universidade de brasília instituto de ciências biológicas...

Universidade de Brasília

Instituto de Ciências Biológicas

Departamento de Ecologia

Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua

importância para o manejo e conservação florestal:

Floresta Nacional do Tapajós (Belterra-PA)

Márcia Motta Maués

Brasília - DF

2006

Universidade de Brasília

Instituto de Ciências Biológicas

Departamento de Ecologia

Tese de Doutorado

Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua

importância para o manejo e conservação florestal:

Floresta Nacional do Tapajós (Belterra-PA)

Márcia Motta Maués

Tese apresentada ao Curso de

Pós-graduação em Ecologia da

Universidade de Brasília, como

requisito parcial à obtenção do

título de Doutor em Ecologia

Orientador: Prof. Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira

Brasília – DF

2006

Márcia Motta Maués Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua importância para o manejo e conservação florestal: Floresta Nacional do Tapajós (Belterra-PA) Tese aprovada junto ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da Universidade de Brasília como requisito parcial para obtenção do título de Doutor em Ecologia Banca Examinadora:

__________________________________________ Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira

Orientador – Universidade Federal de Uberlândia (UFU)

__________________________________________ Dra. Isabel Alves dos Santos

Membro Titular – Universidade de São Paulo (USP)

__________________________________________ Dr. Milton Kanashiro

Membro Titular – Embrapa Amazônia Oriental

__________________________________________ Dr. José Felipe Ribeiro

Membro Titular – Embrapa Cerrados

__________________________________________ Dr. Eddie Lenza

Membro Titular – Universidade de Brasília (UnB)

__________________________________________ Dr. John Du Val Hay

Suplente – Universidade de Brasília (UnB)

Brasília, junho de 2006

Maués, Márcia Motta Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e sua importância

para o manejo e conservação florestal: Floresta Nacional do Tapajós (Belterra-PA). / Márcia Motta Maués. Brasília, DF, 2006. x + 206p.

Tese (Doutorado) – Universidade de Brasília. Instituto de

Ciências Biológicas. Curso de Pós-Graduação em Ecologia. Brasília, DF.

Orientador: Profº Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira.

1. Ecologia. 2. Biologia vegetal. 3. Polinização. 4. Floresta amazônica. 5. Manejo florestal. I. Título.

CDD 581.1

AGRADECIMENTOS

Meu primeiro agradecimento é feito à vida, à natureza e seus mistérios, que tentamos

decifrar humildemente com nossos estudos.

Aos meus filhos adorados, Enzo e Iago, que me enchem de amor e orgulho, e

souberam me entender com muita paciência nesses anos de estudo e ausências, sempre me

cobrindo de carinho e alegria.

Ao meu marido, José Benito, companheiro de todos os momentos, meu porto seguro e

exemplo de virtude e perseverança, com todo o meu amor.

Aos meus pais, Heraldo e Angélica Maués, exemplo de caráter e dedicação à vida

acadêmica, que me deram as bases para o ingresso nessa carreira.

Ao meu orientador, professor Paulo Eugênio A. M. de Oliveira, pela orientação e

apoio constantes no desenvolver desse estudo.

Ao Milton Kanashiro, coordenador do Projeto Dendrogene, pela amizade, confiança e

valiosas discussões em todas as etapas desse estudo.

À Embrapa Amazônia Oriental, pela minha liberação para realizar o curso de

doutorado, apoio institucional, infra-estrutura de laboratórios, transporte e recursos humanos.

À Universidade de Brasília (UnB), especialmente ao Programa de Pós-graduação em

Ecologia e seu corpo docente, pela formação acadêmica proporcionada durante a realização

do curso de doutorado.

Ao Department for International Development (DFID), pelo apoio técnico e

financeiro recebido através do Projeto Dendrogene.

Ao Núcleo do Médio Amazonas e à Base Física de Belterra da Embrapa, pelo apoio

logístico nos trabalho de campo realizados na Floresta Nacional do Tapajós.

À gerência da Floresta Nacional do Tapajós – IBAMA, através do Dr. Ângelo de Lima

Francisco, pela permissão de uso dessa floresta como área de estudo.

Um agradecimento especial a quatro pessoas muito queridas, que foram mais do que

mestres, me ajudando em diversas ocasiões, a quem eu serei eternamente grata pela amizade e

honrada pelo convívio e ensinamentos: Prof. Amots Dafni (University of Haifa, Israel), Prof.

Ingrid Williams (Rothamsted Experimental Station, UK), Dr. David Roubik (Smithsonian

Tropical Research Station, Panama) e Prof. Peter Kevan (University of Guelph, Canada)

Aos membros da banca avaliadora, pela ajuda inestimável através das valiosas

sugestões para a melhoria desse trabalho.

Ao Dr. Fernando Silveira, da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG) e Dr.

David Roubik, do Smithsonian Tropical Research Station, Panamá, pela gentil colaboração na

identificação das abelhas.

Ao Dr. Rômulo Ribon, da Universidade Federal de Ouro Preto (UFOP) e Dr.

Alexandre Aleixo, do Museu paraense Emílio Goeldi (MPEG), pela identificação das aves.

Ao Dr. Hilton Costi, do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), pelo auxílio no uso

do Microscópio Eletrônico de Varredura.

Ao Dr. Scott Miller, Projeto LBA – University of Califórnia/USA, pela

disponibilização dos dados meteorológicos da área de estudo na Floresta Nacional do Tapajós.

À professora Dalva Ribeiro, da Universidade de Brasília (UnB), pela permissão de uso

do Laboratório de Anatomia Vegetal.

Aos colegas do Projeto Dendrogene, José do Carmo, Marivana Silva, Regina Célia,

Artur Noura, pela convivência, ajuda e discussões em diversos temas relacionados a esse

trabalho.

Ao colega Moacyr B. Dias-Filho, da Embrapa Amazônia Oriental, pela valiosa ajuda

nas análises estatísticas.

Ao colega Antônio Elielson Rocha, do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), pela

confecção das ilustrações botânicas.

À Dra. Lyn Loveless, College of Wooster/USA, pela contribuição na definição desse

estudo e apoio na implementação das atividades de campo na Floresta Nacional do Tapajós.

Ao professor John Hay e à Fabiana, do Programa de Pós-graduação em Ecologia da

Universidade de Brasília (UnB), pelo apoio durante minha estadia em Brasília e pela ajuda à

distância, sempre com eficiência e presteza.

Aos funcionários do Laboratório de Entomologia da Embrapa Amazônia Oriental,

Francisco Frota, Domingos Araújo, Reginaldo Medeiros e Marcos Cordeiro, pelo auxílio nas

atividades de campo e laboratório.

Aos funcionários do Laboratório de Botânica da Embrapa Amazônia Oriental, Jair

Freitas, João Carlos e Miguel, pelo auxílio nas coletas de amostras botânicas.

Ao Francisco Frota, meu braço direito nas atividades de campo, pela responsabilidade

e bom-humor em todos os momentos.

A todos que ajudaram no trabalho de campo, Licurgo, Parente, Seu Lúcio, Gilson,

Mamá, Isaac, Demi, Preto, Buru, Benilson, Jorge Macedo, Marivana Silva, Ana Cláudia,

Peter Coventry, José Campolina, Manoel Aviz (nego), Seu Sabino, Seu Bebé, Seu Erny, Seu

João 40, Seu Jaca, Dona Ana...

Ao “amigos de Brasília” Clarissa, Raquel, Diana, Luís, Ali, Pablo, Sheila, José Brás,

Ana Paula, Saulo, Naomi e Joice, pela amizade e convivência.

Aos meus “pupilos” Fernando, Milene, Gleice e Iara, pela ajuda constante.

Aos “primos de Brasília”, Chris e Renan, e seus filhotes, Marcela e Rodrigo, pela

calorosa recepção e acolhida durante nossa estadia “fora de casa”.

Às minhas irmãs, Silvia e Renata, pela amizade incondicional e todos os momentos

felizes de convívio.

Aos meus queridos tios Beíta e Édson, por todo carinho que recebo sempre.

fi Å|Ç{t Âä™ lwxÊ ;WÉÇt XâÜçwxá<? Öâx Åx tÑÉ|Éâ ÇÉ |Ç•v|É wt Å|Ç{t ä|wt tvtw£Å|vt? áxÅÑÜx

vÉÅ Åâ|àÉ vtÜ|Ç{É x átuxwÉÜ|t? wxw|vÉ vÉÅ átâwtwxáA

“Gracias a la vida, que me ha dado tanto, Me dio dos luceros, y cuando los abro, Perfecto distingo lo negro del blanco, Y en el alto cielo su fondo estrellado…”

Violeta Parra

(1917-1967)

1

SUMÁRIO

Sumário 1

LISTA DE TABELAS 6

LISTA DE FIGURAS 11

APRESENTAÇÃO 13

RESUMO 17

ABSTRACT 19

CAPÍTULO 1

I – FLORESTAS TROPICAIS, FRAGMENTAÇÃO DO HABITAT E BIOLOGIA

REPRODUTIVA

21

Resumo 21

Abstract 21

1. Introdução 23

2. Biologia reprodutiva e fragmentação de florestas tropicais, com ênfase na Amazônia 26

2.1. Fragmentação do habitat na Amazônia brasileira: causas e conseqüências 26

2.2. Efeitos da fragmentação no sucesso reprodutivo de espécies arbóreas tropicais 30

2.3. Ecologia reprodutiva de espécies arbóreas amazônicas: conhecimento atual 31

3. Manejo florestal e biologia reprodutiva 32

3.1. Exploração Convencional Madeireira na Amazônia 33

3.2. Exploração de Impacto Reduzido (EIR) 34

3.3. Manejo Florestal Sustentável: critérios e indicadores 35

4. Importância da biologia reprodutiva de espécies arbóreas como base conservacionista

para o manejo florestal

36

5. Referências bibliográficas 40

CAPÍTULO 2

II. BIOLOGIA REPRODUTIVA DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS

IMPORTANTES PARA O MANEJO FLORESTAL NO ESTADO DO PARÁ

51

Resumo 51

Abstract 52

2

1. Introdução 54

2. Materiais e Métodos 55

2.1. Área de Estudo: Floresta Nacional do Tapajós 55

2.1.1. Histórico 55

2.1.2. Clima 55

2.1.3. Geomorfologia 56

2.1.4. Vegetação 56

2.1.5. Fauna 57

2.1.6. Área de estudo (Parcela de Estudo Intensivo – PEI ou Intensive Study

Plot – ISP)

59

2.1.7. Infra-estrutura para acesso ao dossel 63

2.2. Características taxonômicas e ecológicas das espécies estudadas 65

2.2.1. Pioneiras 65

2.2.2. Clímax de crescimento rápido ou demandante de luz 68

2.2.3. Clímax de Crescimento Lento ou Tolerante à Sombra 72

2.3. Estudos de biologia reprodutiva 73

2.3.1. Fenologia e duração dos eventos reprodutivos 73

a) Fenologia da população 73

b) Fenologia floral; número de flores abertas por dia; relação flor/fruto (fruit

set) e fruto/semente (seed set)

74

2.3.2. Biologia floral 75

a) Morfologia floral (variabilidade) 75

b) Produção de néctar e fragrância, recursos florais e horário da abertura da

flor (antese)

75

c) Apresentação e viabilidade do pólen 76

d) Quantificação do número de óvulos e estimativa do número de grãos de

pólen; razão pólen/óvulo

76

e) Localização de glândulas secretoras de aroma (osmóforos); determinação

de recursos florais (pólen, néctar) e atrativos aos visitantes

77

f) Receptividade do estigma 77

2.3.3 Polinização 77

a) Observação do comportamento dos visitantes florais 77

3

b) Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa

guianensis

78

2.3.4. Sistemas reprodutivos 80

3. Resultados 83

3.1. Biologia reprodutiva de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don – Bignoniaceae

(parapará)

83

3.1.1. Fenologia reprodutiva 83


3.1.3. Agentes polinizadores e visitantes florais 89

3.1.4. Sistema reprodutivo 94

3.2. Biologia reprodutiva de Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. – Leguminosae –

Papilionoideae (cumaru)

97





3.3. Biologia reprodutiva de Carapa guianensis Aubl. – Meliaceae (andiroba) 108





3.4. Biologia da polinização de Symphonia globulifera L.f. – Clusiaceae (anani) 118




3.5. Biologia da polinização de Bagassa guianensis Aubl. – Moraceae (tatajuba) 129




3.5.4. Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa

guianensis

136

4. Discussão 139

4.1. Fenologia 139

4

4.2. Biologia floral 142

4.3. Polinização 147

4.4. Sistema reprodutivo 150

5. Considerações finais 154

6. Referências bibliográficas 156

CAPÍTULO 3

III. EFEITO DA EXPLORAÇÃO DE IMPACTO REDUZIDO NO FLUXO DE

PÓLEN E NA FREQÜÊNCIA E COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE

POLINIZADORES DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS IMPORTANTES PARA O

MANEJO FLORESTAL NA FLORESTA NACIONAL DO TAPAJÓS (PA)

171

Resumo 171

Abstract 172

1. Introdução 174

2. Materiais e Métodos 176

2.1. Áreas de estudo e espécies selecionadas 176

2.1.1. Sistemas de polinização e distribuição espacial das espécies 177

2.2. Análise da deposição de pólen 178

2.3. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores 180

3. Resultados 181

3.1. Taxa de deposição de pólen e percentual de fertilização dos pistilos 181

3.1.1 Taxa de deposição de pólen (TDP) 181

3.1.2. Percentual de fertilização dos pistilos (PFP) 183

3.2. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores 185

4. Discussão 190

5. Considerações finais 194

6. Referências Bibliográficas 196

7. Anexos 200

CAPÍTULO 4

IV. A COMPLEXA INTEGRAÇÃO ENTRE A BIOLOGIA REPRODUTIVA DE

ESPÉCIES ARBÓREAS E O MANEJO FLORESTAL: ESTAMOS AVANÇANDO?

203

5

LISTA DE FIGURAS

CAPÍTULO 1

Figura 1. Áreas sob Pressão Humana no Bioma Amazônia (fonte: Barreto et al., 2005) 27

Figura 2 Pólos e fronteiras madeireiras na Amazônia Legal (fonte: Barreto et al.,

2005)

29

Figura 3 Exploração madeireira: a) operador de motosserra (fonte: IPAM); b) floresta

após exploração convencional (fonte: FFT)

33

CAPÍTULO 2

Figura 1 Localização geográfica da Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, à

margem direita do Rio Tapajós (fonte: MMA)

58

Figura 2 Mapa de localização da área de estudo na Floresta Nacional do Tapajós,

Estado do Pará. O círculo representa a área de exploração seletiva de madeira

do Projeto de Manejo Florestal Sustentado (IBAMA/ITTO), e a área em

vermelho a Parcela de Estudo Intensivo do Projeto Dendrogene

61

Figura 3 Torre de madeira utilizada para o acesso à copa das árvores na Floresta

Nacional do Tapajós, Estado do Pará

64

Figura 4 Desenho esquemático da torre de madeira construída na Floresta Nacional do

Tapajós, Estado do Pará

64

Figura 5 Valores médios quinzenais de precipitação pluviométrica e média diária de

temperatura das mesmas quinzenas na Floresta Nacional do Tapajós, nos

anos de 2001 a 2003

74

Figura 6 Armadilha para captura de pólen do tipo Megastigmata suspensa sob a copa

de uma árvore feminina de Bagassa guianensis na Floresta Nacional do

Tapajós, PA

79

Figura 7 Fenologia de Jacaranda copaia durante o período de outubro de 2001 a julho

de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral,

FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança

foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)

84

Figura 8 Representação esquemática das características florais de Jacaranda copaia:

a) Pistilo; b) Antera; c) Flores; d) Estaminódio; e) Flor aberta mostrando os

86

6

verticilos reprodutivos e posição do estaminódio

Figura 9 Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso percentual de grãos

germinados em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia)

em diferentes concentrações de sacarose

87

Figura 10 Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso em percentual de grãos

corados em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia)

87

Figura 11 Quantidade do néctar produzido por flores de Jacaranda copaia, expresso em

volume médio no primeiro dia e no segundo dia após a abertura das flores

88

Figura 12 Grau brix do néctar de flores de Jacaranda copaia, expresso em percentual

de açúcares no primeiro dia e segundo dia de abertura das flores

89

Figura 13 Características das flores e visitantes florais de Jacaranda copaia: a)

Inflorescências; b) Botões florais e flor sem a corola; c) Flor aberta exibindo

o estaminódio; d) Visita de Bombus transversalis; e – g) Visita de Euglossa;

h) Xylocopa frontalis pilhando néctar; i) Polinização manual

92

Figura 14 Jacaranda copaia: a - b) Fotomicrografia dos grãos de pólen (1.420x); c)

Tubos polínicos no estilete sob fluorescência; d) Tubos polínicos penetrando

nos óvulos sob fluorescência; e) Fotomicrografia do estigma (46x); f)

Fotomicrografia da porção terminal do estaminódio (38x)

96

Figura 15 Fenologia de Dipteryx odorata durante o período de janeiro de 2002 a julho

de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral,

FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança

foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)

98

Figura 16 Representação esquemática das características florais de Dipteryx odorata: a)

Flor aberta; b) Estames; c) Inflorescência; d) Vexilo; e) Antera; f) Pistilo; g)

Carena ou quilha; h) Ala ou asa; i). Lóbulos petalóides. J) Sépala

100

Figura 17 Viabilidade do pólen de Dipteryx odorata expresso em percentual de grãos

corados e não corados

101

Figura 18 Quantidade do néctar produzido no primeiro e segundo dia de abertura das

flores de Dipteryx odorata, expresso em volume (µl) (colunas) e grau brix,

expresso em percentual (%) de açúcares (linhas)

102

Figura 19 Características florais e polinizadores de Dipteryx odorata. a) Flor aberta; b)

Cnemida retusa, c) Bombus transversalis; d) Epicharis affinis; e) Partamona

sp.; f) Aguna sp.); g) polinização manual; h) fruto imaturo (cinco semanas)

104

7

Figura 20 a) Estigma visto sob iluminação ultravioleta ; e b) Fotomicrografia do pólen

em Microscópio Eletrônico de Varredura (aumento de 1.830 x) de Dipteryx

odorata

106

Figura 21 Fenologia de Carapa guianensis durante o período de outubro de 2001 a

julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão

floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c)

Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)

109

Figura 22 Representação esquemática das características florais de Carapa guianensis.

a) Inflorescência e folha; b) Flor estaminada; c) Corte longitudinal da flor

estaminada; d) Pistilóide (vista superior); e) Corte transversal do pistilóide; f)

Antera; g) Flor pistilada; h) Corte longitudinal da flor pistilada; i) Estigma

(vista superior); j) Corte transversal do ovário; k) Anteróide; l) Pétalas; m)

Fruto

111

Figura 23 Características florais de Carapa guianensis: a) Flor masculina; b) Flor

feminina; c) Chrysomelidae em flor masculina; d – e) Riodinidae em flor

feminina; f) Partamona em flor masculina; g) Fotomicrografia do pólen

(32.230x); h) Pistilo sob fluorescência com grãos de pólen na superfície do

estigma emitindo tubos polínicos através do estilete

113

Figura 24 Viabilidade do pólen de Carapa guianensis expresso em percentual de grãos

corados e não corados

114

Figura 25 Fenologia de Symphonia globulifera durante o período de outubro de 2001 a

julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão

floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c)

Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)

119

Figura 26 Representação esquemática das características florais de Symphonia

globulifera: a) Ramo fértil; b) Pétalas; c) Antera; d) Flor sem a corola; e)

Vista superior do estigma; f) Fruto; g) Corte longitudinal da flor

121

Figura 27 Variação da produção do néctar das flores de Symphonia globulifera (volume

+ DP) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do Tapajós

122

Figura 28 Variação da concentração de acúcares (grau brix + DP) do néctar das flores

de Symphonia globulifera (%) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do

Tapajós

122

8

Figura 29 Symphonia globulifera: a) Inflorescências; b) Flor e fruto; c – h)

Polinizadores; (Cyanerpes caeruleus, Tachyphonus cristatus, Celeus

grammicus, Chlorophanes spiza, Lamprospiza melanoleuca, Thalurania

furcata); j – l)) Polinizadores, Thalurania furcata, Dacnis cayana ♂, Dacnis

cayana ♀, Cyanerpes cyaneus, Tangara punctata); m – n) Fotomicrografia

do pólen; o) Estigma sob flourescencia com tubo polínico; p)

Fotomicrografia da antera

125/

126

Figura 30 Fenologia de árvores masculinas de Bagassa guianensis durante o período de

janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a)

Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Mudança foliar (DEP =

desfolha parcial, DET = desfolha total)

130

Figura 31 Fenologia de árvores femininas de Bagassa guianensis durante o período de

janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a)

Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS

= dispersão); c) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha

total)

131

Figura 32 Representação esquemática das características florais de Bagassa guianensis.

a) Inflorescência pistilada e folha; b) Flor pistilada aberta e corte longitudinal

do ovário; c) Pistilo; d) Inflorescência estaminada; e) Flor estaminada aberta

com estames e pistilóide; f) Estame; g) Fruto

133

Figura 33 Características florais de Bagassa guianensis: a) Inflorescência feminina; b)

Inflorescências masculinas; c) Fruto; d) Inflorescência feminina visitada por

Thysanoptera; e – f) Pistilo sob fluorescência com tubos polínicos

percorrendo o estilete e penetrando no óvulo

135

Figura 34 Quantidade de grãos de pólen capturados com a armadilha Megastigmata em

árvores femininas de Bagassa guianensis no período de julho e setembro de

2004 (colunas) e percentual de árvores masculinas em fase de floração no

período de janeiro de 2002 a fevereiro de 2004 (linhas), na Floresta Nacional

do Tapajós, Estado do Pará

136

CAPÍTULO 3

Figura 1 Taxa média + EP da deposição de pólen em cinco espécies arbóreas em dois

ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada

182

9

(FNE) e floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx

odorata; Cg = Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa

guianensis. Os asteriscos mostram diferenças significativas dentre as duas

situações de manejo da floresta, dentro da mesma espécie (**p < 0,05)

Figura 2 Percentual de fertilização + EP dos pistilos de cinco espécies arbóreas em

dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada

(FNE) e floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx

odorata; Cg = Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa

guianensis

184

Figura 3 Percentual de fertilização + EP de cinco espécies arbóreas em dois ambientes

da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta

explorada (FE)

185

Figura 4 Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia

(Bignoniaceae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA,

floresta não explorada e floresta explorada

186

Figura 5 Distribuição da freqüência de visitas dos sete grupos de visitantes florais em

flores de Jacaranda copaia (Bignoniaceae) ao longo do dia, expressa em

percentuais de visitas por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta

Nacional do Tapajós, PA. (a) Floresta não explorada; (b) Floresta explorada

186

Figura 6 Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata

(Leg – Papilionoidae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós,

PA, floresta não explorada e floresta explorada

187


flores de Dipteryx odorata (Leg-Pap.) ao longo do dia, expressa em



188

Figura 8 Percentual de visitas de três grupos de polinizadores de Symphonia

globulifera (Clusiaceae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós,

PA, floresta não explorada e floresta explorada

188


flores de Symphonia globulifera (Clusiaceae.) ao longo do dia, expressa em



189

10

LISTA DE TABELAS

CAPÍTULO 2

Tabela 1 Classificação do sistema reprodutivo de espécies vegetais sensu Cruden

(1977)

77

Tabela 2 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Jacaranda copaia

(Bignoniaceae) na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos

de 2002 a 2004

90

Tabela 3 Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de polinização

controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Jacaranda

copaia. Os dados correspondem a frutos iniciados e frutos maduros

(percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em cada

tratamento), índice de auto-incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia

reprodutiva (RE)

95

Tabela 4 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Dipteryx odorata na

FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004

105


controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Dipteryx

odorata. Os dados correspondem a frutos iniciados e frutos maduros

(percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em cada

tratamento), índice de auto-incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia

reprodutiva (RE)

107

Tabela 6 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Carapa guianensis na

FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004

115


controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Carapa

guianensis. Os dados correspondem a percentual de pólen germinado, pistilos

fertilizados e frutos maduros (percentual de frutos formados e número

absoluto de frutos formados em cada tratamento)

117

Tabela 8 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Symphonia globulifera

na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004

127

Tabela 9 Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de isolamento de

inflorescências de Bagassa guianensis com três tipos distintos de material

137

11

(sacos de tecido fino do tipo “voal”, sacos de papel impermeável e sacos de

polietileno perfurado) na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, em

2004, expresso em quantidade de infrutescências formadas e percentual de

frutificação

CAPÍTULO 3

Tabela 1 Média da taxa de deposição de pólen (TDP) e percentual de fertilização do

pólen (PFP) encontrado na superfície estigmática de cinco espécies arbóreas

em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não

explorada (FNE) e floresta explorada (FE) + o erro padrão (EP)

181

Tabela 2 Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Dipteryx

odorata e Symphonia globulifera na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob

duas condições de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada

– FE), e analisadas separadamente para cada condição

182

Tabela 3 Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Jacaranda

copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e

Bagassa guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições

de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE), e

analisadas em conjunto das espécies para cada condição

183

Tabela 4 Análise de variância do percentual de fertilização dos pistilos (PFP) em

Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia

globulifera e Bagassa guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob

duas condições de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada

– FE), e analisadas em conjunto das espécies para cada condição

184

Anexos

Tabela 1 Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia

(Bignoniaceae) no período das 07:00 h às 16:00 h em dois ambientes da

FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada

(FE)

200

Tabela 2 Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata

(Leg – Papilionoidae) no período das 05:00 h às 17:00h em dois ambientes da

200

12

FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada

(FE)

Tabela 3 Distribuição da visitas dos três grupos de polinizadores de Symphonia

globulifera (Clusiaceae) no período das 05:00 h às 17:00h em dois ambientes

da FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada

(FE)

201

13

APRESENTAÇÃO

A floresta amazônica abriga a maior diversidade de plantas e animais dentre todos

os biomas da Terra, ocupando 59 % do território brasileiro e representando aproximadamente

40% das florestas tropicais do mundo. Cerca de 14% da área total, ou aproximadamente

17.000 km2 de cobertura florestal por ano, tem sido removida nas últimas três décadas,

principalmente devido à construção de estradas que abriram caminho para atividades

mineradoras, colonização, o agronegócio e exploração madeireira. Esta expansão das

atividades madeireiras e da fronteira agrícola na Amazônia vem ameaçando a integridade e

funcionalidade da floresta.

Para assegurar a sustentabilidade ecológica do manejo florestal seria

recomendável levar em consideração as informações relativas à biologia reprodutiva das

espécies arbóreas, para preservar a sua reprodução e a manutenção da diversidade genética

dessas plantas nas florestas manejadas. Além disso, estratégias adequadas de manejo

deveriam contemplar também a manutenção das populações de polinizadores poderiam estar

sendo afetadas pelas modificações na freqüência e composição das espécies florestais. Assim,

o desenvolvimento e a aplicação de critérios e indicadores no âmbito dos Planos de Manejo

Florestal, que garantam a manutenção da variabilidade genética das espécies e processos

correlacionados é fundamental. Entretanto, conhecimentos básicos sobre os parâmetros que

regulam os processos reprodutivos de espécies arbóreas ainda são escassos e necessitam uma

continuidade de esforço nesse sentido.

Este trabalho teve como enfoque geral o estudo da biologia reprodutiva de cinco

espécies arbóreas na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, oeste da Amazônia, a fim

de identificar pontos vulneráveis na manutenção dos processos reprodutivos mesmo no

contexto das práticas atuais de exploração madeireira de impacto reduzido.

O capítulo 1 faz uma revisão sobre a situação atual sobre as mudanças na

paisagem das florestas tropicais no mundo. São fornecidas informações sobre o estado atual

das florestas face à fragmentação do habitat, suas causas e conseqüências, com ênfase na

Floresta Amazônica. É feita uma revisão sobre o efeito da fragmentação sobre os processos

reprodutivos de espécies arbóreas tropicais e sobre o conhecimento atual da biologia

reprodutiva de espécies arbóreas na Amazônia brasileira. Este capítulo aborda ainda a questão

da exploração madeireira na Amazônia e o manejo florestal sustentado, buscando conectar as

informações sobre aspectos biológicos como base conservacionista e o manejo das espécies

florestais.

14

O Capítulo 2 caracteriza a biologia reprodutiva das espécies Jacaranda copaia

(Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae –

Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f.

(Clusiaceae) e Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae). È feita a caracterização das áreas de

estudos, descrevendo a Floresta Nacional do Tapajós, desde o histórico da sua criação, clima,

geomorfologia, vegetação, fauna, passando pelo detalhamento da Parcela de Estudo Intensivo

de 500 hectares onde a maior parte dos estudos de campo foi realizada. Além disso, cada

espécies estudada foi descrita antes de se apresentar os aspectos básicos sobre a sua fenologia

reprodutiva, troca de folhas, biologia floral, sistema reprodutivo e agentes. Os padrões

fenológicos encontrados foram identificados com base nos sistemas propostos por Gentry

(1974) e Newstron et al. (1994a, 1994b). A biologia floral envolveu a caracterização da

estrutura e morfologia floral, fotomicrografias do pólen e verticilos reprodutivos em

Microscópio Eletrônico de Varredura, recursos florais, produção de néctar (volume e

concentração de açúcares), apresentação e viabilidade do pólen, relação pólen/óvulo sensu

Cruden (1977), localização dos osmóforos, além da morfologia e receptividade do estigma. A

determinação do sistema reprodutivo foi baseada em cruzamentos controlados no campo (in

vivo) e laboratório (in vitro), e análise da germinação e crescimento dos tubos polínicos sob

microscopia de fluorescência, buscando identificar o sítio de incompatibilidade. Foi feita a

observação, coleta e/ou registro fotográfico dos visitantes florais, identificando os

polinizadores legítimos, ilegítimos (ocasionais) e pilhadores de pólen ou néctar, classificando

o sistema de polinização para cada espécie arbórea estudada.

O capítulo 3 examina o efeito da Exploração de Impacto Reduzido (EIR) no fluxo

de pólen e na freqüência e composição dos grupos de polinizadores das cinco espécies

arbóreas estudadas no capítulo 2. Os estudos de campo foram realizados em uma área de 500

ha na FLONA do Tapajós a partir de 2001, submetida a EIR em 2003. O fluxo de pólen foi

medido através da contagem do pólen depositado na superfície dos estigmas dos pistilos das

cinco espécies sob duas condições de manejo (floresta não explorada e floresta explorada).

Mediu-se ainda o percentual de germinação do pólen e fertilização dos óvulos, observando-se

o crescimento dos tubos polínicos através do estilete e a penetração nos óvulos, considerada

um indicativo da formação inicial de frutos. Foram feitas observações e registros das visitas

dos principais grupos de polinizadores de J. copaia, D. odorata e S. globulifera, verificando a

freqüência de visitas ao longo do dia e as modificações na composição e freqüência de visitas

nas duas situações de manejo (floresta não explorada e floresta explorada).

15

O Capítulo IV faz uma análise sobre a complexa integração entre a ciência básica

e a aplicada, buscando integrar os conhecimentos sobre a biologia reprodutiva das espécies

arbóreas ao manejo florestal sustentado de espécies madeireiras na Amazônia.

17

RESUMO

A floresta amazônica ocupa uma área de 4,9 milhões de km2, porém, nas últimas três décadas, 14% da sua cobertura florestal foi removida, principalmente devido à expansão das atividades madeireiras e da fronteira agrícola. A legislação florestal no Brasil tem apresentado avanços significativos, mas ainda é necessário implementar mudanças ao nível técnico e operacional. Para realizar o manejo florestal visando a sustentabilidade, é importante levar em conta as informações sobre a biologia reprodutiva, para preservar a reprodução e manutenção da diversidade genética das espécies arbóreas nas áreas manejadas. Esse estudo buscou informações sobre o processo reprodutivo de cinco espécies arbóreas com diferentes características ecológicas, no contexto da Exploração de Impacto Reduzido (EIR): Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae) e Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae). Os estudos de campo foram realizados numa área de floresta ombrófila densa da Floresta Nacional do Tapajós (PA) e em área de plantios em Belém (PA). Foram examinados aspectos básicos sobre a fenologia reprodutiva, biologia floral, sistema reprodutivo e agentes polinizadores. Além disso, investigou-se o efeito da EIR sobre o fluxo de pólen e a freqüência dos grupos de polinizadores. Essas investigações foram realizadas na FLONA do Tapajós, em duas situações de manejo: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE). Foi obtida a taxa de deposição de pólen (TDP = n° total de pólen encontrados no estigma / pelo nº total de estigmas analisados em cada espécie) e o percentual de fertilização dos pistilos (PFP = n° de estigmas com tubos polínicos penetrando nos óvulos / nº total de estigmas com presença de pólen na amostra de cada espécie). Os resultados foram comparados por meio da análise de variância ANOVA. Os polinizadores foram observados durante o período de maior florescimento de J. copaia, D. odorata e S. globulifera, em turnos de seis horas, com observação direta do seu comportamento e número de flores visitadas durante 15 minutos a cada hora. Foram considerados nove grupos de visitantes: a) Abelhas de pequeno a médio porte; b) Abelhas de grande porte; c) Vespídeos; d) Dípteros; e) Lepidópteros; f) Coleópteros; g) Passeriformes; h) Beija-flores; i) Outras aves. Foi verificado que três espécies (J. copaia, C. guianensis e B. guianensis) floresceram anualmente, enquanto D. odorata e S. globulifera tiveram florescimento sub-anual, com dois eventos reprodutivos ao ano. O período de maior percentual de florescimento ocorreu nos meses de menor precipitação pluviométrica (agosto a novembro). A época de maturação dos frutos ocorreu principalmente no período chuvoso (janeiro a maio). As características florais foram compatíveis com a lista de visitantes observados e coletados nas flores. J. copaia e D. odorata foram classificadas como melitófilas, uma vez que atraíram vasta diversidade de abelhas, (Centris, Euglossa, Eulaema e Epicharis, entre outros). D. odorata apresentou grande diversidade de polinizadores (abelhas, besouros, borboletas, mariposas, vespas e moscas). No caso de C. guianensis, as visitas de microlepdópteros e abelhas-sem-ferrão ocorreram indiscriminadamente, e a espécie foi considerada entomófila. S. globulifera foi a única espécie ornitófila, com visitas de representantes de cinco famílias de aves (Thraupidae, Trochilidae, Icteridae, Picidae,

18

Ramphastidae e Psittacidae). Os Passeriformes foram considerados os principais polinizadores. Foram encontradas fortes evidências de polinização anemófila em B. guianensis, concordando a morfologia floral das flores e do pólen. Juntamente com o vento, discute-se a atuação de insetos da ordem Thysanoptera como co-polinizadores. As cinco espécies apresentaram barreiras a autofecundação. Foi observada a ocorrência de dois sistemas de auto-incompatibilidade distintos, Auto-incompatibilidade de Ação Tardia (LSI – Late-acting Self-incompatibility) em J. copaia e D. odorata e, Auto-incompatibilidade Homomórfica Esporofítica (SSI – Sporophitic Self-incompatibility) em C. guianensis. Houve diferenças na quantidade de pólen recebida nas flores dois ambientes da floresta (FNE e FE). Em D. odorata a TDP foi maior (F1, 11 = 4,96; p = 0,05) na floresta explorada, enquanto que para S. globulifera a TDP foi maior (F1,13 = 4,59; p = 0,05) na FNE. Para J. copaia, C. guianensis e B. guianensis não foi possível detectar diferença significativa entre a FNE e FE quanto à TDP. Com relação ao PFP, foi verificado que na FE, de uma maneira geral, houve um efeito negativo significativo da EIR no percentual de fertilização das espécies após a exploração da floresta (F1,4 = 5,74; p = 0,018). As flores de J. copaia e D. odorata receberam os mesmos visitantes, com variações em nível de espécies. S. globulifera foi visitada por três grupos de aves. As três espécies mostraram diferenças na composição dos grupos de visitantes florais entre as duas situações de manejo florestal, sendo que D. odorata apresentou a variação mais acentuada na composição dos grupos de polinizadores. As mudanças na freqüência e composição de polinizadores das espécies estudadas podem interferir na eficiência da polinização. A remoção de árvores diminuiu a densidade populacional das espécies e aumentou a distância média entre indivíduos reprodutivos, o que pode ter levado a mudanças na capacidade dos vetores de polinização realizar a transferência de pólen da mesma maneira que ocorria antes da exploração. A EIR interferiu na dinâmica da polinização, alterando a composição dos grupos de polinizadores e, conseqüentemente, a distribuição do pólen entre as árvores que permanecem na floresta após a exploração.

Palavras-chave: Amazônia, Exploração de Impacto reduzido, fenologia, biologia floral, polinização, sistema reprodutivo, fragmentação.

19

ABSTRACT

The Amazon Forest comprises an area of 4.9 km2 millions, although 14% of its forest cover has been removed on the last three decades mainly due to timber industry and agriculture activities. Brazilian forestry legislation has significantly improved, but it is necessary to implement new actions on the technical and operational level. The ecological sustainability of forest management practices must include criteria and indicators for genetic variability maintenance and its correlated processes. In order to guarantee the forest management sustainability, including the upholding of genetic diversity in managed forests, it is essential to contemplate information on the reproductive biology of the target species. This study provides information on the reproductive process of five woody trees, with different ecological characteristics in the context of Reduced Impact Logging, or Low Impact Logging (LIL): Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae), and Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae). The field studies were carried out at the Tapajós National Forest, Western Amazon, and at the Experimental Field of Embrapa Eastern Amazon, municipality of Belém, Pará State. Basic aspects of the reproductive phenology, leaf changes, floral biology, reproductive system and pollination were studied. Besides, the impact of LIL on the pollen flow and pollinators guilds were accessed at the Tapajós National Forest under two situations: non-logged forest (NLF) and logged forest (LF). The pollen deposition rate (PDR = n° of total pollen on the stigma / total n° of stigmas analyzed per species) and the percentage of stigma fertilization (PSF = % of stigmas with pollen tubes penetrating the ovules / total n° of stigmas with pollen per species) were determined. These data were compared using analysis of variance ANOVA. The pollinators were monitored during the main flowering period of J. copaia, D. odorata and S. globulifera, in six hours schedules. Visual observation of the number of visits per flower and behavior of the pollinators were accomplished each our, for 15 min, considering nine groups: 1) Small to middle sized bees; 2) Large bees; 3) Wasps; 4) Dipterans; 5) Lepidoterans; 6) Beetles; 7) Passeriformes; 8) Hummingbirds; 9) Other birds. Among the five species, J. copaia, C. guianensis and B. guianensis showed an annual flowering pattern, while D. odorata and S. globulifera presented a sub-annual pattern. Within the annual flowering species, the main flowering period was synchronized with the dry season (August to November). The frutification occurred mainly at the wet season (January to May). Two species (J. copaia and D. odorata) were mellithophilous, attracting a vast number of bees, such as Centris, Euglossa, Eulaema and Epicharis. Although the floral visitors of D. odorata were more diversified, as it was found also leaf beetles, scarab beetles, butterflies, moths and hummingbirds as frequent visitors and pollinators. C. guianensis was considered an enomophilous species, due to the visits of microlepidopterans and Stingless bees. S. globulifera was the only ornithophilous species, where birds of five different families were seen on the flowers (Thraupidae, Trochilidae, Icteridae, Picidae, Ramphastidae e Psittacidae). The Passeriformes or perching birds of the Thraupidae family were considered the legitimate pollinators. B. guianensis presented strong evidences of wind pollination, according to its

20

floral morphology, as well as the stigma and pollen biology. The role of thysanopterans as co-pollinators is discussed. All the five species presented were self-incompatible (SI), with two major SI systems: LSI (Late-acting Self-incompatibility) in J. copaia and D. odorata, and, SSI (Sporophitic Self-incompatibility) in C. guianensis. Pollen deposition at the pistil were different at the two situations when all the species were analyzed together. Separetely, the PDR of D. odorata increased significantly at the logged forest (F1, 11 = 4,96; p = 0,05), but S. globulifera showed the opposite answer, with a significant decrease of PDR at the logged site (F1,13 = 4,59; p = 0,05). In the remaining species no significant difference was detected. Concerning the PSF, there was an overall significant negative effect at the logged forest (F1,4 = 5,74; p = 0,018). J. copaia and D. odorata attracted the same groups of visitors, with differences at the species level. J. copaia, C. guianensis and B. guianensis showed differences in the composition of the floral visitors groups in both management conditions, strongly noticed in D. odorata. The changes in the frequency and composition of pollinator guilds may affect the pollination efficiency. The removal of trees decreased the population density and increased the distance of flowering trees, which may have lead to changes on the pollinators’ ability to properly transfer the pollen grains among the remnant trees. The LIL affected the pollination dynamics, changing the pollinators’ guilds composition, as well as the pollen distribution among the trees remaining after logging.

Key words: Amazon, Low Impact Logging, phenology, floral biology, pollination,

reproductive system, fragmentation.

21

CAPÍTULO 1

I – FLORESTAS TROPICAIS, FRAGMENTAÇÃO DO HABITAT E BIOLOGIA

REPRODUTIVA

Resumo: A floresta amazônica abriga a maior diversidade de plantas e animais dentre todos

os biomas da Terra. Ocupa uma área de 4,9 milhões de km2, com cerca de 40% do

remanescente de florestas tropicais úmidas do mundo e desempenhando um papel

fundamental na manutenção da biodiversidade. Entretanto, nas últimas três décadas 14% da

sua cobertura florestal foi removida. A expansão das atividades madeireiras e da fronteira

agrícola na Amazônia vem ameaçando a integridade e funcionalidade dessa floresta. A

legislação florestal no Brasil tem apresentado avanços significativos, mas ainda é necessário

implementar mudanças ao nível técnico e operacional. A fragmentação do habitat reduz áreas

contínuas de floresta a pequenas porções isoladas, diminuindo o número efetivo de árvores de

uma população, o número de doadores de pólen e a quantidade provável de pólen compatível

depositado nos estigmas das flores, levando a redução na taxa de frutificação. Esses fatores

podem ainda diminuir população dos agentes polinizadores, aumentar a taxa de

autofecundação, e mudar a composição das espécies de. Para realizar o manejo florestal

visando a sustentabilidade, é fundamental também levar em conta as informações sobre a

biologia reprodutiva, para preservar a reprodução e manutenção da diversidade genética das

espécies arbóreas nas áreas manejadas. Além disso, sabendo-se que nas florestas tropicais

existem espécies que compartilham os mesmos polinizadores, estratégias adequadas de

manejo deveriam considerar também como as populações de polinizadores seriam

influenciadas pelas modificações na freqüência e composição das espécies florestais. Dentro

deste contexto o estudo buscou informações sobre o processo reprodutivo de cinco espécies

arbóreas com diferentes características ecológicas de crescimento no contexto da Exploração

de Impacto Reduzido, também chamada de Baixo Impacto. As espécies selecionadas

(Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e Bagassa

guianensis) fizeram parte do grupo de espécies prioritárias para o Projeto Dendrogene –

Conservação Genética em Florestas Manejadas na Amazônia, uma iniciativa da Embrapa

Amazônia Oriental e diversos parceiros, que buscou desenvolver ferramentas adequadas ao

desenvolvimento sustentável dos recursos florestais da região.

22

Palavras-chave: Amazônia, Exploração de Impacto reduzido, polinização, fragmentação. Abstract:

The Amazon Forest comprises an area of 4.9 km2 millions, equivalent to 40% of

the tropical world forests, with the greatest diversity of biodiversity on Earth. Despite its

importance on the biodiversity conservation, 14% of its forest cover has been removed on the

last three decades. Timber industry and agriculture activities are threatening the integrity and

functionality of the Amazon forest. Brazilian forestry legislation has significantly improved,

but it is necessary to implement new actions on the technical and operational level. The

ecological sustainability of forest management practices must include criteria and indicators

for genetic variability maintenance and its correlated processes. Habitat fragmentation reduces

continuous forest lands to small isolated areas, thus reducing the effective number of trees, the

number of pollen donors, and the amount of compatible pollen deposited on the flowers

pistils. This may lead to low fruit set. A decline on the pollinators’ population, increase on

inbreeding and changes on the pollinator species composition is also expected. In order to

guarantee the forest management sustainability, including the upholding of genetic diversity

in managed forests, it is essential to contemplate information on the reproductive biology of

the target species. Besides, the impact on the pollinators frequency and composition should

not be disregarded. Considering this, we looked for information on the reproductive process

of five woody trees, with different ecological characteristics in the context of Reduced Impact

Logging, or Low Impact Logging. The target species were: Jacaranda copaia, Dipteryx

odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera and Bagassa guianensis. They were also

studied on the Dendrogene Project – Genetic Conservation on Managed Forests in

Amazonia, an initiative of Embrapa Eastern Amazon and several partners, aiming to provide

proper tools in order to improve the sustainable development of Amazonian natural resources.

Key words: Amazon, Low Impact Logging, pollination, fragmentation.

23

1. Introdução:

As florestas tropicais são os ecossistemas com maior riqueza e diversidade na

Terra, contendo de 20% a 40% das espécies de plantas e animais (Myers, 1991). Ocupavam

uma área de, aproximadamente, 1.150 ± 54 x 106 ha até o início da década de 90, estando

distribuídas principalmente na América Latina (669 ± 57 x 106 ha), África (198 ± 13 x 106 ha)

e Sudeste Asiático (283 ± 31 x 106 ha) (Achard et al., 2002; Wright, 2005). Esses valores

podem sofrer variações de acordo com a metodologia utilizada no levantamento (Wright,

2005). O Global Forest Resources Assessment 2005 realizado pela FAO, indicou a existência

de 831,5 x 106 ha na América Latina, quase 150 x 106 ha a mais do que os dados de Achard et

al. (2002).

Mudanças na paisagem das florestas tropicais vêm ocorrendo intensamente à

medida que aumenta a ocupação humana, principalmente devido à transformação dos

ecossistemas naturais para áreas cultivadas (Ramankutty & Foley, 1998). Os efeitos

antropogênicos, em função de mudanças no uso da terra, colonização de espécies invasoras,

extração de madeira e consumo de combustíveis fósseis, entre outros, podem determinar

impactos regionais ou globais (Wright, 2005).

A cada ano, cerca de 13 x 106 ha de florestas são perdidos no mundo todos pelo

desflorestamento, mas esses números tendem a diminuir devido a projetos de reflorestamento

e à expansão natural das florestas já existentes (FAO, 2005). O termo desflorestamento é

definido pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE) como “conversão de áreas de

fisionomia florestal primária por ações antropogênicas para desenvolvimento de atividades

agrosilvipastoris, detectada a partir de plataformas orbitais” (Lentini et al., 2003).

Aproximadamente a metade das florestas tropicais já foi transformada para diferentes

propósitos (Wright, 2005). As décadas de 80 e 90 registraram as maiores taxas de

desflorestamento nas florestas tropicais (Ramankutty & Foley, 1998). Na década de 90,

verificou-se que a área anual média de desflorestamento foi 5,8 x 106 ha/ano, com valores

mais elevados na América latina e Sudeste Asiático (2,5 ± 1,4 x 106 ha/ano e 2,5 ± 0,8 x 106

ha/ano, respectivamente), em comparação com a área anual média de desflorestamento da

África (0,85 ± 0,30 x 106 ha/ano). Entretanto, a taxa anual média de desflorestamento na

América Latina é a menor dos três continentes (0,38%), seguida pela África (0,43%) e

Sudeste Asiático (0,91%), o que favorece a implementação de ações que reduzam os danos à

cobertura florestal (Achard et al., 2002; Mayaux et al, 2005).

24

Além do desflorestamento, há outros fatores que alteram a cobertura vegetal das

florestas tropicais. Aproximadamente 2,3 x 106 ha da cobertura global dessas florestas é

alterada anualmente pela fragmentação (Mayaux et al., 2005), que pode ser causada pela

abertura de estradas e extração de madeiras, além dos incêndios florestais de origem natural

ou antropogênica (Wade et al., 2003). A fragmentação altera os padrões de distribuição

espacial nas florestas, afetando a biodiversidade (Laurance et al., 2000).

A Amazônia Brasileira, também conhecida como Amazônia Legal, ocupa área de

4,9 milhões de km2 (Kitamura, 1994), distribuídos nos Estados da Região Norte do país

(Acre, Amapá, Amazonas, Pará, Rondônia, Roraima e Tocantins), além dos Estados do Mato

Grosso, parte do Maranhão e de Goiás, representando 59% do território brasileiro (Lentini et

al., 2003). A população, que até 1970 era de 8,2 milhões de habitantes, mais do que dobrou

em três décadas, chegando a 21 milhões de habitantes em 2000 e a densidade demográfica

subiu de 1,7 habitantes/km2 para 4,2 habitantes/km2 (IBGE, 2000 -

http://www.ibge.gov.br/censo/default.php). Esse Bioma abriga cerca de 40% do remanescente

de florestas tropicais úmidas do mundo, desempenhando um papel fundamental na

manutenção da biodiversidade (Laurance et al., 2001) e exibindo riqueza de cerca de 40.000

espécies de plantas vasculares, das quais 30.000 são endêmicas, 1.300 espécies de aves, 425

espécies de mamíferos, 371 espécies de répteis e 427 espécies de anfíbios (Mittermeier et al.,

2003).

A região amazônica compreende a maior expansão de ecossistemas tropicais

nativos, exercendo influência direta nos ciclos biogeoquímicos globais, principalmente no

ciclo do carbono (Bernoux et al., 2001). Além do mais, a Bacia Amazônica é a maior fonte de

água doce da Terra, sendo a reciclagem da evapotranspiração e da precipitação pela floresta

responsável por grande parte do balanço hídrico regional e global (Marengo & Nobre, 2001).

Diversos experimentos utilizando modelos climatológicos mostraram que o desmatamento

pode levar à redução de até 30% no volume de chuvas e aumento da temperatura do ar, o que

levaria a drásticas alterações na estrutura e riqueza da floresta amazônica (Nobre et al., 1991).

Desta maneira, a preservação dos serviços ambientais da Amazônia, sejam os recursos

genéticos, seqüestro de carbono, ciclagem de nutrientes, regulação do clima e de gases,

prevenção da erosão e de incêndios florestais, depende de estratégias de conservação e uso

racional da biodiversidade da região (Capobianco, 2002).

Nos últimos 30 anos a Amazônia perdeu cerca de 14% de sua cobertura florestal

(Lentini et al., 2005). Apesar de enorme pressão internacional contra o desflorestamento,

cerca de 2.500 serrarias estavam em operação entre os anos de 1996/1997, consumindo o

25

equivalente a 27,8 milhões de m3 de madeira e afetando entre 10.000 e 13.000 km2 de

cobertura florestal por ano (Nepstad et al., 1999). A legislação florestal no Brasil sofreu

avanços nas últimas décadas, mas ainda é necessário implementar mudanças ao nível técnico

e operacional (Zachow, 1996). A sustentabilidade ecológica dos planos de manejo nas

florestas tropicais deve incluir critérios e indicadores que garantam a manutenção da

variabilidade genética das espécies e processos correlacionados. Contudo, conhecimentos

básicos sobre os parâmetros que regulam os processos reprodutivos de espécies arbóreas são

insuficientes (Kanashiro et al., 2002). Atualmente, a legislação que regulamenta os Planos de

Manejo Florestal Sustentado (PMFS) no Brasil vem sendo modificada com o objetivo de

incorporar informações sobre aspectos ecológicos das espécies madeireiras, principalmente

sobre o ciclo de corte e crescimento, visando garantir a sustentabilidade (Silva, 1989). Como

exemplo disso, existe a Instrução Normativa do IBAMA de Nº 7, de 22 de agosto de 2003

(http://www2.ibama.gov.br/flores/leis/in07mogno.doc) que resguarda o corte do mogno

(Swietenia macrophylla King). Entretanto, ainda não existem regulamentações especificas

levando em consideração as peculiaridades das espécies tropicais quanto aos processos

reprodutivos, que são bastante distintos, mas ainda pouco estudados. Somando-se a isso a

adoção de parâmetros como o ciclo de corte de 30 anos e o incremento do volume do estoque

de madeira (Silva & Eldik, 1999), juntamente com outros requerimentos para a

implementação dos PMFSs, podem ser insuficientes para assegurar a sustentabilidade do

manejo florestal, uma vez que os tratamentos silviculturais buscam principalmente minimizar

os danos ao incremento de volume das árvores no estoque remanescente para futuras

colheitas.

Assim, o conhecimento dos processos reprodutivos de espécies arbóreas tropicais

pode fornecer informações importantes para auxiliar nas tomadas de decisão do manejo

florestal, a fim de garantir a reprodução e manutenção da diversidade genética das espécies

nas áreas manejadas. Estratégias adequadas de manejo deveriam levar em consideração ainda

o modo pelo qual as populações de polinizadores seriam influenciadas pelas modificações na

freqüência e composição das espécies florestais, sabendo-se que nas florestas tropicais

existem grupos de espécies de plantas que compartilham os mesmos vetores de polinização e

a susceptibilidade dessas espécies quanto à exploração florestal, visando a manutenção da

capacidade reprodutiva das populações.

26

2. Biologia reprodutiva e fragmentação de florestas tropicais, com ênfase na Amazônia

2.1. Fragmentação do habitat na Amazônia brasileira: causas e conseqüências

A fragmentação do habitat na Amazônia resulta de diversos fatores, quase sempre

produto de pressão humana. No ano de 2002, cerca de 19% do bioma Amazônia encontrava-

se sob Pressão Humana Consolidada, que inclui desflorestamento, centros urbanos e

assentamentos e ocorre, sobretudo, em torno das principais estradas oficiais, rios navegáveis e

centros urbanos. As áreas de Pressão Humana Incipiente, principalmente as zonas em torno de

focos de incêndios em florestas e áreas de interesse para a mineração, representavam 28% do

bioma, estando geralmente agregadas ou adjacentes às zonas de pressão consolidada (Barreto

et al., 2005), como pode ser observado na figura 1.

O avanço da fronteira agrícola, a exploração de madeira, a abertura de estradas e

os incêndios florestais representam os principais fatores de fragmentação da floresta (Nepstad

et al., 1999; 2002). Na Amazônia, esses fatores vêm promovendo o empobrecimento da

floresta, tornando-a vulnerável a fogos de origem natural, principalmente em anos de

ocorrência do fenômeno “El Niño” (Nepstad et al., 2000).

Os determinantes do desflorestamento nas décadas de 70 e 80 foram,

principalmente, as políticas públicas, através dos incentivos fiscais concedidos para as

atividades de pecuária e agricultura (Moran, 1993), os créditos rurais subsidiados, os

programas oficiais de colonização agrícola (Laurance, 1999) e os investimentos em infra-

estrutura, os quais atraíram empreendedores e imigrantes em busca de terra na região

(Nepstad et al., 2000; Laurance et al., 2001). Na década de 90, a ampliação da rede viária, o

surgimento dos plantios de grãos, os assentamentos de reforma agrária, o avanço da

exploração madeireira, da pecuária e do agronegócio, somados aos novos projetos de infra-

estrutura como o Programa “Avança Brasil”, mantiveram a pressão sobre a floresta (Nepstad

et al., 2002; Barreto et al., 2005; Alencar et al., 2004). A agricultura itinerante, que utiliza as

práticas de “derruba-e-queima” como meio de cultivo da terra é também um agravante ao

desflorestamento na Amazônia (Myers, 1991), uma vez que cada agricultor chega a derrubar

entre um a três hectares de floresta primária por ano, que não são detectados pelo

monitoramento orbital – que não mede áreas desmatadas inferiores a 6,25 hectares (Homma,

1998; Barreto et al., 2005). Considerando a existência de cerca de 600.000 famílias de

pequenos agricultores na Amazônia (Homma, 1998), esse desmatamento oculto está elevando

consideravelmente a taxa média anual de perda de cobertura florestal.

27

Figura 1. Áreas sob Pressão Humana no Bioma Amazônia (fonte: IMAZON, 2005)

28

A taxa média oficial de desflorestamento tem girado em torno de 17.000 km2/ano

ao longo do “Arco do Desmatamento” (Fig. 2), uma faixa contínua de cerca de 3.000 km de

extensão, com largura de até 600 km, totalizando cerca de 1,7 x 106 km2 (INPE, 2002). Entre

1978 e 1994, cerca de 75% dos desflorestamentos ocorreram em uma faixa de 100 km de

largura ao longo das rodovias pavimentadas (Nepstad et al., 2000; 2001). O biênio 2002-2003

registrou uma taxa bruta de desmatamento de 23.000 km2/ano, mostrando uma tendência de

aumento no último qüinqüênio (Soares-Filho et al., 2005). Entretanto no ano de 2005 foi

divulgada uma redução de 31% na taxa de desmatamento (dos 27.000 km2 – quase a área do

Estado de Alagoas – no período anterior, caiu para cerca de 19.000 km2). Porém, ainda não há

o que comemorar considerando-se que a área desmatada permanece num patamar muito

elevado. De fato, a média anual do desmatamento de 2000 a 2005 é maior que a média da

década de 90. Provavelmente, o que fez com que a taxa de desmatamento sofresse essa

redução no ano de 2005, foi um conjunto de ações do governo no âmbito do seu programa de

combate ao desmatamento, envolvendo diversos ministérios numa ação conjunta. Dentre

essas ações, se incluem as operações integradas de combate aos crimes ambientais, a criação

de Unidades de Conservação em áreas de conflito fundiário e as medidas de combate à

grilagem de florestas públicas, aliado a uma queda significativa nos preços das commodities

agrícolas, em especial da soja, que reduziu o interesse do setor agropecuário pelo

desmatamento nesse período (LBA notícias –

http://lba.cptec.inpe.br/lba/?p=11&lg=eng&op=448).

Recentemente, Asner et al. (2005) levantou bastante polêmica ao contestar os

dados oficiais de desflorestamento. O estudo utilizou método de monitoramento que incluiu o

corte seletivo de madeira na sua análise. Como esse tipo de extração de madeira geralmente

não é detectada pelos métodos utilizados pelo INPE, os autores afirmaram que a taxa anual

média de desflorestamento poderia chegar até o dobro da oficialmente registrada. Entretanto,

Câmara et al. (2005) discordaram dos resultados apresentados por Asner e colaboradores,

argumentando que os dados apresentados pelos autores implicariam em um aumento

substancial na produção de madeira em tora na Amazônia, chegando a contabilizar 50 milhões

de m3 no ano 2000. Tais valores exigiriam uma capacidade industrial inexistente nos padrões

atuais, uma vez que as serrarias da região têm capacidade para processar 25 a 28 milhões de

m3, registrados como a média dos últimos 10 anos.

29

Figura 2. Pólos e fronteiras madeireiras na Amazônia Legal (fonte: IMAZON, 2004).

30

Após 30 anos de desenvolvimento intensivo na Amazônia, a perda de quase 14%

da cobertura florestal tem implicações sobre a perda de biodiversidade e outros serviços

ambientais, emissão de gases que contribuem para o efeito estufa, balanço hídrico, ciclos

biogeoquímicos e até influencias climáticas globais (Bernoux et al., 2001; Nobre et al., 2001;

Lentini et al., 2003; Soares-Filho et al., 2005).

2.2. Efeitos da fragmentação no sucesso reprodutivo de espécies arbóreas tropicais

A fragmentação do habitat reduz áreas contínuas de floresta a pequenas porções

isoladas, e pode diminuir o número efetivo de árvores de uma população (Cascante et al.,

2002). A perda e fragmentação de habitat da floresta resultam em perda de biodiversidade,

isolamento de populações e mudanças nos padrões de migração e dispersão das espécies

(Laurance et al., 2002). A retirada de madeira de uma floresta pode resultar na abertura de até

37% do dossel, alterando as condições microclimáticas e aumentando as chances de

inflamabilidade das áreas remanescentes (Nepstad et al., 1999). Esse processo pode afetar a

saúde reprodutiva das árvores nativas, uma vez que ocorre a redução do número efetivo de

indivíduos de uma população (Cascante et al., 2002; Fuchs et al.¸ 2003), bem como do

número de doadores de pólen e da quantidade provável de pólen compatível depositado nos

estigmas das flores (Quesada & Stoner, 2003), o que pode levar a uma redução na taxa de

frutificação e à deriva genética (Bawa, 1990; Hamrick & Murawsky, 1990; Cascante et al.,

2002; Quesada & Stoner, 2003). Esses processos podem ainda conduzir a um declínio na

população dos agentes polinizadores (Aizen & Feisinger, 1994; Cascante et al., 2002),

chegando inclusive a dizimar colônias de abelhas nativas que cujas colônias estavam alojadas

nas árvores que são abatidas (Eltz et al., 2003) afetando ainda mais o sucesso reprodutivo da

vegetação.

Estudos realizados em áreas fragmentadas de florestas tropicais têm evidenciado

redução na quantidade de pólen depositados nos estigmas das flores e, conseqüentemente,

redução na frutificação e produção de sementes (Aizen & Feisinger, 1984; Rocha & Aguilar,

2001; Cascante et al., 2002, Fuchs et al., 2003; Harris & Johnson, 2004). Além disso, foi

observado aumento da taxa de autofecundação e diminuição no número de visitantes florais e

polinizadores (Aizen & Feisinger, 1984; Cascante et al., 2002; Laurance et al., 2003) e

mudanças na composição das espécies de polinizadores (Dick, 2001; Harris &Johnson, 2004).

A fragmentação reduziu o número de doadores de pólen e aumentou as taxas de

31

autofecundação nas plantas isoladas, afetando a regeneração de duas leguminosas – Samanea

saman e Pachira quinata na Costa Rica (Cascante et al., 2002; Fuchs et a.l, 2003).

Por outro lado, estudos realizados com Dinizia excelsa (Leguminosae) na

Amazônia Central (Dick, 2001) e Swietenia humilis (Meliaceae) na Costa Rica (Boshier,

2004), mostraram que a fragmentação não estava impedindo o fluxo de pólen entre árvores

isoladas em sistemas agropastoris, mesmo quando havia indivíduos distantes até 4,5 km uns

dos outros. Em D. excelsa, houve substituição dos polinizadores efetivos em áreas de floresta

contínua, abelhas-sem-ferrão (Apidae – Meliponini), pela abelha exótica Apis mellifera

(Apidae-Apini), que foi o principal polinizador das árvores isoladas e ainda, as árvores nas

pastagens e nos fragmentos produziram três vezes mais vagens que as árvores nas áreas de

floresta (Dick, 2001). Em S. humilis, marcadores moleculares evidenciaram o fluxo de pólen,

entre fragmentos distantes até 4,5 km, mostrando que a fragmentação não representou uma

barreira para a reprodução das árvores remanescentes, mas aumentou os níveis de fluxo de

pólen a longa distância (Boshier, 2004).

Estas diferentes respostas à fragmentação são conseqüências do comportamento

dos agentes polinizadores, considerando diferentes raios de dispersão de pólen, em função de

sua capacidade de vôo. Beija-flores, abelhas euglossíneas, morcegos são considerados

polinizadores de longa distância, assim como as abelhas da tribo Euglossini que podem voar

até 23 km em busca de alimento (Janzen, 1971), em contrapartida, os meliponíneos (p.ex.

Cephalotrigona capitata e Melipona panamica) forrageiam em uma distância de 1,2 km até

1,5 km do ninho (Roubik & Aluja, 1983). Dessa forma, o alcance de vôo determina a

distância do fluxo de pólen, o que pode ser fator limitante ao sucesso reprodutivo de espécies

arbóreas em áreas fragmentadas.

2.3. Ecologia reprodutiva de espécies arbóreas amazônicas: conhecimento atual

Nas florestas tropicais, a maioria das espécies arbóreas é polinizada por animais

(Roubik & Degen, 2004), através de uma grande variedade de sistemas de polinização,

associados à diversidade das flores nas plantas nativas (Endress, 1994). Na Amazônia, os

estudos sobre a biologia reprodutiva de espécies arbóreas ainda são escassos, em parte devido

à dificuldade de se atingir o dossel, observando-se a altura das árvores nativas, que pode

chegar a 30-40m, bem como a baixa densidade populacional das espécies e o difícil acesso

aos locais de estudo (Prance, 1985). Entretanto, já são encontrados estudos sobre os processos

reprodutivos de algumas espécies arbóreas, como mostram os trabalhos de Hopkins (1984)

32

com espécies de Parkia (Leguminosae – Mimosoidae), Kanashiro (1987) sobre a heterostilia

de Cordial goeldiana, Mori & Boeke (1987) e Prance & Mori (1998) com Lecitidáceas,

Bittrich & Amaral (1996) com Symphonia globulifera (Clusiaceae), Maués & Venturieri

(1997) com Platonia insignis (Clusiaceae), Venturieri (1997) com Schizolobium amazonicum

e Sclerolobium paniculatum (Leguminosae – Caesalpinioidae), Vicentini et al. (1999) com

Moronobea coccinea (Clusiaceae), Gribel et al. (1999 e 2002) com Ceiba pentandra e

Pseudobombax munguba (Bombacaceae); Dick (2001) com Dinizia excelsa (Leguminosae –

Papilionoidae), Maués (2002) com Bertholletia excelsa (Lecythidaceae). Dentre os estudos

sobre a fenologia, destacam-se os de Araújo (1970), Alencar et al. (1979), Magalhães &

Alencar (1979), Carvalho (1980), Montagner & Yared (1983), Alencar (1991, 1994 e 1998),

Umaña & Alencar (1993), Ruiz & Alencar (1999) e Andrade Jr. & Ferraz (2000). Tais

estudos ainda são pouco representativos frente a enorme diversidade de espécies amazônicas.

3. Manejo florestal e biologia reprodutiva

A manutenção da diversidade genética e dos processos a ela associados em

populações de árvores em florestas manejadas gerado importantes debates que buscam definir

e medir as sustentabilidade do manejo florestal nas florestas tropicais através de critérios e

indicadores (Kanashiro et al., 2002). Atualmente, os Planos de Manejo Florestal Sustentado

(PMFSs) incorporam poucas regulamentações específicas que resguardem a sustentabilidade

das intervenções florestais futuras, tais como a manutenção de árvores porta-sementes (Silva ,

2001). Apesar da reconhecida importância das especificidades relacionadas aos padrões

reprodutivos das espécies, estes não foram ainda suficientemente estudados e não são

considerados nos PMFSs.

A exploração madeireira reduz a densidade de árvores e aumenta a distância entre

os indivíduos remanescentes. Caso a mobilidade dos vetores de polinização não possa garantir

adequadamente o fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes, o número de árvores

doadoras de pólen será reduzido (Roubik & Degen, 2004), ou seja, quanto menor a densidade

de indivíduos em florescimento numa população, menor o fluxo efetivo de pólen entre

indivíduos (Murawski & Hamrick, 1991). Uma vez que a exploração madeireira aumenta a

fragmentação da floresta, espera-se uma redução no fluxo gênico entre diferentes populações.

Assim, o recrutamento em florestas fragmentadas pode ser produto de um pequeno número de

árvores-mãe. (Aldrich & Hamrick, 1998). Além do mais, as síndromes zoofílicas predominam

tanto na dispersão de pólen e sementes nas florestas tropicais, com fortes evidências de casos

33

de co-evolução entre árvores e polinizadores ou dispersores (Bawa, 1990b), representando

elevada especialização que pode ser extremamente sensível a perturbações externas.

3.1. Exploração Convencional Madeireira na Amazônia

O desflorestamento na Amazônia brasileira até 1975 era inferior a 1% de seu

território, mas a partir dessa época, a taxa de desmatamento tem crescido exponencialmente

(Moran, 1993). Atualmente, a Amazônia apresenta a maior taxa absoluta de desmatamento do

mundo, com uma média de até 2 x 106 ha desmatados por ano (INPE, 2002). Essa velocidade

de destruição resulta de diversos fatores, dentre as quais se destaca o crescimento

populacional, o aumento das indústrias madeireira e mineradora, a abertura de novas estradas

permitindo acesso de fazendeiros e colonos, e ainda os incêndios florestais provocados pelo

homem ou que ocorrem espontaneamente em áreas onde houve alteração na cobertura vegetal

(Laurance et al., 2001).

Figura 3. Exploração madeireira: a) Operador de motosserra (fonte: IPAM); b) Vista aérea de uma floresta após exploração convencional (fonte: FFT).

Os recursos florestais da Amazônia Brasileira constituem cerca de 60 bilhões de

metros cúbicos em toras, representando quase 30% das florestas tropicais do mundo (Barros

& Veríssimo, 1996). A expansão das atividades madeireiras e da fronteira agrícola na

Amazônia Legal ameaça a integridade e funcionalidade da floresta (Gerwing & Vidal, 2002).

a b

Fonte: IPAM Fonte: FFT

34

Até hoje, a maior parte da exploração florestal na Amazônia ocorre de forma

predatória e imediatista, seguindo o modelo da exploração convencional, destruindo

profundamente as áreas exploradas. A extração tradicional utiliza maquinaria pesada e

remove até 10 indivíduos/ha, danificando 2m3 de madeira para cada metro cúbico extraído

(Veríssimo et al., 1992) causando grandes impactos ecológicos, uma vez que remove até

70m3/ha/ano, resultando em até 37% de abertura do dossel, alterando as condições

microclimáticas e aumentando o risco de inflamabilidade (Nepstad et al., 1999). Isso favorece

o estabelecimento de espécies pioneiras com implicações na estrutura e na composição

florística (Gerwing & Vidal, 2002). Essas perturbações geram ainda um tremendo impacto

econômico, levando a um intervalo de até 60 anos ou mais entre os ciclos de corte ou podendo

até inviabilizar para sempre o corte na mesma área (FFT, 2000).

3.2. Exploração de Impacto Reduzido (EIR)

Dentre os tipos de exploração madeireira na Amazônia Legal (Fig. 3), o corte

seletivo ou Exploração de Impacto Reduzido (EIR), também conhecido como Exploração

Seletiva de Madeira ou Exploração de Baixo Impacto, é o menos prejudicial à floresta, uma

vez que se restringe a espécies de alto valor comercial, sendo retirados de dois a três

indivíduos por hectare ou até 19m3/ha, principalmente os de grande porte e fuste reto

(Veríssimo et al, 1992). A EIR baseia-se em tecnologia adequada, planejamento, treinamento

e desenvolvimento de mão-de-obra especializada, adotando o sistema silvicultural policíclico,

levando em consideração a baixa incidência das espécies comerciais (cerca de 80 espécies) de

forma a permitir um ciclo de corte de 30 anos, com menores danos ao solo da floresta e maior

aproveitamento de madeira (FFT, 2000).

A EIR altera, mas não destrói completamente o ambiente. A remoção de árvores

grandes pode favorecer a entrada de espécies pioneiras, aumentando a riqueza local, porém

alterando a composição original. O efeito da exploração em invertebrados indicou que,

durante a exploração, esses organismos mudam para áreas não-exploradas e depois voltam a

colonizar as clareiras, mas a proporção de espécies é alterada devido ao aumento do número

de espécies sensíveis ao distúrbio e diminuição do número de espécies de borda ou clareira

(Whitmore, 1997). A fragmentação aumenta as taxas de mortalidade de árvores e a formação

de aberturas no dossel próximo à borda (Laurance et al., 1997) aumentando a mortalidade de

espécies emergentes situadas próximas à borda dos fragmentos (Laurance et al., 2000).

35

Efeitos de ciclos repetidos de exploração podem ter conseqüências maiores, portanto é preciso

intensificar os cuidados na conservação do habitat.

3.3. Manejo Florestal Sustentável: critérios e indicadores

A sustentabilidade ecológica dos planos de manejo nas florestas tropicais deve

incluir critérios e indicadores que garantam a manutenção da variabilidade genética das

espécies e processos correlacionados. Contudo, conhecimentos básicos sobre os parâmetros

que regulam os processos reprodutivos de espécies arbóreas na Amazônia são insuficientes

(Kanashiro et al., 2002). Atualmente a legislação que regulamenta os planos de manejo no

Brasil vem sendo modificada com o objetivo de incorporar informações sobre aspectos

ecológicos das espécies madeireiras, principalmente sobre o ciclo de corte e crescimento,

visando garantir a sustentabilidade do manejo (Silva, 1989). O conhecimento da ecologia

reprodutiva pode dar embasamento para avaliar a susceptibilidade dessas espécies quanto à

exploração florestal, visando a manutenção da capacidade reprodutiva das populações.

A adoção de uma política de desenvolvimento para a Amazônia com foco no

manejo florestal sustentável seria a melhor opção de uso da terra em 83% da Amazônia Legal,

área com regime de chuvas intenso a moderado, distinto dos demais 17% do território que tem

um período de estiagem definido e pode ser destinado a atividades agropecuárias (Schneider

et al., 2000).

Uma alternativa que vêm minimizando os danos ao meio ambiente e agregando

valor ao produto florestal madeireiro é a Certificação Florestal, que tem como fundamento a

garantia de que determinado produto é originário de manejo florestal ambientalmente

adequado, socialmente justo e economicamente viável. Os produtos que têm o selo da

certificação são aqueles produzidos com madeira de florestas certificadas. O Forest

Stewardship Council (FSC), com seu representante no Brasil, Conselho Brasileiro de Manejo

Florestal (FSC – Brasil) é um organismo que define e publica Princípios e Critérios

universais, bem como padrões nacionais ou regionais, conforme o tipo de floresta, que

abrangem os aspectos econômicos, sociais e ambientais. Desta forma, os padrões do FSC

incluem diferentes perspectivas de diferentes setores da sociedade sobre o que representa o

bom manejo florestal, sendo aplicados mundialmente. O Princípio nº 6 do FSC – Impacto

Ambiental, preconiza que o manejo florestal deve conservar a diversidade ecológica e seus

valores associados, os recursos hídricos, os solos, os ecossistemas e paisagens frágeis e

singulares, mantendo, aumentando ou restaurando as funções ecológicas vitais, incluindo a

36

regeneração e a sucessão natural das florestas; a diversidade genética e a diversidade das

espécies e do ecossistema; os ciclos naturais que afetam a produtividade do ecossistema

florestal, enfim, a integridade das florestas (FSC – Brasil, http://www.fsc.org.br/index.cfm). No

Brasil, desde 1996 a Sociedade Brasileira de Silvicultura (SBS) em parceria com algumas

associações do setor florestal, instituições de ensino e pesquisa, organizações não

governamentais e com apoio de alguns órgãos governamentais, vêm trabalhando com um

programa voluntário denominado Cerflor – Programa Brasileiro de Certificação Florestal, que

surgiu para atender uma demanda do setor produtivo florestal do país. A SBS estabeleceu

acordo de cooperação com a ABNT para desenvolver os princípios e critérios para florestas

nativas (Inmetro – Cerflor, http://www.inmetro.gov.br/qualidade/cerflor.asp)

4. Importância da biologia reprodutiva de espécies arbóreas como base

conservacionista para o manejo florestal

Dentre os estudos de ecologia florestal, um dos aspectos mais importantes é o

entendimento dos mecanismos de polinização e biologia floral. A complexidade dos

processos reprodutivos das espécies arbóreas da floresta amazônica é ainda um vasto campo a

ser explorado, devido em parte à dificuldade de se atingir o dossel, observando-se a altura das

árvores nativas, que pode ultrapassar os 30m, bem como a própria densidade populacional das

espécies e o difícil acesso aos locais de estudo (Prance, 1985).

Até o início da década de 70, acreditava-se que a maioria de espécies arbóreas das

florestas tropicais, semelhantes às espécies das regiões temperadas, apresentava

autocompatibilidade, devido principalmente à baixa densidade das árvores, ao padrão

assincrônico de florescimento e a “restrita” mobilidade de seus agentes polinizadores (Corner,

1954; Federov 1966). Em um estudo pioneiro sobre o sistema reprodutivo de espécies

arbóreas em floresta tropical na Estação Ecológica La Selva, Costa Rica em 1974, Bawa

demonstrou que cerca de 76% das espécies apresentavam fecundação cruzada (alogamia) à

luz dos estudos pioneiros de Ashton (1969), contestando cientificamente as idéias de Corner

(1954) e Federov (1966). A partir daí, diversos estudos foram realizados corroborando esses

resultados (Bawa et al., 1985; Bawa, 1990b, 1990b; Hopkins, 1984; Prance, 1985; Mori &

Boeke, 1987).

Estudos de campo têm demonstrado que os processos reprodutivos das espécies

arbóreas da Amazônia brasileira podem variar bastante quanto a presença de sistemas de

incompatibilidade, ocorrência temporal dos eventos fenológicos em nível de populações, intra

37

e inter-especificamente, diversidade de agentes de polinização e estratégias para atração dos

polinizadores (Hopkins, 1984, 1998; Mori & Boeke, 1987; Bittrich & Amaral, 1996; Prance &

Mori, 1998; Gribel et al., 1999, 2002; Maués, 2001, 2004; Quesada et al., 2003). A

fragmentação da floresta reduz o tamanho efetivo da população arbórea, diminuindo o número

de indivíduos reprodutivos, e, conseqüentemente, o número de doadores de pólen e a

quantidade de pólen depositada nas flores, podendo ser acompanhada por um decréscimo na

população de polinizadores e formação de frutos (Bawa, 1990a; Aizen & Feisinger, 1994;

Cascante, et al., 2002, Quesada et al., 2003), além de promover alterações na estrutura

genética da população de árvores remanescentes (Loveless & Hamrick, 1984). Guariguata

(1998) evidenciou que a produção de frutos e sementes é menor em florestas exploradas e que

a remoção de indivíduos de uma determinada espécie pode aumentar o nível de endogamia

nos indivíduos remanescentes, refletindo na produção e qualidade (viabilidade) das sementes

e comprometendo a manutenção da capacidade reprodutiva das espécies exploradas.

O raio de dispersão de pólen e sementes nas populações arbóreas varia em função

do agente polinizador ou dispersor. Abelhas da família Euglossinae podem percorrer até 23

km em vôo orientado (Janzen, 1971), por outro lado, abelhas nativas de pequeno porte, como

os meliponíneos, têm um raio de ação muito menor, sendo de 1,5 e 1,2 km para as espécies

Cephalotrigona capitata e Melipona panamica, respectivamente (Roubik & Aluja, 1983). O

mesmo pode se dizer sobre a dispersão das sementes, que pode ocorrer em grandes distâncias

quando levadas por pássaros, morcegos ou pela água, ou ser bastante restrita, quando o agente

é a gravidade ou o vento (van der Pjil, 1982). A estrutura floral também é um fator limitante,

visto que condiciona os polinizadores legítimos a serem compatíveis com o tamanho e

disposição dos elementos florais. A coloração, o horário de abertura, os recursos ofertados

(quantidade e qualidade) e a morfologia floral, são parâmetros que resultam nas síndromes de

polinização, um conjunto de características que deve funcionar em perfeita harmonia e

sincronismo, para se alcançar o sucesso reprodutivo (Proctor et al., 1996). A ruptura de um

elo nesta complexa cadeia poderá afetar a reprodução de uma determinada espécie, com

reflexos negativos na manutenção da estrutura das populações da floresta.

Dessa forma, para realizar o manejo florestal visando a sustentabilidade, é

fundamental levar em consideração as informações relativas à biologia reprodutiva para

garantir a reprodução e manutenção da diversidade genética das espécies nessas áreas

manejadas. Além disso, uma estratégia adequada de manejo deveria levar em consideração

também o modo pelo qual as populações de polinizadores seriam influenciadas pelas

38

modificações na freqüência e composição das espécies florestais, sabendo-se que nas florestas

tropicais existem grupos de espécies que compartilham os mesmos vetores de polinização

(Bawa, 1990a).

As espécies selecionadas para esse estudo fizeram parte do grupo de espécies

prioritárias para o Projeto Dendrogene – Conservação Genética em Florestas Manejadas na

Amazônia (http://www.cpatu.embrapa.br/dendro/index.htm). O projeto foi uma iniciativa da

Embrapa Amazônia Oriental e diversos parceiros nacionais e internacionais, com suporte

financeiro do Department for International Development (DFID), cujo objetivo principal foi

avaliar os impactos da exploração madeireira na biodiversidade florestal, visando o uso

sustentável da floresta. Dentre as atividades desenvolvidas pelo projeto, destacam-se as

pesquisas ecológicas e genéticas antes e após a exploração madeireira de sete espécies

arbóreas com importância ecológica e econômica na Amazônia, denominadas espécies-

modelo, que representaram três grupos ecológicos (pioneiras, clímax de crescimento rápido

ou demandantes de luz e clímax de crescimento lento ou tolerantes à sombra) e capresentaram

diferentes características reprodutivas (sistemas de reprodução, polinização,

incompatibilidade). Este projeto buscou desenvolver ferramentas para melhorar a conservação

em florestas manejadas na Amazônia brasileira e assim contribuir para o desenvolvimento

sustentável dos recursos naturais da região (Kanashiro et al., 2002). Após a geração das

informações básicas, o projeto previu a aplicação dos resultados gerados em modelos de

simulação genética, visando elucidar os processos e as conseqüências genéticas associadas a

exploração e a fragmentação florestal, utilizando o programa ECO-GENE (Degen et al., 1996;

Degen & Watson, 2004). A modelagem fundamentada na complexidade dos fatores

ecológicos e genéticos possibilita a avaliação de cenários, com mudanças em variáveis,

relacionadas à exploração nos planos de manejo (Silva, 2005), permitindo a geração de

critérios que sejam incorporados em programas computacionais de apoio à decisão de manejo

florestal, como o software Trema, que foi desenvolvido para ser uma ferramenta de uso nas

operações relativas ao inventário florestal e planejamento da exploração.

Dentro do contexto do Projeto Dendrogene, o objetivo principal desse estudo foi

gerar conhecimento sobre os processos reprodutivos de cinco espécies arbóreas amazônicas

de importância madeireira, com características distintas quanto aos sistemas de polinização,

buscando identificar pontos vulneráveis nos processos reprodutivos às intervenções florestais

da exploração de impacto reduzido (EIR), na Floresta Nacional do Tapajós, oeste da

Amazônia. Para isso, foi feita a caracterização da biologia reprodutiva das seguintes espécies:

39

Bagassa guianensis Aubl. Moraceae, Carapa guianensis Aubl. Meliaceae, Dipteryx odorata

(Aubl.) Willd. Leguminosae – Papilionoidae, Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae

e Symphonia globulifera L.f. Clusiaceae, bem como a estimativa do efeito da EIR no fluxo de

pólen e na freqüência e composição das guildas de polinizadores. O trabalho finaliza com uma

discussão acerca das conseqüências da exploração madeireira sobre os processos reprodutivos

de espécies arbóreas de valor econômico na Amazônia.

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51

CAPÍTULO 2

II. BIOLOGIA REPRODUTIVA DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS

IMPORTANTES PARA O MANEJO FLORESTAL NO ESTADO DO PA RÁ

Resumo:

A biologia reprodutiva de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae),

Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl.

(Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae) e Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae)

foi caracterizada. Os estudos de campo foram realizados na Floresta Nacional do Tapajós

(PA) e na área experimental da Embrapa Amazônia Oriental, em Belém (PA). Foram

examinados aspectos básicos sobre a fenologia reprodutiva, biologia floral, sistema

reprodutivo e agentes polinizadores. Três espécies (J. copaia, C. guianensis e B. guianensis)

apresentaram padrão de florescimento anual, enquanto D. odorata e S. globulifera tiveram um

padrão sub-anual de florescimento, uma vez que o florescimento apresentou dois eventos ao

ano. Dentre as espécies anuais, o período de maior percentual de florescimento na população

ocorreu nos meses de menor precipitação pluviométrica (agosto a novembro). Em J. copaia,

esse evento teve duração de até quatro semanas por árvore e flores com longevidade de um

dia, inserindo-se na classificação de florescimento breve, porém ao nível de população o

florescimento foi considerado anual intermediário ou cornucópia. Em C. guianensis o

florescimento foi prolongado e intermitente, considerado anual estendido ou multiple bang,

enquanto que B. guianensis apresentou variação no padrão cornucópia, pois a floração

individual das árvores femininas durou entre três a quatro semanas, mas nas árvores

masculinas as inflorescências tiveram longevidade entre seis a oito semanas, sendo

classificada como anual intermediária. A época de maturação dos frutos ocorreu

principalmente na época chuvosa (janeiro a maio). Três espécies (J. copaia, D. odorata e S.

globulifera) têm flores perfeitas ou hermafroditas, C. guianensis é monóica e B. guianensis é

dióica. As características florais foram compatíveis com a lista de visitantes observados e

coletados nas flores. As espécies J. copaia e D. odorata foram classificadas como melitófilas,

uma vez que atraíram vasta diversidade de abelhas, (Centris, Euglossa, Eulaema e Epicharis,

entre outros), entretanto, os visitantes florais de D. odorata foram mais diversificados, sendo

encontradas abelhas, besouros, borboletas, mariposas, vespas e moscas. Essa diversidade de

polinizadores legítimos é vantajosa para a espécie, pois permite a manutenção dos serviços de

52

polinização na ausência de um dos grupos de polinizadores. No caso de C. guianensis, a visita

de microlepdópteros e abelhas-sem-ferrão ocorreu indiscriminadamente, e assim a espécie foi

considerada entomófila. A espécie S. globulifera foi a única espécie ornitófila, sendo

registradas visitas de representantes de pelo menos cinco famílias de aves (Thraupidae,

Trochilidae, Icteridae, Picidae, Ramphastidae e Psittacidae). As aves da família Thraupidae,

da ordem Passeriformes, foram os mais freqüentes, seguidos pelos beija-flores. Ambos foram

considerados os polinizadores legítimos, pela sua freqüência de visitas e maneira de contato

com os verticilos reprodutivos. Foram encontradas fortes evidências de polinização anemófila

em B. guianensis, concordando com sua morfologia floral e características relacionadas ao

pólen e estigma. Juntamente com o vento, discute-se a possibilidade de co-participação de

insetos da ordem Thysanoptera no processo de polinização. Quanto ao sistema reprodutivo,

todas as espécies apresentaram barreiras a autofecundação, ou seja, não houve sucesso na

frutificação quando as flores foram polinizadas com auto-pólen. A partir das análises de

pistilos usados nos testes de polinização com microscopia de fluorescência, foi observado que

havia pelo menos dois sítios de incompatibilidade, remetendo a dois sistemas distintos, Auto-

incompatibilidade de Ação Tardia (LSI – Late-acting Self-incompatibility) em J. copaia e D.

odorata e, aparentemente, Auto-incompatibilidade Homomórfica Esporofítica (SSI –

Sporophitic Self-incompatibility) em C. guianensis. Discute-se a susceptibilidade do processo

reprodutivo das espécies em relação à exploração florestal.

Palavras-chave: Fenologia, biologia floral, polinização, sistema reprodutivo, melitofilia,

ornitofilia, anemofilia, abelhas, Passeriformes.

Abstract:

This study describes the reproductive processes of Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don

(Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa

guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae), and Bagassa

guianensis Aubl. (Moraceae). The field studies were carried out at the Tapajós National

Forest, Western Amazon, and at the Experimental Field of Embrapa Eastern Amazon,

municipality of Belém, Pará State. Basic aspects of the reproductive phenology, leaf changes,

floral biology, reproductive system and pollination were studied. Among the five species, J.

copaia, C. guianensis and B. guianensis showed an annual flowering pattern, while D.

odorata and S. globulifera presented a sub-annual pattern. Within the annual flowering

53

species, the main flowering period was synchronized with the dry season (August to

November). In J. copaia, this event lasted for three to four weeks per tree and four months in

the population, therefore it was considered a brief flowering species at the individual level and

cornucopia at the population level. C. guianensis demonstrated a different behavior, with a

long lasting flowering period among the population, however intermittent at the individual

level, classified as annual extended or multiple bang. B. guianensis showed a variation on the

cornucopia pattern, as the female inflorescences lasted up to four weeks and the male

inflorescences had a extended longevity of six to eight weeks, thus is was considered annual

intermediate. The fruit maturation occurred mainly at the wet season (January to May). J.

copaia, D. odorata and S. globulifera exhibit perfect flowers, afterward are hermaphoditic,

while C. guianensis is monoecious and B. guianensis is dioecious. Floral characteristics were

compatible with the visitors observed on the flowers. Two species (J. copaia and D. odorata)

were mellithophilous, attracting a vast number of bees, such as Centris, Euglossa, Eulaema

and Epicharis. Although the floral visitors of D. odorata were more diversified, as it was

found also leaf beetles, scarab beetles, butterflies, moths and hummingbirds as frequent

visitors and pollinators. This is an advantage for the species, since it allows the maintenance

of pollination services if a pollinator vector is absent. C. guianensis was considered an

enomophilous species, due to the visits of microlepidopterans and Stingless bees. S.

globulifera was the only ornithophilous species, where birds of five different families were

seen on the flowers (Thraupidae, Trochilidae, Icteridae, Picidae, Ramphastidae e Psittacidae).

The Passeriformes or perching birds of the Thraupidae family were the most frequent visitors,

followed by the hummingbirds. Considering the last species, B. guianensis, strong evidences

of wind pollination were found, according to its floral morphology, as well as the stigma and

pollen biology. In cooperation with the wind, the possibility of participation of tiny insects

belonging to the Thysanoptera order in the pollination process is discussed. Concerning the

reproductive system, all the species presented were self-incompatible (SI). The analysis of

controlled pollinated pistils under fluorescence microscopy, revealed two major SI systems,

LSI (Late-acting Self-incompatibility) in J. copaia and D. odorata, and, apparently, SSI

(Sporophitic Self-incompatibility) in C. guianensis. The vulnerability of the reproductive

processes of the five species is discussed in relation to logging practices.

Key words: Phenology, floral biology, pollination, reproductive system, mellithophily,

ornithophily, anemophily, bees, Passeriformes.

54

1. Introdução:

A fragmentação da floresta é uma realidade que vem acompanhada de números

alarmantes nas florestas tropicais no mundo todo. O avanço da fronteira agrícola, a exploração

de madeira, a abertura de estradas e os incêndios florestais representam os principais fatores

de fragmentação da floresta (Nepstad et al., 1999; 2002). Dentre os principais efeitos da

fragmentação do habitat nos processos reprodutivos estão a redução no tamanho efetivo da

população arbórea, diminuindo o número de indivíduos reprodutivos, e, conseqüentemente, o

número de doadores de pólen e a quantidade de pólen depositada nas flores, podendo ser

acompanhada por um decréscimo na população de polinizadores e formação de frutos (Bawa,

1990a; Aizen & Feisinger, 1994; Cascante et al., 2002, Quesada et al., 2003), além de

alterações na estrutura genética da população de árvores remanescentes (Loveless & Hamrick,

1984). No entanto, pouco se conhece sobre os processos de polinização e reprodução das

espécies arbóreas que vêm sendo exploradas na floresta amazônica, apesar de algumas delas

encontrarem-se ameaçadas de drástica diminuição nos estoques naturais.

A estrutura floral é um fator limitante à polinização, visto que condiciona os

polinizadores legítimos a serem compatíveis com o tamanho e disposição dos elementos

florais. A coloração, horário de abertura, recursos ofertados (quantidade e qualidade) e a

morfologia floral, são parâmetros que determinam as síndromes de polinização, um conjunto

de características que deve funcionar em perfeita harmonia e sincronismo, para se alcançar o

sucesso reprodutivo (Proctor et al., 1996). Além disso, as espécies arbóreas amazônicas

possuem diferentes sistemas de auto-incompatibilidade, com variações na ocorrência temporal

dos eventos reprodutivos, e processos de polinização (Hopkins, 1984, 1998; Mori & Boeke,

1987; Bittrich & Amaral, 1996; Prance & Mori, 1998; Gribel et al., 1999; Maués, 2001).

A ruptura de um elo nesta complexa cadeia dos processos reprodutivos poderá

afetar a sobrevivência das espécies arbóreas tropicais, com reflexos negativos na manutenção

da estrutura das populações e sua conseqüente adaptação e diversidade das florestas tropicais.

Dessa forma, o objetivo deste trabalho é caracterizar os processos reprodutivos de

cinco espécies arbóreas na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, com ênfase nos

aspectos relacionados à biologia floral, sistema reprodutivo e agentes de polinização, a fim de

identificar pontos vulneráveis aos processos reprodutivos no contexto das práticas atuais de

exploração madeireira, mesmo em casos de exploração de impacto reduzido (EIR).

55

2. Materiais e Métodos:

2.1. Área de Estudo: Floresta Nacional do Tapajós

Os estudos de campo foram desenvolvidos principalmente na Floresta Nacional

do Tapajós, situada a oeste do Estado do Pará, região norte do Brasil, cerca de 50 km ao sul

da cidade de Santarém. A FLONA do Tapajós é delimitada a oeste com o Rio Tapajós, a leste

com a BR-163 (Rodovia Santarém-Cuiabá), ao sul com o Rio Cupari e ao norte com o

paralelo 2º45’ (Fig. 1). Abrange uma área de aproximadamente 545.000 hectares na região do

Baixo Amazonas, incluindo parte dos municípios de Belterra, Aveiro, Placas e Rurópolis.

Está localizada entre os paralelos de 2º 45’ e 4º 10’ de latitude sul e entre os meridianos de

54º 45’ e 55º 30’ (Espírito-Santo et al., 2005). É definida pela Lei do Sistema Nacional de

Unidades de Conservação da Natureza (SNUC – lei 9.985/2000) como sendo uma área com

cobertura florestal de espécies predominantemente nativas, tendo como objetivo básico o uso

múltiplo sustentável dos recursos florestais e a pesquisa científica, com ênfase em métodos

para exploração sustentável, sendo permitida a permanência de população tradicional

existente quando da sua criação (Soares, 2004).

2.1.1. Histórico

As Florestas Nacionais, também chamadas FLONAs, são um dos 12 tipos de

Unidades de Conservação existentes no Brasil, pertencentes ao Grupo II, “Unidades de Uso

Sustentável”, nos quais é permitido o uso de parte dos seus recursos, uma vez que se assegure

sua conservação. Atualmente as FLONAS estão sob a administração do IBAMA, mas quando

foi criada no ano de 1974 pelo Decreto nº 73.684 de 19 de fevereiro de 1974, a FLONA do

Tapajós, estava subordinada ao extinto Instituto Brasileiro de Desenvolvimento Florestal

(IBDF), órgão que era vinculado ao Ministério da Agricultura (Soares, 2004).

2.1.2. Clima

O clima, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo AmW, caracterizado

por um período seco de dois a quatro meses (com precipitação chegando até 60 mm)

(Espírito-Santo et al, 2005). A média anual de precipitação pluviométrica é de 2.000 mm,

variando entre 600 mm a 3.000 mm. As chuvas ocorrem com maior intensidade entre os

meses de dezembro a junho, período que concentra até 70% da precipitação anual. A umidade

56

relativa do ar é superior a 80% o ano todo (Soares, 2004). A temperatura média anual é de 25

°C, sendo que a temperatura mínima pode atingir 18,4 °C e a máxima 32,6 °C (Carvalho,

1992). Essa região pode passar por períodos severos de estiagem durante os anos de

ocorrência do fenômeno El Niño (Nepstad et al., 2001)

2.1.3. Geomorfologia

Geologicamente a região coberta pela FLONA do Tapajós é constituída pela

Formação Barreiras, do Período Cenozóico (RADAMBRASIL, 1976). É caracterizada por

apresentar duas unidades morfológicas bem distintas: o Planalto Rebaixado do Médio

Amazonas (PRMA) e o Planalto Tapajós-Xingu (PTX). O PRMA é uma unidade

morfoestrutural que se estende desde a Planície Amazônica acompanhando a margem direita

do Rio Amazonas até o PTX, nas proximidades do Rio Tapajós. O PRMA apresenta cotas

altimétricas de cerca de 100 m, relevos dissecados com a forma tabular, drenagem adensada

com insipiência de afundamento e a formação de lagoas. Possui ainda colinas com ravinas e

vales encaixados com superfícies aplainadas, inundadas periodicamente. O PTX apresenta

cotas de 120 a 170 m, sendo recortado pelo Rio Tapajós, com cotas de decaimentos entre o

planalto e a margem do Rio Tapajós de aproximadamente 150 m (RADAMBRASIL, 1976). É

formada por sedimentos de origem continental, como arenitos e argilitos e secundariamente

conglomerados. O tipo predominante de solo é o Oxisol (Haplustox), ocupando 37,1% da

área, dominado por argila mineral rica em Kaolinita, livre de “zona dura” (hardpan) ou óxido

de ferro nos primeiros 12 metros, também chamado de Latossolo Amarelo distrófico, pela

classificação brasileira, caracterizado por diferentes texturas, geralmente profundo, ácido,

friável e revestido por florestas densas. O segundo tipo principal encontrado é o Ultisol, ou

Argissolo Vermelho-Amarelo, que ocupa 25,3% da área (Silva et al., 1983; Espírito-Santo et

al., 2005). A altitude da região está a 175 m acima do nível do mar (Carvalho, 2001).

2.1.4. Vegetação

A cobertura vegetal da FLONA do Tapajós é constituída por floresta de terra

firme, classificada como Floresta Ombrófila Densa, segundo o IBGE (Carvalho, 2001) ou

floresta alta com emergentes e ocorrência rara de palmeiras. Em uma classificação mais

detalhada, Dubois (1976) distinguiu seis grandes tipos e diversos sub-tipos de vegetação: 1)

Floresta alta com babaçu (Orbignya phalerata Mart.); 2) Floresta alta sem babaçu; 3)

Complexo de florestas baixas; 4) Complexo de florestas cipoálicas e cipoal; 5) Florestas

57

inundadas; e 6) Capoeiras. O estrato superior é constituído principalmente por castanheira

(Bertholletia excelsa), angelins (Hymenolobium excelsum, Pithecelobium racemosum e

Dinizia excelsa), tauari (Couratari sp.), maçaranduba (Manilkara huberi), faveiras (Vatairea

sericea, Parkia spp., Piptadenia suaveolens), jatobá ou jutaí-açu (Hymenaea courbaril),

andiroba (Carapa guianensis) e ipê ou pau-d´arco (Tabebuia serratifolia). O sub-bosque é

aberto, caracterizando-se pela presença de canela-de-jacamim (Rinorea flavescens), envira-

surucucu (Duguetia echinophora), acariquarana (Rinorea guianensis) e arataciú (Sagotia

racemosa). Dentre as espécies de valor comercial, as mais abundantes são a andiroba (C.

guinensis), com 3,8 árvores por hectare, maçaranduba (M. huberi) e jarana (Holopyxidium

jarana) (Silva, et al., 1985).

Nas duas últimas décadas, a FLONA do Tapajós vem sendo usada para atividades

controladas de extração de madeira e pesquisas sobre manejo sustentável de florestas (Silva,

1989; Silva et al., 1995; Carvalho, 2001; Kanashiro et al., 2002). Antes da sua criação,

aparentemente os únicos distúrbios haviam sido causados por atividades de caça, coleta de

frutas comestíveis, sangramento de látex da Hevea brasiliensis (Willd. ex A. Juss.) Müll.

Arg., e pela extração seletiva de Manilkara huberi Standley (maçaranduba), Cedrela odorata

L. (cedro vermelho) e, possivelmente, Cordia goeldiana Hub. (freijó-cinza) e Aniba duckei

Kostermans (pau-rosa), há aproximadamente 50 anos atrás. Com a possível exceção do

pequeno tamanho da população remanescente de Cedrela, Cordia e Aniba, não se consideram

que estes distúrbios tenham causado um impacto significativo na estrutura ou composição da

floresta (Carvalho, 1992; Lopes, 1993).

2.1.5. Fauna

O conhecimento sobre a fauna da Floresta Nacional do Tapajós está restrito a

levantamentos sobre aves e mamíferos, com levantamentos sobre a avifauna da floresta e sub-

bosque (Henriques et al., 2003), efeito da fragmentação, corte de madeira e fogo na avifauna

(Barlow et al., 2006), distribuição da avifauna em clareiras e no sub-bosque (Wunderle et al.,

2005), predação de sementes de Bertholletia excelsa – Lecythidaceae por roedores (Peres et

al., 1997) e estratificação da comunidade de morcegos na floresta (Bernard, 2001).

58

Figura 1. Localização geográfica da Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, à margem direita do Rio Tapajós (fonte: MMA).

59

2.1.6. Parcela de Estudo Intensivo – PEI ou Intensive Study Plot - IS)

Os estudos de biologia reprodutiva foram realizados, principalmente, em uma

parcela de 500 hectares, pertencente ao projeto Manejo da Floresta Nacional do Tapajós para

Produção Sustentada de Madeira Industrial (ITTO PD 68/89), do Instituto Brasileiro do Meio

Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), uma parceria da Organização

Internacional de Madeiras Tropicais e Departamento para o Desenvolvimento Internacional

(ITTO/DFID) com o Governo Brasileiro (Ministério das Relações Exteriores – MRE /

Agência Brasileira de Cooperação – ABC), que foi concedida à exploração florestal de

impacto reduzido (EIR) através da empresa Agropecuária Treviso Ltda.

Este projeto teve como objetivo instalar um modelo de manejo florestal que

garantisse a produção sustentada de madeira, visando a obtenção de dados técnicos, sociais e

ambientais que pudessem orientar a gestão das Florestas Nacionais e ações governamentais

destinadas ao setor florestal brasileiro. O projeto teve ainda a finalidade de difundir os

conhecimentos adquiridos para os diferentes segmentos sociais envolvidos com a atividade

florestal. Dentre as principais etapas cumpridas pelo projeto ITTO, destacam-se: a) O

mapeamento da área total do projeto a ser manejada (3.222 ha); b) O Inventário Florestal; c)

A preparação do Plano de Manejo Florestal e aprovação do Estudo e Relatório de Avaliação

do Impacto Ambiental (EIA/RIMA); d) A definição do Contrato para Exploração Florestal;e)

A seleção das empresas para realização da exploração mediante Edital Público; A elaboração

do Plano de Exploração; e f) O treinamento em Exploração de Impacto Reduzido (EIR) para o

pessoal envolvido na execução do projeto (MMA/Ibama – Projeto OIMT – ITTO PD 68/89,

2004 http://www.ibama.gov.br/projetotapajos/index.htm).

A exploração florestal foi realizada entre novembro de 1999 a dezembro de 2003,

sob a supervisão do IBAMA, obedecendo a parâmetros que estabeleceram até 40 m³ de

madeira cortada por hectare. O diâmetro mínimo por espécie foi de 45 cm para Carapa

guianensis (andiroba), Marmaroxylum racemosum (angelim-rajado), Diplotropsis spp.

(sucupiras), Sclerolobium spp. (tachis), Protium spp. e Trattinickia spp. (breus) e Euplassa,

Nectandra, Licaria, Ocotea, Aniba, Adenostephanus (louros); 75 cm para Hymenaea

courbaril (jatobá), Caryocar villosum (piquiá) e Ceiba pentandra (sumaúma) e 55 cm para as

demais espécies. A extração de Bertholletia excelsa (castanheira), Aniba roseodora (pau

rosa), Copaifera spp. (copaíba), Aniba canelilla (preciosa), Hevea brasiliensis (seringueira) e

foi proibida, assim como das palmáceas de um modo geral e, no mínimo, 10% de qualquer

espécie explorada, que seriam reservadas como árvores porta sementes (MMA/Ibama –

60

Projeto OIMT – ITTO PD 68/89, 2004 http://www.ibama.gov.br/projetotapajos/#). O transporte e

a comercialização cumpriram o estabelecido na legislação vigente aplicável a qualquer

colheita florestal. Durante e após a exploração, foram conduzidas atividades de

monitoramento e pesquisas sobre os impactos decorrentes da exploração florestal (flora,

fauna, solos e ambiente em geral) (Soares, 2004).

A parcela de 500 ha recebeu também a denominação de Parcela de Estudo

Intensivo (PEI) ou Intensive Study Plot (ISP). Nesse local foram realizados estudos sobre

ecologia e genética de Bagassa guianensis Aubl. Moraceae (tatajuba), Carapa guianensis

Aubl. Meliaceae (andiroba), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. Leguminosae – Papilionoidae

(cumaru), Hymenaea courbaril L. Leguminosae – Caesalpinioideae (jatobá), Jacaranda

copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae (parapará), Manilkara huberi (Ducke) Standley

Sapotaceae (maçaranduba) e Symphonia globulifera L.f. Clusiaceae (anani). Essas espécies

foram denominadas espécies-modelo, no âmbito do projeto Dendrogene – Conservação

Genética em Florestas Manejadas na Amazônia, coordenado pela Empresa Brasileira de

Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA, Amazônia Oriental) em convênio com o Departamento

para o Desenvolvimento Internacional do Reino Unido (DFID).

Esse projeto teve como objetivo contribuir para o uso sustentável das florestas

tropicais na Amazônia brasileira, através do desenvolvimento de mecanismos de predição dos

impactos do manejo florestal (fragmentação da floresta) na ecologia de regeneração, estrutura

genética e processos reprodutivos de espécies arbóreas sob risco potencial de exploração e uso

comercial.

Foi realizado um inventário florestal incluindo todas as espécies arbóreas com

importância madeireira com DAP igual ou superior de 45 cm na Parcela de Estudo Intensivo.

Para as sete espécies-modelo do projeto Dendrogene, o inventário incluiu todos os indivíduos

com DAP igual ou superior a de 20 cm. Em uma sub-parcela de 100 ha, foi feito o inventário

das espécies-modelo com DAP igual ou superior a 10 cm (Fig. 2) (Kanashiro et al., 2002).

61

Figura 2. Mapa de localização da área de estudo na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará. O círculo representa a área de exploração seletiva de madeira do Projeto de Manejo Florestal Sustentado (IBAMA/ITTO), e a área em vermelho a Parcela de Estudo Intensivo do Projeto Dendrogene.

62

Esse inventário resultou em uma lista com cerca de 180 táxons (considerando que

para alguns espécimes a identificação não foi além do gênero). Embora a diversidade de

espécies tenha sido relativamente elevada, a abundância foi concentrada em um grupo restrito

de espécies, que representam cerca de 50% do número total de espécies identificadas. Destas,

as mais comuns foram as do gênero Pouteria (Sapotaceae) com 10%, seguido por Manilkara

huberi (Sapotaceae) com 5,1%, o grupo dos tauaris (dominado por Couratari stellata –

Lecythidaceae) com 4,9% e Carapa guianensis (Meliaceae) com 4,7%. Ainda, apenas seis

espécies (ou 3,3% do número total de espécies) ocorreram numa quantidade superior a um

indivíduo por hectare, as quais foram: o grupo Pouteria – 3 árvores/ha; Manilkara huberi –

1,52 árvores/ha; o grupo Tauari – 1,45 árvores/ha; Carapa guianensis – 1,39 árvores/ha;

Lecythis lúrida – 1,04 árvores/ha; e, Minquartia guianensis – 1,01 árvores/ha. (A. Lacerda,

dados não publicados).

As espécies escolhidas para os estudos sobre a biologia reprodutiva representam

três grupos ecológicos (pioneiras, clímax de crescimento rápido ou demandantes de luz e

clímax de crescimento lento ou tolerantes à sombra) e foram selecionadas em função de sua

importância ecológica e comercial, considerando ainda diferentes sistemas de polinização e

expressão sexual, de forma que possam ser usadas como referência para outras espécies com

características reprodutivas semelhantes. A seleção de espécies foi realizada considerando

critérios como alto valor comercial da madeira, alta pressão de exploração, ampla distribuição

geográfica, escassez de informações ecológicas, vetores de fluxo de pólen e sementes,

fenologia de florescimento, distribuição espacial, e sistemas reprodutivos (Dendrogene 2000,

Relatório do Workshop de Implementação do projeto). Dessa forma, as seguintes espécies

foram selecionadas:

1) Pioneiras: Jacaranda copaia e Bagassa guianensis;

2) Clímax de Crescimento Rápido ou Demandantes de luz: Dipteryx odorata e

Carapa guianensis;

3) Clímax de Crescimento Lento ou Tolerantes à Sombra: Symphonia

globulifera.

Nesse trabalho não foram incluídas as espécies Manilkara huberi e Hymenaea

courbaril, devido a dificuldades na coleta de dados no campo. M. huberi é uma espécie que

apresentou florescimento supra-anual, sendo registrado seu florescimento somente no período

de maio a julho de 2001, quando estavam sendo selecionados os indivíduos que fariam parte

do monitoramento fenológico das sete espécies-alvo do Projeto Dendrogene, abrindo-se

63

trilhas nas parcelas para permitir a locomoção da equipe de campo e definindo-se os métodos

de coleta de dados. Por esse motivo, os dados sobre florescimento de M. huberi ficaram

prejudicados, uma vez que o início do monitoramento fenológico só ocorreu a partir do mês

de outubro de 2001, quando já não havia mais flores nos indivíduos selecionados. Durante os

três anos subseqüentes de monitoramento, a espécie não apresentou nenhum evento

reprodutivo. No caso de H. courbaril, a dificuldade de alcançar a copa das árvores em idade

reprodutiva (não menos que 50 metros de altura) constituiu uma limitação à instalação da

torre de madeira que permitiria o acesso às flores para as investigações sobre a biologia floral,

testes de polinização controlada e observação dos visitantes e polinizadores, prejudicando o

conjunto da proposta de estudo.

Estudos complementares sobre a biologia floral e sistema reprodutivo de C.

guianensis, D. odorata e J. copaia foram realizados em plantios existentes na Área

Experimental da Embrapa Amazônia Oriental, município de Belém (PA), em função da

facilidade ao acesso, proximidade entre os indivíduos e baixo porte das árvores. Essa área de

estudo está localizada nas coordenadas 01º24’36’’ e 01º25’41’’ S; 48º24’11’’ e 48º27’17’’ W.

O tipo climático de Belém segue o padrão Afi, de acordo com a escala de Köppen (1923),

caracterizado por temperatura média anual de 25,9 ºC (variando entre 21 ºC e 31,6 ºC);

umidade relativa do ar média de 84% e precipitação pluviométrica de 2.900 mm/ano. As

árvores que estudadas fazem parte de plantios com 25 a 50 anos de idade.

2.1.7. Infra-estrutura para acesso ao dossel:

Foram construídas quatro torres de madeira, com o objetivo de permitir acesso à

copa das árvores para os estudos de biologia reprodutiva (coleta de flores, testes de

polinização controlada, captura e/ou observação de polinizadores). As torres foram

construídas com dois tipos de madeira, Manilkara huberi (maçaranduba) nos esteios e peças

de sustentação (aproximadamente 1.800 m3) e Caryocar villosum (piquiá) nas escadas, tábuas

e assoalho (aproximadamente 1.900 m3). A altura variou entre 32 e 40 metros, e o espaço útil

no topo era constituído por uma plataforma de 2 m2 que permitia a permanência de até quatro

pessoas. A base da torre foi fixada com uma sapata de concreto em cada eixo, e, para maior

sustentação, na metade da altura da torre e no topo foi colocada uma cinta de cabo de aço, de

onde partiam quatro cabos de aço de ¾” de cada canto, que foram estendidos até o chão da

floresta e fixados com esticadores (Figs. 3 e 4). A distribuição das torres nas parcelas foi

arranjada de modo que a torre nº 1 permitia acesso a duas espécies (C. guianensis e S.

64

globulifera), a torre nº 2 permitia acesso a uma árvore de J. copaia, a torre n° 3 dava acesso à

copa de D. odorata e a torre nº 4 permitia acesso a uma árvore de B. guianensis. Assim,

houve acesso à copa de um indivíduo de cada espécie.

Figura 3. Torre de madeira utilizada para o acesso à copa das árvores na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará.

Figura 4. Desenho esquemático da torre de madeira construída na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará.

65

2.2. Características taxonômicas e ecológicas das espécies estudadas:

2.2.1. Pioneiras:

Jacaranda copaia (Aubl.) D Don: O gênero Jacaranda Jussieu reúne 49 espécies

Neotropicais, representados por árvores de tamanho médio a grande, bem como arbustos,

distribuindo-se desde a Guatemala e Antilhas até o norte da Argentina (Gentry, 1992). No

Brasil, a maioria das espécies ocorre nos cerrados e outros ambientes mais secos ao redor da

Amazônia (Bittencourt, 2003). Jacaranda copaia é a única espécie deste gênero amplamente

distribuída na Amazônia. Originalmente descrita como Bignonia copaia Aubl. (Embrapa

Amazônia Oriental, 2004b), trata-se de uma pioneira, normalmente encontrada colonizando

áreas de clareiras e/ou degradadas (Guariguata et al., 1995), podendo alcançar o dossel da

floresta, entretanto sendo mais comum no sub-bosque (Ribeiro et al., 1999). É conhecida pelo

nome de parapará ou caroba na Amazônia. Dentre os nomes mais usados em outros países

destacam-se: “cigarillo”, no Panamá e “puti” ou “futui”, na Guiana. O nome científico

Jacaranda copaia vem do nome vulgar “copaia”, da tribo dos Galibis, da Guiana Francesa.

Existem duas subespécies, J. copaia copaia e J. copaia spectabilis que diferenciam-se por

uma característica na bainha foliar: a subespécie copaia tem folhas menores, com 5 a 9 pinas,

folíolos oblongo-elípticos com a base simétrica e peciólulos com 2-4 mm, os quais quando

secos, são escuros na face abaxial, e frutos maiores: 9-13 cm x 710 cm. A subespécie

spectabilis tem folhas maiores, com 5 a 20 pinas, folíolos rombóideo-elípticos com base

assimétrica e sésseis, os quais quando secos, apresentam cor oliva na face abaxial, e frutos

menores: 6-12 cm x 3-6 cm (EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004b). J. copaia copaia

apresenta distribuição espacial uniforme ou regular em ambientes naturais (Parrota et al.,

1995), sendo encontrada no Brasil (Pará, Amazonas, e Amapá), Guiana Francesa, Guiana e

Suriname (Vattimo, 1980).

Jacaranda copaia copaia possui folhas opostas, compostas, bipinadas com até

165 cm de comprimento, com 5 a 9 pinas, cada pina pode medir entre 5-25 cm, contendo de 5

a 9 folíolos. A nervura central dos folíolos não tem pêlos (tricomas), ou tem poucos, esparsos

e em ambas as faces, e a lâmina dos folíolos é glabra, medindo até 8 cm de comprimento. As

inflorescências estão dispostas em panículas terminais, com flores de cálice curto,

campanulado e estreitado na base, corola de cor azul-púrpura (violeta) na parte externa e nos

lóbulos e internamente de cor branca. Os filetes dos estames férteis estão fundidos à corola

pela base, onde são encontrados pelos glandulares. Os estames didínamos estão dispostos em

66

pares, sendo dois anteriores mais longos, e dois posteriores mais curtos. Há um quinto estame

não funcional (estaminódio) mais logo que os estames funcionais, pubescente desde a porção

média até a distal onde se nota um tufo de tricomas glandulares. O estigma é filiforme e

bilamelado, com sensibilidade táctil, fechando-se ao toque do visitante/polinizador (Gentry,

1974). O fruto é do tipo cápsula, plano, com duas valvas que se abrem quando as sementes

amadurecem. Depois da deiscência da cápsula, as sementes com alas membranosas, hialinas e

leves, ficam livres e são dispersas pelo vento (EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004b). O

florescimento ocorre anualmente no período menos chuvoso (agosto a outubro), evidenciando

flores de cor violeta extremamente vistosas. O florescimento estende-se por até quatro

semanas na população. A frutificação ocorre no início do período chuvoso, de janeiro a março

(Maués et al., 1999a).

Gentry (1974) propôs um sistema de classificação para flores e os padrões de

fenologia de florescimento de Bignoniaceae. De acordo com esse sitema, as flores de J copaia

seriam do tipo Anemopaegma, sendo polinizadas por abelhas de médio a grande porte,

geralmente euglossinas e antophorinas, as quais fazem contato com estames e estigma com a

região dorsal do tórax. Essas flores podem também ser visitadas por polinizadores ilegítimos

e/ou pilhadores de pólen e néctar, dos grupos Trochlidae, Trigonini, Lepidoptera e Xylocopa

spp. Os padrões fenológicos propostos por Gentry estão relacionados à duração do

florescimento e quantidade de flores abertas por dia, o que teria ligação com as diferentes

estratégias dos polinizadores. Nesse sistema, a floração de J. copaia seria classificada no Tipo

3, denominado Cornucópia, caracterizado por apresentar uma floração massiva durante 3-10

semanas, concentrada em um ciclo na estação seca ou chuvosa, com inflorescências grandes e

vistosas, localizadas no nível do dossel, flores com duração de um dia de antese diurna e

pequena produção de néctar, e centenas de flores abrindo no ponto mais alto do florescimento.

Esse padrão de florescimento seria o mais primitivo na família Bignoniaceae.

A madeira de J. copaia possui como características gerais cerne e alburnos

indistintos, branco a branco-amarelado, anéis de crescimento pouco distintos, pouco brilho e

cheiro imperceptível, densidade leve, sendo utilizada em carpintaria, interiores, móveis,

laminados, compensados, caixas, etc. Devido a baixa densidade, vem sendo largamente

utilizada em indústrias de compensado (Loureiro et al., 1979). Os indivíduos adultos podem

alcançar entre 30 e 35 m de altura e até 75 (raramente 85) cm de diâmetro na FLONA do

Tapajós (Silva et al., 1985) em condições naturais. A utilização de J. copaia em sistemas

agroflorestais, programas de reflorestamento e recuperação de áreas degradadas vêm sendo

67

testados na América do Sul e Central, apresentando bons resultados (Butterfield, 1996;

Montagnini, 1992; Peck & Bishop, 1992; Brienza et al., 1991).

Bagassa guianensis Aubl .: É uma espécie pioneira conhecida popularmente no

Brasil como tatajuba, encontrada em toda bacia Amazônica até as Guianas e o Suriname, onde

é chamada pelo nome de “bagasse” (Vega, 1976; Berg, 2001). Pertence à família Moraceae,

tribo Artocapeae, juntamente com outros 11 gêneros, dos quais Artocarpus é bastante

conhecido pelos seus representantes A. heterophyllus (jaca) e A. altilis (fruta-pão). As

espécies pertencentes à tribo Artocarpae são geralmente monóicas ou dióicas, com

inflorescências de formas variadas, incluindo racemos, capítulos, espigas, globos, discos e

formas solitárias, indicando ausência de uniformidade no grupo, ao contrário do que ocorre

com as outras tribos de Moraceae, e sugerindo a necessidade de uma revisão do grupo, com

uma possível subdivisão em três subtribos (Berg, 1988, 2001 apud Datwyler & Weiblen,

2004). Bagassa é um gênero monoespecífico, cuja espécie B. guianensis é dióica, condição

considerada primitiva na família Moraceae, e numa revisão feita recentemente passaria a

integrar a tribo Moreae, saindo de Artocarpeae (Datwyler & Weiblen, 2004). Possui

inflorescências masculinas pendentes em forma de espiga, geralmente associadas a anemofilia

(Berg, 2001). Na FLONA do Tapajós, ocorre em baixa densidade populacional, com até 0,2

árvores/ha (considerando indivíduos acima de 45 cm de DAP), atingindo até 35-50 m de

altura e 200 cm de DAP (Silva et al., 1985; EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004a), com

aleatoriedade na proporção de indivíduos masculinos e femininos (Silva, 2005). Por outro

lado, em duas áreas de floresta ombrófila densa na região de Paragominas e Moju, no Estado

do Pará, há predominância de indivíduos masculinos, os quais além de serem mais

abundantes, apresentaram maior quantidade de árvores nas classes superiores de diâmetro em

comparação com os femininos. O período de floração nas árvores femininas é de duas a

quatro semanas e nos masculinos de um a dois meses, com maior ocorrência no período de

menor pluviosidade (Silva, 2005).

É a única espécie das Moraceae com folhas opostas e decussadas; suas folhas

apresentam ainda lâmina tri-nervada, inteira a tri-lobada, sendo a margem inteira a crenada,

com estípulas livres, laterais. Possui inflorescências dispostas aos pares ou solitárias, situadas

nas axilas foliares, pedunculadas e com brácteas. As inflorescências estaminadas são em

forma de espiga, com uma região estéril abaxial, com flores contíguas, dispostas em linhas

aproximadamente longitudinais, com perianto tetra-partido, dois estames livres, anteras

68

basifixas, latrorsas, com presença de pistilóide. As inflorescências pistiladas são globosas, em

forma de capítulos, com flores muito próximas uma das outras, com perianto tetra-lobado a

tetra–partido, ovário livre e dois estigmas filiformes. A atribuição de polinização anemófila

por alguns autores decorre do fato de que o pólen é liberado a partir de longas e pendentes

inflorescências estaminadas, que são movimentadas pelo vento, em árvores emergentes e

decíduas (Berg, 2001). A dispersão dos frutos maduros ocorre principalmente na transição do

período seco para o chuvoso, nos meses de outubro a janeiro. A dispersão de sementes é

zoocórica, incluindo aves, morcegos, macacos, veados, antas, jabutis, entre outros

(Roosmalen, 1985).

Devido às propriedades físicas da sua madeira, é espécie de grande importância

comercial. A madeira é durável e resistente a fungos e aprodrecimento, além de

moderadamente resistente em condições submersas. Apresenta cerne amarelo quando recém-

cortado, depois se tornando dourado ao ser exposto ao ar, com superfície lustrosa,

ligeiramente áspera ao tato. Sua contração durante a secagem é excepcionalmente pequena

para uma madeira do seu peso. A textura é grossa, de fácil trabalhabilidade, sendo usada na

fabricação de móveis de alta qualidade, lâminas decorativas, tacos e tábuas para assoalhos,

construção naval, cabos para ferramentas, artigos de esporte, etc., além de ser considerada

promissora para a produção de celulose (Vega, 1976; Realino & Bueno, 1979; Tomazello

Filho et al., 1983; Corrêa, 1985).

2.2.2. Clímax de crescimento rápido ou demandante de luz:

Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. : O gênero Dipteryx Schreber reúne 29 espécies

com distribuição neotropical. Dipteryx odorata é uma espécie emergente demandante de luz

(Ribeiro et al., 1999), com distribuição espacial randômica em florestas primárias (Parrota et

al., 1995). Ducke (1942) revisou o gênero Dipteryx (Syn. Coumarouma) descrito por Screber

em 1791, na época agregando apenas 13 espécies, com distribuição na América central, onde

destaca-se D. panamensis, no centro-oeste e nordeste brasileiro (p.ex. D. alata), e na floresta

amazônica (p.ex. D. odorata). “Cumaru” é o nome brasileiro de uma semente (“fava”)

provida de aroma forte e característico, empregada na perfumaria e na medicina, que já foi

exportada em grandes quantidades para Europa e América do Norte. Existem outras quatro

espécies conhecidas pelo nome comum de “cumaru verdadeiro” (D. odorata, D. rosea, D.

punctata e D. trifoliata), as quais são árvores com madeira muito dura e pesada, flores rosadas

e com fragrância conspícua, frutos com pericarpo oleoso e aromático e sementes oleosas com

69

forte aroma devido à presença da cumarina (Ducke, 1939). No Brasil os nomes comuns de D.

odorata são: cumaru amarelo, cumaru do Amazonas, cumaru-da-folha-grande, cumaru-ferro,

cumaru-rosa, cumaru-roxo, cumaru-verdadeiro, cumbari, muirapagé ou muira payé, kumbarú,

parú e cumbari, entre outros. Em inglês é conhecido como “Tonka bean tree” (Vasconcelos et

al., 2001).

As árvores de D. odorata apresentam folhas alternas, compostas de 4-8 folíolos

subopostos a alternos, coriáceos, com ráquis alada e com um prolongamento muito além do

último folíolo; 4 a 6 folíolos (em ramos estéreis até 8), alternos ou opostos, sem pontos

transparentes, nunca planos, fechando-se em forma de “V”, com base arredondada e ápice

acuminado, agudo ou cuspidado. Possui inflorescências em forma de panículas eretas e

terminais, medindo cerca de 7-22 cm de comprimento, com flores hermafroditas,

pedunculadas, bastante distanciadas entre si; cálice formado por duas sépalas marrom-

esverdeadas, pubérolas; corola pentâmera, com coloração branca a rosada, com um vexilo

(pétala estandarte), duas do tipo asa e duas do tipo carena; androceu composto por 10 estames

monadelfos, anteras rimosas introrsas; gineceu unicarpelar, uniloculado, ovário súpero e

estigma papiloso. O fruto é uma drupa com pericarpo amargo não comestível para o homem,

endocarpo lenhoso com uma semente aromática, que contém até 30% de um óleo amarelo-

claro conhecido por cumarina, utilizado na indústria cosmética e medicinal. O tronco é

cilíndrico, ritidoma de cor amarelo-cinza, casca pardo-amarelada claro, bastante lisa; alburno

amarelo com aroma de feijão verde ou ervilhas (Ducke, 1939; EMBRAPA Amazônia

Oriental, 2004c).

A madeira de D. odorata é muito pesada, possui parênquima axial distinto,

paratraqueal aliforme do tipo losangular, às vezes formando pequenos arranjos oblíquos;

poros visíveis a olho nu, numerosos, solitários na maioria, geminados e múltiplos de 3-5,

alguns contendo uma substância escura no seu interior; raios no topo, finos e numerosos, bem

distribuídos, só vistos com auxílio de lupa, na face tangencial são baixos e estratificados, na

radial bem distintos e contrastados; canais secretores ausentes; camadas de crescimento pouco

visíveis, demarcadas por fibras de parede mais espessas que formam zonas escuras

(Vasconcelos et al., 2001); cerne castanho-amarelo escuro; alburno bege-claro; grã revessa;

textura média; cheiro desagradável quando verde, desaparecendo após a secagem, gosto

indistinto; moderadamente difícil de serrar, moderadamente fácil de aplainar; é difícil de

pregar e aparafusar, recomendando-se uma pré-furação, por outro lado, a superfície aplainada

é lisa e recebe bom acabamento com tintas e vernizes; é usada na construção pesada,

70

dormentes, móveis pesados, cabos e objetos torneados, postes e pilares, e laminados

decorativos (INPA, http://mapara.inpa.gov.br/madeira/).

O florescimento é assincrônico e ocorre em dois períodos do ano, no final do

período chuvoso e no auge da estiagem, com numerosas flores de coloração rosa intenso a

púrpura, que liberam uma fragrância bastante agradável e adocicada (Maués et al., 1999b).

Trata-se de uma espécie madeireira importante, devido à resistência, alta densidade e

durabilidade da madeira. Os indivíduos adultos atingem até 30-35 m em altura e até 115 cm

em diâmetro (Silva et al., 1985).

Carapa guianensis Aubl.: O gênero Carapa Aublet pertence à família Meliaceae,

que reúne importantes espécies madeireiras como o mogno (Swietenia macrophylla) e o cedro

(Cedrela odorata). Carapa é representado por duas espécies: Carapa guianensis, com

distribuição desde o sul da América Central até a Colômbia, Venezuela, Suriname, Guiana

Francesa, Brasil, Peru, Paraguai e nas ilhas caribenhas, desde as Antilhas até Cuba e Trinidad

e Tobago; e Carapa procera, com distribuição mais abrangente, ocorrendo na região central e

oeste da África e na América do Sul, principalmente nas Guianas e região central da

Amazônia (Pennington et al., 1981; EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004d).

Carapa guianensis é uma árvore decídua de dossel que pode alcançar até 55 m de

altura, mas normalmente alcançam 25-30m, com fuste cilíndrico e sapopemas na parte basal,

com diâmetro de até 200 cm (Ferraz et al., 2001; Fournier, 2001; Silva, 1985). É conhecida

pelo nome vernacular de andiroba no Brasil e Peru. Em inglês é chamada de “crabwood”,

recebendo ainda outros nomes em diferentes países: “cedro macho” (Costa Rica), “bateo”

(Panamá), “mazabalo” (Colômbia), “carapa” (Venezuela), “krapa” (Suriname), “figueroa” e

“tangare” (Equador). A copa é ampla e esgalhada, com ramificações acima dos primeiros 2 m

de altura no caule adulto. A casca é rugosa, com cerca de 2 cm, castanho-acinzentada-clara,

com manchas de diversas cores, lenticelosa, com placas retangulares, descamamento lento,

vermelha internamente, cheiro característico. As folhas são compostas, espiraladas,

paripinadas, com folíolos opostos (6 a 10 pares), elípticos a elíptico-lanceolados, algumas

vezes elíptico-oblongos e raramente lanceolados; ápice de médio a agudo, obtuso ou

amplamente acuminado; base oblíqua muito assimétrica; (raro 10) de 18 a 40 (raro 50) cm de

comprimento por (raro 4) 6 a 14 (raro 18) cm de largura, folíolos jovens verde-claros,

brilhantes na face superior e os adultos verde-escuros; nervuras laterais de 6 a 20 pares

(Pennington et al., 1981; Ferraz et al., 2002).

71

As inflorescências de C. guianensis são amplo expandidas, multi-ramificadas,

axilares ou subterminais, subtendidas por brácteas estéreis subuladas, com 35 cm (raro 20) a

60 cm (raro 80) de comprimento, algumas vezes com pubescência tinhosa, címulos terminais

agrupados (Pennington et al., 1981). As flores são unissexuais (monóicas), actinomorfas,

diclamídeas, apopepétalas, com cerca de 1 cm de diâmetro; subsésseis ou sésseis; receptáculo

discóide carnoso; quatro sépalas imbricadas, livres, arredondadas, margem inteira, 1-2 mm de

comprimento, glabras, cor creme; quatro pétalas contortas, livres, cuculadas, margem inteira,

2-5mm de comprimento, glabras, cor creme, com estrias longitudinais mais escuras: tubo

estaminal cilíndrico ou urceolado, com cerca de 5 mm de altura por cerca de 6 mm de

diâmetro, também de cor creme, dividido no ápice em oito apêndices truncados, emarginados

ou irregularmente lobados e glabros, 8 anteras ou anteróides rimosas, subasifixas, globosas,

interlobulares, inclusas no tubo; um carpelo com ovário súpero, inserido no centro do

receptáculo, glabro, tetralobular, externamente com formações glandulíferas esféricas,

proeminentes, irregularmente distribuídas, destacando-se pela coloração mais clara,

tetralocular, com 2 a 4 (raro 6) óvulos por lóculo, placentação axilar; óvulos anátropos;

estilete terminal, curto; estigma achatado discóide, 0,5 mm de altura por 1,1mm de diâmetro;

nectário em forma de almofada ou de prato fortemente bordeado. Pistilóide, nas flores

masculinas, delgado, angular, com loculi bem desenvolvidos; óvulos vestigiais muito

pequenos; estilete fino, de 3 a 5mm de comprimento; cabeça do estilete delgado e não

glandular (Pennington et al., 1981).

O fruto é do tipo cápsula globosa, subglobosa ou fracamente quadrangular, com 4

valvas lenhosas ou sublenhosas, 4 estrias verrugosas, com 5 a 10 (raro 12) cm de

comprimento e 6 a 8 (raro 10) cm de diâmetro, e sementes em número de 1 a 2 por valva,

angulares devido à compressão mútua, com 4 a 5 cm de diâmetro, podendo ser considerado

indeiscente (Pennington et al., 1981) ou deiscente (Roosmalen, 1984), uma vez que as valvas

se separam com o impacto da queda do fruto ao solo (Loureiro et al.., 1979); a superfície

oposta das sementes é circundada por hilo e a sarcotesta é lisa, de cor marrom escuro,

(Pennington et al., 1981). A presença de catáfilos lenticelados grossos e duros, providos de

nectários extra-florais, no ápice dos râmulos e entre os pecíolos é outra característica da

espécie (Ribeiro et al., 1999)

C. guianenis é uma espécie de uso múltiplo. A madeira é moderadamente pesada,

e resistente à secagem sem apresentar maiores danos; cerne castanho-escuro com brilho

notável, distinto do alburno, castanho-pálido; grã regular proporcionando boa

72

trabalhabilidade; textura média, um pouco grosseira, recebendo bom acabamento; cheiro

indistinto; resistente ao ataque de cupins, mas não durável à umidade. O óleo extraído das

sementes é usado na preparação de sabão e cosméticos. Populações tradicionais usam o óleo

como repelente de insetos, e no tratamento de artrite, distensões musculares e alterações dos

tecidos cutâneos (Shanley et al., 2002; Plowden, 2004).

2.2.3. Clímax de Crescimento Lento ou Tolerantes à Sombra:

Symphonia globulifera L.f.: É uma espécie com ampla distribuição nas florestas

tropicais, encontrada nas Américas desde o sudeste do México, na maior parte da América

Central, parte das Índias Ocidentais, Amazônia e Guianas, além da região tropical da África

Ocidental e Madagascar (Fournier, 2002; Gill et al., 1998). É conhecida pelo nome vernacular

de anani na Amazônia brasileira e em outros estados extra-amazônicos onde ocorre. Seu

habitat natural são os ecossistemas ripários, mais precisamente igapós e várzeas, sendo menos

abundante na terra firme (Loureiro et al., 1979). Até o momento, apenas uma espécie é

reconhecida na região Neotropical e na África Ocidental, entretanto são registradas mais de

16 espécies em Madagascar (Maguire, 1964 citado por Gill et al., 1998). As variações

morfológicas encontradas nas populações de S. globulifera neotropicais sugerem a

necessidade de uma revisão taxonômica do grupo. Na Guiana Francesa, Loubry (1994) citado

por Bittrich & Amaral (1996) sugeriu que podem existir duas espécies sob a designação de S.

globulifera, que são diferenciadas por características morfológicas e ecológicas (p. ex.,

ocorrência em habitat periodicamente inundável ou em terra-firme).

A espécie é representada por árvores de crescimento lento, de sub-dossel a dossel,

podendo atingir 20 a 30 metros de altura (Fournier, 2002) e até 55 cm de diâmetro na FLONA

do Tapajós (Silva et al., 1985). O tronco é alongado, estreito e cilíndrico. A presença de látex

amarelo e raízes escoras (adventíceas) na base do tronco são características da espécie. Folhas

opostas, glabras, margem íntegra, peninérvea, com nervuras intersecundárias bem

desenvolvidas e veias terciárias subparalelas às secundárias; inflorescências cimosas

subumbeliformes, terminais ou axilares, com 5-25 flores hermafroditas pentâmeras, globosas,

sem aroma, sendo as pétalas de coloração vermelha 5-6 maiores que as sépalas purpúreas,

livres, carnosas e imbricadas, formando uma câmara que armazena o néctar; 15 estames

unidos na base formando um tubo fechado, aberto em cinco fascículos de forma triangular na

porção terminal, com três estames cada; gineceu com ovário súpero incluso no tubo estaminal,

tetra a pentalocular, com 1-2 óvulos por lóculo, estilete com 2,5 mm a 3,5 mm de

73

comprimento, dividido no ápice em cinco lobos em forma de cone alongado, cada um com um

poro apical; os lobos estigmáticos ocupam os espaços entre os fascículos do androceu, de

modo que o poro do estigma fique na mesma altura que as anteras; uma secção longitudinal

nos lobos estigmáticos mostra a existência de um canal, cujas paredes internas são

constituídas de diversas camadas de células elongadas que podem atuar como tecido de

transmissão. Os frutos são do tipo baga globosa ou ovóide, indeiscentes, com paredes

delgadas a coriáceas, 1-2 sementes escuras (Bittrich & Amaral, 1996; Freitas et al., 1998; Gill

et al., 1998).

A madeira é moderadamente pesada, com cerne bege Rosado ou rosa claro

uniforme, alburno bege em claro e superfície lisa (Oliveira et al., 1998). O látex resinoso em

sido usado com propriedades medicinais pela população tradicional ou para calafetar canoas e

como cola. Uma vez que esse látex não tem cheiro quando é queimado, é também usado como

combustível para lamparinas (Stevens et al., 2001; Denis M. Kearns, Missouri Botanical

Garden, <http://www.mobot.org/MOBOT/research/ven-guayana/clusiaceae/symphoni.html>).

2.3. Estudos de biologia reprodutiva:

2.3.1. Fenologia e duração dos eventos reprodutivos:

a) Fenologia da população:

Os estudos foram conduzidos na Parcela de Estudo Intensivo da FLONA do

Tapajós, no período de outubro de 2002 a julho de 2004, e consistiu em observações semanais

sobre a ocorrência dos eventos de floração (botão floral e flor), frutificação (fruto verde e

fruto maduro, disseminação) e mudança foliar (folha nova e folha madura; desfolha parcial e

desfolha total), segundo o método de Fournier & Charpantier (1975). Foram monitorados com

auxílio de binóculo com aumento mínimo de 10x25 cerca de 50 a 60 indivíduos de cada

espécie, da seguinte forma: C. guianensis (±60 árvores), D. odorata (±60 árvores), J. copaia

(±60 árvores), S. globulifera (±50 árvores) e B. guianensis (±60 árvores), representando um

total de cerca de 290 indivíduos. Sempre que necessário, foram coletadas amostras de plantas

em fase de florescimento para o preparo de exsicatas que foram depositadas no Herbário IAN

da Embrapa Amazônia Oriental. Os registros fenológicos foram inseridos em uma base de

dados denominada Base de Dados do Tapajós, desenvolvida nos anos de 2002-2004, em

FoxPro for Windows (A. Noura, dados não publicados). Os dados fenológicos foram

74

correlacionados a registros meteorológicos cedidos pelo Projeto LBA coletados em uma torre

de 45 metros de altura, situada a 5 km da área de estudo (Fig. 5). Os principais parâmetros

investigados foram a duração da floração na população, a ocorrência de sincronia ou

assincronia entre indivíduos, a frutificação ou aborto de frutos, a dispersão de frutos e

sementes, a periodicidade dos eventos reprodutivos – anual, sub-anual, supra-anual, (sensu

Newstron et al., 1994a, 1994b), o período médio de florescimento por árvore, o ponto médio

de florescimento (data) da população, o percentual de florescimento da espécie por ano e o

intervalo de florescimento de todas as árvores.

Meses

Tem

per

atu

ra (

°C)

Pre

cip

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ca (

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0

30

60

90

120

150

180

210

240

270

23

24

25

26

27

28

J F M A M J J A S O N D

Figura 5. Valores médios quinzenais de precipitação pluviométrica e média diária de temperatura das mesmas quinzenas na Floresta Nacional do Tapajós, nos anos de 2001 a 2003.

b) Fenologia floral; número de flores abertas por dia; relação flor/fruto ( fruit

set) e fruto/semente (seed set):

A fenologia floral foi investigada acompanhando-se o período compreendido

desde o lançamento da gema floral até a senescência, com ênfase no período compreendido

entre a antese e a abscisão, visando determinar a longevidade da flor. Foi determinado o

número médio de flores abertas por dia, a relação entre o número de flores lançadas e o

número de frutos resultantes da polinização natural (fruit set), bem como o número de

sementes por fruto (seed set), em até cinco inflorescências de cinco indivíduos das espécies C.

guianensis, D. odorata, J. copaia e S. globulifera. Para B. guianensis, essas características

75

foram registradas em apenas dois indivíduos femininos, utilizando-se até 30 inflorescências

em cada árvore.

2.3.2. Biologia floral:

a) Morfologia floral (variabilidade):

Foram feitas coletas de flores e/ou inflorescências para análise da estrutura e

morfologia, as quais foram preservadas em meio líquido (FAA e etanol a 70%). Informações

básicas, tais como coloração e odor foram obtidas a partir de flores frescas. As flores

preservadas em meio líquido foram utilizadas para avaliar o tamanho e a forma com o

auxílio de estereomicroscópio Olympus SHZ e microscopia eletrônica de varredura. O

sistema sexual foi determinado, classificando-se as flores em hermafroditas, monóicas e

dióicas. Os estigmas foram classificados em secos ou úmidos (Heslop-Harrison & Shivana,

1979). Fotografias e ilustrações científicas foram feitas para auxiliar as análises da

morfologia floral. O pólen foi fotomicrografado sob Microscópio Eletrônico de Varredura

(MEV). As imagens foram obtidas no Laboratório Institucional de Microscopia Eletrônica

de Varredura do Museu Paraense Emílio Goeldi, utilizando-se um microscópio eletrônico

LEO modelo 1450VP. Os grãos de polen foram montados em suportes de alumínio com 10

mm de diâmetro, através de fita adesiva dupla face de Carbono. A seguir foram metalizados

com Au utilizando-se corrente de 25 mA, em atmosfera de Ar de 2.10-1 mbar durante

02'30''. As imagens foram geradas por detecção de elétrons secundários, utilizando-se

aceleração de voltagem de 12,5 kV e distâncias de trabalho variáveis entre 7 e 13 mm.

b) Produção de néctar e fragrância, recursos florais e horário da abertura da

flor (antese):

A produção de néctar (volume em µl) e o percentual de açúcares (grau brix) foram

medidos com microcapilares de vidro e refratômetro Bellingham & Stanley modificado para

pequenas amostras, em pelo menos 30 flores previamente ensacadas de cada espécie (Kearns

& Inouye, 1993). O horário da plena abertura da flor (antese) foi determinado, bem como da

oferta de recursos florais (néctar, pólen, aroma, óleos, etc).

76

c) Apresentação e viabilidade do pólen

O horário da deiscência das anteras e a oferta de pólen aos visitantes florais foi

determinado. A viabilidade do pólen foi testada utilizando-se DAB (Rodriguez-Riano &

Dafni, 2000), teste de Baker (Dafni, 1992; Dafni et al., 2005) e/ou germinação em substrato

de agar a 0,6% e sacarose (em concentrações de 5%, 10%, 20%, 30% e 40%, conforme a

melhor taxa de germinação). Nos testes de germinação, o pólen foi semeado em placas de

Petri e mantido em incubadora Yamato IL-700 a 28 ºC durante 12 a 48 horas, para depois ser

feita a contagem dos grãos germinados em microscópio Nikon FXA, considerando-se

somente aqueles cujo tubo polínico apresentava tamanho igual ou maior que o pólen. Após os

testes com DAB, os grãos de pólen viáveis tornavam-se marrons, indicando a ocorrência de

atividade enzimática, e os que não estavam viáveis mantinham a coloração inalterada. O teste

Baker detecta a presença da enzima álcool desidrogenase. Após os testes, os grãos de pólen

viáveis tornam-se azul ou púrpura, indicando a ocorrência de atividade enzimática, e os que não

estão viáveis mantém a coloração inalterada.

d) Quantificação do número de óvulos e estimativa do número de grãos de

pólen; razão pólen/óvulo:

Para a contagem dos óvulos, flores frescas foram dispostas em placa de Petri e

umedecidas com água destilada e dissecadas com o auxílio de pinças e bisturi, contando-se o

número de óvulos presentes no ovário de cada espécie. A estimativa do número de grãos de

pólen foi feita com flores em fase de pré-antese, antes da deiscência da antera, das quais

foram removidas as anteras fechadas, maceradas levemente com bastão de vidro em um

cadinho com 0,9 ml de etanol a 70%, três gotas de corante azul de metileno 0,1% e quatro

gotas de detergente neutro. Os tecidos vegetais das anteras esmagadas foram retirados e a

solução transferida para um recipiente de vidro com capacidade de 10 ml, no qual foi

adicionado etanol até completar 1 ml. Para contagem de pólen, foi retirado 1 µl da solução

com o auxílio de micropipeta Nichiryo e transferido para um hemacitômetro JHS, onde

procedeu-se a contagem total do pólen em microscópio Nikon FXA. Foi feita a estimativa do

número de grãos de pólen por antera baseado no fator de diluição, multiplicando pelo número

de anteras na flor.

Os resultados obtidos permitiram classificar o sistema reprodutivo de acordo o

padrão proposto por Cruden (1977), como é apresentado na tabela 1:

77

Tabela 1. Classificação do sistema reprodutivo de espécies vegetais sensu Cruden (1977).

Sistema reprodutivo Razão pólen/óvulo Cleistogamia 2,7 – 5,4

Autogamia obrigatória 18,1 – 39,0 Autogamia facultativa 31,9 – 396,0 Xenogamia facultativa 244,7 – 2.588,0 Xenogamia obrigatória 2.108,0 – 195.525,0

e) Localização de glândulas secretoras de aroma (osmóforos); determinação

de recursos florais (pólen, néctar) e atrativos aos visitantes:

Os osmóforos foram localizados utilizando-se solução de vermelho-neutro 0,1%

(Kearns & Inouye 1993), submergindo flores frescas na solução durante 60 minutos, que

depois foram lavadas em água corrente e examinadas sob estereoscópio para identificar as

regiões coradas de vermelho ou vinho, que indicam a presença dos osmóforos. Os recursos

florais e atrativos foram identificados através de observação visual direta ou sob

estereomicroscópio.

f) Receptividade do estigma:

A receptividade do estigma foi testada com três reagentes: Peroxtesmo KO (Dafni

& Maués, 1998), peróxido de hidrogênio (H2O2) a 3% (Kearns & Inouye, 1993) e/ou DAB

(Rodrigues-Riano & Dafni, 2000). A solução de Peroxtesmo KO indica a presença da enzima

peroxidase e o local de maior receptividade do estigma adquire uma coloração azul ou roxa na

presença desta enzima. O peróxido de hidrogênio (H2O2) indica a receptividade por meio da

formação de bolhas de ar. O teste com DAB indica também a presença de atividade

enzimática e a região de maior receptividade no estigma torna-se marrom. Todos os reagentes

foram utilizados no campo em flores frescas, seguindo o mesmo procedimento: colocava-se

uma a duas gotas da solução sobre o estigma, aguardava-se cerca de 1 minuto e observava-se

diretamente ou com auxílio de lupa de mão.

2.3.3. Polinização:

a) Observação do comportamento dos visitantes florais:

Observações diretas sobre o comportamento dos visitantes nas flores foram

acompanhadas da coleta de espécimes para identificação e registro fotográfico. Este

78

procedimento foi realizado em todos os locais de estudo, sempre que possível. Durante as

visitas, o local de contato do visitante com as partes florais foi observado, bem como a

movimentação destes entre as flores.

Durante as observações sobre os visitantes florais, foram identificados os

visitantes ilegítimos, aqueles que visitam as flores em busca de recursos florais, mas não

contribuem para a polinização, quer seja por ter tamanho ou comportamento incompatíveis.

As interações entre esses visitantes e os visitantes legítimos (polinizadores efetivos) foram

observadas, registrando-se aquelas que possam afetar negativamente a ação dos polinizadores

(p. ex., comportamento territorialista), resultando em prejuízos ao sucesso reprodutivo.

Os insetos foram coletados com rede entomológica, montados e identificados por

especialistas e/ou por comparação com exemplares do acervo das coleções entomológicas da

Embrapa Amazônia Oriental e do Museu Paraense Emílio Goeldi. A identificação das abelhas

seguiu a classificação de Michener (2000). Espécimes “voucher” foram depositados na

coleção da Embrapa Amazônia Oriental. Para os demais visitantes (aves), não foram feitas

coletas e sim o registro fotográfico e observações visuais diretas. A identificação das aves

seguiu a classificação de Sick (1997).

b) Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa

guianensis:

Em função do sistema sexual de B. guianensis, uma espécie dióica, associado às

características morfológicas e funcionais das inflorescências masculinas e femininas, foi feito

um experimento utilizando-se uma armadilha para captura de pólen denominada

“Megastigmata” (Dafni et al., 2005), que consiste em uma estrutura de madeira com três

plataformas de madeira medindo 10x10 cm, e oito palhetas de plástico rígido, com cinco

orifícios de 10 mm por palheta. As palhetas foram distribuídas duas a duas em cada

plataforma, e recebiam fita adesiva transparente em toda sua extensão, de um lado apenas, de

forma a ter uma superfície pegajosa, ficando com essa superfície voltada para cima de forma a

capturar o pólen transportado pelo vento (Fig. 6). As armadilhas foram construídas com

madeira leve (Pinnus sp.) e suspensas com uma corda atada à extremidade superior do eixo

central até alcançarem a altura da copa de árvores femininas e masculinas. Esse experimento

foi conduzido durante o período de maior florescimento da espécie, nos meses de julho a

setembro de 2004. A instalação das armadilhas foi feita sempre a partir das 6:00 horas da

manhã, permanecendo até no máximo às 16:00 horas. Quando chovia, as armadilhas foram

79

recolhidas imediatamente. A cada duas horas, foram retiradas 4-5 palhetas aleatoriamente, as

quais foram acondicionadas em sacos de papel até ser feita a montagem das lâminas.

Em seguida, no laboratório, colocava-se uma gota de corante biológico (azul de

metileno 0,1%) em cada orifício da palheta de forma a cobrir toda fita adesiva exposta,

deixando agir por 20 minutos, e depois se retirava a fita cuidadosamente, recortando a parte

que estava com o corante, colando esses pedaços em uma lâmina de microscopia, cobrindo

com uma lamínula e selando com esmalte incolor, para análises posteriores. Foi feita a análise

das lâminas em microscópio ótico, buscando evidências de anemofilia, através da

identificação de grãos de pólen de B. guianensis nas lâminas. A identificação do pólen foi

feita com base nas características morfológicas (tamanho, formato, ornamentação) e uma

coleção de referência que permitia distinguir o pólen de tatajuba de outros tipos polínicos.

Figura 6. Armadilha para captura de pólen do tipo Megastigmata suspensa sob a copa de uma árvore feminina de Bagassa guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA.

80

Além desse experimento, foram feitas investigações do efeito do isolamento de

inflorescências femininas sobre a produção de frutos, com três tipos diferentes de material, da

seguinte forma:

� Sacos de tecido fino do tipo “organza” (30 inflorescências): esse material impedia a

entrada de insetos, mas não evitava a entrada do pólen através de sua malha;

� Sacos de papel impermeável (30 inflorescências): esse material impedia completamente

a entrada de pólen;

� Sacos de polietileno perfurado próprios para experimentos de polinização (PBS

International Pollination Bags) (30 inflorescências): os orifícios dos sacos permitiam

tanto a entrada de insetos, quanto do pólen trazido pelo vento;

� Controle (Polinização aberta ou natural) (38 inflorescências): não foi colocada

nenhuma barreira à polinização.

O isolamento e etiquetagem das inflorescências foram feitos no mês de agosto de

2004, utilizando inflorescências sem flores pistiladas abertas, em fase de botão floral. As

inflorescências permaneceram isoladas por quatro semanas, após esse período, os sacos foram

removidos para não prejudicar o desenvolvimento das infrutescências. O acompanhamento do

experimento foi conduzido até o completo amadurecimento das infrutescências e

disseminação.

2.3.4. Sistemas reprodutivos

Para a realização dos testes de polinização controlada em J. copaia, D. odorata e

C. guianensis, botões florais em fase de pré-antese foram protegidas com sacos de polietileno

transparentes perfurados (PBS - International Pollination Bags), para impedir a entrada de

insetos. Os testes utilizados foram: a) Autopolinização Induzida; b) Autopolinização

Espontânea; e c) Polinização cruzada ou Xenogamia, seguindo a metodologia proposta por

Radford et al. (1974). Um grupo de flores foi utilizado para obter a taxa de polinização

natural (controle). Os testes utilizados foram realizados da seguinte forma:

� Autopolinização espontânea (AE): um dia antes da antese as flores foram protegidas

com sacos de papel impermeável e deixadas sem manipulação por 24 a 72 horas, quando

foram coletadas e fixadas em FAA (formaldeído 5%: ácido acético 5%: álcool etílico

90%);

81

� Autopolinização induzida (AI): seguiu-se o mesmo procedimento adotado no tratamento

anterior, porém no dia seguinte do ensacamento retirou-se o saco de papel e realizou-se

a polinização manual da flor com seu próprio pólen;

� Polinização cruzada ou Xenogamia (XEN): as flores foram protegidas um dia antes da

antese, e no dia seguinte foram polinizadas manualmente com o pólen de flores

doadoras de pólen coletadas em árvores distintas. Após 24 a 72 horas, as flores foram

coletadas e fixadas em FAA;

� Controle (CONT): Foram marcadas flores para polinização aberta no campo

O número de flores de cada espécie arbóreas usadas em cada tratamento variou da

seguinte maneira:

� Jacaranda copaia: 5.372 (AE); 2.099 (AI); 2.524 (XEN); 6.932 (CONT).

� Dipteryx odorata: 8.255 (AE); 3.206 (AI); 3.091 (XEN); 6.477 (CONT)

� Carapa guianensis: 1.919 (AE); 759 (AI); 324 (XEN); 2.812 (CONT)

Os testes de polinização controlada em C. guianensis forma realizados em

laboratório (polinização in vitro), não sendo possível acompanhar o desenvolvimento de

frutos. Todos os demais foram feitos no campo.

Após a análise dos resultados, foi calculado o Índice de Auto-incompatibilidade

(ISI) sensu Bullock (1985), como segue:

ISI = frutos formados através de autopolinização induzida

frutos formados através de polinização cruzada

Considera-se 0,25 como o limite máximo de ISI indicativo de

autocompatibilidade. Foi também utilizado o Índice de Eficácia Reprodutiva (RE), sensu Ruiz

& Arroyo (1978), que permite estimar a eficácia relativa da polinização natural (aberta), da

seguinte forma:

RE = frutos formados através de polinização natural

frutos formados através de polinização cruzada

82

As flores dos quatro tratamentos foram fixadas em FAA e preparadas para

observação da germinação do pólen e crescimento do tubo polínico sob fluorescência,

conforme a metodologia de Martin (1959). As flores foram dissecadas sob estereoscópio,

removendo-se os pistilos. Após lavagem em água corrente, os pistilos foram tratados por oito

a 24h em solução 8N de hidróxido de sódio (NaOH) para clarificar e amaciar o tecido, e

permitir uma penetração adequada do corante biológico. Após esse período os pistilos foram

lavados com água corrente por 30 minutos, para remoção do NaOH e posteriormente foram

imersos por 4 horas em solução 0,1N de fosfato de potássio (K3PO4) com azul de anilina a

0,1%. A análise dos pistilos foi feita em sala escura para melhor visualização dos tubos

polínicos, em microscópio eletrônico com epifluorescência Leica MPS 30.

83

3. Resultados:

3.1. Biologia reprodutiva de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don – Bignoniaceae

(parapará)

3.1.1. Fenologia reprodutiva

Na FLONA do Tapajós, as árvores de J. copaia floresceram anualmente com

elevada sincronia, com maior intensidade entre os meses de setembro a novembro, com

alguns indivíduos florescendo tardiamente entre os meses de dezembro e fevereiro, não

ultrapassando 16,6% do total de árvores monitoradas. A floração ocorreu no período de menor

índice pluviométrico, durando no máximo quatro meses na população, iniciando geralmente

em outubro e terminando em dezembro. O ponto máximo de florescimento ocorreu sempre

nos meses de outubro em 2001 e novembro em 2002 e 2003, quando até 97% dos indivíduos

monitorados estavam florescendo (Fig. 7a).

O período de desenvolvimento dos frutos foi verificado entre os meses de

novembro a março, e a dispersão das sementes ocorreu durante o período de maior

intensidade de chuvas, nos meses de fevereiro a maio. Em dezembro de 2002, 94,1% das

árvores possuíam frutos em fase de desenvolvimento, que foram dispersos principalmente em

abril (54,2%). No ano de 2003 e 2004, o mês de janeiro representou 86,6% e 94,6%,

respectivamente, de árvores com frutos, disseminados principalmente no mês de março do

ano subseqüente (Fig. 7b). O fruto maduro é uma cápsula septífraga, plana, com 8,6 cm de

comprimento por 4,2 ± 0,8 cm de largura e 247,3 ± 15,1 sementes aladas (n = 26). As

cápsulas abrem ainda na copa das árvores, e as sementes são dispersas pelo vento.

As árvores são caducifólias. Observou-se a queda total da folhagem durante dois

episódios em 2002 (90,2% em março e 21,6% em setembro), mas em 2003 houve uma queda

nesse percentual, ficando restrita a 31,2 das árvores no mês de março, mas em 2004 o

percentual de caducifólia voltou a aumentar, registrando-se 67,4% no total de indivíduos

monitorados. O surgimento de folhas novas ocorre no período que antecede a fenofase de

florescimento, principalmente entre os meses de junho a agosto (Fig. 7c).

84

0

20

40

60

80

100

o n d j f m a m j j a s o n d j f m a m j j a s o n d j f m a m j j

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e in

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duos

BFL FLO

0

20

40

60

80

100


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e in

diví

duos

FRU DIS

0

20

40

60

80

100


2001 2002 2003 2004

% d

e in

diví

duos

DEP DET

Figura 7. Fenologia de Jacaranda copaia durante o período de outubro de 2001 a julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total).

a

b

c

85

3.1.2. Biologia floral

Jacaranda copaia apresenta inflorescências eretas, terminais, do tipo panícula,

com uma média de 48,6 cm de diâmetro por 37 cm de comprimento, apresentando, em média,

1.922 flores por inflorescência (n = 9), com abertura de 93 flores por dia. As flores começam

a abrir da base para o ápice da inflorescência, e esse processo leva em média 35 ± 11 (n = 5)

dias para cada inforescência. As flores possuem em média 37,6 mm de comprimento (21,5

mm – 42,3 mm) e 23,5 mm de diâmetro na borda da corola, são hermafroditas, diclamídeas,

oligostêmones, com cálice curto, glabro, gamosépalo e campanulado de coloração marrom 5-

dentado, e corola gamopétala, zigomorfa, tubular-infundibuliforme, com cinco lacínios livres,

de cor azul-púrpura (violeta) na parte externa e nos lóbulos e internamente de cor branca,

pubérula; androceu com estames didínamos, dialistêmones, inclusos, filetes pubescentes na

base, estaminódio hialino central exerto a sub-exerto, bastante pubérulo na porção média e

terminal, com tricomas glandulares, anteras livres, basifixas e rimosas; gineceu com estilete

alongado medindo cerca de 1,5 cm, estigma seco, filiforme e bilamelado, coberto de papilas

elongadas no interior dos lobos, com sensibilidade táctil, fechando-se ao toque do

visitante/polinizador, ovário súpero, bicarpelar e bilocular, com uma média de 243 ± 30 (208

– 328; n = 20) óvulos alinhados. As flores ficam orientadas verticalmente com uma leve

inclinação em relação ao eixo da inflorescência (Fig. 8).

O fruto é uma cápsula septicida plana, deiscente, com duas valvas que se abrem

quando maduro. Com a deiscência da cápsula, as sementes com alas membranosas, hialinas e

leves, ficam livres e são dispersas pelo vento ainda na copa das árvores. O fruto maduro

contém em média 241 ± 26 (n = 25) sementes.

Os grãos de pólen são médios (aproximadamente 22 x 22,5 µm), isopolares,

tricolpados, formato levemente triangular a prolato-esferoidal, com exina tectada. A razão

pólen/óvulo (sensu Cruden, 1977) foi 125,2, indicando autogamia facultativa. A antese

ocorreu a partir das 7:00 h da manhã até as 8:30 h, e as flores permanecem 24 h totalmente

íntegras. Após esse período, o perianto se solta do pedúnculo e cai, mas o pistilo permanece

funcional por até 48 horas. A receptividade do estigma durou de 24 a 48 horas, e a região de

maior receptividade concentrou-se na porção interna dos lobos, principalmente nas papilas.

86

Figura 8. Representação esquemática das características florais de Jacaranda copaia: a) Pistilo; b) Antera; c) Flores; d) Estaminódio; e) Flor aberta mostrando os verticilos reprodutivos e posição do estaminódio. (ilustrador: A. E. Rocha)

a

b

c

d

e

87

Nos testes de viabilidade do pólen, verificou-se que na germinação em sacarose a

melhor concentração foi a de 25%, quando se obteve 70,8% e 61,74% de formação de tubo

polínico de pólen de flores recém abertas (1º dia) e abertas a mais de 24 h (2º dia),

respectivamente, indicando alta viabilidade no horário das 8:00 h às 9:00 h da manhã,

diminuindo gradativamente nos horários posteriores (Fig. 9). No teste com DAB, verificou-se

alta viabilidade (75,5%) às 9:00 h em flores recém abertas, porém para as flores abertas o dia

anterior, a viabilidade foi bastante reduzida, alcançando no máximo 23,4% às 8:00 horas da

manhã, diferente do que havia sido encontrado no teste de germinação do pólen (Figura 10).

0

20

40

60

80

100

% d

e ge

rmin

ação

7,5 15 20 25 35 40

concentração de sacarose

1°dia 2°dia

Figura 9. Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso percentual de grãos germinados em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia) em diferentes concentrações de sacarose.

0

20

40

60

80

100

% p

ólen

cor

ado

08:00 09:00 10:00 11:00 12:00

hora

1°dia 2°dia

Figura 10. Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso em percentual de grãos corados em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia).

88

Os atrativos primários de J. copaia são o pólen e néctar, ofertados aos visitantes

florais e polinizadores em pequenas quantidades por flor, mas ao se observar a vasta oferta de

flores abertas por dia, esses atrativos constituem uma expressiva fonte de recursos. A

coloração violeta/lilás das flores funciona como um importante atrativo aos visitantes. O

aroma liberado pelas flores é bastante discreto e agradável. Os osmóforos ou glândulas

produtoras de odor foram encontrados em quase toda a extensão da corola, tanto na face

interna quanto na face externa, com maior concentração nas porções média e distal da face

externa e porções média e basal da face interna, ao longo de toda extensão do estaminódio,

principalmente na porção mediana e nos tricomas capitado, bem como nos estames e lobos

estigmáticos.

O néctar é produzido em pequenas quantidades ao longo do período de

longevidade da flor. O volume médio encontrado no primeiro dia de vida das flores foi de

1,01 µl (± 0,2, n = 20; valor mínimo 0,5 µl e máximo 1,5 µl) e para as medições feitas após

um dia de vida, a média foi de 1,06 µl (± 0,3, n = 32; valor mínimo 0,5 µl e máximo 2 µl),

como consta da figura 11. A semelhança entre os valores encontrados pode indicar que não há

produção em maiores quantidades após a abertura da flor.

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

09:00 10:00 11:00hora

volu

me

do n

écta

r (µ

l)

1°dia Vol 2°dia Vol

Figura 11. Quantidade do néctar produzido por flores de Jacaranda copaia, expresso em volume médio no primeiro dia e no segundo dia após a abertura das flores.

89

A concentração de açúcares variou entre 23% e 41 % no dia de abertura da flor ,

com uma média de 28,5% ± 4,4 (n = 19) e entre 20% e 53 % após 24 horas, com valor médio

de 34,7% ± 6,7 (n = 31) (Fig. 12).

0

10

20

30

40

50

60

09:00 10:00 11:00

hora

% d

e aç

úcar

es

1°d brix 2°d brix

Figura 12. Grau brix do néctar de flores de Jacaranda copaia, expresso em percentual de açúcares no primeiro dia e segundo dia de abertura das flores.

3.1.3. Agentes polinizadores e visitantes florais

Foi encontrada uma riqueza de 61 espécies distintas de visitantes florais, incluindo

desde abelhas de médio a grande porte, até lepidópteros, coleópteros, dípteros, vespas e beija-

flores. As abelhas de médio porte dos gêneros Euglossa e Centris foram os visitantes mais

freqüentes. Essas abelhas foram, na maioria das vezes, os primeiros visitantes, chegando nas

flores em fase de pré-antese, por volta das 7:30 horas da manhã, auxiliando no processo de

abertura das flores ao forçar gentilmente o afastamento das pétalas. As visitas de Centris

duravam não mais que 6 segundos (3 – 6 s, n = 46), e o recurso coletado foi principalmente o

néctar. As abelhas Euglossinas também foram bastante ativas em suas visitas, porém o tempo

de permanência nas flores foi maior do que o tempo dispensado pelas Centris em suas visitas,

variando entre 8 a 12 segundos (n = 55). As espécies Centris (Heterocentris) analis, C.

(Hemisiella) dichrootricha, C. (Hemisiella) trigonoides e outras quatro espécies do gênero

não identificadas, além, de Euglossa chlorina, E. analis e outras quatro espécies de Euglossa

não identificadas, foram consideradas os polinizadores legítimos mais relevantes de J. copaia,

em função da compatibilidade entre o tamanho corporal das mesmas e as flores, o contato

direto com os verticilos reprodutivos e a alta freqüência de visitas (Tabela 2, Fig. 13).

90

Tabela 2. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Jacaranda copaia (Bignoniaceae) na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004.

Visitantes florais Local Categoria* Recurso+ INSECTA HYMENOPTERA

Apidae Aparatrigona impunctata (Ducke, 1986) Bel/Tap O P Bombus brevivillus Franklin, 1913 Bel/Tap P N Bombus transversalis (Olivier, 1789) Bel/Tap P N Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804) Bel P N, P Centris (Heterocentris) dichrootricha (Moure, 1945) Tap P N, P Centris (Centris) flavifrons (Fabricius, 1775) Bel O N Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, 1841 Bel/Tap P N, P Centris sp. 1 Bel/Tap P N, P Centris sp. 2 Bel/Tap P N, P Epicharis (Epicharis) rustica (Olivier, 1789) Bel O N Epicharis (Hoplepicharis) affinis Smith, 1874 Bel P N Epicharis (Parepicharis) zonata Smith, 1854 Bel O N Epicharis sp. 1 Tap O N Eufriesea mussitans (Fabricius, 1787) Bel O N Eufriesea surinamensis (Linnaeus, 1758) Bel O N Eufriesea sp. Bel O N Euglossa analis Westwood, 1840 Tap P N, P Euglossa chlorina (Dressler, 1982) Bel P N, P Euglossa sp. 1 Tap P N, P Euglossa sp. 2 Tap P N, P Euglossa sp. 3 Tap P N, P Euglossa sp. 4 Tap P N, P Eulaema meriana (Olivier, 1789) Bel O N Eulaema nigrita Lepeletier, 1841 Bel P N Exomalopsis sp. 1 Bel O P Exomalopsis sp. 2 Bel O P Melipona compressipes (Fabricius, 1804) Tap O N, P Meliponina (6 espécies) Tap O P Paratetrapedia sp. 1 Bel O P Paratetrapedia sp. 2 Bel O P Xylocopa frontalis (Olivier, 1789) Bel R N

Megachilidae Megachile (Chrysosaurus) ruficornis Smith, 1853 Tap O N

Andrenidae Oxaea sp. Tap O N

Halictidae Augochlora (Augochlora) esox (Vachall, 1911) Bel O N Ceratina sp. 1 Tap O N Pseudoaugochlora sp. 1 Bel O N, P Pseudoaugochlora sp. 2 Tap O N, P

91

Vespidae Synoeca virginea (Fabricius, 1804) Bel/Tap O N

DIPTERA Bibionidae

1 espécie não identificada Tap O P Syrphidae

Ornidia obesa Fabricius, 1775 Bel O P COLEOPTERA

Chrysomelidae 4 espécies não identificadas Tap O P

Scarabaeidade Cnemida leprieuri Arrow 1899 Tap O P Cnemida retusa (Fabricius, 1801) Tap O P Scarabaeinae (2 espécies) Tap O P

LEPIDOPTERA Pieridae

Phoebis statira (Cramer, 1777) Bel/Tap O, R N Phoebis trite (Linnaeus, 1758) Tap O,R N

Lycaenidae 1 espécie não identificada Tap O N

Nymphalidae Philaetria dido (Linnaeus, 1763) Tap O N

AVES Trochilidae

Anthracothorax nigricollis (Vieillot, 1817) Bel/Tap O N Glaucis hirsuta Gmelin (1788) Tap O N Hylocharis sapphirina Gmelin (1788) Tap O N Thalurania furcata (Gmelin, 1788) Bel O N Topaza pella (Linnaeus, 1758) Tap O N

Bel = Belém; Tap = Floresta Nacional do Tapajós *p = polinizador legítimo; o = polinizador ocasional; r = pilhador de pólen/néctar +Recursos florais utilizados pelos visitantes/polinizadores (N = néctar; P = pólen)

Observou-se que durante as visitas de abelhas euglossinas, além da coleta de

néctar as abelhas coletavam também o pólen, provavelmente sendo esse o motivo de suas

visitas serem mais prolongadas que das abelhas do gênero Centris, as quais aparentemente

coletavam apenas o néctar, atuando como coletores passivos de pólen (sensu Thorp, 2000). O

formato da flor facilita o comportamento de coleta de pólen por esses coletores passivos, uma

vez que no movimento de entrada e saída da corola as abelhas passavam pelo espaço entre o

estaminódio e as paredes internas das pétalas, tocando as anteras com a parte superior do

tórax e da cabeça, onde o pólen era depositado em pequenas porções.

92

Figura 13. Características das flores e visitantes florais de Jacaranda copaia: a) Inflorescências; b) Botões florais e flor sem a corola; c) Flor aberta exibindo o estaminódio; d) Visita de Bombus transversalis; e – g) Visita de Euglossa; h) Xylocopa frontalis pilhando néctar; i) Polinização manual.

a b

d c

e f g

h i

93

Dessa forma, a coleta passiva de pólen pelos Centridini parece ocorrer durante

todo o período de visitas, e ao sair das flores, as abelhas removem o pólen, transferindo para

as pernas posteriores, mas sempre permanecendo ainda grãos de pólen na região de contato

acima descrita, o que permite a transferência desses materiais (pólen) durante as próximas

visitas em outras plantas.

O período de visitação às flores estendeu-se das 7:30 h até às 17:00 h,

observando-se maior movimentação entre as 8:00 h e 10:30 h, com alta freqüência de abelhas

dos gêneros Centris, Euglossa, Bombus, Epicharis e Eulaema. Essas abelhas visitavam as

flores comportando-se como polinizadores legítimos, ou seja, entravam no tubo corolínico e

mantinham contato com os órgãos reprodutivos, tocando nas anteras e no estigma com o

corpo, enquanto realizavam a coleta de pólen ou néctar.

As abelhas dos gêneros Exomalopsis, Eufriesea, Oxaea e Ceratina, assim como os

dípteros, coleópteros, meliponinas e halictídeos foram visitantes esporádicos, com baixa

freqüência de visitas. As abelhas de tamanho diminuto, tais como as Exomalopsis,

meliponinas e halictídeos usavam o estaminódio como plataforma de pouso e guia para o

nectário.

As visitas de Xylocopa frontalis ocorreram intervalos irregulares, desde a antese

até o final do dia. Apesar de visitantes freqüentes, essas abelhas em nada contribuíam para o

sucesso da polinização. Suas visitas ocorreram desde a fase de pré-antese até o final do dia,

através da aproximação em vôo direto em direção às flores, que eram abraçadas pelo primeiro

par de pernas de forma a permitir o seu suporte na flor. Em seguida as abelhas introduziam as

peças bucais na base da corola, na altura do nectário, fazendo um orifício em forma de fenda

longitudinal, por onde inseriam a glossa para pilhar o néctar. Após a visita dos Xylocopinae,

lepidópteros do gênero Phoebis agiam como pilhadores secundários, aproveitando o orifício

para a pilhagem de néctar. Em algumas visitas, borboletas da família Lycaenidae introduziam

a probóscide de modo normal, pela abertura da corola, permanecendo por até 10 s coletando

néctar. As borboletas foram visitantes tardios, geralmente iniciando as visitas a partir das

09:00 h, prolongando-as até as 15:30 h, nas horas mais quentes do dia. Os beija-flores

visitaram esporadicamente as flores nas inflorescências que estavam posicionadas nos ramos

mais altos das árvores de J. copaia. O beija-flor-brilho-de-fogo (Topaza pella) foi a espécie

mais freqüente na Floresta Nacional do Tapajós, seguida pelo beija-flor-safira (Hylocharis

sapphirina) e o beija-flor-tesoura-verde (Thalurania furcata) foi a mais encontrada em

Belém. Esses visitantes introduziam a cabeça na corola para coletar o néctar acumulado ao

redor do disco nectarífero, e eventualmente recebiam uma pequena carga de pólen na porção

94

superior basal do bico ou na fronte, o que permitia a transferência do pólen para outras flores

nas visitas subseqüentes, sendo assim considerados polinizadores ocasionais.

Não foram observadas interações agonísticas entre os visitantes florais, uma vez

que tanto os polinizadores legítimos quanto os ilegítimos alternavam-se nas visitas sem

interações agressivas entre si.

3.1.4. Sistema reprodutivo

Os resultados obtidos nos experimentos de polinizações controladas constam da

tabela 3. Não houve formação de frutos nas 5.372 flores destinadas ao teste de

autopolinização espontânea, assim, desconsiderou-se a necessidade de realização do teste para

investigar formação de sementes por agamospermia (apomixia) nessa espécie. Das 2.099

flores autopolinizadas manualmente (autopolinização induzida), apenas dois frutos iniciaram

o desenvolvimento, representando 0,06% do total de pistilos autopolinizados, porém após

quatro a cinco semanas esses frutos foram abortados. Dentre os 2.524 pistilos que receberam

pólen de árvores diferentes (polinização cruzada), verificou-se a formação inicial de 469

frutos (21,7%), porém apenas 173 frutos atingiram o estágio de completo desenvolvimento,

representando 6,5% do total de pistilos polinizados. A taxa de polinização natural foi de

1,06%, registrando-se a formação de 91 frutos dentre 6.932 flores destinadas a esse

tratamento.

Constatou-se que a polinização cruzada manual promoveu a formação de seis

vezes mais frutos do que foi observado em condições naturais, sem nenhuma manipulação

(polinização natural ou aberta) e que a exclusão da visita de polinizadores realizada no testes

de autopolinização espontânea não resultou na formação de frutos, o que evidencia a

dependência dessas interações para a reprodução da espécie.

Foi comprovado que J. copaia é uma planta obrigatoriamente alógama, com um

sistema de auto-incompatibilidade ovariano, uma vez que ocorre a germinação do pólen na

superfície estigmática e o crescimento dos tubos polínicos através do tecido de transmissão do

estilete, com rara formação inicial de frutos, porém a grande maioria das flores

autopolinizadas não apresentou desenvolvimento ovariano visível e não formou frutos.

95

Tabela 3. Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de polinização controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Jacaranda copaia. Os dados correspondem a frutos iniciados e frutos maduros (percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em cada tratamento), índice de auto-incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia reprodutiva (RE)

Tratamento N° de flores usadas Frutos iniciados Frutos maduros

Autopolinização espontânea 5.372 0 (0) 0 (0)

Autopolinização induzida 2.099 0.06% (1) 0 (0)

Polinização cruzada 2.524 21.7% (469) 6.5% (173)

Controle 6.932 5% (414) 1.06% (91)

ISI 0

RE 0,5

Nas análises dos pistilos submetidos aos testes de polinização controlada em

microscópio com epifluorescência, foi comprovado que após 24 horas havia germinação do

pólen tanto nos pistilos das flores autopolinizadas (91,7%) quanto naqueles submetidos à

polinização cruzada (93,7%), sendo verificado que os tubos polínicos em ambas as situações

atravessavam toda a extensão do estilete através do tecido de transmissão, alcançando o

ovário, mas somente aqueles provenientes de plantas diferentes (polinização cruzada)

fertilizaram os óvulos, uma vez que era possível visualizar a penetração dos tubos polínicos

no óvulo, o que não ocorria nos casos dos pistilos autopolinizados. (Fig. 14). No campo, foi

observado que a partir do quarto ou quinto dia após as polinizações cruzadas, já era possível

visualizar claramente o desenvolvimento do ovário revelado pelo aumento do seu tamanho.

Por outro lado, os pistilos autopolinizados que permaneceram nas árvores para

acompanhamento do desenvolvimento dos frutos sofreram abscisão após 48 ou 72 horas da

polinização manual, não resultando na formação de frutos.

O ISI encontrado para J. copaia foi zero, uma vez que não houve a formação de

frutos oriundos de autopolinização e o RE foi 0,5.

96

Figura 14. Jacaranda copaia: a - b) Fotomicrografia dos grãos de pólen (1.420x); c) Tubos polínicos no estilete sob fluorescência; d) Tubos polínicos penetrando nos óvulos sob fluorescência; e) Fotomicrografia do estigma (46x); f) Fotomicrografia da porção terminal do estaminódio (38x).

a b

c d

e f

97

3.2. Biologia reprodutiva de Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. – Leguminosae –

Papilionoideae (cumaru)


As árvores de D. odorata floresceram com um padrão assincrônico nos anos de

2002 e 2003. Em 2002, foram registrados dois picos de florescimento, sendo o de maior

representatividade no período chuvoso com 34,3% dos indivíduos e o outro no período de

menor pluviosidade, no mês de novembro, com apenas 11,6% dos indivíduos. Já em 2003,

observou-se uma tendência inversa, com o florescimento de até 8,3% dos indivíduos no mês

de abril e até 33,7% em setembro. Assim, a fenologia reprodutiva ocorreu em dois episódios

durante o ano, como está representado na figura 15a.

A ocorrência de frutos foi registrada principalmente no mês de março de 2002,

quando 72,9% das árvores monitoradas apresentaram frutos. Nos anos de 2003 e 2004, a

presença de frutos em desenvolvimento foi registrada praticamente o ano todo, com maior

intensidade nos meses de outubro a abril (Fig. 15b). Os frutos são do tipo drupa, com

endocarpo lenhoso e uma única semente aromática. A dispersão dos frutos ocorreu

intermitentemente ao longo do ano, sendo mais pronunciada entre os meses de novembro a

março. Os frutos têm dispersão epizoocórica, sendo consumidos ainda na copa das árvores por

morcegos e aves, e no chão da floresta após caírem pela força da gravidade, por mamíferos de

médio porte.

As árvores são perenifólias, com até 85,7% dos indivíduos trocando folhagem nos

meses que antecedem a fase de florescimento, principalmente observada entre os meses de

maio a setembro, mas foram também encontradas poucas árvores com desfolha total no mês

de agosto (no máximo 6,3%) (Figura15c).

98

0

10

20

30

40

50

j f m a m j j a s o n d j f m a m j j a s o n d j f m a m j j

% d

e in

diví

duos

BFL FLO

0

20

40

60

80


% d

e in

diví

duos

FRU DIS

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

DEP DET

Figura 15. Fenologia de Dipteryx odorata durante o período de janeiro de 2002 a julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total).

a

b

2002 2003 2004

c

99


Dipteryx odorata é uma espécie arbórea com inflorescências eretas, terminais, do tipo

panícula, com uma média de 9,8 cm (6 – 14 cm) de diâmetro por 12,9 cm (7 – 22 cm) de

comprimento, com 2 a 8 ramos por inflorescência, reunindo em média 52,6 flores por

inflorescência (n = 6), com a abertura de 14,9 flores por dia.

O comprimento da flor variou de 21,9 mm a 25,4 mm (23,6 ± 1,1; n = 15); diâmetro da

borda floral de 23,42 mm a 32,1 mm (28,8 ± 2,5; n = 15). São hermafroditas, papilionáceas,

diclamídeas, polistêmones, com cálice com duas sépalas ferrugíneas livres de coloração

marrom-ocre; corola dialipétala, zigomorfa, com uma pétala estandarte, duas pétalas do tipo

asa e duas pétalas do tipo carena, corola com pétalas brancas na parte basal e rosada no ápice,

glabras, de coloração branca ao rosa intenso; androceu composto por 10 estames diadelfos,

inclusos, filetes glabros, anteras dorsifixas, bitecas, com deiscência longitudinal; gineceu

unicarpelar, unilocular, ovário súpero, estilete terminal cilíndrico e estigma úmido, papiloso,

medindo entre 9 mm a 14,8 mm (11,7 ± 1,8; n = 46) (Figs. 16 e 20a).

Os botões florais levaram de sete a quatorze dias em desenvolvimento até a véspera da

antese. As flores iniciam o processo de antese nas primeiras horas da manhã, por volta das

5:00 h até as 5:30h, exalando odor forte e adocicado, estando a maioria aberta às 6:30 h. A

seqüência de abertura das flores na inflorescência ocorre da base para o ápice. A duração das

flores é de um dia. O início da senescência é marcado pela queda das pétalas do tipo vexilo e

asas no dia seguinte à antese, persistindo as sépalas, quilha, estames e pistilo, que caem à

medida que o fruto se desenvolve ou cerca de três dias depois, quando não fecundadas.

Em estigmas de D. odorata tratados com solução de peróxido de hidrogênio a 6%, a

receptividade estigmática foi identificada desde a antese até 24 horas depois, sendo que a

parte central do estigma foi considerada a zona de maior receptividade. Os grãos de pólen são

médios (cerca de 25,8 x 28,6 µm), tricolporados, prolato-esferoidais, com exina tectada

(Figura 20b). No teste da viabilidade os grãos permaneceram viáveis desde o início do dia,

imediatamente após a antese, até o final da tarde, com pequena redução na viabilidade ao final

do dia. O período de maior viabilidade foi compreendido entre as 9:00 h e 15:00 h, com taxas

de 96,9% a 91,1% de grãos de pólen viáveis (Fig. 17).

100

Figura 16. Representação esquemática das características florais de Dipteryx odorata: a) Flor aberta; b) Estames; c) Inflorescência; d) Vexilo; e) Antera; f) Pistilo; g) Carena ou quilha; h) Ala ou asa; i) Lóbulos petalóides. J) Sépala. (ilustrador: A. E. Rocha)

a

b

c

d

e

f

g

h

i j

101

0

20

40

60

80

100

% d

e gr

ãos

de p

ólen

09:00 11:00 13:00 15:00

hora

corado (viável) não corado

Figura 17. Viabilidade do pólen de Dipteryx odorata expresso em percentual de grãos corados e não corados.

As flores tratadas em solução de vermelho neutro revelaram que as glândulas

secretoras de aroma estão localizadas principalmente na pétala estandarte (vexilo). O aroma

exalado pelas glândulas secretoras (osmóforos) é intenso e adocicado, análogo a aroma de

frutas frescas, sendo percebido pelo olfato humano mesmo a uma distância de 30 metros, sob

a copa de uma árvore florida. Supõe-se que esse atributo seja um atrativo primário aos

polinizadores, principalmente as abelhas e besouros, que se orientam pelo aroma para

localizar uma árvore com flores.

Os recursos oferecidos pelas flores de D. odorata são o pólen e o néctar. A

concentração de açúcares no néctar aumenta ao longo do dia, provavelmente devido à

evaporação. A concentração de açúcares em flores recém-abertas foi de 36,3% ± 3,2 (30% a

42%; n = 19). Para flores no segundo dia após a antese, a média foi de 34,9% ± 4,5 (23% a

43%; n = 20), conforme consta da figura 18.

Nos horários de maior concentração de açúcares no néctar (10:00 h às 12:00h), o

volume variou de 0,5 a 1,5 µl, com média de 0,9 µl ± 0,4 (n= 17), e de 1 a 3,5 µl, com média

de 2 µl ± 0,7 (n= 20), em flores no primeiro e segundo dia de vida, respectivamente.

102

32

34

36

38

40

1°d 2°d

idade da flor

% d

e aç

úcar

es

0

0,5

1

1,5

2

2,5

volu

me

brix vol

Figura 18. Quantidade do néctar produzido no primeiro e segundo dia de abertura das flores de Dipteryx odorata, expresso em volume (µl) (colunas) e grau brix, expresso em percentual (%) de açúcares (linhas).

A estimativa de grãos de pólen por flor foi de 16.391,7 ± 5.155,31 (n = 60).

Considerando que o gineceu é uniovular, esse mesmo valor aplica-se a razão pólen/óvulo. A

relação pólen/óvulo obtida sugere o sistema reprodutivo de xenogamia obrigatória, de acordo

com a classificação de Cruden (1977). A apresentação do pólen ocorre paralelamente à

abertura da flor, através da deiscência longitudinal completa das anteras.


Foi constatada a presença de uma elevada riqueza de abelhas da família Apidae

visitando as flores de D. odorata (tabela 4). As abelhas aproximavam-se em vôo direto, ou

sobrevoando em reconhecimento antes de pousarem nas flores, usando a pétala estandarte

como apoio, abraçando as pétalas do tipo carena com o primeiro par de pernas, de forma que

permitisse o seu afastamento e introdução da cabeça e/ou das peças bucais para coletar néctar.

Algumas vezes um leve movimento vibratório era verificado, provavelmente auxiliando na

coleta do pólen. Após cerca de 5 a 8 segundos, as abelhas afastavam-se em busca de outras

flores da mesma planta ou saíam em vôo em linha reta. As abelhas que permaneciam na

mesma árvore, visitavam entre 2 e 5 flores antes de ir embora.

103

Os coleópteros da subfamília Rutelinae foram os visitantes que realizaram as

visitas mais demoradas e duas das espécies, Cnemida retusa e C. leprieuri, com um

comportamento peculiar. Esses insetos permaneciam entre 5 e 30 minutos, muitas vezes

observando-se macho e fêmea de C. retusa em cópula, alimentando-se de pólen. Os demais

representantes da subfamília apenas visitavam as flores para coleta de pólen, em visitas curtas

de 5 a 10 segundos (Fig. 19).

Os lepidópteros foram visitantes freqüentes em durante o dia todo. As visitas

duravam em média 6 segundos, registrando-se uma riqueza de oito espécies pertencentes a

cinco famílias.

Os beija-flores faziam visitas curtas, em um número pequeno de flores de uma

mesma planta, desapareciam por 10 a 15 minutos e retornavam para outra seqüência de

visitas. Estas visitas sequenciais foram observadas principalmente no final da tarde, entre as

16:00 h e 17:30 h, porém ocorreram também visitas matinais.

Dentre os visitantes florais observados nas flores de D. odorata, os principais

polinizadores foram abelhas da família Apidae, tais como: Bombus transversalis,

Cephalotrigona femorata, Centris lanipes, C. hyptidis, Epicharis. (Amepicharis) nigricollis,

E. (Hoplepicharis) affinis, E. rustica, Epicharis sp., Eufriesea sp., Eulaema meriana, E.

nigrita, Partamona testacea, Partamona sp., Trigona williana, T. truculenta; e Halictidae

(Augochloropsis sp.). Outras abelhas da tribo Meliponina, tais como Plebeia minima,

Cephalotrigona femorata e Trigonisca sp., foram considerados polinizadores ocasionais,

devido a baixa freqüência de visitas e incompatibilidade entre seu tamanho corporal diminuto

com as flores de D. odorata.

Dentre os coleópteros da família Scarabaeidae, subfamília Rutelinae, uma espécie

foi considerada como polinizador um efetivo, Cnemida retusa, enquanto os demais foram

polinizadores ocasionais (Cnemida lepreuri, Pelidnota prasina, Macraspis sp., Canthon sp.).

Outros polinizadores ocasionais foram alguns lepidópteros das famílias Papilionidae

(Heraclides chiansiades), Hesperiidae (Astrapes fulgerator, Proteides mercurius, Aguna sp.)

e Nymphalidae (Hamadryas arinome, Philaetria dido).

A presença dos visitantes florais foi observada a partir das 6:00 h, iniciando com a

presença dos lepidópteros. A maioria das abelhas iniciou a visitação nas flores a partir das

8:00 h. O período de maior atividade dos polinizadores foi entre 10:00 h até 12:00 h, que foi

também o período de maior concentração de açúcares no néctar.

104

Figura 19. Características florais e polinizadores de Dipteryx odorata. a) Flor aberta; b)

Cnemida retusa, c) Bombus transversalis; d) Epicharis affinis; e) Partamona sp.; f) Aguna sp.); g) polinização manual; h) fruto imaturo (cinco semanas).

a

c d

e f

g h

a b

105

Tabela 4. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Dipteryx odorata na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004.


Apidae Bombus transversalis (Oliver, 1789) Bel/Tap P N Centris (Hemisiella) lanipes (Fabricius, 1775) Tap P Centris (Paracentris) hyptidis (Ducke, 1988) Tap P Centris sp.1 Bel P N, P Cephalotrigona femorata (Smith, 1854) Tap O Ceratina sp. Tap P Epicharis (Amepicharis) nigricollis (Friese, 1924) Tap P Epicharis (Epicharis) rustica (Olivier, 1789) Bel P N Epicharis (Hoplepicharis) affinis (Smith, 1874) Bel P N Epicharis sp. 1 Bel P N Epicharis sp. 2 Bel P N Eufriesea sp. 1 Tap P Eulaema meriana (Olivier, 1789) Bel P N Eulaema nigrita (Lepeletier, 1841) Bel P N Meliponina (+ 5 espécies não identificadas) Tap O N, P Partamona sp. 1 Bel/Tap P Partamona testacea (Klug, 1807) Tap P Plebeia minima (Gribodo, 1893) Tap O Trigona truculenta (Almeida, 1984) Tap P Trigona williana (Friese, 1900) Tap P Trigonisca sp. 1 Tap O P Xylocopa frontalis (Oliver, 1789) Bel O N

Halictidae Augochloropsis sp. (Halictidae) Tap O

Vespidae Polybia sp. Tap R P Polybia quadricincta de Saussure, 1854 Tap R P Synoeca virginea Fabricius, 1804 Tap R P

COLEOPTERA Chrysomelidae

2 espécies não identificadas Bel/Tap O P Scarabaeidae P

Canthon sp. 1 Tap O Cnemida leprieuri Arrow, 1899 Tap P Cnemida retusa (Fabricius, 1801) Tap P Macraspis sp. 1 Bel O Pelidnota prasina Burmeister 1844 Tap O

LEPIDOPTERA Papilionidae

Heraclides chiansiades (Westwood, 1872) Tap O N Hesperiidae

Aguna sp. 1 Tap O N Astrapes fulgerator Walch. 1775 Tap O N Proteides mercurius (Fabricius, 1787) Tap O N

106

Nymphalidae Hamadryas arinome (Lucas, 1853) Tap O N Philaetria dido (Linnaeus, 1763) Tap O N

AVES Trochilidae Tap O N

Florisuga mellivora (Linnaeus, 1758) Bel/Tap P N Thalurania furcata (Gmelin, 1788) Tap P N



Tanto os pistilos submetidos à polinização cruzada (n = 3.091) quanto os pistilos

autopolinizados manualmente (n = 3.206) iniciaram a formação de frutos, apresentando 465

(15%) frutos originados de polinização cruzada e 268 (8,3%) frutos autopolinizados até a

quarta semana, o que indicou a ocorrência de autocompatibilidade em D. odorata. Entretanto,

foi verificado que os frutos que estavam sendo formados a partir de autopolinizações foram

abortados espontaneamente até a 17ª semana de desenvolvimento, resultando em apenas cinco

frutos maduros do total inicial de 268 frutos, ou o equivalente a 0,15% do total de flores

polinizadas. Para os 465 frutos formados a partir de polinização cruzada, essa taxa foi de

4,1% (127 frutos), estando mais de 10 vezes acima da taxa natural de frutificação, uma vez

que para 6.477 flores marcadas como controle ou polinização aberta, apenas 19 frutos

maduros foram formados, o equivalente a 0,3% do total de flores. No teste de autopolinização

espontânea, onde 8.255 flores foram protegidas da ação dos polinizadores, houve a formação

de dois frutos, representando 0,02% do total de flores (tabela 5).

Figura 20. a) Estigma visto sob iluminação ultravioleta ; e b) Fotomicrografia do pólen em

Microscópio Eletrônico de Varredura (aumento de 1.830 x) de Dipteryx odorata.

107

Tabela 5. Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de polinização controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Dipteryx odorata. Os dados correspondem a frutos iniciados e frutos maduros (percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em cada tratamento), índice de auto-incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia reprodutiva (RE).

Tratamento N° de flores usadas Frutos iniciados Frutos maduros

Autopolinização espontânea 8.255 0,19% (16) 0,02% (2)

Autopolinização induzida 3.206 8,35% (268) 0,15% (5)

Polinização cruzada 3.091 15,04% (465) 4,10% (127)

Controle 6.477 3,52% (228) 0,29 (19)

ISI 0,03

RE 0,14

Os resultados dos experimentos de polinização controlada comprovaram que essa

espécie é xenogâmica obrigatória, apesar de ter ocorrido uma taxa bastante reduzida de

autocompatibilidade. A taxa de autofecundação inicial de 8,3% confirmou a ocorrência de

autofertilização, porém drástica redução na taxa de frutos maduros (0,15%) refletiu a presença

de uma barreira na formação de frutos através de autopolinização. Os grãos de pólen dos

pistilos submetidos à autopolinização induzida germinaram em um período de 72h após as

polinizações, porém com uma velocidade de germinação bastante lenta. Este mesmo período

de germinação foi encontrado nos pistilos das flores com polinização aberta no campo. Por

outro lado, os grãos de pólen encontrados nos pistilos submetidos à polinização cruzada

germinaram a partir de 48 horas. Observou-se que a velocidade de crescimento do tubo

polínico foi mais rápida nas flores submetidas à polinização cruzada em relação às submetidas

à autopolinização, embora em ambos os casos tenha ocorrido fertilização do óvulo e iniciação

de formação de frutos. A presença de tubos polínicos e de óvulos fertilizados evidenciados

através dos testes de microscopia de fluorescência e o desenvolvimento inicial de frutos

oriundos de pistilos autofertilizados indicam que não existe um sistema de auto-

incompatibilidade clássico que impeça o processo de fertilização do óvulo em D. odorata.

O Índice de Auto-Incompatibilidade (ISI) igual a 0,03 indicou que D. odorata é

uma espécie auto-estéril, e a estimativa da eficácia da polinização natural (controle) através

do Índice de Eficácia Reprodutiva (RE) foi de 0,14.

108

3.3. Biologia reprodutiva de Carapa guianensis Aubl. – Meliaceae (andiroba)


O período de florescimento de C. guianensis seguiu um padrão anual assincrônico

na FLONA do Tapajós, durante todo o período de monitoramento das fases fenológicas, com

maior intensidade entre os meses de setembro a abril, observando-se dois picos bem definidos

nos meses de novembro de 2001, quando até 98,2% árvores monitoradas possuíam flores

abertas e em fevereiro de 2003, com 88,6% de florescimento. Nos meses de junho e julho foi

registrada uma drástica redução nessa fenofase, com no máximo 17,6% de florescimento nos

indivíduos monitorados. A floração prolongou-se praticamente pelo ano todo na população,

sendo discretamente mais intensa no período de menor precipitação pluviométrica (Fig. 21a).

O período de desenvolvimento dos frutos foi registrado entre os meses de outubro

a julho e a dispersão das sementes ocorreu durante o período de maior intensidade de chuvas,

nos meses de janeiro a abril (Fig. 21b). Os frutos maduros são do tipo cápsula septígraga com

com quatro a cinco valvas de consistência sublenhosa, com rugosidades ao longo das valvas,

medindo 9,6 cm de comprimento por 8,8 cm de diâmetro, sendo praticamente esférico. A

dispersão é principalmente barocórica, ou seja, os frutos maduros caem pela força da

gravidade, sendo dispersos secundariamente por mamíferos de médio a grande porte. Em

ambientes com cursos d’água próximos às árvores, ocorre também a dispersão hidrocórica.

As árvores são perenifólias, com uma fase de mudança foliar que antecede a

fenofase de florescimento, principalmente observada entre os meses de maio a outubro no ano

de 2002, abril a outubro de 2003 e janeiro a junho de 2004 (Fig. 21c).

De acordo com a classificação de Gentry (1974), C. guianensis segue o padrão

steady-state, uma vez que são encontrados indivíduos com flores praticamente ao longo do

ano todo; ou subanual, segundo os padrões propostos por Newstron et al. (1994a, 1994b).

109

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

BFL FLO

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

FRU DIS

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

DEP DET

Figura 21. Fenologia de Carapa guianensis durante o período de outubro de 2001 a julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total).

a

b

c

2001 2002 2003 2004

110


Carapa guianensis possui inflorescências amplo-espalhadas, espiraladas,

ramificadas, axilares ou subterminais, subtendidas por brácteas estéreis subuladas, com

tamanho bastante variável, devido ao seu crescimento contínuo por até seis meses, tendo sido

encontradas inflorescências variando entre 36 cm até 73 cm de comprimento (54,8 ± 10,1 cm,

n = 18), no auge da produção de flores com um número extremamente variado de flores

abertas, sendo em média 132 flores abertas por dia (± 16,9; n = 7), ainda contendo em média

32,7 botões (± 21,6; n = 7). O primeiro par de ráquilas é oposto e os demais estão dispostos de

forma espiralada.

As flores são unissexuais, cartáceas, muitas vezes sésseis, algumas vezes

subsésseis, ou, muito raramente, pediceladas, com pedicelo robusto, glabro ou esparso

pubescente; cálice tetralobado com duas sépalas menores posicionadas mais externamente e

duas maiores internas, de coloração verde, imbricadas, com frisos avermelhados nas bordas;

corola predominantemente com quatro (raro cinco) pétalas coguladas, com a face interna

verde clara e a face externa variando entre totalmente verde claro à metade verde claro e

metade com frisos longitudinais marrom-avermelhados; o androceu nas flores masculinas

com tubo estaminal cilíndrico ou urceolado dividido no ápice em oito (raramente nove)

lóbulos truncados, emarginados ou irregularmente lobados, glabros, alternando-se com oito

(raro nove) estames funcionais com anteras de 0,5 mm (0,5 – 0,6 mm; n = 50) de

comprimento, com deiscência longitudinal, subsésseis, dorsifixas, bitecas, inclusas no tubo e

pistilóide delgado, com lóculos bem desenvolvidos e óvulos vestigiais diminutos; as flores

femininas apresentam o pistilo com ovário súpero, quadrangular, glabro e amplo,

parcialmente submerso no nectário, com quatro (raro cinco) lóculos, placentação axial,

geralmente com quatro (raro dois ou três) óvulos por lóculo, sendo em média 15 óvulos por

flor (± 2,7; variando entre 8 – 20, n = 25), estilete terminal curto e estigma discóide, úmido,

com uma película em toda superfície, medindo aproximadamente 1,7 mm (1,6 – 1,7 mm; n =

30) de diâmetro; tubo estaminal formado como na flor masculina, diferenciando-se pela

presença de anteróides indeiscentes (anteras não funcionais) (Fig. 22).

111

Figura 22. Representação esquemática das características florais de Carapa guianensis. a) Inflorescência e folha; b) Flor estaminada; c) Corte longitudinal da flor estaminada; d) Pistilóide (vista superior); e) Corte transversal do pistilóide; f) Antera; g) Flor pistilada; h) Corte longitudinal da flor pistilada; i) Estigma (vista superior); j) Corte transversal do ovário; k) Anteróide; l) Pétalas; m) Fruto. (ilustrador: A. E. Rocha)

b

d

c

a

e

g

h

i

j

l

k

m

f

112

Os frutos podem ser considerados deiscentes do tipo cápsulas septífragas

globulares a 4-anguladas, com 6,5 cm a 10 cm de diâmetro, contendo entre 12 a 16 sementes

grandes, angulares, semelhantes em textura à cortiça, com cerca de 3,8 cm de diâmetro e 4,7

cm de comprimento, pesando cerca de 25 g. Alguns autores classificam os frutos como

indeiscentes, uma vez que abertura das valvas não é suficiente para liberar as sementes

angulosas que se separam do fruto geralmente após a queda.

C. guianensis é uma planta monóica, com flores estaminadas e pistiladas (Figs.

23a, 23b), dispostas em uma mesma inflorescência. As flores femininas são mais longevas e

persistentes, durando de dois a três dias sem sinais aparentes de senescência, que começa a ser

notada entre o terceiro e quarto dia, com a mudança na coloração das pétalas para um tom

mais escuro, amarelo-alaranjado, associada à perda do viço, porém permanecendo firmemente

inseridas nas ráquilas por até 15 dias. As flores masculinas têm longevidade de, no máximo,

um dia, e sua abscisão ocorre espontaneamente ou a partir de um leve toque após esse

intervalo de tempo.

A abertura das flores é noturna. Cerca de oito horas antes da abertura da flor

feminina já se observava um ligeiro afastamento das pétalas, deixando um pequeno orifício no

centro do botão floral, por onde o estigma é exposto. A antese é concluída entre as 19:00 h e

20:00 h. As flores estaminadas abrem no mesmo horário que as pistiladas, e a deiscência das

anteras ocorre um pouco antes da flor estar totalmente aberta, por entre as 18:30 h e 19:30h.

No momento da exposição do pólen as anteras têm cor amarela claro, mas com o passar das

horas observa-se uma alteração na coloração, passando para o amarelo escuro. O pólen

também tem coloração amarelada.

A receptividade do estigma inicia na fase de pré-antese, prolongando-se por até 72

horas. A região de maior receptividade concentra-se na bordadura do estigma discóide,

seguida pela porção mediana lateral do disco. Verificou-se a presença de exsudado na metade

inferior da área lateral do estigma, onde os grãos de pólen ficam aderidos. O pistilóide da flor

masculina não reagiu com nenhum dos testes realizados, dessa forma não evidenciando

receptividade.

Os grãos de pólen são médios, oblato-esferoidais (aproximadamente 26 µm),

isopolares, 4-colporados, brevicolpados e superfície finamente ondulada-reticulada (Fig. 23g).

A estimativa média de grãos de pólen por flor foi de 6.132 grãos (3.000 - 11.120, n = 14). Os

grãos de pólen são expostos após a deiscência total das anteras, constituindo um aglomerado

facilmente separável, ligeiramente exerto.

113

Figura 23. Características florais de Carapa guianensis: a) Flor masculina; b) Flor feminina;

c) Chrysomelidae em flor masculina; d – e) Riodinidae em flor feminina; f) Partamona em flor masculina; g) Fotomicrografia do pólen (32.230x); h) Pistilo sob fluorescência com grãos de pólen na superfície do estigma emitindo tubos polínicos através do estilete.

a b

c d

e f

g h

114

A viabilidade média ficou acima de 80%, desde a abertura até cerca de 14:00 h,

período em que as flores estaminadas começavam a sofrer abscisão ao menor toque (Fig. 24).

A razão pólen/óvulo foi de 408,8, classificando a espécie como xenógama facultativa sensu

Cruden (1977).

0

20

40

60

80

100

% g

rãos

cor

ados

07:00 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00

hora

corados não corados

Figura 24. Viabilidade do pólen de Carapa guianensis expresso em percentual de grãos corados e não corados.

As flores masculinas e femininas exalam um aroma agradável, forte e adocicado,

semelhante ao aroma de jasmim, desde a abertura, sendo mais intenso entre as 5:00 h e 6:30 h

da manhã (cerca de 10 a 12 horas após a antese). Nos testes com vermelho neutro, foram

localizados osmóforos na borda do estigma das flores femininas e nas pétalas, as quais

apresentaram pontuações vermelho-intenso, bem próximas uma das outras, principalmente na

metade superior, bem como na base do tubo estaminal e nos nectários. A base do tubo

estaminal das flores masculinas e as pétalas das flores masculinas e femininas coraram mais

intensamente.

Além do pólen, as flores de andiroba ofertam néctar aos visitantes, porém esse

recurso é produzido em porções bastante reduzidas, sendo encontrado nas flores pistiladas

como um exudato levemente perceptível, na base das pétalas, pelo lado interno da câmara

corolínica circundando o ovário. Não foi possível coletar o néctar para avaliar a concentração

de açúcares e o volume.

115


Os visitantes florais foram pouco freqüentes e basicamente constituídos por

insetos de pequeno porte das classes Hymenoptera e Lepidóptera (Fig. 23).

Tabela 6. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Carapa guianensis na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004.


Apidae Cephalotrigona cfr. femorata (Smith, 1854) Tap O P Plebeia sp. 1 Tap O P Tetragona clavipes (Fabricius, 1804) Tap/Bel O N, P Tetragonisca angustula (Lepeletier, 1811) Tap/Bel O N, P Trigona fulviventris (Guérin, 1848) Tap/Bel R N Trigona sp. 1 Tap O N, P Trigona sp. 2 Tap O N, P Trigona sp. 3 Tap O N, P Trigona williana (Friese, 1900) Tap O N, P

Vespidae Polybia sp. 1 Tap R P Synoeca virginea (Fabricius, 1804) Bel/Tap R P

Sphecidae 1 espécie não identificada Tap R N

COLEOPTERA Chrysomelidae

2 espécies não identificadas Bel/Tap O P DIPTERA

Syrphidae Ornidia obesa (Fabricius, 1775) Tap O N, P

Sarcophagidae 1 espécie não identificada Tap O P

LEPIDOPTERA Riodinidae

4 espécies não identificadas Tap P N, P Lycaenidae

3 espécies não identificadas Tap P N, P ORTHOPTERA

Blatellidae 1 espécie não identificada Tap O P


Foram encontrados lepidópteros da família Riodinidae e Lycaenidae, que são

borboletas de tamanho variando entre 2,5 cm e 3 cm (envergadura da asa), representadas por

sete espécies distintas. Esses insetos visitavam as flores em um horário bastante específico,

116

entre as 5:30 h e 6:30 h da manhã, coincidindo com o período de que as flores apresentaram

maior intensidade de fragrância, que deve ser um atrativo a esses visitantes. Observou-se que

tanto os Riodinidae quanto os Lycaenidae visitavam flores pistiladas e estaminadas

indiscriminadamente, para coleta de néctar e pólen, em visitas que duravam até três minutos.

O seu comportamento foi compatível com o de polinizadores legítimos.

O outro grupo mais relevante de visitantes florais foi constituído por abelhas

nativas sem ferrão, Apidae – Meliponina, visitando principalmente as flores masculinas em

busca de pólen. Essas abelhas visitavam as flores entre as 5:30 h da manhã até cerca de 10:00

horas, em visitas de até 15 s de duração. Raramente as meliponinas visitavam as flores

femininas, portanto sua atuação como polinizadores legítimos é questionada, apesar da

compatibilidade de tamanho com as flores de C. guianensis. O horário de visitas coincide com

o período de liberação do pólen e receptividade do estigma, mas a freqüência reduzida e a

falta de visitação nas flores pistiladas não as tornam polinizadores eficientes.

Outros visitantes menos freqüentes foram os representantes das famílias

Chrysomelidae, Sarcophagidae e Blatellidae, que fizeram visitas noturnas, na maioria das

vezes para coleta de pólen, não sendo encontrados nas flores femininas. Ornidia obesa,

Synoeca virginea, Polybia sp. e os Sphecidae visitaram as flores masculinas durante o dia

para coletar néctar e pólen, mas não foram considerados polinizadores, ao contrário, as vespas

foram pilhadoras de pólen. A lista de visitantes florais consta da tabela 6.


Em nenhuma das 1.919 flores destinadas à autopolinização espontânea, bem como nas

759 flores usadas nos testes de autopolinização induzida, houve germinação do pólen na

superfície do estigma, e, conseqüentemente, não houve formação de frutos. Dentre as 324

flores usadas nos testes de xenogamia em condições de laboratório (polinização cruzada in

vitro), foram encontrados 192 pistilos com pólen germinado, correspondendo a 59,3% do total

de flores manipuladas, e desse total, 52,1% (100 pistilos) exibiram crescimento do tubo

polínico e fertilização dos óvulos. Como os testes de xenogamia foram realizados em

laboratório, não foi possível obter o percentual de frutos formandos com esse tratamento.

A taxa de polinização natural foi de 1,7%, registrando-se a formação de 49 frutos

dentre as 2.812 flores destinadas a esse tratamento (tabela 7).

117

Tabela 7. Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de polinização controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Carapa guianensis. Os dados correspondem a percentual de pólen germinado, pistilos fertilizados e frutos maduros (percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em cada tratamento).

Tratamento N° de flores Pólen

germinado Pistilos

fertilizados Frutos

maduros

Autopolinização espontânea 1.919 0 0 0

Autopolinização induzida 759 0,1% (1) 0 0

Polinização cruzada* 324 59,3% (192) 30,9% (100) na

Controle 2.812 na na 1,7% (49)

* in vitro; na = não avaliado

Foi constatado que a exclusão de visitas de agentes de polinização no teste de

autopolinização espontânea impediu a formação de frutos, mostrando a dependência do

serviço prestado pelos polinizadores para a reprodução da espécie. Além disso, há fortes

indícios de que C. guianensis é uma planta obrigatoriamente alógama, uma vez que ocorreu

inibição da germinação do pólen em 99,9% dos pistilos autopolinizados.

118

3.4. Biologia da polinização de Symphonia globulifera L.f. – Clusiaceae (anani)


Na FLONA do Tapajós, o florescimento de S. globulifera nos anos de 2002 a

2004 ocorreu anualmente, com dois eventos distintos, sendo o primeiro menos expressivo,

registrado durante o período chuvoso, entre os meses de fevereiro e junho e o segundo, com

maior intensidade e sincronismo, registrado entre os meses de julho a novembro. No ano de

2002, foram registrados três picos de florescimento nos meses de março (64,1%), junho

(35,1%) e outubro (49,2%). Em 2003 e 2004, o florescimento durante o período chuvoso foi

mais discreto, atingindo no máximo 9,1% em abril de 2003 e 7,7% em maio de 2004. Nesse

intervalo, a floração mais expressiva foi observada em setembro de 2003, quando até 73,2%

das árvores monitoradas estavam com flores (Fig. 25a).

O desenvolvimento dos frutos ocorreu entre os meses de julho de 2002 a fevereiro

de 2003, com maior representatividade no mês de novembro de 2002 (63%) e entre os meses

de setembro de 2003 a março de 2004, como maior percentual registrado também no mês de

novembro (78,7%). Durante o florescimento no período de menor precipitação pluviométrica,

era comum encontrar frutos em avançado estagio de maturação que haviam sido formados na

floração do primeiro semestre (Fig. 27b). Os frutos são do tipo drupa, com estigma

marcescente, medindo 2 a 4 cm de diâmetro (esféricos), de coloração verde a amarelada

quando maduros, com uma a três sementes elipsóides. A maturação dos frutos ocorreu

principalmente no mês de março, registrando-se até 55,8% de disseminação de frutos maduros

em 2004, coincidindo com o período de maior intensidade de chuvas na região. A dispersão é

zoocórica, com uma grande variedade de animais consumindo os frutos maduros ainda na

copa das árvores (macacos, ave, morcegos) e após sua queda (mamíferos de pequeno a médio

porte). As árvores são perenifólias, observando-se a de troca de folhas principalmente nos

meses de fevereiro e julho, antecedendo as fases de floração.

119

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

BFL FLO

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

FRU DIS

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

DEP DET

Figura 25. Fenologia de Symphonia globulifera durante o período de outubro de 2001 a julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total).

a b

c

2002 2003 2004

120


Symphonia globulifera apresenta inflorescências cimosas subumbeliformes com

média de 5,7 (± 4,8; 1 – 14 flores; n = 30) flores abertas por dia, de um total de até 23 flores

por inflorescência. As flores são actinomorfas, diclamídeas, hermafroditas, globosas a

subglobosas, com 22,9 mm de comprimento por 35,3 mm de diâmetro; cálice dialisépalo,

quincuncial, com cinco lóbulos mais largos que longos, de coloração esverdeada com bordas

avermelhadas, medindo cerca de 5 mm de comprimento; corola pentâmera, dialipétala, sendo

as pétalas rígidas, fortemente imbricadas, rotundas, de cor vermelho intenso a vermelho claro,

às vezes com bandas esbranquiçadas, sendo a porção distal vermelho-escura a vinho, com

cerca de 10 mm de diâmetro, curvadas para o ápice formando uma câmara globosa onde o

néctar é armazenado; androceu com filetes monadelfos terminando em cinco lobos

triangulares de cor vermelho escuro a marrom, com 3-(4) anteras em cada, adnatas aos lobos

do tubo estaminal, extrorsas, com deiscência valvar, liberando pólen envolvido em uma

substância pegajosa, como um tipo de resina; gineceu com estilete e ovário inclusos no tubo

estaminal, cinco lóculos e dois óvulos por lóculos, estigma seco, pentalobado, com lobos em

forma de cones curvados, de cor bege claro a marfim, com um orifício apical em cada. O

estilete mede cerca de 4 mm de comprimento.

As flores estão orientadas quase totalmente em uma posição vertical em relação

ao eixo do ramo onde as inflorescências ficam inseridas (Fig. 26). Após a antese estar

completa, as anteras e o estigma posicionam-se acima do nível da corola, e cada lobo do

estigma se projeta acima e por entre as duas anteras adjacentes, de modo que as superfícies do

estigma e das anteras fiquem no mesmo nível. Há um nectário bem desenvolvido circundando

a base do tubo estaminal.

As flores são extremamente vistosas à distância, devido ao vermelho vivo das

pétalas, e sua morfologia lembra o formato de uma coroa. Não foi detectado nenhum aroma

perceptível ao olfato humano nas flores abertas, portanto não foi aplicado o teste olfativo. Na

presença do vermelho neutro, apenas as anteras ficaram pigmentadas de cor-de-vinho.

121

Figura 26. Representação esquemática das características florais de Symphonia globulifera: a) Ramo fértil; b) Pétalas; c) Antera; d) Flor sem a corola; e) Vista superior do estigma; f) Fruto; g) Corte longitidinal da flor. (ilustrador: A. E. Rocha)

122

A antese é noturna, ocorrendo entre 0:00 h e 4:00 h. O néctar é produzido

copiosamente, podendo atingir 25,7 µl/hora, com três picos distintos ao longo do dia (Fig.

27). Quando não visitadas para coleta de néctar, este recurso transborda das flores, gotejando

como chuva ao balançar os ramos. O grau brix variou entre 9,1% até 10,8%. Apesar da

existência de pólen e resina, o atrativo primário aos visitantes é o néctar, salvo no caso das

visitas de abelhas pilhadoras de pólen. (Fig. 28).

0

10

20

30

40

50

60

70

80

6.30 7.30 8.30 9.30 10.30 11.30 12.30 13.30 14.30 15.30

hora

volu

me

(ml)

Volume

Figura 27. Variação da produção do néctar das flores de Symphonia globulifera (volume + DP) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do Tapajós.

0

5

10

15

20

6.30 7.30 8.30 9.30 10.30 11.30 12.30 13.30 14.30 15.30

hora

% d

e aç

úcar

Concentração de açúcar

Figura 28. Variação da concentração de acúcares (grau brix + DP) do néctar das flores de Symphonia globulifera (%) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do Tapajós.

123

A deiscência das anteras ocorreu a partir das 6:00 h até cerca de 7:00 h. Uma vez

que o pólen está envolto numa substância pegajosa, não há meios de ocorrer a transferência e

deposição de pólen nos lobos estigmáticos pelo vento ou gravidade, seja entre flores distintas

ou na mesma flor. É obrigatória a existência de um vetor biótico para promover o fluxo de

pólen.

As flores continuam íntegras durante aproximadamente um dia, entrando em

senescência 24 horas após a antese, iniciada com o desprendimento das pétalas e conseqüente

abcisão da corola, permanecendo o gineceu e androceu desprotegidos por vários dias (até duas

semanas), desidratando gradativamente e caindo na ausência de fecundação.

A viabilidade do pólen é bastante elevada, atingindo até 100% entre as 8:00 h e

10:00 h, iniciando desde a antese e prolongando-se até o dia posterior, quando apresenta uma

discreta redução, ficando em 94%. Os grão de pólen são envoltos por substância viscosa,

evidente nas fotomicrografias em Microscópio Eletrônico de Varredura. Os grãos são

relativamente grandes (cerca de 44,3 µm), esferoidais, isopolar-radiosimétricos,

estefanoporados (5-6 porados), com exina tectada. Devido à apresentação do pólen envolto na

substância pegajosa, não foi possível fazer a contagem para estimar sua quantidade por flor, e,

conseqüentemente, obter a razão pólen/óvulo. A receptividade do estigma concentra-se no

ápice dos lobos, mais especificamente nos poros, ocorrendo desde a antese até o dia seguinte.


Os visitantes observados foram aves de pequeno porte pertencentes a seis famílias,

predominando os da classe Passeriformes. Na FLONA do Tapajós houve uma riqueza de 21

espécies de aves (Tabela 8), sendo as mais freqüentes Cyanerpes caeruleus (saí-de-perna-

amarela), Cyanerpes cyaneus (saíra-beija-flor), Dacnis cayana (saí-azul), Chlorophanes spiza

(saí-verde), Hemithraupis guira (saíra-de-papo-preto), Lamprospiza melanoleuca (pipira-de-

bico-vermelho), Melanerpes cruentatus (benedito-da-testa-vermelha), Psarocolius viridis (japu-

verde), Tachyphonus cristatus (tiê-galo), Tangara punctata (saíra-negra) e Tangara velia (saíra-

diamante) todos considerados polinizadores legítimos de S. globulifera. Os beija-flores

Anthracothorax nigricollis (beija-flor-de-veste-preta), Florisuga melivora (beija-flor-azul-de-

rabo-branco), Heliothryx auritus (beija-flor-de-bochecha-azul), Hylocharis sapphirina (beija-

flor-safira), Thalurania furcata (beija-flor-tesoura-verde) e Threnetes leucurus (balança-rabo-de-

garganta-preta) também foram classificados como polinizadores, embora pareçam ser menos

eficientes que os passeriformes. As espécies Pyrrura picta (tiriba-de-testa-aul), Aratinga

124

leucophtalma (periquitão-maracanã), Brotogeris chrysoptera (periquito-de-asa-dourada), Celeus

grammicus (picapauzinho-chocolate) e Pteroglossus sp. (araçari), foram classificados como

polinizadores ocasionais. Os psitacídeos foram menos freqüentes que todos os demais, porém

seu comportamento na coleta de néctar acarretava a deposição de pólen no bico e na fronte,

tornando-os aptos a atuarem como polinizadores. Os pica-paus, por sua vez, foram bastante

habituais, mas considerados pouco eficientes devido ao seu tamanho avantajado em relação às

flores, apesar de realizarem visitas de longa duração, como no caso de Celeus grammicus, que

passavam até 30 minutos numa mesma árvore, visitando cerca de 50 flores, recebendo pólen na

porção mediana a distal do bico. O pica-pau Melanerpes cruentatus foi outro visitante assíduo,

realizando visitas de média duração (até 10 minutos), e seu tamanho foi mais compatível com a

flor do anani do que o tamanho de C. grammicus.

Os beija-flores foram visitantes assíduos, realizando visitas bastante rápidas, de 3 a 4 s

para cada flor, visitando entre cinco e seis flores de cada inflorescência por vez, exibindo

comportamento territorialista entre indivíduos da mesma espécie ou de espécies distintas,

demonstrado através de interações agonísticas com perseguições e contato corporal violento.

Cada conjunto de visitas durava entre 5 a 20 minutos. Durante as coletas, essas aves

aproximavam-se das flores pairando no ar ao inserirem o bico entre o tubo estaminal e as pétalas,

até alcançarem o nectário. O contato entre o bico dos beija-flores e as anteras ocorria

freqüentemente. Observou-se que as flores visitadas pelos beija-flores foram, preferencialmente,

as que estavam localizadas mais expostas na copa da árvore, recebendo mais raios solares.

As visitas dos passeriformes iniciavam por volta das 5:30 h e geralmente ocorriam em

grupos de até 12 aves de três a quatro espécies diferentes, quase sempre representados por casais.

Esses passarinhos pousavam nos galhos mais próximos das inflorescências, usando-os como

poleiro para se aproximarem das flores, inserindo o bico por entre o tubo estaminal e as pétalas

para coletar néctar e com esse movimento recebiam uma amostra de pólen na cabeça e/ou fronte

e na parte distal do bico. As visitas duravam entre 5 e 15 minutos, sendo que para cada flor o

período de visita durava de 1 a 2 minutos. Cada ave visitava cerca de 20 a 30 flores no total,

percorrendo o maior numero possível de flores abertas numa inflorescência e depois passando

para outras, onde repetia o mesmo comportamento. Após um conjunto de visitas, as aves se

afastavam da copa de S. globulifera até uma nova assembléia chegar nas inflorescências. Os

intervalos entre as visitas desses bandos duravam entre 20 a 40 minutos. Observou-se que

durante as visitas os passeriformes vocalizavam bastante (Fig. 29).

125

Figura 29. Symphonia globulifera: a) Inflorescências; b) Flor e fruto; c – h) Polinizadores; (Cyanerpes caeruleus, Tachyphonus cristatus, Celeus grammicus, Chlorophanes spiza, Lamprospiza melanoleuca, Thalurania furcata) (continua...)

a b

c d

e f

g h

126

Figura 29. j – l)) Polinizadores, Thalurania furcata, Dacnis cayana ♂, Dacnis cayana ♀, Cyanerpes cyaneus, Tangara punctata); m – n) Fotomicrografia do pólen; o) Estigma sob flourescencia com tubo polínico; p) Fotomicrografia da antera.

g h i j

k l

o p

m n

127

Foram observadas visitas de insetos das ordens Hymenoptera e Lepidoptera nas flores

abertas. As abelhas coletavam néctar ou pólen, quase sempre perfurando a corola para ter acesso

ao néctar. As borboletas muitas vezes utilizavam os orifícios abertos pelas abelhas ou coletavam

o néctar que gotejava das flores. Nenhum foi considerado polinizador, uma vez que suas visitas

foram claramente ilegítimas.

Em Belém, as espécies mais freqüentes foram Ramphocelus carbo carbo (bico-de-prata)

e Thraupis episcopus episcopus (saí-guaçu-azul), seguidos por Thalurania furcata e Florisuga

mellivora. Os passeriformes visitavam as flores pela manhã e pela tarde, pousando nos ramos

próximos às flores para coletar o néctar. Os beija-flores foram mais freqüentes no período da

manhã, comportando-se de maneira característica para coletar néctar, pairando no ar e

inserindo o longo bico no exíguo espaço entre as pétalas e o tubo estaminal, em visitas rápidas

(2 a 4 segundos). Não se observou superposição de visitas intra ou interespecificamente.

Tabela 8. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Symphonia globulifera na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004.

Visitantes florais Local Categoria* Recurso+ AVES APODIFORMES

Trochilidae Anthracothorax nigricollis (Vieillot, 1817) Tap P N Florisuga mellivora (Linnaeus, 1758) Bel/Tap P N Heliothryx auritus (Gmelin, 1788) Tap P N Hylocharis sapphirina (Gmelin, 1788) Tap P N Thalurania furcata (Gmelin, 1788) Bel/Tap P N Threnetes leucurus (Linnaeus, 1766) Tap P N

PASSERIFORMES Thraupidae

Chlorophanes spiza (Linnaeus, 1758) Tap P N Cyanerpes caeruleus (Linnaeus, 1758) Tap P N Cyanerpes cyaneus (Linnaeus, 1766) Tap P N Dacnis cayana (Linnaeus, 1766) Tap P N Hemithraupis guira (Linnaeus, 1766) Tap P N Lamprospiza melanoleuca (Vieillot, 1817) Tap P N Ramphocelus carbo carbo (Pallas, 1674) Bel P N Tachyphonus cristatus (Linnaeus, 1766) Tap P N Tangara punctata (Linnaeus, 1766) Tap P N Tangara velia (Linnaeus, 1758) Tap P N Thraupis episcopus episcopus (Linnaeus, 1766) Bel P N

Icteridae Psarocolius viridis (Statius Muller, 1776) Tap O N

PICIFORMES Picidae

Celeus grammicus (Natterer & Malherbe, 1845) Tap O N

128

Melanerpes cruentatus (Boddaert, 1783) Tap O N Ramphastidae

Pteroglossus sp. Tap O N PSITTACIFORMES

Psittacidae Aratinga leucophtalma (Statius Muller, 1776) Tap O N Brotogeris chrysoptera (Linnaeus,1766) Tap O N Pyrrhura picta (Statius Muller, 1776) Tap O N

INSECTA LEPIDOPTERA

Papilionidae Heraclides chiansiades (Westwood, 1872) Tap R N

Pieridae Phoebis trite (Cramer, 1777) Tap R N

Nymphalidae Hamadryas arinome (Lucas, 1853) Tap R N Philaetria dido (Linnaeus, 1763) Tap R N

HYMENOPTERA Apidae

Trigona truculenta (Almeida, 1984) Tap R N Trigona williana (Friese, 1900) , Tap R P, N


Quanto ao sistema reprodutivo, apesar de não terem sido feitos testes de campo

com polinização controlada nesse estudo, Bittrich & Amaral (1996) sugeriram que a espécie

possui autocompatibilidade facultativa, uma vez que dentre 118 autopolinizações realizadas,

houve a formação de 28 frutos. Entretanto, estudos realizados por Degen et al. (2004) na

Guiana Francesa, mencionam uma elevada taxa de cruzamento multiloco (tm = 0,920),

indicando que a espécie é preferencialmente alógama, apesar da existência de uma parcela

significativa de endogamia biparental (tm – ts = 0,156), que os autores interpretaram como

resultado de uma dispersão de pólen limitada na área de estudo.

129

3.5. Biologia da polinização de Bagassa guianensis Aubl. – Moraceae (tatajuba)


Bagassa guianensis tem um padrão anual de florescimento anual, entretanto a

percepção da ocorrência de flores abertas nas inflorescências pistiladas é praticamente

impossível de ser feita a partir de observações visuais com binóculo, pois a estrutura da

inflorescência em fase não fértil (quando existem apenas “botões florais”) pouco difere da sua

fase fértil, verificada quando ocorre a emissão de estigmas. Para se ter certeza da fase de

floração nas plantas femininas, foi necessário coletar inflorescências e examiná-las de perto

para verificar a presença de estigmas. Nas plantas masculinas não havia esse problema, uma

vez que as inflorescências em forma de espiga denotavam claramente a ocorrência de

florescimento. Observou-se um sincronismo no florescimento de plantas pistiladas e

estaminadas, sendo que o período de ocorrência dessa fenofase foi mais longo para as plantas

estaminadas (junho a dezembro, com algumas plantas florescendo entre fevereiro e abril), do

que o registrado para as plantas femininas (julho a novembro, com maior intensidade no mês

de agosto), conforme observado na figura 30a e 30b.

A dificuldade de identificar a fase de florescimento nas árvores femininas torna-se

patente quando verificamos que a frutificação foi registrada em até 100% das árvores

monitoradas no mês de novembro de 2002 e 91,2% no mês de setembro de 2003, enquanto

que se registrou apenas 39% de árvores com flores em setembro de 2002 e 17,8% em agosto

de 2003, períodos que deveriam estar com percentuais equivalente de indivíduos com flores

(Fig. 31a).

A fase de frutificação estendeu-se de maio de 2002 a fevereiro de 2003 e de

dezembro de 2003 a fevereiro de 2004. O ponto máximo de disseminação de frutos ocorreu

nos meses de janeiro de 2002 (72,7%), janeiro de 2003 (67,2%) e janeiro de 2004 (83,3%), na

época de maior precipitação pluviométrica na região do Baixo Amazonas (Fig. 31b).

Foi observada a ocorrência de caducifolia total em até 43,7% simultaneamente nas

árvores femininas e em 24,2% das árvores masculinas, no mês de julho, precedendo o início

da floração (Fig. 31c).

130

0

20

40

60

80

100

j f m a m j j a s o n d j f m a m j j a s o n d j f

% d

e in

diví

duos

BFL FLO

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

DEP DET

Figura 30. Fenologia de árvores masculinas de Bagassa guianensis durante o período de janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total).

b

a

2002 2003 2004

131

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

BFL FLO

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

FRU DIS

0

20

40

60

80

100


% d

e in

diví

duos

DEP DET

Figura 31. Fenologia de árvores femininas de Bagassa guianensis durante o período de janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total).

a

b

c

2002 2003 2004

132


Bagassa guianensis é uma planta dióica. As árvores femininas têm inflorescências

pedunculadas globosas, do tipo capítulo, medindo entre 1 a 2,5 cm de diâmetro, reunindo

centenas de flores contíguas com perianto tepalóide carnoso tetralobado e pubérulo, de cor

verde, ovário monocarpelar, com um único óvulo, estigma filiforme bipartido e pubérulo a

tomentoso, medindo entre 1 a 1,5 mm, sendo um lóbulo mais curto que o outro. As

inflorescências femininas são formadas por um conjunto de flores adnatas com um eixo

central carnoso, sendo reconhecidas como flores pela emissão do estigma (Fig. 32). Que

ocorre praticamente simultaneamente numa inflorescência e em até 10 dias numa árvore. As

inflorescências permanecem com flores em “antese” (estágio onde as flores ficam com

estigmas expostos) permanecem nesse estágio por até duas semanas. O estigma é seco, hialino

e filiforme, conferindo uma aparência pubescente ao capítulo, observando-se o escurecimento

dos estigmas ao final do ciclo, seguido de sua abscisão. A fase de maturação do fruto é

denotada pelo intumescimento do perianto sepalóide, que confere um formato irregular à

superfície do capítulo, que nessa fase está se transformando em uma infrutescência.

As árvores masculinas apresentam inflorescências do tipo espiga medindo entre

3,5 a 12 cm de comprimento, com centenas de flores estaminadas perfiladas com perianto

tepalóide membranoso tetrapartido ou tetralobado, pubérulo, com dois estames livres e

excertos, anteras basifixas, e um pistilóide. A coloração predominante é verde, mas as anteras

que à princípio são rosadas mudam para marrom quando entram em senescência, alterando a

cor das inflorescências para um tom entre o verde e o marrom. As anteras abrem quase todas

ao mesmo tempo, liberando o pólen seco e pulverulento durante vários dias. A duração de

uma inflorescência pistilada é longa, de até três semanas, não sendo registrada a abscisão das

anteras e sim da inflorescência como um todo, ficando depositadas no solo, sob a copa das

árvores por um período muito longo, sendo possível encontrar inflorescências secas sob o

folhiço da floresta, provenientes do florescimento do ano anterior. Tanto as inflorescências

femininas quanto as masculinas estão posicionadas nas axilas foliares, sendo opostas,

solitárias ou em dupla (Fig. 33).

133

Figura 32. Representação esquemática das características florais de Bagassa guianensis. a) Inflorescência pistilada e folha; b) Flor pistilada aberta e corte longitudinal do ovário; c) Pistilo; d) Inflorescência estaminada; e) Flor estaminada aberta com estames e pistilóide; f) Estame; g) Fruto. (ilustrador: A. E. Rocha)

a

e

f

b c

d g

134

As observações ao nível da copa foram feitas principalmente nas árvores

femininas, em função da realização dos testes sobre o sistema reprodutivo e eventos

associados à polinização. Assim, observou-se que na fase de plena antese das flores

femininas, um suave odor bastante agradável é liberado nas primeiras horas da manhã, entre

às 5:30 e 7:30 horas. A receptividade dos estigmas tem também longa duração, uma vez que

os testes com Peroxtesmo KO revelaram a presença atividade enzimática em inflorescências

com diferentes períodos de tempo decorridos desde a emissão dos estigmas, sugerindo que o

tempo prolongado de exposição dos estigmas é compatível com a sua funcionalidade.

As inflorescências estaminadas oferecem pólen em abundância aos visitantes

florais. Por outro lado, não foi encontrado nenhum recurso primário ofertado nas

inflorescências pistiladas. Os grãos de pólen são muito pequenos (cerca de 5 x 7 µm),

diporados, oblato-esferoidais, com sexina granulada.


Foi observado que os únicos visitantes nas flores de Bagassa guianensis foram

diminutos insetos pertencentes à família Thripidae, conhecidos popularmente como tripes ou

lacerdinhas. Esses insetos medem cerca de 2 a 3 mm de comprimento e são facilmente

transportados pelo vento.

Sua presença nas inflorescências pistiladas foi registrada em diversas ocasiões ao

longo do dia, sempre em grandes aglomerados que eram trazidos por lufadas de vento através

do dossel da FLONA do Tapajós, permanecendo nas inflorescências em grupos de até cinco

indivíduos por cerca de 5 minutos em média. O horário de visita dos tripes foi notado, na

maioria das vezes, entre as 8:00 e 11:00 horas da manhã. A presença desses insetos não foi

observada todos os dias, mas considerando-se o longo tempo de disponibilidade de flores

abertas com estigma receptivo, sua atuação como polinizadores coadjuvantes, associados ao

vento, é considerada relevante para o sucesso reprodutivo de B. guianensis. Os mesmos

insetos foram também coletados nas inflorescências masculinas, reforçando a hipótese de sua

importância como co-polinizadores.

A constância dos tripes nas inflorescências indica que esses insetos são atraídos

pelas flores, provavelmente devido ao aroma emitido pelas mesmas. Nas inflorescências

masculinas, esses agentes podem coletar pólen como recompensa floral, mas nas

inflorescências femininas, aparentemente não há recompensa aos visitantes (pólen ou néctar),

portanto acredita-se que sua atração a essas inflorescências pode ocorrer “por engano”

135

(mistake-pollination), devido ao aroma exalado ser o mesmo que nas inflorescências

masculinas. Esse equívoco acaba por favorecer a polinização de B. guianensis.

Figura 33. Características florais de Bagassa guianensis: a) Inflorescência feminina; b) Inflorescências masculinas; c) Fruto; d) Inflorescência feminina visitada por Thysanoptera; e – f) Pistilo sob fluorescencia com tubos polínicos percorrendo o estilete e penetrando no óvulo.

a b

c d

e f

136

3.5.4. Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa

guianensis

A ocorrência de transporte de pólen mediado pelo vento na área de estudo,

medido através da instalação de armadilhas para captura de pólen do tipo Megastigmata

mostraram forte evidências de anemofilia.

Esse experimento foi feito no auge do período de florescimento da espécie, nos

meses de julho e agosto de 2004. Os resultados confirmaram que o pólen da tatajuba estava

sendo disperso pelo vento e chegava até as inflorescências pistiladas, uma vez que as

armadilhas instaladas ao nível da copa de árvores femininas apresentaram pólen aderido em

sua superfície. As análise em laboratório revelaram a presença de diversos tipos polínicos

sendo transportados pelo vento na FLONA do Tapajós, e o pólen de Bagassa guianensis foi

identificado em 238 das 574 amostras analisadas conforme consta da figura 34.

0

50

100

150

200

250

300

9/7

13/7

15/7

20/7

22/7

27/7

28/7

29/7 5/8

18/8

24/8

31/8

período

quan

tidad

e de

pól

en

0

10

20

30

40

50

60

% d

e flo

resc

imen

to

n° pólen FLO

Figura 34. Quantidade de grãos de pólen capturados com a armadilha Megastigmata em

árvores femininas de Bagassa guianensis no período de julho e setembro de 2004 (colunas) e percentual de árvores masculinas em fase de floração no período de janeiro de 2002 a fevereiro de 2004 (linhas), na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará.

137

Foram encontrados entre 30 e 251 grãos de pólen aderidos às palhetas usadas na

armadilha Megastigmata nos 12 dias em que o experimento foi realizado, com uma média de

19,8 (± 12,2) grãos por amostra. Dessa maneira, verifica-se claramente que o pólen da

tatajuba é transportado pelo vento e, 40,7% do pólen encontrado nas armadilhas instaladas sob

a copa de árvores femininas é pólen conspecífico.

Além do experimento de captura de pólen, os resultados da exclusão de pólen em

inflorescências femininas com três tipos distintos de material (sacos de tecido, papel

impermeável e polietileno perfurado), comparado a um grupo de inflorescências marcadas

como controle da polinização natural (aberta), mostraram que a taxa de polinização aberta é

bastante elevada, uma vez que das 58 inflorescências etiquetadas como controle do

experimento, 63,8% resultaram em infrutescências maduras. Com relação às inflorescências

isoladas, registrou-se a formação de apenas uma infrutescência (3,3%) dentre as 30 que foram

protegidas com sacos de pano, e o mesmo foi registrado para aquelas isoladas com sacos de

acetato perfurado. Nas 30 inflorescências protegidas com sacos de papel impermeável não

houve formação de infrutescências (Tabela 9).

Tabela 9. Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de isolamento de inflorescências de Bagassa guianensis com três tipos distintos de material (sacos de tecido fino do tipo “voal”, sacos de papel impermeável e sacos de polietileno perfurado) na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, em 2004, expresso em quantidade de infrutescências formadas e percentual de frutificação.

Tratamento n° inflorescências n° infrutescências % frutificação

Pano 30 1 3,3

Papel 30 0 0

Acetato 30 1 3,3

Controle 58 37 63,8

Dessa maneira, observa-se claramente que a barreira imposta pelo material

impermeável (sacos de papel), impediu completamente a entrada de pólen e,

conseqüentemente, a formação de frutos. Por outro lado, os sacos de pano impediam a entrada

dos agentes bióticos (tripes), mas não impediram a entrada do pólen, e os sacos de polietileno

perfurados não impediam nem a entrada dos insetos, nem de pólen trazido pelo vento, mas

ambos resultaram no mesmo percentual de formação de frutos.

138

Com base nesses resultados, podemos inferir que Bagassa guianensis comportou-

se como uma planta preferencialmente anemófila (Faegri & van der Pijl, 1979), com uma

reduzida participação de agentes bióticos, através dos insetos da ordem Thysanoptera, família

Thripidae, uma vez que estes insetos foram encontrados tanto nas inflorescências femininas

quanto nas masculinas, mas sua participação na transferência eficiente de pólen ainda é

questionada.

139

4. Discussão

4.1. Fenologia:

Padrões fenológicos reprodutivos de espécies tropicais arbóreas são definidos pela

época de ocorrência, duração e freqüência do florescimento (Gentry, 1974; Newstron et al.,

1994a, 1994b; Bawa et al., 2003). O sistema de classificação de Gentry (1974), descreve

cinco padrões de florescimento e os associa aos sistemas de polinização. Newstron et al.

(1994a; 1994b) propuseram uma nova classificação de padrões fenológicos baseados na

freqüência de ocorrência, duração, amplitude, período de ocorrência, sincronia e regularidade

dos episódios, que vem sendo adotada mais recentemente. Os padrões propostos por esses

autores são baseados em uma escala de tempo anual, como segue: a) Contínuo (florescimento

interrompido por intervalos curtos e escassos); b) Sub-anual (florescimento em ciclos

múltiplos e irregulares na maioria dos anos); c) Anual (florescimento concentrado em um

único ciclo principal no ano); Supra-anual (florescimento em ciclos multianuais). Essa

classificação foi usada no estudo de Sakai et al. (1999) para espécies arbóreas da Malásia.

A vasta literatura sobre a fenologia reprodutiva de plantas tropicais tem abordado

principalmente a época de ocorrência associada à sazonalidade do florescimento em nível de

comunidades (Frankie et al., 1974; Opler et al., 1980; Newstron et al., 1994a; 1994b), mas

alguns estudos vincularam a fenologia de florescimento a diferentes grupos de polinizadores

(Dulmen, 2001).

Nesse estudo, foi observado que três das espécies (Jacaranda copaia, Carapa

guianensis e Bagassa guianensis) apresentaram um padrão de florescimento anual (Newstron

et al.,1994a; 1994b), enquanto Dipteryx odorata e Symphonia globulifera tiveram um padrão

sub-anual de florescimento. O padrão anual é o mais previsível e comum nas plantas tropicais,

e geralmente ocorre na mesma época a cada ano, podendo ser dividido em três subclasses: a)

Anual breve: chamado big bang por Gentry (1974), com duração de quatro semanas, no

máximo; b) Anual intermediário: chamado cornucópia por Gentry (1974) e sazonal por

Frankie et al. (1974), com duração de dois a três meses; e c) Anual estendido: com duração

acima de três meses, sendo comum encontrar nessa subclasse espécies com florescimento

anual intermediário em nível de indivíduo e anual estendido em nível de população

(Newstron et al., 1994b).

Dentre as espécies anuais, o período de maior percentual de florescimento na

população foi sincronizado com os meses de menor precipitação pluviométrica (agosto a

140

novembro). Em J. copaia, esse evento fenológico teve duração de até quatro semanas por

árvore e flores com longevidade de um dia, inserindo-se na classificação de florescimento

breve (Newstron et al., 1994b) ou big bang, (Gentry, 1974), porém ao nível de população o

florescimento pode ser considerado anual intermediário (Newstron et al., 199ab) ou

cornucópia (Gentry, 1974). C. guianensis teve um comportamento distinto, com

florescimento bastante prolongado e intermitente, sendo considerado anual estendido sensu

Newstron et al. (1994b) ou multiple bang (Gentry, 1974). B. guianensis apresentou uma

variação no padrão cornucópia, pois a fase de “flor aberta” dos capítulos (inflorescências) das

árvores femininas durou entre três a quatro semanas para cada árvore, e, por conseguinte, as

flores tiveram a mesma longevidade, mas nas árvores masculinas as inflorescências tiveram

uma longevidade maior, entre seis a oito semanas por árvore. Dessa forma foi classificada

como anual intermediária sensu Newstron et al. (1994b)

Em D. odorata as plantas estudadas mostraram um padrão assincrônico de

florescimento, com no máximo 34,3% indivíduos florescendo em sincronia na época chuvosa

(2002) e 33,7% (2003) florescendo na época de estiagem, com uma alternância de épocas de

floração entre os anos de monitoramento. Uma vez que o florescimento ocorreu mais de uma

vez ao longo do ano na população de árvores estudadas, a espécie teve um padrão de

florescimento sub-anual, de acordo com Newstron et al. (1994b). Por outro lado, S.

globulifera apresentou três picos de florescimento no ano de 2002, com 64,1% em março,

35,1% em junho e 49,2% em setembro, e apenas um pico em 2003, com 73,2% em setembro,

sendo encontrado, de fato, as mesmas árvores florescendo duas vezes ao ano. Essa espécie foi

também classificada como sub-anual sensu Newstron et al. (1994b), que consideram esse

padrão o menos previsível entre as árvores tropicais, apresentando episódios múltiplos de

florescimento na maioria dos anos, com ciclos altamente irregulares, tendo sido chamado de

multiple-bang (Gentry, 1974), episódico (Bullock et al., 1983), intermitente (Berg, 1989) e

periódico (Haber & Frankie, 1989).

Esses padrões de floração têm relação direta com os processos reprodutivos e

sistemas de polinização, interferindo na competição e manutenção dos polinizadores

(Newstron et al., 1994b). Para os polinizadores, a duração do florescimento é importante no

sentido de permitir o estabelecimento de áreas de forrageamento baseadas em imagens

visuais. Dessa forma, há dois padrões claramente associados a diferentes grupos de

polinizadores, o florescimento estendido (FE), relacionado à polinizadores que utilizam linhas

de coleta (trapliners) e o florescimento massal (FM), ligado aos polinizadores oportunistas. O

primeiro tipo (FE) pode ser associado aos padrões contínuo, sub-anual e anual, enquanto que

141

o segundo tipo (FM), está mais ligado aos padrões sub-anual, anual breve ou supra-anual

sensu Newstron et al. (1994a, 1994b). O florescimento estendido favorece a polinização em

plantas com baixa densidade populacional, possibilitando o forrageamento à longa distância.

Para D. odorata, C. guianensis e S. globulifera, a presença de polinizadores trapliners

(abelhas, mariposas e aves, respectivamente) é vantajosa para a manutenção da integridade

dos processos reprodutivos. No caso das outras espécies, J. copaia, o florescimento massal e

sincronizado resulta na atração de uma grande variedade de polinizadores, e a abundância de

flores apesar de induzir os polinizadores a permanecerem forrageando na mesma planta,

também promove interações agonísticas entre os mesmos, que estimula a movimentação

desses agentes entre diferentes árvores em florescimento (Newstron et al., 1994b).

Na Amazônia, o período de menor precipitação pluviométrica concentra o

florescimento da maioria das espécies arbóreas (Carvalho, 1980; Alencar, 1988; 1994; Leão,

1990; Leão & Yared, 1999; Oliveira & Leão, 1999). Todas as cinco espécies estudadas

tiveram episódios de florescimento mais intensos nesse período, sendo que duas floresceram

exclusivamente na época de estiagem (J. copaia e B. guianensis). Entretanto, as demais

espécies (D. odorata, S. globulifera e C. guianensis) floresceram na época chuvosa e no

período de estiagem. Estudos anteriores feitos com as mesmas espécies, mostraram resultados

similares. B. guinensis floresceu nos terços finais do período e transição chuvas/estiagem,

entre os meses de junho a setembro na FLONA do Tapajós (PA) (Silva, 2005).Estudos

realizados na Amazônia têm mostrado grandes variações nos períodos de florescimento de D.

odorata, com registros de florescimento tanto no período chuvoso (Alencar et al., 1979;

Alencar, 1998; Leão & Carvalho, 2001) quanto na época de estiagem (Carvalho, 1999). S.

globulifera floresceu entre maio a setembro, coincidindo com o final do período chuvoso e

início de período de estiagem, no estuário do rio Amazonas (PA) (Freitas et al., 1998). Na

região de Manaus, C. guianensis, apresentou um período de florescimento mais intenso na

época chuvosa (dezembro a março) e no período de menor pluviosidade (outubro e novembro)

o florescimento foi mais discreto (Ferraz et al., 2002). Dessa forma, os resultados aqui

descritos são corroborados pelos estudos acima mencionados.

A fase de maturação e disseminação dos frutos das cinco espécies ocorreu,

principalmente, no final do período de estiagem e início do período chuvoso, com exceção de

D. odorata, que apresentou um fluxo contínuo de formação e disseminação de frutos.

As espécies J. copaia e B. guianensis foram classificadas como caducifólias, uma

vez que as árvores perderam completamente a folhagem em um determinado período do ano.

142

As demais espécies apresentaram uma fase de troca de folhagem antecedendo o

florescimento, sendo mais pronunciada em D. odorata.

A época de ocorrência dos eventos fenológicos pode afetar profundamente a

sobrevivência e sucesso reprodutivo das árvores em florestas tropicais (Sakai et al., 2005). A

predominância de florescimento das espécies na época de menor pluviosidade está de acordo

com os estudos feitos em outras florestas tropicais, explicados como uma estratégia de seleção

que evita o florescimento em dias de chuva intensa, que pode ocasionar danos às flores e

inibir a atividade dos polinizadores, que são resguardados com o florescimento em períodos

de estiagem, quando a chuva costuma ocorrer somente no período vespertino, não interferindo

nas interações entre os polinizadores e as flores (Newstron et al., 1994b). Em florestas

tropicais, o clima é continuamente quente e úmido, por isso os determinantes dos ciclos

fenológicos parecem estar relacionados a mudanças periódicas no regime de chuvas, causadas

por movimentos nas zonas intertropicais de convergência, um evento sazonal nos trópicos, ao

invés das diferenças na temperatura e duração do dia, como ocorre em florestas tropicais

secas. Os picos na irradiação solar podem influenciar os picos na queda de folhas e

florescimento (van Shaik et al., 1993), o que se observou com a maior intensidade de

florescimento das cinco espécies estudadas na época de estiagem. Além disso, o florescimento

em época seca e a dispersão na época chuvosa podem ter um caráter fortemente adaptativo,

uma vez que a disponibilidade de água é um fator fundamental a germinação das sementes e

sobrevivência das plântulas nos trópicos, onde é ampla a ocorrência de sementes recalcitrantes

(van Shaik et al., 1993). Esses fenômenos formam uma importante estratégia de preservação

dos ciclos reprodutivos das espécies arbóreas tropicais.

4.2. Biologia floral:

As espécies estudadas apresentaram três tipos diferentes de sistema sexual e flores

associadas a quatro sistemas ou síndromes de polinização. Três espécies têm flores perfeitas

ou hermafroditas (Jacaranda copaia, Dipteryx odorata e Symphonia globulifera), uma é

monóica (Carapa guianensis) e última (Bagassa guianensis), dióica.

As flores polinizadas por agentes bióticos específicos (flores zoofílicas) ou

agentes abióticos (anemófilas) apresentam um conjunto de características que convergem para

uma determinada síndrome de polinização, que pode funcionar como uma ferramenta

importante na predição do tipo de polinizador adaptado às características da flor (Endress,

1994). As interações planta-polinizador indicam haver uma relação mutualística com fortes

143

evidências de co-evolução (Feisinger, 1983), que levaram as plantas a desenvolver uma

variedade de adaptações para atrair diferentes visitantes de maneira a torná-los polinizadores

eficientes (Endress, 1994).

Dentre os atributos característicos típicos de flores de abelhas exibidos por J.

copaia, destacam-se a presença de flores com antese diurna, aroma discreto e agradável,

coloração lilás, recursos florais e órgãos sexuais protegidos, néctar produzido em quantidade

reduzida e com elevado teor de açúcar, convergindo dessa forma para a síndrome de

melitofilia (Faegri & van der Pijl, 1979; Proctor et al., 1996), consistente com o sistema de

polinização encontrado. Para Gentry (1974), as flores dessa espécie são do tipo

Anemopaegma, polinizadas por abelhas de médio a grande porte. A razão pólen/óvulo sensu

Cruden (1977) indicou que a espécie é autocompatível. Considerando que os grãos de pólen

não ficam expostos, sendo liberados gradativamente pelas anteras que, apesar de terem

abertura longitudinal, as valvas não ficam totalmente abertas, observou-se que a liberação do

pólen é feita em pequenos agregados, que são expelidos das anteras através da movimentação

dos visitantes. Esse processo evita desperdícios e prolonga a disponibilidade de pólen aos

visitantes florais, e pode ser a razão da baixa quantidade de pólen produzida pelas flores. Em

Arrabidea conjugata Correia et al. (2005) observaram esse mesmo padrão de liberação do

pólen.

Uma peculiaridade presente nas flores de J. copaia é o estaminódio, responsável

pela atração visual e olfativa dos visitantes e pelo estreitamento do caminho no interior da flor

Endress (1994), restringindo o acesso ao néctar a abelhas de língua longa (Proctor et al.,

1996; Walker-Larsen & Harder, 2000). Outros autores têm atribuído diferentes funções para

esse órgão. Morawetz (1982) citado por Bittencourt (2003) relacionou a mudança de

coloração do estaminódio com a senescência da flor, sendo um indicativo da ausência de

néctar. Vieira et al. (1992) sugeriram uma tripla função para o estaminódio de J. caroba: a)

Orientação visual devido ao contraste na cor do estaminódio e da corola; b) Guia olfativo

devido a presumível liberação de aroma pelos tricomas glandulares encontrados em toda sua

extensão; e c) Facilitador no contato entre o polinizador e os órgãos sexuais, devido à

diminuição do espaço interno da corola. Aliado a essas funções, Bittencourt (2003) propôs

uma quarta função, que seria a ampliação do espectro de polinizadores, uma vez que o

estaminódio é usado como guia de nectário por abelhas de pequeno porte, como os

halictídeos, que podem assim atuar como polinizadores. O estaminódio de J. copaia reúne

144

todas essas funções, sendo considerado um atributo fundamental na atratividade e seleção dos

polinizadores.

As flores de D. odorata por sua vez, possuem coloração branca a rosada, antese

diurna, presença de uma pétala modificada (vexilo) funcionando como plataforma de pouso,

forte odor adocicado, recursos florais e verticilos reprodutivos protegidos, produção de néctar

inclusive em flores no segundo dia após antese e grande quantidade de pólen, convergindo do

mesmo modo para a síndrome de polinização por abelhas (melitófila). O horário da oferta dos

recursos florais e a concentração de açúcares no néctar foram compatíveis com o tipo de

flores atrativas a abelhas. A intensidade do aroma exalado pelas flores abertas, do tipo

adocicado lembrando frutas frescas, também é um atrativo para esses polinizadores (Robacker

et al., 1988). As flores de Dipteryx panamaensis apresentam características muito

semelhantes às encontradas em D. odorata, com exceção da quantidade de néctar produzido

pelas flores de D. panamaensis, que pode alcançar até 12 microlitros (Perry & Starret, 1980).

As demais espécies apresentaram características totalmente distintas. C.

guianensis é uma planta com atributos que a qualificam para a polinização por mariposas,

pois diversas características encontradas nas suas flores são comuns em flores polinizadas por

mariposas, tais como a antese noturna, aroma forte (perceptível à longa distância) e agradável,

coloração branca ou creme, néctar e pólen produzidos em pequenas quantidades (Faegri &

van der Pijl, 1979). Apenas a forma tubular, tão característica de flores polinizadas por esses

agentes, não observada na espécie, o que possibilita a sua polinização por outros insetos

compatíveis com a morfologia floral. As espécies do gênero Carapa foram pouco estudadas

quanto as suas características reprodutivas, com exceção de alguns trabalhos sobre dispersão

de sementes realizados por Forget et al. (1999), Guariguata et al. (2002) com Carapa procera

e Ferraz et al. (2002) com C. guianenis e C. procera.

No caso de S. globulifera, as flores reúnem diversos atributos característicos de

ornitofilia (Faegri & van der Pijl, 1979; Proctor et al., 1996), tais como: coloração vermelho-

escarlate, extremamente atrativa a pássaros a curta e longa distância; ausência de aroma,

néctar produzido em abundância com baixa concentração de açúcares e armazenado na flor

por capilaridade; disponibilidade diurna de recursos; ovário protegido; estrutura dos tecidos

do perianto, gineceu e androceu bastante rígida e resistente; estames unidos; órgãos

reprodutivos expostos e posicionados longe da região de armazenamento de néctar; ausência

de aroma; e pólen envolto em um tipo de óleo-resina que facilita a aderência em superfícies

lisas como o bico dos pássaros.

145

Essa última característica trata-se de um fenômeno raro entre as árvores tropicais,

oferecendo vantagem no transporte e proteção contra pilhadores, fungos e ressecamento (que

leva à perda da viabilidade) (Bittrich & Amaral 1996). Observou-se que a viabilidade do

pólen permaneceu elevada nos testes realizados com flores de até dois dias reforçando esta

hipótese. Essa propriedade já foi descrita para outras espécies da família Clusiaceae. No caso

de Platonia insignis Mart., o pólen disponível em grande quantidade está envolto em óleo,

impedindo o transporte pelo vento e facilitando a aderência no bico e região frontal da cabeça

dos polinizadores que pertencem à família Pisittacidae (Maués & Venturieri 1996, 1997), da

mesma maneira que em Moronobea coccinea Aubl.(Vicentini & Fischer 1996). A presença de

óleo e resina em flores tropicais é geralmente associada à visita de grupos especializados de

abelhas que utilizam estes recursos na alimentação da prole e calafetagem do ninho (Endress

1994). O gênero Clusia tem oito espécies com flores secretoras de resina (Armbruster 1984).

Em Clusia nemorosa G.Mey. os polinizadores são abelhas da família Euglossinae (Lopes &

Machado 1998). A resina produzida pelas anteras do anani atraiu abelhas Melipinina do

gênero Trigona.

O estigma de S. globulifera, caracterizado pela presença poros no ápice dos

lóbulos pode corresponder ao tipo descrito por Schill et al. (1985) citado por Endress (1994),

chamado “Röhrennarben” = estigma tubular, no qual a superfície receptiva está relativamente

oculta em um tubo. A zona de maior receptividade do estigma sendo concentrada nos poros

de cada lobo, coincide com o local de penetração dos tubos polínicos verificado em Platonia

insignis (Maués & Venturieri, 1996). Bittrich & Amaral (1996) relatam a presença de um

pequeno canal partindo dos poros estigmáticos de S. globulifera, formado vários dias antes da

antese, cujas paredes apresentam diversas camadas de células alongadas ricas em citoplasma,

servindo possivelmente como um tecido transmissor para o crescimento do tubo polínico. O

néctar diluído de S. globulifera, produzido em quantidade abundante caracteriza as flores

como do tipo “nectar-flower = flor nectarífera” sensu Endress (1994).

A espécie B. guianensis apresentou diversos atributos favoráveis à polinização

anemófila sensu Faegri & van der Pijl (1979), como por exemplo, a presença de

inflorescências femininas e masculinas com centenas flores diminutas, com corola tepalóide

reduzida, sem atrativos visuais, sendo as flores pistiladas com estigma filiforme, semelhantes

à tricomas e as flores estaminadas com pólen pequeno e seco, produzido em grande

quantidade, dispostas em inflorescências pendentes e facilmente movimentadas pelo vento. A

anemofilia pode ser um fenômeno mais freqüente em espécies Neotropicais arbóreas, como se

146

observa em duas espécies da família Moraceae, Chlorophora tinctoria e Throphis racemosa

(Bullock, 1994). Para Datwyler & Weiblen (2004), a dioicia das Moráceas é uma condição

ancestral, e a monoicia teria evoluído independentemente entre duas a quatro vezes na família,

a partir de um ancestral dióico, ao contrário do que é geralmente aceito para outros grupos.

Quanto aos sistemas de polinização, os autores mencionam a ocorrência de dois tipos básicos,

entomofilia e anemofilia, destacando a ocorrência de uma condição aparentemente

plesiomórfica relacionada com a anemofilia, condicionada à presença de estames inflexos nos

botões florias, os quais liberam o pólen explosivamente no momento da deiscência das

anteras, encontrada nos gêneros Bagassa, Sorocea e Maclura. As características morfológicas

do pólen fortalecem os indícios de anemofilia, uma vez que os grãos são secos, tem um

tamanho extremamente reduzido (cerca de 5 x 7 µm), são esferoidais-ovalados e não possuem

escultura conspícua na exina.

Outra característica que merece atenção diz respeito aos tipos polínicos de cada

espécie e sua relação com o estigma e tipos de polinizadores. Foram encontrados cinco tipos

diferentes de grãos de pólen, variando entre diminutos grãos diporados (B. guianensis), a

grãos médios tricolpados (J. copaia), tricolporados (D. odorata), 4-colporados (C. guianensis)

e estefanocolporados (S. globulifera). A ornamentação da exina foi sempre discreta, na

maioria tectada (J. copaia, D. odorata, S. globulifera), ondulada-reticulada (S. globulifera) e

granulada (B. guianensis). William & Adam (1999) mencionam que a escultura do pólen pode

estar relacionada ao modo de dispersão do pólen e a especializações para o seu transporte

pelos polinizadores, onde grãos ricamente ornamentados seriam transportados

preferencialmente por abelhas e grãos com superfície lisa e seca seriam transportados pelo

vento (Faegri & van der Pijl, 1979). Na prática, tem sido constatado que abelhas não coletam

sempre pólen ornamentado (Roubik, 1989).

Descobertas recentes têm mostrado que o tecido do estigma é capaz de

discriminar grãos de pólen, reconhecendo pólen conspecífico e rejeitando pólen de espécies

alheias, e esta seletividade é acompanhada por uma tremenda diversidade na superfície celular

das estruturas reprodutivas masculinas e femininas (Edlund et al., 2004). Os principais pontos

envolvidos nesse processo são a adesão pólen-estigma, a hidratação e germinação do pólen e a

emergência e crescimento do tubo polínico (Edlund et al., 2004), que estão relacionados aos

tipos básicos de estigma: secos e úmidos (Heslop-Harrison & Shivana, 1977). Os estigmas de

plantas auto-incompatíveis rejeitam auto-pólen através da inibição da hidratação, germinação,

e crescimento do tubo polínico. O tipo e número de aberturas estão relacionados á

147

vulnerabilidade a desidratação, que limita a viabilidade e germinabilidade (Edlund et al.,

2004). Nesse sentido, o pólen de J. copaia seria mais vulnerável a perda da funcionalidade

que o pólen de D. odorata, B. guianensis, S. globulifera e C. guianensis, mesmo sabendo que

o pólen dessas duas últimas espécies possui mais de três aberturas, entretanto ambos possuem

um invólucro que deve protegê-los da desidratação.

4.3. Polinização:

De fato as características florais foram compatíveis com a lista de visitantes

observados e coletados nas flores de todas as espécies.

As duas espécies melitófilas, Jacaranda copaia e Dipteryx odorata, atraíram uma

vasta diversidade de visitantes florais, mas a primeira restringiu os polinizadores efetivos de

acordo com o tamanho corporal ou tamanho da língua, visto que abelhas de médio porte (p.

ex. Centris, Euglossa, Eulaema e Epicharis) foram os grupos mais eficientes na polinização.

Essas abelhas têm comportamento de forrageamento do tipo “traplining” , ou seja, seguem

uma rota de coleta que é percorrida diariamente. Isso favorece o fluxo de pólen na população

e a polinização cruzada. A câmara corolínica das flores de parapará é compatível com abelhas

de pequeno a médio porte, sendo assim um fator limitante à entrada de abelhas corpulentas.

Essas abelhas, por sua vez, representadas por algumas espécies de Epicharis, Bombus e

Oxaea até conseguiam penetrar na câmara, mas com alguma dificuldade. No caso de

Xylocopa frontalis, seu tamanho era completamente incompatível com o tamanho da flor, e o

comportamento registrado de pilhagem de néctar através de um orifício feito na base da

corola já foi registrado em muitas outras espécies da família Bignoniaceae (Vieira et al.,

1992; Galetto, 1995; Correia et al., 2005).

Os visitantes florais de D. odorata foram mais diversificados, sendo encontradas

abelhas de pequeno, médio e grande porte, besouros, borboletas, mariposas, vespas e moscas.

Porém, as abelhas dos gêneros Bombus, Centris, Epicharis, Eulaema, Eufriesea, Partamona e

Trigona foram os polinizadores legítimos, devido à compatibilidade entre seu tamanho e

comportamento na coleta dos recursos florais. Foram encontradas 27 espécies de abelhas nas

flores de D. odorata, uma diversidade semelhante à encontrada por Perry & Starret (1980) em

D. panamaensis. Flores que atraem abelhas de médio a grande porte tendem a apresentar

cores contrastantes, além de serem morfologicamente especializadas, como se encontra nas

famílias Bignoniaceae, Fabaceae (Leg-Papiplionoideae), Melastomtaceae e Orchidaceae

(Bawa, 1990). As abelhas de grande porte dos gêneros Eulaema (Apinae, Apini, Euglossina),

148

Centris (Apinae, Centridini), Xylocopa (Xylocopinae) e Epicharis (Apinae, Centridini), assim

como Partamona (Apinae, Meliponina) têm mostrado uma tendência a forragear no estrato

superior das florestas tropicais, e essa capacidade de suportar altas temperaturas e exposição

ao sol pode estar condicionada a fisiologia, anatomia interna e termorregulação das abelhas de

grande porte e coloração clara nas abelhas de pequeno porte abelhas (Roubik, 1993). Essa

diversidade de polinizadores legítimos é vantajosa para a espécie, pois permite a manutenção

dos serviços de polinização na ausência de um dos grupos de polinizadores.

Carapa guianensis teve um grupo mais restrito de visitantes florais, constituído

principalmente por microlepidópteros da família Riodinidae e abelhas-sem-ferrão (Apidae,

Meliponina). Não houve uma síndrome floral clássica direcionando para um grupo ou para

outro, por isso considerou-se a espécie simplesmente entomófila.

Symphonia globulifera foi a única espécie ornitófila do grupo. Dentre os

visitantes, foram observadas cinco famílias, Trochilidae, Thraupidae, Icteridae, Picidae,

Ramphastidae e Psittacidae, com 24 espécies distintas. As aves da família Thraupidae, ou

passeriformes, foram os mais freqüentes, seguidos pelos beija-flores. Passarinhos de copa de

11 espécies foram considerados os polinizadores legítimos mais importantes, pela sua

freqüência de visitas e maneira de contato com os verticilos reprodutivos. Essas aves utilizam

poleiros para coletar recursos florais. Assim, a arquitetura das árvores de anani favorece a sua

visitação, proporcionando pequenas hastes próximas às flores para o pouso.

Estudos sobre a biologia da polinização de S. globulifera realizados na Amazônia

Central (Bittrich & Amaral, 1996) e Guiana Francesa (Gill et al., 1998) compararam a

eficiência entre os passeriformes e beija-flores na polinização, chegando a conclusões

diferentes. Bittrich & Amaral (1996) afirmaram que os principais polinizadores foram os

beija-flores, mas os outros autores discordam, afirmando que os passeriformes são os

polinizadores legítimos. As observações realizadas na região de Belém coincidem com os

resultados de Gill et al. (1998). Os passeriformes realizavam visitas mais demoradas e

freqüentes que os beija-flores e outros grupos, principalmente no período da manhã, pousando

nos ramos das árvores em busca do néctar armazenado nas flores.

Casos de ornitoflia em espécies arbóreas da Amazônia são relatados para

Moronobea coccinea (Vicentini et al., 1996), Platonia insignis (Maués & Venturieri, 1997),

envolvendo psitacídeos como polinizadores legítimos para as duas espécies. Os demais

estudos estão restritos a polinização de plantas herbáceas por beija-flores, como em Heliconia

149

acuminata (Bruna et al., 2004). Para Bittrich & Amaral (1996), plantas polinizadas por beija-

flores raramente têm porte arbóreo, em contraposição a plantas polinizadas por passeriformes.

Foram ainda registradas visitas de insetos (abelhas e borboletas) em S. globulifera,

mas esses visitantes apenas pilhavam os recursos florais, não contribuindo para a polinização. As

abelhas muitas vezes perfuravam as a base das pétalas para alcançar o néctar o coletavam o pólen

envolto em óleo das anteras.

Algumas espécies da família Moraceae têm mecanismos complexos e

especializados de polinização, tais como o mutualismo entre vespas da família Agaonidae e

Ficus (Kjelberg et al., 2001), moscas galhadoras da família Cecidomyiidae, fungos

zigomicetos e Artocarpus (Sakai et al., 2000), assim como tripes e Castilla elastica (Sakai,

2001). A tribo Morae, que inclui a espécie Bagassa guianensis como proposto por (Datwyler

& Weiblen, 2004), possui uma condição aparentemente plesiomórfica quanto à presença de

estames inflexos na fase de botão floral, geralmente associados a um pistilóide. À medida que

o filete dos estames é alongado ainda na fase de botão, as anteras são orientadas ao longo do

pistilóide, de forma que com a abertura da flor estaminada as anteras são arremetidas e abrem

explosivamente, liberando o pólen em uma nuvem. Essa característica é associada à

polinização anemófila. Os resultados do experimento para captura de pólen em B. guianensis

evidenciaram nitidamente a presença de pólen aderido à armadilha Megastigmata, que foram

transportados pelo vento na área de estudo. Os testes de exclusão de pólen com sacos

impermeáveis (papel), semipermeáveis (pano) e permeáveis (polietileno) ao pólen,

corroboraram a importância do vento no sucesso reprodutivo da espécie. A presença de tripes

nas inflorescências masculinas e femininas levanta a possibilidade desses insetos serem

coadjuvantes no processo de polinização, atuando em co-participação na polinização. A

ocorrência de dois vetores efetivos de polinização, vento e insetos, é chamada ambofilia por

Bullock (1994), sendo encontrada em espécies anemófilas cujas flores permitem o acesso a

insetos visitantes. Entretanto, algumas flores anemófilas podem ser exploradas por insetos que

não contribuem para a polinização. A polinização anemófila é uma característica freqüente na

família Moraceae, e, como sugeriu Stebbins (1970) citado por Bullock (1980), deve ter sido

um atributo evoluído a partir de ancestrais anemófilos adaptados a ambientes de clima tropical

seco, que invadiram ambientes tropicais úmidos e desenvolveram adaptações secundárias à

polinização entomófila.

As evidências de anemofilia em B. guianensis foram reforçadas pelas seguintes

características:

150

� B. guianensis é uma árvore emergente, cuja copa ultrapassa o estrato superior da floresta

(dossel), atingindo entre 45-55 metros de altura;

� As inflorescências femininas são do tipo globoso e reúnem flores pistiladas diminutas,

praticamente aclamídeas (com corola tepalóide reduzida), estigma filiforme bipartido,

conferindo um aspecto pubescente ao capítulo;

� As inflorescências masculinas são do tipo espiga, pedunculadas, com flores estaminadas

diminutas praticamente nuas (com corola tepalóide reduzida), com duas anteras

basifixas rimosas;

� As inflorescências femininas permanecem entre duas e três semanas na fase de “flor” –

com os estigmas expostos – e quase não há diferença morfológica entre as fases com

botões florais, flores ou frutos, a não ser pela presença dos estigmas na fase com flores e

o aumento do tamanho dos capítulos – transformando-se em infrutescências – na fase de

desenvolvimento dos frutos;

� As inflorescências estaminadas são pendentes e facilmente movidas pelo vento;

� O pólen é pequeno e seco, e é liberado copiosamente pelas centenas de flores

estaminadas;

� Os estigmas filiformes e curtos ajudam a capturar o pólen e a longevidade das flores

pistiladas, de até três semanas, aumentam as chances de fertilização;

� Não há atrativos visuais nas flores estaminadas e pistiladas, ambas têm cor esverdeada a

marrom, sem se destacarem da folhagem das árvores;

� O florescimento coincide com o período de menor pluviosidade e maior intensidade de

vento na região;

� A visita de agentes bióticos resumiu-se a presença episódica de nuvens de minúsculos

insetos da família Thripidae, que pousavam nas flores pistiladas trazidos pelo vento,

sendo também encontrados nas flores estaminadas.

4.4. Sistema reprodutivo:

As três espécies estudadas quanto ao sistema reprodutivo, Jacaranda copaia,

Dipteryx odorata, Carapa guianensis, apresentaram barreiras a autofecundação, ou seja,

foram auto-incompatíveis quando as flores foram polinizadas com pólen do mesmo indivíduo.

A auto-incompatibilidade (AI ou SI, do inglês Self-incompatibility) traduz-se na incapacidade

de plantas com flores hermafroditas férteis frutificarem através da autopolinização. Existem

151

três tipos mais comumente estudados de sistemas de auto-incompatibilidade em plantas

tropicais, todos regulados em nível alélico, que são (1) Auto-incompatibilidade Homomórfica

Esporofítica (SSI, do inglês Sporophytic Self-incompatibility); (2) Auto-incompatibilidade

Homomórfica Gametofítica (GSI, do inglês Gametophytic Self-incompatibility); e (3) Auto-

incompatibilidade Heteromórfica ou Heterostilia (HetSI, do inglês Heteromosphic Self-

incompatibility) nos quais o crescimento do tubo polínico é inibido na superfície estigmática

(SSI), no tecido de transmissão do estilete (GSI), ou por mecanismos relacionados à distilia

(quando envolve dois morfos distintos na população) (Gibbs, 1990), todos por meio de

mecanismos fisiológicos controlados geneticamente, ou seja, pré-zigóticos (Gibbs & Bianchi,

1999). Os dois tipos anteriores, SSI e GSI também são pré-zigoticamente controlados.

Além desses mecanismos, Seavey & Bawa (1986) já haviam proposto a existência

de um sistema de AI ovariana chamado Auto-incompatibilidade de Ação Tardia (LSI, do

inglês Late-acting Self-inpompatibility), que se apresenta em quatro categorias: (1) inibição

ovariana de tubos polínicos incompatíveis antes de alcançarem o óvulo; (2) inibição da pré-

fertilização no óvulo; (3) rejeição pós-zigótica do embrião; e (4) inibição em nível do óvulo,

para a qual detalhes citológicos ainda não foram bem estabelecidos. Tudo indica que em J.

copaia o mecanismo de AI pode ser classificado como ovariano ou de ação tardia, estando de

acordo com a primeira categoria proposta por Seavey e Bawa (1986), onde ocorre a inibição

da fertilização do óvulo. Por outro lado, a ausência de um mecanismo específico de

impedimento do crescimento dos tubos polínicos no estigma e estilete e atraso no aborto dos

pistilos autopolinizados torna difícil diferenciar a auto-incompatibilidade de ação tardia (LSI)

de processos de depressão endogâmica (Gibbs et al. 1999)

Estudos preliminares restritos a testes de campo (Maués et al., 2004) conduziram

a uma conclusão errônea de que J. copaia teria o sistema de auto-incompatibilidade

homomórfico esporofítico (SSI), uma vez que os pistilos submetidos a autopolinizações

sofreram abscisão após 24 a 48 horas. Somente a partir das análises de pistilos usados nos

testes de polinização através de microscopia de fluorescência, detalhes importantes do sistema

de incompatibilidade em J. copaia se revelaram, evidenciando um fenômeno diferente do que

se esperava somente com base nas observações no campo. Assim, comprovou-se em

laboratório que o sistema de auto-incompatibilidade era do tipo ovariano, de ação tardia (LSI),

uma vez que os tubos polínicos de auto-pólen cresciam normalmente até alcançarem o ovário,

e só então havia a rejeição, não penetrando nos óvulo. Descartou-se a ocorrência de GSI, uma

vez que nesse caso o crescimento dos tubos polínicos é inibido ainda no estilete, o que não foi

152

o caso. A família Bignoniaceae possui várias espécies com esse sistema de auto-

incompatibilidade, como está descrito para Chorisia e Tabebuia (Gibbs & Bianchi, 1993);

Dolichandra cynanchoides e Tabebuia nodosa (Gibbs & Bianchi, 1999), Tabebuia aurea e T.

ochracea (Barros, 2001); Jacaranda macrantha (Bittencourt, 1981 citado por Bittencourt,

2003); Jacaranda racemosa (Bittencourt, 2003). Estudos realizados por James et al. (1998)

comprovaram a auto-esterilidade de J. copaia, evidenciando taxas de polinização cruzada

multilocus (tm = 0.943 ± 0,044).

O mesmo tipo de sistema de auto-incompatibilidade (LSI) foi encontrado em D.

odorata, com a diferença que os frutos originados a partir de autopolinização induzida foram

gradativamente abortados até a 17a semana de desenvolvimento, apesar de que a maioria

sofreu abscisão na primeira semana após a fertilização. A distinção nesse caso, é que ocorria a

fertilização dos óvulos nos pistilos autopolinizados, de acordo com a terceira categoria

proposta por Seavey & Bawa (1986), onde ocorre a rejeição pós-zigótica. Esses resultados

foram bastante similares aos encontrados por Perry & Starret (1980) em D. panamensis, onde

foi verificada a ocorrência de um mecanismo de auto-incompatibilidade ovariana, atuando

tardiamente na rejeição de frutos originários de flores submetidas a autofertilizações, e queda

dos frutos imaturos até a oitava semana após as polinizações. Os resultados dos testes de

polinização controlada evidenciaram ainda que houve 10 vezes mais frutos formados nos

testes de polinização cruzada do que nos testes de autopolinização e polinização aberta

(controle). Em D. panamensis ocorreu uma baixa taxa de autopolinização (0,02%; n= 109)

comparado à polinização cruzada (0,28%; n = 77) e as flores expostas à visitação de insetos

(controle) resultaram em 0,04% (n = 68) de frutificação (Perry & Starret 1980).

Em um estudo de simulação proposto por Roubik & Degen (2004) para a mesma

comunidade arbórea da Floresta Nacional do Tapajós (PA), J. copaia e D. odorata foram

consideradas auto-estéreis. Para J. copaia, a distância média de dispersão de pólen foi de

147,9 m (± 42 m), considerando que a distribuição espacial da espécie nesse local é regular

(1,8 árvores ≥ 20 cm DAP por hectare), e para D. odorata a distancia média de dispersão do

pólen foi duas vezes maior (335,6 m ± 72,5 m), e sua distribuição espacial randômica (0,16

árvores ≥ 20 cm DAP por hectare), ou seja, apresentando uma densidade populacional dez

vezes menor que J. copaia. A diversidade de polinizadores de longo alcance de vôo seria uma

garantia à manutenção da saúde reprodutiva dessas espécies.

No caso de Carapa guianensis, não houve germinação do pólen nos pistilos

autopolinizados. A rejeição do pólen na superfície estigmática permite inferir que a espécie

153

apresenta um sistema de auto-incompatibilidade esporofítica (SSI), apesar de que seriam

necessários estudos mais acurados para comprovar esse pressuposto. Estudos realizados por

Hall et al. (1994) na Costa Rica, mostraram que C. guianenis é uma espécie auto-estéril, uma

vez que a taxa de polinização cruzada multilocus foi muito próxima a 1 (tm = 0,967 e tm =

0,9.86, em duas populações distantes entre si). Os testes reprodutivos através de polinização

manual revelaram total rejeição de auto-pólen nas flores submetidas ao teste de

autopolinização, o que foi corroborado pelo aborto dos pistilos usados nesse tratamento e

pelas análises em microscópio com epifluorescência. Nos pistilos submetidos à polinização

cruzada, o índice de germinação do pólen e crescimento dos tubos polínicos foi bastante

elevado (59,3%) após as primeiras 24 horas, e a taxa de pistilos fertilizados, com a penetração

dos tubos polínicos nos óvulo (30,9%) também foi bastante expressiva. Não foi possível

realizar esses testes de polinização cruzada no campo, portanto não temos dados sobre o

percentual de frutos que resultariam desse tratamento, mas acredita-se que pelos valores

iniciais de germinação de pólen e fertilização dos óvulos, bem superior ao encontrado para as

demais espécies acima mencionadas, J. copaia (21,7%) e D. odorata (15,4%), poderia indicar

uma tendência a uma taxa de frutificação também elevada.

Bagassa guianensis, por tratar-se de uma espécie dióica, é, conseqüentemente

exclusivamente alógama. Na Parcela de Estudo Intensivo da Floresta Nacional do Tapajós

(PA), uma área de 500 hectares, a proporção de ocorrência de árvores do sexo feminino e

masculino (razão sexual) foi1,13, considerando indivíduos com DAP ≥ 45 cm, sendo 36

árvores masculinas e 31 árvores femininas, e a distância máxima e mínima entre árvores de

sexos diferentes foi de 187 (± 282) a 342 (± 282) metros, respectivamente.

154

5. Considerações finais

De uma forma geral todas as espécies aqui estudadas são xenógamas, o que requer

a presença de um vetor de polinização que faça a transferência eficiente de pólen entre as

árvores. Com exceção das evidências de anemofilia em Bagasa guianensis, houve

predominância de vetores de polinização bióticos, representados principalmente por abelhas,

além dos lepidópteros e aves. Existem diversos estudos apontando uma crise na polinização

de plantas tropicais devido, principalmente, à fragmentação do habitat, expansão agrícola, uso

de herbicidas e pesticidas, introdução de abelhas exóticas e as mudanças climáticas globais

(Kearns et al., 1998). A fragmentação do habitat tem o potencial de interferir negativamente

nas interações planta-polinizador, resultando em visitas menos eficientes e freqüentes, bem

como baixa resposta reprodutiva em remanescentes de florestas nativas, devido a mudanças

causadas nas comunidades de polinizadores (Harris & Johnson, 2004).

Considerando a saúde reprodutiva das espécies estudadas, o efeito da Exploração

de Impacto Reduzido de espécies comercialmente importantes poderia afetar mais as espécies

com polinizadores de baixa mobilidade, florescimento assincrônico e irregular, baixa

densidade populacional e obrigatoriamente xenógamas. Nesse sentido, C. guianensis seria

uma espécie mais susceptível, não fosse sua elevada densidade populacional, que conferiria

uma maior resiliência à manutenção da capacidade reprodutiva nas florestas manejadas. D.

odorata e S. globulifera, da mesma forma, seriam também mais sensíveis às mudanças na

estrutura populacional, considerando que sua densidade populacional já é bastante reduzida

em florestas primárias, e diminuiria ainda mais após a EIR. Essas três espécies parecem reunir

maiores evidências de susceptibilidade à exploração madeireira, e merecem atenção especial

nos planos de manejo. É importante atentar também para B. guianensis, que por ter baixa

densidade populacional e ser além disso dióica, deve sofrer maiores efeitos de um

planejamento de exploração que desconsidere essas características.

O sistema reprodutivo de uma planta determina sua dependência do polinizador

(Dafni, 1992). Plantas alógamas são inteiramente dependentes de um vetor para mediar a

transferência de pólen e, por conseqüência, alcançar o sucesso na fertilização (Bawa, 1990). O

grau de compatibilidade de uma planta pode afetar a probabilidade de sucesso na fertilização,

em função da escassez de seu polinizador, assim, a auto-incompatibilidade reduz o pool de

doadores potencias de pólen, aumentando a probabilidade de troca inadequada de pólen

compatível (Burd, 1994). Assim, além dos cuidados na preservação de estoques viáveis de

155

espécies arbóreas em florestas manejadas, capazes de manter os processos reprodutivos com a

manutenção do fluxo de pólen compatível entre árvores distintas, é fundamental atentar para a

conservação dos polinizadores, que são os principais responsáveis por mediar o transporte do

pólen e realizar a polinização cruzada nas árvores tropicais.

156

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171

CAPÍTULO 3

III. EFEITO DA EXPLORAÇÃO DE IMPACTO REDUZIDO NO FL UXO DE

PÓLEN E NA FREQÜÊNCIA E COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE

POLINIZADORES DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS IMPORTANTE S PARA O

MANEJO FLORESTAL NA FLORESTA NACIONAL DO TAPAJÓS (P A)

Resumo:

Nesse estudo foi acompanhado o efeito da Exploração de Impacto Reduzido (EIR)

sobre aspectos relacionados ao processo reprodutivo de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don

(Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa

guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae) e Bagassa guianensis

Aubl. (Moraceae) na Floresta Nacional do Tapajós, oeste do Pará. Investigou-se a

transferência do pólen na polinização natural, através da quantidade de pólen depositado na

superfície estigmática, o percentual de pistilos com pólen nos quais houve germinação do

pólen e/ou fertilização dos óvulos, bem como a composição e freqüência dos grupos de

polinizadores que visitaram as flores. Essas investigações foram realizadas em duas situações

de manejo, floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE), numa área de 500 ha de

floresta ombrófila densa, buscando evidências do efeito da EIR. Foi obtida a taxa de

deposição de pólen (TDP = n° total de pólen encontrados no estigma / pelo nº total de

estigmas analisados em cada espécie) e o percentual de fertilização dos pistilos (PFP = n° de

estigmas com tubos polínicos penetrando nos óvulos / nº total de estigmas com presença de

pólen na amostra de cada espécie). Os resultados foram comparados individualmente para

cada espécie e para todas as espécies em conjunto, por meio da análise de variância ANOVA.

Os polinizadores foram observados durante o período de maior florescimento das espécies J.

copaia, D. odorata e S. globulifera, em turnos de seis horas, com observação direta do seu

comportamento e número de flores visitadas durante 15 minutos a cada hora. Foram

considerados nove grupos principais de visitantes: a) Abelhas de pequeno a médio porte; b)

Abelhas de grande porte; c) Vespídeos; d) Dípteros; e) Lepidópteros; f) Coleópteros; g)

Passeriformes; h) Beija-flores; i) Outras aves. Os resultados quanto à TDP das cinco plantas

investigadas mostraram que, de um modo geral, houve diferenças na quantidade de pólen

recebida nas flores dois ambientes da floresta (FNE e FE), sendo que em D. odorata a TDP

foi maior (F1, 11 = 4,96; p = 0,05) na floresta explorada, enquanto que para S. globulifera a

172

TDP foi maior (F1,13 = 4,59; p = 0,05) na floresta não explorada. Para J. copaia, C. guianensis

e B. guianensis não foi possível detectar diferença significativa entre a área explorada e não-

explorada quanto à TDP. Com relação ao PFP, foi verificado que na floresta explorada, de

uma maneira geral, houve um efeito negativo significativo da EIR no percentual de

fertilização das espécies após a exploração da floresta (F1,4 = 5,74; p = 0,018). As flores de J.

copaia e D. odorata receberam os mesmos visitantes, com variações em nível de espécies. S.

globulifera foi visitada por três grupos de aves. As três espécies mostraram diferenças na

composição dos grupos de visitantes florais entre as duas situações de manejo florestal, sendo

que D. odorata apresentou a variação mais acentuada na composição dos grupos de

polinizadores. As mudanças na freqüência e composição de polinizadores das espécies

estudadas podem interferir na eficiência da polinização. A remoção de árvores diminuiu a

densidade populacional das espécies e aumentou a distância média entre indivíduos

reprodutivos, o que pode ter levado a mudanças na capacidade dos vetores de polinização

realizar a transferência de pólen da mesma maneira que ocorria antes da EIR

Palavras-chave: Exploração de Impacto Reduzido, fluxo de pólen, fertilização, polinizadores.

Abstract:

This study examined the effect of Low Impact Logging (LIL) on aspects related to

the reproductive process of Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx

odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae),

Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae) and Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae), at the

Tapajós National Forest, Western Amazon region. Investigations on the pollen flow from

open pollination were carried out, by means of the amount of pollen grains deposited at the

stigma surface. The percentage of pistils with pollen germination and ovule penetration, as

well as the frequency and composition of pollinators were verified. The study was conducted

under two situations, non-logged forest (NLF) and logged forest (LF), in a 500 ha plot. The

results covered the pollen deposition rate (PDR = n° of total pollen on the stigma / total n° of

stigmas analyzed per species) and the percentage of stigma fertilization (PSF = % of stigmas

with pollen tubes penetrating the ovules / total n° of stigmas with pollen per species). These

data were compared individually for each species and for all the species together, using

analysis of variance ANOVA. The pollinators were monitored during the main flowering

period of J. copaia, D. odorata and S. globulifera, in six hours schedules. Visual observation

173

of the number of visits per flower and behavior of the pollinators were accomplished each

our, for 15 min, considering nine groups: 1) Small to middle sized bees; 2) Large bees; 3)

Wasps; 4) Dipterans; 5) Lepidoterans; 6) Beetles; 7) Passeriformes; 8) Hummingbirds; 9)

Other birds. The results showed that pollen deposition at the pistil were different at the two

situations when all the species were analyzed together. Separetely, the PDR of D. odorata

increased significantly at the logged forest (F1, 11 = 4,96; p = 0,05), but S. globulifera showed

the opposite answer, with a significant decrease of PDR at the logged site (F1,13 = 4,59; p =

0,05). In the remaining species no significant difference was detected. Concerning the PSF,

there was an overall significant negative effect at the logged forest (F1,4 = 5,74; p = 0,018).

Considering the floral visitors, J. copaia and D. odorata attracted the same groups of visitors,

with differences at the species level. J. copaia, C. guianensis and B. guianensis showed

differences in the composition of the floral visitors groups in both management conditions,

strongly noticed in D. odorata. The changes in the frequency and composition of pollinator

guilds may affect the pollination efficiency. The removal of trees decreased the population

density and increased the distance of flowering trees, which may have lead to changes on the

pollinators’ ability to properly transfer the pollen grains among the remnant trees.

Key words: Low Impact Logging, pollen flow, fertilization, pollinators.

174

1. Introdução:

Há um consenso generalizado de que a rápida antropização do habitat em

paisagens tropicais está afetando as delicadas interações mutualísticas entre plantas e

polinizadores, levando ao declínio do sucesso reprodutivo (Kearns et al., 1998; Cunningham,

2000; Harris & Johnson, 2003).

A floresta amazônica já perdeu cerca de 30% de sua cobertura vegetal desde a

intensificação da ocupação humana iniciada na década de 70 (Lentini et al., 2005), e a

exploração madeireira constitui um dos principais fatores de fragmentação da floresta

(Nepstad et al., 2002). A manutenção da diversidade genética e processos correlacionados em

populações arbóreas em florestas manejadas têm sido amplamente discutidos, e pesquisadores

têm questionado a sustentabilidade do manejo florestal (Bawa & Seidler, 1998) e a

certificação florestal (Bennet, 2000). Os Planos de Manejo Florestal Sustentado (PMFSs) em

vigor atualmente no Brasil, incorporam poucas regulamentações específicas que resguardem a

sustentabilidade das intervenções florestais futuras (Silva, 2001).

A exploração madeireira reduz a densidade de árvores e aumenta a distância entre

os indivíduos remanescentes. Caso a mobilidade dos vetores de polinização não possa garantir

adequadamente o fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes, o número de árvores

doadoras de pólen será reduzido (Roubik & Degen, 2004), pois a diminuição na densidade

dos indivíduos em florescimento numa população afetaria o fluxo efetivo de pólen (Murawski

& Hamrick, 1991). Além disso, as síndromes zoofílicas predominam tanto na polinização

quanto na dispersão de sementes nas florestas tropicais, com fortes evidências de casos de co-

evolução entre árvores e polinizadores ou dispersores, representando uma elevada

especialização que pode ser extremamente sensível a perturbações externas (Harris &

Johnson, 2004).

A Exploração de Impacto Reduzido (EIR), ou Exploração de Baixo Impacto (EBI)

é menos prejudicial à floresta, já que através dessa intervenção são retirados somente de dois

a três indivíduos por hectare ou até 19m3/ha, em contraposição aos 10 indivíduos/ha e danos

de até 2m3 por metro cúbico extraídos na exploração convencional (Veríssimo et al., 1992).

Entretanto, a remoção de árvores de grande porte pode favorecer a colonização de espécies

pioneiras, alterando a composição original (Whitmore, 1997).

Diversos estudos têm mostrado que, de uma maneira geral, a fragmentação das

florestas tropicais afeta negativamente a reprodução de espécies vegetais, devido à redução na

175

atividade dos polinizadores (Aizen & Feisinger, 1994; Cunningham, 2000), na deposição de

pólen compatível (Cunningham 2000; Ghazoul et al., 1998, 2000; Cascante et al., 2002), e na

produção de frutos e sementes (Aizen & Feisinger, 1994; Cascante et al., 2002; Cunningham,

2000; Fuchs et al., 2002; Ghazoul et al., 1998, 2000). Esses impactos são menos evidentes

nas plantas polinizadas por vetores de grande mobilidade, capazes de percorrer longas

distâncias e, dessa forma, manter a conectividade entre os indivíduos isolados, como mostram

os trabalho de Dick et al. (2003), Gribel & Gibbs (2002) e Herrerias-Diego et al. (2006).

Investigações sobre o impacto da EIR na reprodução de espécies arbóreas

tropicais ainda são escassas. Assim, esse estudo avaliou o efeito da EIR sobre o fluxo de

pólen e grupos de polinizadores em cinco espécies arbóreas na Floresta Nacional do Tapajós,

Estado do Pará, através da determinação de alterações na quantidade de pólen depositado na

superfície estigmática, germinação e fertilização dos óvulos, bem como na freqüência de

visitas e composição dos grupos de polinizadores que ocorreram em uma área explorada e

outra área não explorada dessa floresta.

Dessa forma, esse estudo buscou responder as seguintes perguntas:

1) A Exploração de Impacto Reduzido reduz a quantidade de pólen depositada nos

estigmas de Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera

e Bagassa guianensis?

2) A Exploração de Impacto Reduzido altera a composição e a freqüência dos

grupos de agentes polinizadores de Jacaranda copaia, Dipteryx odorata e Symphonia

globulifera?

176

2. Materiais e Métodos

2.1. Áreas de estudo e espécies selecionadas:

A Floresta Nacional do Tapajós encontra-se na Região do Baixo Amazonas, no

oeste da Amazônia (2.89ºS 54.95ºW), e compreende uma área de aproximadamente 600.000

hectares de floresta ombrófila densa. Está localizada a cerca de 90 m acima do nível do Rio

Tapajós. O tipo de solo predominante é o Oxisol (Haplustox), que tem predominância de

argila mineral do tipo kaolinita, livre de concreções ou óxido de ferro nos primeiros 12 metros

da camada superior (Nepstad et al., 2002). O tipo climático de acordo com a classificação de

Köppen é AmW, caracterizado por apresentar um período anual de estiagem de 2 a 3 meses e

precipitação anual média de 2.000 mm (600 mm a 3.000 mm) (Espírito-Santo et al., 2005). A

temperatura média anual é de 25 °C (18,4 ºC a 32,6 °C) (Carvalho, 1992).

Essa floresta tem sido submetida a intervenções florestais e estudos de manejo

florestal sustentado (Silva et al., 1985; Carvalho, 2001; Kanashiro et al., 2002). Desde 1999

até 2004, um projeto de Exploração Florestal de Impacto Reduzido (EIR) foi conduzido em

3.222 hectares pela Empresa Agropecuária Treviso Ltda, sob a supervisão do Instituto

Brasileiro de Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) e da International Tropical Timber

organization (ITTO) (MMA/Ibama – Projeto OIMT – ITTO PD 68/89, 2004

<http://www.ibama.gov.br/projetotapajos/index.htm>).

Os estudos foram realizados em uma área de 500 hectares que foi denominada

Parcela de Estudo Intensivo (PEI) ou Intensive Study Plot (ISP), uma vez que nesse local

foram realizados estudos sobre ecologia e genética de Bagassa guianensis Aubl. Moraceae

(tatajuba), Carapa guianensis Aubl. Meliaceae (andiroba), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd.

Leguminosae – Papilionoidae (cumaru), Hymenaea courbaril L. Leguminosae –

Caesalpinioideae (jatobá), Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae (parapará),

Manilkara huberi (Ducke) Standley Sapotaceae (maçaranduba) e Symphonia globulifera L.f.

Clusiaceae (anani), e denominadas espécies-modelo, no âmbito do projeto Dendrogene –

Conservação Genética em Florestas Manejadas na Amazônia, coordenado pela Empresa

Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA, Amazônia Oriental) em convênio com o

Departamento para o Desenvolvimento Internacional do Reino Unido (DFID).

Nessa parcela, foi realizado um inventário florestal incluindo todas as espécies

arbóreas com importância madeireira igual ou acima de 45 cm de Diâmetro à Altura do Peito

(DAP), sendo que para as sete espécies-modelo do projeto Dendrogene, o inventário incluiu

177

todos os indivíduos com DAP igual ou acima a de 20 cm, descendo a 10 cm em uma

subparcela de 100 ha (Kanashiro et al., 2002). A PEI foi submetida à EIR no ano de 2003,

onde foram retirados até 40 m³ de madeira por hectare. O diâmetro mínimo permitido para a

remoção de árvores por espécie foi de 45 cm para C. guianensis e 55 cm para as demais

espécies (J. copaia, D. odorata, S. globulifera e B. guianensis).

Uma área contígua a PEI, com 100 hectares de extensão, foi usada nesse estudo

como “área testemunha” ou “controle” (Floresta Não Explorada – FNE) para as coletas de

flores usadas na determinação da TDP e PFP. A área apresenta as mesmas características

físicas e biológicas descritas para a área de floresta explorada.

Dentre as sete espécies-modelo do Projeto Dendrogene, foram selecionadas cinco

espécies (Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e

Bagassa guianensis) para os estudos do impacto da EIR sobre o fluxo de pólen e grupos de

polinizadores.

2.1.1. Sistemas de polinização e distribuição espacial das espécies:

Todas as espécies acima relacionadas apresentam sistemas reprodutivos com

xenogamia obrigatória e diferentes grupos de polinizadores que podem funcionar como

grupos funcionais ou guildas, dependendo de alguns fatores tais como a partilha de recursos.

J. copaia é polinizada principalmente por abelhas de médio porte, como os Euglossina e

Centridini; D. odorata reúne uma variedade de polinizadores mais ampla, destacando-se

abelhas nativas (Euglossina, Meliponina, Centridini), várias famílias de lepidópteros e

coleópteros (Scarabaeidae: Rutelinae); C. guianensis é polinizada por abelhas nativas sem

ferrão (Meliponina) e microlepidópteros (Riodinidae e Lycaenidae); S. globulifera é

polinizada por aves (passeriformes e beija-flores) e B. guianensis reúne fortes indícios de ser

polinizada por um vetor abiótico, o vento, com co-participação de diminutos insetos da ordem

Thysanoptera (ver capítulo 2).

Quanto à densidade populacional, levantamentos realizados na mesma floresta

para árvores com DAP ≥ 45 cm, mostraram que C. guianensis tem distribuição agregada e até

3,8 indivíduos/ha; J. copaia tem distribuição regular, com 0,3 indivíduos/ha; D. odorata e B.

guianensis apresentam distribuição espacial randômica, com 0,1 indivíduos/ha e 0,2

indivíduos/ha, respectivamente (Silva et al., 1985). S. globulifera não teve representantes com

essa classe diamétrica, mas é encontrada em classes inferiores (DAP ≥ 10 cm), com até 0,2

indivíduos/ha (Espírito-Santo et al., 2005). Num levantamento realizado em 100 ha da PEI em

178

2001, para indivíduos com DAP ≥ 20 cm, foram encontrados os seguintes resultados: C.

guianensis = 6,14 indivíduos/ha; J. copaia = 1,8 indivíduos/ha; S. globulifera = 0,81

indivíduos/ha; D. odorata = 0,13 indivíduos/ha; e, B. guianensis = 0,34 indivíduos/ha (J. C.

Lopes, dados não publicados).

A caracterização detalhada dos processos reprodutivos das espécies acima

relacionadas, incluindo a fenologia, biologia floral, sistema reprodutivo e agentes

polinizadores consta do Capítulo 2 dessa tese.

2.2. Análise da deposição de pólen:

Para determinar o efeito da Exploração de Baixo Impacto na deposição de pólen,

foram amostradas flores de pelo menos seis árvores de cada espécie em uma área de floresta

não explorada e outras seis árvores, no mínimo, em uma área de floresta explorada, na

Floresta Nacional do Tapajós, como segue:

� Jacaranda copaia: nove árvores na floresta não explorada (350 pistilos) e sete árvores na

floresta explorada (450 pistilos);

� Dipteryx odorata: sete árvores na floresta não explorada (330 pistilos) e nove árvores na


� Carapa guianensis: nove árvores na floresta não explorada (232 pistilos) e seis árvores na


� Symphonia globulifera: nove árvores na floresta não explorada (500 pistilos) e seis

árvores na floresta explorada (300 pistilos);

� Bagassa guianensis: seis árvores na floresta não explorada (460 pistilos) e sete árvores na


As coletas das flores foram feitas de forma aleatória no campo, durante o pico de

florescimento de cada espécie. Para alcançar as inflorescências, foi utilizada a técnica de

alpinismo arbóreo (Single Rope Technique – SRT), como descrito por Perry (1978). Após as

coletas, foram preservadas em etanol a 70% somente as flores senescentes, com pelo menos

um dia após a antese, para minimizar as chances de tempo insuficiente para ter havido a

deposição de pólen. O tamanho das amostras variou de acordo com a espécie, em função da

disponibilidade de flores e boas condições de acesso à copa das árvores em floração.

179

No laboratório, os pistilos foram removidos, lavados em água corrente e tratados

com solução de NaOH 8N para suavizar, clarificar e facilitar a penetração do corante,

utilizando uma estufa Yamato DX 600 à temperatura de 60 ºC. O tempo de permanência dos

pistilos na solução de NaOH variou entre 20 a 90 minutos, de acordo com a espécie (J. copaia

= 20 min; D. odorata = 30 min; C. guianensis = 30 min; S. globulifera = 60 min; e B.

guianensis = 90 min). Em seguida, os pistilos foram lavados em água corrente e submersos

em solução 0,1% de Azul de Anilina, diluída em tampão de fosfato por 4 a 12 horas (Martin,

1959). Após esse procedimento, os pistilos foram dispostos em lâminas de microscopia e

cobertos com lamínula, sendo suavemente pressionados para permitir o afastamento do tecido

do estilete e facilitar a visualização do pólen e tubos polínicos em microscópio com

epifluorescência Leica DMLS. Os seguintes parâmetros foram registrados: a) quantidade

(número) de grãos de pólen depositados na superfície estigmática; b) presença de tubo(s)

polínico(s) no tecido de transmissão do estilete; e c) penetração (fertilização) do(s) tubo(s)

polínicos no(s) óvulo(s). Com os resultados, foi obtida a taxa de deposição de pólen (TDP),

considerando o número total de pólen encontrados na superfície de cada estigma dividido pelo

número total de estigmas analisados em cada espécie nos dois ambientes, separadamente

(floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE) e o percentual de fertilização (PFP)

dos pistilos, considerando a presença de tubos polínicos penetrando nos óvulos de cada

estigma dividido pelo número total de estigmas com presença de pólen na amostra de cada

espécie nas duas situações de manejo da floresta, separadamente (floresta não explorada –

FNE e floresta explorada – FE).

Os dados relativos à taxa de deposição de pólen foram comparados considerando-

se as duas situações da floresta (FNE e FE), individualmente para cada espécie, por meio de

GLM (General Linear Model) ANOVA (análise de variância). Os dados foram transformados

(função logarítmica) visando à homogeneidade das variâncias, sendo confirmada pelo teste de

Levene. O teste de Levene foi utilizado para verificar possíveis diferenças na

heterogeneidade, pois esse teste compara a homogeneidade das variâncias de duas amostras e,

em relação a outros métodos empregados para este mesmo fim, é menos sensível aos preceitos

de normalidade dos dados (Zar, 1998). Os registros de fertilização dos pistilos foram

analisados por meio de ANOVA fatorial, e previamente transformados em arcoseno da raiz

quadrada dos valores originais.Todas as análises foram feitas por meio do software

STATISTICA for Windows, versão 5.5 (Stat Soft. Inc., EUA).

180

2.3. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores:

Os visitantes florais foram registrados visualmente por um mesmo observador

para minimizar erros de amostragem, e estão relacionados nas tabelas 2, 4 e 8 do Capítulo 2.

Para acesso ao dossel, foram usadas torres de madeira com 30 a 40 metros de altura, providas

de uma plataforma de 2 m2 no topo (Fig. 4, Capítulo 2). As observações foram realizadas em

dois momentos, no ano de 2002, antes da EIR e no ano de 2004, após a EIR, Dessa forma,

foram considerados dois ambientes, floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE).

Durante o pico de florescimento de cada espécie, foram feitas observações diretas

sobre os a atividade de visitas dos principais polinizadores, iniciando imediatamente após a

antese das flores e prolongando-se por todo o período de exposição das flores abertas. Quando

necessário, foram usados binóculos com 10x25 de aumento e câmera fotográfica para o

registro dos visitantes. O monitoramento da freqüência e duração das visitas dos polinizadores

foi feito em intervalos de 15 minutos a cada hora, em períodos de seis horas de trabalho,

adaptando-se a metodologia descrita por Dafni et al. (2005), considerando nove grupos

principais de visitantes: a) Abelhas de pequeno a médio porte (Anthophorini –

Tapinotaspidini, Centridini, Euglossina, Halictidae, Megachilidae, Meliponina); b) Abelhas

de grande porte (Xylocopa, Eulaema, Eufriesea, Epicharis); c) Vespídeos; d) Dípteros; e)

Lepidópteros; f) Coleópteros; g) Passeriformes; h) Beija-flores; i) Outras aves.

As observações visuais totalizaram aproximadamente 48 horas de monitoramento

para cada espécie arbórea, em cada ambiente, sem contar as observações adicionais que

incluíram a coleta dos visitantes para a identificação taxonômica realizada previamente.

181

3. Resultados:

3.1. Taxa de deposição de pólen e percentual de fertilização dos pistilos

3.1.1. Taxa de deposição de pólen (TDP)

Os resultados encontrados quanto à TDP na superfície estigmática das cinco

espécies investigadas mostraram que, de um modo geral, houve diferenças na quantidade de

pólen recebida nas flores dois ambientes (floresta não explorada e floresta explorada). Para J.

copaia e S. globulifera houve uma redução na quantidade de pólen encontrada nos estigmas

das flores da floresta explorada, enquanto que para D. odorata, C. guianensis e B. guianensis

houve um aumento na quantidade de pólen depositada nas flores do mesmo tipo de floresta.

Entretanto, esses resultados referem-se aos valores absolutos, desconsiderando as variações na

amostragem e diferenças na quantidade de pólen encontrada em cada pistilo isoladamente, já

que em todas as espécies analisadas, foram encontradas flores que receberam uma carga

maior de pólen do que outras, resultando em um amplo espectro como mostra a tabela 1.

Tabela 1. Média da taxa de deposição de pólen (TDP) e percentual de fertilização do pólen (PFP) encontrado na superfície estigmática de cinco espécies arbóreas em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE) + o erro padrão (EP).

Espécies FNE FE

TDP + EP PFP + EP TDP + EP PFPF + EP

Jacaranda copaia 31,75 ± 6,45 23,11 ± 4,3 25,97 ± 4,7 20 ± 3,77

Dipteryx odorata 0,62 ± 0,14 13,85 ± 5,44 1,1 ± 0,33 5 ± 1,63

Carapa guianensis 9,41 ± 1,92 28,22 ± 5,2 14,88 ± 1,7 37,83 ± 3,42

Symphonia globulifera 5,09 ± 1,65 35,33 ± 8,42 1,56 ± 0,73 35,33 ± 8,42

Bagassa guianensis 0,52 ± 0,26 23,8 ± 9 0,9 ± 0,23 35 ± 8,8

A taxa de deposição de pólen, o percentual de pistilos que receberam pólen e o

percentual de fertilização dos pistilos polinizados apresentaram grande variação entre as

espécies, em função das diferenças na biologia reprodutiva de cada uma, como consta na

tabela 1.

Quando foram analisadas as taxas de deposição de pólen (TDPs) em cada espécie

separadamente, a análise de variância mostrou que em D. odorata a TDP foi maior (F1, 11 =

4,96; p = 0,05) na floresta explorada (tabela 3), tendência já constatada com a contagem do

182

pólen na superfície estigmática das flores coletadas na área de floresta não explorada (Tabela

1). Já para S. globulifera, ocorreu o inverso, a TDP foi maior (F1,13 = 4,59; p = 0,05) na

floresta não explorada, como registrado na tabela 3, e detectado na contagem do pólen nos

estigmas das flores coletadas nesse ambiente (Tabela 2, Fig. 1).

Tabela 2. Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Dipteryx odorata e Symphonia globulifera na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE), e analisadas separadamente para cada condição.

efeito SS gl MS F p

Dipteryx odorata 2,889 1, 11 2,889 4,962 0,047**

Symphonia globulifera 6,013 1, 13 6,013 4,596 0,051**

ns = Não significativo; ** p < 0,05; *** p < 0,01. Fatorial ANOVA GLM (General Linear Model); Dados com transformação logarítmica.

Figura 1. Taxa média + EP da deposição de pólen em cinco espécies arbóreas em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx odorata; Cg = Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa guianensis. Os asteriscos mostram diferenças significativas dentre as duas situações de manejo da floresta, dentro da mesma espécie (**p < 0,05).

183

Para as outras três espécies, J. copaia, C. guianensis e B. guianensis, não foi

possível detectar diferença significativa entre a área explorada e não-explorada quanto à taxa

de deposição de pólen, apesar de aparentemente existir essa diferença ao se analisar a figura 1,

porém é importante atentar para o elevado erro padrão encontrado nas análises (Tabela 1).

A análise de variância da TDP de todas as espécies analisadas em conjunto, em

relação às duas situações de manejo da floresta, mostrou que houve diferença significativa

entre a floresta não explorada e floresta explorada (F1, 59 = 5,74; p = 0,01), conforme consta

da tabela 3.

Tabela 3. Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e Bagassa guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE), e analisadas em conjunto das espécies para cada condição.

Efeito SS gl MS F p

Espécie 110,18 4 27,545 27,535 0,000***

Floresta 0,966 1 0,966 0,966 0,329 ns

Espécies*floresta 12,909 4 3,227 3,226 0,018*

Erro Padrão 59,021 59 1,000

ns = Não significativo; ** p < 0,05; *** p < 0,01. Fatorial ANOVA GLM (General Linear Model); Dados com transformação logarítmica.

3.1.2. Percentual de fertilização dos pistilos (PFP)

Com relação ao PFP, constatou-se também uma grande diferença entre as

espécies, como está representado na figura 2. Analisando-se cada espécie separadamente,

verificou-se que após a EIR o PFP de J. copaia e D. odorata diminuiu consideravelmente. O

oposto foi constatado em C. guianensis e B. guianensis, com o aumento do PFP. Em S.

globulifera não houve diferença perceptível.

184

0

8

16

24

32

40

48

Jc Do Cg Sg Bg

% d

e fe

rtili

zaçã

o

FNE FE

Figura 2. Percentual de fertilização + EP dos pistilos de cinco espécies arbóreas em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx odorata; Cg = Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa guianensis.

As análises de variância mostraram que houve diferença significativa entre as

duas situações de manejo. Foi verificado que na floresta explorada, de uma maneira geral,

houve uma redução na fertilização dos pistilos analisados, comprovada com a análise

estatística, que mostrou um efeito negativo significativo no PFP das espécies após a

exploração da floresta (F1,4 = 5,74; p = 0,018), conforme se observa na tabela 4 e figura 3.

Tabela 4. Análise de variância do percentual de fertilização dos pistilos (PFP) em Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e Bagassa guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE), e analisadas em conjunto das espécies para cada condição.

Efeito SS gl MS F p

Espécies 1,114 4 0,278 4,519 0,002**

Floresta 0,354 1 0,354 5,741 0,019**

Espécies*floresta 0,215 4 0,053 0,874 0,485 n.s.

Erro padrão 3,638 59 0,061

ns = Não significativo; ** p < 0,05; *** p < 0,01. Fatorial ANOVA GLM (General Linear Model); Dados com transformação arcoseno.

185

Figura 3. Percentual de fertilização + EP de cinco espécies arbóreas em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE).

3.2. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores

Foram registradas visitas de cerca de 140 espécies distintas de visitantes nas flores

das cinco espécies na Floresta Nacional do Tapajós, os quais foram reunidos em nove grupos

em função da freqüência de visitas. O monitoramento dos visitantes envolveu apenas três das

cinco espécies (J. copaia, D. odorata e S. globulifera), as quais tiveram a maior riqueza de

espécies de polinizadores e freqüência de visitas bem distribuídas ao longo do dia.

De uma maneira geral, observou-se que as flores de J. copaia e D. odorata foram

visitadas pelos mesmos grupos visitantes, com variações em nível de espécies, sendo

representadas por sete grupos: abelhas grandes, abelhas pequenas, vespas, dípteros,

lepidópteros, coleópteros e beija-flores. No caso de J. copaia, tanto na floresta não explorada,

quanto na explorada, houve uma predominância de abelhas pequenas (69,9% e 76,9%,

respectivamente), observando-se um discreto aumento de visitas desses insetos na floresta

explorada. O segundo grupo mais freqüente foi a de abelhas grandes, com 14,1% na floresta

não explorada e 7,9% na floresta explorada, seguida por lepidópteros, que mostraram uma

tendência inversa, com 8,4% na floresta não explorada e 14,1% na floresta explorada e beija-

flores, com 8,6% na floresta não explorada, reduzindo drasticamente para 1,1% na floresta

explorada. Vespas, dípteros e coleópteros foram encontradas em percentuais abaixo de 1%, e

somente na floresta não explorada (Fig. 4).

186

0

20

40

60

80

100

abelha gr abelha pq vespídeos dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores

% d

e vi

sita

s

não explorada explorada

Figura 4. Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia (Bignoniaceae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA, floresta não explorada e floresta explorada.

Foi observado que as abelhas visitaram as flores em todos os horários,

indiscriminadamente. Os lepidópteros foram mais freqüentes no período vespertino, assim

como os beija-flores. As vespas e os coleópteros só ocorreram na floresta não explorada, os

primeiros no período da manhã e os demais no período da tarde. Os beija flores foram mais

assíduos no período vespertino (Fig. 5).

Figura 5. Distribuição da freqüência de visitas dos sete grupos de visitantes florais em flores de Jacaranda copaia (Bignoniaceae) ao longo do dia, expressa em percentuais de visitas por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta Nacional do Tapajós, PA. (a) Floresta não explorada; (b) Floresta explorada.

a b

07:00 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:000%

20%

40%

60%

80%

100%

07:00 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00

abelha pq abelha gr vespas lepidópteros coleópteros beija-flores

187

Quanto a D. odorata, houve uma mudança acentuada na composição e freqüência

dos visitantes de acordo com o tipo de ambiente, uma vez que na floresta não explorada, o

grupo com maior freqüência de visitas foi a de abelhas pequenas (45,1%), seguido por abelhas

grandes (23,5%) e lepidópteros (18,7%). Na floresta explorada, as freqüências de visitas dos

grupos mudaram bastante, constatando-se uma predominância de visitas de beija-flores

(39,4%), seguidos pelos lepidópteros (30,6%) e pelas abelhas pequenas (13,1%). Vespas,

dípteros e coleópteros foram menos freqüentes, variando entre 0,6 a 7%, de acordo com o

ambiente (Fig. 6).

0

10

20

30

40

50

abelha gr abelha pq vespídeos dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores

% d

e vi

sita

s


Figura 6. Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata (Leg – Papilionoidae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA, floresta não explorada e floresta explorada.

Quanto à distribuição das visitas ao longo do dia, os primeiros horários

imediatamente após a antese (entre 5:00 h e 7:00h) foram dominados por visitas de abelhas.

As abelhas permaneceram como os visitantes mais assíduos em todos os horários no ambiente

de floresta não explorada, mas na floresta explorada as visitas foram mais concentradas no

período da manhã. Os lepidópteros foram mais freqüentes a partir das 10:00 h, nos dois

ambientes e os beija-flores exibiram um aumento de visitas entre as 8:00 h e 11:00h e no final

da tarde. Os demais grupos de visitantes, vespas, dípteros e coleópteros, ocorreram

principalmente pelo período da manhã (Fig. 7).

188

Figura 7. Distribuição da freqüência de visitas dos sete grupos de visitantes florais em flores de Dipteryx odorata (Leg-Pap.) ao longo do dia, expressa em percentuais de visitas por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta Nacional do Tapajós, PA. (a) Floresta não explorada; (b) Floresta explorada.

Com relação a S. globulifera, apenas três grupos de visitantes participaram de fato

no processo de polinização, os passeriformes, os beija-flores e uma categoria que incluiu aves

de outras famílias, com exceção de Thraupidae e Trochilidae. Foi observado que os

passeriformes foram os visitantes mais assíduos, seguidos pelos beija-flores e demais aves. De

uma maneira geral, o tipo de ambiente não alterou substancialmente as freqüências de visitas.

Foi observado um discreto aumento no percentual de visitas dos passeriformes e beija-flores

na floresta explorada, em detrimento de visitas de outras aves, pois os passeriformes passaram

de 53,4% para 61,4% na floresta explorada e os beija-flores passaram de 28,3% para 32,4%

no mesmo ambiente. As demais aves reduziram o percentual de visitas de 18,4% registrado na

floresta não explorada, para 6,1% após a intervenção na floresta (Fig. 8).

0

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20

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70

passeriformes beija-flores outras aves

% d

e vi

sita

s


a

Figura 8. Percentual de visitas de três grupos de polinizadores de Symphonia globulifera (Clusiaceae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA, floresta não explorada e floresta explorada.

abelha pq abelha gr vespas dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores

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a b

189

A distribuição das visitas durante o período de observações mostrou que os

passeriformes e beija-flores ocorreram indiscriminadamente em todos os horários

monitorados na floresta não explorada, com uma pequena alteração na floresta explorada,

onde se observou um aumento na freqüência de visitas de beija-flores no período vespertino.

Os visitantes pertencentes ao grupo das “outras aves” foram mais freqüentes no período da

manhã (Fig. 9).

Figura 9. Distribuição da freqüência de visitas dos sete grupos de visitantes florais em flores de Symphonia globulifera (Clusiaceae.) ao longo do dia, expressa em percentuais de visitas por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta Nacional do Tapajós, PA. (a) Floresta não explorada; (b) Floresta explorada.

a

b passeriformes beija-flores outras aves

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a

190

4. Discussão

A exploração madeireira de impacto reduzido (EIR) vem sendo considerada uma

importante atividade econômica nas florestas tropicais (Veríssimo et al., 1992; Lentini et al.,

2003). Esse tipo de manejo da floresta tem sido foco de estudos econômicos e ecológicos, e é

apontada como uma alternativa de uso da terra financeiramente viável com danos ambientais

reduzidos (Pearce et al., 1999). Entretanto, a fragmentação da floresta pode afetar diretamente

os processos reprodutivos de espécies arbóreas devido à redução da população de agentes

polinizadores causada pela perda de locais de nidificação (Eltz et al., 2003), ou indiretamente,

pela diminuição na população de árvores doadoras de pólen (Cascante et al., 2002; Fuchs, et

al. 2003).

Esse estudo mostrou que a EIR na Floresta Nacional do Tapajós afetou tanto a

taxa de deposição de pólen (TDP) nas flores das cinco espécies arbóreas analisadas, quanto a

formação inicial de frutos, avaliada através do percentual fertilização dos pistilos (PFP) nos

pistilos das flores que receberam pólen. Houve uma diferença negativa significativa entre as

duas situações da floresta (floresta não explorada e floresta explorada) com relação aos dois

parâmetros, TDP e PFP, quando foram analisadas todas as cinco espécies em conjunto. Essa

tendência foi comprovada com os resultados as análises estatísticas da TDP para duas das

cinco espécies (D. odorata e S. globulifera), que mostraram uma redução significativa na

quantidade de pólen depositada na superfície estigmática na floresta submetida à EIR. Essas

duas espécies são encontradas em baixa densidade populacional na área de estudo, e são

polinizadas por vetores distintos, insetos e aves, respectivamente. A remoção de árvores

diminuiu a densidade populacional das espécies e aumentou a distância média entre

indivíduos reprodutivos, o que pode ter levado a mudanças na capacidade dos vetores de

polinização realizar a transferência de pólen da mesma maneira que ocorria antes da EIR.

Considerando que os polinizadores visitam as flores em busca de recursos (pólen

e néctar), mudança no tamanho e densidade populacional da vegetação pode afetar a

freqüência de visitas às flores, reduzindo o fluxo de pólen, que por sua vez conduz a limitação

na capacidade reprodutiva e, conseqüentemente, na manutenção da população em si (Harris &

Johnson, 2004). Esse processo pode atingir proporções alarmantes em casos extremos, sendo

chamado de “Efeito de Allee”, como mostra o estudo de Lamont et al. (1993) com Banksia

goodii, onde a indivíduos em populações de tamanho muito reduzido (<200 m2) não

produziam mais sementes.

191

Alguns autores sugerem que o Efeito de Allee é mediado pelos polinizadores,

sendo resultado da redução nos serviços de polinização, quando determinadas plantas ocorrem

em populações de tamanho reduzido ou esparsas (Forsyth, 2003). Estudos realizados por

Ghazoul et al. (1998) com Shorea surinamensis sugerem que o elevado sucesso reprodutivo

da espécie é dependente de polinização cruzada mediada pelo polinizador legítimo (Trigona

sp.) em áreas alteradas, e por isso a espécie poderia estar sujeita a este efeito, com

conseqüências na estrutura genética da população.

Guariguata (1998) mostrou que a produção de frutos e sementes é menor em

florestas exploradas e que a remoção de indivíduos de uma determinada espécie pode

aumentar o nível de endogamia nos indivíduos remanescentes, o que refletiria na quantidade e

qualidade (viabilidade) das sementes produzidas, comprometendo a manutenção da

capacidade reprodutiva das espécies exploradas. D. odorata, uma espécie melitófila auto-

incompatível, poderia até ser susceptível a esse efeito, considerando-se o assincronismo no

período de florescimento da população e a baixa densidade dos indivíduos na floresta, porém,

paradoxalmente, a TDP foi significativamente maior na floresta explorada. Constatou-se uma

mudança acentuada na composição e freqüência dos grupos de polinizadores após o corte de

madeira, com drástica diminuição na presença dos polinizadores legítimos (abelhas) e um

aumento nas visitas de polinizadores ocasionais (lepidópteros e beija-flores). Situação

semelhante foi encontrada por Dick (2001) com Dinizia excelsa na Amazônia Central, onde

se verificou a substituição dos polinizadores nativos em fragmentos florestais por um

polinizador exótico, Apis mellifera, que manteve o fluxo de pólen entre indivíduos distantes

entre si por até 3,2 km. Em Swietenia humilis, marcadores moleculares revelaram fluxo de

pólen entre fragmentos distantes até 4,5 km, mostrando que a fragmentação não representou

uma barreira para a reprodução das árvores remanescentes (Boshier, 2004).

Para S. globulifera, apesar dos dados mostrarem que houve um impacto negativo

na taxa de deposição de pólen, os polinizadores são aves nectarívoras de dossel que costumam

forragear em bandos cobrindo grandes distâncias, e, conseqüentemente, mediando o

transporte de pólen entre indivíduos isolados. A redução na taxa de deposição de pólen

encontrada na área de floresta explorada pode estar relacionada a alterações na composição

das guildas de aves na área de estudo e sua eficiência na polinização, uma vez que Barlow et

al. (2006) e Wunderlee et al. (2005) mostraram claramente que a exploração florestal na

Floresta Nacional do Tapajós alterou a composição das comunidades de aves. Até mesmo

pequenas diferenças na composição e abundância de guildas de polinizadores podem ter um

192

impacto demográfico mensurável nas populações vegetais, uma vez que espécies diferentes de

polinizadores, ainda que dentro da mesma guilda, transportam quantidades diferentes de pólen

(Thomson, 2001).

Para as demais espécies não houve diferença significativa nas TDPs entre as duas

áreas de floresta (FNE e FE), o que pode estar relacionado à densidade populacional e alcance

de vôo dos polinizadores. J. copaia tem densidade média e é polinizada por abelhas solitárias,

Centris e Euglossa, principalmente. Os Euglossini costumam fazer vôos de longa distância,

com raio de ação de vários quilômetros (Janzen, 1971; Janzen et al., 1982), dessa forma o

fluxo de pólen em árvores remanescentes de J. copaia após a EIR continuaria sendo feito

satisfatoriamente. C. guianensis é polinizada por microlepidópteros e meliponinas, que têm

uma mobilidade mais restrita do que as abelhas que polinizam J. copaia, abelhas nativas de

pequeno porte, como os meliponíneos, têm um raio de ação muito menor, variando de 1,5 a

1,2 km para as espécies Cephalotrigona capitata e Melipona panamica, respectivamente

(Roubik & Aluja, 1983). Entretanto a elevada densidade populacional apresentada por C.

guianensis compensaria a reduzida mobilidade dos seus polinizadores, assegurando a

manutenção do fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes após a intervenção florestal.

No caso de B. guianensis, apesar de ser uma espécie dióica com fortes evidências

de anemofilia e baixa densidade populacional, não foi detectado nenhum efeito negativo da

EIR sobre a taxa de deposição de pólen. Analisando o sistema de cruzamento de B.

guianensis, Silva (2005) encontrou uma distância média de dispersão de pólen de 850 m.

Considerando-se ainda que a espécie ocupa o estrato emergente do dossel da floresta, o

transporte do pólen à longa distância mediado pelo vento minimizaria o efeito negativo da

remoção de árvores no fluxo de pólen.

O PFP apresentou diferença significativa entre as duas situações de manejo,

quando as espécies foram analisadas em conjunto, evidenciando um efeito negativo da EIR. A

fertilização está condicionada à presença de pólen compatível no estigma e sua germinação,

sendo um indicativo da formação inicial de frutos. Foi verificado que todas as espécies, com

exceção de B. guianensis foram afetadas de maneira significativa pela EIR. Observando-se

que não houve diferença na TDP entre as duas situações, mas houve uma redução

significativa na fertilização dos pistilos para J. copaia e D. odorata, podemos inferir que

houve um aumento na deposição de auto-pólen nos indivíduos da área explorada, situação

também observada em Shorea surinamensis por Ghazoul & McLeish (2001), na qual os

polinizadores visitavam as árvores isoladas e seguiam diretamente para a colônia, ao invés de

193

visitarem outras árvores, reduzindo a taxa de polinização cruzada. No caso de C. guianensis e

S. globulifera, o aumento no PFP pode até indicar um fato positivo numa análise inicial, mas

seria preciso analisar as progênies formadas a partir desses cruzamentos para saber como seria

a estrutura genética da população de árvores remanescente dessas espécies após a EIR.

Schulze et al. (2005) mostraram através de modelos de simulação sobre o impacto da

exploração madeireira de três espécies amazônicas (Manilkara huberi, Hymenaea courbaril e

Tabebuia impetiginosa) que ao se aplicar ciclos de exploração de 30 anos, a quantidade de

indivíduos disponíveis para a exploração será drasticamente mais baixa a cada corte. Silva

(2005) sugere que a EIR poderá afetar a proporção entre indivíduos masculinos e femininos,

caso ocorra uma exploração maior em um dos dois grupos de árvores, e esse desequilíbrio na

proporção de irmãos-completos poderá aumentar nas descendências das árvores maternas

remanescentes ao corte, o que poderá implicar na perda de diversidade genética nos

descendentes originados após a exploração madeireira.

A eficiência do polinizador é determinada por um conjunto de fatores incluindo

sua morfologia (aparelho bucal, pilosidade, tamanho corporal), comportamento de visita ás

flores (contato com anteras e superfície estigmática) e padrões de movimentação entre as

flores (constância e fidelidade de visitas) (Herrera, 2000). Há fortes evidências que após a

EIR os polinizadores aumentaram as visitas nas flores de uma mesma árvore, depositando

auto-pólen nas flores, em detrimento das visitas às flores de árvores distintas, e como as

espécies estudadas são alógamas, a polinização foi afetada negativamente, com redução no

percentual de formação inicial de frutos.

194

5. Considerações finais

A susceptibilidade quanto à ruptura dos processos reprodutivos das cinco espécies

estudadas em relação à EIR foi investigada em diferentes aspectos. De uma maneira geral,

todas as espécies são alógamas, apresentando mecanismos de auto-incompatibilidade

distintos, o que requer a polinização cruzada entre indivíduos distintos mediada por vetores de

polinização.

J copaia foi menos susceptível que as demais espécies, provavelmente devido a

características ecológicas, tais como o fato de ser uma espécie pioneira, com floração massiva

e sincronizada, polinizada por abelhas que voam longas distâncias. C. guianensis igualmente

foi pouco afetada pela alteração no habitat, apesar de ser uma espécie monóica, com

florescimento prolongado na população, polinizada por agentes de curto alcance de vôo em

comparação com as demais espécies, porém, o fato de ser uma espécie com alta densidade

populacional, mesmo a retirada de alguns indivíduos com a EIR não foi suficiente para

interferir na dinâmica de fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes. O mesmo

observou-se para B. guianensis, que pode ter sido favorecida em um primeiro momento por

ocupar o estrato emergente do dossel e ser polinizada pelo vento, mas que no longo prazo

pode ter mais cruzamentos aparentados, pois aumentariam as chances de desbalanço na

proporção entre indivíduos masculinos e femininos após a EIR. Por outro lado, D. odorata e

S. globulifera mostraram-se mais sensíveis às alterações promovidas pela EIR, o que deve

chamar a atenção para sua exploração de forma a preservar sua saúde reprodutiva nas

florestas manejadas.

Assim, a EIR afetou negativamente o processo reprodutivo de duas das espécies

estudadas (D. odorata e S. globulifera), provavelmente devido às alterações na eficiência do

transporte de pólen inter-árvores mediado pelos polinizadores presentes na floresta após a

exploração madeireira.

A sustentabilidade ecológica dos planos de manejo nas florestas tropicais deve

incluir critérios e indicadores que garantam a manutenção da variabilidade genética das

espécies e processos correlacionados. O conhecimento da ecologia reprodutiva de espécies

arbóreas importantes para o manejo pode dar embasamento para avaliar a susceptibilidade

dessas espécies quanto à exploração florestal, visando a manutenção da capacidade

reprodutiva e da diversidade genética dessas populações.

195

Considerando que a maioria das espécies vegetais tropicais é polinizada por

vetores bióticos, sendo que as abelhas constituíram o grupo mais freqüente dentre os

polinizadores, sua preservação no âmbito das áreas remanescentes de florestas manejadas é

vital para a saúde reprodutiva do estrato arbóreo das florestas tropicais. Do mesmo modo, é

importante abrir canais de discussão sobre as condições favoráveis a nidificação das abelhas,

de forma que durante o processo de retirada de madeira, parte das árvores que potencialmente

abrigariam colônias de abelhas seja preservada, como forma de garantir a presença desses

polinizadores nas áreas remanescentes de floresta e assegurar a manutenção da diversidade

genética da população arbórea. Tais polinizadores têm um papel importantíssimo pelos

serviços ambientais prestados às florestas tropicais e devem assim ser reconhecidos e

preservados para assegurar a continuidade das espécies sob exploração seletiva e a

sustentabilidade do manejo florestal.

196

6. Referências Bibliográficas

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129

200

7. Anexos:

Tabela 1. Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia

(Bignoniaceae) no período das 07:00 h às 16:00 h em dois ambientes da FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE)*.

grupos abelha pq abelha gr vespas dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores

Hora** FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE

07:00 16 35 7 15 0 0 0 0 5 3 0 0 3 0 08:00 23 51 12 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 09:00 74 47 30 8 2 0 0 0 8 4 0 0 5 0 10:00 62 84 0 4 0 0 0 0 7 15 0 0 1 6 11:00 39 50 3 8 0 0 1 0 4 6 0 0 3 0 12:00 34 70 4 0 0 0 0 0 3 5 0 0 4 0 13:00 42 32 8 6 0 0 0 0 4 15 2 0 6 0 14:00 51 24 6 2 0 0 0 0 5 17 0 0 9 0 15:00 29 16 12 0 0 0 0 0 7 8 0 0 7 0 16:00 24 11 0 0 0 0 0 0 6 4 0 0 12 0 total 394 420 82 43 2 0 1 0 49 77 2 0 50 6 % 67,9 76,9 14,1 7,9 0,3 0,0 0,2 0,0 8,4 14,1 0,3 0,0 8,6 1,1

* total de horas de observação: 46 na FNE e 48 na FE ** número de visitas registradas durante 15 minutos de observação a cada hora Tabela 2. Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata (Leg –

Papilionoidae) no período das 05:00 h às 17:00 h em dois ambientes da FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE)*.

grupos abelha pq abelha gr vespas dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores

Hora** FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE

05:00 13 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 06:00 21 11 12 0 0 2 1 4 4 3 0 2 0 0 07:00 35 19 21 0 0 0 0 4 4 2 7 12 0 0

08:00 18 7 11 7 3 11 0 0 7 19 0 7 0 0 09:00 20 6 10 6 1 5 2 5 2 12 0 2 0 10 10:00 10 0 7 0 1 3 0 3 23 38 0 0 0 34 11:00 8 5 7 0 1 0 0 0 12 41 3 7 0 0 12:00 15 5 10 0 4 0 0 0 8 10 0 4 0 3 13:00 35 6 12 0 3 0 0 0 7 16 0 0 0 84

14:00 26 0 16 0 13 0 0 0 8 0 2 0 0 36 15:00 5 2 6 0 3 0 0 0 5 8 2 2 3 25 16:00 6 0 0 0 6 0 0 0 6 4 0 0 4 9 17:00 3 0 0 0 2 0 0 0 3 3 0 0 0 0

total 215 67 112 13 37 21 3 16 89 156 14 36 7 201 % 45,1 13,1 23,5 2,5 7,8 4,1 0,6 3,1 18,7 30,6 2,9 7,1 1,5 39,4

* total de horas de observação: 48 na FNE e 48 na FE ** número de visitas registradas durante 15 minutos de observação a cada hora

201

Tabela 3. Distribuição da visitas dos três grupos de polinizadores de Symphonia globulifera

(Clusiaceae) no período das 05:00 h às 17:00 h em dois ambientes da FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE)*.

grupos passeriformes beija-flores outras aves

Hora** FNE FE FNE FE FNE FE

05:00 32 6 14 7 9 5 06:00 21 14 27 15 52 16 07:00 87 65 38 19 11 0 08:00 43 56 26 25 0 18 09:00 65 79 18 31 42 0 10:00 51 45 34 22 8 0

11:00 17 32 26 11 0 0 12:00 29 18 15 7 0 0 13:00 24 14 18 3 43 0 14:00 56 47 7 18 0 0 15:00 42 9 19 26 11 0 16:00 27 5 20 14 0 0

17:00 18 0 9 8 0 0

total 512 390 271 206 176 39 % 53,4 61,4 28,3 32,4 18,4 6,1

* total de horas de observação: 46 na FNE e 48 na FE ** número de visitas registradas durante 15 minutos de observação a cada hora

203

IV - A COMPLEXA INTEGRAÇÃO ENTRE A BIOLOGIA REPRODU TIVA DE

ESPÉCIES ARBÓREAS E O MANEJO FLORESTAL: ESTAMOS AVA NÇANDO?

Esse estudo caracterizou a fenologia reprodutiva, biologia floral, sistemas de

cruzamento e agentes polinizadores de cinco espécies arbóreas importantes ecológica e

economicamente na Amazônia brasileira, buscando a integração desses conhecimentos como

base conservacionista ao manejo florestal sustentado. As espécies selecionadas para o estudo

foram: Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae (parapará), Dipteryx odorata (Aubl.)

Willd. Leguminosae – Papilionoidae (cumaru), Carapa guianensis Aubl. Meliaceae

(andiroba), Symphonia globulifera L.f. Clusiaceae (anani) e Bagassa guianensis Aubl.

Moraceae (tatajuba).

O estudo buscou levantar evidências da vulnerabilidade do processo reprodutivo

dessas espécies em função da Exploração de Impacto Reduzido (EIR), também conhecida

como de Exploração de Baixo Impacto, em uma parcela de 500 hectares classificada como

floresta ombrófila densa, na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará. Essa parcela

estava inserida na área do projeto Manejo da Floresta Nacional do Tapajós para Produção

Sustentada de Madeira Industrial (ITTO PD 68/89), do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente

e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), submetida à exploração florestal no ano de

2003, obedecendo a parâmetros que estabeleceram até 40 m³ de madeira cortada por hectare.

As informações obtidas com os estudos de campo e laboratório das cinco espécies

selecionadas revelaram diversas particularidades quanto à fenologia, sistema sexual, biologia

floral, sistemas de incompatibilidade e agentes polinizadores. Dentre os principais resultados,

destacam-se:

� O padrão fenológico anual foi encontrado em três espécies estudadas (J. copaia, D.

odorata e B. guianensis), com a ocorrência sincronizada de florescimento na população

em J. copaia e B. guianensis, e assincronizada em D. odorata. Duas espécies

floresceram pelo menos duas vezes ao ano, seja de forma assincrônica na população

(Carapa guianensis) ou sincronizada (Symphonia globulifera). Os padrões fenológicos

têm relação estreita com a dinâmica de forrageamento dos polinizadores e as interações

que possam advir entre esses organismos pela competição por recursos florais. A

duração do florescimento é importante no estabelecimento de áreas de forrageamento

204

baseadas em imagens visuais, estimulando a constância dos polinizadores nas árvores

em floração.

� Com relação à época de florescimento, todas as espécies floresceram com maior

intensidade no período de menor precipitação pluviométrica e dispersaram frutos e

sementes no período chuvoso, o que parece aumentar as chances de sucesso reprodutivo

e estabelecimento de suas progênies. Essa estratégia protege as flores das intensas

chuvas comuns no período chuvoso das regiões tropicais, preservando também as

interações com os polinizadores, que reduzem sua atividade de forrageamento durante

as chuvas. A disseminação dos frutos na época chuvosa favorece a germinação e o

recrutamento de plântulas, aparentando ser caráter extremamente vantajoso às condições

climáticas dos trópicos, visando à preservação dos ciclos reprodutivos das espécies

arbóreas tropicais;

� Três espécies estudadas são hermafroditas (J. copaia, D. odorata e S. globlifera),

uma espécie é monóica (C. guianensis), e uma é dióica (B. guianensis), porém todas são

obrigatoriamente xenógamas, ou seja, dependentes da presença de um vetor para mediar

o transporte do pólen entre árvores distintas. Dentre esses vetores, quatro espécies foram

polinizadas por animais e apenas uma (B. guianensis) teve o auxílio de um vetor

abiótico, o vento, atuando como polinizador efetivo e mediando a participação de

diminutos insetos da ordem Thysanoptera na polinização;

� Os agentes bióticos de polinização foram identificados em cada espécie arbórea e

representaram grupos distintos, sendo a maioria constituída por insetos. O sistema de

polinização foi identificado, permitindo classificar as espécies em melitófilas, ou

polinizadas principalmente por abelhas (J. copaia e D. odorata); ornitófilas, ou

polinizadas por aves (S. globulifera); e para uma das espécies (C. guianensis), não foi

determinado um sistema de polinização específico, uma vez que foi encontrada uma

guilda de visitantes florais constituída principalmente por insetos de pequeno porte,

meliponinas e microlepidópteros, polinizando as flores;

� O sistema reprodutivo teve fortes evidências de auto-incompatibilidade em todas

as espécies, com pequenas variações quanto ao sítio de incompatibilidade, que

205

demonstrou ser pré-zigótico em C. guianensis e pós-zigótico em J. copaia e D. odorata,

que foram as espécies estudadas quanto a esse tópico. Este sistema de incompatibilidade

foi constado em J. copaia e D. odorata pelos desenvolvimentos de frutos em estágios

iniciais e posterior aborto dos mesmos em cruzamentos ou testes de auto-fecundação. O

controle pós-zigótico é considerado primitivo em relação ao sistema pré-zigótico, assim

C. guianensis pode ocupar uma posição mais evoluída em relação às outras espécies,

quanto a esse aspecto;

� Após a exploração madeireira, houve uma diferença significativa na quantidade de

pólen que estava sendo depositado nos estigmas, indicando alterações no fluxo de pólen

mediado pelos agentes de polinização. Em J. copaia e S. globulifera houve uma

diminuição taxa de deposição de pólen (TDP), e em D. odorata e C. guianensis a TDP

aumentou, mantendo-se sem alteração em B. guianensis. Essas alterações mostram que

a EIR afetou o fluxo de pólen entre as espécies polinizadas por agentes bióticos;

� Houve também uma diferença negativa significativa no percentual da fertilização

dos pistilos (PFP) que receberam cargas de pólen, o que poderá resultar em mudanças

na taxa de frutificação, uma vez que a fertilização está diretamente ligada à formação

inicial de frutos, refletindo no sucesso reprodutivo da espécie;

� A composição dos grupos de polinizadores também sofreu mudanças após a EIR.

Em J. copaia foi registrado um aumento da freqüência de lepidópteros (polinizadores

ocasionais e/ou pilhadores de néctar) e redução na freqüência de abelhas de grande

porte (polinizadores legítimos) e beija-flores (polinizadores ocasionais); em D. odorata

houve um aumento na freqüência de lepidópteros, dípteros e beija-flores (polinizadores

ocasionais) e redução na freqüência das abelhas (polinizadores legítimos); e em S.

globulifera os passeriformes (polinizadores legítimos) foram menos freqüentes que os

beija-flores (polinizadores ocasionais). Dessa forma, observou-se que os polinizadores

legítimos encontrados antes da exploração madeireira foram, em parte, substituídos

pelos polinizadores ocasionais (ilegítimos), o que poderá afetar a eficiência na

transferência de pólen entre as árvores remanescentes após a EIR;

206

As espécies selecionadas nesse estudo poderão representar espécies arbóreas com

características reprodutivas semelhantes, permitindo a aplicação dos resultados desse estudo

para outras espécies importantes para o manejo florestal. Foi verificado que, mesmo as

práticas recomendadas de Exploração de Impacto Reduzido, podem ser prejudiciais para

espécies alógamas com baixa densidade populacional, polinizadas por vetores de baixa

mobilidade, e ciclos de florescimento assincrônicos. Dentre as espécies investigadas, não

obstante a alta densidade populacional de C. guianensis e grande diversidade de polinizadores

de longo alcance de vôo em D. odorata, constatou-se que essas foram as espécies mais

afetadas pela EIR.

As análises do fluxo de pólen em árvores das cinco espécies sob duas condições

de manejo florestas (floresta não explorada e floresta explorada), mostraram duas situações

contrastantes, com o aumento na taxa de deposição de pólen em D. odorata e a redução dessa

taxa em C. guianensis. Entretanto, a fertilização dos pistilos de ambas espécies diminuiu após

a EIR. Considerando a alteração na composição dos grupos de polinizadores em D. odorata,

tal mudança pode ter aumentado a probabilidade de deposição de auto-pólen nas flores de

uma mesma árvore, resultando em maiores taxas de rejeição de pistilos autopolinizados.

Esses resultados indicam a necessidade de aprofundar os estudos sobre o impacto

das práticas de exploração madeireira, nos processo biológicos das espécies arbóreas

amazônicas. O conjunto dos dados apresentados nesse estudo mostra a complexidade dos

processos biológicos que permeiam as interações planta-animal, bem como das plantas e

animais com o meio físico. Portanto, a intensidade e constância das alterações causadas pelo

homem ou por processos naturais, podem afetar esses processos, interferindo na história

evolutiva desses organismos e, por conseguinte, do ecossistema.

Do ponto de vista da conservação do polinizadores em florestas manejadas,

verificou-se que a EIR interferiu na dinâmica da polinização, alterando a composição dos

grupos de polinizadores e, consequentemente, a distribuição do pólen entre as árvores que

permanecem na floresta após a exploração.

Os Planos de Manejo Florestal Sustentado em vigor atualmente não consideram as

especificidades reprodutivas das espécies arbóreas, aplicando as mesmas normas para

espécies com características distintas. Na busca da sustentabilidade ecológica dos planos de

manejo nas florestas tropicais, devem ser, portanto, incluídos critérios e indicadores que

garantam a manutenção da variabilidade genética das espécies e processos correlacionados. O

conhecimento da ecologia reprodutiva cada vez maior de espécies arbóreas envolvidas no

207

manejo pode e deve dar embasamento para avaliar a susceptibilidade dessas espécies quanto à

exploração florestal, visando a manutenção de suas capacidades reprodutivas.

Considerando que a maioria das espécies é polinizada por vetores bióticos, sendo

que as abelhas constituíram o grupo mais freqüente dentre os polinizadores, a proteção de

seus habitats, no âmbito das áreas remanescentes de florestas manejadas é vital para a saúde

reprodutiva do estrato arbóreo das florestas tropicais. Do mesmo modo, é importante abrir

buscar alternativas viáveis para assegurar condições favoráveis a sua nidificação de forma que

durante o processo da retirada de madeira, parte das árvores que potencialmente abrigariam

colônias de abelhas seja preservada, como forma de garantir a presença desses polinizadores

nas áreas remanescentes de floresta e assegurando assim a manutenção da diversidade

genética da população arbórea.

Esses resultados, embora para poucas espécies, mostram uma tendência geral de

impacto negativo da EIR sobre o fluxo de pólen, com reflexos na fertilização dos pistilos. As

práticas de EIR afetaram o sucesso reprodutivo das espécies estudadas provavelmente devido

às alterações na eficiência do transporte de pólen inter-árvores mediado pelos polinizadores

presentes na área explorada.

As cinco espécies investigadas têm representantes nos três grupos ecológicos

principais das florestas tropicais: pioneiras (J. copaia e B. guianensis), clímax de crescimento

rápido ou demandantes de luz (D. odorata e C. guianensis) clímax de crescimento lento ou

tolerantes à sombra (S. globulifera). O processo reprodutivo é o primeiro passo no

estabelecimento das plantas numa comunidade vegetal, e qualquer interferência em qualquer

das etapas desse processo trará conseqüências negativas às gerações futuras. Aspectos como a

regeneração de clareiras e ciclos de corte que atendam as necessidades da floresta se

recompor em termos de estrutura e composição florística, devem ser analisados sob a ótica

dos processos biológicos que regulam a saúde reprodutiva dos estoques remanescentes de

árvores.

A Lei n° 4.776/05 que regulamenta a gestão de florestas públicas, sancionada pela

Presidência da República em março desse ano, prevê o uso das florestas públicas para o

Manejo Florestal Sustentável - MFS, e, neste contexto, a real integração entre as informações

biológicas e as boas práticas de manejo florestal constitui um grande desafio a ser alcançado,

face à pressão humana crescente, resultando em taxas alarmantes de fragmentação do habitat.

A preservação dos serviços ambientais da Amazônia sejam esses os recursos genéticos,

seqüestro de carbono, ciclagem de nutrientes, regulação do clima e de gases, prevenção da

208

erosão e de incêndios florestais, incluindo inclusive a polinização e seus diversos vetores,

entre outros, depende de estratégias de conservação e uso racional da biodiversidade da

região. A adoção de uma política de desenvolvimento com foco na floresta, seus produtos e

sua valorização representa a melhor opção de uso da terra na maior parte Amazônia Brasileira

e possivelmente para os outros países, com quem dividimos este valioso patrimônio natural.

209

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