riqueza, distribuiÇÃo sazonal e utilizaÇÃo de …livros01.livrosgratis.com.br/cp116320.pdf ·...
TRANSCRIPT
BRENO DE ASSIS
RIQUEZA, DISTRIBUIÇÃO SAZONAL E UTILIZAÇÃO DE HABITATS POR ANFÍBIOS ANUROS NA SERRA DO BRIGADEIRO, MINAS GERAIS.
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, para obtenção do título de Magister Scientiae.
VIÇOSA MINAS GERAIS - BRASIL
2009
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
BRENO DE ASSIS RIQUEZA, DISTRIBUIÇÃO SAZONAL E UTILIZAÇÃO DE HABITATS POR
ANFÍBIOS ANUROS NA SERRA DO BRIGADEIRO, MINAS GERAIS.
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, para obtenção do título de Magister Scientiae.
APROVADO: 27 de março de 2009
ii
“Essas palavras ocasionaram novas reflexões, e Martinho,
sobretudo, concluiu que o homem nascera para viver nas
convulsões da inquietude ou na letargia do tédio.”
Cândido - Voltaire
iii
À minha família, aos amigos, aos orientadores, à lua e aos batráquios.
iv
AGRADECIMENTOS
Ah! Dizem que desejamos o fim. Tudo em nome do fim, a própria vida para
se chegar ao fim. Mas, não é bem verdade. Seguindo a provável máxima de que toda a
regra tem lá suas exceções, penso que o processo, a tortuosidade da estrada enlameada
nos tempos de chuva, a boa e descontraída conversa com os amigos e os cantos dos
bichos, poderiam ser mencionados aqui como sendo tão ou mais importante que o
próprio fim em si. E, como parte desse processo, há pessoas com quem quero
compartilhar este curto e prazeroso instante de divagação e liberdade literária.
À minha mãe e ao meu pai, pelo conforto de ser essa fonte de acolhida e
ensinamento constantes: “Breno, Breno! É preciso respeitar, meu filho”. O respeito
como fundamento principal da vida, alicerce de um mundo em que tanto se deseja a
paz. Em outras palavras, viver em constante busca pelo equilíbrio, onde, se de um lado
há minha liberdade, do outro, mora a liberdade dos outros homens e demais animais,
plantas e tantas outras criaturas vivas.
Aos amigos, passados e presentes, que contribuíram com conhecimento e
experiência valiosos. E como já diria Oscar Wilde: “Não quero amigos adultos nem
chatos. Quero-os metade infância e outra metade velhice! Crianças para que não
esqueçam o valor do vento no nosso rosto; e velhos para que nunca tenham pressa”.
Amigos do Museu de Zoologia João Moojen, principalmente aos que se
ausentaram de suas tarefas acadêmicas e pessoais para ir a campo comigo: Henriqueta,
Jussa Dayrell, Zé, Júlia, Camila, Larissa, Eliana (Gigante) e Vitin. Aos grandes Edgar,
Andrezão e Ronivon Santiago pelos longos e prazerosos momentos de bate-papo.
Agradeço especialmente à Patricinha, Diego, Manú e Jhonny be good, amigos
do peito, do mato, da lareira, da viola, do brinde à lua que “sobe”, da Ermida, da
Serraria, da madrugada virada na Lagoa Seca, do eterno bom humor, frentes à lenha
que queima ou sentados no banco da varanda. A vocês quatro, meus caros, um
obrigado do tamanho daqueles que faltam palavras.
Ao professor Renato Feio, chefe realista que chega e diz sem meias palavras:
“o mestrado será sem bolsa, com baixa possibilidade de se conseguir apoio financeiro
v
por outros meios. A sua área amostral é distante de Viçosa e, como não será sempre
que você terá acesso ao transporte da UFV, sugiro que tenha um plano B, C e D ‘na
manga’ para a logística do transporte e outros percalços que surgirem. Ainda assim,
você topa?”. Uai! Vamos tentar!
Aos funcionários do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro: José Roberto,
Ana, Chico da Mata, Branco, Claudinei, Geni, Fernando, Marcelo e todos os outros que
foram verdadeiros facilitadores ao meu acesso no Parque e uso de suas dependências.
Aos funcionários do Departamento de Biologia Animal, que já devem estar
cansados de ouvir tanta pergunta minha sobre os procedimentos burocráticos da Pós-
Graduação (mas, gente, são tantos!).
Ao Renato Totti e Mário Brother, pela valiosa ajuda com a confecção dos
mapas, e ao Cassiano pelas instruções estatísticas. À Vivi pela ajuda na caracterização
fitofisionômica dos riachos. Ao Rodolfo Stumpp pela leitura e considerações sobre o
Resumo e o Abstract deste trabalho. Aos membros da banca pela cordialidade em
aceitar o nosso convite.
À Universidade Federal de Viçosa pela estrutura fornecida, desde o espaço
físico aos funcionários e professores capacitados que me transmitiram bons
ensinamentos.
Ao Instituto Estadual de Florestas (IEF) e ao Instituto Brasileiro do Meio
Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) pela concessão das licenças de
coleta.
Ao Museu Nacional do Rio de Janeiro, nas pessoas de Clarissa Canedo, Délio
Baêta e Carolina Calijorne, pela disponibilidade e abertura da coleção para que eu
pudesse comparar exemplares do gênero Hylodes, coletados na Serra do Brigadeiro,
com indivíduos de outras localidades.
Agradeço também aos bons e péssimos dias, às boas e más noites, às tantas
saudades, às raras grandes companhias, ao trabalho intenso e ao ócio, à alma que arde,
Dawkins e Saramago, ciência e literatura. Ordem, acaso, caos, cais... Fim de tarde. Tudo
e todos, bom ou ruim, bem & mal, responsáveis pelo que sou, o meu mais sincero
obrigado.
vi
BIOGRAFIA
“Parabéns, Sr. Elias e D. Maria José, vocês acabam de ser pais pela terceira vez.” Assim
dissera o médico a respeito do novo filho daquele casalzinho simples e ansioso diante
dele. Horas depois, em casa, após muita reflexão, o Sr. Elias anuncia em tom grave para
toda a família: “Por esse menino ter nascido no dia 23 de dezembro de 1982, perto do
Natal, nada mais justo chamá-lo Natalino”. Porém, com a rapidez de um raio, tia Tânia
intervém “Não, mas isso não, por favor, Ti Zil, tenhamos bom senso”, desabafa a
cunhada, chamando o Sr. Elias por um apelido afetuoso. Ainda tentando se recuperar
do susto, tia Tânia continua “porque tem um ‘dotô’, que trabalha comigo, que tem um
filho que se chama Breno... Vocês precisam ver que menino esperto, bonito e tão
inteligente! Tem tudo a ver com o filho de vocês” (?!). Convencidos pelos argumentos
de tia Tânia, o casal decide, finalmente, batizar o terceiro rebento pela alcunha Breno
de Assis. Sábia e sensata escolha! Aquele recém-nascido de aspecto magro e cabeça
avantajada seria eternamente grato à sua tia-madrinha Tânia. Nascido em Ipatinga,
Minas Gerais, concluiu o Ensino Médio em 2000, no Instituto Educacional Mayrink
Vieira de Ipatinga. Em agosto de 2001, iniciou o curso de Ciências Biológicas na
Universidade Federal de Ouro Preto. Durante a graduação, foi estagiário no
Laboratório de Zoologia dos Vertebrados da UFOP. Em agosto de 2005, graduou-se em
Bacharel em Ciências Biológicas e, um ano depois, graduou-se em Licenciatura no
mesmo curso. Em fevereiro de 2007, ingressou no curso de Mestrado em Biologia
Animal, na Universidade Federal de Viçosa, defendendo a tese em março de 2009.
vii
SUMÁRIO
RESUMO .......................................................................................................................... ix
ABSTRACT........................................................................................................................x
1. INTRODUÇÃO............................................................................................................. 1
2. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................ 7
2.1. Local de Estudo ...................................................................................................... 7
2.1.1. Lagoa Seca ....................................................................................................... 9
2.1.2. Lagoa da Igreja .............................................................................................. 10
2.1.3. Riacho da Serraria e Laje das Bromélias...................................................... 10
2.1.4. Riacho da Ponte............................................................................................. 11
2.2. Procedimentos de Campo .................................................................................... 13
2.3. Dados Abióticos ................................................................................................... 17
2.4. Análise Estatística................................................................................................. 18
2.5. Quantidade e Natureza do Material Coletado..................................................... 18
3. RESULTADOS ............................................................................................................ 20
3.1. Composição de Espécies ...................................................................................... 20
3.2. Ocupação Ambiental............................................................................................ 23
3.3. Ocupação de Micro-habitats de Vocalização ....................................................... 26
3.3.1. Lagoa Seca ..................................................................................................... 26
3.3.2. Lagoa da Igreja .............................................................................................. 27
3.3.3. Riacho da Serraria ......................................................................................... 30
3.3.4. Riacho da Ponte............................................................................................. 31
3.4. Distribuição Temporal ......................................................................................... 32
3.4.1. Aspectos Reprodutivos e Abundância......................................................... 34
3.4.2. Imagos, Juvenis e Desovas ........................................................................... 44
viii
3.5. Análises Estatísticas ............................................................................................. 46
3.5.1. Avaliação Geral ............................................................................................. 46
3.5.2. Lagoa Seca ..................................................................................................... 47
3.5.3. Lagoa da Igreja .............................................................................................. 47
3.5.4. Riacho da Serraria ......................................................................................... 50
4. DISCUSSÃO ............................................................................................................... 51
4.1. Composição de Espécies ...................................................................................... 51
4.2. Ocupação Ambiental............................................................................................ 55
4.2.1 Ocupação de Micro-habitats de Vocalização................................................ 57
4.2.2. Desovas e Uso de Micro-habitat por Imagos e Juvenis .............................. 59
4.3. Distribuição Temporal ......................................................................................... 60
4.4. Fatores Abióticos .................................................................................................. 62
4.5. Propostas de Manejo ............................................................................................ 63
5. COMENTÁRIOS FINAIS ........................................................................................... 66
6. REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 68
ANEXO I......................................................................................................................... 81
ANEXO II ....................................................................................................................... 82
ANEXO III ...................................................................................................................... 84
ix
RESUMO
ASSIS, Breno, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, março de 2009. Riqueza, Distribuição sazonal e Utilização de Habitats por Anfíbios Anuros na Serra do Brigadeiro, Minas Gerais. Orientador: Renato Neves Feio. Co-orientadores: Jorge Abdala Dergam dos Santos e Gisele Mendes Lessa del Giúdice.
A estrutura de comunidades de anuros pode ser avaliada tanto quantitativamente,
através das relações espécie-área, como qualitativamente, através do registro das
espécies presentes nas assembléias e suas distribuições no tempo e espaço. Neste
estudo, realizado entre agosto de 2007 a julho de 2008, verificou-se a existência de
padrões de riqueza, distribuição temporal e ocupação de habitats por anuros em duas
lagoas e dois riachos no Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, PESB, (20°43’S,
42°29’W), Mata Atlântica, Minas Gerais, Sudeste do Brasil. Para tanto, foram realizadas
campanhas mensais ao campo para registro das espécies ocorrentes, bem como a
preferência destas pela ocupação de determinados micro-habitats de vocalização. Para
verificar a distribuição temporal, foram registrados os meses de ocorrência e a classe de
abundância das espécies. Registraram-se 27 espécies no perímetro amostral, sendo que
destas, apenas quatro não ocorreram nos ambientes monitorados. A família Hylidae,
com 14 espécies, foi a mais numerosa, enquanto a família Microhylidae e o gênero
Hylodes corresponderam a novos registros para o PESB. As análises estatísticas
apontaram evidências de que os padrões de riqueza de espécies de anuros observados
nas comunidades podem ter explicações diferenciadas, ainda que estas comunidades
estejam submetidas a condições abióticas semelhantes. As maiores agregações de
espécies foram registradas nos meses mais quentes e chuvosos do ano. Muitas
semelhanças também foram observadas entre as espécies quanto à preferência pelos
micro-habitats de vocalização, como juncos e a folhagem da vegetação marginal.
Assim, apesar da baixa partilha temporal e espacial, a coexistência entre as espécies
pode ser favorecida pela abundância dos sítios de vocalização, bem como pelas
diferenças no uso dos estratos verticais.
x
ABSTRACT
ASSIS, Breno, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, march 2009. Species Richness,
Seasonal Distribution and Occupation of Habitats by Anurans in the Parque
Estadual da Serra do Brigadeiro, Minas Gerais. Adviser: Renato Neves Feio. Co-
advisers: Jorge Abdala Dergam dos Santos and Gisele Mendes Lessa del Giúdice.
Community structure of anurans can be studied both quantitatively, as species-area
relationship, and qualitatively, through the record of species assemblages and spatial
and temporal distribution. This study aimed to verify the existence of patterns of
species richness, temporal distribution and occupation of habitats by amphibians in
two ponds and two streams in the Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, PESB,
(20°43’S, 42°29’W), in the Forest Atlantic, State of Minas Gerais, Southeastern Brazil. In
order to record, field campaigns were conducted monthly to record the species
preferences for the occupation of micro-habitats of vocalization. Data were collected
from August 2007 to July 2008. The months of occurrence and classes of abundance
were recorded to verify the temporal distribution of species. Twenty-seven species
were recorded in the sample area. Additionally, four of these species didn’t occur in
the monitored environments. Hylidae was the more representative family and
presented species richness equal to 14. Microhylidae was recorded for the PESB for the
first time. Statistical analysis showed evidence that the patterns of species richness in
the anuran communities may have different causal explanations, although these
communities live in similar abiotic conditions. The larger aggregations of species were
observed in the hotest and the driest months of the year. Many similarities were
observed the species on the preference of micro-habitats of vocalization, such as the
Juncos and leaves the marginal vegetation. Despite, sharing the low temporal and
spatial conditions, coexistence of the species may be favored by the abundance of
vocalization sites, as well as by differences in the vertical stratification.
1
1. INTRODUÇÃO
A Classe Amphibia compreende atualmente três ordens: Urodela,
Gymnophiona e Anura. A ordem Urodela possui apresenta distribuição no Hemisfério
Norte (Frost 2009) com apenas a espécie Bolitoglossa paraensis conhecida para o Brasil
(Parra-Olea et al., 2004). Em contrapartida, a ordem Gymnophiona apresenta maior
distribuição no Hemisfério Sul (Frost, 2009) e 27 espécies encontradas no Brasil (SBH,
2008). A ordem Anura engloba animais popularmente conhecidos como sapos, rãs e
pererecas. Este grupo apresenta, além de ampla distribuição no planeta, a maior
riqueza dentre as três ordens, sendo aproximadamente 5600 espécies catalogadas
(Frost, 2009).
O Brasil, com mais de 800 espécies de anuros registradas (SBH, 2008), ou 15%
do total mundial, apresenta a maior riqueza referente a esse grupo animal, número este
que tende aumentar em virtude dos muitos ambientes que ainda não foram
inspecionados ou cuja anurofauna encontra-se subamostrada (Feio et al., 2008).
Os anfíbios secretam através de suas glândulas cutâneas um conjunto de
compostos biologicamente ativos secretados por que podem servir como proteção ao
ataque de predadores, devido aos efeitos nocivos sobre o tecido bucal destes, e, pelo
menos no caso de alguns peptídeos, proteção contra infecções por bactérias ou
protozoários (Daly, 1998). Nesse sentido, algumas espécies apresentam relevância
medicinal, como é o caso da Phyllomedusa oreades, endêmica do Planalto Central, que
traz na pele um princípio ativo, chamado dermaseptina, que pode combater o
Trypanosoma cruzi, protozoário causador da doença de Chagas (Brand et al., 2002).
Estudos sobre a composição da dieta dos anfíbios revelam que insetos,
aranhas e crustáceos são frequentemente utilizados como recurso alimentar, o que
fortalece a teoria sobre a importância dos anuros como controladores das populações
de muitos artrópodes (Teixeira & Coutinho, 2002; Van Sluys & Rocha, 1998; Maneyro et
al., 2004; Santos et al., 2004).
Aspectos da biologia dos anfíbios têm sido amplamente citados como
justificativa para a grande sensibilidade desses animais frente às mudanças ambientais.
Sua pele nua e permeável os torna altamente vulneráveis a poluentes químicos e
2
radiação; e ainda, o estilo de vida de muitas espécies, utilizando tanto hábitats
aquáticos como terrestres, torna-os mais ameaçados do que taxa com necessidades mais
simples (Beebee, 1996). A hipótese central do Declínio Mundial das Populações de
Anfíbios é baseada na sensibilidade destes animais em relação às mudanças
ambientais, devendo, portanto, receber particular atenção com respeito à conservação
(Donnelly & Crump, 1998; Juncá, 2001; Pimenta et al., 2005; Whitfield et al., 2007;
Connelly et al., 2008).
Por outro lado, questiona-se se este declínio é um fenômeno recente, devido a
mudanças climáticas e/ou perturbações antrópicas, ou trata-se de flutuações
populacionais cíclicas naturais (Pechmann et al., 1991; Pough et al., 2008). Desta
maneira, estudos de longo prazo envolvendo taxocenoses e comunidades são de
fundamental importância para uma melhor compreensão e avaliação destas flutuações
populacionais (Pechmann et al., 1991; Juncá, 2001; Toledo et al., 2003).
Segundo Pianka (1973), comunidades podem ser vistas como unidades
determinadas por interações bióticas. Whittaker (1975) define comunidade da seguinte
forma: “Uma assembléia de populações de plantas, animais, bactérias e fungos que
vivem em um ambiente e interagem um com o outro, formando um distinto sistema
vivo com sua própria composição, estrutura, relações ambientais, desenvolvimento e
função”. Para Holmes et al. (1986) trata-se de um conjunto de espécies que respondem
de forma independente às mesmas características ambientais. Por outro lado, nem
todas as comunidades mostram estrutura tão rígida. A composição das espécies pode
variar entre áreas com características abióticas similares e até mesmo na mesma área de
um ano para outro (Gascon, 1991). Pensamento similar ao de Gascon (1991) é
manifestado por Morin (1999) para quem diferentes processos, operando sobre
diferentes escalas de tempo, podem influenciar o número e a identidade das espécies
nas comunidades.
A estrutura de comunidades pode ser avaliada quantitativamente, como as
relações espécie-área, e qualitativamente, através do registro das espécies presentes nas
assembléias, bem como suas distribuições no tempo e no espaço (Eterovick, 2003). A
partilha espacial entre diferentes espécies de anfíbios anuros inclui a exploração de
uma grande diversidade de microambientes como sítios reprodutivos (Toledo et al.,
2003). Esses são utilizados de maneira diferente pelas espécies, sendo atualmente
3
reconhecidas 39 possibilidades para sítios de oviposição e desenvolvimento larvário
(Duellman & Trueb, 1994; Haddad & Prado, 2005; Pombal Jr. & Haddad, 2005).
A heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma das melhores
explicações para a variação na diversidade de espécies (Huston, 1994). Diversos
estudos desenvolvidos no Brasil (Cardoso et al., 1989; Pombal, 1997; Brandão & Araújo,
1998; Bernarde & Kokubum, 1999) apontaram que ambientes estruturalmente
complexos permitem a coexistência de um número maior de espécies de anuros que
ambientes homogêneos, por disponibilizar maior número de microambientes.
Entretanto, poucos realmente testaram esta correlação (Gascon, 1991; Eterovick, 2003;
Diniz-filho et al., 2004).
O uso diferencial dos recursos, ou sua partilha pelas espécies existentes na
comunidade, ocorre principalmente nas dimensões de alimento, tempo e habitat (Toft,
1985; Wild, 1996). Os padrões de utilização dos recursos detectados em comunidades
naturais parecem resultar de três fatores principais: competição, predação e fatores que
não dependem de interações interespecíficas, como restrições fisiológicas (Toft, 1985).
A partilha sazonal pode estar diretamente relacionada com as condições
físicas da região (Toledo et al., 2003). Para certas espécies, a temporada reprodutiva está
diretamente correlacionada com a temperatura ambiente e a disponibilidade de
ambientes aquáticos temporários (Bernarde & Anjos, 1999). Para Heyer et al. (1975),
Toft & Duellman (1979), Jim (1980) e Aichinger (1987), as espécies de anuros tropicais
tendem concentrar a temporada reprodutiva no período chuvoso do ano. Nesses
habitats, que funcionam como fatores limitantes da reprodução, formam-se agregações
com alto potencial para interações intra e interespecíficas (Crump, 1974).
No Brasil, estudos amplos sobre comunidades de anuros foram realizados
principalmente na Mata Atlântica, destacando-se os trabalhos de Cardoso et al. (1989),
Weygoldt (1989), Heyer et al. (1990), Haddad & Sazima (1992), Nascimento et al. (1994),
Rossa-Feres & Jim (1994), Feio et al. (1998), Bertoluci (1998, 2001), Bernarde & Machado
(2000), Bertoluci & Rodrigues (2002), Toledo et al. (2003), Silvano & Pimenta (2003),
Pombal Jr. & Haddad (2005), Conte & Machado (2005), Prado & Pombal Jr. (2005),
Abrunhosa et al. (2006), Zina et al. (2007) e Boquimpani-Freitas et al. (2007). Para a
Amazônia destacam-se Crump (1971), Hero (1990), Gascon (1991) e Bernarde et al.
4
(1999). No bioma Caatinga, destaca-se Vieira et al. (2007). No bioma Cerrado: Eterovick
& Sazima (2000), Eterovick & Fernandes (2002), Eterovick (2003), Diniz-filho et al.
(2004), Vasconcelos & Rossa-Feres (2005) e Santos et al. (2007). Estudos dessa natureza
são escassos para a Serra da Mantiqueira, localizada na Mata Atlântica, sendo a
maioria dados ainda não publicados, como os trabalhos de Feio (1990) para a Serra do
Ibitipoca; Papp (1997), na região de Monte Verde; Santos (2003) para a Serra do
Brigadeiro; Monteiro-Leonel (2004) no Planalto de Poços de Cauda e Santos (2008) para
a Serra do Papagaio.
O bioma Mata Atlântica foi classificado, juntamente com o Cerrado brasileiro,
como um dos 34 hotspots do mundo, em virtude de sua rica biodiversidade e alto grau
de endemismo de plantas e vertebrados, bem como devido à sua reduzida cobertura
vegetal, que compreende apenas 8% da floresta original (Mittermeier et al., 2004;
Morellato & Haddad, 2000). A Mata Atlântica apresenta 483 espécies de anfíbios
anuros, das quais, 286 são endêmicas (Mittermeier et al., 2004). A alta incidência de
endemismos na Mata Atlântica pode ser observada principalmente em virtude da
ampla gama de gradientes latitudinais e altitudinais (Cruz & Feio, 2007).
Em Minas Gerais, a Mata Atlântica apresenta o padrão observado no restante
das áreas de ocorrência desse biomano país, fragmentado em excesso e antropizado,
não sendo incomuns os fragmentos em que o gado, durante a seca anual, pasta a
regeneração natural das espécies vegetais (Drummond et al., 2005). Assim, a principal
ameaça à conservação dos anfíbios no Brasil é a destruição de seus habitats, o que faz
com que sejam elaboradas políticas de conservação importantes como as listas de
espécies ameaçadas e a seleção de áreas prioritárias para a conservação em todos os
biomas brasileiros (Silvano & Segalla, 2005).
A Serra da Mantiqueira, inserida no bioma Mata Atlântica, recebe
denominações regionais ao longo da sua extensão: Serra da Boa Vista, em Santa Tereza
e Domingos Martins, ambas no Estado do Espírito Santo; Serra do Caparaó, entre ES e
MG; Serra do Ibitipoca, extremo noroeste da Serra da Mantiqueira que se comunica
com a Serra do Espinhaço; Planalto do Itatiaia, entre MG e SP; Planalto de Poços de
Caldas, Sul de Minas; Planaltos de Campos do Jordão, entre MG e SP (Gatto et al.,
1983). Este complexo serrano abriga 63 espécies endêmicas de anuros, das quais, 36 em
áreas restritas. Em áreas de alta altitude da Mata Atlântica, apenas a Serra do Mar
5
apresenta maior número de endemismos de anuros que a Serra da Mantiqueira, sendo
66 espécies endêmicas e 38 de áreas restritas (Cruz & Feio, 2007).
O presente estudo foi realizado no Parque Estadual da Serra do Brigadeiro
(PESB), localizado na Zona da Mata de Minas Gerais. O PESB abrange as partes mais
elevadas de um conjunto de serras integrantes da Cadeia da Mantiqueira, que chegam
a atingir 1985m em seu ponto máximo. Localizado no bioma da Mata Atlântica, tem
sua vegetação predominantemente classificada como Floresta Estacional Semidecidual
Montana, com elevado índice de epifitismo representado principalmente pelas famílias
Bromeliaceae e Orquidaceae, além de afloramentos rochosos e manchas de vegetação
típica dos campos altimontanos (Veloso et al., 1991). Encontra-se atualmente
classificado na categoria de importância biológica “extrema” dentre as “Áreas
Prioritárias para a Conservação da Biodiversidade de Minas Gerais” (Drummond et al.,
2005).
Estudos realizados entre 1992 e 2003 no PESB registraram 37 espécies de
anfíbios anuros (Feio et al. 2000; Santos, 2003). Na ocasião, destacou-se o registro de
duas novas espécies, Physalaemus maximus, descrita por Feio et al. (1999), e uma espécie
bromelígena do grupo de Scinax perpusillus, a qual se encontra em processo de
descrição. A continuidade dos estudos na região sul do Parque levou à descoberta de
outras duas espécies ainda desconhecidas pela ciência, Chiasmocleis mantiqueira (Cruz et
al., 2007) e Leptodactylus cupreus (Caramaschi et al., 2008). Houve também o registro de
outras 6 espécies que constituíram registros novos para o PESB, o qual apresenta
atualmente 47 espécies de anuros conhecidas.
O objetivo deste estudo foi investigar as seguintes questões: (1) Qual a
composição da anurofauna em dois ambientes de lagoa, permanente e temporário, e
dois riachos em interior de mata no Parque Estadual da Serra do Brigadeiro? (2) Quais
padrões de distribuição espaço-sazonal podem ser descritos? (3) A riqueza das
espécies, tanto numa escala geral quanto localmente em cada ambiente estudado,
poderá ser explicada por variáveis físicas, como as temperaturas do ar e da água,
pluviosidade, e profundidade do corpo d’água? 4) Propor estratégias de manejo para o
Parque Estadual da Serra do Brigadeiro.
6
Dessa forma, espera-se que as informações deste trabalho sirvam de subsídio a
futuras análises sobre desaparecimento ou perda de espécies nestes ambientes da Serra
do Brigadeiro, melhor conhecimento sobre a ocorrência de determinados padrões, bem
como à elaboração de hipóteses que os expliquem, e o grau de influência das variáveis
climáticas sobre o comportamento das espécies.
7
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Local de Estudo
O Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (20°43’S, 42°29’W), com área de
aproximadamente 14.000 ha, localiza-se sobre um prolongamento da Serra da
Mantiqueira, na Zona da Mata de Minas Gerais, abrangendo porções dos municípios
de Araponga, Fervedouro, Divino, Pedra Bonita, Sericita, Ervália, Miradouro e Muriaé
(Figura 1). A Serra do Brigadeiro, com elevações que chegam a 1.985m de altitude,
constitui-se em divisor de águas das bacias dos rios Doce e Paraíba do Sul. Apresenta
vegetação típica de Mata Atlântica, com tipologias locais de matas de encosta, campos
de altitude, afloramentos rochosos e áreas de transição (Carvalho et al., 2000) (Figura 2).
Segundo Köeppen (1948), o clima da região é do tipo mesotérmico médio
(CWb). A precipitação média anual é de 1.300mm e a temperatura média anual de 18ºC
(Engevix, 1995). A vegetação do PESB é composta por fragmentos secundários de
floresta estacional semidecídua, da formação altimontana com campos de altitude
ocupando os platôs e as escarpas isoladas, em algumas áreas acima da cota de 1.600 m
(Veloso et al., 1991).
Os solos da Serra do Brigadeiro resultam da interação do clima tropical úmido
com elevada pluviosidade, que favorece a lixiviação, e do relevo acidentado, que
facilita o transporte dos sedimentos. Uma vez que as rochas não são muito ricas em
nutrientes, isto resulta em solos muito lavados e pobres (Carvalho et al., 2000).
O presente estudo foi realizado em duas lagoas e dois riachos na região central
do PESB, a aproximadamente 1400m de altitude. As áreas foram escolhidas baseadas
em seu potencial para abrigar espécies de anuros e, também, pela maior facilidade
logística. Para o registro total das espécies, também foram considerados os animais
presentes dentro do polígono amostral, sem estarem necessariamente nos ambientes
monitorados (Figura 3).
8
Figura 1. Municípios que fazem limite com o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro e a porcentagem de suas respectivas áreas ocupada pela Unidade de Conservação.
9
Figura 3. Áreas de amostragem na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
2.1.1. Lagoa Seca
Trata-se de uma lagoa temporária de porte médio (20º42’55”S e
42º29’10”W), com área de aproximadamente 106.7 m² e localizada a 1380 m de
altitude, em borda de mata mesofítica secundária em razoável estado de
preservação, onde podem ser observadas embaúbas (Cecropia sp.) e outras espécies
arbóreas, principalmente da família Melastomataceae (Santos, 2003). A lagoa é
margeada por uma estrada de terra, que é a principal via que liga as cidades de
Araponga e Fervedouro, dois municípios do entorno do Parque. Frequentemente
esta estrada é utilizada por moradores locais, turistas, pesquisadores e
funcionários, havendo um trânsito constante de carros, motos e animais de carga
como equinos. A vegetação que margeia o lado da estrada é constituída
principalmente por plantas de porte herbáceo e arbustivo. A margem oposta,
contínua à área de mata, já apresenta árvores de porte mais elevado e estrutura
vegetacional mais densa. Toda a superfície do espelho d’água é coberta por juncos
(Juncaceae), ocorrendo, na região central, um afloramento rochoso com plantas
herbáceas e bromeliáceas (Figuras 4 e 5).
10
2.1.2. Lagoa da Igreja
Corpo d’água permanente (20º43’19”S e 42º28’43”W), com área de 121 m² e
1320 m de altitude, formado pelo represamento de cursos d’água que descem,
principalmente nos meses chuvosos, da parte superior da encosta. Assim como a
Lagoa Seca, localiza-se na borda de mata mesofítica secundária. A vegetação
aquática é formada basicamente por juncos (Juncaceae), braquiária (Poaceae) e
taboas (Typhaceae) (Santos, 2003). Apresenta excessiva deposição de matéria
orgânica em função de troncos e, principalmente, folhas em avançado estado de
decomposição. Nos meses mais frios e secos há drástica redução no volume d’água
o que dá a esse ambiente aspecto de embrejado. Situa-se próxima à mesma estrada
de terra, Araponga-Fervedouro, que passa pela Lagoa Seca. A vegetação da
margem oposta à estrada apresenta estrutura mais densa, com maior número de
árvores, contínua à mata. (Figuras 6 e 7).
2.1.3. Riacho da Serraria e Laje das Bromélias
Localizados ao longo da Trilha da Serraria, o Riacho da Serraria (20º44’07’’S
e 42º29’’28’’W) e a Laje das Bromélias (20º44’12’’S e 42º29’37’’W) distanciam-se
2.500 e 3.300 metros da sede administrativa do PESB, respectivamente. O Riacho
da Serraria está situado em interior de mata e apresenta fluxo lótico, fundo
pedregoso e profundidade geralmente abaixo de 40 cm. A vegetação à margem é
formada predominantemente por plantas de estrato arbustivo e herbáceo,
dominada por capim e samambaias, com pouco adensamento de árvores grandes.
Essa fisionomia vegetal da área, aliada a processos históricos de atividade
antrópica, como a constante transição de tropeiros e o corte indiscriminado de
madeira, caracteriza a mata do entorno do riacho como secundária. O trecho
monitorado apresenta 250 metros de extensão. (Figura 8).
A Laje das Bromélias situa-se em área aberta, formada por afloramento
rochoso coberto por musgos e muitas bromélias, é um lugar extremamente úmido,
principalmente na época chuvosa, e, portanto, com potencial para abrigar espécies
de anfíbios anuros (Figura 9). Entretanto, esse ambiente não foi alvo do mesmo
11
rigor metodológico realizado nas outras áreas, assim, procurou-se saber apenas
sobre as espécies ocorrentes e o seu tipo de atividade.
2.1.4. Riacho da Ponte
Riacho localizado em interior de mata (20º43’54”S e 42º27’49”W) e 1210 m
de altitude. Logo no ponto inicial de amostragem, há uma ponte, pertencente à
estrada Araponga-Fervedouro, que atravessa o riacho. O leito é
predominantemente rochoso, fluxo lótico, porém, apresenta correnteza mais forte
que a observada no Riacho da Serraria, e com alguns trechos arenosos. É
caracterizado por vegetação arbórea esparsa com sub-bosque ralo e vegetação
herbácea espaçada. O extrato arbóreo é representado principalmente pela família
Clusiaceae, mas com alguns indivíduos das famílias Melastomataceae,
Leguminosae, Solanaceae, entre outros. Em todo o trecho é possível perceber a
homogeneidade de espécies herbáceas da família Musaceae. A vegetação herbácea
é esparsa na porção mais próxima à estrada, mas ao longo do curso d’água é
possível perceber um adensamento da vegetação onde são encontrados
representantes de porte herbáceo principalmente das famílias Piperaceae, Araceae,
Alstroemeriaceae e Rubiaceae, sendo desta última, o pau-colher como principal
representante. Briófitas e pteridófitas são encontradas ao longo de todo o trecho e
nos mais variados habitats: epífitas, rupícolas e terrestres. As famílias Orchidaceae
e Bromeliaceae, embora em menor quantidade, também possuem representantes
na área.
Ao contrário do observado para o riacho da Serraria, o maior número de
árvores de grande porte caracteriza uma mata mais preservada às margens do
riacho. O trecho estudado apresenta 200 m de extensão, largura máxima de 5 m e
profundidade média de 50 cm, com piscinas de até 1,60 m de profundidade em
alguns pontos (Figura 10).
12
Figura 4. Lagoa Seca, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008).
Figura 5. Lagoa Seca, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008.)
Figura 6. Lagoa da Igreja, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008).
Figura 7. Lagoa da Igreja, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008).
Figura 8. Riacho da Serraria, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008).
Figura 9. Laje das Bromélias, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008).
13
2.2. Procedimentos de Campo
Durante o período de um ano, os anfíbios foram observados e
inventariados, através de campanhas mensais a campo, que começaram em agosto
de 2007 e finalizaram em julho de 2008. As expedições tiveram duração de 3 dias
cada uma, o que totalizou três noites de observação, distribuídas da seguinte
forma: na primeira noite, inspecionava-se a Lagoa Seca e, na noite seguinte, a trilha
da Serraria. Na terceira noite, eram monitorados a Lagoa da Igreja e o riacho da
Ponte. Nesse último caso, para que os dados se aproximassem mais da realidade
com relação ao horário, alternava-se, ao longo dos meses, o ambiente a ser
monitorado primeiro durante as amostragens.
O esforço amostral total na procura direta pelos animais nos ambientes foi
de setenta e cinco horas e cinqüenta e cinco minutos, com médias que variaram de
acordo com o ambiente (Tabela 1).
A maior parte dos registros das espécies de anuros foi obtida através da
identificação de animais em atividade de vocalização Os animais foram
observados após o escurecer até aproximadamente 22:00 h, com auxílio de lanterna
de mão à pilha, planilha de anotações de dados, além de gravador cassete Aiwa tp-
460 que auxiliaram no play-back e memorização dos cantos.
Figura 10. Riacho da Ponte, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008).
Figura 11. Riacho da Ponte, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (agosto de 2007 a julho de 2008).
14
Tabela 1. Esforço amostral em horas durante campanhas aos ambientes monitorados na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Ambiente Meses
Lagoa Seca Lagoa da Igreja Riacho da Ponte Riacho da Serraria
agosto 01:45 01:50 01:50 01:40 setembro 01:30 01:15 01:45 02:00 outubro 01:30 01:35 02:00 01:30 novembro 02:10 01:40 01:10 02:25 dezembro 02:20 03:00 01:20 01:25 janeiro 01:05 01:30 01:25 01:40 fevereiro 01:50 01:40 02:00 02:00 março 01:00 02:00 01:20 01:10 abril 01:50 01:50 01:50 01:40 maio 01:20 02:05 02:00 01:45 Junho 01:00 01:05 01:30 01:45 Julho 01:00 01:00 01:10 01:45 Total (média) 18:20 (1:32) 20:30 (1:42) 19:20 (1:36) 20:45 (1:43)
Para cada exemplar, espécie e população observada foram anotadas
informações sobre o habitat ocupado. Para isso, foram definidos dois tipos de
ambientes: Lagoa e Riacho. Dentro desses ambientes, consideraram-se os seguintes
micro-habitats de vocalização:
• Vegetação de estrato herbáceo (EH): Plantas cuja altura é ≤ 0,5 m.
• Vegetação de estrato arbustivo (EAb): Plantas entre 0,5 m e 2,00 m
de altura.
• Vegetação de estrato arbóreo (EAr): Plantas acima de 2 m de altura.
Além da consideração sobre o estrato das plantas, foi observado se as
espécies de anuros apresentavam preferências por determinados micro-habitats,
como folhas, galhos e tronco.
Outros micro-habitats de vocalização considerados foram: Raízes expostas
(Ra), Rocha (Ro), Serapilheira (Sr), Juncos (J), Taboa (T), Bromélia (B); Chão (Ch),
Samambaia (S) e Capim (Ca). Outro importante micro-habitat definido foi
Parcialmente Submerso, que reflete a posição em que as espécies vocalizaram
dentro d’água, com parte do corpo exposta e outra parte coberta pela água. Assim,
15
foram definidos os principais micro-habitats ocupados por cada espécie, bem
como o número de espécies que utilizou cada micro-habitat amostral.
Os micro-habitats foram relacionados principalmente quanto seu uso pelas
espécies em atividade de vocalização. No entanto, estas mesmas categorias foram
utilizadas para definir a preferência de uso de micro-habitas por imagos e juvenis
eventualmente amostrados.
A observação sobre o comportamento reprodutivo das espécies avaliou a
existência de adultos em atividade de vocalização, fêmeas ovígeras, casais em
amplexo, desovas e jovens recém-metamorfoseados, indicando assim, se o
ambiente, habitat e micro-habitat estavam sendo utilizados como sítio reprodutivo,
além de se registrar outros comportamentos ecológicos de interesse como
predação, deslocamentos, locais de abrigo e táticas defensivas.
Nos diversos microhabitats foram também relacionados padrões temporais
de reprodução para cada espécie, assim como o número total de espécies por
ambiente, permitindo comparações de riqueza de espécies por ponto amostral.
Os procedimentos acima seguiram as metodologias Complete Species
Inventories (Scott, 1994), Visual Encounter Surveys (Crump & Scott, 1994) e Audio
Strip Transects (Zimmerman, 1994) citadas em Heyer et al. (1994), além daquelas
utilizadas em comunidades de anuros brasileiros por diversos autores como
Haddad & Sazima (1992) e Pombal Jr. (1997).
Os procedimentos sobre classe de abundância e padrões de atividade de
vocalização seguiram modelos utilizados por Bertoluci (1998), Bertoluci &
Rodrigues (2002) e Santos (2003). O presente trabalho faz uma adaptação destes
modelos e estende a classe de abundância a imagos e juvenis observados e
contados durante o monitoramento das espécies nos ambientes. A inclusão desses
dois estágios de desenvolvimento dentro de classes de abundância permitiu a
compreensão gráfica, visando a comparação entre o período de ocorrência de
machos em atividade de vocalização e o período de ocorrência de imagos e
juvenis.
16
Nesse sentido, em cada ambiente, estimou-se o número de machos de cada
espécie que emitiam canto nupcial nas agregações reprodutivas (Aichinger, 1987).
Foram estabelecidas as seguintes classes de abundância: (1) 1 ou 2 indivíduos; (2) 3
a 5 indivíduos; (3) 6 a 10 indivíduos; (4) 11 a 20 indivíduos; (5) 21 a 50 indivíduos e
(6) acima de 50 indivíduos. Além disso, as espécies foram classificadas de acordo
com os padrões de atividade de vocalização:
• Vocalização contínua: espécies que vocalizaram durante todos os
meses de estudo
• Vocalização prolongada: espécies que vocalizaram nas estações seca
e chuvosa, com ausência em dois, três ou quatro meses.
• Vocalização oportunista: espécies que vocalizaram durante chuvas
fortes ou fracas.
• Vocalização Sazonal: vocalização associada às estações seca e
chuvosa.
Para fins de comparação entre os quatro ambientes monitorados, utilizou-
se o índice de similaridade de Jaccard (Magurran, 1988), em que se comparou a
riqueza de espécies observada entre as duas lagoas, entre os dois riachos e, por
fim, entre o ambiente de lagoa e o ambiente de riacho. O índice de Jaccard é dado
pela fórmula:
J = C/ A+B-C
Onde:
J = coeficiente de Jaccard
A = número de espécies registradas para o ambiente A
B = número de espécies registradas para o ambiente B
C = número de espécies comuns aos dois ambientes.
17
2.3. Dados Abióticos
Foram feitas medições das temperaturas máxima e mínima do ar, com
termômetro de mercúrio, para todos os ambientes investigados e em todas as
campanhas a campo. Posteriormente, foi feita uma média entre estas duas
temperaturas a fim de se chegar próximo da temperatura real do período de
observação. A temperatura da água foi medida, também com o auxílio de um
termômetro de mercúrio, no início e término de cada coleta.
Para dados de pluviosidade, realizaram-se análises baseadas em
informações fornecidas pelo Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), o qual
enviou dados pluviométricos da estação meteorológica da cidade de Viçosa, 40 km
em linha reta do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro. Diante da possibilidade
de que o índice pluviométrico, durante o período de estudo, estivesse abaixo da
média dos últimos anos, comparou-se o ano de 2007/2008 com a média dos
últimos oito anos 1999/2006 (Figura 11).
Figura 11. Comparação entre a média pluviométrica 1999/2006 e o índice pluviométrico registrado no presente estudo no Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
A profundidade foi uma variável considerada apenas para a Lagoa Seca,
que é um ambiente temporário. Nesse caso, variações na altura da coluna d’água
durante o período de cheia até a lagoa se secar completamente, no inverno,
18
poderiam fornecer pistas ou até mesmo explicar padrões de riqueza e distribuição
espacial das espécies.
2.4. Análise Estatística
através de análise estatística de regressão múltipla com distribuição
Para elucidar as causas dos padrões de riqueza das espécies de anuros,
foram realizadas análises estatísticas no programa R Development Core Team (2006).
Como variáveis explicativas, foram considerados fatores abióticos como
pluviosidade, temperaturas da água e do ar e a profundidade dos sítios aquáticos
estudados. Foram considerados significativos valores de P menor ou igual a 0.05.
Para o Riacho da Ponte não foram realizados testes estatísticos em função do
reduzido número de espécies ocorrentes neste ambiente ao longo do ano. Foram
utilizados Modelos Lineares Generalizados (GLM) através de regressão simples
com distribuição de erros Quasipoisson, conforme recomendado por Crawley
(2007).
2.5. Quantidade e Natureza do Material Coletado
Foram coletadas apenas as espécies que se constituíram em novos registros
para a região e/ou aquelas de difícil identificação ou com problemas taxonômicos.
Nesse sentido, quando observadas as circunstâncias acima, em cada campanha
foram coletados no máximo cinco indivíduos de cada espécie (lista do material
testemunho, Anexo I), conforme especificado na licença do SISBIO/IBAMA:
11601-1; Registro de projeto no IBAMA: 491048; Número de Licença concedido
pelo Instituto Estadual de Florestas (IEF): 095/07.
Os anfíbios observados foram fotografados e eventualmente capturados,
manualmente, sendo então acondicionados em sacos plásticos contendo vegetação
local umedecida, para evitar o ressecamento e compressão dos exemplares. Estes
19
foram mortos em álcool fraco (20%) e para fixação, formol a 10% (McDiarmid,
1994). Em seguida, os exemplares foram montados em posição padrão, em
bandejas plásticas e, posteriormente, tombados no Museu de Zoologia João
Moojen, pertencente à Universidade Federal de Viçosa.
20
3. RESULTADOS
3.1. Composição de Espécies
Durante este trabalho, registraram-se 27 espécies de anfíbios anuros na
região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (PESB) entre os meses de
agosto de 2007 a julho de 2008. As espécies distribuem-se em 10 famílias e 17
gêneros (Tabela 2).
Tabela 2. Espécies de anfíbios anuros registradas na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro no período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Família Espécie Brachycephalus sp. Brachycephalidae
Ischnocnema guentheri (Steindachner, 1864)
Bufonidae Rhinela pombali (Baldissera-Jr, Caramaschi & Haddad, 2004)
Centrolenidae Hyalinobatrachium uranoscopum (Müller, 1924)
Ceratophryidae Ceratophrys aurita (Raddi, 1823)
Craugastoridae Haddadus binotatus (Spix, 1824)
Proceratophrys boiei (Wied-Neuwied, 1825)
Proceratophrys melanopogon (Miranda-Ribeiro, 1926)
Cycloramphidae
Thoropa miliaris (Spix, 1824)
Aplastodiscus arildae (Cruz & Peixoto, 1987 "1985")
Aplastodiscus leucopygius (Cruz & Peixoto, 1985 "1984")
Bokermannohyla circumdata (Cope, 1871)
Dendropsophus decipiens (A. Lutz, 1925)
Dendropsophus elegans (Wied-Neuwied, 1824)
Dendropsophus minutus (Peters, 1872)
Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821)
Hypsiboas pardalis (Spix, 1824)
Hypsiboas polytaenius (Cope, 1870 "1869")
Phyllomedusa burmeisteri Boulenger, 1882
Scinax luizotavioi (Caramaschi & Kisteumacher, 1989)
Scinax sp. 1 (clado ruber)
Scinax sp. 2 (gr. catharinae)
Hylidae
Scinax sp. 3 (gr. perpusillus)
Hylodidae Hylodes babax Heyer, 1982
Microhylidae Elachistocleis ovalis (Schneider, 1799)
Physalaemus "mantiqueira" (Cassini, 2008) Leiuperidae
Physalaemus maximus Feio, Pombal, & Caramaschi, 1999
TOTAL 27 ESPÉCIES
21
A família Hylidae foi a mais representativa com 14 espécies, ou 52% do
total. As famílias Microhylidae e Hylodidae, com uma espécie cada, significaram
novos registros para o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, tendo em vista as
amostragens anteriores (Santos, 2003; Feio et al., 2008).
Das espécies registradas, apenas Brachycephalus sp. (20º43’05”S e
42º29’03”W), Hylodes babax (20º43’13”S e 42º28’43”W) Elachistocleis ovalis
(20º43’56”S e 42º27’49”W) e Proceratophrys melanopogon (20º43’42”S e 42º29’19”W)
não ocorreram nos ambientes monitorados, mas dentro da área do polígono de
estudo (Figura 1). As três primeiras constituíram-se em novos registros para o
PESB.
Hylodes babax foi registrado em dezembro e janeiro de 2008, em um riacho
próximo ao alojamento de pesquisadores e da Lagoa da Igreja, um dos pontos
amostrais (Figura 38, Anexo II). Inicialmente, houve grande dúvida taxonômica, o
que levou a considerar tal espécie como possivelmente nova para a ciência.
Entretanto, comparações com outras espécies do gênero, realizadas no Museu
Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro (MNRJ), mostraram fortes
semelhanças com H. babax (MZUSP 57949), coletado no Parque Nacional Serra do
Caparaó e descrito por Heyer (1982). As análises dos indivíduos de H. babax da
Serra do Brigadeiro e da Serra do Caparaó, a qual conta apenas com o holótipo e o
parátipo tombados em coleção zoológica, revelaram poucas diferenças
morfológicas. O indivíduo da Serra do Caparaó apresenta coloração dorsal pouco
mais clara que a população da Serra do Brigadeiro, mancha escura intraorbital,
ausente nos indivíduos do PESB, barriga e gula escuras com manchas
amarronzadas, enquanto a população do PESB apresenta muitas pontuações
brancas. Nota-se nos indivíduos do Parque do Brigadeiro a presença de tubérculos
no dorso das coxas e na região posterior, logo acima da cloaca, ausentes no
indivíduo da Serra do Caparaó. Quanto à morfometria, os indivíduos do PESB
apresentaram maior CRC, comprimento rostro-cloacal, (CRC: 31.75-33.25 mm) em
relação ao indivíduo da Serra do Caparaó (CRC: 29.7 mm). No entanto, apesar das
diferenças citadas, a grande sobreposição acústica entre as duas populações foi
essencial para se determinar a espécie de Hylodes do PESB como sendo H. babax
(Tabela 3).
22
Tabela 3. Comparação acústica entre as populações de Hylodes do PESB e da Serra do Caparaó, Espírito Santo.
Características Hylodes babax (PESB) Hylodes babax (Caparaó)
Duração do canto (s) (MÉDIA) 0,305 - 0,494 (0,407) 0,23 - 0,48 (0,36) Nº notas por canto (MÉDIA) 5 - 7 (5,8) 4 - 8 (6) Taxa de notas (notas/segundo) 10,52 - 16,4 (13,55) 16 Intervalo entre notas 0,009 - 0,046 (0,247) Duração das notas (Média) 0,02 - 0,059. (0,0453) 0,04 - 0,05 Intervalo entre cantos (MÉDIA) 1,387 - 2,260 (1,735) Estrutura do canto (harmônico ou pulsionado) Harmônico Harmônico Frequência Dominante (Média) 4690 a 5064 (4630) (4690 - 5420 Hz) Modulação da nota
Modulação ascendente Modulação ascendente
Durante os trabalhos no PESB, foram coletados três indivíduos de Hylodes
babax, sendo dois em dezembro e um em janeiro, vocalizando sob reentrâncias de
rochas extremamente úmidas e que fugiam ao menor sinal de perturbação no
ambiente. Próximo a um dos indivíduos em atividade de vocalização, encontrou-
se uma desova de consistência gelatinosa, suspensa sob a rocha e muito próxima
ao solo úmido, com forte possibilidade de ser uma desova de H. babax.
Um único indivíduo de Brachycephalus sp. (Figura 36, Anexo II), registrado
no mês de fevereiro de 2008, deslocava-se na estrada próximo à Lagoa Seca.
Proceratoprys melanopogon, com um único indivíduo registrado, foi visualizado na
trilha da Serraria enquanto se deslocava durante chuva fraca. Por outro lado,
Elachistocleis ovalis foi observado no mês de janeiro numa concentração de mais de
15 indivíduos vocalizando em área aberta alagada e coberta por capim, próxima ao
Riacho da Ponte durante fraca chuva.
As espécies do gênero Scinax, não identificadas ao nível específio nesse
trabalho, pertencem aos clados ruber e catharinae (Faivovich, 2005) e se encontram
em processo de descrição.
Ceratophrys aurita foi registrada apenas no mês de novembro através de um
único indivíduo em atividade de vocalização. Haddadus binotatus também
apresentou ocorrência restrita, sendo observado apenas no mês de agosto, através
de único indivíduo macho.
23
3.2. Ocupação Ambiental
Os quatro ambientes monitorados apresentaram diferenças quanto ao
número de espécies. Com 15 espécies, a Lagoa da Igreja foi o ambiente onde se
verificou a maior riqueza enquanto a laje das Bromélias, com 4 espécies,
apresentou menor riqueza. Os ambientes Riacho da Ponte, Lagoa Seca e Riacho da
Serraria apresentaram 9, 7 e 6 espécies respectivamente.
Das espécies registradas, 9, ou 33%, ocorreram exclusivamente no ambiente
Lagoa: Ceratophrys aurita, Dendropsophus decipiens, D. elegans, D. minutus, Hypsiboas
faber, Phyllomedusa burmeisteri, Physalaemus “mantiqueira”, P. maximus e Scinax
luizotavioi. Por outro lado, o ambiente Riacho apresentou apenas 3 espécies
exclusivas, o que corresponde a 11,1%: Aplastodiscus arildae, Hyalinobatrachium
uranoscopum e Scinax sp. 2 (gr. catharinae). Uma única espécie, Scinax sp. 3 (gr.
perpusillus), ocorreu exclusivamente em bromélias, o que constituiu em único
registro de anuro bromelígena para o PESB (Figura 42, Anexo II).
Todas as espécies registradas para a Lagoa Seca foram também encontradas
na Lagoa da Igreja, na qual ocorreram ainda 4 espécies exclusivas: Ceratophrys
aurita, D. decipiens, D. elegans e Scinax luizotavioi.
A comparação realizada entre os dois riachos evidenciaram quatro espécies
comuns: Ischnocnema guentheri, H. uranoscopum, B. circumdata e Scinax sp. 2. As
espécies A. arildae e R. pombali foram registradas apenas no Riacho da Serraria,
enquanto que H. binotatus, T. miliaris, H. pardalis e H. polytaenius ocorreram
exclusivamente no Riacho da Ponte. É importante ressaltar, porém, que estas
informações são referentes apenas à comparação entre os dois riachos, não se
estendendo aos ambientes de lagoa.
No Riacho da Ponte, das nove espécies registradas, três tiveram a
ocorrência baseada em apenas um indivíduo: Thoropa miliaris, H. uranoscopum e H.
polytaenius. Já H. pardalis, Scinax sp. 1 e H. binotatus apresentaram, respectivamente,
3, 2 e 2 indivíduos registrados.
Aplastodiscus leucopygius, Ischnocnema guentheri, Rhinela pombali, Scinax sp. 1
(clado ruber) e Thoropa miliaris apresentaram ampla distribuição dentro do
24
perímetro amostral. Com exceção de Scinax sp. 1 (Figura 40, Anexo II), para
nenhuma destas espécies houve indício de reprodução nos ambientes
monitorados. Aplastodiscus leucopygius foi comumente observada vocalizando em
interior e borda de mata, próxima aos riachos ou brejos de área aberta. Esse padrão
de distribuição, exceto os “embrejados” de áreas abertas, também foi observado
para I. guentheri, cuja coloração críptica dificulta a visualização e contribui para
que a maior parte dos registros baseie-se em sua vocalização. Thoropa miliaris
ocorreu principalmente em ambientes rochosos úmidos, escondida sob pequenas
pedras, mas também foi comum o seu registro deslocando-se na estrada de acesso
às áreas amostrais, bem como próxima às casas da sede do Parque. Rhinela pombali,
aparentemente comum no PESB, apresentou baixa ocorrência nos ambientes
monitorados. Essa espécie foi geralmente observada em atividade de vocalização
às margens de uma pequena lagoa antropizada, conhecida como Lagoa do Baiano,
e deslocando-se em vários pontos da estrada.
O índice de similaridade de Jaccard apontou 46% de semelhança entre a
Lagoa da Igreja e a Lagoa Seca e 36% de similaridade entre o Riacho da Serraria e o
Riacho da Ponte. A comparação entre os ambientes Lagoa e Riacho apresentou
índice de 18% de similaridade.
A descrição dos ambientes de ocorrência das espécies, exceto para aquelas
cujo registro não esteve associado a nenhum dos ambientes monitorados, está
resumida na tabela 4.
25
Tabela 4. Ambientes de ocorrência das espécies registradas na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro no período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Espécies Lagoa Seca
Lagoa da Igreja
Riacho da Serraria
Riacho da Ponte
Laje das Bromélias
Aplastodiscus arildae X
Aplastodiscus leucopygius X
Bokermannohyla circumdata X X X
Ceratophrys aurita X
Dendropsophus decipiens X
Dendropsophus elegans X
Dendropsophus minutus X X
Haddadus binotatus X
Hyalinobatrachium uranoscopum X X
Hypsiboas faber X X
Hypsiboas pardalis X
Hypsiboas polytaenius X X
Ischnocnema guentheri X X X X
Phyllomedusa burmeisteri X X
Physalaemus "mantiqueira" X X
Physalaemus maximus X X
Proceratophrys boiei X
Rhinela pombali X X
Scinax luizotavioi X
Scinax sp. 1 (clado ruber) X X X X
Scinax sp. 2 (gr. catharinae) X X
Scinax sp. 3 (gr. perpusillus) X
Thoropa miliaris X X
TOTAL DE ESPÉCIES 7 15 6 9 4
26
3.3. Ocupação de Micro-habitats de Vocalização
3.3.1. Lagoa Seca
Dos 13 micro-habitats definidos como sítios de vocalização para esse
trabalho, a Lagoa Seca apresentou 8 sítios: Vegetação de Estrato arbóreo,
Arbustivo e Herbáceo, Bromélia, Serapilheira, Juncos, Parcialmente Submerso e
Capim (Tabela 5). Destes, o mais utilizado foi Parcialmente Submerso, onde as
espécies vocalizavam com parte do corpo dentro d’água. É o caso de
Dendropsophus minutus, Hypsiboas faber, Physalaemus maximus e P. “mantiqueira”, as
quais, embora ocupem sítios semelhantes, diferem quanto à sua distribuição
espacial na lagoa. Assim, todos os indivíduos de P. “mantiqueira” foram
observados vocalizando ao longo de toda a margem, escondidos sob aglomerado
de juncos. Padrão semelhante foi observado para P. maximus, com a diferença de
que essa espécie ocorre apenas na margem onde a mata é contínua à lagoa.
Hypsiboas faber, que apresentou baixo número de indivíduos em atividade de
vocalização, foi registrada apenas em uma região da Lagoa, mais próxima à
estrada.
Em seguida, os sítios de vocalização mais utilizados foram folhas e galhos
da Vegetação de Estratos Arbóreo e Arbustivo, situados à margem da lagoa. Nesse
caso, registraram-se os hilídeos Dendropsophus minutus, Scinax sp. 1 e Phyllomedusa
burmeisteri.
Dendropsophus minutus, por sua vez, foi a espécie que ocupou o maior
número de micro-habitats, seis de um total de oito, e só não foi encontrada
vocalizando nos sítios Serapilheira e Bromélia. As demais espécies apresentaram
maior especificidade sendo encontradas em um, dois ou, no máximo, três sítios
distintos. Além das informações sobre os micro-habitats ocupados pelos adultos
das espécies, a tabela 5 mostra ainda que para Dendropsophus minutus a escolha dos
sítios de vocalização variou em relação à época do ano.
27
Tabela 5. Ocupação de micro-habitats de vocalização na Lagoa Seca ao longo dos meses de estudo, agosto de 2007 a julho de 2008, na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro.
Lagoa Seca (LS)
Espécies Meses
Dendropsophus minutus
Hypsiboas faber
Ischnocnema guentheri
Phyllomedusa burmeisteri
Physalaemus "mantiqueira"
Physalaemus maximus
Scinax sp. 1
ago EAr B
set EAb (G) B
out EAr (G) Sr PS B nov J; PS; EAb (F,
G); EH (F, G) PS Sr, PS *EAr; EAb
dez J; PS; Ca EAr (G) PS
jan J; PS; Ca PS EAr
fev J; PS; Ca
mar * J; PS; Ca PS
abr * J; PS; Ca
mai *EAr
jun *Ear
jul *EAr
**TOTAL 6 2 1 1 1 2 3
B (Bromélia); EAr (Estrato Arbóreo); EAb (Estrato Arbustivo); EH (Estrato Herbáceo); J (Juncos); PS (Parcialmente Submerso); Ca (Capim); Sr (Serapilheira); F (Folha) e G (Galho). * Maioria dos indivíduos localizados no interior da mata. ** Total de sítios de vocalização ocupados.
3.3.2. Lagoa da Igreja
Dos dez sítios de vocalização registrados para a Lagoa da Igreja, sete foram
comuns à Lagoa Seca: Vegetação de Estrato Arbóreo e Arbustivo, Capim,
Parcialmente Submerso, Juncos, Serapilheira e Bromélia. Já o micro-habitat
Vegetação de Estrato Herbáceo foi utilizado apenas na Lagoa Seca, enquanto os
sítios Taboa, Raiz e Rocha foram ocupados apenas na Lagoa da Igreja.
28
Na Lagoa da Igreja, os sítios Vegetação de Estrato Arbóreo, Capim, Juncos
e Parcialmente Submerso foram ocupados por cinco espécies, o que correspondeu
ao máximo de espécies utilizando o mesmo micro-habitat nessa lagoa. Nas folhas e
galhos da Vegetação de Estrato Arbóreo foram observadas seis espécies da família
Hylidae: Aplastodiscus leucopygius, Dendropsophus minutus, H. polytaenius,
Phyllomedusa burmeisteri e Scinax sp. 1. Os sítios Capim e Juncos foram ocupados
por Dendropsophus decipiens, D. elegans, D. minutus, H. polytaenius e S. luizotavioi.
O sítio Parcialmente Submerso foi ocupado por espécies de três famílias
distintas: D. minutus e H. faber (Hylidae), P. maximus e P. “mantiqueira”
(Leiuperidae) e R. pombali (Bufonidae). Por outro lado, a espécie S. luizotavioi foi a
única a ocupar o sítio Raiz (Figura 41, Anexo II). Já os micro-habitats Vegetação de
Estrato Arbustivo e Taboa foram ocupados por duas espécies (Tabela 6).
Assim como o observado para a Lagoa Seca, D. minutus foi a espécie que
ocorreu no maior número de micro-habitats de vocalização ao utilizar sete dos
onze sítios definidos para a Lagoa da Igreja, sendo que, em dois desses sítios
(Rocha e folha de Bromélia), só foi registrada a ocorrência dessa espécie.
Scinax luizotavioi e H. polytaenius foram registradas vocalizando em 4 micro-
habitats. Por outro lado, I. guentheri, Scinax sp. 1, A. leucopygius, H. faber, D.
decipiens, D. elegans, P. burmeisteri, P. maximus, P. “mantiqueira” e R. pombali
ocuparam 1 ou 2 sítios de vocalização.
29
Tabela 6. Ocupação de sítios de vocalização na Lagoa da Igreja ao longo dos meses de estudo, agosto de 2007 a julho de 2008, na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro.
B (Bromélia); EAr (Estrato Arbóreo); EAb (Estrato Arbustivo); J (Juncos); PS (Parcialmente Submerso); Ro (Rocha); Ta (Taboa); Ra (Raiz); Ca (Capim); Sr (Serapilheira); F (Folha); G (Galho) e T (Tronco). * Total de sítios de vocalização ocupados. * *Indivíduos apoiados sobre a vegetação flutuante e troncos. *** Concentração dos indivíduos à margem de mata.
Lagoa da Igreja (LI)
Espécies Meses A.
leucopygius D.
decipiens D.
elegans D.
minutus H. faber
H. polytaenius
I. guentheri
P. burmeisteri
P. "mantiqueira"
P. maximus
R. pombali
Scinax sp. 1
S. luizotavioi
ago B (F) T EAr; PS set EAr EAr (G); EAb
(G)
out EAr **PS Sr G EAr (G) Sr; PS Sr; PS EAr nov Ca J Ta; J; PS;
Ro Ta; Ca EAr (G); EAb
(F, G)
dez Ca Sr EAr (G) PS EAr (G) jan EAr Ca, J Ca; J Ca; J EAr (G) fev EAr (F) Ca Ca Ca ***PS Ca; EAr (F,
G) EAr (G)
mar Ca; J; Ta EAr (T) Sr Ca abr Ca EAr (G) Ca EAb (G, F,
T) mai Ca Ba EAb
(G,F,T), Ca jun Ra jul EAb (G); J;
Ca *TOTAL 1 2 2 7 1 4 1 2 2 2 1 1 4
30
3.3.3. Riacho da Serraria
Sete sítios de vocalização foram utilizados no Riacho da Serraria: Vegetação
de Estratos Arbóreo, Arbustivo e Herbáceo, Samambaia, Serapilheira, Raiz e
Capim. Destes, os mais utilizados foram Folhas e Galhos da Vegetação de Estrato
Arbustivo, que apresentaram três espécies de hilídeos: H. uranoscopum, A. arildae e
Scinax sp. 2, sendo que as duas primeiras ocorreram apenas sobre folhas e a última
foi mais generalista ocupando folhas, galhos e troncos. Além disso, H. uranoscopum
e A. arildae também foram encontradas sobre Folhas da Vegetação de Estrato
Arbóreo. O sítio Samambaia, ausente nas lagoas monitoradas, foi ocupado por H.
uranoscopum e Scinax sp. 2.
Dentre as espécies registradas para o Riacho da Serraria, Scinax sp. 2
(Figura 39, Anexo II) foi a que ocorreu no maior número de microambientes,
utilizando, em ordem de preferência, folhas e galhos da vegetação de Estrato
Arbustivo, Raízes e Samambaias. Em menor frequência, essa espécie utilizou
Folhas de Vegetação de Estrato Herbáceo e Samambaia.
Hyalinobatrachium uranoscopum e A. arildae apresentaram muita semelhança
em relação à escolha do sítio de vocalização, sendo comuns sobre Folhas da
Vegetação de Estrato Arbóreo e Arbustivo. No entanto, essas duas espécies sempre
foram observadas separadas espacialmente, em distintas regiões do Riacho da
Serraria (Tabela 7).
31
Tabela 7. Ocupação de sítios de vocalização no Riacho da Serraria ao longo dos meses de estudo, agosto de 2007 a julho de 2008, na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro.
Riacho da Serraria
Espécies Meses Aplastodiscus
arildae Hyalinobatrachium uranoscopum
Ischnocnema guentheri
Scinax sp. 2
ago T EAb
set EAr EAb Sr Ra
out F EAr Sr
nov F EAb G EAb
dez F EAb Sr
jan F EAb F EAb; F EAr
fev F EAr; S
mar
abr Ra
mai Ca, F EAb, F EH, S
jun F EH; S
jul Ca; Ra; S; G EAb
*TOTAL 2 3 1 5 EAr (Estrato Arbóreo); EAb (Estrato Arbustivo); EH (Estrato Herbáceo); Ca (Capim); Sr (Serapilheira); S (Samambaia); Ra (Raiz); F (Folha) e G (Galho). *Total de sítios ocupados.
3.3.4. Riacho da Ponte
Apenas duas espécies, Scinax sp. 2 e Ischnocnema guentheri, foram
encontradas em atividade de vocalização no Riacho da Ponte. Estas duas espécies
não apresentaram sobreposição no uso de micro-habitats. Ischnocnema guentheri
vocalizou exclusivamente na Serapilheira, à margem do Riacho, enquanto Scinax
sp. 2 apresentou grande plasticidade no uso dos sítios de vocalização, sendo
encontrada preferencialmente em Folhas, Galhos e Troncos da Vegetação
Arbustiva e em Raízes. Outros sítios ocupados por essa espécie foram: Folhas e
Galhos da Vegetação de Estrato Herbáceo, Raízes, Rocha, Samambaia e Capim.
32
3.4. Distribuição Temporal
Considerando o número total de espécies registradas e o número de
espécies que vocalizaram durante o período de amostragem, observa-se que há
maior concentração nos meses de outubro a fevereiro (Figura 12).
Em todos os meses, registraram-se espécies em atividade de vocalização. O
mês de novembro, com 15 espécies, foi o de maior ocorrência, seguido por janeiro,
com 13 espécies e outubro e dezembro, ambos com 12 espécies. Os meses de abril a
setembro foram os que apresentaram menor número de espécies vocalizando.
Brachycephalus sp., B. circumdata, H. pardalis, P. melanopogon, H. binotatus e T. miliaris
foram as únicas espécies que não foram observadas vocalizando durante as
amostragens (Tabela 8).
De acordo com os padrões de atividade de vocalização descritos no item
2.2., foi possível identificar 15 espécies que apresentaram a seguinte distribuição:
• Vocalização contínua: Dendropsophus minutus.
• Vocalização oportunista: Ceratophrys aurita e P. boiei.
• Vocalização Sazonal: 1) Estação chuvosa: A. arildae, A. leucopygius,
D. elegans, H. uranoscopum, H. faber, H. polytaenius, I. guentheri, P. “mantiqueira”,
Scinax sp. 3, P. burmeisteri e P. maximus. 2) Estação seca: Scinax luizotavioi e Scinax
sp. 2.
33
Tabela 8. Ocorrência temporal de todas as espécies registradas na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro durante o período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Meses Espécies
ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul A. arildae *X *X *X *X *X *X *X A. leucopygius *X *X *X *X *X *X *X B. circumdata X X X X X X X **Brachycephalus sp. X C. aurita *X D. decipiens X *X *X D. elegans *X *X *X *X D. minutus *X *X *X *X *X *X *X *X *X *X *X *X **E. ovalis *X **Hylodes babax *X *X H. binotatus X H. uranoscopum X *X *X *X *X *X *X H. faber X *X *X *X *X *X *X X X H. pardalis X X H. polytaenius X X *X *X *X *X *X X I. guentheri X *X *X *X *X *X P. burmeisteri *X *X *X *X *X X *X P. "mantiqueira" *X *X *X *X *X P. maximus *X *X X P. boiei *X X **P. melanopogon X R. pombali *X X *X *X S. luizotavioi *X *X *X *X *X Scinax sp. 1 *X X *X *X *X *X *X X X X X Scinax sp. 2 *X *X *X X X X X *X *X *X Scinax sp. 3 *X *X *X *X T. miliaris X X X ***TOTAL 14 (7) 11 (7) 12 (12) 19 (15) 15 (12) 16 (13) 12 (10) 12 (7) 8 (2) 5 (3) 5 (4) 4 (4) *Indivíduos registrados em atividade de vocalização. **Espécies que não foram registradas nos ambientes monitorados. *** Total geral de espécies e, entre parênteses, número de espécies que vocalizaram durante o mês.
34
Figura 12. Relação entre o número total de espécies e o número de espécies em atividade de vocalização na região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008. Vo (vocalizando).
3.4.1. Aspectos Reprodutivos e Abundância
Apesar da vocalização ter sido a principal atividade observada para se
determinar o período reprodutivo das espécies, outras evidências de reprodução,
como fêmeas ovadas, juvenis, desovas e amplexos foram observadas, embora
relatadas apenas para algumas espécies. Estas informações, referentes às espécies
de cada ambiente amostrado, estão resumidas nas tabelas 9 a 12.
Dendropsophus minutus vocalizou ao logo de todo o período amostral na
Lagoa Seca enquanto que, na Lagoa da Igreja, essa espécie não foi registrada
vocalizando nos meses de junho e julho. Foram observados casais em amplexo e
fêmeas ovadas na Lagoa Seca em novembro e dezembro. Presença de imagos foi
detectada de janeiro a abril em ambas as lagoas e, por fim, juvenis nos meses de
junho e julho na Lagoa Seca. Essa espécie apresentou alta abundância de
indivíduos em atividade de vocalização, classe 5 ou 6, durante os meses de
novembro a abril (Figuras 13 e 14).
35
Figura 13. Período de ocorrência e classe de abundância de imagos, juvenis e de machos de Dendropsophus minutus em atividade de vocalização na Lagoa Seca, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Hypsiboas faber, com ocorrência de outubro a março, apresentou baixa
abundância nas duas lagoas, principalmente na Lagoa Seca onde só foi registrada
classe de abundância 1. Houve pico de atividade de vocalização em fevereiro na
Lagoa da Igreja quando se registrou classe de abundância 4 (Tabelas 9 e 12 a 14).
Ischnocnema guentheri sempre apresentou baixa classe de abundância, 1 ou
2, nos quatro ambientes em que foi registrada. Para Phyllomedusa burmeisteri a
classe de abundância máxima registrada foi a classe 4, no mês de dezembro na
Lagoa da Igreja, onde também foi registrada durante os meses de agosto a
novembro e março. Na Lagoa Seca, essa espécie só foi registrada vocalizando no
mês de dezembro e, ainda sim, com baixa classe de abundância (classe 2) (Tabelas
9 a 16).
Physalaemus “mantiqueira” ocorreu de outubro a fevereiro e apresentou
picos de abundância no meses de novembro a janeiro (classe de abundância 6 ou
5). Essa espécie, embora tenha ocorrido em menor número de meses na Lagoa
Seca, apresentou abundância muito superior nesse ambiente do que na Lagoa da
Igreja. Além disso, identificou-se, apenas na Lagoa Seca, grande número de
desovas (Figuras 15 e 16). A outra espécie cogenérica, P. maximus, ocorreu apenas
Figura 14. Período de ocorrência e classe de abundância de imagos e de machos de Dendropsophus minutus em atividade de vocalização na Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
36
nos meses de outubro e novembro, com classe 2 e 3 de abundância,
respectivamente. Assim como P. “mantiqueira”, P. maximus foi mais comum na
Lagoa Seca do que na Lagoa da Igreja.
Figura 15. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Physalaemus “mantiqueira” em atividade de vocalização e desovas, na Lagoa Seca, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Aplastodiscus leucopygius só foi registrada em janeiro e fevereiro na Lagoa
da Igreja. No entanto, essa espécie foi observada em atividade de vocalização
durante os meses de setembro a dezembro em outras áreas localizadas no
perímetro amostral (Tabelas 12 e 14). Esta espécie apresentou alta sobreposição
temporal com a sua cogenérica, A. arildae, a qual foi observada em atividade de
Figura 16. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Physalaemus“mantiqueira” em atividade de vocalização e desovas, na Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
37
vocalização no Riacho da Serraria de setembro a fevereiro (Figura 17). Apesar da
alta sobreposição no tempo, essas duas espécies não foram, em nenhum momento,
observadas próximas espacialmente uma da outra. A classe de abundância,
variando entre 2 e 4, também foi muito semelhante entre ambas as espécies.
Hyalinobatrachium uranoscopum foi encontrada vocalizando no Riacho da
Serraria em setembro e outubro e, com maior abundância (classe 4), nos meses de
dezembro a janeiro (Figura 18).
Figura 17. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Aplastodiscus arildae em atividade de vocalização no Riacho da Serraria, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Hypsiboas polytaenius e Dendropsophus elegans vocalizaram exclusivamente
na estação chuvosa e apresentaram alta sobreposição temporal. Nesse caso, foi
possível a identificação de imagos de H. polytaenius em abril e de juvenis em julho.
Dendropsophus elegans apresentou alta abundância, classe 6, no mês de dezembro
(Figura 20), enquanto que H. polytaenius teve sua maior abundância registrada para
o mês de janeiro (Figura 19). Dendropsophus decipiens foi registrada com alta classe
de abundância em novembro e janeiro, classes 5 e 6, respectivamente. A diferença,
porém, está no tipo de atividade. Em novembro, apesar do grande número de
indivíduos visualizados e presença de fêmeas ovadas, nenhum animal foi
registrado vocalizando, ao contrário de janeiro, quando houve o registro de muitos
indivíduos vocalizando e presença de desovas (Tabelas 12 e 14).
Figura 18. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Hyalinobatrachiumuranoscopum em atividade de vocalização no Riacho da Serraria, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
38
Figura 19. Período de ocorrência e classe de abundância de imagos, juvenis e de machos de Hypsiboas polytaenius em atividade de vocalização na Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Ao contrário de todas as espécies registradas durante este trabalho, duas
espécies cogenéricas, Scinax sp. 2 e S. luizotavioi, foram típicas da estação seca do
ano. Em ambos os riachos estudados, as populações de Scinax sp. 2 apresentaram
semelhanças quanto ao padrão de distribuição temporal. Essa espécie foi
observada vocalizando de maio a outubro, apresentando picos de abundância e
atividade de vocalização durante os meses de maio a setembro. Nos meses março,
abril, novembro e dezembro, visualizaram-se alguns poucos indivíduos adultos de
Scinax sp. 2, classe 2 e 1, e presença de juvenis em novembro, no Riacho da Ponte
(Figuras 21 e 22). Já S. luizotavioi foi encontrada apenas em atividade de
vocalização nos meses de março a julho, sendo que houve o registro de uma fêmea
em maio (Figura 23). As classes de abundância dessa espécie foram relativamente
altas e variaram entre 3 e 5.
Scinax sp. 3 (gr. perpusillus) foi a única espécie do gênero a ter atividade
caracteristicamente relacionada com o período chuvoso, com picos de abundância
em outubro e novembro (Figura 24).
Figura 20. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Dendropsophus elegansem atividade de vocalização na Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
39
Figura 21. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Scinax sp. 2 em atividade de vocalização no Riacho da Serraria, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Figura 23. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Scinax luizotavioi em atividade de vocalização na Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Para Scinax sp. 1. foram registrados indivíduos em atividade de vocalização
durante vários meses do ano e pico de abundância (classe 5) em novembro
(Figuras 25 e 26). Na maioria dos meses em que a espécie ocorreu, porém, houve
baixa abundância, classes 1 a 3. À noite, alguns indivíduos vocalizaram
esporadicamente sobre árvores no interior da mata, enquanto que, durante o dia,
Figura 22. Período de ocorrência e classe de abundância de fêmeas ovadas e de machos de Scinax sp. 2 em atividade de vocalização no Riacho da Ponte, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Figura 24. Período de ocorrência e classe de abundância de machos de Scinax sp. 3 em atividade de vocalização na Laje das Bromélias, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
40
também foi comum escutar a vocalização dessa espécie dentro de bromélias.
Durante uma tarde nublada e quente em fins de outubro, foi possível registrar um
elevado número de indivíduos de Scinax sp. 1, acima de 300, os quais se
deslocavam de forma rápida na área ainda seca da Lagoa da Igreja. No entanto, à
noite, diante da insistente ausência das primeiras chuvas, menos que cinco
indivíduos vocalizaram. Apenas em novembro, com as primeira chuvas, e uma
semana antes da campanha ao campo, houve a “explosão” reprodutiva de
indivíduos de Scinax sp. 1 na Lagoa Seca, havendo mais de mil indivíduos
segundo relato dos funcionários do PESB que presenciaram o fenômeno. Segundo
estes mesmos relatos, durante dois dias e duas noites, foi intenso o barulho
provocado pela vocalização emitida pelos machos. Registros fotográficos
realizados pelos funcionários mostram claramente grande parte da superfície da
lagoa tomada pela cor amarela típica dessa espécie. Após curto período de tempo
reprodutivo, os indivíduos se deslocaram ao mesmo tempo em direção ao interior
da mata presente na Lagoa Seca.
Figura 25. Período de ocorrência e classe de abundância de imagos, juvenis e de machos de Scinax sp. 1 em atividade de vocalização na Lagoa Seca, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Figura 26. Período de ocorrência e classe de abundância de juvenis, imagos e de machos de Scinax sp. 1 em atividade de vocalização na Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
41
Tabela 9. Temporada de vocalização e demais aspectos reprodutivos das espécies de anuros registradas na Lagoa Seca, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Vi (visualizado); Vo (vocalizando); I (imago); J (juvenil); F (fêmea ovada); A (amplexo); D (desova). * Total de espécies em atividade de vocalização.
Tabela 10. Temporada de vocalização e demais aspectos reprodutivos das espécies de anuros registradas no Riacho
da Ponte, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008. Riacho da Ponte
Meses Espécie
ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul B. circumdata Vi; J Vi Vi Vi J
H. binotatus Vi
H. uranoscopum Vi I
H. pardalis Vi Vi
H. polytaenius Vi
I. guentheri Vi; F Vo Vo Vo J
Scinax sp. 1 Vi Vi
Scinax sp. 2 Vi; Vo Vi; Vo Vo Vi; J Vi Vi Vi Vi; Vo; F Vi; Vo Vi; Vo
T. miliaris Vi
*TOTAL 1 1 2 1 1 0 0 0 0 1 1 1 Vi (visualizado); Vo (vocalizando); I (imago); J (juvenil); F (fêmea ovada); D (desova). * Total de espécies em atividade de vocalização.
Lagoa Seca (LS)
Meses Espécie
Ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul
D. minutus Vi; Vo Vi; Vo Vo Vi; Vo; A A; Vi; Vo; FVi; Vo Vi; Vo; I
Vi; Vo; I Vi; Vo; IVo Vi; Vo; J Vo; J
H. faber Vi Vo Vo Vi; Vo
I. guentheri Vo
P. burmeisteri Vi; Vo
P. "mantiqueira" Vi; Vo; D Vi; Vo; D
Vi; Vo; D
P. maximus Vo Vi; Vo
Scinax sp. 1 J Vi; J; F Vi; Vo Vo Vi; Vo I I I J
*TOTAL 1 1 4 4 4 3 2 2 1 1 1 1
42
Tabela 11. Temporada de vocalização e demais aspectos reprodutivos das espécies de anuros registradas no Riacho da Serraria, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Riacho da Serraria Meses
Espécie ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul
A. arildae Vo Vi; Vo Vi; Vo Vi; Vo Vi; Vo Vi; Vo B. circumdata J Vi H. uranoscopum Vo Vo Vi; Vo Vi; Vo Vi; Vo I. guentheri Vo Vo Vi R. pombali Vi Scinax sp. 2 Vi; Vo Vi; Vo Vi Vi Vi Vi; Vo Vi; Vo *TOTAL 1 4 3 1 2 2 2 0 0 0 1 1
Vi (visualizado); Vo (vocalizando); I (imago); J (juvenil); F (fêmea ovada); D (desova). * Total de espécies em atividade de vocalização.
Tabela 12. Temporada de vocalização e demais aspectos reprodutivos das espécies de anuros registradas na Lagoa da Igreja, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Lagoa da Igreja
Meses Espécie
ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul A. leucopygius Vo Vo C. aurita Vo D. decipiens Vi; F Vi;
Vo; D Vo
D. elegans Vi; Vo Vi; Vo Vo Vi; Vo D. minutus Vi; Vo. Vo Vo Vi, Vo Vi; Vo Vi;
Vo; I Vi; Vo Vi; Vo; I Vi;
Vo. I Vo Vi
H. faber Vi Vi Vo Vo Vo Vo Vi; Vo Vi; Vo Vi Vi H. polytaenius Vi; Vo Vo Vi;
Vo Vi; Vo Vo I J
I. guentheri Vo Vo Vi Vo P. burmeisteri Vo Vi;
Vo Vi; Vo
Vi; Vo Vi; Vo I Vo; I I
P. “mantiqueira” Vo Vo Vi; Vo Vo Vo P. maximus Vo P. boiei Vo R. pombali Vi; Vo. Scinax sp. 1 Vo Vo Vo Vo Vo Vo I Vo J S. luizotavioi Vi; Vo Vi; Vo Vi;
Vo. F Vi; Vo
Vi; Vo
* TOTAL 4 2 7 10 7 8 8 6 2 3 1 1 Vi (visualizado); Vo (vocalizando); I (imago); J (juvenil); F (fêmea ovada); D (desova). * Total de espécies em atividade de vocalização.
43
Tabela 13. Classes de abundância dos anfíbios anuros registrados na Lagoa Seca, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Classe 1 (1 a 2 indivíduos); Classe 2 (3 a 5 indivíduos); Classe 3 (6 a 10 indivíduos); Classe 4 (11 a 20 indivíduos); Classe 5 (21 a 50 indivíduos) e Classe 6 (> 50 indivíduos). * Ausência de indivíduos em atividade de vocalização. Tabela 14. Classes de abundância dos anfíbios anuros registrados na Lagoa da Igreja, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Lagoa da Igreja
Meses Espécie
ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul
Aplastodiscus leucopygius 4 3
Ceratophrys aurita 1
Dendropsophus decipiens *5 6 3
Dendropsophus elegans 3 6 4 4
Dendropsophus minutus 2 2 3 6 6 6 6 6 5 2 *1
Hypsiboas faber *1 2 2 1 1 4 2 *1 *1
Hypsiboas polytaenius 2 1 6 4 3 1
Ischnocnema guentheri 1 2 *2 1
Phyllomedusa burmeisteri 1 2 3 3 4 1
Physalaemus "mantiqueira" 3 5 5 3 1
Physalaemus maximus 2
Proceratophrys boiei 2
Rhinela pombali 3
Scinax sp. 1 1 1 3 2 2 2 1
Scinax luizotavioi 3 5 4 3 4 Classe 1 (1 a 2 indivíduos); Classe 2 (3 a 5 indivíduos); Classe 3 (6 a 10 indivíduos); Classe 4 (11 a 20 indivíduos); Classe 5 (21 a 50 indivíduos) e Classe 6 (> 50 indivíduos). * Ausência de indivíduos em atividade de vocalização.
Lagoa Seca
Meses Espécie
ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul
Dendropsophus minutus 2 1 2 6 6 6 5 5 6 3 2 1
Hypsiboas faber *1 1 1 1
Ischnocnema guentheri 2
Phyllomedusa burmeisteri 2
Physalaemus "mantiqueira" 6 6 5
Physalaemus maximus 2 3
Scinax sp. 1 *1 2 5 2
44
Tabela 15. Classes de abundância dos anfíbios anuros registrados no Riacho da Serraria, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Riacho da Serraria
Meses Espécie
ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul
Aplastodiscus arildae 2 2 3 2 3 3
Bokermannohyla circumdata *1
Hyalinobatrachium uranoscopum 2 1 4 4 4
Ischnocnema guentheri 2 2 *3
Rhinela pombali *1
Scinax sp. 2 2 2 *1 *1 *3 3 3 Classe 1 (1 a 2 indivíduos); Classe 2 (3 a 5 indivíduos); Classe 3 (6 a 10 indivíduos); Classe 4 (11 a 20 indivíduos); Classe 5 (21 a 50 indivíduos) e Classe 6 (> 50 indivíduos). * Ausência de indivíduos em atividade de vocalização.
Tabela 16. Classes de abundância dos anfíbios anuros registrados no Riacho da Ponte, região central do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, período de agosto de 2007 a julho de 2008.
Riacho da Ponte
Meses Espécie
ago set out nov dez jan fev mar abr mai jun jul
Bokermannohyla circumdata *1 *1 *1 *1
Haddadus binotatus *1
Hyalinobatrachium uranoscopum *1
Hypsiboas pardalis *2 *1
Hypsiboas polytaenius *1
Ischnocnema guentheri *2 1 1 1
Scinax sp. 1 *1 *1
Scinax sp. 2 3 2 1 *1 *1 *1 *2 4 4 4
Thoropa miliaris *1 Classe 1 (1 a 2 indivíduos); Classe 2 (3 a 5 indivíduos); Classe 3 (6 a 10 indivíduos); Classe 4 (11 a 20 indivíduos); Classe 5 (21 a 50 indivíduos) e Classe 6 (> 50 indivíduos). * Ausência de indivíduos em atividade de vocalização.
3.4.2. Imagos, Juvenis e Desovas
Em relação aos imagos e juvenis, foi possível observar padrões de ocupação
de micro-habitat para Scinax sp. 1 e D. minutus. Na Lagoa Seca, imagos e juvenis de
D. minutus ocorreram principalmente no Juncos e espalhados por toda a lagoa.
Enquanto isso, imagos de Scinax sp. 1 sobrepuseram-se temporalmente aos de D.
45
minutus, mas, concentraram-se no Capim próximo às margens. Os juvenis de
Scinax sp. 1, assim como de D. minutus, preferiram o Juncos e, na época em que
não havia água na lagoa, foram visualizados abrigados em folhas de bromélias.
Na Lagoa da Igreja, imagos de D. minutus apresentaram semelhanças
quanto à abundância e época de ocorrência com seus coespecíficos da Lagoa Seca,
por outro lado, diferiram na escolha do substrato e utilizaram preferencialmente o
capim. Não foram visualizados juvenis dessa espécie na Lagoa da Igreja. Nesse
mesmo ambiente, imagos e juvenis de Scinax sp. 1 foram observados utilizando os
sítios Capim e Juncos, respectivamente. Ocorreram em menor abundância e
número de meses em relação aos coespecíficos da Lagoa Seca.
Desovas de Physalaemus “mantiqueira” foram visualizadas entre novembro e
janeiro em ambas as lagoas. Novembro, na Lagoa Seca, foi o mês em que se
registrou o maior número dessas desovas, as quais foram observadas em grande
quantidade, chegando a quase 60. Os ovos liberados pela fêmea são envolvidos
por uma espuma produzida pelo batimento das pernas do macho durante o
amplexo. Essa espuma permanece na superfície da água e geralmente se fixa à
vegetação emergente marginal. Desovas de outra espécie, Dendropsophus decipiens,
foram observadas em janeiro na Lagoa da Igreja. Estes ovos pendiam sobre folhas
da vegetação arbustiva à margem da lagoa (Figura 45, Anexo II).
Imagos de H. polytaenius ocorreram em abril, e os juvenis, em julho, e
ambos na Lagoa da Igreja usando o Capim e Juncos. Nessa mesma lagoa, imagos
de P. burmeisteri foram visualizados nos meses de janeiro, março e abril utilizando
folhas das Vegetações de Estratos Herbáceo e Arbóreo.
A maior abundância de juvenis de B. circumdata foi observada para o
Riacho da Ponte, onde houve o registro de 20 juvenis no mês de agosto e outros 8
em julho (Figura 44, Anexo II). No Riacho da Serraria, apenas dois juvenis foram
registrados no mês de agosto. Ainda, estes juvenis foram visualizados sobre folhas
e galhos da vegetação de estrato arbustivo e herbáceo, rocha e raízes.
Quatro fêmeas ovadas de Scinax sp. 2 foram encontradas em maio e junho
no Riacho da Ponte, onde utilizou folhas e galhos da vegetação de estrato
46
arbustivo e herbáceo e raízes. Ainda nesse riacho, registraram-se duas fêmeas
ovadas de Ischnocnema guentheri deslocando-se sobre rocha no mês de agosto.
3.5. Análises Estatísticas
3.5.1. Avaliação Geral
A avaliação estatística da relação geral entre as variáveis resposta: Riqueza
de Espécies e Riqueza de Espécies Vocalizando; e as variáveis explicativas:
Temperatura Média do Ar e Pluviosidade, revelou forte relação da temperatura
média do ar como explicação à riqueza de espécies e à riqueza de espécies em
atividade de vocalização (Figuras 26 e 27). Já a pluviosidade só se mostrou
significativa para explicar o número de espécies total vocalizando (Figuras 28 e
29).
Figura 26. Relação entre a riqueza de espécies de anuros em atividade de vocalização e a temperatura média do ar (X2 = 17.5487; P = 0.0243), Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Figura 27. Relação entre a riqueza de espécies de anuros em atividade de vocalização e a pluviosidade (X2 = 17.8706; P = 0.0373), Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
47
Figura 28. Relação entre a riqueza de espécies de anuros e a temperatura média do ar (X2 = 12.629; P = 0.003), Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
3.5.2. Lagoa Seca
As três variáveis explicativas Temperatura do Ar, Pluviosidade e
Profundidade, consideradas de forma isolada, não explicaram a riqueza de
espécies total e a riqueza de espécies em atividade de vocalização na Lagoa Seca.
Entretanto, interações entre os fatores Temperatura do Ar X Profundidade e
Pluviosidade X Profundidade apresentaram alta significância à explicação dos dois
padrões de composição de espécie (Tabela 17).
3.5.3. Lagoa da Igreja
Os resultados para a Lagoa da Igreja revelaram alta significância dos
fatores temperatura do ar, temperatura da água e pluviosidade isoladamente, o
que não acontece quando se consideram as variáveis em interações entre elas
(Figuras 30 a 35). Este fato contraria completamente o observado para a Lagoa
Seca, onde apenas as variáveis em interação são significativas (Tabela 17).
Figura 29. Relação entre a riqueza de espécies de anuros e a pluviosidade (X2 = 18.3220; P = 0.0782), Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
48
Figura 30. Relação entre a riqueza de espécies de anuros e a temperatura do ar (X2 = 13.2097; P = 0.037), Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Figura 32. Relação entre a riqueza de espécies de anuros e a pluviosidade (X2 = 13.4548; P = 0.045), Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Figura 31. Relação entre a riqueza de espécies de anuros e a temperatura da água (X2 = 10.3073; P = 0.0034), Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Figura 33. Relação entre a riqueza de espécies de anuros em atividade de vocalização e a temperatura do ar (X2 = 16.2713; P = 0.0467), Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
49
Figura 34. Relação entre a riqueza de espécies de anuros em atividade de vocalização e a temperatura da água (X2 = 12.0914; P = 0.0028), Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Tabela 17. Resultado das análises estatísticas realizadas para a explicação de padrões de riqueza de espécies de anuros na Lagoa Seca e na Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
Lagoa Seca
Variáveis resposta Variáveis explicativas Resultado
temperatura ar*profundidade X2 = 2.2984; P = 0.0009 Riqueza de Espécies
pluviosidade*profundidade X2 = 3.4357; P = 0.0193
temperatura ar*profundidade X2 = 3.0759; P = 0.0026 Riqueza de Espécies Vocalizando pluviosidade*profundidade X2 = 3.1525; P = 0.0028
Lagoa da Igreja
temperatura ar X2 = 13.2097; P = 0.037
temperatura água X2 = 10.3073; P = 0.0034 Riqueza de Espécies
pluviosidade X2 = 13.4548; P = 0.045
temperatura ar X2 = 16.2728; P = 0.0467
temperatura água X2 = 12.0914; P = 0.0028 Riqueza de Espécies
Vocalizando pluviosidade X2 = 15.1933; P = 0.0291
*sinal da interação entre duas variáveis.
Figura 35. Relação entre a riqueza de espécies de anuros em atividade de vocalização e a pluviosidade (X2 = 15.1933; P = 0.0261), Lagoa da Igreja, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, agosto de 2007 a julho de 2008.
50
3.5.4. Riacho da Serraria
Dos testes aplicados às variáveis riqueza de espécies e riqueza de espécies
vocalizando, apenas a interação entre os fatores temperatura do ar e pluviosidade
(X2 = 8.7467; P=0.035) foi capaz de explicar uma das variáveis testadas, Riqueza de
Espécies em Atividade de Vocalização, nesse riacho.
51
4. DISCUSSÃO
4.1. Composição de Espécies
Os primeiros trabalhos sobre anfíbios anuros divulgados para a Serra do
Brigadeiro incluíram 37 espécies (Santos 2003; Feio, com. pess.). Cinco anos depois,
Feio et al. (2008) adicionaram 7 espécies à lista da anurofauna do PESB. A maior
riqueza de anuros é conhecida para a região central do Parque, onde se situa a sede
administrativa. Assim, a concentração dos estudos nessa área pode ser a principal
explicação à maior riqueza observada. O número de espécies no Parque do Brigadeiro
assemelha-se à riqueza observada para outras localidades na Serra da Mantiqueira.
Neste caso, destacam-se o Parque Estadual do Ibitipoca com 38 espécies (Feio, 1990),
Monte Verde, com 18 espécies (Papp, 1997), a região de Poços de Caldas, 44 espécies
(Monteiro-Leonel, 2004) e Serra do Papagaio, 33 espécies (Santos, 2008).
Campanhas esporádicas a outras regiões do PESB mostraram bons resultados,
como a descrição de Chiasmocleis mantiqueira (Cruz et al., 2007) e Leptodactylus cupreus
(Caramaschi et al., 2008) na porção Sul. A outra extremidade do Parque, porção Norte,
também sinaliza resultados promissores no que se refere à descoberta de novas
espécies para a ciência ou que representem acréscimo do número de espécies
conhecidas para o PESB. Prova disso são as coletas de girinos de Phasmahyla sp. e o
registro fotográfico de uma espécie de Gastrotheca, ambas em campos de altitude na
parte Norte do Parque. Outras espécies, em processo de descrição, como Scinax sp. 1 do
clado ruber, Scinax sp. 2 do grupo catharinae, Scinax sp. 3 do grupo perpusillus e
Physalaemus “mantiqueira” (Cassini, 2008) reforçam a importância do PESB como
mantenedor de espécies ainda desconhecidas pela ciência, raras ou ameaçadas de
extinção (Feio et al., 2008).
A maior parte das espécies registradas no presente trabalho é típica da Mata
Atlântica e apresenta ampla distribuição ao longo deste bioma: Hyalinobatrachium
uranoscopum; Proceratophrys boiei, P. melanopogon, Thoropa miliaris, Aplastodiscus arildae,
A. leucopygius, Ischnocnema guenteri, Haddadus binotatus, Bokermannohyla circumdata,
Dendropsophus decipiens, D. elegans, H. faber, Phyllomedusa burmeisteri (Lutz, 1973;
Caramaschi & Kisteumacher, 1989; Pombal Jr. & Haddad, 1992; Feio & Caramaschi,
52
2002; Cruz et al., 2005; Prado & Pombal Jr., 2005; Feio et al., 2006; Orrico et al., 2006;
Haddad et al., 2008; Feio et al., 2008).
Outras espécies são mais restritas dentro da Mata Atlântica, como Physalaemus
maximus, que ocorre apenas na Serra do Brigadeiro e na Serra do Ouro Branco, sendo
esta última localizada no limite sul da cadeia do Espinhaço (Feio et al., 1999; Baêta et al.,
2005; São Pedro, 2008); Physalaemus “mantiqueira” é restrita à Zona da Mata mineira, no
município de Viçosa e Serra do Brigadeiro (Cassini, 2008); e Hylodes babax, considerado
aqui como de ocorrência restrita a duas localidades na Mantiqueira: o Parque Nacional
do Caparaó (Heyer, 1982; Canedo, 2008) e Parque Estadual da Serra do Brigadeiro
(presente estudo) (Figura 46, Anexo III).
Para Proceratophrys melanopogon, a Serra do Brigadeiro representa o limite norte
de distribuição geográfica e uma das áreas mais continentais onde pode ser encontrado
(Feio et al. 2003). Outra espécie, não registrada no atual estudo, Brachycephalus
ephippium, também apresentou distribuição geográfica ampliada por Dayrell et al.
(2006), com o primeiro registro do gênero para o Estado de Minas Gerais.
Outra espécie de Brachycephalus sp. encontrada durante este trabalho,
representa o segundo registro do gênero para Minas Gerais, ambos da Serra do
Brigadeiro. O animal coletado (MZUFV-7655) possui dois dedos nas mãos, um a menos
que B. ephippium, e comprimento rostro-cloacal de 9 mm. Para evitar confundi-lo com
um possível juvenil de B. ephippium, seguiu-se às observações feitas por Pombal Jr.
(1999) sobre ovoposição e desenvolvimento de B. ephippium, que mostram que o juvenil
dessa espécie é semelhante ao embrião de 54 dias de desenvolvimento, ou seja, já
apresenta dedos e artelhos completamente formados. Além disso, um jovem de B.
ephippium com 8.1mm de comprimento rostro-cloacal apresenta coloração alaranjada
semelhante ao adulto. Estas características, portanto, descartam a possibilidade de que
o animal coletado por nós seja um juvenil de B. ephippium. Neste caso, há a
possibilidade de se tratar de Brachycephalus didactylus, uma espécie restrita ao Rio de
Janeiro (Izecksohn, 1971; Giaretta & Sawaya, 1998; Carvalho-e-Silva et al., 2008). No
entanto, para se ter certeza desse diagnóstico, necessita-se principalmente realizar a
comparação do exemplar coletado no PESB com aqueles de Brachycephalus didactylus
tombados em outras coleções e, se possível, coletar mais indivíduos na Serra do
Brigadeiro e gravar o canto da espécie para posterior comparação acústica.
53
Antes de discorrer sobre a presença de Hylodes babax no PESB, é preciso fazer
duas ressalvas. 1) A proposta científica seguida neste trabalho. Heyer (1986) classificou
uma espécie coletada em Santa Teresa, Espírito Santo, como Hylodes babax, o que
estenderia a área de distribuição da espécie, conhecida apenas de sua localidade-tipo
no Parque Estadual Serra do Caparaó. Porém, Canedo (2008), em trabalho de revisão
taxonômica do gênero, indicou diferenças morfológicas entre as populações de Hylodes
babax de Santa Teresa e da Serra do Caparaó e questionou o diagnóstico feito por Heyer
(1986). No entanto, ante uma decisão final, a autora sugere que uma conclusão mais
precisa é impossibilitada pelo pequeno número de espécimes disponíveis (dois em
cada localidade) e pelo desconhecimento da vocalização da população de Santa Teresa.
2) Tendo em vista que a vocalização dos anuros é importante como mecanismo de
isolamento reprodutivo (Wells, 2007), a decisão de se considerar a espécie encontrada
no PESB como H. babax ocorreu, principalmente, devido a alta sobreposição de seu
canto de anúncio com o indivíduo da Serra do Caparaó. Além disso, em termos
geográficos, as duas populações estão em localidades ligadas por um contínuo
altimétrico que varia entre 700 e 1000m, o que reforça a possibilidade de serem
populações distintas, em vez de se tratar de espécies separadas.
Seguindo, portanto, a proposta feita por Canedo (2008), a descoberta de Hylodes
babax representou, além do acréscimo do número de anuros conhecidos para o PESB, a
ampliação da sua área de distribuição geográfica em 80 km a sudoeste da sua
localidade-tipo (Figura 46, Anexo III). Além disso, há também aumento na altitude
conhecida para a espécie, que era de 1200m e passa para 1350m. Este fato, portanto,
altera o status de conservação de H. babax no sentido de considerá-lo mais comum e,
assim, menos ameaçado do que anteriormente, embora as listas de espécies ameaçadas
não o tenham incorporado nas suas últimas edições (Caramaschi, 1998; Haddad, 2005,
2008). Para IUCN (2008), a espécie é deficiente em dados e apresenta tamanho
populacional desconhecido. Assim, informações como as divulgadas pela IUCN e as
Listas Vermelhas, de acesso público, podem ser melhoradas a partir da incorporação
de resultados como os aqui divulgados.
Das espécies registradas neste estudo, apenas Ceratophrys aurita encontra-se no
Livro Vermelho das Espécies Ameaçadas de Extinção da Fauna de Minas Gerais
(Caramaschi, 1998). Porém, após revisões lançadas em 2008, esta espécie foi excluída
54
do Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Haddad, 2008) e da
Lista Vermelha das Espécies Ameaçadas de Extinção em Minas Gerais (Drummond et
al., 2008). Segundo IUCN (2008), esta mesma espécie é classificada dentro da categoria
Least Concern. Tanto IUCN (2008) como Feio et al. (2008) apontam ampla distribuição
geográfica para C. aurita, a qual ocorre desde a Bahia até o Rio Grande do Sul.
Santos (2003) realizou pesquisa semelhante na Serra do Brigadeiro no período
de 2001 a 2002 e observou riqueza de 28 espécies. Dentre estas, seis não foram
encontradas durante o presente trabalho: Physalaemus cuvieri, Hypsiboas albopunctatus,
Scinax fuscovarius, Leptodactylus mystacinus, Hyalinobatrachium eurygnathum e Scinax
eurydice. Esta mesma autora, registrou três novas espécies para a Serra do Brigadeiro:
Dendropsophus decipiens, S. eurydice e L. mystacinus.
No presente estudo, além de H. babax e Brachycephalus sp., Elachistocleis ovalis
também representou novo registro para o PESB. Somando-se a estas, outras duas
espécies não foram registradas por Santos (2003): Dendropsophus elegans e Haddadus
binotatus.
Das espécies registradas por Santos (2003) e que não ocorreram no atual estudo,
maioria é típica do Cerrado ou de áreas abertas da Mata Atlântica (Silveira, 2006; Feio
& Caramaschi, 1995; Bernarde & Kokubum, 1999). Segundo a mesma autora, registrou-
se baixa classe de abundância para P. cuvieri, S. fuscovarius e L. mystacinus (um a três
indivíduos); enquanto H. albopunctatus, que inclusive foi observada vocalizando,
ocorreu com maior abundância (classe 2 ou 3) às margens de uma lagoa bastante
antropizada na região da sede do PESB.
Rhinela pombali, S. luizotavioi, H. pardalis, H. faber, H. polytaenius e D. minutus,
encontradas no Cerrado e áreas abertas da Mata Atlântica, foram comuns aos estudos
de Santos (2003) e o atual trabalho. A comparação entre estes dois trabalhos não revela
diferenças populacionais discrepantes para H. pardalis, D. minutus e H. polytaenius. No
entanto, H. faber e R. pombali apresentaram maior abundância e maior período de
ocorrência, inclusive com o registro de desovas para R. pombali, no trabalho de Santos
(2003). Dentre estas espécies, no presente estudo foi registrado alta abundância apenas
para S. luizotavioi (classe 3 a 5), enquanto que Santos (2003) registra apenas um
indivíduo dessa espécie.
55
Finalmente, H. albopunctatus, P. cuvieri, L. mystacinus, S. fuscovarius e H. faber
tendem à diminuição de suas populações, ou até mesmo, sua extinção na área. Esse
fato pode ser interpretado como uma resposta à recuperação de importantes trechos de
mata na região central da Serra do Brigadeiro, já que, antes da criação do Parque em
1996, esta era uma área destinada à pastagem. Conforme Jim (1980), espécies de áreas
abertas estão mais adaptadas a ambientes homogêneos, como as áreas alteradas da
Mata Atlântica. Assim, a preservação e aumento dos fragmentos de mata no PESB
podem ser essenciais para manutenção da típica anurofauna da Mata Atlântica na
região, bem como reduzir os efeitos da forte pressão antrópica da Zona de
Amortecimento sobre o Parque, a qual favoreceria espécies de áreas abertas.
Além disso, estudos de monitoramento de longo prazo no PESB e na sua Zona
de Amortecimento, podem trazer informações ainda mais esclarecedoras sobre a
relação entre a composição de espécies nos ambientes de áreas abertas e antropizadas
com a riqueza de espécies nos ambientes mais preservados do Parque. Dessa forma,
dinâmicas populacionais, como extinções locais, aumento das classes de abundância
das populações, surgimento de espécies invasoras poderão ser melhor compreendidas,
facilitando o manejo das espécies de anuros nestes fragmentos.
4.2. Ocupação Ambiental
O maior número de espécies registradas para a Lagoa da Igreja em relação aos
demais ambientes monitorados pode ser um sinal da melhor adaptação das espécies ao
ambiente permanente e lêntico. Outra possível explicação seria a existência de maior
heterogeneidade de micro-habitats na Lagoa da Igreja, o que levaria a maior
disponibilidade de sítios de vocalização, por exemplo. Porém, em estudo realizado em
Mata Estacional Semidecidual no Noroeste de São Paulo, Vasconcelos & Rossa-Feres
(2005) não encontraram correlação significativa entre riqueza de espécies e descritores
da heterogeneidade dos corpos d’água.
As espécies D. minutus. D. elegans, D. decipiens, C. aurita, P. maximus, P.
“mantiqueira”, P. burmeisteri e H. faber foram consideradas exclusivas de lagoa, um
padrão semelhante ao observado em outros estudos (Cardoso & Haddad, 1984; Feio et
56
al., 1999; Santos, 2003; Conte & Machado, 2005; Prado & Pombal Jr., 2005; Cassini,
2008). A espécie Scinax luizotavioi, encontrada apenas na Lagoa da Igreja, foi muito
abundante. É bem provável que esta espécie seja a mesma Scinax sp. 2 registrada por
Feio et al. (2008), os quais relataram ser esta uma espécie típica de riacho no interior da
mata. Porém, tal informação baseia-se apenas em um único indivíduo visualizado em
riacho por Santos (2003), assim, ao contrário do que sugere Feio et al. (2008), talvez seja
mais prudente considerar tal espécie como típica de Lagoa na região central do PESB,
conforme as evidências mais claras do presente estudo e corroborada por Caramaschi
& Kisteumacher (1989). Por outro lado, outros estudos apontam S. luizotavioi como
sendo típica de riacho (Pedralli et al., 2001; Afonso & Eterovick, 2007).
Durante o período chuvoso do ano, a água que escorre pela superfície rochosa
da Laje das Bromélias pode servir como ambiente propício para reprodução de T.
miliaris, a qual está fortemente associada ao ambiente saxícola (Feio et al., 2008). Por
outro lado, a presença de B. circumdata e Scinax sp. 1 neste ambiente seria apenas para
utilizar as axilas das bromélias como local de abrigo, ao contrário da espécie
bromelígena Scinax sp. 3, cujo ciclo de vida se completa no interior de bromélia
(Peixoto, 1995). A menor riqueza registrada para a Laje das Bromélias pode ser uma
resposta às condições climáticas locais mais rigorosas, como os fortes ventos e a maior
variação térmica ao longo do dia, além da ausência de lagoas, brejos e riachos nas
proximidades.
A maior riqueza de espécies observada para o Riacho da Ponte em relação ao
Riacho da Serraria pode ser em decorrência da maior densidade vegetal do seu entorno
(Werner & Glennemeier, 1999). Entretanto, espécies como H. polytaenius, Scinax sp. 1 e
Thoropa miliaris, registradas para o Riacho da Ponte com 1 ou 2 indivíduos, podem não
utilizar o riacho para fins reprodutivos, sendo encontradas apenas raramente neste
ambiente. Para o Riacho da Serraria, a presença de R. pombali também pode ser
explicada como rara. No geral, o número de espécies que se reproduzem nos dois
riachos é inferior ao observado para o ambiente de lagoa. Conforme Gascon (1991), o
baixo número de espécies de anuros em riachos ocorre devido à necessidade de
adaptações especiais pelos girinos para se viver em corpos d’água de fluxo lótico.
57
Scinax sp. 2, H. uranoscopum, e A. arildae ocorreram exclusivamete nos riachos,
um padrão que corrobora com resultados obtidos por, Heyer et al., (1990); Machado et
al. (1999); Santos (2003) e Feio et al. ( 2008).
Comparações da anurofauna entre riachos à borda da mata com aqueles
situados no interior da mata mostram diferenças substanciais em relação à composição
de espécies. Eterovick (2003) mostrou correlação entre a vegetação arbórea às margens
de riachos na Serra do Cipó e a temperatura. Assim, riachos mais sombreados, frios e
com menor variação da temperatura diária seriam o ambiente preferido por algumas
espécies.
Por fim, os baixos índices de similaridade na composição das espécies revelam
que fatores como a permanência dos corpos d’água, bem como o seu fluxo, se lêntico
ou lótico, e a densidade e heterogeneidade da vegetação do entorno, podem fornecer
pistas importantes sobre a pouca semelhança entre as espécies presentes nas quatro
comunidades aqui estudas. Segundo Gascon (1991), nem todas as comunidades
mostram rigidez de sua estrutura, ou seja, mesmo que estas estejam próximas,
portanto, submetidas a condições abióticas semelhantes, como temperatura e
pluviosidade, poderão apresentar diferenças significativas em sua composição de
espécies.
4.2.1 Ocupação de Micro-habitats de Vocalização
Estudos em comunidades de anuros têm constatado que o sítio de vocalização é
um fator importante na segregação das espécies (Cardoso et al., 1989) e está relacionado
primariamente com a morfologia e tamanho de cada espécie (Crump, 1971, Hödl,
1977). Os sítios de canto registrados aqui foram similares aos sítios registrados por
Santos (2003) e não houve variação quanto à forma de utilização dos micro-habitats
pelas espécies que ocorreram em mais que um ambiente, resultado semelhante ao
obtido por Santos & Rossa-Feres (2007).
O maior número de micro-habitats de vocalização ocupados na Lagoa da Igreja,
bem como sua maior sobreposição, pode ser um reflexo da maior heterogeneidade
espacial presente nesse ambiente, o que constitui em outra hipótese importante à
explicação da maior riqueza de anuros desta lagoa em relação aos outros ambientes
58
monitorados. Santos & Rossa-Feres (2007) atribuem a baixa riqueza de espécies
observada em alguns corpos d’água à alta homogeneidade estrutural da vegetação
marginal. Outros estudos (Pombal Jr., 1997; Rossa-Feres & Jim, 2001) revelam que a alta
sobreposição e a menor partilha no uso de sítios de vocalização estejam associados a
ambientes com elevada riqueza de espécies.
O uso de determinados micro-habitats para vocalização parece não implicar
necessariamente em sítios reprodutivos, tendo, para isso, que analisar a abundância da
espécie em atividade de vocalização. Na Lagoa Seca, isso soa verdadeiro para D.
minutus e Scinax sp.1, as quais ocorrem com abundância máxima (classe 6) nos sítios
Juncos e Parcialmente Submerso, enquanto o contrário é observado para os sítios
Estratos Arbóreo e Arbustivo em interior e borda da mata.
Em ambas as lagoas monitoradas, o uso da vegetação apenas por hilídeos
reflete a adaptação destes animais ao hábito arborícola (Cardoso et al., 1989). De todas
as espécies registradas neste trabalho, D. minutus revelou ser a mais generalista no uso
de micro-habitats, uma estratégia que confere vantagens especiais, como a maior
disponibilidade de sítios de vocalização, o que pode explicar sua alta abundância na
Lagoa Seca e na Lagoa da Igreja. Este padrão foi semelhante ao demonstrado por Conte
& Machado (2005). Por outro lado, espécies mais específicas quanto ao uso de micro-
habitat, como P. “mantiqueira” e Scinax sp. 1, também apresentaram altas concentrações
de indivíduos, com a diferença de ocorrerem em épocas restritas do ano.
Especializações no uso de sítios de canto em outras comunidades também foram
registradas por Rossa-Feres & Jim (2001) e Bertoluci & Rodrigues (2002). Para estes
autores, tal especialização parece ser uma extensão filogenética que otimiza o uso dos
habitats reprodutivos nas assembléias de anuros.
Além de se sobrepor espacialmente com espécies da mesma família, D. minutus
também vocalizou no mesmo micro-habitat (PS) que P. maximus e P. “mantiqueira”.
Porém, enquanto estes dois últimos preferiram sítios mais próximos à margem,
abrigados sob o aglomerado de Juncos, D. minutus distribuiu-se em toda a extensão da
lagoa, com a maior parte dos indivíduos exposta no centro deste corpo d’água. Tal
diferença, portanto, pode ser um forte indício de partilha espacial entre D. minutus e as
duas espécies de Physalaemus, o que diminuiria a competição interespecífica entre elas.
59
Physalaemus maximus e P. “mantiqueira”, além da semelhança no modo
reprodutivo, com ovos depositados em ninhos de espuma flutuantes (Santos, 2003),
apresentaram preferência pelos mesmos micro-habitats (Serapilheira e Parcialmente
Submerso). Esta alta sobreposição espacial pode indicar forte possibilidade de
competição interespecífica, a qual favoreceria P. “mantiqueira” haja vista sua maior
abundância na Lagoa Seca e Lagoa da Igreja. Trabalho realizado por Moura (2008)
revela diferença substancial na abundância de duas populações de P. maximus, uma na
Serra do Brigadeiro e outra na Serra do Ouro Branco. Este autor sugere que a maior
abundância de P. maximus na Serra do Ouro Branco possa ser uma consequência da
ausência de P. “mantiqueira”, com a qual P. maximus provavelmente compita na Serra
do Brigadeiro.
Os três hilídeos exclusivos de riacho, H. uranoscopum, Scinax sp. 2 e A. arildae
apresentaram preferências semelhantes quanto à escolha de sítios para vocalização. No
entanto, a ocorrência típica na estação seca e a utilização de micro-habitats mais
próximos à água registradas para Scinax sp. 2 revela alta partilha espacial e temporal
entre esta espécie em relação à H. uranoscopum e A. arildae. Essa baixa sobreposição,
portanto, pode levar a pensar em ausência de competição entre as espécies. Por outro
lado, a semelhança na distribuição temporal e na preferência pela utilização de micro-
habitats de vocalização observada para H. uranoscopum e A. arildae pode ser uma
explicação à segregação espacial destas espécies no Riacho da Serraria, já que estas
foram observadas vocalizando sobre folhas de árvores e arbustos marginais em trechos
diferentes deste mesmo riacho.
4.2.2. Desovas e Uso de Micro-habitat por Imagos e Juvenis
Diferenças quanto aos padrões de ocupação de micro-habitats por imagos de D.
minutus e Scinax. sp. 1 revelam possíveis estratégias comportamentais que permitam a
coexistência entre estas espécies, já que a sobreposição temporal observada para elas
pode ser considerada alta.
As inúmeras desovas registradas de P. “mantiqueira” estiveram associadas à
vegetação marginal da lagoa, que serve para dar suporte ao ninho de espuma
construído pelo casal em amplexo. Este fato esclarece outro ponto essencial da
60
presença da vegetação emergente marginal, a qual além de ser usada como sítio de
vocalização, também favorece o desenvolvimento dos ovos de P. “mantiqueira”.
Ao contrário do baixo número de indivíduos adultos, foi grande o número de
imagos registrado de B. circumdata, principalmente no Riacho da Ponte, onde foram
observados abundantemente sobre as folhas e galhos da vegetação de porte arbustivo e
herbáceo. Portanto, baseado na ocorrência destes juvenis nos meses secos julho e
agosto, é possível pensar que a temporada reprodutiva de B. circumdata relacione-se à
época de chuva.
4.3. Distribuição Temporal
A influência do clima na ocorrência e atividade reprodutiva de comunidades de
anfíbios anuros de regiões tropicais é determinada principalmente pela distribuição e
volume de chuva (Duellman & Trueb, 1994). O período de atividade de vocalização da
anurofauna do PESB segue o padrão sazonal, no qual a maioria das espécies é
encontrada vocalizando durante os meses mais quentes e chuvosos do ano, conforme
também observado em estudos realizados em outras regiões (Heyer, 1990; Rossa-Feres
& Jim, 1994; Pombal Jr., 1997; Bertoluci, 1998; Bernarde & Anjos, 1999; Bernarde &
Kokubum, 1999; Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005).
Nas comunidades de anuros estudadas no PESB, numa escala local portanto,
outros padrões temporais puderam ser definidos para algumas espécies. Dendropsophus
minutus foi a única espécie que vocalizou durante todos os meses do período de
amostragem, no entanto, outros vestígios de reprodução para essa espécie como
amplexo, imagos, juvenis e densidade de machos em atividade de vocalização revelam
que o período reprodutivo de D. minutus está relacionado ao período de chuvas.
Padrão semelhante foi observado por Rossa-Feres & Jim (1994); Pombal Jr. (1997);
Benarde & Kokubum (1999); Bertoluci & Rodrigues (2002); Pombal Jr. & Haddad
(2005); Oliveira et al. (2007). Segundo Eterovik & Sazima (2004), o desenvolvimento
larvário em D. minutus parece durar cerca de três meses, indicando, neste caso, os
meses de novembro e dezembro como preferenciais para a reprodução.
61
As espécies registradas neste trabalho como típicas da estação chuvosa
corroboram dados de Santos (2003), mas, com algumas exceções. Enquanto esta autora
considera Scinax sp. 3 como espécie de vocalização ocasional, o presente estudo
observou muitos indivíduos de Scinax sp. 3 vocalizando em bromélias ao entardecer e
durante às noites da estação chuvosa do ano, sem contudo registrar circunstâncias
climáticas especiais, como vocalização restrita a momentos de chuva. Hypsiboas
polytaenius e A. arildae, relacionadas à estação chuvosa no presente estudo, foram
consideradas, respectivamente, como sem padrão e de vocalização prolongada por
Santos (2003).
O padrão de ocorrência temporal e classe de abundância registrados para P.
maximus assemelha-se ao registrado por Santos (2003), ao passo que, comparando-se
com São Pedro (2008), a população de P. maximus da Serra do Ouro Branco se destaca
pela maior abundância e se assemelha à população do Parque do Brigadeiro no que diz
respeito ao período de ocorrência, em dois ou três meses da estação chuvosa.
O período reprodutivo também pôde ser determinado para Scinax sp. 2 como
típico da estação seca, época em que também registraram-se fêmeas ovadas e maior
densidade de machos em atividade de vocalização. Esta espécie, porém, foi referida
como tendo padrão de vocalização prolongada por Santos (2003). Padrão semelhante
foi observado para Scinax luizotavioi, cuja maior evidência reprodutiva se restringiu à
maior densidade de machos em atividade de canto na Lagoa da Igreja durante os
meses mais secos do ano.
As duas populações de Physalaemus “mantiqueira”, ainda que tenham
apresentado variações importantes no número de desovas nas duas lagoas,
apresentaram semelhanças quanto ao padrão de ocorrência temporal, apontando
indícios de a reprodução dessa espécie limitar-se ao período de três meses durante a
estação de chuvas (Figuras 15 e 16). Santos (2003) aponta forte diferença entre a
abundância das duas populações de P. “mantiqueira”, sendo a população da Lagoa Seca
numericamente superior à da Lagoa da Igreja. Mesmo padrão observado para este
estudo. Scinax sp. 3, pertencente ao grupo perpusillus (sensu Peixoto, 1987), apresentou
período reprodutivo relacionado à época de chuvas, quando observou-se maior
número de machos em atividade de vocalização e muitos girinos.
62
Das espécies presentes nos ambientes amostrados, Scinax sp. 1 foi a única que
apresentou comportamento de reprodução explosiva, uma estratégia já comentada por
Wells (2007) como sendo um curto período (2 ou 3 dias, aproximadamente, durante o
ano) de grande aglomeração de machos em atividade de vocalização. No entanto, ao
longo dos meses de amostragem neste estudo, foi frequente a observação de poucos
indivíduos de Scinax sp. 1 em atividade de canto, mas, sem qualquer evidência de
reprodução.
4.4. Fatores Abióticos
Na escala geral, a temperatura do ar é considerada uma variável explicativa
com significância à explicação dos dois padrões medidos: riqueza de espécies total e
riqueza total de machos em atividade de vocalização. Correlação semelhante foi
mencionada por Bertoluci (1998); Toledo et al. (2003); Conte & Machado (2005) e Prado
& Pombal Jr. (2005) que encontraram significância estatística entre o número de
machos em atividade de vocalização e a temperatura do ar. No presente estudo, a
pluviosidade foi significativa como variável explicativa da riqueza de espécies em
atividade de vocalização, o que corrobora dados de Bernarde & Kokubum (1999) e
Vasconcelos & Rossa-Feres (2005).
Inicialmente, diante à demora das primeiras chuvas do período de verão e ao
baixo número de espécies vocalizando, passou-se a considerar a possibilidade de
diferenças entre o índice pluviométrico do período de estudo (2007/2008) e a média
pluviométrica histórica, baseada em informações dos últimos oito anos (1999/2006).
Assim, a confirmação da hipótese de que a menor quantidade de chuva observada
entre 2007/2008 explicava o baixo número de espécies vocalizando, principalmente no
mês de outubro, só foi possível devido ao estudo de Santos (2003), cujo índice
pluviométrico esteve dentro dos padrões históricos e foi proporcionalmente
relacionado com a riqueza de espécies vocalizando. Outros estudos, realizados em
regiões de clima sazonal, também apontam o mês de outubro como sendo o que mais
concentra espécies em atividade de vocalização, fato este correlacionado à
pluviosidade (Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005). Desta forma, diante de um panorama
global em que as alterações climáticas preocupam, pode-se dizer que muitas espécies
63
de anuros seriam prejudicadas, podendo inclusive se extinguir localmente, se os baixos
índices pluviométricos se mantiverem cada vez mais frequentes.
A falta de correlação entre as variáveis abióticas com os padrões de riqueza nos
dois riachos estudados pode apontar uma tendência interessante em relação aos
mecanismos reguladores da estrutura da comunidade neste tipo de ambiente,
conforme também observado por Eterovick (2003). Neste caso, não apenas os fatores
abióticos seriam importantes à explicação dos padrões observados, mas, juntando-se a
eles, os fatores bióticos, como predação, competição e restrições fisiológicas.
A significância das interações entre as variáveis explicativas observadas para a
Lagoa Seca revela a importância das variações na profundidade, a qual, aliada à
pluviosidade e à temperatura do ar, explica os padrões de riqueza observados para este
ambiente. Por outro lado, na Lagoa da Igreja apenas as variáveis isoladamente foram
significativas à explicação dos padrões de riqueza observados.
A diferença na forma como as variáveis ambientais explicam os padrões de
riqueza de espécies na Lagoa Seca e na Lagoa da Igreja pode ser um reflexo da
dinâmica de enchimento e esvaziamento da Lagoa Seca, um processo ausente na Lagoa
da Igreja.
4.5. Propostas de Manejo
1) O Projeto Básico de Melhoramento e Revestimento Primário da Rodovia
Estadual, MG, trecho: Araponga – Parque do Brigadeiro – Bom Jesus do Madeira,
propõe a pavimentação de 5.42 km de estrada com blocos sextavados de concreto
“bloquetes”, o que representa 25% da extensão total da via. O projeto será executado
pelo Governo Estadual através do Departamento de Estradas e Rodagens de MG (DER-
MG). Trata-se, portanto, de uma medida importante para garantir o tráfego de
funcionários, pesquisadores e moradores locais durante todo o ano sem qualquer
interrupção, inclusive na época das chuvas mais intensas quando vários segmentos
desta estrada ficam intransitáveis.
64
No trecho próximo à Lagoa Seca, esta estrada apresenta acentuados declives em
ambos os sentidos (Bom Jesus do Madeira-Araponga e Araponga-Bom Jesus do
Madeira). Para facilitar o tráfego durante as chuvas, este trecho é constantemente
coberto por cascalhos. No entanto, a força da água da chuva que escorre pela estrada
provoca intenso assoreamento do leito da Lagoa Seca através da descarga constante de
terra e cascalho para dentro deste corpo d’água.
Dessa forma, na proposta do Projeto de Pavimentação da Estrada que corta o
PESB, consta que, para o referido trecho da Lagoa Seca, haverá terraplanagem e
elevação do leito da estrada. Esta medida acarretará em melhoria das condições de
tráfego e diminuição do assoreamento da Lagoa Seca, já que extinguirá os declives da
estrada nesse ponto.
Além disso, outra medida importante neste trecho da estrada será a
implantação de bueiros de greide, que são dispositivos destinados a conduzir para
locais de deságüe seguro as águas captadas superficialmente e cuja vazão admissível já
tenha sido atingida. Para evitar aumento na altura da coluna d’água da Lagoa Seca,
que poderia chegar facilmente ao nível da estrada inundando-a, serão implantados
dois bueiros de greide, transversais à estrada, que darão vazão ao excesso de água da
lagoa.
Do ponto de vista biológico e, conforme já foi demonstrado no presente estudo,
é importante que tais medidas evitem alterações na profundidade da Lagoa Seca, já
que esta é uma variável que, em interação com a pluviosidade e a temperatura do ar, se
mostrou significativa para explicar os padrões de riqueza de espécies de anfíbios
anuros nesse ambiente. Outra observação interessante em relação ao impacto da
estrada sobre a anurofauna da Lagoa Seca é que algumas espécies, principalmente
Scinax sp. 1, P. maximus e I. guentheri, apresentaram forte dependência pela margem de
mata, oposta à estrada, para vocalização, fuga ou abrigo após curta temporada de
vocalização. Esse fato, portanto, pode minimizar possíveis efeitos que a modificação na
estrada possa trazer à comunidade de anuros da Lagoa Seca. Por fim, outra
ponderação é a adoção de medidas que, durante as obras, preservem a vegetação das
margens e evitem o acúmulo de entulhos.
65
2) Sugere-se a elaboração de um projeto que vise mudar a localização da
portaria de Araponga, a qual atualmente encontra-se muito próxima à Lagoa Seca.
Nesse caso, os refletores utilizados na iluminação do local tornam a Lagoa Seca um
ambiente constantemente claro, o que poderia afetar o comportamento das espécies do
local já que ambientes mais claros tornam os anuros mais expostos a predadores
visualmente orientados (Alonso et al., 2001).
Outro ponto a ser considerado é a concentração de esforços em se preservar a
vegetação próxima às lagoas ou riachos. Estudo recentemente divulgado por
especialistas brasileiros (Becker et al., 2007) sugere uma nova causa para declínios, que
chamam de “habitat split”, onde as espécies cujos pós-metamórficos usam a mata e os
girinos usam ambientes aquáticos seriam os prejudicados. Segundo os cálculos destes
pesquisadores, o “habitat split” tem um forte efeito negativo na riqueza de espécies com
girinos aquáticos (padrão reprodutivo migratório bi-direcional), e não afeta a riqueza
de espécies com desenvolvimento terrestre.
3) A instalação de uma pequena estação para coleta de dados pluviométricos no
PESB é outra sugestão que, se implementada, poderia se tornar um excelente banco de
dados para consulta pública, bem como para uso em trabalhos científicos.
4) Trilhas margeando as lagoas e de acesso a alguns riachos em interior de mata
poderiam ser criadas e preservadas visando facilitações dos trabalhos de pesquisa e
monitoramento.
5) Por fim, torna-se fundamental a colaboração dos funcionários do PESB como
fornecedores de informações biológicas pontuais, como reprodução explosiva, típica
dos anfíbios.
66
5. COMENTÁRIOS FINAIS
1) Riqueza e Conservação. O PESB apresenta 45 espécies de anfíbios anuros, uma
riqueza significativa, principalmente considerando os três novos registros obtidos
neste trabalho e os muitos ambientes ainda pouco explorados na área do Parque. Esta
conclusão corrobora a necessidade de continuidade dos esforços para a conservação do
Parque, principalmente de suas lagoas e riachos, o qual funciona como uma ilha de
biodiversidade na região da Zona da Mata de Minas Gerais.
2) Dinâmica das Comunidades. Apesar da baixa partilha temporal e espacial, a
coexistência entre as espécies pode ser favorecida pela abundância dos micro-habitats
de vocalização, bem como pelas diferenças nas ocupações verticais. O período
reprodutivo das espécies apresentou-se, em sua maior parte, relacionado aos meses
mais quentes e chuvosos do ano. Por fim, os padrões de riqueza observados nas
diferentes comunidades podem apresentar explicações distintas, o que legitima a
flexibilidade na estrutura da comunidade, que pode sofrer variações em sua
composição de espécies ainda que submetidas a condições abióticas semelhantes.
3) Trabalhos Futuros. 1) O pouco conhecimento sobre a riqueza e abundância dos
anuros de chão de mata do PESB é uma razão forte para se programar pesquisas
utilizando pitfalls, inclusive com perspectivas ecológicas, como a comparação entre as
diferentes regiões do Parque. 2) Outro ponto também considerado fundamental é a
continuidade dos trabalhos de monitoramento no longo prazo, os quais trariam maior
embasamento à compreensão sobre a dinâmica das comunidades dos batráquios do
PESB no tempo e no espaço. Esse último foco, porém, é ausente no Brasil, onde pouco
se sabe sobre os tamanhos populacionais das diferentes espécies de anfíbios e sobre as
suas oscilações. Assim, declínios e expansões populacionais se tornam puro exercício
especulativo, sem embasamento científico. Mesmo com a remoção ou forte perturbação
da floresta, muitas populações de anfíbios de ambientes fechados sobrevivem e se
adaptam às novas condições. No entanto, é importante ter em mente que um imenso
67
contingente de espécies pode de fato estar em declínio, à beira da extinção ou já
extintos e que, pela insuficiência de dados, esse panorama escapa à nossa percepção.
68
6. REFERÊNCIAS
Abrunhosa, P.A.; Wogel, H. & Pombal Jr., J.P. 2006. Anuran Temporal Occupancy in a Temporary Pond from the Atlantic Rain Forest, South-eastern Brazil Herpetological Journal. V. 16, p. 115-122.
Afonso, L.G. & Eterovick, P.C. 2007. Microhabitat Choice and Differential Use by Anurans in Forest Streams in Southeastern Brazil. Journal of Natural History. V. 41 (13): 937-948.
Alonso, R.; Gómez, A.R. & Estrada, A.R. 2001. Patrones de Actividad Acústica y Trófica de Machos Cantores de Eleutherodactylus eileenae (Anura: Leptodactylidae). Rev. Esp. Herp. 15: 45-52.
Aichinger, M. 1987. Annual Activity Patterns of Anurans in a Seasonal Neotropical Environment. Oecologia. 71: 583-92.
Baêta, D.; Assis, B.; Bernardo, P.H.; Drummond, L.O.; São-Pedro, V.A. & Pires, M.R.S., 2005. Physalaemus maximus. Geographic Distribution. Herpetological Review. V. 36, n. 2, p. 200.
Becker, C.G.; Fonseca, C.R.; Haddad, C.F.B.; Batista, R.F. & Prado, P.I. 2007. Habitat Split and the Global Decline of Amphibians. Science 318, 1775. 8 pp.
Beebee, T.J.C. 1996. Ecology and Conservation of Amphibians. Chapman & Hall, London. 214 pp.
Bernarde, P. S. & Anjos, L. 1999. Distribuição Espacial e Temporal da Anurofauna no Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, Paraná, Brasil. Comunicações do Museu de Ciências e Tecnologia, Porto Alegre. V. 12, p. 127-140.
Bernarde, P.S. & Kokubum, M.C.N. 1999. Anurofauna do Município de Guararapes, Estado de São Paulo, Brasil, (Amphibia: Anura). Acta Biologica Leopoldensia. Vol. 21, n. 1, p. 89-97.
Bernarde, P.S.; Kokubum, M.N.C.; Machado, R.A.; Anjos, L. 1999. Uso de Habitats Naturais e Antrópicos pelos Anuros em uma Localidade no Estado de Rondônia, Brasil (Amphibia: Anura). Acta Amazônica, Manaus. V. 29, n. 4, p. 555-562.
Bernarde, P.S. & Machado, R.A. 2000. Riqueza de Espécies, Ambientes de Reprodução e Temporada de Vocalização da Anurofauna em Três Barras do Paraná, Brasil (Amphibia: Anura). Cuad. Herpetol. 14: 93–104.
69
Bertoluci, J.A. 1998. Annual Patterns of Breeding Activity in Atlantic Rainforest Anurans. J. Herpetol. 32: 607-611.
Bertoluci, J.A. 2001. Anfíbios anuros. In: C. Leonel (Ed.). Intervales. Fundação para a Conservação e a Produção Florestal do Estado de São Paulo. Secretaria de Estado do Meio Ambiente. Governo do Estado de São Paulo. São Paulo. P. 159-167.
Bertoluci, J. & Rodrigues, M.T. 2002. Seasonal Patterns of Breeding Activity of Atlantic Rainforest Anurans at Boracéia, Southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia, Leiden, v. 23, p. 161-167.
Boquimpani-Freitas, L.; Marra, R.V.; Van Sluys, M. & Rocha, C.F.D. 2007. Temporal Niche of Acoustic Activity in Anurans: Interspecific and Seasonal Variation in a Neotropical Assemblage from South-eastern Brazil. Amphibia-Reptilia 28: 269-276.
Brand, G.D.; Leite, J.R.S.A. Silva, L.P.; Albuquerque, S.; Prates, M.V.; Azevedo, R.B.; Carregaro, V.; Silva, J.S.; Sa´, V.C.L.; Brandão, R.A.; & Bloch Jr., C. 2002. Dermaseptins from Phyllomedusa oreades and Phyllomedusa distincta Anti-Trypanosoma cruzi Activity Without Cytotoxicity to Mammalian Cells. The Journal of Biological Chemistry. Vol. 277, n. 51, p. 49332–49340.
Brandão, R.A. & Araújo, A.F.B. 1998. A Herpetofauna da Estação Ecológica de Águas Emendadas. In: Vertebrados da Estação Ecológica de Águas Emendadas. História Natural e Ecologia em um Fragmento de Cerrado do Brasil Central (J. Marinho-Filho, F. Rodrigues & M. Guimarães, eds.). SEMATEC/IEMA, Brasília, p. 9-21.
Canedo, C.C. 2008. Revisão Taxonômica de Hylodes Fitzinger, 1826 (Anura, Hylodidae). Tese de Doutorado. Universidade Federal do Rio de Janeiro. 302 pp.
Caramaschi, U. & Kisteumacher, G. 1989. Duas Novas Espécies de Ololygon Fitzinger, 1843, do Sudeste do Brasil (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Museu Nacional, Nova Série, Zoologia, Rio de Janeiro, (327): 1-15.
Caramaschi, U. 1998. Ceratophrys aurita (Raddi, 1823). In: Livro Vermelho das Espécies Ameaçadas de Extinção da Fauna de Minas Gerais. Editores: Machado, A.B.M.; Fonseca, G.A.B.; Machado, R.B.; Aguiar, L.M.S. & Lins, L.V. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas.
Caramaschi, U.; Feio, R.N. & São-Pedro, V.A. 2008. A New Species of Leptodactylus Fitzinger (Anura, Leptodactylidae) from Serra do Brigadeiro, State of Minas Gerais, Southeastern Brazil. Zootaxa. 1861: 44–54.
70
Cardoso, A.J. & Haddad, C.F.B. 1984. Variabilidade Acústica em Diferentes Populações e Interações Agressivas de Hyla minuta (Amphibia, Anura). Ciên. Cult. 36: 1393-1399.
Cardoso, A.J.; Andrade, G.V. & Haddad, C.F.B. 1989. Distribuição Espacial em Comunidades de Anfíbios (Anura) no Sudeste do Brasil. Rev. Bras. Biol. 49 (1): 241-249.
Carvalho, A.F.; Jucksch, I. & Valente, O.F. 2000. Meio Abiótico. In: Fontes, L.E.F.; Oliveira, J.C.L.; Gomide, J.B.; Barbosa, W.A. & Neto, P.S.F. Anais do Simpósio. Contribuições para Elaboração do Plano de Manejo Integrado e Participativo do PESB e entorno. 2000. Viçosa, MG.
Carvalho-e-Silva, A.M.T.; Silva, G.R. & Carvalho-e-Silva, S.P. 2008. Anurans at Rio das Pedras Reserve, Mangaratiba, RJ, Brazil. Biota Neotrop. V. 8, n. 1.
Cassini, C.S. 2008. Revisão Taxonômica de Physalaemus olfersii (Lichtenstein & Martens, 1856) (Anura, Leiuperidae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio de Janeiro. 128 pp.
Connelly, S.; Pringle, C.M.; Bixby, R.J.; Brenes, R.; Whiles, M.R.; Lips, K.R.; Kilham, S. & Huryn, A.D. 2008. Changes in Stream Primary Producer Communities Resulting from Large-Scale Catastrophic Amphibian Declines: Can Small-Scale Experiments Predict Effects of Tadpole Loss? Ecosystems. P. 1-15.
Conte, C.E. & Machado, R.A. 2005. Riqueza de Espécies e Distribuição Espacial e Temporal em Comunidade de Anuros (Amphibia, Anura) em uma Localidade de Tijucas do Sul, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool. V. 22, n. 4, p. 940-948.
Crawley, M.J. 2007. The R Book. John Wiley & Sons Ltd.
Crump, M.L. 1971. Quantitative Analysis of the Ecological Distribution of a Tropical Herpetofauna. Occas. Pap. Univ. Kansas Mus. Nat. Hist. 3:1-62.
Crump, M.L. 1974. Reproductive Strategies in a Tropical Anuran Community. Misc. Publ. Mus. Nat. Hist. Univ. Kansas. 61: 1 – 68.
Crump, M.L. & Scott Jr., N.J. Visual Encounter Surveys. 1994. In: Heyer, W.R.; Donnelly, M.A.; McDiarmid, R.W.; Hayek, L.C. & Foster, M.S. Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution.
71
Cruz, C.A.G; Prado, G.M. & Izecksohn, E. 2005. Nova Espécie de Proceratophrys Miranda-Ribeiro, 1920 do Sudeste do Brasil (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro. V. 63, n. 2, p. 289-295.
Cruz, C.A. & Feio, R.N. 2007. Endemismos em Anfíbios em Áreas de Altitude na Mata Atlântica no Sudeste do Brasil. P. 117-126. In: Herpetologia no Brasil II. Editores: Luciana Barreto Nascimento e Maria Ermelinda Oliveira. Belo Horizonte: Sociedade Brasileira de Herpetologia. 304 pp.
Cruz, C.A.G; Feio, R.N. & Cassini, C.S. 2007. Nova Espécie de Chiasmocleis Méhelÿ, 1904 (Amphibia, Anura, Microhylidae) da Serra da Mantiqueira, Estado de Minas Gerais, Brasil. Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro. V. 65, n. 1, p. 33-38.
Daly, J.W. 1998. Thirty Years of Discovering Arthropod Alkaloids in Amphibian Skin. J. Nat. Prod. 61, 162-172.
Dayrell, J.S.; Oliveira, E.F.; Cassini, C.S. & Feio, R.N. 2006. Brachycephalus ephippium. Geographical Distribution. Herpetological Review. V. 37, n. 1, p. 357.
Diniz-Filho, J.A.F.; Bini, L.M.; Vieira, C.M.; Souza, M.C.; Bastos, R.P.; Brandão, D. & Oliveira, L.G. 2004. Spatial Patterns in Species Richness and Priority Areas for Conservation of Anurans in the Cerrado Region, Central Brazil. Amphibia-Reptilia. 25: 63-75.
Donnelly, M.A. & Crump, M.L. 1998. Potential Effects of Climate Change on two Neotropical Amphibian Assemblages. Climatic Change. 39: 541-561.
Drummond, G.M.; Martins, C.S.; Machado, A.B.M.; Sebaio, F.A & Antonini, Y. 2005. Biodiversidade em Minas Gerais: Um Atlas para sua Conservação. 2. ed. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas. 222 pp.
Drummond, G.M.; Machado, A.B.M.; Martins, C.S.; Mendonça, M.P. & Stehmann, J.R. 2008. Listas Vermelhas das Espécies da Fauna e da Flora Ameaçadas de Extinção em Minas Gerais. Fundação Biodiversitas.
Duellman, W.E. & Trueb, L. 1994. Biology of Amphibians. The Johns Hopkins University Press. 670 pp.
Engevix. 1995. Caracterização do Meio Físico da Área Autorizada para Criação do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro – Relatório Técnico Final dos Estudos – 8296- RE-H4-003/94 “VER. 1”. Instituto Estadual de Florestas, BIRD/PRÓ- FLORESTA/SEPLAN. 34 pp.
72
Eterovick, P.C. & Sazima, I. 2000. Structure of an Anuran Community in a Montane Meadow in Southeastern Brazil: Effects of Seasonality, Habitat, and Predation. Amphibia-Reptilia, Leiden. V. 21, p. 439-461.
Eterovick, P.C. & Fernandes, G.W. 2002. Why do Breeding Frogs Colonize some Puddles more than Others? Phyllomedusa. 1(1).
Eterovick, P.C. 2003. Distribution of Anuran Species Among Montane Streams in South-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. 19: 219–228.
Eterovik, P.C. & Sazima, I. 2004. Anfíbios da Serra do Cipó – Minas Gerais - Brasil. Belo Horizonte, Editora PUC Minas. 152 pp.
Faivovich, J.; Haddad, C.F.B.; Garcia, P.C.A.; Frost, D.R.; Campbell J.A. & Wheeler, W.C. 2005. Systematic Review of the Frog Family Hylidae, with Special Reference to Hylinae: Phylogenetic Analysis and Taxonomic Revision. Bulletin of the American Museum of Natural History. Number 294, 240 pp.
Feio, R. N. 1990. Aspectos Ecológicos dos Anfíbios Registrados no Parque Estadual do Ibitipoca, Minas Gerais (Amphibia, Anura). Dissertação de Mestrado. Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro. 106 pp.
Feio, R.N. & Caramaschi, U. 1995. Aspectos Zoogeográficos dos Anfíbios do Médio Rio Jequitinhonha, Nordeste de Minas Gerais, Brasil. Revista Ceres, 42: 53-61.
Feio, R.N.; Braga, U.M.L.; Wiederhecker, H. & Santos, P.S. 1998. Anfíbios do Parque Estadual do Rio Doce (Minas Gerais). Viçosa: Universidade Federal de Viçosa, Instituto Estadual de Florestas. 32 pp.
Feio, R.N.; Pombal Jr., J.P. & Caramaschi, U. 1999. New Physalaemus (Anura: Leptodactylidae) from the Atlantic Forest of Minas Gerais, Brazil. Copeia, Vol. 1999, n. 1, p. 141-145.
Feio, R.N.; Ribon, R. & Cosenza, B. 2000. Estudos de Fauna na Serra do Brigadeiro, Minas Gerais. In: Fontes, L.E.F.; Oliveira, J.C.L.; Gomide, J.B.; Barbosa, W.A. & Neto, P.S.F. Anais do Simpósio. Contribuições para Elaboração do Plano de Manejo Integrado e Participativo do PESB e Entorno. 2000. Viçosa, MG.
Feio, R.N. & Caramaschi, U. 2002. Contribuição ao Conhecimento da Herpetofauna do Nordeste do Estado de Minas Gerais, Brasil. Phyllomedusa. Belo Horizonte. V. 1, n. 2, p. 105-111.
Feio, R.N.; Cruz, C.A.G. & Izecksohn, E. 2003. Proceratophrys melanopogon. Geographical Distribution. Herpetological Review. V. 32, n. 2, p. 125.
73
Feio, R.N.; Napoli, M.F. & Caramaschi, U. 2006. Considerações Taxonômicas sobre Thoropa Miliaris (Spix, 1824), com Revalidação e Redescrição de Thoropa Taophora (Miranda-Ribeiro, 1923) (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) (com 9 figuras). Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro. V. 64, n. 1, p. 41-60.
Feio, R.N.; Santos, P.S.; Cassini, C.S.; Dayrell, J.S. & Oliveira, E.F. 2008. Anfíbios da Serra do Brigadeiro - MG. MG.Biota. V. 1, n. 1.
Frost, D.R. 2009. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.3 (12 February, 2009). Electronic Database Accessible at http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/American Museum of Natural History, New York, USA.
Gascon, C. 1991. Population and Community-level Analyses of Species Occurrences of Central Amazonian Rainforest Tadpoles. Ecology 72: 1731–1746.
Gatto, L.C.; Ramos, V.L.S.; Nunes, B.T.A.; Mamede, L.; Góes, M.H.B.; Mauro, C.A.; Alvarenga, S.M.; Franco, E.M.S.; Quirico, A.F. & Neves, L.B. 1983. Geomorfologia. In: RadamBrasil, Levantamento de Recursos Naturais. Folhas SF. 23/24 Rio de Janeiro/Vitória; Geologia, Geomorfologia, Pedologia, Vegetação e Uso Potencial da Terra. Rio de Janeiro, MME/SG/Projeto RADAMBRASIL.
Giaretta, A.A. & Sawaya, R.J. 1998. Second Species of Psyllophryne (Anura: Brachycephalidae). Copeia. P. 985-987.
Gustavo, M.P. & Pombal Jr., J.P. 2005. Distribuição Espacial e Temporal dos Anuros em um Brejo da Reserva Biológica de Duas Bocas, Sudeste do Brasil. Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro, v.63, n.4, p. 685-705.
Haddad, C.F.B. & Sazima, I. 1992. Anfíbios Anuros da Serra do Japi. In: MORELLATO, L. C. P. ed. História natural da Serra do Japi. Campinas: Editora da Unicamp /FAPESP. P. 188-211.
Haddad, C.F.B. 2005. Lista dos Anfíbios Ameaçados de Extinção no Brasil. In: Lista da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção. Editores: Machado, A.B.M.; Martins, C.S. & Drummond, G.M. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas.
Haddad, C.F.B & Prado, C.P.A. 2005. Reproductive Modes in Frogs and their Unexpected Diversity in the Atlantic Forest of Brazil. BioScience. V. 55, n. 3: 207-217.
Haddad, C.F.B. 2008. Uma análise da Lista Brasileira de Anfíbios Ameaçados de Extinção. In: Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção. Editores:
74
Machado, A.B.M.; Drummond, G.M. & Paglia, A.P. 1.ed. Brasília, DF: MMA; Belo Horizonte, MG: Fundação Biodiversitas. 2v, 1420 pp.
Haddad, C.F.B.; Toledo, L.F. & Prado, C.P.A. 2008. Anfíbios da Mata Atlântica. Editora Neotropica. 243 pp.
Heyer, W.R.; McDiarmid, R.W. & Weigmann, D.L. 1975. Tadpoles, Predation and Pond Habitats in the Tropics. Biotropica 7(2): 100-111.
Heyer, W.R. 1982. Two New Species of the Frog Genus Hylodes from Caparaó, Minas Gerais, Brasil (Amphibia: Leptodactylidae). Proceedings of the Biological Society of Washington. V. 95, n. 2.
Heyer, W.R. & Cocroft, R.B. 1986. Descriptions of Two New Species of Hylodes from the Atlantic Forests of Brazil (Amphibia: Leptodactylidae). V. 99, n.1, p. 100-109.
Heyer, W.R.; Rand, A.S.; Cruz, C.A.G.; Peixoto, O.L. & Nelson, C.E. 1990. Frogs of Boracéia. Arq. Zool. São Paulo, 31: 231-410.
Heyer, W.R.; Donnelly, M.A.; McDiarmid, R.W.; Hayek, L.C. & Foster, M.S. 1994. Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution.
Hero, J.M. 1990. An Illustrated Key to Tadpoles Occurring in the Central Amazon Rainforest, Manaus, Amazonas, Brasil. Amazoniana, XI: 201-262.
Hödl, W. 1977. Call Differences and Calling Site Segregation in Anuran Species from Central Amazonian Floating Meadows. Oecologia 28: 351-363.
Holmes, R.T., Sherry, T.W. & Sturges, F.W. 1986. Bird Community Dynamics in a Temperate Deciduous Forest: Long-term Trends at Hubbard Brook. Ecological Monographs 56: 201–220.
Huston, M.A. 1994. Biological Diversity: the Coexistence of Species on Changing Landscapes. Cambridge, Cambridge University. 681 pp.
IUCN 2008. Red List of Threatened Species. Disponível em: <www.iucnredlist.org>. Acessado em 7 de março de 2009.
Izecksohn, E. 1971. Novo Gênero e Nova Espécie de Brachycephalidae do Estado do Rio de Janeiro, Brasil (Amphibia, Anura). Bol. Mus. Nac. (Zool.), Rio de Janeiro. 280: 1-12.
75
Jim, J. (1980). Aspectos Ecológicos dos Anfíbios Registrados na Região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Dissertação de Doutorado, Universidade de São Paulo, SP.
Juncá, F.A. 2001. Declínio Mundial das Populações de Anfíbios. Sitentibus Série Ciências Biológicas. 1(1): 84-87.
Köeppen, W. 1948. Climatologia. Fondo Cultura Económica. México & Buenos Aires. 478 pp.
Lutz, B. 1973. Brazilian species of Hyla. Austin: University of Texas Press. 260 pp.
Machado, R.A.; Bernarde, P.S.; Morato, S.A.A. & Anjos, L. 1999. Análise Comparada da Riqueza de Anuros entre duas Áreas com Diferentes Estados de Conservação no Município de Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia, Anura). Revta. Bras. Zool. 16 (4): 997-1004.
McDiarmid, R. 1994. Preparing Amphibians as Scientific Specimens. In: Heyer, W.R.; Donnelly, M.A.; McDiarmid, R.W.; Hayek, L.C. & Foster, M.S. Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution.
Magurran, A.E. 1988. Ecological Diversity and it’s Measurement. Cromm Helm, London. 179 pp.
Maneyro, R.; Naya, D.E.; Rosa, I.; Canavero, A. & Camargo, A. 2004. Diet of the South American Frog Leptodactylus ocellatus (Anura, Leptodactylidae) in Uruguay Iheringia, Sér. Zool. Porto Alegre, 94 (1): 57-61.
Mittermeier, R.A.; Gil, P.R., Hoffmann, M., Pilgrim, J.; Brooks, T.; Mittermeier, C.G.; Lamoreux, J. & Fonseca, G.A.B. 2004. Hotspots Revisited: Earth's Biologically Richest and Most Endangered Terrestrial Ecoregions.
Monteiro-Leonel, A.C. 2004. Herpetofauna do Planalto de Poços de Caldas, Sul de Minas Gerais. Dissertação de Mestrado. Universidade de São Paulo. 91 pp.
Morellato, L.P.C. & Haddad, C.F.B. 2000. Introduction: The Brazilian Atlantic Forest. Biotropica 32: 786-792.
Morin, P.J. 1999. Community Ecology. Ed. Blackwell Science. 424 pp.
Moura, M.R. 2008. Variações Morfológicas em Bokermannohyla ibitipoca (Anura, Hylidae) e Physalaemus maximus (Anura, Leiuperidae) no Sudeste do Brasil. Monografia de Bacharelado. Universidade Federal de Viçosa. 36 pp.
76
Nascimento, L.B.; Miranda A.C.L. & Balstaedt, T.A.M. 1994. Distribuição Estacional e Ocupação Ambiental dos Anfíbios Anuros da Área de Proteção da Captação da Mutuca, Nova Lima, MG. BIOS, Cadernos do Departamento de Ciências Biológicas, PUC-MG. 2(2): 5-12.
Oliveira, E.F.; Feio, R.N. & Matta, S.L.P. 2007. Aspectos Reprodutivos de Dendropsophus minutus (Peters, 1872) no Município de Viçosa, Minas Gerais. Ceres. 54 (313): 230-238.
Orrico, V.G., Carvalho-e-Silva, S.P. & Carvalho-e-Silva, A.M.P.T. 2006. Redescription of the Advertisement Call of Aplastodiscus arildae (Cruz & Peixoto) with General Notes about the Genus in Southeastern Brazil (Anura, Hylidae). Rev. Bras. Zool. 23 (4): 994-1001.
Papp, M.G. 1997. Reprodução de Anuros (Amphibia) em duas Lagoas de Altitude na Serra da Mantiqueira. Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual de Campinas. 69 pp.
Parra-Olea, G.; García-París, M. & Wake, D.B. 2004. Molecular Diversification of Salamanders of the Tropical American Genus Bolitoglossa (Caudata: Plethodontidae) and its Evolutionary and Biogeographical Implications Biological Journal of the Linnean Societ. 81, 325–346.
Pechmann, J.H.K.; Scott, D.E.; Semlitsch, R.D.; Caldwell, J.P.; Vitt, L.J. & Gibbons, J.W., 1991. Declining amphibian populations: the problem of separating human impacts from natural fluctuations. Science 253: 892-895.
Pedralli, G.P.; Neto, A.S.G. & Teixeira, M.C.B. 2001. Diversidade de Anfíbios na Região de Ouro Preto. Ciênc. Hoje. V. 30 (178): 70-73.
Peixoto, O.L. 1987. Caracterização do Grupo “perpusilla” e Revalidação da Posição Taxonômica de Ololygon perpusilla perpusilla e Ololygon perpusilla v-signata (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. 10 (1/2): 37-49.
Peixoto, O.L. 1995. Associação de Anuros a Bromeliáceas na Mata Atlântica. Revta. Univ. Rural, Sér. Ciênc. da Vida. 17(2): 75-83.
Pianka, E.R. 1973. The Structure of Lizard Communities. Annual Review of Ecology and Systematics. 4: 53–74.
Pimenta, B.V.S.; Haddad, C.F.B., Nascimento, L.B.; Cruz, C.A.G. & Pombal Jr., J.P. 2005. Comment on ‘‘Status and Trends of Amphibian Declines and Extinctions Worldwide’’. Science. 209, 1999b.
77
Pombal Jr., J.P. & Haddad, C.F.B. 1992. Espécies de Phyllomedusa do Grupo burmeisteri do Brasil Oriental, com Descrição de uma Espécie Nova (Amphibia, Hylidae). Revista Brasileira de Biologia 52 (2): 217-229.
Pombal Jr., J.P. 1997. Distribuição Espacial e Temporal de Anuros (Amphibia) em uma Poça Permanente na Serra de Paranapiacaba, Sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Biologia. 57 (4): 583-594.
Pombal Jr., J.P. 1999. Oviposição e Desenvolvimento de Brachycephalus ephippium (Anura, Brachycephalidae). Revista Brasileira de Zoologia. 16 (4): 967-976.
Pombal Jr., J.P. & Haddad, C.F.B. 2005. Estratégias e Modos Reprodutivos de Anuros (Amphibia) em uma Poça Permanente na Serra de Paranapiacaba, Sudeste do Brasil. Pap. Avul. Zool. 45(15): 201-213.
Pough, F.H.; Janis, C.M. & Heiser, J.B. 2008. A Vida dos Vertebrados. 4. ed. Atheneu Editora. 684 pp.
Prado, G.M. & Pombal Jr., J.P. 2005. Distribuição Espacial e Temporal dos Anuros em um Brejo da Reserva Biológica de Duas Bocas, Sudeste do Brasil. Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro. V. 63, n. 4, p. 685-705.
R Development Core Team. 2006. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0. URL http://www.R-project.org.
Rossa-Feres, D.C. & Jim, J. 1994. Distribuição Sazonal em Comunidades de Anfíbios na Região de Botucatu, São Paulo. Rev. Bras. Biol. 54 (2): 323-334.
Rossa-Feres, D.C. & Jim. J. 2001. Similaridade do Sítio de Vocalização em uma Comunidade de Anfíbios Anuros na Região Noroeste do Estado de São Paulo. Revta. bras. Zool. 18 (2): 439-454.
Santos, E.M.; Almeida, A.V. & Vasconcelos, S.D. 2004. Feeding Habits of Six Anuran (Amphibia: Anura) Species in a Rainforest Fragment in Northeastern Brazil. Iheringia, Sér. Zool. Porto Alegre, 94 (4): 433-438.
Santos, J.T. 2008. Anfíbios Anuros do Parque Estadual da Serra do Papagaio, Sul de Minas Gerais, Brasil. Monografia de Bacharelado. Universidade Federal de Viçosa. 38 pp.
Santos, P.S. 2003. Utilização de Habitats, Padrões de Atividade Reprodutiva e Fenologia Larval de uma Taxocenose de Anuros da Mata Atlântica do Sudeste do Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais. 78 pp.
78
Santos, T.G. & Rossa-Feres, D.C. 2007. Similarities in Calling Site and Advertisement Call Among Anuran Amphibians in Southeastern Brazil. South American Journal of Herpetology. V. 2, n. 1, p. 17-30.
Santos, T.G.; Rossa-Feres, D.C. & Casatti, L. 2007. Diversidade e Distribuição Espaço-temporal de Anuros em Região com Pronunciada Estação Seca no Sudeste do Brasil. Iheringia, Sér. Zool. Porto Alegre, 97(1): 37-49.
São Pedro, V.A. 2008. Distribuição Espacial e Temporal de Anuros em Três Ambientes na Serra do Ouro Branco, Extremo Sul da Cadeia do Espinhaço, Minas Gerais, Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Viçosa.
SBH. 2008. Brazilian Amphibians – List of Species. Accessible at http://www.sbherpetologia.org.br. Sociedade Brasileira de Herpetologia. Captured on Date of your Online Consult.
Scott Jr., N.J. Complete Species Inventories. 1994. In: Heyer, W.R.; Donnelly, M.A.; McDiarmid, R.W.; Hayek, L.C. & Foster, M.S. 1994. Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution.
Silvano D.L. & Pimenta B.V.S. 2003. Diversidade e Distribuição de Anfíbios na Mata Atlântica do Sul da Bahia. Prado P.I.; Landau E.C.; Moura R.T.; Pinto L.P.S.; Fonseca G.A.B.; Alger K. (orgs.) Corredor de Biodiversidade na Mata Atlântica do Sul da Bahia. CD-ROM, Ilhéus, IESB/CI/CABS/UFMG/ UNICAMP.
Silvano, D.L. & Segalla, M.V. 2005. Conservação de Anfíbios no Brasil. Megadiversidade. Ministério do Meio Ambiente, Secretaria de Biodiversidade e Florestas, Brasília, DF, Brasil. V. 1, n. 1.
Silveira, A.L. 2006. Anfíbios do Município de João Pinheiro, uma Área de Cerrado no Noroeste de Minas Gerais, Brasil. Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro. V. 64, n. 2, p. 131-139.
Teixeira, R.L. & Coutinho, E.S. 2002. Hábito alimentar de Proceratophrys boiei (Wied) (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) em Santa Teresa, Espírito Santo, sudeste do Brasil. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Ser). 14: 13-20.
Toft, C.A. & Duellman, W.E. 1979. Anurans of the Lower Río Llullapichis, Amazonian Perú: A Preliminary Analysis of Community Structure. Herpetologica. V. 35, n. 1, p. 71-77.
Toft, C.A. 1985. Resource Partition in Amphibians and Reptiles. Copeia 1985: 1-20.
79
Toledo, L.F.; Haddad, C.F.B. & Zina, J. 2003. Distribuição Espacial e Temporal de uma Comunidade de Anfíbios Anuros do Município de Rio Claro, São Paulo, Brasil. Holos Environment. 3 (2): 136-149.
Vasconcelos & Rossa-Feres, D.C. 2005. Diversidade, Distribuição Espacial e Temporal de Anfíbios Anuros (Amphibia, Anura) na Região Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica. V. 5, n. 2.
Van Sluys, M. & Rocha, C.F.D. 1998. Feeding Habits and Microhabitat Utilization by two Syntopic Brazilian Amazonian Frogs (Hyla minuta and Pseudopaludicula sp. (gr. falcipes). Rev. Brasil. Biol. 58(4): 559-562.
Veloso, H.P.; Filho, A.L.R.R. & Lima, J.C.A. 1991. Classificação da Vegetação Brasileira, Adaptada a um Sistema Universal. Rio de Janeiro – IBGE. 124 pp.
Vieira, W.L.S.; Arzabe, C. & Santana, G.G. 2007. Composição e Distribuição Espaço-Temporal de Anuros no Cariri Paraibano, Nordeste do Brasil. Oecol. Bras. 11 (3): 383-396.
Wells, K.D. 2007. The Ecology and Behavior of Amphibians. 1148 pp. The University of Chicago Press.
Werner, E.E. & Glennemeier, K.S. 1999. Influence of Forest Canopy Cover on the Breeding Pond Distribution of Several Amphibians Species. Copeia. N. 1: 1-12.
Weygoldt, P. 1989. Changes in the Composition of Mountain Stream Frog Communities in the Atlantic Mountains of Brazil: Frogs as Indicators of Environmental Deteriorations? Studies on Neotropical Fauna and Environment 243: 249-255.
Wild, E.R. 1996. Natural History and Resource Use of four Amazonian Tadpole Assemblages. Occasional Papers of the Museum of Natural History of the University of Kansas 176: 1-59.
Whitfield, S.M.; Bell, K.E.; Philippi, T.; Sasa, M.; Bolaños, F.; Chaves, G.; Savage, J.M. & Donnelly, M.A. 2007. Amphibian and Reptile Declines over 35 Years at La Selva, Costa Rica. PNAS Early Edition. P. 1-5.
Whittaker, R.H. 1975. Communities and Ecosystems, 2. Ed. MacMillan, New York.
Zimmerman, B.L. 1994. Audio Strip Transects. In: Heyer, W.R.; Donnelly, M.A.; McDiarmid, R.W.; Hayek, L.C. & Foster, M.S. Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution.
80
Zina, J.; Ennser, J.; Pinheiro, S.C.P.; Haddad, C.F.B. & Toledo, L.F. 2007. Taxocenose de Anuros de uma Mata Semidecídua do Interior do Estado de São Paulo e Comparações com Outras Taxocenoses do Estado, Sudeste do Brasil. Biota Neotropica. V. 7, n. 2.
81
ANEXO I
Espécimes Testemunhos
Aplastodiscus arildae: MZUFV 7652; 7670; 7988
Aplastodiscus leucopygius: MZUFV 7981; 7651
Bokermannohyla circumdata: MZUFV 7653; 7654; 7664; 7667; 7669; 7671-7673; 7688; 7987;
8131; 8276;
Brachycephalus sp.: MZUFV 7655
Dendropsophus decipiens: MZUFV 8379; 8380; 8281; 8133; 8132
Dendropsophus minutus: MZUFV 8134; 7658
Elachistocleis ovalis: MZUFV 8279; 8280
Haddadus binotatus: MZUFV 8637; 7681
Hyalinobatrachium uranoscopum: MZUFV 8278; 8137; 7680
Hylodes babax: MZUFV 8274; 8140; 8139
Hypsiboas pardalis: MZUFV 7675; 7676; 7674
Hypsiboas polytaenius: MZUFV 7678; 7677; 7980
Ischnocnema guentheri: MZUFV 7685; 7686
Phyllomedusa burmeisteri: MZUFV 7989
Physalaemus “mantiqueira”: MZUFV 8130; 8133; 8136
Proceratophrys melanopogon: MZUFV 8138
Scinax sp. 1 (clado ruber): MZUFV 7984; 7983; 7679; 7663; 7685; 7982; 8277
Scinax sp. 2 (gr. catharinae): MZUFV 7683; 7684; 7656; 7681; 7657
Thoropa miliaris: MZUFV 7986
82
ANEXO II
Registro Fotográfico
Figura 36. Brachycephalus sp. Foto: Diego J. S.
Figura 37. Indivíduos de Dendropsophus minutus abrigados em folha de bromélia.Foto: Emanuel T. S.
Figura 38. Hylodes babax. Foto: Diego J. S. Figura 39. Scinax sp. 2 (gr. catharinae). Foto: Diego J. S.
83
Figura 40. Scinax sp. 1 (clado ruber). Foto: Emanuel T. S.
Figura 41. Scinax luizotavioi. Foto: Pedro H. B.
Figura 43. Imago de Phyllomedusa burmeisteri. Foto Diego J. S.
Figura 44. Imago de Bokermannohyla
circumdata. Foto: Diego J. S. Figura 45. Desova de Dendropsophus decipiens. Foto: Diego J. S.
Figura 42. Scinax sp. 3 (gr. catharinae). Foto: João V. A. L.
84
ANEXO III
Distribuição Geográfica Conhecida para Hylodes babax
Figura 46. Regiões de ocorrência conhecida para Hylodes babax no Parque Estadual da Serra do Caparaó e Parque Estadual da Serra do Brigadeiro.
Livros Grátis( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download: Baixar livros de AdministraçãoBaixar livros de AgronomiaBaixar livros de ArquiteturaBaixar livros de ArtesBaixar livros de AstronomiaBaixar livros de Biologia GeralBaixar livros de Ciência da ComputaçãoBaixar livros de Ciência da InformaçãoBaixar livros de Ciência PolíticaBaixar livros de Ciências da SaúdeBaixar livros de ComunicaçãoBaixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNEBaixar livros de Defesa civilBaixar livros de DireitoBaixar livros de Direitos humanosBaixar livros de EconomiaBaixar livros de Economia DomésticaBaixar livros de EducaçãoBaixar livros de Educação - TrânsitoBaixar livros de Educação FísicaBaixar livros de Engenharia AeroespacialBaixar livros de FarmáciaBaixar livros de FilosofiaBaixar livros de FísicaBaixar livros de GeociênciasBaixar livros de GeografiaBaixar livros de HistóriaBaixar livros de Línguas
Baixar livros de LiteraturaBaixar livros de Literatura de CordelBaixar livros de Literatura InfantilBaixar livros de MatemáticaBaixar livros de MedicinaBaixar livros de Medicina VeterináriaBaixar livros de Meio AmbienteBaixar livros de MeteorologiaBaixar Monografias e TCCBaixar livros MultidisciplinarBaixar livros de MúsicaBaixar livros de PsicologiaBaixar livros de QuímicaBaixar livros de Saúde ColetivaBaixar livros de Serviço SocialBaixar livros de SociologiaBaixar livros de TeologiaBaixar livros de TrabalhoBaixar livros de Turismo