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Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Centro de Biociências

Programa de pós-graduação em Psicobiologia

Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e

invertebrados em grupos de Callithrix jacchus na

Caatinga

Mariana da Silva Capítulo

2019

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Mariana da Silva Capítulo

Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados

em grupos de Callithrix jacchus na Caatinga

Dissertação apresentada à Universidade Federal do

Rio Grande do Norte, como requisito para obtenção

do título de Mestre em Psicobiologia.

Orientação: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida

Pessoa

Co-orientação: Prof. Dr. Arrilton Araujo de Souza

Co-orientação: Prof. Dra. Maria de Fátima Arruda

de Miranda

Natal

2019

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Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN

Sistema de Bibliotecas - SISBI

Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB

Capítulo, Mariana da Silva.

Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados em grupos de Callithrix jacchus na Caatinga /

Mariana da Silva Capítulo. - Natal, 2019. 70 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em Psicobiologia.

Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.

1. Polimorfismo visual - Dissertação. 2. Frugivoria -

Dissertação. 3. Insetivoria - Monografia. 4. Mata-branca -

DIssertação. 5. Sagui-comum - Dissertação. I. Pessoa, Daniel Marques de Almeida. II. Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 548.33

Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351

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Dissertação de mestrado

Título

Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados em

grupos de Callithrix jacchus na Caatinga

Banca examinadora

Dr. Andre Carreira Bruinjé

Universidade de São Paulo - USP

________________________________________________________

Prof. Dra. Renata Gonçalves Ferreira


________________________________________________________

Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa (orientador)


________________________________________________________

Natal, 29 de agosto de 2019.

5

Este estudo foi desenvolvido no

Laboratório de Ecologia Sensorial do

Departamento de Fisiologia e

Comportamento da Universidade Federal do

Rio Grande do Norte, sob orientação do Prof.

Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.

6

Dedico esta dissertação a todos aqueles que nunca

duvidaram que eu conseguiria terminar…

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AGRADECIMENTOS

Agradeço, primeiramente, à minha família que sempre me apoiou. Aos meus pais, irmãos, avó

Idalina, Zezinha, Topé e Paulo por todo o carinho e pela força. Mais importante, um obrigado do

tamanho do mundo aos meus avós, Ana Maria e António por, apesar de não gostarem da ideia de

eu “andar no meio do mato atrás de macacos”, fazerem de tudo para que eu possa seguir o meu

sonho. Sem eles, nada disto seria possível. Amo-vos muito.

A Marília, minha colega de mestrado, minha companheira de campo, minha melhor amiga

brasileira e sem dúvida uma das pessoas mais importantes que eu conheci nestes 2 anos e meio.

Obrigada por todas as conversas, todos os momentos, todas as risadas, todas as lágrimas… Estás

em todas as minhas memórias boas do Brasil. Um enorme obrigada. Te amo.

A Marília (mais uma vez) e Diogo por toda a força, todos os conselhos e todas as orientações no

mestrado. Sem vocês dois não teria sido conseguido chegar até aqui.

A Daniel Pessoa, meu orientador, por me ter proporcionado esta experiência, por ter acreditado na

menina poortuguesa que conheceu num congresso, pela orientação e por me ter “puxado as

orelhas” quando eu precisei (foram algumas vezes).

Aos meus co-orientadores, Arrilton, Fátima e Amanda, por todas as conversas e conselhos. Um

agradecimento especial a Fátima, muito obrigada por toda a disponibilidade e paciência para me

ajudar com as capturas vários meses seguidos! Mais importante que isso, você foi uma grande

força para mim, obrigada por todas as conversas, barzinhos, pelos desabafos e por todas as

gargalhadas que demos em Açu. Não me esqueci que me deve umas idas à praia e um final de

semana, vamos combinar!

A Mauro, Imão, Chiquinho e Luís por todo o apoio, carinho e companhia durante as minhas longas

idas a campo.

Aos melhores amigos que este mestrado me deu, Marília, Diogo, Felipe e Letícia, muito obrigada

por tudo, nunca vos vou esquecer!

Aos meus colegas de laboratório, mais especificamente, Marília, Diogo, Sofia, Joaquim, Raiane,

Holda, Tony, Larissa, Elder, Bia, Geovan e Felipe, obriagada por todos os momentos que tive

com vocês e todas as reuniões no Thomas.

Às pessoas que começaram como sendo parceiros do pokemon, mas acabaram sendo muito mais

que isso. Cadmiel, Pedro, Gustavo, Leo, Dênis, Lidijane, Franck, gosto muito de vocês. Muito

obrigada por alegrarem os meus dias.Cadmiel, Pedro e Gustavo vou levar vocês no meu coração

viu? Vocês são muito importantes para mim, não me podem esquecer!

Quero agardecer a 4 pessoas que eu não conheci nem no mestrado, nem através do pokemon, e são

muito importantes para mim: Weslley, Radna, Lauren e Yuri. Radna, obrigada por me

“emprestares” a tua família e por me fazeres sentir como se estivesse em casa. Lauren, minha

maluca, muito obrigada por todos os desabafos, todas as risadas, todas as maluquices e todo o

amor! Weslley, não tenho palavras para expressar o quão gosto de ti, quanta falta tu me fazes e o

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quão importante és para mim. Yuri, foste das últimas pessoas que eu conheci no Brasil e tornaste-

te uma das mais importantes. Obrigada por cuidares de mim, obrigada por todo o carinho, toda a

força.. Obrigada por me fazeres sentir segura. Não te vou esquecer.

Agradeço a Terceiro e a Débora, por toda a ajuda em campo e pelo companheirismo.

Ao João, que me ensinou a fazer os gráficos no R, muito obrigada, ficaram ótimos!

Ao ICMbio pela permissão da coleta e pelo alojamento durante a pesquisa.

À CAPES pela concessão da bolsa. Além disso, o presente trabalho foi realizado com apoio da

Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de

Financiamento 001.

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Resumo

Os primatas têm a capacidade de ser tricromatas, porém, essa característica é bastante variável.

Enquanto nos catarríneos os machos e as fêmeas apresentam ambos visão tricromata, nos

platirríneos existe polimorfismo de visão de cores, com ocorrência de fêmeas tricromatas e

dicromatas, enquanto os machos são obrigatoriamente dicromatas. Pensa-se que a tricromacia seja

uma adaptação para melhorar a detecção de frutos maduros e/ou folhas jovens contra as folhas

maduras do background. Por outro lado, tem sido sugerido que os indivíduos dicromatas são mais

aptos a encontrar insetos camuflados, enquanto que tricromatas têm vantagem em detectar insetos

conspícuos. Mesmo existindo vários estudos sobre visão de cores focados em modelagem visual,

experimentos em condições semi-naturais e estudos na natureza, os resultados são inconsistentes.

Neste trabalho analisamos se a visão de cores influencia a detecção de frutos e insetos em grupos

de Callithrix jacchus na Caatinga. Utilizamos modelagem visual para calcular o contraste

cromático (JND) entre frutos e os seus backgrounds e entre invertebrados e os seus backgrounds,

para os 6 fenótipos de visão de cores, a partir das fotografias registradas em campo. Nossos

resultados sugerem que, os frutos existentes na Caatinga podem ser detetados através do brilho e

através da sua coloração no eixo verde-vermelho, na época de chuva, e através da sua coloração

no eixo azul-amarelo e no eixo verde-vermelho, na época seca. Já os invertebrados diferem do

background por meio de sinais do eixo azul-amarelo e do eixo verde-vermelho na época de chuva,

e por meio de sinais de brilho e do eixo verde-vermelho na época seca. Observamos que, a

cromaticidade dos elementos do background é constante ao longo do ano no eixo do verde-

vermelho, indicando vantagem dos tricromatas. A análise dos contrastes cromáticos mostrou que

os fenótipos tricromatas têm um desempenho superior quanto à detecção de frutos. Já no que se

refere à detecção de invertebrados, todos os fenótipos estão igualmente aptos. Este é o segundo

trabalho sobre visão de cores realizado na Caatinga e o primeiro trabalho de modelagem visual

que inclui os dois tipos de itens alimentares principais da dieta de calitríquideos.

Palavras-chave: polimorfismo visual; frugivoria; insetivoria; mata-branca; sagui-comum.

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Abstract

Primates can be trichromat. However, this trait is quite variable. While in catarrhine monkeys

both males and females have trichromatic vision, in platyrrhines, a color vision plymorphism

occurs, with the existence of trichromat and dichromat females, while males are necessarily

dichromat. Trichromacy is thought to be an adaptation to improve detection of ripe fruits and/or

young leaves against a background of mature leaves. On the other hand, it has been suggested

that dichromat individuals perform better in finding camouflaged insects, whereas trichromats

may have the advantage of detecting conspicuous insects. Although there are several studies

on color vision focused on visual modeling, experiments on semi-natural conditions and

studies on nature, the results are inconsistent. Therefore, in this study we analyze whether color

vision influences the detection of fruits and insects in groups of Callithrix jacchus in Caatinga.

We used visual modeling to calculate the chromatic contrast (JND) between fruits and their

backgrounds, and insects and their backgrounds, for all six color vision phenotypes from field

photographs. Our results suggest that, fruits in Caatinga can be detected by their brightness

and their coloration on the green-red axis in the rainy season, and their coloration on the blue-

yellow axis and the green-red axis during the dry season. Invertebrates differ from the

background through the blue-yellow axis and the green-red axis in the rainy season, and

through brightness and the green-red axis in the dry season. We observed that the chromaticity

of the background on the red-green axis is constant throughout the year, suggesting an

advantage of the trichromats. Our analysis of chromatic contrasts showed that trichromat

phenotypes have superior fruit detection performance. As far as insect detection is concerned,

all phenotypes are equally able to detect insects. This is the second work on color vision carried

out at Caatinga and the first visual modeling work that includes the two main food item types

of the calithrichid diet.

Keywords: visual polymorphism; frugivory; insectivory; caatinga; common marmoset.

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Lista de Figuras

Figura 1. Imagem satélite da Floresta Nacional de Açu..............................................................p.33

Figura 2. Caatinga na época de chuva (A) e na época seca (B)................................................p. 34

Figura 3. Frutos, flores e botões florais utilizados na modelagem visual: 1) Anadenanthera

colubrina; 2) Capparis flexuosa; 3) Canavalia brasiliensis; 4) Pilosocereus pachycladus; 5)

Anacardium occidentale; 6) Malpighia emarginata;7) Eugenia uniflora; 8) Trischidium mole; 9)

Anacardium occidentale 10) Erythroxylum sp.; 11) Mangifera indica; 12) Pilosocereus

pachycladus; 13) Tacinga inamoena; 14) Ziziphus joazeiro; 15) Ziziphus joazeiro; 16)

Commiphora leptophloeos; 17) Operculina macrocarpa;18) Annona crassiflora; 19) Psidium

guajava; 20) Cochlospermum vitifolium; 21) 22) 23) Operculina macrocarpa; 24) 25) Spondias

purpurea; 26) Canavalia brasiliensis; 27) Mimosa sp.; 28) Cochlospermum vitifolium; 29)

Mangifera indica; 30) Sebastiania sp.; 31) Mangifera indica; 32) Spondias purpurea; 33)

Trischidium mole; 34) Poincianella pyramidalis; 35) Capparis flexuosa; 36) Amburana cearensis;

37) Mangifera indica; 38) Psidium guajava; 39) Mimosa sp.; 40) Mangifera indica; 41)Não

identificada; 42) Não identificada; 43) Spondias purpurea; 44) Pilosocereus gounelle; 45)

Pilosocereus pachycladus; 46) Ditaxis sp.; 47) Não identificada; 48) Cochlospermum

vitifolium................................................................................................................................... ..p.37

Figura 4. Invertebrados utilizados na modelagem visual: 1) Orthoptera; 2) Orthoptera; 3)

Orthoptera; 4) Lepidoptera; 5) Orthoptera; 6) Orthoptera;7) Orthoptera; 8) Orthoptera ; 9)

Mantodea; 10) Orthoptera; 11) Orthoptera; 12)Ooteca de Mantodea; 13) Orthoptera; 14)

Orthoptera; 15) Orthoptera; 16) Orthoptera; 17) Araneae (Argiope Argentata);18)

Orthoptera..................................................................................................................................p. 39

Figura 5. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas encontrados em Callithrix

jacchus: 430/543 nm (A), 430/556 nm (B) e 430/562 nm (C). No eixo y está representado o canal

de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo x está representado o eixo de luminância (QL). Os

triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos vermelhos

representam alvos (frutos, flores e botões

florais)........................................................................................................................................p. 41

Figura 6. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos tricromatas encontrados em

Callithrix jacchus: 430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm (E e F).

Os valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de

oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)), apenas existente em tricromatas, canal de oponência

azul-amarelo (QS/(QM+QL)), e ao longo do canal de luminância (QM+QL). Os triângulos azuis

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correspondem aos backgrounds (folhas e troncos) e os círculos vermelhos correspondem aos alvos

(frutos, flores e botões florais)........................................................,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,......p. 42

Figura 7. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas: 430/543 nm (A), 430/556

nm (B) e 430/562 nm (C). No eixo x está representado o canal de oponência azul-amarelo (QS/QL)

e no eixo y está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam os

backgrounds (folhas e troncos) e os círculos amarelos representam os alvos

(invertebrados)……………………………………………...........................................................................p. 44

Figura 8. Diagramas de cromaticidade (à esquerda) e diagramas de luminância (à direita) para os

três fenótipos tricromatas: 430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm

(E e F). Os valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do

canal de oponência azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e ao longo do canal de oponência verde-

vermelho (QL/(QM+QL)), apenas existente em tricromatas. Os diagramas de luminância, são

compostos pelo eixo azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e o eixo de luminância (QM+QL). Os

triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos amarelos representam

os alvos (invertebrados).

....................................................................................................................................................p. 45

Figura 9. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores (A) e dos invertebrados

(B) contra os seus backgrounds para dicromatas e tricromatas. Os boxplots mostram a mediana,

primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.

....................................................................................................................................................p. 47

Figura 10. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores contra os seus

backgrounds, de acordo com o sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus.

Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.

....................................................................................................................................................p. 47

Figura 11. Contrastes cromáticos (JND) dos invertebrados contra os seus backgrounds, de acordo

com o sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus. Os boxplots mostram a

mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.

....................................................................................................................................................p. 48

Figura 12. Diagramas de cromaticidade para um fenótipo dicromata (430/562 nm) (A e B) e para

um fenótipo tricromata (430/543/562 nm) (C, D, E e F). Para o fenótipo tricromata, os valores de

cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência azul-

amarelo (QS/(QM+QL)) e ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)) e o

diagrama de luminância é compostos pelo eixo azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e o eixo de

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luminância (QM+QL). Para o dicromata, no eixo x está representado o canal de oponência azul-

amarelo (QS/QL) e no eixo y está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis

representam os backgrounds da época de chuva, os triângulos verdes representam os backgrounds

da época seca, os círculos vermelhos representam frutos e os quadrados amarelos representam

invertebrados..............................................................................................................................p. 50

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Sumário

1. Introdução 1.1 Introdução geral..................................................................................................p. 16

1.2 Referencias ........................................................................................................p. 20

2. Objetivos, hipóteses & predições.................................................................................p. 24

2.1 Objetivos............................................................................................................p. 25

2.1.1 Objetivo geral...............................................................................................p. 25

2.1.2 Objetivos específicos....................................................................................p. 25

2.2 Hipóteses e predições.........................................................................................p. 26

3. Artigo: Detecção de frutos, flores e invertebrados da mata-branca por saguis-

comuns dicromatas e tricromatas...............................................................................p. 27

3.1 Resumo...............................................................................................................p. 28

3.2 Introdução..........................................................................................................p. 29

3.3 Materiais e Métodos...........................................................................................p. 33

3.3.1 Área de estudo..............................................................................................p. 33

3.3.2 Coleta de dados.............................................................................................p. 34

3.3.3 Modelagem visual........................................................................................p. 35

3.3.4 Análise de dados...........................................................................................p. 38

3.4 Resultados..........................................................................................................p. 39

3.5 Discussão............................................................................................................p. 52

3.6 Conclusão............................................................................................................p.58

3.7 Referências..........................................................................................................p.59

4. Conclusão geral............................................................................................................p. 67

5. Anexos...........................................................................................................................p. 68

5.1 aprovação do comitê de ética....................................................................................p. 69

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1.INTRODUÇÃO

Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados

em grupos de Callithrix jacchus na Caatinga

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1.1 Introdução geral

A maioria dos mamíferos apresenta visão dicromata possuindo dois tipos de cones na

retina, o que permite distinguir cores entre a faixa azul e amarela do espetro. Os primatas são

únicos, entre os mamíferos, podendo possuir até três tipos de cones, ou seja, têm a capacidade de

ser tricromatas. Deste modo, além de conseguirem distinguir cores na zona entre o azul e amarelo,

como os dicromatas, também possuem a capacidade de distinguir cores de comprimentos de onda

entre médio (e.g. verde) e longo (e.g. vermelho) (Carvalho et al., 2017). No entanto, esta

característica é variável entre os primatas.

Nos catarríneos (primatas do Velho Mundo) os machos e as fêmeas apresentam ambos

visão tricromata, uma vez que, os indivíduos possuem um gene autossómico que codifica cones

sensíveis a comprimentos de onda curtos (azul) e dois genes no cromossomo X que codificam

cones sensíveis a comprimentos de onda médios (verde) e longos (vermelho). Por outro lado, nos

platirríneos (primatas do Novo Mundo) os indivíduos possuem o gene autossómico e apenas um

gene no cromossomo X, levando a que exista um polimorfismo de visão de cores devido à variação

alélica do gene no cromossomo X, que possibilita que as fêmeas heterozigóticas sejam tricromatas,

enquanto que os machos hemezigóticos e as fêmeas homozigóticas sejam dicromatas, com a

exceção dos géneros Alouatta e Aotus (Bonci et al, 2013; Jacobs, 2007; Mollon, 1989).

Segundo Mollon (1989) a cor pode ser uma pista utilizada pelos primatas para identificar

conspecíficos, bem como, identificar o seu sexo e estado sexual. De fato, alguns autores têm

sugerido que a vantagem da tricromacia pode estar relacionada com a deteção de sinais sociais.

Changizi et al. (2006) mostrou que a tricromacia pode ter sido selecionada para descriminar

variações na coloração da pele de conspecificos, mais especificamente, este estudo mostrou que a

sensibilidade dos fotorreceptores dos tricromatas é quase ótima para distinguir a saturação de

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oxigénio da hemoglobina que produz diferenças na coloração da pele no eixo verde-vermelho.

Outro trabalho que apoia esta hipótese foi realizado por Hiramatsu et al. (2017) e mostrou que

catarríneos e platirríneos tricromatas possuem maior capacidade de discriminar variações na

coloração facial de fêmeas de macaco rhesus, conseguindo identificar o estado reprodutivo das

fêmeas.

Por outro lado, reconstruções de estados ancestrais mostraram que a tricromacia surgiu

antes da evolução da coloração da pele e da pelagem e que, de fato, a presença de visão de cores

talvez tenha sido necessária para a evolução da pele e pelagem vermelhas (Fernandez and Morris,

2007). Assim sendo, apesar da sensibilidade dos fotorreceptores dos tricromatas conferir vantagens

na deteção de sinais socias, é possível que a sua evolução esteja relacionada com outras vantagens

adaptativas, por exemplo, a frugivoria pode ter sido uma pressão seletiva importante que favoreceu

o aparecimento da tricromacia, enquanto que, a sinalização pode estar envolvida na manutenção

da tricromacia nas populações atuais (Bompas et al., 2013; Hiramatsu et al., 2017). Da mesma

forma, também é provável que a deteção de predadores seja parte da pressão seletiva que originou

e/ou que ajuda a manter a tricromacia (Sumner and Mollon, 2003) e, de fato, recentemente, o

estudo realizado por Pessoa et al. (2014) mostrou evidências de que a tricromacia de primatas é

vantajosa para identificar predadores mamíferos conspícuos contra um background de folhas

maduras.

A hipótese mais apoiada e mais aceita é a de que a tricromacia é uma adaptação para

melhorar a eficiência do forrageamento. Modelos teóricos sugeriram que a vantagem da

tricromacia está relacionada com a deteção e/ou seleção de frutos maduros contra um background

de folhas verdes (Osorio and Vorobyev, 1996; Osorio et al., 2004; Perini et al., 2009; Regan et al.,

2001; Sumner and Mollon, 2000a; Sumner and Mollon, 2000b), ou com a deteção de folhas jovens

18

contra um background de folhas maduras (Dominy and Lucas, 2001). Segundo Sumner and Mollon

(2000a), os pigmentos que os catarríneos possuem são ótimos para detetar frutos contra um

background de folhas maduras e, da mesma forma, Regan et al. (2001) mostrou que os pigmentos

dos platirríneos tricromatas são ótimos para a tarefa de detetar frutos contra folhas do background.

Experimentos realizados em cativeiro também evidenciaram a vantagem dos tricromatas

em detetar alimentos contra um background de folhas. O trabalho realizado por Caine and Mundy

(2000), por exemplo, mostrou que indivíduos tricromatas, comparativamente com indivíduos

dicromatas, têm vantagem em detetar comida de cor laranja uma vez que a taxa de ingestão de

itens dessa cor foi maior em indivíduos tricromatas. Já o trabalho realizado por Smith et al.

(2003b) mostrou que indivíduos tricromatas necessitam menos treinamento do que dicromatas para

localizar frutos artificiais, quer quando apresentados contra um backround artificial de folhas ou

sem background, e selecionavam mais frutos maduros comparativamente com dicromatas.

Em contrapartida, apesar dos resultados obtidos por modelos teóricos e experimentos em

condições semi-naturais, estudos realizados na natureza têm apresentado dificuldade em mostrar

diferenças significativas entre tricromatas e dicromatas, seja quanto à sua capacidade para localizar

e discriminar fontes de alimento (Dominy et al., 2003) ou quanto à proporção de tempo de

forrageio utilizado em diferentes itens alimentares (Melin et al., 2008). No que diz respeito à taxa

de alimentação, o estudo de Melin et al. (2009) mostrou que, apesar de existir um maior consumo

de figos conspícuos do que figos crípticos, e dos tricromatas terem uma taxa de aceitação superior

aos dicromatas, não houve diferença significativa na taxa de alimentação entre os fenótipos. Já no

trabalho de Hiramatsu et al. (2008) não foi encontrada nenhuma diferença entre os fenótipos em

nenhuma das medidas de eficiência de forrageio analisadas, isto é, taxa de tentativas, taxa de

aceitação e taxa de alimentação. O primeiro trabalho que mostrou claramente um efeito

19

significativo do fenótipo de visão de cores na taxa de ingestão foi realizado por Melin et al.

(2017b). Este estudo mostrou que os tricromatas obtiveram uma taxa de alimentação maior que os

dicromatas e, além disso, os tricromatas consumiram frutos conspícuos em maior quantidade que

os indivíduos dicromatas.

Por outro lado, tem sido sugerido que a tricromacia nem sempre é vantajosa,

nomeadamente, indivíduos dicromatas têm vantagem em detetar alvos camuflados (Morgan et al.,

1992). O primeiro estudo a demonstrar que platirríneos e catarríneos dicromatas são capazes de

discriminar estímulos com uma coloração camuflada, que indivíduos tricromatas não conseguem

discriminar, foi realizado por Saito et al. (2005). De fato, na natureza foi observado que dicromatas

estão mais aptos a forragear insetos camuflados (Melin et al., 2007; Smith et al., 2012). No entanto,

Smith et al. (2012) observou que, tricromatas possuíram uma taxa de captura total de insetos muito

superior, comparativamente a dicromatas. Da mesma forma, Abreu et al. (2019) mostrou que

fêmeas possuem uma taxa de captura de insetos maior do que a dos machos e, além disso, fêmeas

possuem uma taxa de captura de insetos conspícuos maior do que os machos em ambiente de

Caatinga. Por outro lado, apesar de dicromatas serem melhores em detetar insetos crípticos, o

mesmo não acontece com frutos crípticos. Na verdade, segundo Melin et al. (2013), os indivíduos

tricromatas têm vantagem sob os indivíduos dicromatas em localizar frutos amarelados e

avermelhados (conspícuos), bem como frutos verdes (crípticos) contra um background de folhas

maduras.

Os calitriquídeos são um grupo de macacos do Novo Mundo que possui um papel único na

ecologia das florestas da América Central e do Sul (Sussman and Kinzey, 1984) e é constituído

por 7 géneros: Callithrix, Cebuella, Callibella, Mico, Saguinus, Leontopithecus e Callimico

(Mittermeier, Wilson and Rylands, 2013). As espécies da família Callitrichidae alimentam-se

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principalmente de três tipos de comida: insetos; frutos, flores e néctar; e exudado (goma), sendo

que cada item alimentar requer estratégias de forrageio diferentes (Sussman and Kinzey, 1984).

No entanto, ao contrário do que acontece nos outros géneros, em que o consumo de exudado é

oportunista, os géneros Callithrix, Cebuella, Calibella e Mico são consumidores de exudado

especializados, possuindo adaptações a nível da sua dentição, o que lhes permite incluir mais goma

na sua dieta (Mittermeier, Wilson and Rylands, 2013; Sussman and Kinzey, 1984).

Mais especificamente, o sagui-comum (Callithrix jacchus) é um calitriquídeo arborícola e

diurno que ocorre naturalmente na Caatinga e Mata Atlântica do nordeste brasileiro e vive em

grupos familiares que podem ter entre 6 e 17 indivíduos (Yamamoto et al., 2009). Trata-se da

espécie de sagui mais bem conhecida, possuindo uma grande quantidade de trabalhos nas mais

diversas áreas, no entanto, praticamente todos os estudos desenvolvidos na natureza foram

realizados na Mata Atlântica (Amora et al., 2013).

Esta dissertação, além de conter uma introdução geral, objetivos, hipóteses e predições,

contém um artigo intitulado “Detecção de frutos e insetos da mata-branca (Caatinga) por saguis-

comuns dicromatas e tricromatas”, no qual analisamos comos os fenótipos visuais do sagui-

comum detetam os frutos e insetos existentes na Caatinga através de modelagem visual. Depois

do artigo temos, por fim, as conclusões gerais.

1.2 Referências

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24

2. OBJETIVOS, HIPÓTESES E PREDIÇÕES

__________________________________________________________

25

2.1. Objetivos

2.1.1.Objetivo geral

O objetivo geral deste trabalho é analisar como a visão de cores influencia a detecção de frutos,

flores e invertebrados em grupos de Callithrix jacchus (sagui-comum) que habitam o ambiente

altamente sazonal da Caatinga.

2.1.2.Objetivos específicos

• Inferir como os diferentes fenótipos visuais, encontrados em Callithrix jacchus,

detectariam cada item alimentar contra o background natural, através da modelagem visual;

• Inferir como os diferentes fenótipos visuais enxergariam os itens alimentares (fruto e

invertebrado) contra os elementos do background da época seca e da época de chuva.

26

2.2. Hipóteses e predições

Hipótese 1: Tricromatas apresentam vantagens na detecção de frutos.

Predição 1: Frutos visualizados por tricromatas terão uma cromaticidade mais divergente que a

dos elementos de background, quando comparados aos dicromatas e, portanto, haverá um maior

contraste cromático entre fruto e background.

Hipótese 2: Tricromatas apresentam vantagens na detecção de invertebrados.

Predição 1: Invertebrados visualizados por tricromatas terão uma cromaticidade mais divergente

que a dos elementos do background, quando comparados aos dicromatas e, portanto, haverá um

maior contraste cromático entre invertebrado e background.

Hipótese 3: A diferença entre a cromaticidade dos frutos e invertebrados e a cromaticidade

dos elementos do background vai depender da época do ano.

Predição: Vai existir uma diferença maior entre a cromaticidade dos frutos e dos invertebrados e a

cromaticidade dos elementos do background na época seca, em comparação com a época de chuva.

27

3. ARTIGO

Detecção de frutos, flores e invertebrados da mata-branca

por saguis-comuns dicromatas e tricromatas

28

Detecção de frutos, flores e invertebrados da mata-branca por saguis-comuns dicromatas e

tricromatas

Mariana Capítulo1, Fátima Arruda2, Marília Erickson1, Arrilton Araújo2, Daniel M. A. Pessoa1

1 – Laboratório de Ecologia Sensorial, Departamento de Fisiologia e Comportamento, Universidade Federal

do Rio Grande do Norte

2 – Laboratório de Biologia Comportamental, Departamento de Fisiologia e Comportamento, Universidade

Federal do Rio Grande do Norte

3.1 Resumo

Os platirríneos possuem polimorfismo de visão de cores, com ocorrência de fêmeas tricromatas e

dicromatas, mas machos obrigatoriamente dicromatas. Pensa-se que a tricromacia seja vantajosa

para detectar frutos e insetos conspícuos contra folhas maduras do background. Por outro lado,

indivíduos dicromatas teriam vantagem em encontrar insetos camuflados. Apesar de existirem

vários estudos sobre visão de cores, os resultados desses estudos são inconsistentes. Além disso,

estudos sobre visão de cores em ambientes com condições extremas são bastante escassos, não

existindo nenhum estudo que avalie a deteção de frutos neste tipo de ambiente. Assim sendo, neste

trabalho analisamos se a visão de cores poderia influenciar a detecção de frutos e invertebrados

por grupos de saguis-comuns (Callithrix jacchus) da mata-branca (Caatinga). A partir de

fotografias tiradas em campo, utilizamos modelagem visual para calcular o contraste cromático

(JND) entre frutos/invertebrados e os seus backgrounds, considerando o sistema visual dos seis

fenótipos de visão de cores encontrados em Callithrix jacchus. Segundo o nosso trabalho, os frutos

existentes na Caatinga podem ser detetados através do brilho e através da sua coloração no eixo

verde-vermelho, na época de chuva, e através da sua coloração no eixo azul-amarelo e no eixo

verde-vermelho, na época seca. Já os invertebrados diferem do background por meio de sinais do

eixo azul-amarelo e do eixo verde-vermelho na época de chuva, e por meio de sinais de brilho e

do eixo verde-vermelho na época seca. Observamos que, a cromaticidade dos elementos do

background é constante ao longo do ano no eixo do verde-vermelho, indicando vantagem dos

tricromatas. A análise dos contrastes cromáticos mostrou que os fenótipos tricromatas têm um

desempenho superior quanto à detecção de frutos. Já no que se refere à detecção de invertebrados,

todos os fenótipos tricromatas e dicromatas estão igualmente aptos para detectar invertebrados.

Este é o segundo trabalho sobre visão de cores realizado na Caatinga e o primeiro trabalho de

modelagem visual que inclui os dois tipos de itens alimentares principais da dieta de calitríquideos.

Palavras-chave: polimorfismo visual; frugivoria; insetivoria; caatinga; Callithix jacchus.

29

3.2 Introdução

A visão de cores depende da existência de, pelo menos, dois tipos de fotorreceptores, que

possuam pigmentos com picos de absorção diferentes, e de um substrato neural capaz de comparar

os sinais recebidos por esses tipos de fotorreceptores (Jacobs, 2018).

Ao contrário da maioria dos mamíferos, os primatas podem possuir até três tipos de cones,

ou seja, têm a possibilidade de ser tricromatas (Jacobs, 2010). Possuindo esta característica, além

de conseguirem distinguir cores na zona entre o azul e amarelo, como os dicromatas, também

possuem a capacidade de distinguir cores de comprimentos de onda entre médio (e.g. verde) e

longo (e.g. vermelho) (Carvalho et al., 2017). No entanto, esta característica é variável entre os

primatas.

Nos catarríneos, ambos machos e fêmeas apresentam visão tricromata, uma vez que, os

indivíduos possuem um gene autossômico que codifica cones sensíveis a comprimentos de onda

curtos (azul), e dois genes no cromossomo X, que codificam cones sensíveis a comprimentos de

onda médios (verde) e longos (vermelho) (Jacobs and Deegan, 2003).

Por outro lado, nos platirríneos, os indivíduos possuem o gene autossômico e apenas um

gene no cromossomo X. Isto, significa que os machos são obrigatoriamente dicromatas (Jacobs,

1998), enquanto que as fêmeas podem ser dicromatas ou tricromatas, acarretando em um

polimorfismo de visão de cores (Bonci et al, 2013; Jacobs, 2007; Mollon, 1989). O gene no

comossomo X possui três alelos, e cada um vai codificar pigmentos com um pico de sensibilidade

diferente. Desta forma, existem seis fenótipos possíveis para uma cada espécie de macaco do Novo

Mundo, três dicromatas e três tricromatas. (Jacobs, 2007).

Estudos teóricos, envolvendo modelagem visual, têm sugerido que a vantagem da

tricromacia está relacionada com a discriminação de sinais socio-sexuais (Changizi et al., 2006;

30

Hiramatsu et al., 2017; Moreira et al., 2015), deteção de predadores (Pessoa et al., 2014) e deteção

de alimentos, tais como, frutos conspícuos (Araújo, Lima and Pessoa, 2006; Osorio and Vorobyev,

1996; Osorio et al., 2004; Perini et al., 2009; Regan et al., 2001; Riba-Hernández, Stoner and

Osorio, 2004; Stoner, Riba-Hernández and Lucas, 2005; Sumner and Mollon, 2000a; Sumner and

Mollon, 2000b), folhas jovens (Dominy and Lucas, 2001; Lucas et al., 1998, 2003; Melin et al.,

2017a) e flores conspícuas (Hogan et al., 2018).

Segundo Osorio and Vorobyev (1996), a presença de um pigmento sensível a

comprimentos de onda médios aumenta o número de frutos detetáveis em 50%. Da mesma forma,

Regan et al. (2001) mostrou que os pigmentos dos platirríneos tricromatas são ótimos para a tarefa

de detetar frutos contra folhas do background.

Experimentos realizados em cativeiro apoiam a teoria da frugivoria, mostrando uma

vantagem dos tricromatas em detectar comida de coloração laranja (Caine and Mundy, 2000) e

selecionar mais frutos maduros (Smith et al., 2003b), em comparação a dicromatas. Mais

recentemente, Melin et al. (2017b) mostrou, pela primeira vez na natureza, que tricromatas podem

obter uma taxa de alimentação de frutos maior que a de dicromatas. Além disso, os tricromatas

podem consumir frutos conspícuos em maior quantidade que os indivíduos dicromatas.

Por outro lado, Saito et al. (2005) demonstrou em cativeiro que primatas não-humanos

dicromatas são superiores a tricromatas ao detectarem alvos camuflados. Estes resultados foram

fortalecidos por estudos de ecologia alimentar em Cebus capucinus (Melin et al., 2007) e Saguinus

spp. (Smith et al., 2012), que mostraram uma vantagem dos dicromatas em encontrar insetos

camuflados. Apesar dessas taxas de captura de insetos camuflados por tricromatas terem sido

menores, Smith et al. (2012) também observou que tricromatas apresentavam uma taxa de captura

total de insetos (camuflados e não-camuflados) superior a dos dicromatas. Da mesma forma, Abreu

31

et al. (2019), observou que fêmeas possuem uma taxa de captura de insetos maior do que a dos

machos e, mais importante, fêmeas possuem uma taxa de captura de insetos conspícuos maior do

que os machos em ambiente de Caatinga.

O sagui-comum (Callithrix jacchus) é um calitriquídeo arborícola e diurno que ocorre

naturalmente na Caatinga e Mata Atlântica do nordeste brasileiro. Essa espécie vive em grupos

familiares, que podem ter entre 6 e 17 indivíduos (Yamamoto et al., 2009), e alimenta-se,

principalmente, de três tipos de comida: insetos; frutos, flores e néctar; e exudado (goma) (Arruda,

Yamamoto, Pessoa and Araujo, 2019); sendo que cada item alimentar requer estratégias de

forrageio diferentes (Sussman and Kinzey, 1984). Trata-se da espécie de sagui mais utilizada em

estudos biomédicos (Arruda, Yamamoto, Pessoa and Araujo, 2019; Schiel and Souto, 2017), no

entanto, com exceção de alguns poucos trabalhos, a maioria dos estudos ecológicos foram

realizados na Mata Atlântica (Amora et al., 2013).

No que diz respeito à visão de cores, existem vários trabalhos com a espécie Callithrix

jacchus, incluindo estudos focados em modelagem visual (Abreu et al., 2019; Moreira et al., 2015;

Pessoa et al., 2014), condições de cativeiro (Freitag and Pessoa, 2012; Freitag and Pessoa, 2019),

condições naturais (Abreu et al., 2019), além de eletrofisiologia, genética e biologia molecular

(Hunt et al., 1993; Kawamura et al., 2001; Surridge and Mundy, 2002; Tovée et al., 1992; Travis

et al., 1988). Estudos com microespectrofotometria (Tovée et al., 1992) e análise sequencial de

DNA (Shyue et al., 1998) mostraram a existência de polimorfismo visual nesta espécie, com a

presença de três pigmentos com picos de sensibilidade de 543, 556 e 562 nm.

Ainda assim, trabalhos que abordem a influência da visão de cores de primatas não-

humanos sobre a detecção de insetos em condições naturais, ou naturalísticas, ainda são escassos

(Abreu et al., 2019; Melin et al., 2007, 2010; Smith et al., 2012), e seus achados são, até certo

32

ponto, conflitantes. Ademais, não existe nenhum trabalho que tenha investigado a deteção de frutos

e insetos em um mesmo ambiente. Uma vez que os calitriquídeos alimentam-se de frutos, insetos

e exudado (goma), é provável que tanto a frugivoria quanto a insetivoria sejam fatores que

promovam uma seleção balanceadora nestas espécies (Hiwatashi et al., 2009), apontada como o

mecanismo responsável pela manutenção do polimorfismo visual em primatas do Novo Mundo.

Apesar dos saguis-comuns possuírem flexibilidade comportamental suficiente para os

permitir explorar ambientes muito diferentes (Schiel and Souto, 2017), só existe registro de um

trabalho que tenha estudado sua ecologia da visão de cores (Abreu et al., 2019). O trabalho de

Abreu e colaboradores (2019) foi realizado na Caatinga e abordou apenas a influência do fenótipo

visual na detecção de insetos. Resta ainda entender como é que a visão de cores pode impactar a

detecção frutos e insetos chave para a sobrevivência de saguis em um ambiente tão sazonal quanto

o da Caatinga. A Caatinga é um bioma pouco conhecido e bastante ameaçado (Leal, Tabarelli and

Da Silva, 2003). Apresenta um elevado grau de endemismo florístico e padrões meteorológicos

extremos, que a fazem ficar totalmente desprovida de folhas na estação seca, quando apenas o

cinza dos troncos e galhos ficam evidentes, o que a fez conhecida, na língua nativa, pelo nome de

mata-branca (Prado, 2003).

Assim sendo, o objetivo deste trabalho foi avaliar como os vários fenótipos visuais de

Callithrix jacchus poderiam detectam os frutos e invertebrados que ocorrem na Caatinga.

Pretendemos testar as seguintes hipóteses: (1) Tricromatas têm vantagem na deteção de frutos. A

nossa predição é que, na visão dos fenótipos tricromatas, os frutos terão valores de cromaticidade

mais divergentes do que o background e, consequentemente, o contraste cromático entre frutos e

backgrounds; (2) Tricromatas têm vantagem na deteção de invertebrados na visão dos fenótipos

tricromatas. Os invertebrados terão valores de cromaticidade mais divergentes do que o

33

background e, consequentemente, o contraste cromático entre invertebrados e backgrounds será

maior.

3.3 Materiais e Métodos

3.3.1. Área de estudo

Realizamos o trabalho na Floresta Nacional de Assu (5º 34’ 20’’ S e 36º 54’ 33’’ O),

localizada no município de Assu, Rio Grande do Norte, Brasil, e administrada pelo ICMBio

(Figura 1). A área de estudo está inserida na Caatinga, que é um bioma altamente sazonal (Figura

2) que apresenta padrões meteorológicos extremos, tais como: elevada radiação solar, baixa

nebulosidade, alta temperatura média anual, baixas taxas de umidade relativa, evapotranspiração

potencial elevada e, sobretudo, precipitações baixas e irregulares, limitadas a um período muito

curto do ano (Prado, 2003). O clima da região é classificado como semiárido, com estação chuvosa

de Fevereiro a Maio, temperatura média de 27,2ºC e pluviosidade média anual de 704 mm

(Martins, 2007).

Figura 1. Imagem satélite da Floresta Nacional de Açu.

34

3.3.2. Coleta de dados

Utilizamos as rotas de forrageio de sagui-comum que estavam sendo seguidos para outro

trabalho, para tirar fotografias dos frutos (Figura 3) e invertebrados (Figura 4) disponíveis nessas

rotas de forrageio. Tiramos fotografias dos frutos e invertebrados disponíveis em cada mês

juntamente com a cartela de cores x-rite ColorChecker, utilizando uma máquina fotográfica digital

Canon EOS REBEL T2i (Canon 550D) com uma lente EF-S18-55 mm e um tripé. Colocamos o

tripé a uma distância de 2m dos alvos a serem fotografados e as fotografias foram tiradas utilizando

temporizador. Usamos as seguintes configurações para tirar as fotografias: ISO 100, abertura focal

f/11, distância focal de 35mm e todas as fotografias foram guardadas em formato RAW.

Avaliamos, posteriormente, as fotografias quanto à sua exposição no programa RAWTherapee

5.4, antes de realizarmos a modelagem visual. É de notar que foram tiradas fotografias de flores

e/ou botões florais nos casos uma vez que o seu consumo foi observado em outro trabalho que

estava sendo desenvolvido.

Figura 2. Caatinga na época de chuva (A) e na época seca (B).

35

3.3.3. Modelagem visual

Utilizámos o software ImageJ e micaToolbox 2 para obter os valores de captação quântica

(proporção de fótons que são captados pelos fotorreceptores) para cones azuis (QS), cones verdes

(QM) e cones vermelhos (QL) dos alvos (frutos, flores e invertebrados) e dos seus backgrounds

(folhas e troncos) a partir das fotografias tiradas em campo, conforme sugerido pela literatura

(Stevens et al., 2009). Esses valores foram calculados com base nos valores de refletância da

cartela de cores utilizada, nas sensibilidades dos receptores e no iluminante. Utilizámos o

iluminante D65 (luz natural do sol) disponível no programa e consideramos os picos de

sensibilidade dos fotorreceptores de Callithrix jacchus como sendo 430, 543, 556 e 562nm

(Jacobs, 2007; Perini et al., 2009; Shyue et al., 1998). Dessa forma, realizamos a modelagem visual

para os seis fenótipos visuais existentes nesta espécie, três fenótipos dicromatas: 430/543 nm,

430/556 nm e 430/562 nm, e três fenótipos tricromatas: 430/543/556 nm, 430/543/562 nm e

430/556/562 nm.

Quando uma espécie possuía frutos com mais de uma coloração (por exemplo com relação

ao estado de maturidade), todas as cores possíveis do mesmo fruto foram medidas e analisadas

como sendo um fruto distinto. No caso dos invertebrados que possuíam mais do que uma

coloração, foram medidas as duas cores predominantes. Em alguns casos foi medido mais do que

um background para o mesmo invertebrado. Assim sendo, no total foram utilizadas na modelagem

68 medidas de frutos e 53 medidas de backgrounds, totalizando 75 pares de frutos-background.

Com relação aos insetos, foram utilizadas 32 medidas de insetos e 23 medidas de background,

sendo analisados 47 pares de inseto-background.

36

Os valores de captação quântica foram utilizados para calcular os valores de cromaticidade

dos alvos (frutos, flores e invertebrados) e dos backgrounds (folhas maduras e troncos) ao longo

dos canais de oponência azul-amarelo (QS/ QM + QL), que existem em ambos tricromatas e

dicromatas, e vermelho-verde (QL/ QM + QL), que apenas existe em indivíduos tricromatas (Melin

et al., 2017a; Perini et al., 2009). Também foi calculado o eixo de luminância para dicromatas (QL)

e tricromatas (QM + QL) para contabilizar o sinal acromático. Esses valores de cromaticidade foram

representados em diagramas de cromaticidade para ter uma ideia visual da distância entre a

cromaticidade dos alvos e backgrounds.

Apesar dos diagramas de cromaticidade nos darem uma noção da distância entre alvos e

backgrounds, uma estratégia muito popular, utilizada na determinação da detetabilidade de um

alvo contra seu background específico, é o cálculo do contraste cromático entre superfícies, em

unidades de JND (just noticeable difference) (Olson et al., 2017). Assim sendo, calculamos o

contraste cromático entre cada alvo e o seu próprio background em unidades de JND (just

noticeable difference), de acordo com o modelo proposto por Osorio and Vorobyev (1996). De

acordo com esse modelo, quando a cor do alvo difere da cor do background em, pelo menos, 1

JND significa que esse alvo é detectável Os cálculos foram feitos utilizando o software R e o

pacote “pavo2” (Maia et al., 2019). Para dicromatas, considerámos a proporção de fotorreceptores

1:11 e weber fraction do cone longo de 0,014 (0,02/√2), quanto que para tricromatas considerámos

a proporção 1:5,5:5,5 e weber fraction do cone longo de 0,02, conforme informações da literatura

(Osorio et al., 2004; Riba-Hernández, Stoner and Osorio, 2004).

37

Figura 3. Frutos, flores e botões florais utilizados na modelagem visual: 1) Anadenanthera colubrina; 2) Capparis

flexuosa; 3) Canavalia brasiliensis; 4) Pilosocereus pachycladus; 5) Anacardium occidentale; 6) Malpighia

emarginata;7) Eugenia uniflora; 8) Trischidium mole; 9) Anacardium occidentale 10) Erythroxylum sp.; 11)

Mangifera indica; 12) Pilosocereus pachycladus; 13) Tacinga inamoena; 14) Ziziphus joazeiro; 15) Ziziphus joazeiro;

16) Commiphora leptophloeos; 17) Operculina macrocarpa;18) Annona crassiflora; 19) Psidium guajava; 20)

Cochlospermum vitifolium; 21) 22) 23) Operculina macrocarpa; 24) 25) Spondias purpurea; 26) Canavalia

38

brasiliensis; 27) Mimosa sp.; 28) Cochlospermum vitifolium; 29) Mangifera indica; 30) Sebastiania sp.; 31)

Mangifera indica; 32) Spondias purpurea; 33) Trischidium mole; 34) Poincianella pyramidalis; 35) Capparis

flexuosa; 36) Amburana cearensis; 37) Mangifera indica; 38) Psidium guajava; 39) Mimosa sp.; 40) Mangifera

indica; 41)Não identificada; 42) Não identificada; 43) Spondias purpurea; 44) Pilosocereus gounelle; 45)

Pilosocereus pachycladus; 46) Ditaxis sp.; 47) Não identificada; 48) Cochlospermum vitifolium.

3.3.4. Análise de dados

Fizemos testes Mann-Whitney para verificar se a cromaticidade dos alvos (frutos e

invertebrados) diferia da cromaticidade dos elementos do background, tal como foi feito em outros

trabalhos (Dominy and Lucas, 2004; Jacobs et al., 2019; Riba-Hernández, Stoner and Osorio,

2004; Stoner, Riba-Hernández and Lucas, 2005). A cromaticidade dos frutos foi comparada com

a cromaticidade dos backgrounds desses frutos e, a cromaticidade dos invertebrados foi comparada

com a cromaticidade dos seus próprios backgrounds. Essas cromaticidades foram comparadas para

os eixos de oponência azul-amarelo e eixo de luminância, de tricromatas e dicromatas, e para o

eixo de oponência verde-vermelho, presente apenas em tricromatas.

Posteriormente, realizamos dois testes Wilcoxon para averiguar a influência do fenótipo

visual no contraste cromático entre frutos e background, e para averiguar a influência do fenótipo

visual no contraste cromático ente invertebados e backgrounds.

Utilizamos o teste de Kruskal-Wallis para comparar o contraste cromático dos frutos dos

seis fenótipos visuais e para comparar o contraste cromático dos insetos dos seis fenótipos visuais.

Para os frutos, fizemos o pós-hoc de Dunn com a correção de Bonferroni.

Por fim, de forma a tentar simular como os vários fenótipos enxergam os frutos e os

invertebrados na época seca e na época de chuva, fizemos testes Mann-Whitney para comparar a

cromaticidade dos frutos e dos invertebrados com a cromaticidade de todos os backgrounds que

39

ocorreram na época de chuva e comparar a cromaticidade dos frutos e dos invertebrados com a

cromaticidade de todos os backgrounds que ocorreram na época seca.

Todas as análises foram realizadas no programa R e considerámos significante quando

p<0,05 para todas as análises.

Figura 4. Invertebrados utilizados na modelagem visual: 1) Orthoptera; 2) Orthoptera; 3) Orthoptera; 4)

Lepidoptera; 5) Orthoptera; 6) Orthoptera;7) Orthoptera; 8) Orthoptera ; 9) Mantodea; 10) Orthoptera; 11)

Orthoptera; 12)Ooteca de Mantodea; 13) Orthoptera; 14) Orthoptera; 15) Orthoptera; 16) Orthoptera; 17)

Araneae (Argiope Argentata);18) Orthoptera.

3.4. Resultados

Cromaticidade de frutos, flores, botões florais e seus backgrounds

Os valores de cromaticidade dos alvos e seus backgrounds estão representados em

diagramas de cromaticidade para fenótipos dicromatas (Figuras 5 e 7) e tricromatas (Figuras 6 e

8).

40

Quando comparamos, os valores de cromaticidade dos frutos e dos elementos do

background com relação ao sinal do eixo verde-vermelho, presente apenas em tricromatas,

observamos diferença significativa para o fenótipo 430/543/556 nm (U = 1052, p = 0.0000902),

fenótipo 430/543/562 nm (U = 1051, p = 0.0000883) e fenótipo 430/556/562 nm (U = 1061, p =

0.0001095). Ou seja, os frutos apresentam uma coloração mais vermelha do que as folhas e troncos

do background para todos os fenótipos tricromatas (Figura 6A, 6C e 6E).

Com relação ao eixo de luminância, o fenótipo dicromata 430/543 nm não apresentou

diferença significativa entre frutos e backgrounds (U = 1627, p = 0.362), mas os fenótipos

dicromatas 430/556 nm (U = 1377, p = 0.02658) e 430/562 nm (U = 1353, p = 0.01913)

apresentaram diferença significativa. Também houve diferença significativa entre frutos e

backgrounds para os fenótipos tricromatas 430/543/556 nm (U = 1390, p = 0.03157), 430/543/562

nm (U = 1335, p = 0.01481) e 430/556/562 nm (U = 1323, p = 0.01243). Em todos os casos, os

frutos foram significativamente mais claros que o background (Figuras 5B, 5C, 6B, 6D e 6F).

Por outro lado, não houve diferença significativa entre frutos e backgrounds no eixo azul-

amarelo para nenhum fenótipo tricromata [430/543/556 nm (U = 2003, p = 0.2949), 430/543/562

nm (U = 2048, p = 0.1997) e 430/556/562 nm (U = 2079, p = 0.1486)] ou dicromata [430/543 nm

(U = 1711, p = 0.6364), 430/556 nm (U = 2031, p = 0.2326) e 430/562 nm (U = 2059, p = 0.1802)].

41

Figura 5. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas encontrados em Callithrix jacchus:

430/543 nm (A), 430/556 nm (B) e 430/562 nm (C). No eixo y está representado o canal de oponência azul-

amarelo (QS/QL) e no eixo x está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam

os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos vermelhos representam alvos (frutos, flores e botões florais).

42

Figura 6. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos tricromatas encontrados em Callithrix jacchus:

430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm (E e F). Os valores de cromaticidade

dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência verde-vermelho

(QL/(QM+QL)), apenas existente em tricromatas, canal de oponência azul-amarelo (QS/(QM+QL)), e ao

43

longo do canal de luminância (QM+QL). Os triângulos azuis correspondem aos backgrounds (folhas e

troncos) e os círculos vermelhos correspondem aos alvos (frutos, flores e botões florais).

Cromaticidade de invertebrados e seus backgrounds

No que diz respeito ao sinal do eixo verde-vermelho, apenas existente em tricromatas,

houve diferença significativa entre a cromaticidade dos invertebrados e dos seus backgrounds para

todos os fenótipos: 430/543/556 nm (U = 237, p = 0.0251), 430/543/562 nm (U = 239, p = 0.02749)

e 430/556/562 nm (U = 238, p = 0.02627). Para estes fenótipos, os invertebrados apresentam uma

coloração mais vermelha quando comparados com as folhas e troncos do background (Figuras 8A,

8C e 8E).

Não observamos diferenças entre invertebrados e backgrounds com relação ao brilho para

os fenótipos dicromatas [430/543 nm (U = 429, p = 0.3046), 430/556 nm (U = 428, p = 0.3127) e

430/562 nm (U = 424, p = 0.3466)] (Figuras 7A, 7B e 7C), nem para os fenótipos tricromatas

[430/543/556 nm (U = 430, p = 0.2967), 430/543/562 nm (U = 426, p = 0.3294) e 430/556/562

nm (U = 425, p = 0.3379)] (Figuras 8B, 8D e 8F).

Da mesma forma, também não houve diferença significativa no sinal do eixo azul-amarelo,

entre invertebrados e elementos do background, para fenótipos dicromatas [430/543 nm (U = 351,

p = 0.7801), 430/556 nm (U = 347, p = 0.7287) e 430/562 nm (U = 351, p = 0.7801)] (Figuras 7A,

7B e 7C) ou tricromatas [430/543/556 nm (U = 310, p = 0.3294), 430/543/562 nm (U = 313, p =

0.3554) e 430/556/562 nm (U = 309, p = 0.321)] (Figuras 8B, 8D e 8F).

44

Figura 7. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas: 430/543 nm (A), 430/556 nm (B)

e 430/562 nm (C). No eixo x está representado o canal de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo y está

representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos)

e os círculos amarelos representam os alvos (invertebrados).

45

Figura 8. Diagramas de cromaticidade (à esquerda) e diagramas de luminância (à direita) para os três

fenótipos tricromatas: 430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm (E e F). Os

valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência azul-

46

amarelo (QS/(QM+QL)) e ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)), apenas

existente em tricromatas. Os diagramas de luminância, são compostos pelo eixo azul-amarelo

(QS/(QM+QL)) e o eixo de luminância (QM+QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas

e troncos) e os círculos amarelos representam os alvos (invertebrados).

Contrastes cromáticos (JND) entre os alvos e seus backgrounds

Observamos diferenças significativas nos valores médios de contraste cromático entre os

frutos e os seus backgrounds dos fenótipos tricromatas e dicromatas (F = 4.166, df = 1, p= 0.0431),

com tricromatas apresentando valores mais altos do que dicromatas (Figura 9A).

Comparando os contrastes cromáticos entre frutos e backgrounds dos seis fenótipos visuais,

verificamos que existem diferenças significativas entre os fenótipos (𝜒2 = 17.229, df = 5, p =

0.004086). Mais especificamente, existe diferença entre o fenótipo dicromata 430/543 nm e os

fenótipos tricromatas 430/543/562 nm (p = 0.0017) e 430/556/562 nm (p = 0.0142), com os dois

fenótipos tricromatas possuindo valores mais altos do que o fenótipo dicromata 430/543 nm

(Figura 10).

No que diz respeito aos invertebrados, verificamos que não houve diferença significativa

entre os dois fenótipos visuais (F = 0.134, df = 1, p = 0.715) com relação aos valores de contraste

cromático entre os invertebrados e os seus bakgrounds (Figura 9B). Da mesma forma, quando

comparamos os seis fenótipos visuais, não houve diferença significativa entre nenhum fenótipo

(𝜒2 = 0.94477, df = 5, p = 0.9669) (Figura 11).

47

Figura 9. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores (A) e dos invertebrados (B) contra

os seus backgrounds para dicromatas e tricromatas. Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro

quartis, limite inferior e superior e outliers.

Figura 10. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores contra os seus backgrounds, de

acordo com o sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus. Os boxplots mostram a

mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.

48

Figura 11. Contrastes cromáticos (JND) dos invertebrados contra os seus backgrounds, de acordo com o

sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus. Os boxplots mostram a mediana, primeiro

e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.

Diferenças sazonais na cromaticidade dos alvos e backgrounds

Época de chuva

Os valores de cromaticidade dos alvos (frutos e invertebrados), bem como, dos

backgrounds ocorrentes na época seca (Figura 13B, 13E e 13F) e backgrounds ocorrentes na época

de chuva (Figura 13A, C e D) estão representados em diagramas de cromaticidade para um

fenótipo dicromata (430/562 nm) (Figuras 13A e 13B) e para um fenótipo tricromata (430/543/562

nm) (Figuras 13C, D, E e F).

Quando comparamos as cromaticidades de todos os frutos e dos backgrounds que

ocorreram apenas na época chuvosa, observamos diferenças significativas no eixo de luminância

entre frutos e backgrounds para todos os fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U = 1163, p =

0.002188), 430/543/562 nm (U = 1055, p = 0.000269) e 430/556/562 nm (U = 1037, p =

0.000184)] e dicromatas [430/543 nm (U = 1318, p = 0.02567), 430/556 nm (U = 1155, p =

49

0.001894) e 430/562 nm (U = 1127, p = 0.001127)]. Em todos os casos, os frutos foram

significativamente mais claros que o background (Figuras 13A e 13D).

Contrariamente, não houve diferença significativa no brilho entre invertebrados e

backgrounds da época de chuva para nenhum fenótipo tricromata [430/543/556 nm (U = 976, p =

0.1356), 430/543/562 nm (U = 943, p = 0.2366) e 430/556/562 nm (U = 941, p = 0.2441)] ou

dicromata [430/543 nm (U = 967, p = 0.1591), 430/556 nm (U = 970, p = 0.151) e 430/562 nm (U

= 968, p = 0.1564)].

Não houve diferença significativa entre frutos e backgrounds no eixo azul-amarelo para

nenhum fenótipo tricromata [430/543/556 nm (U = 2011, p = 0.1376), 430/543/562 nm (U = 1979,

p = 0.1892) e 430/556/562 nm (U = 1994, p = 0.1635)] nem dicromata [430/543 nm (U = 1761, p

= 0.8868), 430/556 nm (U = 2054, p = 0.08622) e 430/562 nm (U = 2081, p = 0.06279)]. Com

relação aos invertebrados, os fenótipos dicromatas 430/556 nm (U = 666, p = 0.1619) e 430/562

nm (U = 680, p = 0.2049) também não apresentaram diferenças significativas no eixo azul-

amarelo. No entanto, houve diferença significativa para o fenótipo dicromata 430/543 nm (U =

597, p = 0.04092) e também para os fenótipos tricromatas 430/543/556 nm (U = 577, p = 0.02565),

430/543/562 nm (U = 529, p = 0.007351) e 430/556/562 nm (U = 536, p = 0.008923). Para estes

fenótipos, os invertebrados foram significativamente mais azuis que o background (Figuras 13D).

Com relação ao eixo do verde-vermelho, existente apenas nos tricromatas, observamos

diferenças significativas entre frutos e backgrounds para o fenótipo 430/543/556 nm (U = 1072, p

= 0.0003821), fenótipo 430/543/562 nm (U = 1140, p = 0.001438) e fenótipo 430/556/562 nm (U

= 1161, p = 0.00211). Encontramos também diferenças entre invertebrados e backgrounds para os

três fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U = 494, p = 0.00263), fenótipo 430/543/562 nm (U

= 493, p = 0.00255) e fenótipo 430/556/562 nm (U = 457, p = 0.0007961)]. Ou seja, os frutos e os

50

invertebrados apresentam uma coloração mais vermelha do que as folhas e troncos do background

para todos os fenótipos tricromatas (Figura 13C).

Figura 13.

51

Figura 12. Diagramas de cromaticidade para um fenótipo dicromata (430/562 nm) (A e B) e para um

fenótipo tricromata (430/543/562 nm) (C, D, E e F). Para o fenótipo tricromata, os valores de cromaticidade

dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência azul-amarelo (QS/(QM+QL))

e ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)) e o diagrama de luminância é compostos

pelo eixo azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e o eixo de luminância (QM+QL). Para o dicromata, no eixo x está

representado o canal de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo y está representado o eixo de luminância

(QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds da época de chuva, os triângulos verdes representam

os backgrounds da época seca, os círculos vermelhos representam frutos e os quadrados amarelos

representam invertebrados.

Época de seca

No que diz respeito à cromaticidade dos alvos e backgrounds existentes na época seca, não

houve diferenças significativas, em relação ao brilho, entre frutos e os backgrounds que ocorreram

durante essa época para nenhum fenótipo tricromata [430/543/556 nm (U = 1560, p = 0.2718),

430/543/562 nm (U = 1573, p = 0.303) e 430/556/562 nm (U = 1544, p = 0.2366)] ou dicromata

[430/543 nm (U = 1851, p = 0.6622), 430/556 nm (U = 1535, p = 0.2182) e 430/562 nm (U = , p

=)]. Em oposição, houve diferenças significativas entre invertebrados e backgrounds para todos os

fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U = 1110, p = 0.01059), 430/543/562 nm (U = 1124, p =

0.007253) e 430/556/562 nm (U = 1118, p = 0.008545)] e dicromatas [430/543 nm (U = 1159, p

= 0.002635), 430/556 nm (U = 1106, p = 0.01176) e 430/562 nm (U = 1099, p = 0.0141)]. Isto

significa que, para todos os fenótipos, os invertebrados foram significativamente mais escuros que

o background (Figuras 13B e 13F).

Verificamos diferenças significativas no eixo azul-amarelo entre frutos e backgrounds da

época seca para todos os fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U = 2467, p = 0.0002163),

430/543/562 nm (U = 2583, p = 0.000016) e 430/556/562 nm (U = 2599, p = 0.0000109)] e

52

dicromatas [430/543 nm (U = 2371, p = 0.001419), 430/556 nm (U = 2484, p = 0.0001511) e

430/562 nm (U = 2504, p = 0.000098)]. Ou seja, os frutos apresentam uma coloração

significativamente mais amarela que o background para todos os fenótipos (Figura 13B e 13F).

No entanto, com relação aos invertebrados, tanto os fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U =

925, p = 0.3942), 430/543/562 nm (U = 982, p = 0.1685) e 430/556/562 nm (U = 990, p = 0.1469)],

como os dicromatas [430/543 nm (U = 1002, p = 0.1185), 430/556 nm (U = 996, p = 0.1321) e

430/562 nm (U = 1001, p = 0.1207)] não apresentaram diferenças significativas.

Com relação ao eixo do verde-vermelho, tal como aconteceu na época de chuva,

observamos diferenças significativas entre frutos e backgrounds para os três fenótipos tricromatas

[430/543/556 nm (U = 979, p = 0.00003), 430/543/562 nm (U = 1008, p = 0.000058) e 430/556/562

nm (U = 1227, p = 0.004204)] e, também entre invertebrados e backgrounds [fenótipo 430/543/556

nm (U = 435, p = 0.0002601), fenótipo 430/543/562 nm (U = 416, p = 0.0001296) e fenótipo

430/556/562 nm (U = 433, p = 0.000242)]. Assim sendo, os frutos e os invertebrados apresentam

uma coloração mais vermelha do que o background existente na época seca, para todos os fenótipos

tricromatas (Figura 13E).

3.5. Discussão

Neste estudo avaliamos como os diferentes fenótipos visuais do sagui-comum detectam

frutos e invertebrados no ambiente altamente sazonal da mata-branca (Caatinga).

Cromaticidade e contraste cromático (JND)

Os resultados da modelagem visual mostraram que os frutos existentes na Caatinga podem

ser detectados através do brilho e do eixo verde-vermelho. Ou seja, os frutos apenas podem ser

53

detectados com base na sua coloração no eixo verde-vermelho, o que traduz uma grande vantagem

dos fenótipos tricromatas sobre os dicromatas, uma vez que somente tricromatas possuem esse

eixo.

Este resultado foi diferente do que foi encontrado para outra espécie de calitriquídeo no

Cerrado. Neste bioma, os frutos diferem do background no eixo azul-amarelo e, como tal, ambos

os fenótipos visuais poderiam detetar os frutos através da sua coloração (Perini et al., 2009). É de

ressaltar que, apesar de ambos os ambientes serem altamente sazonais, no Cerrado, as árvores não

perdem as folhas totalmente, e os troncos e galhos tendem a ser mais escuros pela ação do fogo

(Lenza and Klink, 2006). Já na Caatinga, as árvores ficam completamente desprovidas de folhas

na época seca e os troncos e galhos tendem a ter uma coloração cinza (Prado, 2003).

Os nossos resultados, tanto de cromaticidade, como de análise do contraste cromático,

apoiam a teoria de que a tricromacia é vantajosa na deteção de frutos conspícuos. Estudos

realizados em cativeiro (Caine and Mundy, 2000; Smith et al., 2003b) e, mais recentemente, na

natureza (Melin et al., 2017b), também apoiam esta teoria.

No que diz respeito à cromaticidade dos invertebrados e dos seus backgrounds, observamos

que os invertebrados diferem do background no eixo verde-vermelho para todos os fenótipos

tricromatas, ou seja, os invertebrados que ocorrem na Caatinga são mais vermelhos do que os seus

backgrounds, o que sugere, novamente, uma vantagem dos fenótipos tricromatas.

Contrariamente, o trabalho de Abreu et al. (2019), o qual foi o primeiro trabalho sobre

deteção de insetos realizado na Caatinga, sugeriu que a maioria dos insetos capturados por saguis

não difere do background nem em termos de cor, nem em termos de brilho. No entanto, os autores

basearam-se apenas no aspeto dos diagramas de cromaticidade, e não testaram estatisticamente a

54

cromaticidade para os vários canais de oponência. Desta forma, não é possível afirmar se, de fato,

a cromaticidade dos insetos difere ou não da cromaticidade do background.

Por outro lado, a análise de contraste cromático de Abreu et al. (2019), mostrou claramente

que os tricromatas têm um desempenho superior aos dicromatas na deteção de insetos. E, da

mesma forma, observação comportamental, mostrou que fêmeas possuem uma taxa de captura de

insetos conspícuos maior do que os machos, em ambiente de Caatinga (Abreu et al., 2019).

Apesar dos nossos resultados da cromaticidade mostrarem diferenças significativas entre

invertebrados e backgrounds no eixo verde-vermelho, apenas existente em tricromatas. Quando

comparamos o contraste cromático (JND) entre invertebrados e os seus backgrounds para

tricromatas e dicromatas, não encontramos diferenças significativas entre os dois fenótipos. Este

resultado sugere que, apesar de existirem diferenças de coloração entre os invertebrados e os

backgrounds, essas diferenças não são suficientes para que haja uma diferença no contraste

cromático entre os fenótipos.

Por outro lado, podemos ver que os contrastes cromáticos dos tricromatas foram maiores

que os dicromatas, sendo que essa diferença não foi significativa. Dessa forma, se tivessemos

analisado uma quantidade de pares invertebrado-background maior (como analisamos de frutos-

background), talvez encontrassemos significância. Ainda assim, apesar de existirem vários estudos

que sugerem uma vantagem dos fenótipos dicromatas em detetar insetos camuflados (Melin et al.

2007, 2010; Smith et al., 2012), existe pouca evidência da vantagem da tricromacia na deteção de

insetos. De fato, Smith et al. (2012) observou que tricromatas capturam mais insetos

comparativamente a dicromatas, no entanto não mostrou vantagens na captura de insetos

conspícuos.

55

Vantagens diferenciais entre os fenótipos visuais

Quando comparamos os contrastes cromáticos obtidos para os seis fenótipos visuais

verificamos que os fenótipos tricromatas 430/543/562 nm e 430/556/562 nm possuem um

desempenho superior ao fenótipo dicromata 430/543 nm, mais uma vez apoiando a teoria da

frugívoria. A vantagem do fenótipo tricromata com maior separação dos cones M/L já foi mostrada

para outras espécies de macacos do Novo Mundo, nomeadamente, Ateles geoffroyi (Riba-

Hernández, Stoner and Osorio, 2004; Stoner, Riba-Hernández and Lucas, 2005), Callithrix

penicillata (Perini et al., 2009), Saguinus spp. (Osorio et al., 2004) e Saimiri spp. (Araújo, Lima

and Pessoa, 2006; Osorio et al., 2004).

Por outro lado, o fenótipo com pior desempenho foi o dicromata 430/543 nm e essa

desvantagem deve-se ao fato deste fenótipo possuir menor separação entre os cones S e M (Sumner

and Mollon, 2000a). Dicromatas com picos de sensibilidade dos cones M/L mais curtos têm menos

vantagem, já que o ruído dos fotorreceptores na faixa mais longa do espectro seria menor (Perini

et al., 2009).

Quando comparamos o desempenho dos seis fenótipos visuais na deteção de invertebrados,

verificamos que, não houve diferença significativa entre os fenótipos visuais. É possível observar

que os contrastes cromáticos dos fenótipos tricromatas são ligeiramente maiores do que os

fenótipos dicromatas, no entanto, os valores são muito próximos, ou seja, tricromatas e dicromatas

têm desempenhos semelhantes na deteção de invertebrados (Figura 11). Este resultado é contrário

ao verificado por Abreu et al. (2019), em que foi verificado que os fenótipos tricromatas tiveram

um desempenho superior na deteção de invertebrados comparativamente a todos os fenótipos

56

dicromatas. Mais uma vez, talvez se tivéssemos um maior número de dados, os resultados fossem

diferentes.

Diferenças sazonais na cromaticidade

De acordo com os nossos resultados, a cromaticidade dos elementos do background

existentes na Caatinga, no eixo verde-vermelho, é constante ao longo do ano. Ou seja, para os

fenótipos tricromatas, os frutos e invertebrados são mais vermelhos do que o background, tanto na

época seca, como na época chuvosa. No entanto, existe uma variação na cromaticidade dos

elementos do background no eixo azul-amarelo e no eixo de luminância. Os backgrounds na época

seca são mais claros e mais azuis do que os backgrounds ocorrentes na época de chuva.

Na época seca, para os fenótipos dicromatas, os frutos diferem do background no eixo azul-

amarelo e os invertebrados diferem do background através do brilho. Já na época chuvosa, os

dicromatas conseguem distinguir os frutos através do brilho e, com a excepção do fenótipo

430/543, que consegue distinguir os invertebrados no eixo azul-amarelo, não conseguem detectar

os invertebrados nem através do eixo azul-amarelo, nem através do brilho.

Desta forma, indivíduos dicromatas necessitam utilizar canais diferentes (eixo azul-

amarelo e eixo de luminância) para detetar itens alimentares diferentes. Além disso, esses canais

alternam da época seca para a época de chuva. Estes resultados mostraram uma desvantagem dos

indivíduos dicromatas, que não conseguem detetar invertebrados na época de chuva e apenas

conseguem utilizar pistas cromáticas para detetar frutos na época seca.

Por outro lado, observamos uma grande vantagem dos indivíduos tricromatas, que

conseguem utilizar o eixo verde-vermelho para detetar os dois tipos de itens alimentares em ambas

as estações.

57

Os nossos resultados sugerem uma grande vantagem da tricromacia na deteção dos itens

alimentares existentes na Caatinga. Se levarmos em consideração que muitas linhagens de primatas

do novo mundo habitaram ambientes com condições extremas ao longo da sua evolução (Arruda,

Yamamoto, Pessoa and Araujo, 2019), semelhantes às existentes na Caatinga, é possível que

situações como, por exemplo, o forrageio em ambientes de alta luminosidade (Yamashita et al.,

2005) e/ou o forrageio em épocas de seca com severa escassez de alimento (Hiwatashi et al., 2010),

tenham favorecido o surgimento da tricromacia.

Em Propithecus verreauxi, os indivíduos tricromatas possuem um índice de massa corporal

maior, na época seca, sendo que essa vantagem se estende aos membros dicromatas do grupo.

Indivíduos tricromatas e indivíduos dicromatas que vivem em grupo com tricromatas, passam mais

tempo se alimentando de frutos também na época seca, comparativamente a dicromatas que vivem

em grupos apenas com indivíduos dicromatas (Veilleux et al., 2016). Este trabalho mostrou que

em ambientes sazonais com épocas de seca severas, a tricromacia pode ser mantida através do

mútuo benefício de associação. É possível que este mecanismo seletivo ocorra particularmente em

espécies que vivem em grupos sociais pequenos e coesos (Veilleux et al., 2016).

Callithrix jacchus é uma espécie que vive em grupos familiares relativamente pequenos e

habita o ambiente semiárido da Caatinga (Yamamoto et al., 2009). Por esse motivo, é possível que

o mútuo benefício de associação seja responsável pela manutenção da tricromacia nesta espécie

(Perini et al., 2009).

É importante ressaltar que a maioria dos trabalhos que estudam visão de cores em

Platirríneos apenas foca na deteção de frutos. Assim sendo, neste trabalho avaliamos a deteção dos

58

dois tipos de itens alimentares principais na dieta de Callithrix jacchus. Este é o primeiro estudo

sobre deteção de frutos em ambiente de Caatinga e o segundo estudo de deteção de invertebrados

neste ambiente altamente sazonal. Além disso, neste trabalho mostramos que a coloração e o brilho

dos elementos do background varia da época chuva para a época seca e, essa variação sazonal na

cromaticidade leva a diferenças na deteção dos itens nas duas estações.

Por fim, de modo a melhor perceber os mecanismos que levaram à manutenção do

polimorfismo de visão de cores nesta espécie, a realização de mais estudos em ambientes extremos,

como a Mata Branca, deveria ser incentivada. Estudos que incluam não só a modelagem visual dos

vários itens alimentares consumidos por sagui-comum, mas também que incluam medidas de

eficiência de forrageio dos diferentes itens terão muito a contribuir. Seria também importante

averiguar a disponibilidade dos recursos alimentares a serem detetados pelo sistema visual de

primatas, principalmente em ambiente sazonais.

3.6. Conclusão

Os frutos existentes na Caatinga podem ser detetados através do brilho e através da sua

coloração no eixo verde-vermelho, na época de chuva, e através da sua coloração no eixo azul-

amarelo e no eixo verde-vermelho, na época seca. Já os invertebrados diferem do background por

meio de sinais do eixo azul-amarelo e do eixo verde-vermelho na época de chuva, e por meio de

sinais de brilho e do eixo verde-vermelho na época seca. A modelagem visual sugere que existe

variação sazonal na cromaticidade dos elementos do background da Caatinga no eixo do azul-

amarelo e no eixo de luminância. Enquanto que, a cromaticidade no eixo do verde-vermelho é

constante ao longo do ano, indicando vantagem dos tricromatas na captura de frutos e

invertebrados.

59

A análise dos contrastes cromáticos mostrou que os tricromatas tiveram um desempenho

superior em relação a dicromatas na deteção de frutos, apoiando a teoria da frugívoria. No entanto,

não houve diferença significativa entre os seis fenótipos visuais na deteção de invertebrados,

apesar dos resultados de cromaticidade.

É possível que o mútuo benefício de associação seja responsável pela manutenção da

tricromacia no sagui-comum, uma vez que, é uma espécie que vive em grupos familiares pequenos

e habita um ambiente altamente sazonal e de condições extremas.

Este trabalho é o primeiro trabalho sobre detecção de frutos realizado no ambiente

altamente sazonal da caatinga e é o primeiro trabalho de modelagem visual que inclui os dois tipos

de itens alimentares principais da dieta de calitríquideos. É importante desenvolver mais estudos

neste bioma que incluam medidas de eficiência de forrageio dos diferentes itens e a sua

disponibilidade.

3.7. Referências

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66

4. CONCLUSÃO GERAL

67

Conclusão geral

Os frutos existentes na Caatinga podem ser detetados através do brilho e através da sua

coloração no eixo verde-vermelho, na época de chuva, e através da sua coloração no eixo azul-

amarelo e no eixo verde-vermelho, na época seca. Já os invertebrados diferem do background por

meio de sinais do eixo azul-amarelo e do eixo verde-vermelho na época de chuva, e por meio de

sinais de brilho e do eixo verde-vermelho na época seca. A modelagem visual sugere que existe

variação sazonal na cromaticidade dos elementos do background da Caatinga no eixo do azul-

amarelo e no eixo de luminância. Enquanto que, a cromaticidade no eixo do verde-vermelho é

constante ao longo do ano, indicando vantagem dos tricromatas.

A análise dos contrastes cromáticos mostrou que os tricromatas tiveram um desempenho

superior em relação a dicromatas na deteção de frutos, apoiando a teoria da frugívoria. No entanto,

não houve diferença significativa entre os seis fenótipos visuais na deteção de invertebrados,

apesar dos resultados de cromaticidade.

68

5. ANEXOS

MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS – CEUA

Av. Salgado Filho, S/N – CEP: 59072-970 – Natal / RNFone: (84) 9229-6491 / e-mail: [email protected]

CERTIFICADO

Natal (RN), 19 de abril de 2018.

Certificamos que a proposta intitulada “Influência da visão de cores sobre o

comportamento alimentar e liderança de grupo em grupos de Callithrix jacchus numa área de

Caatinga”, protocolo 010/2018, CERTIFICADO nº 086.010/2018 , sob a responsabilidade de

Daniel Marques de Almeida Pessoa - que envolve a produção, manutenção e/ou utilização

de animais pertencentes ao filo Chordata, subfilo Vertebrata (exceto o homem), para fins de

pesquisa científica (ou ensino) - encontra-se de acordo com os preceitos da Lei n.º 11.794, de 8

de outubro de 2008, do Decreto n.º 6.899, de 15 de julho de 2009, e com as normas editadas

pelo Conselho Nacional de Controle da Experimentação Animal (CONCEA), foi aprovada, após

adequações, pela COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS da Universidade Federal do

Rio Grande do Norte – CEUA/UFRN.

Vigência do Projeto Março 2019

RELATÓRIO ABRIL 2019

Espécie/Linhagem Callithrix jacchus

Número de Animais 30

Idade/Peso Variado / 300 gramas

Sexo 8 Machos e 12 Fêmeas

Origem Floresta Nacional de Assu - RN

Manutenção Floresta Nacional de Assu - RN

Informamos ainda que, segundo o Cap. 2, Art. 13, do Regimento Interno desta CEUA, é

função do professor/pesquisador responsável pelo projeto a elaboração de relatório de

acompanhamento que deverá ser entregue tão logo a pesquisa seja concluída. O

descumprimento desta norma poderá inviabilizar a submissão de projetos futuros.

José de Castro Souza Neto JúniorCoordenador da CEUA-UFRN

www.ceua.propesq.ufrn.br

mailto:[email protected]

MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS – CEUA

Av. Salgado Filho, S/N – CEP: 59072-970 – Natal / RNFone: (84) 9229-6491 / e-mail: [email protected]

A CEUA não pode avaliar projetos já iniciados conforme legislação brasileira em

vigor (LEI Nº 11.794, de 8 de outubro de 2008, artigo 10, item II; DECRETO Nº 6.899,

de 15 de julho de 2009, atigo 44, item II; e Resolução Normativa do CONCEA Nº 30, de

02 de fevereiro de 2016, item 5.2.7.10). Isto inclui todas as etapas do projeto

apreciado, independentemente de incluir a utilização de animais ou não incluir. Apesar

de ser obrigação do pesquisador se informar sobre todas as normas e resoluções que

envolvem a execução do projeto, a CEUA entendeu que deve haver um maior

esclarecimento dos pesquisadores da instituição sobre este tema e por isso o projeto

de vossa autoria foi aprovado por esta CEUA. Estamos informando vossa senhoria

bem como demais pesquisadores desta instituição de ensino através de uma nota de

esclarecimento, que segue em anexo.

www.ceua.propesq.ufrn.br

mailto:[email protected]

influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e ......influência da visão de...

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