parasitos e patologias de bivalves marinhos de importância econômica da costa brasileira
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Parasitos e patologias de bivalves marinhos de importância econômica da costa
brasileira
Guisla Boehs1, Aimê Rachel Magenta Magalhães2, Rachel Costa Sabry3 & Liliane
Oliveira Ceuta1
1- Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC) - Departamento de Ciências
Biológicas (DCB) - Rodovia Ilhéus-Itabuna, km 16, 45650-900, Ilhéus, BA.
[email protected]; [email protected] 2- Universidade Federal de Santa Catarina (UFSC) - Centro de Ciências
Agrárias (CCA), Departamento de Aquicultura - Núcleo de Estudos em
Patologia Aquícola (NEPAQ) - 88040-900, Florianópolis, SC.
3- Universidade Federal do Ceará (UFC) - Instituto de Ciências do Mar
(LABOMAR) - Avenida da Abolição, 3207, 60165-081, Fortaleza, CE.
Resumo
As enfermidades afetam bivalves marinhos em várias partes do mundo e
comprometem o extrativismo e a produção. No Brasil, o estudo da saúde dos moluscos
é recente, entretanto, tem avançado significativamente nesta última década, em parte
frente à expansão da malacocultura na costa brasileira. Os estudos até o momento
realizados, apontaram agentes do grupo das bactérias, fungos, protozoários (Ciliophora,
Apicomplexa, Perkinsozoa e Microspora) e metazoários (Turbellaria, Digenea, Cestoda,
Polychaeta, Pinnotheridae e Copepoda), como potenciais causadores de enfermidades
em ostras (Crassostrea rhizophorae e C. gigas), em mexilhões (Perna perna, Mytella
guyanensis e M. falcata) e também em outros bivalves economicamente importantes
como: Anomalocardia brasiliana, Tagelus plebeius, Lucina pectinata e Iphigenia
brasiliana. Os parasitos mais comuns são as gregarinas do gênero Nematopsis,
trematódeos digenéticos da família Bucephalidae e poliquetas Polydora websteri.
Xenomas e um caso de neoplasia foram registrados em ostras Crassostrea rhizophorae
da Bahia. Os esporocistos de bucefalídeos representam, até o momento, a maior ameaça
potencial a indivíduos e populações de bivalves no Brasil. As prevalências altas de
Bucephalus margaritae registradas no mexilhão Perna perna em Santa Catarina,
sinalizam que as bucefaloses devem ser o foco de mais investigações. Um primeiro
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registro do protozoário Perkinsus sp., recentemente realizado em ostras C. rhizophorae
do Ceará, chama a atenção para as doenças de declaração obrigatória em moluscos.
Abstract
Parasites and pathologies of economically important marine bivalves of the
Brazilian coast: Diseases affect marine bivalve in various parts of the world,
undermining extraction and production activities. The study of mollusc health is recent
in Brazil. Nevertheless, it has advanced significantly in this last decade, partly due to
the information need of the growing malacoculture activity on the Brazilian coast.
Studies carried out so far cited bacteria, fungi, protozoa (Ciliophora, Apicomplexa,
Perkinsozoa, and Microspora) and metazoan (Turbellaria, Digenea, Cestoda,
Polychaeta, Pinnotheridae and Copepoda) pathogens as potential causes of diseases in
oysters (Crassostrea rhizophorae and C. gigas), mussels (Perna perna, Mytella
guyanensis and M. falcata), and also in other economically important bivalves such as:
Anomalocardia brasiliana, Tagelus plebeius, Lucina pectinata and Iphigenia
brasiliana. The most common parasites are gregarines of the genus Nematopsis, a
digenetic trematode of the Bucephalidae family and Polydora websteri (Polychaeta).
Xenomas and a case of neoplasia were also recorded in oysters C. rhizophorae of Bahia
state. Currently, the bucephalid sporocysts represent the greatest potential threat to
individuals and populations of bivalves in Brazil. The high Bucephalus margaritae
prevalence registered in mussels Perna perna in Santa Catarina signals that bucefalosis
should be the focus of further investigations. A first record of protozoa Perkinsus sp.,
recently detected in C. rhizophorae (CE), draws attention to the diseases of obligatory
notification in molluscs.
Introdução
Os moluscos bivalves constituem, dentre os invertebrados marinhos, o grupo de
maior importância econômica e que inclui, entre outras, várias espécies de ostras,
mexilhões e vieiras (LAUCKNER, 1983). Os bivalves de maior interesse econômico do
litoral brasileiro são representados pelas ostras Crassostrea rhizophorae (Guilding,
1828), a ostra-do-mangue e Crassostrea gigas (Thunberg, 1793), a ostra-do-Pacífico
(Ostreidae); pelos mariscos Perna perna (Linnaeus, 1758), Mytella guyanensis
(Lamarck, 1819) e Mytella falcata (Orbigny, 1846) (Mytilidae); pela lambreta, Lucina
pectinata (Gmelin, 1791) (Lucinidae); pelo moapem ou unha-de-velha, Tagelus
plebeius (Lightfoot, 1786) (Psammobiidae); pelo berbigão ou maçunim, Anomalocardia
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brasiliana (Gmelin, 1791) (Veneridae); e pela vieira Nodipecten nodosus (Linnaeus,
1758).
Parasitos vivem em associação íntima com seu hospedeiro, do qual dependem
metabolicamente e ao qual causam danos (ANDERSON & MAY, 1978). Danos estes
que podem levar o hospedeiro ao estado de enfermidade. A enfermidade, ou doença, foi
definida por KINNE (1983) como um desvio negativo do estado normal (de saúde),
funcional e/ou estrutural, de um organismo, implicando em prejuízos que causam a
redução do seu potencial ecológico. Sendo assim, as doenças podem afetar a eficiência
dos processos metabólicos, reduzindo o potencial de crescimento e reprodução, assim
como a resistência ao estresse, a competitividade, e por fim, a sobrevivência do animal.
Nos bivalves marinhos, as enfermidades representam um importante fator de
contribuição para a mortalidade em massa, tanto de estoques naturais quanto de cultivos
(SINDERMANN, 1970; BOWER et al., 1994). Além de danos individuais, estas podem
modificar a estrutura e a dinâmica das populações e em nível de epizootias, podem
alterar as funções e estruturas de ecossistemas (KINNE, 1983). E aos cultivos, trazem
significativos prejuízos.
Os principais agentes causadores de doenças em bivalves marinhos pertencem
ao grupo dos vírus, bactérias, fungos, protozoários, trematódeos digenéticos, poliquetas
e copépodes (KINNE, 1983). Outros organismos, como turbelários, cestóides e
nematóides também parasitam bivalves, porém, raramente causam doenças
(LAUCKNER, 1983; BOWER, 1992; BOWER et al., 1994). Tumores, resultantes de
distúrbios fisiológicos, induzidos geneticamente ou ambientalmente (SINDERMANN,
1970) ou, ainda, por agentes virais (ELSTON et al., 1992), também constituem
enfermidades em moluscos bivalves.
Na América do Sul, ao contrário do que ocorre nos países do Hemisfério Norte,
há pouca informação sobre enfermidades em moluscos marinhos. No Brasil, o primeiro
registro conhecido de parasitos em bivalves foi feito por NARCHI (1966). Seguiram-se
os estudos de UMIJI et al. (1976) e de NASCIMENTO et al. (1986). Nesta última
década, vários estudos foram realizados principalmente em Santa Catarina, mas também
no Ceará e na Bahia. Há registros, também, para o Amazonas, Pernambuco, Rio de
Janeiro, São Paulo e Paraná. Esses estudos enfocam, principalmente, moluscos de
interesse para a explotação e o cultivo, como as ostras Crassostrea rhizophorae e C.
gigas, os mitilídeos Perna perna e Mytella guyanensis e o berbigão Anomalocardia
brasiliana. Esse inventário, ainda pequeno, fornece um primeiro panorama de
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patógenos e parasitos em moluscos do Brasil. Em relação a outros países, e
considerando a riqueza de espécies e grande extensão do litoral brasileiro, esses estudos
representam apenas os primeiros passos na patologia de moluscos local. Portanto, novos
registros deverão ser realizados, ciclos de vida de parasitos e de outros potenciais
hospedeiros deverão ser investigados e questões taxonômicas deverão ser aprofundadas.
Adicionalmente, o aprimoramento de técnicas de diagnose é ferramenta fundamental
para a ampliação dessa área do conhecimento.
Os registros de parasitos no Brasil, danos e implicações
Uma breve descrição dos principais registros e estudos sobre parasitos e
patologias de bivalves marinhos da costa brasileira, é apresentada abaixo e está
sumarizada na tabela 1.
BACTERIOSES
Devido ao seu eficiente mecanismo de filtração, os bivalves são capazes de
acumular grande número de microrganismos, e consequentemente, abrigam uma
excepcionalmente rica flora bacteriana, incluindo espécies Gram-negativas
(predominantes) e Gram-positivas, que geralmente não causam danos ao molusco, mas
que podem ser patogênicas ao homem; ainda assim, algumas bactérias causam,
aparentemente, enfermidades em bivalves marinhos, como é o caso de Vibrio
parahaemolyticus e outras espécies deste gênero (LAUCKNER, 1983). O estresse
decorrente de temperaturas altas parece ser um fator que aumenta as chances de
infecções bacterianas fatais em bivalves, ao menos em Crassostrea gigas (LIPOVSKY
& CHENG, 1973 apud LAUCKNER, 1983).
Os procariontes pertencentes ao grupo das Rickettsiae e Chlamydiae,
considerados bactérias, e os micoplasmas, assemelhados a bactérias (diferem destas por
não apresentar parede celular) (LAUCKNER, 1983), também apresentam importância
na patologia de bivalves marinhos. Conforme revisão de LAUCKNER (1983),
organismos assemelhados a Rickettsiae (RLOs) foram registrados em vários bivalves,
como em Mya arenaria, Crassostrea gigas, C. virginica, Ostrea edulis e Tellina tenuis.
Na Espanha, RLOs foram observados em Mytilus galloprovincialis, Venerupis
rhomboides e Cerastoderma edule (VILLALBA et al., 1997; VILLALBA et al., 1999;
CARBALLAL et al., 2001; ESTEPA, 2006), e no Uruguai em Pitar rostrata
(CREMONTE et al., 2005a).
No Brasil, registros recentes de RLOs foram realizados em Anomalocardia
brasiliana do Ceará (FERREIRA et al., 2008b), e em Mytella guyanensis do Litoral Sul
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da Bahia (BOEHS et al.,2009b), no epitélio das brânquias e da glândula digestiva
(Figura 1), respectivamente. Segundo esses autores, os RLOs ocorreram em baixa
prevalência. BOEHS et al. (2009b) observaram que os danos ficaram restritos as células
infectadas, que apresentaram hipertrofia e em alguns casos houve evidência de lise
celular, o que foi, também, observado em Pitar rostrata (CREMONTE et al., 2005a).
Danos limitados das RLOs aos bivalves parecem ser a regra, contudo, infecções por
esses organismos foram apontadas como responsáveis por mortalidades em Venerupis
rhomboides (VILLALBA et al., 1999). Esses autores verificaram prevalências altas de
RLOs nos moluscos de alguns locais estudados, com reação inflamatória e
desorganização da arquitetura das brânquias, atribuído a lise das células infectadas e
liberação das bactérias, o que possivelmente compromete o funcionamento das
brânquias.
Organismos assemelhados a bactérias foram observados por AZEVEDO et al.
(2005) como hiperparasitos de coccídeos não identificados (Apicomplexa: Sporozoea)
em ostras (Crassostrea rhizophorae) na região de Recife (PE).
Víbrios e micobactérias presentes em Crassostrea gigas cultivadas em Santa
Catarina foram relatados por BENFATTI NETO et al. (2000 apud MAGALHÃES &
FERREIRA, 2006), mas as quantidades encontradas estavam, segundo os autores,
dentro dos valores aceitáveis para a saúde humana e do molusco. Também em ostras C.
gigas de Santa Catarina, bactérias do gênero Nocardia foram indicadas como prováveis
causadoras de mortalidades recorrentes durante o verão. Essa enfermidade é conhecida,
também em outros países, pelo sugestivo nome de Mortalidade em Massa do Verão
(MMV). Conforme SILVEIRA JR. (1997), a MMV em Santa Catarina foi verificada
pela primeira vez em 1987 e no verão de 89/90, a mortalidade chegou a 89,5%. Nas
duas teorias para justificar a ocorrência desse fenômeno, a primeira diz respeito ao
estresse provocado pela eliminação intensa de gametas, após excessivo
desenvolvimento da gônada nesse período, aliado a temperaturas elevadas da água do
mar. Na segunda, sobre a presença de organismos patogênicos, a bactéria Nocardia foi
isolada em ostras doentes. As ostras apresentavam fraco fechamento das valvas, manto
de coloração anormal, levemente descolorido ou contendo nódulos amarelos, verdes ou
marrons. SILVEIRA JR. (1997) sugere que essa bactéria seja um patógeno oportunista.
As condições estressantes poderiam aumentar a suscetibilidade das ostras a fatores
adversos como as infecções bacterianas. Hoje, a MMV não mais ocorre com a
intensidade do início do cultivo das ostras japonesas no litoral catarinense. Com o
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passar do tempo, a seleção dos reprodutores mais adaptados às condições ambientais
locais e com o manejo correto das ostras em cultivo, as mortalidades massivas não têm
sido registradas.
MICOSES
Fungos desempenham um importante papel na biodegradação de substratos
calcáreos; desse modo, várias espécies utilizam a energia da matriz orgânica de conchas
de bivalves, mortos ou vivos, como fonte de energia (LAUCKNER, 1983). Ao menos
uma espécie, Ostracoblabe implexa, provoca a enfermidade da concha, do pé ou da
charneira (ALDERMAN et al., 1971 apud FIGUERAS & VILLALBA, 1988). O fungo
desenvolve-se a partir da matriz protéica da concha e quando as hifas alcançam a
superfície de contato entre o manto e a parte interna da concha, as células epiteliais do
manto afetado reagem ativando a secreção de material protéico típico de ligamento,
originando depósitos de conchiolina na região interna das valvas. Mortalidades
massivas provocadas por essa micose foram observadas na ostra plana, Ostrea edulis,
na Holanda, França e Inglaterra (FIGUERAS & VILLALBA, 1988). No Brasil, essa
micose foi observada em ostras do gênero Crassostrea de Santa Catarina, afetando a
região de inserção do músculo adutor. Nesse caso, a doença é conhecida como mal do
pé (embora a ostra não possua pé, que é perdido durante o processo da metamorfose da
larva). O fungo ainda não foi identificado no Brasil. Em Santa Catarina, SILVEIRA JR.
et al. (2000) fizeram o registro dessa enfermidade na ostra japonesa Crassostrea gigas e
SABRY & MAGALHÃES (2005) nesta e na ostra-do-mangue, C. rhizophorae (Figura
2), com prevalência mais alta em C. gigas. Esses autores citaram a formação de nódulos
de conchiolina na região mencionada, que podem afetar o fechamento das valvas.
Conforme FIGUERAS & VILLALBA (1988), a retirada de conchas de moluscos
mortos, assim como de ostras enfermas dos parques de cultivo, são formas de prevenir e
controlar esta enfermidade.
PROTOZOOSES
Organismos do grupo dos protozoários estão entre os mais importantes
causadores de enfermidades em moluscos marinhos e vários causam mortalidades em
massa.
Ciliophora
Um grande número de ciliados, membros dos grupos (ordens) Thigmotrichida,
Peritrichida, Heterotrichida e Hypotrychida, associam-se a bivalves marinhos, a maioria
como comensais. Entretanto, há evidências de que alguns são verdadeiros parasitos; a
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sistemática desse grupo é complexa e vem sofrendo constantes mudanças,
principalmente com os avanços da microscopia eletrônica (LAUCKNER, 1983).
BOEHS & MAGALHÃES (2004) observaram ciliados não identificados, na cavidade
palial de espécimes de Anomalocardia brasiliana coletados na Ilha de Santa Catarina
(SC) (Figura 3). Por sua localização e pela ausência de danos evidentes ao hospedeiro,
os autores atribuíram-lhes o status de comensais e não de parasitos.
Ciliados intracelulares do gênero Sphenophrya são conhecidos por
hipertrofiarem as células infectadas, formando tumores chamados de xenomas
(BOWER et al., 1994; WINSTEAD et al., 2004; BOEHS et al., 2009a).
NASCIMENTO et al. (1986) fizeram o registro do ciliado Sphenophrya na ostra-do-
mangue Crassostrea rhizophorae da Baía de Todos os Santos (BA), relatando baixa
prevalência (2%), mas não fizeram menção a xenomas. BOEHS et al. (2009a)
verificaram esse protozoário nessa mesma espécie na Baía de Camamu (BA), também
em baixa prevalência, entretanto, formando xenomas (Figura 4). Estes autores
concluíram que, em função da baixa frequência de ocorrência e intensidade da infecção,
os xenomas não estão causando, até o momento, danos significativos à população de C.
rhizophorae da Baía de Camamu.
Ciliados do gênero Trichodina foram registrados em Anomalocardia brasiliana
de Santa Catarina (BOEHS & MAGALHÃES, 2004) e em Crassostrea rhizophorae da
Baía de Camamu (BA) (BOEHS et al., 2008), no tubo digestório e na cavidade palial,
respectivamente. SABRY & MAGALHÃES (2005) também observaram este ciliado no
tubo digestório de ostras (C. rhizophorae) de Santa Catarina (Figura 5). Em todos os
casos, houve baixa prevalência e número de ciliados presentes. Os ciliados deste gênero
podem causar deformações e erosões das brânquias de bivalves e, portanto, podem
interferir no funcionamento normal das mesmas (LAUCKNER, 1983; FIGUERAS &
VILLALBA, 1988).
Ciliados do gênero Ancistrocoma podem causar infecções leves em moluscos
(BOWER et al., 1994). Uma espécie não identificada desse gênero foi registrada em
Crassostrea rhizophorae, na Bahia, sem causar danos aparentes (NASCIMENTO et al.,
1986).
Apicomplexa
Esse grupo (filo) contém patógenos como as gregarinas e coccídeos (Classe
Sporozoea, subclasses Gregarinia e Coccidia, respectivamente) e incluía, também, a
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classe Perkinsea (LAUCKNER, 1983), esta última elevada, há poucos anos, ao status de
filo (Perkinsozoa).
Gregarinas do gênero Nematopsis Schneider, 1892, utilizam bivalves como
hospedeiros intermediários e completam seu ciclo de vida em crustáceos (LAUCKNER,
1983; BOWER 1992; AZEVEDO & MATOS, 1999; CARBALLAL et al., 2001). Os
Nematopsis são parasitos intrahemocíticos e a forma infectante, o oocisto, contém um
único esporozoíto. O número de oocistos por hemócito é variável, de um a
aproximadamente 20, mas na maior parte das vezes, esse número é de um a três
oocistos/fagócito (BOEHS et al., 2009b) (Figura 6). Os sítios preferenciais de infecção
são as brânquias e o manto, mas são encontrados, também, em outros locais como na
glândula digestiva, palpos labiais e no pé.
Segundo revisão de LAUCKNER (1983), vários bivalves marinhos (e.g.,
Crassostrea virginica, Mytilus edulis, Macoma baltica e Cardium edule) hospedam os
Nematopsis. No Brasil, oocistos destes parasitos foram registrados em Mytella
guyanensis do Amazonas (AZEVEDO & MATOS, 1999) e da Bahia (PINTO &
BOEHS, 2008; BOEHS et al., 2009b), em M. falcata do Ceará (SABRY et al., 2006),
em Anomalocardia brasiliana da Bahia (BOEHS et al., 2009b), no Perna perna do Rio
de Janeiro (LIMA et al., 2001), em Crassostrea rhizophorae da Bahia (NASCIMENTO
et al., 1986; BOEHS et al., 2008), Santa Catarina (SABRY & MAGALHÃES, 2005;
DA SILVA et al., 2008) e Ceará (SABRY et al., 2007; ROMÃO et al., 2009), em C.
gigas de Santa Catarina (SABRY & MAGALHÃES, 2005; DA SILVA et al., 2008), e
em Tagelus plebeius da Bahia (SANTOS et al., 2007). AZEVEDO & PADOVAN
(2004) fizeram o registro de Nematopsis sp. em Nerita ascencionis (Gastropoda), na
região do Recife (PE). Prevalências altas são relatadas na maioria destes estudos.
BOEHS et al. (2009b) evidenciaram que a frequência de ocorrência destes parasitos nos
moluscos está associada a presença de crustáceos no mesmo habitat.
A maioria das infecções causadas por Nematopsis não provoca danos
significativos aos seus hospedeiros (BOWER et al., 1994; AZEVEDO & MATOS,
1999; WINSTEAD et al., 2004; CREMONTE et al., 2005a), mas estes podem ocorrer
em animais severamente infectados (PINTO & BOEHS, 2008). Nesse caso, pode haver
comprometimento das funções das brânquias (CARBALLAL et al., 2001; ESTEPA,
2006). AZEVEDO & CACHOLA (1992) atribuíram a este parasito a mortalidade em
massa de populações do bivalve Cerastoderma edule em Portugal, provavelmente
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devido a este fato. Por vezes, observa-se reação hemocitária focal (SABRY et al.,
2007).
Com base no tamanho dos oocistos (por exemplo, em ostras, são maiores do que
em Mytella guyanensis e em Anomalocardia brasiliana), número de oocistos/fagócito
(em M. guyanensis esse número chega a 20), ultraestrutura e local de ocorrência (em A.
brasiliana, a localização é quase sempre no pé), tudo indica que há diferentes espécies
de Nematopsis nas distintas espécies de bivalves da costa brasileira. AZEVEDO &
MATOS (1999) descreveram Nematopsis mytella em Mytella guyanensis do Amazonas.
Estudos ultraestruturais em outros hospedeiros e locais poderão acrescentar informações
taxonômicas e confirmar a existência de outras espécies.
Um coccídeo não identificado foi encontrado nas brânquias da ostra Crassostrea
rhizophorae, na região de Recife (PE), por AZEVEDO et al. (2005).
Perkinsozoa
O gênero Perkinsus, responsável pela enfermidade Perkinsiose , pode causar
mortalidades massivas em muitas espécies de bivalves de águas tropicais e subtropicais
em todo o mundo (VILLALBA et al., 2004). Estão documentadas, até o momento, as
espécies: P. marinus, P. olseni, P. qugwadi, P. mediterraneus, P. beihaiensis, P.
honshuensis, P. andrewsi e P. chesapeaki. Estudos de biologia molecular realizados por
BURRESON et al. (2005) demonstraram que estas duas últimas estão em sinonímia.
Somente P. marinus e P. olseni são de declaração obrigatória segundo a Organização
Mundial para Saúde Animal (OIE). Perkinsus marinus, que afeta a ostra americana
Crassostrea virginica, tem sido relatada como causadora de elevadas mortalidades,
provocando grandes perdas econômicas no Hemisfério Norte (VILLALBA et al., 2004).
Essa espécie também já foi detectada em Mercenaria mercenaria, na Flórida (McCOY,
2005) e em Crassostrea corteziensis do México (CÁCERES-MARTÍNEZ et al., 2008).
Perkinsus olseni foi associada a mortalidades no venerídeo Ruditapes decussatus em
Portugal (AZEVEDO, 1989). Nos últimos anos, esse parasito tem infectado várias
espécies de moluscos em várias partes do mundo, como, por exemplo, Pitar rostrata do
Uruguai (CREMONTE et al., 2005a) e Austrovenus stutchburyi da Nova Zelândia
(DUNGAN et al., 2007). Recentemente, este parasito foi detectado em Tridacna crocea
do Vietnã (SHEPPARD & PHILLIPS, 2008). No Brasil, o primeiro registro de
Perkinsus sp. foi feito por SABRY et al. (2009) na ostra-do-mangue (Crassostrea
rhizophorae) do Estuário do Rio Pacoti, Ceará. Este é o primeiro registro da ocorrência
de um parasito do gênero Perkinsus em bivalves no Brasil.
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Haplosporidia
Neste filo está o gênero Bonamia, com duas espécies: B. ostreae e B. exitiosa.
Ambas estão incluídas na lista de declaração obrigatória da Organização Mundial para a
Saúde Animal (OIE). Parasitos desse gênero causam a enfermidade denominada
bonamiose, responsável por elevadas taxas de mortalidade. Bonamia exitiosa foi
registrada em Ostrea chilensis da Nova Zelândia (HINE et al., 2001; CRANFIELD et
al., 2005) e em O. edulis da Europa (ABOLLO et al., 2008). Já B. ostreae pode infectar
as ostras dos gêneros Crassostrea e Ostrea (CARNEGIE & COCHENNEC-
LAUREAU, 2004). Foi detectada em O. edulis da França (PICHOT et al., 1980) e da
Espanha (da SILVA et al., 2005). No Brasil, até o momento, não há registros desse
protozoário.
Paramyxea
Neste grupo (filo) encontram-se os parasitos do gênero Marteilia, sendo que M.
refringens é considerada de declaração obrigatória a OIE. Este protozoário causa a
enfermidade conhecida por marteiliose e é responsável por infectar e causar mortalidade
na ostra plana da costa da Europa desde 1968 (BERTHE et al., 2004). Entre as espécies
hospedeiras desse parasito, encontram-se as ostras do gênero Ostrea e mexilhões,
incluindo Mytilus edulis e M. galloprovincialis, entre outros moluscos (OIE, 2009). Até
o momento, não existe relato de ocorrência de parasitos do gênero Marteilia infectando
moluscos da costa brasileira.
Microspora
Microsporídeos são protozoários intracelulares que parecem completar seu ciclo
de vida em um único hospedeiro. Conforme revisão de LAUCKNER (1983),
Steinhausia mytilovum, uma das espécies mais conhecidas deste pequeno grupo, foi
observada em oócitos de Mytilus edulis da costa Atlântica dos Estados Unidos e em M.
galloprovincialis na Itália. Essa espécie foi observada, também, em populações de
Cerastoderma edule (Bivalvia: Cardiidae) da costa da Galícia (Espanha), sem causar
danos patológicos significativos nos animais infectados (CARBALLAL et al., 2001).
No Brasil, NASCIMENTO et al. (1986) fizeram o registro de um microsporídeo, não
identificado, em Crassostrea rhizophorae (BA). MATOS et al. (2005) observaram
Steinhausia mytilovum em oócitos do marisco-do-mangue Mytella guyanensis no
estuário do rio Amazonas. Os parasitos foram observados em vacúolos
intracitoplasmáticos contendo um número variável de esporos, sempre superior a 14.
Conforme LAUCKNER (1983), não há razão para crer que este microsporídeo seja
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economicamente importante, porque parece ocorrer em baixa prevalência e geralmente
com poucos cistos/oócito.
METAZOOSES
Turbellaria
Vários turbelários habitam a cavidade do manto, o tubo digestivo e outros locais
de bivalves marinhos e nem sempre está claro se desempenham o papel de comensais ou
de parasitos, e este é o caso de espécies do gênero Paravortex, relatadas em vários
bivalves (LAUCKNER, 1983). Turbelários do tipo Urastoma foram observados nas
brânquias de ostras (Crassostrea rhizophorae) no Litoral Sul da Bahia, em baixa
prevalência e, aparentemente, sem causar danos ao hospedeiro (BOEHS et al., 2008)
(Figura 7). Segundo revisão de LAUCKNER (1983), turbelários deste gênero foram
relatados nas brânquias e cavidade do manto da ostra C. virginica, em mitilídeos e em
outros bivalves, aparentemente como comensais.
Digenea
Os trematódeos digenéticos são parasitos comuns e importantes de bivalves
marinhos, aos quais causam danos significativos, inclusive castração parasitária.
Espécies das famílias Bucephalidae, Sanguinicolidae, Monorchiidae, Fellodistomidae e
Gymnophallidae utilizam os bivalves como primeiros hospedeiros intermediários (fase
de esporocistos e cercárias); e Echinostomatidae, Monorchidae e Gymnophallidae, entre
outras famílias, como segundos hospedeiros intermediários (fase de metacercária), ou
ainda excepcionalmente como hospedeiros definitivos (LAUCKNER, 1983).
Os bucefalídeos (Figura 8) estão entre os mais importantes trematódeos para os
bivalves e já foram registrados em várias espécies da costa brasileira. Possuem ciclos de
vida complexos e utilizam o molusco como primeiro hospedeiro intermediário e peixes
como segundo intermediário e como hospedeiro definitivo. Os relatos de bucefalídeos
no Brasil incluem os seguintes hospedeiros: Crassostrea rhizophorae (NASCIMENTO
et al., 1986; BOEHS et al., 2008; ROMÃO et al., 2009), Perna perna (UMIJI et al.,
1976; LIMA et al., 2001; DA SILVA et al., 2002; GALVÃO et al., 2006; COSTA,
2007; LEITE, 2007; FERREIRA et al., 2008a; MARCHIORI et al., 2009), Mytella
guyanensis (BOEHS et al., 2009b), Anomalocardia brasiliana (NARCHI, 1966;
ARAÚJO & ROCHA-BARREIRA, 2004; FERREIRA et al., 2008b; BOEHS et al.,
2009b) e Lucina pectinata (OLIVEIRA, 2008). BOEHS & MAGALHÃES (2004)
relataram esporocistos de trematódeos digenéticos em A. brasiliana, muito
provavelmente, não pertencentes a esta família. MARCHIORI et al. (2009) obtiveram
12
êxito na identificação de Bucephalus margaritae (= Bucephalus varicus Manter, 1940)
como primeiro hospedeiro intermediário do mexilhão Perna perna em Santa Catarina.
Os autores observaram que as cercárias se desenvolvem dentro dos esporocistos, que
têm a forma de filamentos alaranjados e ramificados, no mexilhão; as metacercárias
encistam nas brânquias e cavidade branquial do segundo hospedeiro intermediário, o
peixe blenídeo Hypleurochilus fissicornis, popularmente denominado Maria-da-toca .
O hospedeiro definitivo, o peixe Menticirrhus americanus (Scianidae), conhecido como
papa-terra , é infectado quando ingere blenídeos com metacercárias. Os elevados
índices desse trematódeo nestas duas espécies de peixes levam a crer que estes sejam,
respectivamente, os principais hospedeiros, intermediário e definitivo, desse parasito.
Nos mitilídeos, a bucefalose é também conhecida como doença laranja , nome
proposto por COLE, 1935 (apud LASIAK, 1993), já que é evidenciada
macroscopicamente pela coloração alaranjada do manto, que assume, também, em casos
de infestações médias e altas, um aspecto fibroso, devido a presença dos esporocistos
(MAGALHÃES & FERREIRA, 2006). O reconhecimento macroscópico da bucefalose
é possível, também, em um pequeno número de casos, em M. guyanensis (BOEHS et
al., 2009b), mas não em ostras. Além das gônadas, este parasito instala-se também em
outros locais, como na glândula digestiva e nas brânquias. A destruição das gônadas, em
função de danos mecânicos e decomposição fisiológica de tecidos pelos esporocistos
(WINSTEAD et al., 2004), parece ser o principal prejuízo causado pelos bucefalídeos e
está amplamente relatado nos vários estudos já realizados no Brasil e em outros locais.
Como regra, os esporocistos provocam limitada reação do hospedeiro, com infiltração
hemocitária focal. Por exemplo, em Perna perna, infiltração hemocitária ocorreu
somente em animais severamente parasitados (DA SILVA et al., 2002), em Protothaca
antiqua em infecções iniciais (CREMONTE et al., 2005b) e em Mytella guyanensis e
em Anomalocardia brasiliana infiltração de hemócitos foi observada, também em
poucos casos, em volta de esporocistos em degeneração (BOEHS et al., 2009b).
Ao menos em mexilhões Perna perna, observações recentes em Santa Catarina,
apontaram prevalências mais altas de bucefalídeos do que se conhecia até há pouco
tempo e do que se registra em outros bivalves (entre 5 e 8%). Esporocistos de
Bucephalus margaritae estiveram presentes em 63,6% de mexilhões Perna perna de um
costão (Ponta das Canas, Florianópolis) e entre 21 e 32% em mexilhões de cultivo, da
mesma espécie (COSTA, 2007). LEITE (2007) verificou prevalência de 12%, também
em animais de cultivo nessa mesma região. E FERREIRA et al. (2008b) observaram
13
Bucephalus sp. em até 30% de freqüência de ocorrência em uma população natural de
Anomalocardia brasiliana do Ceará.
As bucefaloses caracterizam-se, geralmente, por elevados graus de infestação,
comprometendo mais indivíduos do que populações. Esses registros de aumentos das
prevalências servem de alerta, já que poderá haver comprometimento de populações
naturais e da produção. Portanto, cada vez mais, os monitoramentos constantes,
principalmente em locais com alta produção de moluscos (uma realidade atual de Santa
Catarina) e as investigações que tratam de formas de manejo devem ser intensificados.
Ainda com referência aos trematódeos digenéticos, registros de metacercárias
também já foram realizados na costa brasileira. Metacercárias não identificadas foram
relatadas em Anomalocardia brasiliana (SOUZA & BOEHS, 2008; BOEHS et al.,
2009b) e em Iphigenia brasiliana (BOEHS et al., 2009b) (Figura 9) da Bahia, no tecido
conjuntivo da glândula digestiva e gônada, respectivamente. Reação do hospedeiro
envolveu encapsulação e reação hemocitária focal. As prevalências foram baixas.
Metacercárias de Parvatrema sp. (Digenea, Gymnophallidae) foram observadas em
Tagelus plebeius numa região entremarés da Ilha de Santa Catarina (SC) (DA SILVA et
al., 2009), com alta prevalência. A maioria dos parasitos foi observada no manto da
região dorsal dos animais, com hiperplasia de tecido. Em um animal foram observados
esporocistos. Segundo os autores, o episódio de alta mortalidade desse bivalve que
precedeu o estudo, em março de 2008, pode ter sido causado, também, por uma
inundação que ocorreu no local. Metacercárias de Echinostomatidae foram, também,
observadas nas gônadas dos animais. As metacercárias causam danos menos
significativos aos bivalves do que os esporocistos e cercárias e não provocam castração
parasitária (LAUCKNER, 1983, BOWER et al., 1994). Entretanto, algumas lesões na
concha, compressão dos tecidos adjacentes e até mesmo hipertrofia do tecido onde se
encontra o parasito, podem ocorrer devido à presença das mesmas (BOWER et al.,
1994; CARBALLAL et al., 2001; CREMONTE et al., 2005b).
Cestoda
A presença de larvas de cestóides (metacestóides) do gênero Tylocephalum
Linton, 1890 (Tetragonocephalidae) em bivalves marinhos, principalmente em regiões
subtropicais e tropicais (onde elasmobrânquios, os hospedeiros definitivos, são
abundantes) (LAUCKNER, 1983), está documentada também para a costa brasileira,
para Crassostrea rhizophorae (NASCIMENTO et al., 1986; ROMÃO et al., 2009;
SABRY et al., 2007), C. gigas (SABRY & MAGALHÃES, 2005), Anomalocardia
14
brasiliana (BOEHS & MAGALHÃES, 2004; FERREIRA et al., 2008b; BOEHS et al.,
2009b), Mytella falcata (SABRY et al., 2006) e Iphigenia brasiliana BOEHS et al.,
2009b). A localização preferencial dos metacestóides é na glândula digestiva,
geralmente na área periférica deste órgão (Figura 10). Há a formação de uma cápsula
em volta do parasito, com reação hemocitária focal, mas sem lesões óbvias ao
hospedeiro (WINSTEAD et al., 2004; SABRY & MAGALHÃES, 2005; SABRY et al.,
2007; BOEHS et al., 2009b).
Polychaeta
Poliquetas do gênero Polydora escavam galerias na concha de uma série de
bivalves, principalmente as ostras; quando as galerias ou túneis alcançam o manto, a
ostra reage depositando camadas de conchiolina e calcita; o poliqueta, por sua vez,
preenche essas camadas com lodo, o que causa um aspecto muito desagradável quando
se abre a ostra para o consumo (FIGUERAS & VILLALBA, 1988). No litoral de Santa
Catarina, a presença desses poliquetas em ostras do gênero Crassostrea foi registrada
por IBBOTSON & MAGALHÃES (2002) e por SABRY & MAGALHÃES (2005)
(Figura 11). Estes últimos autores registraram prevalências altas de P. websteri tanto em
C. gigas quanto em C. rhizophorae. Esses poliquetas foram também observados em
Perna perna (MAGALHÃES & FERREIRA, 2006; COSTA, 2007) e em
Anomalocardia brasiliana (BOEHS & MAGALHÃES, 2004), mas em baixa
prevalência e intensidade de infestação. Aparentemente, esses parasitos não causam
danos mais sérios ao hospedeiro. A principal problemática é o comprometimento da
comercialização dos bivalves, principalmente no caso das ostras.
Pinnotheridae
Caranguejos da família Pinnotheridae (Crustacea, Decapoda) podem viver como
endosimbiontes em vários bivalves, como mexilhões, ostras e berbigões. BOEHS &
MAGALHÃES (2004), fizeram o registro de Holothuriophilus tomentosus (Ortmann,
1894) em Anomalocardia brasiliana em Santa Catarina; CRUZ-KALED et al. (2006),
de Fabia insularis Melo, 1971 em Macoma constricta do Paraná; SOUZA et al. (2007)
fizeram o registro de F. insularis em M. constricta e de Zaops ostreum (Say, 1817) em
Crassostrea rhizophorae da Bahia. Os pinoterídeos parecem atuar mais como
comensais do que como parasitos propriamente ditos, mas em alguns casos pode haver
danos mecânicos às brânquias. BOEHS & MAGALHÃES (2004) relataram também
condição (peso) mais baixa (o) em animais contendo os pinoterídeos.
Copepoda
15
Copépodes são um importante grupo de parasitos em bivalves marinhos, sendo
Mytilicola intestinalis a espécie mais conhecida e que habita o intestino de mexilhões;
entretanto há espécies que parasitam ostras dos gêneros Ostrea e Crassostrea
(LAUCKNER, 1983; FIGUERAS & VILLALBA, 1988). SABRY et al. (2008)
registraram a ocorrência de Pseudomyicola spinosus (Copepoda) em Crassostrea
rhizophorae e em Anomalocardia brasiliana da Ilha de Santa Catarina, com prevalência
de 26,7% e 83,3%, respectivamente. Foram encontrados até 12 copépodes/animal. Não
foram detectados danos histopatológicos aos hospedeiros.
Neoplasias e outros tumores
Um tumor resulta de uma proliferação controlada (hiperplasia) ou incontrolada
de um tecido (neoplasia) (LAUCKNER, 1983). Xenomas são relatados como tumores
caracterizados por hipertrofias celulares, incluindo o núcleo, causados pela entrada e
proliferação de parasitos intracelulares. Conforme MATOS et al. (2003), em peixes, os
xenomas são comumente provocados por microsporídeos. Em ostras Crassostrea
virginica são causados por ciliados do gênero Sphenophrya (BOWER et al., 1994;
WINSTEAD et al., 2004; SCARPA et al., 2006). Os xenomas podem comprometer a
atividade de fluxo da água nas brânquias (SCARPA et al., 2006) e, portanto, podem
prejudicar as atividades de filtração e alimentação do bivalve. No Brasil, há um registro
de xenomas em C. rhizophorae de populações naturais da Baía de Camamu (BA)
(BOEHS et al., 2009a) (Figura 4). Devido a baixa prevalência e pequena quantidade de
tumores/indivíduo, os autores consideraram que até o momento, estes não representam
risco para as populações de ostras daquela região.
Neoplasias são relativamente freqüentes em bivalves do Hemisfério Norte. Por
se disseminarem pelo tecido conjuntivo de vários órgãos e também nos seios da
hemolinfa, são geralmente denominadas de neoplasias disseminadas e vírus são
apontados como um dos prováveis agentes etiológicos (ELSTON et al., 1992). No
Brasil, há um único registro de neoplasia em um único indivíduo de Crassostrea
rhizophorae, proveniente da Baía de Todos os Santos (BA) (NASCIMENTO et al.,
1986).
Conclusões
Com a gradativa expansão dos cultivos de moluscos na costa brasileira,
principalmente de ostras, mexilhões e vieiras, deve-se atentar, cada vez mais, para que
haja um monitoramento adequado da sanidade desses organismos. Neste contexto,
ações como a realização de novos inventários de parasitos e patologias, a formação de
16
recursos humanos, o fortalecimento dos núcleos de estudos e laboratórios de patologia
aquícola, o aperfeiçoamento de técnicas de diagnose e o aprimoramento do manejo das
enfermidades, podem contribuir significativamente para a sustentabilidade futura da
malacocultura no Brasil.
Referências Bibliográficas
ABOLLO E.; RAMILO A.; CASAS S.M.; COMESAÑA P.; CAO A.; CARBALLAL
M.J.; VILLALBA A. 2008. First detection of the protozoan parasite Bonamia
exitiosa (Haplosporidia) infecting flat oyster Ostrea edulis grown in European
waters. Aquaculture, 274: 201 207.
ANDERSON, R.M. & MAY, R.M. 1978. Regulation and stability of host-parasite
population interactions. J. Anim. Ecol., 47: 219-247.
ARAÚJO, M.L.R. & ROCHA-BARREIRA, C.A. 2004. Occurrence of Bucephalus sp.
(Trematoda: Bucephalidae) in Anomalocardia brasiliana (Gmelin, 1791)
(Mollusca: Veneridae) from Canto da Barra Beach, Fortim, Ceará State, Brazil.
Arq. Ciên. Mar., 37: 35-38.
AZEVEDO, C. 1989. Fine structure of Perkinsus atlanticus n. sp. (Apicomplexa,
Perkinsea) parasite of clams, Ruditapes decussatus, from Portugal. J. Parasitol.,
75: 627-635.
AZEVEDO, C. & CACHOLA, R. 1992. Fine structure of the Apicomplexa oocyst of
Nematopsis sp. of two marine bivalve mollusks. Dis. Aquat. Org., 14: 69-73.
AZEVEDO, C. & MATOS, E. 1999. Description of Nematopsis mytella n. sp.
(Apicomplexa), parasite of the mussel Mytella guyanensis (Mytilidae) from the
Amazon Estuary and description of its oocysts. Europ. J. Protistol., 35: 427-433.
AZEVEDO, C. & PADOVAN, I. 2004. Nematopsis gigas n. sp. (Apicomplexa), a
parasite of Nerita ascencionis (Gastropoda, Neritidae) from Brazil. J. Eukaryot.
Microbiol. 51: 214-219.
AZEVEDO, C.; PADOVAN, I.; CORRAL, L.; PADOVAN, P. 2005. Ultrastructural
description of an unidentified apicomplexan oocyst containing bacteria-like
hyperparasites in the gill of Crassostrea rhizophorae. Dis. Aquat. Org., 65: 153
157.
BERTHE, F.C.J.; Le ROUX, F.; ADLARD, R.D.; FIGUERAS, A. 2004. Marteiliosis in
molluscs: A review. Aquat. Living Resour. 17: 433 448.
BOEHS, G. & MAGALHÃES, A.R.M. 2004. Simbiontes associados com
Anomalocardia brasiliana (Gmelin) (Mollusca, Bivalvia, Veneridae) na Ilha de
17
Santa Catarina e região continental adjacente, Santa Catarina, Brasil. Rev. Bras.
Zool., 21: 865-869.
BOEHS, G.; LENZ, T.M.; VILLALBA, A. 2008. Parasitos na ostra-do-mangue
Crassostrea rhizophorae (Ostreidae) da Baía de Camamu, Bahia. In: ENCONTRO
BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS AQUÁTICOS, 10, 17-
20 de novembro, Búzios, RJ, 2008. Resumos... Associação Brasileira de
Patologistas de Organismos Aquáticos, p. 63.
BOEHS, G.; LENZ, T.M.; VILLALBA, A. 2009. Xenomas in Crassostrea rhizophorae
(Ostreidae) from Camamu Bay, Bahia, Brazil. Braz. J. Biol., 69: 457-458.
BOEHS, G.; VILLALBA, A.; CEUTA, L.O.; LUZ, J.R. 2009. Parasites of three
commercially exploited bivalve mollusc species of the estuarine region of the
Cachoeira River (Ilhéus, Bahia, Brazil). J. Invertebr. Pathol., 103: 43-47.
BOWER, S.M. 1992. Diseases and parasites of mussels. In: GOSLING, E. (ed.) The
mussel Mytilus: Ecology, Physiology, Genetics and Culture. Amsterdam, Elsevier,
p. 543-563.
BOWER, S.M.; MCGLADDERY, S.E.; PRICE, I.M. 1994. Synopsis of Infectious
Diseases and Parasites of Commercially Exploited Shellfish. Annu. Rev. Fish Dis.,
4: 1-199.
BURRESON, E.M.; REECE, K.S.; DUNGAN, C.F. 2005. Molecular, morphological,
and experimental evidence support the synonymy of Perkinsus chesapeaki and
Perkinsus andrewsi. J. Euk. Microbiol., 52: 258-270.
CÁCERES-MARTÍNEZ J.; VÁSQUEZ-YEOMANS, R.; PADILLA-LARDIZÁBAL,
G.; DEL RÍO PORTILLA, M.A. 2008. Perkinsus marinus in pleasure oyster
Crassostrea corteziensis from Nayarit, Pacific Coast of México. J. Invert. Pathol.,
99: 66-73.
CARBALLAL, M.J.; IGLESIAS, D.; SANTAMARINA, J.; FERRO-SOTO, B.;
VILLALBA, A. 2001. Parasites and pathologic conditions of the cockle
Cerastoderma edule populations of the Coast of Galicia (NW Spain). J. Invert.
Pathol., 78: 87-97.
CARNEGIE, R.B. & COCHENNEC-LAUREAU, N. 2004. Microcell parasites of
oysters: Recent insights and future trends. Aquat. Living Res., 17: 519 528.
COSTA, R.L. 2007. Prevalência de enfermidades e histopatologia de Perna perna
(Mollusca) em Florianópolis/SC, Brasil. Florianópolis, SC. 31p. (Dissertação de
Mestrado. Departamento de Aquicultura, UFSC).
18
CRANFIELD, H.J.; DUNN, A.; DOONAN, I.J.; MICHAEL, K.P. 2005. Bonamia
exitiosa epizootic in Ostrea chilensis from Foveaux Strait, southern New Zealand
between 1986 and 1992. ICES J. Mar. Sci., 62: 3 13.
CREMONTE, F.; BALSEIRO, P.; FIGUERAS, A. 2005a. Occurrence of Perkinsus
olseni (Protozoa: Apicomplexa) and other parasites in the venerid commercial clam
Pitar rostrata from Uruguay, southwestern Atlantic coast. Dis. Aquat. Org., 64: 85-
90.
CREMONTE, F.; FIGUERAS, A.; BURRESON, E.M. 2005b. A histopathological
survey of some commercially exploited bivalve molluscs in northern Patagonia,
Argentina. Aquaculture, 249: 23-33.
CRUZ-KALED, A.; BOEHS, G.; ABSHER, T.M. 2006. Incidence of Fabia insularis
Melo, 1971 (Decapoda: Pinnotheridae) in Macoma constricta (Bruguière, 1791)
(Bivalvia: Tellinidae) in a tidal flat at Paranaguá Bay (SE Brazil). J. Coast. Res.,
39: 1186-1189.
DA SILVA, P.M.; CREMONTE, F.; SABRY, R.C.; ROSA, R.D.; CANTELLI, L.;
BARRACCO, M.A. 2009. Presence and histopathological effects of the
Parvatrema sp. (Digenea, Gymnophallidae) in the stout razor clam Tagelus
plebeius (Bivalvia, Psammobiidae). J. Invert. Pathol., 102: 14-20.
DA SILVA, P.M.; FUENTES, J.; VILLALBA, A. 2005. Growth, mortality and disease
susceptibility of oyster Ostrea edulis families obtained from brood stocks of
different geographical origins, through on-growing in the Ría de Arousa (Galicia,
NW Spain). Mar. Biol., 147: 965 977.
DA SILVA, P.M.; MAGALHÃES, A.R.M.; BARRACCO, M.A. 2002. Effects of
Bucephalus sp. (Trematoda: Bucephalidae) on Perna perna mussels from a culture
station in Ratones Grande Island, Brazil. J. Invertebr. Pathol., 79: 154-162.
DA SILVA, P.M.; SABRY, R.C.; FELIX, M.R.L.; BARRACCO, M.A.;
MAGALHÃES, A.R.M. 2008. Prevalência de Nematopsis spp. (Apicomplexa) em
ostras Crassostrea gigas e Crassostrea rhizophorae) de cultivo e bancos naturais
da Ilha de Santa Catarina. In: ENCONTRO BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS
DE ORGANISMOS AQUÁTICOS, 10, 17-20 de novembro, Búzios, RJ, 2008.
Resumos... Associação Brasileira de Patologistas de Organismos Aquáticos.
DUNGAN, C.; REECE, K.S.; MOSS, J.A.; HAMILTON, R.M.; DIGGLES, B.K. 2007.
Perkinsus olseni in vitro isolates from the New Zealand clam Austrovenus
stutchburyi. J. Eukaryot. Microbiol., 54: 263-270.
19
ELSTON, R.A.; MOORE, J.D.; BROOKS, K. 1992. Disseminated Neoplasia of Bivalve
Molluscs. Rev. Aquat. Sci., 6: 405-466.
ESTEPA, D.I. 2006. Estudio patológico de las poblaciones de berberecho
Cerastoderma edule
(L.) de Galicia. Santiago de Compostela, Galicia. 290p. (Tese
de Doutorado. Universidade de Santiago de Compostela, Espanha).
FERREIRA, J.F.; SABRY, R.C.; GOMES, C.H.A.M.; MAGALHÃES, A.R.M. 2008a.
Influência do parasitismo por Bucephalus sp. (Trematoda: Bucephalidae) sobre a
eficiência de desova do mexilhão Perna perna. In: ENCONTRO BRASILEIRO
DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS AQUÁTICOS, 10, 17-20 de
novembro, Búzios, RJ, 2008. Resumos... Associação Brasileira de Patologistas de
Organismos Aquáticos.
FERREIRA, L.P.; SABRY, R.C.; DA SILVA, P.M.; ROMÃO, L.S.; ARAÚJO, R. L;
SILVEIRA, F.F.; GESTEIRA, T.C.V. 2008b. Ocorrência de parasitas em
Anomalocardia brasiliana (Bivalvia: Veneridae) do Estuário do Rio Pacoti, Ceará.
In: ENCONTRO BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS
AQUÁTICOS, 10, 17-20 de novembro, Búzios, RJ, 2008. Resumos... Associação
Brasileira de Patologistas de Organismos Aquáticos.
FIGUERAS, A.J. & VILLALBA, A. 1988. Patología de moluscos. In: MONTEROS,
J.E. & LABARTA, U. (eds.). Patología en Acuicultura. Madrid, Mundi-Prensa, p.
327-389.
GALVÃO, M.S.N.; HENRIQUES, M.B.; PEREIRA, O.M.; MARQUES, H.L.A. 2006.
Ciclo reprodutivo e infestação parasitária de mexilhões Perna perna (Linnaeus,
1758). B. Inst. Pesca, 32: 59-71.
HINE, P.M.; COCHENNEC-LAUREAU, N.; BERTHE, F.C.J. 2001. Bonamia
exitiosus n. sp. (Haplosporidia) infecting flat oysters Ostrea chilensis (Philippi) in
New Zealand. Dis. Aquat. Org., 47: 63 72.
IBBOTSON, D.P. & MAGALHÃES, A.R.M. 2002. Poliariose em Crassostrea gigas
cultivadas na praia da Ponta do Sambaqui, Florianópolis, SC, Brasil. In:
ENCONTRO BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS
AQUÁTICOS E ENCONTRO LATINO-AMERICANO DE PATOLOGISTAS
DE ORGANISMOS AQUÁTICOS, 7 e 3, 28-31 de outubro, Foz do Iguaçu, PR,
2002. Resumos... Associação Brasileira de Patologistas de Organismos Aquáticos,
p. 192.
20
KINNE, O. 1983. Diseases of marine animals. Hamburg, Biologische Anstalt
Helgoland. p. 467-475.
LASIAK, T.A. 1993. Bucephalid trematode infections in the brown mussel Perna perna
(Bivalvia: Mytilidae). S. Afr. J. mar. Sci., 13: 127-134.
LAUCKNER, G. 1983. Diseases of Mollusca: Bivalvia. In: KINNE, O. (ed.) Diseases
of marine animals. Hamburg, Biologische Anstalt Helgoland. p. 478-961.
LEITE, L.A. 2007. Influência da predação, parasitismo e densidade de sementes nas
perdas de mexilhões Perna perna
(L., 1758), cultivados na Baía Norte da Ilha de
Santa Catarina. Florianópolis, SC. 39p. (Dissertação de Mestrado. Departamento
de Aquicultura, UFSC).
LIMA, F.C.; ABREU, M.G.; MESQUITA, E.F.M. 2001. Monitoramento
histopatológico de mexilhão Perna perna da Lagoa de Itaipu, Niterói, RJ. Arq.
Bras. Med. Vet. Zootec., 53: 203-206.
MAGALHÃES, A.R.M. & FERREIRA, J.F. 2006. Patologias e manejo em
malacocultura. In: SILVA-SOUZA, A. (org.) Sanidade de Organismos Aquáticos
no Brasil. Maringá, ABRAPOA. p. 79-94.
MARCHIORI, N.C.; MAGALHÃES, A.R.M.; PEREIRA JR, J. 2009. Ciclo de vida de
Bucephalus margaritae Ozaki e Ishibashi, 1934 (Digenea, Bucephalidae) do litoral
de Santa Catarina, Brasil. Acta Sci. Biol. Sci., no prelo
MATOS, E.; CORRAL, L.; AZEVEDO, C. 2003. Ultrastructural details of the xenoma
of Loma myrophis (phylum Microsporidia) and extrusion of the polar tube during
autoinfection. Dis. Aquat. Org., 54: 203-207.
MATOS, E.; MATOS, P.; AZEVEDO, C. 2005. Observations on the intracytoplasmatic
microsporidian Steinhausia mytilovum, a parasite of mussel (Mytella guyanensis)
oocytes from the Amazon river estuary. Braz. J. Morphol., 22: 183-186.
McCOY, A.M. 2005. Examination of Mercenaria mercenaria
as a host for Perkinsus
marinus. 2005. Flórida, EUA. 67p. (Dissertação de Mestrado. Universidade da
Flórida).
NARCHI, W. 1966. Encontro de Bucephalopsis haimeana (Lacaze-Duthiers) no Brasil.
Ciência e Cultura, 18: 22-24.
NASCIMENTO, I.A.; SMITH, D.H.; KERN II, F.; PEREIRA, S.A. 1986. Pathological
findings in Crassostrea rhizophorae from Todos os Santos Bay, Bahia, Brazil. J.
Invertebr. Pathol., 47: 340-349.
21
OLIVEIRA, J.B. 2008. Parasitos associados com a lambreta Lucina pectinata
(Gmelin,
1791) (Mollusca: Bivalvia) na região estuarina do Rio Cachoeira (Ilhéus, Bahia).
Ilhéus, BA. 34p. (Trabalho de Conclusão de Curso. Departamento de Ciências
Biológicas, UESC).
PICHOT, Y.; COMPS, M.; TIGE, G.; GRIZEL, H.; RABOUIN, M.A. 1980.
Recherches sur Bonamia ostreae gen. n., sp. n., parasite nouveau de l huitre plate
Ostrea edulis L. Rev. Trav. Inst. Pêches Marit., 43, 131 140.
PINTO, T.R. & BOEHS, G. 2008. Nematopsis sp. (Apicomplexa: Eugregarinida) em
Mytella guyanensis (Lamarck, 1819) (Bivalvia: Mytilidae) da região estuarina do
Rio Cachoeira, Ilhéus, Bahia, Brasil. Braz. J. Vet. Res. Anim. Sci., 45: 95-100.
ROMÃO, L.S.; SABRY, R.C.; FERREIRA, L.P.; PRAXEDES, G.F.; GESTEIRA,
T.C.V. 2009. Investigação de parasitas na ostra do mangue Crassostrea
rhizophorae (Bivalvia, Ostreidae) do Estuário do Rio Pacoti - Ceará. In:
ENCONTRO DE INICIAÇÃO CIENTÍFICA, 28, Fortaleza, CE. Resumos....
Universidade Federal do Ceará.
SABRY, R.C. & MAGALHAES, A.R.M. 2005. Parasitas em ostras de cultivo
(Crassostrea rhizophorae e Crassostrea gigas) da Ponta do Sambaqui,
Florianópolis, SC. Arq. Bras. Med. Vet. Zoot., 27: 194-202.
SABRY, R.C.; DA SILVA, P.M.; HO, JU-SHEY; BARRACCO, M.A.;
MAGALHÃES, A.R.M. 2008. Ocorrência do copépode Pseudomyicola spinosus
em espécies de bivalves (Crassostrea rhizophorae, Crassostrea gigas e
Anomalocardia brasiliana) da Ilha da Santa Catarina. In: ENCONTRO
BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS AQUÁTICOS, 10, 17-
20 de novembro, Búzios, RJ, 2008. Resumos... Associação Brasileira de
Patologistas de Organismos Aquáticos.
SABRY, R.C.; GESTEIRA, T.C.V.; ASSIS, C.P.; SILVEIRA, F.F. 2006. Ocorrência de
parasitismo no sururu Mytella falcata (Orbigny, 1846), do Estuário do Rio
Jaguaribe
CE. In: ENCONTRO BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE
ORGANISMOS AQUÁTICOS, 9, 23-26 de outubro, Maceió, AL, 2006.
Resumos... Associação Brasileira de Patologistas de Organismos Aquáticos, p. 88.
SABRY, R.C.; GESTEIRA, T.C.V.; BOEHS, G. 2007. First record of parasitism in the
mangrove oyster Crassostrea rhizophorae (Bivalvia: Ostreidae) at Jaguaribe River
estuary - Ceará, Brazil. Braz. J. Biol., 67: 755-758.
22
SABRY, R.C.; ROSA, R.; MAGALHAES, A.R.M.; BARRACCO, M.A.; GESTEIRA,
T.C.V.; SILVA, P.M. 2009. First report of a Perkinsus sp. infecting Mangrove
oysters Crassostrea rhizophorae of the Brazilian coast. Dis. Aquat. Org., 88: 13-
23.
SANTOS, J.J.B.; BOEHS, G.; CEUTA, L.O. 2007. Ocorrência de Nematopsis sp.
(Apicomplexa: Eugregarinida) no molusco Tagelus plebeius (Bivalvia:
Psammobiidae) da região estuarina do Rio Cachoeira, Ilhéus (BA). In;
ENCONTRO DE ECOLOGIA DO BRASIL, 8, 23-28 de setembro, Caxambu, MG.
2007. Resumos Sociedade de Ecologia do Brasil. p. 128.
SCARPA, E.; FORD, S.; SMITH, B.; BUSHEK, D. 2006. An investigation of ciliate
xenomas in Crassostrea virginica. J. Shellfish Res., 25: 772-773.
SHEPPARD, B.J. & PHILLIPS, A.C. 2008. Perkinsus olseni detected in Vietnamese
aquacultured reef clams Tridacna crocea imported to the USA, following a
mortality event. Dis. Aquat. Org., 79: 229-235.
SILVEIRA JR., N. 1997. Predadores, incrustantes e enfermidades. In: Manual de
cultivo de ostras. Laboratório de Cultivo de Moluscos Marinhos. Florianópolis,
Universidade Federal de Santa Catarina, p. 39-55.
SILVEIRA JR., N.; MAGALHÃES, A.R.M.; BRAGA, F.E. 2000. Evolução e
sintomatologia da doença do pé em ostras do Pacífico (Crassostrea gigas)
cultivadas em Florianópolis/SC-Brasil. In: ENCONTRO BRASILEIRO DE
PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS AQUÁTICOS E ENCONTRO LATINO-
AMERICANO DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMO AQUÁTICOS, 6 e 2,
FLORIANÓPOLIS, 2000. Resumos... Florianópolis, UFSC/ABRAPOA, p.26.
SINDERMANN, C.J. 1970. Diseases of marine shellfish. In: Principal diseases of
marine fish and shellfish. 2a. Ed., San Diego, Academic Press, v. 2, 516p.
SOUZA, R.A.R. & BOEHS, G. 2008. Platyhelminthes associados em parasitose com
Anomalocardia brasiliana (Bivalvia: Veneridae) na Baía de Camamu, Bahia. In:
ENCONTRO BRASILEIRO DE PATOLOGISTAS DE ORGANISMOS
AQUÁTICOS, 10, 17-20 de novembro, Búzios, RJ, 2008. Resumos... Associação
Brasileira de Patologistas de Organismos Aquáticos, p. 64.
SOUZA, G.B.G.; BOEHS, G.; ALMEIDA, A.O. 2007. Crustáceos pinoterídeos
(Crustacea, Brachyura, Pinnotheridae) associados a moluscos do Sudeste e Sul da
Bahia, Brasil. In: SEMINÁRIO DE INICIAÇÃO CIENTÍFICA E SEMANA DE
23
PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO NA UESC, 13 e 9, 17-20 de outubro, Ilhéus,
BA, 2007. Resumos... Universidade Estadual de Santa Cruz.
UMIJI, S.; LUNETTA, J.E.; LEONEL, R.M.V. 1976. Infestation of the mussel Perna
perna by digenetic trematodes of the Bucephalidae family, gen. Bucephalus. Anais
Acad. Bras. Cienc., 47: 115-117.
VILLALBA, A.; CARBALLAL, M.J.; LÓPEZ, C.; CABADA, A.; CORRAL, L.;
AZEVEDO, C. 1999. Branchial rickettsia-like infection associated with clam
Venerupis rhomboides mortality. Dis. Aquat. Org., 36: 53-60.
VILLALBA, A.; MOURELLE, S.G.; CARBALLAL, M.J.; LÓPEZ, C. 1997.
Symbionts and diseases of farmed mussels Mytilus galloprovincialis throughout the
culture process in the Rías of Galicia (NW Spain). Dis. Aquat. Org., 31: 127-139.
VILLALBA, A., REECE, K.S.; ORDÁS, M.C.; CASAS, S.M.; FIGUERAS, A. 2004.
Perkinsosis in molluscs: A review. Aquat. Living Resour., 17: 411-432.
WINSTEAD, J.T.; VOLETY, A.K.; TOLLEY, S.G. 2004. Parasitic and symbiotic
fauna in oysters (Crassostrea virginica) collected from the Caloosahatchee River
and estuary in Florida. J. Shellfish Res., 23: 831-840.
Legendas das figuras:
Fig. 1. Colônia de organismos assemelhados a Rickettsiae
RLOs (seta) na glândula
digestiva de Mytella guyanensis (BA). Barra = 20 µm. (Foto: G. Boehs e L. O. Ceuta).
Figura 2. Mal do pé (setas) na área de inserção do músculo adutor de Crassostrea
gigas (SC). Barra = 2 cm. (Fonte: SABRY & MAGALHÃES, 2005).
Figura 3. Ciliado não identificado (setas) na cavidade palial de Anomalocardia
brasiliana (SC). Barra = 20 µm. (Fonte: BOEHS & MAGALHÃES, 2004.)
Figura 4. Xenoma em célula epitelial da brânquia de Crassostrea rhizophorae. Setas =
ciliados Sphenophrya sp. (BA). Barra = 20 µm. (Foto: T. M. Lenz e G. Boehs).
Figura 5. Ciliado do gênero Trichodina (seta) no interior do tubo digestivo de
Anomalocardia brasiliana (SC). Barra = 20 µm. (Fonte: BOEHS & MAGALHÃES,
2004).
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Figura 6. Oocistos de Nematopsis sp. (setas) no manto de Crassostrea rhizophorae
(BA). Barra = 20 µm (Foto: G. Boehs e T. M. Lenz).
Figura 7. Turbelário do gênero Urastoma (seta) nas brânquias de Crassostrea
rhizophorae (BA). Barra = 20 µm. (Foto: G. Boehs e T. M. Lenz).
Figura 8. Esporocistos de Bucephalus sp., contendo massas germinativas e cercárias em
diferentes estágios de desenvolvimento em Mytella guyanensis (BA). Barra = 50 µm.
Setas = massas germinativas; setas grossas = cercária; cabeça de seta = furca; E =
esporocisto. (Foto: L. O. Ceuta).
Figura 9. Metacercária de Digenea (*) na área da gônada feminina (GF) de Iphigenia
brasiliana (BA), mostrando a ventosa (V) e a cápsula (C) ao redor do parasito. Barra =
20 µm. (Fonte: BOEHS et al., 2009b).
Figura 10. Metacestóide do gênero Tylocephalum (*) no tecido conjuntivo da glândula
digestiva de Iphigenia brasiliana (BA), mostrando a cápsula fibrosa (com várias
camadas) e hemócitos em resposta de defesa do hospedeiro, e brown cells (setas).
Barra = 20 µm. (Foto: G. Boehs e L. O. Ceuta).
Figura 11. Polidiariose em Crassostrea gigas de cultivo (SC), mostrando tubos
formados pelo poliqueta (setas). Barra= 2 cm. (Fonte: SABRY & MAGALHÃES,
2005).