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Pedro Murilo Sales Nunes
Morfologia hemipeniana dos lagartos microteídeos e suas implicações nas relações
filogenéticas da família Gymnophthalmidae (Teiioidea: Squamata)
Volume I (Texto)
São Paulo 2011
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Nunes, Pedro Murilo Sales Morfologia hemipeniana dos lagartos microteídeos e suas implicações nas relações filogenéticas da família Gymnophthalmidae (Teiioidea: Squamata). Vol. 1 – Texto. 137 pp. Tese (Doutorado) – Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. Departamento de Zoologia. 1. Gymnophthalmidae 2. Morfologia 3. Hemipênis I. Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências. Departamento de Zoologia.
Comissão Julgadora:
_______________________ _____________________ Prof. Dr. Prof. Dr.
_______________________ _____________________ Prof. Dr. Prof. Dr.
________________________
Prof. Dr. Miguel Trefaut Rodrigues Orientador
iv
“A ciência nunca resolve um problema sem criar,
pelo menos, outros dez.” George Bernard Shaw
v
Aos meus pais
vi
Agradecimentos
Após quatro anos de trabalho preparando, fotografando e descrevendo hemipênis de
microteídeos de diversas coleções do Brasil e do exterior, acredito que tenha
conseguido concluir o que antes parecia interminável. Abaixo, vou tentar agradecer a
todos que participaram, direta ou indiretamente, desse processo. Espero conseguir
lembrar-me de todos, uma vez que passei por muitos lugares e muitas pessoas me
auxiliaram, como poderão verificar a seguir.
Sou grato ao Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências da USP e a todos
os funcionários, docentes e alunos, por todo o apoio que me foi oferecido. Agradeço
em especial à Antônio Carlos Marques (Tim) e Marcelo R. de Carvalho, coordenadores
da Pós-Graduação durante essa tese, e às secretárias Marly Salvian de Almeida,
Maria Lúcia Vieira e Luzinéia Ongaro Juquer pelo pronto auxílio todas as vezes que
necessitei.
Ao Miguel sou extremamente grato pela orientação e todo o apoio durante o
desenvolvimento desta tese. Agradeço especialmente pela sugestão do tema
abordado nesse trabalho, que envolve a sistemática de um grupo de lagartos tão
interessante quanto importante para ele. Apesar dos muitos alunos, dos inúmeros
artigos que participa, das tantas viagens de campo e outras tantas atribuições o Miguel
sempre me recebeu prontamente para discutir meus dados, ouvir e auxiliar. A sua
agilidade para revisar o material que produzimos é impressionante e, em minha
opinião, um grande incentivo para seus alunos.
Agradeço muitíssimo aos curadores, técnicos e estudantes vinculados às coleções
que autorizaram, auxiliaram ou facilitaram o envio do material utilizado neste trabalho.
Aos curadores agradeço especialmente por permitirem a preparação dos hemipênis,
procedimento que envolve a dissecção dos espécimes e que, muitas vezes, é evitado
por algumas instituições. São eles (acrônimos das instituições entre parêntesis – ver
Material e Métodos): Pablo Venegas (CORBIDI); Dr. Guarino Colli (CHUNB); Dr.
Marco Altamirano (DHMECN), Dra. Sônia Kretzschmar (FML), Philippe Kok (IRSNB);
Juan Camilo Arredondo pelo material de ICN, MHUA e MLS que estava sob seus
cuidados; Jesús H. Córdova Santa Gadea e Juana Suárez (MHNSM); Dr. Richard Vogt
e Sérgio “Bogão” Marques de Souza (INPA); Gilson Rivas e Tito Barros (MBLUZ); Dr.
Ronaldo Fernandes (MNRJ); Dr. Luis Coloma e Dr. Omar Torres-Carvajal (QCAZ);
Dra. Ana Lúcia Prudente, Dra. Teresa Cristina Ávila-Pires e Pedro Peloso (MPEG); Dr.
Hussam Zaher e Carolina Castro-Mello (MZUSP); Dr. Jim Hanken e Dr. Jose Rosado
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(MCZ); Dr. Enrique La Marca (ULABG); Dra. Diva Borges-Nojosa (UFC); Dra. Luciana
Barreto Nascimento (PUC-MG) e Dr. Paulo C. A. Garcia (UFMG).
Também devo agradecer especialmente aos curadores, estudantes e funcionários que
me receberam muito bem nas instituições estrangeiras que visitei me oferecendo
condições de trabalho e hospitalidade muito além do que eu esperava quando deixei o
Brasil:
Durante minha visita à Washington DC (EUA) devo muito aos Drs. Roy McDiarmid,
Kevin de Queiroz, Ron Heyer e George Zug, pelo acesso à coleção e autorização para
a dissecção dos espécimes, além de toda a hospitalidade e auxílio com a bibliografia.
À Traci Hartsell, Steve Gotte, Kenneth Tighe, Addison Wynn e Scott D. Whittaker pelo
apoio técnico e logístico durante minha visita. Ao Juan Daza e Alexandra Herrera-
Martínez pela companhia, por me abrirem as portas da sua casa e compartilharem
cervejas e excelentes momentos no melhor “portuñol” do mundo. William Santana,
Allyson Pinheiro e Dr. Marcos Tavares por tantas risadas e outras tantas cervejas. Ao
Larry Matheson pela companhia, ajuda e hospitalidade em sua casa. Ao Dr. David
Johnson por permitir o acesso ao equipamento fotográfico de seu laboratório.
Em Lawrence, KS (EUA) Drs. William Duellman, Linda Trueb e Rafe Brown me
concederam acesso irrestrito à coleção do Natural History Museum of Kansas
University e autorização para a preparação dos hemipênis de todos os espécimes que
solicitei. Andrew Campbell foi extremamente solícito ao me auxiliar na localização dos
espécimes e de informações sobre eles. Ao Charles W. Linkem agradeço pelo
empréstimo de seu equipamento fotográfico e auxílio com as imagens. À Allison
Fuiten, Luke Welton, Juan Guyasamin, Cameron Siller, David McLeod, Liz Lusher,
Dave Blackburn, Marites “Tess” B. Sanguila e Edgar Pinedo, sou grato pela
companhia, ajuda e momentos muito agradáveis proporcionados durante os dias e
noites frios do Kansas.
Em Chicago (EUA) devo agradecer a Alan Resetar, Kathleen Kelly e Dr. Harold K.
Voris por todo o apoio, acesso irrestrito à coleção do FMNH e autorização para a
dissecção e preparação dos espécimes que solicitei. À Marshall Slutsky agradeço por
me receber tão bem em sua casa e me ajudar bastante durante meu tempo em
Chicago. Por isso também agradeço ao José “Zé” Patane e Felipe F. Curcio, por me
indicarem ao Marshall e me apresentarem essa pessoa incrível. À Tracey Mathews e
ao Marcel Cavallaro agradeço pelos momentos de descontração durante minha
permanência em Chicago.
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Em Nova Iorque, devo agradecer aos Drs. David Kizirian e Darrel Frost pelo acesso à
coleção e autorização para a preparação do material do AMNH e ao Bob Pascocello
pelo auxílio na localização e obtenção dos espécimes. Ao Dr. Charles W. Myers pelas
longas conversas sobre sistemática de Squamata e técnicas de preparação de
hemipênis. Ao Dr. Robert “Bob” Schelly agradeço imensamente pela companhia em
meus primeiros dias em Nova Iorque e por emprestar por três semanas o seu
apartamento para um estudante brasileiro desconhecido, com pouco dinheiro e que
buscava moradia em uma das cidades mais caras do mundo. Pela estadia em NYC
também agradeço ao Dr. Marcelo de Carvalho, que me indicou e me apresentou ao
Bob. À Antonia Florio, Humberto “Teté” Yamaguti, Alexandre Percequillo, Marcelo
Weksler, Marcella Sobral, Miguel Pinto, Paul Velazco, Paulinho Chaves e Simone Loss
agradeço pelos momentos divertidos durante minha permanência na “Big Apple”.
Em Paris agradeço ao Dr. Ivan Ineich, Dr. Jean-Cristophe de Massary e toda equipe
do MNHN pelo acesso à coleção e aos espécimes, além da hospitalidade durante
minha permanência na cidade-luz.
Em Londres, devo muito a Patrick Campbell e aos Drs. David Gower e Mark Wilkinson
pelo acesso à coleção e aos espécimes do British Museum of Natural History. Ao Mark
também agradeço imensamente por me receber em sua casa, fazendo questão de
sempre me deixar totalmente à vontade e muito bem acomodado. Mark, Gabriela
Bittencourt e Karen Siu-Ting foram companhias agradabilíssimas durante minha visita
à Londres, que além de informações importantes sobre o gênero Iphisa, me
proporcionou três novos bons amigos.
Em São Paulo, agradeço ao Dr. Hussam Zaher pelo empréstimo e autorização para a
preparação dos hemipênis dos espécimes da família Gymnophthalmidae do Museu de
Zoologia da USP. À Carolina Castro-Mello por toda a ajuda que sempre ofereceu
prontamente no que se refere aos espécimes e seus dados.
O contato com Santiago Sánchez-Pacheco me proporcionou discussões importantes
sobre a sistemática do gênero Riama, além de disponibilizar imagens e informações
que eu não dispunha para o gênero.
Federico Arias cedeu gentilmente imagens dos hemipênis de alguns espécimes de
teídeos que ilustram essa tese.
Aos Drs. Elizabeth Höfling, Mônica de Toledo-Piza Ragazzo e Marcelo Rodrigues de
Carvalho por aceitarem participar da banca avaliadora de minha aula de qualificação e
pelas sugestões importantes para a continuidade deste trabalho.
ix
Os colegas de laboratório sempre foram muito prestativos, proporcionaram momentos
excelentes e auxiliaram sempre que necessário. Sou muito grato ao Agustín Camacho,
Antoine Fouquet, Carolina Tocchet, Daniel Michiute, Daniela Prioli, Dante Pavan,
Francisco Dal Vechio, Helena Nery, José Cassimiro, José Mário Ghellere, Juliana
Roscito, Lilian Duarte, Mauro Teixeira Junior, Márcia Laguna, Marco Sena, Maíra
Concistré, Noraly Liou, Renata Moretti, Renato Recoder, Rodrigo Marques Santos,
Sabrina Baroni, Silvia Geurgas, Tami Mott e Vanessa Verdade pela companhia e ajuda
oferecida durante esses quatro anos.
À Renata Cecília Amaro agradeço especialmente pela companhia, por me escutar nos
momentos de desespero e pela ajuda durante todo o trabalho.
Ao Felipe Curcio agradeço pelas diversas vezes em que me ajudou durante o
desenvolvimento deste trabalho e em muitas outras situações da vida. O Felipão tem
grande participação nesse trabalho, revisando o texto e discutindo o trabalho desde o
começo, e em grande parte do que aprendi na herpetologia. Espero que a nossa
amizade e parceria permaneçam por muitas outras décadas.
À Carla A. Brohem pelo companheirismo, carinho e paciência comigo nos dois
primeiros anos desta tese e por fazer parte de um capítulo importante da minha vida.
Aos amigos sempre presentes Adriano “Pol” Cunha, Fábio “Binho” Prestes, Fábio
“Calipão” Pinheiro, Fernanda Hussein, George Mattox, Giovanna Montingelli,
Guilherme “Lama” R. Brito, Ivan Dargevitch, Marcella Sobral, Mariana Hussein, Marina
Somenzari, Rodrigo “Mou” Sampaio, Rogério Kelian, Riviane Garcez, Rodrigo
“Portuga” Marques, Vitor Piacentini e aos integrantes da sagrada Tradiça de toda a
quinta-feira.
À Patrícia Lopes por todo o carinho, paciência e atenção nos momentos mais difíceis
do trabalho e da vida, além da ajuda com as referências na reta final da tese.
Aos meus pais, Edewal e Regina, agradeço pelo apoio e incentivo desde sempre,
além das lições e exemplos que formaram o que sou hoje. Às minhas irmãs, Ligia e
Julia, pelo companheirismo de uma vida toda, compartilhando experiências e
aprendizados. Ao Bruno e ao Vítor por me fazerem uma pessoa mais alegre.
À FAPESP pelo auxílio financeiro.
Muito obrigado!
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INDICE – VOLUME I
EPÍGRAFE .......................................................................................................................iv
DEDICATÓRIA ...................................................................................................................v
AGRADECIMENTOS ..........................................................................................................vi
1- INTRODUÇÃO ...............................................................................................................1
1.1 A família Gymnophthalmidae: Histórico sistemático ..........................................1
1.2 Hemipênis e sua aplicação na sistemática de Squamata ..................................6
1.3 Morfologia hemipeniana da Família Gymnophthalmidae ...................................9
2- OBJETIVOS ................................................................................................................11
3- MATERIAL E MÉTODOS ...............................................................................................12
3.1- Material biológico ............................................................................................12
3.2- Preparação dos hemipênis .............................................................................13
3.3- Captura e preparação das imagens ...............................................................14
3.4- Terminologia anatômica .................................................................................15
4- RESULTADOS E DISCUSSÃO .......................................................................................17
4.1- Descrições dos hemipênis ..............................................................................18
4.2- Relações supraespecíficas inferidas através da morfologia hemipeniana ...109
4.2.1 Reavaliação das propostas existentes com base na morfologia
do hemipênis ............................................................................................109
4.2.2 Táxons de posição incerta na classificação de
Gymnophthalmidae: comparações com hipóteses prévias e novas
evidências para a classificação ................................................................119
4.3- Padrões e características da morfologia hemipeniana convergentes dentre os
gimnoftalmídeos ...................................................................................................124
5- RESUMO ..................................................................................................................127
6- ABSTRACT ...............................................................................................................128
7- REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................129
1. Introdução
1
1- Introdução
1.1- A família Gymnophthalmidae: Histórico sistemático.
A família Gymnophthalmidae é composta por cerca de 220 espécies, alocadas em
48 gêneros (Pellegrino et al., 2001; Doan, 2003; Doan & Castoe, 2005; Kok, 2005; 2009;
Rodrigues et al., 2005; 2009a; 2009b; 2009c; Uetz et al., 2011) e reúne lagartos de
pequeno a médio porte (de 4 a 15 cm de comprimento rostro-cloacal) que se distribuem
do sul do México à Argentina, além do Caribe e outras ilhas das Américas do Sul e
Central (Pellegrino et al., 2001). São animais diurnos e de hábitos bastante diversos, que
ocupam uma grande variedade de habitats (terrestre, fossorial, semi-aquático e semi-
arborícola). Para a ocupação eficiente destes ambientes diversas adaptações
morfológicas especializadas foram selecionadas, conferindo à família uma grande
plasticidade fenotípica, envolvendo o alongamento do corpo, redução de apêndices em
diferentes níveis, perda das pálpebras, do ouvido externo e de escamas da cabeça
(Pellegrino et al., 2001).
Atualmente a família é reconhecida como um grupo natural bem sustentado por
caracteres morfológicos e moleculares (MacLean, 1974; Presch, 1980; Pellegrino et al.,
2001; Castoe et al., 2004), representando o grupo-irmão da família Teiidae,
compreendendo assim um clado mais inclusivo designado como superfamília Teiioidea
(Estes et al., 1988). No entanto, é importante ressaltar que o monofiletismo recíproco das
duas famílias foi somente demonstrado de forma consistente com base em seqüências
de DNA mitocondrial e nuclear, através dos estudos de Pellegrino et al. (2001) e Castoe
et al. (2004). Até a então, a família Teiidae era reconhecida por uma definição mais
ampla do que a atual, abrigando, além dos táxons que hoje reúne, também os gêneros
atualmente reconhecidos como gimnoftalmídeos. Essa classificação, proposta por
Boulenger (1885) ainda no final do século XIX, encontrou suporte em estudos baseados
em morfologia, sendo utilizada até o começo deste século (Harris, 1985; Hoyos, 1998;
Myers & Donnelly, 2001). Nesta proposta eram reconhecidos quatro grupos
supragenéricos: um deles (Grupo I) reunia os gêneros que hoje compõem a família
Teiidae sensu stricto, ao passo que os demais táxons, foram alocados em outros três
grupos (II-IV) formados por gêneros que hoje fazem parte da família Gymnophthalmidae.
A evidente diferença de porte entre os lagartos que integram o Grupo I de
Boulenger e os representantes dos outros três grupos levou Ruibal (1952) a referir-se aos
componentes do primeiro grupo como macroteídeos e aos outros três grupos como
microteídeos. Além do tamanho, MacLean (1974) demonstrou que essa separação
informal de Ruibal (1952) era sustentada por outras características morfológicas
2
relacionadas principalmente com mecanismos de alimentação; sendo assim, o autor
propôs o reconhecimento formal de duas subfamílias: Teiinae, formada pelos nove
gêneros de macroteídeos; e Gymnophthalminae, mais diversa e composta pelos gêneros
de microteídeos. Quase uma década mais tarde, Presch (1983) listou 13 apomorfias que
distinguem morfologicamente os dois grupos e elevou ao status de família os dois táxons
considerados subfamílias de teídeos na proposta de MacLean (1974).
A despeito das evidências morfológicas e de anatomia funcional, a elevação dos
microteídeos ao status de família permaneceu controversa, com estudos suportando as
idéias de Presch (1983) (Estes et al., 1988; Presch, 1980), enquanto outros autores, não
convencidos dessa proposta, apresentavam evidências para a manutenção do sistema
inicial de Boulenger para a família Teiidae (p. ex. Harris, 1985; Hoyos, 1998; Myers &
Donnelly, 2001). Entretanto, as primeiras abordagens moleculares para essa questão
vieram em seguida e forneceram suporte para a existência de dois clados independentes,
apesar de intimamente relacionados.
O primeiro trabalho nesse sentido foi de Pellegrino et al. (2001), que abordou a
sistemática de 50 espécies de Gymnophthalmidae através da análise de seqüências de
genes mitocondriais e nucleares, representando a hipótese filogenética mais completa
para o grupo até então. Os resultados dessa análise, além de confirmar o monofiletismo
da família em relação a representantes das duas subfamílias de macroteídeos [i.e.
Teiinae e Tupinambinae (Presch, 1974; 1983)], apresentaram um novo panorama das
relações entre os gêneros microteídeos (Fig. 1). A topologia obtida culminou em uma
nova classificação para a família, com o reconhecimento de quatro subfamílias: duas
delas (Gymnophthalminae e Cercosaurinae) foram divididas em duas tribos cada,
enquanto as outras duas foram definidas como monotípicas (Alopoglossinae e
Rachisaurinae). Os gêneros de microteídeos faltantes na análise de Pellegrino et al.
(2001) foram alocados tentativamente dentro dos táxons propostos pelos autores,
baseados em características morfológicas.
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Figura 1: Hipótese filogenética recuperada através da análise combinada de partições de DNA mitocondrial e nuclear, utilizando critério de máxima verossimilhança (modificado Pellegrino et al., 2001).
Alguns anos mais tarde, Castoe et al. (2004) reavaliaram os dados de Pellegrino
et al. (2001), incorporando novos dados à amostra destes autores, dentre os quais as
sequências de três gêneros (Proctoporus, Petracola, e Riama – na ocasião todos
incluídos no primeiro gênero) e 12 espécies de gimnoftalmídeos ainda não amostrados.
Apesar da semelhança geral entre as topologias de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al.
(2004), incongruências pontuais levaram Castoe et al. (2004) a apresentar uma nova
proposta taxonômica para a família. Estes autores demonstraram o parafiletismo da
subfamília Cercosaurinae (sensu Pellegrino et al., 2001), que os levou a elevar a tribo
Ecpleopodini ao status de subfamília. Adicionalmente, Castoe et al. (2004) não
reconhecem a validade das tribos Gymnophthalmini e Heterodactylini, mantendo a
subfamília Gymnophthalminae sem subdivisões internas.. Uma terceira mudança
taxonômica foi motivada pela incerteza quanto à posição do gênero Bachia dentro da
família, já que as análises realizadas pelos autores indicaram diferentes alocações para o
4
gênero. Nas diferentes árvores obtidas o gênero esteve relacionado à tribo Cercosaurini,
à subfamília Ecpleopodinae ou a Rachisaurus brachylepis. Essa incerteza de
posicionamento somada à grande distância genética entre Bachia e os demais
Gymnophthalmidae, levaram os autores a decidir pela criação de uma nova tribo para
abrigar apenas o gênero em questão (tribo Bachini). Adicionalmente, Castoe et al. (2004)
perceberam que, por um equívoco de Pellegrino et al. (2001), parte das seqüências de
Ptychoglossus brevifrontalis foram trocadas por dados de Potamites juruazensis, o que
levou ao enraizamento equivocado da primeira espécie na subfamília Cercosaurinae.
Com a correção do equívoco e a adição de novas seqüências de P. brevifrontalis, os
autores alocaram o gênero Ptychoglossus na subfamília Alopoglossinae, posição
suportada também por evidências morfológicas.
Figura 2: Hipótese filogenética recuperada através da análise combinada de partições de DNA mitocondrial e nuclear, utilizando análise bayesiana (modificado de Castoe et al., 2004).
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No trabalho em que descrevem Dryadosaura nordestina, novo gênero e espécie
da tribo Ecpleopodini (sensu Pellegrino et al., 2001), Rodrigues et al. (2005)
consideraram prematuras três das quatro propostas de Castoe et al. (2004) que
alteravam a classificação da família. Entretanto, Rodrigues et al. (2005) concordaram
com a alteração da alocação de Ptychoglossus na subfamília Alopoglossinae,
confirmando a troca de identificação entre as seqüências deste gênero e de Potamites
juruazensis. Também neste trabalho, a análise combinada de caracteres morfológicos e
moleculares de Rodrigues et al. (2005) não resgatou o monofiletismo da subfamília
Cercosaurinae sensu Pellegrino et al. (2001), e revelou o relacionamento próximo entre
os gêneros Rachisaurus e Bachia, o que está parcialmente de acordo com as hipóteses
postuladas por Castoe et al. (2004).
Dois anos mais tarde, Rodrigues et al. (2007) descrevem um novo gênero de
gimnoftalmídeo (Alexandresaurus), que foi alocado na subfamília Gymnophthalminae e
inicialmente na tribo Heterodactylini, além de criarem um novo nome para alocar
Colobosaura mentalis (Acratosaura gen. nov.). Os resultados obtidos na análise
combinada de caracteres morfológicos e moleculares deste trabalho sustentaram o
monofiletismo da tribo Heterodactylini pelo método da máxima parcimônia, mas obtiveram
uma topologia bastante semelhante à recuperada por Castoe et al. (2004), acrescida de
alguns táxons não amostrados anteriormente, pelo método de inferência bayesiana. Os
autores não propuseram nenhuma reformulação na taxonomia naquele momento,
entretanto, dois anos depois, Rodrigues et al. (2009a) descreveram mais um novo gênero
deste grupo (Caparaonia) e novamente recuperaram uma topologia na qual a tribo
Heterodactylini proposta por Pellegrino et al. (2001) não formava um grupo natural.
Assim, os autores optaram por restringir o nome Heterodactylini ao grupo formado pelos
gêneros Colobodactylus, Heterodactylus e Caparaonia e alocar os demais gêneros em
uma nova tribo (Iphisiini). Também nesse trabalho, em uma nota de rodapé, os autores
chamam a atenção para a grafia correta da subfamília Ecpleopodinae (Rodrigues et al.,
2009a), ao invés de Ecpleopinae, como vinha sendo grafado até então.
Os trabalhos que abordaram a sistemática dos microteídeos através de caracteres
moleculares de forma mais completa (Pellegrino et al., 2001; Castoe et al., 2004), além
de fornecerem suporte para o monofiletismo do grupo e oferecerem pela primeira vez um
panorama amplo das relações filogenéticas da família, revelaram o parafiletismo de
alguns gêneros amplamente reconhecidos com base em dados morfológicos, o que levou
a reformulações taxonômicas relevantes neste nível hierárquico. Gêneros como
Colobosaura, Neusticurus e Proctoporus foram desmembrados em dois ou mais táxons
para a adequação da taxonomia da família às hipóteses filogenéticas inicialmente
propostas pelos trabalhos citados e, mais tarde, corroboradas por abordagens mais
6
inclusivas que testaram especificamente o monofiletismo desses gêneros
(respectivamente Rodrigues et al., 2007; Doan & Castoe, 2005). Adicionalmente, após a
publicação dos trabalhos de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004), diversos
outros gêneros de gimnoftalmídeos foram descritos com base principalmente em
caracteres de morfologia externa como Alexandresaurus (Rodrigues et al., 2007),
Caparaonia (Rodrigues et al., 2009a), Dryadosaura (Rodrigues et al., 2005),
Kaieteurosaurus (Kok, 2005), Pantepuisaurus (Kok, 2009), Scriptosaura (Rodrigues &
Santos, 2008).
Dessa forma, apesar dos avanços recentes em diferentes níveis taxonômicos e
filogenético da família Gymnophthalmidae, ainda existem questões sistemáticas
controversas a serem abordadas. Além disso, o fato de alguns táxons-chave de
microteídeos serem pouco representados em coleções científicas, muitas vezes sem
amostras de tecido, além de diversas convergências adaptativas na morfologia de
algumas espécies que dificultam a formulação de hipóteses de homologia primária,
permanecem sendo fatores que dificultam uma definição mais clara e conclusiva para
muitas das relações entre os gimnoftalmídeos.
1.2- Hemipênis e sua aplicação na sistemática de Squamata
A genitália de muitos grupos animais apresenta características espécie-
específicas que, em muitos casos, conferem a estas estruturas um potencial informativo
mais relevante nos níveis de gênero e espécie do que outras estruturas (Arnold, 1986a;
Eberhard, 2009). Essa diferenciação relativamente rápida dos caracteres ligados aos
órgãos copuladores é recorrente em diversos grupos animais e tem feito da morfologia
genital uma ferramenta especialmente útil na distinção de espécies proximamente
relacionadas (Arnold, 1986a; Eberhard, 1985; 2009).
As explicações para justificar essas diferenças na velocidade de diversificação
morfológica dos órgãos copuladores em comparação com outras estruturas são ainda
controversas e levaram Arnold (1986a) a publicar um artigo bastante amplo e
inexplicavelmente ignorado pelos trabalhos posteriores sobre o tema, aonde o autor
discute questões intrigantes relacionadas à plasticidade morfológica desses órgãos
baseando-se principalmente em exemplos provenientes dos seus estudos com lagartos
da família Lacertidae.
Em Squamata, os machos são dotados de hemipênis, órgãos copuladores pares,
de formato geral cilíndrico e delimitados externamente por uma parede dupla. No espaço
entre essas paredes existem dois sistemas de seios: um mais interno e maior, que é
preenchido por sangue no momento da cópula; outro mais externo e menor, que se
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comunica com a cisterna linfática e, portanto, preenchido por linfa (Volsøe, 1944; Dowling
& Savage, 1960). Um grande músculo retrator que, dependendo do formato do órgão,
pode ser simples ou dividido em dois ramos distais, ocupa o espaço central do cilindro e
é o principal responsável pela retração do órgão após a cópula, juntamente com dois
outros músculos menores. Todo o órgão é coberto por um epitélio estratificado e com um
stratum corneum bem desenvolvido. Muitos grupos de Squamata apresentam hemipênis
bastante ornamentados com espinhos, cálices, papilas, franjas e bolsas que, se presume,
têm como principal função manter macho e fêmea firmemente conectados durante a
cópula (Volsøe, 1944; Dowling & Savage, 1960).
Os hemipênis de Squamata são tradicionalmente divididos em três porções: basal
ou proximal (base), medial (corpo) e apical ou distal (lobos). Entretanto, essas frações
podem não estar evidentemente delimitadas em todos os casos. A porção distal do órgão
pode ser simples ou estar dividida em dois lobos. O sêmen é conduzido por um sulco
longitudinal profundo (sulcus spermaticus), que tem origem na base, adjacente à cloaca e
próximo à abertura dos vasos deferentes, terminando próximo ao ápice do órgão. Este
sulco pode ser simples ou dividido em dois ramos, independente da condição unilobada
ou bilobada do órgão. Quando em repouso, ambos os hemipênis permanecem
invaginados entre a musculatura na face ventral da cauda como um tubo de fundo cego,
posterior à abertura cloacal (Volsøe, 1944; Bellairs, 1968). No momento da cópula, após
a aposição cloacal, apenas um dos hemipênis é evertido e inserido na cloaca da fêmea,
por ação muscular e pela inundação dos seios por sangue e linfa (Volsøe, 1944; Bellairs,
1968; Porter, 1972; King, 1981). Curiosamente, Boulenger (1913) chegou a sugerir que
ambos os órgãos seriam inseridos simultaneamente na cloaca da fêmea e, que com o
contato das faces sulcadas dos hemipênis, ambos os sulcos espermáticos formariam um
canal fechado. Entretanto, atualmente está claro que o sulco espermático é profundo o
suficiente para a condução do sêmen, sem a necessidade da formação de um canal
fechado (Volsøe, 1944).
Os hemipênis de Squamata apresentam uma grande diversidade de
características no que se refere ao tamanho, forma, ornamentação, condição do sulco
espermático; estruturas apicais são também extremamente variáveis entre os diversos
táxons. Essas características vêm sendo tradicionalmente utilizadas como fonte de
informação para estudos em sistemática e taxonomia de Squamata desde o final do
século XIX, com os trabalhos de E. D. Cope (1893; 1894; 1895; 1896; 1900). Nestes
trabalhos, Cope procurou fornecer informações gerais e inéditas sobre a morfologia do
hemipênis e utilizá-las para caracterizar alguns dos grupos supragenéricos de Squamata
reconhecidos na época, realizando também estudos relevantes para a distinção entre
gêneros e espécies relacionados. Dentre estes trabalhos, Cope explorou a genitália dos
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lagartos em apenas um deles (Cope, 1896), enquanto os demais abordaram
exclusivamente as serpentes (Cope, 1893; 1894; 1895; 1900), com uma abrangência de
mais de 200 espécies representantes da maior parte das famílias reconhecidas
atualmente (Dowling & Savage, 1960).
Subseqüentemente, a morfologia hemipeniana passou a ser usada de forma
freqüente nos trabalhos envolvendo a sistemática de serpentes em vários níveis (por
exemplo, Dunn, 1928; Vellard, 1928; 1946; Dowling, 1957; 1959; 1969; Myers, 1974;
Branch & Wade, 1976; Dowling & Duellman, 1978; Zaher, 1999, Myers et al., 2009, entre
muitos outros), enquanto para os lagartos esta fonte de informação foi muito menos
explorada.
Após os trabalhos pioneiros de Cope, a morfologia hemipeniana só foi utilizada
novamente para a classificação e definição de táxons com os trabalhos de Dunn (1928),
Vellard (1928; 1946) e Bogert (1940). A partir de então, diversos outros autores passaram
a utilizar informações provenientes da morfologia do hemipênis de serpentes na
caracterização de espécies (por exemplo, Myers, 1974; 1986; Fernandes, 1995; Zaher,
1996; Schargel & Castoe, 2003; Schargel et al., 2005; Myers & Donnelly, 2001, entre
vários outros) e como uma importante fonte de caracteres na adequação da sistemática
do grupo em vários níveis (por exemplo, Dowling & Duellman, 1978; Jenner & Dowling,
1985; Cadle, 1984; Machado, 1993; Myers & Cadle, 1994; Zaher, 1999).
Trabalhos envolvendo a sistemática de lagartos utilizando a morfologia do
hemipênis praticamente não existiram desde a publicação de Cope (1896) até meados do
século passado, quando o número de trabalhos abordando esse tema aumentou
consideravelmente. Alguns exemplos são estudos abordando as famílias Lacertidae
(Wöpke, 1930; Klemmer, 1957; Böhme, 1971; Arnold, 1983; 1986b), Chamaleonidae
(Brygoo & Domergue, 1969a; 1969b; 1970), Amphisbaenidae (Rosenberg, 1967), os
lagartos Platynota (Branch, 1982) e a família Gymnophthalmidae, táxon de lagartos cuja
morfologia do hemipênis foi mais estudada (ver tópico abaixo). Entretanto, de forma
distinta do que ocorreu com as serpentes, os trabalhos envolvendo a morfologia do
hemipênis de lagartos mantiveram, em sua maioria, um enfoque descritivo, com poucas
hipóteses de relacionamento baseadas nesse tipo de informação. Adicionalmente, as
poucas hipóteses que utilizaram a morfologia hemipeniana como fonte de informação
foram estabelecidas por similaridade global entre os órgãos, desprovidas de uma
conotação filogenética ampla ou que contemplasse de forma satisfatória a diversidade
dos grupos abordados.
9
1.3- Morfologia hemipeniana da Família Gymnophthalmidae
A morfologia hemipeniana de lagartos começou a ser explorada de forma mais
detalhada por Cope (1896) em um trabalho em que reúne descrições e peculiaridades de
diversos táxons de lagartos, dentre os quais as espécies Anadia bogotensis e
Heteroclonium bicolor (= Bachia bicolor), hoje alocados na família Gymnophthalmidae.,
Depois deste trabalho de Cope, os artigos seguintes a utilizarem a morfologia de
hemipênis de Gymnophthalmidae só vieram na segunda metade do século passado (p.
ex. Uzzell, 1965; 1966; 1969a; 1969b; 1970; Fritts & Smith, 1969; Uzzell & Barry, 1971;
Presch, 1974; 1978; Dixon, 1974; Harris & Ayala, 1987; Rodrigues, 1991; Kizirian, 1996;
Ávila-Pires & Vitt, 1998; Myers & Donnely, 2001; 2008; Rodrigues et al., 2005; 2008;
Donnelly et al., 2006; Peloso & Ávila-Pires, 2010; Myers et al., 2009). Dentre esses
trabalhos, deve-se destacar a produção de Thomas Uzzell que, além de fornecer
descrições bastante detalhadas e precisas da morfologia hemipeniana de diversos
gêneros da família, chegou a fazer uso da morfologia hemipeniana para postular
hipóteses de relacionamento entre vários táxons, como nas comparações entre os órgãos
de Leposoma e Arthrosaura (Uzzell & Barry, 1971), entre Cercosaura (na ocasião
Prionodactylus), Euspondylus e Pholidobolus (na ocasião Aspidolaemus) (Uzzell, 1973), e
em alguns casos na criação de grupos supra-específicos informais dentro de alguns
gêneros, como foram os casos de Neusticurus (Uzzell, 1966), Proctoporus (Uzzell, 1970),
Cercosaura e Euspondylus (Uzzell, 1973).
Outra obra, mais recente, que abordou a morfologia hemipeniana dos
microteídeos com preocupação em frisar a utilidade desses caracteres para a sistemática
do grupo, além de comentar sobre técnicas de preparação e ressaltar a dificuldade de se
trabalhar com órgãos de espécimes com tamanho tão reduzido foi publicada por Myers et
al. (2009). Nesse trabalho os autores também comentam a possível alocação
supragenérica de alguns táxons de gimnoftalmídeos com hemipênis presumidamente
sem espículas calcificadas como Alopoglossus, Adercosaurus, Kaieteurosaurus,
Ptychoglossus e Riolama. Adicionalmente, os autores também comentam e discutem
sobre a morfologia hemipeniana das espécies de Neusticurus e Anadia ocellata.
Apesar dos gimnoftalmídeos representarem o grupo de lagartos melhor conhecido
em relação à morfologia hemipeniana, a maior parte dos gêneros e das espécies de
microteídeos permanecem sem informações quanto à morfologia do órgão. Além do
pequeno número de espécies com hemipênis conhecidos, o enfoque dos trabalhos acima
é quase que exclusivamente descritivo, existindo poucas hipóteses de relacionamento
baseadas em caracteres hemipenianos. E, de forma semelhante ao que ocorre com os
demais grupos de lagartos, mesmo estas poucas hipóteses foram postuladas sem a
10
realização de uma análise filogenética ampla que contemplasse de forma satisfatória a
diversidade da família.
Em um trabalho onde descreve brevemente e compara a morfologia hemipeniana
de nove espécies de gimnoftalmídeos, Presch (1978) levanta a hipótese de existir uma
relação direta entre a redução ou a perda completa dos membros nas serpentes e em
alguns grupos de lagartos e a presença de estruturas maiores e mais complexas
ornamentando os hemipênis desses táxons. Essa hipótese sugeria que os membros
seriam a principal forma do casal de esquamados se fixar durante a cópula, creditando à
impossibilidade dessa atuação ao maior desenvolvimento de ornamentos hemipenianos,
que atuariam nesse sentido. No entanto, ao analisar os hemipênis de três espécies do
gênero Bachia, táxon com membros reduzidos, e compará-los com os órgãos de outros
gêneros da família, Presch (1978) não conseguiu demonstrar a existência dessa relação,
deixando a questão ainda em aberto.
2. Objetivos
11
2- Objetivos
O principal objetivo deste trabalho é fornecer descrições detalhadas da morfologia
hemipeniana dos gêneros atualmente reconhecidos para a família Gymnophthalmidae
(com exceção de Marinussaurus discutindo os padrões encontrados com base nas
hipóteses filogenéticas disponíveis na literatura (p. ex. Pellegrino et al., 2001; Castoe et
al. 2004; Rodrigues et al., 2005; 2007; 2009a), além de propor e definir novas hipóteses,
contribuindo assim para a compreensão da história evolutiva do grupo e,
conseqüentemente, para a adequação da sua taxonomia. Adicionalmente, também foram
acessadas informações da morfologia hemipeniana de alguns gêneros da família Teiidae,
na intenção de comparar as características anatômicas de ambos os táxons e assim
postular hipóteses quanto à direção das transformações de algumas características
hemipenianas na filogenia da família, utilizando para isso as hipóteses já existentes na
literatura.
3. Material e Métodos
12
3- Material e Métodos
3.1- Material biológico
Foram extraídos, preparados e analisados os hemipênis de 395 espécimes
abrangendo 47 gêneros e 145 espécies da família Gymnophthalmidae. Essa amostragem
contemplou 45 dos 48 gêneros formalmente descritos e atualmente válidos da família
Gymnophthalmidae, além de um novo gênero ainda em fase de descrição. Os únicos
gêneros da família não representados nessa amostragem foram Adercosaurus Myers &
Donnelly (2001), atualmente conhecido apenas pelo holótipo de A. vixadnexus e
Marinussaurus Peloso et al. (2011), descrito recentemente. O hemipênis do holótipo de A.
vixadnexus foi preparado, fotografado e descrito no artigo em que o gênero e espécie
foram descritos (Myers & Donnelly, 2001) e essas informações foram utilizadas para fins
de comparação. Apesar de termos conseguido autorização para a preparação do
hemipênis de um parátipo Marinussaurus curupira, não houve tempo hábil para o
empréstimo e preparação do hemipênis até o encerramento deste trabalho. No intuito de
inferir a polaridade entre os estados dos caracteres hemipenianos levantados para a
família Gymnophthalmidae, foram preparados hemipênis de seis espécies pertencentes a
seis gêneros alocados nas duas subfamílias atualmente reconhecidas para a família
Teiidae, que representa o mais provável grupo-irmão dos gimnoftalmídeos (Presch, 1980;
Estes, 1983; Lee, 1998; Caldwell, 1999; Pellegrino et al., 2001; Castoe et al., 2004;
Conrad, 2008). A lista completa do material analisado, com as respectivas localidades de
coleta dos espécimes, encontra-se no Apêndice I deste trabalho.
A maior parte dos espécimes analisados foi obtida através de empréstimos ou
analisados nas próprias instituições, nacionais e estrangeiras, onde estão depositados.
Parte das descrições apresentadas aqui baseiam-se em material fotográfico fornecido por
colaboradores (p. ex. algumas espécies do gênero Riama). Os espécimes aqui
analisados encontram-se depositados nas coleções herpetológicas das seguintes
instituições (acrônimos entre parênteses): American Museum of Natural History, Nova
Iorque, EUA (AMNH); Centro de Ornitología y Biodiversidad, Lima, Peru (CORBIDI); Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília, Brasília, DF (CHUNB); British
Museum of Natural History, Londres, Reino Unido (BMNH); División de Herpetología,
Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales, Quito, Equador (DHMECN); Field Museum of
Natural History, Chicago, EUA (FMNH); Fundación Miguel Lillo, Tucumán, Argentina
(FML); Institut Royal des Sciences Naturelles de Belgique, Bruxelas, Bélgica (IRSNB);
Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colômbia, Bogotá, Colômbia
(ICN); Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, AM (INPA); Museo de
13
Biología de La Universidad del Zulia, Maracaíbo, Venezuela (MBLUZ); Museo de
Herpetología Universidad de Antioquia, Medelín, Colômbia (MHUA); Museo de Historia
Natural, Universidad Nacional Mayor San Marcos, Lima, Peru (MHNSM); Museo de La
Universidad de La Salle, Bogotá, Colômbia (MLS); Museu Nacional, Universidade Federal
do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ (MNRJ); Museo de Zoología de la Pontificia
Universidad Católica del Ecuador, Quito, Equador (QCAZ); Museu Paraense Emílio
Goeldi, Belém, PA (MPEG); Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São
Paulo, SP (MZUSP); Museum of Comparative Zoology, Cambridge, EUA (MCZ); Muséum
National d’Histoire Naturelle, Paris, França (MNHN); Natural History Museum of Kansas
University, Lawrence, EUA (KU); United States National Museum, Washington DC, EUA
(USNM); Universidad de Los Andes, Laboratorio de Biogeografia, Mérida, Venezuela
(ULABG); Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, CE (UFC); Universidade Federal de
Minas Gerais, Belo Horizonte, MG (UFMG).
Alguns espécimes foram fornecidos para este estudo diretamente por
colaboradores antes de serem incorporados a acervos de instituições específicas. Este
material encontra registrado por números de campo dos respectivos coletores, cujas
iniciais se encontram nas etiquetas [Marianna Dixo, numeração de campo (MD); Miguel
Trefaut Rodrigues, numeração de campo (MTR); Paula Hanna Valdujo, numeração de
campo (PHV); Philippe Kok, numeração de campo (PK)].
3.2- Preparação dos hemipênis
A seleção dos hemipênis priorizou os órgãos previamente evertidos durante a
fixação dos espécimes (o que facilita a preparação) e que não apresentassem danos
visíveis, sem distinção ou preferência pelo lado. Apenas um dos hemipênis foi extraído,
sendo o outro órgão mantido intacto. Os órgãos foram preparados utilizando-se as
técnicas propostas inicialmente por Pesantes (1994) para a preparação do hemipênis de
serpentes e que possibilita o preparo in situ de órgãos já fixados em formol e é derivada
da metodologia originalmente descrita por Manzani & Abe (1988). A essa técnica foram
acrescentados detalhes e modificações propostos nos trabalhos de Uzzell (1973), Zaher
(1999), Myers & Cadle (2003), Zaher & Prudente (2003) e Harvey & Embert (2008), além
de adaptações desenvolvidas durante este estudo.
Os hemipênis a serem analisados foram extraídos dos espécimes juntamente com
parte do músculo retrator através de uma incisão curta na linha mediana na base da
cauda. Após alguns minutos de imersão em solução de hidróxido de potássio (KOH) com
concentração de 2% a 3%, os dois ramos do músculo retrator foram separados com o
auxílio de pinças de ponta fina, de forma a evitar deformações e assimetrias nos lobos
14
causadas pela retração de um ou ambos os ramos. Nos casos de órgãos de tamanho
muito reduzido, com lobos pouco desenvolvidos ou unilobados a separação dos ramos é
mais difícil ou, no último caso, desnecessária. Dessa forma, nesses casos, esse último
passo foi ignorado. Nos casos em que os espécimes foram fixados com os hemipênis
parcialmente evertidos, a eversão foi completada com o auxílio de pinças de ponta
arredondada e com a posterior injeção cuidadosa de solução de KOH na cavidade
central, onde originalmente estava o músculo retrator do órgão. Já nos casos em que os
espécimes foram fixados com os hemipênis invertidos, a eversão manual é mais difícil,
exigindo mais tempo de imersão em solução de KOH e cuidado para a eversão com
pinças.
Após evertidos os órgãos foram imersos por 24 horas em solução alcoólica de
Vermelho de Alizarina que permite a coloração de estruturas calcificadas na cor
vermelha, destacando-as do restante do órgão [em uma adaptação das técnicas
utilizadas por Uzzell (1973) e Harvey & Embert (2008) que utilizam o corante em solução
de KOH]. Em seguida o hemipênis é lavado em água corrente para depois permanecer
imerso em álcool 70% por aproximadamente 24 horas e lavados também internamente
com a injeção de álcool para a remoção do excesso de Vermelho de Alizarina. Em alguns
casos, os espinhos e outras estruturas calcificadas não são coradas ou coram apenas
parcialmente pelo Vermelho de Alizarina, provavelmente devido à descalcificação das
estruturas pelo contato do espécime com formalina em concentrações muito altas ou por
mais tempo do que o necessário. Após a coloração os hemipênis foram preenchidos com
uma mistura de vaselina e parafina liquefeita por aquecimento e colorida em azul até o
preenchimento máximo do órgão para, imediatamente em seguida, serem imersos em
água gelada para a solidificação da mistura. Finalmente, o órgão é amarrado na região
mais proximal possível e conservado em álcool 70%.
Algumas técnicas de preparação prévias (Zaher, 1999; Zaher & Prudente, 2003;
Harvey & Embert, 2008) utilizavam-se apenas de vaselina nessa mistura final. Entretanto,
a adição de parafina colorida, além de permitir uma coloração que se destaca do
vermelho presente nas estruturas calcificadas, oferece uma maior densidade, evitando
que a solução vaze por eventuais perfurações que podem ocorrer durante a eversão;
além disso, a mistura da vaselina com parafina tem maior temperatura de fusão
podendo, em alguns casos, até dispensar a amarração do órgão na região proximal.
3.3- Captura e preparação das imagens
Todos os hemipênis foram fotografados imersos em solução alcoólica. Os órgãos
obtidos por empréstimo foram fotografados com a câmera digital Olympus DP 11,
15
acoplada a um estereomicroscópio Olympus SZX 12, com o auxílio do software Image-
Pro Express 6.0. Os hemipênis analisados na maior parte das instituições estrangeiras
também foram fotografados com câmeras digitais acopladas à estereomicroscópios
cedidos por essas instituições, sendo as únicas exceções os órgãos analisados no
Natural History Museum of Kansas University, que foram fotografados com uma câmera
digital Canon EOS D10 acoplada a uma estativa. Todas as imagens foram editadas com
o auxílio do software Adobe Photoshop 7.0.
3.4- Terminologia anatômica
A terminologia utilizada para as estruturas hemipenianas seguiu o empregado por
Dowling & Savage (1960), Uzzell (1969a, 1969b; 1970; 1973), Uzzell & Barry (1971),
Presch (1978), Frost & Etheridge (1989), Savage (1997), Zaher (1999), Myers & Donnelly
(2001) e Myers et al. (2009). Entretanto, alguns termos foram empregados de maneiras
distintas nestes trabalhos e, de forma a evitar interpretações dúbias ou imprecisas cabem
algumas padronizações.
- Os termos “proximal” e “distal” referem-se à direção tendo como referência a
inserção do hemipênis na cloaca. O primeiro termo faz referência ao que vai em direção
ou está posicionado mais próximo à cloaca, e o segundo ao que vai em direção ou está
posicionado mais distante à cloaca. Por exemplo: “... apresentam as franjas separadas
em dois grupos independentes que se estendem pela região mais proximal dos lobos” ou
“A extremidade distal do órgão apresenta uma área livre de franjas”. Esse termo difere
sutilmente do utilizado por Dowling & Savage (1960).
- Já os termos “basal” e “apical” fazem referência a estruturas ou características
presentes ou associadas à base ou ápice do órgão, respectivamente. Por exemplo:
“...espinhos grandes e em forma de gancho alinhados longitudinalmente na região basal
da face sulcada” ou “...apresentam os dois lobos ornamentados por pequenas projeções
apicais”. Esse termo difere sutilmente do utilizado por Dowling & Savage (1960).
- Os termos “sulcado(a)” e “assulcado(a)” referem-se às faces ventral e dorsal do
hemipênis, respectivamente, e também à face do hemipênis onde está ou não a maior
parte do sulco espermático. Entretanto, uma vez que o órgão é analisado e ilustrado
desprendido do espécime as noções de dorso e ventre ficam menos evidentes, sendo
feita por isso a opção pela a utilização dos primeiros termos.
- “Capítulo” e suas variações (p. ex. “capitulado”, “capitulação”) se referem à
região lobular do hemipênis com os limites distinguíveis do corpo hemipeniano por
diferenças de formato, constrição lateral ou por ornamentação característica. Este termo
e suas variações correspondem ao “capitulum” do hemipênis, ou seja, “cabeça, parte
superior, bico ou ponta”, de acordo com Houaiss (2001). Esse termo e suas variações
16
são amplamente utilizados nas descrições hemipenianas de serpentes (Myers, 1974;
Savage, 1997; Zaher, 1999). As derivações desse termo são muitas vezes erroneamente
traduzidas para o português como “capitação” e “capitado(a)”, que em português significa
faz referência a “certo imposto ou tributo pago por cabeça; o que cabia a cada um pagar”
(Houaiss, 2001). Portanto, as traduções mais precisas para essas derivações são
“capitulação” e “capitulado(a)”, respectivamente. A definição aqui utilizada se assemelha
com o empregado por Frost & Etheridge (1989) e difere do proposto por Savage (1997) e
do utilizado por Zaher (1999).
- O termo “franja” corresponde à tradução do termo “flounce”, utilizado por Uzzell
(1969a; 1969b; 1970; 1973), Uzzell & Barry (1971) e Myers et al. (2009) e se refere às
estruturas transversais e/ou diagonais que ornamentam ao menos parte do corpo
hemipeniano da maioria dos gimnoftalmídeos, podendo apresentar espículas calcificadas
associadas ou não. O termo como utilizado aqui difere do proposto por Savage (1997),
que recomenda a utilização do termo “petalum” para essas estruturas.
- O termo “espícula” corresponde às pequenas estruturas calcificadas que
ornamentam as franjas de alguns táxons de Gymnophthalmidae. Difere de “espinho” por
serem de menor tamanho e se apresentarem sempre em séries associadas às franjas,
enquanto espinhos são maiores e, em geral, se apresentam isolados ou em pequenos
agrupamentos, não necessariamente associados às franjas.
- O termo “lobos destacados” se refere à condição dos lobos que, além de serem
distinguíveis do corpo hemipeniano se destacam deste, geralmente com um espaço
amplo entre cada um deles e projetados distalmente. Lobos destacados ocorrem,
necessariamente, em hemipênis capitulados.
- O termo “forquilha lobular” refere-se ao espaço proximal entre os lobos
hemipenianos, em uma tradução do termo lobular crotch utilizado por Zaher (1999).
4- Resultados e
Discussão
17
4- Resultados e Discussão
Este capítulo foi organizado de forma a apresentar os resultados obtidos, discuti-
los e compará-los com base nas informações disponíveis na literatura, além de propôr e
abordar novas hipóteses de relacionamento sob a luz das novas informações reveladas
através da análise da morfologia hemipeniana. Assim, este capítulo da tese está dividido
em seções e organizado da seguinte forma: 4.1 Descrições dos hemipênis; 4.2 Relações
supraespecíficas inferidas através da morfologia hemipeniana; 4.3 Padrões e
características da morfologia hemipeniana convergentes dentre os gimnoftalmídeos.
Na primeira seção estão as descrições dos hemipênis de cada um dos gêneros da
família. Os táxons estão organizados em ordem alfabética de subfamília, tribo e gênero,
seguindo as propostas de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004), alterada por
Rodrigues et al. (2009a). Foi feita a opção pelas organizações supragenéricas que
apresentaram maior congruência com os padrões hemipenianos observados neste
trabalho, que serão discutidos com mais detalhes nas próximas seções. Assim, quando
se iniciam as descrições da morfologia hemipeniana de cada um desses táxons
supragenéricos será feita a referência ao artigo que o propôs da forma em que está
sendo utilizado neste trabalho. Os gêneros que não estão incluídos nas filogenias e
classificações anteriores foram alocados tentativamente com base em propostas já
existentes e nos resultados deste trabalho.
Para cada um dos gêneros da família foi organizado um cabeçalho introdutório
que contém: a lista das espécies atualmente válidas para cada um desses táxons [de
acordo com Uetz et al. (2011)]; em seguida, estão relacionados os táxons que tiveram a
morfologia hemipeniana analisada, juntamente com a listagem de espécimes examinados
para cada um deles; finalizando o cabeçalho, estão relacionados os trabalhos existentes
na literatura que descrevem, ilustram ou citam informações relevantes no que se refere à
morfologia hemipeniana do gênero em questão. Após o cabeçalho introdutório segue a
descrição da morfologia hemipeniana que foi organizada de forma a descrever as
características comuns às espécies de cada um dos gêneros, separando-as em grupos
supraespecíficos baseados em similaridade geral dos hemipênis quando viável. Na maior
parte dos casos, no final de cada descrição hemipeniana segue uma breve discussão
acerca da morfologia hemipeniana do gênero contendo hipóteses de relacionamento
entre as espécies do gênero cuja morfologia hemipeniana é conhecida e/ou comparações
com as descrições ou propostas sistemáticas existentes na literatura.
A segunda seção deste capítulo discute as hipóteses de relacionamento
supragenéricos já propostas para a família Gymnophthalmidae (Pellegrino et al., 2001;
Castoe et al., 2004; Rodrigues et al. 2005; 2007; 2009a) tendo em vista as novas
18
informações acerca da morfologia hemipeniana, oferecendo assim suporte a muitas
dessas e postulando novas hipóteses com base no observado neste estudo.
Adicionalmente, também se discute a posição de alguns táxons não amostrados pelos
trabalhos anteriores, assim como novas possibilidades de arranjos taxonômicos para a
família.
A terceira seção deste capítulo discute algumas características comuns a alguns
táxons enraizados em diferentes clados da família de acordo com as filogenias
conhecidas, o que representa prováveis convergências adaptativas nesses terminais,
especulando sobre a funcionalidade de algumas delas. Adicionalmente, nessa seção
também se discute a possibilidade de correlação entre a redução dos membros
anteriores e/ou posteriores em alguns grupos da família com a quantidade e intensidade
de estruturas ornamentando o hemipênis, em uma tentativa de testar a hipótese
levantada e discutida por Presch (1978), da existência de uma relação inversa entre
essas características.
4.1 Descrições dos Hemipênis
Família Gymnophthalmidae
Subfamília Alopoglossinae (sensu Castoe et al., 2004) (Pranchas 1 a 10)
Alopoglossus (Pranchas 1 a 5)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 7 – Alopoglossus andeanus, A. angulatus, A. atriventris, A. buckleyi, A.
copii, A. festae, A. lehmanni
ESPÉCIMES EXAMINADOS (5 ESPÉCIES): A. angulatus (DHMECN 4965; MZUSP 67483;
67484; 67487; 88454); A. atriventris (AMNH 113111; 113144; KU 126784; USNM
321088); A. buckleyi (AMNH 113913; KU 222168; USNM 316770); A. copii (USNM
196061); A. festae (DHMECN 2573);
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem
As espécies do gênero apresentam órgãos levemente bilobados, mas com sulco
espermático simples e corpo hemipeniano em formato cilíndrico ou de “Y”. Todas as
espécies analisadas apresentam a face assulcada ornamentada por um número variável
de franjas transversais semicirculares que podem invadir ou não a face sulcada
margeando o sulco espermático. Os hemipênis do gênero não apresentam espinhos,
espículas ou qualquer outra estrutura calcificada ornamentando as franjas ou em
qualquer outra região do órgão.
19
Dentre as cinco espécies analisadas é possível identificar ao menos dois grupos
com morfologia hemipeniana distintas entre si. Um desses grupos é formado por
Alopoglossus atriventris (Prancha 2), A. buckleyi (Prancha 3) e A. festae (Prancha 5), que
apresentam o corpo hemipeniano em forma cilíndrica e mais delgado na base e que se
expande em direção aos lobos, assumindo a forma aproximada de “Y” quando vistos pela
face assulcada. Nenhuma dessas três espécies apresenta uma capitulação bem definida
delimitando a região lobular e nem projeções lobulares. Nessas três espécies, os dois
lobos apresentam o ápice arredondado e o sulco espermático corre nas faces lobulares
mediais. Em A. atriventris existem dois pequenos apêndices na base dos lobos, que se
projetam medialmente fechando o sulco espermático na região distal, enquanto em A.
buckleyi essa região é fechada apenas pela aproximação das paredes mediais da base
dos lobos, constringindo o sulco espermático, sem a presença de apêndices. Em ambos
os casos, a aproximação das faces mediais dos lobos parece formar uma espécie de
canal alongando a região terminal do sulco espermático. Condição semelhante é
observada, certamente de forma homoplásica, também em outros gêneros de
gimnoftalmídeos como, por exemplo, algumas espécies de Cercosaura e Tretioscincus. A
condição observada em Alopoglossus festae é a mais distinta neste grupo de espécies, o
que pode sugerir a existência de um terceiro grupo no gênero incluindo ao menos essa
espécie. Ao contrário dos dois táxons anteriores, o sulco espermático em A. festae não
sofre uma constrição terminal, mas sim uma ampliação do canal. Além disso, os lobos
são menos arredondados e o órgão apresenta o corpo hemipeniano ornamentado por
franjas mais tênues e em menor número. Os espécimes analisados de A. atriventris
apresentam 25-30 franjas, A. buckleyi 37 franjas e A. festae 12 franjas.
O grupo formado por Alopoglossus angulatus (Prancha 1) e A. copii (Prancha 4)
também apresenta a base do corpo hemipeniano em forma cilíndrica, mas a expansão
em direção aos lobos é menos acentuada do que nos hemipênis das três espécies
descritas anteriormente. Outra característica comum a essas espécies é a presença de
uma área sem ornamentação (sem franjas) na região mais distal do corpo hemipeniano,
que ocorre nas laterais e na face assulcada, delimitando a região lobular. Adicionalmente,
a porção terminal dos lobos dessas duas espécies afila-se formando uma projeção
lobular que estende a abertura do sulco espermático. Em A. angulatus essa projeção é
formada por dois lobos alongados que se originam em uma estrutura única na base, mas
com as extremidades livres e com formato laminar. O sulco espermático está posicionado
sagitalmente nessa estrutura e separa as extremidades dos lobos. Ao lado dessa
projeção, no ápice do corpo hemipeniano existem pequenas estruturas granulosas em
número variável entre os espécimes analisados (1-3). Já no espécime de A. copii a
projeção é ainda mais alongada e inteiramente em forma de lâmina. O sulco espermático
20
também corre na região sagital da lâmina e termina separando apenas a extremidade
terminal da estrutura, que é única em todo o restante da sua extensão. O número de
franjas transversais ornamentando o corpo hemipeniano do espécime de Alopoglossus
copii é de 21 franjas, enquanto nos espécimes de A. angulatus (n=3) varia entre 12 e 14
franjas
Ptychoglossus (Pranchas 6 a 10)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 15 – Ptychoglossus bicolor, P. bilineatus, P. brevifrontalis, P. danieli,
P. eurylepis, P. festae, P. gorgonae, P. grandisquamatus, P. kugleri, P. myersi, P. nicefori,
P. plicatus, P. romaleos, P. stenolepis e P. vallensis.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (5 ESPÉCIES): Ptychoglossus brevifrontalis (MPEG 24058; 25943;
25945; 25948), P. festae (MHUA 11394), P. kugleri (ULABG 4149), P. myersi (KU
113635; 113648), P. plicatus (KU 104090; USNM 339801)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Harris (1994) caracteriza o hemipênis de todo o gênero e
descreve o órgão de 13 das 15 espécies (com exceção de Ptychoglossus
grandisquamatus e P. eurylepis). Adicionalmente, ilustra (fotos ou desenhos) os
hemipênis de oito dessas espécies (Ptychoglossus bicolor, P. bilineatus, P. brevifrontalis,
P. myersi, P. plicatus, P. romaleos, P. stenolepis e P. vallensis), além de comparar e
discutir a respeito da morfologia hemipeniana do gênero. Peloso & Ávila-Pires (2010)
descrevem e ilustram o hemipênis de P. brevifrontalis e adicionam comentários às
descrições de Harris (1994)
Os hemipênis das cinco espécies analisadas são unilobados, atingem cerca de
quatro escamas subcaudais de comprimento, com sulco espermático simples e corpo
hemipeniano em formato cilíndrico. O corpo hemipeniano é ornamentado por franjas
semicirculares, sem espículas ou qualquer outra estrutura calcificada, que variam de 11 a
26 nas espécies aqui analisadas e de 8 a 28 quando consideramos as descrições das
demais espécies fornecidas por Harris (1994). A extremidade distal do órgão apresenta
uma área livre de franjas, de tamanho variável entre as espécies analisadas, que
antecede o lobo e que circunda o corpo hemipeniano, geralmente apresentando uma
protuberância longitudinal na região central da face assulcada. O ápice do lobo é
ornamentado por apêndices em forma de lâmina ou bulbo.
De uma maneira geral a morfologia hemipeniana da maior parte das espécies do
gênero é bastante semelhante, apresentando variações apenas no número de franjas
que ornamentam o órgão e, principalmente, quanto à conformação do ápice lobular. Com
base nas características do ápice lobular é possível definir a existência de ao menos dois
grupos de espécies, uma vez que Ptychoglossus myersi (Prancha 9) e P. plicatus
21
(Prancha 10) apresentam a ornamentação lobular organizada de forma assimétrica,
enquanto as demais espécies aqui analisadas apresentam uma organização simétrica.
Essa observação já havia sido feita por Harris (1994), que listou dentre as espécies
analisadas algumas com ornamentação lobular “bissimétrica” (Ptychoglossus bicolor, P.
brevifrontalis, P. danieli, P. festae, P. gorgonae, P. kugleri, P. nicefori, P.vallensis) e
outras com ornamentação lobular assimétrica (Ptychoglossus bilineatus, P. festae, P.
myersi, P. plicatus e P. romaleos). De acordo com Harris (1994), as espécies com
hemipênis “bissimétricos” devem corresponder aos táxons mais primitivos do gênero,
sendo que a assimetria pode ter se originado a partir de, pelo menos, duas irradiações
independentes.
As três espécies com ornamentação lobular “bissimétrica” analisadas neste
trabalho [P. brevifrontalis (Prancha 6); P. festae (Prancha 7) e P. kugleri (Prancha 8)]
apresentam hemipênis com morfologia bastante semelhante. O ápice lobular dessas
espécies é ornamentado por três pares de apêndices, separados em lados opostos do
lobo pelo sulco espermático na face sulcada e por um par de saliências longitudinais na
região exatamente oposta ao sulco espermático, no ápice da face assulcada. A região do
corpo hemipeniano entre a última franja que ornamenta a face assulcada e o ápice do
hemipênis é ocupada por uma área sem franjas, de comprimento variável entre as
espécies, e onde a única ornamentação presente é o par de saliências longitudinais
descrito anteriormente. Essa área sem franjas é proporcionalmente mais ampla no
espécime de P. kugleri, que também apresenta o par de saliências longitudinais maiores
e mais bem definidos. Em P. brevifrontalis, essa região é bem definida por uma leve
constrição, delimitando um capítulo bem marcado na região lobular. Em P. festae, essa
área é semelhante em tamanho à de P. brevifrontalis, mas não apresenta a constrição na
base. As saliências longitudinais presentes nessa região em P. brevifrontalis e P. festae
não são tão longas e nem tão conspícuas quanto às observadas em P. kugleri.
O número de franjas também é semelhante entre as três espécies e, em duas,
corresponde, em sua maioria, à variação reportada por Harris (1994) (valores entre
parênteses): Ptychoglossus brevifrontalis 18-20 franjas (19 franjas); P. festae (n= 1) 22
franjas (22-24 franjas) e P. kugleri (n=1) 17 franjas (19 e 21 franjas). Em P. festae todas
as franjas transversais são contínuas e ornamentam as duas laterais e a face assulcada
do órgão sem interrupção, enquanto as 11 ou 12 franjas mais basais de P. brevifrontalis e
P. kugleri são interrompidas nas laterais por uma região nua.
Já as duas espécies com ornamentação lobular assimétrica disponíveis para a
análise (P. myersi e P. plicatus) são morfologicamente bastante semelhantes entre si,
sendo diagnosticáveis, principalmente, por características de morfologia hemipeniana
(Harris, 1994). Ambas as espécies apresentam o ápice lobular dividido pelo sulco
22
espermático em duas metades, sendo uma (metade medial) distintamente maior do que a
outra.
De acordo com Harris (1994), a estrutura dos hemipênis de Ptychoglossus myersi
e P. plicatus parece ser derivada de um órgão com ápice lobular “bissimétrico”, como o
de P. festae. Nas duas espécies a metade maior do ápice lobular não apresenta a
ornamentação apical observada em P. festae e apresenta uma extremidade basicamente
cônica e sem ornamentação em P. myersi e com um pequeno apêndice laminar em P.
plicatus [(“finger-like projection” de acordo com Harris (1994)]. A outra metade do ápice
lobular é menor, com tamanho semelhante ao observado nas espécies do gênero com
ápice lobular bissimétrico e é ornamentada por três apêndices lobulares, de forma
semelhante às demais espécies descritas aqui. Na base das duas metades do lobo de P.
myersi existem pequenas protuberâncias, maiores na metade medial. Essas
protuberâncias estão ausentes em P. plicatus. Em ambas as espécies com ápice lobular
assimétrico estão ausentes as saliências longitudinais presentes na face assulcada da
região distal do corpo hemipeniano, na área livre de franjas. A característica diagnóstica
mais evidente para as duas espécies é a contagem de franjas transversais no corpo
hemipeniano que, nos espécimes disponíveis para este estudo, concordaram com as
observadas na amostra de Harris (1994) (entre parêntesis): Ptychoglossus myersi
apresenta 11 e 12 franjas (9-12) e P. plicatus 25 franjas (23-28).
Subfamília Cercosaurinae (sensu Pellegrino et al., 2001) (Pranchas 11 a 98)
Tribo Bachiini (sensu Castoe et al., 2004) (Pranchas 11 a 20)
Bachia (Pranchas 11 a 20)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 21 – Bachia barbouri; B. bicolor; B. bresslaui; B. cacerensis; B.
cophias* (= B. flavescens ?); B. dorbignyi; B. flavescens; B. guianensis; B. heteropa; B.
huallagana; B. intermedia; B. micromela; B. oxyrhina; B. pallidiceps; B. panoplia; B.
peruana; B. psamophila; B. pyburni; B. scolecoides; B. talpa; B. trisanale.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (10 ESPÉCIES): Bachia bresslaui (MZUSP 94473; 94474; 99408;
95396; 95397); B. cophias monodactyla* (MZUSP 471; 8352; 49350; 51642; MTR 9741);
B. c. parkeri* (MZUSP 73273); B. flavescens (AMNH 140925); B. heteropa lineata
(ULABG 3064); B. heteropa alleni (USNM 227972); B. oxyrhina (MZUSP 98084); B.
panoplia (AMNH 64878); B. scolecoides (MZUSP 82525; 82526); B. trisanale (USNM
342697).
* - Sinônimos de Bachia flavescens (Ávila-Pires, 1995).
23
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Cope (1896) descreve brevemente o hemipênis de Heteroclonium
bicolor (= Bachia bicolor); Presch (1978) descreve e ilustra os hemipênis de B. intermedia
e B. trisanale; Rodrigues et al. (2008 – Apêndice 2) descrevem e ilustram o hemipênis de
B. oxyrhina.
Os hemipênis das espécies de Bachia disponíveis para esse estudo e daquelas
com informações disponíveis na literatura são, de uma forma geral, bastante simples e
apresentam dois padrões gerais distintos no que se refere à ornamentação do corpo
hemipeniano. O corpo hemipeniano tem formato alongado ou globoso, na maior parte dos
casos com a base mais estreita do que a região distal que associado aos dois lobos
pequenos, não capitulados e não destacados do corpo hemipeniano, dá ao hemipênis
forma semelhante a um “Y”. O sulco espermático corre reto ao longo do corpo
hemipeniano e se divide em dois ramos na região da forquilha lobular. Cada um desses
ramos segue na face medial dos lobos e se encerram na região do ápice lobular que, ao
menos nos espécimes com hemipênis completamente evertidos, é margeado por uma
prega em toda a sua circunferência.
Quanto à ornamentação do corpo hemipeniano, dois padrões distintos são
prontamente identificados. Um desses padrões está presente em quatro espécies e uma
subespécie de Bachia, nas quais os hemipênis são nus, sem nenhum tipo de
ornamentação no corpo hemipeniano. São elas: B. bresslaui (Prancha 11), B. heteropa
alleni (Prancha 13), B. intermedia (de acordo com a ilustração de Presch [1978]), B.
oxyrhina (Prancha 17) e B. trisanale (Prancha 20). Os táxons que apresentam o outro
padrão de ornamentação têm o hemipênis ornamentado por franjas em forma de chevrão
com vértices posicionados na região central da face assulcada e direcionados
distalmente. Cada uma dessas franjas se estende de uma lateral do órgão à outra,
cruzando toda a face assulcada. Os sete táxons que apresentam esse padrão são: B.
flavescens (Prancha 12), B. heteropa lineata (Prancha 14), B. cophias monodactyla
(Prancha 15), B. c. parkeri (Prancha 16), B. panoplia (Prancha 18) e B. scolecoides
(Prancha 19).
No que se refere à forma do hemipênis, as espécies incluídas nos dois padrões de
ornamentação apresentam o corpo hemipeniano mais cilíndrico e alongado, enquanto B.
c. parkeri e B. oxyrhina apresentam órgãos mais globosos. Entretanto, o espécime de B.
c. parkeri está com a base do órgão danificada e foi amarrado na região mediana do
hemipênis, o que pode ter alterado a forma original.
Quanto ao número de franjas, Bachia flavescens apresenta 16 franjas, B.
heteropa lineata 11 franjas, B. cophias monodactyla 18 franjas, B. c. parkeri ao menos 15
franjas (base e lobos danificados), B. panoplia 26 franjas e B. scolecoides de 20 a 21
24
franjas. Algumas espécies apresentam algumas peculiaridades em relação à forma e
disposição das franjas, como o caso de B. flavescens, B. c. monodactyla e B. c. parkeri
que, na região da forquilha lobular, apresentam as franjas separadas em dois grupos
independentes que se estendem pela região mais proximal dos lobos. Nas demais
espécies com corpo hemipeniano ornamentado, as franjas estão interrompidas antes do
início dos lobos. O espécime de B. panoplia também apresenta as cinco franjas mais
proximais e as oito mais distais interrompidas por uma área nua na face assulcada do
órgão e, de forma semelhante, as seis franjas mais distais de B. scolecoides também são
interrompidas por uma região nua.
Os dois padrões hemipenianos não correspondem exatamente aos grupos supra-
específicos propostos por Dixon (1973) com base, principalmente, em características de
folidose e no número de dígitos nos membros dianteiros e/ou traseiros. As espécies com
hemipênis nu estão distribuídas em três dos quatro grupos de Dixon (1973), enquanto as
espécies com hemipênis ornamentado com franjas aparecem distribuídas em todos os
quatro grupos (grupos bresslaui, dorbignyi, heteropa e flavescens). Dessa forma, o único
agrupamento de Dixon que é homogêneo em relação à morfologia hemipeniana é o
grupo flavescens, já que a espécie-tipo e todas as subespécies de Bachia cophias
apresentam o hemipênis ornamentado por franjas com forma e posição bastante
semelhantes. Já no grupo dorbignyi a única espécie analisada (B. trisanale) não
apresenta franjas, assim como o espécime de B. intermedia ilustrado por Presch (1978).
Entretanto, Cope (1896) descreve a presença de franjas e espinhos no hemipênis de
Heteroclonium bicolor (= Bachia bicolor). Uma vez que a presença de espinhos não é
registrada em nenhuma outra das espécies de Bachia com hemipênis conhecidos e não
existem outras informações acerca do hemipênis de B. bicolor, o relato de Cope (1896)
carece de confirmação. Dentre as espécies que compõem o grupo bresslaui ocorrem os
dois padrões hemipenianos: B. oxyrhina, incluída nesse grupo por Rodrigues et al. (2008
– Apêndice 2), e B. bresslaui apresentam órgãos nus, enquanto B. panoplia e B.
scolecoides apresentam franjas ornamentando o corpo do hemipênis. Rodrigues et al.
(2008) chamam a atenção para o fato de que apenas três das espécies do grupo
bresslaui apresentam as escamas pré-frontais: (B. scolecoides, B. panoplia e B. pyburni).
Dentre essas três espécies, as duas primeiras tiveram o hemipênis descrito e apresentam
franjas ornamentando o corpo hemipeniano. Já as demais espécies do grupo não
apresentam as escamas pré-frontais (B. oxyrhina, B. bresslaui, B. cacerensis, B.
micromela e B. psamophila) e, ao menos as duas espécies com hemipênis conhecidos,
não apresentam as franjas no corpo hemipeniano. Essas novas informações podem
indicar a existência de dois agrupameentos naturais dentro do grupo bresslaui, definidos
por folidose e morfologia do hemipênis. Já no grupo heteropa, o espécime de B. heteropa
25
alleni apresenta o hemipênis nu, enquanto B. h. lineata apresenta o corpo ornamentado
com franjas, revelando a existência de um polimorfismo na morfologia hemipeniana que
pode indicar a necessidade da elevação de ao menos algumas subespécies de B.
heteropa a espécies plenas, reforçando o sugerido pela topologia obtida por Kohlsdorf &
Wagner (2006).
As características hemipenianas aqui levantadas também contrastam com as
filogenias de Bachia baseadas em caracteres moleculares propostas por Kohlsdorf &
Wagner (2006), Kohlsdorf et al. (2010) e Galis et al. (2010). Os táxons com hemipênis
nus incluídos nas análises (B. bresslaui, B. heteropa alleni, B. intermedia e B. trisanale)
estão enraizados em ramos afastados nas topologias obtidas nos três trabalhos, o que
sugere a aquisição e a perda dessa característica de forma independente em mais de
uma ocasião na história evolutiva do gênero. Nesses trabalhos a perda e a re-aquisição
de dígitos de forma independente em vários ramos da filogenia de Bachia são discutidas
com base nas topologias obtidas, que também não recuperaram nenhum dos quatro
grupos propostos por Dixon (1973).
Uma vez que os dados morfológicos de folidose (Dixon, 1973), o número e a
disposição de dígitos nas patas dianteiras e traseiras (Kohlsdorf & Wagner, 2006) e agora
as informações da morfologia hemipeniana se apresentaram conflitantes com as
topologias obtidas através da análise de caracteres moleculares (Kohlsdorf & Wagner,
2006; Kohlsdorf et al. 2010; Galis et al., 2010), uma nova análise filogenética do gênero,
incluindo mais terminais e um maior número de dados (moleculares e morfológicos) é
bastante recomendável, podendo revelar uma história evolutiva distinta para o gênero,
talvez mais congruente com os padrões geográficos, hemipenianos e de osteologia
conhecidos atualmente.
A morfologia hemipeniana do gênero também pode ajudar a trazer alguma luz às
discussões envolvendo a taxonomia do gênero. Um desses casos parece ser o grupo
flavescens, proposto por Dixon (1973) para reunir Bachia flavescens e B. monodactylus
(= B. cophias [Hoogmoed, 1973]) e as duas subespécies incluídas em cada um desses
táxons. Ávila-Pires (1995) analisou 25 espécimes pertencentes às duas espécies e
concluiu que os caracteres apontados como diagnósticos de B. cophias são bastante
variáveis e que os caracteres utilizados para definir B. flavescens representariam
características plesiomóficas da linhagem flavescens-cophias, e assim decidiu considerar
B. cophias sinônimo de B. flavescens. Entretanto, as análises de Kohlsdorf & Wagner
(2006), Kohlsdorf et al. (2010) e Galis et al. (2010) utilizaram como terminais da sua
análise filogenética espécimes incluídos nas duas subespécies de B. cophias (nominadas
equivocadamente nos trabalhos como B. monodactylus), além de um espécime
identificado como B. flavescens. Nas topologias encontradas nos três trabalhos os
26
terminais em questão se posicionam em ramos distantes na filogenia, sugerindo que
cada um dos táxons representa unidades taxonômicas distintas. Entretanto, nenhum dos
três trabalhos toma nenhuma atitude taxonômica nesse sentido. No tocante à morfologia
do hemipênis, a análise dos hemipênis de três dos táxons incluídos no grupo flavescens
de Dixon (Bachia cophias monodactyla, B. c. parkeri e B. flavescens) não revelou
nenhuma característica que indique o parafiletismo do grupo. Na realidade, os hemipênis
em questão são bastante semelhantes, salvo alguns artefatos de preparação que fazem
do hemipênis de B. c. parkeri ligeiramente mais globoso do que os outros dois. Dessa
forma, a morfologia hemipeniana não descarta a hipótese de que os táxons sejam
próximos filogeneticamente e nem a hipótese de sinonímia das duas espécies.
Tribo Cercosaurini (sensu Pellegrino et al., 2001) (Pranchas 21 a 98)
Anadia (Pranchas 21 a 31)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 17 – Anadia altaserrania, A. bitaeniata, A. blakei, A. bogotensis, A.
brevifrontalis, A. bumanguesa, A. escalerae; A. hobarti, A. marmorata, A. ocellata, A.
pamplonensis, A. pariaensis, A. petersi, A. pulchella, A. rhombifera, A. steyeri, A. vittata.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (11 ESPÉCIES): Anadia bitaeniata (MBLUZ 915; MZUSP 49171;
ULABG 4830); A. bogotensis (AMNH 32719; ICN-R 9866; MZUSP 17260); A.
brevifrontalis (MZUSP 49197; ULABG 3125); A. marmorata (AMNH 96248; 137245); A.
ocellata (AMNH 114306; 129779); A. pamplonensis [MLS R-32(1)]; A. pariaensis (MBLUZ
930); A. petersi (USNM 193221 – Holótipo) A. rhombifera (MCZ R-156887; USNM
285827); A. steyeri (MBLUZ 894); A. vittata (AMNH 124007; FMNH 165797)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Cope (1896) faz uma breve caracterização do hemipênis de
Anadia bogotensis e compara o órgão com o de outros lagartos da família Tiidae (=
Teiidae) que, na época, incluía o gênero Anadia; Presch (1978) ilustra e descreve o
hemipênis de Anadia metallica (sinônimo júnior de A. ocellata); Harris & Ayala (1987)
descrevem o hemipênis de A. altaserrania, Anadia pamplonensis e A. pulchella,
apresentam esquemas simples da face assulcada e lateral dos hemipênis de A.
bitaeniata e A. altaserrania além de caracterizarem e compararem a morfologia
hemipeniana das espécies do “grupo bitaeniata”; La Marca & García-Pérez (1990)
descrevem o hemipênis de A. hobarti; Myers & Donnelly (2001) corrigem em uma nota a
descrição equivocada do hemipênis de A. metallica (Presch, 1978); Myers et al. (2009)
descrevem e ilustram os hemipênis de A. blakei e A. ocellata; Rivas et al. (no prelo)
descrevem e ilustram com fotografias os hemipênis de A. pariaensis e A. steyeri, além de
comparar a morfologia do hemipênis dessas espécies com outras espécies do gênero.
27
As espécies analisadas apresentam hemipênis bilobados, com corpo hemipeniano
em formato cilíndrico ou em forma aproximada de “Y” ou “T”, ornamentado por franjas
diagonais com espículas calcificadas, em geral organizadas nos dois sentidos, formando
estruturas em forma de chevrão nas laterais do órgão (com exceção de A. pariaensis –
ver abaixo). Na base da face assulcada do hemipênis essas franjas estão organizadas
transversalmente, contínuas e se estendendo às laterais do órgão, ou como franjas
isoladas e de tamanho reduzido na região sagital dessa face. O sulco espermático de
todas as espécies corre reto por todo o corpo hemipeniano e se divide na região da
forquilha lobular, geralmente pela presença de uma prega carnosa. Os ramos do sulco
espermático correm na face medial dos lobos até o ápice lobular, onde se curvam
levemente em direção medial, em muitos casos adquirindo a forma de um “S”.
Oftedal (1974) revisou o gênero Anadia e definiu cinco grupos de espécies
utilizando-se de diversas características morfológicas externas, sem incluir informações
acerca da morfologia hemipeniana. Com a análise do hemipênis de 11 das 17 espécies
válidas para o gênero, as informações obtidas a partir da morfologia hemipeniana dessas
espécies parecem concordar parcialmente com alguns desses agrupamentos supra-
específicos propostos por Oftedal (1974), além de também indicarem novas
possibilidades de relacionamento e arranjos supra-específicos dentro do gênero.
O táxon definido como “grupo ocellata” por Oftedal (1974) [Anadia ocellata
(Prancha 25), A. petersi (Prancha 28), A. rhombifera (Prancha 30) e A. vittata (Prancha
31)] apresenta algumas características na morfologia hemipeniana que são
compartilhadas pelas espécies do grupo e parecem reforçar a idéia de um
relacionamento entre essas espécies: a forma do corpo hemipeniano em “Y” está
presente em pelo menos três das quatro espécies do grupo e não pôde ser verificada no
espécime de A. petersi, holótipo, preparado previamente através de secção longitudinal
do órgão, o que inviabiliza inferências quanto à forma do hemipênis. Além disso, as
quatro espécies do grupo apresentam uma área completamente livre de ornamentação
na região sagital da face assulcada, separando os dois grupos de franjas em forma de
chevrão presentes nas laterais e nas margens da face assulcada do órgão.
Entretanto, o “grupo ocellata” como definido por Oftedal, não parece constituir um
agrupamento natural sem a inclusão de ao menos outra espécie no grupo. Isso porque,
os hemipênis de Anadia ocellata e A. vittata compartilham de ao menos uma
característica exclusiva com A. bogotensis, incluída por Oftedal em um grupo monotípico
(“grupo bogotensis”). As três espécies apresentam um número reduzido de franjas
ornamentando o órgão (A. bogotensis = 7 franjas, A. vittata = 6-7 franjas; A. ocellata = 7
franjas), sendo as organizadas em forma de chevrão deslocadas para a face assulcada
do corpo hemipeniano, interrompidas por uma faixa sagital sem ornamentação e nunca
28
ocupando a face sulcada. Nas demais espécies do gênero as franjas laterais em forma
de chevrão estão sempre em maior número, posicionadas lateralmente no órgão e,
muitas vezes, chegando a margear o sulco espermático. Oftedal (1974) sugeriu um
relacionamento entre os dois grupos de espécies (ocellata e bogotensis), que formariam
o que ele denominou de divisão ocidental do gênero (“western division”), incluindo
algumas das espécies de Anadia com distribuição mais a oeste.
Essas três espécies apresentam o hemipênis aparentemente mais curto que o
observado no restante do gênero e com duas (Anadia ocellata e A. vittata) ou três franjas
(A. bogotensis) transversais na base da face assulcada, também com espículas
calcificadas. Em A. bogotensis essas franjas transversais são contínuas e se estendem
até as laterais do hemipênis, enquanto em A. ocellata e A. vittata estão interrompidas e
separadas, formando um par transversal na face assulcada e pares de franjas diagonais
simples nas laterais do órgão. Os ápices lobulares das três espécies são compostos por
três projeções cônicas, entre as quais o sulco espermático se abre. A descrição de
Presch (1978) para o hemipênis de A. metallica (sinônimo júnior de A. ocellata) reporta
um hemipênis totalmente nu, sem qualquer ornamentação. Essa descrição
provavelmente refere-se à região mais proximal de um espécime com o hemipênis
parcialmente evertido, como já apontado por Myers & Donnelly (2001) e Myers et al.
(2009).
As outras duas espécies incluídas por Oftedal (1974) no “grupo ocellata” são
bastante distintas das descritas anteriormente. Os espécimes analisados de Anadia
rhombifera apresentam as 17 franjas ornamentando o corpo hemipeniano, bastante
deslocadas para as laterais do órgão e praticamente restritas nessa região, sendo as
únicas exceções as três fileiras mais basais, que estão restritas (primeira e segunda) ou
se estendem a face assulcada do órgão (terceira franja). Um dos espécimes de A.
rhombifera analisado (MCZ R-156887) apresenta a maior parte das franjas quase que
transversais no corpo do órgão, enquanto o outro espécime (USNM 285827) possui
essas franjas em formato de chevrão bem marcado. A área sem ornamentação que
separam as franjas na face assulcada é bastante ampla nessa espécie, assim como as
duas áreas nuas que margeiam o sulco espermático, o que limita as franjas apenas nas
laterais do hemipênis.
Já o hemipênis do holótipo de Anadia petersi (USNM 193221), apresenta 21
franjas ornamentando o corpo hemipeniano, em forma de chevrão nas laterais, mas
aparentemente também invadindo as faces sulcada e assulcada. As únicas exceções são
as três franjas mais proximais, que estão restritas à face assulcada e são transversais em
relação ao corpo do órgão. Como ocorre nas demais espécies do grupo, as franjas
laterais são separadas por uma área sem ornamentação na região sagital da face
29
assulcada. Entretanto, o tamanho proporcional dessa área, além de características como
forma do órgão, posição e forma do sulco espermático e tamanho das faixas marginais
ao sulco espermático são muito difíceis de serem avaliadas, devido à técnica utilizada
para a preparação do hemipênis deste espécime (secção longitudinal).
Outro agrupamento proposto por Oftedal (1974) é o “grupo bitaeniata”,
inicialmente composto por três espécies [Anadia bitaeniata (Prancha 22), A. brevifrontalis
(Prancha 23) e A. pulchella] e mais tarde ampliado com a inclusão de outras três [A.
altaserrania, A. pamplonensis (após Harris & Ayala, 1987), e A. hobarti (após La Marca &
García-Pérez, 1990)]. Das seis espécies atualmente reconhecidas para o grupo, foram
analisados neste trabalho os hemipênis de três delas (A. bitaeniata, A. brevifrontalis e A.
pamplonensis), enquanto para as três restantes foram utilizadas as descrições publicadas
por outros autores (Harris & Ayala, 1987; La Marca & García-Pérez, 1990). A análise dos
hemipênis e algumas características inferidas a partir das descrições citadas sugerem
que a morfologia hemipeniana para o grupo é conservada, com órgãos bastante
semelhantes entre si. Entretanto, como as descrições citadas não apresentam ilustrações
dos hemipênis [apenas um esquema simplificado de A. altaserrania em Harris & Ayala
(1987)], as comparações envolvendo os órgãos dessas espécies são mais difíceis de
serem feitas e menos precisas.
Os hemipênis das espécies que compõem o “grupo bitaeniata” possuem formato
cilíndrico, com o corpo hemipeniano quase que totalmente ornamentado por franjas com
espículas calcificadas, organizadas em forma de chevrão nas laterais e, em algumas
espécies, também na face assulcada. O número de franjas nos hemipênis dos espécimes
analisados para este grupo varia de 17 a 21 franjas [Anadia altaserrania = 19 franjas
(Harris & Ayala, 1987); A. bitaeniata = 17-18 franjas; A. brevifrontalis = 17 franjas; A.
hobarti = 20 franjas (La Marca & García-Pérez, 1990); A. pamplonensis = 17-21 franjas
(obs. pessoal e Harris & Ayala, 1987); A. pulchella = franjas 18-20 (Harris & Ayala, 1987)].
Na face assulcada, as franjas partem das duas laterais do órgão e não são
interrompidas pela área nua central, adquirindo a forma de chevrão na maior parte da
extensão do corpo em três dessas espécies (A. bitaeniata, A. brevifrontalis, A.
pamplonensis). Nessas espécies, as franjas mais apicais que ornamentam a face
assulcada estão separadas apenas por uma pequena área nua, pouco antes da forquilha
lobular. Essa área nua é mais ampla e bem marcada em A. brevifrontalis, onde as nove
franjas mais apicais estão totalmente separadas; em A. pamplonensis essa área é menor
e mais restrita ao ápice do corpo hemipeniano, onde apenas as seis franjas mais apicais
possuem uma área nuas separando-as; já em A. bitaeniata, a condição das franjas distais
é intermediária em relação às duas primeiras espécies, com oito das franjas mais distais
descontínuas.
30
Nos hemipênis das demais espécies do grupo as franjas que ornamentam o corpo
hemipeniano são interrompidas por uma ampla área nua na região sagital da face
assulcada, com exceção das fileiras mais proximais, que são contínuas. As descrições
hemipenianas de Anadia altaserrania e A. pulchella (Harris & Ayala, 1987), reportam
franjas interrompidas por uma estreita faixa nua longitudinal também nas laterais, desde
as franjas mais proximais até a região distal do corpo hemipeniano, restando apenas as
franjas mais distais contínuas. Já para o hemipênis de A. hobarti, La Marca & García-
Pérez (1990) descrevem as franjas que ornamentam o corpo do órgão como contínuas
nas laterais, sem a presença da faixa nua longitudinal, mas interrompidas na face
assulcada (da sétima à décima - primeira).
O “grupo marmorata” definido por Oftedal (1974) é composto por Anadia
marmorata (Prancha 24) e A. blakei. O hemipênis de A. marmorata apresenta corpo
hemipeniano em formato cilíndrico, ornamentado por 17 franjas com espículas
calcificadas. As três franjas mais proximais estão restritas à região sagital da base da
face assulcada e são as únicas ímpares, centralizadas, curtas e contínuas. Na face
assulcada as 14 franjas seguintes são diagonais, pares, com cada par separado por uma
faixa longitudinal na região central da face. Com exceção das duas franjas imediatamente
seguintes às centrais, às demais correspondem e tocam outras franjas diagonais, em
sentido oposto, presentes nas laterais do hemipênis, formando estruturas em forma
aproximada de chevrão, cujo vértice não é preenchido por espículas calcificadas e está
direcionado para a região proximal do órgão. Nessa estrutura em forma de chevrão, as
franjas da face assulcada são mais curtas do que as laterais. As duas franjas seguintes
às centrais, na base da face assulcada estão separadas das laterais por uma área nua
mais ampla. A face sulcada é praticamente toda nua, com duas amplas áreas sem
ornamentação que margeiam o sulco espermático. O sulco espermático corre pelos lobos
em direção centrífuga, e retorna ao centro do lobo, adquirindo a forma de um “S”.
O hemipênis do espécime de A. blakei, descrito recentemente, foi ilustrado
apenas em sua face sulcada e em um detalhe de um dos lobos (Myers et al., 2009, Fig.
14), o que dificultou bastante a comparação com as demais espécies do gênero. Além
disso, parte da região proximal do órgão foi danificada durante a preparação,
complicando ainda mais a análise dos caracteres hemipenianos. Entretanto, a descrição
da morfologia do hemipênis fornecida pelos autores é bastante detalhada o que permite
verificar que algumas características observadas no hemipênis de A. marmorata parecem
ser compartilhadas com A. blakei, como os chevrões que ornamentam a face assulcada
serem compostos por franjas de tamanho desigual, sendo as da face assulcada mais
curtas do que as laterais, além de apresentarem franjas na região sagital da base do
órgão. A primeira característica parece ser exclusiva e compartilhada com A. marmorata,
31
o que pode reforçar o relacionamento entre as duas espécies proposto por Oftedal
(1974). Já quanto às franjas na região sagital da base da face assulcada, a descrição de
Myers et al. (2009) não deixa claro se as referidas estruturas estão isoladas nessa face,
como ocorre em A. marmorata, ou se estendem-se até as laterais como observado no
grupo que inclui A. bogotensis, A. ocellata e A. vittata (ver acima).
Outro dos grupos propostos por Oftedal (1974) é o “grupo steyeri”, que inclui
somente o táxon tipo (A. steyeri – Prancha 29), espécie bastante rara até recentemente
(Rivas et al., no prelo). Apesar de Oftedal (1974) citar algumas semelhanças morfológicas
entre A. steyeri, A. ocellata e A. vittata, a morfologia do hemipênis da primeira espécie é
bastante distinta do observado nas espécies relacionadas ao “grupo ocellata” redefinido
aqui (ver acima). Por outro lado, o hemipênis de A. steyeri apresenta algumas
semelhanças com os órgãos de espécies do “grupo bitaeniata” como A. pulchella e A.
altaserrania. As duas espécies compartilham com A. steyeri a área nua na região sagital
da face assulcada bastante ampla e não apresentam as primeiras franjas do corpo
separadas em dois grupos, como em A. marmorata, o que pode indicar uma relação entre
essas espécies (ver Rivas et al., no prelo). A descrição completa do hemipênis de A.
steyeri está em um artigo recente, juntamente com a descrição do hemipênis de A.
pariaensis (ver Rivas et al., no prelo – Apêndice 3).
No artigo de descrição de A. pariaensis Rivas et al. (1999) não posicionam a nova
espécie em nenhum dos grupos definidos por Oftedal (1974) por considerarem o táxon
repleto de autapomorfias não comparáveis com as demais espécies do gênero. A
morfologia do hemipênis dessa espécie (Prancha 27) foi descrita e discutida por Rivas et
al. (no prelo – Apêndice 3), que reportam para esta espécie uma morfologia hemipeniana
bastante singular, com características difíceis de serem comparadas com o observado
nas demais espécies do gênero. Dentre essas características, a presença de franjas em
forma de chevrão na região central da face assulcada do órgão chama a atenção. Essas
franjas estão separadas daquelas que ornamentam as laterais do órgão por duas faixas
sem ornamentação em uma organização quase que antagônica as observadas na
maioria das espécies do gênero. Adicionalmente, as franjas que ornamentam as laterais
do órgão estão organizadas em linhas transversais no corpo hemipeniano, restritas a
uma pequena faixa das laterais e não apresentam a forma de chevrão que é comum às
demais espécies do gênero. Dessa forma, Rivas et al. (no prelo) preferem não incluir A.
pariaensis em nenhum dos grupos propostos por Oftedal (1974), sugerindo manter o
táxon como incertae sedis no gênero até que novas evidências sejam exploradas.
32
Cercosaura (Pranchas 32 a 42)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 15 – Cercosaura ampuedae, C. argulus, C. dicra, C. eigenmanni, C.
goeleti, C. manicata, C. nigroventris, C. ocellata, C. oshaughnessyi; C. parkeri, C.
phelpsorum, C. quadrilineata, C. schreibersii, C. steyeri, C. vertebralis
ESPÉCIMES EXAMINADOS (9 ESPÉCIES): Cercosaura argulus (MZUSP 79215), C.
eigenmanni (MZUSP 81662; 81663; 82855; 83001), C. manicata manicata (KU 119407;
USNM 316902) C. manicata boliviana (FMNH 40423; USNM 299122), C. ocellata
(MZUSP 91699; 91700; 91702; 95275; USNM 332469; FMNH 40625), C. oshaughnessyi
(MZUSP 79657), C. parkeri (USNM 207047; 281207); C. quadrilineata (MZUSP 40751;
40752; 40753), C. schreibersii (MZUSP 40741; 40742; 89373), C. vertebralis (DHMECN
4157; MZUSP 9319; 9321; QCAZ 2911)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell (1973) revisou o gênero Prionodactylus (sinônimo júnior de
Cercosaura) e analisou, descreveu e ilustrou os hemipênis das cinco espécies do gênero
naquele momento (Cercosaura argulus; C. dicrus; C. eigenmanni; C. manicata; C.
vertebralis) destacando algumas características diagnósticas; Ruz (2005) descreve e
ilustra o hemipênis de Cercosaura ampuedai.
Os hemipênis das espécies do gênero Cercosaura possuem dois lobos
desenvolvidos e corpo hemipeniano globoso ou cilíndrico ornamentado por franjas
diagonais ou transversais com espículas calcificadas, que ocupam as laterais e face
assulcada do órgão. O sulco espermático é simples e corre reto por toda a extensão do
corpo hemipeniano, se dividindo em dois ramos na região da forquilha lobular, em geral
por uma prega carnosa de tamanho variável entre as espécies do gênero. Após a divisão,
os dois ramos do sulco espermático correm pela face medial dos lobos, podendo assumir
uma posição mais interna ou mais deslocada para a face sulcada, e terminam no ápice
ou na base dos lobos, próximo a forquilha lobular.
A face sulcada é ocupada, em sua maior parte, por duas faixas nuas que
margeiam o sulco espermático e seguem pelos lobos, e é invadida nas margens pelas
franjas que ornamentam as laterais do hemipênis. As laterais dos hemipênis analisados
são sempre ornamentadas por dois grupos de franjas diagonais com espículas
calcificadas que podem estar ligadas, adquirindo forma de chevrão, ou separadas por
uma faixa longitudinal nua. Essas franjas também se estendem em direção à face
assulcada e são interrompidas, na maior parte das espécies, por uma área sem
ornamentação na região sagital dessa face. As únicas exceções são os espécimes de
Cercosaura manicata boliviana (Prancha 34), que apresentam as franjas contínuas,
ocupando toda a face assulcada do órgão.
33
O formato do corpo hemipeniano apresenta alguma variação, com espécimes
apresentando uma forma globosa, com diâmetro semelhante por todo o corpo e outros
com uma forma mais cilíndrica e mais alongada, com a extensão de comprimento maior
que a de largura. Entretanto, o formato dos lobos e corpo hemipeniano muitas vezes
apresenta variações que são, na realidade, frutos de problemas na preparação do órgão.
Adicionalmente, a técnica escolhida para a preparação do órgão pode impossibilitar o
acesso a informações quanto à forma do órgão, como no caso da revisão do gênero
Prionodactylus (Uzzell, 1973), onde os hemipênis foram dissecados através de uma
incisão ao longo do sulco espermático. Essa diferença nas técnicas de preparação
impossibilitou a comparação dos resultados encontrados por Uzzell (1973) com os
observados no presente trabalho.
Apesar de existirem espécimes com preparações hemipenianas bastante
satisfatórias para todas as espécies disponíveis, é difícil afirmar com segurança que as
variações no formato do corpo hemipeniano reflitam, de fato, padrões históricos e não
apenas variações morfológicas ou artefatos de preparação. De qualquer forma, é
importante informar que espécimes com o corpo hemipeniano com formato globoso foram
registrados em Cercosaura ampuedai (ver Ruz, 2005), C. eigenmani (Prancha 33), C.
parkeri (Prancha 38) e C. quadrilineata (Prancha 39). Órgãos com o corpo hemipeniano
cilíndrico, foram observados nos espécimes de Cercosaura argulus (Prancha 32),
Cercosaura m. boliviana (Prancha 34), Cercosaura m. manicata (Prancha 35), C. ocellata
(Prancha 36), C. oshaughnessyi (Prancha 37), C. schreibersii (Prancha 40) e C.
vertebralis (Prancha 41).
Dentre os espécimes que puderam ter seus lobos totalmente evertidos, foi
possível observar que existe uma variação no formato e tipo de ornamentação, além da
posição do término do sulco espermático nos lobos. Nos espécimes disponíveis de
Cercosaura ocellata os lobos se encontram divididos por uma dobra apical com
intensidade variável dentro da amostra. O sulco espermático termina e abre-se na base
dos lobos e, portanto, não participa dessa divisão lobular, como ocorre em outras
espécies. Dentre os espécimes analisados o número total de franjas em forma de
chevrão ornamentando o órgão varia de 17 a 21 (obs. pessoal; Uzzell, 1973). A franja
diagonal mais lateral do chevrão é bem mais longa do que a da face assulcada. Em geral,
as franjas presentes nas laterais e na face assulcada estão em contato umas com as
outras, sendo a única exceção o espécime USNM 332469, onde estão separadas por
uma estreita faixa nua longitudinal. Duas a seis franjas proximais são contínuas e cruzam
toda a face assulcada, ligando uma lateral do hemipênis à outra, característica exclusiva
dessa espécie reportada também por Uzzell (1973).
34
Três das espécies de Cercosaura analisadas eram incluídas no gênero
Pantodactylus (Cercosaura schreibersii, C. parkeri e C. quadrilineata) (Doan, 2003). Os
hemipênis dos espécimes de Cercosaura quadrilineata apresentam lobos de tamanho
reduzidos em relação aos demais táxons analisados, apenas parcialmente evertidos na
maior parte dos espécimes. Os lobos do hemipênis do espécime MZUSP 40753 estão
completamente evertidos e é possível perceber a existência de um pequeno disco apical
ao redor do ápice lobular, que é cortado pelo sulco espermático na face interna dos
lobos. Os hemipênis de C. quadrilineata analisados apresentam de 14 a 15 franjas
ornamentadas com espículas calcificadas, sendo as três mais proximais com espículas
que diminuem de tamanho em direção à lateral do órgão e sensivelmente maiores nas
extremidades próximas ao sulco espermático e da região central da face assulcada. De
duas a três das franjas mais proximais estão organizadas de forma transversal em
relação ao corpo do hemipênis e restritas a região central da face assulcada do órgão. As
demais são organizadas em diagonais e em dois grupos, um lateral e um posicionado na
face assulcada. Esses dois grupos de franjas não se tocam nas fileiras mais próximas à
base e entram em contato nas fileiras mais distais, aonde adquirem a forma de chevrão.
Os hemipênis das duas subespécies de Cercosaura schreibersii (C. s. schreibersii
e C. s. albostrigata) não apresentam diferenças evidentes entre si e serão descritos como
um só táxon. Os lobos apresentam tamanho mais reduzido em relação às demais
espécies do gênero e o corpo hemipeniano é ornamentado por 21-22 franjas que se
organizam de forma transversal e em dois grupos posicionados lateralmente e na face
assulcada. Esses dois grupos de franjas são separados por uma faixa nua longitudinal
desde a base até o ápice do corpo hemipeniano, evitando assim a formação das
estruturas em forma de chevrão que estão presentes em várias das espécies do gênero.
Três dos quatro espécimes disponíveis para a análise (MZUSP 40740, 40741 e 89373)
apresentam as franjas posicionadas na face assulcada com a ornamentação
interrompida. Isso é, apresentam uma pequena região central das franjas da face
assulcada sem a presença de espículas calcificadas. Entretanto, o espécime MZUSP
40742 apresenta as franjas completamente ornamentadas, sem interrupção nas
espículas.
Os hemipênis dos dois espécimes analisados de Cercosaura parkeri apresentam
sulco espermático mais amplo próximo da forquilha lobular, antes de ser dividido em dois
ramos que correm na face interna dos lobos por uma prega carnosa. Os lobos estão
completamente evertidos e não apresentam nenhuma ornamentação evidente. O corpo
hemipeniano é ornamentado por 17-18 franjas transversais, ornamentadas por espículas
calcificadas. As duas franjas mais proximais são mais curtas e restritas a região central
da face assulcada e ornamentadas por espículas de tamanho maior quando comparadas
35
com as que ornamentam as laterais a face assulcada do órgão. As demais franjas estão
divididas em dois grupos, sendo um posicionado na lateral e outro nas margens da face
assulcada, separados um do outro por uma faixa nua longitudinal na lateral do órgão
desde a base até a região mais distal do corpo hemipeniano. Isso é, sem a formação das
estruturas em forma de chevrão nas laterais do órgão. O grupo posicionado nas laterais
do hemipênis apresenta as três franjas apicais mais curtas do que as demais. Já o grupo
de franjas posicionado nas margens da face assulcada do órgão, a partir da terceira ou
quarta franja, apresenta espículas de tamanho sensivelmente maior nas extremidades
mais próximas às laterais do hemipênis do que as espículas que ornamentam o restante
de cada uma dessas franjas.
Nas três espécies o sulco espermático corre reto por todo o corpo hemipeniano e,
de forma bastante semelhante, é dividido por uma prega carnosa na base da forquilha
lobular, correndo pela face medial dos lobos. Os três táxons possuem nas laterais do
hemipênis as franjas mais proximais com espículas sensivelmente maiores na região
adjacente à face sulcada do o observado nas demais espécies do gênero. O espécime de
Cercosaura schreibersii analisado por Uzzell (1973) apresentava apenas as cinco franjas
mais proximais com espículas diferenciadas, enquanto na amostra disponível para este
estudo essa diferenciação ocorre entre as três e cinco franjas mais proximais. Outra
característica apontada por Uzzell (1973) foi a presença de espículas de tamanho maior
nas franjas isoladas da região proximal e central da face assulcada, em comparação aos
demais táxons analisados por ele. Nesse caso, essa característica apontada por Uzzell
parece representar uma característica variável dentro do gênero ou mesmo uma variação
individual não observada nos espécimes disponíveis para este estudo.
O espécime disponível de Cercosaura argulus também apresenta o sulco
espermático reto por todo o corpo hemipeniano e que termina logo após a divisão em
dois ramos por uma pequena prega carnosa. A porção terminal do sulco espermático
localiza-se na face interna dos lobos e é margeado por duas estruturas em forma de abas
que fecham parcialmente o espaço sobre o sulco na forquilha. Essas estruturas seguem
ao redor dos ápices lobulares assumindo o formato de um disco apical, fazendo com que
o ápice desse espécime seja mais largo quando comparado aos demais. O espécime
apresenta 17 franjas ornamentando o corpo hemipeniano: nas laterais do órgão
localizam-se 15 dessas franjas que, com exceção das três mais proximais que são retas,
são organizadas em forma de chevrão, diferente do reportado por Uzzell (1973). Já as
duas franjas mais proximais são restritas ao centro da face assulcada e transversais,
sendo a segunda fragmentada. As espículas presentes nessas franjas não coraram após
o banho em Vermelho de Alizarina, mas estão presentes e são visíveis sob a lupa. O
36
espécime de C. argulus preparado por Uzzell (1973) apresenta espículas calcificadas
coradas, como os demais táxons analisados neste trabalho.
Nos espécimes analisados de Cercosaura oshaughnessyi o sulco espermático
termina na base dos lobos, após correr reto no corpo hemipeniano e se alargar entre a
forquilha lobular. O ápice dos lobos apresenta dois pequenos apêndices: um deles lateral
e ligeiramente maior do que o outro, posicionando na região medial do lobo. Os
hemipênis analisados apresentam 17 e 18 franjas diagonais, ornamentadas com
espículas de tamanho uniforme, nas quais as 11 mais proximais não se tocam e estão
levemente separadas em dois componentes (lateral e medial), enquanto as mais distais
estão em contato, assumindo a forma de chevrão. As quatro franjas mais proximais estão
restritas a região central da face assulcada.
Nos espécimes de Cercosaura eigenmanni o sulco espermático corre reto por
todo o corpo hemipeniano e se divide entre os lobos por uma prega carnosa bastante
desenvolvida. Logo após a divisão, os dois ramos resultantes são margeados por um
lábio que se projeta além da faixa marginal do sulco. Esse lábio segue de forma menos
evidente mesmo após o término do sulco espermático e segue ornamentando a face
medial do lobo até o ápice lobular, que é dividido em dois por uma dobra apical, com a
porção lateral maior e em forma de aba. O corpo do hemipênis é ornamentado por 12 a
15 franjas, sendo as duas mais proximais organizadas transversalmente e restritas à
região medial da face assulcada, enquanto as demais franjas ornamentam as laterais e a
face assulcada do órgão organizadas em dois grupos de franjas diagonais, que se
aproximam nas laterais do órgão e só se tocam na região mais distal do corpo
hemipeniano, onde adquirem o formato de chevrão.
No artigo que revisou o gênero Prionodactylus (sinônimo de Cercosaura), Uzzell
(1973) descreveu variações em diversas características da morfologia de Cercosaura
manicata, que o levaram a separar o táxon em duas subespécies: Cercosaura m.
manicata e Cercosaura m. boliviana. O primeiro táxon possui distribuição mais ao norte
da área de ocorrência da espécie, isso é no Equador e centro/norte do Peru, enquanto a
outra subespécie tem sua distribuição restrita ao centro/sul do Peru. Dentre os hemipênis
dos espécimes de Cercosaura manicata analisados foram observados dois padrões
morfológicos distintos que parecem estar relacionados às duas subespécies descritas
para este táxon: Cercosaura m. manicata e Cercosaura m. boliviana. Os hemipênis de
ambas as subespécies apresentam o sulco espermático reto por todo o corpo
hemipeniano, que se divide em dois ramos na base dos lobos. Entretanto, em
Cercosaura m. boliviana o sulco espermático se amplia próximo à forquilha lobular,
assumindo a forma de um “V” e é dividido pelas paredes mediais dos lobos fusionadas,
enquanto em C. m. manicata existe uma pequena estrutura carnosa que divide os ramos.
37
O corpo hemipeniano dos espécimes analisados de Cercosaura m. manicata apresentam
no total de 16 a 18 franjas (24 no espécime analisado por Uzzell, 1973) com espículas
calcificadas que se organizam de forma a compor três grupos de franjas que não entram
em contato entre si. Na base da região central da face assulcada do órgão existem três
franjas transversais, que se interrompem antes de alcançarem o grupo de franjas
posicionado nas laterais do órgão. Dessas três franjas, a mais proximal é a mais curta e
está restrita à face assulcada; já as outras duas, são mais alongadas e invadem parte
das laterais do órgão, com espículas esparsas ou ausentes nas extremidades. Um grupo
de sete franjas diagonais (oito no espécime de Uzzell, 1973) se distribui a partir da
metade da face assulcada do hemipênis, na região central. Nos dois espécimes
analisados nesse trabalho, esse grupo de franjas está bem próximo do grupo presente na
lateral do órgão, mas não chega a formar uma estrutura em chevrão, já que uma faixa
nua longitudinal separa as franjas dos dois grupos. No espécime analisado e ilustrado por
Uzzell (1973) essa faixa nua não ocorre e os dois grupos de franjas estão em contato. As
laterais do órgão são ornamentadas por 16-17 franjas diagonais, mais longas do que as
presentes na face assulcada do órgão. Os lobos de um dos espécimes analisados (KU
119407) apresenta plicas em toda a região apical, e nos dois espécimes disponíveis
existe um apêndice digitiforme se projetando no ápice da face assulcada de ambos os
lobos.
Já os espécimes de Cercosaura manicata boliviana analisados apresentam as
franjas que ornamentam o corpo hemipeniano organizadas de maneira bastante distinta
do observado na outra subespécie. Neste táxon as franjas se distribuem pelo corpo
hemipeniano em um número sensivelmente maior (36-37 franjas) e não estão
organizadas em grupos separados, mas sim de forma contínua na maior parte do órgão.
As franjas que ornamentam a face assulcada são organizadas em forma de chevrão e se
distribuem desde a base até aproximadamente a metade do órgão. A partir da metade do
corpo hemipeniano até a região distal, a face assulcada apresenta uma área sem franjas
na região central (FMNH 40423), ou invadida parcialemente por extremidades tênues das
franjas que se estendem das laterais (USNM 299122). Ainda na face assulcada, as duas
franjas mais proximais são restritas a essa face do órgão, com apenas parte das
extremidades ocupando as laterais. As laterais do corpo hemipeniano dos dois
espécimes analisados são ornamentadas por 29 ou 32 franjas com espículas
calcificadas, que iniciam na base como uma reta transversal ao plano do hemipênis e
adquirem gradualmente a forma de chevrão ao se aproximar do ápice do corpo. Os lobos
são parcialmente fusionados em sua região proximal, entre a forquilha lobular, e invadem
a região distal do sulco espermático. Os lobos desse táxon também apresentam plicas
semelhantes às observadas nos espécimes de Cercosaura m. manicata, mas nesse
38
táxon essas estruturas estão mais restritas à região dos ramos do sulco espermático.
Pequenos apêndices filiformes, de tamanho variável nos dois espécimes analisados, se
projetam da face assulcada dos lobos.
Ao descrever as referidas subespécies de Cercosaura manicata, Uzzell (1973)
ressaltou que a possibilidade da ocorrência de variações clinais nas características
diagnósticas e a ausência de amostragem nas localidades intermediárias às áreas de
ocorrência dos dois táxons ainda deixava dúvidas quanto à necessidade de criação dos
táxons. Adicionalmente, o autor também declarou acreditar que os resultados por ele
encontrados indicavam que as duas populações deveriam, de fato, serem incluídas na
mesma espécie. Entretanto, as diferenças na morfologia hemipeniana apontadas acima e
a distribuição geográfica conhecida atualmente reforçam a hipótese da existência de dois
táxons distintos (Uzzell, 1973) e sugerem a necessidade da elevação de Cercosaura
manicata boliviana ao status de espécie plena.
Os hemipênis dos espécimes de Cercosaura vertebralis analisados são bastante
similares entre si e conferem com a descrição e foto feitas por Uzzell (1973) baseado em
um único espécime. Os espécimes analisados apresentam sulco espermático reto ao
longo de todo o corpo hemipeniano, que se divide em dois ramos no ápice do corpo
hemipeniano, logo abaixo da forquilha lobular. Após a divisão, os dois ramos do sulco
espermático correm ainda retos pela face medial dos lobos e terminam no ápice lobular.
Os dois lobos apresentam na face medial pequenas estruturas alares em vista dorsal
(assulcada) e na face sulcada dos lobos os lábios marginais do sulco espermático são
mais espessos. Essas estruturas que margeiam o sulco espermático parecem agir como
abas que fecham a região entre os lobos durante a cópula o que, juntamente com a
proximidade dos lobos, parecem estender o sulco espermático em uma estrutura em
forma de canal, de forma análoga à observada alguns outros táxons da família (p. ex.
espécies de Alopoglossus, Anadia e Tretioscincus) (Prancha 42). Nos três espécimes
analisados o corpo hemipeniano é ornamentado por 25 franjas com espículas calcificadas
na face assulcada e laterais do órgão [22 franjas no espécime analisado por Uzzell
(1973)]. As cinco franjas mais proximais são transversais em relação ao plano do
hemipênis e são as únicas que ocupam a região central da face assulcada do órgão, que
é totalmente nua no restante da face. A quarta franja é mais extensa do que as demais.
Nas laterais do hemipênis essas cinco franjas perdem as espículas calcificadas, que
voltam a ocorrer apenas na extremidade próxima à face sulcada do órgão dessas franjas.
A quinta franja também apresenta uma pequena interrupção nas espículas calcificadas
na região central da face assulcada. A partir da quinta franja proximal uma área nua na
região sagital da face assulcada separa as fileiras de espículas calcificadas em dois
grupos de franjas que ocupam as laterais do hemipênis assumindo a forma de chevrão.
39
As cinco franjas mais distais diminuem de tamanho gradativamente em direção aos lobos
e apresentam um espinho grande e curvado em direção à base do órgão no vértice de
cada chevrão, ao qual Uzzell (1973) se referiu como um grande dente (“enlarged tooth”).
Os hemipênis dos espécimes analisados de Cercosaura vertebralis apresentam a
morfologia bastante distinta da descrita e ilustrada por Ruz (2005) para C. ampuedai. Isso
reforça a decisão taxonômica tomada por La Marca & Garcia-Pérez (1990) de manter as
populações sob esses nomes em táxons distintos e vai contra as idéias de Uzzell (1973)
e Doan (2003) que entendem que as duas espécies seriam deveriam estar sob o mesmo
nome (C. vertebralis).
Os hemipênis de Cercosaura disponíveis para a análise apresentam um padrão
morfológico geral bastante conservado e a maior parte das características hemipenianas
que distinguem algumas das espécies foram interpretadas como autapomorfias neste
trabalho. Dessa forma, poucas hipóteses de relacionamento baseadas em caracteres da
morfologia hemipeniana entre as espécies do gênero puderam ser postuladas. Uma
dessas hipóteses envolve as espécies que pertenciam anteriormente ao gênero
Pantodactylus (Cercosaura schreibersii, C. parkeri e C. quadrilineata) que compartilham
ao menos uma característica exclusiva dentro do gênero (presença de espículas de
tamanho maior nas franjas mais proximais). A presença de uma dobra no ápice lobular é
evidente ao menos em Cercosaura ocellata e C. oshaughnessyi, o que também pode
indicar uma relação filogenética mais próxima entre essas duas espécies.
Echinosaura (Pranchas 43 a 45)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 6 – Echinosaura brachycephala, E. horrida, E. orcesi, E. palmeri, E.
panamensis, E. sulcarostrum.
ESPÉCIMES EXAMINADOS: (3 ESPÉCIES): Echinosaura horrida (DHMECN 3787; MZUSP
54457; 54461; 54465; USNM 541962); E. palmeri (KU 113622; MHUA 10547; 10727;
USNM 525336); E. panamensis (KU 80584; USNM 266154)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell (1965) descreveu e comparou entre si os hemipênis de
Echinosaura horrida, E. palmeri e E. panamensis; Donnelly et al. (2006) descrevem e
ilustram o hemipênis de E. sulcarostrum.
Os órgãos das três espécies analisadas são bastante semelhantes quanto à forma
e tipo de ornamentação. Todos os hemipênis apresentam dois lobos bem destacados,
corpo hemipeniano globoso ou cilíndrico ornamentado por espinhos grandes e dispersos
desde a região proximal até a intermediária e por espinhos menores e organizados em
franjas em forma de “U” ou de chevrão na região mais distal do corpo e mais proximal
dos lobos, todos bastante calcificados. O sulco espermático é dividido por uma prega
40
carnosa triangular na região da forquilha lobular e corre pela face medial dos lobos até se
abrir na margem do ápice lobular.
Os hemipênis de Echinosaura horrida (Prancha 43) analisados apresentam o
corpo hemipeniano com a face sulcada ornamentada por 3-4 agrupamentos de espinhos
calcificados alinhados longitudinalmente e que margeiam os lábios do sulco espermático.
Após o último agrupamento de espinhos ocorre a primeira da série de franjas com
espículas calcificadas que ornamentam a região mais distal do corpo hemipeniano. Essa
franja mais proximal é incompleta e interrompida nas laterais do órgão, sendo em alguns
espécimes formada por alguns espinhos isolados e em outros, formada por pequenos
agrupamentos de espinhos nas laterais. A partir dessa, as franjas seguintes são
diagonais e estão restritas às laterais do órgão. Na face assulcada existem de 4 a 5
franjas diagonais que margeiam a faixa nua central presente nessa face. Essas franjas
são organizadas em sentido oposto às franjas laterais e se aproximam das 4-5 franjas
mais distais das laterais, em contato ou não, formando estruturas em forma de chevrão.
Na região mais proximal da face assulcada existem espinhos grandes isolados ou
pequenos agrupamentos de dois ou três espinhos que também margeiam a faixa nua
longitudinal.
Dentre os hemipênis dos quatro espécimes de Echinosaura palmeri (Prancha 44)
é possível identificar dois padrões morfológicos distintos. Três dos espécimes disponíveis
apresentam 2-3 pares de espinhos grandes e em forma de gancho alinhados
longitudinalmente na região basal da face sulcada do hemipênis, margeando o sulco
espermático, o que confere com a descrição de Uzzell (1965) para esta espécie. Já o
espécime de Cerro Pirre – Panamá (KU 113622) não possui espinhos margeando o sulco
espermático, apresentando uma face sulcada completamente nua. Adicionalmente, esse
espécime apresenta uma fileira transversal com três espinhos alinhados
transversalmente ornamentando as laterais do órgão que não ocorre nos demais
espécimes dessa espécie. Um amplo disco apical também é evidente apenas nos lobos
do espécime de Cerro Pirre. Entretanto, nos demais espécimes de E. palmeri e nas
demais espécies disponíveis para o gênero, também é possível verificar a existência de
uma estrutura similar no ápice lobular, o que deixa a dúvida se o disco observado no
espécime KU 113622 não está relacionado a uma eversão mais completa e
preenchimento do órgão deste espécime.
As demais características são comuns aos quatros espécimes de Echinosaura
palmeri e podem ser descritas de forma conjunta: duas fileiras de 4-5 espinhos grandes
em forma de gancho alinhadas longitudinalmente margeiam a faixa nua sagital na face
assulcada do órgão; ao lado dessas fileiras existe outra fileira longitudinal, de espinhos
menores e também com forma de gancho paralela a cada uma das fileiras de espinhos
41
maiores; entre 7-10 franjas em forma de “U” com espículas calcificadas e que aumentam
de tamanho em direção do ápice ornamentam a região mais distal do corpo hemipeniano
até a base dos lobos. Ornamentando a base da face assulcada de cada um dos lobos
existe uma fileira longitudinal de três ou quatro estruturas calcificadas, que inicialmente
são pequenos grupos de espinhos, que passam a pequenos espinhos isolados ao se
aproximar dos ápices lobulares. Nas laterais da base de cada um dos lobos também
existe um agrupamento de três ou quatro pequenos espinhos.
Os hemipênis dos espécimes de Echinosaura panamensis (Prancha 45)
analisados apresentam a morfologia do hemipênis mais semelhante com o padrão
morfológico observado nos três espécimes de E. palmeri descritos acima (com exceção
do espécime KU 113622) do que o observado nos espécimes de E. horrida. Os
hemipênis dos dois espécimes analisados apresentam dois pares de grandes espinhos
calcificados e em forma de gancho alinhados longitudinalmente de cada lado do sulco
espermático. Alinhada ao espinho mais proximal da face assulcada existe uma fileira de
três ou quatro espinhos, que diminuem gradualmente de tamanho, pelas laterais do
hemipênis em direção à face assulcada. Na face assulcada do órgão, margeando a faixa
nua sagital, existem duas fileiras de quatro ou cinco espinhos alinhados longitudinalmente
da cada lado da área nua. A fileira adjacente à área nua apresenta maiores espinhos e
em forma de gancho, enquanto as fileiras mais laterais são formadas por espinhos
menores também curvados para a base do órgão. Em um dos espécimes (USNM
266154) os espinhos presentes nas fileiras adjacentes à área nua são sensivelmente
maiores e os presentes na fileira seguinte menores do que o observado no outro
espécime (KU 80584). Como nas duas espécies descritas anteriormente, a região distal
do corpo próxima à base dos lobos é preenchida por franjas em forma de “U”
ornamentadas com espinhos calcificados. Oito franjas bem definidas, aumentam de
tamanho em direção do ápice dos lobos e voltam a diminuir sensivelmente de tamanho
nas duas ou três franjas mais distais. Invadindo a face assulcada dos lobos existem um
ou dois espinhos isolados ou pares de espinhos agrupados que, aparentemente, são
derivados das franjas do corpo. Nas laterais de cada lobo também existe um par de
pequenos espinhos calcificados ou um espinho isolado.
A análise do desenho e da descrição do hemipênis de Echinosaura sulcarostrum
fornecida por Donnelly et al. (2006) mostra um órgão bastante diferente do observado
nas três outras espécies disponíveis. O hemipênis de E. sulcarostrum ilustrado apresenta
apenas dois pares de espinhos ornamentando a face assulcada e uma série de quatro
espinhos alinhados longitudinalmente em cada lateral do órgão. Os lobos do hemipênis
ilustrado são menos desenvolvidos dos que os observados nas demais espécies
analisadas, o que parece indicar uma eversão incompleta do órgão. Talvez por esse
42
motivo, as franjas que ornamentam os lobos não estão visíveis ou ilustradas. Por outro
lado, a presença de franjas sem a presença de espinhos ou espículas (“plicas”) na base
da face assulcada, com algumas podendo invadir a face sulcada, ocorre apenas nessa
espécie do gênero, não ocorrendo estruturas semelhantes nos demais táxons com
hemipênis conhecidos.
Essas diferenças marcantes entre a descrição do hemipênis de Echinosaura
sulcarostrum e as demais espécies do gênero, além de outras características
morfológicas que se contrapõem ao observado nas demais espécies do gênero, podem
indicar uma alocação genérica imprecisa para este táxon, uma vez que os próprios
autores demonstram não estarem convictos do posicionamento filogenético da espécie
(Donnelly et al., 2006). No artigo em que descrevem E. sulcarostrum os autores
ressaltam que o posicionamento do novo táxon no gênero Echinosaura reflete mais
conveniência do que uma compreensão clara das relações filogenéticas dessa espécie,
apontando também características que poderiam alocar este táxon em outros gêneros
possivelmente relacionados, como Neusticurus, Potamites e Teuchocercus. De acordo
com os próprios autores, as diferenças morfológicas somadas ao isolamento geográfico
dessa espécie pode de fato refletir uma história independente deste táxon em relação ao
restante do gênero. Entretanto, a princípio, a análise dos hemipênis dos três gêneros
mencionados por Donnelly et al. (2006) parece afastar a hipótese de relacionamento de
E. sulcarostrum com qualquer um destes três gêneros (ver descrições de Neusticurus,
Potamites e Teuchocercus).
Adicionalmente, Uzzell (1966) sugere uma relação de ancestralidade comum entre
os gêneros Echinosaura e Potamites e comenta quanto à possibilidade de Potamites
apodemus estar enraizado dentro de Echinosaura. Os resultados envolvendo a
morfologia do hemipênis obtidos neste trabalho afastam a primeira hipótese e rejeitam
fortemente a segunda. O hemipênis de P. apodemus apresenta um padrão condizente
com as demais espécies do gênero Potamites e não compartilha nenhuma das
características exclusivas encontradas em Echinosaura.
Euspondylus (Pranchas 46 a 51)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 11 – Euspondylus acutirostris, E. auyanensis, E. caideni, E. guentheri,
E. josyi, E. maculatus, E. monsfumus, E. nellycarrillae, E. rahmi, E. simonsii, E. spinalis
ESPÉCIMES EXAMINADOS (5 ESPÉCIES): Euspondylus acutirostris (AMNH 137257; 137258);
E. guentheri (USNM 196155); E. simonsii (MZUSP 49191; USNM 229752; 299028); E.
rahmi (USNM 298329; 298331; 298333; 346180); E. spinalis (FMNH 3960; MZUSP
49172).
43
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Köhler & Lehr (2004) descrevem e ilustram o hemipênis de E.
nellycarrillae; Myers et al. (2009) descrevem e ilustram o hemipênis de E. auyanensis.
Os hemipênis das cinco espécies analisadas e das outras duas para as quais
existem informações disponíveis na literatura são bilobados, com corpo hemipeniano
cilíndrico ou globoso, preenchido nas laterais e em parte das faces sulcada e assulcada
por franjas diagonais, ornamentadas por espículas calcificadas, na maioria das espécies.
Essas franjas podem estar organizadas em fileiras contínuas, que cruzam as laterais
conectando uma face do hemipênis à outra sem interrupção na ornamentação, ou podem
estar interrompidas por uma faixa longitudinal sem espículas, de tamanho variável, na
região mediana das laterais. A face assulcada do órgão apresenta na região central uma
área sem franjas ou qualquer outra ornamentação, que varia de tamanho nos diferentes
táxons. Sulco espermático reto em todo o corpo hemipeniano, separando-se em dois
ramos na região da forquilha lobular por uma pequena prega carnosa. Nos lobos os dois
ramos do sulco espermático correm pela face medial dos lobos, levemente deslocado
para a face sulcada.
Após a análise dos hemipênis das cinco espécies disponíveis e das descrições e
ilustrações das duas espécies com informações disponíveis na literatura (Köhler & Lehr,
2004; Myers et al., 2009) foi possível definir pelo menos dois grupos de táxons que
apresentam características da morfologia hemipeniana compartilhadas entre si. Um dos
grupos inclui Euspondylus auyanensis (Prancha 47) e E. guentheri (Prancha 48), que
apresentam o corpo hemipeniano globoso, espículas em tamanho crescente em direção
à base da face assulcada e a ausência de um sulco capitular claro definindo os lobos. Em
outro grupo é possível relacionar Euspondylus simonsii (Prancha 50), E. spinalis
(Prancha 51) e possivelmente E. nellycarrillae, que também apresentam corpo
hemipeniano globoso, além de espículas de tamanho uniforme em toda a extensão
longitudinal do órgão e um sulco capitular definindo dois lobos mais desenvolvidos
quando comparados com os hemipênis das demais espécies disponíveis do gênero. Já
Euspondylus acutirostris (Prancha 46) e E. rahmi (Prancha 49) apresentam
características da morfologia hemipeniana bastante diferentes das demais e serão
consideradas isoladamente.
Os hemipênis dos espécimes do grupo que inclui Euspondylus auyanensis e E.
guentheri apresentam lobos sem capitulação e mais reduzidos do que as demais
espécies do gênero. O corpo hemipeniano é globoso e ornamentado por 12-13 franjas
diagonais ornamentadas por espículas calcificadas nas laterais e em partes das faces
sulcada, assulcada do órgão. Essas franjas são contínuas e ligam uma face do órgão a
outra cruzando as laterais do hemipênis mesmo se apresentando menos conspícuas
44
nessa região e, em alguns pontos, sem ornamentação por espículas calcificadas. A
região central da face assulcada de ambas as espécies é ocupada na sua maior parte por
uma área sem ornamentação. Em E. guentheri essa área é mais ampla ocupando desde
a base até a região da forquilha lobular; já em E. auyanensis a região mais central mais
proximal do órgão é quase toda invadida pelas extremidades das franjas laterais e essa
área sem franjas é bem menos ampla. Nos espécimes de E. guentheri apenas as fileiras
laterais mais distais apresentam espículas calcificadas em toda a extensão, formando
estruturas em forma de chevrão. Já as mais proximais são interrompidas por uma faixa
longitudinal estreita e lateral, levemente deslocada para a face assulcada do órgão, que
não apresenta espículas calcificadas. No espécime de E. auyanensis ilustrado por Myers
et al. (2009) a faixa sem ornamentação separa as espículas em dois grupos diagonais,
presente em toda a extensão das laterais do órgão. Apesar de não estar evidenciado na
Figura 6 do trabalho, Myers et al. (2009) informam que as espículas calcificadas das
fileiras mais proximais da face assulcada do hemipênis de E. auyanensis são
distintamente maiores do que as demais espículas e aumentam gradativamente em
direção a extremidade mais distal de cada fileira. Dentre as espécies de Euspondylus
analisadas, essas características só são compartilhadas por E. guentheri. Na face
sulcada do hemipênis dos espécimes de E. guentheri as espículas calcificadas
localizadas na região mais próxima ao sulco espermático também apresentam um
tamanho diferenciadamente maior do que as demais.
As outras espécies que puderam ser agrupadas por similaridade (Euspondylus
simonsii, E. spinalis e E. nellycarrillae) chamam a atenção em relação às demais por
apresentarem um sulco capitular amplo e evidente que se estende desde as faixas nuas
que margeiam o sulco espermático e circundam a base da face assulcada dos dois lobos
de forma completa. As espículas calcificadas estão presentes em toda a extensão das
franjas que ornamentam as laterais e parte das faces sulcada e assulcada em tamanho
uniforme e em forma de chevrão. Na face assulcada, as franjas se interrompem na região
sagital, onde ocorre uma ampla área nua separando os dois grupos de espículas.
Entretanto, as três franjas laterais mais proximais se prolongam pela região central da
face assulcada dos órgãos nos representantes das três espécies, o que acarreta franjas
contínuas que cruzam o corpo hemipeniano em toda a extensão, sendo interrompidas
apenas pelas faixas nuas que margeiam o sulco espermático. O espécime de E. simonsii
apresenta 16 franjas, ornamentando o corpo, enquanto E. spinalis e E. nellycarrillae [de
acordo com a ilustração de Köhler & Lehr (2004)] apresenta 13 franjas.
Os dois espécimes analisados de Euspondylus acutirostris apresentam o
hemipênis bastante diferente do descrito para os dois grupos acima. É o único táxon
analisado com corpo hemipeniano cilíndrico, além de apresentar lobos pouco
45
desenvolvidos e faixa nua sagital estreita e reta na região central da face assulcada e
ausência de sulco capitular. As franjas que ocupam a maior parte do corpo hemipeniano
são ornamentadas por espículas calcificadas de tamanho uniforme e estão em número
sensivelmente maior do que as demais espécies (22-24 franjas). Essas franjas estão
organizadas em dois grupos, separados por uma faixa nua longitudinal no centro de cada
lateral do órgão, sendo que algumas dessas franjas podem se prolongar por essa região
nua, entretanto sem a presença de espículas. Na face assulcada essas franjas estão
posicionadas em diagonais, sendo a maior parte delas separadas pela faixa nua sagital,
com exceção das três franjas mais proximais, que se tocam na região central. As franjas
que ocupam parte da face sulcada margeiam as amplas faixas nuas paralelas o sulco
espermático.
Os hemipênis dos espécimes de Euspondylus rahmi disponíveis sofreram alguns
danos durante a preparação, o que dificultou um pouco a análise de algumas
características dessa espécie. Os hemipênis apresentam o corpo grosseiramente
cilíndrico e dois lobos pouco desenvolvidos, que se diferenciam do restante do órgão por
sofrer uma leve constrição. Duas pequenas projeções na face medial ocupam o espaço
entre os lobos. O corpo do órgão é ornamentado por um número reduzido de franjas
quando comparado com as demais espécies do gênero (sete franjas no total) e que não
apresentam ornamentação por espículas calcificadas. As laterais do hemipênis
apresentam seis franjas organizadas diagonalmente e a face assulcada é ornamentada
por três franjas em forma de chevrão na base do órgão e mais três franjas diagonais na
região mais distal do corpo hemipeniano, separadas por uma área nua central.
A grande variação na morfologia do hemipênis observada dentre as espécies de
Euspondylus, principalmente no que se refere a E. acutirostris e E. rahmi, pode estar
relacionada à possibilidade do gênero não representar um grupo monofilético. Essa
possibilidade já foi levantada por alguns autores, que consideram o gênero Euspondylus
um grupo artificial, onde estariam alocados alguns táxons gimnoftalmídeos de posição
incerta (Uzzell, 1973; Montero et al., 2002).
Macropholidus (Prancha 52)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 2 – Macropholidus ataktolepis, M. ruthveni
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Macropholidus ruthveni (FMNH 232606; 232607).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Os hemipênis de Macropholidus ruthveni (Prancha 52) apresentam dois lobos
desenvolvidos e destacados do corpo hemipeniano que são ornamentados por franjas
papiladas no ápice e apresentam uma pequena prega nas laterais da base, conectando
46
os lobos com as margens das faixas nuas paralelas ao sulco espermático. O sulco
espermático é amplo e reto em toda a extensão do corpo hemipeniano, dividindo-se pela
presença de uma pequena prega carnosa, em dois ramos na região da base da forquilha
lobular. Nos lobos, esses dois ramos do sulco espermático correm pela face medial,
deslocados à face sulcada do hemipênis e se abrem na região do ápice lobular entre
franjas papiladas.
O corpo hemipeniano cilíndrico apresenta 25-26 franjas diagonais, ornamentadas
por espículas calcificadas. As 20 franjas que ornamentam as laterais e parte das faces
sulcada e assulcada do órgão assumem forma de chevrão, com o vértice voltado para a
base do hemipênis e diminuem de tamanho em direção aos lobos. Dessas franjas, as 15
mais proximais são divididas por uma estreita faixa longitudinal sem espículas que passa
pela região central das laterais e deixam a estrutura em forma de chevrão incompleta no
vértice. As cinco franjas mais distais apresentam espículas com cálcio em toda a
extensão.
No terço proximal da face assulcada existem 5-6 franjas restritas a essa face, não
atingindo as laterais do órgão. Nessa região as franjas também apresentam forma de
chevrão, entretanto com o vértice voltado para a região distal do hemipênis. No espécime
FMNH 232607 a franja mais distal desse grupo não forma um chevrão completo, já que
as duas diagonais não se tocam na região sagital. Acima dessas 5-6 franjas uma área
sem ornamentação se estende pela região central da face assulcada até a forquilha
lobular.
Ambos os espécimes apresentam a presença de depressões marcadas nas
regiões parassagitais da face assulcada, formando degraus nas margens que distinguem
a região central da face, mais elevada, das laterais, em um nível mais rebaixado. A face
sulcada do órgão é ocupada, além do sulco espermático, por duas faixas nuas marginais
ao sulco e pelas franjas com espículas calcificadas descritas acima. As depressões
descritas acima, que ocasionam os degraus existentes na face assulcada dos dois
espécimes de Macropholidus examinados, só são compartilhadas por algumas espécies
do gênero Pholidobolus dentre os táxons analisados neste trabalho (ver descrição e
comentários sobre Pholidobolus adiante). Essa característica exclusiva compartilhada
pelos dois gêneros, somada a outras similaridades na morfologia hemipeniana, além de
características de folidose descritas por autores como Noble (1921) e Kizirian & Coloma
(1991) parecem reforçar a hipótese postulada por Cadle & Chuna (1995), que sugere um
possível parafiletismo de Pholidobolus em relação à Macropholidus.
47
Neusticurus (Pranchas 53 a 57)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 5 – Neusticurus bicarinatus, N. medemi, N. racenisi, N. rudis, N. tatei
ESPÉCIMES EXAMINADOS (5 ESPÉCIES): Neusticurus bicarinatus (MZUSP 65897); N.
medemi (MZUSP 57587 – parátipo); N. racenisi (MZUSP 79748; 79749; 94867); N. rudis
(MZUSP 78139); N. tatei (MZUSP 79335; 79339; 79341).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell (1966) descreve os hemipênis de Neusticurus bicarinatus,
N. rudis e N. tatei, além de quatro espécies atualmente incluídas no gênero Potamites (P.
ecpleopus, P. apodemus, P. strangulatus e P. cochranae); Myers & Donnely (2008)
descrevem o hemipênis de um exemplar de N. rudis; Myers et al. (2009) fazem
comentários acerca a morfologia do hemipênis das cinco espécies do gênero.
Os órgãos das cinco espécies do gênero apresentam dois lobos uniformes, corpo
hemipeniano alongado e com franjas diagonais seqüenciais bem desenvolvidas que, em
sua maioria, partem dos lábios que margeiam o sulco espermático em direção à região
central da face assulcada. Nenhuma dessas franjas, ou qualquer parte do órgão das
cinco espécies analisadas apresenta espinhos ou espículas calcificadas.
É possível separar as espécies do gênero em dois grupos quanto à morfologia do
hemipênis. Em um primeiro grupo estão Neusticurus bicarinatus (Prancha 53) e N. rudis
(Prancha 56), que apresentam lobos fortemente capitulados sem apêndice apical definido
e não apresentam contato entre nenhuma das franjas laterais do corpo na face
assulcada. Já N. medemi (Prancha 54), N. racenisi (Prancha 55) e N. tatei (Prancha 57),
compartilham entre si a presença de lobos com pouca ou nenhuma capitulação, com
apêndice apical bem definido e contato entre ao menos algumas franjas laterais do corpo
na face assulcada.
Os espécimes analisados de N. bicarinatus e N. rudis apresentam hemipênis
bastante semelhantes, onde são identificáveis nove franjas de tamanhos distintos em
cada uma das laterais, que se iniciam logo após uma pequena área proximal não
ornamentada. Em N. bicarinatus essa área proximal apresenta uma leve constrição
lateral que ocupa cerca de um sexto do tamanho total do órgão, enquanto em N. rudis
essa constrição não é evidente e a área não ornamentada é visivelmente menor do que o
observado em N. bicarinatus. Diferente do presumido por Myers & Donnelly (2008),
baseados em um espécime de N. rudis, em nenhuma das espécies analisadas ficou
evidenciada a presença de espículas calcificadas ou mineralizadas imersas nas franjas
laterais, mesmo após a imersão em solução de Vermelho de Alizarina. Dentre essas
franjas, a mais proximal é também a de menor extensão e, no espécime analisado de N.
bicarinatus, essa franjas apresenta uma ligeira assimetria entre os dois lados, com um
deles levemente menor do que o outro. Para as duas espécies em questão, em ambas as
48
laterais do órgão essa franja mais proximal não alcança os lábios do sulco espermático,
com a maior parte de sua extensão quase que totalmente restrita à face assulcada do
órgão. Em N. rudis, a segunda franja alcança os lábios do sulco espermático, enquanto
em N. bicarinatus isso só acontece a partir da terceira franja mais proximal. Em ambas as
espécies as franjas seguintes, partir da terceira mais proximal, partem dos lábios
marginais do sulco espermático em direção à região mediana da face assulcada. No
espécime de N. bicarinatus analisado, as seis primeiras franjas (da base em direção ao
ápice) apresentam um formato de meia-lua, partindo dos lábios do sulco espermático em
uma descendente e passando gradativamente a uma direção ascendente a partir da
região mediana lateral. A partir da sexta franja a mudança de direção ocorre de forma
mais abrupta, com a formação de um ângulo na lateral do hemipênis, que se intensifica
progressivamente em direção ao ápice. No espécime de N. rudis, esse padrão se repete
em todas as nove franjas, entretanto a mudança de direção ocorre de forma abrupta em
todas elas com a formação de um ângulo na região mediana lateral do órgão. A dobra
mais distal apresenta um tamanho diminuto em relação às demais franjas e por isso uma
curvatura mais tênue. Em ambas as espécies, essa divisão separa claramente cada uma
dessas franjas em, ao menos uma “perna” descendente, menor e mais deslocada para a
face sulcada e uma ascendente, maior e mais deslocada para a face assulcada. Uma
terceira “perna” descendente bastante reduzida também ocorre em algumas das franjas
mais distais. No espécime de N. bicarinatus essa terceira “perna” descendente está
presente da quinta à nona franja e em N. rudis da quarta à nona. Em N. rudis, essa última
“perna” da nona franja é reduzida e está levemente desconectada do restante da
estrutura. Já em N. bicarinatus, a “perna” descendente da face assulcada origina-se na
base dos lobos e tem, aproximadamente, o dobro do tamanho da primeira “perna”
ascendente, na face sulcada.
Em ambas as espécies existe um par de pregas na face sulcada da base dos
lobos, que no espécime de N. rudis é contígua a uma projeção lateral exclusiva deste
táxon. Nas duas espécies franjas longitudinais ao redor dos lobos ornamentam essas
estruturas. Em N. rudis existe uma prega longitudinal e saliente no centro da face
assulcada, que parte da base dos lobos até a altura da terceira franja do corpo na área
nua separando os dois grupos de franjas laterais, enquanto em N. bicarinatus essa prega
está ausente. O par de saliências confluentes aos lobos descrito por Myers & Donnelly
(2008) para N. rudis (“knobs”), não está visível no espécime analisado neste estudo, o
que pode estar relacionado a uma eversão incompleta do órgão ou mesmo à
possibilidade do nome N. rudis estar, na realidade, relacionado a um complexo de
espécies (Myers et al., 2009).
49
Nas duas espécies, o sulco espermático se divide no primeiro terço da região
lobular. Entretanto em N. bicarinatus, a partir desse ponto os ramos do sulco adquirem
uma direção centrífuga, posicionando-se levemente deslocados na face medial dos lobos,
enquanto no espécime de N. rudis ambos os ramos seguem paralelos até a forquilha
lobular onde tomam uma posição medial. Em ambas as espécies o sulco termina no
ápice do lobo.
A maior parte da base do órgão e o primeiro terço da face sulcada do corpo
hemipeniano do espécime de N. bicarinatus é bastante pigmentado em preto (Prancha
53), o que já havia sido reportado para essa espécie por Uzzell (1966). No espécime
analisado de N. rudis não existe pigmentação visível em nenhuma parte do órgão,
entretanto essa característica de N. bicarinatus é compartilhada com um dos espécimes
de N. racenisi analisados nesse trabalho (MZUSP 94867 – Prancha 55) e com o
espécime de N. medemi, que apresenta uma mancha pigmentada na base da face
sulcada do órgão, apenas de um dos lados do sulco espermático.
As outras três espécies do gênero (Neusticurus medemi, N. racenisi e N. tatei)
apresentam órgãos bastante similares entre si, com lobos menos desenvolvidos e menos
capitulados do que o das duas espécies descritas acima, um número maior de franjas
laterais no corpo, além de apresentarem apêndices apicais bem definidos nos lobos. O
espécime de N. medemi apresenta 11 franjas laterais, enquanto os espécimes de N.
racenisi analisados apresentam 13-14 franjas e os espécimes de N. tatei 13-15 franjas.
Nos espécimes analisados de N. racenisi e N. tatei as franjas laterais mais
proximais são direcionadas para os lábios que margeiam o sulco espermático em uma
leve diagonal descendente em direção à lateral do órgão. Já as franjas mais distais
apresentam a mesma direção, mas em uma diagonal bastante acentuada que passa à
direção ascendente na lateral do órgão, formando um ângulo que aponta para a base do
hemipênis. Já o espécime de N. medemi apresenta todas as franjas em forma de domo,
iniciando-se nos lábios que margeiam o sulco espermático em direção à face assulcada
em uma leve descendente nas franjas mais proximais que se acentua nas mais distais.
Diferente do que ocorre em N. bicarinatus e N. rudis, nas outras três espécies do
gênero algumas das franjas laterais, em geral as mais distantes da base, se tocam na
região central da face assulcada. Entretanto, um espécime de N. racenisi (MZUSP
79749) e outro de N. tatei (MZUSP 79339) apresentam contato também entre as franjas
mais proximais, perdendo o contato nas intermediárias e retomando o contato nas franjas
mais distais. As franjas que fazem contato nessa região medial da face assulcada
também são variáveis dentre os espécimes de N. racenisi e N. tatei. Em dois dos
espécimes de N. racenisi as franjas mais proximais estão separadas por uma região não
ornamentada na face assulcada, enquanto algumas das franjas laterais intermediárias
50
estão em contato, formando franjas únicas e contínuas. Já no outro espécime de N.
racenisi (MZUSP 79749) as três franjas mais proximais apresentam contato (a franja mais
proximal está danificada pela linha que fecha o órgão) que se perde nas seis franjas
seguintes, retomando entre a nona e a décima-quarta franjas.
O espécime de N. medemi apresenta uma base não ornamentada, maior quando
comparado com as outras espécies, com cerca de um terço do tamanho total do órgão,
enquanto nas outras espécies essa região atinge apenas cerca de um quinto deste
comprimento. O hemipênis de N. medemi também apresenta as franjas mais proximais
com um maior espaçamento entre si em relação às demais espécies deste grupo. Como
já comentado acima, um dos espécimes de N. racenisi (MZUSP 94867) apresenta a base
do hemipênis pigmentada em preto, praticamente em todo o seu contorno, enquanto o
espécime de N. medemi analisado apresenta uma pequena mancha de pigmento na face
assulcada, apenas de um dos lados do sulco espermático.
Na maior parte dos espécimes analisados para essas três espécies, o sulco
espermático corre em uma reta até a base dos lobos, onde se divide em forma de “V”. A
única exceção a este padrão é um dos espécimes de N. racenisi analisados (MZUSP
94867), no qual o sulco está discretamente dividido, em uma posição mais distal dos
lobos onde os dois ramos terminam paralelos em duas protuberâncias presentes na
forquilha lobular. Essas protuberâncias estão presentes em todos os espécimes
analisados para essas três espécies.
Opipeuter (Pranchas 58 e 59)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Opipeuter xestus
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Opipeuter xestus (AMNH 22740; 38958; FML 1046;
1135-2; FMNH 134396)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell (1969a) descreve e ilustra com fotografias o hemipênis de
um dos paratopótipos da espécie; Cei (1993) fornece desenhos e faz comentários acerca
de um hemipênis semi-evertido baseado em fotografias de Uzzell (1969a); Köhler &
Veselý (2007) ilustram e descrevem o hemipênis de um espécime de Opipeuter xestus da
Bolívia, Depto. de Cochabamba (Florida Museum of Natural History, UF 130012).
Apesar de tratar-se de um gênero monotípico, os espécimes de Opipeuter
analisados apresentam dois padrões morfológicos bastante distintos. O espécime FMNH
134396 (Oxapampa, Peru – Prancha 59) representa o registro mais setentrional do
gênero e difere sensivelmente dos demais espécimes disponíveis para esse estudo e dos
descritos na literatura. Com exceção desse espécime peruano, os demais analisados
apresentam morfologia bastante conservativa de uma forma geral, correspondendo às
51
descrições e ilustrações disponíveis na literatura (Uzzell, 1969a; Cei, 1993; Köhler &
Veselý, 2007).
Os hemipênis dos espécimes de Opipeuter xestus analisados apresentam dois
lobos bastante desenvolvidos e ornamentados por dobras no ápice., corpo hemipeniano
cilíndrico e alongado no espécime de Oxapampa, enquanto nos demais espécimes
analisados globoso e curto. O sulco espermático corre reto por todo o corpo hemipeniano
e se divide em dois ramos na região da forquilha lobular, correndo na face medial dos
lobos, levemente deslocado para a face sulcada.
O corpo hemipeniano é ocupado por franjas tranversais ou levemente diagonais
ornamentadas por espículas calcificadas nas laterais e parte da face assulcada. Essas
franjas estão organizadas em três grupos distintos: dois desses grupos estão presentes
nas laterais do hemipênis, estendendo-se pouco para a face assulcada; o outro grupo
está na região proximal do órgão, que parte de uma lateral à outra cruzando toda a face
assulcada. Os grupos de franjas presentes nas laterais do órgão apresentam duas áreas
ornamentadas por espículas calcificadas separadas por uma faixa longitudinal sem
espículas na lateral do órgão. No espécime de Oxapampa essa faixa é ampla, ocupando
a maior parte das laterais, enquanto nos demais espécimes está restrita a uma faixa
estreita. Esses grupos laterais apresentam 18-21 franjas nos espécimes da Bolívia e
Argentina, e 15 franjas no espécime de Oxapampa (Peru). Em todos os espécimes
analisados as 3-4 franjas mais basais desses grupos geralmente não são ornamentadas,
enquanto todas as demais apresentam espículas calcificadas. Já o grupo de franjas que
ocupa a região proximal da face assulcada apresenta 3-4 fileiras de espículas
calcificadas transversais, alongadas e restritas à região mediana dessa face nos
espécimes argentinos e bolivianos. No espécime peruano as franjas não são
ornamentadas por nenhuma espícula ou estrutuira calcificada.
A face sulcada do hemipênis apresenta duas faixas nuas paralelas ao sulco
espermático que, na maior parte dos espécimes, são margeadas por uma fileira de 3-5
espinhos desenvolvidos de cada lado do sulco. A única exceção a este padrão é
novamente o espécime de Oxapampa, que não apresenta espinhos na face sulcada.
A existência de um padrão hemipeniano tão distinto dos demais no extremo norte
da área de distribuição do gênero pode indicar a ocorrência de uma espécie não descrita
no Peru. Os resultados encontrados por Laurent et al. (1979) também revelam diferenças
no número de escamas dorsais, poros femorais e proporção dos membros anteriores
entre as populações argentinas e bolivianas. Os autores consideram que essas
diferenças podem indicar a existência de mais de um táxon nessas populações de uma
clina, que precisaria ser verificada com a análise de um número mais abrangente de
espécimes.
52
Petracola (Pranchas 60 e 61)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 3 – Petracola labioocularis; P. ventrimaculatus; P. waka
ESPÉCIMES EXAMINADOS (2 ESPÉCIES): Petracola ventrimaculatus (KU 212691; 212692;
212695); P. waka (KU 135078; 212685 – parátipos)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Köhler & Lehr (2004) descrevem e ilustram o hemipênis de
Proctoporus labioocularis (sinônimo júnior de Petracola labioocularis).
Foram analisados hemipênis de espécimes representantes de duas espécies do
gênero Petracola (P. ventrimaculatus e P. waka), além da ilustração e descrição do
hemipênis de P. labioocularis por Köhler & Lehr (2004). Os órgãos das três espécies
apresentam corpo hemipeniano com formato cilíndrico, dois lobos bastante reduzidos em
relação ao corpo hemipeniano e, ao menos, parcialmente capitulados. O sulco
espermático das três espécies é reto ao longo de toda a extensão do corpo hemipeniano
e divide-se em dois ramos na região da forquilha lobular pela presença de uma pequena
prega carnosa. Nos lobos, os dois ramos se posicionam na face medial em P.
ventrimaculatus (Prancha 60) e se deslocam levemente para a face sulcada nos
espécimes de Petracola waka (Prancha 61). Nos espécimes de P. waka duas pregas
carnosas estão presentes na base da face sulcada dos lobos, conectando-os às faixas
nuas que margeiam o sulco espermático.
O corpo hemipeniano é praticamente todo preenchido com franjas ornamentadas
por espículas calcificadas, que estão ausentes somente nas duas faixas que margeiam o
sulco espermático na face sulcada e na região central da face assulcada nos espécimes
de P. ventrimaculatus. Em um dos dois espécimes disponíveis de P. waka (KU 212685),
a face assulcada está totalmente preenchida pelas franjas ornamentadas com espículas,
enquanto no outro espécime (KU 135078) ocorre uma pequena área nua na face
assulcada da região distal do corpo hemipeniano, devido a um encurtamento das franjas
laterais nessa área. No espécime de P. labioocularis ilustrado por Köhler & Lehr (2004) a
área nua na região sagital está presente e aparenta ser mais estreita do que o observado
em P. ventrimaculatus, mas mais ampla do que a área presente no espécime de P. waka
(KU 135078).
Essas estruturas que ornamentam o corpo hemipeniano dos espécimes de
Petracola estão organizadas em três grupos de franjas: dois deles estão nas laterais e
são compostos por franjas diagonais, direcionadas em sentidos opostos e que fazem
contato na região central de cada lateral do hemipênis; o outro grupo é formado por
franjas transversais na região próximo-central da face assulcada. Os grupos laterais são
compostos por dois conjuntos de franjas diagonais: um deles parte da área nua que
margeia o sulco espermático em uma diagonal direcionada para a região proximal do
53
hemipênis, enquanto o outro conjunto parte da região central das laterais e se direciona
em uma diagonal com direção inversa para a região central da face assulcada. As franjas
de ambos os grupos se encontram ou se aproximam na região central das laterais do
órgão, formando uma estrutura em forma de chevrão com o vértice direcionado para a
região proximal do hemipênis. O grupo localizado na região próximo-central da face
assulcada, é formado por 3 a 6 franjas transversais, que podem ser curtas e restritas a
região central da face assulcada (P. ventrimaculatus e P. waka) ou longas e contínuas,
ocupando a face assulcada e se estendendo até as laterais do órgão.
Os espécimes de Petracola ventrimaculatus têm o corpo hemipeniano
ornamentado por 22 franjas no total, sendo 19 ocupando as laterais e três na região
proximal da face assulcada; em P. waka os hemipênis dos espécimes examinados
apresentam 26 franjas no total, sendo 23 ocupando as laterais do órgão e três na região
proximal. As três franjas laterais mais proximais são mais curtas e isoladas nas laterais
do órgão, o que impede a formação da estrutura em chevrão nessa região. Em P. waka
as três franjas mais proximais da face assulcada formam um chevrões centrais logo
acima do grupo próximo-central. Esses chevrões são isolados do conjunto de franjas que
parte da área nua paralela ao sulco espermático por uma área nua estreita. Em ambas as
espécies as espículas que ornamentam as 5-7 franjas laterais mais proximais são
diferencialmente maiores na região mais próxima ao sulco espermático quando
comparados com as demais espículas. Essa distinção de tamanho é mais evidente nos
espécimes de P. waka do que nos de P. ventrimaculatus.
Já o espécime de P. labioocularis descrito por Köhler & Lehr (2004) está ilustrado
com 14 franjas ornamentando o corpo, sendo oito ocupando as laterais e seis na região
próximo-central da face assulcada, sendo que as duas mais distais dentre essas seis
apresentam uma leve curvatura na região central, com a formação de um vértice
direcionado para o ápice do órgão.
Pholidobolus (Pranchas 62 a 65)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 7 – Pholidobolus affinis, P. annectens, P. anomalus, P.
huancabambae, P. macbrydei, P. montium, P. prefrontalis
ESPÉCIMES EXAMINADOS (4 ESPÉCIES): Pholidobolus affinis (FMNH 177516; 197850;
USNM 193607; 193611); P. macbrydei (DHMECN 3085; KU 141053; QCAZ 1552; 6031);
P. montium (MZUSP 54727; 55870; 3528; QCAZ 797; 1295); P. prefrontalis (KU 141136;
QCAZ 1364).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell (1973) descreve e ilustra o hemipênis de Aspidolaemus
affinis (= Pholidobolus affinis).
54
Os hemipênis dos espécimes representantes das quatro espécies disponíveis do
gênero Pholidobolus apresentam dois lobos desenvolvidos, corpo hemipeniano cilíndrico,
globoso, ou cilíndrico na base, adquirindo uma forma mais globosa a partir da região
mediana assumindo a forma de “Y”. O corpo hemipeniano é ornamentado por 24-29
franjas diagonais, ornamentadas com espículas calcificadas, organizadas em dois grupos
que ornamentam as laterais e parte das faces sulcada e assulcada do órgão separados
por uma área nua na face assulcada e pela região do sulco espermático na face sulcada.
Cada um desses grupos é formado por dois conjuntos de franjas em diagonais opostas
que se encontram na região mediana das laterais, assumindo a forma de chevrão, com o
vértice voltado para a base do hemipênis e que diminuem de tamanho em direção aos
lobos hemipenianos. Um desses conjuntos de franjas que formam os chevrões parte das
faixas nuas que margeiam o sulco espermático, enquanto o outro conjunto parte das
margens da área nua na região medial da face assulcada do hemipênis. Ambos os
conjuntos de franjas se encontram na região central das laterais do órgão, onde se tocam
formando o vértice do chevrão, direcionado para a base do hemipênis. Os conjuntos de
franjas mais proximais, presentes nas laterais do órgão dos espécimes de Pholidobolus
macbrydei (Prancha 63), P. montium (Prancha 64) e P. prefrontalis (Prancha 65) não se
tocam devido ao tamanho reduzido de uma ou ambas as franjas. O espécime de P. affinis
(Prancha 62) está com a região basal danificada, o que impede a visualização desses
grupos de franjas. O número de franjas que ornamenta os hemipênis corresponde a uma
das poucas diferenças evidentes entre as espécies analisadas: os espécimes de
Pholidobolus affinis apresentam o número total de franjas variando entre 29-31; os
espécimes da amostra de P. macbrydei apresentam 28 franjas; os espécimes de P.
montium apresentam entre 28-29 franjas e os dois espécimes de P. prefrontalis
apresentam 21-25 franjas ornamentando o corpo.
O terço proximal do órgão apresenta uma constrição bastante conspícua e é
ornamentado por 3-5 franjas que estão restritas à face assulcada do hemipênis, não
atingindo as laterais do órgão. Em Pholidobolus affinis essa constrição não está evidente
devido a um dano nessa região durante a extração do órgão, o que ocasionou a
amarração da base hemipeniana em uma posição mais distal. Essas franjas podem se
apresentar retas, perpendiculares ao eixo do hemipênis, ou em forma de chevrão com o
vértice voltado para a região distal do hemipênis. Acima dessas franjas, a área sem
ornamentação se estende pela região sagital da face assulcada até a forquilha lobular.
Um par de depressões nas regiões parassagitais da face, formando degraus que
distinguem a região central da face assulcada, mais elevada, das laterais, em um nível
inferior, está presente nos espécimes representantes das quatro espécies analisadas,
mesmo pouco evidentes em alguns espécimes de Pholidobolus montium (QCAZ 1295 e
55
MZUSP 55870). Nos demais espécimes de todas as espécies as depressões são
bastante conspícuas.
A face sulcada do órgão é ocupada pelo sulco espermático e pelas duas faixas
nuas marginais ao sulco. O sulco espermático é amplo e reto em toda a extensão
longitudinal do corpo hemipeniano, dividindo-se pela presença de uma pequena prega
carnosa em dois ramos na região da forquilha lobular. Nos lobos, esses dois ramos do
sulco espermático correm pela face medial até a região distal, aonde assume uma
direção centrífuga para, em seguida, se direcionar novamente para o centro, aadquirindo
a forma de um “S” no ápice lobular. O sulco espermático termina entre dobras que
formam uma estrutura semelhante a uma roseta no ápice dos lobos. De forma
semelhante a algumas espécies de Alopoglossus, Anadia, Cercosaura e Tretioscincus
(ver descrições) os ramos do sulco espermático posicionados nos lobos estão alinhados
na face medial e, devido à proximidade dos lobos, parecem se unir quando pressionados
lateralmente durante a cópula formando um canal único para a condução do sêmen no
momento da ejaculação.
As depressões parassagitais presentes na face assulcada, são compartilhadas
pelos dois espécimes analisados de Macropholidus ruthveni (ver descrição e comentários
sobre Macropholidus acima). Essa característica compartilhada pelos dois gêneros,
somada a diversas outras na morfologia hemipeniana, além de características de folidose
apontadas por autores como Noble (1921) e Kizirian & Coloma (1991) parecem reforçar a
hipótese postulada por Cadle & Chuna (1995), que sugerem um possível parafiletismo de
Pholidobolus em relação à Macropholidus.
Placosoma (Pranchas 66 a 70)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 3 – Placosoma cipoense; P. cordylinum; P. glabellum
ESPÉCIMES EXAMINADOS (4 ESPÉCIES): Placosoma cipoense (MTR 9316); P. cordylinum
cordylinum (EEB 1219; 1568; MZUSP 78422; 78423; 89961), P. cordylinum
champsonotus (MZUSP 795; 17004); P. glabellum (MZUSP 3005; 42759; 78426);
Placosoma sp. n. (UFC L2527 – parátipo)*
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem
* – Em descrição por Borges-Nojosa et al.
Os espécimes das quatro espécies analisadas apresentam hemipênis levemente
bilobado, corpo hemipeniano globoso ou cilíndrico, com franjas ornamentadas, ao menos
parcialmente, por espículas calcificadas nas laterais e parte das faces sulcada e
assulcada. Em quatro dos cinco táxons analisados, o corpo hemipeniano é ornamentado
por estruturas organizadas em dois grupos laterais, cada um deles formado por dois
56
conjuntos de franjas: um desses conjuntos está posicionado nas laterais do órgão, se
estendendo para a face sulcada e o outro grupo se estendendo das laterais para a face
assulcada. Os dois conjuntos de franjas estão separados um do outro por uma faixa nua
longitudinal presente na região mediana das laterais, desde a base até os lobos dos
órgãos. O único espécime disponível de Placosoma sp. n. apresentou os dois hemipênis
anômalos nos lobos e em parte das franjas que ornamentam o corpo, o que dificultou a
análise e comparação dos caracteres com as outras espécies. Entretanto, neste
espécime, essa faixa nua lateral parece estar ausente, com os dois grupos de franjas se
tocando na região sagital das laterais do órgão, formando uma estrutura com a forma de
chevrão com vértice voltado para a base.
Com exceção do espécime de Placosoma sp. n. (Prancha 70), que tem a região
lobular anômala, todos os demais espécimes analisados apresentam os dois lobos
ornamentados por pequenas projeções apicais. O sulco espermático é reto por todo o
corpo hemipeniano e se divide em dois ramos na região da forquilha lobular, correndo
pela face medial dos lobos até a região do ápice lobular.
Os conjuntos de franjas que ornamentam as laterais do hemipênis aumentam
progressivamente de tamanho em direção aos lobos do órgão em todas as espécies,
sendo a única exceção novamente o espécime de Placosoma sp. n, que apresenta
franjas de tamanho semelhante em toda a lateral do órgão. Os hemipênis de Placosoma
cordylinum cordylinum (Prancha 68), P. cordylinum champsonotus (Prancha 67) e P.
glabellum (Prancha 69) apresentam hemipênis com características semelhantes entre si,
como o corpo hemipeniano globoso e uma área nua ampla na região sagital da face
assulcada do corpo hemipeniano. Já P. cipoense (Prancha 66) apresenta o corpo
hemipeniano cilíndrico e mais alongado, com uma estreita faixa longitudinal entre as
franjas laterais, que se estendem bastante em direção à face assulcada. O espécime de
Placosoma sp. n. apresenta o corpo hemipeniano alongado e a faixa longitudinal mais
estreita, de forma semelhante a P. cipoense.
O hemipênis de Placosoma cipoense apresenta 25 franjas posicionadas na face
assulcada do órgão. Essas franjas são bastante curtas e com poucas espículas na região
mais próximal do órgão, aumentando de tamanho e adquirindo gradativamente a forma
de chevrão com vértice voltado para a base, em direção aos lobos. Nas duas franjas mais
distais desses dois grupos existem dois espinhos diferencialmente maiores em relação
aos demais, em forma de dentes e curvados para a região da base do hemipênis. Os
grupos que margeiam a face sulcada são compostos por 34 franjas retas, ornamentadas
por espículas de tamanho homogêneo, que assumem forma tênue de chevrão na região
mais distal. Já as seis franjas mais basais dessa face são formadas por poucas espículas
agrupadas de forma coesa que, a partir da sétima franja, passam a fileiras de espículas
57
alinhadas e mais numerosas. A região central do terço proximal da face assulcada do
hemipênis de P. cipoense é ornamentado por oito pares de espinhos grandes e curvados
em direção à base do órgão e alinhados longitudinalmente.
Os hemipênis dos espécimes de Placosoma cordylinum cordylinum e P.
cordylinum champsonotus são bastante semelhantes de uma forma geral. Uma
característica exclusiva dos hemipênis dos espécimes da primeira subespécie é a
presença de uma fileira de espinhos em forma de um “C” invertido, contínua ao grupo de
franjas que margeiam a face sulcada do órgão. Nos espécimes de P. c. champsonotus
esses espinhos são menos desenvolvidos e correm alinhados ao grupo de franjas que
margeia a face sulcada. Os hemipênis dos espécimes de P. c. champsonotus
apresentam 17 franjas retas ornamentadas por espículas calcificadas nos dois grupos
que ornamentam as laterais do órgão. Já os espécimes de P. c. cordylinum apresentam
23-25 franjas no grupo adjacente à face sulcada e 23-28 franjas no grupo que margeia a
face assulcada. Adicionalmente, todos os espécimes de P. c. cordylinum apresentam 1-2
espinhos maiores e em forma de dente na região central das franjas mais distais do
grupo que margeia a face assulcada.
Os hemipênis dos espécimes de Placosoma glabellum são ornamentados por 16-
23 franjas com espículas calcificadas no grupo adjacente à face sulcada e por 15-17
franjas no grupo que se estende para a face assulcada, todas elas apresentando forma
tênue de chevrão com o vértice voltado para a base do órgão e com tamanho crescente
em direção distal. Todas as franjas desse apresentam um espinho maior e em forma de
dente curvado em direção proximal. Margeando o terço proximal da área nua presente na
faixa sagital da face assulcada existem de 4 a 6 pares de espinhos isolados e alinhados
longitudinalmente.
A análise do hemipênis dos cinco táxons incluídos gênero Placosoma mostra
semelhanças de forma e ornamentação entre a morfologia hemipeniana do espécime de
Placosoma sp. n. e P. cipoense, o que sugere um relacionamento filogenético mais
próximo entre esses dois táxons em relação aos demais. Dessa forma, em outro grupo
estariam reunidas as duas subespécies de Placosoma cordylinum e P. glabellum.
As duas subespécies de P. cordylinum apresentam características hemipenianas
distintas e exclusivas que, somadas a outras características morfológicas e à distribuição
geográfica (Uzzell, 1959; Obs. pessoal) sugerem que os táxons deveriam ser
considerados como espécies plenas. Adicionalmente, a presença dos espinhos grandes e
em forma de dente em ao menos algumas franjas dos grupos presentes na face
assulcada é uma característica compartilhada entre Placosoma c. cordylinum e P.
glabellum e que está ausente em P. cordylinum champsonotus. Isso pode ser
interpretado como evidência de um relacionamento filogenético mais próximo entre esses
58
dois táxons em relação à P. c. cordylinum. Alternativamente, devemos considerar a
hipótese da ausência desses espinhos em forma de dentes em P. c. champsonotus
representar uma perda secundária nesse táxon.
Potamites (Pranchas 71 a 76)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 6 – Potamites apodemus; P. cochranae; P. ecpleopus; P. juruazensis;
P. ocellatus; P. strangulatus.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (6 ESPÉCIES): P. apodemus (USNM 219580); P. cochranae
(DHMECN 4585; USNM 196118; 284341); P. ecpleopus (DHMECN 4590; MZUSP 13926;
32893; 81693; USNM 538438); P. juruazensis (USNM 538446; 538447); P. strangulatus
(USNM 316879; 316883); Potamites sp. n. (DHMECN 4581; USNM 52551)*.
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Em uma revisão do gênero Neusticurus, Uzzell (1966) descreve
os hemipênis de quatro espécies de Potamites (P. ecpleopus, P. apodemus, P.
strangulatus e P. cochranae) na época alocadas no primeiro gênero; Ávila-Pires & Vitt
(1998) fazem um breve comentário sobre o hemipênis de P. juruazensis no artigo de
descrição da espécie.
* – Em descrição por Altamirano et al.
As seis espécies disponíveis para o gênero Potamites apresentam hemipênis com
o corpo com formato cilíndrico ou globoso, laterais e ao menos parte da face assulcada
com franjas transversais ou diagonais ornamentadas por espículas calcificadas, podendo
ou não formar estruturas em chevrão. A face sulcada apresenta faixas nuas longitudinais
margeando o sulco espermático. O sulco corre reto desde a base do órgão até a região
da forquilha lobular, onde se divide em dois ramos amplos que se abrem no ápice dos
lobos entre dobras bastante desenvolvidas. A ornamentação das laterais e da face
assulcada do órgão varia bastante na quantidade e posição das franjas e serão descritas
para cada caso individual abaixo.
Dentre as espécies de Potamites disponíveis, existem dois padrões hemipenianos
bastante distintos que parecem caracterizar grupos dentro do gênero. O primeiro grupo
inclui P. apodemus (Prancha 71), P. ecpleopus (Prancha 73), P. juruazensis (Prancha 74)
e P. strangulatus (Prancha 75), enquanto o outro grupo inclui P. cochranae (Prancha 72)
e P. sp. n (Prancha 76).
As três espécies do primeiro grupo (Potamites apodemus, P. ecpleopus, P.
juruazensis e P. strangulatus) apresentam o hemipênis com a base e o corpo
hemipeniano bem distintos, definidos por diferenças de forma e diâmetro entre cada um
deles. A base do órgão dessas espécies tem formato cilíndrico e menor diâmetro do que
o observado no corpo hemipeniano que, além de mais largo, apresenta formato globoso.
59
A face assulcada do hemipênis dessas quatro espécies apresenta uma área nua na
região central, que em P. ecpleopus e P. juruazensis é ampla apenas na região do terço
distal do corpo hemipeniano, se estreitando bastante a partir da metade do corpo
hemipeniano em direção à base do órgão. Em P. ecpleopus essa área nua se reduz na
metade proximal do corpo, tornando-se uma estreita faixa longitudinal que separa as
franjas que partem das laterais do hemipênis em dois grupos. Já nos espécimes P.
apodemus e P. strangulatus essa área sem ornamentação tem tamanho uniforme em
toda a extensão do corpo hemipeniano, sendo mais ampla nos espécimes de P.
apodemus.
A região proximal da face assulcada de três das quatro espécies que compõem
esse grupo é ornamentada por franjas transversais que variam em número entre cada um
dos táxons, sendo a única exceção P. apodemus, que apresenta franjas apenas na
metade distal da face assulcada, com a região proximal nua. Em alguns casos existe um
pequeno fragmento nas laterais do órgão que corresponde a essas franjas transversais,
separado delas por um pequeno espaço nu. Essas franjas variam de 2-4 nos espécimes
de P. ecpleopus, enquanto os dois espécimes de P. strangulatus apresentam três franjas
pouco desenvolvidas e com número reduzido de espículas calcificadas e os espécimes
de P. juruazensis apresentam quatro franjas.
O número de franjas que ornamentam as laterais variam bastante entre as quatro
espécies deste grupo, sendo Potamites apodemus o táxon com o menor número de
franjas com 14, enquanto os espécimes de P. juruazensis apresentam 21 franjas, os
espécimes de P. ecpleopus apresentam variação de 16-19 franjas e P. strangulatus 19-
20 franjas laterais. Nos espécimes de P. apodemus as franjas laterais se organizam em
forma de chevrão na região mais distal e em franjas transversais retas em direção à base
do órgão. A maior parte dessas franjas transversais apresenta a ornamentação por
espículas calcificadas interrompida e as franjas mais basais apresentando poucas
espículas.
Todos os espécimes de Potamites ecpleopus analisados apresentaram o ápice
dos lobos ornamentados por dobras mais desenvolvidas do que as observadas nas
demais espécies. É importante ressaltar que P. ecpleopus é um táxon que apresenta
bastante variação morfológica, sugerindo a existência de mais de uma espécie sob este
nome (Ávila-Pires, 1995; Ávila-Pires & Vitt, 1998; Vanzolini, 1995). A morfologia
hemipeniana da amostra analisada para esse táxon não indicou nenhuma variação
qualitativa significativa. Entretanto, é importante ter essa informação em mente quando
analisamos as variações quantitativas referentes ao táxon (por exemplo, o número de
franjas ornamentando o corpo hemipeniano).
60
Já os espécimes das duas espécies que compõem o outro grupo do gênero
(Potamites cochranae e P. sp. n.) diferenciam-se do grupo anterior em algumas
características. Entre elas, por apresentarem órgão com corpo hemipeniano cilíndrico e
sem uma diferenciação tão evidente entre essa região e a região proximal do hemipênis,
além de apresentarem uma pequena franja diagonal ornamentando a região proximal de
cada lateral dos lobos. Também de forma contrária ao grupo descrito anteriormente,
essas duas espécies não apresentam a ampla área sem ornamentação na região central
da face assulcada. Nos espécimes de P. cochranae analisados essa área está restrita a
uma estreita faixa central na metade distal do corpo hemipeniano, enquanto nos
espécimes de P. sp. n. essa área é mais curta, larga e restrita ao terço distal da face
assulcada. O tamanho reduzido dessa área sem ornamentação está diretamente
relacionado com o maior número de franjas transversais que ornamentam a face
assulcada do corpo hemipeniano desde a base e apresentam espículas calcificadas de
tamanho distintamente maior do que as presentes nas franjas laterais.
Nos espécimes analisados de P. cochranae de 11 a 12 franjas transversais são
retas e partem da base até, aproximadamente, metade da face assulcada reduzindo
gradativamente de tamanho em direção ao ápice do órgão, sendo as franjas mais distais
bastante estreitas e compostas por poucas espículas. Nos espécimes de P. sp. n. essas
franjas transversais apresentam tamanho aproximadamente uniforme e avançam além da
metade da face assulcada ocupando cerca de dois terços dessa face. Na região mais
proximal do corpo essas franjas são transversais e retas, assumindo a forma de chevrão
a partir da quarta franja mais proximal, sendo que a última franja em chevrão não se
fecha completamente. Nos dois espécimes com hemipênis analisados a quantidade de
franjas varia entre 10 e 11.
Nas duas espécies em questão as franjas que ornamentam as laterais do
hemipênis estão organizadas em diagonais e apresentam espículas calcificadas ao longo
de toda a extensão, com algumas espículas mais desenvolvidas na região mais próxima
do sulco espermático das franjas mais proximais. Entretanto, diferente do observado no
outro grupo de espécies do gênero, essas franjas estão restritas às laterais do hemipênis,
não invadindo a face assulcada. Restrito à face assulcada do órgão existe outro grupo de
franjas diagonais muito mais curtas e organizadas em sentido oposto às presentes nas
laterais. Esse grupo de franjas é separado do grupo lateral por uma estreita faixa nua,
com exceção das 3-4 franjas mais distais que estão em contato com o grupo lateral,
formando estruturas em chevrão. Nos espécimes de P. cochranae esse grupo apresenta
entre 23 e 24 franjas diagonais tanto na face assulcada como nas laterais e as três
franjas distais apresentam um espinho em forma de dente na região do vértice de cada
chevrão. O grupo da face assulcada se estende até a região proximal do hemipênis sem
61
contato com os grupos laterais ou central. Já nos espécimes de Potamites sp. n. o grupo
de franjas central está emendado com esse grupo de franjas diagonais e variam entre 19
e 20 franjas.
Proctoporus (Pranchas 77 a 80)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 6 – Proctoporus bolivianus; P. guentheri; P. pachyurus; P. subsolanus;
P. sucullucu; P. unsaacae.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (4 ESPÉCIES): P. guentheri (MZUSP 54448; USNM 336148;
346179; 538458); P. pachyurus (FMNH 134386; USNM 299573); P. cf. subsolanus
(MZUSP 62932); P. cf. sucullucu (USNM 299170; 299180 MZUSP 54444; 54447).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell (1970) descreve e ilustra através de fotografias os
hemipênis de Proctoporus bolivianus, P. guentheri e P. pachyurus; Presch (1978) ilustra e
comenta características do hemipênis de um espécime de P. guentheri.
Os hemipênis das quatro espécies disponíveis para o gênero Proctoporus são
bastante similares na forma geral e ornamentação. Todos os órgãos analisados
apresentam o corpo hemipeniano globoso e lobos pequenos sem apêndices
proeminentes. O sulco espermático é amplo, corre reto por todo o corpo hemipeniano e,
na região da forquilha lobular, se divide em dois ramos que correm na face medial dos
lobos, levemente deslocados para a face sulcada. A face sulcada apresenta duas faixas
nuas margeando o sulco espermático e circundam toda a base dos lobos proporcionando
alguma capitulação. As laterais do órgão de quase todos os táxons disponíveis
apresentam franjas em forma de chevrão ornamentadas por espículas calcificadas. Em
Proctoporus pachyurus (Prancha 78) a presença de espículas está restrita a algumas
franjas e a forma de chevrão não é tão evidente já que cada uma das diagonais que
formam essa estrutura não se tocam na região mediana das laterais, além de estarem em
posição mais transversal do que observado nas demais espécies.
A face assulcada do hemipênis de todos os espécimes analisados é ocupada
pelas franjas com espículas calcificadas que se estendem das laterais do órgão e estão
separadas por uma faixa nua longitudinal que parte da forquilha lobular e segue até a
região do terço mais proximal do corpo hemipeniano. Essa região mais proximal do
hemipênis apresenta 3-4 franjas organizadas transversalmente. Essas franjas
transversais apresentam variação em relação ao tamanho, podendo estar restritas a
região mais central da base da face assulcada, ou se prolongar até as laterais quase que
em continuidade com as franjas lá presentes.
Os espécimes de Proctoporus pachyurus são os que apresentam o hemipênis
mais distinto em relação às demais espécies analisadas. Além das características citadas
62
acima em relação à posição e ao contato das franjas nas laterais do órgão, os dois
espécimes analisados são os únicos que não apresentam espículas calcificadas em
todas as franjas do corpo, com as franjas mais basais completamente livres de espículas,
assim como as extremidades mais laterais de cada franja medial e mais distal.
Adicionalmente, as franjas mais mediais que formam os chevrões que ornamentam as
laterais do órgão, estão mais deslocadas para a face assulcada nos espécimes de P.
pachyurus, o que reduz consideravelmente a área nua na região central dessa face.
O número de franjas que se distribuem nas laterais e na face assulcada dos
hemipênis apresentam uma pequena variação dentre os táxons analisados. Os
espécimes de Proctoporus guentheri (Prancha 77) apresentam 12-14 franjas laterais e
três franjas tranversais na base da face assulcada, o que difere levemente do citado por
Uzzell (1970), que descreve uma franja adicional em forma de “V” invertido nessa região.
Os espécimes de P. pachyurus apresentam 10-11 franjas laterais e 3-4 franjas na base
da face assulcada; o único espécime de P. cf. subsolanus (Prancha 79) apresenta, pelo
menos, 14 franjas ornamentando as laterais do hemipênis e não apresenta as franjas da
base do órgão visíveis, já que essa região foi danificada durante a preparação. Os
espécimes de P. cf. sucullucu (Prancha 80) apresentam as laterais ornamentadas por 12-
14 franjas e a base da face assulcada 3-4 franjas transversais.
Riama (Pranchas 81 a 94)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 28 – Riama achlyens, R. afrania, R. anatoloros, R. balneator, R.
cashcaensis, R. colomaromani, R. columbiana, R. crypta, R. hyposticta, R. inanis, R.
labionis, R. laevis, R. laudahnae, R. luctuosa, R. meleagris, R. oculata, R. orcesi, R.
petrorum, R. raneyi, R. rhodogaster, R. shrevei, R. simoterus, R. stellae, R. stigmatoral,
R. striata, R. unicolor, R. vespertina, R. vieta.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (13 ESPÉCIES): R. achlyens (MZUSP 17139); R. anatoloros (KU
142902; 147189); R. balneator (DHMECN 4111); R. cashcaensis (KU 217206); R.
colomaromani (DHMECN 2356); R. crypta (KU 135104); R. meleagris (USNM 196264); R.
orcesi (KU 142919; 179477); R. raneyi (USNM 229749; KU 142906); R. simotera (ICN-R
9818; 9836; DHMECN 4604); R. stigmatoral (USNM 229649); R. striata (MHUA 10576;
10577; MZUSP 3008; 17252; USNM 153974); R. unicolor (MZUSP 55877; 55878; 55895)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Presch (1978) ilustra e compara hemipênis de Riama striata e R.
columbiana com outras espécies de Gymnophthalmidae; Kizirian & Coloma (1991)
descrevem e ilustram o hemipênis de um dos parátipos de R. cashcaensis; Kizirian
(1995) descreve e ilustra o hemipênis de R. orcesi; Kizirian (1996) descreve e ilustra o
hemipênis de quatro espécies de Riama (R. cashcaensis, R. “hyposticta”, R. raneyi; R.
simotera). Köhler & Lehr (2004) descrevem e ilustram o hemipênis de R. laudahnae;
63
Arredondo & Sánchez-Pacheco (2010) descrevem e ilustram o hemipênis de R. afrania;
Sánchez-Pacheco et al. (2011 – Apêndice 4) redefinem R. hyposticta e criam uma nova
espécie (R. crypta) para abrigar espécimes erroneamente referidos a essa espécie (p.ex.
Kizirian, 1996).
A morfologia hemipeniana das 16 espécies de Riama para as quais o órgão
sexual é conhecido (13 analisadas aqui e mais três com figuras e descrições disponíveis
na literatura) revela uma variação de forma e tipo de ornamentação muito grande, o que
parece indicar um possível parafiletismo do gênero. A forma do corpo hemipeniano das
espécies de Riama analisadas varia bastante, apresentando formato globoso, em forma
de “Y” ou alongado. Todas as espécies analisadas apresentam hemipênis bilobados e
com os corpos hemipenianos ornamentados por franjas diagonais que podem se
apresentar em uma ou mais direções. A maior parte das espécies de Riama apresenta
lobos reduzidos e as franjas no corpo hemipeniano total ou parcialmente preenchidas por
espículas calcificadas (“comb-like spicules”), sendo a única exceção a essas
características R. balneator (Prancha 83). Baseado em características de tipo de
ornamentação e formato das franjas, formato de corpo hemipeniano e tamanho dos
lobos, foi possível separar as espécies de Riama em cinco grupos distintos entre si e com
características compartilhadas entre seus integrantes.
Os hemipênis dos espécimes que compõem o grupo formado por Riama achlyens
(Prancha 81), R. afrania, R. crypta (Prancha 86), R. hyposticta (Prancha 87), R.
laudahnae. apresentam corpo hemipeniano globoso com franjas diagonais ou
transversais ornamentadas com espículas calcificadas nas laterais do órgão e em parte
das faces sulcada e assulcada. Os órgãos do espécime analisado de R. achlyens e
Riama hyposticta (sensu Sánchez-Pacheco, 2011 – Apêndice 4), assim como dos
espécimes de Riama crypta e R. laudahnae descritos por Kizirian (1996) e Köhler & Lehr
(2004) respectivamente, apresentam lobos curtos mas capitulados, bem destacados do
corpo hemipeniano e com a presença de pequenos apêndices apicais em ao menos um
dos casos (R. laudahnae). No espécime de R. achlyens existem 17 franjas laterais; no
hemipênis do espécime de R. afrania ilustrado por Arredondo & Sanchéz-Pacheco (2010)
existem 13 franjas de acordo com os autores; em R. laudahnae cerca de 20 franjas
(Köhler & Lehr, 2004); em Riama crypta pelo menos 18 franjas, de acordo com a
ilustração de Kizirian (1996) para o holótipo e 17 no espécime KU 135104; já no
espécime de Riama hyposticta estão presentes 16 franjas. No terço proximal da face
assulcada do espécime de R. achlyens existem de 3 franjas transversais restritas a essa
face, que não são interrompidas na região central, enquanto em R. afrania essas franjas
não estão visíveis na figura e nem são citadas na descrição de Arredondo & Sanchéz-
64
Pacheco (2010); nos espécimes de R. laudahnae essse número é muito maior, chegando
a 11 franjas (Köhler & Lehr, 2004; fig. 3) e na ilustração do hemipênis do holótipo de R.
crypta (Kizirian, 1996; fig. 10) e no espécime analisado (KU 135104) estão evidenciadas
apenas duas pequenas franjas transversais; já no espécime de R. hyposticta essas
franjas transversais não estão visíveis nessa região. A face assulcada dos hemipênis
dessas três espécies apresenta uma ampla área nua na região central que separa as
franjas que ornamentam as laterais do órgão. Essa área nua ampla na face assulcada é
característica diagnóstica desse grupo de espécies de Riama, que apresentam a
morfologia hemipeniana mais semelhante às espécies de Proctoporus analisadas do que
com as demais espécies congenéricas.
Outro grupo de espécies é formado por Riama columbiana, R. orcesi (Prancha
89), R. raneyi (Prancha 90) e R. striata (Prancha 93), que apresentam órgãos com corpo
hemipeniano globoso (R. raneyi e R. striata) ou levemente alongado (R. columbiana e R.
orcesi). Os lobos desses órgãos são bastante reduzidos e, apesar de capitulados, não se
destacam do corpo hemipeniano. De forma semelhante ao grupo descrito anteriormente,
os hemipênis dessas três espécies também apresentam franjas transversais ou
levemente diagonais, podendo assumir uma discreta forma de chevrão. Nesse grupo
essas franjas ocupam, além das laterais e uma pequena fração da face sulcada, uma
grande extensão da face assulcada. Nessa última face as franjas que ocupam cada uma
das laterais do órgão estão separadas apenas por uma faixa nua longitudinal bastante
estreita. A quantidade de franjas varia dentre as espécies do grupo: o espécime de R.
columbiana ilustrado por Presch (1978) e os espécimes de R. raneyi ([Kizirian, 1996];
obs. pessoal) apresentam nove franjas ornamentando o corpo; os espécimes de R. orcesi
apresentam 12-14 franjas; o espécime R. orcesi apresenta 11 franjas, enquanto R. striata
apresenta 14 franjas ([Presch, 1978]; obs. pessoal). Nas quatro espécies incluídas nesse
grupo as franjas aumentam de tamanho da base em direção aos lobos, voltando a reduzir
de tamanho no terço mais distal do corpo hemipeniano. A única espécie deste grupo que
apresenta franjas transversais não interrompidas na base da face assulcada é R. orcesi,
com três franjas que se estendem até as laterais.
Outro grupo dentro de Riama é formado por R. cashcaensis (Prancha 84) e R.
unicolor (Prancha 94). Essas duas espécies apresentam órgãos com corpo hemipeniano
alongado, mais estreito na base do que na região mais distal assumindo a forma de “Y”.
Os lobos são pequenos, capitulados, mas não claramente destacados do corpo
hemipeniano. As franjas diagonais com espículas calcificadas ornamentam as laterais do
órgão e algumas, mais distais, invadem a face assulcada se encontrando na região
central dessa face. A metade mais proximal desses órgãos não apresenta nenhuma
ornamentação. O espécime de R. cashcaensis apresenta 11 franjas ornamentando as
65
laterais e face assulcada do órgão, enquanto no espécime de R. unicolor que foi
analisado é foi possível contar oito franjas.
O grupo formado por Riama anatoloros (Prancha 82), R. colomaromani (Prancha
85), R. meleagris (Prancha 88), R. simotera (Prancha 91) e R. stigmatoral (Prancha 92)
reúne espécimes com corpo hemipeniano globoso ou cilíndrico, ornamentado por franjas
com espículas calcificadas, que podem estar presentes em toda a extensão ou restritas a
pequenas regiões das franjas. Nas cinco espécies desse grupo as franjas basais são
mais curtas, diagonais e estão restritas às laterais do órgão, enquanto as intermediárias e
mais distais são mais alongadas. Com exceção dessas franjas mais basais, as demais se
iniciam em uma direção diagonal e assumem a direção oposta, geralmente próximo à
região central da face assulcada, onde se encontram com as franjas que ornamentam a
outra lateral do órgão formando estruturas contínuas que circundam o órgão de uma
lateral a outra, interrompidas apenas na face sulcada. Essas franjas assumem a forma de
“W”, que em algumas espécies (R. stigmatoral e R. anatoloros) podem apresentar o
vértice central interrompido por uma estreita faixa sem espículas. Os espécimes de R.
simotera e R. anatoloros apresentam também 3-5 franjas isoladas na região central da
face assulcada que parecem corresponder à continuação das franjas mais basais das
laterais.
Os espécimes de Riama anatoloros examinados apresentam 10 franjas
ornamentando as laterais do órgão e 12 franjas presentes na face assulcada, sendo que
as sete mais distais são contínuas com as laterais, mas sem a presença de espículas
calcificadas em uma fração das laterais. As seis franjas mais distais da face assulcada
apresentam a forma de “W”, com um espinho sensivelmente maior do que as demais
espículas em cada um dos vértices laterais. As seis franjas mais basais são mais curtas e
apresentam a forma de “V” invertido, com tamanho progressivo em direção ao ápice.
Os espécimes de Riama colomaromani e R. simotera analisados são semelhantes
de uma forma geral. As franjas que ornamentam a metade mais distal do órgão são em
forma de “W”, enquanto as seis franjas mais basais estão restritas às laterais do órgão e
se apresentam em diagonais simples. Nos espécimes de R. simotera na face assulcada
as duas franjas mais basais apresentam apenas duas áreas estreitas com espículas
calcificadas na região central que são conectadas com as estruturas laterais,
característica ausente no espécime de R. colomaromani. Os espécimes de R.
colomaromani e R. simotera apresentam 13 franjas ornamentando o corpo hemipeniano,
sendo que na primeira espécie 6 estão restritas às laterais do órgão e 7 presentes
também na face assulcada, enquanto na outra espécie apenas uma franja é totalmente
restrita às laterais e as outras 12 apresentam alguma porção também na face assulcada.
66
Os espécimes de Riama meleagris e R. stigmatoral apresentam o corpo
hemipeniano levemente mais alongado do que as demais espécies analisadas. O
espécime analisado de R. meleagris apresenta as quatro franjas mais basais restritas às
laterais, sendo que as franjas subseqüentes, em direção ao ápice do órgão, são mais
alongadas e assumem direção contrária na face assulcada, formando estruturas em
forma de chevrão partindo das duas laterais do órgão. As extremidades do chevrão que
terminam na face assulcada não se tocam, se separando por uma estreita faixa sem
ornamentação o que evita a formação da estrutura em “W” observada no grupo anterior.
O espécime de Riama meleagris apresenta 12 franjas ornamentando o corpo
hemipeniano, desde as franjas laterais até a mais distal, próximo à forquilha lobular; já R.
stigmatoral apresenta 10 franjas ocupando o corpo hemipeniano.
O espécime de Riama balneator apresenta uma morfologia bastante distinta das
demais espécies do gênero, com um corpo hemipeniano bastante alongado, lobos
desenvolvidos e com franjas diagonais nuas, ornamentadas apenas por um espinho
simples e em forma de gancho em cada uma das extremidades. As franjas que
ornamentam o corpo hemipeniano estão restritas a região mais distal do corpo e a
metade mais proximal do órgão é completamente nua. No total, são oito franjas que
ornamentam as laterais do corpo hemipeniano, cada uma dessas franjas é ornamentada
por um espinho único em cada extremidade, com exceção das três mais distais que
apresentam fileiras de três a cinco espinhos na extremidade mais próxima à face sulcada.
As três franjas mais distais são sensivelmente menores do que as demais, sendo as duas
últimas bastante curtas e já posicionadas na base dos lobos.
O gênero Riama apresenta uma grande variação na morfologia hemipeniana com,
pelo menos cinco padrões bastante diferentes. Essa variação na morfologia do
hemipênis, somada ao fato do gênero não apresentar nenhuma sinapomorfia morfológica
reconhecida (Sánchez-Pacheco, 2010), parece reforçar a hipótese de que o táxon possa
não representar um conjunto monofilético.
Riolama (Pranchas 95 a 97)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 3 – Riolama leucosticta, R. luridiventris, R. uzzelli.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (3 ESPÉCIES): Riolama leucosticta (PK 2082; 2109); Riolama sp.
n.1 (RZ 12174)*; Riolama sp. n.2 (USNM 284491; 284492)*.
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
* - Em descrição por Roy McDiarmid.
Os hemipênis analisados para o gênero Riolama pertencem a três espécies,
sendo que apenas uma delas está formalmente descrita (R. leucosticta), enquanto as
67
outras duas tratam-se de espécies novas em descrição por Roy McDiarmid (USNM). Os
hemipênis das três espécies apresentam forma globosa ou cilíndrica, com dois lobos de
tamanho pequeno a moderadamente desenvolvidos. Nas três espécies o sulco
espermático é reto, amplo e raso ao longo de todo o corpo hemipeniano, tornando-se
ainda mais amplo na região que antecede a forquilha lobular. No ápice do corpo
hemipeniano, região da forquilha lobular, existe uma pequena prega carnosa que divide o
sulco espermático em dois ramos rasos e tênues, presentes na face medial dos lobos
como uma leve depressão. Cada um dos lobos é composto por três estruturas globosas
formadas por projeções carnosas do ápice lobular. O corpo hemipeniano é ornamentado
por quatro grupos de franjas transversais distribuídos nas laterais do órgão, com um par
deslocado para a face assulcada e outro invadindo a região mais marginal da face
sulcada. Cada uma das franjas que compõem esses grupos é ornamentada na região
central por um espinho calcificado e curvado em direção à base do órgão. O grupo de
franjas deslocado para a face assulcada e o grupo da margem da face sulcada estão
alinhados longitudinalmente e se direcionam um de encontro ao outro, se fusionando na
região proximal e central das laterais do órgão. Na face assulcada os dois grupos de
franjas são separados por uma área nua de formato variável.
Os dois espécimes de Riolama leucosticta (Prancha 95) analisados apresentam o
corpo hemipeniano globoso, lobos pouco destacados do corpo e não capitulados. O
corpo hemipeniano é ornamentado por 14 e 15 franjas transversais e grosseiramente
retas que compõem os conjuntos de franjas que se estendem desde cada margem da
face sulcada até aproximadamente metade das laterais do órgão; do ápice em direção à
base do órgão cada um desses agrupamentos de franjas curva-se inicialmente de forma
tênue em direção à região central das laterais do órgão, para em seguida se direcionar
novamente para a face sulcada, com direção centrípeta, assumindo a forma grosseira de
um “S”; assim, o espinho que ornamenta a franja mais proximal está posicionado na
região próximo-central das laterais do órgão. Os dois grupos de franjas deslocados para
a face assulcada são compostos por 14-15 franjas que, de forma semelhante aos grupos
anteriores, curvam-se do ápice para a base de forma centrífuga em direção às laterais,
readquirindo uma curvatura centrípeta para novamente curvarem-se de forma centrífuga,
adquirindo também a forma de “S”.
O espécime de Riolama sp. n.1 (Prancha 96) apresenta o corpo hemipeniano com
formato cilíndrico e mais alongado do que os espécimes de R. leucosticta. Os lobos são
destacados do corpo hemipeniano e apresentam capitulação proporcionada por uma
constrição na base lobular, com a formação de um sulco capitular nessa região. Os
grupos de franjas que ornamentam o corpo hemipeniano têm a forma de chevrão, com
um espinho grande na região do vértice. Doze franjas se estendem dos grupos que
68
ocupam as margens da face sulcada até aproximadamente a metade das laterais do
órgão, sendo as três mais basais gradualmente curvadas em direção à região central de
cada lateral. Outros dois grupos com treze franjas em forma de chevrão estão deslocados
para a face assulcada do órgão e, de forma semelhante aos grupos descritos
anteriormente, apresentam as três franjas mais proximais curvadas de forma centrífuga
em direção à região central de cada lateral do hemipênis. Dessa forma, os grupos de
franjas que margeiam a face sulcada e os grupos presentes na face assulcada se
encontram na região central de cada lateral e são conectados por uma franja estreita,
mas com um grande espinho calcificado na região mais proximal do órgão.
Os dois espécimes de Riolama sp. n.2 (Prancha 97) apresentam o corpo
hemipeniano com um formato intermediário quando comparado com o das duas espécies
descritas anteriormente, grosseiramente cilíndrico. Apesar de não estarem
completamente evertidos em nenhum dos dois espécimes disponíveis, os lobos desses
hemipênis aparentam ser os menores dentre as três espécies analisadas.
Aparentemente, os lobos não são destacados do corpo hemipeniano e nem apresentam
uma capitulação tão evidente como a observada em Riolama sp. n.1. O corpo
hemipeniano é ornamentado por franjas com formato de chevrão que apresentam uma
redução gradual de tamanho do ápice em direção à base do órgão. O grupo de franjas
que se posiciona nas margens da face sulcada é formado nove ou dez franjas e
apresenta uma inclinação diagonal uniforme em direção à região central de cada lateral
do órgão. De forma semelhante a esses grupos de franjas, os dois grupos presentes na
face assulcada do órgão são compostos por 9-12 franjas, também inclinadas em uma
diagonal uniforme em direção ao centro de cada lateral. Dessa forma, de maneira distinta
à observada nas duas espécies anteriores, os grupos de franjas não assumem curvaturas
sinuosas em direção à lateral, mas se direcionam de forma gradual. De forma semelhante
ao observado nas demais espécies de Riolama, os grupos de franjas que partem das
margens da face sulcada e da face assulcada se encontram na região mais proximal do
órgão e, nesse caso, estão conectados por uma franja bastante reduzida ornamentado
por um pequeno espinho calcificado.
Teuchocercus (Prancha 98)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Teuchocercus keyi.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Teuchocercus keyi (KU 218397)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Fritts & Smith (1969) descrevem o hemipênis do holótipo in situ.
Hemipênis bilobado, com corpo hemipeniano globoso e franjas ornamentadas por
espículas calcificadas nas laterais e em parte das faces sulcada e assulcada. Sulco
69
espermático reto ao longo de todo o corpo hemipeniano, dividindo-se em dois ramos por
uma prega carnosa na região da forquilha lobular. Após a divisão, os dois ramos correm
pela face medial dos lobos até se abrir no ápice. A face sulcada do órgão apresenta duas
faixas nuas margeando o sulco espermático que partem da base do hemipênis e
circundam todo o lobo. Apesar dos lobos do órgão examinado não estarem
completamente evertidos, é possível verificar que são ornamentados por pregas
longitudinais por toda a extensão, o que já havia sido descrito por Fritts & Smith (1969).
As laterais do órgão são ornamentadas por 14 franjas diagonais que aumentam
de tamanho a partir da base, em direção dos lobos. As três franjas mais proximais estão
em contato com as áreas nuas paralelas ao sulco espermático, enquanto as seguintes se
afastam gradativamente do sulco em direção da face assulcada. A terceira e quarta
franjas mais proximais apresentam a ornamentação por espículas calcificadas
interrompida em alguns pontos.
A face assulcada é ornamentada por 12 franjas diagonais em sentido contrário às
presentes nas laterais. As duas franjas mais proximais dessa face são bastante
pequenas e ornamentadas por poucas espículas. As franjas seguintes são
desorganizadas, muitas vezes fusionadas com as adjacentes. A partir da quarta mais
proximal, essas franjas tocam as franjas presentes nas laterais do órgão formando
estruturas em forma de chevrão. Essas estruturas em chevrão reduzem de tamanho em
direção dos lobos, com as últimas franjas posicionadas na base lobular. Na região
proximal da face assulcada do hemipênis estão presentes três pares de espinhos
alinhados longitudinalmente.
O formato, tipo e organização dos espinhos e espículas que ornamentam o
hemipênis de Teuchocercus keyi se assemelham bastante com os hemipênis de
Echinosaura horrida, o que reforça as evidências de relacionamento entre os dois
gêneros (Fritts & Smith, 1969; Fritts et al., 2002; Köhler et al., 2004).
Subfamília Ecpleopodinae (sensu Castoe et al., 2004) (Pranchas 99 a 122)
Adercosaurus (Prancha 99)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Adercosaurus vixadnexus
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Adercosaurus vixadnexus *
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: No artigo em que descrevem a espécie Myers & Donnelly (2001)
também descrevem e ilustram o hemipênis do holótipo
* - A espécie só é conhecida pelo holótipo, que não pôde ser analisado in loco, sendo as
informações aqui disponibilizadas baseadas na ilustração e descrições fornecidas por
Myers & Donnelly (2001).
70
Hemipênis de formato globoso e bilobado, com os lobos terminando em outros
três sub-lobos circundados por um disco apical. O sulco espermático é amplo,
aparentemente raso e corre reto por todo o corpo hemipeniano até a forquilha lobular,
aonde se abre em um “V”, com cada um dos ramos correndo na região entre a face
medial e sulcada dos lobos, mesmo sem ocorrer uma divisão clara do sulco (Myers &
Donnelly, 2001).
O corpo hemipeniano é ornamentado por 11 ou 12 franjas curvadas em forma de
meia-lua que passam pelas laterais do órgão e terminam nas margens da face sulcada. A
franja mais distal, na base dos lobos, é pequena e pouco definida. As franjas
subseqüentes são interrompidas nas laterais do órgão por uma área nua que se estende
desde o ápice do corpo hemipeniano até a base. Nenhuma espícula, espinhos ou
estruturas calcificadas foram verificados ornamentando as franjas ou qualquer parte do
hemipênis, mesmo após a imersão em solução de Vermelho de Alizarina (Myers &
Donnelly, 2001).
Amapasaurus (Prancha 100)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Amapasaurus tetradactylus
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Amapasaurus tetradactylus (MPEG 25099)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem
O hemipênis de Amapasaurus tetradactylus (Prancha 100) apresenta o corpo
hemipeniano globoso, dois lobos bastante reduzidos, não capitulados e subdivididos em
três estruturas globosas na região apical. O sulco espermático é reto e relativamente
profundo em toda a extensão do corpo hemipeniano, dividindo-se na região da forquilha
lobular em dois ramos, que correm pela face medial dos lobos e terminam no ápice
lobular, entre as três estruturas apicais. No corpo hemipeniano existem quatro grupos de
franjas: o primeiro par está localizado na face sulcada, margeando o sulco espermático e
são formados por três franjas curtas e direcionadas para a base do órgão cada grupo; os
outros dois grupos de franjas localizam-se em cada lateral do hemipênis e estão
organizados em quatro franjas levemente diagonais. A face assulcada do órgão é
invadida apenas nas margens por uma pequena porção das franjas laterais, estando livre
de ornamentação no restante da face. Nenhuma das franjas ou outra estrutura do
hemipênis de A. tetradactylus apresenta espinhos, espículas ou qualquer outra estrutura
calcificada.
A forma do corpo hemipeniano de Amapasaurus, posição e a ausência de
espinhos nas franjas assemelham o hemipênis desse gênero com o órgão de algumas
espécies de Leposoma analisadas como L. osvaldoi e uma espécie ainda não descrita da
71
região de Manaus (Pranchas 116 e 121). A semelhança entre os dois gêneros também é
grande na morfologia externa, sendo as principais diferenças a presença de quatro
dígitos e da frontonasal estar fragmentada em diversas escamas em A. tetradactylus,
enquanto as espécies de Leposoma apresentam cinco dígitos e geralmente frontonasal
única (exceto em L. scincoides e L. annectans) (Cunha, 1970; Ávila-Pires, 1995,
Rodrigues et al., 2002a).
Anotosaura (Prancha 101)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 2 – Anotosaura collaris; A. vanzolinia
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Anotosaura vanzolinia (MZUSP 95304; 95306;
95328; 95335)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
O hemipênis de Anotosaura vanzolinia (Prancha 101) apresenta corpo
hemipeniano mais estreito na base, se alargando gradualmente em direção ao ápice, o
que confere ao órgão forma grosseiramente semelhante a um “Y”. O hemipênis
apresenta dois lobos pequenos e destacados do corpo, não capitulados, com o ápice
lobular arredondado e liso.
O sulco espermático é reto em toda a extensão do corpo hemipeniano e se divide
em dois ramos na região da forquilha lobular, a partir de onde correm na face medial dos
lobos até terminarem na região apical. O corpo hemipeniano é ornamentado por séries de
franjas transversais que são contínuas na região mais proximal (quatro a seis franjas
mais proximais), passando por toda a face assulcada e laterais do órgão, invadindo a
periferia de ambas as laterais da face sulcada. A partir da sexta mais proximal, as franjas
são interrompidas na região central da face assulcada e na região central das laterais por
áreas sem ornamentação, separando assim um grupo de franjas que se estende das
laterais à face sulcada e outro que se estende das laterais à face assulcada.
Apesar das franjas presentes no corpo hemipeniano de Anotosaura vanzolinia não
apresentarem espículas calcificadas distribuídas em toda a sua extensão, de quatro a
sete das franjas mais distais da face assulcada e de 11 a 13 das mais distais da face
sulcada apresentam um único espinho calcificado e em forma de gancho ornamentando
as extremidades das franjas da face assulcada e a região medial das presentes na face
sulcada.
72
Arthrosaura (Pranchas 102 a 107)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 9 – Arthrosaura guianensis; A. hoogmoedi; A. kockii; A. montigena; A.
reticulata; A. synaptolepis; A. testigensis; A. tyleri; A. versteegii.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (5 ESPÉCIES): Arthrosaura guianensis (IRSNB 17342); A. kockii
(IRSNB 15397; MZUSP 82947; 82960); A. montigena (AMNH 140230 – Parátipo); A.
reticulata (MZUSP 73456; 82645; 94861); A. synaptolepis (USNM 317882 – Holótipo).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell & Barry (1971) ilustram o hemipênis de um espécime de
Arthrosaura kocki e comparam com o órgão de três espécies de Leposoma; Donnelly et
al. (1992) descrevem e ilustram o hemipênis do holótipo de A. synaptolepis; MacCulloch
& Lathrop (2001) descrevem e ilustram o hemipênis do holótipo de A. guianensis; Myers
& Donnelly (2008) descrevem e ilustram o hemipênis de um parátipo de A. montigena
(AMNH 140230).
Os hemipênis das cinco espécies analisadas apresentam morfologia bastante
semelhante quanto à forma do corpo hemipeniano e lobos, além do tipo e tamanho das
estruturas que ornamentam o órgão. Todas essas espécies apresentam o corpo
hemipeniano com formato grosseiramente globoso, com a base mais estreita que o
restante do corpo que alarga gradualmente até a região lobular assumindo uma forma
geral semelhante à letra “Y”. Os lobos são relativamente pequenos, capitulados por uma
extensão da faixa nua que margeia o sulco espermático e circunda totalmente os lobos.
O sulco espermático é reto ao longo de todo o corpo hemipeniano e dividido em dois
ramos por uma pequena prega carnosa na região da forquilha lobular. Cada um dos
ramos corre na face medial dos lobos abrindo-se no ápice lobular. Franjas diagonais
ornamentam o corpo hemipeniano organizadas em dois pares de grupos, um deles
partindo das margens das faces sulcada e outro da face assulcada do órgão, podendo ou
não se encontrar nas laterais do órgão. A presença e a distribuição de espículas
calcificadas ornamentando essas franjas são variáveis dentre as espécies analisadas e,
em alguns táxons, apresenta também variação intra-específica.
Apesar de semelhantes entre si na forma geral, as espécies analisadas
apresentam peculiaridades na morfologia hemipeniana que serão descritas e destacadas
a seguir. Para tanto será utilizada a divisão do gênero em dois grupos supra-específicos
propostos por MacCulloch & Lathrop (2001) e, mais tarde, nomeados por Kok (2008).
Nesses trabalhos os autores sugerem a existência do grupo “kocki” reunindo A.
guianensis, A. hoogmoedi, A. kocki e A. testigensis; e o grupo “reticulata”, reunindo A.
reticulata, A. synaptolepis, A. tyleri e A. versteegi, além de A. montigena descrita
posteriormente e que se enquadra na definição do grupo feita por MacCulloch & Lathrop
(2001).
73
As duas espécies integrantes do grupo kocki analisadas [Arthrosaura guianensis
(Prancha 102) e A. kocki (Prancha 103)] compartilham a presença de espinhos
distintamente maiores e mais calcificados nas extremidades do que no restante das
franjas que ornamentam o corpo, projetando-se além dos limites de contorno do corpo
hemipeniano. Essa característica não está presente em nenhuma das espécies externas
ao grupo e pode representar uma sinapomorfia para o grupo kocki ou de um subgrupo.
Dentre as cinco espécies disponíveis, apenas o espécime de A. guianensis apresenta
todas as franjas transversais, que compõem os dosi pares de grupos, em contato tanto
na região central da face assulcada quanto nas laterais. Nas demais espécies do gênero
os grupos de franjas que ornamentam cada metade do corpo hemipeniano são
interrompidas em dois pontos: na região central da face assulcada por uma área nua que
varia em forma e tamanho e, nas laterais do órgão, onde as franjas mais proximais de um
grupo são separadas do outro grupo por uma faixa nua longitudinal que é bastante larga
em A. kocki e ocupa quase toda a lateral do hemipênis. A região nua central da face
assulcada é bastante ampla nos espécimes de A. kocki, ocupando mais da metade da
área da face assulcada. O espécime de A. guianensis apresenta 17 franjas
ornamentando o corpo hemipeniano, enquanto os espécimes de A. kocki apresentam 23-
27 franjas.
As três espécies do grupo reticulata analisadas [Arthrosaura montigena (Pranchas
104 e 105), A. reticulata (Prancha 106) e A. synaptolepis (Prancha 107)] não apresentam
nenhuma característica compartilhada que permitam diagnosticar o grupo de forma
inequívoca através da morfologia hemipeniana. As franjas são mais curtas e nunca
ultrapassam o limite do contorno do corpo hemipeniano como no grupo kocki. O
espécime de Arthrosaura synaptolepis analisado apresenta os ápices lobulares
distintamente planos, em contraste com as demais espécies do gênero, que apresentam
os lobos aparentemente compostos por três pequenas protuberâncias globosas. O
espécime de A. montigena não está com os lobos totalmente evertidos e a condição
dessas estruturas é desconhecida. O espécime de Arthrosaura montigena apresenta,
pelo menos, 24 franjas diagonais ornamentando o corpo, uma vez que algumas das
franjas estão ocultas nos lobos, apenas parcialmente evertidos. Já o espécime de A.
synaptolepis apresenta 24 franjas distribuídas pelo corpo. Os espécimes de A. reticulata
apresentam entre 29 e 33 franjas ornamentando o corpo hemipeniano.
Um orifício na região apical da forquilha lobular foi registrado e descrito no
hemipênis de um dos parátipos de Arthrosaura montigena por Myers & Donnelly (2008).
Esse mesmo espécime foi analisado neste trabalho (AMNH 140230 – Pranchas 104 e
105), a presença do orifício foi confirmada, além de registrada também em dois dos
espécimes de A. reticulata disponíveis (MZUSP 73456, Missão Catrimani – RR; MZUSP
74
94861, Serra do Tapirapecó – AM). Entretanto, essa estrutura, até então não registrada
em nenhum outro táxon de Squamata e de função desconhecida (Myers & Donnelly,
2008), não está presente no outro espécime de A. reticulata disponível (MZUSP 82645,
Aripuanã, MT). Somado à presença desse orifício em apenas alguns espécimes de A.
reticulata, os dois primeiros espécimes de A. reticulata apresentam séries de pequenas
espículas distintamente maiores e mais calcificadas nas extremidades laterais das franjas
da face assulcada do órgão, enquanto o espécime de Aripuanã e as demais espécies do
grupo não apresentam essa característica. Essa aparente variação intraespecífica nos
hemipênis de A. reticulata envolve espécimes coletados próximo aos extremos da
distribuição conhecida da espécie (Ávila-Pires, 1995), com um espécime amostrado no
extremo sul (Aripuanã, MT) e outros dois mais ao norte (Missão Catrimani, RR e Serra do
Tapirapecó, AM). Assim, a ampla distribuição e a grande variação registrada na
morfologia externa da espécie (Hoogmoed & Ávila-Pires, 1992) somadas às novas
informações da morfologia hemipeniana, parecem reforçar a hipótese da existência de
mais de um táxon sob o nome A. reticulata. Apesar de reconhecerem a grande variação
morfológica com alguma correspondência geográfica em A. reticulata, Hoogmoed & Ávila-
Pires (1992) não consideraram necessária a divisão do táxon em mais espécies.
Entretanto, a ampliação da distribuição desse táxon através de novas amostragens, e a
utilização de outras fontes de caracteres morfológicos ou moleculares pode vir a indicar o
contrário.
Colobosauroides (Prancha 108)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 2 – Colobosauroides carvalhoi; C. cearensis
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Colobosauroides cearensis (MZUSP 79213; UFC
3556; 3705).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Hemipênis com formato cilíndrico, dois lobos capitulados e destacados do corpo.
Lobos hemipenianos curvados em direção da face sulcada e posicionados bem próximos
e em contato medial um com o outro. Lobos ornamentados por dobras carnosas no ápice,
na região da face sulcada e por uma franja longitudinal bem desenvolvida na superfície
de cada face assulcada. O sulco espermático corre reto por todo o corpo hemipeniano e
se divide em dois ramos entre os lobos, na região da forquilha lobular. Os dois ramos
correm alinhados e em contato pela face medial, devido à proximidade dos lobos.
As laterais do corpo hemipeniano são preenchidas em toda a extensão por franjas
transversais, ornamentadas por espinhos calcificados laminares da região média à região
mais distal do corpo, passando a espinhos simples no terço mais proximal. Essas franjas
75
se estendem apenas nas laterais do órgão, partindo das margens da face sulcada até as
margens da face assulcada, sendo interrompidas nessa última face por uma área nua
central. Na face sulcada as franjas são interrompidas pela região do sulco espermático e
as faixas nuas que o margeiam de cada lado. As seis franjas mais proximais estão
interrompidas também nas laterais por uma área sem ornamentação e se dividem em
dois grupos de tamanho menor, alinhados direcionados para a face assulcada do órgão.
Dentre esses grupos de franjas reduzidas, o mais próximo da face sulcada se curva
menos intensamente em direção ao centro das laterais, não apresenta estruturas
calcificadas e é restrito à lateral do órgão; já o outro grupo de franjas se curva bastante, é
ornamentado por espinhos calcificados simples e invade a face assulcada tocando o
grupo correspondente, que parte da lateral oposta do órgão, na região central da base
dessa face, formando assim uma estrutura em forma de “V” nessa região. No total, cerca
de 40 franjas ornamentam o corpo hemipeniano dos três espécimes analisados.
Dryadosaura (Prancha 109)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Dryadosaura nordestina.
ESPÉCIMES EXAMINADOS: Dryadosaura nordestina (MZUSP 93219, 93222).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues et al. (2005) fazem uma breve descrição e apresentam
desenhos do hemipênis de um dos parátipos da espécie (MZUSP 65983).
Órgão com corpo hemipeniano globoso, dois lobos desenvolvidos não capitulados
e nem destacados do corpo. As faces sulcada e assulcada não apresentam nenhum tipo
de ornamentação na maior parte de suas extensões, sendo visíveis somente parte das
fileiras laterais de espinhos que invadem as duas faces do órgão.
Nas laterais do órgão existem cerca de 30 franjas ornamentadas por pequenas
espículas, de tamanho uniforme (“comb-like spicules”), separadas em dois grupos por
uma área sem espículas no centro das laterais do hemipênis. Cada um desses grupos de
fileiras encontra-se levemente deslocado em direção a cada uma das faces do órgão,
invadindo-as marginalmente. Na região mais proximal do órgão, as fileiras de espículas
que invadem a face assulcada correspondem a apenas quatro ou cinco espinhos
isolados, alinhados longitudinalmente e de tamanho evidentemente maior do que os
distribuídos nas fileiras laterais. Esses espinhos de tamanho diferenciado podem ser
visualizados na ilustração de Rodrigues et al. (2005), entretanto nos dois espécimes aqui
analisados a base dos hemipênis está danificada, o que impossibilita a visualização
dessas estruturas em um dos espécimes e dificulta bastante em outro. Apesar da
eversão dos lobos de ambos os espécimes analisados aqui não ter sido completa, é
76
possível identificar a ornamentação dos ápices lobulares por pequenas protuberâncias
globosas.
O sulco espermático é amplo, central e reto ao longo de todo o corpo hemipeniano
e divide-se na base dos lobos, correndo pela face medial até terminar nos ápices
lobulares entre as pequenas dobras apicais.
Ecpleopus (Prancha 110)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Ecpleopus gaudichaudii.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIES): Ecpleopus gaudichaudii (MNRJ 15429; MZUSP
93437; 93441; 93448; 93454; 95298; RP 002; 007; 017; UFMG 1103).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell (1969b) descreve e ilustra o hemipênis de um espécime de
Ecpleopus gaudichaudii.
Os hemipênis dos espécimes analisados de Ecpleopus gaudichaudii apresentam
formato globoso, dois lobos pouco desenvolvidos, não capitulados e não destacados do
corpo hemipeniano. O órgão de E. gaudichaudii é extremamente simples no que se refere
à ornamentação, uma vez que o corpo hemipeniano e os lobos são totalmente nus, sem
sinais de franjas, espinhos ou qualquer estrutura calcificada, como também já havia sido
verificado por Uzzell (1969b). O sulco espermático é raso, corre reto por toda a extensão
do corpo hemipeniano e se divide na região da forquilha lobular em dois ramos
separados por uma pequena prega carnosa, que seguem na pela face medial dos lobos,
levemente deslocados para a face sulcada até terminarem no ápice lobular.
Uma característica que chamou a atenção em todos os hemipênis preparados de
Ecpleopus foi a extrema fragilidade dos tecidos que formam o hemipênis. Diferente dos
órgãos de todos os demais táxons aqui preparados, os hemipênis de E. gaudichaudii
rasgaram no momento em que eram evertidos com a pinça, ou estouravam quando eram
preenchidos com hidróxido de potássio, álcool ou vaselina, mesmo com cuidado
redobrado no processo. Não foi possível a preparação do órgão sem furos ou rupturas
apesar da grande disponibilidade de espécimes.
Kaieteurosaurus (Prancha 111)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Kaieteurosaurus hindsi.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Kaieteurosaurus hindsi (IRSNB 17323).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Hemipênis com formato cilíndrico, dois lobos pequenos pouco destacados do
corpo hemipeniano por uma leve constrição. O sulco espermático é reto ao longo de todo
o corpo hemipeniano, divide-se em dois ramos na região da forquilha lobular e seguem
77
pela face medial de cada um dos lobos até terminarem no ápice lobular. Os lobos são
pequenos e não estão totalmente evertidos, mas aparentam ser compostos por duas
porções que se afilam gradativamente, terminando em extremidades agudas (em forma
de ponta de flecha).
A face assulcada e as laterais do corpo hemipeniano são ornamentadas por dois
grupos de franjas transversais, separados um do outro por uma faixa nua diagonal na
região mediana de cada lateral do órgão. O grupo que parte das laterais e cruza toda a
face assulcada do órgão até a outra lateral é composto por 18 franjas, que aumentam de
tamanho da base em direção aos lobos até ocuparem toda a extensão da face, sendo as
seis mais distais ornamentadas por um espinho calcificado em cada extremidade. O outro
grupo de franjas está restrito às laterais e é organizado em uma diagonal que, desde a
região mais proximal até a mais distal do corpo hemipeniano, se direciona
gradativamente para a face sulcada do órgão. Esse grupo lateral apresenta 12 franjas
muito mais curtas do que as observadas na face assulcada, cada uma delas
ornamentadas por um espinho calcificado curvado em direção a base do órgão, que
aumenta progressivamente de tamanho em direção ao ápice do órgão.
Leposoma (Pranchas 112 a 121)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 16 – Leposoma annectans; L. baturitensis; L. caparensis; L. ferrerai; L.
guianense; L. hexalepis; L. ioanna; L. nanodactylus; L. osvaldoi; L. parietale; L.
percarinatum; L. puk; L. rugiceps; L. scincoides; L. snethlageae; L. southi.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (9 ESPÉCIES): Leposoma annectans (MZUSP 87870; 93232;
93234; 93261); L. guianense (MZUSP 77483; 89311; 89316;); L. cf. guianense (USNM
562657); L. nanodactylus (MZUSP 87955; 87957); L. osvaldoi (MZUSP 81582; 81584;
82714; 82724; 91392); L. parietale (KU 175355; 175365); L. rugiceps (FMNH 165781); L.
scincoides (MZUSP 57252; 66469; 66470; 66471; 82530); L. southi (KU 96901; USNM
348487); Leposoma sp. n. (INPA 12689).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Uzzell & Barry (1971) descrevem e ilustram os hemipênis de
espécimes de Leposoma guianense, L. parietale e L. rugiceps e comparam a sua
morfologia com a de Arthrosaura kocki sugerindo uma relação próxima entre os dois
gêneros; Rodrigues et al. (2002a) descrevem brevemente o hemipênis de L. puk;
Esqueda (2005) descreve e ilustra o hemipênis de L. caparensis.
As nove espécies de Leposoma disponíveis foram analisadas aqui separadas em
quatro grupos com a morfologia do hemipênis semelhante entre si. Esse arranjo concorda
apenas parcialmente com o agrupamento de espécies proposto por Ruibal (1952). Nessa
proposta, Ruibal (1952) propõe a existência de dois grupos supra-genéricos dentro de
78
Leposoma, que foram rearranjados com a descoberta de novas espécies do gênero
(Ávila-Pires, 1995; Rodrigues, 1997; Rodrigues & Borges, 1997; Rodrigues et al.,
2002a,b; Rodrigues & Ávila-Pires, 2005). Assim, o grupo scincoides, inclui as espécies de
Leposoma com ocorrência na Mata Atlântica, é formado por L. annectans, L. baturitensis,
L. nanodactylus; L. puk; L. scincoides; e o grupo parietale, composto pelas demais
espécies do gênero, distribuídas na região Amazônica e no Cerrado.
De uma maneira geral, os hemipênis das nove espécies analisadas apresentam
corpo hemipeniano globoso e dois lobos relativamente pequenos. O sulco espermático é
reto e profundo ao longo de todo o corpo hemipeniano e se divide em dois ramos na
região da forquilha lobular pela presença de uma pequena prega carnosa. O tamanho
dos lobos, a presença, quantidade e forma das franjas no corpo hemipeniano são
características bastante variáveis dentre as espécies analisadas e o compartilhamento de
algumas dessas características permitiu a reunião dessas espécies nos quatro grupos
citados. Um dos grupos reúne as três espécies analisadas do grupo scincoides
[Leposoma annectans (Prancha 112), L. nanodactylus (Prancha 115) e L. scincoides
(Prancha 119) além de L. parietale (Prancha 117); outro grupo reúne as duas espécies
analisadas com distribuição transandina [L. rugiceps ( Prancha 118) e L. southi (Prancha
120)] além de espécimes incluídos em L. guianense, um deles do Suriname (Uzzell &
Barry, 1971), e outro do Pico da Neblina, Venezuela (USNM 562657 – Prancha 114); um
terceiro grupo é representado por L. osvaldoi (Prancha 116) e uma nova espécie de
Leposoma das proximidades de Manaus (S. M. de Souza, com. pessoal) (Prancha 121);
e o último grupo é formado por espécimes identificados como L. guianense dos estados
brasileiros do Pará e Amapá (Prancha 113).
O primeiro grupo, formado pelas três espécies distribuídas na Mata Atlântica e
Leposoma parietale, apresenta dois lobos pequenos, sem capitulação, mas bem
destacados do corpo. Já o corpo hemipeniano é ornamentado por numerosas franjas nas
laterais desde a região proximal dos lobos até a base do corpo hemipeniano. Essas
franjas se estendem das laterais paras as regiões periféricas das faces sulcada e
assulcada. Nas laterais essas franjas podem estar todas interrompidas por uma área nua
longitudinal (L. annectans e L. scincoides) ou apenas as franjas mais proximais
apresentarem essa interrupção (L. nanodactylus e L. annectans). No caso dessas duas
últimas espécies, essas franjas que não são interrompidas assumem a forma grosseira
de “W”; já as outras duas espécies, com as franjas interrompidas nas laterais,
apresentam essas franjas organizadas em duas estruturas em forma de “V” separadas
por pela área nua. O vértice central do “V” ou os vértices laterais do “W”, na maior parte
das espécies, são ornamentados por um espinho calcificado que aumenta
progressivamente de tamanho da região mais distal em direção à região proximal do
79
órgão. A única exceção são os espécimes de L. parietale analisados que, apesar de
apresentarem sinais de cálcio disperso em algumas das franjas, não apresentam os
espinhos desenvolvidos observados nas outras espécies. Entretanto, o espécime de L.
parietale descrito e ilustrado por Uzzell & Barry (1971) apresenta estes espinhos bastante
evidentes, margeados por pequenas estruturas calcificadas em todas as franjas. De
forma semelhante, um dos espécimes de L. scincoides (MZUSP 66469) também
apresenta vestígios de cálcio margeando os espinhos.
As franjas invadem apenas perifericamente a face sulcada do hemipênis na maior
parte das espécies, mas se estendem um pouco mais nos espécimes de L. nanodactylus,
onde quase atingem o sulco espermático na região mais distal. As franjas laterais
invadem proporcionalmente mais a face assulcada do órgão em relação à sulcada, sendo
a única exceção novamente L. nanodactylus, que apresenta as franjas mais curtas nessa
primeira face. A maior parte da face assulcada é ocupada por uma ampla área nua que
separa os dois grupos de franjas por quase toda a extensão. Os conjuntos de franjas
mais deslocados para a face assulcada se curvam gradualmente em direção ao centro da
região mais proximal dessa face e, na maior parte das espécies, tocam-se nessa região,
formando uma estrutura em “U”. A única exceção a esta característica são os espécimes
de L. parietale que, apesar das franjas proximais se curvarem em direção ao centro da
face, as franjas mais proximais estão ausentes, não formando assim a estrutura em “U”.
Dentre as espécies de Leposoma analisadas, os quatro táxons que compõem esse
primeiro grupo de espécies são os que apresentam o maior número de franjas
ornamentando o corpo. Os espécimes de L. annectans e L. nanodactylus apresentam
entre 23 e 25 franjas ornamentando o corpo hemipeniano; os dois espécimes de L.
parietale analisados apresentam 21 e 22 franjas, enquanto o espécime analisado por
Uzzell & Barry (1971) apresenta entre 23 e 26 franjas; a amostra de L. scincoides
apresenta entre 24 e 26 franjas ornamentando o hemipênis.
O grupo que reúne as duas espécies de Leposoma com distribuição transandina
(L. rugiceps e L. southi), além dos espécimes de L. guianensis do Suriname e da
Venezuela, apresenta os lobos destacados do corpo hemipeniano por uma constrição na
lateral da base de cada lobo. O corpo hemipeniano é ornamentado por dois grupos de
franjas transversais, mais curtas e em menor número do que o observado nas espécies
do grupo anterior. Essas franjas estão organizadas em dois grupos presentes em cada
lateral do órgão, um deles se estendendo para a região periférica da face sulcada e o
outro para a periferia da face assulcada. Em ambos os grupos, todas as franjas são
ornamentadas por um único espinho calcificado e curvado em direção à base do órgão,
localizados nas margens de cada face, aproximadamente na região mediana de cada
franja. Os dois grupos de franjas que se estendem para a face assulcada do órgão se
80
curvam em direção à região central da face à medida que se aproximam da base do
hemipênis. Apesar disso, as franjas não chegam a se conectar ou formar uma estrutura
contínua como observado nas espécies do grupo anterior. A face assulcada é ocupada
em sua maior parte por uma ampla área nua entre os dois grupos de franjas. O número
de franjas distribuídas pelo corpo hemipeniano é bem menor do que o observado no
grupo descrito anteriormente. O espécime de L. rugiceps analisado apresenta oito franjas
distribuídas em cada grupo, enquanto o espécime ilustrado por Uzzell & Barry (1971)
apresenta nove franjas; os espécimes de L. southi apresentam 10 e 14 franjas; enquanto
o espécime de L. guianense ilustrado por Uzzell & Barry (1971) apresenta entre 12 e 14
franjas e o USNM 562657 oito franjas. Uzzell & Barry (1971) descrevem a presença de
discretas franjas em forma de “W”, entretanto essas franjas não estão evidenciadas nas
figuras disponibilizadas pelos autores e nem em nenhum dos demais espécimes
analisados para este grupo de espécies.
Em um terceiro grupo, os hemipênis dos espécimes de Leposoma sp. n. e L.
osvaldoi apresentam dois lobos muito pequenos que não se destacam do corpo
hemipeniano e nem apresentam qualquer capitulação. O corpo hemipeniano também é
ornamentado por franjas transversais separadas em dois grupos. Um desses grupos,
mais estreito, está restrito às laterais do órgão terminando na margem da face sulcada,
mas sem invadi-la. Esse grupo é formado por oito a onze franjas nos espécimes de L.
osvaldoi e por sete franjas nos espécimes de Leposoma sp. n. Essas franjas se curvam
ligeiramente nas laterais em direção à face assulcada, sendo as três franjas mais
proximais de tamanho significativamente menor do que as demais. O outro grupo de
franjas se inicia nas laterais e se estende para o interior da face assulcada terminando
em uma área nua que é cortada na região mediana por uma depressão profunda, em
forma de um sulco longitudinal. Esse grupo é formado por oito a dez franjas em L.
osvaldoi e sete a oito franjas nos espécimes de Leposoma sp. n., que partem desde a
região da base do órgão até a região proximal dos lobos. Nenhum dos espécimes
analisados dessas duas espécies apresenta espinhos, espículas ou outra estrutura com
cálcio ornamentando as franjas ou qualquer outra parte dos hemipênis.
Os hemipênis dos espécimes de Leposoma guianensis dos estados do Amapá e
do Pará são bastante diferentes dos espécimes do Suriname e Venezuela, incluídos na
mesma espécie (ver a descrição acima). Os espécimes brasileiros apresentam lobos
bastante reduzidos, não destacados do corpo e sem capitulação, com a extremidade
distal mais ampla do que o restante do órgão e circundada por uma franja, interrompida
apenas na região do sulco espermático. O corpo hemipeniano é completamente nu e não
apresenta nenhum sinal de franjas, espículas, espinhos ou outras estruturas calcificadas.
81
A morfologia hemipeniana das espécies de Leposoma nos sugere a existência de
ao menos quatro linhagens distintas dentro do gênero, sendo que os dois grupos
supragenéricos propostos por Ruibal (1952) são apenas parcialmente sustentados por
essas informações. Leposoma parietale apresenta características hemipenianas que
remetem ao grupo scincoides de Ruibal (1952), formado por espécies com distribuição na
Mata Atlântica. As demais espécies do gênero, alocadas em um único grupo supra-
genérico (Ruibal, 1952; Ávila-Pires, 1995; Rodrigues, 1997; Rodrigues & Borges, 1997;
Rodrigues et. al., 2002a,b; Rodrigues & Ávila-Pires, 2005), apresentam a morfologia
hemipeniana bastante distinta, podendo ser agrupados em ao menos três grupos.
Apresentando um morfotipo bastante distinto dos demais grupos, os espécimes de
Leposoma osvaldoi não apresentam características na morfologia do hemipênis que os
relacione com o observado em qualquer outra espécie descrita formalmente para o
gênero, apesar de a primeira espécie ter sido identificada a partir de populações
previamente reconhecidas como L. parietale (Ávila-Pires, 1995). Por outro lado, os
espécimes de L. osvaldoi e de L. sp. n. apresentam algumas características na
morfologia hemipeniana que se assemelham com o observado no espécime de
Amapasaurus tetradactylus, o que pode levantar suspeitas quanto ao parafiletismo do
primeiro gênero ou a necessidade de inclusão da segunda espécie no gênero Leposoma.
Os resultados aqui obtidos também sugerem a existência de mais de uma espécie
sob o nome L. guianense, uma vez que dois padrões hemipenianos totalmente distintos
foram identificados em espécimes que se enquadram na diagnose desse táxon
(Pranchas 113 e 114). Um desses padrões hemipenianos refere-se a um órgão
totalmente nu, característica pouco comum dentro da família Gymnophthalmidae,
registrada apenas em algumas espécies de Bachia e em Ecpleopus gaudichaudii.
Pantepuisaurus (Prancha 122)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Pantepuisaurus rodriguesi
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIES): Pantepuisaurus rodriguesi (IRSNB 2650 –
Holótipo).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Kok (2008) descreve e ilustra o hemipênis do holótipo da espécie.
O mesmo hemipênis de Pantepuisaurus rodriguesi (Prancha 122) preparado e
fotografado para esse estudo foi ilustrado e descrito por Kok (2008) no artigo que reporta
e descreve o novo táxon. O hemipênis apresenta forma geral globosa, com dois lobos
pequenos, não capitulados e pouco destacados do corpo hemipeniano. O sulco
espermático é amplo, mas raso, corre reto por todo o corpo hemipeniano e é dividido em
dois ramos por uma pequena prega carnosa localizada entre os lobos, na região da
82
forquilha lobular. Cada um dos lobos apresenta três protuberâncias ornamentando o
ápice.
O corpo hemipeniano é ornamentado por 18 franjas transversais que cruzam as
laterais do órgão e a região medial da face assulcada, invadindo a face sulcada apenas
nas margens. Na face assulcada, as quatro franjas mais proximais e as oito mais distais
são interrompidas por áreas nuas na região da base e do ápice do corpo hemipeniano,
respectivamente. As quatro franjas mais distais estão localizadas na face assulcada dos
lobos, separadas, portanto, pelo espaço entre-lobos. Os dois lobos não estão totalmente
evertidos, assim algumas poucas franjas podem estar ocultas. Cada uma dessas franjas
é ornamentada por estruturas calcificadas nas margens das faces sulcada e assulcada
do órgão. Nas quatro franjas mais proximais da face sulcada e nas três mais proximais da
face assulcada essas estruturas são espinhos simples e em forma de gancho curvados
em direção da base do órgão. A partir daí, essas estruturas aumentam de largura
progressivamente em direção aos lobos formando pequenas “placas” calcificadas com
um espinho maior, centralizado e margeado por pequenas espículas, sensivelmente
menores, em ambos os lados. Apesar de muito mais reduzida e restrita a uma pequena
região das franjas, essa estrutura se assemelha com as espículas em forma de pente
(“comb-like spicules”) que ornamentam as franjas de vários outros integrantes da
subfamília Cercosaurinae, principalmente na tribo Cercosaurini.
Subfamília Gymnophthalminae (sensu Pellegrino et al., 2001) (Pranchas 123 a
155)
Tribo Gymnophthalmini (sensu Pellegrino et al., 2001) (Pranchas 123 a 140)
Calyptommatus (Pranchas 123 a 125)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 4 – Calyptommatus confusionibus, C. leiolepis, C. nicterus, C.
sinebrachiatus
ESPÉCIMES EXAMINADOS (3 ESPÉCIES): Calyptommatus leiolepis (MTR 18034; 18059;
18060; MZUSP 71149), C. nicterus (ACG 44), C. sinebrachiatus (MTR 18049)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1995) ilustra e comenta sobre algumas características
do hemipênis de Calyptommatus nicterus.
Os hemipênis das três espécies de Calyptommatus analisadas são bastante
semelhantes entre si, apresentam corpo hemipeniano cilíndrico e são, aparentemente,
unilobados, uma vez que os órgãos não puderam ser totalmente evertidos. O sulco
espermático é reto ao longo de todo o corpo hemipeniano e até o ponto onde os órgãos
83
estão expostos não sofrem divisão. Com exceção da base, que é livre de franjas ou
espinhos, todo o restante do corpo hemipeniano de C. leiolepis (Prancha 123) é
ornamentado por franjas transversais, que ocupam a face assulcada e as laterais dos
espécimes, que podem estar mais ou menos visíveis, dependendo do espécime e da
preparação. Nos espécimes de C. nicterus (Prancha 124) e C. sinebrachiatus (Prancha
125) as franjas só estão visíveis na região mais distal do corpo hemipeniano e apenas
vetígios tênues na primeira espécie. Nos espécimes de C. leiolepis as franjas estão
presentes em todo o corpo hemipeniano e cada uma dessas franjas é ornamentada por
um espinho calcificado em sua extremidade fazendo com que esses espinhos estejam
alinhados com as margens de cada uma das faces do hemipênis. Já em C. nicterus e C.
sinebrachiatus também existem espinhos alinhados às margens de ambas as faces,
entretanto na face sulcada esses espinhos estão mais deslocados para as laterais e
apenas espinhos mais distais estão relacionados às extremidades de franjas, uma vez
que as regiões medial e proximal dos hemipênis não apresentam essas estruturas
visíveis. Nos espécimes de C. leiolepis existem, pelo menos, 11 a 12 espinhos visíveis
margeando cada lado da face sulcada, enquanto na face assulcada existem, pelo menos,
13 espinhos visíveis; no espécime de C. nicterus 12 espinhos margeiam as laterais da
face sulcada e 13 margeiando as laterais da face assulcada; em C. sinebrachiatus
existem 11 espinhos visíveis margeando cada face do órgão. Desses espinhos, o par
mais proximal de cada face é significativamente maior do que os demais, formando
estruturas em forma de gancho voltadas para a base do hemipênis. Cabe ressaltar que,
em ambas as espécies, nenhum dos hemipênis preparados foi totalmente evertido e é
possível perceber a existência de mais espinhos e franjas não expostos. O espécime de
C. nicterus apresenta apenas um vestígio sutil do sulco espermático o que,
provavelmente, representa uma anomalia desse espécime.
Gymnophthalmus (Pranchas 126 a 130)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 7 – Gymnophthalmus cryptus, G. leucomystax, G. lineatus, G. pleei, G.
speciosus, G. underwoodi, G. vanzoi.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (5 ESPÉCIES): Gymnophthalmus leucomystax (AMNH 138899), G.
pleei luetkeni (MZUSP 79406; USNM 198844), G. s. speciosus (FMNH 60127; USNM
520273); G. “speciosus” (MZUSP 64964; 64966); G. vanzoi (MZUSP 95214; 95215).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Presch (1978) descreve e ilustra hemipênis de Gymnophthalmus
pleei e G. speciosus; Rodrigues (1991; 1995) descreve e ilustra hemipênis de G.
leucomystax.
84
Os hemipênis das cinco espécies de Gymnophthalmus analisadas possuem forma
geral globosa, dois lobos desenvolvidos, não capitulados, mas bastante destacados do
corpo hemipeniano. O sulco espermático é reto e profundo ao longo do corpo
hemipeniano e se divide na região da forquilha lobular pela presença de uma pequena
prega carnosa, que pode ser mais ou menos evidente dependendo da espécie. Após a
divisão, cada ramo do sulco espermático segue na face medial dos lobos, em geral
deslocados para a face sulcada. O espécime de G. leucomystax (AMNH 138899 –
Prancha 126) apresenta os ramos do sulco espermático quase que totalmente
posicionados na face sulcada dos lobos. O corpo hemipeniano de todas as espécies
analisadas para o gênero apresenta franjas ornamentando parcialmente ambas as faces
do órgão e as laterais. Dependendo da espécie, essas franjas podem se modificar em
estruturas filiformes ou estruturas laminares calcificadas.
Dentre os táxons analisados é possível separar as espécies em dois grupos no
que se refere à similaridade dos hemipênis. Um dos grupos inclui os espécimes de
Gymnophthalmus leucomystax (Prancha 126) [incluído por Ávila-Pires (1995) no
complexo “underwoodi” juntamente com G. cryptus e a espécie partenogenética G.
underwoodi], G. pleei luetkeni (Prancha 127), G. vanzoi (Prancha 130) e espécimes aqui
referidos como G. “speciosus”, da Venezuela, mas que provavelmente trata-se de uma
espécie ainda sem nome (ver abaixo) (Prancha 129). O outro grupo inclui os espécimes
de G. speciosus da América Central.
As quatro espécies incluídas no primeiro grupo apresentam o hemipênis
relativamente semelhante, com algumas características distintas que merecem
comentários. O espécime de G. leucomystax teve a região proximal do hemipênis
danificada na preparação e por isso foi amarrado muito distante da base, o que conferiu
um formato artefactual ao órgão. Esta espécie e os espécimes de G. pleei luetkeni
apresentam os lobos proporcionalmente maiores do que os observados em G. vanzoi e
G. “speciosus”. O corpo hemipeniano das quatro espécies deste grupo é ornamentado
por franjas que se distribuem de maneira distinta nas duas faces e laterais do órgão. Nas
laterais essas franjas estão distribuídas transversalmente, sendo que nos espécimes de
Gymnophthalmus “speciosus” ocupam toda a lateral, desde a base dos lobos até a base
do órgão, enquanto nos espécimes de G. p. luetkeni e G. vanzoi essas franjas estão
restritas a pouco mais da metade superior do corpo hemipeniano e em G. leucomystax
estão ausentes. Um dos espécimes de G. p. luetkeni (USNM 198844) apresenta
estruturas laminares fortemente calcificadas na região central dessas franjas, enquanto o
outro espécime da mesma espécie e os espécimes de G. “speciosus” e G. vanzoi não
são ornamentados por essas estruturas e apresentam uma leve coloração em vermelho
nas franjas, indicando vestígios de cálcio. Os espécimes de G. pleei luetkeni apresentam
85
19-21 franjas ornamentando as laterais do corpo hemipeniano, enquanto G. “speciosus”
apresenta 25-29 franjas e G. vanzoi, pelo menos, 14-22 franjas (hemipênis parcialmente
evertidos).
As franjas que ornamentam a face sulcada de G. pleei luetkeni, G. vanzoi e G.
“speciosus” são todas modificadas em estruturas de formato filiforme que partem da base
dos lobos em direção à base do órgão aumentando progressivamente de tamanho nesse
sentido e adquirindo a forma de “S”, margeando o sulco espermático. Nos espécimes de
G. vanzoi a curva mais proximal do “S” é mais intensa do que nas demais espécies,
fazendo com que a região mais proximal dessas franjas terminem nas laterais do órgão,
enquanto em G. pleei luetkeni e G. “speciosus” as franjas margeiam o sulco espermático
até a base. Os espécimes de G. pleei luetkeni apresentam 11 franjas na face sulcada,
enquanto G. “speciosus” apresenta 20 franjas e G. vanzoi pelo menos 21 franjas visíveis.
Já no espécime de G. leucomystax, as cinco franjas mais proximais da face sulcada são
modificadas em estruturas filiformes calcificadas e a partir da sexta essas estruturas
reduzem bastante o tamanho e passam a pequenos espinhos calcificados e curvados em
direção à base do órgão totalizando 18 franjas visíveis. O formato em “S” não é
evidenciado, provavelmente pela região mais proximal do órgão não estar completamente
visível.
Na face assulcada as franjas estão concentradas na região central e também são
modificadas em estruturas filiformes que se organizam em pares. Nos espécimes de G.
pleei luetkeni os pares de franjas mais distais estão em contato e se separam mais
proximalmente; nos espécimes de G. “speciosus” e G. vanzoi são bastante reduzidas e
paralelas, sem entrar em contato em nenhum ponto. Nos espécimes de G. pleei luetkeni
a face assulcada é ornamentada por 5-6 pares de franjas. Os espécimes de G.
“speciosus” e G. vanzoi apresentam cinco a seis pares de franjas na região central e o
único espécime de G. leucomystax está com essa região danificada o que impede a
visualização dessas estruturas. Essas três últimas espécies apresentam também franjas
ornamentando a face medial dos lobos. No espécime de G. leucomystax essas franjas se
estendem além dos lobos em direção ao corpo hemipeniano, totalizando 22 franjas com
estruturas laminares bifurcadas em um par de espinhos ornamentando a face assulcada,
cada uma com o espinho medial maior que o lateral. Nos espécimes de G. “speciosus” e
G. vanzoi essas franjas estão restritas aos lobos e totalizam 13-14 franjas e 10 franjas,
respectivamente.
Rodrigues (1991) descreve o hemipênis de um espécime de G. leucomystax,
entretanto, esse espécime difere bastante do observado no espécime descrito acima.
Provavelmente, o espécime descrito por Rodrigues (1991) estava apenas parcialmente
evertido, o que não permitiu o autor verificar os lobos bastante desenvolvidos do
86
espécime, assim como as estruturas calcificadas na face assulcada uma vez que o
hemipênis desse espécime não foi corado com Alizarina.
Os espécimes de Gymnophthalmus speciosus da América Central (Panamá e
Honduras) analisados (Prancha 128) apresentam o corpo ornamentado por franjas de
forma semelhante aos hemipênis das três espécies descritas anteriormente, entretanto as
franjas presentes nesses espécimes não são modificadas em estruturas filiformes, mas
sim em estruturas laminares calcificadas. As franjas nas laterais do hemipênis só estão
presentes a partir da região mediana do corpo hemipeniano até os lobos, sendo as
laterais da base do órgão nuas. Cada uma das franjas é ornamentada por estruturas
laminares calcificadas nas extremidades mais próximas da face assulcada. Cada uma
dessas estruturas laminares é bifurcada em um par de espinhos, sendo o espinho mais
próximo à face sulcada o maior do par e fortemente curvado em direção à base. Os
espécimes de G. speciosus apresentam entre 17 e 20 franjas ornamentando as laterais.
A face sulcada, de forma semelhante ao grupo descrito anteriormente, é ornamentada
por franjas em formato de “S”, com curvas menos intensas, que margeiam o sulco
espermático, mas apresentando estruturas laminares semelhantes às presentes nas
laterais ornamentando cada uma das franjas. Os espécimes analisados apresentam entre
19 e 20 franjas ornamentando a face sulcada. Na face assulcada pares de franjas estão
presentes na região central, desde a base até pouco acima da metade do órgão. Essas
franjas da face assulcada também são modificadas em estruturas laminares que
aumentam progressivamente de tamanho da base em direção ao ápice do órgão. Um dos
espécimes (FMNH 60127) apresenta as franjas mais apicais fragmentadas,
provavelmente quebradas durante a eversão do órgão. Os espécimes analisados
apresentam de cinco a seis franjas ornamentando a face assulcada do hemipênis.
Os espécimes de Gymnophthalmus dos llanos da Venezuela foram
diagnosticados como G. speciosus por alguns autores (Thomas, 1965; Staton & Dixon,
1977). Entretanto, essa população representa os únicos registros cisandinos dessa
espécie e apresenta características de coloração e número de escamas que não
correspondem às populações transandinas da mesma espécie (Vanzolini & Carvalho,
1991; Carvalho, 1999). As características hemipenianas descritas aqui reforçam esse
panorama, uma vez que os órgãos dos espécimes da América Central aqui analisados
(Honduras e Panamá) são bastante distintos do observado nos espécimes venezuelanos.
Por outro lado os hemipênis desses espécimes venezuelanos se assemelham bastante
com os órgãos de G. pleei luetkeni e G. vanzoi, indicando assim a necessidade de se
atribuir um novo nome a essa população venezuelana, como já havia sido sugerido por
Vanzolini & Carvalho (1991).
87
A morfologia do hemipênis de Gymnophthalmus sugere uma relação mais próxima
entre as quatro espécies cisandinas aqui amostradas (Gymnophthalmus leucomystax, G.
pleei luetkeni, G. vanzoi e G. “speciosus” da Venezuela), com G. speciosus
possivelmente representando uma forma mais basal na irradiação, separada
precocemente das demais espécies pelo soerguimento dos Andes. Dentre as quatro
espécies cisandinas, G. leucomystax compartilha ao menos uma característica com G.
pleei luetkeni que não está presente nas outras duas espécies do grupo (lobos
distintamente desenvolvidos). Por outro lado, essa mesma espécie compartilha com G.
vanzoi e G. “speciosus” a presença de franjas na face interna dos lobos, ausentes em G.
pleei luetkeni. Uma hipótese razoável para explicar esse cenário seria assumir as
características hemipenianas acima como plesiomórficas para esse grupo de espécies e
com a perda secundária dos lobos desenvolvidos em um clado que reuniria G. vanzoi e
G. “speciosus” e, da mesma forma, a perda das franjas na face interna dos lobos em um
grupo-irmão, aqui representado por G. pleei luetkeni.
Micrablepharus (Pranchas 131 e 132)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 2 – Micrablepharus atticolus; M. maximiliani.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (2 ESPÉCIES): Micrablepharus atticolus (MZUSP 81200; 95250;
95265; 91882), M. maximiliani (ESTR 1368; 2204; CGERV 101; MTR 17347; 17392; PHV
2136; 2137; 2188)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1995) ilustra e comenta sobre algumas características
do hemipênis do hemipênis de Micrablepharus maximiliani.
Os hemipênis das duas espécies conhecidas para o gênero Micrablepharus são
bastante semelhantes. Apresentam órgãos em forma de “Y”, com lobos bastante
desenvolvidos, destacados de corpo e com uma região distal distintamente capitulada por
uma constrição em todo o entorno. Cada um dos lobos apresenta um apêndice carnoso
na face medial dos lobos que é ornamentada por dobras com pequenas papilas nas
bordas distais. O sulco espermático é profundo e estreito, corre reto por toda a extensão
do corpo hemipeniano até a região da forquilha lobular, onde é dividido em dois ramos
que correm pela face medial dos lobos e se deslocam gradativamente em direção à face
assulcada, contornando dorsalmente o apêndice carnoso presente na face medial dos
lobos e terminando no ápice lobular, em uma área repleta de vilosidades que terminam
nas dobras apicais papiladas. Os lobos dos espécimes de Micrablepharus maximiliani
(Prancha 132) são proporcionalmente mais longos do que os lobos de M. atticolus
(Prancha 131) e o apêndice carnoso na face medial dos lobos é maior na primeira
espécie e mais globoso e reduzido na segunda. Com exceção do apêndice carnoso
88
medial, em ambas as espécies a região mais distal dos lobos é nua em quase toda a
área, enquanto a região mais proximal apresenta algumas franjas contínuas às presentes
no corpo hemipeniano, não ultrapassando cinco franjas nos espécimes de M. atticolus e
com pelo menos 10 franjas nos espécimes de M. maximiliani.
O corpo hemipeniano é quase todo ornamentado por franjas transversais, com
exceção do quarto mais proximal do órgão e do par de faixas que margeiam o sulco
espermático, que não apresentam nenhuma ornamentação. Os espécimes de
Micrablepharus maximiliani apresentam entre 25 e 30 franjas ornamentando o corpo
hemipeniano e a base dos lobos, sendo das franjas mais proximais até as que
antecedem imediatamente a forquilha lobular com formato de chevrão com o vértice
direcionado distalmente. A partir da região da forquilha lobular os lobos são circundados
por franjas transversais separadas pelo espaço entre os lobos. Já os espécimes de M.
atticolus apresentam entre 16 e 20 franjas, com sinuosidades nas laterais e na face
assulcada, mas sem a estruturação em forma de chevrão. Apenas a região mais proximal
do lobo apresenta algumas poucas franjas circundando-o, seguidas por algumas dobras
de tecido antes da região apical.
Nothobachia (Prancha 133)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Nothobachia ablephara.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Nothobachia ablephara (MZUSP 70275; 71522;
71528).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1995) ilustra e comenta sobre algumas características
do hemipênis do hemipênis de Notobachia ablephara (1995).
Hemipênis cilíndrico e unilobado, apesar de apresentar estruturas pares no ápice
que remetem a vestígios de lobos. O lobo não é destacado do corpo hemipeniano e nem
apresenta capitulação, sendo difícil estabelecer o limite com o corpo hemipeniano. O
sulco espermático é reto e moderadamente profundo ao longo de todo o corpo
hemipeniano, se abrindo em um “V” na região mais distal do órgão, sem a divisão em
dois ramos observada na maioria dos gêneros da família. O corpo hemipeniano é
ornamentado por dois agrupamentos de franjas carnosas em cada lateral do órgão, todas
com a extremidade aguda e ornamentada por espinhos calcificados, apesar de em alguns
espécimes essas estruturas não corarem pelo Vermelho de Alizarina. Apesar de ambos
os grupos estarem nas laterais do órgão, um deles é marginal à face sulcada, que é
praticamente toda ocupada duas faixas nuas de cada lado do sulco espermático; o outro
grupo de franjas ocupa parcialmente as laterais e a maior parte da face assulcada. O
grupo que margeia a face sulcada é formado por 10-11 franjas, sendo as mais proximais
89
levemente maiores do que as mais distais. O outro grupo é formado por dez pares de
franjas, sendo apenas o primeiro localizado nas laterais do órgão. O segundo par, apesar
de ainda separado, já está deslocado para a região central da face assulcada. O terceiro
até o quinto par de franjas estão em contato, formando estruturas com a forma grosseira
de chevrão com o vértice voltado para a base do órgão, cada um deles ornamentado
pelos dois espinhos de cada uma das franjas. A partir daí, as franjas voltam a se
organizarem em pares separados e centralizados na face assulcada, progressivamente
mais afastados um do outro até a região lobular. O ápice da região lobular é ornamentado
por duas franjas do corpo modificadas em estruturas apicais lanciformes, passando a
falsa impressão de existência de dois lobos. Na região central de cada lateral existe uma
região sem ornamentação que separa os dois grupos de franjas.
Procellosaurinus (Prancha 134)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 2 – Procellosaurinus erythrocercus, P. tetradactylus.
ESPÉCIMES EXAMINADOS: (2 ESPÉCIES) Procellosaurinus erythrocercus (MTR 18028); P.
tetradactylus (MZUSP 91912).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1991; 1995) ilustra o hemipênis de Procellosaurinus
erythrocercus e relata que o órgão é idêntico ao de P. tetradactylus.
Como relatado por Rodrigues (1991) os hemipênis das duas espécies não
apresentam diferenças significativas. Neste trabalho só está ilustrado o hemipênis de
Procellosaurinus erythrocercus (Prancha 134), mas a descrição refere-se aos hemipênis
das duas espécies. O órgão é alongado, com dois lobos reduzidos (parcialmente
evertidos) com um apêndice apical lanciforme. O sulco espermático é reto e raso ao
longo do corpo hemipeniano e termina na região da forquilha lobular e aparentemente
não se divide em dois ramos como na maior parte dos gêneros da família, terminando na
região entre os lobos. O corpo hemipeniano não é ornamentado em sua maior parte,
apresentando oito franjas diagonais e nuas apenas na região mais distal do corpo e na
base dos lobos. Essas franjas partem das margens da face sulcada do órgão em direção
à face assulcada cruzando as laterais. As três franjas mais proximais tocam-se na região
central da face assulcada formando um “V” invertido, as demais franjas estão restritas
aos lobos e circundando-os quase, completamente. Os dois terços mais basais do
hemipênis são completamente nus. Nenhuma estrutura calcificada foi observada nos
hemipênis analisados, mesmo depois da imersão em Vermelho de Alizarina.
Os hemipênis analisados durante esse trabalho diferem em alguns aspectos do
órgão ilustrado por Rodrigues (1991). Aparentemente o órgão ilustrado estava melhor
evertido do que os preparados para esse trabalho, o que permitiu uma melhor
90
visualização das estruras lobulares. Talvez devido à eversão completa do órgão, o
hemipênis ilustrado por Rodrigues (1991) apresenta a forma grosseira de “T”, enquanto
os órgãos disponíveis para a análise se assemelham mais a um “Y”. Outra característica
evidente na ilustração e não observada nos espécimes analisados é a presença de um
par de dobras formando duas abas laterais na região mediana do órgão, o que pode
representar artefatos de preparação em algum dos espécimes envolvidos ou alguma
variação intraespecífica.
Psilophthalmus (Prancha 135)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Psilophthalmus paeminosus
ESPÉCIMES EXAMINADOS: (1 ESPÉCIE) Psilophthalmus paeminosus (ACG 78; MTR 11169)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1995) ilustra e comenta sobre algumas características
do hemipênis do hemipênis de Psilophthalmus paeminosus.
Hemipênis com a base mais estreita do que o ápice do corpo hemipeniano, com
dois lobos desenvolvidos conferindo o formato de “Y” ao órgão. Sulco espermático amplo
e raso que corre reto ao longo de todo o corpo hemipeniano e se divide na região da
forquilha lobular em dois ramos que correm na face medial de cada lobo. Cada lobo é
ornamentado no ápice por duas pequenas projeções, entre as quais o sulco espermático
termina.
O corpo hemipeniano é ornamentado por, pelo menos, cinco franjas visíveis nas
laterais do hemipênis que se estendem e se tocam na região central da face assulcada,
formando um “V’” invertido. Seis dessas franjas também estão presentes na região dos
lobos, partindo desde as laterais até a face assulcada, totalizando 11 franjas visíveis
distribuídas pelos dois terços apicais do hemipênis. No terço mais proximal do órgão as
franjas não são visíveis. Espinhos calcificados alinhados longitudinalmente ornamentam
as regiões marginais das faces sulcada e assulcada desde a base até os lobos do órgão.
Na região onde as franjas estão presentes os espinhos estão associados a estas
estruturas. No entanto, os espinhos se estendem até a região da base do órgão, onde
não ocorrem franjas evidentes. As fileiras de espinhos que margeiam a face assulcada
apresentam uma leve curvatura proximal em direção ao centro da face, assumindo
depois uma nova curvatura centrífuga, mais intensa e em direção à lateral do órgão,
adquirindo assim a forma grosseira de um “S”. Já as fileiras que margeiam a face sulcada
apresentam curvaturas mais intensas. De forma semelhante ao descrito anteriormente,
na face sulcada a curvatura mais proximal é direcionada para o centro da face,
apresentando uma curvatura centrífuga, em direção às laterais subseqüente, seguida por
uma nova curvatura em direção à face sulcada, fazendo com que os seis espinhos mais
91
apicais ocupem a face sulcada dos lobos. A face sulcada apresenta 19 espinhos,
margeando a face assulcada existem 16 espinhos de cada lado.
Scriptosaura (Prancha 136)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Scriptosaura catimbau.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Scriptosaura catimbau (MTR 15400)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Hemipênis de formato globoso e unilobado, apesar de apresentar duas pequenas
protuberâncias no ápice lobular que remetem a vestígios de lobos. O sulco espermático é
amplo e raso, correndo reto ao longo de todo o corpo hemipeniano e se tornando mais
amplo, abrindo em um “V” na região da base do lóbulo, sem a divisão sulcar em dois
ramos como é comum na maior parte das espécies da família. O corpo hemipeniano é
ornamentado na face sulcada por cerca de 10 franjas da região medial até a base do lobo
e por 12 franjas que se estendem desde o terço mais proximal do órgão também até a
base do lobo na face assulcada. Margeando o sulco espermático existem duas estruturas
espessas formando um lábio marginal. Na face assulcada existe uma ampla área nua
separando os dois grupos de franjas que ornamentam as margens dessa face. Em
ambas as faces as franjas se posicionam marginalmente e cada uma é ornamentada por
um espinho laminar calcificado, que aumenta de tamanho progressivamente da base em
direção à região lobular. As seis franjas mais distais da face sulcada e da face assulcada
se estendem em direção às laterais do órgão e se fusionam de forma desordenada nessa
região.
Tretioscincus (Pranchas 137 a 139)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 3 – Tretioscincus agilis; T. bifasciatus; T. oriximinensis.
ESPÉCIMES EXAMINADOS: (3 ESPÉCIES) Tretioscincus agilis (MZUSP 72950); T. bifasciatus
kugleri (USNM 165607); T. oriximinensis (MZUSP 35241; 35246; 78128; 78316); T. cf.
oriximinensis (USNM 562672)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1995) ilustra e comenta sobre algumas características
do hemipênis do hemipênis de Tretioscincus agilis.
As três espécies do gênero apresentam hemipênis com formatos bastante
diferentes entre si, variando entre um morfotipo globoso (Tretioscincus bifasciatus kugleri
– Prancha 138) e outro mais alongado (T. oriximinensis – Prancha 139), com T. agilis
(Prancha 137) apresentando um formato intermediário entre o observado nos dois táxons
anteriores. Os órgãos dos três táxons apresentam dois lobos desenvolvidos e destacados
do corpo hemipeniano, com capitulação evidente em T. bifasciatus kugleri e T.
92
oriximinensis e sem capitulação em T. agilis. Apresentam o sulco espermático reto ao
longo de todo corpo hemipeniano, dividindo-se em dois ramos na região da forquilha
lobular, com cada um dos ramos correndo pela face medial dos lobos até o ápice. O
corpo hemipeniano é ornamentado por franjas transversais sinuosas que, em sua maior
extensão, são nuas. Entretanto, essas franjas apresentam espinhos e/ou placas
calcificadas ornamentando regiões isoladas em número e posição variável entre os três
táxons.
O espécime analisado de Tretioscincus agilis apresenta o corpo hemipeniano com
a região proximal mais estreita do que a distal e os dois lobos bastante separados um do
outro, assumindo a forma grosseira de “Y”. Os lobos são ornamentados por duas dobras
apicais e por um par de apêndices em forma laminar que se projeta ventralmente partindo
da faixa nua que margeia o sulco espermático. As franjas, que nessa espécie
ornamentam de forma contínua o corpo hemipeniano e os dois lobos, estão divididas em
dois grupos separados por uma área nua longitudinal que ocupa as duas laterais do
hemipênis. O grupo que ornamenta a face sulcada é composto por 23 franjas que partem
das laterais do órgão e, por serem mais curtas na região proximal do hemipênis,
margeiam uma estreita faixa nua paralela à região do sulco espermático apenas a partir
da metade do órgão e até os lobos. Nas extremidades laterais dessas franjas existem
estruturas calcificadas em forma de espinhos ornamentando as franjas mais proximais.
Cada uma dessas estruturas se alarga progressivamente em sentido distal passando a
lâminas mais amplas, ausentes apenas nas duas franjas mais distais. A face assulcada é
ornamentada por 21 franjas organizadas em duas diagonais com sentidos opostos que
aumentam progressivamente de tamanho desde o terço proximal do órgão até a base
dos apêndices apicais dos lobos. Desde a franja mais proximal até atingirem a região
lobular as duas diagonais se encontram na região sagital da face assulcada assumindo a
forma de um “V” invertido. Na região dos lobos as franjas são organizadas em diagonais
isoladas. Nenhuma das franjas diagonais da face assulcada apresenta estruturas
calcificadas que, nessa face do órgão, estão restritas a dois pares de espinhos isolados
na região mais proximal do hemipênis.
O espécime de Tretioscincus bifasciatus kugleri apresenta o hemipênis com o
formato mais globoso entre os táxons analisados. Diferente da espécie anterior, os dois
lobos de T. b. kugleri são paralelos e bastante próximos entre si, com contato entre os
dois ápices lobulares. Os dois lobos são nus lateralmente e apresentam franjas papiladas
ornamentando o ápice, além de apresentarem uma leve capitulação nas laterais e face
assulcada. Os ramos do sulco espermático correm nas faces internas dos lobos e, devido
à proximidade entre as estruturas, aparentemente entram em contato durante a cópula
formando um canal único que se abre no ápice dos lobos, entre as franjas papiladas que
93
ornamentam essa região. O corpo hemipeniano é ornamentado por 15 franjas
transversais com formato sinuoso que partem de uma margem do sulco espermático à
outra, cruzando as laterais e a face assulcada do hemipênis. Na região central da face
assulcada essas formam uma estrutura em forma de “W” entre a sexta e a décima-
primeira franjas. Nessas cinco franjas os vértices laterais (inferiores) do “W” são
ornamentados por estruturas calcificadas em forma de lâmina isoladas. Na face sulcada
as franjas se estendem até as duas faixas nuas, estreitas e paralelas ao sulco
espermático. As extremidades das franjas que margeiam o sulco espermático também
são ornamentadas por estruturas calcificadas em forma de lâmina. As franjas mais
proximais apresentam estruturas simples e mais estreitas, que se ampliam até a quinta
franja. A partir da sexta franja as lâminas calcificadas se dividem em duas séries: uma
delas se mantém paralela ao sulco espermático, enquanto a outra se curva de forma
gradual em direção à lateral do órgão. As duas franjas mais distais no corpo
hemipeniano, na base dos lobos, não apresentam vestígios de estruturas calcificadas.
Os espécimes de Tretioscincus oriximinensis analisados apresentam um
hemipênis bastante alongado, com os lobos muito próximos entre si e com as faces
mediais quase que completamente em contato. Devido a esse contato entre os lobos e
de forma semelhante ao observado em T. bifasciatus kugleri, os dois ramos do sulco
espermático estão alinhados, provavelmente formando um canal único para o sêmen
durante a cópula. Os lobos são nus em sua maior parte, ornamentados por franjas
papiladas apenas no ápice, aonde o sulco espermático termina. O corpo hemipeniano é
ornamentado por 24-25 franjas transversais que se iniciam bastante curtas, restritas às
laterais do terço mais proximal do hemipênis, aumentando gradativamente de tamanho e
passando a partir da metade do órgão a franjas contínuas e sinuosas que cruzam as
laterais e a face assulcada do hemipênis, partindo de uma margem a outra das áreas
nuas paralelas ao sulco espermático. As franjas mais proximais são ornamentadas por
espinhos pequenos e calcificados, organizados em fileira única até aproximadamente a
décima franja. A partir daí, as fileiras de espinhos tornam-se mais largas até,
aproximadamente, a vigésima franja estando ausentes nas 4-6 franjas mais distais,
totalizando 13-20 espinhos nessa fileira de espinhos. Entre a nona e vigésima-quarta
franjas existe uma segunda fileira de estruturas calcificadas, localizada exclusivamente
nas laterais do hemipênis e formada por uma lâmina que se inicia mais estreita e com
uma extremidade aguda em forma de espinho nas franjas mais proximais, passando a
estruturas mais largas com duas extremidades agudas em direção aos lobos. Nas 3-4
franjas mais distais as estruturas voltam a ser mais estreitas e com apenas uma
extremidade aguda. O terço mais proximal do hemipênis é completamente nu, não
apresentando franjas ou estruturas calcificadas. O espécime de T. oriximinensis de
94
Missão Catrimari (RR) apresenta um número reduzido de espinhos na fileira que margeia
o sulco espermático (13, contra 18-20 nos demais espécimes) além de apresentar um
formato levemente mais globoso do que o observado nos demais espécimes. Essas
características na morfologia do hemipênis somadas às características de folidose
apontadas por Ávila-Pires (1995) podem indicar a existência de uma outra espécie a fim
de T. oriximinensis no noroeste da América do Sul (Venezuela e Roraima), como já
sugerido por Ávila-Pires (1995).
Apesar dos hemipênis das três espécies de Tretioscincus apresentarem formatos
bastante distintos, diversas características são compartilhadas entre pelo menos dois dos
táxons analisados. Enquanto T. bifasciatus kugleri e T. oriximinensis apresentam as
franjas que ornamentam o corpo hemipeniano organizadas transversalmente e cruzando
ambas as laterais e a face assulcada do hemipênis sem interrupções, T. agilis apresenta
essas franjas organizadas em diagonais na face assulcada e transversais na sulcada,
além de apresentar amplas áreas nuas nas laterais do órgão separando as franjas
presentes na face sulcada e assulcada. Os lobos alinhados e com as faces mediais em
contato também são características presentes em T. bifasciatus kugleri e T. oriximinensis
e ausentes em T. agilis. Por outro lado, a presença de uma prega carnosa que se origina
da faixa nua que margeia o sulco hemipeniano, na base da face sulcada dos lobos, é
compartilhada por T. agilis e T. oriximinensis estando ausente em T. bifasciatus kugleri. A
presença de características compartilhadas por duas das três espécies sem a existência
de um padrão consistente também foi registrado por Ávila-Pires (1995) em relação aos
caracteres folidóticos. A autora sugere que isso pode estar relacionado à variação
geográfica ou aleatória, entrento a ocorrência dessa variação em vários complexos
morfológicos pode sugerir a existência de mais espécies sob cada um dos nomes, o que
pode estar dificultando a compreensão das relações filogenéticas entre os táxons
incluídos no gênero. Adicionalmente, Ávila-Pires (1995) afirma que T. agilis parece ser a
espécie mais distinta dentre as três do gênero, o que concorda com a morfologia
hemipeniana uma vez que a forma e o tipo de ornamentação dessa espécie contrastam
fortemente com o observado nas outras duas.
Vanzosaura (Prancha 140)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Vanzosaura rubricauda
ESPÉCIMES EXAMINADOS: (1 ESPÉCIE) Vanzosaura rubricauda (MTR 18040; 18042;
MZUSP 79141; 91912; PHV 04; 20; 2173)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1991; 1995) descreve e ilustra o hemipênis da
espécie.
95
Hemipênis cilíndrico e alongado, com dois lobos pequenos e destacados do corpo
hemipeniano, levemente capitulados por uma pequena constrição na base dos lobos.
Lobos nus, sem apêndices ou outra ornamentação. Na região proximal da face sulcada
de cada lobo existe uma estrutura carnosa arredondada levemente curvada para a base
do órgão. Sulco espermático é reto e raso ao longo de todo o corpo hemipeniano, dividido
em dois ramos pela existência de uma pequena prega carnosa na região da forquilha
lobular. Cada um desses ramos é ainda mais raso do que o sulco principal e correm na
região medial dos lobos, levemente deslocados para a face sulcada.
O corpo hemipeniano é ornamentado apenas no seu terço distal por oito a nove
franjas que se estendem de, pelo menos, uma das margens da face sulcada até a outra,
cruzando as laterais e a face assulcada. Nesse trecho entre as laterais as franjas
assumem a forma de “W”, com o vértice central na região mediana da face assulcada e
os vértices laterais entre a margem da face assulcada e as laterais do órgão. As quatro
franjas mais proximais se estendem além das margens da face sulcada, atingindo a
região do sulco espermático. A região que corresponde aos dois terços mais proximais do
corpo hemipeniano é totalmente nua, sem franjas ou qualquer outra estrutura. Em
nenhum dos espécimes foi identificada estruturas calcificadas nas franjas ou em qualquer
outra região do órgão.
A morfologia dos órgãos analisados concorda com a descrição e ilustração do
hemipênis de Vanzosaura rubricauda feita por Rodrigues (1991), com a única exceção de
que o autor verifica a existência de séries de 10-12 franjas ornamentando o órgão,
enquanto a amostra analisada aqui apresentou entre 8-9 franjas.
Tribo Heterodactylini (sensu Rodrigues et al., 2009a) (Pranchas 141 a 145)
Caparaonia (Prancha 141)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Caparaonia itaiquara.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Caparaonia itaiquara (MZUSP 96092 - parátipo).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues et al. (2009a) descrevem brevemente o hemipênis do
holótipo da espécie in situ, parcialmente evertido e sem nenhum procedimento de
preparação ou coloração.
Hemipênis com corpo globoso, bilobado, com lobos pequenos, destacados do
corpo hemipeniano por uma constrição lateral, não capitulados, com de cerca de um
terço do comprimento total do órgão e apresentando um pequeno apêndice apical com
extremidade aguda.
96
A face sulcada do corpo hemipeniano é completamente nua, com duas faixas
largas e não ornamentadas, paralelas ao sulco espermático. Nessa face o corpo
hemipeniano é claramente separado da região lobular por uma conspícua constrição nas
laterais, aproximadamente na altura do segundo terço do comprimento total do órgão. Na
região dos lobos, ainda na face sulcada, existe uma prega que contorna as margens e
invade a região mais medial dos lobos. O sulco espermático é reto e simples em toda a
extensão do corpo hemipeniano se dividindo em dois ramos exatamente no ponto onde
ocorre a constrição lateral que delimita os lobos. A partir desse ponto, os ramos adquirem
uma direção centrífuga, com cada um deles correndo para um dos lobos pela face
medial, levemente deslocado para a face sulcada e terminando na extremidade distal dos
apêndices apicais. Na descrição do hemipênis do holótipo de C. itaiquara, Rodrigues et
al. (2009a) descrevem o sulco espermático como simples (sem divisão), provavelmente
devido ao fato do órgão estar apenas parcialmente evertido, o que impossibilitou a
visualização da divisão em dois ramos.
A face assulcada do órgão é ornamentada por 18 franjas transversais sem a
presença de nenhum espinho ou espícula calcificada. As três franjas mais proximais são
menores do que as demais, restritas a face assulcada e interrompidas por uma área nua
central dividindo a franja em duas porções. Entre a quarta e a décima-primeira as franjas
passam a apresentar forma de chevrão, não interrompidas pela área nua central e
mantendo-se contínuas de uma lateral à outra do órgão. Essas oito franjas apresentam
as extremidades laterais em forma de foice, mais espessas do que o restante da franja,
localizadas na região marginal da face sulcada do órgão. As franjas subseqüentes estão
restritas à face assulcada dos lobos e passam a apresentar uma forma de chevrão
menos acentuada do que as franjas presentes no corpo hemipeniano.
Colobodactylus (Pranchas 142 e 143)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 2 – Colobodactylus dalcyanus, C. taunayi.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (2 ESPÉCIES): Colobodactylus dalcyanus (MZUSP 95596; 95597;
95600), C. taunayi (MZUSP 4703; 91446; 91447).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Os hemipênis das duas espécies do gênero são alongados, grosseiramente
cilíndricos, com lobos com cerca de um terço do tamanho total do órgão, não destacados
do corpo hemipeniano e apresentando um pequeno apêndice apical. Em C. dalcyanus os
lobos são mais arredondados e com capitulação evidente causada por uma constrição
lateral na base dos lobos.
97
O sulco espermático é reto em toda a extensão do corpo hemipeniano e se divide
no terço distal do corpo hemipeniano. Em Colobodactylus taunayi (Prancha 143) os dois
ramos do sulco assumem direção centrífuga logo após a divisão, posicionando-se na face
medial dos lobos e correndo por toda a extensão destes até terminarem no ápice dos
apêndices lobulares. Já em C. dalcyanus (Prancha 142), os ramos do sulco espermático
correm pela face sulcada dos lobos e, ao atingirem a região dos apêndices lobulares,
assumem direção centrífuga se deslocando para as laterais dos apêndices até terminar
na região apical destas estruturas. O sulco espermático em C. dalcyanus é mais profundo
do que o observado nos espécimes de C. taunayi.
As duas espécies apresentam a face sulcada nua; em Colobodactylus taunayi
essa face é mais ampla do que nos espécimes de C. dalcyanus, onde a face sulcada está
restrita a duas faixas não ornamentadas que margeiam o sulco espermático.
A face assulcada dos espécimes de Colobodactylus taunayi é ornamentada por
cerca de 30 franjas diagonais que, com exceção das mais distais, estão separadas em
dois grupos por uma prega longitudinal na região mediana dessa face. Cada uma dessas
franjas possui apenas um espinho calcificado nas extremidades laterais, sendo a
calcificação dessas estruturas variáveis dentre os espécimes analisados. Na região distal
do corpo hemipeniano essas franjas diagonais tornam-se mais curtas e não atingem as
laterais do órgão, interrompidas por um discreto sulco capitular que delimita os lobos na
face assulcada. Na face sulcada não existe capitulação evidente e os lobos apresentam
duas pregas diagonais na região médio-proximal.
Já os espécimes de Colobodactylus dalcyanus apresentam na face assulcada 25
franjas transversais sem espinhos ou espículas, contínuas e sem a presença da prega
longitudinal observada em C. taunayi. As 12 franjas mais proximais partem desde de uma
das margens da faixa nua paralela ao sulco espermático e cruzam toda a face assulcada
até a outra margem. As franjas subseqüentes são mais curtas e estão restritas à face
assulcada, já que nessa região as laterais do órgão estão ocupadas pelos lobos, que não
são ornamentados por franjas.
Heterodactylus (Pranchas 144 e 145)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 3 – Heterodactylus imbricatus, H. lundii; H. septentrionalis
ESPÉCIMES EXAMINADOS (2 ESPÉCIES): Heterodactylus imbricatus (MD 3405; 3420), H.
lundii (AMNH 131871; MZUSP 7648; 57487)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Hemipênis das duas espécies disponíveis são distintos em diversos aspectos e
serão descritos separadamente:
98
Os espécimes de Heterodactylus imbricatus (Prancha 144) apresentam o
hemipênis cilíndrico e alongado, com uma constrição evidente no terço mais proximal do
corpo, voltando a expandir a partir desse ponto assumindo uma forma elipsóide.
Apresentam dois lobos reduzidos (cerca de um décimo da extensão total do órgão),
destacados do corpo hemipeniano, levemente capitulados e ornamentados por pequenos
apêndices apicais.
A face sulcada do hemipênis é completamente nua em toda a sua extensão,
desde a base até a região lobular. O sulco espermático é reto em toda a extensão do
corpo hemipeniano, iniciando-se mais amplo no terço proximal e tornando-se mais
estreito nos dois terços subseqüentes. A divisão do sulco é tênue e deslocada para a
região mais distal do órgão, na região da forquilha lobular. Após a divisão, os ramos do
sulco assumem uma posição levemente deslocada para as faces internas dos lobos,
terminando no ápice dos mesmos, entre os apêndices apicais.
A face assulcada do órgão é ornamentada por 16 franjas diagonais que se iniciam
a partir da constrição proximal do órgão e se estendem até a base dos lobos. As dez
primeiras franjas, a partir da mais proximal, apresentam forma de chevrão. Após a
décima-primeira franja o formato de chevrão é atenuado assumindo então a forma de
meia-lua voltada para a base do órgão. As franjas entre a décima-segunda e a décima-
quinta deixam de ser contínuas e apresentam sobreposição de dois ramos laterais ao
invés do contato mediano observado nas demais. A franja mais distal está separada em
dois ramos sem sobreposição, na base de cada um dos lobos. Um dos espécimes
analisados (MD 3405) apresenta espinhos calcificados e evidentes nas extremidades da
quinta a oitava franjas. Essa condição não é clara no outro espécime provavelmente por
diferenças na conservação do material que pode alterar a afinidade das estruturas
calcificadas pelo vermelho de Alizarina. As laterais do órgão também são nuas, em um
contínuo com a face sulcada. Uma faixa pigmentada em preto circundando a região logo
abaixo da franja mais proximal e acima da constrição do primeiro terço do corpo está
presente desde uma lateral até a outra, cruzando toda a face assulcada nessa altura em
pelo menos um espécime (MD 3405).
Dois dos três espécimes de Heterodactylus lundii (Prancha 145) não puderam ser
adequadamente preparados podendo ser verificadas apenas características mais gerais.
A maior parte da descrição está baseada no espécime AMNH 131871. Os espécimes
analisados também apresentam hemipênis cilíndrico e alongado. A região lobular é
expandida lateralmente, apresenta dois vestígios de lobos não destacados do corpo
hemipeniano e sem capitulação. O ápice da região lobular é delimitado por uma prega
que circula toda a região de uma margem à outra do sulco espermático. O sulco
espermático é amplo e raso ao longo de todo o corpo hemipeniano e não apresenta
99
divisão clara, mantendo-se reto e se ampliando bastante na região lobular. A face
sulcada do hemipênis é nua, com uma pequena prega transversal anterior a região
lobular. Na região proximal dessa face, margeando apenas um dos lados do sulco
espermático, existe uma pequena projeção carnosa medial.
A face assulcada do órgão é nua na metade mais proximal do órgão, a partir daí
sendo ornamentado por 13-14 franjas em forma de chevrão que aumentam
progressivamente de tamanho em direção à região lobular do hemipênis. Na região
lobular as estruturas em chevrão se desfazem e a face assulcada é ornamentada por 5-6
franjas diagonais que se estendem até a prega que circunda o ápice da região lobular.
Dentre as franjas com forma de chevrão, apenas as três mais proximais não se estendem
até as laterais do órgão, sendo a nona franja a mais extensa atingindo a margem da face
sulcada. Nenhuma das franjas ou qualquer outra parte do hemipênis dos espécimes de
Heterodactylus lundii apresenta espinhos ou estruturas calcificadas.
Tribo Iphisiini (sensu Rodrigues et al., 2009a) (Pranchas 146 a 155)
Acratosaura (Prancha 146)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 2 – Acratosaura mentalis, A. spinosa.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Acratosaura mentalis (MZUSP 79743).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues (1995) ilustra e comenta sobre algumas características
do hemipênis do hemipênis de Acratosaura mentalis.
A descrição da morfologia hemipeniana do gênero se restringe à de Acratosaura
mentalis (Prancha 146), uma vez que A. spinosa, descrita recentemente (Rodrigues et al.,
2009b), só é conhecida pela série tipo, sendo o holótipo o único macho conhecido.
Corpo hemipeniano globoso, em forma de coração, dois lobos pequenos com,
aproximadamente, um quarto do tamanho total do órgão. As faces sulcada e assulcada
do órgão apresentam uma área central sem franjas, margeada por cerca de 30 franjas
ornamentadas por espículas calcificadas (“comb-like spicules”) que se estendem desde
as laterais do órgão e invadem parte de ambas as faces. Essas franjas estão organizadas
transversalmente em dois grupos, um em cada lateral do órgão. Cada um desses grupos
de franja apresenta a área de espículas interrompida por uma faixa longitudinal na região
mediana das laterais que divide as franjas em duas colunas com espículas. A coluna que
se estende para a face assulcada, apresenta espículas mais desenvolvidas na região
mais proximal do órgão, com uma pequena e gradual diminuição no tamanho das
espículas em direção a região mais distal. A coluna que se estende para a face sulcada
apresenta as franjas proximais mais estreitas, sendo as primeiras formadas por apenas
100
um único espinho, tornando-se mais extensas em direção até a metade do corpo do
hemipênis. A partir dessa região, o comprimento das franjas passa a ser uniformes,
voltando a se encurtar apenas nas franjas mais distais do órgão.
O sulco espermático é relativamente estreito e reto, se dividindo em dois ramos
centrífugos a partir do terço distal do corpo hemipeniano. Ao atingirem a base dos lobos
os dois ramos cruzam a lateral dos lobos em direção à face assulcada, terminando na
região apical dos lobos, deslocados para a face assulcada.
Alexandresaurus (Prancha 147)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Alexandresaurus camacan
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Alexandresaurus camacan (MZUSP 93179; 93187;
93197).
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Rodrigues et al. (2007) fazem uma breve caracterização do
hemipênis do holótipo da espécie in situ (órgão parcialmente evertido e não preparado)
no artigo onde descrevem o táxon.
Corpo hemipeniano alongado, com formato cilíndrico e terminando em dois
pequenos lobos com aproximadamente um quarto do tamanho total do órgão, não
destacados do corpo hemipeniano, com uma leve constrição lateral e ornamentados por
apenas uma prega na face sulcada, que se projeta lateralmente. A face assulcada dos
lobos é ornamentada por outro par de pregas em forma de “U”. O sulco espermático é
reto ao longo de todo o corpo hemipeniano e divide-se em dois ramos por uma prega
carnosa longitudinal na região mais distal do corpo hemipeniano, na região proximal dos
lobos, onde se separam em dois ramos centrífugos formando um “Y”. Após a divisão,
cada um dos ramos corre na face sulcada dos lobos, levemente deslocados para a região
medial dos lobos.
A face assulcada é completamente nua, margeada por cerca de 50 franjas
transversais, ornamentadas por espículas calcificadas, que ocupam toda a lateral e a
maior parte da face assulcada do hemipênis. A face sulcada é composta por uma ampla
área nua que margeia o sulco espermático. Margeando essa área nua, as franjas das
laterais apresentam uma região longitudinal, colunar, onde as espículas estão mais
agrupadas e mais calcificadas quando comparadas às demais espículas adjacentes.
Essa coluna se inicia na base da face assulcada do órgão, com apenas um grande
espinho calcificado por fileira. Essa coluna curva-se em direção a face sulcada e passa
gradativamente a ser composta por um maior número de espículas, pequenas e
organizadas em duplas ou trios de espículas em placas calcificadas contínuas. Essa
coluna apresenta sua maior largura ainda no primeiro terço do corpo hemipeniano, onde
101
é formada por até nove espículas. A partir desse ponto e até a região mais distal do corpo
hemipeniano a coluna de espículas se mantém praticamente reta e sofre uma curvatura
abrupta em direção a face assulcada, na região proximal aos lobos, terminando em
franjas menores e com poucas espículas.
Adjacente a essa coluna de espículas mais destacadas, nas laterais do
hemipênis, as franjas transversais encontram-se recobertas por espinhos simples, mais
esparsos e corados em vermelho mais claro, indicando menor calcificação nessas
estruturas. Na face assulcada as fileiras de espículas estão coradas em vermelho mais
intenso e estão organizadas em um número crescente de espículas por franja da base
em direção aos lobos. Nas três franjas mais proximais da face assulcada ocorre apenas
um único espinho simples ornamentando cada franja. A partir da terceira franja mais
proximal, as fileiras passam a apresentar espinhos cada vez menores, agrupados em
maior número por fileiras, até estarem organizados em fileiras de espículas duplas, triplas
e, eventualmente, até quádruplas na região mediana e mais distal do corpo. Na
extremidade mais distal da face assulcada as franjas afinam-se, com a redução do
número de espículas, até terminar com apenas uma única espícula pequena por fileira,
na região mais proximal dos lobos. No centro da face assulcada existe uma faixa nua e
estreita que parte desde a base do órgão até o ápice, separando a área ornamentada em
dois grupos de franjas, limitados por essa face nua medialmente e pela coluna de
espículas mais calcificadas que margeia a face sulcada lateralmente.
Colobosaura (Prancha 148)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Colobosaura modesta
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Colobosaura modesta (MZUSP 80063; 80080;
88695; 94424)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Hemipênis alongado e cilíndrico, com lobos reduzidos, com aproximadamente um
sexto do comprimento total do órgão, pouco destacados do corpo e não capitulados. Os
lobos também apresentam dobras ornamentando o ápice. O sulco espermático é reto e
simples até a metade do corpo hemipeniano, aonde o sulco é dividido em dois ramos por
uma prega carnosa longitudinal. A partir desse ponto, os dois ramos seguem retos e
paralelos até os lobos, onde correm pela face medial até o ápice, onde se abrem entre as
dobras apicais.
A face sulcada é composta por duas faixas nuas paralelas ao sulco espermático,
que partem desde a base do órgão até os lobos, apresentando uma constrição na região
do terço proximal devido à curvatura das franjas laterais. Essas duas faixas nuas da face
102
sulcada são margeadas por franjas transversais ornamenmtadas por espículas
calcificadas presentes nas laterais do órgão, que partem da região distal do corpo, onde
são mais curtas e apresentam um maior número de espículas do que as franjas mais
proximais. As franjas mais proximais são compostas por um único espinho e curvam-se
gradualmente em direção à face assulcada, seguindo pela porção mais proximal das
laterais do hemipênis até alcançar na base da face assulcada um pequeno agrupamento
de pequenos espinhos dispersos nessa área. Ainda nas laterais do órgão e adjacente a
essas franjas que margeiam a face sulcada ocorre um agrupamento com cerca de 30
franjas com espículas levemente diagonais. A franja de espículas mais distal é também a
que apresenta menores espículas e é a única que invade a face assulcada margeando
parcialmente a base dos lobos. A partir dessa franja e em direção à base do órgão, as
demais passam a apresentar um número crescente de espículas com um aumento
progressivo do tamanho, principalmente nas espículas centrais, que nesse ponto são
distintamente maiores e mais salientes que as marginais. As 12 franjas mais proximais
estão em contato com as adjacentes do agrupamento que margeia a face sulcada e, a
partir desse ponto, vão se separando por uma pequena faixa não ornamentada entre os
dois grupos de espículas.
A face assulcada do órgão é bastante ampla e quase que completamente livre de
franjas e espículas. Essa face é ornamentada apenas por dois grupos de pequenos
espinhos na base do órgão, que estão conectados com as franjas que margeiam as
faixas nuas da face sulcada por uma fileira simples de espinhos na lateral do órgão (ver
acima). Esses dois grupos de espinhos estão separados por uma pequena faixa nua
longitudinal na região sagital da face.
Iphisa (Pranchas 149 a 153)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Iphisa elegans
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Iphisa elegans (AMNH 21294, 56223, 139958;
CORBIDI 2684; INPA 18432, 18445, 18458, 20298, 20302, 20313, 20326, 20331; IRSNB
17069; KU 122173; MHNSM 16718, 29541; MZUSP 8354, 13964, 81634, 82428, 82655,
82662, 82666, 82669, 88464, 100249, 100251, 100253, 100256, 100257, 100258,
100259, 100260; PK 1412, PK 1413, PK 1564; USNM 196107, 538401)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Dixon (1974) apresenta uma fotografia e descreve o hemipênis de
um espécime de Iphisa e. elegans de Moropón, Peru; Nunes et al (submetido – Apêndice
5) descrevem e ilustram cinco diferentes morfotipos de I. elegans e sugerem a existência
de diferentes espécies associadas a esses padrões.
103
A análise dos hemipênis de Iphisa elegans revelou a existência de formas com
características completamente diferentes em aspectos como formato do órgão,
disposição, tamanho e formato das espículas ao longo do corpo hemipeniano, além do
ponto de divisão do sulco espermático em dois ramos. Dentre os diferentes padrões
identificados, os órgãos apresentaram apenas a condição bilobada e a presença de
espículas calcificadas ornamentando o corpo hemipeniano como características comuns.
Foram preparados e analisados hemipênis de 22 localidades distintas e puderam ser
identificados, pelo menos, cinco morfotipos distintos que, devido às grandes diferenças
entre cada um deles, serão descritos separadamente abaixo.
Os espécimes provenientes de Apiacás e Aripuanã (Mato Grosso) e Rio Ampiyacu
(Peru) (Prancha 149) apresentam os hemipênis alongados e delgados, com os corpos
hemipenianos repletos de pequenas espículas calcificadas, principalmente na face
assulcada e laterais. Nas laterais essa área com espículas muitas vezes é interrompida
por uma extensa área nua longitudinal. O sulco espermático corre reto pelo corpo
hemipeniano, se abrindo no terço mais distal deste. Os lobos são curtos e ornamentados
por pequenas dobras papiladas. Os espécimes de Aripuanã e do Rio Ampiyacu
apresentam uma estreita área nua na região central da face assulcada, enquanto os
espécimes de Apiacás apresentam essa região totalmente preenchida por espículas.
Esse morfotipo se assemelha à morfologia do hemipênis de Alexandresaurus camacan
(Prancha 143), outro táxon incluído na tribo Iphisiini.
Já os espécimes de Alto Rio Aripuanã, Interflúvio dos Rios Madeira-Purus, Campo
Catuquira, Campo Tupana, parte dos espécimes de São Sebastião (Rio Abacaxis) e
Igarapé-Açu (Rio Abacaxis) (Amazonas), Juruena (Mato Grosso) e Rio Machado
(Rondônia) (Prancha 150) apresentam o corpo hemipeniano bastante diferente dos
demais morfotipos, com a região mais proximal distintamente mais larga do que o ápice,
proporcionando uma “forma de pêra” ao órgão. Face assulcada e laterais do órgão
ornamentadas por espinhos grandes, organizados em duas fileiras longitudinais que
convergem para a região central da face na maior parte dos espécimes. As únicas
exceções a essa última condição são as populações de Campo Catuquira e Campo
Tupana, nas quais os hemipênis não apresentam os espinhos laterais e a face assulcada
é ornamentada por espinhos dispersos de forma não organizada. Os lobos são
alongados e apresentam dois apêndices terminais digitiformes. O sulco espermático se
divide em dois ramos antes da metade da extensão total do corpo hemipeniano e termina
na região apical dos apêndices lobulares.
Os hemipênis dos espécimes de Manaus e de parte dos espécimes de São
Sebastião - Rio Abacaxis e de Igarapé-Açu - Rio Abacaxis (Amazonas) (Prancha 151)
apresentam os corpos hemipenianos cilíndricos, lobos reduzidos e ornamentados por
104
dobras papiladas, mas sem apêndices lobulares. As laterais são completamente
ornamentadas por franjas com espículas calcificadas e a face assulcada ornamentada
por duas fileiras longitudinais de espinhos simples que assumem a forma grosseira de “S”
na maior parte dos espécimes. O espécime de Manaus apresenta a face assulcada
ornamentada por grupos de espinhos irregularmente dispersos em uma faixa central da
face assulcada.
Um quarto padrão hemipeniano está presente nos espécimes de Igarapé Camaipi,
Rio Maracá (Amapá), UHE Jirau (Rondônia), Paracou, Sinnamary (Guiana Francesa) e
Parque Nacional Kaieteur (Guiana) (Prancha 152). O hemipênis desses espécimes se
assemelham com o descrito anteriormente por também apresentarem o corpo
hemipeniano cilíndrico, lobos reduzidos, ausência dos apêndices lobulares e as laterais
preenchidas por franjas com espículas calcificadas. Entretanto, a face assulcada do
órgão é praticamente nua, ornamentada por apenas duas fileiras de espinhos
longitudinais e paralelas posicionadas sagitalmente. Apenas no espécime do Igarapé
Camaipi essas fileiras se iniciam em um agrupamento de espinhos desorganizado, nos
dois terços proximais do órgão, assumindo a condição descrita anteriormente no terço
distal.
O último padrão de hemipênis reconhecido para Iphisa ocorre nos espécimes de
Rampon e Puerto Libre (Equador), Rio Aguarico, Rio Cenepa, Pagoreni; San Martin;
Distrito Genaro Herrera e Rio Corrientes (Peru) e é o morfotipo que ocorre nos espécimes
diagnosticados como Iphisa elegans soinii (Dixon, 1974) (Prancha 153). Nesses
exemplares o corpo hemipeniano também é cilíndrico e com lobos pequenos. As laterais
do órgão são ornamentadas pelas franjas com espículas calcificadas. A face assulcada é
ornamentada por uma região repleta de pequenos espinhos, que ficam progressivamente
mais numerosos distalmente. Esse morfotipo se assemelha em muitos aspectos à
morfologia hemipeniana de Colobosaura modesta (Prancha 143), outra espécie da tribo
Iphisinii.
Essa grande variação encontrada na morfologia hemipeniana de Iphisa elegans
proporcionou a elaboração de um artigo submetido ao jornal Molecular Phylogentics and
Evolution que, além da comparação das morfologias hemipenianas, analisa sequências
de DNA mitocondrial e nuclear de espécimes das populações discriminadas acima. Os
resultados obtidos indicam que I. elegans, na realidade, representa um complexo de
espécies crípticas diagnosticado, a princípio, pela morfologia hemipeniana e dados
moleculares. Maiores informações e uma discussão mais ampla sobre o tema estão no
Apêndice 5 (Nunes et al, submetido).
105
Stenolepis (Prancha 154)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Stenolepis ridleyi
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Stenolepis ridleyi (MZUSP 45752; 65905)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Órgão com corpo hemipeniano globoso, dois lobos desenvolvidos e destacados
do corpo hemipeniano, com aproximadamente um quarto da extensão total do órgão e
ornamentados por dobras em espiral. O sulco espermático é relativamente estreito,
central e reto até o terço mais distal do corpo hemipeniano, onde se divide tomando uma
direção centrífuga. Ao atingir os lobos, o sulco espermático se mantém centrífugo e
contorna cada lobo próximo à base, assumindo uma direção vertical em direção ao ápice
do lobo já na face assulcada, onde termina.
As faces do órgão apresentam extensas áreas nuas centrais que, na face sulcada,
margeiam o sulco espermático de ambos os lados desde a base até os lobos. As laterais
são ornamentadas por franjas transversais ornamentadas por dois grupos de espículas
calcificadas e dispostos longitudinalmente, presentes de ambos os lados das faixas nuas,
invadindo as margens das faces sulcada e assulcada. Cada um desses grupos é formado
por aproximadamente 30 franjas. O grupo de franjas deslocado para a face sulcada
apresenta espículas calcificadas, de tamanho semelhante, com um aumento gradual do
número de espículas até cerca da metade do corpo, que se mantém até a base lobular. O
grupo de franjas que se estende para a face assulcada do órgão são mais largos e com
espículas mais dispersas, que nas margens são simples e duplas ou triplas (em forma de
tridente) na região central das franjas. De forma semelhante à face sulcada, as fileiras na
face assulcada apresentam menor número de espículas na região proximal e maior
número na região central, se mantendo até a região mais distal do corpo hemipeniano.
Gênero novo (Prancha 155)
ESPÉCIES VÁLIDAS: Nenhuma espécie está formalmente descrita. Existem duas espécies
em descrição por Colli et. al.
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Gênero novo sp.1 (CHUNB 50548, 18738)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
Este novo gênero está em descrição por Colli et al., representados por duas
espécies, ambas com distribuição amazônica. Uma delas registrada no estado de
Rondônia e outra para as margens do Rio Abacaxis (AM), sendo o holótipo o único
macho adulto conhecido para a segunda espécie. Assim, nesse trabalho as informações
quanto à morfologia hemipeniana do gênero se restringem à espécie de Rondônia
(Prancha 155).
106
Os espécimes analisados apresentam corpo hemipeniano grosseiramente
globoso, com uma leve constrição na região mediana e dois lobos pronunciados com
cerca de um terço da extensão total do órgão. Os lobos não apresentam capitulação, são
destacados do corpo hemipeniano e ornamentados por algumas dobras apicais. O sulco
espermático corre reto ao longo de todo o corpo hemipeniano e é dividido em dois ramos
na região da forquilha lobular por uma pequena prega carnosa. Cada um dos ramos corre
pela face medial dos lobos e terminam entre as dobras apicais.
A face sulcada do órgão apresenta duas faixas sem ornamentação que margeiam
o sulco espermático, cada uma delas margeada lateralmente por uma área de espinhos
simples ou séries de espículas calcificadas, organizadas em 45 fileiras transversais que
se estendem desde a base do órgão até aproximadamente os dois terços proximais dos
lobos. As 10 fileiras mais proximais dessa área ornamentada são compostas por
espinhos calcificados simples e grandes, que gradualmente são substituídos por séries
de espículas bicuspidadas, também calcificadas.
As laterais do hemipênis são ornamentadas por cerca de 40 fileiras de espículas,
sendo as mais distais bicuspidadas ou tricuspidadas e as mais proximais mais longas,
maiores e unicuspidadas. As séries de espículas presentes nas laterais são separadas
das presentes na face sulcada por uma estreita faixa longitudinal e sem ornamentação
que parte da base do órgão até os lobos. A região ornamentada da face assulcada do
órgão é separada das 20 fileiras de espículas mais proximais das laterais por outra área
sem ornamentação, ligeiramente curva e ampla medialmente.
A face assulcada do hemipênis apresenta duas áreas ornamentadas separadas
uma da outra por uma faixa nua sagital que parte da região basal do órgão em direção à
forquilha lobular, se bifurcando de forma a acompanhar a face medial do lobo e
circundando o ápice lobular. Essa faixa sagital é mais larga no espécime CHUNB 50548.
As áreas ornamentadas da face assulcada são compostas por cerca de 30 fileiras de
espinhos e/ou espículas calcificadas. Os espinhos que margeiam a faixa nua central são
maiores, em forma de gancho e diminuem de tamanho gradualmente em direção aos
lobos, apresentando uma curvatura centrífuga na região do terço distal do hemipênis. As
espículas do terço distal da face assulcada são bi ou tricuspidadas.
Subfamília Rachisaurinae (sensu Pellegrino et al., 2001) (Prancha 156)
Rachisaurus (Prancha 156)
ESPÉCIES VÁLIDAS: 1 – Rachisaurus brachylepis
ESPÉCIMES EXAMINADOS (1 ESPÉCIE): Rachisaurus brachylepis (MZUSP 78569)
REFERÊNCIAS PRÉVIAS: Não existem.
107
Hemipênis cilíndrico, com dois lobos pequenos destacados do corpo e com uma
leve capitulação na região medial. O ápice lobular é ornamentando por uma franja
semicircular, interrompida na região dos ramos do sulco espermático e levemente mais
alta e destacada nas extremidades, com forma aguda nessa região. O sulco espermático
é reto e raso ao longo de todo o corpo hemipeniano, se dividindo por uma pequena prega
carnosa em dois ramos ainda mais rasos. Cada um desses ramos corre na face medial
dos lobos e terminam na região apical, margeado pelo semicírculo descrito
anteriormente. A face sulcada do órgão é ocupada duas faixas nuas que margeiam o
sulco espermático desde a base até os lobos. Na região mais proximal do órgão e
margeando apenas um dos lados do sulco espermático existe uma projeção globosa da
faixa nua. A face assulcada é quase que totalmente preenchida por aproximadamente 15
franjas transversais e sem ornamentação que ligam uma lateral do hemipênis a outra.
Algumas dessas franjas acabam por se fusionar com a estrutura imediatamente superior
ou inferior, impossibilitando uma quantificação precisa. A região mais distal da face
assulcada do corpo hemipeniano é nua logo antes da forquilha lobular, assim como
ocorre com os dois lobos.
Família Teiidae (Pranchas 157 a 162)
Foram analisados hemipênis de seis espécies representantes das duas
subfamílias atualmente reconhecidas para a família Teiidae (Presch, 1974; 1983) com a
finalidade de fazer comparações com os hemipênis com o grupo de interesse deste
trabalho e formular e discutir hipóteses sobre a polarização e séries de transformação de
alguns caracteres hempenianos com base nas filogenias propostas recentemente para os
gimnoftalmídeos e, na maior parte delas, enraizadas em represetantes teídeos
(Pellegrino et al, 2001; Castoe et al., 2004; Rodrigues et al., 2005; 2007; 2009a).
Uma vez que a morfologia hemipeniana da família Teiidae não é o principal foco
deste trabalho, as descrições dos hemipênis a seguir serão feitas de forma geral, apenas
de forma a possibilitar ao leitor compreender as características da morfologia
hemipeniana que serão utilizadas nas seções seguintes.
Subfamília Teiinae (Pranchas 157 a 160)
ESPÉCIMES EXAMINADOS (4 ESPÉCIES): Ameiva ameiva (sem dados); Cnemidophorus
lemniscatus (MZUSP 18951); Kentropyx calcarata (MZUSP 67665); Teius teyou (AMNH
65221).
108
Subfamília Tupinambinae (Pranchas 161 e 162)
ESPÉCIMES EXAMINADOS (2 ESPÉCIES): Crocodilurus amazonicus (MTR 13231);
Tupinambis teguixin (MTR 19299).
O hemipênis das seis espécies representantes da família Teiidae analisados são
bastante variáveis quanto à forma, mas bastante homogêneos no tipo de ornamentação.
A divisão do táxon em duas subfamílias proposta por Presch (1974; 1983) não parece ser
suportada de forma evidente por caracteres hemipenianos. O corpo hemipeniano dos
seis táxons analisados podem apresentar desde o formato alongado (Ameiva ameiva e
Crocodilurus amazonicus) até a forma globosa (Cnemidophorus lemniscatus e Teius
teyou), passando por um formato intermediário em forma de “Y” (Kentropyx calcarata,
Tupinambis teguixin). O corpo hemipeniano das seis espécies é ornamentado por franjas
transversais nuas, sem vestígios de estruturas calcificadas associadas a elas ou a
qualquer outra parte do órgão. A maior parte das espécies tem órgãos bilobados, mas
nenhum dos espécimes analisados apresentou lobos capitulados ou destacados do
corpo. Os espécimes de Cn. lemniscatus, Te. teyous e Tu. Teguixin apresentam as
franjas que ornamentam o corpo interrompidas por uma ampla área nua na região central
da face assulcada, enquanto A. ameiva e Cr. amazonicus apresentam apenas uma
pequena área não ornamentada entre duas elevações longitudinais bastante conspícuas
na região distal da face assulcada, com as demais franjas contínuas e cruzando toda a
face assulcada do órgão, sendo essa última a condição de todas as franjas de K.
calcarata. O sulco espermático de todas as espécies é reto por todo o corpo hemipeniano
e, com exceção de A. ameiva e K. calcarata, estão divididos em dois ramos na região da
forquilha lobular por uma prega carnosa. Os espécimes de A. ameiva e K. calcarata
apresentam sulcos espermárticos bastante profundos e a prega carnosa não é
visualizada por estar ausente ou devido a eversão incompleta do órgão (K. calcarata). No
espécime de T. teguixin os ramos do sulco espermático correm perpendiculares ao eixo
do hemipênis, assumindo a forma geral de “T” para o sulco. No espécime de K. calcarata,
apesar de estar com os lobos apenas parcialmente evertidos, é possível identificar na
região da base dos lobos pequenas papilas agrupadas na face interna do sulco
espermático, característica até então exclusiva para esse táxon dentro de Teiiodea.
109
4.2 Relações supraespecíficas inferidas através da morfologia hemipeniana
4.2.1 - Reavaliação das propostas existentes com base na morfologia do
hemipênis.
Apesar de diversos trabalhos suportarem o monofiletismo da família
Gymnophthalmidae, bem como seu provável relacionamento com a família Teiidae
(MacLean, 1974; Presch, 1980; Estes, 1983; Lee, 1998; Caldwell, 1999; Pellegrino et al.,
2001; Castoe et al., 2004; Conrad, 2008), alguns estudos relativamente recentes ainda
questionavam essas hipóteses (Harris, 1985; Hoyos, 1998; Myers & Donnelly, 2001).
Dentre as 12 sinapomorfias listadas por Estes et al. (1988) que sustentariam o
monofiletismo de Gymnophtalmidae, a única associada à morfologia hemipeniana se
refere à presença de espinhos calcificados incorporados às franjas que ornamentam o
hemipênis. Este caráter foi questionado por Myers & Donnelly (2001) que ressaltaram
que tais espinhos não estão presentes em alguns táxons da família como Alopoglossus,
Ptychoglossus, Bachia e Adercosaurus; sendo assim, os autores mantêiveram em aberto
o nível de inclusividade deste caráter, que poderia representar uma sinapomorfia de toda
a família com a reversão para a condição primitiva em alguns terminais, ou uma
sinapomorfia de um componente interno à família. Adicionalmente, da forma como foi
definido por Estes et al. (1988) o caráter não representaria a condição encontrada para
alguns táxons das tribos Gymnophthalmini e Heterodactylini, que podem apresentar
espinhos calcificados, mas em muitos casos não associados a franjas bem definidas.
O presente estudo demonstra que estruturas calcificadas, como espículas ou
espinhos, associadas ou não às franjas que ornamentam o corpo hemipeniano estão de
fato presentes na maioria dos táxons de microteídeos e ausentes nas demais famílias de
lagartos para as quais se conhece o órgão reprodutor, incluindo representantes das duas
subfamílias da família Teiidae, o mais provável grupo-irmão de Gymnophthalmidae.
Entretanto, essas estruturas calcificadas também estão ausentes nas espécies
analisadas da família Alopoglossinae, apontada por evidências morfológicas e
moleculares como o grupo mais basal na irradiação da família Gymnophthalmidae
(Harris, 1994; Pellegrino et al., 2001; Castoe et al., 2004; Rodrigues et al., 2005), além de
outros táxons enraizados em clados mais derivados da família, como a subfamília
Rachisaurinae, os ecpleopodíneos Adercosaurus vixadnexus, Amapasaurus
tetradactylus, Ecpleopus gaudichaudii e algumas espécies de Leposoma, o gênero
cercosaurínio Neusticurus, os heterodactilínios Colobodactylus dalcyanus, Caparaonia
itaiquara e Heterodactylus lundii, além de todas as espécies analisadas do gênero
Bachia. Dessa forma, com base nas filogenias atualmente disponíveis, não é possível
determinar se a presença de estruturas calcificadas no hemipênis representa uma
110
sinapomorfia de um clado mais inclusivo, como por exemplo, o formado pela família
Gymnophthalmidae com exceção de Alopoglossinae, com diversas perdas secundárias
dessa condição ou, alternativamente, se essas estruturas calcificadas surgiram pelo
menos três vezes de forma independente dentro da irradiação da família (Figs. 3 e 4).
Portanto a morfologia hemipeniana não apresenta evidências que suportem de
forma inequívoca o monofiletismo da família, que é bem sustentado por evidências
encontradas em outros complexos morfológicos e, principalmente, moleculares
(MacLean, 1974; Presch, 1980; Estes, 1983; Lee, 1998; Caldwell, 1999; Pellegrino et al.,
2001; Castoe et al., 2004; Conrad, 2008).
Figura 3 – Otimização da presença de estruturas calcificadas nos hemipênis da família Gymnophthalmidae baseada em hipótese filogenética recuperada através da análise combinada de DNA mitocondrial e nuclear pelo critério de máxima verossimilhança Gymnophthalmidae (modificado e adaptado de Pellegrino et al., 2001).
111
Figura 4 – Otimização da presença de estruturas calcificadas nos hemipênis da família Gymnophthalmidae baseada em hipótese filogenética recuperada através da análise combinada de DNA mitocondrial e nuclear através de análise bayesiana (modificado e adaptado de Castoe et al., 2004).
A inclusão de Alopoglossus e Ptychoglossus em um grupo natural foi sugerida por
Harris (1994) baseado em evidências morfológicas e reforçada pelas análises
moleculares de Pellegrino et al. (2001) (com a alocação de Ptychoglossus corrigida) e
Castoe et al. (2004), que atribuíram a este grupo o status de subfamília. Por outro lado, a
análise da morfologia hemipeniana não identificou nenhuma característica que possa ser
considerada sinapomórfica da subfamília Alopoglossinae, apesar de franjas circulares e
sem ornamentação estarem presentes na face assulcada e nas laterais dos órgãos de
todas as espécies disponíveis. Entretanto, essa característica também é compartilhada
por gêneros externos à subfamília como os teíneos Ameiva e Kentropyx e também ocorre
em outros táxons basais nas filogenias apresentadas por Pellegrino et al., 2001 e Castoe
et al., 2004 como, por exemplo, Rachisaurus brachylepis. Assim, a presença dessa
condição nos táxons mais basais das filogenias parece representar a retenção de uma
plesiomorfia dentro da irradiação de Teiioidea; e a ausência de espículas nas franjas de
táxons mais derivados nessas filogenias, como o gênero Neusticurus, alguns
heterodactilíneos (Caparaonia itaiquara, Colobodactylus dalcyanus e Heterodactylus
lundii) e grupos de espécies dos gêneros Leposoma e Bachia deve estar relacionada a
perdas secundárias e independentes na irradiação dos gimnoftalmídeos. Entretanto, a
posição do último gênero não está consensualmente estabelecida (Pellegrino et al., 2001;
112
Castoe et al., 2004; Rodrigues et al. 2007), o que pode modificar esse cenário, como será
discutido mais adiante.
Outro agrupamento consensual nas filogenias moleculares da família
Gymnophthalmidae e que também não apresenta características hemipenianas que o
caracterize de forma inequívoca é o clado que agrupa as subfamílias Rachisaurinae e
Gymnophthalminae. Já a subfamília Gymnophthalminae é recuperada como um grupo
natural bem suportado em todas as filogenias (Pellegrino et al., 2001; Castoe et al., 2004;
Rodrigues et al., 2007; 2009a) e são divididos em três clados monofiléticos bem
suportados (Castoe et al., 2004; Rodrigues et al., 2007; 2009a), nomeados como tribos
(Rodrigues et al., 2009a). A tribo Heterodactylini é recuperada como o grupo mais basal
da subfamília e irmão do clado que reúne as tribos Gymnophthalmini e Iphisiini (Castoe et
al., 2004; Rodrigues et al., 2007; 2009a). A primeira tribo é formada por táxons com
hemipênis alongados, ornamentados por franjas totalmente nuas ou ornamentadas por
um espinho em cada extremidade. Três das espécies da tribo Heterodactylini
(Caparaonia itaiquara, Colobodactylus dalcyanus e Heterodactylus lundii) não
apresentam estruturas calcificadas ornamentando o corpo hemipeniano (Pranchas 141,
142 e 145), características verificadas nos teídeos e nos gimnoftalmídeos mais basais.
Entretanto, as outras duas espécies da tribo podem apresentar pequenos espinhos
calcificados nas extremidades das franjas (Colobodactylus taunayi e Heterodactylus
imbricatus – Pranchas 143 e 144). A semelhança entre o formato do corpo hemipeniano e
do tipo de ornamentação de Caparaonia itaiquara e Colobodactylus dalcyanus é notável,
o que pode sugerir o parafiletismo do gênero Colobodactylus em relação à primeira
espécie. A ausência total de estruturas calcificadas no hemipênis de H. lundii, que nunca
teve a posição filogenética testada, poderia também indicar uma relação mais próxima
dessa espécie com Ca. itaiquara e Co. dalcyanus do que com H. imbricatus, que
compartilha a forma do órgão e a presença de espinhos nas extremidades das franjas
com Co. taunayi. Dessa forma, como H. lundii não foi amostrado nas filogenias
disponíveis e Co. dalcyanus e Ca. itaiquara nunca foram amostrados em uma mesma
análise, espera-se que novos estudos morfológicos e moleculares que incluam
representantes desses táxons em uma análise abrangente possam esclarecer essa
incongruência entre a morfologia hemipeniana e o arranjo taxonômico atual para os
gêneros da tribo.
O clado irmão da tribo Heterodactylini reúne duas linhagens, cada uma delas com
hemipênis bastante característicos e que diferem bastante entre si. Uma dessas
linhagens, a tribo Gymnophthalmini, reúne espécies com hemipênis alongados ou
globosos, ornamentados por espinhos isolados ou estruturas filiformes calcificadas que
podem ou não estar associados às franjas transversais. O gênero Gymnophthalmus
113
apresenta hemipênis bastante peculiares, fortemente bilobados e ornamentados por
estruturas filiformes na maior parte das espécies amostradas (com exceção de G.
speciosus da América Central, que apresentam essas estruturas modificadas em lâminas
calcificadas), que parece corroborar o monofiletismo do gênero. A posição de
Gymnophthalmus dentro da tribo Gymnophthalmini é controversa, podendo representar o
grupo-irmão dos demais gimnoftalmínios (Castoe et al., 2004); ou em uma posição mais
derivada dentro da tribo, como o grupo-irmão do clado que reúne Calyptommatus e
Nothobachia, relação que é fortemente suportada na análise combinada de máxima
verossimilhança em Pellegrino et al. (2001) e pelo método bayesiano em Rodrigues et al.
(2009a). Entretanto, a morfologia hemipeniana sugere um cenário contrastante com
ambas as hipóteses, já que a forte bilobação nas espécies de Gymnophthalmus remete a
uma possível relação com o clado que agrupa os gêneros Micrablepharus e
Tretioscincus, o que é reforçado pela presença de estruturas calcificadas ornamentando
as franjas de algumas espécies, característica compartilhada com o último gênero. Já a
relação entre os gêneros Calyptommatus e Nothobachia recuperada na maioria das
árvores apresentadas nos trabalhos de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004)
concordam com os resultados aqui obtidos, uma vez que a morfologia dos hemipênis
desses táxons é bastante semelhante, representada por órgãos unilobados e alongados,
ornamentados por franjas que podem ser mais ou menos conspícuas e associadas a
grandes espinhos com cálcio. Entretanto, a posição de Psilophthalmus paeminosus
enraizado junto a esses dois últimos gêneros em algumas das árvores obtidas por Castoe
et al. (2004) contrasta com morfologia hemipeniana, bastante distinta entre os dois
táxons. Por outro lado, apesar da posição indefinida na análise combinada de genes
nucleares e mitocondriais de Pellegrino et al. (2001), o relacionamento de P. paeminosus
com o gênero Tretioscincus recuperado através da análise da partição de DNA
mitocondrial concorda com a morfologia hemipeniana, através do compartilhamento do
mesmo formato do corpo hemipeniano e da presença de franjas com as extremidades
ornamentadas por estruturas calcificadas nesses táxons.
O clado da tribo Gymnophthalmini que reúne as espécies dos gêneros
Micrablepharus, Procellosaurinus, Tretioscincus e Vanzosaura rubricauda é recuperado
nas análises combinadas de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004), mas a posição
dos terminais varia dentro do clado, dependendo do método de análise utilizado
(parcimônia, máxima verossimilhança ou análise bayesiana). A morfologia hemipeniana
das espécies desse grupo é bastante heterogênea e a caracterização desse grupo com
base apenas nesse complexo morfológico não é possível. Por outro lado, algumas
hipóteses filogenéticas relacionadas a este clado são suportadas pela morfologia do
hemipênis. Esse parece ser o caso do gênero Tretioscincus que, apesar de apresentar
114
uma notável variação no formato do corpo hemipeniano, é o único táxon com espinhos
calcificados ornamentando as franjas do hemipênis, reforçando o monofiletismo do
gênero recuperado e bem suportado em todas as análises dos trabalhos citados. Já os
representantes dos outros três gêneros são ornamentados por franjas sem vestígios de
espinhos ou espículas com cálcio. As duas espécies do gênero Micrablepharus
apresentam órgãos bastante semelhantes e fortemente bilobados, assumindo forma de
Y, enquanto Procellosaurinus erythrocercus e Vanzosaura rubricauda apresentam órgãos
mais alongados, com formato que se assemelha grosseiramente ao observado para
Tretioscincus oriximinensis.
A morfologia do hemipênis da terceira linhagem de gimnoftalmíneos, a tribo
Iphisiini, é caracterizada pela presença de pequenas espículas calcificadas associadas às
franjas que ornamentam o corpo hemipeniano, formando estruturas que se assemelham
aos dentes de um pente, denominadas “comb-like spinules” por diversos autores ao se
referirem principalmente aos hemipênis de cercosauríneos (p. ex. Harris, 1994; Rodrigues
et al., 2005; Myers et al., 2009). A presença dessas estruturas bastante peculiares ocorre
em táxons não relacionados nas filogenias de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al.
(2004), sugerindo que essa característica originou-se em, ao menos, três ocasiões na
irradiação da família (Figs. 5 e 6).
No que se refere às relações intergenéricas dessa tribo, a morfologia dos
hemipênis de Acratosaura mentalis e Stenolepis ridleyi é extremamente semelhante
suportando assim o relacionamento dos dois gêneros como grupos-irmãos (Rodrigues et
al., 2007; 2009a) e concorda com o desmembramento do primeiro táxon do gênero
Colobosaura (Rodrigues et al., 2007). Os hemipênis de Colobosaura modesta e
Alexandresaurus camacan se assemelham bastante com ao menos dois dos morfotipos
identificados sob o nome Iphisa elegans (Nunes et al., submetido – Apêndice 5), o que
concorda com a relação próxima entre esses gêneros proposta pelas filogenias
moleculares e morfológicas (Rodrigues et al., 2007; 2009a), mas não auxilia no
esclarecimento de relações mais precisas entre esses três gêneros.
115
Figura 5: Otimização da presença de espículas calcificadas em forma de pente (comb-like spicules) nos hemipênis da família Gymnophthalmidae, baseada em hipótese filogenética recuperada através da análise combinada de DNA mitocondrial e nuclear pelo critério de máxima verossimilhança Gymnophthalmidae (adaptado de Pellegrino et al., 2001)
Figura 6: Otimização da presença de espículas calcificadas em forma de pente (comb-like spicules) nos hemipênis da família Gymnophthalmidae, recuperada através da análise combinada de DNA mitocondrial e nuclear através de análise bayesiana (adaptado de Castoe et al., 2004)
116
As filogenias obtidas por Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004)
recuperaram topologias consideravelmente distintas no que se refere aos demais
gêneros da família. De acordo com as análises de Pellegrino et al. (2001) esses táxons
comporiam um grande clado (subfamília Cercosaurinae) subdividido nas tribos
Cercosaurini e Ecpleopodini. Já os resultados de Castoe et al. (2004) revelam a
subfamília Cercosaurinae sensu Pellegrino et al. (2001) como um grupo parafilético e,
alternativamente, sua classificação designa os Ecpleopodini (sensu Pellegrino et al.,
2001) como uma nova subfamília, posicionada como o grupo-irmão de um componente
que reúne os Gymnophthalminae e os demais Cercosaurinae. Os gêneros restantes
foram alocados por Castoe et al. (2004) em duas tribos alocadas na subfamília
Cercosaurinae: Bachiini e Cercosaurini. Um ano depois do estudo de Castoe et al.
(2004), Rodrigues et al. (2005) através da análise combinada de caracteres morfológicos
e moleculares, obtiveram resultados que sustentaram o parafiletismo da subfamília
Cercosaurinae sensu Pellegrino et al. (2001), com a tribo Ecpleopodini posicionada
externamente ao clado que agrupou os gêneros cercosaurineos Bachia e Cercosaura,
além de Rachisaurus brachylepis e os quatro gêneros amostrados da subfamília
Gymnophthalminae. Assim, apesar dos dois trabalhos (Castoe et al., 2004; Rodrigues et
al., 2005) concordarem com à posição de Ecpleopus gaudichaudii como o táxon mais
basal do clado, as demais relações recuperadas são incongruentes não apenas entre si,
mas também com a proposta de Pellegrino et al. (2001), que ainda recupera Arthrosaura
reticulata como táxon mais basal da irradiação. Assim, além do monofiletismo da
subfamília Ecpleopodinae, o único grupo desse táxon recuperado nas três filogenias é o
que reúne os gêneros Anotosaura + Colobosauroides + Dryadosaura.
A morfologia hemipeniana suporta o monofiletismo de Ecpleopodinae com base
em órgãos simples, totalmente nus (Ecpleopus gaudichaudii e Leposoma guianense) ou
ornamentados por franjas diagonais dotadas de poucos espinhos calcificados ou mesmo
completamente desprovidas destes. Dessa forma, se por um lado a ausência de espinhos
em E. gaudichaudii pode ser interpretada como uma simplesiomorfia compartilhada com
os teídeos e alopoglossíneos (Figs. 3 e 4), a ausência completa de franjas ornamentando
o corpo do hemipênis desse táxon pode indicar que a ausência das estruturas
calcificadas seja na verdade decorrente da perda das franjas nessa espécie,
representando assim uma autapomorfia de E. gaudichaudii, com ocorrência homoplástica
em Leposoma guianense. Na subfamília Ecpleopodinae, a ausência de espinhos nos
hemipênis ocorre também em L. osvaldoi e L. sp. n., além de Amapasaurus tetradactylus
e Adercosaurus vixadnexus, dois prováveis ecpleopodínios, ainda de posição incerta;
entretanto nesses casos as franjas que ornamentam o corpo hemipeniano estão
117
presentes (ver “Táxons de posição incerta na classificação de Gymnophthalmidae”
adiante). A existência de um clado formado por Anotosaura, Colobosauroides e
Dryadosaura, recuperado nas três análises filogenéticas que incluem estes táxons
(Pellegrino et al, 2001; Castoe et al., 2004; Rodrigues et al., 2005), é intrigante no que se
refere à morfologia hemipeniana, uma vez que D. nordestina apresenta um órgão
morfologicamente discrepante dos outros dois táxons e compartilha algumas
características como a forma do corpo hemipeniano e a presença de espículas em forma
de pente ornamentando a região medial das franjas com algumas espécies de
Arthrosaura (A. montigena e A. reticulata). Na realidade, a presença de espículas em
forma de pente (“comb-like spinules”) ornamentando as franjas é uma característica
comum nos táxons das tribos Iphisiini e Cercosaurini (Figs. 5 e 6), mas dentre os
ecpleopodíneos só ocorre em espécies desses dois gêneros. Já os hemipênis das
espécies de Anotosaura e Colobosauroides, apesar de apresentarem formatos bastante
distintos, compartilham a presença de estruturas calcificadas bastante desenvolvidas na
região medial das franjas que ornamentam o corpo. Essa característica não é freqüente
na subfamília que, nos táxons com estruturas calcificadas nos hemipênis, apresentam
essas estruturas nas extremidades das franjas. Dessa forma, os resultados da morfologia
hemipeniana aqui obtidos parecem concordar melhor com a relação entre A. vanzolinia e
C. cearensis proposta nas filogenias de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004) do
que com o relacionamento de D. nordestina e A. vanzolinia sugerido pela filogenia de
Rodrigues et al. (2005), apesar dos índices de suporte para essas topologias serem
menores nas duas primeiras filogenias e relativamente robustos na última (Bremer = 8;
Bootstrap = 84%).
A morfologia hemipeniana dos demais ecpleopodíneos também parece sustentar
a hipótese de relação entre os gêneros Arthrosaura e Leposoma apresentada por
Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004). Apesar de o primeiro gênero compartilhar a
presença de espículas em forma de pente exclusivamente com Dryadosaura na
subfamília, as espécies dos dois gêneros apresentam órgãos globosos, destacadamente
bilobados e, na maioria das espécies, ornamentados por franjas diagonais ornamentadas
por um único espinho em cada extremidade. A ausência de franjas nos hemipênis de L.
guianense, assim como a ausência de espinhos nas franjas de L. osvaldoi e L. sp. n.
parecem representar perdas secundárias na irradiação do gênero. De qualquer forma, a
topologia alternativa apresentada por Rodrigues et al. (2005) apresenta índices de
suporte bastante reduzidos nos ramos que sustentam L. osvaldoi e A. reticulata em
clados distintos. De forma semelhante, a morfologia hemipeniana contrasta com o
parafiletismo do gênero Arthrosaura recuperado por Pellegrino et al. (2001), dada a
118
grande semelhança entre os órgãos de A. reticulata e A. kockii e a diferenças marcantes
entre os outros gêneros relacionados à essas espécies na topologia apresentada por
estes autores.
No que se refere aos gêneros que compõem a subfamília Cercosaurinae sensu
stricto (Castoe et al., 2004) as relações intergenéricas recuperadas por Pellegrino et al.
(2001) e Castoe et al. (2004) são bastante semelhantes considerando-se os terminais
coincidentes às duas análises e o equívoco causado pela troca dos nomes entre
Ptychoglossus brevifrontalis e Potamites juruazensis no primeiro trabalho. Entretanto, o
maior conflito entre as duas propostas em relação a esse clado, se refere ao gênero
Bachia que, apesar de se posicionar como o grupo-irmão dos demais cercosauríneos nos
dois trabalhos, Castoe et al. (2004) preferiram alocar o gênero em uma tribo exclusiva
(Bachini), devido os baixos suportes do ramo que sustenta Bachia com os demais
Cercosaurinae na análise por inferência bayesiana realizada por eles, assim como nas
análises de Pellegrino et al. (2001). Adicionalmente, os autores reportam uma grande
distância genética entre Bachia e os demais cercosauríneos e encontram conflitos no que
se refere à posição deste gênero nas análises de algumas partições isoladas (análise de
parcimônia do gene 16S e inferência bayesiana do c-mos). Nesses casos Bachia aparece
relacionado à Rachisaurus brachylepis, de forma semelhante ao encontrado por
Rodrigues et al. (2005; 2007) na análise que incluiu informações moleculares e
morfológicas combinadas, aonde um clado formado por R. brachylepis e B. bresslaui se
posicionou como grupo-irmão de Cercosaura ocellata.
A morfologia hemipeniana do gênero Bachia se revelou bastante distinta dos
demais gêneros cercosauríneos, mas não descarta a hipótese que relaciona esse táxon a
Rachisaurus brachylepis, já que algumas espécies de Bachia têm hemipenis bastante
semelhantes ao de R. brachylepis. O hemipênis de R. brachylepis é levemente bilobado e
ornamentado por séries de franjas transversais nuas e separadas uma da outra por
sulcos profundos. Essas características são compartilhadas pelo grupo de espécies do
gênero Bachia que apresentam hemipênis franjados, em especial B. heteropa e B.
scolecoides. Assim, apesar de análises moleculares combinadas (Pellegrino et al., 2001;
Castoe et al., 2004; Rodrigues et al., 2007) e a análise de caracteres morfológicos
(Rodrigues et al., 2005) sugerirem o posicionamento de Bachia como o táxon-irmão dos
cercosauríneos, a análise da morfologia hemipeniana parece congruente com a hipótese
alternativa, que relaciona este gênero com R. brachylepis, como sugerido pela análise de
partições moleculares isoladas e a análise combinada com dados morfológicos (Castoe
et al. 2004; Rodrigues et al., 2005, respectivamente), além de características de
morfologia externa, que já sugeriam o relacionamento entre os dois gêneros
anteriormente (Dixon, 1973).
119
O grupo formado pela tribo Cercosaurini [sensu Castoe et al. (2004)] foi
recuperado como um clado, sustentado por índices de suporte elevados nas análises
combinadas de Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004). O monofiletismo da tribo
Cercosaurini é totalmente congruente com os resultados obtidos aqui, uma vez que os
gêneros integrantes dessa tribo apresentam um padrão hemipeniano bastante
homogêneo. Os cercosaurínios de uma forma geral compartilham hemipênis bilobados,
de formato globoso e com franjas ornamentadas por espículas calcificadas e em forma de
pente distribuídas pelo corpo hemipeniano. A única exceção a esse padrão são as
espécies de Neusticurus, que apresentam hemipênis mais alongados e sem estruturas
calcificadas associadas às franjas. A ausência de estruturas calcificadas nas franjas do
hemipênis provavelmente representa uma perda secundária do gênero Neusticurus, que
forma um clado bem sustentado com o gênero Placosoma, representando o grupo-irmão
de um componente formado pelos demais cercosaurínios nas análises combinadas de
Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004). Entretanto, apesar dos altos índices que
suportam essa relação, a distância genética entre os dois gêneros é bastante grande
(Pellegrino et al., 2001; Castoe et al, 2004), além das diferenças de tamanho, forma,
hábitos e da morfologia hemipeniana serem bastante significativas. Essa divergência
morfológica e molecular entre os dois gêneros está muito provavelmente ligada à
ausência de táxons presumidamente relacionados à Placosoma e Neusticurus nas
amostras analisadas nos dois trabalhos como, por exemplo, Anadia e Euspondylus e
Echinosaura e Teuchocercus, respectivamente.
Os demais cercosaurínios, apesar de em muitos casos terem uma variação
intragenérica bastante informativa, apresentam a morfologia hemipeniana geral bastante
conservativa, o que dificulta inferências filogenéticas intergenéricas baseadas nesse
complexo morfológico. Adicionalmente, as comparações entre as duas filogenias
disponíveis são difíceis nesse caso, já que alguns dos gêneros presentes no trabalho de
Castoe et al. (2004) não foram amostrados nas análises de Pellegrino et al. (2001) (i. e.
Proctoporus, Riama e Riolama).
4.2.2- Táxons de posição incerta na classificação de Gymnophthalmidae:
comparações com hipóteses prévias e novas evidências para a classificação.
Dentre os gêneros atualmente reconhecidos para a família Gymnophthalmidae, 12
não foram amostrados nas filogenias recentes (Pellegrino et al., 2001; Castoe et al.,
2004; Rodrigues et al., 2005; 2007; 2009a) e ainda permanecem com posição incerta
dentro da irradiação da família. Alguns desses táxons já foram relacionados a gêneros
incluídos nas análises filogenéticas recentes com base principalmente em características
120
da morfologia externa, permitindo alocações tentativas nos grupos supragenéricos
propostos mais recentemente (Pellegrino et al., 2001; Castoe et al., 2004; Myers et al.
2009; Kok, 2009). Para alguns destes táxons, a morfologia hemipeniana ofereceu suporte
a propostas anteriores e, em outros, é sugestiva de novas propostas de alocação.
O gênero Anadia foi relacionado aos gêneros Ecpleopus, Neusticurus e
Placosoma nas análises baseadas em morfologia de Presch (1980), além de também
compartilhar similaridades morfológicas com Euspondylus, Pholidobolus, Proctoporus e
com o gênero alopoglossíneo Ptychoglossus, conforme apontado por Oftedal (1974). Já
Euspondylus foi relacionado a Pholidobolus (Presch, 1980) e a Prionodactylus
(atulamente sinônimo de Cercosaura sensu Doan, 2003) (Burt & Burt, 1931). O gênero
Macropholidus é tradicionalmente relacionado à Pholidobolus, sendo inclusive
considerada a hipótese de estar enraizado dentro desse último (Cadle & Chuna, 1995).
Opipeuter também foi relacionado a Euspondylus e a Prionodactylus por Uzzell (1969a).
Pellegrino et al. (2001), baseados também nesses trabalhos citados, decidiram pela
alocação tentativa destes quatro gêneros na tribo Cercosaurini, o que é corroborado pela
morfologia do hemipênis. Conforme comentado anteriormente, a homogeneidade da
morfologia hemipeniana deste grupo dificulta hipóteses de relacionamento seguras entre
os integrantes da tribo; entretanto a presença de séries de espículas calcificadas em
forma de pente em um corpo hemipeniano globoso ou levemente alongado, em geral com
uma ampla área nua na face assulcada deixa poucas dúvidas sobre seu relacionamento
próximo com os demais cercosaurínios. Adicionalmente, essas características
hemipenianas afastam completamente a hipótese de relacionamento entre Anadia e
Ptychoglossus, como sugerido por Oftedal (1974), ou com Ecpleopus, como proposto por
Presch (1980).
Apesar da homogeneidade de padrões hemipenianos dentre os cercosaurínios, o
fato do gênero Macropholidus compartilhar ao menos uma característica hemipeniana
exclusiva com Pholidobolus (presença de depressões marcadas nas regiões
parassagitais da face assulcada) parece confirmar a relação entre os dois táxons, além
de não descartar a possibilidade de parafiletismo do segundo gênero em relação ao
primeiro, como sugerido por Cadle & Chuna (1995).
Os gêneros Echinosaura e Teuchocercus apresentam as franjas ornamentadas
com espículas calcificadas nas laterais e parte das faces sulcada e assulcada do corpo
hemipeniano o que, somado a outras características da morfologia externa (Fritts &
Smith, 1969; Fritts et al., 2002; Köhler et al., 2004) parece corroborar a inclusão desses
gêneros também na tribo Cercosaurini. Entretanto, o fato dessas espículas apresentarem
tamanho consideravelmente maior e estarem mais distantes umas das outras, bem como
a presença de espinhos calcificados isolados e bem desenvolvidos distribuídos pelo
121
órgão, distinguem esses táxons do padrão geral dos cercosauríneos e suportam a
hipótese de relação entre os dois gêneros sugerida anteriormente (Fritts & Smith, 1969;
Fritts et al., 2002; Köhler et al., 2004). Aparentemente, essas características da
morfologia hemipeniana comuns à Echinosaura e Teuchocercus representam
autapomorfias desse clado hipotético e não estão presentes nos demais gêneros da
família. Já a hipótese de relacionamento entre Echinosaura e Potamites proposta por
Uzzell (1966), apesar de não poder ser descartada com base nos resultados deste
trabalho, não encontra suporte evidente na morfologia do hemipênis. De forma
semelhante, a morfologia hemipeniana não sustenta o enraizamento de P. apodemus
dentro da irradiação de Echinosaura, como sugerido por Uzzell (1966).
No caso do posicionamento de Riolama, Uzzell (1973) especula o relacionamento
do gênero com Alopoglossus, Ptychoglossus, Ecpleopus e Leposoma, apontando
diferentes evidências morfológicas que suportariam sua relação com cada um deles e
declara não estar certo de qual seria o táxon mais próximo de Riolama. Por outro lado, o
autor destaca que a condição de plicas encontrada na parte anterior da língua de R.
leucosticta corresponde exatamente ao observado no gênero Ecpleopus, o que poderia
indicar uma relação próxima entre o primeiro táxon e a subfamília Ecpleopodinae.
Entretanto, Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004) alocaram o gênero
tentativamente na tribo Cercosaurini, provavelmente devido à alocação original da
espécie-tipo no gênero Prionodactylus (=Cercosaura sensu Doan, 2003). Os resultados
obtidos aqui revelam que as três espécies analisadas para o gênero Riolama apresentam
franjas ornamentando as laterais e uma grande área da face assulcada do corpo
hemipeniano, cada uma delas ornamentada por um espinho calcificado nas
extremidades. A presença de estruturas calcificadas ornamentando as franjas afasta a
possibilidade de relacionamento de Riolama com os dois gêneros de Alopoglossinae,
assim como a presença de lobos pouco desenvolvidos e pouco destacados do corpo
hemipeniano somada à ausência de espículas organizadas em forma de pente nas
franjas afasta a possibilidade da inclusão do gênero entre os Cercosaurinae. Por outro
lado, a organização das franjas, a ornamentação dessas por espículas simples nas
extremidades e a forma do corpo hemipeniano e lobos se assemelham bastante a
algumas espécies do gênero Leposoma (por exemplo, L. cf. guianense, L. nanodactylus,
L. rugiceps e L. scincoides), que está consensualmente enraizado dentre os
ecpleopodíneos, e a Kaieteurosaurus (ver a seguir). Dessa forma, a morfologia do
hemipênis fornece evidências para a inclusão de Riolama na subfamília Ecpleopodinae,
estando provavelmente relacionada aos gêneros Leposoma, Adercosaurus,
Kaieteurosaurus e Pantepuisaurus, apesar desses três últimos táxons também ainda não
terem sido alocados formalmente em nenhum agrupamento supragenérico.
122
Myers & Donnelly (2001) ilustram e descrevem o hemipênis do único espécime
conhecido de Adercosaurus vixadnexus como um órgão ornamentado por franjas que
cruzam a face assulcada e sem nenhum indício de estruturas calcificadas. No mesmo
trabalho, Myers & Donnelly apontam que, dentre os microteídeos, o táxon em questão
compartilha a presença de plicas na parte anterior e posterior da língua apenas com os
gêneros Alopoglossus, Ptychoglossus, Ecpleopus e Riolama, sendo essa condição
particularmente mais semelhante aos dois últimos gêneros, por apresentarem essas
plicas interrompidas por papilas em forma de escama (“scale-like papillae”). Por outro
lado, os autores chamam a atenção para as similaridades do hemipênis apresentado por
eles e os hemipênis dos gêneros Alopoglossus e Ptychoglossus descritos e ilustrados por
Harris (1994), sugerindo a possibilidade de Adercosaurus estar inserido ou relacionado à
subfamília Alopoglossinae, o que é corroborado pelas características hemipenianas
semelhantes entre os dois táxons. Entretanto, apesar das características hemipenianas
de A. vixadnexus não descartarem seu relacionamento com os alopoglossíneos, a
hipótese da inclusão dessa espécie em Ecpleopodinae também deve ser considerada, já
que a presença de franjas sem estruturas calcificadas no corpo hemipeniano também
ocorre nesse grupo, como em algumas espécies de Leposoma (p. ex. L. osvaldoi e L.
parietale) e Amapasaurus tetradactylus ou apresentam apenas vestígios de cálcio, como
L. parietale. Dessa forma, os resultados aqui obtidos não são informativos no que se
refere à posição de A. vixadnexus dentro de Gymnophthalmidae, mantendo o táxon
possivelmente relacionado à Alopoglossinae ou Ecpleopodinae, como já sugerido por
Myers & Donnelly (2001).
No artigo em que descreve Kaieteurosaurus hindsi, Kok (2005) sugere a relação
desta espécie com Ecpleopus e Leposoma, por compartilhar escamas hexagonais com
os dois gêneros e a morfologia da língua exclusivamente com o primeiro mas, baseado
em similaridade geral, o autor sugeriu que K. hindsi talvez estivesse mais relacionado a
Adercosaurus e Ptychoglossus. Curiosamente, Kok (2005) se baseou na suspeita de que
Kaiteurosaurus deveria apresentar o hemipênis (até então desconhecido) completamente
livre de estruturas calcificadas, de forma semelhante aos dois gêneros supostamente
relacionados. Entretanto, como já descrito, K. hindsi apresenta o hemipênis ornamentado
por franjas nas laterais e na face assulcada, com muitas dessas franjas apresentando um
único espinho em cada extremidade, característica freqüente em diversos gêneros de
Ecpleopodinae. Adicionalmente, no artigo em que descreve Pantepuisaurus rodriguesi,
Kok (2009) sugere o relacionamento da nova espécie com K. hindsi e, possivelmente,
com A. vixadnexus, citando resultados moleculares preliminares que enraizariam os dois
primeiros táxons em Ecpleopodinae. Considerando que o hemipênis de P. rodriguesi
123
apresenta uma morfologia geral concordante com a dos ecpleopodíneos, parece que a
inclusão dos dois gêneros na subfamília é bem suportada pela morfologia hemipeniana.
Já o hemipênis do espécime de Pantepuisaurus rodriguesi analisado aqui
apresenta estruturas calcificadas únicas ornamentando as extremidades de todas as
franjas presentes no corpo mas, diferentemente dos demais táxons incluídos em
Ecpleopodinae, essas estruturas estão organizadas em placas calcificadas, cada uma
delas ornamentada por séries de espinhos, aparentemente uma sinapomorfia dessa
espécie dentro da família. Cabe citar que, apesar das evidências fornecidas por outros
complexos morfológicos e pelas análises moleculares preliminares afastarem a
possibilidade de relacionamento, o hemipênis de K. hindsi se assemelha muito ao
observado em Psilophthalmus paeminosus (tribo Gymnophthalmini), semelhança
provavelmente homoplástica.
Outro táxon tradicionalmente alocado dentre os ecpleopodíneos é Amapasaurus
tetradactylus, em geral relacionado com o gênero Leposoma, com o qual é muito
semelhante (Cunha, 1970; Ávila-Pires, 1995). O hemipênis de A. tetradactylus apresenta
franjas nuas e muito curtas nas laterais e na face sulcada, diferente das espécies de
Leposoma que apresentam franjas mais longas, mas restritas às laterais e às margens da
face assulcada. Por outro lado, o formato do hemipênis e a ausência total de estruturas
calcificadas associadas às franjas, que são curtas e não cruzam a face assulcada,
lembram os órgãos de duas das espécies examinadas de Leposoma (L. osvaldoi e L. sp.
n). Dessa forma, a notável semelhança entre os dois gêneros na morfologia externa
somada à morfologia hemipeniana concordante com o padrão encontrado para os
ecpleopodíneos, corroboram não só a alocação de Amapasaurus nesse táxon, como já
proposto por Pellegrino et al. (2001) e Castoe et al. (2004), mas também sua relação com
Leposoma.
De acordo com Rodrigues & Santos (2008) no artigo em que descrevem o gênero
Scriptosaura, a ausência de pálpebras seria indicativa de sua alocação na tribo
Gymnophthalmini, definida por esta característica autapomórfica. Adicionalmente, os
autores destacam semelhanças entre S. catimbau e os gêneros Nothobachia e
Calyptommatus, supondo inclusive que o último seja seu grupo-irmão. No que se refere à
morfologia hemipeniana, a tribo Gymnophthalmini é formada por gêneros com padrões
morfológicos bastante distintos entre si e S. catimbau apresenta mais um desses
padrões. Os hemipênis desta espécie analisados aqui apresentam formato globoso e
com franjas nas laterais e face sulcada, que são ornamentadas por espinhos calcificados
laminares ao menos na região da base. A presença de espinhos calcificados e laminares
ornamentando as franjas do corpo hemipeniano ocorre em alguns dos táxons analisados
da tribo Gymnophthalmini, como Calyptommatus, Nothobachia, além de
124
Gymnophthalmus speciosus e algumas espécies de Tretioscincus (p. ex. T. agilis e T.
bifasciatus), o que reforça a hipótese da alocação neste grupo. Dentre os táxons que
compõem a tribo, S. catimbau compartilha exclusivamente com as espécies de
Calyptommatus a presença de uma área nua na região sagital da face assulcada, que é
mais ampla no primeiro táxon e bastante estreita no segundo; já com Nothobachia
ablephara, S. catimbau compartilha o formato geral do corpo hemipeniano, a presença de
franjas laterais amplas e ornamentadas por um espinho laminar em sua extremidade.
Assim, o padrão observado para S. catimbau é concordante com o observado para os
demais táxons da tribo e compartilha características interpretadas como derivadas com
Calyptommatus e Nothobachia, o que reforça a hipótese que o relaciona com esses
gêneros (Rodrigues & Santos, 2008).
Finalmente, o último táxon não amostrado nas filogenias existentes é um novo
gênero, com duas espécies que estão sendo descritas por Colli et al., preliminarmente
alocado na tribo Iphisiini, da subfamília Gymnophthalminae. Durante este trabalho
tivemos acesso ao hemipênis de apenas uma das espécies que estão sendo descritas. A
morfologia hemipeniana dessa espécie condiz com o observado para os demais gêneros
da tribo, apresentando o corpo ornamentando por espículas calcificadas em forma de
pente e alguns espinhos mais desenvolvidos na face assulcada. O hemipênis dessa
espécie se assemelha bastante com o registrado para algumas populações de Iphisa
elegans (Rio Abacaxis, AM; Igarapé Camaipi, AP; Kaieteur National Park, Guyana), táxon
que aparentemente representa um grupo de espécies crípticas diagnosticadas através da
morfologia hemipeniana e seqüências de DNA mitocondrial e nuclear (Nunes et al.,
submetido – Apêndice 5). De fato, além da morfologia hemipeniana, o novo gênero
compartilha características exclusivas da morfologia externa com Iphisa elegans, e por
isso é proposto como seu mais provável grupo-irmão por Colli et al. (em preparação).
4.3- Padrões e características da morfologia hemipeniana convergentes dentre os
gimnoftalmídeos.
A existência de características hemipenianas dentre os gimnoftalmídeos
compartilhadas por táxons presumidamente não relacionados podem significar
convergências adaptativas envolvendo estes táxons. Essa seção irá comentar algumas
dessas características, além de peculiaridades hemipenianas dos gimnoftalmídeos.
Em algumas espécies de gimnoftalmídeos os lobos são paralelos, próximos um do
outro o que, somado à posição medial dos ramos do sulco espermático na face medial
dos lobos forma, através do contato medial dos dois ramos do sulco espermático, uma
estrutura que aparenta atuar como um canal único para a condução do sêmen no
125
momento cópula (ver exemplo no detalhe da Prancha 42). Essa característica está
presente de forma evidente em ao menos dois grupos de gimnoftalmídeos
consensualmente não relacionados nas hipóteses filogenéticas existentes: na subfamília
Alopoglossinae ocorre em Alopoglossus atriventris (Prancha 2) e A. buckleyi (Prancha 3),
e na tribo Cercosaurini (subfamília Cercosaurinae) no gênero Pholidobolus (Pranchas 62
a 65), em Tretioscincus bifasciatus (Prancha 138) e Cercosaura vertebralis (Prancha 41).
A presença de espinhos grandes e em forma de dentes curvados proximalmente,
inseridos no meio das fileiras de espículas calcificadas é uma característica que está
presente em ao menos três espécies alocadas em gêneros distintos dentro da tribo
Cercosaurini e provavelmente não relacionados diretamente, de acordo com as filogenias
propostas (Pellegrino et al., 2001; Castoe et al., 2004): Cercosaura vertebralis,
Placosoma c. cordylinum, Potamites cochranae. Apesar das filogenias não indicarem o
relacionamento desses táxons, os espécimes de C. vertebralis e P. cochranae
apresentam esses espinhos posicionados exatamente nos vértices dos chevrões
formados pelas franjas mais distais do corpo hemipeniano, nas laterais do órgão (as
cinco mais distais em C. vertebralis e as três mais distais em P. cochranae). Nos
espécimes de P. c. cordylinum as franjas que ornamentam o corpo do hemipênis não
formam estruturas com forma de chevrão, já que estão separadas por uma área sem
ornamentação nas laterais, e esses espinhos estão localizados nas três franjas mais
distais do conjunto mais deslocado para a face assulcada do hemipênis. Dessa forma, a
posição destes espinhos nos hemipênis dessas três espécies é bastante congruente, o
que pode ser interpretado como homologia dessas estruturas com base em
correspondência topológica (de Pinna, 1991).
Hemipênis completamente nus, sem ornamentação por franjas, espinhos ou
espículas provavelmente representam condições derivadas na família
Gymnophthalmidae, devido a perdas secundárias desses ornamentos. Isso porque o
mais provável grupo-irmão dos microteídeos (Família Teiidae), assim como o táxon mais
basal dessa irradiação (Subfamília Alopoglossinae), apresentam o corpo hemipeniano
ornamentado por franjas transversais ou diagonais, característica que é retida na maior
parte dos gimnoftamídeos, que podem apresentar essas estruturas ornamentadas por
espículas ou não. Baseado nisso, a perda completa de ornamentação no corpo
hemipeniano parece ter ocorrido de forma independente pelo menos três vezes dentre os
microteídeos: em algumas espécies de Bachia, em Ecpleopus gaudichaudii e em duas
espécies de Leposoma (L. guianense do Amapá e Pará).
A ausência total de ornamentações nos hemipênis do gênero Bachia (B.
intermedia, B. monodactylus e B. trisanale) já tinha sido apontada por Presch (1978), em
um artigo em que o autor compara hemipênis de nove espécies de gimnoftalmídeos.
126
Nesse artigo o autor comenta a possibilidade da complexidade dos hemipênis de
Squamata ápodos ter sido motivada pela necessidade de se fixar à fêmea durante a
cópula na ausência de membros. Baseado nisso, o autor esperava encontrar hemipênis
mais complexos e com maior numero de ornamentos nos microteídeos em que as
reduções de apêndices são mais marcantes, como é o caso do gênero Bachia.
Entretanto, Presch se surpreendeu ao constatar que as três espécies de Bachia
analisadas apresentavam hemipênis bastante simples e sem ornamentação,
contradizendo sua hipótese integralmente. Ao mesmo tempo, outros gêneros de
microteídeos analisados apresentaram órgão com ornamentos complexos, mesmo com a
presença de membros desenvolvidos.
Durante este trabalho, foram analisados hemipênis de diversos táxons de
gimnoftalmídeos com redução ou perda dos membros e não foi identificada a relação
com a ornamentação dos hemipênis hipotetisada por Presch (1978) de forma clara.
Táxons com redução dos membros como Anotosaura, Heterodactylus, Rachisaurus, além
do já citado Bachia, apresentaram hemipênis simples, ornamentados por franjas sem
ornamentação por estruturas calcificadas, ou ornamentados por poucos e pequenos
espinhos nas extremidades das franjas. Por outro lado, os gêneros de gimnoftalmínios
Calyptommatus, Nothobachia e Scriptosaura, que apresentam grande redução nos
membros posteriores e a perda completa dos membros anteriores, têm hemipênis
bastante ornamentados, por franjas desenvolvidas e dotadas de grandes espinhos. Os
espécimes de Calyptommatus analisados apresentam na região mais proximal do corpo
hemipeniano espinhos destacadamente desenvolvidos e em forma de gancho (Pranchas
123 a 125), reforçando a hipótese de essas estruturas atuarem de forma especial na
fixação do casal durante a cópula. Para fins comparativos, cabe destacar que outros
táxons com membros desenvolvidos e funcionais como Echinosaura, Teuchocercus,
Potamites e algumas espécies de Cercosaura, apresentam hemipênis bastante
ornamentados, no caso dos dois primeiros gêneros com grandes espinhos calcificados,
afastando a possibilidade de que, ao menos nesses casos, essa conformação esteja
relacionada à perda ou redução dos membros. Dessa forma, os resultados aqui obtidos
não demonstram uma relação exclusiva entre a redução e/ou perda dos membros e a
maior ornamentação dos hemipênis. Entretanto, essa relação pode ser verdadeira em
alguns clados mais inclusivos da família como mencionado acima para os três gêneros
da tribo Gymnophthalmini.
5. Resumo
127
5- Resumo
A família Gymnophthalmidae é composta por cerca de 220 espécies de lagartos
de pequeno a médio porte, alocadas em 48 gêneros e distribuídas desde o sul do México
até a Argentina, além do Caribe e outras ilhas das Américas do Sul e Central. Atualmente
a família é reconhecida como um grupo monofilético bem sustentado por caracteres
morfológicos e moleculares, representando o grupo-irmão da família Teiidae, ambos
formando um clado maior designado como superfamília Teiioidea.
Apesar dos avanços recentes, ainda existem questões sistemáticas controversas
a serem abordadas em relação entre os táxons da família Gymnophthalmidae. A
morfologia do hemipênis vem sendo tradicionalmente utilizada como fonte de informação
para estudos em sistemática e taxonomia de Squamata há mais de um século, apesar de
ser mais extensamente explorada em Serpentes do que em lagartos e anfisbenídeos.
Mesmo sendo historicamente um dos grupos de lagartos cuja morfologia hemipeniana foi
mais explorada, as descrições deste complexo morfológico para a família
Gymnophthalmidae são pontuais e nunca foram utilizadas como em um contexto
sistemático abrangente.
Neste trabalho foram analisados os hemipênis de 47 dos 48 gêneros atualmente
reconhecidos para a família, sendo a única exceção o gênero recém-descrito
Marinussaurus. Os hemipênis de 395 espécimes alocados em 145 espécies da família
foram descritos detalhadamente e comparados entre si, bem como aos de representantes
da família Teiidae, que representa o mais provável grupo-irmão de Gymnophthalmidae.
Com base nas descrições e nesta abordagem comparativa, foi possível discutir e avaliar
as hipóteses filogenéticas já existentes para a família e sugerir novos arranjos
taxonômicos dentro do grupo.
6. Abstract
128
6- Abstract
The family Gymnophthalmidae comprises more than 220 species of small and
medium-size lizards, allocated in 48 genera that occur from southern Mexico to Argentina,
as well as in the West Indies and other islands in Central and South America. The
monophyly of gymnophthalmids is presently supported by morphological and molecular
characters; moreover, its sister-group relationship to the family Teiidae is also well
established, comprising a larger clade taxonomically recognized as the superfamily
Teiioidea.
Despite recent advances in the systematics of the Gymnophtalmidae, several
questions regarding the taxonomic recognition of some genera, tribes and subfamilies
within the family demand further investigation. In such a context, hemipenial morphology
may help to clarify punctual and controversial aspects of the relationships among the
gymnophthalmids.
For more than a century, hemipenial morphology has been widely used in
squamates systematics, especially with respect to snakes. Among lizards, the
Gymnophthalmidae appears as one of the groups in which hemipenes are reasonably
explored in the literature, but most data are restricted to punctual descriptions and were
never assessed under a comprehensive phylogenetic background.
Herein, we examined the hemipenes of 395 specimens of 145 gymnopthalmid
species representing 47 of the 48 genera presently recognized in the family (the
monotypic and recently described genus Marinussaurus is the only genus missing in our
sample). The organs were described in detail and compared among the members of the
family, as well as with some representatives of Teiidae, which represents the outgroup of
Gymnophthalmidae in studies of explicit phylogenetic inference. Such an approach not
only allowed us to discuss the phylogenetic assumptions and taxonomic systems
available to date, but also provided new clues regarding the relationships of some
gymnophthalmid terminals that may be informative in order to improve resolution of the
systematics of the group in the future.
7. Referências
Bibliográficas
129
7- Referências bibliográficas
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