throughout the day 1166

(Fig. 3). Deciduous species showed two behaviors: (1) high stomatal sensitivity and regular 1167

maintenance of the Ψleaf throughout the day (isohydric strategy) and (2) low stomatal sensitivity and 1168

high variation in the Ψleaf throughout the day (anisohydric strategy; Fig. 3). Seven deciduous species 1169

(C. leptophloeos, C. blanchetianus, S. macrocarpa, M. caesalpiniifolia, M. carthaginensis, C. 1170

vitifolium, and A. pyrifolium) exhibit a tendency towards the isohydric strategy (Fig. 3). The other 1171

ten deciduous species (C.oncocalyx, C.trichotoma, A. cearensis, C. leprosum, A.colubrina, B. 1172

cheilantha, P. stipulacea, P. bracteosa, L. pacari, and H. heptandra) showed a tendency towards the 1173

anisohydric strategy (Fig. 3). All five evergreen species showed anisohydric strategy, as most 1174

deciduous species. Those species exhibit little stomatal sensitivity and high variation in the Ψleaf 1175

throughout the day (Fig. 3). 1176

1177

1178

1179

1180

1181

1182

1183

1184

55

Fig. 3. Relationship between stomatal conductance (gs) and water potential (Ψleaf) in 17 deciduous 1185

and five evergreen species. Dots: average values of five individuals per species at different times of 1186

the day (4:00, 6:00, 8:00, 10:00, 12:00, 14:00, 16:00, and 18:00). Open circles: evergreen species; 1187

black circles: deciduous species. 1188

1189

56

The differences in hydraulic strategies between deciduous and evergreen species are also 1190

confirmed by the data on daily variation in Ψleaf (Fig. 4). At all times, isohydric deciduous species 1191

showed significant differences in Ψleaf compared with anisohydric deciduous species and 1192

anisohydric evergreen species (Fig. 4). In the comparison between anisohydric deciduous species 1193

and anisohydric evergreen species, we observed significant difference in Ψleaf only at 14:00 pm (Fig. 1194

4). 1195

Fig. 4. Comparison of stomatal conductance (gs) and leaf water potential (Ψleaf) daily between 1196

deciduous species with anisohydric and isohydric strategies and evergreen species with anisohydric 1197

strategy. (a) Average of the stomatal conductance (gs) by day time on the three groups. (b) Average 1198

of the leaf water potential (Ψleaf) by day time on the three groups. Equal letters indicate no 1199

difference in day time between the groups (Tukey test 5% significance - *P<0.05; **P<0.01 e 1200

***P<0.001). 1201

1202

57

Daily stomatal conductance (gs) was not different between deciduous species with isohydric 1203

and anisohydric strategies throughout the day, except in the end of day 18:00 pm (Fig. 4). In the 1204

comparison between isohydric deciduous species and anisohydric evergreen species, we observed 1205

significant differences in gs throughout the day, except at 10:00 am (Fig. 4). Anisohydric deciduous 1206

species and anisohydric evergreen species exhibit significant difference in gs only early in the 1207

morning and in the afternoon (06:00 am, 14:00 pm, 16:00 pm and 18:00 pm) (Fig. 4). 1208

In general, the lowest gs values throughout the day were observed in anisohydric evergreen 1209

species (Fig. 4). In contrast, deciduous species showed high gs values throughout the day, regardless 1210

of the hydraulic strategy (Fig. 4). Our observations provide evidence that, regardless of their 1211

phenological behavior, deciduous and evergreen plant species of seasonally dry tropical forests fit 1212

different axes of functional variation, which dissociates leaf phenology from hydraulic strategy. 1213

Maintenance of water status 1214

All species reached their maximum ΨstemPD after the month with the highest rainfall, then 1215

gradually decreased until reaching the minimum ΨPD in the end of the dry season (Supplementary 1216

Data Figure S1). The ΨstemPD varied between -0.1 and -8.3 MPa in deciduous species, and between -1217

0.6 and -7.0 MPa in evergreen species across seasons. It is important to notice that only one 1218

evergreen species (X. americana) showed a minimum ΨstemPD of -7.0 MPa (Supplementary Data 1219

Figure S1). 1220

Four deciduous species (M. carthaginensis, C. vitifolium, A. cearenses, and C. leptophloeos) 1221

exhibit low variation in ΨstemPD between the dry and rainy seasons. Among evergreen species, only 1222

X. americana showed high variation in ΨPD between seasons (Supplementary Data Figure S1). We 1223

found two patterns of seasonal hydraulic behavior that were independent of the phenological 1224

category: (1) species with high ρwood that depend on soil water availability to increase their water 1225

status, but cannot maintain this status after the rainy season; and (2) species with a regular 1226

maintenance of their water status regardless of the rainfall regime (Supplementary Data Figure S1). 1227

Deciduous species with high ρwood and the evergreen species X. americana depend on the rainfall 1228

regime to obtain water, whereas the other evergreen with high ρwood and deciduous species with low 1229

ρwood exhibit mechanisms to acquire and may rely on stored water. 1230

We found a strong negative correlation between ρwood and ΨstemPD minimum in all species 1231

(Polynomial model r2 = 0.73, P < 0.001; Fig. 5). Deciduous species with low regulation of water 1232

status between seasons showed high ρwood and more negative ΨstemPD minimum (Fig. 5). In contrast, 1233

58

deciduous species with low ρwood showed the least negative ΨstemPD minimum among all species studied 1234

(Fig.5). All evergreen species showed high ρwood related to less negative ΨstemPD minimum, but X. 1235

americana showed a ΨstemPD minimum similar to those of deciduous species with high ρwood (Fig.5). 1236

Fig. 5. The minimum predawn water potential (ΨstemPD minimum) was negatively correlated with ρwood 1237

(g cm3) in deciduous and evergreen species. Symbols: ρwood - average using five individuals and 1238

ΨstemPD minimum - average using three individuals. 1239

1240

1241

Leaf phenology and stomatal sensitivity to drought 1242

Isohydric deciduous species exhibit significantly lower ΨSC than anisohydric deciduous 1243

(F=107.5; P=0.0001) and anisohydric evergreen species (F=37.8; P=0.0002; Fig. 6a). Leaf life span 1244

of anisohydric evergreen species is significantly higher than LLS of isohydric deciduous (F=44.2; 1245

P=0.0002) and anisohydric deciduous species (F=52.9; P=0.0001; Fig. 6b). These two traits showed 1246

a significant negative and linear correlation (r2=0.28; P=0.01; Fig.6c), indicating a trade-off between 1247

leaf longevity and stomatal sensitivity to drought. 1248

1249

1250

1251

1252

1253

59

Fig. 6. (a) Water potential responsible for 50% of stomatal closure (ΨSC) and (b) leaf leaf span (LL) 1254

of isohydric deciduous species (ID), anisohydric deciduous species (AD) and anisohydric evergreen 1255

species (AE). (c) Relationship between ΨSC and leaf life span (LL). Equal letters indicate no 1256

significant (Tukey test 5% significance P<0.01). Errors bars represent the standard error of mean. 1257

1258

1259

60

Which functional traits better predict phenology and hydraulic strategies? 1260

In the principal component analysis (PCA) the first principal component represented in the 1261

PC 1 axis explained 47.9% of the variation in leaf traits (Fig. 7a). As expected, leaf traits, such as 1262

LLS, MFA, gSmax, and Amass, reflect a contrast between assimilation rate and cost at the leaf level in 1263

light interception. Therefore, they were grouped oppositely and strongly loaded in the principal 1264

component 1 (PC1; Fig.7b). Although the species were found in many directions, only those four 1265

traits (LLS, MFA, gsmax, and Am) were strong enough to separate species according to phenological 1266

types (Fig. 7a). The second principal component, PC 2, explained 22.4% of the variation in 1267

hydraulic trait values (PC 2; Fig. 7b). The hydraulic traits, ∆Ψplant, ΨSC, and ∆Ψseasonal had a strong 1268

positive effect in determining the location of the species studied (Fig. 7a). These three hydraulic 1269

traits together were crucial to separate the species according to their hydraulic strategies (Fig. 7a). 1270

The result of the MRPP test showed a strong consistency in the groups formed based on the 1271

ordination of leaf and hydraulic traits (A = 0.45; P < 0.001). The PC 1 axis was independent of the 1272

PC 2 axis indicating that the variation in the hydraulic strategies of the species is strongly 1273

dissociated from their phenological behavior. 1274

Fig. 7. Ordination of seven leaf and hydraulic traits on two principal component axes constructed 1275

based on average values of species traits (a). The factor loadings of deciduous and evergreen species 1276

on PC axis 1 and axis 2 are shown in (b). The original data were standardized (transformed using 1277

log10). LL – Leaf lifespan; LMA – leaf dry mass per area; gsmax – conductance stomatal maximum; Am – maximum 1278

photosynthesis rate per unit mass; ∆Ψplant – water gradient from the root to the leaf; ΨSC – water potential responsible for 1279

50% of stomatal closure; ∆Ψseasonal – gradient seasonal predawn water potential. 1280

1281

1282

1283

1284

1285

1286

1287

1288

1289

1290

61

Discussion 1291

Our findings confirm that deciduous and evergreen species in seasonally dry forests 1292

represent different hydraulic strategies but also points to hydraulic divergence within deciduous 1293

species. We show that foliar duration in deciduous species responds both to atmospheric and 1294

edaphic drought, whereas leaf duration in evergreen species responded only to edaphic drought. 1295

Two main factors are important in determining leaf fall in response to drought: (1) duration and 1296

intensity of the dry season and (2) the capacity of each species to control water loss (Borchert 1994). 1297

Commonly, leaf fall in deciduous species is considered as a mechanism to avoid 1298

transpiration and favor the maintenance of high tissue water potential, characterizing a drought 1299

avoidance strategy (Levvit 1972; Reich and Borchert 1982; Borchert et al. 2002; Markesteijn and 1300

Poorter 2009). However, the ΨstemPD of deciduous species with high ρwood continued to drop during 1301

the dry season ever after leaf fall (Supplementary Data Figure S1), suggesting that tissue desiccation 1302

can occur in this group of plant during the dry season, despite leaf fall. 1303

Interestingly, some deciduous species (e.g. M. caesalpiniifolia) with high ρwood actually show 1304

die-off of twigs, branches, and even trunks during the dry season (pers. observ). These parts are 1305

rapidly replaced after resprouting during a new growth phase in the following rainy season. 1306

Although in the present study we did not investigate thoroughly the mechanisms of water 1307

acquisition and storage in the tissues, we suggest that further studies should investigate the hydraulic 1308

mechanisms associated with tolerance to highly negative ΨstemPD and the mechanisms involved in 1309

tissue production and the fast water flow recovery observed in some deciduous species. 1310

We hypothesize that most deciduous species with high ρwood should exhibit a drought 1311

tolerance strategy (i.e lower water potentials inducing loss of 50% of xylem hydraulic conductivity 1312

(Ψ50) to withstand water deficit with low tissue water potential see Levitt 1972). Wood density 1313

(ρwood) is the functional trait that predicts the capacity to regulate the seasonal water status for 1314

deciduous species (Fig.5). Deciduous species with low ρwood seems be a successful functional type in 1315

seasonally dry tropical forests, because their high water storage capacity allows the production of 1316

leaves regardless of the water regime (Borchert 1994; Borchert and Rivera 2001; Lima and Rodal 1317

2010; Lima et al. 2012; Oliveira et al. 2015) and when water is available they are more 1318

hydraulically efficient than evergreen species (Choat et al. 2005; Chen et al. 2009). 1319

We also found that deciduous species showed different hydraulic strategies (isohydric and 1320

anisohydric; Fig.3), regardless of the ρwood. This finding prompt us to hypothesize that the stomatal 1321

control and the fluctuations in the daily Ψleaf are not directly related to the capacity of water storage 1322

62

but instead, it they might be related to the daily water supply via root water uptake. Other 1323

explanation is that species should have contrasting leaf hydraulic conductances (Kleaf) that are 1324

correlated with stomatal aperture and the diurnal changes in these two variables affect the daily 1325

variation in Ψleaf (Brodribb and Holbrook 2004; Gullo et al. 2005). 1326

Leaf fall in evergreen species responded only to edaphic drought in the end of dry season 1327

(Fig.2; Table 2). The maintenance of the leaves during the entire year and the sprouting of new 1328

leaves in the dry season in evergreen species are attributed to the capacity of their root systems to 1329

obtain water from the soil (Borchert 1994; Ackerly 2004) or the capacity to store water in the roots 1330

(Jackson et al. 1997). Lower gs in the rainy season (Fig.4) can also contribute to the maintenance of 1331

a favorable water status for a longer time in evergreen species (Mediavilla and Escudero 2003). 1332

However, contradicting our hypothesis, evergreen species exhibited only the anisohydric strategy 1333

(Fig.3). Throughout the day, evergreen species showed greater fluctuations in Ψleaf that were rapidly 1334

recovered by the end of the day (Fig. 4). The gs in anisohydric plants is less responsive to variations 1335

in VPD and soil moisture, allowing large seasonal fluctuations in tissue water potentials (Bucci et al. 1336

2008). However, our findings demonstrate that evergreen species exhibited higher stability of the 1337

ΨstemPD throughout the year (except X. americana; Supplementary Material) despite their high ρwood 1338

and lower water storage capacity in stems and branches. We hypothesize that evergreen species 1339

exhibit the ability to increase their rooting depth to access water for longer periods of time and allow 1340

the stable maintenance of leaf turgor in response to decreasing soil moisture and this mechanism 1341

clearly represents a drought avoidance strategy (see Levitt, 1972; Barllet et al. 2012). In contrast, the 1342

evergreen species X. americana seems to have superficial root system (pers. observ) and showed 1343

tissue desiccation during the dry season, similar to the behavior of deciduous species with high 1344

ρwood. 1345

Another important contribution of our study beyond the demonstration of contrasting 1346

hydraulic strategies regardless of leaf habit and ρwood was to propose the use of key hydraulic traits 1347

(∆Ψplant, ΨSC, and ∆Ψseasonal) to predict tree hydraulic strategies. The water potential gradient from 1348

the root to the leaves at midday (∆Ψplant) provides important insights about the hydrodynamic 1349

behavior of plants in response to daily fluctuations in soil moisture and atmosphere conditions 1350

(Franks et al. 2007). The ΨSC demonstrates the species ability to control the evaporative demands 1351

and to adjust to changes in water availability during the rainy season (Bodribb et al. 2003). Another 1352

important trait is the difference in seasonal water potential (∆Ψseasonal) as it provides a measurement 1353

63

of the water status of the plant, which reflects the maximum water deficit that the leaves and the 1354

xylem tolerate for the maintenance of physiological activities (Bhaskar and Ackerly 2006). 1355

Finally, the association between leaf lifespan and other leaf traits should be broadly used to 1356

understand an important axis of functional variation that represents the trade-off between carbon 1357

gain and efficient use of nutrients in the long term (Bhaskar and Ackerly 2006). In this study, we 1358

provide preliminary evidence of another axis of variation between leaf lifespan and water potential 1359

responsible for 50% of stomatal closure (ΨSC; Fig. 7c) that represents a trade-off between carbon 1360

gain and stomatal regulation. Leaves that last longer seem to have stomata that are less sensitive to 1361

drought, allowing longer periods of carbon gain. It is known that thicker leaves have higher 1362

resistance to CO2 diffusion (Kogami et al. 2001) and Kleaf and leaf water content determine the 1363

regulation in stomatal aperture (Brodribb and Holbrook 2004; Brodribb and McAdams 2011). 1364

Future research should explore how stomata sensitivity should affect carbon gain in species with 1365

contrasting leaf lifespans in seasonally dry tropical forests in longer temporal scales. 1366

Acknowledgements 1367

The authors acknowledge the financial support of National Council for Scientific and 1368

Technological Development (CNPq) and Higher Education Co-ordination Agency (CAPES). The 1369

research support of graduate program in ecology and natural resource from University Federal of 1370

Ceará (UFC); Department of plant biology from University of Campinas (UNICAMP); 1371

Experimental farm Vale do Curu from UFC for logistic support; Phytogeography laboratory of UFC 1372

(Profs. Francisca Soares de Araujo) for support and use of equipment; Staff of field and laboratory 1373

Ellen Carvalho and Clemir Oliveira for assistance in data collect and comments on the manuscript. 1374

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1585

70

Considerações finais 1586

Neste trabalho partimos de uma problemática genérica para entendermos por que diferentes 1587

espécies de angiospermas não são igualmente bem sucedidas em ambientes sazonalmente secos? 1588

Algumas generalizações sobre aspectos fenológicos como longevidade foliar e outros traços das 1589

folhas em diversas comunidades/ecossistemas indicam que essas características são universais na 1590

natureza e podem ser comparadas (REICH; WALTERS; ELLSWORTH, 1992). Desse modo, 1591

percebe-se que dentro de cada grupo de plantas, existe um conjunto de atributos inter-relacionados 1592

que proporcionam o desenvolvimento na planta. Compreendemos que em ecossistemas 1593

sazonalmente secos a disponibilidade hídrica pode ser considerada o principal fator ambiental que 1594

afeta quase todos os processos fisiológicos das plantas (KRAMMER; BOYER, 1995). Portanto, ao 1595

analisarmos um conjunto específico de traços funcionais e as respostas fisiológicas das espécies aos 1596

efeitos da seca podemos compreender quais estratégias hidráulicas e fenológicas co-ocorrem e como 1597

essas estratégias podem estar relacionadas com o sucesso das espécies em se manterem nesses 1598

ambientes. 1599

No capítulo 1, nós analisamos a variação funcional entre espécies decíduas e sempre verdes 1600

para compreender as divergências nas estratégias de tolerância e evitação à seca. Nossa contribuição 1601

com esse primeiro estudo foi identificar quais traços funcionais foliares chaves são bons preditores 1602

de estratégias fenológicas que podem estar relacionadas com a evitação e tolerância à seca. Segundo 1603

Bhaskar e Ackerly (2006) traços foliares associados a longevidade foliar devem ser utilizados para 1604

compreender uma importante estratégia que representa o trade-off entre ganho de carbono e uso 1605

eficiente de nutrientes por longo período. Além disso, observamos que espécies decíduas e sempre 1606

verdes apresentaram uma demanda conflitante entre tolerância à seca e capacidade fotossintética, 1607

pois quanto maior foi a longevidade foliar menor foi a taxa de fotossíntese por unidade de massa 1608

foliar. Embora as espécies decíduas tenham apresentado maior taxa de fotossíntese por unidade de 1609

massa foliar e condutância estomática do que as sempre verdes, não observamos diferenças 1610

significativas na eficiência no uso da água entre essas espécies. Esse resultado nos fornece indícios 1611

que esses grupos de espécies decíduas e sempre verdes podem não possuir diferenças nas estratégias 1612

hidráulicas relacionadas ao uso da água. No entanto, fica claro nesse estudo que as diferenças nas 1613

estratégias de evitação e tolerância à seca entre espécies decíduas e sempre verdes são observadas 1614

indistintamente à disponibilidade hídrica. 1615

71

No capítulo 2, nós avaliamos como os efeitos da seca sazonal atmosférica e edáfica afetam 1616

as respostas fisiológicas e fenológicas das espécies decíduas e sempre verdes e avaliamos se o 1617

comportamento fenológico foliar das espécies é um bom preditor de estratégias hidráulicas de 1618

árvores. Este estudo fornece claras evidências que espécies com o mesmo comportamento 1619

fenológico foliar podem apresentar diferentes estratégias hidráulicas em respostas à seca. Além 1620

disso, demonstramos que essas estratégias ocorrem independentes da densidade da madeira e da 1621

fenologia foliar. Finalmente, nós propomos traços hidráulicos chaves que podem ser amplamente 1622

utilizados na elaboração de tipos funcionais de plantas para compreensão das estratégias hídricas 1623

destas espécies sob clima sazonalmente seco. 1624

Nós consideramos ao final desse estudo que generalizações como a classificação e separação 1625

das espécies em grupos baseados apenas na fenologia foliar não fornece uma boa compreensão 1626

sobre estratégias hidráulicas e respostas fisiológicas das espécies à seca. Nossas contribuições 1627

demonstram que espécies decíduas e sempre verdes diferem fortemente em relação a capacidade de 1628

ganho de carbono e investimento do carbono fixado na construção de tecidos mais longevos. No 1629

entanto, essas diferenças não são pronunciadas em relação as estratégias hidráulicas de resistência à 1630

seca. Grande parte das espécies decíduas analisadas nesse estudo exibiram estratégias hidráulicas em 1631

relação ao uso e conservação da água semelhantes as espécies sempre verdes. Embora não tenhamos 1632

analisado os modos de absorção e armazenamento de água nessas espécies, nossos resultados 1633

apontam que as decíduas exibem um gradiente de variação funcional maior do que as espécies 1634

sempre verdes. Isto sugere que em cenários futuros de mudanças climáticas, espécies com tais 1635

amplitudes funcionais deverão apresentar maior capacidade de respostas adaptativas a variações 1636

abióticas. 1637

Finalmente, consideramos que nosso estudo é uma importante contribuição para a 1638

compreensão da fenologia foliar e do comportamento fisiológico das espécies de plantas em 1639

florestas tropicais sazonalmente secas em resposta a eventos como à seca. Fornecemos algumas 1640

ferramentas que podem ser facilmente utilizadas no aperfeiçoamento de modelos globais de 1641

vegetação que visam entender os efeitos das mudanças climáticas nesses tipos de ecossistemas 1642

sazonais. 1643

72

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