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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZNIA

UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS

Programa Integrado de Ps-Graduao em Biologia Tropical e Recursos Naturais

FENOLOGIA DA FLORAO, POLINIZAO E SISTEMA REPRODUTIVO DE

DUAS ESPCIES SIMPTRICAS DE INGA NA AMAZNIA CENTRAL

EDUARDO CRISTO DE OLIVEIRA BARROS

Manaus, Amazonas

Dezembro, 2007

i

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZNIA

UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS

Programa Integrado de Ps-Graduao em Biologia Tropical e Recursos Naturais

FENOLOGIA DA FLORAO, POLINIZAO E SISTEMA REPRODUTIVO

DE DUAS ESPCIES SIMPTRICAS DE INGA NA AMAZNIA CENTRAL

EDUARDO CRISTO DE OLIVEIRA BARROS

Orientador: Dr. ANTONIO CARLOS WEBBER

Co-orientadora: Dra. ISABEL CRISTINA MACHADO

Dissertao apresentada ao Programa

Integrado de Ps-Graduao em

Biologia Tropical e Recursos Naturais

do convnio INPA/UFAM como parte

dos requisitos para obteno do ttulo de

Mestre em CINCIAS BIOLGICAS,

rea de concentrao em BOTNICA.

Manaus, Amazonas

Dezembro, 2007

ii

Barros, Eduardo Cristo de Oliveira

Fenologia da florao, polinizao e sistema reprodutivo de duas espcies simptricas de Inga na

Amaznia Central / Eduardo Cristo de Oliveira Barros Manaus: INPA/UFAM

2007.

xiv, 84 p. ilust.

Dissertao de Mestrado rea de Concentrao em Botnica

1. Floresta Amaznica 2. Inga 3. esfingofilia 4. psicofilia 5. Sistema reprodutivo.

CDD 19 ed. 583.322

Sinopse:

A fenologia reprodutiva, a ecologia da polinizao e o sistema reprodutivo de Inga edulis e I. stipularis

foram analisados em uma rea de floresta de terra firme na Amaznia Central, em que foi comparado

o grau de similaridade entre os seus visitantes florais e o perodo de florao. Analises microscpicas

foram utilizadas para avaliar o sistema reprodutivo de ambas as espcies e procurou-se determinar

quais fatores proporcionam o excesso de absciso floral.

Palavras-chave:

Inga, biologia floral, fenologia reprodutiva, tubo polnico, auto-incompatibilidade de ao tardia,

floresta de terra firme.

iii

Aos meus pais Jazon Maurcio e

Isabel Cristo a quem tudo devo;

Aos meus irmos Paulo, Catarina e Jazon Filho

pelo apoio, considerao e respeito;

Ao meu sobrinho caro,

por deixar minha vida mais alegre;

A minha noiva Lvia Moraes,

pelos oito anos de sincera companhia.

Dedico

iv

AGRADECIMENTOS

Deus por iluminar meus caminhos durante todos os dias de minha vida;

Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia em convnio com a Universidade

Federal do Amazonas pelo apoio oferecido para a realizao do curso de mestrado em

Botnica;

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq) pela

concesso da bolsa de estudos;

Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior (CAPES), pelo apoio

financeiro;

A comunidade Fazenda Experimental (UFAM), pelo suporte logstico para a realizao

deste trabalho, em especial ao Dr. Marcos Antnio;

Durante os dois anos de Mestrado me tornei amigo de pessoas com quem convivi e

trabalhei. Portanto, gostaria de deixar registrado aqui meus sinceros agradecimentos:

Ao meu orientador Dr. Antonio Carlos Webber pelo apoio, pacincia e por suas

importantes sugestes e tempo dedicado em todas as etapas deste trabalho;

A minha Co-orientadora Dra. Isabel Cristina Machado pela disponibilidade e valiosas

sugestes para a realizao deste trabalho;

Dra. Ana Virgnia Leite pelo entusiasmo, sugestes e pela ajuda durante as

interminveis anlises de microscopia de fluorescncia;

Ao Dr. Thierry Gasnier (UFAM) pelo auxlio com as anlises estatsticas;

Ao Laboratrio de Citogentica Vegetal (UFPE) por disponibilizar aparelhagem

indispensvel para a realizao desse trabalho;

v

Aos integrantes do Laboratrio de Biologia Floral e Reprodutiva (Polinizar) (UFPE),

em especial a Msc. Tarcila Nadia pela pacincia e ajuda;

Ao Robson Rodrigues pelos excelentes momentos vividos em Manaus, convvio

domstico e amizade que ir se perdurar por anos e anos;

Liliane Nomia pelo convvio enriquecedor que vem desde os tempos de CCB at os

de repblica manauara. Obrigado pela sua amizade de longa data;

A todos os funcionrios da Fazenda Experimental da UFAM, pelo excelente convvio e

constante aprendizado, em especial ao Pavo, Piau e Deisivaldo pela indispensvel

ajuda durante o trabalho de campo;

Aos colegas de turma Andr Junqueira, Karla Ferreira, Liliane Noemia, Mrio

Fernandez, Mrio Terra, Rafael Assis, Sejana Rosa, Tatiana Andreza e Thaysa Moura

pelo excelente convvio, solidariedade e amizade.

Sonia Maciel, pela amizade e por me fazer aprender que a vida deve ser sempre sem

estresse;

Neide pela ajuda imprescindvel ao longo desses anos de curso. Obrigado pelo apoio

nas horas mais necessrias;

Gisele (Gis) e Alessandra (Al), pelas longas horas de conversas, amizade e auxlio

em tudo que precisei.

vi

RESUMO GERAL A fenologia reprodutiva, a biologia floral os sistemas de polinizao e de reproduo de

Inga edulis Mart. e Inga stipularis D.C. foram estudados, respectivamente, em uma rea

de floresta de terra firme localizada na Fazenda Experimental da Uiversidade Federal do

Amazonas (UFAM), Manaus, AM (23857,6S 60311W), no perodo de novembro

de 2006 a novembro de 2007. As flores de I. edulis e I. stipularis constituem unidades

de polinizao do tipo pincel, sendo a atrao visual exercida pelos numerosos estames

livres. Essas so hermafroditas, ssseis, actinomorfas e pentmeras. O padro de

florao do tipo contnuo em I. edulis e anual em I. stipularis. As flores de I. edulis e

I. stipularis produzem nctar desde boto, acumulando at 26,5l e 3,7l com

concentrao mdia de 13,5% e 12,5 % respectivamente. Em ambas as espcies o nctar

continuamente secretado mesmo aps repetidas extraes. Oito espcies de

esfingdeos e duas espcies de beija-flores foram os principais polinizadores de I. edulis.

Dezesseis espcies de borboletas foram os polinizadores primrios de I. stipularis. As

abelhas Melipona fulva e Megachile sp visitaram flores de ambas as espcies, porm

foram considerados polinizadores ocasionais. Apesar da similaridade floral, as duas

espcies de Inga estudadas apresentam perodos de atividade floral distintos,

provocando divergncia entre o sistema de polinizao, sendo I. edulis uma espcie

tipicamente esfingfila e I. stipularis uma espcie psicfila. De acordo com os

resultados obtidos com os experimentos do sistema reprodutivo, observou-se que ambas

as espcies no formam frutos a partir de autopolinizaes manuais e espontneas e que

o percentual de formao de frutos provenientes de polinizaes cruzadas em I. edulis e

I. stipularis (5% e 21%) superior ao da polinizao aberta (1% e 7%),

respectivamente. As anlises de crescimento de tubos polnicos por meio de

microscopia de fluorescncia revelaram que apenas uma pequena frao dos tubos

atinge os vulos de I. edulis com 8 e 12 horas aps as polinizaes, sendo encontrado o

maior percentual de tubos penetrando as micrpilas dos vulos tanto de I. edulis como

de I. stipularis 24 horas aps as polinizaes. O ritmo de chegada dos tubos nos vulos

oriundos de autopolinizaes e de polinizaes cruzadas semelhante nas duas

espcies. Os baixos ndices de formao de frutos em I. edulis e I. stipularis

provavelmente so decorrentes do elevado ndice de geitonogamia promovido pelos

polinizadores e pelo sistema de auto-incompatibilidade de ao tardia ocorrente nessas

espcies.

vii

GENERAL ABSTRACT

The reproductive phenology, the floral biology and the pollination and breeding systems

of Inga edulis Mart. and Inga stipularis D.C, were studied respectively in an area of

land forest, located in the UFAM Experimental Farm, Manaus, AM (238'57,6"S

603'11"W), from November/2006 to November, 2007. The flowers of Inga edulis and

Inga stipularis constitute a pollination unit like a brush, whose visual attraction is

exerted by numerous free stamens. Their flowers are hermaphrodite, spike,

actinomorphic and pentamerous. The flowering pattern is continual for I. edulis and

annual for I. stipularis. The flowers of I. edulis and I. stipularis produce nectar from the

bud phase accumulating until 26,5l and 3,7l with a mean concentration of 13,5% and

12,5 % respectively. In both species, the nectar is replaced after repeated extractions.

Eight species of hawkmonths and two of hummingbirds were the main pollinators of I.

edulis. Sixteen species of butterflies, but ten of the family Hesperiidae and three of the

family Papilionoidae were the primary pollinators of I. stipularis. The bees Melipona

fulva and Megachile sp visited flowers of both species, however, they were considered

occasional pollinators. Despite the fact that the floral similarity, the two Inga species

studied presented a distinct period of floral activity, which caused a divergence in the

pollination systems, nevertheless, the I. edulis is a typical sphingophilous species and I.

stipularis a psychophilous. The results showed that both species do not set fruit from

self-pollination and that the percentage of fruit set proceeding from cross-pollination in

I. edulis and I. stipularis (5% and 21%) eas superior to the open pollination (1% and

7%) respectively. The analyses of pollen tube growth by means of fluorescence

microscopy disclosed that only a small fraction of the tube reaches the ovules of I.

edulis 8 and 12 hours after pollination, but found the greater percentile of tubes

penetrating micropyles of the ovules of I. edulis as of I. stipularis 24 hours after

pollinations. The arrival speed of the tubes in the ovules deriving from self-pollination

and cross-pollination is similar in both species. The low indices of fruit set in I. edulis

and I. stipularis probably is results from the raised index of geitonogamy promoted by

the pollinators and the late-acting self-incompatibility occurring in these species.

viii

SUMRIO

Pgina

SINOPSE.......................................................................................................................... ii

AGRADECIMENTOS....................................................................................................iv

RESUMO GERAL ..........................................................................................................vi

GENERAL ABSTRACT..................................................................................................vi

LISTA DE TABELAS......................................................................................................x

LISTA DE FIGURAS ................................................................................................... xii

1. INTRODUO.............................................................................................................1

2. REVISO BIBLIOGRFICA......................................................................................2

2.1 A Subfamlia Mimosoideae................................................................................. 2

2.2 Biologia floral e sndromes de polinizao na subfamlia Mimosoideae............ 3

2.3 Flores em excesso vs. sucesso reprodutivo ......................................................... 3

2.4 Sistema reprodutivo e auto-incompatibilidade de ao tardia (LSI) .................... 4

3. OBJETIVOS..................................................................................................................6

3.1 Geral .................................................................................................................... 6

3.2 Especficos........................................................................................................... 6

4. MANUSCRITOS

4.1 Fenologia reprodutiva e sistemas de polinizao divergentes em duas espcies

simptricas de Inga Mill. (Fabaceae Mimosoideae) na Amaznia Central............... 8

ABSTRACT.............................................................................................................. 9

RESUMO .................................................................................................................. 9

INTRODUO ...................................................................................................... 10

MATERIAL E MTODOS .................................................................................... 11

rea de Estudo ................................................................................................... 11

Delineamento amostral ....................................................................................... 11

Fenologia Reprodutiva ................................................................................... 11

Biologia floral................................................................................................. 12

Produo de Nctar......................................................................................... 12

Visitantes florais e disponibilidade polnica................................................... 13

Material botnico............................................................................................ 14

RESULTADOS....................................................................................................... 14


ix

Biologia floral................................................................................................. 15

Dinmica da produo de nctar .................................................................... 16


DISCUSSO........................................................................................................... 21


Biologia floral................................................................................................. 22

Dinmica da produo de nctar .................................................................... 23


Agradecimentos....................................................................................................... 28

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS.................................................................... 29

4.2 Limitao de polinizadores e mecanismo de auto-incompatibilidade como

causas da baixa formao de frutos em duas espcies simptricas de Inga Mill.

(Fabaceae Mimosoideae) na Amaznia Central...................................................... 50

ABSTRACT............................................................................................................ 51

RESUMO ................................................................................................................ 51

INTRODUO ...................................................................................................... 52

MATERIAL E MTODOS .................................................................................... 53

rea de Estudo ................................................................................................... 53

Delineamento amostral ....................................................................................... 53

Sistema reprodutivo........................................................................................ 53

Sucesso reprodutivo........................................................................................ 55

Material Botnico ........................................................................................... 55

RESULTADOS....................................................................................................... 55



DISCUSSO........................................................................................................... 57



Agradecimentos....................................................................................................... 62

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS.................................................................... 63

5.CONCLUSES GERAIS ............................................................................................72

6.REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS .........................................................................75

ANEXO ...........................................................................................................................80

x

LISTA DE TABELAS

Capitulo 1

Tabela 1: Mdias dos nmeros de polades por antera, por flor, gros de plen por

polades, gros de plen por flor, nmero de vulos por flor, comprimento dos

elementos florais (mm) e viabilidade polnica (%) de Inga edulis e I. stipularis.

Tabela 2: Visitantes de Inga edulis em uma rea de floresta de terra firme na Anaznia

Central com as respectivas freqncias durante o estgio da florao, freqncia de

visitas, perodo de atividade, recurso coletado e resultado da visita. I = incio da

florao; P = pico da florao; F = fim da florao; MC = muito comum; C = comum; R

= raro; D = diurno; Cr = crepuscular; N = noturno; Ne = nctar; P = plen; Po =

polinizador; Pi = pilhador.

Tabela 3: Visitantes de Inga stipularis em uma rea de floresta de terra firme na

Amaznia Central com as respectivas freqncias durante o estgio da florao,

freqncia de visitas, recurso coletado e resultado da visita. I = incio da florao; P =

pico da florao; F = fim da florao; MC = muito comum; C = comum; R = raro; Ne =

nctar; P = plen; Po = polinizador; Pi = pilhador.

xi

Capitulo 2

Tabela 1: Nmero mdio de gros de plen por flor, vulos por flor, razo plen/vulo

(P/O), razo semente/ vulo (S/O), razo fruto/flor (Fr/F) e nmero mdio de gros de

plen por poldes/nmero mdio de vulos por flor em Inga edulis e I. stipularis.

Tabela 2: Resultados dos experimentos do controle e das polinizaes manuais, eficcia

reprodutiva e polinizao seletiva de Inga edulis e I. stipularis na Fazenda Experimental

da UFAM, municpio de Manaus, AM.

Tabela 3: Incidncia de vulos penetrados pelos tubos polnicos 8, 12 e 24 horas aps as

polinizaes manuais e cruzadas em Inga edulis e Inga stipularis.

xii

LISTA DE FIGURAS

Capitulo 1 Figura 1: Localizao da Fazenda Experimental da Universidade Federal do Amazonas

(UFAM) (Composio RGB Landsat, 2003 Siglab/INPA).

Figura 2: A Mdias de temperatura e precipitao mensais histricas da cidade de

Manaus, AM; B e C Intensidade da florao e da frutificao de Inga edulis e I.

stipularis, respectivamente, no perodo de novembro/2006 a novembro/2007 na fazenda

Experimental da UFAM, municpio de Manaus, AM. = mdia de temperatura em

(A), intensidade da florao em (B) e (C); = intensidade da frutificao em (B) e (C);

= precipitao mdia mensal em (A).

Figura 4: hbito (A e D), aspecto geral da Inflorescncia (B e E) e polade (100x) (C e

F) de Inga edulis; e Inga stipularis, respectivamente, na Fazenda Experimental da

UFAM, municpio de Manaus, AM.

Figura 5: Volume e concentrao de nctar acumulado em flores de Inga edulis (A) e I.

stipularis (B) submetidas a apenas uma extrao 20 e 12 horas aps a antese na Fazenda

Experimental da UFAM, municpio de Manaus, AM. = Volume em (l) e =

concentrao de acares em (%).

Figura 6: Produo de nctar em Inga edulis (A) e I. stipularis (B) em grupos de flores

submetidas a repetidas extraes. = Volume em (l) e = concentrao de

acares em (%).

Figura 7: Somatrio da produo de nctar de flores submetidas a extraes peridicas

em relao ao nctar produzido de flores submetidas h apenas uma extrao. =

somatrio do volume de nctar re-secretado; = Volume de nctar submetido a apenas

uma extrao.

xiii

Figura 8: Percentual de visitas s flores de Inga edulis (A) e I. stipularis (B) dos

principais grupos de polinizadores no incio, pico e fim de florao, realizados na

Fazenda Experimental da UFAM, municpio de Manaus, AM. = esfingdeos; =

beija-flores; = borboletas; = abelhas.

Figura 9: Disponibilidade polnica em relao freqncia de visitas em flores de Inga

edulis (A) e Inga stipularis (B) na Fazenda Experimental da UFAM, municpio de

Manaus, AM. = Freqncia de esfingdeos em (A) e de borboletas da famlia

Hesperiidae em (B); = Freqncia de beija-flores em (A) e de borboletas da famlia

Papilionidae em (B); = disponibilidade polnica.

Figuras 10-15: Visitantes florais de Inga edulis Mart. (Fabaceae Mimosoideae), na

Fazenda Experimental da UFAM, municpio de Manaus, AM. 10. Tetragona goettei;

11. Polybia liliacea; 12. Porphyrogenes passalus; 13. Unzela japix; 14. Aellopos

ceculus; 15. Thalurania furcata .

Figuras 16-21: Visitantes florais de Inga stipularis D.C. (Fabaceae Mimosoideae), na

Fazenda Experimental da UFAM, municpio de Manaus, AM. 16. Quadrus cerialis; 17.

Entheus bombus; 18. Tarsoctenus papias; 19. Stalachtis calliope; 20. Parides arcas

mylotes; 21. Ornidia obesa.

xiv

Capitulo 2

Figura 1: Tempo de absciso das flores que foram polinizadas com plen de apenas um

doador ( ) e de trs doadores diferentes ( ). A = Inga edulis e B = Inga stipularis.

Figuras 2-7: Microscopia de fluorescncia de tubos polnicos em Inga edulis Mart.

(Fabaceae Mimosoideae). 2 polades germinando no estigma; 3 tubos polnicos no

primeiro tero do estilete 4h aps a polinizao; 4 e 5 tubos polnicos provenientes de

autopolinizaes penetrando os vulos aps 12h; 6 polinizao cruzada 24h; 7 auto-

polinizao 24h.

Figura 8-11: Microscopia de fluorescncia de tubos polnicos em Inga stipularis D.C.

(Fabaceae Mimosoideae). 8 e 9 polades germinando no estigma e no primeiro tero

do estilete 12h aps a polinizao; 10 auto-polinizao 24h; 11 polinizao cruzada

24h.

1

1. INTRODUO

A floresta amaznica composta por uma srie de formaes vegetais que so

floristicamente muito distintas, o que proporciona uma grande riqueza de espcies e

resulta em uma das maiores biodiversidades do planeta. Em razo da sua extenso

territorial, grande diversidade florstica e dificuldade de acesso a maior parte das reas,

muitas regies tm sido pouco exploradas botanicamente (Leito Filho 1987). Estima-se

que aproximadamente 18.000 espcies de angiospermas estejam distribudas ao longo

da bacia amaznica (Gentry et al. 1997).

A alta diversidade de padres florais encontradas nas florestas tropicais midas

est associada ocorrncia de diferentes tipos de recompensas florais (Leppik 1968,

Faegri & Pjil 1979, Ramirez et al. 1990) indicando a presena de diferentes

polinizadores, algumas vezes bem especializados como, por exemplo, as abelhas

Anthophoridae e Euglossini as quais polinizam flores que oferecem leos, perfumes ou

resinas como recursos (Vogel 1974, Armbruster 1984).

Nas regies tropicais, alm da grande variedade de sndromes de polinizao,

associadas enorme diversidade de flores (Endress 1994), existem segundo Newstrom

et al. (1994) uma ampla diversidade de padres fenolgicos, embora o perodo e a

durao de eventos como a florao e a frutificao sejam poucos conhecidos para

muitas espcies ocorrentes nestes ecossistemas.

Os sistemas reprodutivos de espcies tropicais tm sido estudados salientando

aspectos relacionados ao fluxo gnico, sucesso reprodutivo e especiao em algumas

populaes e comunidades de plantas (Bawa 1980, Bawa et al. 1985, Gibbs 1990, Ibarra

Manriquez & Oyama 1992, Bullock 1995). As caractersticas reprodutivas, os sistemas

sexuais e de polinizao tambm tm sido relacionados com a dinmica florestal em

processos sucessionais e de fragmentao (Gibbs 1990, Ibarra Manriquez & Oyama

1992).

Portanto, a manuteno da elevada diversidade de polinizadores na floresta

essencial para que as espcies possam continuar a se reproduzir regularmente e no haja

um declnio e at extino local dessas populaes a longo prazo. A biologia da

polinizao pode fornecer dados para resolver a vrias questes relacionadas

manuteno do fluxo gnico intraespecfico, sucesso reprodutivo, partilha e competio

por polinizadores e tambm sobre conservao de habitats naturais afetados por

processos de fragmentao (Machado & Lopes 2003).

2

Esta dissertao est dividida em dois captulos que abordam as estratgias

ecolgicas e reprodutivas de duas espcies simptricas de Inga na Amaznia Central. O

primeiro captulo aborda os aspectos referentes fenologia reprodutiva, biologia floral,

dinmica da produo de nctar e visitantes florais de Inga edulis Mart. e Inga stipularis

DC.

O segundo captulo dedicado ao sistema e ao sucesso reprodutivo de I. edulis e

I.stipularis, enfatizando o percentual de frutos formados a partir da atuao de

polinizadores e de experimentos controlados. No final desse captulo h uma discusso

sobre as diferentes adaptaes florais utilizadas por I. edulis e I. stipularis e como isso

influencia no sucesso reprodutivo dessas espcies.

2. REVISO BIBLIOGRFICA

2.1 A Subfamlia Mimosoideae

Segundo Polhill et al. (1981), a famlia Fabaceae compreende 650 gneros e

18000 espcies, sendo a terceira mais diversa entre as plantas com flores. Largamente

distribuda em ambos os hemisfrios, esta famlia possui elevada importncia

econmica, ocupando um lugar de destaque entre as Angiospermas (Arroyo 1981),

constituindo uma importante fonte de alimentos para polinizadores e para muitos

animais, inclusive o homem (Leppik 1966).

Durante muitos anos a famlia Fabaceae foi dividida em trs subfamlias

distintas: Caesalpinioideae, Mimosoideae e Faboideae (Barroso 1978, Joly 1991).

Entretanto, a circunscrio de Fabaceae e a sua diviso em subfamlias tem sido alvo de

divergncias entre os diferentes autores, como por exemplo, os que se baseiam em

dados macromoleculares e cladsticos que tentam reconhecer as Leguminosas como

uma nica famlia (Souza & Lorenzi 2005).

Trabalhos como os de Ribeiro et al. (1999) e Souza & Lorenzi (2005) estimam

que a subfamlia Mimosoideae tem aproximadamente 60 gneros e 3000 espcies que

so distribudas em cinco tribos com hbitos que variam de rvores, arbustos, ervas e

lianas. Sua abrangncia geogrfica principalmente pantropical e subtropical, com a

maior diversidade nos gneros Acacia, Mimosa e Inga, sendo esse ltimo neotropical

apresentando cerca de 400 espcies (Pennington 1997, Ribeiro et al. 1999).

3

2.2 Biologia floral e sndromes de polinizao na subfamlia Mimosoideae

De acordo com Endress (1994), as flores da subfamlia Mimosoideae e em

particular do gnero Inga, geralmente so actinomorfas, arranjadas em formato de

pincel e so agrupadas em densas inflorescncias racemosas. As flores possuem

perianto inconspcuo, filetes longos e finos com anteras diminutas. O gineceu formado

por um longo estilete que conecta o ovrio unilocular ao estigma que, em geral, possui

dimenses mnimas (Faegri & Pijl 1979). Em muitas espcies de Inga, os gros de

plen esto arranjados em polades de nmero constante por antera e com nmero

constante de micrsporos (Endress 1994).

Nessa subfamlia possvel encontrar uma grande variedade de tipos florais

generalistas ou especialistas quanto ao sistema de polinizao. Em muitas das espcies

de Parkia e Mimosa, por exemplo, as densas inflorescncias funcionam como uma

estrutura floral nica e apesar de possurem flores diminutas e serem visitadas por

animais como abelhas, beija-flores e mariposas, esto estritamente adaptadas

polinizao por morcegos (Baker & Harris 1957, Gould 1978, Hopkins 1984, Vogel et

al. 2005).

Por outro lado, muitas espcies de Inga, que tm flores maiores possuem uma

morfologia que torna de fcil acesso visitao para uma grande variedade de

polinizadores (Endress 1994). Koptur (1983) encontrou morcegos, beija-flores,

esfingdeos e vrias espcies de abelhas como polinizadores eficientes de uma nica

espcie de Inga na Costa Rica. Feinsinger (1978) por sua vez, destacou a importncia de

beija-flores como polinizadores efetivos de espcies de Inga que tambm eram visitadas

por outros animais. J a polinizao por morcegos em representantes do gnero foi

tambm observada por Vogel (1968), Croat (1979) e Koptur (1984).

2.3 Flores em excesso vs. sucesso reprodutivo

O primeiro autor a relatar a produo excessiva de flores e o aborto destas em

diversas famlias de Angiospermas foi Darwin (1877) apud Bawa & Webb (1984) e

ultimamente este fenmeno continua sendo estudado por autores como, Stephenson

(1981), Bawa & Webb (1984), Koptur (1984), Bawa & Buckley (1989), Burd (1998) na

tentativa de determinar que fatores acarretam tal processo. Por se constituir em uma das

mais amplas famlias de plantas com flores, representantes de Fabaceae foram estudadas

com relao ao excesso de flores produzidas e a baixa quantidade de frutos formados

4

(Bawa & Webb 1984, Koptur 1984, Bawa & Buckley 1989). Bawa & Webb (1984)

propem a limitao do polinizador, a limitao de recursos e a seleo sexual como

fatores que esto diretamente associados ao aborto de flores, frutos e sementes em

muitas famlias de plantas, inclusive nas Fabaceae.

Segundo Gentry (1974), Janzen (1977) e Stephenson (1979) a grande

quantidade de flores produzida pelas plantas funcionariam como display de atrao

para os animais visitantes, acarretando uma fidelidade entre a planta e o polinizador. No

entanto, a limitao do polinizador pode ocorrer para espcies que apresentam baixa

densidade populacional, curto perodo de florao ou sobreposio desta fenofase com

outras espcies que ocorram simpatricamente (Udovic 1981).

A limitao de recursos, segundo Stephenson (1981) a principal causa de

aborto de flores e frutos nas Fabaceae. De acordo com este autor, mesmo se todas as

flores forem polinizadas com plen apropriado para a fertilizao, a planta pode ser

incapaz de maturar todos os frutos devidio a restries fisiolgicas. Essa hiptese

reforada por Pate & Farrington (1981) e Wyatt (1982), ao postularem que a

probabilidade de determinada flor formar fruto est relacionada com a sua posio na

inflorescncia, j que frutos em desenvolvimento na base da inflorescncia poderiam

agir como limitantes de metablitos para frutos que poderiam se formar no pice.

De acordo com o princpio de Bateman (Charnov 1979) esperado na seleo

sexual que o sucesso reprodutivo paterno seja limitado pela capacidade dos gametas

masculinos em acessar os gametas femininos e por outro lado, o sucesso reprodutivo

materno provavelmente limitado pela deficincia em prover recursos para os embries

(Janzen 1977). Dessa forma, abortos so presumidos para indicar diferentes estratgias

reprodutivas. Uma grande frao da absciso floral suposta para servir somente

funo masculina (Udovic 1981). Muitos trabalhos indicaram que um nmero excessivo

de flores em espcies hermafroditas pode ser interpretado como uma maneira de

aumentar o sucesso reprodutivo masculino e disponibilizar recursos para visitantes

florais (Janzen 1977, Primack 1979, Wyatt 1982).

2.4 Sistema reprodutivo e auto-incompatibilidade de ao tardia (LSI)

Segundo Arroyo (1981) a famlia Fabaceae apresenta diversos tipos de sistema

reprodutivo sendo a auto-incompatibilidade proporcionalmente menos freqente entre

as Papilionoidae do que nas outras duas subfamlias, em que vrios gneros como

5

Phaseolus, Canavalia, Centrosema e Pisum, foram considerados autocompatveis. Por

outro lado, a subfamlia Mimosoideae apresenta o maior nmero de gneros auto-

incompatveis, tais como Inga, Albizia, Calliandra, Enterolobium e Pithecellobium

(Arroyo 1981, Koptur 1984). Poucas espcies foram testadas com relao ocorrncia

de agamospermia e ainda no est claro se este tipo de sistema reprodutivo raro nesta

famlia. Segundo Randell (1970) e Arroyo (1981) tal fenmeno documentado apenas

para algumas espcies do gnero Cassia.

Evidncias de que um mecanismo de auto-incompatibilidade com base

gentica, em certas espcies, ocorra dentro do ovrio existem h mais de 40 anos, desde

a publicao dos trabalhos pioneiros de Cope (1962) em Theobroma cacao

(Sterculiaceae). A enorme discrepncia existente entre o que se conhece atualmente

sobre a auto-incompatibilidade de ao tardia (LSI) e outros sistemas de auto-

incompatibilidade se deve em grande parte ao sistema de auto-incompatibilidade de

ao tardia ter sido por muito tempo considerado um fenmeno raro na natureza

(Nettancourt 1977).

No obstante, Seavey & Bawa (1986), numa primeira reviso sobre trabalhos

que indicavam barreiras do sistema de incompatibilidade operando no ovrio,

salientaram que a LSI um fenmeno bastante comum nas angiospermas, e postularam

diferentes tipos de LSI: (1) quando a inibio dos tubos incompatveis tem lugar aps a

penetrao dos vulos, mas sem que ocorra a singamia; (2) quando a rejeio dos tubos

polnicos incompatveis se processa aps a formao do zigoto; (3) quando se sabe que

a reao de incompatibilidade ovariana, mas se desconhece os detalhes histolgicos do

processo de rejeio.

Evidncias da auto-incompatibilidade de ao tardia na subfamlia

Papilionoideae foram encontradas por Gibbs & Sassaki (1998) com Dalbergia

miscolobium, por Prychid et al. (1998) com Strongylodon macrobotrys e por Rodriguez-

Raio et al. (1999) com Cytisus multiflorus. Na subfamlia Caesalpinioideae, por Bawa

& Webb (1984) com Caesalpinia eriostachys, por Lewis & Gibbs (1999) com

Caesalpinia calycina, por Gibbs et al. (1999), com Hymenaea stigonocarpa e por

Freitas & Oliveira (2002) com Copaifera langsdorffii. Por fim, na subfamlia

Mimosoideae por Koptur (1984) para sete espcies de Inga, por Seavey & Bawa (1986)

com Acacia retinoides e por Chamberlain (1998) com Calliandra calothyrsus.

6

3. OBJETIVOS 3.1 Geral

Descrever a biologia floral, a polinizao e o sistema reprodutivo de Inga edulis

e Inga stipularis.

3.2 Especficos 1- Estabelecer o perodo de florao e frutificao das espcies e identificar a

tendncia dos padres fenolgicos;

2- Determinar os sistemas de polinizao e descrever o comportamento dos

animais visitantes, identificando seu papel como polinizadores ou

pilhadores, analisando as interaes planta/polinizador;

3- Definir o sistema reprodutivo das duas espcies.

7

4.1 CAPTULO 1

Fenologia reprodutiva e sistemas de polinizao divergentes em duas espcies

simptricas de Inga Mill. (Fabaceae Mimosoideae) na Amaznia Central

(Manuscrito a ser enviado para o peridico Revista Brasileira de Botnica)

8

Fenologia reprodutiva e sistemas de polinizao divergentes em duas espcies

simptricas de Inga Mill. (Fabaceae Mimosoideae) na Amaznia Central

EDUARDO CRISTO DE OLIVEIRA BARROS 1,4, ANTONIO CARLOS WEBBER2

& ISABEL CRISTINA MACHADO3

Ttulo resumido: Fenologia e polinizao de duas espcies de Inga

1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia, Programa Integrado de Ps-Graduao em

Biologia Tropical e Recursos Naturais (Botnica).

2. Universidade Federal do Amazonas, Departamento de Biologia, Estrada do Contorno, 3000,

69077-000, Manaus, AM, Brasil

3. Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botnica, 50372-970, Recife, PE, Brasil.

4. Autor para correspondncia: [email protected]
mailto:[email protected]

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ABSTRACT (Reproductive phenology and divergent pollination systems in two sympatric species of Inga Mill. (Fabaceae Mimosoideae) in Central Amazon). The reproductive phenology, the floral biology and the pollination systems of Inga edulis Mart. and Inga stipularis D.C, were studied respectively in an area of land forest, located in the UFAM Experimental Farm, Manaus, AM (238'57,6"S 603'11"W), from November/2006 to November, 2007. The flowers of Inga edulis and Inga stipularis constitute a pollination unit like a brush, whose visual attraction is exerted by numerous free stamens. Their flowers are hermaphrodite, spike, actinomorphic and pentamerous. The flowering pattern is continual for I. edulis and annual for I. stipularis. The flowers of I. edulis and I. stipularis produce nectar from the bud phase accumulating until 26,5l and 3,7l with a mean concentration of 13,5% and 12,5 % respectively. In both species, the nectar is replaced after repeated extractions. Eight species of hawkmonths and two of hummingbirds were the main pollinators of I. edulis. Sixteen species of butterflies, but ten of the family Hesperiidae and three of the family Papilionoidae were the primary pollinators of I. stipularis. The bees Melipona fulva and Megachile sp visited flowers of both species, however, they were considered occasional pollinators. Despite the fact that the floral similarity, the two Inga species studied presented a distinct period of floral activity, which caused a divergence in the pollination systems, nevertheless, the I. edulis is a typical sphingophilous species and I. stipularis a psychophilous. Key words Inga, reproductive phenology, nectar, sphingophily, psychophily, Amazon rain forest. RESUMO (Fenologia reprodutiva e sistemas de polinizao divergentes em duas espcies simptricas de Inga Mill. (Fabaceae Mimosoideae) na Amaznia Central). A fenologia reprodutiva, a biologia floral e os sistemas de polinizao de Inga edulis Mart. e Inga stipularis D.C., foram estudados em uma rea de floresta de terra firme, localizada na Fazenda Experimental da UFAM, Manaus, AM (23857,6S 60311W), no perodo de novembro de 2006 a novembro de 2007. As flores de I. edulis e I. stipularis constituem unidades de polinizao do tipo pincel, sendo a atrao visual exercida pelos numerosos estames livres. Essas so hermafroditas, ssseis, actinomorfas e pentmeras. O padro de florao do tipo contnuo em I. edulis e anual em I. stipularis. As flores de I. edulis e I. stipularis produzem nctar desde boto, acumulando at 26,5l e 3,7l com concentrao mdia de 13,5% e 12,5 % respectivamente. Em ambas as espcies o nctar re-secretado aps repetidas extraes. Oito espcies de esfingdeos e duas espcies de beija-flores foram os principais polinizadores de I. edulis. Dezesseis espcies de borboletas, sendo dez da famlia Hesperiidae e trs da famlia Papilionoidae foram os polinizadores primrios de I. stipularis. As abelhas Melipona fulva e Megachille sp visitaram flores de ambas as espcies, porm foram considerados polinizadores ocasionais. Apesar da similaridade floral, as duas espcies de Inga estudadas apresentam perodos de atividade floral distintos, provocando divergncia entre o sistema de polinizao, sendo I. edulis uma espcie tipicamente esfingofila e I. stipularis uma espcie pscicfila. Palavras-chave Inga, fenologia reprodutiva, nctar, esfingofilia, psicofilia, Floresta Amaznica.

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INTRODUO

As caractersticas florais sejam elas morfolgicas, fisiolgicas ou ecolgicas

esto relacionadas aos vetores de polinizao e o estudo desses atributos pode auxiliar

na inferncia dos grupos de polinizadores (Faegri & Pjil 1979, Endress 1994, Proctor et

al. 1996). Essa soma de particularidades caracteriza as sndromes florais (Faegri & Pjil

1979), as quais constituem um importante meio para subsidiar estudos de ecologia da

polinizao.

As espcies de Inga Mill. apresentam uma srie de caractersticas florais

similares como, flores brancas com perianto inconspcuo, arranjadas em forma de pincel

com anteras expostas, antese noturna e nctar como recompensa (Faegri & Pjil 1979,

Endress 1994). Alguns destes aspectos sugerem que o gnero se encaixa na sndrome de

quiropterofilia e/ou esfingofilia (sensu Faegri & Pijl 1979), o que foi corroborado nos

trabalhos de Vogel (1968) com Inga sessilis e Howell & Burch (1974) com Inga sp.

Entretanto, o gnero pode ser considerado generalista, uma vez que a estrutura

floral no especializada, admitindo visitas de diferentes grupos de animais. Koptur

(1983) encontrou morcegos, esfingdeos, beija-flores e abelhas como eficientes

polinizadores de Inga brenesii, I. mortoniana, I. punctata e I. quaternata. Alm disso, a

importncia dos beija-flores como polinizadores eficazes de algumas espcies de Inga

foi enfatizada por Snow & Snow (1972), Toledo (1975), Feinsinger (1978) e Arroyo

(1981).

Ao mesmo tempo, Inga interessante sob o ponto de vista da biologia floral uma

vez que suas flores possuem gros de plen, na maioria das vezes, agrupados em

polades (Endress 1994), possuem reduzida superfcie estigmtica, pequena quantidade

de vulos, nectrios na regio do gineceu e so polinizadas por um espectro muito

amplo de animais (Arroyo 1981, Koptur 1983, Endress 1994).

O gnero Inga possui cerca de 400 espcies de distribuio neotropical (Ribeiro

et al. 1999, Souza & Lorenzi 2005). Na Amaznia Central, o de maior

representatividade entre as Leguminosas, com 32 espcies encontradas na Reserva

Adolpho Ducke (Ribeiro et al. 1999). Em geral, so rvores de sub-dossel ou de sub-

bosque com folhas compostas, pinadas, com um nectrio extrafloral entre cada par de

fololos que so sempre opostos (Pennington 1997).

Em virtude da enorme importncia das interaes mutualsticas entre as plantas e

seus polinizadores para a percepo dos processos evolucionrios e ecolgicos (Faegri

11

& Pijl 1979, Proctor et al. 1996), este trabalho teve por objetivos analisar

comparativamente o perodo de florao e frutificao, os aspectos da biologia floral, a

dinmica da produo de nctar, os sistemas de polinizao, o fluxo polnico e o

comportamento dos animais visitantes s flores de Inga edulis Mart. e Inga stipularis

DC.

Dessa forma, espera-se contribuir para um maior conhecimento ecolgico de

espcies simptricas do gnero, uma vez que, apesar de sua importncia, estudos que

tratam desses aspectos em florestas tropicais midas, em especial na Amaznia, ainda

so incipientes.

MATERIAL E MTODOS rea de Estudo

A coleta de dados foi realizada na Fazenda Experimental da Universidade

Federal do Amazonas (UFAM), Manaus, AM, (23857S 60311W), em uma rea de

floresta de terra firme localizada no Km 38 da BR-174 (Figura 1). Com cerca de 3000

ha, a rea localiza-se em uma regio de floresta ombrfila densa, caracterizada pelo

relevo acidentado, com trechos de encostas acentuadas e variao altitudinal de 96

metros entre os plats e as regies mais baixas (RADAMBRASIL 1978). A estrutura

florstica definida principalmente pelo tipo de solo e relevo, geralmente formando uma

seqncia de quatro tipos de floresta: plat, vertente, campinarana e baixio (Ribeiro et

al. 1999).

O solo cido e pobre em nutrientes, do tipo latossolo amarelo lico. O clima

predominante na regio quente e mido, correspondente ao clima Am na classificao

de Kppen. A temperatura do ar tem valores mnimos de 25 C e mximos de 28 C nos

meses de seca. A precipitao mdia anual de 2100 mm (Figura 2A), com umidade

relativa do ar sempre alta (84% a 90%) correspondendo os meses de maior umidade aos

de maior incidncia de chuvas (RADAMBRASIL 1978).

Delineamento amostral Fenologia Reprodutiva As observaes de campo realizaram-se no perodo de novembro de 2006 a

novembro de 2007. A fenologia da florao e da frutificao foi acompanhada

12

quinzenalmente em dez indivduos de Inga edulis e sete de I. stipularis. Para todos os

indivduos foram observadas as seguintes fenofases segundo indicaes de Morellato et

al. (1990): a) emisso de botes; b) flores; c) frutos verdes e d) frutos em disperso,

descritos por notas de intensidade, com 0 (zero) indicando ausncia da fenofase e 1, 2, 3

presena da fenofase, respectivamente nos intervalos de 1% a 25%, 26% a 50% e 51% a

100% dos ramos que apresentaram a fenofase descrita (adaptado de Fournier 1974). O

padro fenolgico das espcies foi determinado a partir da classificao de Gentry

(1974) e Newstrom et al. (1994).

Biologia floral

Em ambas as espcies foram tomadas aleatoriamente 10 inflorescncias de 10

indivduos, nas quais foram realizadas observaes quanto morfologia, tamanho e cor

das flores, horrio, seqncia e durao da antese, localizao e tipo de recompensa

floral e, seqncia de abertura das flores. Com auxlio de um paqumetro, registrou-se o

comprimento do clice, da corola, do androceu e do gineceu, a partir de material fixado

em lcool 70%.

A receptividade do estigma foi testada em 10 flores de I. edulis e I. stipularis em

diferentes indivduos no incio da antese e em intervalos de 12 e 24 horas aps a

abertura floral pelo mtodo de atividade peroxidsica (H2O2) (Kearns & Inouye 1993).

Para determinao dos locais de emisso de odor, 10 flores previamente

ensacadas de diferentes indivduos aps a antese foram imersas em soluo (1:1000) de

vermelho neutro (Vogel 1990), sendo em seguida lavadas com gua corrente e

analisadas quanto s regies coradas.

O percentual de gros de plen potencialmente viveis foi estimado com a

tcnica de colorao do citoplasma utilizando-se carmim actico 2% (Radford et al.

1974), em 10 botes em pr-antese, sendo a contagem dos gros realizada em

microscpio ptico, com utilizao de lamnula milimetrada. Foram considerados

viveis os gros de plen que apresentaram colorao vermelha escura e inviveis os

gros que se apresentavam fracamente corados ou incolores.

Produo de Nctar

Para cada espcie, o volume e a porcentagem de acares do nctar foram

avaliados, respectivamente, com auxlio de microseringa (Microliter 10l) e

13

refratmetro de bolso (Atago 0-90%) em vinte flores de 10 indivduos diferentes, as

quais foram isoladas em sacos de papel semi-impermevel para evitar o contato com os

visitantes florais.

As medidas foram realizadas em dois grupos de flores. No primeiro grupo, dez

flores de diferentes inflorescncias (n=10) de I. edulis e I. stipularis foram submetidas a

uma nica extrao realizada 20h e 12h, respectivamente, aps a antese floral (volume

acumulado de nctar). No segundo grupo, 10 flores de diferentes indivduos foram

submetidas a extraes peridicas com intervalos de 2 horas. As extraes foram

realizadas no incio da antese at a senescncia floral, totalizando 12 extraes em I.

edulis e seis em I. stipularis.

Visitantes florais e disponibilidade polnica

Informaes quanto identidade do visitante, freqncia, horrio,

comportamento, recurso floral procurado e resultado da visita (polinizao ou

pilhagem), foram obtidas por meio de observaes diretas no campo, totalizando 80

horas para I. edulis e 60 horas para I. stipularis. Devido s diferenas no horrio de

antese de ambas as espcies, tais observaes foram realizadas no perodo diurno e

noturno para I. edulis e durante o dia para I. stipularis.

Em funo da freqncia de visitas, os visitantes florais foram classificados em

muito comuns MC (20visitas/hora), comuns C (entre 10 e

14

sobre lmina histolgica, coradas com carmim actico e as polades contadas com

auxlio de um microscpio ptico.

Material botnico

Ramos frteis de Inga edulis e I. stipularis foram coletados e herborizados de

acordo com as tcnicas usuais e depositados no Herbrio do Instituto Nacional de

Pesquisas da Amaznia (INPA n 220263 e 220262), respectivamente, como espcimes

testemunho.

RESULTADOS Fenologia Reprodutiva

No incio das observaes, em novembro de 2006, os indivduos de Inga edulis

selecionados para o estudo encontravam-se floridos, e o pico de florao ocorreu nos

meses de maro, maio e junho de 2007 (Figura 2B). Esta espcie apresenta flores tanto

na estao chuvosa quanto na seca, sendo observado que apenas em dezembro/janeiro e

julho/agosto os indivduos estiveram completamente sem flores.

Do mesmo modo, a frutificao aconteceu ao longo do ano em todos os

indivduos de I. edulis, entretanto, a maior produtividade dessa fenofase foi observada

nos meses de janeiro e maio (Figura 2C). O processo de amadurecimento dos frutos

ocorreu trs a quatro meses aps os mesmos serem formados, todavia, houve registro de

frutos que levaram at oito meses para iniciar o processo de disperso.

Em Inga stipularis, a florao se estendeu por cerca de oito meses (de dezembro

a julho). A emisso de botes teve incio no ms de dezembro, com pico em

fevereiro/maro, prolongando-se esta fenofase at o ms de julho. Flores em antese

iniciaram em fevereiro, com maior intensidade entre os meses de abril e maio (Figura

3B). Ambos os fatores observados, emisso de novas inflorescncias e alta produo de

flores coincidiram com os meses de maior precipitao para a regio (Figura 2A). Aps

o perodo de maior produtividade desta fenofase, evidenciou-se uma reduo abrupta na

produo de flores em agosto (Figura 3B).

A frutificao de I. stipularis pde ser quantificada no incio das observaes em

novembro de 2006, ocasio em que havia grande quantidade de frutos verdes em todos

os indivduos investigados (Figura 3B). A alta produtividade apresentada decresceu nos

meses seguintes, estando os indivduos completamente sem frutos no ms de fevereiro.

15

Em 2007, o desenvolvimento dos frutos teve incio em meados de setembro, perodo de

baixa pluviosidade, atingindo maturidade nos meses de novembro e dezembro (Figura

3B). Em razo das altas taxas de predao e/ou disperso atribuda aos bandos de

macacos da espcie Pithecia monacchus, vulgarmente conhecidos como parauacus, os

frutos maduros de Inga stipularis no puderam ser quantificados.

Biologia floral

Inga edulis e I. stipularis apresentam inflorescncias racemosas axiais do tipo

cacho (Figura 4B e 4E), com mdia de 26 flores (3,2; n=30) por inflorescncia para I.

edulis e 42 flores (3,3; n=30) para I. stipularis. O nmero de flores que se abre por dia,

por inflorescncia, em I. edulis em mdia 1,5 (0,68; n=30), raramente abrindo-se trs

ou quatro e em I. stipularis de 2,5 (1,2; n=30). As dimenses das partes florais de

ambas as espcies esto resumidas na tabela 1.

As flores de I. edulis e I. stipularis so hermafroditas, ssseis, actinomorfas,

pentmeras, com clice gamosspalo e corola gamoptala (Figuras 4B e 4E). O clice e

a corola de colorao verde e verde-clara, respectivamente, com spalas e ptalas de

textura aveludada, em virtude da presena de tricomas filiformes em suas superfcies.

O androceu branco, polistmone, formado em mdia por 50 (1,9; n=10)

estames em I. edulis e 30 (2,9; n=30) em I. stipularis, os quais so longos e finos

sendo fusionados na base formando um tubo estaminal estreito onde fica armazenado o

nctar. As anteras so dorsifixas possuindo deiscncia longitudinal. Os gros de plen

esto agrupados formando polades. Cada antera apresenta oito polades, as quais

apresentam em mdia 30 (2,9; n=50) gros de plen em I. edulis e 16 (1,2; n=50) em

I. stipularis (Figura 4C e 4F). O percentual mdio de gros de plen viveis na fase de

pr-antese de 95,4% para I. edulis e 98,6% para I. stipularis.

O gineceu em ambas as espcies apresenta estigma puntiforme e papiloso, o qual

conectado ao ovrio por um longo e fino estilete de colorao branca. O ovrio

unicarpelar e pluriovulado contendo em mdia 26 (3,0; n=30) vulos em I. edulis e 16

(2,5; n=30) em I. stipularis, ambos com placentao parietal marginal.

O processo de antese em I. edulis vespertino, iniciando por volta das 14h

estando s flores completamente abertas s 17h. J em I. stipularis a antese floral

matutina, com incio por volta das 5h estando s flores totalmente abertas s 8h. Para

ambas as espcies no existe variao temporal na seqncia de abertura das flores, uma

16

vez que na populao todos os botes comeam a abrir simultaneamente no mesmo

horrio. Em geral, as flores possuem longevidade de 24-28h em I. edulis e de 18-24h em

I. stipularis.

Em ambas as espcies as flores apresentam protoginia parcial, uma vez que no

incio da antese o estigma encontra-se receptivo e as anteras fechadas. A deiscncia das

anteras ocorre 2-3h aps a abertura floral em I. edulis e 2-5h em I. stipularis. A

receptividade do estigma permanece durante todo perodo de antese em ambas as

espcies. As flores exalam odor suave e adocicado, mais intensamente nas primeiras

oito horas da antese para as duas espcies, sendo detectada a presena de osmforos na

borda e na parte interna da corola, nos tricomas localizados no perianto, no tubo

estaminal e em pontos espaados dos filetes e do estilete.

Dinmica da produo de nctar

O nctar produzido no nectrio discide localizado logo acima do receptculo

floral e armazenado dentro do tubo formado pela fuso dos filetes. Em I. edulis, o nctar

j comea a ser produzido antes mesmo da flor estar completamente aberta,

apresentando volume e concentrao mdios de nctar acumulado por flor de,

respectivamente, 3,76l (2,2) e 15,75% (2,2) (Figura 5A).

Em Inga stipularis a produo de nctar tambm tem incio com o processo de

antese, entretanto, os valores de volume acumulados so inferiores aos de I. edulis, com

mdia de apenas 0,3l ( 0,12) por flor. A porcentagem de acares tambm diminui,

mas sem diferenas significativas em relao a I. edulis, com mdia de 13,5% ( 2,5)

(Figura 5B).

Em I. edulis e I. stipularis, os grupos de flores que foram submetidas repetidas

extraes de nctar tiveram valores crescentes de volume a partir do incio da antese, s

7h para I. stipularis e s 14h para I. edulis atingindo o pico de produo s 11h e s 22h,

respectivamente, com volumes de 0,8l (0,13) e 4,3l (2,6) (Figuras 6A e 6B).

A porcentagem de acares no nctar por sua vez, teve seu valor mais elevado

na primeira extrao s 14h com 19% (1,4) para I. edulis e s 11h para I. stipularis

com 15% (1,0). Posteriormente, tanto o volume quanto a concentrao apresentaram

valores decrescentes at cessar a produo s 19h em I. stipularis (Figura 6B) e s 14h

do dia seguinte em I. edulis (Figura 6A). O somatrio dos volumes de nctar acumulado

e com repetidas extraes de I. edulis e I. stipularis esto evidenciados na figura 7.

17


Ambas as espcies de Inga receberam diferentes grupos de animais visitantes s

suas flores. Vinte espcies foram observadas visitando as flores de I. edulis, sendo oito

de esfingdeos, cinco de borboletas, trs de beija-flores, trs de abelhas e uma de vespa

(Tabela 2). Inga stipularis apresentou nmero de visitantes semelhante, 23 espcies no

total, sendo 16 borboletas, trs abelhas, dois beija-flores, uma vespa e uma mosca

(tabela 3).

Das oito espcies de esfingdeos que visitaram as flores de I. edulis, seis foram

consideradas polinizadores efetivos, uma vez que durante o pico e no final da florao,

esses animais foram os visitantes mais regulares (Figura 8A), sendo Erinnyis ello ello

(Linnaeus 1758) e Pachylia syces syces (Hbner 1819) os visitantes mais freqentes.

Por outro lado, Protambulyx strigilis (Linnaeus 1771), Enyo lugubris lugubris

(Linnaeus 1771), Pachygonia caliginosa (Boisduval 1870) e Unzela japix japix (Cramer

1776) (Figura 13), foram observados com maior freqncia nos perodos de maior

intensidade e nos finais de florao. A maior incidncia de visitas pelas seis espcies

ocorreu s 18:30h, perodo em que as flores ainda apresentavam anteras indeiscentes

(Figura 9A). A partir das 20h at s 4h da manh do dia seguinte, o nmero de visitas

foi mais ou menos constante, com um aumento s 6h (Figura 9A). Ao longo desse

perodo, os esfingdeos foram os agentes responsveis pela retirada de

aproximadamente 60% das polades (Figura 9A). Suas visitas eram rpidas (menos de 1

segundo), com nmero mdio de 7 visitas por flor por indivduo, acarretando moderado

ndice de geitonogamia. Esses animais ao se aproximarem da flor, tocam com a

espirotromba e com toda a parte ventral do corpo os numerosos estames e o estigma,

realizando a polinizao de modo eficiente. Conseqentemente, carregam grande

quantidade de polades em seus corpos para outros indivduos prximos e mais

afastados.

Duas espcies de esfingdeos diurnos, Aellopos titan titan (Cramer 1777) e

Aellopos ceculus (Cramer 1777) foram registradas realizando visitas s flores de I.

edulis. Aellopos titan titan foi visto apenas no incio da florao realizando visitas em

flores do segundo dia s 14h. Um fato interessante ocorreu vrias vezes no momento

das visitas, em que, ao entrarem em contato com o inseto, as flores caam, fazendo com

que o esfingdeo imediatamente passasse para outra flor do mesmo indivduo. s 17h,

18

incio do crepsculo, Aellopos ceculus foi observado nas flores realizando um elevado

nmero de visitas (n=63) em um nico indivduo. A espcie apresentava

comportamento agressivo, expulsando borboletas e abelhas que se aproximavam das

flores no mesmo perodo.

As cinco espcies de borboletas que visitaram as flores de I. edulis pertencem

famlia Hesperiidae. As borboletas Porphyrogenes passalus passalus (Herrich-Schffer

1869) (Figura 12), Hesperiidae sp1 e Hesperiidae sp2 em virtude do maior tamanho em

relao Hesperiidae sp3 e Phanus sp., ocasionalmente tocavam as estruturas

reprodutivas no momento em que pousavam na flor para retirar nctar. Hesperiidae sp3

foi a borboleta mais freqente e Phanus sp. a mais rara, ambas pilhadoras de nctar uma

vez que ao pousarem na corola, entravam em contato apenas com os longos filetes.

O contrrio ocorre para I. stipularis, em que 16 espcies de borboletas, sendo 10

espcies pertencentes famlia Hesperiidae, trs de Papilionidae, duas de Riodinidae e

uma de Lycaenidae (Tabela 3), foram considerados os polinizadores primrios dessa

espcie. As visitas tiveram incio s 7h, horrio em que foi registrado o maior nmero

de visitas, com uma freqncia constante durante toda manh at s 13h. Nesse perodo,

cerca de 70% das polades so levadas pelas borboletas (Figura 9B). A partir das 14h,

registrou-se um declnio no nmero de visitas, que cessou s 18h (Figura 9B).

As espcies Stalachtis calliope (Linnaeus 1758) (Figura 19), Parides triopas

(Godart 1819) e Tarsoctenus papias (Hewitson 1857) (Figura 18) foram as borboletas

mais raras, aparecendo apenas no incio, pico e final de florao, respectivamente. As

borboletas mais freqentes foram Quadrus cerialis (Stoll 1782) (Figura 16), Entheus

bombus (Austin, Mielke & Steinhauser 1997) (Figura 17), Astraptes sp, Hesperiidae sp8

(Hesperiidae), Parides aeneas (Linnaeus 1758) e Parides arcas mylotes (Bates 1861)

(Papilionidae) (Figura 20), sendo encontradas forrageando em indivduos de I. stipularis

ao longo de todos os estgios da florao.

As borboletas, ao pousarem nas flores (exceto as espcies de Parides),

apoiavam-se na inflorescncia, posicionando-se acima dos estames e estigmas das flores

abertas, momento em que realizavam a polinizao e coletavam nctar. Na maioria das

vezes as visitas so rpidas, possivelmente em virtude do baixo volume de nctar

encontrado nas flores, o que acarreta uma alta taxa de visitas s flores de um mesmo

indivduo.

19

As espcies de Parides pairavam diante das flores e introduziam sua probscide

no tubo estaminal para coletar o nctar, momento em que alm da probscide, tocavam

os estames com as pernas e a regio ventral do abdmen. Igualmente o ndice de

geitonogamia alto.

Hylocharis saphirina (Gmelin 1788) e Thalurania furcata (Gmelin 1788),

ambos ( e ) (Figura 15) foram as espcies de beija-flores consideradas como os

visitantes diurnos mais freqentes de I. edulis, responsveis por mais de 90% das visitas

realizadas s flores no incio da florao (Figura 9A). Para ambas as espcies, o

comportamento de visita foi semelhante ao se aproximar das flores, retiravam nctar

introduzindo rapidamente (menos de 2 segundos) o bico dentro do tubo estaminal,

momento em que tocavam com o pescoo e s vezes com a garganta as anteras e o

estigma. Em mdia, as visitas eram realizadas em 10 flores de um mesmo indivduo por

Thalurania furcata e em seis flores por Hylocharis saphirina.

As visitas tiveram incio s 13h, horrio em que as flores ainda estavam em

estgio de boto. O fluxo de visitas aumentava na medida em que as flores iam abrindo,

atingindo um pico de nmero de visitas s 17h. Entretanto, apesar das flores estarem

abertas, as anteras encontravam-se fechadas, e, dessa maneira, os beija-flores atuavam

apenas como pilhadores no incio da antese de I. edulis. No dia seguinte, as visitas

tinham inicio s 05h30min da manh e se prolongavam at s 10h. Nesse perodo, o

nmero mdio de flores visitadas por indivduo de Thalurania furcata e Hylocharis

saphirina era de 14 e 8, respectivamente. O aumento no nmero de visitas deve-se

provavelmente a baixa quantidade de nctar ofertada por flor nesse horrio, o que

proporciona tambm, um alto grau de geitonogamia.

Portanto, os beija-flores Thalurania furcata e Hylocharis saphirina atuam como

polinizadores primrios de I. edulis no incio da florao e como polinizadores

secundrios no pico e no final, porm, apenas no perodo de 8 s 11h da manh,

ressalvando que, a partir do pico de florao, 75% das polades so retiradas pelos

esfingdeos durante a noite anterior (Figura 9A).

O beija-flor Phaethornis ruber (Linnaeus 1758) foi visto uma nica vez em um

indivduo de I. edulis s 16h tomando nctar de flores ainda em processo de antese.

Como as anteras nesse horrio ainda esto indeiscentes, esta ave, mesmo tocando nas

partes reprodutivas das flores, no as polinizava, sendo dessa forma considerado

pilhador.

20

Em I. stipularis, duas espcies de beija-flores, Amazilia versicolor (Vieillot

1818) e Thalurania furcata, foram observadas visitando esporadicamente as flores

apenas no pico da florao. Amazilia versicolor apresentou comportamento do tipo

trapline visitando as flores no incio da manh, s 8h e no final da tarde s 16h.

Entretanto, esse beija-flor foi responsvel por apenas 5% das visitas, atuando como

polinizador ocasional de I. stipularis. Thalurania furcata foi visto somente uma vez, em

60h de observaes, visitando as flores no incio da manh.

Inga edulis e I. stipularis compartilham duas das trs espcies de abelhas que

visitam suas flores. Melipona fulva (Lepeletier 1836) (Apidae) e Megachile sp

(Megachilidae) so visitantes espordicos s flores de ambas as espcies, nas quais

coletavam nctar e plen. Essas abelhas foram observadas durante a manh realizando

visitas. Com movimentos rpidos e circulares em torno dos estames, essas abelhas

coletavam plen com o aparelho bucal, transferindo ainda na flor, para as pernas

posteriores as polades retiradas das anteras. Aps a coleta de plen, desciam at o tubo

estaminal para tomar nctar e depois seguiam para outra flor. Alm de Melipona fulva e

Megachile sp, foi observada a abelha Tetragona goettei (Friese 1900) (Apidae) em I.

edulis (Figura10) e a abelha Plebeia minima (Gribodo 1893) (Apidae) em I. stipularis.

Tetragona goettei retirava nctar das flores de I. edulis sem tocar em momento algum

nas partes reprodutivas da flor. Plebeia minima retirava as polades de I. stipulars,

antera por antera. Dessa maneira, como o estigma fica localizado alguns milmetros

acima do nvel dos estames, Plebeia minima no realizava a polinizao.

As vespas Polybia liliacea (Fabricius 1804) (Vespidae) e Synoeca surinama

(Linnaeus 1767) (Vespidae) visitaram as flores de I. edulis e I. stipularis

respectivamente. Polybia liliacea foi vista apenas uma vez em 80 horas de observao

retirando nctar das flores de I. edulis durante o perodo das 16h. Essa vespa durante

essa visita no realizou a polinizao uma vez que a flor j se encontrava em estgio de

absciso, com os estames murchos e sem polades (Figura 11). A vespa Synoeca

surinama foi mais freqente nas flores de I. stipularis realizando, ocasionalmente, a

polinizao. Ao pousar na inflorescncia, essa espcie realizava movimentos circulares

em torno de vrias flores sem, no entanto, coletar nctar ou plen. Essa vespa foi mais

freqente no incio da florao, no sendo mais observada no final.

A mosca Ornidia obesa (Fabricius 1775) (Syrphidae) foi observada coletando

nctar das flores de I. stipularis no pico de florao (Figura 21). Durante o pouso, essa

21

mosca no tocava as anteras nem o estigma. Voava para outra inflorescncia no mesmo

indivduo e realizava o mesmo comportamento, visitando dessa forma uma mdia de 10

inflorescncias. A mosca s foi observada no pico da florao durante a manh, no

sendo mais observada no perodo da tarde nem no final da florao, sendo portanto

pilhadora de nctar.

DISCUSSO Fenologia Reprodutiva

A florao de Inga edulis, de acordo com a classificao de Newstrom et al.

(1994) do tipo contnua, com a maioria dos indivduos da populao em florao,

porm, pode haver intervalos breves brief breaks de perodos sem flores. Segundo

classificao de Gentry (1974), I. edulis apresenta florao do tipo estado constante

(steady-state), atravessando tanto a estao chuvosa quanto a seca, uma vez que a

florao se estende ao longo dos 12 meses do ano, com picos de dois a trs meses de

intervalo com intensidades diferentes.

No entanto, a maior produo de flores ocorreu nos meses de maio e junho, o

que corresponde ao final da estao chuvosa, a semelhana do encontrado por Falco &

Clement (2000) para essa mesma espcie tambm no municpio de Manaus. Para Janzen

(1967), a reduo da umidade do solo e da atmosfera pode agir como um sinal para

induzir a florao de espcies neotropicais, o que proporcionaria condies favorveis

aos polinizadores, como ausncia de chuvas pesadas que possam danificar as flores,

derrub-las ou diluir seu nctar.

O perodo de frutificao de I. edulis foi o evento fenolgico de maior durao.

Esse extenso perodo pode ser explicado pela hiptese de McKey (1975) apud Howe &

Smallwood (1982), em que plantas tropicais com longos perodos de frutificao,

limitam a produo de frutos maduros, com polpas suculentas e poucas sementes

grandes. Deste modo, I. edulis pode ser denominada como planta de alto investimento,

j que sua frutificao estendida para evitar que um nmero limitado de dispersores se

saciem, promovendo assim, maior disperso de sementes ao longo do tempo por

forrageadores eficientes (Howe & Smallwood 1982).

A florao de Inga stipularis do tipo anual (sensu Newstrom et al. 1994), ou

do tipo cornucpia (sensu Gentry 1974), estendendo-se por oito meses sem

interrupes, com o pico nos meses de abril e maio, havendo produo de flores de

22

janeiro a meados de julho, perodo correspondente estao chuvosa, o que demonstra

certo grau de sazonalidade.

Segundo Van Schaik et al. (1993), a produtividade das plantas potencialmente

limitada por fatores abiticos como gua, luz, minerais etc. Como I. stipularis iniciou a

florao nos meses de maior precipitao, enquadra-se no postulado por Morellato &

Leito-Filho (1992), em que com o aumento da pluviosidade, h um aumento na

decomposio da serrapilheira e como este processo disponibiliza os nutrientes

necessrios para a vegetao, provvel que esta espcie inicie suas atividades

reprodutivas em virtude desse acrscimo de umidade no ambiente.

J a frutificao de I. stipularis ocorreu nos meses de menor precipitao da

regio. Para Bawa (1983) e Primack (1987), esse tipo de padro fenolgico pode

favorecer certas espcies, uma vez que a menor incidncia de chuvas pesadas pode

contribuir para disperso das sementes e o estabelecimento de novas plntulas em

ecossistemas tropicais midos.

O perodo de florao pode servir como mecanismo de isolamento na especiao

de plantas e a competio por polinizadores pode atuar como fora seletiva,

estabelecendo e mantendo a divergncia sobre o perodo de florao de espcies

vegetais simptricas (Gentry 1974, Campbell 1985, Gottsberger 1986, Newstrom et al.

1994). Em I. edulis e I. stipularis, existe um perodo de sobreposio na florao que

entre os meses de maro a julho. Entretanto, como as espcies apresentam sndromes e

vetores de polinizao distintos, no h competio por polinizadores, o que, caso

houvesse, poderia, segundo Koptur (1984), ocasionar alteraes no sucesso reprodutivo

das espcies.

Biologia floral Nas duas espcies de Inga estudadas a separao temporal da antese com flores

abrindo apenas em um perodo do dia foi tambm reportada por Koptur (1983) na Costa

Rica para Inga mortoniana, I. oerstediana e I. quaternata. Tambm, o mecanismo floral

da dicogamia foi observado por Koptur (1983) para seis das sete espcies de Inga

estudadas. Nessas espcies, as flores apresentam protandria, em que apenas a fase

masculina funcional nas primeiras horas da antese.

Em Inga edulis e I. stipularis, tambm ocorre dicogamia, entretanto, ambas as

espcies so protognicas. Como na protoginia apenas o estigma est funcional, as flores

23

abertas ficam impossibilitadas de serem autopolinizadas nas primeiras horas,

favorecendo a ocorrncia da polinizao cruzada (Koptur 1983, 1984).

Uma vez que a florao ocorre ao longo de vrios meses do ano havendo um

perodo de sobreposio entre Inga edulis e I. stipularis, a separao em vetores de

plen distintos acontece em decorrncia do comportamento floral divergente

apresentados pelas duas espcies. Geralmente, as flores do gnero Inga possuem antese

noturna, porm, so visitadas por um grande espectro de animais tanto noturnos como

morcegos, esfingdeos e mariposas, quanto diurnos como beija-flores e borboletas

(Snow & Snow 1972, Salas 1974 apud Arroyo 1981, Toledo 1975, Feinsinger 1978,

Koptur 1983).

Inga edulis por apresentar antese noturna e diurna, cor branca, flor tipo pincel,

baixo volume e concentrao de nctar e moderado aroma adocicado, recebeu visitas de

vrios animais como beija-flores, borboletas e abelhas, entretanto, pode ser considerada

uma espcie tipicamente esfingfila (sensu Faegri & Pijl 1979), uma vez que foi

primariamente polinizada por mariposas da famlia Sphingidae.

Por outro lado, Inga stipularis apresenta antese diurna, com flores brancas do

tipo pincel, apresentando numerosos estames que servem como atrativo visual e formam

o tubo estaminal que armazena a reduzida quantidade de nctar. Esta espcie que possui

um aroma quase imperceptvel, tambm foi visitada por beija-flores abelhas e moscas,

todavia, teve como polinizadores primrios borboletas, principalmente da famlia

Heperiidae e Papilionidae, sendo, portanto caracterizada como uma espcie psicfila

(sensu Faegri & Pijl 1979).

Apesar de ambas as espcies possurem morfologia floral pouco especializada e

serem visitadas por um amplo espectro de animais (Koptur 1983), as flores apresentam

os estames fusionados formando um tubo onde fica armazenado o nctar. O tubo

estaminal, o qual est totalmente recoberto pelo perianto em ambas as espcies, pode

estar associado proteo do nctar, excluindo a presena de animais oportunistas que

possam vir a usufruir desse recurso (Faegri & Pijl 1979).

Dinmica da produo de nctar

O nctar considerado atrativo floral primrio por Faegri & Pijl (1979),

servindo como alimento para muitos animais que visitam as flores repetidamente,

24

podendo promover a polinizao cruzada (Faegri & Pijl 1979, Proctor et al. 1996). O

baixo volume de nctar encontrado nas flores de Inga edulis e I. stipularis induz os

animais a realizar visitas a diversas flores seqencialmente, acarretando geitonogamia

ou a ocorrncia de polinizao cruzada.

Inga edulis produziu nctar em um perodo de 22h, com volume variando entre

0,3 a 4,3l, havendo tambm variao no volume e na porcentagem ao longo da noite e

do dia seguinte abertura das flores (Figura 6A). Essa variao pode ser controlada por

fatores fisiolgicos da planta, entretanto, Corbet et al. (1979) sugerem que essa variao

na porcentagem parece ser mais influenciada pelas condies climticas, por exemplo,

umidade relativa, que difere durante a noite e o dia, afetando a produo de nctar em

flores de tubo curto como as do gnero Inga.

Durante o perodo de atividade floral, I. edulis recebeu visitas de abelhas,

borboletas e principalmente de esfingdeos e beija-flores. O nctar nessa espcie

apresentou concentrao mdia de 14,5% que fica abaixo dos valores encontrados por

Baker & Baker (1983) Baker et al. (1998), Gottsberger et al. (1984) e Perret et al.

(2001) para espcies esfingfilas, cujo limite inferior de 16% e o superior de 24%.

J os valores de concentrao preferidos pelos beija-flores bastante varivel,

oscilando entre 8,5% - 30% (Percival 1974, Baker 1975, Buzato et al. 2000, Perret et al.

2001). Feinsinger (1978) aponta que para um beija-flor de 4,5g so necessrios 640l

dirios de nctar para suprir suas necessidades metablicas. A baixa concentrao de

acares no nctar de I. edulis e principalmente o baixo volume podem explicar a alta

taxa de geitonogamia promovida pelos beija-flores, uma vez que necessrio um

nmero alto de visitas a cada forrageio em decorrncia do baixo volume de nctar por

flor encontrado nessa espcie.

A anlise de vrias espcies de plantas neotropicais, inclusive do gnero Inga,

polinizadas por morcegos revelou que os valores de concentrao de nctar oscilaram

entre 6,5% - 20% (Vogel 1968, Koptur 1983, Hopkins 1984, Helversen 1993, Machado

et al. 1998, Gribel et al. 1999, Perret et al. 2001, Vogel et al. 2005). Entretanto, apesar

de possuir concentrao semelhante a espcies tipicamente quiropterfilas, no foi

registrado a visita de morcegos s flores de I. edulis durante o perodo de observao.

Inga stipularis foi principalmente polinizada por borboletas, embora tambm

tenha reccebido visitas de beija-flores, de abelhas e de uma espcie de mosca. Assim

como em Inga edulis, I. stipularis apresentou uma baixa porcentagem de acares no

25

nctar, entretanto esse valor semelhante ao padro de espcies psicofilas (12% - 44%)

de acordo com Percival (1965), Baker (1975) e Wolff (2006).

Como existe sobreposio de valores das concentraes de acares no nctar

entre espcies que so polinizadas por abelhas, borboletas, esfingdeos e beija-flores, a

baixa concentrao evidenciada no nctar de I. edulis e I. stipularis pode explicar a

variedade de animais visitando suas flores ao longo do dia e da noite.

Os valores de volume de nctar foi oito vezes maior em flores submetidas a

vrias extraes dessa substncia, quando comparado a flores submetidas a apenas uma

extrao, sendo semelhante aos resultados encontrados por Koptur (1983) para Inga

brenesii, I. puncata, I. mortoniana e I. oerstediana. Esse resultado indica que existe por

parte da flor um mecanismo de economia na produo de nctar, sendo a quantidade de

nctar produzida possivelmente diretamente proporcional freqncia de visitas,

aumentando medida que eleva o nmero de visita. Por outro lado, na ausncia de

polinizadores e/ou pilhadores, as flores cessam ou produzem uma quantidade de nctar

significativamente inferior das flores que esto expostas a visitas peridicas (Koptur

1983).


As mariposas da famlia Sphingidae e os morcegos vm sendo apontados como

os principais grupos de animais polinizadores de espcies de Inga, uma vez que suas

flores so noturnas e adaptadas polinizao por estes animais (Vogel 1968, Howell &

Burch 1974, Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger 1975, Koptur, 1983, Endress 1994).

Os esfingdeos, como outros lepidpteros, tm importante papel na disperso de plen

de vrias espcies de plantas, devido ao hbito alimentar nectarvoro das formas adultas

desses animais (Motta 1993).

Inga edulis foi efetivamente polinizada por seis das oito espcies de esfingdeos

que visitaram as flores. As espcies Erinnyis ello ello e Pachylia syces syces em virtude

das altas taxas de visitas s flores, foram considerados os principais dispersores de plen

dessa espcie no presente estudo. Protambulyx strigilis, Enyo lugubris lugubris,

Pachygonia caliginosa e Unzela japix japix tambm foram seus polinizadores

primrios, entretanto suas visitas foram restritas ao pico e ao final da florao. Apenas

Aellopos titan titan e Aellopos ceculus no foram considerados polinizadores, uma vez

que Aellopos titan titan visitava as flores em processo de absciso, j sem plen e

26

Aellopos ceculus que visitava as flores no perodo em que apenas a fase feminina estava

funcional.

Os esfingdeos so responsveis por cerca de 75% do fluxo polnico na

populao estudada de I. edulis. Apesar da baixa quantidade de frutos formados

(manuscrito II), a alta freqncia de visitas aliada ao baixo nmero de flores visitadas

em um mesmo indivduo responsvel pelo sucesso reprodutivo dessa espcie. Essa

relao positiva entre as flores de Inga e a esfingofilia deve-se ao fato de que essas

espcies apresentam uma convergncia no padro morfolgico que est fortemente

adaptada polinizao por essas mariposas (sensu Faegri & Pjil 1979, Koptur 1983).

O alto ndice de flores produzidas pelas espcies de Inga estudadas serve de

atrao e disponibiliza recurso de fcil acesso aos beija-flores, que podem de acordo

com Snow & Snow (1972), Wolf et al. (1976) e Feinsinger (1978), serem eficientes

vetores de plen de espcies que apresentam esse padro na florao.

Segundo Linhart (1973) e Stiles (1975) ocorrem dois tipos de estratgia

alimentar entre os beija-flores, territorialidade e linha de captura (trapline), revelado

pelo distinto padro de forrageio. Na territorialidade, o beija-flor estabelece uma rea de

alimentao com plantas prximas defendendo-as de outras espcies de aves que se

aproximem. Na linha de captura, o beija-flor segue uma rota regular de visita a plantas

isoladas entre si.

Como I. edulis uma espcie com antese noturna e diurna, teve como visitantes

florais os beija-flores Hylocharis saphirina e Thalurania furcata, ambos apresentando

comportamento territorialista. No incio da antese, as flores de I. edulis so visitadas

pelos beija-flores, entretanto, apesar de tocar nas partes reprodutivas da flor durante

suas visitas, as aves no realizavam a polinizao, uma vez que as anteras esto

fechadas. Em flores abertas do dia anterior, os beija-flores atuam como polinizadores

ocasionais, j que 75% das polades j tm sido retiradas pelos esfingdeos durante a

noite anterior.

Esse baixo ndice de polinizao agravado pela territorialidade, que diminui o

fluxo de plen de uma determinada populao, uma vez que fica delimitada uma rea

explorada pelos beija-flores. Stiles (1981) comenta que o efeito da territorialidade na

polinizao cruzada depende da rea de abrangncia e do nmero de indivduos vegetais

da populao. Como a maioria das espcies de Inga so auto-incompativeis (Arroyo

1981, Koptur 1984), o comportamento territorialista de Hylocharis saphirina e

27

Thalurania furcata pode causar um efeito negativo na formao de frutos em I. edulis.

Todavia, nos meses de novembro/2006 a maro/2007 os esfingdeos no foram

observados nas flores de I. edulis, sendo os beija-flores polinizadores primrios dessa

espcie durante esse perodo.

Inga stipularis recebeu visitas espordicas dos beija-flores Amazilia versicolor e

Thalurania furcata que apresentaram comportamento em linha de captura durante suas

visitas. Thalurania furcata foi observado apenas uma vez durante 60h de observao e

Amazilia versicolor tambm foi um visitante raro, sendo ambos considerados como

polinizadores ocasionais de I. stipularis.

As cinco espcies de borboletas visitantes s flores de I. edulis, todas da famlia

Hesperiidae no contribuem para o fluxo polnico em virtude dos seus tamanhos em

relao ao das flores e da baixa freqncia de visitas. Por outro lado, as borboletas so

responsveis por mais de 80% da freqncia dos animais que visitam as flores de

I.stipularis ao longo de sua florao. De acordo com a freqncia e com o

comportamento de visita, todas as borboletas da famlia Hesperiidae e Papilionoidae

foram consideradas polinizadores. Entretanto, Tarsoctenus papias (Hesperiidae),

Parides triopas (Papilionoidae) e Stalachtis calliope (Riodinidae) foram pouco

freqentes s flores, sendo polinizadores ocasionais de I. stipularis. Espcies de

borboletas da famlia Papilionoidae so freqentemente encontradas em flores tambm

visitadas por beija-flores. Um exemplo dessa associao de visitantes, alm deste

trabalho, o de Caesalpinia pulcherrima, cujas flores so visitadas principalmente por

borboletas Papilionoidae e Pieridae e por beija-flores (Cruden & Hermann-Parker

1979).

Wiklund et al. (1979) hipotetizam que as borboletas evoluram como um grupo

de parasitas alimentando-se do nctar de flores sem, entretanto, poliniz-las. Wiklund

et al. (1979) e Murphy (1984) sugerem que nas zonas temperadas as borboletas so

polinizadores pouco eficientes. Na mesma direo, Machado & Sazima (1987)

assinalam a pequena contribuio das borboletas como polinizadores de espcies de

plantas tropicais, sugerindo uma modificao da sndrome de psicofilia (sensu Faegri &

Pjil 1979). Entretanto, I. stipularis apresentou-se como uma espcie exclusivamente

psicfila, aparentando ser altamente dependente das borboletas para o fluxo polnico e a

conseqente formao de sementes, uma vez que essa espcie no forma frutos por

autopolinizaes (manuscrito II).

28

Agradecimentos Ao MSc. Robson Rodrigues pelo auxlio no trabalho de campo. Aos

Drs. Mario Con Haft (INPA), Mrcio Oliveira (INPA), Rosemary Vieira (TEAM/INPA)

e Andr Freitas (Unicamp) pela gentileza na identificao das espcies de beija-flores,

abelhas e borboletas, respectivamente. Dra. Catarina Motta (INPA) pela identificao

das espcies de esfingdeos. Ao Dr. Thierry Gasnier (UFAM) pelo auxlio com as

anlises estatsticas. Ao Dr. Marcos Antnio (UFAM) por permitir o desenvolvimento

deste trabalho na Fazenda Experimental da UFAM. Ao Laboratrio de Biologia Floral e

Reprodutiva (Polinizar) (UFPE). Ao CNPq pela concesso da bolsa de mestrado e a

CAPES pelo apoio financeiro.

29

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS

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