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REUBER LANA ANTONIAZZI JUNIOR

Altura das árvores determina a distribuição de formigas no dossel de

uma floresta tropical seca: O caso das formigas arborícolas

dominantes e a formação dos mosaicos de formigas

Montes Claros, MG

Abril de 2015

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REUBER LANA ANTONIAZZI JUNIOR

Altura das árvores determina a distribuição de formigas no dossel de

uma floresta tropical seca: O caso das formigas arborícolas

dominantes e a formação dos mosaicos de formigas

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação Stricto Sensu em Ciências Biológicas

da Universidade Estadual de Montes Claros,

como um dos requisitos à obtenção do grau de

Mestre em Ciências Biológicas.

Orientador: Prof. Dr. Frederico de Siqueira Neves

Co-orientador: Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro

Montes Claros, MG

Abril de 2015

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Dedicatória

A todos aqueles que contribuem(íram)

direta ou indiretamente para a ciência,

dedico.

(...) I can think. I can wait. I can fast.

- And after that? Great times are coming! – He says.

I can't forget: think, wait, fast; always. (...)

Siddhartha (modified), Hermann Hesse

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Agradecimentos

Muita gente fez parte deste trabalho: A rede é enorme. São muitos vértices,

muitas interações; e não acaba aqui, longe disso, esta etapa é um novo começo;

renovado pelas parcerias que surgem e consolidado pelo resgate das antigas.

Professor Frederico Neves que, além de orientador, transformou-se em amigo,

parceiro, contribuiu muito para a minha formação ao longo desses dois anos; fico muito

grato pela confiança em me disponibilizar este belíssimo conjunto de dados: inédito,

fantástico. Ao Prof. Sérvio Pontes Ribeiro, por toda a amizade, ciência e disponibilidade

ao longo desses dois anos. Agradeço também ao Msc. Raphael Neiva Garro, peça

fundamental nesse processo, que, ao longo do seu mestrado, participou desde as coletas

até processamento do material e que dei continuidade aqui.

Agradeço a todos os envolvidos nas coletas (quatro árduas campanhas de

campo), foram tantos os envolvidos (professores, alunos), impossível citar todos os que

direta e indiretamente contribuíram: Dudú, Grazi, Rambo, Camilote, Luquete, Brown,

Créo, Luna, Fravim, Alessandra, Daniel, pessoal das outras coletas que compartilhou

daqueles dias de campo conosco: aves, vegetação... Agradeço ao Laboratório de

Ecologia Evolutiva, coordenado pelo Prof. Mário Marcos do Espírito Santo e ao

Laboratório de Ecologia e Propagação Vegetal, coordenado pela Profa. Yule Roberta

Ferreira Nunes pela identificação das espécies de árvores. Agradeço a cada um dos

envolvidos no processamento do material (triagem, montagem dos espécimes), e foram

muitos: Luquete, Lorena, Fábio Pacelhe, Lílian Suellen, Lorena Rosa, Ana, Tica, Caio,

Matheus, Mellina, sem vocês eu não teria conseguido finalizar, depois de tantas ajudas

isoladas, mutirões, isso foi possível. Agradeço ao Professor Magno Zazá (Magú) e Dr.

Newton Barbosa pelos apontamentos na qualificação.

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Aos professores do PPGCB/Unimontes, que tanto se dedicaram à minha

formação e à dos meus colegas: Marcílio, Maurício, Magú, Lemuca, Nésca, Ronaldo,

Dinho, Mário, Yule, Dario. A todo o pessoal de MoCcity. Começando pelos integrantes

da Zaca de Drape: Brown e Café, além da Leca. Aos colegas de sala: Bittencourt

(parceiro certo no kenturinha), Raquel, Renato, Thomáz, Paulo D’Angelis, Sara,

Bárbara Pacheco, Patrícia, Lucinélia, Tamires, Aline, Josy, Neto, Deisi, Francine,

Thiago e todos os outros, pelo convívio. Ao pessoal das resenhas dos laboratórios de

ecologia: Lôra, Luquete, André, Carol, Renata Xavier, João Cagão e todos os outros

colegas que tive o prazer de dividir aquele espaço, os momentos de café...

Ao LEI – Laboratório de Ecologia de Insetos e todos os seus integrantes: Dudú,

figura da melhor qualidade, presente desde as coletas até à revisão final do texto, não

precisa falar mais nada, valeu demais, é isso. Greeeeeemps (Fernanda Costa), da melhor

espécie, sempre me dando muita força, além das excelentes conversas e pelos excelentes

apontamentos e a rápida resposta nos dias de fechamento do texto. Spixo, apesar da

distância, parceiro sempre, pelos toques de escalada e pelos ótimos comentários, ainda

bem que calhou de estar por aqui no final dessa empreitada. Perillo e Cajurú, sempre

dispostos a ajudar no que for preciso, valeu demais por tudo meus amigos. À Lunita,

figura central na minha caminhada científica, desde as dicas no processo seletivo até

ajuda com o texto final, my brother! Bali-Ray, Arleu, Fábio, Alice, Ana, Lorena Rosa,

Lorena, Humberto, Marina Catão, Tica, Caio, Matheus, pelas trocas de experiêncas e

aprendizado. É muito legal ver a continuidade dos aprendizados, os mais novos

entendem o recado de quem está indo embora e dando continuidade a essa essência

única, que liga todos nós. Cotonete, meu amigo, obrigado por tudo nesses tempos,

nossas boas conversas e Marina Beirão, muito bom ter te conhecido. Ao Marcão

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Bornschein, recém pós-doc da ecologia aqui da UFMG, parceiro e amigo novo, fez uma

minuciosa correção da versão final, muito obrigado mesmo.

À Villa Parentoni (Villa), núcleo duro da ecologia na UFMG, obrigado pela

acolhida, minha casa na segunda metade do mestrado. Muito grato ao Professor Adriano

Pereira Paglia e, especialmente, ao Professor Marco Mello, que se dispôs a me receber

em sua disciplina/curso de Redes e por várias vezes em seu gabinete, sempre disponível

para me tirar dúvidas, me indicar caminhos; fico eternamente grato por me apresentar

este universo maravilhoso das Redes Complexas. Ao Rafael Almeida, com quem várias

tardes viraram noites na Villa, inúmeras discussões desde que eu fazia as análises

exploratórias e ao Rafael Pinheiro que, em breves e eficientes encontros, e-mails,

renderam muitas boas ideias. Espero encontrar mais com esses dois Rafaéis na minha

caminhada daqui pra frente. A todos os integrantes da Villa: Laura Gagliardi, Léo, Gabi,

Paloma, Ludmila, Emília, Vivi, Patrick, Capita, Jéssica, Marcela, Gabriel e tantos

outros.

Agradeço enormemente aos mirmecólogos que me ajudaram na determinação

taxonômica (taxonomia alfa) dos espécimes de formigas que compõe a base de dados

deste trabalho, Renata Bernardes Faria Campos (UFOP), Rodolfo Probst (MZUSP),

Flávio Camarota (UFU), Flávio Siqueira de Castro, Lílian Suellen.

Toda a turma do Curso de Campo do Pantanal ECOPAN-2014, pelos

aprendizados que vieram em excelente momento na minha formação, agradeço a todos

os colegas, professores e funcionários envolvidos, inesquecíveis momentos juntos.

Agradeço imensamente à minha família, alicerce fundamental para que eu

seguisse esse caminho, não sei como seria (ou se seria) sem eles: Pai, Mãe e Ruzman,

meu irmão. À minha namorada Bárbara Milagres, apoio sempre, compreensiva em

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todos os momentos, incondicionalmente ao meu lado, importantíssima para que tudo

fosse como é, é muito bom estar ao seu lado, será assim para sempre.

Agradeço à FAPEMIG e à CAPES por darem suporte a este trabalho. À

Unimontes, ao PPGCB e à Rede Matas Secas, por proporcionarem o desenvolvimento

deste trabalho e ao IEF, em especial ao Parque Estadual da Mata Seca, local da coleta

dos dados deste trabalho.

Agradeço a todos os que me ajudaram direta ou indiretamente e que por lapso

meu não tenha o seu nome aqui, meu muito obrigado.

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Altura das árvores determina a distribuição de formigas no dossel de

uma floresta tropical seca: O caso das formigas arborícolas

dominantes e a formação dos mosaicos de formigas

Antoniazzi-Jr, R.L.1,2,3; Ribeiro, S.P.3; Neves, F.S.1,2

1 Laboratório de Ecologia de Insetos, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de

Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil. 2 Programa de Pós-Graduação Stricto

Sensu em Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Montes Claros, Montes Claros, Minas

Gerais, Brasil. 3 Laboratório de Ecologia Evolutiva de Insetos de Dossel e Sucessão Natural,

Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente, Universidade Federal de Ouro

Preto, Ouro Preto, Minas Gerais, Brasil.

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Resumo

Compreender a dinâmica das comunidades de dossel continua a ser uma fronteira da

investigação científica, especialmente em Florestas Tropicais Secas. Além disso,

entender como as características das espécies influencia a estrutura de uma rede

ecológica é uma das questões mais importantes em ecologia, então, este estudo tem por

objetivo analisar a estrutura das comunidades de formigas no dossel das florestas

tropicais secas usando redes árvores-formigas. Vários fatores podem interferir na

distribuição das comunidades de formigas arbóreas e, em nosso trabalho, a altura das

árvores, a presença de nectários extraflorais e a conectividade das copas das árvores

foram os investigados para elucidar as redes árvores-formigas e a existência dos

mosaicos de formigas dominantes. A partir de coletas acumuladas de dois anos (duas

estações secas e duas estações chuvosas alternadas), nós construímos uma rede na qual

foram estabelecidas 1.116 interações entre 79 espécies de formigas e 150 árvores – de

27 espécies. Esta rede estabeleceu que as árvores mais altas são mais centrais na

comunidade, embora nectários extraflorais e conectividade entre as copas não

demonstraram efeitos significativos. A comunidade de formigas como um todo é

marcada pela predominância de espécies de formigas arborícolas territoriais, em que

seis espécies representam 48,59% da ocorrência total das espécies (439 interações),

estando presentes, no mínimo uma delas, em 148 das 150 árvores. A rede separada das

espécies dominantes são separadas em dois módulos estatisticamente consistentes: um

deles composto por Crematogaster goeldi, Camponotus melanoticus, Camponotus

arboreus e o outro por Camponotus blandus, Cephalotes pusillus, Camponotus

renggeri. Cada módulo destes está associado a uma altura típica das árvore, e em cada

um deles há duas espécies do gênero Camponotus, no entanto este par de espécies não

apresentam atividade de forrageamento em um mesmo horário, uma delas é tipicamente

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diurna e a outra noturna, ou seja, os módulos se separam por espécies de formigas que

usam árvores de altura específica (partição espacial do nicho) e, dentro de um mesmo

módulo, espécies territorialistas apresentam nichos temporais específicos (partição

temporal do nicho). Isto caracteriza os mosaicos de formigas em Florestas Tropicais

Secas.

Palavras-chave: estrutura do habitat, complexidade do habitat, exclusão competitiva,

conectividade de copas, nectários extraflorais, interação formiga-planta, sucessão

ecológica, redes complexas

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Abstract.

Understand the dynamics of canopy communities remains a frontier of research,

especially in Tropical Dry Forests. In addition, understand how the features of the

species influences the structure of an ecological network is one of the most important

issues in ecology, then this study aims to analyze the structure of ant communities in

tropical dry forest canopies using ant-trees networks. Several factors can interfere on the

distribution of arboreal ant communities and in our work, the height of the trees, the

presence of extrafloral nectaries and the connectivity of crowns, were investigated to

elucidate the ant-trees networks structure and the existence of the ant mosaics. Based on

accumulated collections of two dry seasons and two rainy seasons, we have built a

network in which were established 1,116 interactions between 79 ant species and 150

trees of 27 species. This network established that the tallest trees are more central in the

community, although extrafloral nectaries and connectivity among crowns do not show

significant effects. The ant community as a whole is marked by the dominance of

species of territorial arboreal ants, which are six species representing 48.59% of the

total species occurrence (439 interactions), present in 148 of the 150 total trees. We

found the network separated in two modules statistically consistent: one of them

Crematogaster goeldi, Camponotus melanoticus, Camponotus arboreus and the other

Camponotus blandus, Cephalotes pusillus, Camponotus renggeri. Each module have

typical tree height, and into each one there are two Camponotus species, but this

Camponotus pair are diurnal and nocturnal foragers, in other words, beyond the use of

specific tree height (spatial niche), they present unique temporal niches (day/night).

This features confirming the ant mosaics in tropical dry forests canopies.

Keywords: arboreal ants, habitat structure, habitat complexity, competitive exclusion,

connectivity crowns, extrafloral nectaries, ant-plant interaction

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Introdução

Muitos fatores podem afetar a organização das comunidades biológicas em

florestas (Leibold et al., 2010). Apesar dos avanços no conhecimento dos padrões e

mecanismos que determinam a alta diversidade associada ao dossel (Ellwood & Foster,

2004; Tanaka et al., 2010; Wardhaugh, 2014), os estudos neste sistema ainda são

escassos se comparados àqueles já realizados no solo (Moffet, 2013). Pelo menos

metade da diversidade de artrópodes encontrada em uma floresta está associada ao

dossel (e.g. Basset et al., 2001; Ellwood & Foster, 2004; Stork & Grimbacher, 2006;

Basset et al., 2012). Nesse contexto, o dossel se mantém como uma fronteira de

conhecimentos biológicos e ecológicos (Lowman, 2009) e, dentre os artrópodes

presentes neste habitat, as formigas recebem destaque, pois são os organismos com

maior abundância e biomassa (Hölldobler & Wilson, 1990), e podem representar entre

20 e 40% dos artrópodes presentes nesse habitat (Hunt, 2003).

Plantas e formigas estabelecem diversas relações, influenciando-se uns aos

outros direta ou indiretamente (Rico Gray & Oliveira, 2007). Essas relações variam de

antagonismos, como aquelas entre formigas cortadeiras e suas árvores hospedeiras

(Buckley, 1982), neutras em que a árvore é utilizada como área para forrageamento, até

mutualismos, como a que ocorre entre formigas e plantas que apresentam nectários

extraflorais (NEF’s; mirmecófilas) ou domácias (mirmecófitas) (Beattie & Hughes,

2002; Rico Gray & Oliveira, 2007). Rainhas de formigas podem ainda selecionar certas

espécies de árvores para nidificação pela emissão de sinais químicos ou visuais (Djiéto-

Lordon & Dejean, 1999). A seleção pela árvore pode ainda se dar de forma indireta,

relacionada, por exemplo, à presença de epífitas (Ellwood & Foster, 2004), uma vez que

as formigas encontram nessas plantas inquilinas recursos alimentares e sítio para

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nidificação. Uma única árvore de uma floresta tropical pode abrigar 47 espécies de

formigas associadas às suas bromélias epífitas (DaRocha et al., 2015).

Além de local para nidificação, formigas associadas ao dossel encontram nas

árvores fonte de alimento, como os nectários extraflorais (NEF’s). Além dos NEF’s,

outra importante fonte de alimento nas plantas está nos insetos trofobiontes,

normalmente pertencentes à ordem Hemiptera, secretores de honeydew, líquido rico em

açúcar e que é atendido por formigas de diferentes gêneros (Blüthgen et al., 2000;

Delabie, 2001). Muitos estudos buscam compreender os padrões na relação entre NEF’s

e formigas (Rosumek et al., 2009; Aguirre et al., 2013), seja do ponto de vista da defesa

da planta contra herbivoria e suas idiossincrasias (Heil, 2008; Muehleisen, 2013; Alves-

Silva & Del-Claro, 2014; Assunção et al., 2014), ou mesmo da busca pelo entendimento

das interações e suas consequências na organização da comunidade (Rosumek et al.,

2009; Rezende et al., 2014; Camarota et al., 2015).

Outras características da flora podem influenciar os padrões de distribuição das

formigas, seja na escala do indivíduo arbóreo ou na escala de comunidades de árvores,

como, por exemplo, o tamanho ou a riqueza de árvores (ver Ribas et al., 2003; Campos

et al., 2006; Dejean et al., 2008; Janda & Konečná, 2010; Tanaka et al., 2010, Dejean et

al., 2015). Árvores mais altas favorecem maior disponibilidade de recursos, como sítios

para nidificação (Campos et al. 2006, Costa et al., 2011, Powell et al., 2011, Klimes et

al., 2012), além de serem mais ricas em insetos herbívoros (ver Neves et al., 2013,

Neves et al., 2014), incluindo espécies que realizam trofobiose.

Além disso, as árvores podem estar isoladas ou conectadas a outras árvores, o

que pode implicar em diferenças na fauna associada, uma vez que a maior conexão

entre árvores, e consequente maior acesso aos recursos é fator estruturador da fauna

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arborícola para diversos taxa (Majer & Delabie, 1999; Koenig et al., 2007; Wilson et

al., 2007; Gove et al., 2009). Além disso, a fauna das árvores está associada à matriz em

que estão inseridas (Neves et al., 2012), mas independente dessas peculiaridades,

relacionadas à conectividade de copas e à matriz do entorno, árvores são recurso chave

para a manutenção e conservação de espécies de insetos, inclusive em ambientes

antropizados (Manning et al., 2006; Frizzo & Vasconcelos, 2013).

O padrão de distribuição de espécies de formigas nas copas das árvores pode

também ser determinado por fatores bióticos, como a dominância e hierarquia de usos

de recursos (Majer, 1972; Majer et al., 1994; Djiéto-Lordon & Dejean, 1999; Ribeiro et

al., 2013). Alguns destes padrões foram inicialmente descritos a partir da distribuição de

espécies de formigas dominantes e territorialistas em manchas nos dosséis de sistemas

agroflorestais tropicais, denominados “mosaicos de dominância de formigas” (Room,

1971; Majer, 1972; Leston, 1978). Esta distribuição é resultado do patrulhamento de

espécies dominantes e agressivas, permeadas por codominantes, subdominantes ou

crípticas (Majer & Delabie, 1993; Majer et al., 1994).

Estudos relacionados ao padrão de distribuição de formigas arbóreas são mais

frequentes em florestas úmidas e mais recentemente no cerrado (ver Lewis & Basset et

al., 2007; Campos et al. 2006; Costa et al. 2011; Camarota et al., 2015; DaRocha et al.,

2015), sendo que a investigação dos padrões de distribuição de formigas em florestas

tropicais secas limita-se a raros estudos (Neves et al., 2010; Castaño-Meneses, 2014).

As florestas tropicais secas (FTS’s) possuem sazonalidade marcante, com perda

de mais de 50% das folhas na estação seca (Sánchez-Azofeifa et al., 2005), são

naturalmente distribuídas em manchas inseridas em diferentes fitofisionomias (Prado &

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Gibbs, 1993; Werneck et al., 2012) e apresentam muitas singularidades (Pennington et

al., 2009).

Poucos trabalhos investigaram as dinâmicas de formigas arborícolas em

Florestas Tropicais Secas, Neves e colaboradores (2010) na mesma floresta em que esse

estudo foi realizado, demonstraram haver mudanças na composição de espécies entre

diferentes estágios sucessionais, ainda que a riqueza não se altere, igualmente não

afetada pela riqueza e densidade de árvores (proxies da heterogeneidade de habitat).

Resultados semelhantes foram encontrados por Marques e colaboradores (2016), no

entanto, em relação à composição de espécies de formigas entre os diferentes estágios

de sucessão, ficou constatado que a similaridade entre as espécies epigéicas e dos

troncos é maior em estágios iniciais de regeneração, sendo que no fragmento estudado

em que o estágio de sucessão é mais avançado, a similaridade entre as espécies que

forrageiam nos troncos e no solo é menor. Em um outro estudo em uma floresta tropical

seca do México, utilizando-se de fogging, foram encontrados predominantemente

formigas dos gêneros Crematogaster (maior em ocorrência), Camponotus (maior em

diversidade), Pseudomyrmex e Cephalotes.

Diversos estudos têm se apropriado das ferramentas de análises de redes

complexas para investigar as características relacionadas à organização e estrutura das

interações biológicas, na tentativa de entender melhor os padrões e processos aos quais

os organismos estão submetidos (e.g., Proulx et al., 2005; Bascompte, 2007; Barabási,

2009; Bascompte, 2009; Butts, 2009; Ings et al., 2009). Utilizando as redes complexas

podemos compreender de uma forma mais ampla como as espécies alvo interagem,

adotando parâmetros de topologia e/ou estrutura das redes, tais como, modularidade,

aninhamento, conectância, centralidade (ver Petchey et al., 2008; Bascompte, 2010;

Mello et al., 2011; Weng et al., 2013). A topologia de cada rede é definida pela maneira

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que as interações são distribuídas entre as espécies e pode ser usada para entender os

processos ecológicos e evolutivos estabelecidos entre plantas e animais (Bascompte et

al., 2003). Espécies que estabelecem maior número de interações são mais importantes

e reconhecidas como mais centrais nas redes em que estão presentes como, p.e., em

redes de formigas (Gonzales et al., 2009; Dáttilo, 2013). A maior centralidade se deve

às características biológicas, como a presença de recursos, sejam alimentares ou não, ou

devido à sua elevada abundância e previsibilidade no ambiente, o que propicia a maior

frequência de interações. Altas frequências de interações podem levar ao domínio dos

recursos, exercendo alta influência nos demais membros da rede (Gonzales et al., 2009).

Entender como as características das espécies influenciam a estrutura de uma

rede ecológica é uma das mais importantes questões em ecologia (Sutherland et al.,

2013), assim, propomos a seguinte questão geral para o desenvolvimento deste trabalho:

Quais mecanismos determinam as características das redes de interações entre espécies

de formigas e árvores e como se estruturam os padrões de dominância de formigas?

Para responder a esta pergunta, propomos as seguintes hipóteses: (I) As redes entre

árvores e formigas são modulares, uma vez que as espécies de árvores que possuem

NEF’s devem manter formigas dominantes e territorialistas, sendo de baixo

aninhamento e, além disso, muitas espécies realizam poucas interações (baixa

conectância), havendo também alta exclusão competitiva e a formação de mosaicos de

dominância (altos valores de c-score); (II) Árvores mais altas, mais conectadas e de

espécies que tenham NEF’s são mais importantes nas redes, ou seja, possuem maior

centralidade, não sendo dependente do estágio de sucessão em que a árvore se encontra.

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Material e Métodos

Área de Estudo

O estudo foi realizado no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS; 14°48’36” –

14°56’12” S e 43°55’12” – 44°04’12”W; 493m a.n.m.), vale do rio São Francisco, norte

do Estado de Minas Gerais. O clima da região é Tropical Sazonal, caracterizado por

uma longa estação seca, de maio a outubro (Peel, 2007). A temperatura média anual é

de 25,1 ˚C e a precipitação média anual é 818 ± 242 mm (média ± desvio-padrão),

concentrando-se na estação chuvosa, entre novembro e abril. O PEMS possui área total

de 15.466 ha, compostas por zonas de intenso uso do solo, agricultura ou pecuária, na

forma de fazendas e pequenas propriedades, ou pela urbanização, na expansão de

cidades e pequenas vilas.

A vegetação original predominante nas UCs é a floresta tropical seca (FTS),

crescendo em solos predominantemente férteis e planos. As FTSs são dominadas por

árvores decíduas que perdem aproximadamente 90-95% das suas folhas durante a

estação seca (Pezzini et al., 2014). Efetuamos parte do estudo em área com essa floresta,

inalterada há pelo menos 60 anos, com árvores emergentes que ultrapassam 20 m de

altura e apresentam um dossel mais estruturado, além da formação de um sub-bosque

característico, com reduzida entrada de luz na estação úmida e baixa densidade de

árvores novas e lianas. Efetuamos a outra parte do estudo em área que teve uso como

pastagem há quase 15 anos. Esta área é constituída por árvores que raramente atingem 8

m de altura, intercaladas por herbáceas e gramíneas, não apresentando o estrato de sub-

bosque (ver Madeira et al., 2009).

Desenho Amostral

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Ao longo de um transecto de 7 km, selecionamos dez parcelas de 20 m x 50 m

cada (0,1 ha), cinco parcelas na área considerada como estágio inicial, com distúrbio

antrópico recente e cinco em uma área considerada como estágio tardio, sem distúrbios

antrópicos há pelo menos 60 anos (ver Madeira, 2009). Em cada parcela, selecionamos

árvores nas extremidades e no centro da parcela, três em cada um desses setores

totalizando 15 árvores por parcelasão 75 árvores por estágio e 150 árvores no total. As

árvores selecionadas possuiam CAP (circunferência à altura do peito) de no mínimo 15

cm e são distantes, pelo menos, 5m entre si. Todas as parcelas possuem a mesma

topografia (Pezzini et al., 2014).

Figura 1: Locais de coleta. A: Parcelas do estágio inicial (early) e parcelas do estágio

tardio (late). B: Localização do Parque Estadual da Mata Seca no Brasil. C: Parque

Estadual da Mata Seca.

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Amostragem de Formigas

Os trabalhos de campo foram realizados em quatro campanhas: setembro de

2010, fevereiro e setembro de 2011 e em fevereiro de 2012. Coletamos formigas nas

copas das 150 árvores selecionadas, em cada campanha, acessando a das árvores

menores do que 7 m com escadas e a das com sete ou mais metros de altura mediante

técnicas de escalada individual com corda (Single Rope Technique – SRT; Neves et al.

2014).

Para as coletas das formigas arborícolas, utilizamos duas técnicas de

amostragem complementares: pitfall arbóreo e batimento utilizando um guarda-chuva

entomológico (ver Ribeiro et al., 2005; Campos et al., 2006). Os pitfalls arbóreos são

potes plásticos de 15 cm de diâmetro contendo água e detergente, que permanecem por

48 h em campo. Em cada uma das árvores instalamos dois pitfalls arbóreos, somando-se

30 pitfalls por parcela e 300 pitfalls em cada campaha de coleta. O batimento com

guarda-chuva entomológico consistiu em dispor um lençol em forma de funil com um

saco plástico aderido à sua boca logo abaixo dos ramos das árvores (ver Neves et al.,

2014). Fizemos os batimentos nas mesmas árvores em que instalamos os pitfalls, sendo

sempre 10 batidas em três conjuntos de ramos de cada uma das árvores, totalizando 30

batidas por árvore em cada campanha.

No laboratório, triamos, montamos e identificamos até ao menor nível

taxonômico possível os espécimes de formigas amostradas. A identificação das espécies

seguiu Bolton et al. (1994), Baccaro et al. (2015), Antweb (http://www.antweb.org),

AntCat (Bolton, 2014; http://antcat.org) e Antwiki (http://www.antwiki.org). Todo o

material está depositado no Laboratório de Ecologia de Insetos (LEI), Instituto de

Ciências Biológicas (ICB), Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG), Belo

Horizonte, Minas Gerais, Brasil.

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Estrutura da árvore

As árvores foram identificadas ao nível de espécie ou gênero (morfoespécie).

Além disso, em cada uma das 150 árvores amostradas, estimamos visu almente a altura

dos indivíduos e mensuramos a conectividade entre as copas, que é a contagem do

número de vezes que folhas, ramos e/ou troncos de uma árvore toca a vizinha.

Identificando a árvore, utilizamos o guia “World List of Angiosperm Species with

Extrafloral Nectaries” (Keeler, 2015) e dados da literatura (e.g., Rivera, 2000;

Gonzalez, 2011; Gonzalez, 2013) para determinar se nas espécies amostradas os

nectários extraflorais (NEF’s) estão presentes ou ausentes.

Análises Estatísticas e de Redes Complexas

Primeiramente, construímos uma curva de acúmulo de espécies de formigas para

a verificação da suficiência amostral (Colwell et al., 2004). Utilizamos o número de

espécies registradas em função do número de árvores amostradas e realizamos 10.000

randomizações para gerar os intervalos de confiança, utilizando o programa estatístico R

3.1.1 (R Core Team, 2014), pacotes Vegan (Oksanen et al., 2015) e GGPLOT2

(Wickham, 2009). Em seguida, extraímos a porcentagem do número total de espécies de

formigas observado em relação ao número de total de espécies de formigas estimado

pelo índice Jackknife de primeira ordem. O cálculo da riqueza por meio desse índice é

baseado na frequência de espécies e têm demonstrado uma maior fidelidade em

comparação a outros estimadores em relação à riqueza total de espécies amostradas na

comunidade (Chiarucci et al., 2003). Dessa forma, a comparação entre o observado e o

esperado pelo estimador nos informa se o esforço amostral utilizado no estudo (número

de amostras) foi suficiente para representar as espécies que ocorreram no local.

Para as análises de redes complexas, definimos duas redes, a rede geral (árvores-

espécies de formigas), que inclui todos os indivíduos arbóreos e as ocorrências de

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formigas acumuladas ao longo dos quatro períodos de amostragem e a rede de

dominantes (árvores-espécies de formigas dominantes), que é subconjunto da rede geral.

Para a determinação das formigas dominantes, utilizamos o critério de altas frequências

nas amostras (Majer & Delabie, 1994; Dáttilo et al., 2014a; Camarota et al., 2015),

considerado as espécies que estiveram presentes em mais de 15% das árvores e que

representam mais de 5% das ocorrências totais em relação a todas as outras espécies.

Para cada uma das redes, construímos uma matriz A, nas quais Aij representa uma

interação entre a árvore i e a espécie de formiga ou espécie de formiga dominante j

(Bascompte et al., 2003). Construímos, separadamente, a rede árvores-espécies de

formigas dominantes, a fim de investigar com maiores detalhes seus padrões de

distribuição no dossel estudado. Para descrever a topologia e estrutura da rede,

calculamos para as redes (árvores-formigas não dominantes e árvores-formigas

dominantes) as seguintes métricas: centralidade por grau, conectância, aninhamento e

modularidade, c-score.

Como medida da importância relativa da árvore para a estrutura da rede geral

utilizamos a métrica de centralidade por grau (Ci= ki / km), em que ki é o grau do vértice

e km é o grau máximo da rede (km = R – 1), sendo R o número total de vértices da rede.

Então, a centralidade por grau nos fornece o número de interações de cada vértice, seja

o indivíduo arbóreo ou a espécie de formiga. Nós calculamos ainda os valores de

conectância (C), que são dados pela proporção das interações que são realizadas em

relação a todas as interações possíveis dentro da rede (Jordano, 1987), utilizando o

programa Pajek (versão 3.15; Batagelj & Mrvar [1998]).

Para determinar se a espécie de formiga enquadra-se em um padrão consistente

com a exclusão competitiva, nós usamos o índice de coocorrência (c-score) (Stone &

Roberts, 1990). Ele é baseado no número médio de interações para cada par de espécies

22

únicas, variando de 0-1. Altos valores de c-scores indicam que a espécie é altamente

exclusiva e distribuída de forma não aleatória na rede. Baixos valores de c-score

indicam que as duas espécies em questão coocorrem mais frequentemente do que o

esperado ao acaso (Gotelli, 2000). Os valores de C-score e os grafos bipartidos das

redes foram gerados utilizando o pacote BIPARTITE (Dormann et al., 2008; Dormann

et al., 2009; Dormann; 2011) no programa estatístico R 3.1.1 (R Core Team 2014).

Para testar a hipótese que trata das métricas das redes, buscamos investigar se os

padrões de distribuição das interações das redes estudadas são não aleatórios, utilizando

duas métricas: aninhamento e modularidade. O aninhamento nos permite testar se a rede

é aninhada, na qual espécies com poucas interações são conectadas com espécies com

muitas interações em grupos coesos. Nós usamos a métrica NODF (Almeida-Neto et al.,

2008) para estimar o valor de aninhamento das redes, utilizando o programa Aninhado3

(Guimarães & Guimarães, 2006), realizando 1.000 randomizações dos modelos nulos.

Esta métrica varia de 0-100, em que 0 é não aninhado e 100 é perfeitamente aninhado.

A modularidade nos permite estimar o grau com que os grupos (módulos) de espécie

interagem mais entre si do que com espécies de outro módulo, utilizando a métrica M

de Barber (Barber, 2007). O valor de M varia de 0 (estrutura não modular ou muitas

interações entre os módulos) a 1 (estrutura fortemente modular, poucas interações entre

os módulos) (Olesen et al., 2007). Nós calculamos o índice M otimizado pelo algoritmo

SA (Kirkpatrick et al., 1983), com 1.000 randomizações, utilizando o programa

MODULAR (Marquiti et al., 2014). Nós testamos a significância da modularidade de

cada rede por meio da simulação de 1.000 redes geradas por dois diferentes modelos

nulos para avaliar se os valores observados de modularidade foram maiores do que o

esperado pelos padrões aleatórios de interação. No primeiro modelo nulo, cada célula na

matriz tem a mesma probabilidade de ser ocupada (Atmar & Patterson, 1993), enquanto

23

que no segundo modelo nulo há o controle do número de interações por espécie na rede

e, portanto, a probabilidade de uma interação ocorrer é proporcional ao número de

interações possíveis (Bascompte et al., 2003).

Para verificar o efeito das características da árvore na centralidade por grau,

construímos um modelo linear generalizado (GLM) utilizando a medida de centralidade

por grau de cada árvore da rede geral como variável resposta, e as variáveis altura da

árvore, conectividade entre copas e presença de NEF como variáveis explicativas. Para

a construção do GLM, criamos primeiramente os modelos completos e a análise de

resíduos para testar a adequação ideal da distribuição de erros (Crawley, 2013).

Posteriormente, variáveis explicativas não significativas foram excluídas do modelo até

a obtenção do modelo mínimo adequado (Crawley, 2013). O GLM foi realizado

utilizando o programa estatístico R 3.1.1 (R Core Team 2014).

24

Resultados

Mirmecofauna

No total, amostramos 79 espécies de formigas pertencentes a oito subfamílias e a

26 gêneros. A subfamília Myrmicinae foi a que apresentou a maior riqueza de espécies

(34 espécies), seguida por Formicinae (14 espécies), Pseudomyrmecinae (13 espécies),

Dolichoderinae (dez espécies), Ectatomminae (três espécies), Dorylinae e Ponerinae

(duas espécies cada) e Heteroponerinae (uma espécie; Tabela 1). A subfamília

Myrmicinae representa 43,04% do total amostrado, sendo que as quatro subfamílias

mais ricas em espécie somam 89,87% de todas as espécies amostradas. Os gêneros mais

ricos em espécies foram Pseudomyrmex (13 espécies), Camponotus e Cephalotes

(ambos com 10 espécies, cada), Pheidole (7 espécies) e Crematogaster (6 espécies)

(Tabela 1). A partir da curva de acumulação de espécies (Figura 1), nota-se que há

tendência à estabilização. O Jackknife de primeira ordem estimou um total de 99

espécies para a área amostrada (eficiência amostral de 80%).

A espécie mais frequente foi Crematogaster goeldii Forel, 1903, representando

10,51% de todas as ocorrências e presente em 34,20% das árvores ao longo de todas as

coletas. Demais espécies frequentes foram Camponotus blandus (Smith, 1858) (9,88%

do total de ocorrências e presente em 32,15% das árvores), Cephalotes pusillus (Klug,

1824) (9,02% do total de ocorrências e presente em 29,35% das árvores); Camponotus

melanoticus Emery, 1894 (7,41% do total de ocorrências e presente em 24,11% das

árvores); Camponotus arboreus (Smith, 1858) (6,26% do total de ocorrências e presente

em 20,37% das árvores) e Camponotus rengeri Emery, 1894 (5,51% do total de

ocorrências e presente em 17,94% das árvores) (Tabela 1). Estas seis espécies foram

consideradas como as espécies dominantes no sistema, pois acumulam um total de

25

48,59% da frequência de todas as interações e em 98.7 % das árvores no mínimo uma

dessas seis espécies estava presente.

Figura 2: Curva de acumulação de espécies de formigas registradas nas 150 árvores

amostradas em Floresta Tropical Seca, no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), norte

de Minas Gerais, sudeste do Brasil.

26

Tabela 1: Espécies de formigas amostradas em Floresta Tropical Seca no Parque

Estadual da Mata Seca (PEMS), norte de Minas Gerais, sudeste do Brasil, com o

respectivo código (“Cod.”) utilizado nos grafos. “Freq. 1” se refere à frequência de

ocorrência (%) de cada espécie em relação ao total de ocorrências. “Freq. 2” se refere à

frequência (%) de árvores ocupadas pela espécie de formigas em relação ao total de

árvores (= 150). “Centralidade” se refere à centralidade por grau de cada espécie de

formiga. Os asteriscos indicam as espécies sugeridas como dominantes nesse sistema.

Subfamília/Espécie Cod. Freq. 1 Freq. 2 Centralidade

Dolichoderinae

Azteca sp.1 Aztsp1 0.06% 0.19% 1

Azteca instabilis (Smith, 1862) Aztins 1.15% 3.74% 12

Dolichoderus sp.1 Dolsp1 0.23% 0.75% 4

Dolichoderus sp.2 Dolsp2 0.06% 0.19% 1

Dolichoderus lutosus (Smith, 1858) Dollut 1.21% 3.93% 12

Dorymyrmex sp.1 Dorsp1 0.23% 0.75% 4

Forelius brasiliensis (Forel, 1908) Forbra 0.34% 1.12% 6

Linepithema sp.1 Linsp1 0.06% 0.19% 1

Tapinoma sp.1 Tapsp1 0.46% 1.50% 8

Tapinoma sp.2 Tapsp2 0.06% 0.19% 1

Dorylinae

Eciton sp.1 Ecisp1 0.11% 0.37% 2

Labidus praedator (Smith, 1858) Labpra 0.11% 0.37% 2

Ectatomminae

Ectatomma muticum Mayr, 1870 Ectmut 0.34% 1.12% 6

Gnamptogenys striatula Mayr, 1884 Gnastr 0.06% 0.19% 1

Gnamptogenys sulcata (Smith, 1858) Gnasul 0.17% 0.56% 2

Formicinae

Brachymyrmex sp.1 Brasp1 0.11% 0.37% 2

Brachymyrmex sp.2 Brasp2 0.11% 0.37% 2

Camponotus sp.1 Camsp1 0.46% 1.50% 8

* Camponotus arboreus (Smith, 1858) Camarb 6.26% 20.37% 56

Camponotus atriceps (Smith, 1858) Camatr 3.50% 11.40% 43

* Camponotus blandus (Smith, 1858) Cambla 9.88% 32.15% 79

Camponotus bonariensis Mayr, 1868 Cambon 0.40% 1.31% 7

* Camponotus melanoticus Emery, 1894 Cammel 7.41% 24.11% 79

* Camponotus renggeri Emery, 1894 Camren 5.51% 17.94% 60

Camponotus senex (Smith, 1858) Camsen 2.24% 7.29% 29

Camponotus substitutus Emery, 1894 Camsub 3.10% 10.09% 37

Camponotus vittatus Forel, 1904 Camvit 4.48% 14.58% 48

Myrmelachista sp.2 Myrsp2 0.11% 0.37% 2

Myrmelachista bambusarum Forel, 1903 Myrbam 0.46% 1.50% 8

Heteroponerinae

Acanthoponera mucronata (Roger, 1860) Acamuc 0.11% 0.37% 2

27

Myrmicinae

Acromyrmex sp.1 Acrsp1 0.11% 0.37% 2

Cephalotes sp.1 Cepsp1 0.34% 1.12% 6

Subfamília/Espécie Código Freq. 1 Freq. 2 Centralidade

Cephalotes sp.2 Cepsp2 0.23% 0.75% 4

Cephalotes sp.3 Cepsp3 0.06% 0.19% 1

Cephalotes atratus (Linnaeus, 1758) Cepatr 2.76% 8.97% 37

Cephalotes maculatus (Smith, 1876) Cepmac 2.41% 7.85% 30

Cephalotes minutus (Fabricius, 1804) Cepmin 2.24% 7.29% 20

Cephalotes pavonii (Latreille, 1809) Ceppav 0.75% 2.43% 8

Cephalotes pellans De Andrade & Baroni

Urbani, 1999 Ceppel

0.57% 1.87% 8

Cephalotes persimilis De Andrade & Baroni

Urbani, 1999 Cepper

0.11% 0.37% 2

* Cephalotes pusillus (Klug, 1824) Ceppus 9.02% 29.35% 72

Crematogaster sp.1 Cresp1 1.15% 3.74% 16

Crematogaster sp.2 Cresp2 0.29% 0.93% 2

Crematogaster sp.3 Cresp3 0.29% 0.93% 5

Crematogaster sp.4 Cresp4 0.06% 0.19% 1

* Crematogaster goeldii Forel, 1903 Cregoe 10.51% 34.21% 93

Crematogaster quadriformis Roger, 1863 Crequa 0.17% 0.56% 3

Cyphomyrmex sp.1 Cypsp1 0.17% 0.56% 3

Nesomyrmex costatus (Emery, 1896) Nescos 0.11% 0.37% 2

Nesomyrmex vicinus (Mayr, 1887) Nesvic 0.06% 0.19% 1

Pheidole sp.1 Phesp1 0.17% 0.56% 3

Pheidole sp.10 Phesp6 0.11% 0.37% 1

Pheidole sp.6 Phesp7 0.06% 0.19% 1

Pheidole sp.7 Phesp8 0.06% 0.19% 1

Pheidole sp.8 Phsp10 0.06% 0.19% 2

Pheidole flavens Roger, 1863 Phefla 0.29% 0.93% 5

Pheidole radoszkowskii Mayr, 1884 Pherad 0.98% 3.18% 17

Rogeria sp.1 Rogsp1 0.06% 0.19% 1

Solenopsis sp.1 Solsp1 0.06% 0.19% 1

Solenopsis sp.2 Solsp2 0.06% 0.19% 1

Solenopsis sp.3 Solsp3 0.06% 0.19% 1

Solenopsis sp.4 Solsp4 0.06% 0.19% 1

Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) Wasaur 0.34% 1.12% 5

Wasmannia lutzi Forel, 1908 Waslut 0.23% 0.75% 4

Ponerinae

Neoponera villosa (Fabricius, 1804) Neovil 0.46% 1.50% 8

Odontomachus bauri Emery, 1892 Odobau 0.06% 0.19% 1

Pseudomyrmecinae

Pseudomyrmex sp.1 Psesp1 0.23% 0.75% 4

Pseudomyrmex sp.2 Psesp2 0.06% 0.19% 1

Pseudomyrmex sp.3 Psesp3 0.06% 0.19% 1

Pseudomyrmex elongatus (Mayr, 1870) Pseelo 0.11% 0.37% 2

28

Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) Psegra 3.91% 12.71% 52

Pseudomyrmex lizeri (Santschi, 1922) Pseliz 1.84% 5.98% 28

Pseudomyrmex maculatus (Smith, 1855) Psemac 1.55% 5.05% 27

Pseudomyrmex oculatus (Smith, 1855) Pseocu 2.01% 6.54% 24

Subfamília/Espécie Código Freq. 1 Freq. 2 Centralidade

Pseudomyrmex pallidus (Smith, 1855) Psepal 2.58% 8.41% 29

Pseudomyrmex schuppi (Forel, 1901) Psesch 3.56% 11.59% 41

Pseudomyrmex tenuis (Fabricius, 1804) Pseten 0.06% 0.19% 1

Pseudomyrmex termitarius (Smith, 1855) Pseter 0.40% 1.31% 7

Pseudomyrmex unicolor (Smith, 1855) Pseuni 0.29% 0.93% 5

29

Flora

Das 150 árvores selecionadas, 123 foram identificadas, totalizando 27 espécies,

incluídas em nove famílias. As famílias mais ricas em espécies foram Fabaceae (10

espécies), Bignoniaceae (quatro espécies), Anacardiaceae e Apocinaceae (três espécies,

cada) (Tabela 2).

Apesar da maior riqueza de Fabaceae, apenas 20% das árvores amostradas

pertenceram a esta família, sendo que Bignoniaceae representou 30% do total de árvores

amostradas e Anacardiaceae 18%. Estas três famílias representaram 68% de todas as

árvores amostradas. Do total de árvores, 27 foram de Handroanthus chrysotrichus

(Mart. ex A. DC.) Mattos (Bignoniaceae), 25 de Myracrodruon urundeuva Allemão

(Anacardiaceae), 15 de Handroanthus ochraceus (Cham.) Mattos (Bignoniaceae) e 11

de Senegalia polyphylla (DC.) Britton (Fabaceae). Do total de árvores, 47% possuíram

NEF’s, pertencentes a 11 espécies; as espécies em que os NEF’s estão ausentes (16)

representam 35% das árvores (Tabela 2).

30

Tabela 2: Espécies de árvores amostradas em Floresta Tropical Seca no Parque

Estadual da Mata Seca (PEMS), norte de Minas Gerais, sudeste do Brasil. “Qtde.”

representa a quantidade de árvores amostradas por espécie; “NEF” representa a

presença (S) ou ausência (N) de Nectário Extrafloral (NEF’s); “Freq.” representa a

frequência (%) de árvores amostradas em relação ao total de árvores (= 150).

Subfamília/Espécie Qtde. NEF Freq.

Anacardiaceae

Myracrodruon urundeuva Allemão 25 N 16.67%

Schinopsis brasiliensis Engl. 1 N 0.67%

Spondias tuberosa Arruda 1 N 0.67%

Apocynaceae

Aspidosperma parvifolium A. DC. 3 S 2.00%

Aspidosperma polyneuron Müll. Arg. 3 S 2.00%

Aspidosperma pyrifolium Mart. 1 S 0.67%

Bignoniaceae

Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex A. DC.) Mattos 27 S 18.00%

Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos 2 S 1.33%

Handroanthus ochraceus (Cham.) Mattos 15 S 10.00%

Tabebuia reticulata A.H. Gentry 1 N 0.67%

Boraginaceae

Auxemma oncocalyx (Allemão) Baill. 1 N 0.67%

Patagonula bahiensis Moric. 1 N 0.67%

Burseraceae

Commiphora leptophloeos (Mart.) J.B. Gillett 3 N 2.00%

Combretaceae

Combretum duarteanum Cambess. 6 N 4.00%

Terminalia fagifolia Mart. 1 S 0.67%

Fabaceae

Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis 2 S 1.33%

Goniorrhachis marginata Taub. 1 N 0.67%

Machaerium acutifolium Vogel 2 N 1.33%

Mimosa hostilis (Mart.) Benth. 1 N 0.67%

Piptadenia sp. 1 N 0.67%

Plathymenia reticulata Benth. 2 S 1.33%

Platymiscium blanchetii Benth. 3 N 2.00%

Prosopis sp. 3 S 2.00%

Senegalia polyphylla (DC.) Britton 11 S 7.33%

Senna spectabilis (DC.) H.S. Irwin & Barneby 4 N 2.67%

Flacourtiaceae

Casearia selloana Eichler 1 N 0.67%

Malvaceae

Pseudobombax marginatum (A. St.-Hil., Juss. & Cambess.) A.

Robyns 1 N 0.67%

31

Não identificadas

NI 27 ? 18.00%

32

Redes complexas

Registramos um total de 1.116 interações estabelecidas entre as 79 espécies de

formigas e 150 árvores (Figura 2). Essa rede geral apresentou conectância de 0,09, c-

score de 0,61, aninhamento de 10,2 e modularidade de 0,31, formando seis módulos (p

< 0,05; para os dois modelos nulos).

33

Figura 3: Rede de interações entre indivíduos de árvores (esquerda) e espécies de

formigas (direita), amostradas em Floresta Tropical Seca, no Parque Estadual da Mata

Seca (PEMS), norte de Minas Gerais, sudeste do Brasil. As espécies estão organizadas

de acordo com a centralidade e a proximidade dos conjuntos de pares de espécies com

os quais se relacionam. A espessura das barras indica a centralidade de cada espécie.

34

Verificamos um efeito da altura da árvore na centralidade, entretanto esse efeito

é influenciado pelo estágio sucessional que a árvore esta presente (Tabela 3).

Encontramos influência negativa da altura das árvores na centralidade por grau quando

a árvore esta presente no estágio inicial e uma influência positiva na centralidade

quando a árvore está presente no estágio tardioda árvore (Figura 3;), ou seja, árvores

menores presentes no estágio inicial possuem maior importância para a rede

(centralidade x altura), e o efeito é contrário no estágio tardio, quanto mais alta a árvore

nestes ambientes de floresta, maior é a sua importância na rede. No entanto, a

conectividade das copas e a presença de nectários extraflorais (NEF’s) não determinam

o grau de centralidade do indivíduo arbóreo (p > 0.05, Tabela 3).

Tabela 3: Resultado do Modelo Linear Geralizado (GLM) relacionando a riqueza de

formigas às variáveis explicativas (Altura das árvores, Conectância entre copas,

Espécies de árvores com NEF’s, Estágio sucessional), na Floresta Tropical Seca

(TDF’s) estudada, Parque Estadual da Mata Seca, Manga, MG.

Variáveis explicativas Desvio p

Altura 15,38 < 0,01

Conectância 0,05 0,81

NEF’s 0,33 0,57

Estágio Sucessional 1,40 0,24

35

Figura 4: Centralidade por grau das espécies de formigas em função da altura das

árvores no estágio inicial e tardio (círculos vazios representam árvores do estágio inicial

e círculos cheios as árvores do estágio tardio) em uma Floresta Tropical Seca, Parque

Estadual da Mata Seca (PEMS), Manga, Minas Gerais.

Para a rede das seis espécies dominantes (Figura 4), registramos um total de 439

interações, conectância de 0,49, C-score de 0,38, aninhamento de 49,73 e modularidade

(p < 0,05) de 0,28, formando dois módulos. As alturas das árvores foram dispostas em

um gráfico à esquerda da rede de interações (Figura 4), sendo dessa maneira possível

visualizar a relação das alturas com os módulos, uma vez que os vértices são arranjados

no grafo em relação às interações que estabelecem. Sendo assim, o módulo formado por

Ca. arboreus, Ca. melanoticus e Cr. goeldii associa-se a árvores com alturas médias de

9,99 m (desvpad = 5,3 m), mais altas do que as árvores relacionadas ao módulo formado

por Ca. blandus, Ce. pusillus e Ca. renggeri associado a árvores mais baixas, com

36

médias de 6,64 m (desvpad = 3,41 m) (Figura 4). Além disso, os valores de C-score

foram determinados especificamente para cada um dos pares de espécies de formigas do

gênero Camponotus que forrageiem tipicamente no mesmo período (dia/noite).

Diversos trabalhos (XXXXXXX) determinaram horários típicos de forrageamento para

as espécies aqui estudadas, sendo Ca. arboreus (Módulo I) e Ca. blandus (Módulo II)

relacionadas à atividade de forrageamento tipicamente diurna, enquanto que Ca.

melanoticus (Módulo I) e Ca. renggeri (Módulo II) são relacionadas a atividades de

forrageamento tipicamente noturna. Então, os valores de C-score para o par de atividade

diurna é 0,77, enquanto que o par que compartilha do período noturno é 0,42.

37

Figura 5: Grafo da rede de interação entre indivíduos de árvores (esquerda) e espécies

de formigas dominantes (direita) amostradas em Floresta Tropical Seca no Parque

Estadual da Mata Seca (PEMS)’. O gráfico lateral à esquerda representa a altura das

árvores; a linha tracejada vermelha indica a média de altura das árvores em que as

espécies do módulo I (à direita) foram coletadas (6,64 m +/- 3,41 m) e a linha azul

indica a média de altura das árvores em que as espécies do módulo II foram coletadas

(9,99 m +/- 5,3 m). A espessura das barras representa a centralidade de cada espécie de

formiga ou indivíduo arbóreo.

I

II

38

Discussão

A altura da árvore é um mecanismo importante para a determinação da

centralidade por grau na rede de interações, entretanto esse efeito é dependente das

características do habitat de entorno da árvore, ou seja, a estrutura da vegetação

associada ao tempo de regeneração da área. No estágio inicial o efeito é negativo,

árvores menores possuem maior centralidade e maior importância na rede e, no estágio

tardio, o efeito é positivo, ou seja, árvore maiores possuem maior centralidade e

consequentemente maior importância no sistema. Esse efeito contrário se deve ao fato

de espécies de solo forragearem nas árvores baixas no estágio inicial, aumentando o

número de interações e a centralidade na rede. Em árvores maiores no estágio inicial

ocorre o estabelecimento de formigas agressivas que impedem o acesso de formigas de

solo, diminuindo a importância da árvore na rede de interações. No estágio avançado o

efeito é contrário já que árvores maiores possuem maior importância na rede, ou seja,

um maior número de interações. Esse padrão se deve ao fato de espécies dominantes e

territorialistas permitirem que espécies arborícolas submissas forrageiem mas não

nidifiquem nessas árvores (ver Klimes et al. 2015). Estudos anteriores realizados no

sub-bosque da mesma área demonstram uma mudança da composição de espécies de

formigas arborícolas com o avanço da sucessão (Neves et al. 2009, Marques et al.

2016). Assim formigas oportunistas de solo não são encontradas forrageando em

árvores presentes no estágio avançado de sucessão. Estudos evidenciaram que árvores

maiores suportam uma maior riqueza de formigas no cerrado (Costa et al., 2011) e em

áreas de florestas úmidas (Campos et al., 2006; Lourenço et al., 2015), o que está

relacionado à maior densidade de ninhos em árvores maiores e em estágios avançados

de sucessão (Klimes et al. 2012, 2015).

39

No presente estudo não verificamos o efeito da conectividade entre as copas das

árvores ou da presença de NEF’s na importância da árvore na rede de interações. Em

outros sistemas, verificou-se que a conectividade entre as copas das árvores é um dos

fatores que determina a fauna de formigas arborícolas (Majer & Delabie, 1999; Gove &

Majer, 2006), contudo não encontramos as mesmas evidências em nosso trabalho.

Árvores mais baixas e pouco conectadas podem estar relacionadas a espécies de

formigas oportunistas ou que nidificam no solo (Gove & Majer, 2006; Martinez, 2015),

inclusive este padrão de uso foi confirmado em árvores da mesma área de estudo do

presente trabalho (Neves et al., 2010). Similarmente, Marques et al. (2016)

confirmaram uma maior similaridade de formigas de solo e de arbóreas em estágios

iniciais de sucessão. Dentre as espécies amostradas em nosso estudo, encontramos

espécies descritas como tipicamente predadoras generalistas epigéicas (Brandão et al.,

2011), como, p.e., Ectatomma muticum e Odontomachus bauri. Outras, como as

formigas de correição (Labidus praedator e Eciton sp.1) e até as myrmicines

generalistas (e.g., Pheidole spp., Solenopsis spp., Wasmmania spp., Rogeria spp.) que

também estão relacionadas tipicamente à fauna epigéica. Assim, a conectividade pode

ter pouca importância na rede devido à manutenção, em árvores mais baixas, de

espécies tipicamente de solo.

Quanto à baixa importância das árvores com NEF’s na rede, Camarota et al.

(2015) igualmente não detectaram diferenças na comunidade de formigas entre espécies

de árvores com e sem nectários extraflorais no cerrado. Além disso, verificaram que a

maioria das espécies pertencentes aos gêneros Cephalotes e Pseudomyrmex são

oportunistas e/ou visitantes ocasionais e, mesmo as tipicamente associadas aos NEF’s,

foram encontradas em frequências similares em árvores que não apresentam estas

estruturas. Os NEF’s podem não ter exibido a influência esperada no padrão de

40

distribuição uma vez que são recursos efêmeros, relacionados à formação de brotos e

folhas jovens e logo se torna inativo (Blüthgen et al., 2000), principalmente em uma

floresta seca, em que as árvores perdem as folhas ao longo da estação seca. Foi

constatada baixa especialização da rede entre formigas em plantas que apresenta NEF’s,

quando comparado à presença de insetos trofobiontes (Fotso et al. 2015).

No presente estudo foram amostradas 79 espécies, número superior às 43

espécies de formigas arbóreas coletadas por Neves e colaboradores (2010) na mesma

região de estudo. A elevada riqueza de espécies detectadas no presente estudo pode ser

fruto da utilização dos distintos métodos de amostragem, Neves et al. (2010) utilizaram

armadilhas de iscas atrativas aderidas ao tronco à uma altura de cerca de 1,3 m em 75

árvores. Isso demonstra que os métodos complementares de coleta utilizados no

presente estudo e a inclusão do dossel no esforço amostral são fundamentais para uma

efetiva investigação da mirmecofauna arbórea (Bestelmeyer et al. 2000). Em uma

floresta seca no México, Castaño-Meneses (2014) amostrou, com o método de fogging

em sete campanhas, um total de 46 espécies. Esta riqueza, inferior à verificada no

presente estudo, pode estar relacionada às coletas de fauna exclusivamente diurna.

Apesar da rede geral do presente estudo apresentar modularidade, o valor

detectado é inferior ao encontrado em outras redes (Dáttilo et al., 2013; Dáttilo et al.,

2014-b; Santos et al., 2013), o que pode estar relacionado à pouca especificidade em

relação ao uso de recursos, sem a formação de grupos coesos e isolados (Guimarães-Jr

et al., 2007), notadamente em relação às espécies dominantes, presentes na maioria das

árvores.

A rede geral do presente estudo apresenta padrão não aleatório, indicando alta

exclusão competitiva, o que pode ser resultado da formação dos mosaicos de

41

dominância, dado pelo índice de c-score encontrado neste estudo. Adicionalmente, o

valor encontrado para este índice é maior do que o encontrado em redes de flores-

formigas para as diferentes sazonalidades investigadas, seca e chuvosa (0,34 e 0,5,

respectivamente) (Santos et al., 2014) na caatinga. Isso indica que, no dossel estudado,

as forças das interações bióticas são fortes, nos dando fortes indícios da formação de

territórios bem definidos entre as diferentes espécies de formigas. Então, outros

recursos, mais previsíveis e persistentes nas árvores, como sítios de nidificação

(relacionados à altura da árvore – tamanho) e a presença de insetos herbívoros (presas

ou trofobiontes) (Neves, et al., 2014), podem estruturar o mosaico de formigas, ou

mesmo as diferentes condições abióticas e microclimáticas, dadas pela altura da árvore

e o estrato vertical (Windsor, 1990; Madigoski, 2004; Moffett, 2013).

A baixa conectância encontrada para a rede geral é um reflexo do grande número

de espécies com baixa ocorrência, que é o que geralmente se encontra em ambientes

tropicais de elevada diversidade (Basset et al., 2012). Além disso, o baixo aninhamento,

quando comparamos aos valores encontrados para outras redes plantas-formigas (Santos

et al., 2013; Lange et al., 2013), sugere que as espécies que possuem poucas interações

não interagem preferencialmente com as árvores mais generalistas, realizando relações

com um par que também realiza menos interações.

A partir da análise da rede das espécies de formigas dominantes com maiores

frequências nas amostras e elevados valores de centralidade (Centralidade > 55), foi

possível verificar a existência de dois módulos com três espécies cada, um deles

formado por Ca. arboreus, Ca. melanoticus, Cr. goeldii e o outro formado por Ca.

blandus, Ce. pusillus e Ca. renggeri. Cada um dos módulos apresenta uma maior

frequência de interações determinada espacialmente pela altura da árvore. Dentro de

cada um desses módulos há duas espécies pertencentes ao gênero Camponotus,

42

conhecidas como arborícolas dominantes (Brandão et al., 2011, Camarota et al., 2015,

Dejean et al., 2015) que podem promover a exclusão de outras espécies, especialmente

de tamanhos diferentes (Fayle et al. 2015). No entanto, as espécies dominantes do

gênero Camponotus, inseridas dentro de um mesmo módulo, apresentam sobreposição

espacial (Figura 4), mas não temporal, forrageando em horários diferentes. Em um

mesmo módulo, a espécie Ca. arboreus tem descrita atividade diurna (Maravalhas et

al., 2009), já Ca. melanoticus apresenta atividade essencialmente noturna (Orivel et al.,

2002; Kaminski et al., 2011). A outra espécie deste módulo, Cr. goeldii, apresenta

atividade diurna (Lanan, 2011) e pertence a um gênero numericamente dominante em

muitos dosséis tropicais (Davidson et al., 1993), mas pode coocorrer com outras

espécies em subdominância. No segundo dos módulos, Ca. blandus apresenta atividade

diurna bastante documentada na literatura (Oliveira et al., 1995, Del-Claro & Oliveira

1999; Orivel et al., 2002; McClure et al., 2008; Alves-Silva et al., 2013), enquanto que

Ca. renggeri apresenta atividade noturna (Del-Claro & Oliveira 1999, Ronque, 2013). A

terceira espécie deste módulo, Ce. pusillus, apresenta atividade diurna (Kaminski et al.,

2011), mas pode coocorrer com outras espécies dominantes, em subdominância,

apresentando comportamento submisso (Espirito-Santo et al., 2012). Estas observações

podem estar relacionadas ainda à segregação pelo tamanho das operárias (Fayle et al.,

2015), uma vez que espécies de tamanhos próximos tendem a não coexistir (entre duas

espécies de Camponotus spp., p.e.), embora com tamanhos bastante distintos (extremos)

a coexistência é mais esperada (Camponotus x Crematogaster).

Além da exclusão dentro de um mesmo módulo, em relação ao horário de

forrageamento, as Camponotus spp. que apresentam os mesmos horários de

forrageamento excluem-se em relação à altura das árvores que ocupam. As faixas de

altura das árvores do par de espécies diurnas é Ca. blandus (4,1 a 7,7 m) e Ca. arboreus

43

(7,5 a 18 m), sugerindo que a altura das árvores é um fator determinante na composição

das espécies dominantes. McClure et al. (2008) descreveram que Ca. blandus nidifica

no solo e forrageia em árvores e pode estar associada a árvores baixas, sendo isto

dependente de condições bióticas (exclusão competitiva). Dessa forma, as espécies dos

módulos da rede de dominantes são distribuídas com relação a diferentes alturas das

árvores, sugerindo a influência da posição na árvore na formação dos mosaicos de

dominância, conforme proposto por Ribeiro et al. (2013).

Conclusões

Um fator que emerge desse estudo é a importância da altura das árvores na rede

de interações e a importância de grandes árvores nos estágios avançados de sucessão.

Assim grande árvores devem ser sempre mantidas em áreas de conservação, sendo

necessário mantê-las para a manutenção da estrutura da rede de interações em florestas

secas. Além disso, as espécies dominantes de formigas devem estruturar o restante da

fauna em distintos estágios de sucessão, com a segregação espaço-temporal, formando

mosaicos de formigas que, por sua vez, devem ser importartantes na determinação da

estrutura das comunidades associadas a florestas secas.

44

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