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UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS
ZONA: Poza Rica –Tuxpan
Carrera de Biología
“Diversidad de herpetofauna en el Área Privada de Conservación Talhpan, Veracruz”
TESIS
Que para obtener el título de: LICENCIADO EN BIOLOGÍA.
P R E S E N T A: Eber Gabriel Chavez Lugo
Director:
Dr. Juan Manuel Pech Canché
Asesor:
M. C. Luis Canseco Márquez
Tuxpan, Ver. 2015
I
Dedicatoria
A mis padres, Daniel, y Toky, por formarme y apoyarme, ya que gracias a ellos
hoy pude terminar esta etapa en mi vida, dándome las herramientas necesarias
para lograrlo.
A mi tía Libe, por darme su confianza y otorgarme un espacio en su hogar y en su
familia durante todo este tiempo.
II
Agradecimientos
Quiero agradecer a la M. en M. Valeria Peña Mendoza por su ayuda en la
elaboración del mapa del sitio estudiado. También al M. en C. Luis Canseco
Márquez por su asesoría, identificando especies y corrigiendo el presente trabajo
para que pueda ser presentado correctamente. A la cooperativa del área privada
de conservación Talhpan, en especial a Don Herón, Doña Mina, Don Severiano y
Doña Paula por todas las atenciones y facilidades durante el trabajo de campo. Al
Dr. Christian Delfín de la Colección Zoológica de la Universidad Veracruzana por
su ayuda en la incorporación del registro de C. elegans a esta Colección.
Agradezco al Dr. Juan Pech por toda su ayuda y apoyo, por la elaboración de este
trabajo, las salidas de campo, los viajes y estancias como Mérida, Puebla y Xalapa
y por dejar que me llevara la “palomita” a campo. A mi novia Erika, por su apoyo,
cariño, regaños y por alimentarme, siendo parte importante durante todo este
tiempo. A Ita, Chispo y Ramón, por alegrar las salidas a campo, los consejos y
revisiones para la mejora del documento. A mi hommie, Rosy, por los consejos
dados y hacer revisiones durante el protocolo de este trabajo y a mis amigos, que
fueron testigos de mi avance en la carrera.
A todos, gracias, MUCHAS GRACIAS!!!!
III
RESUMEN
Veracruz es uno de los estados que presenta mayor diversidad biológica en el
país pero la información que se tiene es escasa, en especial sobre algunos grupos
biológicos, como anfibios y reptiles, y algunas regiones, como la zona norte.
Dentro de esta zona, en el municipio de Papantla se encuentra el área privada de
conservación Talhpan, sitio donde se realizó el presente trabajo; este sitio
presenta muchas características que benefician la presencia de anfibios y reptiles,
como oquedades, cobertura vegetal y cuerpos de agua, por lo cual el objetivo del
trabajo fue caracterizar la diversidad de herpetofauna en el área privada de
conservación Talhpan. Se encontró que Talhpan alberga el 10% de la
herpetofauna estatal, además del 50% de la herpetofauna regional. Se encontró
una mayor importancia de la diversidad beta debido al mayor recambio de
especies entre sitios asociado a las características particulares de cada uno. Se
encontraron nueve especies de herpetozoos en algún estado de protección
basado en la NOM-059-SEMARNAT-2010, además, se realizó la ampliación de la
distribución de una especie de Gecko, Coleonyx elegans, lo cual refuerza la
importancia del sitio para la conservación de la biodiversidad, además de la
elaboración de monitoreo de fauna en regiones poco exploradas.
IV
ÍNDICE
I. INTRODUCCIÓN ................................................................................................. 1
II. ANTECEDENTES ............................................................................................... 3
2.1. CLASIFICACIÓN, BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA DE LA HERPETOFAUNA ....... 3
2.2. IMPORTANCIA DE LA HERPETOFAUNA ................................................... 4
2.3. DIVERSIDAD DE LA HERPETOFAUNA ...................................................... 5
2.4. ESTUDIOS PREVIOS ................................................................................... 7
III. OBJETIVOS ....................................................................................................... 9
3.1. OBJETIVO GENERAL .................................................................................. 9
3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ......................................................................... 9
IV. ÁREA DE ESTUDIO ........................................................................................ 10
V. MATERIAL Y MÉTODOS ................................................................................. 13
5.1. FASE DE CAMPO ...................................................................................... 13
5.2. ANÁLISIS ESTADÍSTICOS ........................................................................ 16
5.2.1. Diversidad Alfa ..................................................................................... 16
5.2.2. Diversidad Beta .................................................................................... 17
5.2.3 Variación Temporal ................................................................................... 18
VI. RESULTADOS ................................................................................................ 19
V
6.1. DIVERSIDAD ALFA .................................................................................... 19
6.2. DIVERSIDAD BETA .................................................................................... 24
6.3. VARIACIÓN TEMPORAL ........................................................................... 26
VII. DISCUSIÓN .................................................................................................... 27
VIII. CONCLUSIONES .......................................................................................... 32
IX. RECOMENDACIONES .................................................................................... 34
X. BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................. 35
XI. ANEXOS .......................................................................................................... 44
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Ubicación general del área privada de conservación Talhpan, Veracruz.
.............................................................................................................................. 10
Figura 2. Curva de rarefacción; el primer techo son especies registradas dentro de
transectos y cuadrantes, el segundo techo son el total de las especies observadas
en la zona.............................................................................................................. 21
Figura 3. Gráfica de rango-abundancia de los tres sitios de muestreo. ............... 23
Figura 4. Distribución de las especies en microhábitats. ...................................... 24
Figura 5. Diversidad beta en tres niveles taxonómicos (familia, género y especie).
.............................................................................................................................. 25
VI
Figura 6. Variación temporal de abundancia y riqueza de la herpetofauna en el
Área Privada de Conservación Talhpan. ............................................................... 26
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Comparación de métodos empleados para la estimación de atributos
poblacionales (Tomada de Aguirre–León 2011). .................................................. 13
Cuadro 2. Listado de especies de anfibios registrados en el Área Privada de
Conservación Talhpan .......................................................................................... 19
Cuadro 3. Listado de especies de reptiles registrados en el Área Privada de
Conservación Talhpan. ......................................................................................... 20
Cuadro 4. Datos de sobre riqueza separado por sitios. ....................................... 22
1
I. INTRODUCCIÓN
México se encuentra dentro de los 11 países megadiversos, ocupando el quinto
lugar, antecedido por Brasil, Colombia, China e Indonesia (Llorente-Bousquets y
Ocegueda, 2008). La fauna de reptiles y anfibios de México es una de las más
diversas del mundo y además con un alto grado de endemismo (Flores-Villela y
García-Vázquez, 2014). En el país se han registrado 376 especies de anfibios, de
las cuales 252 son endémicas (Parra-Olea et al., 2014) y 864 de reptiles, con 493
especies endémicas, (Flores-Villela y García-Vázquez, 2014), ubicándose en el
segundo lugar mundial de diversidad de especies de reptiles y el quinto para
anfibios (Llorente-Bousquets y Ocegueda, 2008).
La distribución de las especies a nivel estatal está pobremente estudiada pues
muchas de las herpetofaunas estatales se publicaron en el siglo pasado (Flores-
Villela y Pérez-Mendoza, 2006). Veracruz es uno de los estados con mayor
número de especies de anfibios y reptiles (Pelcastre-Villafuerte y Flores-Villela,
1992) y se han registrado 323 especies de herpetozoos para el estado, 103
especies para anfibios (Guzmán-Guzmán et al., 2011) y 220 para reptiles
(Morales-Mávil et al., 2011). Sin embargo, solo existe un listado de especies
(Pelcastre-Villafuerte y Flores-Villela, 1992), una guía ilustrada de la herpetofauna
(Guzmán-Guzmán, 2011) y un estudio de estado producido por la CONABIO
(2011).
2
Existe poca información de los efectos de la urbanización sobre la herpetofauna
en zonas tropicales, pero se sabe que conforme la mancha urbana incrementa va
transformado áreas de vegetación natural y cuerpos de agua, afectando la fauna
original (Barragán-Vázquez et al., 2010). Esta problemática afecta directamente a
los anfibios y reptiles del estado de Veracruz, desplazando o disminuyendo sus
poblaciones, además del comercio ilegal de muchas especies para utilizarlas
como mascotas y para el consumo humano (Guzmán-Guzmán, 2011).
Una estrategia usada para la protección de especies afectadas por actividades
humanas son las áreas naturales protegidas, que representan acciones orientadas
a la protección y conservación de especies pero, lamentablemente, estas no son
suficientes para revertir el impacto causado por actividades humanas. Así, muchas
especies de anfibios y reptiles han desaparecido de los lugares que originalmente
habitaban, aproximadamente la mitad de estas especies ya no se pueden
observar en sus hábitats (Guzmán-Guzmán, 2011).
El presente trabajo, además de ser uno de los primeros para el área privada de
conservación Talhpan, ayudará a tener una medida de la diversidad de las
comunidades, proporcionando herramientas para la toma de decisiones en el
manejo del área y proyectos futuros; de igual forma, contribuirá al conocimiento de
las especies amenazadas y hacer recomendaciones a favor de la conservación de
estas especies, de manera similar a lo que se ha documentado en otros trabajos
como el de Carbajal-Cogollo y Urbina-Cardona (2008).
3
II. ANTECEDENTES
2.1. CLASIFICACIÓN, BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA DE LA HERPETOFAUNA
La herpetofauna está constituida por dos grupos de vertebrados: anfibios y
reptiles, esta unión bajo una misma disciplina de la biología es convencional, ya
que taxonómicamente pertenecen a dos clases distintas (Amphibia y Reptilia)
(García y Ceballos, 1994).
El término anfibio se refiere a los organismos que pasan una parte de su vida en
ambientes acuáticos y otra en terrestres. Esta clase está conformada por tres
grupos muy diferentes uno de otro: Ranas y sapos (orden Anura), salamandras y
tritones (orden Caudata) y cecilias (orden Gymnophiona) (Canseco-Márquez y
Gutiérrez-Mayén, 2010).
El término reptil es aplicado a aquellos organismos que reptan, es decir, que al
momento de desplazarse, se arrastran. Esta clase de vertebrados es muy diversa
e incluye cuatro grupos: tortugas (orden Testudines), lagartijas y serpientes (orden
Squamata), cocodrilos (orden Crocodilia), y tuatara (orden Rhynchocephalia)
(Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010).
4
Los anfibios poseen características como una piel permeable, dependencia de la
temperatura externa para regular su temperatura corporal, un ciclo de vida
bifásico, una alta diversidad de hábitos reproductivos y una fuerte fidelidad al lugar
de nacimiento (Guzmán-Guzmán et al., 2011).
La termorregulación es un factor importante en los organismos ectotermos, ya que
a través de la tigmotermia (absorción de calor a través del sustrato) o la
heliotermia (absorción de calor por medio del aire o directamente del sol), regulan
su actividad y procesos fisiológicos (Lara-Reséndiz et al., 2014).
2.2. IMPORTANCIA DE LA HERPETOFAUNA
Las características biológicas y ecológicas que presentan los anfibios los hacen
organismos notablemente sensibles a los cambios ambientales y, es por esto, que
pueden ser considerados indicadores biológicos de la salud del ecosistema
(Blaustein y Wake ,1990; Young et al., 2004).
Los anfibios y reptiles son parte importante en las redes tróficas de los
ecosistemas, además de consumir una gran variedad y abundancia de presas,
también son el alimento de diversos grupos de vertebrados e invertebrados
(Toledo et al., 2007).
5
Algunos reptiles, por sus características fisiológicas y biológicas, son muy
sensibles a las modificaciones que se dan en el medio natural y por eso los
organismos ideales para detectar los efectos de la pérdida del hábitat de manera
temporal y espacial (Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona, 2008).
La herpetofauna desempeña funciones muy importantes como el ser presas y
depredadores y algunos como vehículos que favorecen la dispersión de semillas y
contribuyen a su germinación (Guzmán-Guzmán, 2011).
Estas dos clases, en zonas neotropicales, representan un papel importante en el
flujo de energía y en el ciclo de nutrientes, además de ser controladores de
poblaciones de fauna considerada como plaga y actúan potencialmente como
dispersores de semillas (Valencia-Aguilar et al., 2013).
Valencia-Aguilar et al. (2013), mencionan que los anfibios y reptiles proporcionan
servicios ecosistémicos de: regulación (control biológico y dispersión de semillas),
apoyo (ciclo de nutrientes), aprovisionamiento (fuentes de alimento y materias
primas) culturales (en el caso de rituales).
2.3. DIVERSIDAD DE LA HERPETOFAUNA
Se calcula que en el mundo existen alrededor de 7384 especies de anfibios (Frost,
2015) y 10,038 de reptiles (Uetz y Hosek, 2015).
6
En particular, los anfibios contribuyen considerablemente a que México sea
considerado un país megadiverso, pues poseen un grado de endemismo cercano
al 60% de sus especies (Flores-Villela, 1993). Un total del 5.23% de las especies
de anfibios del mundo están presentes en México. Esta diversidad total de anfibios
posiciona a México como el quinto país más diverso a nivel mundial después de
Brasil, Colombia, Ecuador y Perú (Parra-Olea et al., 2014).
En México existen 864 especies de reptiles de las cuales 417 son lagartijas, 393
serpientes, 48 tortugas, 3 anfisbénidos y 3 cocodrilos y se registraron 493 taxones
endémicos para el país (Flores-Villela y García-Vázquez, 2014).
La distribución de anfibios por estado denota una marcada diferencia entre los
estados de Oaxaca, Chiapas y Veracruz con el resto de México. El estado de
Oaxaca es el más diverso del país con un total de 140 especies, los estados de
Chiapas (100 especies) y Veracruz (96 especies) ocupan el segundo y tercer
lugar, respectivamente (Parra-Olea et al., 2014).
El nivel de endemismo de anfibios es muy alto, ya que siete de las 16 familias
presentes en México contienen más de un 50% de especies endémicas para el
país, incluyendo siete géneros (tres de anuros y cuatro de salamandras), que
también son endémicos de México (Parra-Olea et al., 2014).
7
El estado de Veracruz presenta siete especies de anfibios que se encuentran en la
categoría de amenazada y 35 especies en la de protección especial (SEMARNAT,
2010). La categoría de amenazada coincide parcialmente con la categoría de
vulnerable, y la categoría de sujeta a protección especial con las categorías de
menor riesgo de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
(Guzmán-Guzmán, 2011).
Para anfibios, en México están catalogadas siete especies en peligro de extinción
(P), 44 especies como amenazadas (A) y 142 especies sujetas a protección
especial (Pr). Para reptiles se registran 27 especies en peligro de extinción (P),
142 especies como amenazadas (A) y 272 especies sujetas a protección especial
(Pr), esto de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana NOM-059 (SEMARNAT, 2010).
2.4. ESTUDIOS PREVIOS
Los estudios sobre la herpetofauna en el estado de Veracruz son escasos (Flores-
Villela y Pérez-Mendoza, 2006) y a pesar de que el centro de Veracruz es una de
las zonas que ha sido mejor explorada (Aguilar-López y Canseco-Márquez, 2006),
solo hay un trabajo que describe toda la riqueza y endemismo de la herpetofauna
del estado (CONABIO, 2011).
Aguilar-López y Canseco-Márquez (2006), realizaron un estudio de la diversidad
de herpetofauna en el municipio de las Choapas, en la zona sur del estado de
8
Veracruz, donde obtuvieron un inventario de las especies de anfibios y reptiles y
analizaron la distribución de las especies por tipos de vegetación y la utilización de
los microhábitats existentes por las especies.
Existen algunos estudios como el de De La Torre-Loranca et al., (2006), quienes
hablan sobre la diversidad de falsos coralillos y verdaderos en el estado, y Yañez-
Arenas et al., (2014), hacen un modelo de distribución de especies de serpientes
venenosas; Aguilar-López et al., (2010), reportan el primer registro de
Duellmanohyla chamulae para la región del Uxpanapa, y Bello-Sánchez et al.,
(2014), presentan una ampliación en la distribución altitudinal y geográfica de
Lithobates johni, así como un nuevo registro para este estado.
La Secretaria de Desarrollo Regional (2001), en el Programa de Manejo entorno
de El Tajín, reporta para el municipio de Papantla 19 especies de anfibios y 40
especies de reptiles, distribuidos en ambientes acuáticos, potreros, cultivos,
vegetación ribereña, acahuales de selva mediana y bosque denso.
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III. OBJETIVOS
3.1. OBJETIVO GENERAL
Analizar la diversidad de herpetofauna del área privada de conservación Talhpan
del municipio de Papantla de Olarte, Ver.
3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Caracterizar la dinámica espacial de la diversidad de herpetofauna en el
área privada de conservación Talhpan.
Evaluar el recambio espacial (diversidad ) del área de conservación
privada Talhpan.
Comprobar la variación temporal de la herpetofauna del área privada de
conservación Talhpan.
10
Figura 1. Ubicación general del área privada de conservación Talhpan, Veracruz.
IV. ÁREA DE ESTUDIO
El presente trabajo fue desarrollado en el área privada de conservación Talhpan,
ubicada en la porción centro-sureste del municipio de Papantla, Veracruz, en su
mayor parte dentro del ejido El Remolino (97° 13´ a 97°15´ O y 20° 22” a 20° 26”
N), cuenta con una superficie de 24 ha., constituida por fragmentos de selva
mediana subperenifolia (Rodríguez-Luna et al., 2011) (Figura 1).
11
Esta área natural fue decretada a nivel federal el 6 de agosto de 2004, bajo la
categoría de “área privada de conservación”, cuyos objetivos son la preservación,
conservación y restauración de los ecosistemas y la biodiversidad (Rodríguez-
Luna et al., 2011).
Aunque no existen estudios detallados de la vegetación de Talhpan, es muy
probable que comparte muchos elementos de los descritos para selvas del ejido El
Remolino (Basáñez, 2007). Las especies características de las selvas descritas
para este ejido son el chilismin (Aphananthe monoica), el ojite (Brosimum
alicastrum), la chaca (Bursera simaruba), el alzaprima (Carpodiptera ameliae),
Cupania dentata, el palo de agua (Dendropanax arboreus), Heliocarpus
microcarpus, el chicozapote (Manikara zapota), la pimienta (Pimenta dioica), el
copal (Protium copal) y el volador (Zuelania guidonia). Esta última especie es
importante culturalmente debido a que es el árbol utilizado en el rito de los
voladores.
Para realizar los muestreos se seleccionaron tres sitios: El sitio A (N 20°23´58.3”
W 097°13´54.5”) es una zona de fragmento de selva mediana subperenifolia con
presencia de rocas y árboles con raíces muro que pueden servir como refugio de
anfibios y reptiles, también presenta acantilados. El sitio B (N 20°24´13.7” W
097°13´51.4”) es una zona ribereña, ya que colinda con el Río Tecolutla y además
presenta en su interior un arroyo que desemboca en este mismo río, esto es
favorable para la presencia de anfibios, la vegetación que sobresale es la de una
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selva mediana subperenifolia. El sitio C (N 20°23´46.1” W 097°13´54.7”) es una
zona de cultivo, principalmente de naranja, que en sus alrededores presenta
fragmentos de acahual y cultivos de maíz.
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V. MATERIAL Y MÉTODOS
5.1. FASE DE CAMPO
De acuerdo a lo propuesto por Aguirre-León (2011), se utilizaron dos métodos
para la estimación de atributos poblacionales (abundancia relativa y riqueza de
especies): 1. Colecta oportunista. Es la búsqueda no sistemática de organismos
a diferentes horas del día, o bien la búsqueda intensiva bajo condiciones
climáticas particulares que favorezcan la presencia de organismos. Los recorridos
nocturnos caminando también entran en esta categoría; 2. Encuentro visual. Que
consiste en la observación y conteo de organismos a lo largo de trayectos de
distancia fija, o bien aleatorios, generalmente durante un período de tiempo fijo
(Cuadro 1).
Método de evaluación
Información a obtener
Inversión de tiempo Costo Requerimiento
de personal
Colecta oportunista
Abundancia relativa,
riqueza de especies
Bajo Bajo Bajo a medio
Encuentro visual
Abundancia relativa,
riqueza de especies
Bajo Bajo bajo
Cuadro 1. Comparación de métodos empleados para la estimación de atributos poblacionales
(Tomada de Aguirre–León 2011).
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Los muestreos se realizaron una vez al mes, por un periodo de 6 meses, iniciando
en el mes de Agosto de 2014 y terminando en el mes de Enero de 2015. Cada
salida se programó considerando las condiciones climáticas adecuadas, es decir,
sin lluvias fuertes y actividad de nortes y con temperaturas promedio superiores a
15°C. Cada sitio fue muestreado 6 días, uno por mes, haciendo dos recorridos, el
primero comenzaba a las 10 de la mañana y terminando a la 1 de la tarde, y el
segundo se iniciaba a las 7 de la tarde, terminando a las 10 de la noche. Al
terminar el estudio se obtuvo un esfuerzo de muestreo total de 18 días en toda la
zona.
Los muestreos se efectuaron durante periodos estandarizados, en condiciones
climáticas y en tiempo, es decir con temperatura cálida y sin lluvia y en un lapso
de tres horas por recorrido. Se eligió de esta manera porque los avistamientos de
estos organismos varían marcadamente con la temperatura ambiental ya que de
ésta depende su temperatura corporal (Lara-Reséndiz et al., 2014). Los recorridos
se realizaron a través de un transecto de 300 metros y tres cuadrantes de 400 m2,
dedicándole una y dos horas respectivamente.
Se realizó una clasificación de los hábitos con base en microhábitats propuestos
por Ramírez-Bautista y Nieto-Montes de Oca (1997), donde se consideraron cinco
categorías:
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Terrestre.- Organismos encontrados en troncos en estado de descomposición,
hoyos, hojarasca, debajo de piedras, entre vegetación, bajo troncos y otros.
Fosorial.- Incluye organismos encontrados dentro de troncos enterrados.
Acuático.- Organismos encontrados en cuerpos de agua tales como charcos,
arroyos, lagunas y ríos.
Arborícola.- Son organismos que se encuentran por encima del nivel del suelo,
como las bromelias, entre ramas, sobre hojas de árbol, etc.
Ripario.- Incluye organismos encontrados en microhábitats que se localizan en la
orilla de los ríos.
La búsqueda de anfibios se realizó en recorridos nocturnos con una duración de
tres horas (de 7 a 10 de la noche). Se buscaron levantando troncos podridos,
rocas y removiendo hojarasca acumulada en el suelo (Aguirre–León, 2011). Los
ejemplares encontrados fueron capturados manualmente, los reptiles encontrados
a estas horas también fueron contabilizados.
Para reptiles se realizaron recorridos diurnos de tres horas. Para su búsqueda se
removieron hojas, piedras, troncos y ramas, todo con ayuda de un gancho
herpetológico, tratando de evitar una mordedura. En el caso de lagartijas se
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fotografiaron en el sitio donde fueron vistas y cuando fue posible, se capturaron
por medio de ligas gruesas. La captura de serpientes, se realizó con la ayuda de
un gancho herpetológico (Aguirre–León, 2011).
Cada individuo capturado fue fotografiado con una cámara Sony Alpha 37 y
posteriormente fue liberado. Como dato extra solo se tomó la hora de avistamiento
de cada individuo.
5.2. ANÁLISIS ESTADÍSTICOS
5.2.1. Diversidad Alfa
Se calculó la representatividad del muestreo de acuerdo al porcentaje que
representa la riqueza de especies observada en cada tipo de vegetación con la
riqueza de especies máxima esperada. Para ellos se emplearon estimadores ICE,
Jacknife 1, Jacknife 2, Chao 2 y Bootstrap, utilizando datos de abundancia e
incidencia (presencia-ausencia), respectivamente (Magurran, 2004. Hortal, et al.,
2006).
Para la comparación de la riqueza total de especies se realizaron curvas de
rarefacción, que permite hacer comparaciones de números de especies entre
comunidades cuando el tamaño de las muestras no es igual (Moreno, 2001), con
intervalos de confianza al 95%, aleatorizando 1000 veces las muestras a fin de
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evitar un efecto del orden en el que los muestreos fueron realizados. Los
estimadores de riqueza y la curva de rarefacción fueron calculados con el
programa EstimateS, versión 9.1 (Colwell, 2013).
Se realizó una gráfica de rango-abundancia para observar la estructura y la
composición de las especies dentro de los diferentes sitios. La diversidad
verdadera en cada sitio se midió con el exponencial del índice de Shannon de
orden 1 (1D), en el cual todas las especies son consideradas en el valor de
diversidad, ponderadas proporcionalmente según su abundancia en la comunidad
(Jost, 2006; García-Morales et al., 2011; Moreno et al., 2011).
Todas las gráficas y las curvas fueron realizadas y editadas en el programa Excel,
versión 2013.
5.2.2. Diversidad Beta
El grado de disimilitud de los diferentes sitios fue medido en tres niveles
taxonómicos: familia, género y especie. Para esta medida se utilizó el índice de
complementariedad de Colwell y Coddington (1994). Para obtener el valor de
complementariedad obtenemos primero dos medidas:
I. La riqueza total para ambos sitios combinados:
SAB= a+b-c
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Donde a es el número de especies del sitio A, b es el número de especies del sitio
B, y c es el número de especies en común entre los sitios A y B.
II. El número de especies únicas a cualquiera de los dos sitios:
UAB= a + b - 2c
A partir de estos valores se calculó la complementariedad de los sitios A y B como:
CAB= UAB / SAB
Este índice varía desde cero, cuando ambos sitios son idénticos en composición
de especies, hasta uno, cuando las especies de ambos sitios son completamente
distintas (Moreno, 2001).
5.2.3 Variación Temporal
Para comprobar si existe una variación significativa entre los meses muestreados,
se utilizó una prueba de X2 (Zar, 1999), utilizando como variable de respuesta el
número de individuos, en el caso de abundancia y el número de especies para el
caso de riqueza.
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VI. RESULTADOS
6.1. DIVERSIDAD ALFA
Se obtuvieron un total de 27 especies de herpetozoos, agrupados en 24 géneros y
16 familias, de las cuales 5 familias y 9 géneros son anfibios (Cuadro 2) y 11
familias y 15 géneros son reptiles (Cuadro 3).
Cuadro 2. Listado de especies de anfibios registrados en el Área Privada de Conservación Talhpan
FAMILIA ESPECIE NOMBRE COMÚN
Bufonidae Incilius nebulifer Sapo
Bufonidae Rhinella marina Sapo
Hylidae Dendropsophus ebraccatus Rana arborícola
Hylidae Ecnomiohyla miotympanum Rana arborícola
Hylidae Smilisca baudini Rana arborícola
Hylidae Trachycephalus typhonius Rana arborícola
Leptodactylidae Leptodactylus melanonotus Sapito
Microhylidae Gastrophryne usta Sapito
Ranidae Lithobates berlandieri Rana leopardo
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Cuadro 3. Listado de especies de reptiles registrados en el Área Privada de Conservación Talhpan.
FAMILIA ESPECIE NOMBRE COMÚN
LACERTILIA
Eublepharidae Coleonyx elegans Pepe nauyaque, Gecko niño
Iguanidae Ctenosaura acanthura Tilcampo, garrobo
Phrynosomatidae Sceloporus grammicus Lagartija
Phrynosomatidae Sceloporus variabilis Lagartija
Scincidae Marisora brachypoda Salamanquesa
Scincidae Plestiodon lynxe Escorpión
Scincidae Scincella gemmingeri Salamanquesa
Teiidae Aspidoscelis deppii Lagartija, Lagartijón
Teiidae Aspidoscelis guttata Lagartija, Lagartijón
Teiidae Holocosus amphigrammus Lagartija, Lagartijón
Xantusiidae Lepidophyma sylvaticum Lagartija de noche
SERPENTES
Boidae Boa imperator Boa, Mazacuata
Colubridae Drymobius margaritiferus Serpiente Ranera
Colubridae Oxybelis aenus Bejuquillo
Colubridae Oxybelis fulgidus Bejuquillo
Dipsadidae Tropidodipsas sartorii Falsa coral
Elapidae Micrurus bernardi Coral, Coralillo
Viperidae Bothrops asper Nauyaca, 4 narices, Cola de
hueso
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El sitio A es el que presenta la mayor riqueza con 13 especies, seguido por los
sitios B y C con 10 especies cada uno. En conjunto los tres sitios nos aportan 21
especies para el área. De manera adicional, se registraron seis especies por fuera
de las condiciones de muestreo, Dendropsophus ebraccatus, Smilisca baudini,
Coleonyx elegans, Drymobius margaritiferus, Micrurus bernardi y Tropidodipsas
sartorii, por lo cual la riqueza total de herpetofauna en la zona de estudio fue de 27
especies (Figura 2).
Figura 2. Curva de rarefacción; el primer techo son especies registradas dentro de transectos y
cuadrantes, el segundo techo son el total de las especies observadas en la zona.
Al final del presente estudio se obtuvo un porcentaje de representatividad del
72.48 % para toda la zona, aunque para cada sitio dicho porcentaje puede
considerarse bajo. Los resultados del índice de Shannon nos muestran que el sitio
C presenta una diferencia significativa con los sitios A y B, siendo éstos dos
Especies capturadas
22
SITIO A SITIO B SITIO C TOTAL
ANFIBIOS 5 5 2 8
REPTILES 8 5 8 14
RIQUEZA 13 10 10 21
SPP. OBSERVADAS 16 11 11 27
ABUNDANCIA 29 29 44 108
ICE 36.89 31.74 17 35.22
JACKNIFE 1 21.33 17.67 16 32.38
JACKNIFE 2 26.4 22.47 17.87 35.41
CHAO 2 26.89 37.67 13.5 29.7
BOOTSTRAP 16.61 13.78 13.38 27.46
REPRESENTATIVIDAD 54.40% 50.97% 71.74% 72.48%
SPP. RARAS 8 4 8 12
SPP. NOM-059 4 3 5 9
H´ 2.32 a
2.28 a
1.86 b
últimos los sitios con la mayor diversidad (Cuadro 4). Para el área se registran
nueve especies en la Norma Oficial Mexicana NOM-059 (SEMARNAT, 2010
Gastrophryne usta y Lithobates berlandieri, ambas sujetas a protección especial
(Pr), siete especies de reptiles, dos de estas en la categoría de amenazada (A):
Boa imperator y Coleonyx elegans, mientras que las otras cinco se encuentran
sujetas a protección especial (Pr), Tropidodipsas sartorii, Ctenosaura acanthura,
Sceloporus grammicus, Plestiodon lynxe y Lepidophyma sylvaticum.
Cuadro 4. Datos de sobre riqueza separado por sitios.
23
En la gráfica de rango-abundancia (Figura 3) se puede apreciar que la especie
predominante en los sitios A y B fue Scincella gemmingeri y la estructura de la
comunidad de ambas zonas fue parecida al tener ambas una mayor equidad
debido a la gran cercanía de la abundancia de las especies. El sitio C presenta
una estructura muy diferente ya que presenta una marcada dominancia de dos
especies, siendo Sceloporus variabilis y Aspidoscelis deppii las especies que
contribuyen a esta marcada dominancia.
Figura 3. Gráfica de rango-abundancia de los tres sitios de muestreo.
En cuanto a la distribución por microhábitats, las especies presentan una notada
preferencia por hábitats terrestres, observándose una mayor cantidad especies y
la abundancia mas alta, caso contrario es el microhábitat acuático, en el que solo
se registró una sola especie (Lithobates berlandieri) (Figura 4).
24
Lber L
mel
Caca
Tty
pB
imp
Debr
Em
io
Mbra
Oaen
Ofu
l
Tsar
Lsyl
Sgem
Gust
Tty
p
Ham
p
Svar E
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Rm
ar
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Svar
Adep
Ham
pIn
eb
Sg
em
Ply
n
Sgra
Tty
p
Lm
el
Lber
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Dm
ar
0
5
10
15
20
25
30
Ab
un
da
ncia
re
lativa
Especies ordenadas de mayor a menor abundancia
Acuático Arborícola Fosorial Ribereño Terrestre
Figura 4. Distribución de las especies en microhábitats.
6.2. DIVERSIDAD BETA
En cuanto en diversidad beta, se utilizó el índice de complementariedad en tres
niveles taxonómicos (familia, género y especie), encontrando que los sitios A y B
son muy parecidos entre sí, teniendo el grado de disimilitud mas bajo en los tres
niveles taxonómicos (64% en especies, 43% en géneros y 36% en familias). Los
sitios que presentan el grado de disimilitud más alto son el B y el C, esto significa
que estos dos sitios son muy diferentes en cuanto a la composición de especies,
este mismo comportamiento se observa en géneros y familias (Figura 5).
25
Figura 5. Diversidad beta en tres niveles taxonómicos (familia, género y especie).
26
6.3. VARIACIÓN TEMPORAL
El cambio en la temporalidad afectó significativamente a la riqueza (X2= 12.36; P=
0.03), pero es más notorio el efecto que tiene sobre la abundancia (X2= 70.06; P=
9.9x10-14), siendo los meses de Agosto, Septiembre y Noviembre los que
presentaron mayor abundancia de individuos (Figura 6).
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
Agosto Septiembre Octubre Noviembre Enero Febrero
Nú
me
ro d
e in
div
iduo
s/e
sp
ecie
s
ABUNDANCIA RIQUEZA
Figura 6. Variación temporal de abundancia y riqueza de la herpetofauna en el Área Privada de
Conservación Talhpan.
27
VII. DISCUSIÓN
El presente trabajo reporta 27 especies de herpetozoos, lo cual puede
considerarse una cifra baja a nivel estatal ya que representa menos del 10% de la
riqueza de herpetofauna para Veracruz (Guzmán-Guzmán et al, 2011; Morales-
Mávil et al., 2011), sin embargo, a nivel regional puede considerarse media ya que
alberga aproximadamente el 50% de la riqueza de herpetozoos reportada en el
programa de manejo del área natural protegida entorno El Tajín (59 especies)
(Secretaría de Desarrollo Regional, 2001).
Esta diferencia en la riqueza de especies puede explicarse por la menor extensión
y menor variedad de ambientes del área privada de Conservación Talhpan con
relación al área natural protegida El Tajín (Secretaria de Desarrollo Regional,
2001), y sobre todo con respecto al estado de Veracruz, sin embargo, el presente
trabajo permite incrementar el listado de especies a nivel regional ya que se
registraron tres especies, Micrurus bernardi, Coleonyx elegans y Scincella
gemmingeri, que no habían sido reportadas en el Plan de Manejo de El Tajín.
De manera general, existen pocos trabajos de investigación de herpetofauna
publicados que puedan representar toda la riqueza del estado, provocando vacíos
de información y lo cual a la vez abre la posibilidad de que se sigan registrando
reportes de ampliaciones de distribución para varias especies en sitios poco
28
explorados, como Duellmanohyla chamulae en la región de Uxpanapa (Aguilar-
López et al., 2010) y Lithobates johni en la reserva Ecológica Pancho Poza,
municipio de Altotonga (Bello-Sánchez et al., 2014). Esta situación también se
presenta en este trabajo ya que la zona norte del estado es una de las regiones
poco exploradas para muchos grupos biológicos, lo que se confirma con el registro
en el presente trabajo de la especie Coleonyx elegans, especie incluida en la
NOM-059-SEMARNAT-2010 y cuya presencia en el sitio representa el registro
más norteño para este taxa (Chávez-Lugo et al., en prensa.), aún por fuera de la
distribución potencial modelada para la especie (Monroy-Vilchis et al., 2014).
El bajo porcentaje de representatividad, principalmente a nivel de sitios, nos indica
que los muestreos llevados a cabo no fueron suficientes para registrar todas las
especies que potencialmente pudieran estar dentro del área, esto podría deberse
a que estas actividades fueron hechas fuera del periodo de reproducción, que
suele ser el periodo con mayor actividad, además de que en algunas salidas hubo
temperaturas bajas, disminuyendo la actividad de los organismos (Lara-Reséndiz
et al., 2014).
La reducida extensión del área privada de conservación Talhpan también puede
ser un factor que explique las diferencias en la riqueza a nivel regional con
relación al entorno El Tajín, ya que otros estudios realizados con anfibios han
demostrado que la diversidad a nivel de paisaje (gamma) es determinada en
29
mayor medida por un mayor recambio de especies (beta) que por la riqueza de
especies local (alfa) (Pineda y Halffter, 2004).
Este patrón se presenta dentro del área de estudio, ya que cada sitio incluye
taxones únicos, no sólo a nivel de especies sino también de géneros y familias,
generando que el porcentaje de disimilitud se eleve en todos los niveles
taxonómicos analizados, provocando que los sitios tengan una baja riqueza local
pero que al ser muy diferentes entre sí, sea el recambio de especies (diversidad
beta) el factor más importante para determinar la riqueza total (Ochoa-Ochoa et
al., 2014). Lo anterior puede ser ocasionado por la presencia o ausencia de ciertos
elementos en cada uno de los sitios, como los cuerpos de agua que beneficia la
presencia de anfibios, como Lithobates berlandieri (Guzmán-Guzmán, 2011) en el
sitio B, o un suelo con grandes piedras y raíces que sirven como refugio para
especies de lagartijas de hábitos fosoriales y terrestres, como Lepidophyma
sylvaticum o Coleonyx elegans (Calderón-Mandujano, 2002) en el sitio A.
Los métodos de muestreos empleados fueron de gran utilidad, ya que la colecta
oportunista aumenta la probabilidad de observar más especies, incrementado así
la riqueza para los sitios. El encuentro visual disminuye el impacto hacia el
ambiente ya que no hay necesidad de colectar ejemplares, además, para ambos
métodos, el uso de recursos económicos y humanos es bajo, maximizando el
costo-beneficio entre la información obtenida y la inversión económica realizada
30
(Peck et al., 2014), permitiendo que este grupo pueda ser empleado para
evaluaciones rápidas de diversidad.
La dominancia presentada por Sceloporus variabilis podría deberse a una amplia
distribución y hábitos generalistas, ocasionando una gran adaptación hacia
diversos tipos de vegetación, desde dunas costeras hasta selva mediana, bosque
mesófilo y vegetación secundaria, aunado a esto, la temporada de eclosión de las
camadas es en los meses de agosto y septiembre (Guzmán-Guzmán, 2011),
coincidiendo con el inicio de los muestreos en la zona.
En el presente trabajo se encontró que 13 especies, siendo la mayoría, presentan
mayor afinidad por microhábitats terrestres, mientras que en el microhábitat
acuático solo se presentó una sola especie, Lithobates berlandieri, la cual se
encuentra asociado con el agua (Guzmán-Guzmán, 2011); esto es similar a lo
reportado por Aguilar-López y Canseco-Márquez (2006), quienes reportan que la
mayoría de las especies (60%) de herpetofauna del municipio de las Choapas
prefieren microhábitats terrestres y que el microhábitat menos explotado fue el
acuático (1%).
Para este sitio se reportan nueve especies (33%) dentro de la norma NOM-059
(SEMARNAT, 2010), lo que representan prácticamente una tercera parte de la
riqueza de especies total, esta proporción de especies protegidas es similar al
trabajo realizado por Aguilar-López y Canseco-Márquez (2006), donde el 40% de
31
sus especies registradas se encuentran dentro de esta norma; dichas especies
protegidas están representadas por dos anfibios Gastrophryne usta y Lithobates
berlandieri, ambas sujetas a protección especial (Pr), siete especies de reptiles,
dos de estas en la categoría de amenazada (A): Boa imperator y Coleonyx
elegans, mientras que las otras cinco se encuentran sujetas a protección especial
(Pr), Tropidodipsas sartorii, Ctenosaura acanthura, Sceloporus grammicus,
Plestiodon lynxe y Lepidophyma sylvaticum. Es importante mencionar que C.
acanthura, S. grammicus, P. lynxe y L. sylvaticum son especies endémicas de
México (Guzmán-Guzmán, 2011).
32
VIII. CONCLUSIONES
Se reportan 27 especies, 24 géneros y 16 familias de herpetozoos, siendo los
reptiles los mejor representados con 18 especies, mientras que los anfibios solo
aportan 9 especies al listado taxonómico del área.
Sceloporus variabilis fue la especie dominante debido a sus hábitos generalistas y
a que el período de muestreo coincidió con su período de reproducción.
El bajo porcentaje de representatividad registrado, señala que debe ampliarse el
esfuerzo de muestreo, incluyendo la temporada de lluvias que es cuando
presentan su pico de reproducción en la mayoría de las especies.
Se registraron nueve especies dentro de la NOM-059-SEMARNAT-2010, B.
constrictor y C. elegans como Amenazadas (A) y G. usta, L. berlandieri, T. sartorii,
C. acanthura, S. grammicus, P. lynxe y L. sylvaticum como Sujetas a Protección
Especial (Pr).
Se reporta la ampliación de la distribución del gekko Coleonyx elegans, que fue
registrado fuera de su distribución potencial, reportando el registro más norteño en
el país para esta especie.
33
La mayor diversidad a nivel de paisaje es debido al alto recambio de especies que
hay entre los sitios, siendo los sitios B y C los que presentan una mayor
diferenciación taxonómica, tanto a nivel de familias, géneros y especies, y los
sitios A y B son los más parecidos taxonómicamente entre si.
Los herpetozoos mostraron una variación en la temporalidad como resultado de la
termorregulación, disminuyendo sus abundancias en los meses con temperaturas
mas bajas.
34
IX. RECOMENDACIONES
Ampliar el período de muestreo a fin de incluir la temporada de lluvias.
Incluir otras zonas cercanas al área privada de Conservación Talhpan a fin
de incrementar la diversidad beta a nivel regional.
Incrementar el esfuerzo de muestreo mediante la realización de los
recorridos por más de una persona, las cuales deben tener experiencia en
la identificación de los organismos a fin de abarcar más superficie de una
manera simultánea e incrementar el número de registros de individuos que
puedan huir o esconderse.
35
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44
XI. ANEXOS
Anexo A. Abundancia de especies por sitio.
*Especies encontradas fuera de transectos y cuadrantes
ESPECIES SITIO A SITIO B SITIO C TOTAL
ANFIBIOS
Incilius nebulifer 2 3 2 7
Rhinella marina
2
2
Dendropsophus ebraccatus* 1
1
Ecnomiohyla miotympanum 1 5
6
Smilisca baudini*
1 1
Trachycephalus typhonius 4
4
Leptodactylus melanonotus 2
2 4
Gastrophryne usta 1 1
2
Lithobates berlandieri
2
2
REPTILES
Coleonyx elegans* 1
1
Ctenosaura acanthura
2 2
Sceloporus grammicus
2 2
Sceloporus variabilis 1 6 22 29
Marisora brachypoda
1 1
Plestiodon lynxe 1
1 2
45
ESPECIES SITIO A SITIO B SITIO C TOTAL
Scincella gemmingeri 6 6
12
Aspidoscelis depii
5 10 15
Aspidoscelis guttata 1
1
Holocosus amphigrammus 3 4
7
Lepidophyma sylvaticum 7
1 8
Boa imperator 1 1
Drymobius margaritiferus*
1
1
Oxybelis aenus 1
1
Oxybelis fulgidus
1
1
Tropidodipsas sartorii* 1
1
Micrurus bernardi* 1
1
Bothrops asper 1
1
46
Anexo B. Ficha fotográfica de C. elegans
47
Anexo C. Carta de aceptación de nota cientifica.