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MINISTRIO DA SADE

FUNDAO OSWALDO CRUZ

INSTITUTO OSWALDO CRUZ

Programa de Ps-Graduao em Biodiversidade e Sade

Doutorado

GASTRPODES LMNICOS E HELMINTOFAUNA ASSOCIADA DA MICRORREGIO DA BAIXADA MARANHENSE, MA, COM NFASE NOS

TRANSMISSORES DA ESQUISTOSSOMOSE.

SELMA PATRCIA DINIZ CANTANHEDE

Rio de Janeiro

Agosto de 2015

ii



Selma Patrcia Diniz Cantanhede

Gastrpodes lmnicos e helmintofauna associada da Microrregio da Baixada

Maranhense, MA, com nfase nos transmissores da esquistossomose.

Tese apresentada ao Instituto Oswaldo Cruz

como parte dos requisitos para obteno do ttulo

de Doutor em Cincias (Biodiversidade e Sade)

Orientadora: Dra. Silvana Carvalho Thiengo

RIO DE JANEIRO

Agosto de 2015

4



SELMA PATRCIA DINIZ CANTANHEDE



ORIENTADORA: Dra. Silvana Carvalho Thiengo

Aprovada em: XX/08/2015

EXAMINADORES:

Dra. Tereza Cristina Frave - Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz (Presidente) Dr. Paulo Marcos Zech Coelho - Centro de Pesquisas Ren Rachou/Fiocruz (Titular) Dr. Ricardo Silva Absalo Universidade Federal do Rio de Janeiro/UFRJ (Titular) Dra. Cllia Christina Corra de Mello Silva - Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz (Suplente) Dra. ster Maria Mota - Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz (Suplente)

Rio de Janeiro, 21 de agosto de 2015.

https://www.google.com.br/url?sa=t&rct=j&q=&esrc=s&source=web&cd=1&cad=rja&uact=8&ved=0CCAQFjAAahUKEwjkqf-27oDHAhVFfZAKHc90AGk&url=http%3A%2F%2Flattes.cnpq.br%2F6831626214829585&ei=BA25VeSXFsX6wQTP6YHIBg&usg=AFQjCNHLlrcRTcu0g28mLY-C7oYWpB8EEw&sig2=qdBC7ypg7_tif8w9SVF6dw

5

minha av materna, Maria Madalena, a quem devo, dentre tantas outras coisas, o

incentivo ao aprendizado e o aperfeioamento das minhas primeiras letras.

6

AGRADECIMENTOS

s minhas famlias Diniz & Cantanhede pelo cuidado parental, pelo amor

incondicional e pela motivao nos melhores e piores e momentos dessa jornada.

Aos Aquino Santiago, Matanias (in memorian), Joana, Juan e Joyce, minha

famlia carioca que, na ocasio da minha chegada no Rio de Janeiro, me acolheram

com carinho e propiciaram um ambiente saudvel para o meu desenvolvimento

profissional.

A minha orientadora Silvana Carvalho Thiengo e a pesquisadora Monica

Ammon Fernandez pelo acolhimento, oportunidade, incentivo e por propiciarem a

infraestrutura necessria ao desenvolvimento desse trabalho.

Marta Chagas, Paulo Csar, Ana Maria, Nayra, Nice, Helosa Brando,

Adriana Maineitte, Elisngela Feitosa e Raquel Leal, integrantes do Laboratrio

de Referncia Nacional em Esquistossomose e Malacologia (FIOCRUZ), pelo

acolhimento e pela grande contribuio na minha vida profissional, atravs dos

ensinamentos sobre Malacologia e sobre a vida.

equipe da Secretaria de Sade do Estado do Maranho pelo apoio

logstico para a realizao do trabalho de campo. De modo especial, Otaviano

Gomes, Tenack Costa, Orzinete Soares, Wilson Frana, Josy Pereira, Neta

Sousa, Edilza Barros e Francisca Batista, pela ateno, disponibilidade e simpatia

presentes desde o primeiro contato realizado. E, ainda, aos tcnicos e amigos,

Edvando Sousa e Telsforo Martins, que participaram de todas as expedies de

7

campo e que diante de um trabalho longo e cansativo, ofertaram bom humor e

companheirismo no medindo esforos para realizao do mesmo.

Universidade Estadual do Maranho que atravs do pesquisador Dr.

Nuton Silva-Souza, do Laboratrio de Parasitologia Humana, contribuiu com a

realizao do primeiro trabalho de campo na microrregio da Baixada Maranhense.

Andiara, Hallyne, Luciana, e Marjane pela imensa ajuda em participaes nos

trabalhos de campo e/ou no compartilhamento de conhecimentos sobre a Baixada

Maranhense.

Ao DECIT/MS que atravs do Projeto Multi institucional MCTI/CNPq/MS-

STIE-DECIT 40/2012 (Schistosoma mansoni e Geo-helmintos Aprimoramento de

tcnicas diagnsticas para levantamento da prevalncia e controle de cura,

aprimoramento da transmisso e identificao de marcadores de morbidade em

reas com cenrios epidemiolgicos distintos) subsidiou trabalhos de campo.

pesquisadora Dra. Alessandra Leda Valverde, minha orientadora de

Iniciao Cientfica, por ainda se fazer presente em minha vida, atravs de suas

grandes contribuies para minha formao profissional, preocupaes com meu

bem-estar, apoio e amizade.

Dra. Rosana Gentile do Laboratrio de Biologia e Parasitologia de

Mamferos Silvestres do Instituto Oswaldo Cruz pelo valioso auxlio com as anlises

estatsticas.

8

Ao pesquisaor Dr. Ricardo Guimares do Instituto Evandro Chagas pela

confeco dos mapas com a distribuio das espcies.

pesquisadora Dra. Teofania Heloisa Dutra Amorim Vidigal da

Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG) pela identificao dos exemplares da

famlia Succineidae.

professora Dra. Sonia Barbosa dos Santos da Universidade do Estado do

Rio de Janeiro pela identificao dos exemplares da famlia Ancylidae e por ser a

revisora da minha tese.

Aos integrantes da banca examinadora por terem contribudo,

substancialmente, para o enriquecimento desse trabalho.

Aos meus amigos maranhenses, pessoas especiais que apesar da distncia

fsica mantiveram uma torcida firme durante esses quatro anos.

Aos meus amigos cariocas, David Soeiro, Carlos Alexandre, Beatriz

Oliveira, Marco Aurlio, Polianne Rodrigues e Rber Bachinsk, que se

mantiveram por perto manifestando todo o apoio e companheirismo possvel durante

essa jornada.

Aos meus amigos malaclogos, Aline Schilithz, Aline Mattos, Fbio

Buchmman, Lngia Collin e Jane Maria, pelo companheirismo na Cincia (auxlio

nos procedimentos na bancada, na identificao de moluscos e trematdeos, na

criao de Omalonyx sp. e nas discusses sobre moluscos) e, principalmente, pelo

9

companheirismo na vida e terapia em conjunto. Vocs me presentearam com

injees de nimo, me tranquilizaram nos meus dias mais confusos e alegraram a

minha vida de uma maneira imensurvel. Tudo seria muito mais difcil sem vocs!

A Aline Schilithz, minha primeira amiga no Rio de Janeiro, todo o meu

agradecimento por ter me acolhido no corao e por ter me acompanhado em

praticamente todas as etapas do doutorado. Obrigada pela ajuda na bancada, na

confeco das pranchas, pelas incontveis horas de discusses sobre esse

trabalho e obrigada, principalmente, por ter me impulsionado a prosseguir em todos

os meus momentos de desespero e saudade da minha famlia.

Fundao Oswaldo Cruz, instituio fomentadora de conhecimentos, que

contribuiu grandiosamente para minha formao profissional.

Ao programa de Ps-Graduao em Biodiversidade e Sade, ao

coordenador Dr. Cleber Galvo pelos conhecimentos transmitidos ao longo desses

quatro anos. E aos alunos da primeira turma de mestrado com os quais tive o prazer

de assistir aulas, participar de eventos e compartilhar boas risadas.

Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior

(Capes) pela concesso da bolsa de estudos.

10




RESUMO

TESE DE DOUTORADO EM BIODIVERSIDADE E SADE

Selma Patrcia Diniz Cantanhede

Neste trabalho so apresentados os resultados do levantamento qualitativo e

quantitativo da malacolofauna lmnica da microrregio da Baixada Maranhense, MA,

considerada de baixa endemicidade para esquistossomose. Dados da helmintofauna

associada aos moluscos so tambm fornecidos. O estudo qualitativo ocorreu no

perodo de novembro de 2011 a julho de 2012 abrangendo os 21 municpios da

Baixada Maranhense e mais dois municpios vizinhos, enquanto que o quantitativo

foi realizado em quatro desses municpios (Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So

Bento e So Vicente Frrer), entre julho de 2012 e julho de 2014. No estudo

qualitativo foram coletados 9.129 moluscos (Ampullariidae, Ancylidae, Planorbidae,

Physidae e Succineidae): Biomphalaria glabrata; B. schrammi; B. straminea;

Drepanotrema anatinum; D.cimex; D. depressissimum; D. lucidum;

Gundlachia radiata; G. ticaga; Hebetancylus moricandi ; Omalonyx matheroni;

Physa marmorata; Plesiophysa guadeloupensis; Pomacea maculata e Pomacea

diffusa. As espcies Gundlachia radiata, G. ticaga, H. moricandi, P. guadeloupensis,

P. diffusa e O. matheroni foram registradas pela primeira vez para o estado do

Maranho. Quanto aos transmissores da esquistossomose, B. glabrata foi

encontrada em cinco municpios (Bacurituba, Peri-Mirim, Pinheiro, So Bento e So

Vicente Frrer), enquanto B. straminea em nove (Arari, Conceio do Lago Au,

Igarap do Meio, Mono, Pedro do Rosrio, Penalva, Pinheiro, So Bento e Vitria

do Mearim), sendo que em Pinheiro e So Bento, essas espcies foram observadas

em sintopia. No estudo quantitativo foi verificada a ocorrncia de 13 espcies das 15

citadas anteriormente (com exceo de D. cimex e O. matheroni), totalizando 9.052

11

exemplares de gastrpodes lmnicos e 111 de Omalonyx sp.. A famlia Planorbidae e

B. straminea apresentaram maior abundncia em julho, 2012 onde foi registrada a

maior abundncia de espcies. A temperatura e a precipitao diria influenciaram

positivamente a abundncia de B. glabrata e o mesmo foi observado entre a

precipitao diria e a abundncia de B.schrammi no municpio de Pedro do

Rosrio. A maioria das espcies foi categorizada como frequente ou constante e o

teste de Kruskal-Wallis demonstrou que no houve variao significativa quanto

distribuio da frequncia de gastrpodes lmnicos entre os municpios e entre os

grupos analisados. Com relao as estaes de amostragem, a anlise de

aninhamento mostrou a existncia de subconjuntos de espcies sugerindo que um

determinado grupo de espcies mais comuns est presente em todos os ambientes.

A Anlise de Escalonamento Multidimensional mostrou maior semelhana entre os

municpios de So Bento e So Vicente Frrer e entre Palmeirndia e Pedro do

Rosrio. Os quatro municpios investigados apresentaram baixa diversidade, visto a

dominncia de algumas espcies. Quanto helmintofauna associada aos moluscos,

no perodo de novembro de 2011 a julho de 2014, foram identificados dez tipos

cercarianos, sendo que Echinostome cercaria foi o mais frequente. Cercrias de

Schistosoma mansoni foram encontradas em exemplares de B. glabrata em So

Bento (outubro de 2012) e So Vicente Frrer (julho de 2014). Pomacea maculata

apresentou a maior variedade de tipos cercarianos e foi reportada, pioneiramente,

como o primeiro hospedeiro intermedirio dos trematdeos Stomylotrema gratiosus

e Travtrema stenocotyle. Os resultados mostraram que a microrregio da Baixada

Maranhense epidemiologicamente importante quanto transmisso da

esquistossomose, devido a fatores ambientais e scio-econmicos que continuam

favorecendo a transmisso dessa parasitose, alm da presena de dois hospedeiros

intermedirios de S. mansoni. Com este trabalho, pioneiro para o estado do

Maranho, espera-se contribuir para o conhecimento da biodiversidade deste

importante ecossistema do nordeste do Brasil, alm de nortear futuros estudos

voltados promoo da sade da populao desse estado.

Palavras-chave: moluscos, Schistosoma mansoni, Maranho.

12


Freshwater gastropods and associated helminths of Microrregion Baixada

Maranhense, MA, with emphasis in transmitters of schistosomiasis.

ABSTRACT

PHD THESIS IN BIODIVERSIDADE E SADE

Selma PatrciaDiniz Cantanhede

This paper deals with a qualitative and quantitative survey of freshwater

gastropods performed in the Baixada Maranhense Microregion, MA, considered of

low endemicity for schistosomiasis. Helminths data associated with molluscs are also

provided. The qualitative study was conducted from November 2011 to July 2012

covering the 21 municipalities of Baixada Maranhense microregion and two

neighboring municipalities, while the quantitative was carried out in four of these

municipalities (Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento and So Vicente Frrer)

between July 2012 and July 2014. In the qualitative study they were collected 9.129

snails (Ampullariidae, Ancylidae, Planorbidae, Physidae and Succineidae):

Biomphalaria glabrata; B. schrammi; B. straminea; Drepanotrema anatinum; D.cimex;

D. depressissimum; D. lucidum; Gundlachia radiata; G. ticaga;

Hebetancylus moricandi; Omalonyx matheroni; Physa marmorata;

Plesiophysa guadeloupensis; Pomacea maculata and Pomacea diffusa. Six species

were reported for the first time to the state of Maranho: Gundlachia radiata,

G. ticaga, H. moricandi, P. guadeloupensis, Pomacea diffusa and O. matheroni. As

for the schistosomiasis transmitters B. glabrata was found in five municipalities

(Bacurituba, Peri-Mirim, Pinheiro, So Bento and So Vicente Frrer), whereas

B. straminea in nine (Arari, Conceio do Lago Au, Igarap do Meio, Mono,

Pedro do Rosrio, Penalva, Pinheiro, So Bento and Vitria do Mearim). These snail

vectors were found in sintopy in Pinheiro and So Bento. In the quantitative study 13

species out of the 15 listed above were collected (excepting D. cimex and

13

O. matheroni), totaling 9.052 specimens of freshwater gastropods and 111

Omalonyx sp.. The family Planorbidae and B. straminea had higher abundance in

July 2012 where was recorded the highest abundance of species. The temperature

and daily precipitation positively influenced the abundance of B. glabrata and the

same was observed between daily precipitation and abundance of B.schrammi in

Pedro do Rosrio. Most species was categorized as frequent or constant and the test

Kruskal-Wallis showed no significant variation in the distribution of frequency

freshwater gastropods between municipalities and between the collecting sites

groups. Regarding sampling stations, the nesting analysis showed the presence of

subsets of species suggesting that a certain group of most common species is

present in all environments.The Multidimensional Scaling Analysis showed greater

similarity among the municipalities of So Bento and So Vicente Frrer and among

Palmeirndia and Pedro do Rosrio. The four investigated municipalities showed low

diversity, due to the dominance of some species. As for the associated helminths,

from November 2011 to July 2014, ten cercarian types were identified and

Echinostome cercaria was the most frequent. Cercariae of Schistosoma mansoni

were found in samples of B. glabrata in So Bento (October, 2012) and So Vicente

Frrer (July, 2014). Pomacea maculata showed the greatest variety of cercaria types

and it was reported, for the first time, as the first intermediate host of the trematodes

Stomylotrema gratiosus and Travtrema stenocotyle. The results showed that the

Baixada Maranhense microregion is epidemiologically important for schistosomiasis

transmission, due to environmental and socio-economic factors that continue to

favor the transmission of this disease, in addition to the occurrence of two

intermediate hosts S. mansoni. This work, pioneer in the state of Maranho, is

expected to contribute to the knowledge of the biodiversity of this important

ecosystem of northeastern Brazil, and guide future studies aiming to promoting the

health of the population of that state.

Key word: snails, Schistosoma mansoni, Maranho.

14

NDICE

RESUMO.... ................................................................................................................. 10

ABSTRACT ................................................................................................................. 12

Lista de Figuras ......................................................................................................... 16

Lista de Tabelas ........................................................................................................ 19

Lista de Grficos ....................................................................................................... 20

1 Introduo ............................................................................................................... 22

1.1 Levantamentos da malacofauna lmnica no Brasil .......................................... 22

1.2 A microrregio da Baixada Maranhense ........................................................... 29

1.3 A esquistossomose mansnica no Maranho .................................................. 33

1.4 Justificativa .......................................................................................................... 36

2 Objetivos ................................................................................................................. 37

2.1 Objetivo Geral ...................................................................................................... 37

2.2 Objetivos Especficos ......................................................................................... 37

3 Material e Mtodos ................................................................................................. 38

3.1 rea do estudo .................................................................................................... 38

3.2 Coleta de moluscos ............................................................................................ 41

3.3 Manuteno dos moluscos no laboratrio e pesquisa da helmintofauna

associada ................................................................................................................... 42

3.4 Fixao e identificao dos moluscos .............................................................. 43

3.5 Anlise de dados: estudo quantitativo .............................................................. 46

3.5.1 Composio da fauna de gastrpodes lmnicos ........................................... 46

3.5.1.1 Unidades de anlise ...................................................................................... 46

3.5.2 Padres de diversidade da fauna de gastrpodes lmnicos ........................ 49

3.5.2.1 Abundncia .................................................................................................... 49

3.5.2.2 Frequncia de ocorrncia ............................................................................. 50

3.5.2.3 Diversidade .................................................................................................... 51

4 Resultados .............................................................................................................. 52

4.1 Composio da fauna de gastrpodes lmnicos .............................................. 52

15

4.2 Padres de abundncia e diversidade da fauna de gastrpodes lmnicos .... 62

4.2.1 Abundncia ....................................................................................................... 62

4.2.2 Frequncia de ocorrncia ................................................................................ 73

4.2.3 Diversidade ....................................................................................................... 77

4.3 Helmintofauna associada aos gastrpodes lmnicos obtidos na microrregio

da Baixada Maranhense............................................................................................ 82

5 Discusso ............................................................................................................... 93

5.1 Estudo Qualitativo ............................................................................................... 93

5.2 Estudo Quantitativo ............................................................................................ 96

5.3 Helmintofauna associada aos gastrpodes lmnicos obtidos na microrregio

da Baixada Maranhense.......................................................................................... 102

6 Concluses ........................................................................................................... 107

7 Referncias Bibliogrficas .................................................................................. 108

8 APNDICES .......................................................................................................... 126

9 ANEXOS ................................................................................................................ 210

16

Lista de Figuras

Figura 1. Atividades econmicas da microrregio da Baixada Maranhense: A)

Criao de bfalos; B) Pesca; C) Produo de farinha; D) Processamento de

cco babau; E) e F) Produo de tijolos. ............................................................ 33

Figura 2. A) Mapa do estado do Maranho com destaque para Microrregio

Baixada Maranhense. B) mapa da Microrregio Baixada Maranhense com

destaque para os municpios. Fonte: Cantanhede et al., 2014. ........................... 38

Figura 3. Estaes de amostragem para a coleta de gastrpodes lmnicos: A)

Campos inundveis (Anajatuba); B) Alagado no peridomiclio (Santa Helena);

C) Alagado no peridomiclio (Igarap do Meio); D) Crrego poludo com esgoto

domstico (Conceio do Lago Au); E) Alagado no peridomiclio (Vitria do

Mearim); F) e G) Brejo sob ponte em estrada de terra (Pedro do Rosrio); H)

Campos inundveis (Palmeirndia); I) Crrego poludo com esgoto domstico

(Palmeirndia); J) Campos inundveis (So Vicente Frrer); L) Vala de

drenagem no peridomiclio (So Vicente Frrer) e M) Crrego poludo com

esgoto domstico (So Bento). .............................................................................. 39

Figura 4. Representantes de gastrpodes lmnicos obtidos na microrregio da

Baixada Maranhense, no perodo de novembro de 2011 a julho de 2014. (A) B.

glabrata (Say 1818); (B) B. straminea (Dunker, 1848); (C) Biomphalaria

schrammi (Crosse, 1864) Escala: 5mm; (D) Drepanotrema anatinum (dOrbigny,

1835); (E) Drepanotrema cimex (Moricand, 1839); (F) Drepanotrema

depressissimum (Moricand, 1839); (G) Drepanotrema lucidum; (Pfeiffer, 1839);

(H) Plesiophysa guadeloupensis (Crosse & Fischer in Maz, 1883); (I) Physa

marmorata Guilding, 1828 Ecala 1mm; (J) Pomacea maculata Perry, 1810; (K) P.

diffusa (Blume,1957) Escala: 10mm; (L) Gundlachia radiata ( Guilding, 1828);

(M)Gundlachia ticaga (Marcus & Marcus, 1962); (N) Hebetancylus moricandi

(d'Orbigny, 1837); (O) Omalonyx matheroni (Pontiez & Michaud, 1835) Escala:

1mm. ......................................................................................................................... 53

17

Figura 5. Distribuio das espcies de gastrpodes lminicos: Gundlachia

radiata (Guilding, 1828); Gundlachia ticaga (Marcus & Marcus, 1962);

Hebetancylus moricandi (d'Orbigny, 1837); Gundlachia radiata e G. ticaga,

obtidas na microrregio da Baixada Maranhense, no perodo de novembro de

2011 a julho de 2014. ............................................................................................... 54

Figura 6. Distribuio das espcies de gastrpodes lminicos: Pomacea

maculata Perry, 1810; P. maculata e P. diffusa (Blume,1957), obtidas na

microrregio da Baixada Maranhense, no perodo de novembro de 2011 a julho

de 2014. .................................................................................................................... 55

Figura 7. Distribuio da espcie de gastrpodes lminico: Physa

marmorata Guilding, 1828, obtida na microrregio da Baixada Maranhense, no

perodo de novembro de 2011 a julho de 2014. .................................................... 56

Figura 8. Distribuio das espcies de gastrpodes lminicos (planorbdeos

no-vetores): Biomphalaria schrammi (Crosse, 1864); Drepanotrema

anatinum (dOrbigny, 1835); Drepanotrema cimex (Moricand, 1839);

Drepanotrema depressissimum (Moricand, 1839); Drepanotrema lucidum;

(Pfeiffer, 1839); Plesiophysa guadeloupensis (Crosse & Fischer in Maz,

1883), obtidas na microrregio da Baixada Maranhense, no perodo de

novembro de 2011 a julho de 2014. ....................................................................... 57

Figura 9. Distribuio da espcie Omalonyx matheroni (Pontiez & Michaud,

1835) e Omalonyx sp., ), obtidas na microrregio da Baixada Maranhense,

no perodo de novembro de 2011 a julho de 2014. ............................................... 58

Figura 10. Mapa do estado do Maranho (A) e da microrregio da Baixada

Maranhense (B) com a distribuio dos hospedeiros intermedirios do S.

mansoni: Biomphalaria glabrata; Biomphalaria straminea e B. glabrata

e B. straminea. ......................................................................................................... 61

Figura 11. Abundncia das famlias de gastrpodes lmnicos coletados nos

municpios de Palmeirndia (A), Pedro do Rosrio (B), So Bento (C) e So

Vicente Frrer (D), no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ....................... 65

18

Figura 12. Abundncia das espcies de gastrpodes lmnicos coletados nos

municpios de Palmeirndia (A), Pedro do Rosrio (B), So Bento (C) e So

Vicente Frrer (D), no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ....................... 66

Figura 13. Abundncia das famlias de gastrpodes lmnicos nos grupos

ecolgicos: A) Grupo I (crrego poludo), Grupo II (brejos perenes), Grupo III

(campos inundveis), Grupo IV (brejos temporrios), Grupo V (campos

inundveis temporrios) e Grupo VI (valas de drenagem temporrias), durante

as nove campanhas realizadas no perodo de julho de 2012 a julho de 2014,

estado do Maranho, Brasil. ................................................................................... 67

Figura 14. Abundncia das espcies de gastrpodes lmnicos nos grupos: A)

Grupo I (crrego poludo), Grupo II (brejos perenes), Grupo III (campos

inundveis), Grupo IV (brejos temporrios), Grupo V (campos inundveis

temporrios) e Grupo VI (valas de drenagem temporrias), durante as nove

campanhas realizadas de julho de 2012 a julho de 2014, MA, Brasil. ................ 68

Figura 15. Tipos cercarianos encontrados na microrregio da Baixada

Maranhense, no periodo de novembro de 2011 a julho de 2014: A) Ubiquita

cercaria; B) Virgulate cercaria; C) Armatae cercaria; D) Ornatae cercaria; E)

Echinostome cercaria; F) Monostome cercaria; G) Gymnocephalus cercaria; H)

Strigea cercaria; I) Vivax cercaria; J) Brevifurcate-apharigeate cercaria e K)

Brevifurcate-apharigeate cercaria (cercria de S. mansoni). Escala: 0,1 mm. .. 83

19

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Estaes de coletas categorizadas por grupos de acordo com as

caractersticas ecolgicas. Estudo realizado nos municpios de Palmeirndia,

Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer, no perodo de julho de 2012

a julho de 2014. ........................................................................................................ 47

Tabela 2. Famlias e espcies de moluscos coletados na Baixada Maranhense

em novembro de 2011; maro, julho e outubro/2012. .......................................... 59

Tabela 3. Resultados da anlise de regresso linear mltipla para a abundncia

das espcies (B. glabrata, B. schrammi, B. straminea, P. guadeloupensis, P.

diffusa e P. maculata) e as variveis: conditividade, oxignio dissolvido,

potencial hidrogeninico e temperatura da gua. rea total do estudo

(municpios): Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer,

estado do Maranho, Brasil, no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ...... 70

Tabela 4. Resultados da anlise de regresso linear simples para a abundncia

das espcies (B. glabrata, B. schrammi, B. straminea, D. anatinum, D. lucidum,

P. marmorata, P. guadeloupensis, P. diffusa e P. maculata) e o valor da

precipitao diria na rea de estudo, ao longo das nove campanhas

realizadas, no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. rea total do estudo

(municpios): Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer,

estado do Maranho, Brasil. ................................................................................... 70

Tabela 5. Resultados da anlise de regresso linear simples para a abundncia

das espcies (B. glabrata, B. schrammi, B. straminea, D. anatinum, D. lucidum,

P. marmorata, P. guadeloupensis, P. diffusa e P. maculata) e o valor da

precipitao diria ocorrida em Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e

So Vicente Frrer (Maranho, Brasil), no perodo de julho de 2012 a julho de

2014. ......................................................................................................................... 72

Tabela 6. Tipos de cercrias emergentes de moluscos lmnicos coletados na

Baixada Maranhense, no perodo de novembro de 2011 a julho de 2014. ......... 85

20

LISTA DE GRFICOS

Grfico 1. Abundncia das famlias de gastrpodes lmnicos coletados na rea

total (municpios de Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente

Frrer) no estudo quantitativo, no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ... 62

Grfico 2. Abundncia das espcies de gastrpodes lmnicos coletados na

rea total (municpios de Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So

Vicente Frrer) no estudo quantitativo, no perodo de julho de 2012 a julho de

2014. ......................................................................................................................... 63

Grfico 3. Abundncia das espcies de gastrpodes lmnicos coletados na

rea total (municpios de Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So

Vicente Frrer) no estudo quantitativo, no perodo de julho de 2012 a julho de

2014. ......................................................................................................................... 64

Grfico 4. Distribuio percentual das categorias de frequncia de ocorrncia

das espcies de moluscos na rea de estudo quantitativo nos quatro

municpios (Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer),

MA-Brasil, no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ..................................... 73

Grfico 5. Frequncia de ocorrncia das famlias e espcies de moluscos na

rea dos quatro municpios do estudo quantitativo (Palmeirndia, Pedro do

Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer), MA-Brasil, no perodo de julho de

2012 a julho de 2014. ............................................................................................... 74

Grfico 6. Frequncia das espcies de moluscos por estao de amostragem

do estudo quantitativo (municpios de Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So

Bento e So Vicente Frrer, estado do Maranho, Brasil), no perodo de julho

de 2012 a julho de 2014. ......................................................................................... 76

Grfico 7. Curva de rarefao e valor de Jackknife1 para a riqueza de

gastrpodes lmnicos obtidos nas estaes de amostragem dos municpios de

21

Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer (Maranho,

Brasil) no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ........................................... 77

Grfico 8. Anlise de Escalonamento Multidimensional a partir dos dados de

abundncia das espcies de moluscos nos municpios de Palmeirndia (1),

Pedro do Rosrio (2), So Bento (3) e So Vicente Frrer (4), Maranho, Brasil,

no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ....................................................... 79


abundncia das espcies de moluscos nos grupos: 1) crrego poludo, 2)

brejos perenes, 3) campos inundveis, 4) brejos temporrios, 5) campos

inundveis temporrios e 6) valas de drenagem temporrias. Maranho-Brasil,

no perodo de julho de 2012 a julho de 2014. ....................................................... 80


abundncia das espcies de gastrpodes nas 32 estaes de amostragem da

rea de estudo. Maranho-Brasil, no perodo de julho de 2012 a julho de 2014.

.................................................................................................................................. 81

Grfico 11. Percentual dos tipos de cercrias obtidos nos municpios da

microrregio da Baixada Maranhense, no perodo de novembro de 2011 a julho

de 2014. .................................................................................................................... 84

Grfico 12. Quantidade de moluscos parasitados por tipos de cercrias

obtidos nos municpios da microrregio da Baixada Maranhense, no perodo

de novembro de 2011 a julho de 2014. .................................................................. 91

22

1 INTRODUO

1.1 Levantamentos da malacofauna lmnica no Brasil

O Filo Mollusca o segundo maior em nmero de espcies e seus

representantes possuem uma grande variedade de formas e habitats, sendo

capazes de colonizar uma diversidade de ambientes terrestres e aquticos. Nos

ecossistemas de gua doce, por exemplo, os moluscos apresentam elevada

diversidade, frequncia de ocorrncia e abundncia, destacando-se dentre as

demais comunidades biolgicas (Esteves, 1998).

Apesar da relevncia ambiental e em sade pblica, ainda existem muitas

lacunas no que diz respeito a ocorrncia e a distribuio dos moluscos lmnicos. No

Brasil, de acordo com Avellar (1999), so conhecidas 308 espcies de moluscos que

ocorrem em ambientes de gua doce, sendo 115 da classe Bivalvia e 193 da classe

Gastropoda. Considerando a riqueza de recursos hdricos existentes no pas, o

conhecimento gerado sobre a malacofauna de gua doce ainda limitado e a

carncia de informaes abrange, principalmente, a regio Nordeste (Filho et al.,

2014).

A escassez de estudos voltados para a biodiversidade brasileira de moluscos

lmnicos, se deve a extenso do territrio e ao reduzido nmero de especialistas

(Fernandez et al., 2006; Correia et al., 2012). Segundo Fernandez et al. (2006), os

registros da malacofauna nesses ecossistemas esto, em sua maioria, relacionados

a distribuio das espcies hospedeiras naturais do Schistosoma mansoni Sambon,

1907: Biomphalaria glabrata (Say, 1818), Biomphalaria straminea (Dunker, 1848) e

Biomphalaria tenagophila (dOrbigny, 1835).

Apesar de toda a complexidade logstica que envolve a gerao de

conhecimento acerca da diversidade da malacofauna lmnica, alguns estudos foram

realizados e ainda que se tratem de levantamentos parciais ou pesquisas com

enfoque na verificao da expanso da esquistossome, todos contriburam para

gerar conhecimento sobre a composio da malacofauna de gua doce de alguns

estados do Brasil, dentre eles: Magalhes, 1969; Paraense, 1983a,b; Coimbra Jr &

Santos, 1986; Vaz et al. 1992; Luz et al. 1998; Souza et al. 1998; Pereira et al.

2000a,b; Thiengo et al. 1998; 2001; 2002a,b; 2004a,b.

23

Paraense (1983a) contribuiu para o conhecimento sobre a fauna de

planorbdeos da bacia amaznica (Acre, Amazonas, Distrito Federal, Gois,

Maranho, Mato Grosso e Mato Grosso do Sul, Par e Roraima), sendo verificada a

ocorrncia de 14 espcies: Antillorbis nordestensis (Lucena, 1954);

Biomphalaria amazonica Paraense, 1966; B. glabrata, Biomphalaria occidentalis

Paraense, 1981; Biomphalaria oligoza Paraense, 1974; Biomphalaria peregrina

(dOrbigny, 1835); Biomphalaria schrammi Crosse 1864; Biomphalaria straminea,

Biomphalaria tenagophila; Drepanotrema anatinum (dOrbigny, 1835);

Drepanotrema cimex (Moricand, 1839); Drepanotrema depressissimum (Moricand,

1839); Drepanotrema lucidum (Pfeiffer, 1839) e Plesiophysa ornata (Haas, 1938). O

autor ressaltou ainda a ocorrncia de uma populao naturalizada de Helisoma dury

(Wetherby, 1879), em Gois, como consequncia de uma possvel introduo

atravs de atividades praticadas por aquaristas.

Coimbra Jr & Santos (1986) apresentaram a distribuio geogrfica dos

moluscos aquticos do estado de Rondnia, atravs de um levantamento realizado

com nfase no gnero Biomphalaria. O estudo foi realizado em 11 municpios e as

espcies encontradas foram: Biomphalaria sp., B.amazonica, B.occidentalis,

Drepanotrema cimex, D.anatinum, D.lucidum, D.depressissimum,

Stenophysa marmorata (Guilding, 1828), Gundlachia sp., Aylacostoma sp., Pomacea

sp., Pomacea maculata Perry, 1810, alm de duas espcies de bivalve da famlia

Sphaeriidae, Eupera primei Klappenbach 1967 e Pisidium sp.

Entre novembro de 2006 e outubro de 2007, Souza et al. (2010) realizaram

um levantamento malacolgico no litoral de Pernambuco. Um protocolo de avaliao

de diversidade de habitats foi aplicado com a finalidade de conhecer a fauna

malacolgica da praia de Carne de Vaca (municpio de Goiana) e verificar as

condies naturais, pouco ou bastante alteradas das reas de estudo.

Biomphalaria glabrata, D. lucidum, D. cimex, D. anatinum, Melanoides tuberculata

(Muller, 1774), Pomacea sp. e Physa marmorata Guilding, 1828 foram as espcies

encontradas.

Em Pernambuco, Filho et al. (2014) investigaram trs reservatrios de grande

porte com a finalidade de inventariar as espcies de moluscos existentes. No total,

foram registradas seis espcies de moluscos, sendo quatro nativas e duas exticas:

Anodontites trapesialis (Lamarck, 1819), B. straminea, Pomacea lineata (Spix, 1827),

M. tuberculata, Corbicula fluminea (Muller, 1774) e Aylacostoma sp.. A elevada

24

densidade da espcie extica e invasora, M. tuberculata foi observada em todos os

reservatrios.

No centro-oeste, mais especificamente no Distrito Federal, Magalhes (1969)

reportou a ocorrncia de B. glabrata, B. peregrina, B. schrammi, B. tenagophila,

D. anatinum, D. lucidum, Drepanotrema nordestensis Lucena, 1953 e D. cimex. Em

anos mais recentes, visto a construo de usinas hidreltricas na bacia do rio

Tocantins, a fauna que habita os recursos hdricos da regio centro-oeste vem

sendo investigada gerando mais conhecimentos sobre as as espcies de moluscos

de gua doce.

A transformao de ambientes lticos em lnticos aps a construo das

barragens (Tundisi et al., 2002) e os riscos de estabelecimento da esquistossomose

nos reservatrios de hidreltricas so preocupantes em termos de sade e

ambiente. Com a proliferao de barragens nos ltimos anos, a realizao de

levantamentos de moluscos nesses ambientes se faz necessria. Ainda existem

poucos levantamentos da fauna malacolgica em reservatrios e, muitos deles, no

definiram todas as espcies de moluscos encontradas (Fernandez, 2011). Esse fato

gera contribuies parciais para o conhecimento da diversidade da malacofauna

lmnica e limita a preciso do diagnstico dos hospedeiros intermedirios de

parasitoses.

Teles et al., (1991) contriburam com o conhecimento da diversidade de

moluscos de gua doce em hidreltricas ao investigarem cinco municpios

localizados na rea de influncia da implantao da Usina Hidreltrica Couto de

Magalhes, no Rio Araguaia (Gois, Brasil). Os resultados demonstraram a

ocorrncia das espcies D. anatinum, D. lucidum, D. depressissimum, B. straminea,

B. schrammi, P. marmorata, Lymnaea columella Say, 1817 e, tambm, Pomacea

Perry, 1810 e Eupera Bourguignat, 1854.

Atravs de estudos qualitativos e quantitativos da malacofauna lmnica

realizados na Usina Hidreltrica de Serra da Mesa (Gois), no perodo de 1997 a

2004, Thiengo et al. (2005) registraram a distribuio de 28 espcies, com destaque

para distribuio de espcies de importncia mdica, B. straminea e L. columella, e

espcies exticas, C. fluminea e M.tuberculata.

Fernandez (2011) realizou o monitoramento das populaes de moluscos

lmnicos em trechos do rio Tocantins, entre as Usinas Hidreltricas de Peixe Angical

e de Cana Brava (Tocantins e Gois), no perodo de 2006 a 2010. O estudo revelou

que houve diferena significativa no ndice de constncia das famlias de

25

gastrpodes em cinco dos seis trechos analisados, em relao aos perodos de pr-

enchimento e ps-enchimento dos reservatrios. Dentre outros resultados, destaca-

se a ocorrncia e distribuio de moluscos relevantes para a sade pblica

(B. straminea e L. columella), para o ambiente (a espcie extica, M. tuberculata),

bem como, a verificao de vrias interaes entre moluscos e trematdeos de

importncia mdico-veterinria.

Recentemente, Buchmann (2014) realizou o estudo quantitativo de moluscos

no entorno da usina hidreltrica de Cana Brava (TO), atravs de expedies

bimestrais, de maio de 2012 a fevereiro de 2014. Esse trabalho demostrou a

distribuio de espcies vetoras de parasitoses humanas (B. straminea, P. lineata e

L. columella), espcies exticas (M. tuberculata e Physa acuta Draparnaud, 1805) e

a ocorrncia de seis diferentes tipos cercarianos (Brevifurcate apharingeate,

Pleurolophocercous, Vivax, Monostome, Echinostome e Armatae).

Para a regio Sul, a literatura sobre malacofauna lmnica tambm possui

alguns registros. No Paran, foi realizado um levantamento com a finalidade de

atualizar a distribuio dos planorbideos existentes no estado, discutindo as

identificaes fornecidas por autores anteriores. Nove espcies foram verificadas

num total de 116 municpios: B. glabrata, B intermedia, B. occidentalis, B. oligoza,

B. peregrina, B. straminea, B. tenagophila, D. cimex, D. lucidum e A.nordestensis

(Luz et al., 1998).

No estado do Rio do Sul, Martello et al. (2008) identificaram espcies de

moluscos lmnicos associados macrfitas presentes no rio Iguaria, no municpio

de So Borja: Pomacea canaliculata (Lamarck, 1822), Hebetancylus moricandi

(dOrbigny, 1837); L. columella; S.marmorata, B. tenagophila e o bivalve

Eupera klappenbachi Mansur & Veitenheimer, 1975. Esses autores ressaltaram que

as espcies de moluscos encontradas demonstraram preferncias em relao

macrfita aqutica e quanto a posio no vegetal.

Na regio sudeste, o Esprito Santo foi investigado por Paraense et al. 1983b

quanto a distribuio de planorbdeos e a prevalncia da esquistossomose

mansnica. Biomphalaria glabrata, B.schrammi, B. straminea e B. tenagophila;

D. anatinum, D. cimex, D. depressissimum, D. lucidum e P. ornata foram as espcies

encontradas. Em Minas Gerais, Souza et al. (1998) realizaram um inqurito

malacolgico em colees hdricas de 13 municpios da microrregio de Belo

Horizonte com nfase nos focos de transmisso da esquistossomose. Evidenciou-se

a presena de B. glabrata albergando larvas de S. mansoni e outros tremtodeos,

26

alm de B. occidentalis; B. peregrina; B. schrammi; B. straminea; B. tenagophila;

D. cimex; D. depressissimum; D. lucidum, Idiopyrgus souleyetianus Pilsbry, 1911;

L. columella, M. tuberculata, Physa cubensis Pfeiffer, 1839; P. marmorata;

Pomacea sp., Anodontites sp. e Ancylidae.

A regio sudeste do Brasil que mais se destaca em termos de produo de

conhecimento sobre a distribuio de moluscos de gua doce, mais especificamente

planorbdeos. Tal fato atribudo aos estados do Rio de Janeiro, Esprito Santo e

So Paulo onde todos os municpios foram investigados quanto a ocorrncia de

moluscos lmnicos. Nesta regio tambm se concentra a maioria de malacologistas

do pas.

No Rio de Janeiro, os resultados obtidos de coletas realizadas entre 1995 e

2005 foram publicados em sete artigos cientficos que apresentaram a distribuio

das espcies de moluscos de gua doce em cada mesorregio do estado (Baixada

Fluminense, Centro Fluminense, Metropolitana, Norte Fluminense, Noroeste

Fluminense, Serrana, Sul Fluminense), somados a dados sobre esquistossomose

(Thiengo et al. 1998; 2001; 2002a,b; 2004a,b; 2006).

Antillorbis nordestensis, B. straminea, B. tenagophila, D. anatinum, D. cimex,

D. lucidum, Ferrissia sp., L. columella, M. tuberculata e P. marmorata foram

verificadas em todas as mesorregies. Outras espcies foram obtidas em uma ou

mais mesorregies do Rio de Janeiro: B. glabrata (Centro Fluminense,

Metropolitana, Noroeste Fluminense e Sul Fluminense); B. peregrina (Centro

Fluminense, Serrana e Sul Fluminense); B. schrammi (Centro Fluminense);

Burnupia sp. (Baixada Fluminense, Metropolitana e Norte Fluminense);

D. depressissimum e Lymnaea sp. (Centro Fluminense e Norte Fluminense);

Gundlachia sp. (Centro Fluminense, Norte Fluminense e Sul Fluminense);

Heleobia davisi Silva & Thom, 1985 (Centro Fluminense, Metropolitana e Serrana);

Heleobia sp. (Baixada Fluminense, Norte Fluminense e Sul Fluminense);

H. moricandi (Norte Fluminense e Serrana); Idiopyrgus sp. (Norte e Noroeste);

I. souleyetianus (Baixada Fluminense); P. acuta (Norte e Sul Fluminense);

P. cubensis e Pomacea canaliculata (Baixada Fluminense, Centro Fluminense,

Metropolitana e Serrana); P. lineata (Metropolitana); Plesiophysa guadeloupensis

(Crosse & Fischer in Maz, 1883) no Noroeste Fluminense e as espcies

H. australisaustralis (dOrbigny, 1835), H. bertoniana (Pilsbry, 1911) e H. parchappei

(dOrbigny, 1835) na Baixada Fluminense.

https://www.google.com.br/url?sa=t&rct=j&q=&esrc=s&source=web&cd=1&cad=rja&uact=8&ved=0CB0QFjAA&url=http%3A%2F%2Fwww.scielo.br%2Fscielo.php%3Fscript%3Dsci_arttext%26pid%3DS0074-02761987000100003&ei=MdpUVbLIFYSaNu6fgIgL&usg=AFQjCNEgE5VYFFf4enRYNl-ysJJOVaPD1w&sig2=CCEUBQ8Gmad3n7Zzosukaw&bvm=bv.93112503,d.eXY

27

Esses trabalhos desenvolvidos por Thiengo et al. (1998- 2006) resultaram em

muitos registros de primeira ocorrncia de espcies, devido a raros estudos prvios

nas reas investigadas. Dentre os hospedeiros intermedirios de S. mansoni,

B. tenagophila foi a espcie mais freqente. Muitas interaes entre moluscos e

trematdeos foram verificadas, mas no foram encontrados Biomphalaria spp.

albergando estgios larvais de S. mansoni.

Piza et al. (1972) publicaram a Carta Planorbdica do estado de So Paulo e

contriburam efetivamente com os servios de vigilncia e controle da

esquistossomose. Entretanto, o lanamento de poluentes nos cursos fluviais e as

alteraes do regime dos rios devido a construo de barragens e usinas

hidreltricas foram alguns dos fatores que provocaram alteraes no perfil

geogrfico e ambiental do territrio. Esses fatores, aliados a descrio de novas

espcies de Biomphalaria para o estado de So Paulo, impulsionaram a realizao

de novos inquritos malacolgicos nos 572 municpios de So Paulo com a

finalidade de enriquecer e atualizar a Carta Planorbdica desse estado (Vaz et al.,

1986).

De 1981 a 1986, a Superintendncia de Controle de Endemias (SUCEN)

realizou atividades referentes ao inqurito malacolgico (Teles et al., 1987). Por ser

um rgo comprometido com a misso de controle da esquistossomose, o objetivo

principal consistiu em atualizar os dados sobre a distribuio das espcies de

Biomphalaria. Os resultados do levantamento malacolgico geraram uma sequncia

de publicaes com dados dos municpios organizados, por vezes, segundo as

regies administrativas de So Paulo (Vaz et al., 1986, 1987, 1992; Teles et al.,

1986, 1987, 1989).

Vaz et al. (1986) apresentaram a distribuio dos planorbdeos em 80

municpios da sexta regio administrativa de So Paulo (sede em Ribeiro Preto),

onde os planorbdeos verificados foram: B. intermedia, B. peregrina, B. tenagophila,

B. schrammi, B. straminea, B. occidentalis, D. anatinum, D. cimex e D. lucidum.

Alm dessas espcies, na quarta regio administrativa de So Paulo, foram

encontrados os planorbdeos: A. nordestensis, B. glabrata, B. oligoza e

D. depressissimum (Vaz et al., 1987). Enquanto exemplares de B. intermedia,

B. peregrina, B. schrammi, B. straminea, B. occidentalis, D. anatinum, D. cimex,

D. lucidum e H. duryi foram coletados na oitava regio administrativa desse estado

(Vaz et al., 1992).

28

Teles et al. (1987) assinalaram a ocorrncia de B. glabrata em 24 municpios

localizados nos limites oeste-sudoeste de So Paulo (bacia hidrogrfica do Rio

Paranapanema). Os resultados obtidos foram comparados aos dados de Piza et al.

(1972) levando a concluso de que a rea de colonizao de B. glabrata manteve-se

praticamente inalterada. As reas colonizadas por B. tenagophila e B. occidentalis

tambm foram demonstradas o que gerou uma importante contribuio para a Carta

Planorbdica, pois nos registros anteriores B. occidentalis foi confundida com

B. tenagophila (Teles et al., 1989), devido a grande semelhana entre elas. Esses

dados demonstraram a simpatria dessas espcies em 25 municpios e a extenso

da rea de colonizao de B. tenagophila com predomnio sobre a de

B. occidentalis, 203 e 97 municpios, respectivamente.

Embora as informaes do levantamento completo dos moluscos lmnicos de

So Paulo sejam antigas, o exaustivo trabalho desenvolvido pela SUCEN

relevante por constituir uma base de pesquisa para estudos futuros envolvendo

biodiversidade e monitoramentos. Um exemplo concreto foram as investigaes

recentes realizadas na rea de um pesqueiro de Itapecerica da Serra (Mota et al.,

2012). Os autores sinalizaram o primeiro relato da ocorrncia das espcies

B straminea, M. tuberculata, L. columella, P. lineata, P. marmorata e A. trapesialis

nessa regio.

Conforme o exposto, fica evidente o quanto necessrio reunir esforos

direcionados a realizao de mais levantamentos sobre a malacofauna lmnica no

territrio brasileiro. Esse fato decorre tanto pela necessidade de monitoramento de

moluscos que atuam como vetores de agravos para a sade humana, quanto pela

necessidade de ampliao do conhecimento e compreenso do estado de

conservao das espcies existentes.

Em estados da regio Nordeste, as pesquisas sobre moluscos de gua doce

so bastante escassas, tornando as investigaes sobre esses animais ainda mais

necessrias. Os resultados da primeira etapa do presente trabalho culminaram na

elaborao do primeiro levantamento de gastrpodes lmnicos para o estado do

Maranho (Cantanhede et al., 2014, Anexo 1, pg 203) e visaram contribuir para o

conhecimento da malacofauna lmnica do Nordeste do Brasil.

29

1.2 A microrregio da Baixada Maranhense

A Microrregio da Baixada Maranhense est localizada na zona de transio

entre a Amaznia e o Nordeste, especificamente, na Mesorregio Norte do estado

do Maranho (Chagas , 2006; Martins & Oliveira, 2011; Filho, 2012).

A rea total compreende a 17.909 Km2 com uma populao estimada em

518.241 habitantes, distribudos em um conjunto de 21 municpios: Anajatuba, Arari,

Bela Vista do Maranho, Cajari, Conceio do Lago-Au, Igarap do Meio, Matinha,

Mono, Olinda Nova do Maranho, Palmeirndia, Pedro do Rosrio, Penalva, Peri

Mirim, Pinheiro, Presidente Sarney, Santa Helena, So Bento, So Joo Batista, So

Vicente Frrer, Viana e Vitria do Mearim (IBGE, 2008).

O territrio faz parte de um espao fsico caracterizado por relevo plano e

suavemente ondulado contendo extensas reas de terras baixas, planas e

inundveis, caracterizadas por campos, matas de galeria, manguezais e bacias

lacustres (El-Robrini et al., 2006). Esse espao fsico tambm caracterizado por

apresentar o maior conjunto de bacias lacustres do Nordeste e um sistema bastante

complexo do ponto de vista ecolgico, constitudo por lagos rasos temporrios, lagos

marginais e lagos permanentes, mais conhecidos como campos inundveis (Costa-

Neto et al., 2002).

O principal elemento formador dos campos so as inundaes peridicas

propiciadas pelos rios que banham essa microrregio. Fazendo parte da Amaznia

Legal Brasileira, a Baixada Maranhense formada pelas bacias hidrogrficas dos

rios Mearim, Pindar, Graja, Pericum, Turiau e outros menores (Muniz, 2007). Os

extensos lagos formados no periodo chuvoso esto interligados por um sistema de

drenagem com canais divagantes, associados aos baixos cursos dos rios Mearim,

Graja, Pindar e Pericum. (Souza & Feitosa, 2009). O clima tropical mido e

quente influencia a ocorrncia de dois perodos sazonais: um periodo chuvoso que

se estende de janeiro a julho e o periodo seco de agosto a dezembro (Costa-Neto et.

al., 2002; Coceio et al., 2012).

De janeiro a julho, ocorre o transbordamento dos rios e lagos perenes

propiciando a inundao dos campos que so transformados em grandes alagados,

sendo que o pice das enchentes ocorre em abril e maio (Costa-Neto et. al., 2002).

J no perodo de agosto a dezembro, os nveis de gua baixam e parte dela

devolvida aos rios. O nvel mnimo de gua na Baixada Maranhense registrado em

novembro e dezembro (Muniz, 2007).

http://pt.wikipedia.org/wiki/Bela_Vista_do_Maranh%C3%A3ohttp://pt.wikipedia.org/wiki/Cajarihttp://pt.wikipedia.org/wiki/Concei%C3%A7%C3%A3o_do_Lago-A%C3%A7uhttp://pt.wikipedia.org/wiki/Igarap%C3%A9_do_Meiohttp://pt.wikipedia.org/wiki/Matinhahttp://pt.wikipedia.org/wiki/Mon%C3%A7%C3%A3o_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/Olinda_Nova_do_Maranh%C3%A3ohttp://pt.wikipedia.org/wiki/Palmeir%C3%A2ndiahttp://pt.wikipedia.org/wiki/Pedro_do_Ros%C3%A1riohttp://pt.wikipedia.org/wiki/Penalva_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/Peri_Mirimhttp://pt.wikipedia.org/wiki/Peri_Mirimhttp://pt.wikipedia.org/wiki/Pinheiro_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/Presidente_Sarneyhttp://pt.wikipedia.org/wiki/Santa_Helena_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/S%C3%A3o_Bento_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/S%C3%A3o_Jo%C3%A3o_Batista_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/S%C3%A3o_Vicente_Ferrer_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/S%C3%A3o_Vicente_Ferrer_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/Viana_(Maranh%C3%A3o)http://pt.wikipedia.org/wiki/Vit%C3%B3ria_do_Mearim

30

A diversidade fitofisionmica da Baixada Maranhense caracterizada por

manguezais, campos aluviais flvio-marinhos, abertos, perto dos lagos e densas

florestas de galeria ao longo dos rios (Muniz, 2007). A topografia da microrregio

determina a formao de microclimas e a dinmica de sedimentos do material

orgnico e da gua que, por sua vez, influenciam na distribuio das plantas nativas

(Conceio et al., 2012). Segundo Lafontaine (2011), nas areas mais baixas h

predominncia das espcies de vrzeas, principalmente, ervas e arbustos. Quanto

as espcies exticas, predominam as gramneas, rvores frutferas e plantas

ornamentais. Nos cursos dgua, alagados, reas midas e brejos as gramneas

so bastante observadas e, na estiagem, ficam bem evidentes nos campos (Costa-

Neto et. al., 2002). Em alguns locais, essa vegetao arbustiva e denominada de

tezos (IBGE, 1962 apud SUDENE, 1977).

As reas que apresentam maiores cotas altimtricas no so atingidas por

inundaes no perodo chuvoso. Nessas terras mais altas, ocorrem espcies

rboreas caractersticas da Amaznia e do cerrado com destaque para os babauais

que formam ilhas nesses pontos mais altos da microrregio (Muniz, 2007). As

palmceas (juara, buriti e andiroba, dentre outras) fazem parte da composio dos

pequenos igaraps e campos (Conceio et al., 2012). Na formao de extensos

lagos oriundos da inundao dos campos pelos rios, a vegetao de macrfitas

junta-se a vegetao das margens dos lagos e torna-se uma vegetao flutuante

que propicia um ambiente favorvel vida aqutica (IBAMA, 2006).

Devido a localizao na zona de transio, a microrregio da Baixada

Maranhense apresenta uma composio (flora e fauna) que consiste num misto das

espcies que ocorrem na Amaznia, Cerrado e Mata Atlntica (Lafontaine, 2011;

Conceio et al., 2012). Esse mosaico vegetal favorece a ocorrncia de aves

migratrias, alm de abrigar uma rica fauna de mamferos, anfbios, rpteis, peixes,

incluindo tambm espcies raras (Muniz, 2007; Souza & Feitosa, 2009).

As contribuies quanto a fauna esto mais avanadas para os vertebrados.

Martins e Oliveira (2011) reuniram dados que retratam a imensa importncia

biolgica da flora e fauna de vertebrados da poro amaznica do estado do

Maranho, incluindo a Baixada Maranhense. Estudos sobre apicultura constituem

alguns dos exemplos de investigaes que acrescentaram conhecimento acerca de

invertebrados com ocorrncia para essa microrregio (Reblo et al., 2003; Dutra et

al., 2008). Com relao aos moluscos, h apenas o trabalho de Cantanhede et al.

(2014).

31

Ainda existe uma carncia de levantamentos biolgicos impossibilitando,

consequentemente, a elaborao de uma lista que conste a diversidade de

invertebrados. O desconhecimento acerca da diversidade florstica e faunstica da

Baixada Maranhense um fator preocupante na medida em que intervenes

humanas vem causando grandes impactos nessa microrregio. Com a finalidade de

gerir a atividade antrpica e minimizar os impactos ambientais foi criada a rea de

Proteo Ambiental da Baixada Maranhense/APA da Baixada Maranhense (Frana

et al., 2012).

A microrregio da Baixada Maranhense est inserida na regio que foi

transformada em rea de Proteo Ambiental da Baixada Maranhense pelo decreto

lei 11.900 de 11/06/1991, reeditado em 05/10/1991. A rea descrita como uma das

sete regies ecolgicas do estado do Maranho: Pr-Amaznia, Cerrado, Cocais,

Baixada Maranhense, Litoral, Chapades e Planalto (SUDEMA, 1970) e abrange 23

municpios situados nas mesorregies norte, oeste e centro maranhense,

compreendendo municpios de: Anajatuba, Arari, Bequimo, Cajapi, Cajari, Lago

Verde, Matinha, Mirinzal, Mono, Olho Dgua das Cunhas, Palmeirndia, Penalva,

Peri-Mirim, Pinheiro, Pindar-Mirim, Pio XII, So Bento, Santa Helena, So Mateus

do Maranho, So Joo Batista, So Vicente Frrer, Viana, Vitria do Mearim e Ilha

dos Caranguejos, pertencente ao municpio de Cajapi (Maranho, 2002).

Segundo Pereira (2012), os municpios emancipados em 1994,

(desmembrados de outros municpios que j faziam parte da APA da Baixada

Maranhense), no foram inseridos nessa unidade de conservao: Presidente

Sarney, Pedro do Rosrio, Central do Maranho, Olinda Nova do Maranho, Igarap

do Meio, Bela Vista do Maranho, Conceio do Lago-Au e Bacurituba. O autor

ressalta que Bacuri, Bequimo e Mirinzal esto inseridos na APA da Baixada

Maranhense e na APA das Reentrncias Maranhenses.

Apesar do relevante status de unidade de conservao, a APA da Baixada

Maranhense continua sendo acometida por danos ambientais notrios. A ausncia

de plano de manejo para o uso sustentvel dos recursos naturais e a falta de

fiscalizao ostensiva do governo estadual enfatizam o status de vulnerabilidade da

regio ocasionado por constantes desmatamentos e queimadas, projetos de

irrigao, construo de barragens, intensa transformao das reas inundveis em

campos agrcolas, atividades de pesca e caa predatria, reduo das populaces

de aves migratrias e pela criao desordenada de bfalos nos campos inundveis

(Muniz, 2007; Filho, 2012).

32

A criao extensiva de bfalos (bubalinocultura) consiste em um dos

problemas mais agravantes da Baixada Maranhense. Os criadores de gado bubalino

utilizam os campos inundveis como pastos, fato que tem causado alteraes na

composio dessa paisagem de modo a comprometer a quantidade e qualidade do

pescado e, ainda, a extino da vegetao nativa. Essa constante degradao dos

recursos naturais promove impactos na economia e na qualidade de vida das

populaes tradicionais (Lafontaine & Filho, 2012).

Deve-se ressaltar que o trabalho nas roas com as prticas extrativas do

coco, da juara, do buriti e da pesca garatem a existncia das famlias que ocupam,

h sculos, as terras da Baixada Maranhense de forma tradicional. Sob o argumento

da boa adaptao dos animais, a bubalinocultura tem se destacado quanto a

concentrao de capital na Baixada Maranhense e as atividades de pecuria bovina

e bubalina tem gerado a privatizao dos campos. Consequentemente, ocorre a

devastao de babauais, juarais e buritizais, ocasionando a migrao das famlias

tradicionais para a periferia das pequenas cidades (MIQCB, 2005).

Do ponto de vista econmico, a pesca constitui-se como a principal atividade

da Baixada Maranhense. As atividades relacionadas com a produo e a circulao

dos recursos pesqueiros envolvem grande parte da populao (Souza & Feitosa,

2009). Essa dinmica econmica e de subsistncia faz com que homens e mulheres

da Baixada Maranhense estejam constantemente em contato com as guas onde

esto presentes as espcies que atuam como hospedeiros intermedirios de S.

mansoni. Esse fato interliga a atividade ocupacional a um relevante problema de

sade pblica no Brasil, a doena esquistossomose mansnica (Ferreira, 1998).

33

Figura 1. Atividades econmicas da microrregio da Baixada Maranhense: A) Criao de bfalos; B) Pesca; C) Produo de farinha; D) Processamento de cco

babau; E) e F) Produo de tijolos.

A ausncia de condies sanitrias adequadas na microrregio da Baixada

Maranhense um elo significante para a epidemiologia da transmisso da

esquistossomose. A presena de espcies transmissoras refora a interao entre

os aspectos ambientais e de sade para essa rea. Nesse sentido, os estudos sobre

as comunidades biolgicas que compem os ecossistemas da Baixada Maranhense

tornam-se necessrios para a caracterizao e monitoramento da diversidade

biolgica e, ainda, para subsidiar medidas de manejo e de vigilncia em sade.

1.3 A esquistossomose mansnica no Maranho

A esquistossomose a helmintose, transmitida por moluscos, mais relevante

em termos de sade pblica (Thiengo, 2007). H registro dessa endemia em 19

estados brasileiros e a transmisso se estende por uma ampla rea endmica ao

longo do litoral do Maranho at o Esprito Santo e Minas Gerais e, ainda, em focos

isolados nos estados do Piau, Par, Gois, Distrito Federal, So Paulo, Rio de

Janeiro, Paran, Santa Catarina e Rio Grande do Sul (Coura & Amaral, 2004; Brasil,

2009).

34

No estado do Maranho, a esquistossomose mansnica foi introduzida no

sculo XVI. Escravos oriundos da Angola e Guin foram trazidos para trabalhar no

cultivo de algodo, arroz, mandioca e cana-de-acar, em fazendas do litoral e da

Baixada Maranhense (Cutrim & Coura, 1992). O primeiro registro da parasitose no

estado foi em 1920, quando foram detectados 08 indivduos acometidos por

esquistossomose na cidade de Cururupu e 02 em So Lus, capital do estado

(Ferreira et al., 1998).

Os resultados do inqurito helmintolgico nacional realizado em 1950 (Pellon

e Texeira) demonstraram que, no estado do Maranho, a prevalncia dessa

helmintose correspondia a 0,86%, enquanto dois municpios (Cururupu e So

Bento), localizados na regio da Baixada Maranhense, destacaram-se visto a

prevalncia superior a 4% (Cutrim et al., 1998). O Ministrio da Sade, atravs da

Superintendncia de Campanhas de Sade Pblica (SUCAM), criou o Programa

Especial de Controle da Esquistossomose (PECE) que, dentre as suas atividades,

desenvolveu um inqurito nacional de prevalncia entre 1975 e 1977. Nessa

ocasio, foi verificada a expanso de reas endmicas no Maranho e a prevalncia

acima de 4% em 18 municpios. Em 1986, a mesma situao foi encontrada em 30

cidades, sendo que 14 delas pertenciam regio da Baixada Maranhense (Brasil,

1977; 1986).

No decorrer dos anos, O PECE passou por mudanas deixando de ser um

programa especial e passando a ser u programa de rotina intitulado Programa de

Controle da Esquistossomose (PCE), as atividades de rotina realizadas

demonstraram o estabelecimento da esquistossomose no Maranho. Cantanhede et

al. (2010), analisando a prevalncia da esquistossomose mansnica no Maranho,

no perodo de 1997 a 2003, observaram tendncia de incremento para a prevalncia

da esquistossomose nas regionais de sade de Colinas e Imperatriz e tendncia

decrescente e constante da prevalncia para as regionais de sade de Bacabal e

So Lus. Esses autores ressaltaram que a situao demonstrada relacionava-se s

caractersticas socioeconmicas do estado e, ainda, s modificaes ocorridas por

conta da descentralizao do PCE.

De acordo com o Ministrio da Sade, a prevalncia mdia da

esquistossomose para o estado do Maranho foi de 4,3% em 135.220 pessoas

examinadas, no ano de 2003 (Brasil, 2006). Em 2010, a prevalncia registrada foi de

5,27% em 69.005 pessoas examinadas (Brasil, 2011). A situao epidemiolgica da

esquistossomose revela que a doena est presente de forma endmica em 20

35

municpios, ocorrendo focos em outros 29 dos 217 municpios existentes no estado.

No litoral norte e na Baixada Maranhense so registradas as prevalncias mais

elevadas (Brasil, 2011).

Arajo (2005) demonstrou o nmero de esquistossomticos ocorridos entre

1998 e 2004, em Coroadinho e Barreto (428 e 287, respectivamente), bairros

perifricos da capital do Maranho (So Lus). O estudo ressaltou que os casos da

doena estavam relacionados ao processo de ocupao irregular dos bairros que,

em sua maioria, foram formados por populaces de migrantes oriundos da Baixada

Maranhense.

A Baixada Maranhense uma das localidades mais pobres do estado do

Maranho. Essa rea apresenta uma vegetao composta por imensos alagados

semelhantes a pntanos que propicia a incorporao de atividades rotineiras de

pesca, caa, agricultura de subsistncia e criao de animais de pequeno porte

(Ferreira et al., 1998). A populao residente ao executar atividades ocupacionais

mantm contato com criadouros naturais de moluscos que fazem parte da cadeia de

transmisso da esquistossomose.

Alm disso, h um outro fator de disseminao da doena na regio. Davinck

(2009) destaca a presena de roedores silvestres Holochilus sp. que so

encontrados naturalmente infectados por S. mansoni. Estudos da dcada de 80

destacam a atuao desse hospedeiro definitivo alternativo na cadeia de

transmisso da esquistossomose e sugerem a existncia de linhagens silvestres de

S. mansoni na Baixada Maranhense (Bastos et al., 1982; 1984a; 1984b).

Diante de um panorama de subnotificao sobre os dados relativos a

esquistossomose em vrias regies do Brasil, o Ministrio da Sade financiou o

Inqurito Nacional de Prevalncia da Esquistossomose e Geo-helmintos (INPEG).

Com o objetivo de verificar a prevalncia da esquistossomose e verminoses no pas,

o inqurito props a realizao de 225 mil exames em escolares de sete a catorze

anos, em 541 municpios nas 27 unidades da federao (Katz, 2014). Para o estado

do Maranho, foram sorteados 23 municpios, dentre eles, Palmeirndia, Pedro do

Rosrio e So Vicente Frrer, pertencentes a microrregio da Baixada Maranhense.

As atividades do inqurito nacional tiveram incio em 2010 e o relatrio final

ainda no foi divulgado pelo Ministrio da Sade. Entretanto, os dados parciais (80%

das metas concludas) demonstraram uma reduo significativa da prevalncia da

esquistossomose e da forma hepatoesplnica da doena, bem como dos casos de

geo-helmintoses (Katz, 2014).

36

1.4 Justificativa

A distribuio dos moluscos nos ecossistemas aquticos que constituem o

cenrio da biodiversidade brasileira encontra-se parcialmente descrita. A vasta

extenso do territrio brasileiro, aliada ao reduzido nmero de malaclogos, j foram

apontadas como causas da escassez de conhecimento sobre a composio da

malacofauna lmnica no Brasil (Fernandez et al., 2006).

As informaes geradas sobre os moluscos lmnicos esto, em grande parte,

relacionadas s espcies que atuam como transmissoras de S. mansoni.

consensual que todo conhecimento gerado a respeito dessas espcies se justifica

pelo grande impacto da doena em termos de sade pblica.

Considerando as condies scio-econmicas e ambientais da microrregio

da Baixada Maranhense, somadas escassez de dados sobre a malacofauna e

helmintofauna associada, este levantamento pioneiro efetivamente pertinente. Os

dados sobre a distribuio e diversidade de moluscos lmnicos com nfase nos

vetores da esquistossomose no Maranho (B. glabrata e B. straminea), somados

aos dados parasitolgicos obtidos atravs da investigao da participao dos

moluscos no ciclo de vida de vrios trematdeos representam, seguramente, um

importante elo entre a aplicao do conhecimento da biodiversidade e a melhoria da

sade pblica numa rea de baixa endemicidade para esquistossomose no Brasil.

37

2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo Geral

Realizar o levantamento dos gastrpodes lmnicos da microrregio da

Baixada Maranhense e dos trematdeos associados, com nfase no estudo

quantitativo dos moluscos transmissores da esquistossomose.

2.2 Objetivos Especficos

Realizar o estudo qualitativo dos gastrpodes lmnicos da microrregio

Baixada Maranhense;

Verificar a helmintofauna associada aos moluscos obtidos, com nfase na

investigao de infeco por S. mansoni;

Avaliar e comparar a comunidade de gastrpodes lmnicos obtida nos

municpios de Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente

Frrer, em funo da abundncia, frequncia de ocorrncia e diversidade;

Investigar os fatores abiticos (condutividade, oxignio dissolvido, potencial

hidrogeninico, temperatura da gua e precipitao diria) e a abundncia

das espcies de gastrpodes lmnicos obtidos nos municpios de

Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer.

38

3 MATERIAL E MTODOS

3.1 rea do estudo

A rea de estudo compreendeu aos 21 municpios que integram essa

microrregio e, ainda, Bacurituba e Cajapi, devido a proximidade e s semelhanas

geogrficas com a regio (Figura 2A, B; Figura 3).

Figura 2. A) Mapa do estado do Maranho com destaque para Microrregio Baixada Maranhense. B) mapa da Microrregio Baixada Maranhense com destaque para os

municpios. Fonte: Cantanhede et al., 2014.

39

Figura 3. Estaes de amostragem para a coleta de gastrpodes lmnicos: A) Campos inundveis (Anajatuba); B) Alagado no peridomiclio (Santa Helena); C)

Alagado no peridomiclio (Igarap do Meio); D) Crrego poludo com esgoto domstico (Conceio do Lago Au); E) Alagado no peridomiclio (Vitria do Mearim); F) e G) Brejo sob ponte em estrada de terra (Pedro do Rosrio); H) Campos inundveis (Palmeirndia); I) Crrego poludo com esgoto domstico

(Palmeirndia); J) Campos inundveis (So Vicente Frrer); L) Vala de drenagem no peridomiclio (So Vicente Frrer) e M) Crrego poludo com esgoto domstico (So

Bento).

O estudo qualitativo dos gastrpodes lmnicos e da helmintofauna associada

da microrregio da Baixada Maranhense envolveu 23 municpios, num total de 230

bitopos. Nessa ocasio, foram estabelecidas as estaes de amostragem para a

realizao de um estudo quantitativo dos moluscos, com durao de dois anos, em

quatro municpios da microrregio da Baixada Maranhense: Palmeirndia, Pedro do

Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer.

O critrio para a seleo desses quatro municpios foi o registro de casos de

esquistossomose e a execuo do Inqurito Nacional de Prevalncia da

Esquistossomose mansoni e Geo-helmintoses, promovido pela Secretaria de

Vigilncia em Sade do Ministrio da Sade (SVS/MS), no qual Palmeirndia, Pedro

do Rosrio e So Vicente Frrer foram includos no conjunto de municpios

brasileiros que fizeram parte do inqurito nacional.

40

Apesar de no constar na lista de municpios sorteados para o levantamento

parasitolgico, o municpio de So Bento foi includo no estudo quantitativo dos

gastrpodes lmnicos por sua proximidade geogrfica e por ser um dos municpios

que apresenta, anualmente, as prevalncias mais elevadas para a esquistossoose

no estado.

As estaes de amostragem desses municpios foram estabelecidas com

base no conhecimento sobre as condies propcias para a colonizao das

espcies hospedeiras intermedirias de S. mansoni e, considerando-se tambm, a

proximidade desses criadouros com a populao humana. Desse modo, 32 estaes

de amostragem foram georreferenciadas para a realizao do estudo quantitativo

(Apndice 2 pg. 135).

41

3.2 Coleta de moluscos

O estudo qualitativo foi realizado nos meses de novembro de 2011, maro,

julho e outubro de 2012. O estudo quantitativo ocorreu entre julho de 2012 e julho de

2014, totalizando nove campanhas com periodicidade trimestral. Nos dois estudos,

as campanhas tinham a durao de uma semana, nas quais diferentes bitopos

(crregos poludos por esgoto, brejos, valas de drenagem, lagoas, campos

inundveis e canais de irrigao) foram investigados e georreferenciados.

Todas as campanhas foram realizadas pela equipe do Laboratrio de

Referncia Nacional em Esquistossomose-Malacologia do Instituto Oswaldo

Cruz/Fiocruz (LRNEM/IOC) com a participao efetiva de tcnicos da Secretaria de

Sade do Estado do Maranho, a qual disponibilizou o apoio logstico e recursos

humanos durante todo o perodo de execuo do trabalho de campo.

O mtodo de captura de moluscos foi baseado na tcnica descrita por Olivier

e Schneiderman (1956). Essa tcnica visa estimar a abundncia das populaes de

moluscos aquticos, sendo adaptada s condies do ambiente, visto ser impossvel

definir o tamanho da rea amostral. Desse modo, a tcnica determina que o nmero

de exemplares coletados em cada ponto de coleta deve ser dividido pelo nmero de

coletores e o valor encontrado deve ser dividido pelo tempo de coleta. Para tanto,

necessrio que os coletores sejam experientes na coleta de moluscos.

Esse mtodo foi utilizado durante todo o estudo, sendo as coletas realizadas

por uma equipe composta de trs a cinco pessoas munidas de pinas metlicas e

conchas de captura e, o tempo de coleta variou entre 10 e 20 minutos. Os

exemplares obtidos foram armazenados em frascos plsticos identificados contendo

uma lmina d gua do ambiente. Os exemplares da famlia Ampullariidae foram

colocados em sacos plsticos identificados.

Ao final de cada dia de coleta, os moluscos foram contabilizados e

acondicionados de acordo com o tamanho dos exemplares e segundo suas

respectivas famlias. O acondicionamento foi feito em aqurios adaptados (frascos

plsticos contendo gua do prprio criadouro ou gua mineral), a fim de garantir a

sobrevivncia desses animais durante o perodo do trabalho de campo. Para o

transporte dos moluscos, utilizou-se o acondicionamento com gaze mida, seguindo-

se as recomendaes metodolgicas descritas em Fernandez et al. (2008). O

42

acondicionamento e transporte dos espcimes de Omalonyx sp. foi feito em frascos

de plstico contendo uma lmina dgua.

No estudo quantitativo, dados abiticos tais como temperatura da gua (C),

potencial hidrogeninico (pH), oxignio dissolvido (mg/L) e condutividade( S/cm)

foram aferidos em cada estao de amostragem. Essas variveis foram mensuradas

com a utilizao de sondas multi-parmetro das marcas Thermo Scientific Orion 5

Star e YSI Professional Plus.

Dados de precipitao diria (referentes ao dia da coleta de moluscos) dos

municpios de Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente de Frrer

foram obtidos no site do Programa de Monitoramento Climtico em Tempo Real da

Regio Nordeste (http://proclima.cptec.inpe.br/).

3.3 Manuteno dos moluscos no laboratrio e pesquisa da

helmintofauna associada

No LRNEM/IOC, os exemplares de moluscos obtidos em cada campanha

foram desembalados e acondicionados em aqurios de vidro contendo gua

(desclorada e filtrada) e substrato (argila enriquecida com carbonato de clcio e

farinha de ostra, na proporo de 10:1,5:2). Para a alimentao dos moluscos foi

utilizada alface fresca ou desidratada. Os aqurios foram mantidos com tampa

telada para otimizar a aerao.

Todos os moluscos foram submetidos tcnica de exposio luz e ao

escuro, sendo analisados quanto presena de estdios larvais de trematdeos.

Os espcimes menores foram colocados individualmente em frascos de vidro

transparente (10ml) contendo 4 ml de gua desclorada e filtrada. Exemplares da

famlia Ampullariidae foram tambm foram colocados em frascos de vidro

transparente (150ml) com aproximadamente 10ml de gua desclorada e filtrada. Os

moluscos foram expostos durante seis horas luz de lmpadas incandescentes

(60W) ficando a uma distncia de aproximadamente 30 cm das lmpadas. A tcnica

estimula a emisso de cercrias a partir da iluminao e aquecimento do frasco com

gua. Aps o perodo de exposio, os frascos foram examinados sob microscpio

estereoscpico (aumento em oito vezes) para a procura de cercrias na gua. Para

a identificao das larvas de trematdeos, lminas frescas foram preparadas e

http://proclima.cptec.inpe.br/

43

observadas sob microscpio ptico (aumento entre 40 e 100 X). As caractersticas

estruturais observadas nas larvas foram comparadas com os dados da chave de

classificao proposta por Schell (1970), sendo definidos os tipos cercarianos e a

possvel famlia dos trematdeos obtidos.

Os moluscos negativos para a ocorrncia de estagio larval foram investigados

quanto a possibilidade de albergarem formas larvais de trematdeos com hbitos

noturnos. Fez-se a renovao da gua dos frascos a fim de que esses exemplares

permanecessem acondicionados durante a noite em local protegido de luz

(exposio ao escuro). Na manh seguinte, os moluscos foram novamente

examinados sob microscpio estereoscpico e microscpio ptico. As larvas dos

moluscos positivos foram identificadas. Esses moluscos positivos foram colocados

em aqurios e acondicionados em uma sala climatizada que reservada para os

moluscos infectados por helmintos.

Os moluscos negativos foram devolvidos aos aqurios e foram reexpostos

luz e ao escuro em intervalos de15 dias, num perodo total de 45 dias. Parte dos

moluscos que permaneceram negativos para ocorrncia de trematdeos foram

esmagados para a pesquisa de estdios larvais em desenvolvimento. As

metodologias utilizadas na manuteno dos moluscos e na pesquisa da

helmintofauna associada esto disponveis em Fernandez et al. (2008).

Os espcimes de Omalonyx sp. foram acondicionados em aqurios de vidro

contendo uma lmina dgua (desclorada e filtrada) e substrato (rao triturada

usada para alimentao de camundongos). Os aqurios foram mantidos com tampa

perfurada com a finalidade de otimizar a aerao e evitar a fuga desses moluscos.

Os exemplares coletados foram mantidos nos aqurios para criao com a

finalidade de identific-los na categoria de espcie.

3.4 Fixao e identificao dos moluscos

Para a fixao, os espcimes de cada famlia foram anestesiados em soluo

de pentobarbital sdico (comercialmente conhecido como Hypnol) conforme a

tcnica descrita com detalhes em Fernandez et al. (2008). Esse procedimento tem

como objetivo, propiciar o relaxamento do molusco para, posteriormente, provocar o

desprendimento do msculo columelar, separando a concha da parte mole do

animal. Fatores como a concentrao do anestsico, o tempo para anestesia e o

tempo para o aquecimento do molusco devem ser atentamente observados, pois

44

apresentam variaes de acordo com o tamanho do espcime e o grupo

taxonmico.

Os exemplares coletados foram anestesiados em uma soluo aquosa com

Hypnol na concentrao de 1%. Os ancildeos permaneceram na soluo por duas

horas, enquanto os outros espcimes ficaram por um perodo que variou de quatro a

seis horas. Os moluscos foram retirados do anestsico e imersos em gua a 70 C.

O tempo de imerso na gua foi de 30 a 40 segundos para Biomphalaria spp., P.

guadeloupensis e P. marmorata. Os representantes da famlia Ancylidae e

Drepanotrema spp. ficaram de 15 a 30 segundos na gua aquecida.

Aps o aquecimento, os moluscos foram cuidadosamente separados em

conchas e partes moles. As conchas foram lavadas e depois de secas naturalmente

(em temperatura ambiente) foram colocadas em frascos identificados. As partes

moles foram fixadas em soluo de Railliet-Henry adaptada para moluscos lmnicos

(0,06% de cloreto de sdio, 2% de cido actico, 5% de formol e 93% de gua

destilada por litro de soluo) ou lcool 70%.

Em virtude das caractersticas dos espcimes de B. schrammi (concha

lamelada) e Drepanotrema spp. (exemplares pequenos com muitos giros), a fixao

das amostras desses animais ocorreu da seguinte forma: depois da anestesia e

aquecimento, as amostras foram separadas em duas partes, sendo que os animais

permaneceram na concha. Uma parte foi colocada em Railliet-Henry (tendo por

finalidade a corroso das conhas e obteno das partes moles), enquanto a outra

parte foi colocada em gua (para o apodrecimento da parte mole e obteno das

conchas).

Para a fixao dos representantes da famlia Ampullariidae utilizou-se a

tcnica Niku-Nuki modificada (Fukuda et al., 2008). Seguindo tais procedimentos, os

moluscos foram colocados em um recipiente contendo uma lmina dgua em

temperatura ambiente para facilitar o movimento desses animais e,

consequentemente, a exposio da massa cefalopodal. Com os moluscos em

movimento, um recipiente contendo gua quente a 100 C foi despejado sobre eles

para sacrific-los. Aps um minuto na gua quente, os espcimes foram colocados

em frascos contendo lcool etlico 96%. Alguns exemplares foram extrados da

concha e, para isso, tiveram que permanecer no fixador (lcool etlico 96%) por no

mnimo 24 horas. Aps a retirada da concha, uma amostra do tecido do p foi

colocada em lcool etlico 96% para estudos moleculares e o restante da anatomia

45

em lcool 70%. As conchas foram lavadas, secas naturalmente, etiquetadas e

guardadas.

Os moluscos foram identificados at o menor nvel taxonmico possvel,

sendo a identificao embasada nas caractersticas da morfologia interna e da

conquiliologia. Uma amostra das espcies coletadas em cada ponto de coleta foi

separada para ser inserida na Coleo de Moluscos do Instituto Oswaldo Cruz

CMIOC/Fiocruz. Os demais lotes permaneceram no LRNEM/IOC tendo por

finalidade auxiliar pesquisas futuras.

Os espcimes de Ancylidae foram enviados para o Laboratrio de

Malacologia da Universidade do Estado do Rio de Janeiro e foram identificados pela

Dra. Sonia Barbosa dos Santos.

Os espcimes de Omalonyx que atingiram a maturidade sexual foram

mergulhados em frascos com gua (afogados) e colocados no refrigerador,

permanecendo at o congelamento. Posteriormente, foram transferidos para frascos

com fixador (lcool 96%) e enviados para o Laboratrio de Malacologia e

Sistemtica Molecular do Departamento de Zoologia da Universidade Federal de

Minas Gerais, onde foram identificados pela Dra. Teofnia Vidigal.

46

3.5 Anlise de dados: estudo quantitativo

3.5.1 Composio da fauna de gastrpodes lmnicos

A fauna de moluscos lmnicos da rea de estudo foi obtida atravs das

amostragens realizadas durante as onze campanhas. Entretanto, as anlises

estatsticas foram realizadas somente para os gastrpodes lmnicos coletados entre

julho de 2012 e julho de 2014 (nove campanhas do estudo quantitativo), com

exceo de alguns exemplares da famlia Ancylidae e Planorbidae (Biomphalaria

sp.) que no foram identificados at o nvel especfico (exemplares jovens e/ou com

conchas danificadas).

3.5.1.1 Unidades de anlise

Os dados foram separados para anlise de trs formas: considerando-se um

conjunto total das reas (onde avaliou-se o conjunto dos 32 pontos de coleta),

considerando-se por municpios (cada um dos quatro municpios foi analisado

separadamente) e ainda, por tipo de habitat (onde os 32 pontos de coleta, de acordo

com suas caractersticas ambientais, foram categorizados em seis grupos). Na

tabela 1 constam os dados referentes a categorizao por grupos.

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Tabela 1. Estaes de coletas categorizadas por grupos de acordo com as caractersticas ecolgicas. Estudo realizado nos municpios de Palmeirndia, Pedro do Rosrio, So Bento e So Vicente Frrer, no perodo de julho de 2012 a julho de 2014.

GRUPOS MUNICPIO ESTAO DE AMOSTRAGEM TIPO HABITAT

(I) Crregos poludos

Palmeirndia Bairro So Francisco

perene

crrego poludo com esgoto domstico

So Vicente Frrer Rua Getlio Vargas crrego poludo com esgoto domstico

Pedro do Rosrio Centro Avenida Pedro Cunha crrego poludo com esgoto domstico

So Bento So Loureno crrego poludo com esgoto domstico

So Bento Bairro Fomento Rua So Jos crrego poludo com esgoto domstico

So Bento Bairro Fomento Travessa da Amizade

rio de janeiro agosto de 2015 - arca.fiocruz.br · selma patrÍcia diniz cantanhede gastrópodes...

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