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Universidade Federal de Pernambuco Centro de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal
JULIANNE MOURA DA SILVA
ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E COMPORTAMENTO DE GUARIBA-DE-MÃOS-RUIVAS (Alouatta belzebul belzebul) NO MUNICÍPIO DE ÁGUA PRETA,
PERNAMBUCO, BRASIL
Recife 2015
JULIANNE MOURA DA SILVA
ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E COMPORTAMENTO DE GUARIBAS-DE-MÃOS-RUIVAS (Alouatta belzebul belzebul) NO MUNICÍPIO DE ÁGUA PRETA,
PERNAMBUCO, BRASIL
Recife 2015
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biologia Animal, da Universidade
Federal de Pernambuco, para obtenção do título de
Mestre em Biologia Animal, sob orientação da Profª.
Drª. Bruna Martins Bezerra e co-orientação da Profª.
Drª. Maria Adélia B. de Oliveira.
JULIANNE MOURA DA SILVA
ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E COMPORTAMENTO DE GUARIBAS-DE-MÃOS-
RUIVAS (Alouatta belzebul belzebul) NO MUNICÍPIO DE ÁGUA PRETA, PERNAMBUCO, BRASIL
Aprovada em: 20/02/2015
BANCA EXAMINADORA
___________________________________________________ Dr.Antonio da Silva Souto(Titular)/UFPE
___________________________________________________
Dra. Carla Soraia Soares de Castro(Titular)/UFPB
___________________________________________________ Dr. Filipe Martins Aléssio (Titular)/UPE
___________________________________________________
Dr. João Pedro de Souza Alves (Suplente externo)/UFS
___________________________________________________ Dra. Luciana Iannuzzi (Suplente interno)/UFPE
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biologia Animal, da Universidade
Federal de Pernambuco, para obtenção do título de
Mestre em Biologia Animal, sob orientação da Profª.
Drª. Bruna Martins Bezerra e co-orientação da Profª.
Drª. Maria Adélia B. de Oliveira.
Dedico com muito amor a meus
pais, Zefinha eJoão, a minha
irmã Joanne, e a meu noivo Luiz.
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus por toda a luz irradiada e por todos os ensinamentos e reflexões ao longo
dessa longa caminhada. Obrigada por mais um sonho realizado!
A minha orientadora, Bruna M. Bezerra, por ter me recebido e orientado com grande carinho.
Sua confiança em mim foi fundamental para que esse estudo desse certo. Obrigada pelos
conselhos, dedicação e por ter feito o possível para este fosse realizado. Aprendi muito com
você “doutora dos artigos impossíveis” e lembre-se, “uma vez orientadora, sempre
orientadora”.
A minha co-orientadora, e para sempre orientadora, Maria Adélia B. Oliveira, por toda a
dedicação, carinho e conselhos ao longo desses oitos anos de primatologia e comportamento.
Obrigada por me inspirar a ser uma primatóloga dedicada e persistente. Sem dúvida, sem o
seu empurrãozinho, certamente não teria sido tão corajosa para procurar o A.belzebul na grota
do inferno.
A minha mãe e meu pai, por todo o esforço, dedicação e tempo investido desde que nasci até
hoje. Obrigada por terem me acompanhado em muitas viagens para campo, pela preocupação
durante minha permanência por lá e por todo suporte logístico e emocional que deram ao
longo dessa pesquisa. A minha querida irmã e amiga Joanne, que sempre esta comigo e me
apoia em todas as horas. Obrigada por me ensinar a acreditar sempre nos meus sonhos.
Obrigada pelos conselhos e correções durante as madrugadas que muito contribuíram para
esta dissertação. A vocês, agradeço imensamente todo o amor, dedicação e os ensinamentos
em todos esses anos. Vocês foram imprescindíveis no meu crescimento pessoal, auxiliando a
definir quem eu sou hoje.
Ao meu melhor amigo, companheiro, noivo e amor Luiz, por compreender minha ausência
durante as coletas de campo, por ter abdicado o conforto e lazer dos seus poucos dias de férias
para se aventurar numa “jornada inesperada” de campo, quando ninguém pode me
acompanhar. Obrigada por todo amor, carinho e dedicação durante esses anos, por cada
sorriso e abraço dado nas longas madrugadasque me acompanhou enquanto escrevia a
dissertação, enfim, por toda força e apoio que me deu em vários momentos da realização desta
pesquisa.
Aos grandes amigos que fiz em campo, Thiago e Bárbara, que deram os primeiros passos
comigo nas coletas de campo e que acreditaram desde o início na pesquisa. Obrigada pelo
carinho, companheirismo, apoio, por cada conversa e cada suor derramado. Vou lembrar
sempre com muito carinho dos nossos momentos!
Aos Amigos de Pedra Ímã Sr. José Paulo, Neco, Lica, Carlinha, Jean, Geane, Cinho, Maria,
José Mateus, Tatá e Neguinho que me deram o suporte logístico necessário para a
permanência no local de estudo, além de me acolherem como parte da sua família. À Dado,
filho de Sr. Naduca, pelo suporte logístico e por apresentar ao Sr. José Paulo.
A todos do Laboratório de Etologia (UFPE), em especial, Monique, que acompanhou desde o
início desta pesquisa, apoiou e torceu em cada etapa. A Iago e Allanapela companhia, os
momentos divertidos e ajuda nos meses que foram para campo.
Ao Prof Valdir Luna do Laboratório de Fisiologia Comportamental e Comparada (UFPE), por
disponibilizar o laboratório para a conservação e triagem das amostras de fezes no ano de
2013. A Falu, Dja, Luciano, Jéssica e Poly, pelos momentos alegres e ajuda durante as
triagens, bem como pela realização das análises parasitológicas nas fezes dos guaribas.
Aos amigos do Laboratório de Ecofisiologia e Comportamento Animal (UFRPE), em especial
a Juliana, a Profª Cris e Prof. Pabyton pelos conselhos e momentos de descontração. Agradeço
também a todos estagiários pela companhia e paciência em compartilhar o pequeno espaço do
laboratório enquanto realizava a triagem das amostras de fezes dos guaribas no ano de 2014.
Agradeço a Marcelo Santino por ter contribuído para esta pesquisa ao me acompanhar em
campo e pelo apoio na triagem de algumas amostras.
Aos grandes amigos do Zoo, Emille (in memoriam), Roberta, Rose e Yuri, pelo carinho,
alegria e companheirismo de todos os momentos que passamos e aprendemos juntos desde o
início de nossas vidas profissionais até hoje. A Junior Bosco, Natalhinha e Saul pela amizade,
carinho e incentivo durante o período de estudo e nos momentos de descontração após as
coletas de campo. A todos os amigos que estiveram presentes ou distantes, mas quea seu
modo torceram por mim e por esta pesquisa.
Agradeço ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal e aos professores pelas
contribuições dada para a melhoria da pesquisa e crescimento profisssional, em especial,
Enrico Bernard, CleideMaria eMiriam Camargo. Aostodos meus colegas de mestrado pelo
aprendizado,companheirismo etroca de experiências ao longo do curso. A Fundação de
Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco pelo financiamento (IBPG-0464-
2.04/12). Ao setor de transporte da UFRPE e ao motorista Gabriel por favorecer o acesso a
área de estudo.
E finalmente, aos guaribas que dividiram um pouco de sua rotina comigo, contribuíram com
as fezes, comportamentos e vocalizações, permitindo assim a realização desta pesquisa. A
vocês, grandes uivadores, “ um longo e altíssimo ronco” de agradecimento.
“Foi o tempo que dedicastes a tua rosa que fez tua rosa tão importante.”
“Só se vê bem com o coração. O essencial é invisível para os olhos.”
(Antoine de Saint-Exupéry)
RESUMO
Os primatas do gênero Alouatta apresentam uma dieta folívora-frugivora, além de uma vocalização característica (roncos) que pode ser ouvida a longas distâncias e um padrão comportamental caracterizado por longos períodos de descanso. O presente estudo objetivou investigar aspectos da dieta e do comportamento da última população conhecida de guaribas-de-mãos-ruivas (Alouatta belzebul) do estado de Pernambuco, afim de obter informações para sua conservação. O trabalho de campo foi realizado de janeiro de 2013 à outubro de 2014, totalizando 853,75h. Foram usados os método de "Varredura Instantânea" e "todas as ocorrências" para registrar os comportamentos e/ou a dieta de animais de três grupos sociais de guaribas-de-mãos-ruivas, sendo obtidas 105,75h de observações diretas dos mesmos. A dieta foi investigada tanto por observações diretas quanto por inspeção das fezes. Foram registradas cinco categorias comportamentais, onde o 'descanso' foi mais frequente (72,06%), seguido por 'deslocamento'(17,80%), 'alimentação' (3,91%), 'vocalização' (1,56%) e 'outros' (4,64%). Esse padrão segue o esperado para primatas do gênero. Houve perturbação antrópica (i.e. caça e extração ilegal de madeira) na área de estudo em 19% dos dias de trabalho de campo. A frequência de emissão de chamados longos foi relativamente baixa quando comparado ao padrão observado em outras espécies de Alouatta, o que pode ser um efeito tanto do tamanho reduzido do fragmento (aproximadamente 280 ha) como da elevada perturbação antrópica na região. Os animais não apresentaram o padrão bimodal diário característico do gênero para emissão de chamados longos. A redução de vocalizações pode ser uma estratégia de sobrevivência desses animais, visto que seriam mais facilmente detectados por caçadores, por exemplo, durante a emissão dos chamados longos. Não houve diferença significa na frequência de emissão desses chamados entre os períodos seco e chuvoso, porém houve diferença de acordo com o período do dia. De um total de 316 amostras fecais, foram obtidos 5.132 sementes, incluindo representantes das espécies Dialium guianense, Spondias mombin e Jaracatia spinosa, além de 1.149 besouros incluindo alguns dos gêneros Cantidium, Histeridae, Staphilynidae, Onthophagus e Eurysternus. Essa relação entre besouros e excrementos já foi observada para diversas espécies de Alouatta, mas até então não havia sido registrada para o guariba-de-mãos-ruivas. A abundante presença de sementes e besouros nas fezes dos guaribas na área de estudo indica o potencial de dispersão secundáriae de ciclagem de nutrientes desses animais, ressaltando assim a importância de preservar esta última população do estado de Pernambuco. Esforços para conservação desses animais se fazem urgentemente necessários.
Palavras-chave: Padrão de vocalização. Estratégia de sobrevivência. Amostras fecais.Dieta.Guaribas-de-mãos-ruivas.
ABSTRACT
Alouatta species have a folívora-frugivorous diet, a characteristic long-distance vocalization (howl) and long resting periods in their behavioural activity budget. The present study aimed to investigate aspects of the diet and the behavior of the last known population of Alouatta belzebul, red-handed-howler monkey, of state Pernambuco, in order to obtain information for their conservation. Fieldwork was conducted from January 2013 to October 2014, totaling 853,75h. To record the behaviours and/or the diet of three social groups of red-handed-howler monkeys, we used " Scan sampling" and "All occurrences" methods. A total of 105,75h of direct observations were carried out. The diet of the animals was also investigated through feces inspections. Five behavioral categories were registered: 'Resting' (72.06%) was the most frequent, followed by "Travelling" (17.80%), ' Foraging' (3.91%), 'Vocalizing' (1.56%) and 'others' (4.64%). This pattern followed the expected for Alouatta. There were anthropogenic disturbance (i.e. hunting and illegal logging) in in 19% of the fieldwork days. The rate of long-distance calls was relatively low when compared to the pattern observed in other Alouatta species. This reduction could be related to the small size of the fragment (about 280 h) as well as the high human disturbance in the area. The low rate of long-distance calls could be a survival strategy, since they can be easily detected by hunters during the call emission. The animals did not show the Alouatta characteristic daily bimodal pattern of call utterance. No seasonal variation was found in calling rate, but time of day influenced it. A total of 316 fecal samples were collected and inspected. There were 5,132 seeds, including specimens of Dialium Guianense, Spondias mombin and Jaracatia spinosa. A total of 1,149 beetles were found in the feces, including specimens of Cantidium, Histeridae, Staphilynidae, Onthophagus and Eurysternus. This relationship between beetles and dung has been observed for several species of Alouatta, but until the present it had not been reported for the red-handed-howler monkeys. The high number of seeds and beetles in the feces indicates the potential for seed secondary dispersal and nutrient cycling in the forest. It highlights the importance of preserving this last known population of red-handed-howler monkey in the state of Pernambuco. Conservation efforts are urgently needed.
Key-words: Vocalization pattern. Survival strategy. Fecal samples. Diet. Red-handed-howler monkeys.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1-1Padrão de coloração típica da espécie Alouatta belzebul com pelagem do
corpo negra, enquanto as mãos, os pés e a cauda são castanho-avermelhadas............. 21
Figura 1-2 Mapa de distribuição geográfica da espécie Alouatta belzebul no Brasil,
com destaque para as localizações das subespécies. * (1) A. b. belzebul; (2) - A. b.
discolor; e (3) A. b. ululata. .......................................................................................... 23
Figura 3-1 Mapa de localização da área de estudo: Município de Água Preta - PE. .... 37
Figura 3-2 Precipitação pluviométrica mensal (em milímetros de chuva) entre os
meses de março de 2013 a outubro de 2014 e temperatura média mensal, no município
de Água Preta, Pernambuco, Brasil. ............................................................................. 39
Figura 3-3 Amostra fecal e sementes coletadas nas fezes de um indivíduo da espécie
Alouatta belzebul,habitante do município de Água Preta-PE. A) Disposição das
sementes na amostra fecal; B) Sementes de Schefflera morototoni; C) Sementes de
Dialium guianense; D) Semente de Pouroma guianensis; E) Sementes de Jaracatia
spinosa. ......................................................................................................................... 45
Figura 3-4 Número de sementes por mês presentes nas amostras de fezes de dois
grupos de guaribas-de-mãos-ruivas, habitantes de um remanescente de Mata Atlântica
no Município de Água Preta,Pernambuco,Brasil.. ....................................................... 46
Figura 3-5 Número de besouros presentes nas amostras de fezes de dois grupos de
guaribas-de-mãos-ruivas, habitantes de um remanescente de Mata Atlântica no
município de Água Preta, Pernambuco, Brasil. ............................................................ 47
Figure 4-1 The average rainfall in the area over the study months (January 2013
October 2014 and average monthly temperature in the area. ....................................... 68
Figure 4-2 Howling bout rates in dry (n= 6) and wet (n=13) months (Mean ± SEM per
day). No significant difference was found between these periods. .............................. 72
LISTA DE TABELAS
Tabela 3-1 Comparação de estudos realizados com a dieta de algumas espécies do
gênero Alouatta em diversas localizações.................................................................... 41
Tabela 3-2 Identificação e quantificação das sementes encontradas nas fezes de dois
grupos de guariba- de-mãos-ruivas habitantes de um remanescente de Mata Atlântica
no Município de Água Preta, Pernambuco,
Brasil............................................................................................................................. 42
Tabela 3-3 Sítios de defecação utilizados pelos grupos da espécie Alouatta belzebul
habitantes de um fragmento de Mata Atlântica, localizado no Município de Água
Preta, Pernambuco, Brasil, nos anos de 2013 e 2014...................................................43
Tabela 3-4 Identificação das espécies de coleópteros (Familia Scarabaeidae,
Subfamilia Scarabaeinae) coletados nas amostras de fezes de dois grupos da espécie
Alouatta belzebul habitantes de um remanescente de Mata Atlântica no município de
Água Preta, Pernambuco,Brasil.*Besouros danificados que não foi possível identificar.
** Insetos que não pertencem a Família Scarabaeidae................................................. 47
Table 4-1 Distribution of behaviours across wet and dry months over the study
period………………………………………………………………………………….71
SUMÁRIO
1 INTRODUCÃO ........................................................................................................... 16
1.1Gênero Alouatta......................................................................................................... 16
1.2Gênero Alouatta e suas relações ecológicas............................................................ 17
1.3Vocalização no Gênero Alouatta............................................................................... 18
1.4Gênero Alouatta e a conservação............................................................................ 20
1.5Espécie em estudo, Alouatta belzebul (Linnaeus, 1766)........................................ 21
1.6Referências................................................................................................................. 24
2 OBJETIVOS ............................................................................................................. 31
2.1 Objetivo geral.......................................................................................................... 31
2.2 Objetivos Específicos.............................................................................................. 31
3CAPÍTULO 1 - Nutrição para a floresta? O potencial das fezes de Alouatta
belzebul na regeneração de uma área muito fragmentada no Nordeste do
Brasil.......................................................................................................................
32
3.1 Resumo.................................................................................................................. 33
3.2 Introdução.................................................................................................................. 34
3.3 Metodologia................................................................................................................ 36
3.3.1 Descrição da área de estudo.................................................................................. 36
3.3.2 Animais estudados................................................................................................ 37
3.3.3 Coleta de dados..................................................................................................... 37
3.3.4. Análises estatísticas............................................................................................. 39
3.4 Resultados.................................................................................................................. 40
3.4.1 Composição da dieta ............................................................................................ 40
3.4.2 Sítios de defecação............................................................................................... 43
3.4.3 Horário e padrão de defecação............................................................................. 44
3.4.4. Quantificação de sementes nas fezes……........................................................... 44
3.4.5 Coleópteros (Familia Scarabaeidae)..................................................................... 46
3.5 Discussão................................................................................................................... 48
3.6 Agradecimentos........................................................................................................ 52
3.7.Referências……………………………………………………………………….…
53
SUMÁRIO (continuação)
4 CAPÍTULO 2 - The last howling in the Atlantic forest of Pernambuco, Brazil:
calling pattern, behaviour and conservation issues in a red-handed howler
monkey population on the brink of extinction…………………………….………...
64
4.1. Abstract................................................................................................................ 65
4.2.Introduction................................................................................................................ 66
4.3.Material and methods................................................................................................ 68
4.3.1 Study site and animals........................................................................................... 68
4.3.2 Data collection....................................................................................................... 69
4.3.3 Data analysis......................................................................................................... 70
4.4 Results......................................................................................................................... 71
4.5 Discussion................................................................................................................... 73
4.6 Acknoledgements...................................................................................................... 75
4.7 References.................................................................................................................. 76
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS...................................................................................... 82
REFERÊNCIAS.............................................................................................................. 85
ANEXOA - NORMAS DA REVISTABIODIVERSITY AND
CONSERVATION ...........................................................................................................
100
16
1 INTRODUÇÃO
1.1 Gênero Alouatta
O gênero Alouatta pertence à Familia Atelidae, que abriga os maiores primatas
neotropicais (BICCA-MARQUES et al., 2006). São reconhecidas para esse gênero nove
espécies, sendo seis distribuídas no Brasil: Alouatta belzebul (Linnaeus, 1766), Alouatta
seniculus (Linnaeus, 1766) Alouatta caraya (Humbold,1812), Alouatta guariba
(Humbold,1812), Alouatta nigerrima (Lönnberg,1941) e Alouatta sara (Elliot, 1910)
(Rylands et al. 2000). No entanto, o estudo realizado por Gregorin (2006) aponta para a
ocorrência de dez espécies no Brasil: Alouatta belzebul (Linnaeus, 1766), Alouatta juara
(Linnaeus, 1766), Alouatta caraya (Humbold,1812), Alouatta fusca (Geoffroy Saint-
Hilaire,1812), Alouatta macconnelli (Humbold,1812), Alouatta discolor (Spix,
1823),Alouatta ululata (Elliot, 1912), Alouatta clamitans (Cabrera, 1940), Alouatta nigerrima
(Lönnberg,1941) e Alouatta puruensis (Lönnberg,1941). Segundo o mesmo, a taxonomia das
espécies de Alouatta ainda é muito controversa, e embora a associação de dados citogenéticos
e moleculares aos tradicionais dados morfológicos tenha mostrado bons resultados para a
definição dos táxons em Alouatta, faz-se necessários mais estudos para o esclarecimento de
divergências ainda existentes.
Alouatta é o gênero que exibe uma extensa distribuição na região Neotropical, sendo
encontrado em diversas formações vegetais e biomas da América Central e América do Sul
(CROCKETT; EISENBERG 1987; GREGORIN 2006), ocorendo desde o Estado de Vera
Cruz no México, até o Estado do Rio Grande do Sul no Brasil e Corrientes na Argentina
(AURICCHIO 1995; CROCKETT; EISENBERG 1987; GREGORIN 2006; NEVILLE et al.,
1988). Pode ser encontrado também no oeste da Colômbia e no Equador, contudo, não
existem registros desse gênero no Perú (GREGORIN 2006).
Conforme os demais gêneros da Familia Atelidae, as espécies do gênero Alouatta
apresentam uma cauda preênsil com palma, que lhe dá suporte durante a locomoção e o
forrageamento (AURICCHIO, 1995; NEVILLE et al., 1988). Exibem uma vasta barba sobre a
face, um ventre e peito com pouca pelagem, além de apresentarem dimorfismo sexual, e em
algumas espécies dicromatismo sexual. Segundo Hirano et al. (2003) o dicromatismo sexual
observado em Alouatta clamitans está relacionado com a presença de uma glândula
epidérmica que atua na variação da coloração e serve também de marcação odorífera.
17
Os guaribas, como são chamados popularmente, são primatas de hábitos arborícolas
que exploramtodos os níveis florestais, porém utilizam mais frequentemente o dossel superior
(AURICCHIO, 1995; NEVILLE et al., 1988). O deslocamento terrestre é observado com uma
frequência menor e geralmente está relacionada à necessidade da ingestão de água
(ALMEIDA-SILVA et al., 2005; AURICCHIO 1995; MIRANDA et al.2005).
A dieta dos guaribas compreende folhas (jovens, maduras, pecíolos), flores e frutos,
sendo, portanto, considerado como folívoro-frugívoro (NEVILLE et al., 1988; AURICCHIO,
1995). Existe a preferência por folhas mais jovens em detrimento de folhas maduras,
provavelmente pelo fato das mais novas apresentarem menos toxinas (MILTON, 1980). De
acordo com Odália-Rímoli et al. (2008) a folivoria parece ser mais acentuada em populações
habitantes de altas latitudes como A. guariba e A. caraya, quando comparada com as espécies
mais equatoriais como A. belzebul e A. seniculus, que tendem a ser mais frugívoros. Em
decorrência de sua dieta principalmente folívora que requer um lento processo digestivo
(MILTON, 1980), esses primatas são pouco ativos e dedicam grande parte de seu tempo ao
descanso (BONVICINO, 1989; PINTO 2003; PORFÍRIO, 2005; CRISTOBAL-
AZKARATE;ARROYO-RODRIGUEZ, 2007; PALMA et al., 2011).
1.2 Gênero Alouatta e suas relações ecológicas
A relação ecológica existente entre primatas dispersores de sementes, besouros
escarabeídeos e plantas cujas sementes são dispersadas é imprescindível para a manutenção
dos ecossistemas (e.g. ciclagem de nutrientes, regeneração de áreas fragmentadas). Por isso,
são necessários esforços para a preservação das áreas onde estes habitam, visto que a
diminuição de uma dessas populações implica no desequilíbrio de toda a cadeia (VULINEC,
2000).
A dispersão de sementes por animais nas regiões tropicais é imprescindível para
manutenção das florestas, principalmente aqueles que foram degradados ou sofreram algum
manejo inadequado. Dessa forma, o conhecimento sobre as plantas que podem ser dispersadas
é uma ferramenta útil para a conservação tanto de áreas em sucessão ecológica, como
severamente degradadas (DEMINICIS et al., 2009). Segundo Izar (2008) os tipos de sementes
dispersadas por primatas refletem a composição florística do ambiente. Já a quantidade de
sementes dispersadas sofre influência do tamanho das mesmas, da densidade e distribuição
das espécies vegetais na área e do número de sementes e/ou frutos produzidos por elas (IZAR,
18
2008). O potencial dispersor das espécies do gênero Alouatta foi registrado em áreas de
Floresta Amazônica (ANDRESEN, 2002; SERIO-SILVA; RICO-GRAY, 2002; AMATO;
ESTRADA, 2010), Mata Atlântica (BONVICINO, 1989; LIESENFELD et al., 2008,
MARQUES et al., 2008) e também na caatinga (MOURA;MCCONKEY, 2007). A utilização
de pontos específicos de defecação pelos guaribas além de evitar a contaminação por parasitos
entre os indivíduos (GILBERT, 1997; SANTA CRUZ et al., 2000), torna essas áreas
importantes pontos de dispersão, devido à densidade, riqueza e diversidade de sementes
(POUVELLE et al., 2009).
Em ecossistemas florestais tropicais o estudo da comunidade de besouros pode ser um
ótimo parâmetro para avaliar a biodiversidade local (HALFFTER;FAVILA, 1993). Além
disso, estes desempenham importantes papéis no ecossistema como a aeração do solo,
mobilização de nutrientes, dispersão secundária de sementes e proteção destas contra
predadores (NICHOLS et al., 2008). A associação das comunidades de besouros com a de
mamíferos mostra que a diminuição na biomassa de mamíferos de uma área afeta diretamente
a abundância, a riqueza e a composição de comunidades de besouros escarabeídeos (CULOT
et al., 2013). A atratividade de besouros por fezes de primatas do gênero Alouatta é
fortemente observada em relação aos demais mamíferos (ESTRADA; COATES-ESTRADA,
1991;ANDRESEN 2002; AMATO; ESTRADA 2010; POUVELLE et al., 2009, CULOT et
al. 2013). Essa interação é benéfica para o ecossistema, visto que os besouros atuam como
dispersores secundários das sementes encontradas nas fezes dos guaribas, e
consequentemente, contribuem para a regeneração do fragmento
florestal(ESTRADA;COATES-ESTRADA 1991; FEER et al., 2013; VULINEC 2000,).
1.3 Vocalização no Gênero Alouatta
No contexto social, a comunicação entre os guaribas pode ocorrer por meio de catação
(CROCKETT; EISENBERG 1987; MORO-RIOS et al., 2009; NEVILLE et al. 1988),
marcação de cheiro através da urina ou de glândulas epidérmicas (NEVILLE et al, 1988;
HIRANO et al., 2008), displays visuais de agressão (MÉNDEZ-CARVAJAL et al., 2005) e
sinais acústicos (CROCKETT;EISENBERG, 1987; AURICCHIO 1995). Entretanto, a
vocalização de longa distância (o ronco) é o meio de comunicação que se destaca entre os
demais. Essas vocalizações são característica do gênero Alouatta podendo ser ouvidas a
longas distâncias (aprox. 5 km) (CROCKETT;EISENBERG, 1987; AURICCHIO 1995). Elas
19
conferem o nome popular ao grupo: macaco-uivador ou do inglês “howler monkey”
(AURICCHIO, 1995). Os primatas do gênero Alouatta possuem o osso hioide alargado, o
qual age como um ressonador que amplifica essas vocalizações. O dimorfismo sexual no
tamanho estrutural do osso hióide é evidente em todas as espécies do gênero Alouatta
(CROCKETT E EISENBERG, 1987; GREGORIN, 2006), sendo observada uma variação no
comprimento total deste osso de 32,6 a 79,1 mm em machos e 20,4 a 43,7 mm nas fêmeas
(GREGORIN, 2006).
Conforme o contexto, os “chamados longos” em primatas podem estar relacionados a
funções intragrupais ou extragrupais. Nos contextos intergrupais os chamados podem ter
funções de alarme ou de coordenação entre indivíduos do grupo, já nos extragrupais está
relacionada com a função de defesa de recursos, defesa em geral e atração de parceiros
sexuais (OLIVEIRA, 2002; OLIVEIRA;ADES, 2004). No gênero Alouatta os roncos podem
ter a função de delimitação da distância entre grupos (CHIVERS,1969; CROCKETT;
EISENBERG, 1987), defesa territorial (HORWICH;GEBHARD 1983), ou comunicação
intergrupal, como localização de indivíduos, alerta de predador e encontro com outros grupos
(BONVICINO, 1989; STEINMETZ,2005), além de interações agonísticas
(CHIARELLO,1995). No entanto, as funções dos roncos em algumas espécies como Alouatta
pigra, Alouatta caraya e Alouatta belzebul permanece desconhecida (CHIARELLO, 1995;
CORNICK;MARKOWITZ, 2002) pela carência de estudos.
Diversos outros estímulos podem influenciar a emissão dos roncos pelos Alouatta,
entre esses estão à presença de barulhos urbanos (avião, carros), os predadores e animais
domésticos (mamíferos e aves predadoras, cavalos e cachorros), períodos de chuvas contínuas
e incidência de raios e trovões (CARPENTER,1934 apud CHIARELLO, 1995). Segundo
Bonvicino (1989) a pluviosidade influencia na duração e frequência das vocalizações emitidas
por A. belzebul, que investem em roncos mais prolongados nos períodos chuvosos,
aumentando a probabilidade de serem ouvidos. Embora Chiarello (1995) não tenha observado
a influência de barulhos urbanos na vocalização de um grupo da espécie Alouatta fusca
habitante de uma reserva próxima a um centro urbano, o autor afirma que, de forma geral as
vocalizações são emitidas em situações de perigo.
Nas espécies do gênero Alouatta foi observadoum padrão bimodal das vocalizações,
que ocorrem no amanhecer e o final da tarde (e.g. BONVICINO,1989;
HORWICK;GEBHARD, 1983; CORNICK;MARKWITZ, 2002; CHIARELLO,1995; VAN
BELLE et al., 2013). Horwick e Gebhard (1983) observaram que os picos de vocalização no
20
final da tarde em Alouatta pigra foi um indicativo de territorialidade. Entretanto, as
vocalizações podem também ser emitidas durante o dia (NEVILLE et al., 1988,
AURICCHIO, 1995).
1.4 Gênero Alouatta e a conservação
A capacidade das espécies do gênero Alouattade viver em áreas fragmentadas e com
perturbações antrópicas é retratada por diversos autores (ESTRADA;COATES-
ESTRADA,1984; BICCA-MARQUES, 2003; CRISTÓBAL-AZKARATE;ARROYO-
RODRIGUEZ, 2007; DUNN et al., 2009; VALLE et al., 2001). No gênero Alouatta foi
constatado que a fragmentação pode provocar a diminuição do tamanho da área de uso das
espécies e no caso de grupos habitantes de pequenos fragmentos, ocorre uma redução no
consumo de espécies vegetais, principalmente de frutos (BICCA-MARQUES, 2003). De
acordo com Cristóbal-Azkarate; Arroyo-Rodriguez (2007) em locais perturbados, quando o
alimento é reduzido e a densidade populacional é grande, os guaribas passam a forragear e
ingerir novas espécies de plantas. Além disso, foi comprovada que em áreas pequenas, onde a
permanência dos indivíduos nas mesmas árvores é frequente, é comum a contaminação com
parasitos entre os indivíduos do grupo (STUART et al., 1990; SANTA CRUZ et al., 2000).
Em resposta a fragmentação de habitat, pressão de caça e apanha que diminuem as
populações de primatas nordestinos, foram estabelecidas medidas pelo Plano de Ação
Nacional para a Conservação dos Primatas do Nordeste, dentre elas estão: a manutenção e
estabelecimento de populações viáveis das espécies-alvo, a conectividade de áreas para
estabelecimento dessas populações, a redução da caça apanha e tráfico de pelo menos de 50%
das espécies-alvo (PANPRINE, 2011). Recentemente o Centro de Primatas Brasileiro
estabeleceu vinte áreas importantes e prioritárias para a conservação dos primatas do Centro
de Endemismo Pernambuco, nas quais ocorrem duas ou uma espécie-alvo: Alouatta belzebul e
Sapajus flavius (CPB, 2014).
21
1.5 Espécie em estudo, Alouatta belzebul (Linnaeus, 1766)
A primeira descrição para a espécie Alouatta belzebul, guaribas-de-mãos-ruivas ou
bugios-de-mãos-ruivas, foi realizada em 1648 por George Marcgrave durante uma expedição
na área costeira do Estado de Pernambuco (COIMBRA-FILHO; RYLANDS, 1995;
GREGORIN, 2006). De acordo com a descrição de Marcgrave, a espécie, informalmente
chamada por ele de guariba, poderia ser encontrada nos bosques, tinha corpo coberto por
pelos pretos e lustrosos, e emitia um grande grito, que poderia ser ouvido de longe
(GREGORIN 2006). Os guaribas-de-mãos-ruivas são assim chamados devido ao seu padrão
de coloração no qual a pelagem é toda negra com as regiões das mãos, pés e terço apical da
cauda castanho-avermelhada ou ruivas (BONVICINO et al 1989; AURICCHIO, 1995;
GREGORIN, 2006) (Figura 1-1). Entretanto, podem ocorrer variações nesse padrão, alguns
indivíduos podem apresentar uma coloração completamente negra ou toda ruiva
(BONVICINO et al 1989; GREGORIN 2006).
Figura 1-1 Padrão de coloração típica da espécie Alouatta belzebul com pelagem do corpo negra, enquanto as mãos, os pés e a cauda são castanho-avermelhadas.
Fonte: Julianne Silva (2014)
22
O guariba-de-mãos-ruivas é endêmico do Brasil e exibe uma distribuição disjunta,
com populações habitantes no oeste da Floresta Amazônica e no nordeste da Mata Atlântica
(BONVICINO, 1989; COIMBRA-FILHO;RYLANDS, 1995; GREGORIN, 2006). Entre
esses biomas existem áreas com formações de caatinga e cerrado, onde não existe distribuição
desta espécie (LANGGUTTH et al., 1987 apud BONVICINO et al., 1989). As populações
amazônicas ocorrem nos Estados do Amapá, Pará e Maranhão (GREGORIN, 2006) e as
populações nordestinas são encontradas nos Estados do Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte,
Paraíba, Alagoas e Pernambuco (COIMBRA-FILHO;RYLANDS, 1995). Através de dados
genéticos e de biologia molecular, pesquisas comprovaram a não diferenciação entre
populações amazônicas e nordestinas de A. belzebul (BONCIVINO et al., 2001).
Baseados em dados de distribuição geográfica (Figura 1-2) e coloração de pelagem,
Bonvicino et al. (1989) subdividiu sistematicamente a espécie Alouatta belzebul em quatro
subespécies: A. b. belzebul, A. b. discolor, A. b. ululata e A. b. nigerrima. Posteriormente,
estudos elevaram A. b. nigerrima para o nível de espécie, sendo esta nomeada A. nigerrima
(RYLANDSet al., 2000; BONCIVINO et al., 2001; GREGORIN 2006).
23
Figura 1-2Mapa de distribuição geográfica da espécie Alouatta belzebul no Brasil, com destaque para as localizações das subespécies. * (1) A. b. belzebul; (2) - A. b. discolor; e (3) A. b. ululata.
Em razão do declínio de suas populações no Nordeste, A. belzebul está entre as cinco
espécies-alvo do plano de ação nacional para conservação de primatas ameaçados do
Nordeste (PANPRINE, 2011), com distribuição de suas populações em 10 das 20 áreas
definidas como importantes para a conservação do Centro de Endemismo Pernambuco (CPB,
2014). Além disso, a espécie foi incluída recentemente na nova lista oficial das espécies
ameaçadas de extinção do Brasil, na categoria de vulnerável (BRASIL, 2014).
Fonte: Adaptado de BONVICINO et al.,1989;PORFÍRIO, 2005; GREGORIN, 2006.
24
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31
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
Realizar um estudo sobre padrão de atividades, vocalizações, dieta e potencial
dispersor do guariba-de-mãos ruivas (Alouatta belzebul belzebul) habitantes de um fragmento
de Mata Atlântica, localizado no município de Água Preta-PE, com a finalidade de obter
informações para conservação da última população de vida livre no Estado de Pernambuco.
2.2 Objetivos Específicos
- Investigar o padrão de atividades e emissão de vocalizações diárias emguaribas-de-mãos
ruivas estudados;
- Avaliar a influência da sazonalidade no comportamento e na emissão das vocalizações;
- Identificar a dieta dos guaribas-de-mãos ruivas estudados;
- Avaliar o potencial dos guaribas-mãos-ruivas como dispersores de sementes na área de
estudo;
- Identificar se há atratividade de besouros escarabeídeos pelas fezes da espécie em estudo;
- Investigar a influência da sazonalidade na presença de sementes e besouros escarabeídeos
nas fezes de guaribas-de-mãos ruivas da área de estudo.
32
3 CAPÍTULO 1 – NUTRIÇÃO PARA A FLORESTA? O POTENCIAL DAS FEZES DE ALOUATTA BELZEBUL NA REGENERAÇÃO DE UMA ÁREA MUITO FRAGMENTADA NO NORDESTE DO BRASIL
Este capítulo será transcrito para o inglês e submetido potencialmente para Biodiversity and Conservation. O capítulo foi formatado conforme as normas da revista (ver normas em anexo), com exceção das figuras e tabelas que estão inseridas no corpo do texto para facilitar a leitura pela banca examinadora. Este trabalho foi desenvolvido em colaboração com outros pesquisadores que serão também inseridos na versão final do manuscrito a ser publicado.
33
3.1 Resumo
As fezes são ferramentas eficientes no estudo das relações tróficas, ciclagem de nutrientes e
detecção de animais de difícil visualização. Em primatas, as análises fecais têm sido
empregadas em estudos de dieta, parasitas, taxas hormonais, dispersão de sementes e
genética. O presente estudo objetivou identificar a dieta de guaribas-de-mãos-ruivas, o
potencial da espécie na dispersão de sementes, bem como a associação de suas fezes com
besouros, sob influência da sazonalidade. Entre março de 2013 e outubro de 2014, foram
realizadas coletas de fezes e observações diretas dedois grupos sociais de guariba-de-mãos-
ruivas que habitam um fragmento de Mata Atlântica no município de Água Preta, PE, Brasil.
Os dados comportamentais dos grupos foram registrados através dos métodos todas as
ocorrências e varredura instantânea. As observações diretas demonstraram o consumo de
Philodendron hederaceum e Lecythis pisonis pelos guaribas. Foram identificadas 29
morfoespécies de sementes nas fezes, das quais três foram bastante consumidas e
identificadas a nível de espécie:Dialium guianense,Pouroma guianensis e Schefflera
morototoni. Foi observado o uso de latrinas para defecação grupal. Nas amostras fecais, foram
ainda encontrados 1.149 besouros, incluindo animais dos gêneros Cantidium, Histeridae,
Staphilynidae, Onthophagus e Eurysternus. Não houve diferenças significativas na presença
de sementes e besouros nas fezes durante o período seco e chuvoso. A atratividade dos
besouros pelas fezes foi confirmada para a espécie de primata estudada. Embora a estatística
não tenha comprovado a influência da sazonalidade na permanência dos besouros nas fezes,
as frequências absolutas indicam o aumento de coleópteros em meses chuvosos. A abundante
quantidade de sementes nas fezes indica o potencial dispersor dos guaribas da área de estudo,
ressalvando a importância da espécie na área e a necessidade de sua conservação.
Palavras-chave: Guaribas-de-mãos-ruivas, Conservação, Dispersão de sementes, Besouros
escarabeídeos.
34
3.2 Introdução
As fezes possuem um papel fundamental na ciclagem de nutrientes, uma vez que
devolvem ao ambiente elementos anteriormente consumidos. Esta ciclagem pode ser limitada
conforme a disponibilidade de nutrientes do ecossistema (Braz et al. 2002). Além da ciclagem
de nutrientes, as amostras fecais são potenciais ferramentas na detecção de relações tróficas,
já que através dos restos de presas encontrados nas fezes do predador (e.g. otólitos, crânios),
podemos ver qual presa foi consumida e estimar por onde esse predador se locomoveu (Trites
e Joy 2005). No caso de herbívoros, as sementes de frutos encontradas nas fezes caracterizam
as espécies botânicas da área (Trites e Joy 2005). Por ser um método não invasivo e de baixo
custo para o monitoramento e possui um grande potencial na detecção de animais raros,
noturnos e de difícil visualização, visto que cada animal tem sua forma fecal (Chame 2003).
A inspeção de amostras de fezes de várias espécies de primatas é descrita na literatura
em estudos voltados para dieta (e.g. Alouatta belzebul – Bonvicino 1989 e Porfírio 2005;
Alouatta seniculus - Julliot e Sabatier 1993; Atelesgeoffroyi vellerosus – Chaves et al. 2011)
parasitologia (Müller et al. 2000; Godoy et al. 2004), avaliação de taxas hormonais (Cebus
apella - Lynch el at. 2002; Gorilla gorillagorilla – Atsalis e Margulis 2006; Habumuremyi et
al. 2014) e análises genéticas (e.g. Cebus apella - Escobar-Páramo 2000; Lagothrix
lagotricha – Di Fiore e Fleischer 2004). Além disso, o potencial de dispersão por alguns
primatas pôde ser constatado através do bom estado das sementes encontradas nas amostras
fecais (Bonvicino 1989, Izar 2008, Liesenfeld et al.2008).
Os primatas são fiéis no uso de pontos específicos de sua área de vida como latrina
(Alouatta seniculus - Gilbert 1997, Alouatta caraya - Santa Cruz et al. 2000; Ateles geoffroyi-
González-Zamora et al. 2012). O benefício da utilização de árvores específicas e pontos pré-
estabelecidos como sítios de defecação é evitar a contaminação por parasitas entre os
35
indivíduos do grupo (Gilbert 1997). No entanto, em pequenos fragmentos com pouca
disponibilidade de alimento, os animais tendem a permanecer mais tempo nas mesmas
árvores, o que possibilita a disseminação de parasitas (Santa Cruz et al.2000).
A associação e atratividade de besouros da Subfamilia Scarabaeinae por fezes de
mamíferos em geral tem sido citada na literatura (Estrada e Coates-Estrada 2002; Filgueiras et
al. 2009; Culot et al. 2013). Em primatas esta associação é fortemente relatada para o gênero
Alouatta(Estrada e Coates-Estrada 1991; Pouvelle et al. 2009;Amato e Estrada 2010). Os
besouros escarabeídeos utilizam as fezes para a alimentação tanto na fase de larva como
adulta (Nichols et al. 2008) e dependendo da espécie podem apresentar o comportamento de
enterrar as fezes ou formar pelotas de fezes que embolam até o ninho (Hanski 1989).Em
consequencia disto, desempenham importante papel nos processos ecológicos, como a
ciclagem de nutrientes, aeração secundária do solo e também a proteção das sementes contra
predação e parasitas (Silva e Vidal 2007; Nichols et al. 2008). Por essa ampla atuação nos
ambientes, estes besouros são considerados bioindicadores de áreas degradadas (Halffter e
Favila 1993) e sua associação com as fezes de mamíferos é tida como benéfica para o
ambiente (Estrada e Coates-Estrada 1991; Vulinec 2000; Noriega 2012; Feer et al. 2013).
A distribuição das populações de Alouatta está relacionada a poucos remanescentes e
ilhas de matas que foram devastadas e que ainda sofrem com o impacto da caça (Estrada e
Coates-Estrada 1984). Estas conseguem sobreviver nessas áreas devido a sua dieta folívora-
frugívora que envolve uma variedade de espécies vegetais (Bicca-Marques 2003). A presença
de Alouatta belzebul na recente lista oficial das espécies ameaçadas de extinção do Brasil, na
categoria de vulnerável, é um reflexo da situação em que se encontra sua população,
particularmente a do Nordeste (BRASIL 2014). O guariba-de-mãos-ruivas é uma das cinco
espécies-alvo do Plano de Ação Nacional para Conservação de Primatas Ameaçados do
Nordeste (PANPRINE 2011).
36
Considerando a importância ecológica da espécie Alouatta belzebul como potencial
dispersora de sementes de várias espécies de Mata Atlântica (Bonvicino 1989) e a associação
dos besouros escarabeídeos com as espécies do gênero Alouatta (e.g. Amato e Estrada 2010),
o presente estudo objetivou analisar estas relações na última população de guaribas-de-mãos-
ruivas do estado de Pernambuco e sua importância para o fragmento no qual estão inseridos.
Além disso, foi investigada a influência dos padrões sazonais na dieta e na presença de insetos
escarabeídeos nas fezes dos guaribas estudados. Uma hipótese a ser testada neste estudo é que
serão encontrados mais besouros nas fezes durante o período chuvoso, uma vez que o número
de indivíduos e espécies de besouros aumenta nessa época do ano.
3.3 Metodologia
3.3.1 Descrição da área de estudo
O local de estudo compreende um remanescente de Mata Atlântica localizado no
município de Água Preta no Estado de Pernambuco, Brasil, sob coordenadas 08º42’S, e
35º24’W (Figura 3-1), circundado por plantações de cana-de-açúcar pertencentes aos antigos
engenhos Canoa Rachada, Pedra Ímã e Sacramento. Este apresenta uma área de 261 ha e está
incluída como uma das áreas prioritárias para conservação no Nordeste do Brasil (CPB 2014).
Durante o período de estudo, a média anual de precipitação local foi de 138.47 mm
(http://www.ipa.br/indice_pluv.php), com temperatura anual de 24ºC. (http://pt.climate-
data.org/location/43116/).
37
Figura 3-1 Mapa de localização da área de estudo: Município de Água Preta - PE.
3.3.2 Animais estudados
Foram coletadas amostras de fezes de dois grupos de guaribas-de-mãos-ruivas. O
grupo 1 apresentou 4 indivíduos (1 macho adulto, 2 fêmeas adultas e um macho jovem) e o
grupo 2 apresentou sete animais (1 macho adulto, 1 fêmea adulta, 1 infante e 4 adultos de
sexo indeterminado).
3.3.3 Coleta de dados
Os comportamentos de defecação foram registrados por meio dos métodos todas as
ocorrências e varredura instantânea (Altmann 1974), com intervalos de cinco minutos entre os
registros. Durante a coleta foram utilizados binóculos (Náutica 10x25) e relógio com
cronômetro regressivo. Os registros por observação direta das espécies vegetais consumidas
foram feitos com o auxílio de uma câmera digital (Nikon P510) e a localização através do
GPS (Garmin 60 CSx).
38
Foram estabelecidos como sítios de defecação todos os pontos (árvores) que se
observou os guaribas defecarem e/ou que foram encontradas amostras de fezes. Considerou-se
como latrinas diferentes, aquelas que apresentaram uma distância maior que 15 metros umas
das outras.
Foram coletadas 316 amostras de fezes dos grupos de animais estudados, entre o
período de março de 2013 a outubro de 2014. As amostras frescas foram coletadas e
armazenadas em coletores plásticos de 80 ml, sendo excluídas da coleta as amostras que
sofreram ação de chuvas ou severa colonização por fungos. Por esse motivo, os meses de
julho, setembro e novembro de 2013e junho e setembro de 2014 não tiveram amostras
coletadas.
Posteriormente a coleta, as amostras foram refrigeradas e levadas para laboratório,
onde foi realizada a pesagem das amostras, lavagem e separação das sementes e coleópteros
presentes nas mesmas. Após a triagem, as sementes foram mantidas sob refrigeração e os
coleópteros conservados em álcool 70%, para posterior identificação. A identificação das
sementes foi realizada através dos três volumes do manual de identificação e cultivo de
plantas arbóreas nativas do Brasil (Lorenzi 2008; Lorenzi 2009a e 2009b) e foram
acondicionadas no laboratório de Etologia (UFPE) para análises mais aprofundadas. Os
besouros escarabeídeos foram identificados utilizando a chaves de identificação de Vaz-de-
Mello et al. (2011) e Rafael (2012), em seguida, foram depositados na “Coleção
Entomológica da Universidade Federal de Pernambuco”.
Os dados de precipitação pluviométrica mensal foram obtidos no Instituto
Agronômico de Pernambuco (http://www.ipa.br/indice_pluv.php), durante o período de março
de 2013 a outubro de 2014 (Figura 3-2). Com base em Primo et al. (2013) foi considerado
como chuvosos os meses com mais de 100 mm de precipitação, e meses secos aqueles abaixo
39
deste valor.
Figura 3-2 Precipitação pluviométrica mensal (em milímetros de chuva) entre os meses de março de 2013 a outubro de 2014 e temperatura média mensal, no município de Água Preta, Pernambuco, Brasil.
3.3.4 Análises estatísticas
Os dados de consumo de itens vegetais, utilização de sítios de defecação, presença de
sementes e insetos nas amostras de fezes foram analisados por meio da estatística descritiva
(somatórios e frequências). Para avaliar a influência da sazonalidade na presença de insetos e
sementes nas amostras de fezes, foi realizado o teste não-paramétrico Mann-Whitney
(significância de p<0,05), utilizando o programa IBM SPSS Statistics 20.
Foram incluídos nas análises os meses que apresentaram mais de cinco amostras de
fezes coletadas, por este motivo, os meses de julho, setembro e novembro de 2013 e junho e
setembro de 2014 foram excluídos das análises. Desta forma, nas análises de sazonalidade
foram considerados 4 meses secos e 11 meses chuvosos.
40
3.4 Resultados
3.4.1 Composição da dieta
Através das observações diretas foram registrados 45 eventos de consumo de itens
vegetais: folha (37,7%), fruto (24,4%), flor (2,2%) e 35,5% de itens não foram possíveis de se
identificar, devido a posição do animal densidade no estrato arbóreo não favorecer a
visualização pelo observador. Foi verificada a ingestão de folhas da Família Sapindaceae
(n=1) e da espécie Lecythis pisonis (n=2), folhas e frutos do gênero Virola (n=1) e da espécie
Philodendron hederaceum Schott (n=17) e de folhas de duas espécies não identificadas (n=2)
(Tabela 3-1). Nas amostras fecais foram encontradas 29 morfoespécies diferentes de sementes
(Tabela 3-2).
41
Tabela 3-1 Comparação de estudos realizados com a dieta de algumas espécies do gênero Alouatta em diversas localizações.
Espécie
Quantidade de espécies identificadas na dieta por:
Duração do estudo (Meses)
Localização
Fonte
Observação direta
Inspeção de fezes
Alouatta belzebul 7 29 20 Mata Atlântica (Brasil)
No presente estudo
Alouatta belzebul 47 33 13 Mata Atlântica (Brasil)
Bonvicino 1989
Alouatta belzebul 67 - 10 Floresta Amazônica
(Brasil)
Pinto e Setz 2004
Alouatta belzebul 56 - 14 Mata Atlântica (Brasil)
Porfírio 2005
Alouatta belzebul 39 ... 7 Mata Atlântica (Brasil)
Aschoff 2012
Alouatta caraya 33 - 12 Floresta Aluvial semidecídua
(Brasil)
Ludwig et al. 2008
Alouatta guariba 41 12 Mata Atlântica (Brasil)
Aguiar et al. 2003
Alouatta guariba 34 13 12 Floresta de Araucária
(Brasil)
Miranda e Passos 2000
Alouatta palliata 9 13 4 Floresta Amazônica
(México)
Amato e Estrada 2010
Alouatta pigra 4 31 4 Floresta Amazônica
(México)
Amato e Estrada 2010
Alouatta pigra 35 - 36 Mata Ciliar
(Belize)
Pavelka e Knopff 2004
Alouatta seniculus
178 17 19 Floresta tropical úmida
(Guiana Francesa)
Julliot e Sabatier 1993
Alouatta seniculus
48 9 6 Mosaico de floresta andina
(Colômbia)
Giraldo et al. 2007
42
Tabela 3-2 Identificação e quantificação das sementes encontradas nas fezes de dois grupos de guariba- de-mãos-ruivas habitantes de um remanescente de Mata Atlântica no Município de Água Preta, Pernambuco, Brasil. *Indica sementes que não foram identificadas porque estavam danificadas.
Familia Espécie ou morfoespécie
Nome comum
Meses secos Meses chuvosos
Total de sementes
Anacardiaceae Spondias mombin Cajazeira 9 79 88 Araliaceae Schefflera morotoni Sabacuim, mandioqueiro 2.349 755 3.104
Caricaceae Jaracatia spinosa Jaracatiá, mamote,
mamão-do-mato - 96 96
Eupforbiaceae Morfoespécie # 01 1 53 54 Fabaceae-Caesalpinioideae Dialium guianense Jitaí, jutaí 181 559 740 Fabaceae-Mimosoidea Inga sp. Ingá - 30 30 Lecythidaceae Lecythis sp. Jarana - 1 1 Malpighiaceae Byrsonima sp. Muricí 3 155 158 Sapotaceae Pouteria caimito Abiurana,caimito 1 36 37 Chrysophyllum sp. Guapeva - 9 9 Morfoespécie #02 - 9 9 Urticaceae Pouroma guianensis Embaúba-da-mata 78 271 349 Familia indeterminada (n=17) Morfoespécie #03 1 1 2 Morfoespécie #04 1 - 1 Morfoespécie #05 - 81 81 Morfoespécie #06 - 13 13 Morfoespécie #07 - 12 12 Morfoespécie #08 36 48 84 Morfoespécie #09 - 178 178 Morfoespécie #10 22 3 25 Morfoespécie #11 - 1 1 Morfoespécie #12 1 9 10 Morfoespécie #13 1 - 1 Morfoespécie #14 1 - 1 Morfoespécie #15 2 4 6 Morfoespécie #16 - 1 1 Morfoespécie #17 - 13 13 Morfoespécie #18 1 - 1 Morfoespécie #19 1 15 16 Indeterminadas* 5 6 11 Total 2.694 2.438 5.132
43
3.4.2 Sítios de defecação (latrinas)
Os grupos de guariba-de-mãos-ruivas estudados utilizaram três árvores como latrinas.
Estes pontos distavam pouco menos de 20m de um curso de água, e apenas um deles (ponto
3) estava localizado acima de um curso d’água (Tabela 3-3). Uma sapucaia (Lecythis pisonis)
de aproximadamente 30m de altura além de ser usada como sítio de defecação (ponto 1)
também foi utilizada pelo grupo de guaribas-de-mãos-ruivas como local de pernoite em 13
ocasiões.
O uso dos sítios de defecação variou entre o grupo 1, que utilizou dois pontos como
latrinas, sendo o ponto 1 utilizado com maior frequência (80,49%) em relação aos ponto 2
(19,50%) (N=282). No grupo 2 foi identificado um único ponto utilizado como latrina (n=34).
Tabela 3-3 Sítios de defecação utilizados pelos grupos da espécie Alouatta belzebul habitantes de um fragmento de Mata Atlântica, localizado no Município de Água Preta, Pernambuco, Brasil, nos anos de 2013 e 2014.
Sítios Espécie Vegetal Coordenadas Grupo Registros de utilização por:
Visualização Nº de amostras fecais
1 Lecythis pisonis S 08º43’32’’
W 35º24’18’’
Grupo 1 11 227
2 Virola sp. S 08º43’29’’
W 35º24’19’’
Grupo 1 0 55
3 Sloanea sp. S 08º43’31’’
W 35º24’19’’
Grupo 2 0 34
44
3.4.3 Horário e padrão de defecação
Foi observado um padrão de defecação comunitário, no qual todos ou a maioria dos
animais do grupo defecavam próximos, algumas vezes no mesmo galho, e no mesmo horário.
Este comportamento, na maioria das vezes, foi iniciado pelo macho alfa e seguido pelos
demais. Além disso, durante a defecação alguns animais utilizaram a cauda para se fixar
melhor nos galhos e ter maior estabilidade e equilíbrio do corpo durante o processo.
O maior pico de defecação por observação direta ocorreu na metade do dia (entre
10:00 e 13:59h) e correspondeu 72% dos eventos (n=8), o menor pico foi observado pela
manhã (entre 06:00 e 09:59h), correspondendo a 27% dos eventos (n=3). Não foi observado
nenhum comportamento de defecação após as 14 horas. A média de duração entre o inicio da
defecação por um indivíduo até o último do grupo terminar foi de 4,75 (±0,9) minutos.
3.4.4 Quantificação de sementes nas fezes
De um total de 316 amostras de fezes foram obtidas 5.132 sementes (peso 3,90g / ±
0,43), onde 206 amostras foram coletadas no ano de 2013 e 110 no ano de 2014. Todas as
sementes foram separadas por morfoespécies (figura 3-3). O número de morfoespécies
diferentes nos quatro meses secos foi 16, enquanto nos 11 meses chuvosos foi 25 (Tabela 3-
2).
45
O teste estatístico de Mann-Whitney demonstrou que não houve diferença significativa
no número de sementes presentes nas amostras fecais entre os meses secos e chuvosos (U =
16; N1=4 N2=11; p=0,489) (figura 3-4). A maioria das sementes foram encontradas nas fezes
dos guaribas-de-mãos-ruivas estudados tanto nos meses secos quanto nos chuvosos, com
exceção das morfoespécies 04, 13, 14 e 18 que estiveram presentes apenas nos meses secos e
as morfoespécies 02, 05, 06, 07, 11, 16 e 17, além das sementes dos gêneros Chrysophyllum,
Ingá, Lecythis e da espécie Jaracatia spinosa exclusivamente presentes no período chuvoso
(Tabela 3-2).
Figura 3-3 Amostra fecal e sementes coletadas nas fezes de um indivíduo da espécie Alouatta belzebul habitante do município de Água Preta-PE. A) Disposição das sementes na amostra fecal; B) Sementes de Schefflera morototoni; C) Sementes de Dialium guianense;D) Semente de Pouroma guianensis; E) Sementes de Jaracatia spinosa.
46
Figura 3-4 Número de sementes por mês presentes nas amostras de fezes de dois grupos de guaribas-de-mãos-ruivas habitantes de um remanescente de Mata Atlântica no Município de Água Preta,Pernambuco,Brasil.
3.4.5 Coleópteros (Familia Scarabaeidae)
Os coleópteros da Subfamília Scarabaeinae estiveram presentes em 212 amostras
fecais coletadas (147 das amostras coletadas em 2013 e em 65 das amostras coletadas em
2014). De um total de 1.149 coleópteros, foram observados os gêneros Cantidium,
Hysteridae, Staphilynidae, Onthophagus e da espécie Eurysternus irtelus (Tabela 3-4). A
média de besouros por amostras foi 5,34 (± 0,34).
Apesar do número absoluto de coleópteros presentes no período chuvoso (n=733) ter sido
maior que no período seco (n=416), não houve diferença significativa entre meses secos e
chuvosos (Mann-Whitney U = 18; N1=4 N2=11; p=0,661) (Figura 3-5).
47
Figura 3-5 Número de besouros presentes nas amostras de fezes de dois grupos de guaribas-de-mãos-ruivas, habitantes de um remanescente de Mata Atlântica no município de Água Preta, Pernambuco, Brasil.
Tabela 3-4 Identificação das espécies de coleópteros (Familia Scarabaeidae, Subfamilia Scarabaeinae) coletados nas amostras de fezes de dois grupos da espécie Alouatta belzebul, habitantes de um remanescente de Mata Atlântica no município de Água Preta, Pernambuco,Brasil.*Besouros danificados que não foi possível identificar. ** Insetos que não pertencem a Família Scarabaeidae.
Espécie Comportamento Meses secos
Meses chuvosos
Total
Cantidium sp #1 sp #2
Escavador 133 4
163 6
296 10
Eurysternus irtelus Endocoprideos/residentes 3 1 4
Histeridae sp. Predador generalista 7 0 7
Staphilynidae sp#1 sp#2 sp#3 sp#4
Saprófago / Fungívoro /
Fitófago
7 4 2 0
2 2 0 1
9 6 2 1
Onthophagus sp#1 sp#2
Escavador 80 126
152 289
232 415
Não identificados* - 49 116 165
Outras Famílias ** - 1 1 2
Total 416 733 1.149
48
3.5 Discussão
O padrão de consumo que seguiu a ordem decrescente de preferência folha, fruto e
flor encontrado por observação direta no presente estudo, corrobora com investigado para o
gênero Alouatta (guariba-de-mãos-ruivas - Porfírio 2005, Aschoff 2012; guariba preto: A.
caraya - Ludwig et al. 2008; guariba vermelho: A. seniculus- Giraldo et al. 2007). Segundo
Bonvicino (1989) os guariba-de-mãos-ruivas são bastante frugívoros, ea variação no consumo
de frutos é explicada pela sazonalidade que afeta a disponibilidade de alimentos, pela
presença de espécies vegetais diferentes nas áreas de mata e pela precipitação anual que por
sua vez influencia nos padrões fenológicos dessas espécies.
Através das observações diretas foram registrados 6 espécies vegetais na dieta dos
grupos de guariba-de-mãos-ruivas estudados, enquanto que as análises das fezes mostrou 29
espécies vegetais. A associação destes dois métodos tem sido empregada em estudos da dieta
de várias espécies do gênero Alouatta (ver tabela 3-1 para uma breve revisão). Para a espécie
Alouatta pigra (guariba preto) na Floresta Amazônica, por exemplo, Amato e Estrada (2010)
encontrou 31 espécies através das fezes e 4 espécies através de observação direta. Já o estudo
realizado por Bonvicino (1989) com guariba-de-mãos-ruivas na Mata Atlântica mostrou que a
quantidade de espécies registradas através do contado direto (N=47) foi maior que encontrado
nas fezes (N=33). Em virtude da dificuldade de visualização dos animais estudados em função
da altura que os animais ficavam (em média 20 m), dos extratos arbóreos densos e da
declividade do terreno, as amostras de fezes foram bastante eficazes na identificação e
complementação dos itens alimentares consumidos pelos animais. Isso também pode explicar
a diferença nos resultados do presente estudo, na relação número de sementes por observação
direta e por inspeção fecal, com o encontrado para mesma espécie na Mata Atlântica por
Bonvicino (1989).
49
O padrão de defecação encontrado em nossos resultados, o qual os indivíduos do
grupo defeca simultaneamente, corrobora com observado para outras espécies de Alouatta
(A.seniculus - Andresen 2002 e Giraldo et al. 2007; A.caraya - Kowalewski e Zunino 2005).
De acordo com Giraldo et al. (2007) usualmente o macho alfa inicia o comportamento de
defecar e é acompanhado pelos demais. Além disso, foi observado que uma das três árvores
usadas como latrinas pelo grupo de guaribas deste estudo também serviu como local de
pernoite. Gilbert (1997) relata que os pontos de latrina geralmente estão próximos a locais de
descanso e seu uso pelos guaribas se torna uma estratégia para evitar contaminação por
parasitos. Para isto, os animais procuram defecar em partes mais abertas das árvores latrinas,
para que as fezes sejam direcionadas ao solo, evitando a contaminação do local (Gilbert
1997). Santa Cruz et al. (2000) observaram que grupos de guaribas habitantes de áreas
fragmentadas da Argentina, devido a permanência nas mesmas árvores e a defecação em
sítios de defecação próximos, estiveram mais susceptíveis a uma infecção parasitária. Os
guaribas do presente estudo apresentaram nas fezes ovos de helmintos das famílias
Ascarididae, Ancylostomatidae, Oxyuridae e Trichuridae e protozoários do gênero
Balantidium(Camarotti et al.in press).
A análise das sementes encontradas nas fezes das espécies do gênero Alouatta além de
ser bastante empregada em estudos de dieta também tem sido usada em estudos sobre a
dispersão de sementes (Andresen 2002, Diógenes e Calouro 2004, Giraldo 2007, Moura e
McConkey 2007, Pouvelle et al. 2009, Amato e Estrada 2010). Embora o presente estudo não
tenha realizado análises de taxas de germinação das sementes encontradas nas fezes, nas
árvores utilizadas como latrinas foram observados tapetes de plântulas formados a partir da
germinação das sementes depositadas pelas fezes dos guaribas-de-mãos-ruivas. O mesmo foi
visto por Bonvicino (1989) para uma população de guaribas-de-mãos-ruivas, que segundo ela,
são importantes dispersores de várias espécies de plantas da Mata Atlântica. De acordo com
50
Pouvelle et al. (2009) a densidade, riqueza e diversidade de espécies de sementes encontrada
nos sítios de defecação corresponde ao efeito latrina, que torna essas áreas importantes para a
dispersão de sementes.
Nas fezes dos grupos de guariba-de-mãos-ruivas estudados, as sementes do
sambacuim (Schefflera morototoni) foram mais representativas (n=3.104) que as demais.
Tendo em vista que esta espécie possui rápido crescimento e produção de frutos que são
amplamente consumidos pela fauna (Lorenzi 2008), isso pode explicar o elevado consumo
pelos guaribas do presente estudo. Convém lembrar que esta espécie é classificada como
secundária inicial no processo sucessional de uma área florestal (Silva 2010) e se desenvolve
em matas pouco densas e em formações secundárias (Lorenzi 2008).
A espécie Dialium guianense (n=740) foi a segunda maior espécie consumida tanto no
período seco como no chuvoso. Pinto e Setz (2004) estudando A.belzebul na Amazônia,
observou que o fruto de D. guianense foi o mais utilizado pelos animais para consumo em
ambas as estações, devido a este estar disponível todo o ano, com picos maiores no período
seco. Estes autores, assim como Bonvicino (1989) também afirmaram o consumo pelos
guaribas de espécies dos gêneros Byrsonima, corroborando com nossos resultados. Assim
como o presente estudo, a ingestão de frutos da espécie Spondias mombin foi visualizado por
outros autores para a mesma espécie em Mata Atlântica (Porfírio 2005; Aschoff 2012) e por
Estrada e Coates-Estrada (1991) para Alouatta palliatta na Floresta Amazônica.
O consumo do gênero Ingá e Pouteria foi registrado por Pinto (2002) e Porfírio
(2005), já a espécie Lecythis foi visualizada por Porfírio (2005) e Aschoff (2012),
concordando com o consumo observado em nossos resultados. A presença de sementes da
espécie Jaracatia spinosa nas fezes dos guaribas-de-mãos-ruivas,também foi encontrado no
estudo de Diógenes e Calouro (2004) que registraram a predominância do gênero Jaracatia na
51
dieta de guaribas vermelhos.Por ser classificada como pioneira, a espécie Jaracatia spinosa
possui rápido crescimento e tolerância a incidência direta de luz, sendo encontrada tanto no
interior de matas primárias densas, como em formações secundárias em desenvolvimento
avançado de sucessão (Lorenzi 2008).
A associação de besouros escarabeídeos com fezes do gênero Alouatta é bastante
conhecida (Estrada e Coates-Estrada 1991- A. palliata, bugio de manto,Andresen 2002 –
guariba vermelho, Amato e Estrada 2010 -bugio de manto e guariba preto, Pouvelle et al 2010
– guariba vermelho). No entanto, para os guaribas-de-mãos-ruivas não existem trabalhos que
enfoque essa associação.Os resultados do presente estudo que identificou os gêneros
Cantidium e Onthophagus em grande quantidade nas amostras de fezes dos grupos de
guaribas-de-mãos-ruivas, corroboram com os resultados de outros autores (Estrada e Coates-
Estrada 1991; Amato e Estrada 2010, Noriega 2012) que também encontraram esses mesmos
gêneros de besouros nas fezes de outras espécies de guaribas. Apesar da espécie Eurysternus
irteluster sido encontrada em nossas amostras, esta não foi encontrada nas fezes de outras
espécies de Alouatta,porém outros representantes do mesmo gênero foram relatadas em outras
pesquisas (Estrada e Coates-Estrada 1991, Amato e Estrada 2010, Noriega 2012).
Embora não tenha havido diferença significativa na quantidade de besouros nas fezes
entre os períodos seco e chuvoso, a frequência absoluta mostra uma maior quantidade no
período chuvoso. De acordo com Hanski (1989) a influência da sazonalidade é menos
pronunciada nos besouros coprófagos se comparado a outros insetos, devido à disponibilidade
de fezes no ambiente ser independente da umidade/pluviosidade no ambiente. Entretanto,
Hernández e Vaz-de-Melo (2009) observaram um aumento na quantidade de besouros
escarabeídeos em períodos chuvosos em áreas de Mata Atlântica, e Medina e Lopez (2014)
constataram na caatinga um aumento na riqueza de espécies à medida que o habitat tornou-se
mais úmido.
52
No presente estudo, as amostras de fezes foram importantes ferramentas na detecção
da dieta dos grupos de guaribas, uma vez que a dificuldade de visualização do grupo, em parte
devido a alta densidade dos estratos arbóreos e ao acidentado relevo da área, limitou os
registros por observações diretas. Desta forma, a associação entre observações diretas e
amostras de fezes foi importante para identificação da dieta dos grupos de guaribas estudados.
Além disso, a quantidade de espécies de plantas encontrada nas fezes e a presença de tapetes
de plântulas no solo das árvores utilizadas como sítio de defecação, sugere o papel dos grupos
de guaribas-de-mãos-ruivas da região como relevantes dispersores de espécies vegetais. Em
nosso trabalho registramos a presença de besouros escarabeídeos nas fezes de espécie
Alouatta belzebul, fato observado para outras espécies de Alouatta, porém nunca antes
mencionada para esta espécie. Diante do exposto, este estudo confirma a importância
ecológica da última população de guaribas-de-mãos-ruivas do estado de Pernambuco. Fazem-
se necessários a continuidade de estudos longitudinais voltados para o comportamento e a
ecologia dessa população local, assim como estudos de viabilidade populacional, a fim de
delinear estratégias para evitar que essa população de Pernambuco desapareça.
3.6 Agradecimentos
Agradecemos ao financiamento concedido pela Fundação de Amparo à Ciência e
Tecnologia do Estado de Pernambuco (IBPG-0464-2.04/12) através da Universidade Federal
de Pernambuco e ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, a Universidade
Federal Rural de Pernambuco por disponibilizar o transporte até a área de estudo. O presente
estudo foi totalmente não-invasivo e autorizado pela legislação brasileira (SISBIO número:
37477-2). Ao Sr. Jose Paulo e Manuel Silva agradecemos por todo apoio logístico e estadia
53
no local de estudo, bem como a Thiago Lourenço,Bárbara Moraes, ,Luiz Junior, Janaina
Silva, Allana Santos, Iago Silva e Marcelo Santino pela assistência nas coletas de campo.
Agradecemos à Profª Drª Cássia Monica Sakuragui do Departamento de Botânica da
Universidade Federal do Rio de Janeiro pelo auxílio na identificação de algumas espécies de
plantas.
3.7 Referências
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64
4 CAPÍTULO 2 - THE LAST HOWLING IN THE ATLANTIC FORES T OF PERNAMBUCO, BRAZIL: CALLING PATTERN, BEHAVIOUR AND CONSERVATION ISSUES IN A RED-HANDED HOWLER MONKEY POPULATION ON THE BRINK OF EXTINCTION
Este capítulo será potencialmente submetido para Biodiversity and Conservation. O capítulo foi formatado conforme as normas da revista (ver normas em anexo), com exceção das figuras e tabelas que estão inseridas no corpo do texto para facilitar a leitura pela banca examinadora. Este trabalho foi desenvolvido em colaboração com outros pesquisadores, por isso, estes serão inseridos na versão final do artigo como autores.
65
4.1 Abstract
Howler monkeys are well known for their loud long-distance calls and long resting periods.
Here we investigate the activity and calling pattern of a population of red-handed howler
monkeys on the brink of extinction in the State of Pernambuco, Brazil. The study was carried
out over a 19-month period in a fragment of Atlantic rainforest. In 12.7% of the fieldwork
days we observed typical post-fragmentation anthropogenic disturbances (i.e. hunting and
logging). Resting was the predominant activity in both wet and dry months (typical for howler
monkeys). The howlers were observed to rest significantly more in dry months versus wet
months. Call rate was 0.05 calling bouts/h, which is relatively low when compared to studies
with other howler monkey species. Reducing call production could be a potential survival
strategy, lowering the chances of detection by hunters. Alternatively, the small size of the
fragment may have reduced the need for long distance calling. With respect to calling rate, no
differences were found between wet or dry months and use of howls of different duration.
Nevertheless, howling occurred more frequently in the afternoon. We conclude that rainfall
influenced the behavioural budget of the howlers, while auditory communication appeared to
be affected by the high incidence of anthropogenic disturbances in the area (i.e. hunting,
logging and reduced size of the fragment). Immediate conservation and management actions
are needed in the area if we are to give the howls back to the howler monkeys.
Key words: Alouatta belzebul, Activity budget, Rate of vocalisations, anthropogenic threats.
66
4.2 Introduction
Many primate species are currently threatened with extinction as a result of habitat
destruction and fragmentation, hunting and illegal logging (IUCN 2014). Primates alter their
behaviours and ecological traits (e.g. activity pattern, diet, population density and
abundance) in response to the above-mentioned pressures (e.g. Link et al. 2010; Schwitzer et
al. 2011; Boyle et al. 2012; Rimbach et al. 2013). The effects arising from habitat
degradation are usually negative, and may include increasing stress levels, and reducing
population size (e.g. Schwitzer et al. 2011; Rimbach et al. 2013).
The red-handed howler monkey (Alouatta belzebul) is endemic to Brazil, and found in
both the Amazon and Atlantic forests (Camargo et al. 2007; Nascimento et al. 2008). The
species is considered Vulnerable in the IUCN Red List of Threatened Species (Veiga et al.
2008). However, the estimated population in the Atlantic forest is only 200 individuals, where
the monkeys are still subjected to increased habitat fragmentation (which potentially isolates
populations), hunting pressure and domestication (Almeida 1995; Nascimento et al. 2008;
PANPRINE 2011). Hence the species is included in the Brazilian Action Plan for the
Conservation of the Threatened Primates in the Northeast (PANPRINE 2011).
The purpose of the present study was to investigate a population of red-handed howler
monkeys on the brink of extinction in the State of Pernambuco, northeast Brazil. This is the
last known population of howler monkeys in the State and studies are urgently needed to
assess its viability. Here we focused on the activity budget and calling pattern of the monkeys.
We relate the activity budget of the study animals to the other howler monkey species and
discuss the degree to which howling bouts may be influenced by the anthropogenic
67
disturbances in the area. The study will enhance our understanding of this poorly known
monkey in the Atlantic forest.
There is no information on the effects of anthropogenic pressures on the red-
handed howler monkey population in the Atlantic Forest. Nevertheless, a study in the
Amazon Rain forest found no effect of logging on the activity patterns of red-handed howler
monkeys (Pinto et al. 2003). If logging and hunting did not influence behaviour in our study
population in Atlantic forest, we therefore predict the activity budget of the study animals to
be similar to other howler monkey populations, where resting is usually the dominant
activity. Howler monkeys possess a characteristic and easily quantifiable long-distance
contact vocalisation, the 'howl'. The use of the 'howls' is influenced by the time of the day,
with spontaneous calling peaks occurring around dawn or in a bimodal pattern (with morning
and afternoon peaks) (e.g. Horwick and Gebhard 1983; Chiarello 1995; Cornick and
Markwitz 2002; Oliveira and Ades 2004; Porfírio2005; van Belle et al. 2013). Considering
the small size of our study site (circa 261 ha), we expect a low frequency of long distance
call use by the red-handed howler monkeys, with calling peaks at dawn or in a bimodal
pattern as found in other studies. Also, rainfall influences howling bouts, with reports of
black howler monkeys, Alouatta pigra, more vocal during wet periods (e.g. Cornick and
Markwitz 2002). Thus, rainfall could possibly influence frequency of calling bouts in our
study animals.
68
4.3 Material and Methods
4.3.1 Study site and animals
We investigated red-handed howler monkeys inhabiting a fragment of Atlantic
forest in Água Preta, Pernambuco, Brazil (08º42’S, 35º24’W). The fragment (circa 261 ha) is
surrounded by sugar cane fields and is classified as one of the 20 important areas for primate
conservation in northeast Brazil (CPB 2014). The average rainfall in the area over the study
months was 138.47mm (http://www.ipa.br/indice_pluv.php). The average annual
temperature in the area is 24ºC (http://pt.climate-data.org/location/43116/) (figure 4-1).
Figure 4-1 The average rainfall in the area over the study months (January 2013 October 2014 and average monthly temperature in the area.
69
We investigated three groups in the area: group-1comprised seven individuals (1
adult male, 1 adult female, 1 infant, and 4 adults with not ascertained sex), group-2 consisted
of four individuals (1 adult male, 1 juvenile and 2 adult females) and group-3 contained at
least one adult male and one female (no full count was conducted in this group). Full
habituation of the study red-handed howler monkeys was not attempted due to the risks it
could impose such as making the monkeys more vulnerable to hunting (see Woodford et al.
2002, Williamson and Feistner 2003). The research was non-invasive and complied with
Brazilian law (SISBIO Licence number 37477-2).
4.3.2 Data collection
The study was carried out over a 19-month period (January 2013 to October 2014,
853.75h of fieldwork distributed across 158 days). Expeditions lasted between 5 and 11 days
per month. Behavioural data to construct activity budgets were collected through 101.75h of
instantaneous scan-sampling (Altmann 1974), resulting in 1,214 scans and 2,044 records of
behaviours. The interval between scans was 5 minutes. For the behavioural activity pattern,
we only considered data from group-2 as the animals appeared not to be distressed by
observers (i.e. JMS and up to two field assistants) following them. We observed the red-
handed howler monkeys at distances of 10 – 40 m. Scans started whenever at least one
individual could be seen and ended when visual contact was lost for over 5 minutes. In each
scan, we recorded the behaviours, gender, age, estimated height above the ground, and
location of all visible individuals. We grouped the behaviours of the animals into five main
categories commonly used in primate field studies: 1) Resting, 2) Travelling, 3) Foraging, 4)
Vocalizing, 5) Others (definitions in Table 1) (e.g. Bonvicino 1989; Boubli 1997; Corrêa et
al. 2000; Veiga 2006; Kumar et al. 2007; Silva and Ferrari 2009; Bezerra et al. 2011; Shanee
and Shanee 2011; Rimoli et al. 2012).
The rate and duration of howling bouts (i.e. a mix of roaring and barking) were
70
registered by using the 'all occurrence' method (Altmann 1974) and data from all three groups
were considered here. Howling bouts were counted as independent when there were at least
10 minutes of silence between one howling bout and another (adapted from Holzmann et al.
2012, Hopkins 2013,Van Belle et al. 2014).
4.3.3 Data analysis
Seasonal analyses were conducted by comparing wet and dry months. Months with
rainfall below 100 mm were considered dry months (adapted from Primo et al., 2013).
Rainfall values for Água Preta city were obtained from the Instituto Agronômico de
Pernambuco (http://www.ipa.br/indice_pluv.php). We compared the behaviours of group-2
between wet and dry months statistically using the binomial z score (e.g. Rimoli et al. 2012).
Significance was attained when p<0.05.
We compared the frequency of calling bouts between wet and dry months through a
Wilcoxon rank test. Howling bouts from the three study groups were considered for both
periods. To avoid sampling effort bias, the number of howling bouts was divided by the
number of fieldwork days in each month.
We used a chi-square test to investigate if the number of recorded calling bouts varied
between the three periods of the day (i.e. differed from an even distribution). We considered
the following periods: morning: 6:00-9:59 h; middle of the day: 10:00-13:59 h; and afternoon:
14:00-18:00 h (adapted from Cornick and Markowitz 2002 and Bezerra et al. 2010).
We also used a chi-square test to investigate if there was a difference (from an even
distribution) in the frequency of calling bout of different duration (1-5 min, 6-10 min, >10
min duration). For the latter, we excluded the howling bouts that we were unable to calculate
the total duration (n=3).
71
4.4 Results
In 20 out of the 158 days of fieldwork, direct observations of anthropogenic
disturbances were made. Disturbances comprised illegal logging (1 day) and presence of
hunters (19 days).
Overall, there was a predominance of resting behaviour (72.06%) in the activity
budget of the study animals, followed by 17.80% travelling, 3.91%, foraging, 1.56 %
vocalising and 4.64% other behaviours (total number of records= 2.044 behaviours).
The proportion of resting-related activities was significantly higher in dry months than
in wet months. The opposite was observed for foraging-related behaviours (Table 4-1). There
was no significant difference in the frequency of 'vocalising' and 'travelling' behaviours
between dry and wet months (Table 4-1).
Table 4-1 Distribution of behaviours across wet and dry months over the study period.
Category Definition Percentage (%) of scan sample records for:
Dry months
Wet months
Z score
Foraging Includes searching, processing and eating food items.
1.61 5.04 - 4.24
Travelling Includes continuously walking, running, climbing, jumping, usually in the upper-canopy level.
16.39 18.72 -1.24
Resting The animal could be sitting, standing, or lying on a branch, engaged in self or social grooming, sleeping and/or sunbathing.
77.26 68.68 4.19
Vocalising Producing vocal sounds. 1.98 1.29 1.22
Others Includes social and solitary play, urinating and defecating.
2.73 5.64 -3.05
Total records 805 1,239
Significant differences between wet and dry months in binomial z scores are indicated in bold.
72
Calling rate was 0.05 bouts/h of fieldwork. There was no significance difference in the
frequency of use of howls between dry and wet months (N1: 6 dry months, N2: 13 wet
months, Wilcoxon Z: -0.365; p= 0.715 ns; Figure 4-2).
There was a significant difference in the number of calling bouts according to the
period of the day (✗2df=2:23.33; p < 0.001). A total of 66.7% of the howling bouts (n= 45
bouts) were observed in the afternoon, 22.2% in the middle of the day and 11.1% in the
morning.
The duration of the bouts ranged from one to 45 min. A total of 21.42% of the howls
lasted between 1 and 5 min, 40.47% lasted between 6 and 10 min and 38.09% lasted more
than 10 min (n= 42 bouts). The frequency of calling bouts of different duration categories did
not differ significantly (✗2df=2: 2.71; P= 0.25).
Figure 4-2 Howling bout rates in dry (n= 6) and wet (n=13) months (Mean ± SEM per day). No significant difference was found between these periods.
73
4.5 Discussion
The studied red-handed howler monkeys spent more time resting, followed by
travelling and foraging, as also observed for the species living in the Amazon Forest (Pinto et
al. 2003) and other areas of the Atlantic Forest (e.g. Bonvicino 1989, Porfírio 2005). Similar
patterns of activity were also observed in other howler monkey species (e.g. mantled howler
monkey, A. palliata - Cristobal-Azkarate 2007; Colombian red howler monkey, A. seniculus -
Palma et al. 2011). The diet of howler monkeys consists predominantly of leaves, which have
low energy contents, resulting in slow digestion that demand long resting periods (Milton
1980).
For our study animals, foraging was more frequent in wet months, which could be
related to the higher availability of food relative to drier months, as also observed for the
Southern brown howler monkey, A. guariba (Martins 2009). On the other hand, Serio-Silva
(1997) observed mantled howler monkeys foraging and travelling more often in the wet
season, as a result of resources being more spread out in the forest over the wet period. There
was no difference in the travelling behaviour between dry and wet months in our study
animals. As our study was not accompanied by phenology data, it was not possible to indicate
whether time spent foraging and travelling was due to food availability or spatial distribution.
Unlike in our study, Bonvicino (1989) and Porfírio (2005) observed red-handed howler
monkeys foraging and travelling more often in dry months than in wet months in other
Atlantic forest fragments in the Northeast of Brazil. Overall, fragment size, different
anthropogenic pressures, population size and structure are some of the factors related to
differences in behavioural patterns of a species in different areas (Bicca-Marques 2003,
Schwitzer et al. 2013).
74
Calling rate of the howler monkeys in the study site was relatively low (i.e. 0.05
bouts/h) when compared to the calling rate of howler monkeys in other areas (e.g. over 1.7
bouts/h in a wild population black howler monkey, A pigra, Cornick and Markowitz 2002;
0.15 bouts/h in another wild population of black howler monkey, Van Belle et al. 2014). The
relatively low calling rate could be a consequence of the small size of the study fragment
(circa 261 ha), the small population size and the high anthropogenic pressures (logging and
hunters). In 19% of the fieldwork days, such disturbances were detected in the area. Even
though we did not witness during our expeditions, hunting of howler monkeys in the area has
already been reported (Almeida et al. 1995). The chances of a howler monkey being detected
by hunters may increase during a loud calling bout. Thus, reducing call production could be a
potential survival strategy. Furthermore, considering that "howls" are long distance
propagation calls (Chiarello 1995), their production are energetically expensive (Wich and
Nunn 2002). Data on how hunting and logging pressure affects howlers living in forest
fragment are still limited and systematic studies are required to obtain further conclusions
(Arroyo-Rodriguez and Dias 2010).
We found no difference in the frequency of calling bouts (howls / day) produced by
the study red-handed howlers when comparing wet and dry months. Rainfall influenced both
the duration and rate of vocalisations in red-handed howlers in another fragment of Atlantic
forest, where longer and more frequent calling bouts occurred in the wet season (Bonvicino,
1989). In black howler monkeys, midday and afternoon calling bouts were reduced in dry
months (Cornick and Markowitz 2002). In our study, most of the calling bouts were registered
in the afternoon. Afternoon calling bouts have been associated with territorial defence in
black howler monkeys (Horwick and Gebhard 1983), but a bimodal pattern is commonly
observed in Alouatta species (e.g. black howler monkey - Horwick and Gebhard 1983;
Cornick and Markowitz 2002, Van Belle et al. 2013; red-handed howler monkey - Bonvicino
75
1989; brown howler monkey, A. fusca - Chiarello 1995). As howling bouts were actually rare
in our study, we can not say that there was any specific calling pattern.Further studies in our
population would be needed to access the real function of the calling bouts. However,
considering the low rate of calling bouts and the small number of individuals in the study site,
it is unlikely that territorial defence alone is the main force behind the howls. Even though
over 40% of the calling bouts of the study animals lasted more than 10 min, there was no
significant difference in the rate of calling bouts of different duration. A lack of variation in
the duration of calling bouts according to parameters such as time of the day and season was
observed for other howlers (e.g. black howler monkey - Cornick and Markowitz 2002).
Habitat loss, which results in decrease in resource availability, is believed to affect
howler populations substantially, but there are limited systematic and long-term data to allow
a deep understanding of the direct effects of post-fragmentation threats such as logging and
hunting (Arroyo-Rodriguez and Dias 2010) in both the Atlantic and Amazon forest howler
monkey populations. The reduced call rate observed in our study animals could be an effect of
continued post-fragmentation threats (i.e. a response to increased hunting pressure) in the
area. We hope the data presented here will contribute with the goals of the Brazilian Action
Plan for the Conservation of the Threatened Primates in the Northeast (PANPRINE 2011).
The viability of the study population needs to be urgently investigated, so that immediate
conservation and management actions can be developed and implemented.
4.6 Acknowledgements
JMS was supported by a Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de
Pernambuco (National Council for Scientific and Technological Development), scholarship
(IBPG-0464-2.04/12), by the Federal University of Pernambuco and Federal Rural University
of Pernambuco. The study was non-invasive and complies with Brazilian law (SISBIO permit
76
number: 37477-2).We thank José Paulo da Silva and Manuel da Silva for logistical support in
the field. We also thank the field assistants Thiago Silva, Bárbara Moares, Luiz Junior,
Janaina Silva, Allana Santos, Iago Silva and Marcelo Santino.
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84
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Através deste estudo foi constatado que os guaribas-de-mãos-ruivas vocalizaram menos
que outras espécies de Alouatta e não apresentaram o padrão bimodal de emissão de
vocalizações típico do gênero. Isso pode estar relacionado a uma estratégia de sobrevivência
adotada pelos indivíduos do local, como resposta a constantes influências antrópicas (caças e
derrubadas) ou ainda pelo pequeno tamanho do fragmento quando comparado a outros
estudos. Além disso, as amostras de fezes forneceram dados mais completos sobre a dieta dos
animais, e ressaltou a importância destes como potencias dispersores de sementes na área.
Foram observadas interações ecológicas entre besouros escarabeídeos e fezes dos guaribas,
sendo este um registro inédito para a espécie Alouatta belzebul.
Embora a situação das populações nordestinas da espécie Alouatta belzebul seja
preocupante, pouco são os estudos a cerca da ecologia, comportamento e conservação destas
em Mata Atlântica. O presente estudo pode esclarecer alguns pontos sobre a ecologia da
espécie em Pernambuco, contudo são necessários estudos futuros que avaliem outros aspectos
comportamentais e ecológicos da espécie (e.g. interações sociais), bem como estudos de
viabilidade genética desta população de Água Preta. Além disso, são indispensáveis mais
estudos de levantamentos da espécie em outros remanescentes de Mata Atlântica
Pernambuco. Técnicas não-invasivas como armadilhamento fotográfico e uso de playback de
vocalizações poderiam servir para este fim.
Diante do exposto, são necessárias ações que visem à conservação das populações de
Alouatta belzebul no Nordeste, não só pela sua importância enquanto espécie, mas também
pela a importância de suas interações ecológicas no ambiente. Dentre as ações que podem ser
tomadas estão à transformação de áreas de ocorrência da espécie em Unidades de
Conservação ou Reservas Particulares do Patrimônio Nacional, a formações de corredores
ecológicos e de paisagens que liguem os fragmentos e favoreça o deslocamento dos animais e
programas de reintrodução e translocação visando o revigoramento populacional.
85
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ANEXO A – NORMAS DA REVISTABIODIVERSITY AND CONSERVATION
BIODIVERSITY AND CONSERVATION
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1998; Medvec et al. 1999).
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• Journal article Gamelin FX, Baquet G, Berthoin S, Thevenet D, Nourry C, Nottin S, Bosquet L (2009) Effect of high intensity intermittent training on heart rate variability in prepubescent children. Eur J Appl Physiol 105:731-738. doi: 10.1007/s00421-008-0955-8 Ideally, the names of all authors should be provided, but the usage of “et al” in long author lists will also be accepted: Smith J, Jones M Jr, Houghton L et al (1999) Future of health insurance. N Engl J Med 965:325–329
• Article by DOI Slifka MK, Whitton JL (2000) Clinical implications of dysregulated cytokine production. J Mol Med. doi:10.1007/s001090000086
• Book South J, Blass B (2001) The future of modern genomics. Blackwell, London
• Book chapter Brown B, Aaron M (2001) The politics of nature. In: Smith J (ed) The rise of modern genomics, 3rd edn. Wiley, New York, pp 230-257
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104
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significance values and other statistical data) and included beneath the table body.
ARTWORK AND ILLUSTRATIONS GUIDELINES
Electronic Figure Submission • Supply all figures electronically. • Indicate what graphics program was used to create the artwork. • For vector graphics, the preferred format is EPS; for halftones, please use TIFF format.
MSOffice files are also acceptable. • Vector graphics containing fonts must have the fonts embedded in the files. • Name your figure files with "Fig" and the figure number, e.g., Fig1.eps.
Line Art
• Definition: Black and white graphic with no shading. • Do not use faint lines and/or lettering and check that all lines and lettering within the
figures are legible at final size.
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• All lines should be at least 0.1 mm (0.3 pt) wide. • Scanned line drawings and line drawings in bitmap format should have a minimum
resolution of 1200 dpi. • Vector graphics containing fonts must have the fonts embedded in the files.
Halftone Art
• Definition: Photographs, drawings, or paintings with fine shading, etc. • If any magnification is used in the photographs, indicate this by using scale bars within
the figures themselves. • Halftones should have a minimum resolution of 300 dpi.
Combination Art
• Definition: a combination of halftone and line art, e.g., halftones containing line drawing,
extensive lettering, color diagrams, etc. • Combination artwork should have a minimum resolution of 600 dpi.
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Color Art • Color art is free of charge for online publication. • If black and white will be shown in the print version, make sure that the main information
will still be visible. Many colors are not distinguishable from one another when converted to black and white. A simple way to check this is to make a xerographic copy to see if the necessary distinctions between the different colors are still apparent.
• If the figures will be printed in black and white, do not refer to color in the captions. • Color illustrations should be submitted as RGB (8 bits per channel).
Figure Lettering • To add lettering, it is best to use Helvetica or Arial (sans serif fonts). • Keep lettering consistently sized throughout your final-sized artwork, usually about 2–3
mm (8–12 pt). • Variance of type size within an illustration should be minimal, e.g., do not use 8-pt type
on an axis and 20-pt type for the axis label. • Avoid effects such as shading, outline letters, etc. • Do not include titles or captions within your illustrations.
Figure Numbering • All figures are to be numbered using Arabic numerals. • Figures should always be cited in text in consecutive numerical order. • Figure parts should be denoted by lowercase letters (a, b, c, etc.). • If an appendix appears in your article and it contains one or more figures, continue the
consecutive numbering of the main text. Do not number the appendix figures, "A1, A2, A3, etc." Figures in online appendices (Electronic Supplementary Material) should, however, be numbered separately.
Figure Captions • Each figure should have a concise caption describing accurately what the figure depicts.
Include the captions in the text file of the manuscript, not in the figure file. • Figure captions begin with the term Fig. in bold type, followed by the figure number,
also in bold type. • No punctuation is to be included after the number, nor is any punctuation to be placed at
the end of the caption. • Identify all elements found in the figure in the figure caption; and use boxes, circles,
etc., as coordinate points in graphs. • Identify previously published material by giving the original source in the form of a
reference citation at the end of the figure caption.
Figure Placement and Size • When preparing your figures, size figures to fit in the column width. • For most journals the figures should be 39 mm, 84 mm, 129 mm, or 174 mm wide and not
higher than 234 mm. • For books and book-sized journals, the figures should be 80 mm or 122 mm wide and not
higher than 198 mm.
Permissions If you include figures that have already been published elsewhere, you must obtain permission from the copyright owner(s) for both the print and online format. Please be aware that some publishers do not grant electronic rights for free and that Springer will not be able to refund any costs that may have occurred to receive these permissions. In such cases, material from other sources should be used.
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Accessibility In order to give people of all abilities and disabilities access to the content of your figures, please make sure that
• All figures have descriptive captions (blind users could then use a text-to-speech software or a text-to-Braille hardware)
• Patterns are used instead of or in addition to colors for conveying information (colorblind users would then be able to distinguish the visual elements)
• Any figure lettering has a contrast ratio of at least 4.5:1