padrão de atividades do sagüi callithrix jacchus numa área ... · uma mulher maravilhosa, forte...
TRANSCRIPT
Ismênia Gurgel Martins
Padrão de atividades do sagüi
Callithrix jacchus numa área de
Caatinga
Natal
2007
Divisão de Serviços Técnicos Catalogação da Publicação na Fonte UFRN/Biblioteca
Central Zila Mamede
Martins, Ismênia Gurgel. Padrão de atividades do sagüi callithrix jacchus numa área de caatinga / Ismênia Gurgel Martins. – Natal, RN, 2007. 56 f Orientadora : Maria de Fátima Arruda. Dissertação (Mestre). Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.
1. Sagüi – callithrix jacchus - Dissertação. 2. Comportamento animal – Dissertação. 3.Caatinga – Dissertação. I. Arruda, Maria de Fátima. II. Título. RN/UF/BCZM CDU 599.821
ISMÊNIA GURGEL MARTINS
PADRÃO DE ATIVIDADES DO SAGUI Callithrix jacchus NUMA ÁREA DE CAATINGA
Dissertação apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, para obtenção do título de Mestre do Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia. Orientadora: Profª. Maria de Fátima Arruda ([email protected]).
Natal 2007
Título: PADRÃO DE ATIVIDADES DO SAGÜI Callithrix jacchus
NUMA ÁREA DE CAATINGA
Autora: Ismênia Gurgel Martins
Data da defesa: 11 de setembro de 2006
Banca Examinadora:
___________________________________________________ Profª Simone Almeida G. L. costa
Universidade do Estado do Rio Grande do Norte, RN.
___________________________________________________ Profº Arrilton Araújo
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN.
___________________________________________________ Profª Maria de Fátima Arruda
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN.
A Luz de Deus faz maravilhas.
AGRADECIMENTOS
Sou grata a Deus pelo profundo mecanismo da criação, da evolução e da prosperidade de todas as coisas e por ter me dado a permissão de ter chegado ate aqui.
A meus pais Rita Gurgel e Francisco Sales pela vida, em especial à minha mãe, por ser
uma mulher maravilhosa, forte e presente em todos os momentos de minha vida. A Fátima Arruda, por ter aceitado em me orientar no estudo do Comportamento
Animal, obrigada pela confiança e ajuda na minha vida acadêmica. Simone, grata estou com sua presença em mais uma etapa da minha vida acadêmica,
pois tudo começou com o nosso trabalho na especialização. Você é responsável por este passo à frente e aqui estou concluindo mais um capítulo.
A você Arrilton, obrigada por mais estar mais uma vez contribuindo com o meu
trabalho e no meu crescimento profissional. Aos primatas Neotropicais que vivem no IBAMA-AÇU, que além de terem
contribuído para a existência deste trabalho me proporcionou momentos maravilhosos de superação.
Ao Filósofo Damião Dantas e família e ao “irmão” José Fernandes e família pela
confiança em ajudar-me sempre, pelo cuidado carinho e compreensão em todas as etapas da minha pesquisa. Aos funcionários Canindé e “Chiquinho” pela amizade e apoio.
Meus agradecimentos a Universidade Federal do Rio Grande do Norte, em especial
aos Professores do Departamento de Fisiologia pelas informações valiosas e ao IBAMA pelo apoio e infra-estrutura na realização deste estudo.
Aos meus irmãos Dário e Érico que são tudo pra mim e sempre estiveram do meu
lado, em especial a Dário que foi o maior incentivador desta jornada no meu aprimoramento acadêmico.
Ao meu noivo e amigo Paulo Henrique, pelo amor, otimismo e paciência nos
momentos difíceis dessa longa caminhada. Aos colegas de classe Fabiana, Yalkiria, Ernani, Fernando, que se mostraram
verdadeiros amigos. A Val e a Eric pelas informações e ajudas valiosas, meu muito obrigada. As minhas verdadeiras amigas da UERN Cristiane, Camila e Alininha, pela ajuda no
trabalho de campo, força e companhia nos momentos de incertezas. A minha maravilhosa amiga de graduação e trabalho do PROFORMAÇÃO Marília,
obrigadas pelos nossos encontros descontraídos e alegres.
RESUMO
Callithrix jacchus é um primata da família Callitrichidae que vive em grupos sociais.
Pode ser encontrado em vários tipos de habitat, cujas fisionomias e comunidades
florísticas distintas estão intrinsecamente relacionadas com a ecologia comportamental
e relações sociais. Nosso objetivo foi descrever as relações sociais e hábitos
alimentares do sagüi Callithrix jacchus no Bioma Caatinga. Observamos um grupo de
sagüi na Floresta Nacional de Açu-IBAMA/RN, composto no início do estudo por
cinco animais adultos, 2 fêmeas e 3 machos. Foi registrado o nascimento de 5 filhotes
ao longo do estudo. A técnica de amostragem foi o animal focal, ao longo de 11
meses, uma vez/semana, com registro das seguintes categorias comportamentais:
catação social, contato, proximidade, forrageio, ingestão, locomoção e descanso. O
forrageio foi a atividade mais realizada pelos animais, sendo significativamente mais
freqüente na seca. Já a catação social, foi significativamente mais elevada no período
chuvoso, e com os maiores índices entre os reprodutores. Esse mesmo padrão foi
observado com relação a proximidade. O alimento mais ingerido pelo grupo foi o
exsudado, sendo mais expressivo no período chuvoso. A espécie vegetal mais
procurada foi o limão Cirus limon e a jurema branca Pitecolobium foliolosum. Quando
comparada a ingestão de frutos e insetos ao longo das estações, foram observados
níveis mais elevados no período seco. O padrão de atividades do grupo foi de um
modo geral, semelhante ao registrado em grupos estudados em ambiente de Mata
Atlântica, o que indica a flexibilidade da espécie, que sobrevive e se reproduz em
ambientes tão diferentes física e biologicamente.
ABSTRACT Callithrix jacchus, as the other species in the family Callitrichidae, lives in social
groups. The groups cam be found in different habitats, whose distinct floristic
physiognomies and communities are intrinsically related to their behavioral ecology
and social relations. Our objective was to describe the social relations and feeding
behavior of Callithrix jacchus in the Bioma Caatinga. We observed a group at the
FLONA (National Forest – IBAMA), in Açu-RN, in northeastern Brazil, compose of
five adults (2 females and 3 males) at the beginning of the study. The birth of five
animals was registered along the study. The following behavioral categories were
registered along eleven months, once a week, through instantaneous focal animal
sampling: social grooming, contact, proximity, foraging, feeding, locomotion and rest.
Foraging presented the highest levels comparing to other activities, and was more
frequent in the dry season. Social grooming was the second more frequent activity,
with higher levels in the rainy season, and between the reproductive couple. We found
similar results for proximity. The most explored feeding item was the gum, specially
in the rainy season. The most explored species for exudates feeding were Cirus limon
(limão) and Pitecolobiun foliolosum (jurema branca). The comparision of fruit and
insect ingestion between the seasons showed higher percentage for both in the dry
season. The general activity pattern was similar to what is registeded in groups the
inhabit the Atlantic Forest. These results indicate the flexibility of the species which
survives and reproduces in such physically and biologically different environments.
SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO.......................................................................................
1.1 - Padrão de atividade....................................................................... 1.2 - Comportamento alimentar............................................................ 1.3 - Interações sociais.......................................................................... 1.4 - O bioma caatinga..........................................................................
1 3 4 6 8
2. OBJETIVOS............................................................................................ 2.1 – Geral............................................................................................. 2.2 – Específicos...................................................................................
10 10 10
3. MÉTODO................................................................................................. 3.1 - Local de estudo................................................................................. 3.2 - Grupo de Estudo............................................................................... 3.3 - Captura e Marcação dos Animais..................................................... 3.4 - Observação Comportamental............................................................ 3.5 - Registro de Utilização da Área......................................................... 3.6 - Análise Estatística dos Dados...........................................................
11 11 14 16 16 18 18
4. RESULTADOS........................................................................................ 4.1 - Padrão de Atividade do Grupo.......................................................... 4.2 - Padrão de ingestão do grupo............................................................. 4.3 - Utilização da área.............................................................................. 4.4 - Interação Social.................................................................................
21 21 23 27 28
5. DISCUSSÃO............................................................................................
30
6. CONCLUSÕES.......................................................................................
43
7. BIBLIOGRAFIA..................................................................................... 44
LISTA DE ILUSTRAÇÕES Figura 01 Mapa da região oeste do Estado do Rio Grande do Norte, destacando a
área da Flona-Açu (IBAMA) no município de Açu-
RN.........................................................................................................12
Figura 02 Representação da área utilizada no estudo (IBAMA/Flona-
Açu).......................................................................................................13
Figura 03 Grupo Bosque: B1, fêmea subordinada forrageando, com a metade da
cauda inferior pintada; B2, fêmea reprodutora alimentando-se com
inseto, com os tufos tingidos; B3, macho reprodutor com colar de
identificação (seta); B4, macho adulto subordinado com colar de
identificação (seta); B5, macho juvenil (início do estudo) em repouso,
com as patas posteriores e metade da cauda superior
tingida....................................................................................................15
Figura 04 Representação da área de uso de Callithrix jacchus, na FLONA-Açu. O
Ponto 005 representa a Entrada Principal da FLONA. O Ponto 006
representa o limite direito inferior da área de uso. O Ponto 007
representa o final da trilha 1. O Ponto 008 representa o final da trilha 2.
O Ponto 009 representa o limite esquerdo inferior da área de uso. O
Ponto 010 representa o limite esquerdo superior da área de uso. O
Ponto 011 representa o limite direito superior da área de uso. Toda essa
área é composta de vegetação nativa da caatinga. POMAR: área com
árvores frutíferas e pouca vegetação nativa da caatinga, situada nos
limites inferior dos pontos 006 a
011.........................................................................................................20
Figura 05 Padrão de atividade de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma
Caatinga) no período de março/05 a fevereiro/06.................................22
Figura 06 Padrão de atividade de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma
Caatinga), durante a estação chuvosa (mar-jul/2005) e seca (ago/2005-
jan/2006). Rep: repouso; For: forrageio; Loc: locomoção; Ing: ingestão;
Cat: catação. As linhas contínuas acima das barras indicam diferenças
significativas na variável entre as estações chuvosa e seca. (*) indica
níveis significativamente mais elevados...............................................22
Figura 07 Perfil alimentar de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma
Caatinga), no período de mar/2005 a jan/2006.....................................24
Figura 08 Perfil alimentar de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma
Caatinga), durante a estação chuvosa (mar-jul/2005) e seca (ago/2005-
jan/2006)................................................................................................24
Figura 09 Árvores de exsudado e fruto utilizados na dieta de Callithrix jacchus
em ambiente natural (Bioma Caatinga), no período de mar/2005 a
jan/2006.................................................................................................26
Figura 10 Espécies vegetais utilizadas para a gomivoria de Callithrix jacchus em
ambiente natural (Bioma Caatinga), no período de março/05 a
janeiro/06...............................................................................................26
Figura 11 Árvores de frutos utilizados na dieta de Callithrix jacchus em ambiente
natural (Bioma Caatinga), no período de mar/2005 a jan/2006............27
Tabela I Composição do Grupo Callithrix jacchus estudado (FEV/2006).........14
Tabela II Matrix da interação de catação (catação feita e catação recebida)
realizada pelos animais adultos do grupo..............................................28
Tabela III Matrix da interação de contato e proximidade (distância máxima de
2matros) entre os animais adultos do grupo..........................................29
1
1. INTRODUÇÃO
Os aspectos comportamentais e morfológicos dos primatas são produtos do
processo evolutivo que selecionou as características que beneficiaram a aptidão dos
indivíduos (Strier, 1999). A aptidão caracteriza-se pela representação gênica que os
membros de uma geração parental contribuem para a descendência futura.
Cada indivíduo empenha-se em elevar ao máximo sua contribuição genética
às gerações seguintes, empenho que pode ser medido através do esforço reprodutivo
individual (Strier, 1999). Diante dessa condição, fêmeas e machos desenvolvem
ações que visam aumentar a probabilidade de sobrevivência de seus filhos e de gerar
outros (Alcock, 2001).
Os primatas apresentam um longo período de imaturidade, implicando em
grande investimento parental (Webb, Houston, McNamara & Székely, 1999). Na
maioria dos primatas, a mãe é o principal responsável pelo cuidado no princípio de
vida dos filhotes. Posteriormente, há grande variabilidade no que diz respeito à
participação dos membros do grupo social nessa atividade.
Em primatas, a evolução de grupos multi-machos e multi-fêmeas foi associada
à evolução de altos níveis de tolerância social (Blanckenhorn, 1990). Os grupos
sociais mostram coesão duradoura, coordenação das atividades entre os membros do
grupo e separação espacial em relação a indivíduos extra-grupo (Fedigan, 1992).
Dentro das sociedades dos primatas, alguns indivíduos, especialmente os machos
adolescentes deixam seu grupo para juntar-se a outros. Muitos indivíduos são
membros permanentes do grupo e mostram hostilidade a estranhos. Algumas
espécies formam associações temporárias e viajam em pequenos bandos. O que
refletem suas características comportamentais e ecológicas, tais como, sistema de
acasalamento, diferença entre sexos, habitat e alimentação (Fedigan, 1992).
Dentre as diversas famílias da Ordem Primata, a Callitrichidae é atualmente
composta pelos gêneros Cebuella, Callithrix, Saguinus, Leontopithecus, Callimico e
Mico (Rylands et al., 2000). Estes apresentam massa corporal variando de 119 a
750g (Leutenegger, 1973; Yamamoto, 1991; Araújo et al, 2000), cauda longa e não
preênsil.
2
Algumas características morfológicas e comportamentais desses primatas são
a geração de gêmeos, exceto em Callimico, ausência do terceiro molar, órbita ocular
presa no crânio, modificação das unhas, manutenção da forma preênsil do hálux e a
redução no tamanho do corpo (Stevenson & Rylands, 1988), que se apresentam como
resultado de um processo de especialização ecológica.
Podemos encontrar Callithrix ocupando diferentes habitats, como a costa
Atlântida do Brasil, a Caatinga do nordeste do Brasil e o Cerrado central do Brasil
(Stevenson & Rylands, 1988; Coimbra-Filho, 1984). Colonizar um novo habitat
depende da distribuição e abundância espacial e temporal dos recursos alimentares,
bem como da disponibilidade de uma vegetação que forneça abrigo contra
predadores e diminua a competição, especialmente com outros primatas.
As espécies de Callitrichidae se alimentam de três itens básicos - frutos,
insetos e goma, podendo incluir na dieta flores, brotos, ovos de aves e pequenos
vertebrados (Sussman & Kinzey, 1984; Rylands & Faria, 1993). Cada um desses
itens alimentares requer diferentes estratégias de forrageio e técnicas de exploração.
Callithrix, Mico e Saguinus ocupam preferencialmente nichos insetívoros e
frugívoros em manchas de matas secundárias ou fragmentadas; Leontopithecus
ocorre em florestas primárias, alimentando-se de presas e frutos; Cebuella ocupa
nichos insetívoros e gomívoros de florestas inundadas (Rylands, 1996). Callimico
são comumente encontrados em florestas secundárias, explorando os níveis baixos da
mata próximo ao solo, alimentando-se basicamente de invertebrados e frutos
(Fleagle, 1988).
Os gêneros Callithrix e Cebuella desenvolveram dentição que lhes permite
fazer furos em árvores para extração de exsudado. (Rylands & Faria, 1993). Por
outro lado, Saguinus, Leontopithecus e Mico apresentam caninos inferiores maiores e
incisivos em forma de espátula o que dificulta tal exploração, sendo assim
considerados comedores oportunistas de goma. Dessa forma, alimentam-se da goma
que exsuda dos vegetais em conseqüência da ação dos insetos, roedores e outros
animais (Garber, 1984; Rylands, 1984). De acordo com Ferrari & Lopes Ferrari
(1989), as mudanças sazonais na abundância dos recursos influenciam marcadamente
a ecologia comportamental dos grupos de calitriquideos.
3
1.1 - Padrão de atividade
O padrão de atividade representa a descrição quantitativa das respostas a uma
variedade de fatores que influenciam a sobrevivência e o sucesso reprodutivo
(Defler, 1995). As características individuais que podem influenciar no padrão de
atividade incluem sexo, idade, peso e estado fisiológico (Fragaszy, 1990, Miller &
Dietz, 2005). As características do grupo incluem o tamanho e a composição e as
características ambientais incluem o risco de predação e disponibilidade de recursos
(Fragaszy, 1990).
Os primatas vivem em ambientes complexos e variáveis. O tamanho da área
de uso entre populações da mesma espécie e diferentes espécies pode ser
compreendido com base na distribuição dos recursos alimentares, ciclos sazonais e
áreas de dormir. Assim muitos primatas restringem suas atividades a ambientes
particulares, que freqüentemente são englobadas em quatro categorias principais:
descaso, deslocamento, alimentação e atividade social (Dunbar, 1988).
Hawkins (1992), estudando o padrão diário de um grupo de macaco de cheiro
Saimiri sciureus, observou que o deslocamento dos animais apresenta uma relação
com as condições climáticas. Nos dias de sol, os animais se deslocavam mais que nos
dias chuvosos e o aumento da temperatura também aumentava a freqüência de
deslocamento. O estudo com um grupo de bugios pretos Allouata caraya, mostrou
resultados semelhantes, quanto maior a temperatura média diária, maior a
percentagem de tempo dedicado à alimentação e maior a locomoção (Bicca-Marques,
1993). Wallace (2005), observando o padrão sazonal de Ateles chamek, verificou que
em geral os indivíduos gastam 75-90% do seu tempo forrageando e alimentando-se
de frutas e o restante do dia passam realizando as demais atividades
comportamentais.
A distribuição das atividades de Callithrix jacchus, ao longo do dia segue um
padrão determinado pela exploração de exsudado no início e fim do dia, o descanso
no meio do dia e forrageio no restante do tempo (Alonso & Langguth, 1989). Uma
estimativa do tempo em diferentes atividades nessa espécie foi 11% em movimento,
24% em forrageio, 15% em atividade social, 27% em alimentação e 18% em repouso
4
(Alonso & Langguth, 1989). O tempo gasto alimentando-se de frutos, flores ou
exsudados gradualmente diminui de manhã e aumenta durante à tarde. O padrão de
atividades para a espécie não é rígido e pode sofrer alterações em função das
condições bióticas e abióticas do habitat no qual determinada população está
inserida, assim como da dinâmica social.
Digby & Barreto (1996) estudaram três grupos de C. jacchus, um que habitava
uma área de plantação experimental com características de pomar e dois que
habitavam uma área de mata atlântica secundária. O padrão de atividades foi
equivalente nos três grupos, não tendo sido encontradas diferenças entre os registros
de descanso, locomoção e comportamentos sociais entre os grupos. Apenas, foram
registrados níveis reduzidos de forrageio e alimentação na área de plantação
experimental com relação aos demais grupos. Nascimento (1997), estudando um
grupo de C. jacchus, que habitava uma área de mata atlântica comparou o padrão
geral de atividade do grupo após o nascimento de três proles consecutivas. Pode-se
verificar que as atividades que mais se destacaram ao longo dos três
acompanhamentos foram o parado e o forrageio.
Observando o comportamento em grupos selvagens de C. jacchus, Cavalcanti
(2002) verificou que os perfis de atividades diárias foram semelhantes ao longo de
todo o estudo. A autora destaca que a atividade que ocupou a maior parte do tempo
dos indivíduos desses grupos foi o forrageio (com valores médios em torno de 50%),
ingestão (15%), embora tenha variado bastante em função do mês e do grupo
estudado. A seguir, destacou-se a atividade social, com valores médios de 13,6%. A
variação de tempo gasto em cada atividade ocorreu em função da estrutura e
composição ambiental, que mostrou uma variação no padrão geral para os três grupos
estudados, o qual influenciou a atividade social, sendo mais elevada quando o
forrageio e a ingestão de alimentos foi reduzida.
1.2 - Comportamento alimentar
A busca do alimento é uma atividade indispensável na vida dos primatas e tem
influência sobre tudo o que eles fazem (Oates, 1987). Supõe-se dessa forma que os
5
animais deverão estar envolvidos na maior parte do seu período de atividade na
procura e ingestão do alimento.
O tipo de dieta determina quanto o animal deverá investir na procura e
aquisição do alimento a fim de equilibrar os custos e benefícios relacionados com o
forrageio. Também está relacionado com outros aspectos do padrão de atividade
diária, entre eles, o tamanho da área de uso, área diária percorrida e tamanho do
grupo (Fleagle, 1988).
Investigação sobre os compostos químicos presentes na dieta dos primatas tem
promovido um entendimento único nas estratégias de forrageio, facilitando a
avaliação das explicações socioecológicas da organização social (Chapman et al,
2003). Esses autores investigando a variação nos valores nutricionais dos alimentos
dos primatas sugerem que há considerável diversidade dos nutrientes ingeridos por
Colobus guerezai entre as árvores e área visitada.
Todas as espécies de primatas diurnos são forrageadores sociais e viajam na
busca de recursos como membros de um grupo social, no qual os indivíduos
empregam diferentes estratégias para localizar áreas de alimentação (Bicca-Marques
& Garber, 2005). Os diferentes tipos de alimento ingeridos pelos primatas indicam as
estratégias de forrageamento. Assim dentro de uma categoria alimentar, tais como
frugivoria, diferentes espécies podem apresentar diversas estratégias de
forrageamento dentro de um mesmo tipo de habitat (Garber, 1987). Estas diferenças
nas áreas de alimentação demonstram as ricas adaptações dos primatas.
A utilização dos recursos está relacionada em parte ao tamanho corporal e das
necessidades metabólicas e nutricionais (Strier, 1999). Pequenos animais apresentam
altas taxas metabólicas, necessitando de uma dieta rica em nutrientes e altamente
energética por unidade de peso (Garber, 1987).
Diferenças fundamentais quanto às necessidades nutricionais, digestibilidade,
abundância, distribuição e disponibilidade sazonal dos recursos alimentares, atuam
diretamente no padrão de alimentação dos primatas (Sussman, 1987). As
necessidades de cada animal podem ser diferentes em função do sexo, idade e até
mesmo da fase reprodutiva e em decorrência das mudanças fisiológicas e
necessidades nutricionais (Lopes, 2002). O alimento é especial para as fêmeas
6
primatas em decorrência dos custos associados com a reprodução, gestação interna e
a lactação (Strier, 1999). Dessa forma é importante um balanço adequado dos
nutrientes/energia, cuidado aos filhotes e estratégias eficientes de ingestão alimentar.
O acesso ao alimento pelos calitriquideos aponta para uma diferença
intersexos, apresentando a fêmea uma tendência ao acesso preferencial aos itens
alimentares (Maier et al, 1982; Box, 1997), tendo em vista que a reprodução em
calitriquídeos é bastante custosa para fêmeas reprodutoras. As fêmeas reprodutoras
do Callithrix jacchus, em ambiente natural são agressivas com os demais do grupo,
no que se refere a manter a prioridade de acesso alimentar (Araújo, 1996). Isto pode
ser visto como uma estratégia para manter seu desempenho reprodutivo, uma vez que
a disponibilidade de recursos exerce uma influência significativa nas variações de
fecundidade das fêmeas.
Cavalcanti (2002), analisando o comportamento alimentar de três grupos de C.
jacchus, concluiu que essa espécie apresenta perfil exsudatívoro-frugívoro em
ambientes que quase não sofreram ação antrópica, em função de sua flexibilidade de
dieta. O comportamento de modo geral, torna-se frugívoro-insetívoro em ambientes
degradados, podendo apresentar variação nas estratégias de busca do alimento de
acordo com mudanças no tipo de recurso.
1.3 - Interações sociais
O estudo do comportamento afiliativo, como a catação, tem sido descrito em
algumas espécies. Para o indivíduo, a catação mantém e estabelece a relação social,
reduz a tensão e previne a agressão (Lazaro-Perea et al, 2000).
Algumas características da organização social dos primatas são refletidas no
padrão de catação. Ahumada (1992), estudando um grupo de Ateles geoffroyi em
ambiente natural, observou que as fêmeas catam mais os juvenis, machos catam mais
outros machos, juvenis catam mais outros juvenis. Por outro lado, as fêmeas recebem
mais catação de outras fêmeas; machos de outros machos; juvenis recebem mais das
fêmeas. Estes dados sugerem que as interações da catação parecem refletir os laços
afiliativos mãe-filhote e a relação idade/sexo dos animais envolvidos. Uma vez que
7
os juvenis apresentam um longo período de dependência, os machos são filopátricos
e a dispersão é feita palas fêmeas.
O padrão de catação pode variar dependendo não somente do sistema social,
mas também das condições ecológicas que podem afetar a defesa dos recursos em
diferentes espécies. O estudo de duas populações de babuínos com diferentes padrões
de relações de dominância mostra que o padrão de catação muda dentro das espécies
quando o balanço entre subordinados e dominantes variam (Barrett et al, 1999).
Nas espécies de primatas em que as fêmeas migram do grupo natal, a teoria da
seleção de parentesco sugere que os machos podem associar-se preferencialmente
com outros, sendo mais afiliativos e cooperativos do que com as fêmeas (Fiore &
Fleischer, 2005).
Nos grupos sociais, a freqüência e a duração da catação variam de acordo com
o sexo, idade, condições reprodutivas, posição hierárquica e grau de parentesco entre
os animais. Em grupos de chimpanzés, a catação concentra-se em regiões corporais
que são inacessíveis ao próprio animal. Essa atividade promove um benefício
biológico essencial que compreende a remoção de ectoparasitas, mas também requer
pouco custo energético. Entre os chimpanzés essa atividade atua como uma
reciprocidade para futuras cópulas, acesso aos infantes e suporte para o combate
(Nishida, 1988). As fêmeas tendem a se acasalar com machos que têm mostrado alta
freqüência de afiliação, como a catação. A catação é uma atividade social também
importante em Callithrix jacchus, sendo realizado predominantemente pelo casal
reprodutor (Woodcock, 1978; Albuquerque, 1998). Os animais dominantes são
apontados como os principais parceiros dos animais não reprodutivos na catação. Os
quais preferem interações sociais com os dominantes como forma de criar laços
sociais e permanecer no grupo (Digby, 1995a).
Em grupos familiares de Callithrix jacchus o pai faz mais catação nos filhotes
do que a mãe e os machos tendem a fazer mais catação do que as fêmeas (Silva &
Sousa, 1997; Yamamoto, 1991), sendo estas mais freqüentemente receptoras da
catação (Azevedo et al, 2001). As interações de catação da fêmea reprodutora
alteram-se de acordo com seu estado reprodutivo. Durante a gravidez, as freqüências
de catação recebidas pela fêmea de C. jacchus aumentam próximo ao parto e durante
8
o estro pós-parto (Woodcock, 1978; Dixson & Lunn, 1987; Barreto, 1996, Sousa,
1999; Busch, 2000).
Em relação ao padrão de catação entre fêmeas de sagüi no mesmo grupo
familiar em ambiente natural, Lazaro-Perea et al (2004) investigaram a relação entre
a estrutura social e a catação entre fêmeas. Constataram que as fêmeas reprodutoras
cataram mais as não-reprodutoras e houve baixos índices de agonismo. Os autores
sugerem que em grupos com sistemas de reprodução cooperativa, as fêmeas
reprodutoras podem usar a catação como um incentivo para as ajudantes ficarem no
grupo.
1.4 - O Bioma Caatinga
Ecorregião semi-árida exclusivamente brasileira compreende cerca de 12% do
território nacional incluindo as áreas de transição para outros biomas (IBAMA,
SEMACE, IDEMA, SUDEMA, IMA, ADEMA & CRA, 2000). A caatinga tem uma
fisionomia de deserto, com índices pluviométricos muito baixos, durante o ano. A
região da caatinga está submetida a ventos fortes e secos, que contribuem para a
aridez da paisagem nos meses de seca.
A vegetação da caatinga é constituída de espécies lenhosas e herbáceas de
pequeno porte, geralmente dotadas de espinhos e caducifólias que perde suas folhas
no início da estação seca para reduzir a perda da água por transpiração (Sampaio &
Rodal, 2000) e de cactáceas e bromeliáceas (Kiill et al, 2000). A diversidade,
freqüência e dominância das espécies são determinadas pelas variações topográficas,
tipo de solo e pluviosidade.
As espécies vegetais da caatinga apresentam três estratos: arbóreo (8 a 12
metros), arbusto (2 a 5 metros) e herbáceo (abaixo de 2 metros) (Kiill et al, 2000). A
flora dos sertões é constituída por espécies de longa história da adaptação ao calor e à
seca, é incapaz de reestruturar-se naturalmente se máquinas forem usadas para alterar
o solo. A degradação é, portanto, irreversível na caatinga.
O aspecto geral da vegetação na seca é de uma mata espinhosa e agreste.
Algumas poucas espécies de plantas da caatinga não perdem as folhas na época da
9
seca. Entre estas se destaca o juazeiro, uma das plantas mais típicas desse
ecossistema. Ao caírem às primeiras chuvas no fim do ano, a caatinga perde seu
aspecto rude e torna-se rapidamente verde e florida. Além das cactáceas, com o
Cereus (mandacaru e facheiro) e Pilocereu (xiquexique), também apresenta muitas
leguminosas (mimosa, acácia e imburana).
Análises da mastofauna da caatinga têm revelado uma baixa incidência de
endemismo, com uma mastofauna relativamente restrita a algumas espécies (Willig
& Mares, 1989). Os mamíferos são de pequeno porte, sendo os roedores os mais
abundantes, e as espécies encontrados em maior número são aquelas que apresentam
comportamento migratório na época da seca (Kiill et al, 2000). Um levantamento
realizado por Oliveira, Gonçalves & Bonvicino (2003) permitiu listar 143 mamíferos
para a região da caatinga, dentre eles espécies de primatas (guariba: Alouatta
belzebue, A. ululata e A. caraya; macaco-prego: Cebus apella; sauá: Callicebus
barbarabrownae; sagüi: Callithrix jacchus e C. penicillata).
Dentre os primatas, C. jacchus pode ser encontrado em vários tipos de habitat,
cujas fisionomias e comunidades florísticas distintas estão intrinsecamente
relacionadas com a ecologia comportamental e relações sociais. Há, no entanto, uma
lacuna de registro sistemático dessa espécie em vegetação de Caatinga, com relação
aos aspectos sócio-ecológicos, tais como o nicho alimentar, reprodução e relações
sociais.
Neste contexto, estudar primatas neotropicais em um ambiente físico e
biológico diferente daquele onde a espécie tem sido comumente estudada torna-se de
fundamental importância, pois a resposta a essas adaptações pode trazer
contribuições para melhor compreensão da flexibilidade do comportamento desta
espécie.
10
2. OBJETIVOS
2.1 - Geral:
- Descrever o padrão de atividades do grupo de sagüi Callithrix jacchus no Bioma
Caatinga.
2.2 - Específicos:
- Registrar as atividades dos indivíduos do grupo da saída da árvore de dormir até o
retorno à mesma nas estações seca e chuvosa;
- Registrar as interações sociais intragrupo nas estações seca e chuvosa;
- Registrar o comportamento alimentar;
- Registrar as modificações na composição do grupo, por nascimentos, entrada ou
saída de animais.
11
3. MÉTODO
3.1 - Local de Estudo
A Floresta Nacional (FLONA) de Açu (5° 34’ 20” S e 16° 54’ 33” W) é uma
Unidade de Conservação Federal (IBAMA), situada no sudoeste do sítio urbano de
Açu, na região central do Rio Grande do Norte (figura 01).
A FLONA confronta-se ao norte, leste e oeste com propriedades particulares
cujas atividades econômicas são voltadas para a pecuária, especificamente a
caprinocultura, e ao sul, com a Avenida Senador João Câmara, localizada no Bairro
Alto de São Francisco na cidade do Açu.
A Unidade em questão foi criada na década de 50 através de Decreto Federal
Nº 1.175 de 19 de agosto de 1950, instituindo a criação do Horto Florestal de Açu.
Seu funcionamento teve início após aprovação das leis municipais de Açu de Nº
04/52 e 07/52 e do Decreto Lei que criou o ex – IBDF em 28 de fevereiro de 1967.
Posteriormente foi regulamentado a doação da área de 215,25 hectares da FLONA,
com anexação da Lagoa do Piató.
Compreende uma área de caatinga do tipo arbóreo arbustivo, sendo que sua
vegetação vem sendo preservada desde 1950 (Ferreira, 1988). Os arbustos presentes
são vegetais lenhosos que começam a esgalhar desde a sua base compondo os
maciços florestais da zona seca. Alguns levantamentos preliminares foram feitos para
execução do plano de manejo da FLONA/IBAMA, dentre eles o da mastofauna
(Feitosa, 2004), com registros de 07 espécies e 03 gêneros de mamíferos não-
voadores, representadas por espécies noturnas e diurnas, incluindo o sagüi (Martins,
2004), estando algumas espécies de mamíferos ameaçadas de extinção.
Levantamento preliminar da herpertofauna da unidade registrou 19 espécies
distribuídas em 15 famílias (Rodrigues, 2004). Quanto à composição da ornitofauna,
foram catalogadas 59 espécies de aves (Oliveira, 2004), pertencentes a 15 ordens e
27 famílias.
Localiza-se geograficamente em uma região de clima semi-árido, onde a
temperatura média do mês mais quente é superior a 29°C e a média do mês mais frio
12
não é inferior a 26°C. A precipitação pluviométrica média anual atinge 704 mm,
sendo o clima do tipo BSwh´, segundo a classificação de Köppen (região mais quente
com estação chuvosa no outono), ou seja, clima muito quente e semi-árido. O solo
predominante é do tipo litólico, com cascalho de quartzo arredondado e areia
quartzosa (IBAMA, 2001).
Figura 01: Mapa da região oeste do Estado do Rio Grande do Norte, destacando a área da Flona-Açu (IBAMA) no município de Açu-RN. Foto: Gláucio Fabrizio.
13
A área utilizada no estudo está situada ao sul na FLONA (figura 02), próximo
à entrada principal, onde há toda a infra-estrutura para as atividades administrativas
da instituição, alojamentos, trilhas escolares para fins de educação ambiental e
pesquisas científicas.
A reserva tem uma área de 518 hectares. Esta área possui espécies vegetais
como o angico, Anadenathera colubrina, aroeira, Myracrodruon urundeuva,
catingueira, Caesalpinia pyramidales, coqueiros Coccos nucífer, cumaru, Amburana
cearensis, feijão-brabo, Capparis flexuosa, goiabeira, Psidium guajava, juazeiro,
Zizyphus joazeiro, Juca, Caesalpinea ferrea, jurema branca, Mimosa verrucosa,
limão Cirus limon, mangueira, Mangifera indica, pau-d’arco, Tabebuia impetiginosa,
pereiro, Aspidosperma pyrifolium, pinha Anona sp, sabiá, Mimosa caesalpiniaefolia e
timbaúba, Enterolobium contortisiliquum.
A FLONA é considerada uma área muito importante para a conservação da
flora e fauna da Caatinga, em especial os primatas, devido à sua extensão de
ambientes naturais preservados.
Figura 02: Representação da área utilizada no estudo (IBAMA/Flona-Açu).
14
3.2. Grupo de Estudo
O acompanhamento do grupo teve início em novembro de 2004. No entanto,
os animais foram capturados e marcados em março de 2005, quando o grupo passou
a ser chamado de grupo do Bosque (figura 03) e foi iniciada a coleta de dados. Era
composto então por sete indivíduos, o casal reprodutor B2 e B3, um macho adulto B4
e a fêmea adulta B1, o macho infante B5 e o casal de filhotes, com data estimada de
nascimento em fevereiro de 2005 (Tabela I). O nascimento da prole que se seguiu,
ocorreu em julho de 2005, sendo de filhote único. Uma terceira prole, desta vez de
gêmeos, nasceu em dezembro do mesmo ano. O grupo passou a ter, no final do
período de estudo 10 indivíduos.
Tabela I – Composição do Grupo em janeiro de 2006.
COMPOSIÇÃO DO GRUPO1
SEXO
NASCIMENTO
CLASSE DE IDADE2
B1 B2 B3 B4 B5 - - - - -
F F M M M M F F M F
? ? ? ? ?
02/05 02/05 07/05 12/05 12/05
Adulto Adulto Adulto Adulto Adulto
Subadulto Subadulto
Juvenil Infante
Infante
1B1 fêmea adulta subordinada; B2 fêmea adulta reprodutora; B3 macho adulto reprodutor; B4 macho adulto subordinado; B5 macho juvenil. 2Classes de idade segundo Yamamoto (1993).
15
Figura 03: Grupo Bosque: B1, fêmea subordinada forrageando, com a metade da cauda inferior pintada; B2, fêmea reprodutora alimentando-se com inseto, com os tufos tingidos; B3, macho reprodutor com colar de identificação (seta); B4, macho adulto subordinado com colar de identificação (seta); B5, macho juvenil (início do estudo) em repouso, com as patas posteriores e metade da cauda superior tingida.
B2 B1
B3 B4
B5
16
3.3 - Captura e Marcação dos Animais
A primeira etapa do processo de captura consistiu na habituação dos animais à
presença de uma armadilha em sua área de uso, para onde foram atraídos através de
frutos da época, utilizados como iscas. As armadilhas continham cinco
compartimentos individuais, permitindo a captura de animais separadamente.
Capturados, os animais foram levados para o laboratório e, ainda na armadilha,
anestesiados, exceto os infantes com até 2 meses de idade, utilizando-se o Ketalar –
50 mg/ml, em doses variando de 0,02 a 0,04 ml de acordo com a idade do animal.
Inicialmente, foi verificado se o animal possuía marcas naturais.
Posteriormente, foi realizada na parte interna da coxa uma tatuagem, a seguir, a
biometria, a avaliação das condições físicas, e nas fêmeas adultas, em particular, a
sua condição reprodutiva.
Ao final do processamento, efetuou-se a marcação na pelagem do animal. Essa
marca foi feita através de pinturas com ácido pícrico (que produz uma cor amarelada
que contrasta com o pêlo predominantemente cinza da espécie) na pelagem; colar de
três contas coloridas (figura 03), sendo a primeira vermelha para identificar os
animais do grupo, e as demais de cores sortidas para distinção entre os indivíduos.
Realizou-se também a tricotomia do pêlo da cauda dos animais. Essas marcas
geralmente desaparecem após três ou quatro meses, já o colar pode ser visualizado
com binóculo e raramente é perdido, garantindo a existência de uma marca externa
mesmo após o desaparecimento das marcas no pêlo.
3.4. Observação Comportamental
3.4.1 - Técnicas utilizadas
As observações iniciavam em torno das 05:00 h, quando os animais saiam da
árvore de dormir e finalizavam quando os mesmos retornavam para a mesma, por
volta das 17:30 h, tendo como sujeitos do estudo os adultos do grupo. Foi utilizado o
método animal focal, sendo a seqüência de focais estabelecida a partir de sorteio
previamente às observações do dia. Cada animal era seguido durante o período de 15
17
minutos, com registro instantâneo a cada minuto. Uma vez concluído um focal,
iniciava-se o seguinte, tendo como base a seqüência do sorteio. Cada animal era
amostrado três vezes ao longo do dia. Além deste tipo de amostragem, foram feitos
registros ad libitum.
3.4.2 - Atividades comportamentais registradas
As categorias comportamentais consideradas neste trabalho foram:
1. Catação social: quando um animal realizava limpeza da pelagem de
indivíduos do grupo, utilizando as mãos ou a boca. A catação foi dividida em:
� Receber: limpeza da pelagem do corpo de um indivíduo por outro animal;
� Fazer: quando um animal realizava limpeza da pelagem de um outro
indivíduo.
2. Contato: quando um animal permanecia parado em contato físico com outro
(s) membro do grupo.
3. Proximidade: quando os animais estavam a uma distância inferior a 2m do
animal focal sem que houvesse contato físico.
4. Forrageio: procura de itens alimentares, no qual o animal se deslocava
lentamente utilizando as mãos para a manipulação de itens ou captura de
insetos, bem como a perfuração das árvores para a extração do exsudado.
5. Ingestão de alimentos: quando o animal introduzia algum item alimentar na
boca e o ingeria, lambia ou mordia. Era anotado o tipo de alimento ingerido
(fruto, exsudado ou inseto).
6. Locomoção ou deslocamento: quando o animal deslocava-se de um ponto
para outro a uma distância mínima de 2m; diferencia-se do forrageio porque
nessa atividade os animais não param para examinar o ambiente em busca de
alimento.
7. Descanso ou repouso: quando o animal estava imóvel, às vezes realizando
varredura visual do ambiente, com postura relaxada, apresentando os
membros estendidos.
18
8. Outras Atividades: atividades que ocasionalmente ocorreram
concomitantemente às atividades principais. Incluíram-se neste caso as
categorias comportamentais sexuais (Cópula e tentativa de cópula) e a
agonísta (agressão), com registros ad libitum.
3.5 - Registro de Utilização da Área
Para obtenção dos dados referentes à área de uso do grupo, foram
identificadas as árvores utilizadas pelos animais ao longo do dia, tendo como
referência o percurso diário nas trilhas ali abertas em função do deslocamento dos
animais na área (figura 04). O registro foi realizado com o auxílio de um “mapa”
esboçado durante o período de observação dos animais.
Apesar de não ter sido realizado um estudo fenológico, era anotado o tipo de
recurso utilizado dentro da área, fazendo um levantamento quando possível das
espécies vegetais utilizadas como fonte de alimento (fruto e exsudado) e o local de
dormida.
3.6 - Análise Estatística dos Dados
Para a análise dos dados das categorias comportamentais (repouso, forrageio,
locomoção, ingestão e catação), bem como para o padrão de ingestão (fruto,
exsudado, inseto) quanto as estações do ano (chuvosa e seca), utilizou-se o teste U de
Mann-Whitney. Esse teste estatístico não-paramétrico compara se uma amostra de
dois grupos independentes foi ou não extraída de uma mesma população. Podendo-se
identificar assim se houve ou não diferenças estatísticas na freqüência observada nas
estações analisadas (chuvosa e seca). A estação chuvosa compreendeu os meses de
março a julho de 2005 e a estação seca, os meses de agosto de 2005 a janeiro de
2006.
Para a análise dos comportamentos de fazer e receber catação, assim como o
comportamento de contato/proximidade (analisados como uma variável única)
utilizou-se o teste não-paramétrico de Friedman. O objetivo foi testar a hipótese de
19
que algum comportamento foi mais praticado em relação aos demais, considerando o
grupo do animal analisado. Nos casos onde foi rejeitada a hipótese de igualdade,
usou-se o teste de Wilcoxon para comparar os diversos animais dois a dois. A
justificativa para utilização destes testes (Friedman e Wilcoxon) se dá pelo fato dos
comportamentos serem relacionados, ou seja, a unidade observacional (sagüi) ser a
mesma para cada comportamento estudado.
Todos os dados utilizados na análise estatística foram coletados com e técnica
animal focal. Para análise estatística foram utilizados os softwares Microsoft Excel
2000 e o Statistica 6.0. A significância para todos os testes estatísticos aplicados foi
igual a 5%.
20
Figura 04 - Representação da área de uso de Callithrix jacchus, na FLONA-Açu. O Ponto 005 representa a Entrada Principal da FLONA. O Ponto 006 representa o limite direito inferior da área de uso. O Ponto 007 representa o final da trilha 1. O Ponto 008 representa o final da trilha 2. O Ponto 009 representa o limite esquerdo inferior da área de uso. O Ponto 010 representa o limite esquerdo superior da área de uso. O Ponto 011 representa o limite direito superior da área de uso. Toda essa área é composta de vegetação nativa da caatinga. POMAR: área com árvores frutíferas e pouca vegetação nativa da caatinga, situada nos limites inferior dos pontos 006 a 011.
21
4. RESULTADOS
4.1 - Padrão de Atividade do Grupo
O padrão diário de atividades do grupo de Callithrix jacchus ao longo dos
meses de observação, apresentou variações (figura 05). O forrageio foi, de um modo
geral, a atividade predominante com uma porcentagem média de 46,7% do tempo,
variando os percentuais entre 31,6% (março) e 59,9% (outubro). Quanto à ingestão
14,1%, os meses com maior número de registros foram junho, julho e agosto, não
tendo havido necessariamente coincidência com o perfil do forrageio ao longo do
período de estudo.
A segunda atividade mais freqüente foi o repouso, com um percentual médio
em torno de 22,4%. O mês com maior expressão deste comportamento foi dezembro
(46%), tendo havido em contrapartida uma redução nos níveis de locomoção,
ingestão e catação (figura 05).
Na catação, foram registradas variações ao longo do estudo. O mês de maior
índice correspondeu a maio com 28%. A partir de agosto, foi observada uma
tendência à redução na expressão desse comportamento atingindo um menor
percentual em janeiro. Mesmo assim, destacamos níveis elevados em novembro
(20,1%), mês que antecedeu o nascimento de filhotes.
A atividade de locomoção foi menos freqüente em relação às demais,
apresentando um percentual médio em torno de 3,9% ao longo de todo período de
estudo.
Ao analisarmos o padrão de atividades durante as estações chuvosa e seca,
observou-se diferença significativa na expressão de dois dos cinco comportamentos
analisados: forrageio e catação (figura 06). Comparando o forrageio entre as
estações, verificamos que a atividade foi significativamente mais expressiva (teste U
de Mann-Whitney:p=0,0000) na estação seca. A catação, ao contrário, foi
significativamente mais elevada no período chuvoso (teste U de Mann-
Whitney:p=0,0036), e abrangeu todos os membros do grupo.
22
Figura 05 – Padrão de atividade de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma Caatinga) no período de mar/2005 a jan/2006.
Figura 06 - Padrão de atividade de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma Caatinga), durante a estação chuvosa (mar-jul/2005) e seca (ago/2005-jan/2006). Rep: repouso; For: forrageio; Loc: locomoção; Ing: ingestão; Cat: catação. As linhas contínuas acima das barras indicam diferenças significativas na variável entre as estações chuvosa e seca. (*) indica níveis significativamente mais elevados.
0
20
40
60
80
100
Rep For Loc Ing Cat
Po
rcen
tag
em
Chuvosa Seca
**
0%
20%
40%
60%
80%
100%
mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan
Po
rcen
tag
em
REPOUSO FORRAGEIO LOCOMOÇÃO INGESTÃO CATAÇÃO
23
4.2 – Padrão de ingestão do grupo
Durante o período de estudo (figura 07), o grupo ingeriu diferentes itens
alimentares, os quais foram agrupados em três tipos: fruto, exsudado e inseto. O
alimento mais ingerido por todo o grupo foi o exsudado (média percentual de
45,4%), seguido do fruto (39,2%). Os recursos de origem animal (15,4%) foram
ingeridos em menor proporção.
A ingestão do exsudado apresentou dois picos, sendo o primeiro nos meses de
junho (51,1%), julho (65,4%) e agosto (56,9%), coincidindo com níveis mais
reduzidos na ingestão do fruto. O segundo pico ocorreu nos meses de janeiro
(63,35%) e março (46,8%), quando foram observados os menores índices de
consumo do inseto (figura 07).
O consumo de frutos a partir de março apresentou uma tendência a reduzir,
atingindo o menor consumo em agosto (16%) (figura 07). A partir de setembro,
houve um aumento no consumo desse item, tendo sido registrados os níveis mais
elevados em outubro (74%) e dezembro (61%).
Nesse grupo, o recurso de origem animal mais consumido foram os insetos, os
quais estiveram presentes nos onze meses de estudo, sendo seu consumo mais
expressivo no mês de abril, maio, agosto e dezembro. Entretanto nos meses de março
e abril foi observada a ingestão de ovos de pássaros e em dezembro a ingestão de
lagartixa.
A comparação entre as estações chuvosa e seca na ingestão de cada um dos
itens alimentares não apontou diferença significativa, apenas tendências (figura 08).
No período chuvoso, o consumo de exsudado foi mais expressivo, quando
aparentemente houve uma maior produção de exsudado. Por outro lado, quando
comparadas a ingestão do fruto e a de presa animal ao longo das estações, em ambos
foram observados níveis mais elevados no período seco.
24
Figura 07 - Perfil alimentar de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma Caatinga), no período de mar/2005 a jan/2006.
Figura 08 - Perfil alimentar de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma Caatinga), durante a estação chuvosa (mar-jul/2005) e seca (ago/2005-jan/2006).
0%
20%
40%
60%
80%
100%
mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan
Po
rce
nta
ge
m
Fruto Exsudado Presa animal
0
20
40
60
80
100
Fruto Exsudado Presa animal
Po
rce
nta
ge
m
Chuvosa Seca
25
O limão Cirus limon (Rutáceas) foi à fonte mais procurada pelo grupo, com
uma porcentagem de 56% (figura 09). Em seguida, tivemos a jurema branca Mimosa
verrucosa (Leguminosae-Mimosoideae) (16%). Com níveis ainda mais reduzidos de
procura, identificamos o angico Anadenathera colubrina (Leguminosae-
Mimosoideae) (8%), caju Anacardium occidentale (Anacardiaceae) (5%), cumaru
Amburana cearensis (Leguminosae-Papilionoideae) e a catingueira Caesalpinia
pyramidales, (Leguminosae) ambas com 4%, e outras espécies com uso ocasional
(7%).
Na análise ao longo dos meses de estudo (figura 10), verificamos que a jurema
branca Mimosa verrucosa (Leguminosae-Mimosoideae) foi ingerida em todos os
meses, porém o maior consumo foi registrado nos meses de maio (48,1%), outubro
(38,4%), e dezembro, quando atingiu o pico máximo (100%). O cumaru, Amburana
cearensis (Leguminosae-Papilionoideae) foi ingerido principalmente em junho (11%)
e novembro (15%). Os animais ingeriram o exsudado da catingueira Caesalpinia
pyramidales (Leguminosae) basicamente entre maio e setembro, sendo maio, o mês
de maior exploração, com 33,3%. O limão Cirus limon (Rutáceas) foi consumido em
quase todos os meses do estudo, em geral, com valores acima de 50%, exceto em
junho, outubro, novembro e janeiro, quando outros itens foram mais explorados. O
consumo do angico Anadenathera colubrina (Leguminosae-Mimosoideae) esteve
concentrado apenas em junho (59,8%) e a exploração realizada em uma única árvore.
O exsudado do caju Anacardium occidentale (Anacardiaceae) foi consumido em
cinco meses, atingindo valores mínimos em janeiro (1,2%) e máximos em novembro
(35%), sendo esse consumo concentrado em uma única árvore. Outras espécies
vegetais nativas da caatinga foram consumidas em menor quantidade ao longo de
todos os meses de estudo, as quais somadas variaram entre 1% e 31%.
Quanto à ingestão de frutos, observou-se que a goiaba Psidium guajava
(Myrtaceae) (48%) e a manga Mangifera indica (Anacardiaceae) (38%) foram os
mais consumidos (figura 09). Com níveis ainda mais reduzidos de ingestão,
identificamos a pinha Anona sp. (Anonaceae) (9%) e o caju Anacardium occidentale
(Anacardiaceae) (5%).
26
Ao longo dos meses (figura 11) verificou-se que a goiaba Psidium guajava,
quando presente, foi, de um modo geral, o fruto mais procurado pelos animais,
exceto em agosto, quando começou a frutificação da manga. Por outro lado, a manga
Mangifera indica foi ingerida em todos os meses, porém em maior quantidade nos
meses entre agosto e dezembro, atingindo a ingestão máxima em novembro (100%).
O caju Anacardium occidentale foi ingerido nos meses de setembro e outubro em
proporções equivalentes. Quanto à pinha Anona sp, foi observado consumo máximo
em dezembro (57%).
Figura 09 – Árvores de exsudado e fruto utilizados na dieta de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma Caatinga), no período de mar/2005 a jan/2006. Figura 10 - Espécies vegetais utilizadas para a gomivoria de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma Caatinga), no período de março/05 a janeiro/06.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan
Po
rcen
tag
em
Limão Jurema Catingueira Cumarú A ngico Caju Outros
Exsudado
56%
16%
4%
4%
8%
5%7%
Limão Jurema Catingueira CumarúAngico Caju Outros
Fruto
48%
38%
9%5%
Goiaba Manga Pinha Cajú
27
Figura 11 - Árvores de frutos utilizados na dieta de Callithrix jacchus em ambiente natural (Bioma Caatinga), no período de mar/2005 a jan/2006.
4.3 – Utilização da área
A área domiciliar apresentou diferenças quanto à composição florística e o
tipo de recurso utilizado (figura 04).
A área de caatinga utilizada pelo grupo era caracterizada por árvores de
tamanhos bastante variados, entre elas, algumas de grande porte como a catingueira,
timbaúba e cumaru. Essas foram utilizadas principalmente como árvores de dormir.
Plantas arbustivas, geralmente com troncos finos e pouca folhagem quando
ramificadas, foram utilizadas principalmente para a gomivoria. Herbáceas, as quais
se ramificavam desde a base, foram utilizadas principalmente durante o forrageio e a
procura de insetos.
Uma segunda área utilizada foi a de pomar, situada atrás das dependências
físicas da FLONA, onde eram encontradas árvores frutíferas, exploradas diariamente
pelo grupo, sendo o local onde os animais passavam a maior parte do seu tempo.
Devido a problemas quanto à marcação de trilhas, não foi possível fazer uma
estimativa precisa dos locais que foram mais utilizados durante as estações chuvosa e
seca.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan
Po
rcen
tag
em
Goiaba Manga Pinha Cajú
28
4.4 – Interação Social
4.4.1 – Catação
Os resultados mostraram que todos os indivíduos se envolveram nesta
atividade, entretanto os maiores índices de catação ocorreram entre os reprodutores
(B2-fêmea e B3-macho) (Tabela II). Estes animais foram considerados os
reprodutores do grupo com base no registro de cópulas, que só foi registrada entre
eles, em março de 2005 (pariu em julho) e em janeiro de 2006 (pariu em junho). O
macho reprodutor foi o indivíduo que mais catou a fêmea reprodutora (Teste de
Wilcoxon: p= 0,0000) e por ela foi catado (Teste de Wilcoxon: p= 0,0000).
Considerando as interações macho-macho, o dominante (B3) interagiu
significativamente mais com o adulto subordinado (B4), tanto fazendo quanto
recebendo catação (Teste de Wilcoxon: p= 0,0000 e p= 0,0001, respectivamente).
Quanto à catação entre a fêmea reprodutora (B2) e a não-reprodutora (B1) foi bem
menos freqüente, não sendo observada diferença significativa na interação entre elas.
Tabela II: Matriz de interação do comportamento de catação feita e recebida pelos
animais adultos do grupo.
Recebe B1 B2 B3 B4 B5 TOTAL Faz B1 - 8 6 4 16 34 B2 10 - 206 6 5 227 B3 41 194 - 128 25 388 B4 1 21 95 - 10 127 B5 32 11 30 23 - 96 B1 (fêmea adulta subordinada); B2 (fêmea adulta dominante); B3 (macho adulto dominante); B4 (macho adulto subordinado); B5 (macho adulto subordinado).
29
4.3.2 - Proximidade
Com base na tabela III, que apresenta a matriz de proximidade, verificamos
que o casal reprodutor (B3-macho e B2-fêmea) teve mais vezes um ao outro como o
animal mais próximo (Teste de Wilcoxon: p= 0,0011).
Quanto aos animais subordinados a fêmea B1 ficou significativamente mais
próxima de B5 (Teste de Wilcoxon: p= 0,0008). O macho subordinado B4 esteve
sempre significativamente próximo da fêmea reprodutora (B2) (Teste de Wilcoxon:
p= 0,0033).
Tabela III: Matriz da interação do comportamento de proximidade (distância
máxima de 2 metros) entre os animais adultos do grupo.
Proximidade B1 B2 B3 B4 B5 TOTAL Animal Focal B1 - 207 241 263 408 1119 B2 234 - 463 301 254 1252 B3 307 496 - 300 370 1473 B4 193 401 358 - 236 1188 B5 379 301 344 298 - 1322 B1 (fêmea adulta subordinada); B2 (fêmea adulta dominante); B3 (macho adulto dominante); B4 (macho adulto subordinado); B5 (macho adulto subordinado).
30
5. DISCUSSÃO
Os resultados aqui encontrados nos permitem indicar que o sagüi C. jacchus
habitando a caatinga nordestina, desenvolve um padrão de atividades semelhante
daqueles que habitam regiões de mata atlântica. O forrageio ocupa a maior parte do
tempo destes, seguido pelo repouso, ingestão, catação e locomoção. A comparação
com os dados citados na literatura mostra que as adaptações dos sagüis ao ambiente
refletem-se claramente no ciclo de suas atividades diárias. Estas por sua vez, podem
trazer contribuições para melhor compreensão da flexibilidade do comportamento
desta espécie.
Verificamos que o forrageio efetuado pelos sagüis ocupou cerca de 47% do
tempo de atividade dos animais independente da área, sendo intensificada
significativamente no período seco. Assim como em nosso estudo, Cassimiro (2003)
e Cavalcanti (2002) verificaram que os grupos de C. jacchus em área de mata
atlântica investiram mais tempo no forrageio, com a ingestão dos alimentos
conseguidos nessa procura. Alonso & Langguth (1989) e Digby & Barreto (1996)
descrevem o mesmo padrão de atividade, tendo o forrageio e a alimentação como
atividades principais dos animais adultos, em sítios diferentes de mata atlântica. O
fato dos animais ocuparem a maior parte do seu tempo forrageando está relacionada
com a obtenção dos recursos necessários para sua sobrevivência (Giraldeau &
Caraco, 2000).
Nos sagüis que estudamos na FLONA Açu, o forrageio estendeu-se desde o
chão até a copa das árvores, aproximadamente 12 metros de altura, parte delas com
folhas presentes apenas no período chuvoso. Os arbustos e emaranhados de cipós
também eram inspecionados. O forrageio realizado nos arbustos parecia proporcionar
uma melhor possibilidade de investigação do solo, onde está presente a maioria dos
ortópteros (bicho-pau, gafanhotos e grilos) capturados e ingeridos. Ao forragear nos
galhos e folhas, os indivíduos se deslocavam lentamente, atentos a movimentos nas
folhagens, manipulando o substrato, revirando folhas, arrancando cascas nos galhos e
inspecionando buracos. Nos troncos, os sagüis manipulavam apenas as cascas
31
frouxas, permanecendo parados na maior parte do tempo, olhando em volta e
saltando sobre as presas quando eram avistadas.
Esse padrão também foi observado por Cavalcanti (2002) ao estudar C.
jacchus em ambiente alterado de mata atlântica. Isso reflete mais uma vez a
flexibilidade destes animais, uma vez que os ambientes são muito diferentes,
principalmente quanto à composição vegetal. Araújo (1996), estudando um grupo
que vivia em plantação experimental, encontrou que os animais utilizaram
freqüentemente, o extrato médio (2-10 metros de altura) no forrageio. Já o extrato
inferior (0-2 metros) foi utilizado com menor freqüência. Em contraste, o grupo que
vivia no fragmento de mata atlântica forrageou, preferencialmente, entre 0-6 metros
de altura. Segundo o autor, a altura do forrageio depende das características do
ambiente.
Porter (2001) estudando as técnicas utilizadas por Callimico goeldii no
forrageio de insetos, observou que, ao contrário de Saguinus fuscicollis, eles não
forrageiam nos buracos e cavidades das árvores, e utilizam as garras como técnica de
captura, ao explorar diversos extratos arbóreos na procura de insetos. Bicca-Marques
(1999) e Peres (1993) ao estudar Saguinus fuscicollis, verificaram que a maneira de
forragear presas nesta espécie era manipulativa e ocorria em substratos altos e
médios da floresta, com exploração de microhabitats de floresta. Esses primatas
demonstraram uma procura visual das presas móveis expostas nas folhagens, com um
padrão semelhante ao observado para Callithrix jacchus quando forrageava nos
troncos das árvores, uma vez que nesta espécie a atividade manipulativa é
exploratória (Varella & Yamamoto, 1991).
Nossos resultados demonstraram que o repouso foi a segunda atividade
realizada pelos animais. Isso também é relatado com relação a dois (grupo PB e ES)
dos três grupos de C. jacchus estudados por Cassimiro (2003). Por outro lado, o
mesmo padrão não foi observado pela pesquisadora para o terceiro grupo (TR), que
teve como segunda atividade à locomoção. Provavelmente isso se justifica pelo fato
daquele grupo ocupar uma área mista, onde se fazia necessário um maior
deslocamento para obtenção dos recursos, o que não ocorria nos outros dois grupos
que tinham áreas com apenas uma característica florística.
32
Segundo Alonso & Langguth (1989), o repouso é mais acentuado no período
de meio-dia (12:00h às 14:00h), as horas mais quentes do dia, favorecendo os
comportamentos de socialização, como a catação. Em Ateles chamek selvagem, foi
observado padrão semelhante, com os animais permanecendo em repouso mais
intensamente por volta das 12:00-14:00 horas. Esse padrão deveu-se principalmente
às condições ambientais, ou seja, elevada temperatura e alta umidade (Wallace,
2001). Em nossa pesquisa, após este intervalo, registrava-se um novo aumento de
forrageio, exploração de exsudados vegetais e frutos até o deslocamento para a
árvore de dormir, quando se encerrava a atividade diária. Os locais utilizados para o
descanso diurno estiveram sempre associados às áreas onde os animais previamente
tinham comido. As árvores escolhidas para o descanso eram sempre árvores de frutos
(mangueira Mangifera indica) e de goma (sabiá Mimosa caesalpiniaefolia).
O padrão de repouso do Callithrix geoffroyi habitando a floresta Atlântica
pode estar relacionado ao grande consumo do exsudado, uma vez que os maiores
índices de repouso compreenderam o período chuvoso, quando havia maior
disponibilidade desse recurso. Outro fator que pode ter contribuído para esse padrão
foi à concentração de árvores próximas umas das outras (Passamani, 1998).
Em nosso trabalho, a locomoção apresentou níveis mais reduzidos quando
comparada às demais atividades. Esteve relacionada principalmente com o forrageio
e com a dispersão dos animais dentro da área domiciliar, a qual apresentava uma
distribuição homogênea em sua vegetação. Analisando o padrão de atividade
realizada por grupos de C. jacchus em mata atlântica, Cassimiro (2003) observou que
o comportamento de locomoção mostrou índices variados para os diferentes grupos.
Sugeriu que a expressão da atividade sofre influências particulares de cada área,
tendo como base a relação entre seu tamanho e a forma como estão disponíveis
sazonalmente os recursos dentro da mesma. Em estudo sobre a influência da presença
de filhotes e do tamanho do grupo nas atividades diárias de um grupo silvestre de
sagüis, Nascimento (1997) registrou que no período com filhotes dependentes, o
deslocamento tendeu a ser menor.
Em Saguinus mystax e S. fuscicollis no Peru, Garber (1993) verificou que não
houve variação significativa para a atividade de locomoção ao longo das estações
33
seca e chuvosa, assim como na nossa pesquisa. Também, Passamani (1998)
demonstra que em Callithrix geoffroyi, o tempo gasto na locomoção não apresentou
diferença significativa entre as estações. O principal pico dessa atividade seria no
final da tarde, quando o grupo dirigia-se para sua árvore de dormir.
Os nossos resultados nos permitem destacar que os sagüis ingeriram frutos,
exsudados e insetos diariamente, sendo fácil observar os itens ingeridos, exceto
pequenos insetos na copa das árvores e nos arbustos próximos ao chão. Em estudo
realizado por Ferrari (1991) com Callithrix aurita, C. geoffroyi e C. flaviceps
habitando na floresta Atlântica, e por Rylands (1981) com C. humeralifer na
Amazônia, foi observado um aumento no consumo de goma na estação seca. Já na
estação chuvosa ocorreu uma maior ingestão de frutos, mais abundantes nessa
estação, sendo a goma incluída na dieta em menor quantidade. Essa variação teve
uma estreita relação com o padrão de sazonalidade do ambiente.
Semelhante ao observado com as espécies de Callithrix citadas acima, Castro
et al (2000) mostraram que o consumo de goma em C. jacchus diminuiu em função
do aumento da disponibilidade de frutos, na estação chuvosa. Na estação seca, os
frutos, exsudados e insetos foram consumidos igualmente. Esse mesmo padrão foi
verificado para C. jacchus na Floresta Atlântica costeira (Scanlon et al, 1991) e para
C.penicillata em áreas do cerrado no Distrito Federal (Vilela & Faria, 2002).
O padrão de ingestão do grupo em ambiente de caatinga não foi semelhante ao
dessas espécies, ou seja, durante o período seco os animais ingeriram mais o fruto e o
inseto. É importante destacarmos a presença de um bosque no limite da área de
caatinga, onde o grupo passava grande parte do período de atividades, no qual eram
encontradas árvores frutíferas exóticas, irrigadas diariamente, algumas delas com
maior disponibilidade de frutos na estação seca e bastante exploradas pelos sagüis. Já
no período chuvoso, a ingestão mais intensa foi do exsudado, provavelmente devido
ao aumento da água presente no solo o que intensifica a troca de substâncias,
conseqüentemente o fluxo de exsudado.
No ambiente árido, como a caatinga, durante a seca as espécies vegetais são
adaptadas para evitar a perda d’agua. Mesmo assim, é importante destacar que o
exsudado foi um recurso que os sagüis exploraram o ano inteiro, sendo uma boa
34
fonte de energia e de sais minerais para os organismos capazes de metabolizá-los
(Melo et al, 1997). Algumas espécies vegetais foram consumidas em meses bastante
específicos, como por exemplo, o Angico Anadenathera colubrina (Leguminosae-
Mimosoideae), na qual os animais exploraram seu exsudado somente em junho.
Em algumas espécies do gênero Callithrix, como C. penicillata, C. kuhli, C.
humeralifer, C. flaviceps, C. geoffroy, C. aurita, C. melanura e C. jacchus, foi
observada a exploração de goma em espécies vegetais das famílias Anacardiaceae,
Mimosaceae, Meliaceae, Combrataceae, Leguminosae e Vochysiaceae (Stevenson &
Rylands, 1988; Alonso & Langguth, 1989; Araújo, 1996). Cavalcanti (2002) ao
analisar o comportamento alimentar do C. jacchus em mata Atlântica secundária e
numa área de plantação, verificou que as duas únicas espécies vegetais incluídas na
dieta dos animais para o consumo de exsudado pertencem à família Anacardiaceae
estando uma espécie situada na área de mata (Tapirira guianensis) utilizada pelos
três grupos e outra na área de plantação (Anacardium occidentale) utilizada por dois
grupos. Ainda nesse trabalho, a pesquisadora constatou que houve uma concentração
no consumo do exsudado de um cajueiro localizado na parte central de sua área, no
período em que os frutos estavam escassos. Alonso & Languth (1989), Araújo (1996)
e Castro et al (2000) relatam a ingestão de exsudados nas espécies vegetais
anacardiáceas citadas acima.
No estudo realizado por Garber (1984), os exsudados das espécies
Anacardium excelsum e Spondias mombim (Anacardiaceae) foram avaliados. A
análise química dos exsudados do Anacardium excelsum mostrou a presença de
diversos minerais, em particular o cálcio, com uma relação de cácio: fósforo de 31:1.
Saguinus fuscicollis e S. labiatus, em particular, consomem exsudados de poucas
espécies vegetais (Garber, 1993) particularmente durante a estação seca (Lopes &
Ferrari, 1994).
No presente estudo, mesmo quando havia uma concentração de exemplares de
uma mesma espécie vegetal numa determinada área, ocorria uma seletividade com
relação às árvores utilizadas pelos animais para a gomivoria. Se os sagüis selecionam
árvores exsudativas, é de se esperar que eles as escolham de acordo com a sua
distribuição, a taxa de exsudação e o valor nutritivo da goma (Scanlon et al, 1991).
35
C. aurita, em Monte Belo (Minas Gerais) explora o exsudado principalmente da
Acácia paniculata o que indica o uso do recurso alimentar que se encontra em
abundância (Martins & Setz, 2000). Miranda & Faria (2001) estudando os aspectos
ecológicos do C. penicillata no Cerradão do Brasil Central, analisou as espécies
arbóreas e arbustivas utilizadas como alimento. De acordo com os autores, o uso de
exsudado de Vochysiaceae e Araliaceae na estação chuvosa pode ser devido à alta
densidade de indivíduos destas espécies nas áreas de vida dos grupos e,
conseqüentemente, a maior facilidade de acesso e uso das mesmas. A maior
facilidade de acesso foi também observada para a espécie em estudo, pois apesar de
existirem apenas dois exemplares do limão Cirus limon na área de pomar era de fácil
acesso. A clara preferência pelo exsudado do limão Cirus limon (Rutáceas) e a
jurema branca Mimosa verrucosa (Mimosoideae) em relação aos exsudados das
demais árvores pode ser devido a uma maior palatabilidade, conteúdo nutricional ou
pela facilidade de roer e exsudação.
Scanlon et al (1991) relata que os saguis da Floresta Atlântica costeira
utilizam árvores de todos os tamanhos. A porcentagem de árvores maiores com
lesões produzidas pelos sagüis foi maior que a de árvores menores. As maiores
também foram visitadas mais freqüentemente. Os nossos dados não evidenciaram o
mesmo padrão para C. jacchus na caatinga. Apesar de não ter conduzido um
levantamento da distribuição das árvores na área de estudo, bem como da medição do
diâmetro, foi possível verificar que as duas espécies vegetais mais utilizadas para a
gomivoria (limão e jurema branca) eram arbustos, apesar de na mesma área haver
árvores de grande porte com troncos largos.
O consumo freqüente de frutos pelos animais como fonte de carboidratos não
estruturais de diversas espécies pode ser explicado pela necessidade de uma dieta
nutricional balanceada (Aguiar et al, 2003). Apesar de ser um dos principais itens na
dieta de Callithrix, o consumo de frutos não variou significativamente entre as
estações, embora tenhamos verificado um pequeno aumento durante o período seco.
Embora não tenhamos realizado um estudo fenológico das árvores utilizadas no
consumo de frutos, foi possível verificar que as espécies ingeridas pelo grupo de
sagüis apresentaram uma seqüência nos períodos de frutificação, ou seja, o término
36
da frutificação em algumas espécies coincidiu com o início desse evento biológico
em outras. Isso permitiu o grupo consumir frutos em ambas estações.
Com relação ao efeito da sazonalidade na produção de frutos e sobre o
consumo realizado pelos animais Stevenson & Rylands (1988) verificaram que
Callithrix humeralifer apresenta um padrão marcadamente sazonal. De forma
semelhante, Ferrari & Lopes-Ferrari (1989) evidenciaram que a sazonalidade de
recursos ocorre de modo bastante marcante. A sazonalidade na produção de frutos é
maior em áreas de mata secundária ou que sofreram ação antrópica, onde
normalmente a diversidade de espécies vegetais é menor que em áreas de mata
primária.
As frutas são componentes importantes na dieta de Saguinus fuscicollis, S.
labiatus e Callimico goeldii (Porter, 2001). Este autor discute que durante o início da
estação seca, ambos primatas consomem frutas de espécies vegetais variadas. Peres
(1993) relata que Saguinus fuscicollis, S. mystax dedicaram a maior parte do tempo
de alimentação ao fruto maduro, sendo esses sempre maduros, pequenos, amarelos
ou vermelhos e espacialmente agrupados.
No nosso estudo, o grupo apresentou um elevado índice no consumo de frutos
da goiaba Psidium guajava. Este fato deve-se provavelmente a alta disponibilidade
dos mesmos durante a estação chuvosa. Por outro lado, o fruto da manga foi
consumido em ambas as estações, porém em maiores proporções no período seco.
Para consumir os frutos de mangueira os sagüis seguravam com as duas mãos,
faziam um furo na casca até atingir a polpa quando começavam a lamber, mastigar e
ingeri-la retirando-a com os dentes. Já na ingestão do fruto da goiabeira, que eram
menores e com cascas mais finas, os animais faziam furos lambendo e ingerindo a
polpa e jogando fora as sementes. Frutos pequenos avermelhados também foram
consumidos, localizados na área de caatinga. O manuseio era rápido e os animais
utilizavam as mãos para segurar os cachos ou inflorescência, coletando-os
diretamente com a boca, mastigando-os e engolindo-os, descartando as sementes.
Entretanto não foi possível identificar a espécie vegetal em decorrência da não
realização do estudo fenológico.
37
O terceiro item importante da dieta dos sagüis foram presas animais. Entre os
itens de origem animal, tivemos larvas de insetos, pequenos lagartos e ovos de
pássaros, entretanto destacaram-se os insetos pela sua maior representatividade.
Barker et al (1998) comenta que os insetos e outros invertebrados contêm altos níveis
de proteínas, lipídios e fósforo e que invertebrados no estágio larval contém
significativamente mais gordura do que na fase adulta. Verificamos que os ortópteros
representaram a maioria dos insetos consumidos pelos sagüis. Os ortópteros são
freqüentemente citados como sendo o principal grupo de insetos consumidos por
Callitrichidae (Stevenson & Rylands, 1988). As presas eram freqüentemente caçadas
sobre os galhos, troncos, frestas dos caules, folhas verdes, secas ou mortas, bem
como nos emaranhados de cipós e no solo. Esses mesmos comportamentos e posturas
são descritos por Alonso & Langguth (1989) e Cavalcanti (2002) para Callithrix
jacchus em áreas distintas de mata atlântica, com características climáticas
semelhantes.
Invertebrados também foram de suma importância na alimentação de C.
penicillata em áreas do cerrado, sendo uma fonte de recursos contínuos e abundantes
durante todo e ano (Vilela & Faria, 2002).
Com relação ao nascimento de filhotes em nossa pesquisa, parece estar
associado com a sazonalidade da composição florística, abundância de frutos, goma,
néctar e presa animal. Martins e Setz (2000) discutem que o nascimento da prole de
C.aurita ocorreu durante estação seca, período de grande disponibilidade de frutos.
Bitetti (1997) mostrou que em Cebus apella nigritus, Iguazú (Argentina), os
nascimentos são sazonais, coincidindo com os picos de disponibilidade de frutos e
insetos. Essa relação entre alimento e nascimento de filhotes em C. jacchus foi
observada por Nascimento (1997). Nesse estudo, o nascimento da primeira prole no
grupo recém-estruturado, no qual havia apenas 3 adultos, potenciais cuidadores,
coincidiu com o elevado consumo dos frutos. Os três cuidadores permaneciam a
maior parte do tempo numa pequena área de mata próximos a duas Cacropia
adenobus (embaúba), item alimentício bastante consumido pelos sagüis nesse
período de estudo. Aparentemente, devido à abundância e facilidade de obtenção,
38
logo se saciavam e permaneciam parados por prolongados períodos de tempo,
minimizando a demanda energética e a possibilidade do risco de predação.
No nosso estudo, ocorreram três partos da fêmea reprodutora B2, dos quais,
dois foram de gêmeos, porém na prole nascida em julho, mês que em que não foi
mais registrada a ocorrência de chuvas, nasceu apenas um filhote. Para explicar o
nascimento da prole de filhote único, pode-se especular que diferentes fatores podem
ter interferido no período correspondente a esta estação.
Um dos fatores poderia ser a escassez de alimento, uma vez que no verão, a
maioria das espécies de animais que vivem em ambiente de caatinga apresenta
comportamento migratório (Kill et al, 2000). Neste período, em nosso estudo,
ocorreu uma redução aparente na quantidade de pequenos invertebrados. Pode-se
perceber também que as árvores exsudam menos e os frutos não são tão freqüentes,
exceto a manga que está numa área de pomar visitada pelo grupo diariamente.
A disponibilidade de recursos para os sagüis é crucial para sua sobrevivência e
conseqüente reprodução. É importante ressaltar que segundo Digby & Ferrari (1994)
a reprodução em um grupo social pode estar relacionada com a disponibilidade
contínua de alimento.
Além da argumentação anteriormente apresentada para justificar o nascimento
de apenas um filhote, poderia ser levantada a possibilidade do aumento do risco de
predação, como por exemplo, o tempo gasto no cuidado e no transporte em uma
vegetação de porte arbóreo baixo e que perdem suas folhas na seca. Diante dessas
considerações, um aspecto essencial para o entendimento da reprodução é a
distribuição das atividades diárias, principalmente aquelas que estão relacionadas à
obtenção de recursos energéticos, por parte da fêmea reprodutora ao longo do
desenvolvimento do(s) filhote(s).
A disponibilidade e a distribuição espacial das fontes de alimento têm um
importante papel em determinar o tamanho da área de vivência e o padrão de uso do
espaço (Castro et al, 2000). Cassimiro (2003), estudando a utilização da área por C.
jacchus, evidenciou que a área utilizada no consumo de frutos e insetos foi maior do
que aquela utilizada no consumo de exsudado. Essa diferença se deve ao fato das
39
fontes de exsudados se encontrarem mais agrupadas do que as fontes de frutos e
insetos.
Em nossa pesquisa, a área de vivência do grupo não foi definida através de um
sistema de quadrados alfanuméricos, apenas realizou-se a determinação das trilhas de
acordo com o percurso realizado pelos animais, tendo em vista a dificuldade de
abertura de trilhas em tal ambiente. Apesar do não detalhamento das áreas visitadas
pelos sagüis, foi possível observar que sazonalmente, o grupo utilizou sua área em
diferentes setores conforme a distribuição espaço-temporal de frutos e árvores
gomívoras. Já as presas encontraram-se dispersas no ambiente, fazendo com que a
área utilizada para aquisição desse item alimentar fosse mais ampla. Em estudo
realizado com C. jacchus por Alonso & Langguth (1989), é descrito que a
necessidade de se conseguir proteínas na forma de insetos e pequenos vertebrados
exige uma ampla área de procura em diversos locais da floresta, enquanto que para
satisfazer a necessidade de obter carboidratos em forma de frutos e goma, os animais
não irão necessitar ampliar suas áreas, restringindo o uso do espaço à localização de
árvores fornecedoras. Esse padrão também foi encontrado para C. geofroyi
(Passamani & Rylands, 2000).
Os sagüis não precisaram percorrer longas distâncias para obter alimento, uma
vez que as árvores frutíferas exploradas pelo grupo estavam distribuídas em
agrupamentos dentro da área de pomar próximos à área administrativa da Reserva.
Além do mais, havia continuidade com espécies nativas que estão inseridas na área
de moradia do grupo, oferecendo alimento fácil e sem grandes custos. Durante este
estudo, constatamos que as áreas de caatinga e de pomar, cada uma com formação
arbórea distinta, apresentavam padrões de frutificação particular ao longo do ano e
diversidade de espécies. O grupo não utilizou uniformemente a área disponível e
certos locais foram usados mais intensamente do que outros. O ambiente com uso
mais intensivo ficava em torno da área de pomar. A caatinga foi explorada
intensamente nas três primeiras horas após a saída da árvore de dormir, onde foram
identificadas oito delas, e nas duas horas que antecediam o retorno ao local de
dormida, no fim do dia.
40
Um grupo de Callithrix humeralifer aumentou o tamanho da área de vida na
estação chuvosa. Tal comportamento esteve associado à abundância nas fontes de
frutos que se encontravam amplamente distribuídas (Rylands, 1986). O inverso é
encontrado em espécies como Saguinus nigricollis graellsi, que reduz sua área em
até 25% na estação chuvosa (Torre et al, 1995). Para Alouatta, os percursos diários
estão relacionados à qualidade do habitat e são também adaptações relacionadas à
dieta folívora utilizada (Bicca-Marques & Calegaro-Marques, 1995). O mesmo é
discutido por Aguiar et al (2003) para Aluoata guariba em um remanescente florestal
no norte do estado do Pará. Além de diferentes tamanhos de grupos, diferentes
estratégias em respostas às disponibilidades de alimento estariam influenciando nos
percursos diários.
A distribuição em agrupamentos tanto das fontes de frutos quanto das de
goma determinaram a utilização da área de vivência do grupo de sagüi na caatinga,
com o grupo não necessitando se deslocar a longas distâncias para obter esses
recursos.
Com relação às interações sociais, o resultado desta pesquisa parece ser
consistente com outros estudos de campo e cativeiro, os quais destacam a catação e
proximidade entre os animais (Digby, 1995a; Silva & Sousa, 1997; Lazaro-Perea et
al, 2004). Os episódios de catação e de proximidade foram realizados por todos os
integrantes do grupo, principalmente nos períodos de descanso. As interações sociais,
enfocando a catação entre os pares reprodutores de calitriquideos, podem ser
compreendidas através da análise da dinâmica social do grupo. Segundo Price
(1992), o tempo gasto na catação por machos e fêmeas, freqüentemente variam de
acordo com o grau de investimento nessa relação e com o status reprodutivo da
fêmea. Considerando o tempo gasto na catação como um indicador de investimento
no fortalecimento da relação, Silva & Sousa (1997) observaram que os machos de C.
jacchus apresentaram altos níveis de investimento nessa relação, identificando a
condição reprodutiva da fêmea.
Ao analisar as interações dos indivíduos nas atividades sociais em ambiente de
caatinga, verificamos que o casal reprodutor interagiu mais entre si do que com os
demais animais adultos do grupo. Essa condição também é relatada por Sousa et al
41
(2005) em C. jacchus em ambiente de mata atlântica. Os pesquisadores observaram
que a reciprocidade da catação entre o par reprodutor foi maior do que entre macho
reprodutor com fêmea subordinada e entre fêmea dominante com a subordinada.
Também, os machos foram os catadores principais do grupo.
Woodcock (1978) sugere que em C. jacchus o comportamento de catação é
realizado predominantemente pelo par reprodutor, os quais seriam os principais
parceiros nessa atividade. Dunbar (1992) discute a importância dessa interação,
enfatizando que a redução no tempo dedicado à catação social pode levar a sérias
implicações para a estabilidade da relação social dos animais, para a coesão do grupo
e aptidão dos indivíduos. Quanto ao contato e proximidade, Epple (1975) discute que
o par reprodutor do grupo de C. jacchus gasta mais tempo em contato e proximidade
entre si do que com os outros membros do grupo. O comportamento social fortalece
os laços entre os animais, assim como deixa patente a hierarquia existente entre os
membros do grupo (Silveira & Codenotti, 2001). Os resultados da pesquisa de Digby
(1995b) com C. jacchus em ambiente natural, mostram que os animais reprodutores
estiveram sempre próximos aos demais membros do grupo.
Os índices de catação entre o par reprodutor podem aumentar nas duas últimas
semanas antes do parto, como também durante o estro pós-parto (Box, 1975). Mota,
Sousa & Campos (1995) mostraram que a catação da fêmea no macho reprodutor foi
mais freqüente antes do nascimento dos filhotes, ao contrário que investiu mais na
catação no período pós-parto. Assim, a fêmea investiria antes do parto para garantir
que o macho participasse do cuidado a prole, enquanto o macho investiria após o
parto, justamente no período do estro, buscando acesso à cópula.
Nossos dados referem-se ao padrão do grupo ao longo do estudo,
impossibilitando a análise relativa ao parto. No entanto, a catação tem sido sugerida
como um indicador do grau de relação entre os pares reprodutores de C. jacchus
podendo estar relacionada ao sucesso reprodutivo dos mesmos (Box, 1975; Azevedo
et al, 2001).
Em relação aos indivíduos subordinados do grupo, observou-se que o macho
B5 e a fêmea B1, os quais são irmãos de proles diferentes interagiram mais entre si,
tanto em termos de catação quanto de proximidade.
42
A catação e a proximidade entre fêmeas reprodutoras e não-reprodutoras de C.
jacchus foi bem menos freqüente do que entre os animais reprodutores do grupo.
Lazaro-Perea et al (2004), estudando grupos de C. jacchus em ambiente de mata
atlântica, encontrou dados semelhantes aos nossos. A distribuição da catação entre
fêmeas reprodutoras e não reprodutoras foram menos freqüentes do que entre os
indivíduos reprodutores. Entretanto quando a catação ocorreu, as reprodutoras
cataram mais as não reprodutoras do que vice-versa.
A catação entre fêmeas tem sido extensivamente estudada para algumas
espécies de primatas (Cheney, 1992). A observação de cinco grupos de Cebus apella
em cativeiro mostrou que as fêmeas dominantes cataram mais suas parceiras
subordinadas e foi mais freqüente nas díades hierarquicamente próximas (Parr et al,
1997). Strier (1990), estudando a interação social em Brachyteles arachnoides,
observou que as fêmeas adultas têm outras como vizinhas mais próximas em 70% do
seu tempo quando não há filhotes dependentes e o padrão de contato com fêmeas
aparentadas foi de 65% do tempo.
Verificamos que muitos aspectos do padrão de atividade do grupo foram
semelhantes daqueles que habitam outras formações vegetais. Isso sugere que há uma
flexibilidade na expressão do repertório comportamental desses animais, o qual
possibilita a sua adaptação e sobrevivência aos mais variados tipos de habitat.
43
6. CONCLUSÕES
A partir dos resultados encontrados em nosso estudo com um grupo de
Callithrix jacchus, na Floresta Nacional de Açu (FLONA-AÇU), foram elaboradas as
seguintes conclusões:
• O padrão de atividade do grupo apresentou um perfil semelhante a outros
trabalhos realizados com Callithrix jacchus em Mata Atlântica, com o
forrageio e repouso como principais atividades, seguido da ingestão, catação e
locomoção.
• O padrão de ingestão durante as estações não foi semelhante ao registrado em
Mata Atlântica, tendo havido um maior consumo de exsudado durante a
estação chuvosa e manga e insetos na estação seca.
• Callithrix jacchus explorou diversas árvores para o consumo do exsudado. A
principal foi o limão Cirus limon,uma árvore exótica, seguida da jurema
branca Pitecolobium foliolosum, nativa da caatinga.
• As interações sociais afiliativas, como a proximidade e catação, mostraram
um perfil semelhante ao registrado em outros estudos de campo e cativeiro,
com o casal reprodutor interagindo mais entre si.
• O ambiente de Caatinga, da mesma forma que a Mata Atlântica, apresenta-se
como um ecossistema que dispõe de uma variedade de recursos, que são
utilizados pelos sagüis que ali habitam. Observamos que esses primatas se
ajustam às variações sazonais e fenologias que a caatinga oferece.
44
7. BIBLIOGRAFIA
Aguiar, L. de M., dos Reis, N. R., Ludwig, G. & Rocha, V. J. (2003). Dieta, área de
vida, vocalizações e estimativas populacionais de Alouatta guariba em um
Remanescente Florestal no Norte do Estado do Pará. Neotropical Primates, 11 (2):
78-89.
Ahumada, J. A. (1992). Grooming behavior of spider monkeys (Ateles geoffroyi) on
Barro Colorado Island, Panama. International Journal of Primatology, 13: 33-49.
Albuquerque, A. C. S. R. (1998). Interações sociais e concentrações de esteróides
fecais de fêmeas adultas e sua recuperação sobre o sistema de acasalamento em
um grupo silvestre de sagüi (Callithrix jacchus). Dissertação de Mestrado. Natal:
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 81p.
Alcock, J. (2001). Animal Behavior: an evolutionary approach. 7. ed. Sinauer
Associates, Sunderland.
Alonso, C., & Langguth, A. (1989). Ecologia e comportamento de Callithrix jacchus
(Primates: Callitrichidae) numa ilha de Floresta Atlântica. Revista Nordestina de
Biologia, 6 (2): 105-137.
Araújo, A. (1996). Influence dês facteurers écologiques, comportamentaux et
démographiques sur la dispersion de Callithrix jacchus. Paris: université París-
Nord (París XIII). 238p.
Araújo, A.; Arruda, M. F.; Alencar, A. I.; Albuquerque, F. S.; Nascimento, M. C. &
Yamamoto, M. E. (2000). Body weight of wild and captive common marmosets
(Callithrix jacchus). International Journal of Primatology, 21 (2): 317-324.
45
Azevedo, C. V. M.; Camillo, C. S.; Xavier, C. A.; Moreira, L. F. S.; de Sousa, M. B.
C.; Marques, N. (2001). Grooming circadian rhythmicity, progesterone levels and
partner preference of the reproductive pair of a captive common marmoset (Callithrix
jacchus) family group during pregnancy and after parturition. Biological Rhythm
Research, 32 (2): 145-157.
Barreto, C. E. (1996). Comportamento de fêmeas reprodutivas em grupos
poligínicos de Callithrix jacchus (Primates: Callitrichidae) no ambiente natural:
perfil das interações afiliativas, agonísticas e da marcação de cheiro. Dissertação
de Mestrado. Natal: Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 56p
Barrett, L.; Henzi, S. P.; Weingrill, T.; Lycett, J. E. & Hill, R. A. (1999). Market
forces predict grooming reciprocity in female baboons. Proceedings of the Royal
Society of London, 266: 663-670.
Barker, D.; Fitzpatrick, M. P. & Diirenfeld, E. S. (1998). Nutrient composition of
selected whole invertebrates. Zoo. Biology, 17: 123-134.
Bicca-Marques, J. C. (1993). Padrão de atividades diárias do bugio-preto (Alouatta
caraya, Primates, Cebidae): Uma análise temporal e bioenergética. In: M. E.
Yamamoto, M. B. C., Sousa, (eds.). A Primatologia no Brasil, Vol. 4. Ed.
Universitária, Natal. Pp. 35-49.
Bicca-Marques, J. C. (1999). Hand specialization, sympatry, and mixed-species
associations in callitrichines. Journal of Human Evolution, 36 (4): 349-378.
Bicca-Marques, J. C. & Calegaro-Marques, C. (1995). Locomotion of black howlers
in a habitat with discontinuous canopy. Folia Primatologica, 64: 55-61.
46
Bicca-Marques, J. C. & Garber, P. A. (2005). Use of social and ecological
information in Tamarin foraging decisions. International Journal of Primatology,
26 (6): 1321-1344.
Bitetti, M. S. Di. (1997). Evidence for an important social role of allogrooming in a
platyrrhine primate. Animal Behaviour, 54: 199-211.
Blanckenhorn, W. U. (1990). A comparative study of tolerance and social
organization in Captive Lemurs. Folia Primatologica, 55: 133-141.
Box, H. O. (1975). Social behaviour in the common marmoset monkey (Callithrix
jacchus).
Box, H. O. (1997). Foraging strategies among male and female marmosets and
tamarins (Callitrichidae): new perspectives in an underexplres area. Folia
Primatologica, 68: 296-306.
Busch, S. E. (2000). Determinantes dos fatores desencadeadores do aumento da
hostilidade em animais não reprodutivos durante a gravidez e pós-parto de
fêmea reprodutora em grupos familiares cativos de sagüi comum (Callithrix
jacchus). Dissertação de Mestrado. Natal: Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. 78p.
Cassimiro, R. F. (2003). Utilização da área domiciliar por grupos de sagüis
Callithrix jacchus Linneus, 1758 (Primates: Callithrichidae). Dissertação de
Mestrado. Natal: Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 52p.
Castro, C. S. S.; Araújo, A., Alho, C. & Dias Filho, M. M. (2000). Influência da
distribuição e disponibilidade dos frutos, na dieta e uso do espaço em sagüis-do-
nordeste (Callithrix jacchus). A Primatologia no Brasil, 7: 65-80.
47
Cavalcanti, K. C. S. (2002). Comportamento alimentar de Callithrix jacchus
(Callitrichidae: Primates) em mata secundária e ambiente alterado. Dissertação
de Mestrado. Natal: Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 48p.
Chapman, C. A.; Chapman, L. J. Rode, K. D. Haucch, E. M.& McDowell, L.
R.(2003). Variation in the nutritional value of primate foods: among trees, time
periods, and areas. International Journal of Primatology, 24 (2): 317-333.
Cheney, D. L (1992). Intragroup cohesion and intergroup hostility: the relation
between grooming distributions and intergroup competition among female primates.
Behavioral Ecology, 3: 334-345.
Coimbra-Filho, A. F. (1984). Situação atual dos calitriquídeos que ocorrem no Brasil.
In: M. T. Mello (ed). A Primatologia no Brasil. Belo Horizonte: Sociedade
Brasileira de Primatologia, pp. 15-33.
Defler, T. R. (1995). The time budget of a group of wild woolly monkeys (Lagothrix
lagotricha). International Journal of Primatology, 16: 107-120.
Digby, L. J. (1995a). Infant care, infanticide, and female reproductive strategies in
polyginuos groups of commom marmosets (Callithrix jacchus). Behavior Ecology
and Sociobiology, 37: 51-61.
Digby, L. J. (1995b). Social organization in a wild population of Callithrix jacchus:
II. Intragroup social behavior. Primates, 36 (3): 361-375.
Digby, L. J. & Ferrari, S. F. (1994). Multiple breeding females in free-ranging groups
of Callithrix jacchus. International Journal of Primatology, 15: 389-397.
48
Digby, L. J. & Barreto, C. E. (1996). Activity and ranging patterns in common
marmosets (Callithrix jacchus). In: Norkonk et al. (eds). Adaptive Radiations of
Neotropical Primates. Plenum press. New York. Pp.173-185.
Dixson, A. F.& Lunn, S. F. (1987). Change in hormones and sexual behavioural in
captive groups of marmosets (Callithrix jacchus). Physiol. Behav. 4: 577-583.
Dunbar, R. I. M. (1988). Primate Social Systems. Croom Helm. Londom. 373p.
Dunbar, R. I. M. (1992). Time: a hidden constraint on the behavioural ecology of
baboons. Behavioral Ecology Sociobiology, 31: 35-49.
Epple, G. (1975). The behaviour of marmoset monkeys (Callitrichidae). In: L. A.
Rosenblaun, (ed.). Primate Behaviour: Developments in Field and Laboratory
Research. Academic. Press. Nova York. Pp. 195-239.
Fedigan, L. N. (1992). Primates Societies. In:____. Primate Paradigms: Sex Roles
and Social Bonds. The University of Chicago Press, Chicago. Pp.39-49.
Feitosa, J.C.S. (2004). Fauna de mamíferos não-voadores da floresta Nacional de
Açu-RN. Monografia de Especialização em Ciências Biológicas. Mossoró:
Universidade do Estado do Rio Grande do Norte. 29p.
Ferrari, S. F. (1991). Preliminary report on a field study of Callithrix flaviceps. In: A.
B. Rylands & A. L. Bernards. (eds). A primatologia no Brasil, 3. Belo Horizonte:
Fundação Biodiversitas. pp.159-171.
Ferrari, S. F. & Lopes Ferrari, M. A. (1989). A re-evaluation of the social
organisation of the Callitrichidae, with reference to the ecological differences
between genera. Folia Primatologica, 52: 132-147.
49
Ferreira, R.L.C. (1988). Análise estrutural da estação florestal de Açu-rn como
subsídio básico para o manejo florestal. Monografia (Curso de pós-graduação
Magister Scuntiade em Ciências Florestal)-, Universidade Federal de Viçosa, Minas
Gerais. 90p.
Fiori, A. Di & Fleischer, R. C. (2005). Social behavior, reproductive strategies, and
population genetic structure of Laagothrix poeppigii. International Journal of
Primatology, 26 (5): 1137-1173.
Fleagle, I. G. (1988). Primate adaptation & Evolution. Three. Primate life.
Academic Press, New York. pp. 45-63.
Fragaszy, D. M. (1990). Sex and age differences in the organization of behavior in
wedge-capped capuchins, Cebus olivaceus. Behavioral Ecology, 1: 81-93.
Garber, P. A. (1984). Proposed nutritional importance of plant exudates in the diet of
the Panamaniam tamarin, Saguinus oedipus geoffroy. International Journal
Primatology, 5: 1-15.
Garber, P. A. (1987). Forraging strategies among living primates. Ann. Rev.
Anthropol, 16: 339-364.
Garber, P. A. (1993). Seasonal patterns of diet and ranging in two especies of
Tamarim Monkeys: Stagility versus variability. International Journal of
Primatology, 14 (1): 145-167.
Giraldeau, L. A. & Caraco, T. (2000). Social Foraging Theory. Princeton, New
Jersey: Princeton University Press, p.362.
Hawkins, D. (1992). The activity of squirrel monkeys Saimiri sciureus at whipsnade
wild animal park. Int. Zoo. Yb., 31:163-170.
50
Kiill, L. H. P.; Lima, P. C. F.; de Oliveira, M. C; de Oliveira, V. R.; de Albuquerque,
S. G; Nascimento, C. E. de S.; & Cavalcante, J. (2000). Estratégias para o uso
sustentável da biodiversidade da caatinga. In: M. A. Drumond (coord.). Avaliação e
identificação de ações prioritárias para a conservação, utilização sustentável e
repartição de benefícios de biodiversidade do bioma Caatinga. Documento para
discussão no GT Estratégias para o uso sustentável. Petrolina, pp. 2-23.
IBAMA, SEMACE, IDEMA, SUDEMA, IMA, ADEMA & CRA. (2000). Unidades
de conservação na caatinga. In:___.Avaliação e identificação de ações prioritárias
para a conservação, utilização sustentável e repartição de benefícios de
biodiversidade do bioma Caatinga. Documento para discussão no GT estratégia
para conservação. Petrolina, pp.2-9.
IBAMA (2001) - Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e Recursos Naturais
Renováveis. Relatório do Projeto Piató: ações de educação para gestão e
desenvolvimento sustentável das comunidades do entorno da Lagoa do Piató da
FLONA de Açu.
Lazaro-Perea, C.; Castro, C. S. S.; Harrison, R.; Araújo, A.; Arruda, M. F. &
Snowdon, C. T. (2000). Behavioral and demographic changes following the loss of
the breeding female in cooperatively breeding marmosets. Behavioral Ecology
Sociobiology, 49: 137-146.
Lazaro-Perea, C.; Arruda, M. F. & Snowdon, C. T. (2004). Grooming as a reward?
Social function of grooming between females cooperatively breeding marmosets.
Animal Behaviour, 67: 627-636.
Leutenegger, W. (1973). Maternal-fetal weight relationship in primates. Folia
Primatologia, 20: 280-293.
51
Lopes, M. & Ferrari, S. (1994). Forraging behavior of a tamarin group (Saguinus
fuscicollis widdeli) and interactions with marmoset (Callithrix emiliae).
International Journal of Primatology, 15: 373-389.
Lopes, F. de A. (2002). Competição alimentar em grupos cativos de sagüi
(Callithrix jacchus). Tese de Doutorado. Natal: Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, 133p.
Maier, W.; Alonso, C. & Langguth, A. (1982). Fiel observations on Callithrix
jacchus. Z. Saugetier, 47: 334-346.
Martins, M. M. & Setz, E. Z. F. (2000). Diet of Buffy Tufted-Eared Marmosets
(Callithrix aurita) a forest fragment in southeastern Brazil. International Journal
of Primatology, 21(3): 467-476.
Martins, I. G. (2004). Caracterização dos repertórios comportamentais de
Callithrix jacchus, em uma formação florestal do Bioma Caatinga. Monografia de
Especialização em Ciências Biológicas. Mossoró: Universidade do Estado do Rio
Grande do Norte. 35p.
Melo, L. C. O., Monteiro da Cruz, M. A. O. & Fernandes, Z. F. (1997). Composição
química de exsudados explorados pelo Callithrix jacchus e sua relação com a
marcação de cheiro. In: M. B. C. Sousa & A. L. L. Menezes (Orgs.). A Primatologia
no Brasil. Vol. 6, Sociedade Brasileira de Primatologia, Natal, pp. 43-59.
Miller, K. E. & Dietz, J. M. (2005). Effects of individual and group characteristics on
feeding behaviors in wild Leontopithecus rosalia. International Journal of
Primatology, 26 (6): 1291-1319.
52
Miranda, G. H. B. & de Faria, D. S. (2001). Ecological aspects of black-pincelled
marmoset (Callithrix penicillata) the cerradão and dense cerrado of the Brazilian
Central Plateau. Braz. J. Biol., 61 (3): 397-404.
Mota, M. T. S; Sousa, M. B. C & Campos, M. F. (1995). Variação circadiana no
padrão de distribuição do “autogrooming” e do “allogrooming” em um casal do sagüi
comum (Callithrix jacchus). In: M. E. Yamamoto & M. B. C. Sousa (eds.). A
Primatologia no Brasil. Vol. 4.. Ed. Universitária, Natal. pp. 81-92.
Nascimento, M. C. L. (1997). Influência da presença de filhotes e do tamanho do
grupo nas atividades de um grupo silvestre de sagüis (Callithrix jacchus).
Dissertação de Mestrado. Natal: Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 44p.
Nishida, T. (1988). Development of social grooming between mother and offspring
in wild chimpanzees. Folia Primatologica, 50: 109-123.
Oates, J. H. (1987). Food weight, diet and home range area in primates. Nature, 259:
459-462.
Oliveira, J. A..; Gonçalves, P. R. & Bonvicino, C. R. (2003). Mamíferos da Caatinga.
In: I. R. Leal.; M. Tabarelli & J. M. C. da Silva (eds.). Ecologia e Conservação da
caatinga. Universidade Federal de Pernambuco, Recife, 822p.
Oliveira, N. N. (2004). Composição da ornitofauna da Flona de Açu-RN.
Monografia de Especialização em Ciências Biológicas. Mossoró: Universidade do
Estado do Rio Grande do Norte. 33p.
Parr, L. A.; Matheson, M. D.; Bernstein, I. S. & de Wall, F. B. M. (1997). Grooming
down the hierarchy: allogrooming in captive brown capuchin monkeys, Cebus
apella. Animal Behaviour, 54: 361-367.
53
Passamani, M. (1998). Activity budget of Geoffroy’s marmoset (Callithrix geoffroyi)
in an Atlantic Forest in Southeastern Brazil. American Journal of Primatology, 46:
333-340.
Passamani, M. & Rylands, A. B. (2000). Home range on a Geoffroy’s Marmoset
group, Callithrix geoffroy (PRIMATES, CALLITRICHIDAE) in South-Eastern
Brazil. Revista Brasileira de Biologia, 60 (2): 275-281.
Peres, C. A. (1993). Diet and feeding ecology of saddle-back tamerins (Saguinus
fuscicollis) and moustached tamarins (S. mystax) in an Amazonian terra firme forest.
J. Zool. London, 230: 567-569.
Porter, L. M. (2001). Dietary differences among sympatric Callitrichinae in northern
Bolivia: Callimico goeldii, Saguinus fuscicollis and S. Labiatus. International
Journal of Primatology, 22 (6): 961-988.
Price, E. C. (1992). Sex and helping: reproductive estrategies of breeding male and
female cotton-top tamarins, Saguinus oedipus. Animal Behaviour, 43: 717-728.
Rodrigues, D. L. de C. (2004). Herpertofauna da Floresta Nacional de Açu-RN.
Monografia de Especialização em Ciências Biológicas. Mossoró: Universidade do
Estado do Rio Grande do Norte. 45p.
Rylands, A. B. (1981). Preliminary field observations on the marmoset, Callitrix
humeralifer intermedius (Hershkovitz, 1977) at Dardanelos, Rio Aripuanã , Mato
Grosso. Primates, 22 (1): 46-59.
Rylands, A. B. (1984). Exsudate-eating and tree-gouging by marmosets
(Callitrichidae, primates). In: A. C. Charwick & S. L. Sutton (eds). Tropical rain
forest: the leeds symposium. Leeds: Leeds philosophical and literary society.
pp.155-168.
54
Rylands, A. B. (1986). Ranging behaviour and habitat preference of a wild marmoset
group, Callithrix humeralifer (Callitrichidae, Primates). J. Zool., London (A), 210:
489-514.
Rylands, A. B. (1996). Habitat and the evolution of social and reproductive
behaviour in Callithrichdae. American Journal of Primatology, 38: 5-18.
Rylands, A. B. & Faria, D. S. (1993). Habitats, feeding ecology, and home range size
in the genus Callithrix. In: A.B. Rylands (ed.). Marmosets and Tamarins:
Systematcs, Behaviour, and Ecology. London: Oxford University Press. pp. 262-272.
Rylands, A. B., Schneider, H., Langguth, A., Mittermeier, R. A., Groves, C. P. &
Rodriguez-Luna, E. (2000). An assessment of the diversity of New World Primates.
Neotropical Primates, 8 (2): 61-93.
Sampaio, E. & Rodal, M. J. (2000). Fitofisionomias da Caatinga. In:___.Avaliação e
identificação de ações prioritárias para a conservação, utilização sustentável e
repartição de benefícios de biodiversidade do bioma Caatinga. Documento para
discussão no GT Botânica. Petrolina, pp. 2-14.
Scanlon, C. E. Monteiro da Cruz, M. A. O. & Rylands, A. B. (1991). Exploração de
exsudados vegetais pelo sagüi-comum, Callithrix jacchus. A Primatologia no
Brasil, 3: 197-205.
Silva, H. P. A. & Sousa, M. B. C. (1997). The pair-bond its role in the stimulation of
reproductive function in female common marmosets (Callithrix jacchus).
International Journal of Primatology, 18 (3): 387-400.
Silveira, R. M. M. & Codenotti, T. L. (2001). Interações sociais e dieta do Bugiu-
Ruivo, Alouatta guariba clamitans, no Parque Estadual de Itapuã, Rio Grande do
Sul, Brasil. Neotropical Priamates, 9 (1): 15-19.
55
Souza, R. M. M. de. (1999). Custos do cuidado à prole em Callithrix jacchus: uma
abordagem comportamental. Dissertação de Mestrado. Natal: Universidade Federal
do Rio Grande do Norte. 82p.
Sousa, M. B. C.; Albuquerque, A. C. S. de R.; Albuquerque, F. da S.; Araújo, A.;
Yamamoto, M. E. & Arruda, M. F. (2005). Behavioral strategies and hormonal
profiles of dominant and subordinate common marmoset (Callithrix jacchus) females
in wild momogamous groups. American Journal of Primatology, 67: 37-50.
Stevenson, M. F. & Rylands, A. B. (1988). The marmosets, genus Callithrix. In:
Mittermeier, R.A. et al (eds). Ecology and Behaviour of Neotropical Primates.
World Wildlife Fund. Washington, 2: 131-222.
Strier, K. B. (1990). New World primates, new frontiers: Insights from the woolly
spider monkey, or muriqui (Brachyteles aracnoides). International Journal of
Primatology, 11: 7-19.
Strier, K.B. (1999). Primate Behavioral Ecology. Boston: Allyn and Bacon.
Sussman, R. W. (1987). Morpho-physiological analysis of diets: Species-specific
dietary patterns in primates and human dietary adaptations. In: W. G. Kinzey (ed.).
The evolution of Human Behavior: Primate Models. State University of New York
Press, Albany, N.Y, pp. 151-179.
Sussman, R. W. & Kinzey, W. G. (1984). The ecological role of the Callitrichidae: a
rewiew. Am. J. Phys. Anthropol., 64: 419-449.
Torre, S. de La; Campos. F. & Vries, T. De (1995). Home range and birth seasonality
of Saguinus nigricollis graellsi in Ecuadorian Amazonia. American Journal of
Primatology, 37: 39-56.
56
Varella, V. S. & Yamamoto, M. E.(1991). Influência da disponibilidade de alimento
sobre o comportamento exploratório de primatas. A Primatologia no Brasil, 3: 57-
61.
Vilela, S. L. & de Faria, D. S. (2002). Dieta do Callithrix penicillata (Primates,
Callitrichidae) em Áreas de Cerrado no Distrito Federal, Brasil. Neotropical
Primates, 10 (1): 17-20.
Wallace, R. B. (2001). Diurnal activity budgets of black spider monkeys, Ateles
chamek, in a southern Amazonian tropical forest. Neotropical Primates, 9 (3): 101-
106.
Wallace, R. B. (2005). Seasonal variations in diet and foraging behavior of Ateles
chamek in a southern Amazonian tropical forest. International Journal of
Primatology, 26 (5): 1053-1075.
Webb, J. N., Houston, A. I., McNamara, J. M. & Székely, T. (1999). Multiple
patterns in parental care. Animal Behaviour, 58: 983-993.
Willig, M. R. & Mares, M. A. (1989). Mammals from the Caatinga: an updated list
and summary of recent research. Revista Brasileira de Biologia, 49: 361-367.
Woodcock, A. J. (1978). Allogrooming relationship in groups of common marmosets
(Callithrix jacchus). In: H. Rothe, H. J. Wolters & J. P. Hearn (eds). Biology and
behavior marmosets. Göttingen, Eigenverlarg Hartmut Rothe. Pp 161-179.
Yamamoto, M. E. (1991). Comportamento social do gênero Callithrix em cativeiro.
A Primatologia no Brasil, 3: 63-81.