universidade de s~ao paulo ffclrp - departamento de biologia programa de … · 2017. 6. 23. ·...

Universidade de São Paulo

Ffclrp - Departamento de Biologia

Programa de Pós-Graduação em Entomologia

Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas

(Hymenoptera: Apidae: Euglossini).

Alejandro Parra-H

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências

e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das

exigências para a obtenção do t́ıtulo de Doutor em

Ciências, Área: ENTOMOLOGIA

Ribeirão Preto - SP

2014

Alejandro Parra-H

Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas

(Hymenoptera: Apidae: Euglossini).

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP,

como parte das exigências para a obtenção do

t́ıtulo de Doutor em Ciências.

Área: ENTOMOLOGIA

Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo

Ribeirão Preto - SP

2014

Λπδ

LATEX.

Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio

convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte.

Parra-H, Alejandro

Mecanismos de adaptação e ecologia

evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera:

Apidae: Euglossini). 118 p. f. : il.

Tese de Doutorado. Departamento de Bi-

ologia. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ri-

beirão Preto - USP.

Orientador: Garófalo, Carlos Alberto

1. Abelhas das orqúıdeas. 2. Adaptação. 3. Ecologia

de comunidades. 4. Evolução. 5. Seleção.

I. Departamento de Biologia. Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto

Nome: Alejandro Parra-H

Titulo: Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hyme-

noptera: Apidae: Euglossini).

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Le-

tras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências

para a obtenção do t́ıtulo de Doutor em Ciências, Área:

ENTOMOLOGIA

Aprovado em:

Banca examinadora:

Prof. Dr. Prof. Dr.

Nome Nome

Prof. Dr. Prof. Dr.

Nome Nome

Prof. Dr.

Nome

A Rita, Federico, Daniel, Carmen Agustina...

e às sensacionais abelhas

Agradecimentos

Ao Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo pela orientação e paciência durante o transcurso

do projeto, à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nı́vel Superior (CAPES) e

o Ministério das Relações Exteriores (MRE) pela bolsa de estudo outorgada (Programa

de Estudantes-Convênio de Pós-Graduação (PEC − PG)), às embaixadas do Brasil emPanamá e Bogotá pela colaboração com o pedido da bolsa, ao Conselho Nacional de

Desenvolvimento Cient́ıfico e Tecnológico (CNPq) pelo financiamento da pesquisa, a Re-

nata e Vera das secretarias dos programas de Pós-Graduação em Entomologia e Biologia

Comparada respetivamente do Departamento de Biologia (FFCLRP−USP ) pelo apoio eoportunas indicações oferecidas, ao Centro de Apoio ao Professor e Estudante Estrangeiro

(CAPEE) pelo sobressalente acompanhamento da situação migratória, ao serviço social

da Prefeitura do Campus USP de Ribeirão Preto (PUSP −RP ) pelo auxilio de moradia,a Elisa Pereira Queiroz, Let́ıcia Biral de Faria e Katia Paula Aleixo pelo acompanha-

mento no processo de acetólise e pela instrução no uso dos equipamentos do Laboratório

de Palinologia do Setor de Ecologia do Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia

Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP, a José Carlos Serrano e à Dra. Cláudia Inês da

Silva pela identificação do material correspondente a abelhas e tipos poĺınicos respetiva-

mente, a Edilson Simão Ribeiro da Silva pela colaboração com a loǵıstica das coletas, ao

Instituto Florestal da Secretaria do Meio Ambiento do Estado de São Paulo e a Secretaria

Municipal de Planejamento e Meio Ambiente da Prefeitura do Munićıpio de Jundiáı pela

autorização de coleta no PEV e na ReBio respetivamente, à equipe do Parque Estadual

de Vassununga especialmente a Patŕıcia, Bruna, Valdonesio, Sr. Antônio Crema, Priscila,

Heverton e Eloisa pela ajuda e acompanhamento durante a pesquisa, ao Ronaldo e Sr.

Lauro pela assistência na Base Ecológica durante as coletas na Serra do Japi, a Luciano

pela sempre oportuna ajuda informática, a Juan Manuel e Natalia pela amizade e apoio,

a Daniel, Guiomar, Natalia e Rodulfo pelos permanentes comentários, aos meus colegas

de escalada particularmente a Zoro, Carol, Ram, Thiago, Daniela, Omar, Júlio, Leo, Mar-

celo, Guilherme e Soraia pela segurança e ensinamentos, a Ana pelo carinho e amizade, a

Dora, Andrés, Lina, Andréa, Morgana, Mauricio, Let́ıcia, Elisa, Katia, Sebastian, Ayrton

e Danielle pela amizade, aos colegas do(s) laboratório(s), a Edigildo e familia pela sua

hospitalidade, “a la gente de bien” e ao Sr. José Néstor “y sus estrellas” eu agradeço.

All animals are equal, but some animals are more equal than others.

Eric Arthur Blair (George Orwell). 1945.

The data may not contain the answer. The combination of some data and an aching

desire for an answer does not ensure that a reasonable answer can be extracted from a

given body of data.

John Tukey. 1979.

Es chévere ser grande, pero más grande es ser chévere.

Hector Juan “Lavoe” Pérez. 1986.

Beauty and seduction, I believe, is the nature’s tool for survivor.

Louie Schwartzberg. 2011.

Resumo

Parra-H. A. Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das

orqúıdeas (Hymenoptera: Apidae: Euglossini). 2014. 118 pp. Tese (Doutorado).

Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto. Universidade de São Paulo.

Os insetos apresentam uma importante variedade de formas, tamanhos e comportamentos

que são reflexo da alt́ıssima capacidade adaptativa que possuem. Isso é resultado de

mudanças ao longo do tempo que, dependendo se permanecem ou não de uma geração

para outra, afetarão a sobrevivência, aptidão, reprodução e, em geral, capacidade das

populações de se ajustar em um ambiente. Esse fenômeno de mudança é conhecido na

área de ciências naturais como teoria da evolução e explica a grande diversidade que

compreende o bioma. Entre os insetos, um exemplo de diversidade e adaptação são as

abelhas. O principal agente polinizador do planeta tem carateŕısticas únicas que evolúıram

da adaptação à predação de pólen, o que lhes permitiu se diversificar junto com seus

hospedeiros: as plantas com flor. Entre as abelhas, a tribo Euglossini ou abelhas das

orqúıdeas, são um caso particular devido ao comprimento das suas ĺınguas, muitas vezes

desproporcional que, em conjunto com outras habilidades intŕınsecas dos insetos (voar e

termorregular), fazem deles polinizadores muito espećıficos. Através da análise da variação

e frequência desses traços foram estudadas duas gerações de várias populações simpátricas

de abelhas das orqúıdeas no estado de São Paulo. Usando regressões lineares múltiplas e

vários modelos lineares determinou-se que medidas que expressam a massa corporal em

relação ao comprimento da ĺıngua apresentavam uma mudança no valor da média e da

variância de uma geração para outra. De maneira similar, observou-se que esta variação

ocorre junto com uma mudança importante na tipologia das interações com recursos

vegetais por parte da comunidade. Este tipo de variação corresponde aos três processos de

seleção natural conhecidos: disruptivo, estabilizador e direcional. A mudança destes traços

fenot́ıpicos de maneira drástica e rápida é provavelmente resultado de repetidos processos

de transformação, trazendo como principal consequência a diminuição na estabilidade da

interação abelha-planta e uma rápida divergência da aptidão entre gerações.

Palavras-chave: Abelhas das orqúıdeas, Adaptação, Ecologia de comunidades, Evolu-

ção, Seleção.

Abstract

Insects show a variety of shapes, sizes and behaviour that reflect their high adaptive

capacity. Their diversity is the result of changes over time that, depending on whether

or not they are fixed between generations, affects survival, fitness, and in a general sense,

the ability of the population to engage in an environment. This phenomenon —known as

the theory of evolution— explains the great diversity that comprises the biome. Among

insects, bees are an example of diversity and adaptability. The main pollinator agent on

the planet has unique features that probably evolved from the adaptation to predation

of pollen, which allowed them to diversify together with their hosts: the flowering plants.

Among bees, the orchid bee tribe Euglossini, are particular due to the length of their

tongues, often disproportionate, which together with other intrinsic abilities of insects

(flying and thermoregulation), make them very specific pollinators. We analysed the

frequency and variation these features in two generations of several sympatric populations

of orchid bees from São Paulo State (Brazil). Using multiple linear regression and linear

models we determined that mean and variance of body weight changes in relation to

the length of the tongue from one generation to another. Similarly, we found that this

variation is correlated with the interactions between the euglossine community and its

plant resources. The phenotypical variation detected comprises the three processes in

natural selection: disruptive, stabilizing and directional. Rapid and drastic changes in

quantitative phenotypic traits are probably due repeated processes of transformation.

This overall variation decreases the stability of the bee-plant interaction and could lead

to rapid fitness divergences between generations.

Keywords: Adaptation, Community ecology, Evolution, Orchid bees.

Resumen

La importante diversidad de formas, tamaños y comportamientos de los insectos son un

reflejo de su enorme capacidad adaptativa. Este es el resultado de cambios a través de

las generaciones que afectan su supervivencia, capacidad reproductiva y en general, su

capacidad de ”encajar”en un ambiente. Dentro de los insectos, un ejemplo de diversidad

y adaptación son las abejas. El principal agente polinizador del planeta tiene caracte-

ŕısticas únicas que surgieron de la adaptación a la depredación de polen. Esto permitió

su diversificación y la de sus hospederos: las plantas con flor. Dentro de las abejas, la

tribu Euglossini o abejas de las orqúıdeas, son un caso especial debido a la longitud de sus

lenguas, a veces desproporcionada, y que en conjunto con otras capacidades intŕınsecas

de los insectos (volar y termorregular) los convierten en polinizadores muy espećıficos. Se

analizó la variación de la frecuencia de estos rasgos, en distintas poblaciones simpátricas

de machos abejas de las orqúıdeas en el estado de São Paulo (Brasil), durante dos gene-

raciones. Mediante el uso de modelos y regresiones lineales múltiples se determinó que

la frecuencia de diferentes proporciones de masa corporal y longitud de la lengua de la

comunidad de estos machos, presentaban un cambio en el valor de su media y varianza de

una generación para otra. Los patrones de cambio en la frecuencia de estas caracteŕısticas

multialélicas corresponden a lo que en teoŕıa evolutiva se conoce como selección disrup-

tiva, estabilizante y direccional. El hecho de detectar los tres tipos posibles de selección,

sumado a la fuerte variación de las interacciones entre la comunidad de euglosinos y sus

recursos vegetales, sugiere que ésta se encuentra bajo un proceso de selección rápida. Este

tipo de selección en insectos se conoce principalmente a nivel molecular, por lo que para

el caso de la comunidad estudiada, la explicación de tal variación en caracteŕısticas fe-

not́ıpicas seria el intenso nivel de perturbación en el cual se encuentra el ecosistema que

los alberga. Tal perturbación estaŕıa seleccionando las poblaciones de estos polinizado-

res de manera artificial y la consecuencia más evidente seria la desestabilización de las

interacciones que la tribu Euglossini mantiene con distintas especies vegetales.

Palavras-clave: Abejas de las orqúıdeas, Adaptación, Ecoloǵıa de comunidades, Evolu-

ción, Selección.

Lista de abreviaturas e siglas

AC: Altura da Cabeça

APA: Área de Proteção Ambiental de Jundiáı

BLUP: Melhor Predição Linear não Enviesada (Best Linear

Unbiased Prediction)

CoL: Comprimento da Glossa

CONDEPHAAT: Conselho de Defesa do Patrimônio Histórico,

Art́ıstico, Arqueológico e Tuŕıstico do Estado de São Paulo

CR: Comprimento da célula radial

CT: Comprimento do Tórax

DCA: Análise de Correspondência Retificada (Detrended Cor-

respondence Analysis)

LiO: Largura inter-ocular

LT: Largura do Tórax

NODF: Métrica de Aninhamento Baseada na Sobreposição e

Diminuição da Ocupação (Nestedness Metric Based on Over-

lap and Decreasing Fill)

PDI: Índice de Diferença Pareada (Paired Difference Index)

PEV: Parque Estadual de Vassununga.

ReBio: Reserva Biológica da Serra do Japi

SbC: Somatório do Comprimento das Veias Posteriores das

Células Submarignais da Asa Anterior

13

Lista de Figuras

1 Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as

abelhas das orqúıdeas: A. machos de Euglossa sp.

vistando flores de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome

de polinização por machos de Euglossini, B. Duas fê-

meas de Euglossa imperialis trabalhando juntas no

desenvolvimento de um ninho e C. fêmea de Exae-

rete frontalis atacando células de cria de Eulaema

meriana. Estes últimos exemplos fazem referência

à diversidade comportamental da tribo. . . . . . . . 35

2 Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea

– B 1 Vass, B 2 Vass e B 3 Vass) e Capetinga oeste

(floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1, Vass Cap

JeqB2 e Vass Cap JeqB3) do Parque Estadual de

Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP. . . . 39

3 Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado -

Pe Gig B1, Pe Gig B2 e Pe Gig B3) do Parque Es-

tadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro,

SP. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40

14

4 Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do

Jaṕı, Jundiáı, Sp: Base (Banco, Japi Trilh 2 e Japi

Trilh 3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1, Japi Cidh 2 e

Japi Cidh 3) e sitio Cururu (Japi Cur 1, Japi Cur 2 e

Japi Cur 3). Nesta reserva não há distinção no tipo

de vegetação, mas foi considerado para os pontos a

influencia de floresta semidećıdua e floresta atlântica 43

5 A. Elementos para transporte e montagem da isca

em campo. B e C. Machos de Euglossa spp. no

momento da coleta. . . . . . . . . . . . . . . . . . 48

6 Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça

(AC) e largura inter-ocular (LiO), B. comprimento

(CT) e largura do tórax (LT), C. comprimento da

célula radial (RC) e comprimento das veias posteri-

ores das células submarignais da asa anterior (SbC)

e D. comprimento da glossa (CoL). . . . . . . . . . 50

7 Curva de acumulação de espécies com a variação por

śıtios de coleta. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60

15

8 Estimativa da diversidade da comunidade amostrada:

Shannon (H), Simpson, inverso do Simpson (inv-

simpson), Simpson não enviesado (simp.n.e) e di-

versidade Alfa de Fisher (alpha). . . . . . . . . . . 62

9 Diagrama de caixa para o número de espécies de

Euglossini para os pontos de coleta por bioma do A:

primeiro ano (pais) e B: segundo ano (filhos). . . . . 63

10 Dendrograma de dissimilaridade para o pontos de

coleta de A: primeiro ano e B: segundo ano. . . . . 64

11 Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2° eixo da

Análises de Correspondência Retificada para as es-

pécies de machos coletadas por ponto de coleta. . . 65

16

12 Estimativa das interações das proporções A: Altura

da cabeça/Comprimento da Lingua (AC/CoL), B:

Comprimento do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL)

e C: Comprimento da célula radial/Comprimento do

tórax (CR/CR) com a estação do ano. Dados obti-

dos a partir dos machos de Euglossini coletados no

Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita

do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra

do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril

de 2011 a fevereiro de 2013. A largura da linha re-

presenta o intervalo de confiança e aquelas linhas se

sobrepondo ao intercepto (0) denotam interação . . 68

17

13 Histograma de frequências com as suas densidades

dos valores das proporções Altura da cabeça/Comprimento

da Lingua (AC/CoL), Comprimento do tórax/Comprimento

da ĺıngua (CT/CoL) e Comprimento da célula ra-

dial/Comprimento do tórax (CR/CR) dos machos

de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vas-

sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na

Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jun-

diai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de

2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72

14 Gráfico de interações dos machos de Euglossini cole-

tados e os recursos vegetais utilizados no Parque Es-

tadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa

Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-

Bio), Jundiai, SP. Correspondem as redes de A: pri-

meira geração (O nome dos tipos poĺınicos foi omi-

tido para evitar rúıdo) e B: segunda geração. . . . 75

18

15 Gráfico dos quartis da amostra (pontos) e quartis

teóricos de uma distribuição normal (linha) para as

proporções Altura da cabeça/Comprimento da Lin-

gua (AC/CoL) (acima), Comprimento do tórax/Comprimento

da ĺıngua (CT/CoL) (meio) e Comprimento da cé-

lula radial/Comprimento do tórax (CR/CR) (abaixo)

dos machos de Euglossini coletados no Parque Es-



Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fe-

vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79

16 Histograma de frequências com as suas densidade

das medidas e peso do corpo dos machos de Eu-

glossa coletados no Parque Estadual de Vassununga

(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva

Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no

peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . 93

19

17 Histograma de frequências com as suas densidade

das medidas e peso do corpo dos machos de Eufri-

esea, Eulaema e Exaerete coletados no Parque Es-




vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 94

18 Diagrama de caixa para as medidas e peso corporal

dos machos de Euglossini coletados no Parque Es-




vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 95

19 Diagrama Cleveland de pontos para as medidas e

peso corporal dos machos de Euglossini coletados no

Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita

do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do

Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de

2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . 96

20

20 Gráfico bivariável (xyplot) para as medidas e peso

corporal dos machos de Euglossini coletados no Par-

que Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do

Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do

Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de

2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . 97

21 Gráfico dos quartis das medidas e peso corporal dos

machos de Euglossini e quartis teóricos de uma dis-

tribuição normal. Os dados são provenientes das co-

letas realizadas no Parque Estadual de Vassununga

(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva

Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no

peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . 98

Lista de Tabelas

1 Frequência de ocorrência de machos de Euglossini

por ano de coleta para os biomas e reservas amos-

trados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),

Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica

da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril

de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . 61

2 Tipos poĺınicos mais frequentes presentes no corpo

dos machos de Euglossini para os quais se obteve

uma aproximação na identificação. As informações

são provenientes dos machos coletados no Parque

Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa



vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 67

22

3 Média e desvio padrão (dp) das medidas de massa

e tamanho corporal das espécies dos machos de Eu-

glossini amostrados no Parque Estadual de Vassu-

nunga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Re-

serva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai,

SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. 70

4 Valor de p do teste t das regressões múltiplas e fator

de inflação da variância (FIV) para os modelos com-

pleto e reduzido das medidas do corpo em função da

massa corporal dos machos de Euglossini coletados

no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa

Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da

Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de

abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . 71

5 Valores de variância, média e desvio padrão (dp)

da frequência das proporções de tamanho corporal,

para cada geração, dos machos de Euglossini amos-

trados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),

Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica

da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo

de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 73

23

6 Valores resultantes da analise de variância das pro-

porções do tamanho corporal, entre gerações, dos

machos de Euglossini amostrados no Parque Esta-

dual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa

Quatro, e na Reserva Biológica da Serra do Japi

(ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a

fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 73

7 Valores da interação entre as comunidades de Eu-

glossini e os recursos vegetais utilizados por gerações

no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa

Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da

Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de

abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . 74

Conteúdo

1 Introdução. 27

2 Metodologia. 37

2.1 Local de estudo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 37

2.2 Clima. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 43

2.3 As coletas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 44

2.4 Caracterização morfológica. . . . . . . . . . . . . . 47

2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas

espécies. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 51

2.6 Abordagem estat́ıstica. . . . . . . . . . . . . . . . . 52

2.7 Modelagem e predição da aptidão . . . . . . . . . . 56

3 Resultados 60

4 Discussão 76

4.1 Identificando os processos e as causas da seleção. . . 76

4.2 A questão dos recursos. . . . . . . . . . . . . . . . 80

25

4.3 Os processos evolutivos e seus mecanismos. . . . . 83

5 Apêndices 90

5.1 Processo de acetólise de pólen utilizado adaptado de

Erdtman 1960 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 90

5.2 Descrição das medidas e peso do corpo dos machos

de Euglossini . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93

6 Referências 99

1 Introdução.

A consolidação da ideia de que as caracteŕısticas dos organismos,

implicadas na sua sobrevivência e perpetuação, mudam de uma

geração para outra e que essa variação pode ser adquirida ou her-

dada diferencialmente pelas populações é provavelmente o evento

mais marcante na história do pensamento cient́ıfico contemporâneo

([1],[2]). Esta ideia, conhecida como a teoria da evolução ([4], [3]),

tem permitido desde então, propor novos mecanismos e processos

pelos quais a grande diversidade que nos rodeia teria surgido ([5],

[6]).

A evolução precisa de condições espećıficas que permitam herda-

bilidade das mudanças per se. Herdabilidade pode ser entendida

como a proporção da variância fenot́ıpica que é devida a fatores

genéticos. Temos que considerar que fatores ambientais são de al-

guma maneira uma importante fonte de variação do fenótipo já

que o ambiente também condiciona o genótipo ([7], [8]).

O estudo da herdabilidade permite explicar vários aspectos ne-

cessários para a evolução acontecer, como por exemplo: quanto

27

do genótipo define o fenótipo dos indiv́ıduos e em contrapartida

quanto dessa variação fenot́ıpica é produzida pelo entorno (habi-

tat), quanto daquele fenótipo contribui à próxima geração e como a

variação naqueles traços poderia influenciar a capacidade dos indi-

v́ıduos de adquirir recursos e evitar predação entre outros aspectos

([7]).

Essa relação entre a capacidade do indiv́ıduo (devido ao desem-

penho das suas carateŕısticas) para subsistir e o sucesso de produzir

descendência é conhecida como aptidão ([9]). A contribuição dos

parentais à sua progênie é então uma função da aptidão e do fenó-

tipo ([10]).

Os traços dos indiv́ıduos envolvidos na aptidão têm um ńıvel de

determinação genética pela qual serão subsequentemente transfe-

ridos entre gerações; assim, variações dos traços favoreceriam ou

não a população dependendo da resposta das carateŕısticas às fon-

tes responsáveis pela variação. Essa condição ou causa pela qual

podem ser fixadas (ou eliminadas) aquelas carateŕısticas é uma

das explicações do processo evolutivo e se conhece como “seleção”

([10]). Esta é justamente a contribuição de Darwin e Wallace na

28

consolidação à teoria da evolução ([11], [2]).

A seleção como determinante da evolução junto com a redesco-

berta dos prinćıpios pelos quais os organismos herdam suas carate-

ŕısticas não poderiam ter se constitúıdo como uma ideia conjuntural

sem a identificação de um elemento que permitisse essa variação

acontecer: é devido à natureza mutável e recombinante do DNA1

que todas as mudanças podem se expressar e transmitir inter e

intra gerações ([12], [13]).

Variação seria então a condição sem a qual não ocorreriam pro-

cessos evolutivos, e como mencionado anteriormente, além dos me-

canismos de herdabilidade intŕınsecos à natureza genot́ıpica que

definem o fenótipo, a variação e seus processos estariam estreita-

mente relacionados com o entorno no qual os organismos vêm se

desenvolvendo e se adaptando ao longo do tempo ([14], [7]). Mu-

danças acontecem também devido a que no habitat surgem intera-

ções entre os organismos e vários dos elementos do entorno. Isso

traz como resultado que na historia de vida desses indiv́ıduos se

estabeleçam distintos processos evolutivos que relacionam ecossis-1Acido desoxirribonucleico pelas suas siglas em inglês.

29

tema e fenótipo ([15], [16], [14], [17]).

O fenótipo então pode ser entendido como a interface entre o

DNA e o meio ambiente, sendo que, a totalidade dessas interações

define o organismo. Essas interações são precisamente o objeto de

estudo da ecologia ([18], [19], [20]).

Considerando a influência determinante dos fatores ambientais

e ecossistêmicos na evolução, abordagens ecológicas sobre as posśı-

veis fontes de variação sob os traços ou carateŕısticas dos organis-

mos, permitiria detectar tendências em processos de adaptação e

seleção. Esse tipo de abordagem permite reconhecer elementos e o

contexto que leva aos organismos a evolúırem. Em outras palavras,

os estudos sobre como diferentes fenótipos entram em conformidade

ou “harmonia” com o ambiente e como estão representados no ha-

bitat através de gradientes constituem um caminho para detectar

processos evolutivos ([12], [79], [14], [7]).

As abelhas (Hymenoptera: Apoidea) - o mais diversificado e

importante grupo de polinizadores - constituem um exemplo de

adaptação, como forma de seleção, muito interessante e referen-

30

ciado quando se discute sobre evolução ([22]). Se adaptabilidade

é o grau ou ńıvel das capacidades que um organismo conseguiu

adquirir para viver num contexto espećıfico ([23], [24], [2], [6]) as

abelhas apresentam na sua biologia uma miŕıade de carateŕısticas

que refletem essa propriedade evolutiva por sua vez determinante

na diversificação do ecossistema ([25]).

O grupo teria evolúıdo de um ancestral vespiforme que predava

outros animais para alimentar sua prole ([25]). Aproximadamente

há uns 100 milhões de anos, aquelas vespas teriam começado a tro-

car de substrato de alimentação, tornando-se predadoras de pólen,

que era uma “inovadora” fonte de protéına e energia oferecida pe-

las emergentes plantas com flor ([26], [27], [25]). Como resultado

do ińıcio dessa interação as abelhas desenvolveram desde aparelhos

bucais sugadores até estruturas transportadoras de pólen; adapta-

ções que geraram uma incŕıvel diversificação tanto deste grupo de

insetos como do hospedeiro: as Angiospermas ([27], [28]).

Estas relações entre abelhas e plantas com flor constituem uma

interação (rede) que serve para descrever a estrutura do ecossis-

tema e que reflete ao mesmo tempo mecanismos de adaptação

31

sensu stricto ([29]), neste caso, à predação de pólen. Pela na-

tureza adaptativa, dita interação pode representar um padrão com

implicações evolutivas se considerarmos que a variação de um dos

componentes do sistema está influenciando ou exercendo variação

no outro e vice-versa ([30], [29], [31]).

Outro episódio evolutivo que teria outorgado alta adaptabilidade

às abelhas está relacionado ao surgimento das asas nos insetos ([32])

junto com o desenvolvimento de tolerância as mudanças térmicas

do ambiente por meio da regulação do fluxo de hemolinfa do tórax

ao abdômen ([33], [34]). Essas duas carateŕısticas presentes nas

abelhas fazem delas muito eficientes na sua dispersão e colonização

ao longo de gradientes ([35]).

Dentro da importante diversidade de abelhas existe um grupo

que apresenta modificações na sua morfologia que poderiam estar

relacionadas com adaptações muito espećıficas. Este grupo, as abe-

lhas das orqúıdeas (Apidae: Euglossini), possuem ĺınguas com um

comprimento muito proeminente em comparação aos seus parentes

mais próximos (filogeneticamente2 falando) junto com uma viśıvel2A filogenética estuda como os diversos grupos de organismos poderiam estar relacionados justamente

em relação a sua evolução ([36]).

32

variação nas dimensões corporais entre as espécies que compõem a

tribo ([37]).

Apresentando uma distribuição neotropical, os Euglossini La-

treille, representados por cinco gêneros: Eufriesea Cockerell, Eu-

laema Lepeletier, Euglossa Latreille (de vida livre), Exaerete Hoff-

mannsegg e Aglae Lepeletier & Serville (cleptoparasitas de outras

abelhas das orqúıdeas) habitam principalmente florestas úmidas

de baixas altitudes ([37]). São um grupo diversificado recente-

mente ([38], [39]) constitúıdo por aproximadamente 200 espécies

([40]). Os Euglossini são parentes próximos das abelhas sem fer-

rão (Tribo Meliponini Lepeletier), as mamangavas sociais (Tribo

Bombini Latreille) e as abelhas meĺıferas (Tribo Apini Latreille)

compartilhando uma carateŕıstica t́ıpica: a corb́ıcula3 , porém di-

vergindo em formas e comportamentos ([41]).

A tribo Euglossini é conhecida e frequentemente referenciada na

literatura pela sua estética e ao mesmo tempo pelas posśıveis coa-

daptações e mutualismo com Orchidaceae (Fig. 1) devido à coleta

de óleos voláteis que os machos realizam nas flores de algumas es-3A corb́ıcula é uma modificação na t́ıbia posterior das fêmeas a maneira de cesto para o transporte de

pólen e constitui uma sinapomorfia para essas quatro tribos ([25]).

33

pécies dessa famı́lia de plantas ([37], [42], [43]).

O comprimento da ĺıngua nos Euglossini seria resultado da adap-

tação a sugar néctares fluidos o que permite à abelha uma aquisição

do recurso de maneira ótima ([44], [45]). Esta condição na dimen-

são das ĺınguas dos Euglossini associa tais abelhas com algumas

famı́lias vegetais (tipo Apocynaceae Juss) das quais são os princi-

pais polinizadores, havendo também, uma especificidade morfoló-

gica por parte da planta ([46], [47], [37], [48]).

Os Euglossini seriam também extremamente capazes de se des-

locar por apresentarem uma alt́ıssima capacidade de voo ([49]) e,

reiterando, de maneira similar a outros insetos estes polinizadores

conseguem resolver eficientemente (dependendo do tamanho corpo-

ral) as mudanças térmicas ([50], [51], [52]). Eficientes na dispersão

do pólen através de longas distâncias ([53]), os Euglossini teriam

na variação destes traços a determinação de processos evolutivos

como a sua diversificação ([38]) ao mesmo tempo que, desde uma

perspectiva ecológica, podemos ver a influência da variação des-

tas caracteŕısticas na distribuição das espécies através dos habitats

([54]).

34

Figura 1: Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as abelhas das orqúıdeas: A.

machos de Euglossa sp. vistando flores de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome de polinização

por machos de Euglossini, B. Duas fêmeas de Euglossa imperialis trabalhando juntas no

desenvolvimento de um ninho e C. fêmea de Exaerete frontalis atacando células de cria de

Eulaema meriana. Estes últimos exemplos fazem referência à diversidade comportamental

da tribo.

35

Considerando o que foi exposto o objetivo geral desta Tese é

estimar a variação dessas carateŕısticas de importância adaptativa

dos Euglossini com relação a um contexto ecológico heterogêneo,

para assim determinar se estão sobre algum processo de seleção.

Como objetivos espećıficos e para detectar processos de seleção

pretendemos determinar:

A informatividade daqueles traços com potencial de afetar a

chance de sobrevivência (ou reprodução).

Qual é a mudança da variância e média dos traços entre gera-

ções.

Quais seriam, no nicho, as posśıveis fontes ambientais de vari-

ação para essas carateŕısticas.

Ajustar as medidas num modelo que permita predizer a sele-

ção.

36

2 Metodologia.

2.1 Local de estudo.

O Brasil pelo seu posicionamento geográfico e extensão é um páıs

que abrange uma importante biodiversidade sendo São Paulo um

dos estados que possuem alguns dos tipos de vegetação exclusivos

do neotrópico ([55]). No entanto, também é um dos estados que

exemplifica décadas de deterioração ecossistêmica devido à práticas

agŕıcolas tanto intensivas como extensivas ([56]). Este desafortu-

nado panorama faz dos remanescentes de vegetação paulista um

cenário apropriado para o estudo de fontes de variação sobre a ap-

tidão de caracteŕısticas com valor adaptativo dos organismos que

o habitam.

Sendo assim, foram escolhidas duas áreas de Reservas no estado

de São Paulo onde as comunidades de Euglossini foram amostradas

sistematicamente. Uma das áreas compreende o Parque Estadual

de Vassununga (PEV), localizado no munićıpio de Santa Rita de

Passa Quatro, e que foi escolhido já que a diversa composição vege-

tal que abriga encontra-se influenciada pela transformação agŕıcola.

O PEV, criado a partir da incorporação de terras da falida Usina

37

de Vassununga como forma de pagamento ao governo do estado,

é uma área onde a vegetação nativa encontra-se fragmentada em

cinco glebas imersas em cultivos de cana de açúcar e eucalipto

([57]). A área do Parque encontra-se entre os 500 e 700 metros

acima do ńıvel do mar e consta de 20.710 m2 ([58]).

Um dos fragmentos do Parque é a Gleba Pé-de-Gigante onde

predominam as fisionomias de cerrado, desde campo sujo, pas-

sando pelo campo cerrado e cerrado sensu stricto, até o cerradão

([59]). Além do cerrado, existem outros tipos de vegetação no Pé-

de-Gigante, como a floresta estacional semidećıdua (1,2% da área),

campo úmido (0,6% da área) e floresta riṕıcola, de tamanho inex-

pressivo em relação à área total do fragmento ([60]). As demais

glebas do Parque estão cobertas também por floresta estacional se-

midećıdua e campo de várzea onde a vegetação está representada

por espécies das famı́lias Rutaceae Juss, Lecythidaceae A.Rich.,

Moraceae Gaudich, Apocynaceae, Vochysiaceae A.St.-Hil., Phyto-

laccaceae R.Br. e Fabaceae Lindl. em ordem de importância ([57]).

Machos de Euglossini foram coletados nas glebas Capetinga Leste,

Capetinga Oeste (Fig. 2) e Pé-de-Gigante (Fig. 3).

38

Figura 2: Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea – B 1 Vass, B 2 Vass e B 3

Vass) e Capetinga oeste (floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1, Vass Cap JeqB2 e Vass

Cap JeqB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP.

A Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), a outra área

amostrada nesse trabalho, situa-se na Serra do Japi, munićıpio de

Jundiáı, dentro dos limites da Área de Proteção Ambiental (APA)

de Jundiáı, do Território de Gestão da Serra do Japi e da área

tombada pelo CONDEPHAAT (Conselho de Defesa do Patrimô-

39

nio Histórico, Art́ıstico, Arqueológico e Tuŕıstico do Estado de São

Paulo) em 1981. A ReBio possui uma área de 20.712 km2 a qual

abarca altitudes entre os 700 e 1300 m.

Figura 3: Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado - Pe Gig B1, Pe Gig B2 e Pe

Gig B3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP.

Na Serra do Japi pode-se encontrar floresta semidećıdua, que

ocupa a maior parte da área, até em altitudes em torno de 1000

40

m. Nessa cobertura vegetal as famı́lias mais bem representadas

tanto em número de espécies quanto em número de indiv́ıduos

(número de árvores de cada espécie) são Caesalpiniaceae R.Br., Fa-

baceae, Mimosaceae R.Br., Rutaceae, Meliaceae Juss., Euphorbia-

ceae Juss., Myrtaceae Juss., Rubiaceae Juss. e Lauraceae Juss. Há

ainda famı́lias com poucas espécies, mas muitos indiv́ıduos, como

Anacardiaceae R.Br., Lecythidaceae e Myrsinaceae R.Br. ([61]).

A floresta semidećıdua de altitude está restrita às porções mais

altas da Serra, acima de 1000 m, onde são registradas tempera-

turas menores e maior umidade devido à presença de nevoeiros

em relação às áreas mais baixas. Nela há uma maior presença

de espécies t́ıpicas da floresta de encosta da Serra do Mar, outro

tipo de vegetação da Mata Atlântica, provavelmente em função da

maior umidade. Nas florestas semidećıduas de altitude, as famı́lias

mais bem representadas em número de espécies e de indiv́ıduos

são Fabaceae, Myrtaceae e Asteraceae Bercht. & J.Presl, sendo

Fabaceae a mais t́ıpica desse tipo de floresta. Há ainda famı́lias

representadas por poucas espécies, mas com muitos indiv́ıduos de

cada espécie, como Anacardiaceae, Clethraceae Klotzsch, Cunoni-

aceae R.Br., Euphorbiaceae e Vochysiaceae ([61]).

41

Os lajedos rochosos é uma paisagem também encontrada na Re-

Bio e se constituem por afloramentos rochosos com predominância

de plantas herbáceas, principalmente bromélias e cactos, e com

presença eventual de arbustos e árvores de pequeno porte. É uma

vegetação que contém elementos t́ıpicos do cerrado e de áreas se-

cas, totalmente estranhas à vegetação predominante atualmente.

Nos lajedos rochosos, encontramos plantas herbáceas das famı́lias

Bromeliaceae Juss., Cyperaceae Juss., Eriocaulaceae Martinov, Pi-

peraceae Giseke e várias Cactaceae Juss. Além disso, podem ser

encontrados arbustos e árvores pequenas, às vezes com caule retor-

cido, das famı́lias Ericaceae Juss., Celastraceae R.Br., Myrtaceae,

Asteraceae e Melastomataceae Juss. ([62]).

Essa importante diversidade florestal e, em geral, ecológica da

Serra oferece uma área ideal de estudo pelo fato de ser uma região

natural relativamente extensa e cont́ıgua ([63], [64]). As três áreas

de amostragens na ReBio são identificadas como “Base”, “Setor Ci-

dinho” e “Śıtio Cururu” (Fig. 4).

42

Figura 4: Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do Jaṕı, Jundiáı, Sp: Base

(Banco, Japi Trilh 2 e Japi Trilh 3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1, Japi Cidh 2 e Japi Cidh

3) e sitio Cururu (Japi Cur 1, Japi Cur 2 e Japi Cur 3). Nesta reserva não há distinção no

tipo de vegetação, mas foi considerado para os pontos a influencia de floresta semidećıdua

e floresta atlântica

2.2 Clima.

Nas áreas de estudo o clima corresponde ao tipo subtropical úmido,

Cwa para o PEV, e Cfa na ReBio ([65], [66]). Isso significa que

43

no PEV a temperatura é predominantemente alta sendo a média

maior que 22°C no mês mais quente e menor que 17°C no mês mais

frio. O inverno é seco com uma pluviosidade menor que 30 mm

([58]).

No caso da ReBio, temperaturas médias anuais oscilam entre

os 15.7°C (partes altas) e os 19.2°C (partes baixas). O mês mais

frio é julho, apresentando médias entre 11.8°C e 15.3°C e no verão

variam entre 18.4°C e 22.2°C. Cabe ressaltar que pela topografia

da ReBio as temperaturas variam em função da altitude afetando

também a incidência das chuvas. A média é de 1900 mm na face

sul enquanto na face noroeste atinge 1367 mm, correspondendo a

226 dias de chuva ao sul versus 95 a noroeste ([67], [68]).

2.3 As coletas.

No PEV, os pontos de amostragem dos machos de Euglossini foram

escolhidos arbitrariamente dependendo da acessibilidade na área ao

interior da floresta, procurando respeitar as normas do Parque de

não abrir novas trilhas e visando manter uma distância prudencial

entre cada ponto. Neste caso devido ao formato e tamanho das

44

glebas as distâncias entre pontos oscilaram entre os 200 e 1.200 m.

Já na ReBio foi mais fácil manter distâncias de mais de 1 km

entre a maioria dos pontos (variou de 400 a 1700 m) sendo que o

objetivo nesta área de amostragem foi coletar através do gradiente

altitudinal oferecido pela Serra.

Cada ponto de amostragem (nove por Reserva) foi georreferen-

ciado usando um GPS Garmin® eTrex Vista e no momento de

cada coleta foi sorteada a ordem de amostragem. Para atrair os

machos de Euglossini, um chumaço de aproximadamente 0.5 gr de

algodão foi preso em um arame de metal inoxidável, pendurado em

ramos da vegetação e impregnado, quando necessário, com distin-

tas sustâncias aromáticas atrativas aos machos.

As coletas foram efetuadas durante dois anos, uma vez por es-

tação (coletas trimestrais), um dia de coleta por ponto, das 08:00h

às 15:00h perfazendo um esforço amostral próximo de 1100 horas

nos seguintes peŕıodos: no PEV as coletas foram realizadas de 8 a

18 de abril de 2011 (1º ano) e de 17 a 26 de abril de 2012 (2º ano)

para a estação de outono, de 13 a 21 de julho de 2011 (1º ano) e

45

de 11 a 19 de julho de 2012 (2º ano) para a estação de inverno, de

18 a 26 de outubro de 2011 (1º ano) e de 11 a 20 de novembro de

2012 (2º ano) para a estação de primavera e, de 18 a 26 de janeiro

do (1º ano) de 2012 e de 29 de janeiro a 05 de fevereiro de 2013

(2º ano) para a estação de verão; na ReBio os peŕıodos de coleta

corresponderam de 19 a 27 de abril de 2011 (1º ano) e de 28 de

abril a 8 de maio de 2012 (2º ano) para a estação de outono, de 22

a 30 de julho de 2011 (1º ano) e de 22 a 30 de julho de 2012 (2º

ano) para a estação de inverno, de 2 a 10 de novembro de 2011 (1º

ano) e de 02 a 10 de novembro de 2012 (2º ano) para a estação de

primavera e, de 31 de janeiro a 11 de fevereiro de 2012 (1º ano) e

de 09 a 18 de fevereiro de 2013 (2º ano) para a estação de verão.

Com a finalidade de obter uma amostra representativa (etária e

taxonômica4) foram utilizados como iscas os seguintes compostos

qúımicos (grau reagente anaĺıtico sem misturar): cineol, vanilina,

eugenol, butirato de etila, beta-ionona, salicilato de metila, 2-fenil-

etanol, benzoato de benzila, mirceno, acetato de benzila, benzoato

de metila e cinamato de metila. Aqueles em formato cristalino (va-

nilina e cinamato de metila) foram dissolvidos em álcool absoluto4Os machos de Euglossini parecem coletar fragrâncias diferencialmente dependendo da idade, aliás, a

preferência pelas fragrâncias muda de uma espécie para outra ([37]).

46

para disponibilizá-los no algodão.

Cada isca foi pendurada formando um ćırculo, mantendo uma

distância de 2 m entre cada uma, à aproximadamente um metro do

solo e recarregada submergindo o algodão cada hora no reagente

transportado no mesmo tubo de ensaio utilizado para transporte

(Fig. 5).

2.4 Caracterização morfológica.

Consideramos somente medidas lineares para realizar a avaliação

morfológica numa única dimensão. Para avaliar as dimensões cor-

porais, foram obtidas imagens de cada indiv́ıduo, fotografando-os

com aux́ılio de um microscópio estereoscópico Leica®MZ16, com

uma câmara acoplada Leica®DFC500. Com o diafragma da lupa

na abertura máxima enfocamos pelo menos três pontos da estru-

tura a ser analisada para garantir sempre o mesmo posicionamento

da estrutura. Desse modo, com uma profundidade de campo mı́-

nima se garante que os pontos focados estarão consequentemente à

mesma distância e sob o mesmo plano (Leica M16 e M16A informa-

ção técnica). No caso de estruturas projetadas nas três dimensões

47

de maneira mais proeminente, como é o caso da cabeça, os pon-

tos escolhidos foram as áreas paraoculares (sensu Michener [25])

junto com os ocelos na mesma altura. No caso do tórax, esco-

lhemos como ponto de referência a margem anterior do escuto e

os extremos do escutelo onde estes formam uma sutura. Para a

cabeça e o tórax foram geradas imagens multifocais para permitir

uma maior precisão no momento de medir as estruturas escolhidas.

Figura 5: A. Elementos para transporte e montagem da isca em campo. B e C. Machos

de Euglossa spp. no momento da coleta.

Os machos, individualmente transportados em tubos de centŕı-

48

fuga Falcon® de 15 ml, foram posteriormente anestesiados na

geladeira e depois sacrificados em etanol 70% para a retirada do

pólen presente no corpo. Despois de terem o pólen removido, eles

foram retirados do álcool, alfinetados para identificação e poste-

rior preservação como testemunha em seco, sendo depositados na

Coleção de Abelhas e Vespas Solitárias do Setor de Ecologia do De-

partamento de Biologia da Faculdade de Filosofia Ciências e Letras

de Ribeirão Preto-USP.

As asas, embora sejam estruturas laminares, apresentam dobras

transversalmente, o que faz das veias longitudinais estruturas me-

nos variáveis para avaliar tamanho. Por isso é necessário que no

momento da preparação do exemplar seja tomado o cuidado da asa

não ficar aderida ao abdômen e assim conseguir manter a lâmina

da asa sobre um plano. A ĺıngua por ser uma estrutura filamen-

tosa precisou ser fotografada lateralmente, quando esta ultrapassa

as coxas da abelha.

Usando o programa LAS v8.0, foram realizadas as seguintes me-

didas a partir das imagens obtidas: altura da cabeça – AC, sensu

Michener ([25]) junto com o que chamaremos de largura inter-

49

ocular – LiO, (que corresponde à largura da cabeça, na altura

das fossas antenais), comprimento (CT) e largura do tórax entre

os extremos do escutelo (LT), comprimento da célula radial (CR)

junto com o somatório do comprimento das veias posteriores das

células submarignais da asa anterior (SbC) e o comprimento da

glossa a partir da base superior da mand́ıbula até os palpos labiais

(CoL) (Fig. 6).

Figura 6: Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça (AC) e largura inter-ocular

(LiO), B. comprimento (CT) e largura do tórax (LT), C. comprimento da célula radial

(RC) e comprimento das veias posteriores das células submarignais da asa anterior (SbC)

e D. comprimento da glossa (CoL).

50

Para a avaliação da informatividade das medidas tomadas é pre-

ciso também obter uma medida da massa corporal. Para isso cada

indiv́ıduo desidratado (alfinetado e mantido em gaveta de coleção

entomológica com śılica gel durante dois anos) foi pesado usando

uma balança Shimadzu® Ayzzo, com precisão de 0.01 mg e erro

de 0.1 mg.

2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas espé-

cies.

Como mencionado anteriormente, com o etanol utilizado para sa-

crificar os machos, se procedeu à concentração por centrifugação

do posśıvel pólen nele suspenso (Roubik & Moreno, dados não

publicados). Este material foi tratado seguindo a adaptação da

acetólise de Erdtman ([69]) realizada pelo Laboratório de Palinolo-

gia do Setor de Ecologia do Departamento de Biologia, Faculdade

de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP que consiste

basicamente num processo de abrasão quente com ácido acético -

anidrido e ácido sulfúrico (Apêndice 1).

Após acetólise o material foi montado em lâminas porta objetos

51

e cada tipo poĺınico achado foi fotografado usando um microscó-

pio Leica®DM4000B com câmara acoplada Leica®DFC500 para

identificação por especialista. Usou-se a palinoteca do mesmo la-

boratório como referência na identificação dos grãos. A referida

coleção possui material de recursos utilizados por abelhas da re-

gião onde foram feitas as coletas.

2.6 Abordagem estat́ıstica.

Inicialmente foi analisada a eficiência de amostragem para as re-

servas estudadas utilizando um ı́ndice de rarefação ([70]). As aná-

lises ecológicas e do uso de recursos vegetais inclúıram o total da

comunidade já que o total da interação é determinante. Para a

descrição do nicho comparamos distribuições da riqueza em função

do bioma. Para isso utilizamos o teste Kruskall-Wallis e posteri-

ormente analizamos a composição dos śıtios em função da riqueza.

Esta estimativa foi realizada mediante o ı́ndice de dissimilaridade

Bray-Curtis. Para identificar os fatores mais determinantes nesse

gradiente do numero de espécies e os tipos de bioma, aplicamos

uma analise de correspondência retificada (DCA pelas siglas em

inglês) aos dados de número de espécie em relação ao sitio de co-

52

leta.

Já com relação às medidas, pode-se esperar que as carateŕısti-

cas quantificadas sejam resultantes da expressão de múltiplos loci

(traços quantitativos), o que significa que a frequência dos traços

nas populações está probabilisticamente distribúıda ([71], [7]).

Seguindo o protocolo para exploração de dados proposto por

Zuur et al. ([72]) analisamos a tendência das medidas lineares

através da sua frequência e densidade. Validamos prinćıpios de

normalidade e, usando regressões múltiplas, descartamos aquelas

medidas que por colinearidade estivessem gerando um fator de in-

flação da variância e/ou não fossem estatisticamente informativas

da massa corporal.

As medidas apresentaram uma clara distribuição enviesada que

pode ser devido à influencia de vários fatores (Apêndice 2). Para

testar hipóteses sobre seleção, é mais prudente utilizar frequên-

cias que apresentem um padrão, razão pela qual consideramos as

seguintes proporções entre aquelas medidas que resultaram ser in-

formativas (ver resultados): AC/CoL, CT/CoL e CR/CT. Com os

53

novos valores foi determinado o posśıvel efeito de interações com

temperatura no momento da coleta em função da época do ano.

É importante esclarecer que dada a distorção na frequência dos

nossos dados o mais recomendável seria transformá-los ([73]), po-

rém evitamos a mudança de escala considerando que na ausência

de outliers5, dita mudança poderia dificultar a detecção de peque-

nas, porém importantes diferenças ([72]).

Outra premissa na análise de processos evolutivos é que as po-

pulações estudadas não estejam estruturadas, de outra maneira a

variação estimada representaria processos isolados ou de muitas

outras fontes e talvez nem todos os indiv́ıduos da população esti-

vessem interagindo e contribuindo para a próxima geração ([74]).

No caso dos Euglossini, para a região de estudo, a ausência de

estrutura em sequências nucleares sugere que devido ao compor-

tamento de forrageio, tipo de organização social predominante e

capacidade de deslocamento, é de se esperar uma ocupação cont́ı-

nua sem subdivisões por parte dos machos ([75]). Para corroborar

este pré-requisito testamos a independência espacial das propor-5Valores at́ıpicos que se registram fora do intervalo compreendido entre 25 e o 75 % da distribuição

observada.

54

ções aplicando a auto-correlação de Moran I a qual oscila entre -1

e 1. Valores negativos demostram uma distribuição perfeitamente

arranjada, valores próximos de 1 denotam agrupamento e o zero

significa total aleatoriedade espacial ([76]). Subsequentemente foi

estimado para os valores resultantes das proporções, a variância e

valores de tendência central entre gerações como indicação de sele-

ção.

Se existe uma variação nos traços, estes não podem estar sobre-

postos. Isso significa que não deve existir coincidência de gerações

na comunidade, condição que pode assumir-se como existente no

local de estudo devido a que espécies de abelhas das orqúıdeas di-

ficilmente atingem uma longevidade maior aos 90 dias ([77]) e o

inverno é uma época onde atividade dos machos é mı́nima. Aquilo

possivelmente representa um estacionamento no ciclo de vida da

maioria das espécies pelo qual assumiremos que depois dessa pa-

rada aparecerão os descendentes dos indiv́ıduos antes ativos. As

amostragens então do primeiro ano de coleta corresponderam a

uma primeira geração ou “pais” e seus “filhos” serão os indiv́ıduos

coletados na replica temporal, ou seja, o segundo ano de coleta.

55

2.7 Modelagem e predição da aptidão

Embora pareça uma premissa que a análise das causas dos fenô-

menos naturais devam ser realizadas uma por vez (referimo-nos a

análise de variância, e.g. Fisher ([78]), a variação no caso deste

estudo está sujeita a múltiplos fatores. Para testar hipóteses sobre

as posśıveis fontes que geram variação dos traços foi modelada sua

distribuição em relação às outras variáveis ou elementos estima-

dos. Os fatores que foram avaliados como posśıveis determinantes

no processo de seleção foram considerados de efeito aleatório. Isso

devido a que o nosso conhecimento da biologia dos Euglossini em

relação com seu entorno não é necessariamente suficiente para re-

alizar uma generalização.

O primeiro elemento considerado como preditivo é a distribuição

de abundância das espécies a qual foi estimada através da sucessão

logaŕıtmica de Fischer para cada uma das unidades vegetais por ge-

ração amostrada. Utilizamos esta medida da diversidade porque,

embora se assuma continuidade na distribuição das populações, es-

tas poderiam estar ocupando o habitat heterogeneamente ao longo

do peŕıodo de coleta, o que faz desta diversidade alfa uma expressão

razoável da composição total das abundâncias quando essa é ale-

56

atória (probabilisticamente falando) e quando existe um efeito de

subunidades, neste caso devido à sazonalidade ([79], [80], [81], [82]).

Outros elementos preditivos foram o grau de aninhamento no

uso dos recursos em cada estação e a especificidade do polinizador

na rede. O ńıvel de grau de aninhamento ou grau de nidação no

uso dos recursos vegetais foi considerado como estimador da ex-

pressão adaptativa porque através de gradientes o uso de recursos

por parte das comunidades gera competição que, quando são limi-

tados podem determinar processos de ajuste dos indiv́ıduos destas

comunidades ao nicho ao longo do tempo evolutivo ([80]). Para

isso foi estimada a métrica de aninhamento baseada na sobreposi-

ção e diminuição da ocupação, NODF pelas suas siglas em inglês

([84]), cujos valores variam de zero (nenhum aninhamento) a 100

(aninhamento perfeito). A especificidade é o processo pelo qual

os elementos da rede podem mudar de recursos no nicho o que

evolutivamente pode resultar no surgimento de grupos com uma

aptidão sobressalente, mas para uma variedade pequena de opções

ambientais e bióticas ([83]). A especificidade foi estimada usando

a proporção do Índice de Diferença Pareada (PDI, pelas suas siglas

em inglês) considerado de robusto quando os dados são quantita-

57

tivos ([83]).

Os demais fatores inclúıdos no modelo foram: a variável com

a qual houve interação (sazonalidade), a relação das medias por

espécies para determinar quais populações poderiam estar sendo

influenciadas pelo(s) processo(s) de seleção, o śıtio de coleta em

relação ao tipo de vegetação e finalmente consideramos a tempera-

tura no momento de coleta. O modelo utilizado para determinar

a significância de cada elemento é da Melhor Predição Linear não

Enviesada ou BLUP, pelas suas siglas em inglês.

Como mencionado, a resposta evolutiva entre gerações depende

em parte da variação genética que definem os traços ([85]), o que

no caso deste estudo não seria plauśıvel de medir. Pesquisadores

interessados na cria e reprodução, tanto de animais como plantas,

oferecem uma solução a este problema, sendo a estimativa sobre

a variância, utilizada na predição, uma posśıvel resposta. Ela ex-

plicaria a herdabilidade de cada traço já que os componentes da

variância corresponderiam à contribuição de cada carateŕıstica à

inercia do sistema, ou em outras palavras, a herdabilidade do traço

explicar-se-ia por quanto a variação de cada um dos traços está re-

58

presentada nas populações depois da seleção. Assim, herdabilidade

pode ser assumida como o somatório das proporções da variância

de cada uma das variáveis inclúıdas na predição BLUP ([86], [87]).

É importante esclarecer que as análises evolutivas foram reali-

zadas ao ńıvel de comunidade, já que as carateŕısticas medidas são

homologas para a tribo ([88]) e devido a essa condição estariam

sujeita a serem selecionadas pelos mesmos fatores ([11]). Estas in-

clúıram somente aquelas espécies que foram coletadas nos dois anos

de amostragem.

Para realizar as analises utilizamos os pacotes estat́ısticos “ape”,

“bipartite”, “language R”, “vegan”, “psych”, “pastecs”, “lme4” e

“sjP lot” ([89], [90], [91], [92], [93], [94] [95],[96]) da linguagem de

programação R ([97]).

59

3 Resultados

Trezentos e sessenta indiv́ıduos da tribo pertencentes a quatro gê-

neros foram utilizados neste estudo: Eulaema (El.), duas spp e

115 indiv́ıduos, Euglossa (Eg.), 10 spp e 207 indiv́ıduos, Eufrie-

sea (Ef.) uma sp. e 33 indiv́ıduos, e Exaerete (Ex.) uma sp. e

quatro indiv́ıduos (Tabela 1).

5 10 15

24

68

1012

14

Sitios

Val

or e

xato

+++++++

+

+++++

++

+++

+

+ ++++

+

+++ +

+

++++++++++++++++++++ +++++++++++++

Figura 7: Curva de acumulação de espécies com a

variação por śıtios de coleta.

A análise de rarefacção

sugere uma amostragem

eficiente para a quanti-

dade de pontos de co-

leta utilizados (Fig. 7).

Isto se corrobora tam-

bém com registros novos

para uma das localidades

(El. cingulata Fabricius

na ReBio). Observou-se

através de vários estima-

dores de diversidade um

alto ńıvel de

60

Tab

ela

1:F

requên

cia

de

oco

rrên

cia

de

mac

hos

de

Eugl

ossi

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por

ano

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2011

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2013

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Flo

rest

ase

mid

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1ºan

o2º

ano

1ºan

o2º

ano

1ºan

o2º

ano

1ºan

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34

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56

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12

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32

110

Eg.

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rial

is3

3

Eg.

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cotr

icha

11

Eg.

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1039

333

483

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Eg.

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1

Eg.

tow

nse

ndi

11

2

Eg.

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11

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1

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57

84

22

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114

Ex.

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11

11

1

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lp

or

Bio

ma

29

35

52

39

11

54

103

39

360

61

heterogeneidade através das áreas amostradas, já que tais es-

timadores oscilaram de abundâncias equiparáveis para alguns dos

locais estudados até locais com abundâncias desproporcionais (Fig.

8).

H

0.0 0.4 0.8

+ +++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

+

++++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

−1.0 0.0 0.5

+ +++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

+ 0.0

1.0

2.0

+ ++++

+

+

++ +

++

+

+

+

+

+

+

0.0

0.4

0.8

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+

+

+

+

+++++

+

+

+

+

+

+

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+

+

+

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+

+

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+

+

+

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+

+

+

+

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+

+

+

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+

+

+ ++

++

+

+

+

+

+

+

+

+++

++

+

+

+

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+

+

+

+

+ ++

++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+ invsimp

+ ++

++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

12

34

56

7

+ ++++

+

+

+

+++

+++

+

+

+

−1.

00.

00.

5 ++

++

++

+++++

+

+

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+

+

+

++

++

++

+++

+++

+

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+

+

+

++

++

++

+++

+++

+

++

+

+

simp.n.e

++

+++

+

+ ++

+++

+

++

+

+

+

0.0 1.0 2.0

+

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+ +

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+

1 2 3 4 5 6 7

+

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+

0 2 4 6 80

24

68

alpha

Figura 8: Estimativa da diversidade da comunidade

amostrada: Shannon (H), Simpson, inverso do

Simpson (invsimpson), Simpson não enviesado

(simp.n.e) e diversidade Alfa de Fisher (alpha).

A heterogeneidade ao

longo do gradiente foi

também evidente na pro-

babilidade de observar

espécies por bioma e en-

tre gerações. Para a

primeira geração houve

pouca diferencia (Kruskal-

Wallis (chi-

quadrado) = 0.7806, valor-

p = 0.8541) enquanto

a descendência mostrou

distribuições diferentes da

riqueza (Kruskal-Wallis

(chi-quadrado) = 6.3302, valor-p = 0.09661) (Fig. 9). Já em

relação ao arranjo das espécies, observou-se que depois dos posśı-

62

veis eventos de seleção, a comunidade mostrou uma composição de

espécies mais homogênea por sitio de coleta (Fig. 10).

Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea

12

34

56

7

Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea

12

34

56

A BFigura 9: Diagrama de caixa para o número de espécies de Euglossini para os pontos de

coleta por bioma do A: primeiro ano (pais) e B: segundo ano (filhos).

De maneira similar, a análise ordenativa mostrou uma comuni-

dade com poucas diferencias para a primeira geração ao longo do

gradiente riqueza-bioma, sendo que, a descendência mostrou um

comportamento oposto, porem com menos espécies e śıtios apor-

tando à inercia do sistema (Fig. 11).

63

A B

VPGB2

VB2

VB3

JC2

JT1

JT2

VCJB2

VPGB1

VPGB3

VCJB1

VCJB3

JR1

JC1

JC3

JR2

VB1

JT3

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

Pais

Altura

JC2

JC3

JC1

JR1

JT2

JR2

VB2

VCJB1

VB3

VCJB2

VB1

VCJB3

VPGB2

VPGB3

VPGB1

JT1

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

Filhos

Altura

Figura 10: Dendrograma de dissimilaridade para o pontos de coleta de A: primeiro ano e

B: segundo ano.

Dos 360 machos foi posśıvel obter pólen do corpo de 257 indiv́ı-

duos que corresponderam a 115 tipos poĺınicos diferentes. Desses

115 tipos, 41 tipos foram identificados ao ńıvel de gênero, um tipo

poĺınico foi identificado ao ńıvel de subfamı́lia, 17 foram identifica-

dos até o ńıvel de famı́lia e, os restantes 56 tipos permaneceram na

categoria de palinomorfo.

A maioria dos tipos poĺınicos corresponde a famı́lias vegetais

frequentemente referenciadas como fontes de néctar tipicamente

visitadas por membros da tribo, porém alguns tipos poĺınicos cor-

64

respondem a plantas com śındrome anemófila ou plantas com deis-

cência poricida (Tabela 2).

A

B

−2 −1 0 1 2 3 4

−2−1

01

23

DCA1

DCA2

VB1

VB2

VB3

VCJB1

VCJB2VCJB3

VPGB1 VPGB2

VPGB3JT1JT2

JT3JC1JC2JC3JR1

JR2

Ef.violaceae

Eg.aff.townsendi

Eg.annectans

Eg.cordata

Eg.fimbriata

Eg.imperialisEg.leucotricha.cf

Eg.pleosticta

Eg.securigera

Eg.townsendi

Eg.truncataEl.cingulata

El.nigrita

Ex.smaragdina

−1 0 1 2

−2−1

01

DCA1

DCA2

VB1

VB2

VB3

VCJB1

VCJB2VCJB3

VPGB1

VPGB2

VPGB3

JT1JT2JC1 JC2

JC3

JR1

JR2

Ef.violaceaeEg.aff.townsendi

Eg.annectans

Eg.cordata

Eg.fimbriata

Eg.imperialis

Eg.leucotricha.cf

Eg.pleosticta

Eg.securigeraEg.townsendi

Eg.truncata

El.cingulata

El.nigrita

Ex.smaragdina

Figura 11: Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2°

eixo da Análises de Correspondência Retificada para as

espécies de machos coletadas por ponto de coleta.

Como mencionado na

abordagem estat́ıstica,

a diversidade de tama-

nhos das espécies re-

presentadas na amos-

tra e a diferença na

quantidade de indiv́ı-

duos coletados fizeram

com que a distribui-

ção dos dados tivesse

frequências enviesadas

(Tabela 3, Apêndice

2).

Além disso, após

analisar por meio do

modelo linear a cova-

riância do conjunto de

dados, foram informa-

65

tivas as medidas correspondentes à altura da cabeça (AC), o com-

primento do tórax (CT) e o comprimento da célula radial (CR)

(Tabela 4).

Em relação à interação dos estimadores de massa corporal com a

sazonalidade esta tendência foi estatisticamente significativa para a

proporção de comprimento de tórax/comprimento da ĺıngua (CT/CoL)

dos espécimens coletados durante as estações do verão e outono

(Fig. 12) e para proporção do comprimento da célula radial com

comprimento de tórax (CR/CT) nas três estações de maior abun-

dância. Não foi observado efeito significativo de interações para a

proporção cabeça/ĺıngua (AC/CoL) com a estação do ano. A pre-

ponderância ou importância das proporções por estação foi: Ef.

violaceae Blanchard: 91% na primavera, 9% no verão, Eg. an-

nectans Dressler: 29% no outono, 14% na primavera e 57% no

verão, Eg. cordata Linnaeus: 17% na primavera e 83% no verão.

66

Tab

ela

2:T

ipos

poĺ

ınic

osm

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ipo

Mac

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ium

sp.

(2),

Tip

oM

imos

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pin

iifo

lia

(2),

Tip

oM

imos

oidae

(3).

Mal

pig

iace

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ipo

Mal

pig

iace

aesp

.1(1

),T

ipo

Mal

pig

iace

aesp

.2(5

).

Mar

tynia

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(21)

Tip

oIb

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lalu

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(21)

.

Mel

asto

mat

acea

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Mel

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Mel

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sp.3

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(3).

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(6).

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anac

eae

(18)

Tip

oS

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um

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(1),

Tip

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sp.3

(1),

Tip

o

Sol

anu

msp

.1(1

6).

67

Eg. fimbriata Moure: 8% no inverno, 54% na primavera e 38%

no verão (5, 38%), Eg. pleosticta Dressler: 10% no inverno, 31% no

outono 16% na primavera e 44% no verão, Eg securigera Dressler:

20% no outono, 60% na primavera e 20% no verão, Eg. truncata

Rebêlo & Moure: 20% no outono 60% na primavera e 20% no ve-

rão, El. nigrita Lepeletier: 1% no inverno, 14% no outono, 15%

na primavera e 70% no verão e, finalmente Ex smaragdina Guérin

um 25% na primavera e 75% no verão.

q

q

q

−0.02

−0.01

0.01

b0 = 0.349, R2 = 0.0564, F = 7.19***, AIC = −1102.13

outono

verão

primavera

−0.1 −0.05 0 0.05 0.1Estimates

A

q

q

q

−0.116***

−0.096**

−0.04

b0 = 0.678, R2 = 0.061, F = 7.82***, AIC = −481.08

outono

verão

primavera

−0.2 −0.15 −0.1 −0.05 0 0.05 0.1Estimates

B

q

q

q

0.056*

0.066**

0.076***

b0 = 0.56, R2 = 0.0551, F = 7.02***, AIC = −868.35

outono

primavera

verão

0 0.05 0.1 0.15 0.2Estimates

C

Estimativa Estimativa Estimativa

Figura 12: Estimativa das interações das proporções A: Altura da cabeça/Comprimento

da Lingua (AC/CoL), B: Comprimento do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL) e

C: Comprimento da célula radial/Comprimento do tórax (CR/CR) com a estação do

ano. Dados obtidos a partir dos machos de Euglossini coletados no Parque Estadual de

Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi

(ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013.

A largura da linha representa o intervalo de confiança e aquelas linhas se sobrepondo ao

intercepto (0) denotam interação

68

De modo geral os valores das proporções mostraram estar aleato-

riamente distribúıdos na região de estudo (valor observado: -0.252,

valor esperado: -0.0027, desvio padrão: 0.0035, valor p: < 0.001).

A frequência com que as proporções se distribuem foi diferente de

uma geração para outra apresentando valores diferentes tanto da

variância como da média (Tabela 5, Fig. 13). Igualmente foi obser-

vado, mediante uma análise dessa variância, que essas diferenças

apresentam significância estat́ıstica (Tabela 6).

Houve diferenças no uso dos recursos de uma geração para outra

sendo que, no primeiro ano de coleta a comunidade de Euglossini

mostrou um padrão de aninhamento maior com um numero de in-

terações mais altas por parte daquelas espécies generalistas do que

no segundo ano (Tabela 7, Fig. 14).

Os distintos ńıveis das variáveis que no modelo preditivo resul-

taram ser menores de -0.001 foram considerados sob processo de

seleção. Deste modo a proporção AC/CoL é suscept́ıvel à seleção

em temperaturas dos 19 aos 26°C, 28°C e 34°C.

69

Tab

ela

3:M

édia

edes

vio

pad

rão

(dp)

das

med

idas

de

mas

sae

tam

anho

corp

oral

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espéc

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de

Eugl

ossi

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Par

que

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Bio

lógi

cada

Ser

rado

Jap

i(R

eBio

),Jundia

i,SP

,no

peŕ

ıodo

de

abri

lde

2011

afe

vere

iro

de

2013

.

Esp

écie

Pes

o(mg)

AC

(mm

)L

iO(mm

)C

T(mm

)LT

(mm

)C

oL(mm

)C

R(mm

)SbC

(mm

)

Ef.

viol

acea

74.0

4;8.

052.

74;

0.19

3.02

;0.

074.

87;

0.24

3.62

;0.

146.

47;

0.26

3.01

;0.

113.

04;

0.11

Eg.

ann

ecta

ns

35.3

2;5.

582.

49;

0.12

2.60

;0.

083.

94;

0.11

2.93

;0.

078.

78;

0.36

2.38

;0.

092.

56;

0.10

Eg.

cord

ata

33.7

4;5.

252.

60;

0.54

2.61

;0.

403.

80;

0.14

2.72

;0.

116.

97;

0.42

2.13

;0.

062.

34;

0.07

Eg.

fim

bria

ta30

.64;

4.60

2.24

;0.

162.

43;

0.08

3.74

;0.

122.

68;

0.11

6.23

;0.

362.

17;

0.10

2.35

;0.

10

Eg.

pleo

stic

ta33

.82;

5.42

2.28

;0.

152.

54;

0.09

3.99

;0.

302.

90;

0.13

7.04

;0.

562.

26;

0.11

2.58

;0.

12

Eg.

secu

rige

ra27

.92;

6.32

2.21

;0.

142.

38;

0.12

3.72

;0.

202.

72;

0.18

6.94

;0.

402.

09;

0.09

2.30

;0.

11

Eg.

tru

nca

ta31

.48;

4.64

2.34

;0.

152.

55;

0.12

3.86

;0.

142.

85;

0.13

7.23

;0.

522.

18;

0.10

2.52

;0.

15

El.

nig

rita

163.

01;

26.6

23.

78;

0.29

3.10

;0.

216.

71;

0.36

4.45

;0.

2710

.50;

0.57

4.68

;0.

304.

54;

0.26

Ex.

smar

agdi

na

123.

28;

17.7

53.

12;

0.18

2.81

;0.

066.

09;

0.15

3.61

;0.

0512

.52;

0.41

5.03

;0.

29

AC

=al

tura

da

cab

eça;

Lio

=la

rgura

inte

r-ocu

lar;

CT

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mpri

men

todo

tóra

x;

LT

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tóra

x;

CoL

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men

toda

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CR

universidade de s~ao paulo ffclrp - departamento de biologia programa de … · 2017. 6. 23. ·...

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