impacto do surto de febre amarela na ocorrência de ...repositorio.ufes.br › bitstream › 10 ›...
TRANSCRIPT
UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO
CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Impacto do surto de febre amarela na ocorrência de
primatas em paisagens fragmentadas do Espírito Santo
Nila Rássia Costa Gontijo
Vitória, ES
Maio, 2019
2
UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO
CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Impacto do surto de febre amarela na ocorrência de
primatas em paisagens fragmentadas do Espírito Santo
Nila Rássia Costa Gontijo
Orientador: Sérgio Lucena Mendes
Coorientadora: Danielle Oliveira Moreira
Dissertação submetida ao Programa de Pós-
Graduação em Ciências Biológicas (Biologia
Animal) da Universidade Federal do Espírito
Santo como requisito parcial para a obtenção
do grau de Mestre em Biologia Animal
Vitória, ES
Maio, 2019
3
AGRADECIMENTOS
À FAPES pela bolsa e recursos, que viabilizaram esse trabalho. Ao meu professor e
orientador, Dr. Sérgio Lucena Mendes, pela oportunidade e pala paciência! Aos membros
da banca, Dr. Rodrigo Lima Massara, Drª. Karen Barbara Strier Drª. Leonora Costa e Drª.
Carla Possamai, obrigada desde já pelas contribuições e por terem aceitado participar
dessa discussão. A minha coorientadora tão querida, Danielle Oliveira, que além das
inúmeras revisões e conselhos, segurou minha mão tantas vezes e não me deixou desistir!
A Minha amada madrinha de projeto, Paloma Marques Santos, que esteve presente em
todas as fases desse trabalho e foi cucial para que ele fosse concluído! Dani e Paloma,
não sei o que seria mim sem vocês! A Dr. Larissa Lynn Bailey, que gentilmente me
auxiliou com as análises estatísticas. Ao Projeto Sentinelas da Mata, que me proporcionou
experiência e tanto conhecimento durante um período tão difícil para nós ambientalistas,
como foi o surto de febre amarela no estado. A Poly, Jéssica, Zé, pelas contribuições
durante os campos.
Agradeço aos membros do LBCV, pelas conversas e dicas, principalmente ao Arthur,
Jardel, Bruninha, Amandinha, Jade e Andressa. Agradeço aos professores da UFES e da
UFOP, que me deram todo embasamento para chegar até aqui! Aos meus colegas de
mestrado e as meninas que dividiram uma casinha comigo em Vitótia. Aos moradores de
Domingos Martins, Santa Teresa, Santa Leopoldina e Santa Maria de Jetibá, que
aceitaram participara das entrevistas e contribuíram tanto para essa pesquisa.
Meu muitíssimo obrigado a minha família mineira (Costa) e minha família capixaba
(Duarte), que acreditaram em mim e sempre me apoiaram! Minha mãe, meu tesouro,
minha avó, minhas tias, meus primos tão amados, Jânia e Jô que foram minhas mães aqui!
Agradeço principalmente, aqueles que acompanharam de perto todo o processo e tiveram
a maior paciência do mundo comigo! Lucas, Aline, Rodrigo, Josi e Georgea, vocês são
preciosidades que a vida colocou no meu caminho. Meus amigos de Lafaiete e de Ouro
Preto, que entederam minhas ausências e meus desabafos! Minha eterna Casa Verde
(Vanessinha, Paulinha, Nat, Fran, Letícia, Cissa, Tay Bianca, Deb’s, Sabrina), por serem
essas grandes mulheres que me ensinam e me ajudam a sobreviver nesse mundo, sempre
dando apoio incondicional em todos os âmbitos da vida!
A todos que de alguma forma me ajudaram nesse período, recebam toda minha gratidão!
4
SUMÁRIO
RESUMO..............................................................................................................................Pág. 8
ABSTRACT..........................................................................................................................Pág. 9
1 INTRODUÇÃO...............................................................................................................Pág. 10
2 MÉTODOS......................................................................................................................Pág. 13
2.1 ÁREA DE ESTUDO......................................................................................................Pág. 13
2.2 COLETA DE DADOS...................................................................................................Pág. 14
2.2.1 PONTOS AMOSTRADOS.........................................................................................Pág. 14
2.2.2 BUSCA ATIVA..........................................................................................................Pág. 15
2.2.3 ENTREVISTAS..........................................................................................................Pág. 16
2.3 ANÁLISES DE DADOS...............................................................................................Pág. 17
2.3.1 ANÁLISE DE PAISAGENS......................................................................................Pág. 17
2.3.2 ANÁLISE DE OCUPAÇÃO E EXTINÇÃO DE PRIMATAS..................................Pág. 22
RESULTADOS...................................................................................................................Pág. 24
3.1 ENTREVISTAS.............................................................................................................Pág. 24
3.2 BUSCA ATIVA.............................................................................................................Pág. 26
3.3 PROBABILIDADE DE OCUPAÇÃO, EXTINÇÃO E DETECÇÃO..........................Pág. 27
4 DISCUSSÃO....................................................................................................................Pág. 36
4.1 ENTREVISTAS.............................................................................................................Pág. 37
4.2 PROBABILIDADE DE OCUPAÇÃO, EXTINÇÃO E DETECÇÃO..........................Pág. 38
5 CONCLUSÃO.................................................................................................................Pág. 42
6 REFERÊNCIAS..............................................................................................................Pág. 43
7 ANEXOS..........................................................................................................................Pág. 53
8 APÊNDICES....................................................................................................................Pág. 54
5
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Percursos de deslocamentos diários (médios) apresentados por primatas durante a
estação seca em regiões de Mata Atlântica............................................................................Pág. 16
Tabela 2: Melhores modelos de buffer para o isolamento funcional, baseados no raio de influência
para cada espécie de primata, antes e após o surto de febre amarela. Δ LogLik= log de
verossimilhança, Δ AICc=correção do viés de AIC para amostras de pequeno número,
Df=Número de parâmetros e weight=peso............................................................................Pág. 18
Tabela 3: Índices de febre amarela (IFA), calculados a partir dos registros de epizootias
fornecidos pelo Projeto Sentinelas da Mata (UFES) dentro da área de influência direta dos pontos
amostrados para este estudo, ou seja, dentro de um buffer de 2.000 m. Sendo 13 pontos
amostrados em Santa Teresa/Santa Leopoldina, 13 em Domingos Martins e 10 pontos em Santa
Maria de Jetibá, representados por cada linha.......................................................................Pág. 22
Tabela 4: Redução de ocorrências de primatas, tanto geral quanto para cada região visitada, após
o surto de febre amarela ocorrida em 2017, de acordo com a percepção dos moradores (baseada
no número total de entrevistas).............................................................................................Pág. 26
Tabela 5: Registros de visualizações e vocalizações observadas durante as buscas ativas ocorridas
nas estações secas do ano de 2017 e de 2018........................................................................Pág. 26
Tabela 6: Seleção dos melhores modelos gerados para Alouatta guariba, Sapajus nigritus,
Callithrix spp., Callicebus personatus e Brachyteles hypoxanthus a partir do valor do delta (Δ)
AIC<2. Parâmetros: psi = probabilidade de ocupação, eps = probabilidade de extinção, gama =
probabilidade de colonização, p10 = probabilidade de detecção nas entrevistas antes do surto, p10
= probabilidade de detecção nas buscas ativas antes do surto, p11 = probabilidade de detecção
nas entrevistas antes do surto; p11 = probabilidade de detecção nas buscas ativas após o surto, b
= probabilidade de detecção com incerteza, b = probabilidade de detecção real. Covariáveis
utilizadas: área, índice de febre amarela (IFA) e isolamento funcional (IF_100; IF_300; IF_400;
IF_800; IF_1000). O isolamento funcional foi baseado no raio de influência sob cada
primata..................................................................................................................................Pág. 28
Anexos.................................................................................................................................Pág. 53
Apêndice 1: Modelo de entrevista.......................................................................................Pág. 54
Apêndice 2: Parecer do Comitê de ética.............................................................................Pág. 55
Apêndice 3: Modelos de buffer para o isolamento funcional, baseados no raio de influência para
cada espécie de primata, antes e após o surto de febre amarela ..........................................Pág. 59
6
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Área de estudo na região centro-serrana do estado do Espírito Santo indicando os quatro
municípios e as três subpaisagens amostradas (A, B, C). Os remanescentes de matas primárias e
secundárias estão representados na cor verde e os pontos amostrados, representados por
triângulos. A) região de Santa Teresa e Santa Leopoldina (ST/SL); B) região de Santa Maria de
Jetibá (SM); C) região de Domingos Martins (DM). Base cartográfica: IBGE e Geobases.
Projeção: UTM; Datum WGS 1984, Zona 24S.....................................................................Pág. 14
Figura 2:Registros de epizootias mapeados pelo projeto Sentinelas da Mata durante os anos de
2017 e 2018, nos municípios de estudo localizados no Espírito Santo ................................Pág. 20
Figura 3:A) Registros de epizootias na região de estudo (pontos em azul) utilizados para criar o
IFA (pontos em vermelho), dentro de um raio partindo dos pontos amostrados (triângulos pretos).
O tamanho do raio (2.000 m) foi baseado no deslocamento médio de Sapajus nigritus, a espécie
que possui o maior deslocamento médio dentre as espécies de primatas estudadas na região. B)
Ampliação do mapa mostrando a influência direta das epizootias em relação aos pontos de estudo
em Santa Maria de Jetibá......................................................................................................Pág. 21
Figura 4: Registros de presença de primatas antes e após o surto de febre amarela, de acordo com
a percepção geral dos moradores dos municípios afetados, fornecidos por meio de entrevistas em
2018. A. Percentual geral de primatas nos municípios de Domingos Martins, Santa Maria de Jetibá
e Santa Teresa/Santa Leopoldina; B. Percentual de primatas no município de Santa Teresa/Santa
Leopoldina; C. Percentual de primatas no município de Santa Maria de Jetibá; D. Percentual de
primatas no município de Domingos Martins.......................................................................Pág. 25
Figura 5:Modelos explicativos para a probabilidade de extinção (épsilon) de barbado (Alouatta
guariba) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em relação às
variáveis explicativas, com o segundo e o terceiro melhores modelos dentre os candidatos: A. 2º
modelo: Isolamento funcional de 100 m de buffer; B. 3º modelo: Tamanho da área...........Pág. 30
Figura 6: Melhores modelos explicativos para a probabilidade de ocupação (psi) de macaco-
prego (Sapajus nigritus) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em
relação às variáveis explicativas: A. 1º modelo: Tamanho da área; B. 2º modelo: Isolamento
funcional de buffer de 400 m................................................................................................Pág. 31
Figura 7: Modelos explicativos para a probabilidades de extinção (épsilon) de macaco-prego
(Sapajus nigritus) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em relação
às variáveis explicativas A- 3º modelo: Índice de febre amarela (IFA); B- 4º modelo: Isolamento
funcional de buffer de 800 m.................................................................................................Pág. 32
Figura 8: Melhor modelo explicativo para a probabilidade de ocupação (psi) de saguis (Callithrix
spp.) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em relação à variável
explicativa isolamento funcional de buffer de 100 m............................................................Pág. 33
7
Figura 9:Modelos explicativos para a probabilidade de extinção (épsilon) de saguis (Callithrix
spp.) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em relação às variáveis
explicativas A- 1º modelo: Isolamento funcional de buffer de 1000 m; B- 2º modelo: Tamanho
da área...................................................................................................................................Pág. 34
Figura 10: Modelos explicativos para a probabilidade de ocupação (psi) de guigós (Callicebus
personatus.) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em relação às
variáveis explicativas A- 1º modelo: Isolamento funcional de buffer de 800 m; B- 2º modelo:
Tamanho da área...................................................................................................................Pág. 35
Figura 11: Terceiro modelo explicativo para a probabilidade de extinção (épsilon) de guigós
(Callicebus personatus) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em
relação à variável explicativa tamanho da área.....................................................................Pág. 36
Figura 12:Melhor modelo explicativo para a probabilidade de ocupação (psi) de muriquis-do-
norte (Brachyteles hypoxanthus) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI –
superior) em relação à variável explicativa isolamento funcional de buffer de 300 m.........Pág. 36
8
Resumo
Doenças infecciosas são motivos de grande preocupação na saúde pública mundial, com sua
emergência desencadeada por atividades antrópicas, em muitos casos. Dentre tais doenças estão
as arboviroses, causadas por arbovírus e podem representar grande ameaça para a fauna, gerando,
inclusive, o declínio de populações em vida livre. Uma das doenças mais conhecidas que atingem
populações de animais silvestres, principalmente primatas neotropicais, é a febre amarela.
Durante os anos de 2017 e 2018, o estado do Espírito Santo foi atingindo por um surto de febre
amarela silvestre que contabilizou vários registros de epizootias. Dessa forma, o presente estudo
objetivou estimar o impacto do surto da febre amarela em populações de primatas que habitam
fragmentos de mata em áreas com diferentes taxas de cobertura vegetal na região serrana do
estado. Realizamos buscas ativas em 36 pontos para verificar a presença de primatas após o surto
e 81 entrevistas com moradores próximos aos pontos amostrados para avaliar a percepção em
relação à presença desses primatas, antes e após da passagem da virose na região. Em seguida,
criamos modelos para estimar as probabilidades de ocupação antes do surto e a probabilidade de
extinção após o surto. Utilizamos como variáveis a área do fragmento, o isolamento funcional e
o índice de febre amarela. De acordo com as entrevistas, a redução recente de populações de
primatas isoladas em fragmentos foi para: Alouatta guariba, em 82,5%; Callithrix spp., 49,1%;
Callicebus personatus 25,5%; Sapajus nigritus 23,7%; e Brachyteles hypoxanthus para 19%. Os
modelos indicaram que quanto maior o isolamento funcional dos pontos amostrais, menor é a
probabilidade de ocupação antes do surto, para todas as espécies, exceto para A. guariba, espécie
que não foi influenciada por nenhuma variável estudada. Geralmente, fragmentos isolados
possuem um menor fluxo gênico entre as populações. Considerando que a redução da
variabilidade genética dificulta a viabilidade das populações e a sobrevivência da espécie em
longo prazo na região, o isolamento pode ter tornado as espécies mais suscetíveis a eventos
estocásticos, como é o caso do recente surto. As implicações da paisagem altamente fragmentada
podem, em conjunto, ter diminuído a ocupação de primatas e deixado as populações em
desequilíbrio. Consequentemente, a fragmentação, o isolamento e a presença da febre amarela
podem ter causado extinções locais nos municípios estudados, principalmente para Alouatta
guariba, espécie altamente sensível à virose. Assim, entender a resposta das espécies a fatores da
paisagem e a eventos estocásticos, como o surto de febre amarela, é fundamental para prever
futuras extinções ou distúrbios populacionais e, consequentemente, elaborar medidas de
conservação coerentes com a realidade local. Este trabalho reforça a importância da manutenção
de fragmentos florestais grandes e mais conectados que contribuam com a persistência e
viabilidade de espécies de primatas em poucos fragmentos.
Palavras-chave: epizootias, extinção local, entrevistas, redução populacional.
9
Abstract
Infectious’ diseases are a big health concern worldwide that is triggered by anthropic activities in
many of the cases. Among these diseases are the arboviruses caused by arbovirus that can be a
big threat to the fauna, also decreasing the free life population. One of the most known diseases
that affect wild animal’s population mainly neotropical primates is the yellow fever. During 2017
and 2018 years, the Espírito Santo state was affect by an outbreak of wild yellow fever that
recorded several epizooties. So, the present study aims to evaluate the yellow fever outbreak
impact on primate populations that inhabit forest fragments in areas covered by different
vegetation rates in the highland region state. Active searches were performed at 36 point to verify
primate presence after the outbreak also 81 citizens were interviewed closed to the sample area to
evaluate their perception to primate presence, before and after the virosis in the area. Following,
models were created to estimate occupation probabilities before the outbreak and extinction
probabilities after the outbreak, using fragmental areas, functional isolation and yellow fever
index as variables. According to the interviews the recent primate population decrease in isolated
fragments was 82.5% to Alouatta guariba, 49.1% to Callithrix spp., 25.5% to Callicebus
personatus, 23,7% to Sapajus nigritus and 19% to Brachyteles hypoxanthus. The models indicate
that the greater functional isolatin of the sample points the lower outbreak occupation probability
for all species, except to A. guariba that was not influenced by the studied variables. Generally,
isolated fragments present lower gene flow between populations. Considering that variability
gene reduction unfavorable the population viability and the species long-term survival in this
region, the isolation may have become the species more susceptible to stochastic events such as
the recent outbreak. The highly fragmented landscape implications together to other factors may
have decreased the primate population occupation unbalancing the populations. Consequently,
the fragmentation, isolation and the yellow fever presence may have caused local extinctions in
the studied cities, especially to Alouatta guariba that is a highly susceptible specie to the viruses.
Therefore, to understand the species response to landscape factors and to stochastic events such
as yellow fever, is fundamental to predict future extinctions and population disturbances also to
develop conservation measurements consistent to local reality. This work reinforces the
importance to preserve large forest fragments more connected to contribute for primate species
persistence and viability in few fragments.
Keywords: epizootics, local extinction, interviews, population reduction.
10
1 - Introdução
Doenças infecciosas são motivo de grande preocupação para a saúde pública
mundial (Weaver, 2013). Dentre essas doenças, as arboviroses – causadas por arbovírus
– têm como característica epidemiológica principal a transmissão biológica entre
hospedeiros vertebrados, mediada por artrópodes hematófagos (Beaty et al., 1989;
Karabastos, 1985). Em muitos casos, a emergência da circulação do vírus de várias
doenças pode ser desencadeada por atividades antrópicas modificadoras do ambiente,
como os desmatamentos (Vasconcelos et al., 2001; Vasconcelos, 2010). Muitas viroses,
além de serem patogênicas para os humanos, podem representar uma grande ameaça para
a fauna, podendo gerar, inclusive, o declínio de populações em vida livre (Catenacci,
2017).
Uma das doenças mais conhecidas, que atingem tanto as populações de animais
silvestres quanto as populações humanas, é a febre amarela. Comum em regiões tropicais
das Américas e da África, a febre amarela caracteriza-se como uma doença infecciosa
não-contagiosa que se mantém endêmica (ou enzoótica) nas regiões de sua ocorrência
(Brasil, 2005; Vasconcelos, 2003). Ela causa surtos periódicos com casos isolados, ou
epidemias de grande ou pequeno impacto em saúde pública, sendo transmitida ao homem
através da picada de insetos hematófagos da família Culicidae. Nas Américas, existem
dois ciclos da doença, o urbano e o silvestre. O ciclo urbano é mantido por mosquitos do
gênero Aedes, na forma homem-mosquito-homem (Ribeiro & Antunes, 2009;
Vasconcelos, 2003). Já no ciclo silvestre, a infecção se mantém entre os macacos e outros
animais silvestres e os mosquitos dos gêneros Haemagogus e Sabethes. (Vasconcelos,
2003; Monath, 2001; Tesh et al., 2001, Ribeiro & Antunes, 2009, Brasil, 2005). Neste
último, os riscos para a população humana de contrair a doença onde ela é endêmica, são
maiores para aqueles que se expõem constantemente em áreas de florestas (Vasconcelos,
2003).
No Brasil, a febre amarela silvestre foi observada pela primeira vez em 1898, por
Adolpho Lutz, no interior do Estado de São Paulo (Franco, 1969). Contudo, ela foi
somente reconhecida em 1930, quando observaram que o mosquito transmissor não se
tratava do Aedes aegypti, mas sim de outras espécies de mosquito (Taylor, 1951,
Vasconcelos, 2003; Soper, 1936). A forma silvestre da virose não pode ser erradicada e
tem sido objeto de intervenções, visando ao seu controle, sendo medidas indispensáveis
a manutenção de coberturas vacinais altas e homogêneas (Ribeiro & Antunes, 2009), o
11
controle de vetores e a vigilância de epizootias em primatas não-humanos (Brasil, 2014;
Figueiredo & Figueiredo, 2014). No Brasil, em casos de infecção experimental de febre
amarela, todos os gêneros de primatas não humanos se mostraram sensíveis e suscetíveis
ao vírus, sendo que os gêneros Aotus (macacos-da-noite), Alouatta (bugios ou barbados),
Saguinus e Callithrix (micos e saguis), foram considerados os mais sensíveis à doença.
Já os gêneros Ateles (macacos-aranha), Saimiri (macacos-de-cheiro), Cebus e Sapajus
(macacos-pregos) e Callicebus (sauás ou guigós) são tidos como mais resistentes (Brasil,
2005). Dentre eles, os primatas Cebus e Sapajus, apesar de desenvolver a infecção e de
manter a viremia, se mostram mais resistentes ao vírus da febre amarela (Taylor, 1951),
pois anticorpos são produzidos, neutralizando futuras reinfecções (Vasconcelos, 2000).
Já nas populações de Alouatta a infecção, mesmo em doses mínimas do vírus, torna-se
fulminante, com grandes semelhanças aos casos humanos fatais (Vasconcelos, 2003).
De acordo com a Sociedade Brasileira de Primatologia, o Brasil é o país com o
maior número de primatas conhecidos, com 139 táxons (espécies e subespécies),
distribuídas em cinco famílias e 19 gêneros (Rylands, 2012). A Mata Atlântica, concentra
26 espécies de primatas, sendo 19 espécies endêmicas (Culot et al., 2018). Na região
serrana do Espírito Santo, sudeste do Brasil, ocorrem seis espécies de primatas:
Brachyteles hypoxanthus, Callicebus personatus, Callithrix flaviceps, Callithrix
geoffroyi, Sapajus nigritus e Alouatta guariba (alguns especialistas consideram duas
subespécies, cuja subespécie A. g. clamitans, ocorre no Espírito Santo) (Pinto et al,. 1993;
Mendes, 1995, Passamani, 2008), todas endêmicas da Mata Atlântica. Destas, as espécies
Brachyteles hypoxanthus, Callithrix flaviceps e Callicebus personatus foram
classificadas como Criticamente em Perigo, Em Perigo e Vulnerável, respectivamente,
pela lista da IUCN (2017), enquanto Alouatta guariba clamitans, Brachyteles
hypoxanthus, Callithrix flaviceps, Callicebus personatus estão listadas como Vulnerável,
Criticamente em Perigo, Em Perigo e Vulnerável, respectivamente, de acordo com o
Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (ICMbio, 2018).
Muitas espécies de primatas da Mata Atlântica são ameaçadas pela perda de
habitat, presença de espécies exóticas e alto índice de caça e captura para o comércio de
animais de estimação (Marques, 2003). Adiciona-se a essas ameaças, o surto de doenças,
principalmente para as populações de A. guariba (Mendes et al., 2008; Vasconcelos,
2003, Bicca-Marques, 2009). Como exemplo, surtos de alto impacto de febre amarela em
populações de A. guariba foram recentemente descritos para o Rio Grande do Sul em
12
2008 e 2009, onde mais de 2.000 indivíduos vieram a óbito (Fialho, et al., 2012). E, no
ano de 2017, um surto igualmente grandioso ocorreu no Espírito Santo, Minas Gerais e
São Paulo, causando a morte de milhares primatas (Paules & Fauci, 2017, Strier et al.,
2009), principalmente de A. guariba. Após tais surtos, as populações de primatas foram
reduzidas e, até mesmo, extintas localmente em diversas localidades (Fialho et al., 2012;
Gomes et al., 2010; Almeida et al., 2012, Agostini et al., 2015). Mas não existem muitos
dados nos fragmentos de matas referentes ao surto que ocorreu em 2017, apesar de ser
sabido que ocorreu a morte de milhares de primatas.
A Mata Atlântica enfrenta um cenário de ameaça, onde 83% dos fragmentos
possuem menos de 50 ha e são altamente isolados (Ribeiro et al., 2009). Processos
ecológicos e demográficos importantes, como o fluxo gênico e a dispersão de indivíduos,
podem ser interrompidos (Laurance, et al., 2011, Moraes et al., 2018), resultando na
diminuição da diversidade genética e no número de indivíduos de uma população
(Allendorf et al., 2010) e, consequentemente, no aumento do risco de endogamia
(Kageyama et al., 1998). Surtos de doenças, como os da febre amarela, tornam-se grandes
ameaças para as populações (Norden et al., 2009), desencadeando um processo
irreversível de redução populacional, especialmente para aquelas populações isoladas em
fragmentos, aumentando o risco de extinções locais (Bicca-Marques, 2009; Bicca-
Marques & Freitas, 2010).
A eliminação do ciclo da febre amarela silvestre é inviável devido a diversos
fatores físicos e ecológicos envolvidos. Por isso, é preciso que haja um monitoramento
de primatas não humanos em áreas de risco de febre amarela, para entender a influência
da doença nas populações e evitar futuras reduções e extinções populacionais. Para tal, o
uso de modelos de ocupação pode ser um forte aliado, visto que podem estimar a
probabilidade de ocupação de espécies em um determinado local, corrigida pela detecção
(ou seja, a espécie está lá, porém não foi possível detectá-la) (MacKenzie et al., 2003).
Esses modelos sugerem que mudanças no tamanho da área ocupada por uma determinada
espécie podem estar correlacionadas com as mudanças no tamanho da sua população
(MacKenzie et al., 2002) e com algumas variáveis ambientais, espaciais ou biológicas,
como a rápida dispersão do vírus pelos fragmentos. Tal abordagem também permite a
análise da probabilidade de extinção, juntamente com a inferência de fatores ambientais
que possam influenciar o parâmetro (MacKenzie et al., 2003).
13
Dessa forma, o objetivo deste estudo foi avaliar a relação entre os fatores
espaciais, a ocupação antes do surto e a extinção local de primatas após o surto de febre
amarela na região centro-serrana do Espírito Santo. Especificamente, nós hipotetizamos
que: (1) a probabilidade de ocupação de primatas antes do surto é maior em fragmentos
maiores e menos isolados; (2) a probabilidade de extinção nas populações de primatas
será maior nos fragmentos menores e mais isolados, visto que áreas maiores e mais
conectadas tendem a diluir os efeitos de doenças; e (3) a probabilidade de extinção será
menor em áreas com baixos índices de febre amarela do que nas áreas com mais registros
de epizootias.
2 - Métodos
2.1 Área de estudo
As coletas foram realizadas na região serrana do Espírito Santo, centro-sul do
estado (Figura 1). Historicamente, o estado do Espírito Santo foi inteiramente coberto
pelas formações do bioma Mata Atlântica, mas devido ao processo de desmatamento, essa
floresta se encontra sob um padrão fortemente fragmentado, restando apenas 15,9% de
mata nativa e 6,2% de mata nativa em estágio inicial de regeneração (Espírito Santo,
2018).
A vegetação nativa da área de estudo é composta por floresta perene densa (IBGE,
2012). No total, foram amostrados diferentes fragmentos em quatro municípios da região
centro-serrana do estado do Espírito Santo: Santa Maria de Jetibá (40° 44'32"W, 20° 01'
38"), Santa Teresa (40° 35'28"W, 19° 56' 12" S), Santa Leopoldina (40° 52’73” W,
20°10’04” S) e Domingos Martins (40° 39' 36"W, 20° 21'44" S). Esses municípios
possuem uma amplitude térmica grande devido à proximidade com o litoral (Dell’Orto et
al., 2011) e de acordo com Castro et al (2010), a região Serrana possui os maiores índices
médios pluviométricos em todo o território do estado do Espírito Santo. As demais
informações estão listadas no Anexo 1, de acordo com o site da web Climate-Data
https://en.climate-data.org/south-america/brazil/espirito-santo-210.
Domingos Martins (com uma área de 122.936,6 ha) possui 36,1% de mata nativa
e 7,3% de mata nativa em estágio inicial de regeneração; Santa Maria de Jetibá (73.529,9
ha de área) apresenta 35,7% de mata nativa e 7,3% de mata nativa em estágio inicial de
regeneração; Santa Leopoldina (71.798,6 ha de área) conta com 42,7% de mata nativa e
14
8,6% de mata nativa em estágio inicial de regeneração e Santa Teresa (68.317,0 ha de
área) possui 32,1% de mata nativa e 7,8% de mata nativa em estágio inicial de
regeneração (Espírito Santo, 2018). A menor cobertura de mata nativa se encontra na área
de estudo no município de Domingos Martins. (Figura 1).
Figura 1 - Área de estudo na região centro-serrana do estado do Espírito Santo indicando
os quatro municípios e as três subpaisagens amostradas (A, B, C). Os remanescentes de
matas primárias e secundárias estão representados na cor verde e os pontos amostrados,
representados por triângulos. A) região de Santa Teresa e Santa Leopoldina (ST/SL); B)
região de Santa Maria de Jetibá (SM); C) região de Domingos Martins (DM). Base
cartográfica: IBGE e Geobases. Projeção: UTM; Datum WGS 1984, Zona 24S.
2.2 Coleta de dados
2.2.1 Pontos Amostrados
Os pontos amostrais foram selecionados de forma aleatoria e estratificada,
priorizando paisagens diferentes (subpaisagens) as quais se diferenciam pelo tamanho e
grau de conectividade de seus fragmentos e classificados de acordo com a sua área
florestal. Para isso, foram selecionadas três subpaisagens, divididas e classificadas a partir
15
da porcentagem de cobertura florestal presente, no qual foram aleatorizados 36 pontos
(Figura 1). A classificação foi definida por taxa de cobertura vegetal, sendo considerada
a região amostrada em Domingos Martins aquela com menor proporção de floresta
(<17%), Santa Maria de Jetibá, com uma proporção intermediária (35%) e Santa
Leopoldina e Santa Teresa foram agrupadas em uma única região de amostragem,
considerada de mata mais densa (>65%); (Figura 1).
2.2.2 Busca ativa
Para estimar quais espécies de primatas estariam presentes na área de estudo após
o surto de febre amarela ocorrido entre os anos de 2017 e 2018, foram realizadas buscas
ativas em campo entre os meses de maio a setembro de 2017 e maio a agosto de 2018
(estação seca), totalizando 39 dias e 351 horas de esforço amostral. Para minimizar o erro
de falsa ausência, adotamos a metodologia utilizadas para a preguiça-de-coleira,
Bradypus torquatus (Santos et al., 2016), espécie de difícil detecção. Assim, cada sítio
(N=36) foi amostrado em quatro visitas mensais em cada ponto (ocasiões), sendo 13
pontos em Santa Teresa/Santa Leopoldina; 13 em Domingos Martins e 10 em Santa Maria
de Jetibá (Figura 1). No centro de cada estação foram estabelecidas duas trilhas
perpendiculares, com 200 m de comprimento cada, formando uma cruz (Santos et al.,
2016). Nas estações de amostragem, foram utilizadas trilhas para coletar dados de
presença/ausência, por onde o observador caminhava a uma velocidade de 0,24 km/h,
observando cuidadosamente ao redor para identificar as espécies, por meio da observação
visual e por vocalizações. Devido ao fato de que o estudo abrange diferentes espécies de
primatas, para calcular as distâncias mínimas entre os pontos, levamos em consideração
a distância média percorrida pelos primatas (Tabela 1), e assumimos o valor mínimo de
1.000 metros entre os pontos amostrais e a metodologia de playback não foi usada, pois
nem todos os primatas respondem a essa sinalização. A ordem de visitação em cada ponto
e os horários foram alternados a cada ocasião.
16
Tabela 1- Percursos de deslocamentos diários (médios) apresentados por primatas durante
a estação seca em regiões de Mata Atlântica.
Primatas Percurso diário médio (m) Autores
Alouatta guariba 477.5 Miranda, 2004
Sapajus nigritus 1,968.20 Delval, 2014
Callithrix spp. 1,300 Passamani, 1996
Callicebus personatus <1,000 BiccaMarques & Heymann, 2013
Brachyteles hypoxanthus 1,060.5 Marques et al., 2014
Média 1,161.24
2.2.3 Entrevistas
Foram realizadas entrevistas, com moradores residentes ao redor dos fragmentos
com os pontos amostrados, para identificar os locais onde existiam primatas antes do surto
de febre amarela e verificar a presença desses primatas após o surto, de acordo com a
percepção dos moradores. O questionário foi padronizado, baseado em um roteiro com
perguntas abertas referentes à presença e ausência de primatas após o surto de febre
amarela (Apêndice 1). No questionário, constavam perguntas como: nome do
entrevistado, sexo, idade, tempo na região, qual primata o entrevistado observava até
quatro meses antes do surto de 2017, qual primata morreu no período do surto, qual ainda
era visto e/ou ouvido após o surto, se o entrevistado notou a ausência de algum outro
animal e se acreditava que algum outro fator pudesse estar relacionado à ausência atual
de primatas. O número de entrevistas em cada sítio amostral foi proporcional ao tamanho
do fragmento, variando de uma a três entrevistas por ponto, o que totalizou 81 entrevistas.
A coleta dos dados referentes às entrevistas foi realizada durante o mês de
setembro de 2018, nas três regiões de estudo. Para obter maior confiabilidade, buscamos
por informantes que possuíam maior conhecimento sobre os primatas, que eram
proprietários dos fragmentos amostrados e que moravam há mais tempo na região.
Preferencialmente, os entrevistados eram homens, lavradores e que tinham contato
frequente com a mata. Para maior rigor nos resultados, atribuímos um nível de
confiabilidade para cada entrevista, sendo: 1- o entrevistado não tinha muito contato com
a mata e confundia os macacos; 2- o entrevistado não tinha muito contato com a mata ou
confundia os macacos; e 3- o entrevistado tinha contato com a mata e sabia diferenciar os
macacos. Visando evitar falsas detecções, testar os conhecimentos e atribuir o nível de
confiabilidade dos entrevistados, foram utilizadas vocalizações gravadas de cada espécie
17
presente na região e fotografias. Assim, o nível de confiabilidade foi atribuído após essa
averiguação (Apêndice 1). Todo o processo de entrevistas foi devidamente autorizado
pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da Universidade Federal do
Espírito Santo (Parecer nº 2.410.010; Apêndice 2).
Foram feitas correlações, utilizando-se testes de qui-quadrado (χ²), para verificar
se as frequências de faixa etária (menor e maior que 47 anos), sexo, profissão e tempo de
residência no local (menor e maior que 26 anos) estavam relacionadas ao nível de
confiabilidade e à permanência dos primatas nos fragmentos, principalmente para
Alouatta guariba. A identificação de Callithrix foi agrupada por gênero, devido à
existência de diferentes espécies e de híbridos na região serrana.
2.3 Análises
2.3.1 Análise de paisagem
Realizamos as análises espaciais utilizando o mapa de uso de cobertura do solo
entre os anos 2012-2015, resolução de 0,25 metros cedido pela Geobases (IEMA-ES,
https://geobases.es.gov.br/), georreferenciado no Sistema de Projeção UTM, Datum
SIRGAS2000, zona 24s. O cálculo da área dos fragmentos foi realizado através do
programa Fragstats 4.2 (McGarigal et al., 2012).
O isolamento funcional foi estimado baseado no “Empty Space Function”
(Baddeley & Turner, 2005; Fortin & Dale, 2005; Ribeiro et al., 2009), que mede o
isolamento médio de um pixel aleatório com relação a áreas florestadas. Foram
aleatorizados 1.000.000 pontos, com ajuda do programa QGis 3.2.2 (QGIS Development
Team, 2018), em um mapa de distância euclidiana, com valores crescentes da borda da
mata até os pontos aleatorizados na matriz da paisagem. Fizemos dez buffers ao redor de
cada sítio amostral, com valores entre 100 m e 1.000 m de raio. Dentro de cada buffer,
havia “n” pontos sorteados, cada um com uma distância em relação ao fragmento. Assim,
calculamos a distância média até o ponto amostral. Os valores encontrados representam
o isolamento médio, partindo do pressuposto de que quanto mais isolado o ponto é, mais
longe do núcleo florestado ele está. Para o cálculo, utilizamos os programas GrassGis
7.4.1 (Neteler & Mitasova 2018, http://grass.osgeo.org).
De acordo com Miguet et al., 2016, normalmente assume-se que a escala de efeito
se relaciona com a escala que as espécies percebem e interagem com a paisagem. Assim,
para a correta escolha da escala (nesse caso, dos buffers), foi feito um teste GLM,
18
utilizando-se valores de presença de primatas, antes e após o surto e a variável medida
nos diferentes buffers. Os melhores modelos foram selecionados por meio do Critério de
Informação de Akaike (Akaike Information Criterion – AIC <2), obtendo, assim, valores
de buffer para o isolamento funcional antes e após o surto, listados na Tabela 2. Os demais
modelos obtidos estão no Apêndice 3.
Tabela 2 - Melhores modelos de buffer para o isolamento funcional, baseados no raio de
influência para cada espécie de primata, antes e após o surto de febre amarela. Δ LogLik=
log de verossimilhança, Δ AICc=correção do viés de AIC para amostras de pequeno
número, Df=número de parâmetros e weight=peso.
Modelos Δ LogLik Δ AICc Df Weight
Alouatta guariba
IF100 (antes do surto) 0 0 2 0.1
IF100 (após o surto) 0.6 0 2 0.15
Callicebus personatus
IF800 (antes do surto) 6.3 0 2 0.19
IF900 (após o surto) 4.2 0 2 0.25
Sapajus nigritus
IF400 (antes do surto) 2.7 0 2 0.23
IF800 (após o surto) 3.8 0 2 0.30
Brachyteles hypoxanthus
IF300 (antes do surto) 2.5 0 2 0.38
IF300 (após o surto) 2.5 0 2 0.38
Callithrix spp.
IF100 (antes do surto) 3.5 0 2 0.63
IF1000 (após do surto) 2.1 0 2 0.28
O índice de febre amarela (IFA) da vizinhança foi criado como uma covariável,
após o surto, para os pontos amostrais de Santa Teresa/Santa Leopoldina, Domingos
Martins e Santa Maria de Jetibá. Para os fragmentos, onde não houve registros de
epizootias dentro do buffer de 2.000 metros, o IFA foi zero (0) (Tabela 3). Para criar esse
índice, utilizou-se um banco de dados com registros de epizootias, que é classificada
como a ocorrência de um determinado evento em um número de animais ao mesmo tempo
e na mesma região, podendo levar ou não à morte
(http://www.visa.goias.gov.br/pagina/ver/8703/epizootias), nos municípios de Santa
19
Teresa, Santa Maria de Jetibá, Domingos Martins e Santa Leopoldina (Figura 2). Os
dados são provenientes do projeto “Sentinelas da Mata” – UFES, que mapeou as
ocorrências de mortes de primatas no estado do Espírito Santo, durante o período do surto
de febre amarela, entre 2017 e 2018. Contudo, muitos desses registros não tiveram as
coordenadas geográficas localizadas, o que pode ter comprometido os dados. Foram
criados buffers de 2.000 m de raio, onde verificou-se a influência direta da doença ao
redor dos pontos de busca ativa deste estudo. Dentro de cada buffer, o número de
epizootias foi transformado em porcentagem, de acordo com o número total de registros
de mortes de primatas em cada município (Figura 3). O tamanho do buffer de 2.000 m foi
escolhido de acordo com o deslocamento médio do S. nigritus, primata com maior
deslocamento dentre os que ocorrem na região, podendo percorrer mais de 4.000 m por
dia (Delval, 2014).
Os índices de febre amarela, baseados nos dados do projeto “Sentinelas da Mata”,
foram maiores no município de Santa Maria de Jetibá, já que para todos os pontos de
estudo havia, pelo menos, um registro de epizootia dentro do buffer de 2.000 metros de
raio. Santa Teresa apresentou o menor índice de febre amarela (Tabela 3).
20
Figura 2 – Registros de epizootias mapeados pelo projeto Sentinelas da Mata durante os
anos de 2017 e 2018, nos municípios de estudo localizados no Espírito Santo.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
Domingos Martins Santa Leopoldina Santa Maria de Jetibá Santa Teresa
89
20
87
29
7
13
9
0
7
0 03 4
0 0
30
51
41 0 0 0
Epiz
oo
tias
Título do Eixo
A. guariba C. personatus C. geoffroyi Callithrix sp Sem identificação S. nigritus
21
Figura 3 – A) Registros de epizootias na região de estudo (pontos em azul) utilizados para
criar o IFA (pontos em vermelho), dentro de um raio partindo dos pontos amostrados
(triângulos pretos). O tamanho do raio (2.000 m) foi baseado no deslocamento médio de
Sapajus nigritus, a espécie que possui o maior deslocamento médio dentre as espécies de
primatas estudadas na região. B) Ampliação do mapa mostrando a influência direta das
epizootias em relação aos pontos de estudo em Santa Maria de Jetibá.
22
Tabela 3 - Índices de febre amarela (IFA), calculados a partir dos registros de epizootias
fornecidos pelo Projeto Sentinelas da Mata (UFES) dentro da área de influência direta
dos pontos amostrados para este estudo, ou seja, dentro de um buffer de 2.000 m. Sendo
13 pontos amostrados em Santa Teresa/Santa Leopoldina, 13 em Domingos Martins e 10
pontos em Santa Maria de Jetibá, representados por cada linha.
Santa Teresa/Santa Leopoldina Domingos Martins Santa Maria De Jetibá
0 0 3.30
0 0 3.30
0 0 6.59
0 0 2.20
0 2.31 6.59
0 0.77 2.20
0 0 4.40
0 0 2.20
9.76 0.77 4.40
2.44 0.77 3.30
0 0.77 -
7.32 2.31 -
0 0 -
2.3.2 Análise de ocupação e extinção de primatas
Utilizando-se as variáveis de isolamento, IFA e área, foram realizadas análises de
ocupação antes do surto da febre amarela, e análises de extinção após o surto, com o
modelo Robust Design Occupancy (MacKenzie et al., 2003), no programa MARK. Tal
modelo estima a probabilidade de ocupação (psi), a probabilidade de extinção (épsilon) e
a probabilidade de colonização (gama). Esse tipo de análise permite trabalhar com dois
tipos de detecções: as falso-negativa, ou seja, quando uma espécie está presente em um
ponto, porém não foi detectada, e as detecções falso-positivas, ou seja, a espécie foi
erroneamente detectada. Dessa forma, o modelo permite incluir dados de entrevistas e
busca ativa em uma mesma análise.
A análise foi dividida em duas ocasiões primárias (antes e depois do surto) e, para
cada ocasião primária, temos duas ocasiões secundárias, cada uma com uma entrevista e
uma busca ativa, totalizando 4 ocasiões. Tendo em vista a necessidade de padronização
do esforço amostral para essa análise, apenas uma entrevista foi considerada válida, com
um informante, para cada sítio amostral. A escolha se deu através do nível de
23
confiabilidade: apenas aquelas com maior confiabilidade foram escolhidas. Sendo assim,
das 81 entrevistas com informantes, 36 entrevistas foram selecionadas para as análises do
modelo robusto. Quando a confiabilidade era a mesma para mais de uma entrevista
relacionada a um ponto, a entrevista escolhida era aquela onde o informante residia mais
próximo ao sítio. Ao contrário dos modelos de ocupação simples, com os quais se
trabalham apenas com a não detecção (0) e detecção (1) da espécies, no modelo robusto,
para corrigir possíveis erros de detecção, adotamos valores de confiabilidadade para as
entrevistas e busca ativa, sendo que 0 (zero) equivale à não detecção do primata; 1 (um)
equivale à divergência ou ambiguidade de informações e 2 (dois), à confiabilidade total.
Para obter as probabilidades de ocupação antes do surto e a de extinção após o
surto, trabalhamos com nove parâmetros, sendo eles: Psi (ψ) = ocupação; Epsilon (ε) =
extinção; Gama (γ) = colonização; Probabilidade de detecção (p) = dividida em: p1,0
entrevista (probabilidade de detecção através das entrevistas antes do surto), p1,0 busca
ativa (probabilidade de detecção através de busca ativa antes do surto), p1,1 entrevista
(probabilidade de detecção através de entrevistas após o surto), p1,1 busca ativa
(probabilidade de detecção através de busca ativa após o surto), b entrevista
(probabilidade de detecção nas entrevistas que não seja ambígua) e b busca ativa
(probabilidade de detecção na busca ativa que não seja ambígua). Dentre os nove
parâmetros, fixamos gama em 0 (zero), já que não mensuramos a probabilidade de
colonização, p1,0 = busca ativa foi fixado em 0 (zero), pois não houve busca ativa para
estimar ocupação nos pontos antes do surto, e b busca ativa foi fixado em 1 (um), já que
a detecção era realizada por pesquisadores treinados. Logo, o modelo nulo é representado
dessa forma:
{psi(.), eps(.), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1}
Os modelos de ocupação foram gerados considerando-se, primeiramente, modelos
nulos, ou seja, aqueles que não sofrem influência de nenhuma covariável selecionada
sobre as probabilidades de ocupação, extinção e detecção (parâmetros que se mantiveram
constantes). Os demais modelos foram gerados com uma covariável por parâmetros (área,
isolamento funcional ou IFA), combinações de duas covariáveis em um parâmetro ou
combinações de duas variáveis e dois parâmetros, sendo que o IFA não foi utilizado como
variável para a probabilidade de ocupação. Os melhores modelos foram selecionados a
partir do AICc (Critério de Informação de Akaike Corrigido (AICc)), utilizado para
24
pequenas amostras, sendo que foram considerados aqueles com ΔAIC < 2 (Mackenzie, et
al. 2006). Foram feitas correlações entre as variáveis utilizadas
3 – Resultados
3.1 Entrevistas
Por meio de entrevistas, utilizando-se valores absolutos, verificamos que os moradores
locais tiveram uma percepção menor em relação à presença das espécies de primatas em vários
fragmentos nos municípios pesquisados após o surto de febre amarela em 2017. No geral, A.
guariba foi a espécie que teve a maior redução de relatos de ocorrência após o surto (Figura 4A,
Tabela 4). Em Santa Teresa e Santa Maria de Jetibá, segundo as entrevistas, havia uma grande
riqueza de primatas e, posteriormente ao surto, ocorreu uma queda de A. guariba. Contudo,
ocorreu uma menor taxa de variação dos demais primatas, exceto para Callithrix spp., em Santa
Maria de Jetibá, onde a redução foi em torno de 62% (figuras 4B e 4C, Tabela 4). Já em
Domingos Martins, ainda utilizando dados absolutos, registrou-se o menor número de espécies
de primatas, mesmo antes do surto. A percepção da ausência de primatas pelos entrevistados,
para o período após o surto, também foi maior em Domingos Martins do que nos outros dois
municípios (Figura 4D). Nesse último município, B. hypoxanthus já não era visto pelos
moradores entrevistados mesmo antes do surto. As características dos entrevistados (profissões,
faixa etária, sexo e tempo na região) não influenciaram as respostas dadas para a presença dos
primatas (X2; p > 0,05).
25
Figura 4 - Registros de presença de primatas antes e após o surto de febre amarela, de
acordo com a percepção geral dos moradores dos municípios afetados, fornecidos por
meio de entrevistas em 2018. A - Percentual geral de primatas nos municípios de
Domingos Martins, Santa Maria de Jetibá e Santa Teresa/Santa Leopoldina; B -
Percentual de primatas no município de Santa Teresa/Santa Leopoldina; C - Percentual
de primatas no município de Santa Maria de Jetibá; D - Percentual de primatas no
município de Domingos Martins.
80
38
47
59
2114
2935
30
17
Entr
evis
tas
Antes
Depois
A27
25 26
21
8
4
2321
17
6
Entr
evis
tas
Antes
Depois
B
26
9
14
21
13
7 6
13
8
11
Entr
evis
tas
Antes
Depois
27
4
7
17
0
3
0 1
4
00
5
10
15
20
25
30
Entr
evis
tas
Antes
Depois
DC
26
Tabela 4 – Redução de ocorrências de primatas, tanto geral quanto para cada região
visitada, após o surto de febre amarela ocorrida em 2017, de acordo com a percepção dos
moradores (baseada no número total de entrevistas).
Primatas Redução geral Santa Teresa/Santa
Leopoldina
Domingos
Martins Santa Maria de Jetibá
Todas espécies 48,98% 33,63% 85,45% 45,78%
Alouatta guariba 82,5% 85,2% 88.9% 73,1%
Sapajus nigritus 23,7% 8% 100% 33,3%
Callicebus personatus 25,5% 19,2% 85.7% 7,14%
Callitrhix spp. 49.1% 19% 76.4% 62%
Brachyteles
hypoxanthus 19,0% 25% - 15,4%
3.2 Buscas ativas
Durante as buscas ativas o A. guariba não foi registrado em nenhuma ocasião
(Tabela 5). C. personatus foi o primata com maior número de registros, totalizando 11
(61% dos registros totais de primatas), sendo a maior parte (54% dos registros), obtidos
nos municípios de Santa Teresa/Santa Leopoldina. Callithrix spp. teve o maior número
de registros também em Santa Teresa/Santa Leopoldina, com um total de três registros
(17%). Já o S. nigritus, foi registrado em duas ocasiões nos municípios de Santa Maria de
Jetibá e Santa Teresa/Santa Leopoldina (22%) (Tabela 5). B. hypoxanthus não foi
observado dentro do perímetro dos pontos amostrados, mas foi visto um grupo com
aproximadamente cinco indivíduos na mata do Belém, em Santa Maria de Jetibá, em
agosto de 2018.
Tabela 5 - Registros de visualizações e vocalizações observadas durante as buscas ativas
ocorridas nas estações secas do ano de 2017 e de 2018.
Primatas Santa Teresa/ Santa
Leopoldina Domingos Martins
Santa Maria de
Jetibá
Alouatta guariba 0 0 0
Callicebus personatus 6 3 2
Callithrix spp. 2 1 0
Brachyteles hypoxanthus 0 0 0
Sapajus nigritus 2 0 2
TOTAL 10 4 4
27
3.3 Probabilidade de ocupação, extinção e detecção
Na Tabela 6 estão listados os melhores modelos para todos os primatas, baseados
nas entrevistas e nas buscas ativas em campo. Para A. guariba, o melhor modelo para
explicar as probabilidades de ocupação, extinção e detecção nas paisagens amostradas,
foi o nulo, indicando que a espécie não foi influenciada por nenhuma variável testada. Já
os dois modelos seguintes, considerados explicativos, ainda para A. guariba, indicam que
a probabilidade de extinção foi influenciada negativamente pelo isolamento funcional (β
= -0.02 ± 0.021) e positivamente pelo tamanho da área (β = 0.15 ± 0.16) (Figuras 5A e
5B). Embora os outros dois modelos tivessem o ∆AIC<2, foram desconsiderados na
interpretação dos dados, pois o efeito destas variáves, aparentemente, não é forte, já que
o modelo nulo foi bem ranqueado por serem menos explicativos que o modelo nulo.
A probabilidade de ocupação do S. nigritus, é positivamente afetada pela área do
fragmento (β = 0.80 ± 0.35) e negativamente, pelo isolamento funcional (IF 400) (β = -
0.03 ± 0.02) (Figuras 6A e 6B). Já a probabilidade de extinção diminui com o aumento
do IFA (β = -2.05 ± 5.52) e aumenta com o crescimento do isolamento funcional (β =
0.03 ± 0.02;Figuras 7A e 7B).
Para Callithrix spp., quanto maior for o isolamento funcional, menor será a
probabilidade de ocupação (β = -0.29 ± 0.35; Figura 8). O isolamento funcional também
é importante para a probabilididade de extinção da espécies do grupo, afetando
positivamente o parâmetro (β = 0.02 ± 0.01). A área do fragmento também é importante
para a probabilidade de extinção, porém, afetando negativamente o parâmetro maior será
a probabilidade de extinção (β = -0.21 ± 0.17; Figuras 9A e 9B).
A probabilidade de ocupação do C. personatus, é negativamente influenciada palo
isolamento funcional, (β = -0.04 ± 0.02) e positivamente influenciada pala área do
fragmento (β = 0.35 ± 0.29; Figuras 10A e 10B). Já a probabilidade de extinção diminui
com o aumento da área do fragmento (β = -0.66 ± 0.00; Figura 11).
O isolamento funcional também é importante para o B. hypoxanthus, sendo a única
variável com alguma influência sobre a probabilidade de ocupação da espécie. Nesse
caso, a probabilidade de ocupação diminui com o aumento do isolamento (β = -0.04
±0.02; Figura 12).
28
Tabela 6 - Seleção dos melhores modelos gerados para Alouatta guariba, Sapajus nigritus, Callithrix spp., Callicebus personatus e Brachyteles
hypoxanthus a partir do valor do delta AIC<2. Parâmetros: psi = probabilidade de ocupação, eps = probabilidade de extinção, gama = probabilidade
de colonização, p10 = probabilidade de detecção nas entrevistas antes do surto, p10 = probabilidade de detecção nas buscas ativas antes do surto,
p11 = probabilidade de detecção nas entrevistas antes do surto; p11 = probabilidade de detecção nas buscas ativas após o surto, b = probabilidade
de detecção com incerteza, b = probabilidade de detecção real. Covariáveis utilizadas: área, índice de febre amarela (IFA) e isolamento funcional
(IF_100; IF_300; IF_400; IF_800; IF_1000). O isolamento funcional foi baseado no raio de influência sob cada primata.
Modelos AICc Δ AICc Peso AICc Número de
Parâmetros Desvio -2log(L)
Alouatta guariba
{psi(.), eps(.), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1}
80.15
0
0.24
6
66.86
66.86
{psi(.), eps(IF_100), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 81.38 1.23 0.13 7 65.63 65.63
{psi(.), eps(area), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 81.65 1.49 0.11 7 65.89 65.89
Sapajus nigritus
{psi(area), eps(.), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 98.52 0 0.26 7 82.77 82.77
{psi(IF_400,area), eps(.), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.),b=1} 98.64 0.13 0.24 8 80.36 80.36
{psi(area), eps(IFA), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1}
{psi(area), eps(IF_800), gama=0, p10(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1}
98.94
98.99
0.42
0.48
0.21
0.20
8
8
80.65
80.71
80.65
80.71
Callithrix spp.
{psi(IF_100), eps(IF_1000) gama=0, p(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 138.33 0 0.26 8 120.05 120.05
{psi(IF_100), eps(area) gama=0, p(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 139.11 0.78 0.18 8 120.82 120.82
Callicebus personatus
{psi(IF_800), eps(.), gama=0, p(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 132.79 0 0.31 7 117.05 117.05
29
Modelos AICc Δ AICc Peso AICc Número de
Parâmetros Desvio -2log(L)
{psi(IF_800,area), eps(.), gama=0, p(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 132.94 0.14 0.29 8 114.66 114.66
{psi(IF_800), eps(area), gama=0, p(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 133.74 0.94 0.19 8 115.45 115.45
Brachyteles hypoxanthus
{psi(IF_300), eps(.), gama=0, p(.), p10(0), p11(.), p11(.), b(.), b=1} 49.16 0 0.42 7 33.41 33.41
30
Figura 5 – Modelos explicativos para a probabilidade de extinção (épsilon) de barbado
(Alouatta guariba) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior)
em relação às variáveis explicativas, com o segundo e o terceiro melhores modelos dentre
os candidatos: A. 2º modelo: Isolamento funcional de 100 m de buffer; B. 3º modelo:
Tamanho da área.
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
0.0
6.3
12
.6
18
.9
25
.2
31
.5
37
.8
44
.0
50
.3
56
.6
62
.9
69
.2
Pro
bab
ilid
ade
de
exti
nçã
o
Isolamento Funcional_100
2:Epsilon
LCI
UCI
A
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1
57
6
11
50
17
25
22
99
28
74
34
48
40
22
45
97
51
71
57
46
63
20
68
95
Pro
bab
ilid
ade
de
exti
nçã
o
Área
2:Epsilon
LCI
UCI
B
31
Figura 6 – Melhores modelos explicativos para a probabilidade de ocupação (psi) de
macaco-prego (Sapajus nigritus) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI
– superior) em relação às variáveis explicativas: A. 1º modelo: Tamanho da área; B. 2º
modelo: Isolamento funcional de buffer de 400 m.
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1
57
6
11
50
17
25
22
99
28
74
34
48
40
22
45
97
51
71
57
46
63
20
68
95
Pro
bab
ilid
ade
de
Ocu
paç
ão
Área
Psi
LCI
UCI
A
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
0.0
13
.8
27
.6
41
.5
55
.3
69
.1
82
.9
96
.8
11
0.6
12
4.4
13
8.2
15
2.1
Pro
bab
ilid
ade
de
Ocu
paç
ão
Isolamento Funcional_400
1:Psi
LCI
UCI
B
32
Figura 7 – Modelos explicativos para a probabilidades de extinção (épsilon) de macaco-
prego (Sapajus nigritus) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI –
superior) em relação às variáveis explicativas A- 3º modelo: Índice de febre amarela
(IFA); B- 4º modelo: Isolamento funcional de buffer de 800 m.
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
0.00.61.21.82.32.93.54.14.75.35.96.47.07.68.28.89.4
Pro
bab
ilid
ade
de
Exti
nçã
o
IFA
2:Epsilon
LCI
UCI
A
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
18
.3
30
.7
43
.2
55
.7
68
.1
80
.6
93
.1
10
5.5
11
8.0
13
0.5
14
2.9
15
5.4
16
7.9
18
0.3
19
2.8
20
5.3
21
7.8
Pro
bab
ilid
ade
de
Exti
nçã
o
Isolamento Funcional_800
2:Epsilon
LCI
UCI
B
33
Figura 8- Melhor modelo explicativo para a probabilidade de ocupação (psi) de saguis
(Callithrix spp.) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em
relação à variável explicativa isolamento funcional de buffer de 100 m.
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
0.0
4.2
8.4
12
.6
16
.8
21
.0
25
.2
29
.4
33
.6
37
.8
41
.9
46
.1
50
.3
54
.5
58
.7
62
.9
67
.1
Pro
bab
ilid
ade
de
Ocu
paç
ãp
Isolamento Funcional_100
1:Psi
LCI
UCI
34
Figura 9 – Modelos explicativos para a probabilidade de extinção (épsilon) de saguis
(Callithrix spp.) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI – superior) em
relação às variáveis explicativas A- 1º modelo: Isolamento funcional de buffer de 1000
m; B- 2º modelo: Tamanho da área.
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
29 60 91 121 152 182 213 244
Pro
bab
ilid
ade
de
exti
nçã
o
Isolamento Funcional_1000
Epsilon
LCI
UCI
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1
50
4
10
07
15
09
20
12
25
15
30
17
35
20
40
22
45
25
50
28
55
30
60
33
65
36
70
38
Pro
bab
ilid
ade
de
Exti
nçã
o
Área
2:Epsilon
LCI
UCI
B
A
35
Figura 10 – Modelos explicativos para a probabilidade de ocupação (psi) de guigós
(Callicebus personatus.) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI –
superior) em relação às variáveis explicativas A- 1º modelo: Isolamento funcional de
buffer de 800 m; B- 2º modelo: Tamanho da área.
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
18 49 77 108 138 169 199
Pro
bab
ilid
ade
de
Ocu
paç
ão
Isolamento Funcional_800
Psi
LCI
UCI
A
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1.3
43
2.1
86
3.0
12
93.8
17
24.7
21
55.5
25
86.3
30
17.2
34
48.0
38
78.9
43
09.7
47
40.6
51
71.4
56
02.2
60
33.1
64
63.9
68
94.8
Pro
bab
iliad
e d
e O
cup
ação
Área
1:Psi
LCI
UCI
B
36
Figura 11 – Terceiro modelo explicativo para a probabilidade de extinção (épsilon) de
guigós (Callicebus personatus) e intervalos de confiança de 95% (LCI – inferior e UCI –
superior) em relação à variável explicativa tamanho da área.
Figura 12 – Melhor modelo explicativo para a probabilidade de ocupação (psi) de
muriquis-do-norte (Brachyteles hypoxanthus) e intervalos de confiança de 95% (LCI –
inferior e UCI – superior) em relação à variável explicativa isolamento funcional de buffer
de 300 m.
4 - Discussão
O presente estudo indica que o surto de febre amarela silvestre acarretou graves
consequências para os primatas da região centro-serrana do Espírito Santo,
principalmente para Alouatta guariba, primata com o maior número de mortes durante
esse período. A redução das populações de primatas após o surto ocorreu tanto em áreas
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1.3
50
3.9
10
06.6
15
09.2
20
11.9
25
14.5
30
17.2
35
19.8
40
22.5
45
25.1
50
27.8
55
30.4
60
33.1
65
35.7
70
38.4
Pro
bab
ilid
ade
de
Exti
nçã
o
Área
2:Epsilon
LCI
UCI
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
0 31 60 91
Pro
bab
ilid
ade
de
ocu
paç
ão
Isolamento Funcional_300
Psi
LCI
UCI
37
pequenas e mais isoladas, quanto em áreas com maiores taxas de cobertura vegetal. No
entanto, as reduções foram maiores em regiões com fragmentos menores e mais isolados.
Em relação à probabilidade de extinção após o surto de febre amarela, o isolamento
funcional mostrou que quanto maior for o isolamento, maior é a probabilidade de extinção
de determinadas espécies.
4.1 Entrevistas
.
Em Domingos Martins, onde a área de estudo possui a menor porcentagem de
cobertura vegetal (<17%), a percepção dos moradores entrevistados evidenciou 85,45%
de redução para todos os primatas que ocorriam nos fragmentos. Por outro lado, Santa
Teresa e Santa Leopoldina, que possuem os fragmentos maiores, mais conectados entre
si e, consequentemente, a maior proporção de cobertura vegetal (>65%), tiveram os
menores índices de epizootias, segundo o projeto “Sentinelas da Mata”, a menor redução
geral de acordo com as entrevistas (33,63%) e o maior número de registros de primatas
por meio de busca ativa. De forma geral, regiões com cerca de 40% de cobertura florestal
não possuem as manchas completamente isoladas, o que permite a dispersão das espécies
(Andrén, 1994; Fahrig, 2003), como visto em Santa Teresa e Santa Leopoldina, onde a
riqueza de primatas antes do surto era maior e a redução após o surto foi menor.
Esses resultados permitem inferir que áreas contínuas de floresta nativa, quando
alteradas e isoladas em fragmentos menores, podem comprometer a estabilidade dos
ecossistemas e os benefícios econômicos e sanitários que dependem desse equilíbrio
(Caley & Hone, 2004; Pignatti, 2004). Em geral, fragmentos pequenos possuem menor
variedade de habitats do que os fragmentos grandes, o que também pode diminuir a
riqueza de espécies (Schwrzkof & Rylands, 1989). O declínio de biodiversidade pode
alterar importantes sistemas de controle biológico que limitariam o surgimento de
doenças e patógenos, influenciando a emergência de doenças infecciosas (Aguirre et al.,
2002). Considerando que grande parte dos primatas do Novo Mundo são altamente
vulneráveis à febre amarela, a circulação da virose torna-se um risco ainda maior para
populações que habitam regiões afetadas pela fragmentação (Holzmann et al., 2010).
Para este estudo, as entrevistas foram extremamente úteis para descrever o
panorama geral de ocupação e extinção dos primatas da região serrana do Espírito Santo,
antes e após o surto de febre amarela do ano de 2017. Através das informações de
moradores locais que possuem maior proximidade com a mata e com os primatas, a
38
detecção por parte das entrevistas foi fundamental para a constatação da presença dos
primatas antes do surto e da redução de 48,98% de primatas nos 36 pontos de estudo. As
entrevistas foram importantes, principalmente, para A. guariba que era tida como presente
em 80 das 81 entrevistas antes do surto e após, sua redução foi de 82,5%. Essas
informações foram cruciais, principalmente porque não existia dados de detecção
anteriores ao surto, o que permitiu construir nossos modelos de ocupação e extinção, além
do fato da busca ativa ter tido um número de registros limitados em comparação aos das
entrevistas.
4.2 Probabilidade de ocupação, extinção e detecção
Com relação às probabilidades de ocupação e de extinção, nossas previsões
estavam corretas em relação a: (1) probabilidade de ocupação de primatas antes do surto
ser maior em fragmentos maiores e menos isolados, para quatro espécies (S. nigritus, C.
personatus, Callithrix spp. e B. hypoxanthus), exceto para o A. guariba, que não
respondeu a nenhuma variável do estudo; (2) a probabilidade de extinção das populações
de primatas ser maior nos fragmentos menores e mais isolados, que foi confirmada para
S. nigritus, Callithrix spp. e C. personatus; e (3) a probabilidade de extinção ser menor
em áreas com baixos índices de febre amarela do que nas áreas com mais registros de
epizootias, para S. nigritus.
Neste estudo, prevíamos que a probabilidade de ocupação antes do surto seria
maior em fragmentos menos isolados, o que de fato se mostrou verdadeiro para a maioria
das espécies. Em relação ao isolamento funcional para os saguis, guigós, macacos-prego
e o muriqui-do-norte, os resultados indicam que, quando maior for o isolamento
funcional, menor é probabilidade dos primatas ocuparem o fragmento. Isso foi observado,
por exemplo, em Domingos Martins, onde a riqueza, de acordo com as entrevistas, era
reduzida, mesmo antes do surto, e o isolamento é maior do que nos outros municípios.
Em um estudo recente, Muylaert et al. (2016) estudaram a riqueza de morcegos em
resposta à quantidade de habitat dentro do Cerrado-Mata em zonas de transição do
Atlântico no Brasil, onde verificou-se que, acima dos 47% do limiar de quantidade de
habitat, a riqueza de morcegos era maior, quando comparada com os padrões observados
abaixo desse limiar. Martensen et al. (2012) também observaram um padrão semelhante,
onde a riqueza de aves de sub-bosque diminuiu acentuadamente em função da diminuição
da cobertura vegetal de 50% para 30%. Populações pequenas e isoladas em fragmentos,
além de estarem sujeitas aos efeitos demográficos ao acaso, também tem reduções em
39
suas taxas de crescimento e reprodução (Laurance & Vasconcelos, 2009). A indicação de
que a influência negativa do isolamento dos fragmentos ocorria antes do surto, pode ter
acarretado na dificuldade de dispersão e, consequentemente, afetando a inviabilização de
trocas genéticas, redução de fluxo gênico e aumento das taxas de endogamia entre os
diferentes grupos de primatas, diminuindo a probabilidade de ocupação dessas espécies
na região estudada.
Para S. nigritus e C. personatus, a probabilidade de ocupação é maior quando
tamanho da área do fragmento também é maior. Por isso, proteger fragmentos florestais
maduros nativos e conservados, principalmente os remanescentes maiores, é tão
importante, especialmente devido à sua capacidade de manter populações maiores e por
suas melhores perspectivas de sustentar as espécies em longo prazo (Brooks et al., 1999;
Lindborg & Eriksson, 2004). Somente grandes fragmentos com florestas conservadas são
capazes de preservar espécies sensíveis, especialmente aquelas que exigem grandes áreas
de habitat (Ferraz et al., 2007), como é o caso do macaco-prego que requer uma grande
área de vida e, dentre os primatas não humanos estudados, é o que mais se desloca
diariamente. Essa influência positiva do tamanho da área do fragmento para a presença
de macaco-prego também foi observada por Martinelli (2014) em Santa Maria de Jetibá.
Já C. personatus, que já teve sua área de vida estimada de 10,7 a 12,3 ha (Price & Piedade,
2001); 5 ha (Kinzey & Becker, 1983); e 4,7 ha (Rowe, 1996), apesar de não estar restrito
a habitats primários e grandes, suspeita-se que a espécie esteja sofrendo redução
populacional em decorrência, principalmente, da perda e fragmentação de habitat e da
baixa tolerância a modificações/perturbações no ambiente (ICMbio, 2018). Para
Martinelli (2014), também houve relação positiva entre o tamanho da área e a presença
de C. personatus em fragmentos de Mata Atlântica, já que esses primatas, são
extremamente territoriais e com pouca capacidade de migração, o que também pode ter
influenciado os nossos resultados para ocorrência da espécie. Entretanto, a conservação
de fragmentos menores não deve ser negligenciada, pois como já foi citado, alguns desses
primatas, podem sobreviver em pequenos fragmentos. Além disso, a maior parte da Mata
Atlântica está representada por pequenos remanescentes (83,4% <50 ha), sendo que
juntos representam 20,2% do total de remanescentes florestais e são essenciais para
melhorar a conectividade entre os maiores (Ribeiro et al., 2009). Fragmentos pequenos
também podem aumentar o a diversidade beta do local, além de servir como uma
importante passagem de fauna (Arroyo-Rodríguez et al., 2009)
40
A modificação do hábitat também influenciou a probabilidade de extinção
(estimada para após o surto), segundo os nossos modelos, pois eles indicaram que ela é
maior nos fragmentos menores e mais isolados, especialmente para S. nigritus, Callithrix
spp. e C. personatus. A fragmentação de um hábitat antes contínuo, possui dois
componentes, que podem aumentar as probabilidades de extinção: (1) redução da área
total do habitat (que a princípio, afeta o tamanho da população e, consequentemente, a
velocidade de extinção) e (2) a redistribuição das áreas remanescentes em fragmentos
isolados de mata (onde, primariamente, a dispersão é afetada e, em seguida, o fluxo
gênico) (Wilcove et al., 1986; Fahrig, 2003). Assim, como explicados para a
probabilidade de ocupação dos primatas nas regiões estudadas, as chances de
sobrevivência de espécies distribuídas em fragmentos isolados passam a ser afetadas tanto
pelo tamanho dos fragmentos, quanto pela perda potencial de diversidade genética em
cada população devido à endogamia e à falta de fluxo genético adicional entre as
populações locais (Grativol et al., 2008). Uma paisagem com essas características, pode
tornar as espécies mais vulneráveis a eventos estocásticos (Franklin & Frankham, 1998;
Lynch & Lande, 1998), como o recente surto de febre amarela, aumentando, assim, a
probabilidade de extinção.
Em outros estudos, envolvendo diferentes grupos de espécies, há a demonstração
de que muitas outras características do ambiente, como topografia, clima, diversidade de
plantas podem ser determinantes na distribuição das espécies (Rahbek e Graves, 2001;
Fleishman et al., 2002; Hurlbert, 2004; Rompre et al., 2007). Outros fatores como as
mudanças na cobertura e no uso da terra, afetam a incidência das doenças, alterando as
interações, a abundância e os padrões de movimento de hospedeiros, vetores e pessoas
(Lambin et al., 2010).
Embora tivéssemos hipotetizado que a probabilidade de extinção seria menor em
áreas com baixos índices de febre amarela do que nas áreas com mais registros de
epizootias, não observamos essa influência para nenhum primata, de acordo com os
melhores modelos, exceto para S. nigritus. Esperávamos que o alto índice de febre
amarela nos fragmentos aumentaria as probabilidades de extinção das espécies, dado que,
quanto maior o número de registros de epizootias, maior seria a redução dos primatas.
Porém, a elaboração dessa variável pode ter tido um viés amostral.
Um fato que deve ser levado em consideração, é a dificuldade de detecção de
epizootias de primatas pelas pessoas, que depende da configuração espacial de cada
41
região estudada. Em Santa Teresa/Santa Leopoldina, onde vários pontos se concentravam
na Reserva Biológica Augusto Ruschi e na Estação Biológica Santa Lúcia, que são áreas
de conservação e os fragmentos são os maiores, a detecção de epizootias no interior das
manchas, por moradores da região, pode ter sido comprometida, podendo ser o número
de mortes menor do que é o fato. Já em Domingos Martins, a região de estudo está em
uma paisagem amplamente fragmentada, com fragmentos em topos de morros, pouca
matriz e muito pasto, o que diminui o contato com o ser humano, dificultando a detecção
de primatas mortos. Em Santa Maria de Jetibá, os fragmentos possuem tamanhos
intermediários, com uma matriz ligada à agricultura, o que atrai os primatas e,
consequentemente, aumenta o contato e as chances de detecção desses animais. Nesse
município, mamíferos, como a preguiça-de-coleira (Bradypus torquatus), B. hypoxanthus
e o próprio A. guariba, têm sido observados movendo-se através de plantações de café e
eucalipto, sistemas que são freqüentemente localizados próximos a florestas
fragmentadas e correspondem a 14,5% do uso da terra em Santa Maria de Jetibá (Santos
et al., 2016). Em Santa Maria de Jetibá, também houve maior sobreposição dos buffers a
para criação do IFA, o que pode ter aumentado os valores para esse índice.
A criação do IFA, pode ser uma maneira de contabilizar os efeitos diretos da
doença atuando em um determinado ponto, desde que a coleta de informação de
epizootias não ocorra de forma arbitrária. Em Santa Teresa, por exemplo, alguns registros
de mortes de primatas não continham coordenadas geográficas, o que certamente
compromete as pesquisas. Além disso, a falta de informação sobre a doença, pode ter
limitado as notificações de moradores perante a vigilância municipal. Logo, para essa
variável, o método amostral pode ter interferido nos resultados de probabilidade de
extinção dos primatas, comprometendo a nossa interpretação dos dados.
De todas as espécies, A. guariba foi a mais afetada pelo surto de febre amarela.
Contudo, ela também foi a única que não conseguimos explicar como a paisagem
influencia as suas probabilidades de ocupação e extinção, antes e após o surto,
respectivamen Nos trabalhos realizados por Silva e Bicca-Marques (2013) e Martinelli
(2014), não foi encontrada relação entre a distância dos fragmentos e o tamanho do
fragmento com a presença de A. guariba, indicando que o gênero Alouatta, é capaz de
sobreviver em fragmentos de diferentes tamanhos, inclusive em fragmentos muito
pequenos (Bernstei et al., 1976, Ribeiro e Bicca-Marques, 2005; Fortes e Bicca-Marques,
42
2008), concordando com nossos estudos onde nenhuma variável estuadada influenciou
nas probabilidades de ocupação e extinção
Somente após o surto de febre amarela, devido aos dados do projeto Sentinelas da
Mata (UFES) e da Secretaria de Estado da Saúde do Espírito Santo (SESA), é que foi
possível perceber o quanto a sua presença em fragmentos pequenos ainda era alta na
região serrana do Espírito Santo. É notável como essa espécie é capaz de sobreviver em
ambientes alterados, com baixa cobertura florestal, fragmentos pequenos de até 10 ha
(Gómez, 1999) e isolados entre si, possivelmente por conta de sua dieta folívora, tamanho
de área de vida e capacidade de dispersão (Schwarkopf & Rylands, 1989). Esses primatas
possuem uma dieta variada e são bastante oportunistas (Chiarello, 1992). Entretanto,
devido à sua vulnerabilidade alta à doença, A. guariba foi a espécie que mais perdeu
indivíduos e populações durante o surto, presumivelmente porque suas populações já
pequenas deveriam possuir taxas altas de endogamia e baixa variabilidade genética,
características clássicas que podem acarretar no aumento da sensibilidade da espécie às
flutuações estocásticas (Oklander et al., 2017). De acordo com o melhor modelo testado
neste estudo, que foi o modelo nulo, não se pode concluir quais variáveis estudadas
influenciaram nas probabilidades de ocupação e extinção de A. guariba, o que pode
sugerir que a espécie já tenha atingido um limiar alto de vulnerabilidade, que as respostas
a variações da paisagem não sejam as únicas atualmente a explicar a sua ocupação.
5 - Conclusão
Os resultados do nosso estudo ratificam que quanto maior a área do fragmento e
menos isolado ele for, maior é ocupação das espécies de primatas e menor é a extinção
dessas espécies diante um evento estocástico, como a febre amarela. As implicações da
interferência antrópica na paisagem, juntamente com a presença de uma virose, podem,
em conjunto, ter aumentado a sensibilidade das espécies, diminuído a ocupação de
primatas e deixado as populações em desequilíbrio mesmo antes do surto.
Consequentemente, a fragmentação, o isolamento e a presença da febre amarela podem
ter causado extinções locais nos municípios de Domingos Martins, Santa Teresa, Santa
Leopoldina e Santa Maria de Jetibá, principalmente para A. guariba, que habita
fragmentos pequenos, sendo altamente susceptível a endogamia e consequentemente, a
eventos estocásticos como é o surto de febre amarela.
43
Esses resultados são pioneiros para o tema, que apesar de se tratar de uma doença
já conhecida, continua sendo pouco estudada no âmbito ecológico. São dados
importantes, principalmente para as espécies consideradas em risco, podendo ser
utilizados como base para medidas de conservação e manejo dessas espécies,
principalmente A.guariba, que é classificada como Vulnerável de acordo com o Livro
Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção, 2018.
Entender a resposta das espécies a fatores da paisagem e a eventos estocástico
como o surto de febre amarela, é fundamental para prever futuras extinções ou distúrbios
populacionais, e consequentemente, elaborar medidas de conservação coerentes com a
realidade local. Este trabalho reforça a importância da manutenção de fragmentos
florestais grandes e mais conectados entre si para a persistência e viabilidade de espécies
de primatas em poucos fragmentos.
Além disso, é importante abordar a questão do monitoramento de epizootias, que
pode ter sido menor do que o esperado, devido à falta de informação das pessoas e de
treinamento dos profissionais de vigilância ambiental. Torna-se necessária, a
padronização metodológica para obtenção de registros de epizootias, principalmente em
épocas de surtos. Assim, evidencia-se que mais estudos relacionados ao tema precisam
ser abordados, considerando aspectos os ecológicos das regiões atingidas pela virose e a
biologia de cada primata.
6 - Referências
Agostini, I., I. Pizzio, C. De Angelo, & M. S. Di Bitetti. (2015). Population status of
Primates in the Atlantic Forest of Argentina. International Journal of Primatology 36: pp
244–258.
Aguirre, A; Ostfeld, R. S.; Tabor, G. M.; House, C.; Pearl, M. C. (2002). Conservation
medicine: ecological health in practice. New York: Oxford, 407 p.
Allendorf, F. W., Luikart, G. H., Aitken, S.N. (2010). Conservation and the Genetics of
Populations 2nd ed. New Jersey, USA: Wiley-Blackwell; p. 587.
Almeida, M. A. B., E. d. Santos, J. d. C. Cardoso, D. F. d. Fonseca, C. A Noll, V. R.
Silveira, A. Y. Maeda, R. P. d. Souza, C. Kanamura, and R. A. Brasil. (2012). Yellow
fever outbreak affecting Alouatta populations in southern Brazil (Rio Grande do Sul 1087
State), 2008–2009. American Journal of Primatolology, 74: pp 68–76.
44
Andrén, H. (1994). Effects of habitat fragmentation on birds and mammals in landscapes
with different proportions of suitable habitat: a review. Oikos 71: pp 340–346.
Arroyo-RodrÍguez, V., E. Pineda, F. Escobar, and J. BenÍtez-Malvido. 2009. Value of
small patches in the conservation of plant-species diversity in highly fragmented
rainforest. Conservation Biology 23: pp729–739.
Baddeley, A., Turner, R., (2005). SPATSTAT: an R package for analysing spatial point
pattern. Journal of Statistical Software, 12, pp 1–42.
Beaty, B. J.; Calisher, C. H.; Shope, R. E. Arboviruses. In: Schmidt, N. J.; Emmons, R.
W. (Ed.). (1989). Diagnostic Procedures for Viral, Rickettsial and Chlamydial Infections.
Washington: American Public Health Association, pp 797-855.
Bernstein, I.S.; Balcaen, P.; Dresdale, L.; Gouzoules, H.; Kavanagh, M.; Patterson, T.;
Neyman-Warner, P. (1976). Differential effects of forest degradation on primate
populations. Primates 17: pp 401–411.
Bicca-Marques J. C. &, Freitas D. S. (2010). The role of monkeys, mosquitoes and
humans in the occurrence of a yellow fever outbreak in a fragmented landscape in south
Brazil: protecting howler monkeys is a matter of public health. Tropical Conservation
Science 3: pp 78-89.
Bicca-Marques, J. C. (2009). Outbreak of yellow fever affects howler monkeys in
southern Brazil, Oryx 43: p 173.
Bicca-Marques, J. C. & Heymann, E. W. (2013). Ecology and Behaviour of titi monkey
(genus Callicebus). In: Barnett, A.A., Veiga, L.M., Ferrari, S.F., Norconk, M.A. (eds.).
Evolutionary Biology and Conservation of Titis, Sakis, and Uacaris. Cambridge,
Inglaterra: Cambridge University Press,
BRASIL, Ministério da Saúde (2005). Manual de Vigilância de Epizootias em Primatas
Não Humanos. Ministério da Saúde, Brasília. Disponível em:
http://bvsms.saude.gov.br/bvs/publicacoes/manual_vig_epizootias.pdf. Acesso em
10/10/2018.
BRASIL. Ministério da Saúde. (2014). Secretaria de Vigilância em Saúde. Guia de
Vigilância de Epizootias em primatas não-humanos e entomologia aplicada à vigilância
da febre amarela. Brasília: MS, 100 p.
45
Brooks, T., Pimm, S.L., Oyugi, J.O. (1999). Time lag between deforestation and bird
extinction in tropical forest fragments. Conservation Biology 13, pp 1140–1150.
Caley, P & Hone, J. (2004). Disease transmission between and within species, and the
implications for disease control. Journal of Applied Ecology, 41, pp 94-104.
Castro, F.da S.; Pezzopane, J. E. M.; Pezzopane, J. R. M.; Xavier, A. C.; Cecílio, R. A.
(2010) Zoneamento agroclimático para espécies do gênero Pinus no estado do Espírito
Santo. Floresta,.v.40,n.1, pp 235-250.
Catenacci, L. S. (2017). Abordagem one health para vigilância de arbovirus na Mata
Atlântica do sul da Bahia, Brasil. Tese de doutorado, Instituto Evandro Chagas,
Ananindeua, Pará, Brasil.
Chiarello, A.G. (1992). Dieta, padrão de atividade e área de vida de um grupo de bugios
(Alouatta fusca), na reserva de Santa Genebra. Dissertação de mestrado, Universidade
Estadual de Campinas, Campina, Brasil.
Climate-data: Espírito Santo. Disponível em: https://en.climate-data.org/south-
america/brazil/espirito-santo-210/ Acesso em 25/02/2019.
Culot L, Pereira LA, Agostini I, Almeida MAB, Alves RSC, Aximoff I, Bager A,
Baldovino MC, Bella TB, Bicca-Marques JC et al. 2018 ATLANTIC-PRIMATES: A
dataset of communities and occurrences of primates in the Atlantic Forests of South
America. Ecology. In Press
Dell’Orto, E., dos Santos, A. R., & da Silva, K. G. (2011). Estudo morfológico e climático
dos municípios da região. Caminhos de Geografia, 12(39). pp 1-10.
Delval, I. (2014). Efeito do clima sobre a navegação de macacos-prego (Sapajus nigritus)
em área de Mata Atlântica. Tese de doutorado, Universidade de São Paulo.
Espírito Santo (Estado). (2018) Secretaria Estadual de Meio Ambiente e Recursos
Hídricos. Atlas da mata atlântica do Espírito Santo: 2007-2008/2012-2015/ Sossai,
Marcos Franklin (coord.) Cariacica-ES: IEMA, 2018. Disponível em:
https://seama.es.gov.br/Media/seama/Principal/Atlas-Mata-Atlantica-ES.pdf . Acesso
em 27/09/18.
Fahrig, L. (2003). Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annu. Rev. Ecol. Evol.
Syst. 34, pp 487–515.
46
Ferraz, G., Nichols, J. D., Hines, J. E., Stouffer, P. C., Bierregaard Jr., R. O., Lovejoy,
T.E., (2007). A large-scale deforestation experiment: effects of patch area and isolation
on Amazon birds. Science 315, pp 238–241.
Fialho, M. S. Printes, R. C., Almeida, M. A. B., Laroque, P. de O., Santos, E.,
Jerusalinsky, L. (2012). Avaliação do impacto da epizootia de Febre Amarela sobre as
populações de primatas não humanos nas unidades de conservação do Rio Grande do Sul,
Brasil. Revista Biotemas, 25 (3). pp 217-225.
Figueiredo, M. L. G.; Figueiredo, L. T. M. (2014). Emerging alphaviruses in the
Americas: Chikungunya and Mayaro. Rev. Soc. Bras. Med. Trop., v. 47, n. 6, pp. 677-
683.
Fleishman, E., Ray, C., Sjogren-Gulve, P., Boggs, C.L., Murphy, D.D. (2002). Assessing
the roles of patch quality, area, and isolation in predicting metapopulation dynamics.
Conservation Biology 16: pp 706-716.
Fortes, V.B.; Bicca-Marques, J.C. (2008). Abnormal pelage color in an isolated brown
howler monkey (Alouatta guariba clamitans Cabrera, 1940) population in south Brazil.
International Journal of Primatology 29: pp 717–722.
Fortin, M. J. &, Dale, M. R. T., (2005). Spatial Analysis: A Guide for Ecologists.
Cambridge University Press, Cambridge.
Franco, O. (1969). História da febre amarela no Brasil. Departamento Nacional de
Endemias Rurais. Ministério da Saúde, Rio de Janeiro, Brasil.
Franklin, I. R. & Frankham, R. (1998). How large must population be to retain
evolutionary potential? Animal Conservation 1: pp 69-73.
Gomes, A. D. C., Torres, M. A. N., Paula, M. B. D., Fernandes, A., Marassá, A. M.,
Consales, C. A., & Fonseca, D. F. (2010). Ecologia de Haemagogus e Sabethes (Diptera:
Culicidae) em áreas epizoóticas do vírus da febre amarela, Rio Grande do Sul,
Brasil. Epidemiologia e Serviços de Saúde, 19(2), pp 101-113.
Gómez, A. M. S. (1999). Ecologia e comportamento de Alouatta seniculus em uma mata
de terra firme na Amazônia Central. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal de
Minas Gerais, Belo Horizonte, Brasil.
Grativol, A. D., Ruiz-Miranda, C. R., Teixeira, A. M. G., & Schmidt, M. A. R. (2008).
Abordagem de metapopulação para conservação dos micos-leões-dourados na paisagem
47
fragmentada da bacia do rio São João, RJ. Conservação do mico-leão-dourado:
enfrentando os desafios de uma paisagem fragmentada, pp 136-159.
Holzmann, I.; Agostini, J.; Areta, H.; Ferreyra, P.; Beldomenico, M.; Di Biletti. (2010).
Impacto of Yellow fever Outbreaks on Two Howler Monkey Species (Alouatta guariba
clamitans and A. caraya) in Misiones, Argentina. American Journal of Primatology, 72,
pp 475-480.
Hurlbert, A. H. (2004). Species-energy relationships and habitat complexity in bird
communities. Ecology. Letters, 7: pp 714-720
ICMBio-Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio). (2018).
Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção: Volume II – Mamíferos / --
1. ed. -- Brasília, DF : ICMBio/MMA, 7 v. : il.
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) (2012). Manual técnico da
vegetação brasileira. Rio de Janeiro: Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, 275
p. Disponível em:https://biblioteca.ibge.gov.br/visualizacao/livros/liv63011.pdf. Acesso
em 01/10/2018.
IUCN-International Union for Conservation of Nature. (2017) Lista Vermelha de
Espécies Ameaçadas. Disponível em: http://oldredlist.iucnredlist.org/details/39916/0.
Acesso em: 03 de janeiro de 2019.
Kageyama, P.Y.; Gandara, F. B.; Souza, L. M. I. (1998). Consequências genéticas da
fragmentação sobre populações de espécies arbóreas. IPEF 12 (32): pp 65-70.
Karabatsos, N. (1985). International catalogue of arthropod-borne viruses. San Antonio
(TX): American Society for Tropical Medicine and Hygiene, 3.
Kinzey, W.G. & Becker, M. (1983). Activity pattern of the masked titi monkey,
Callicebus personatus. Primates, 24 (3): pp 337–343.
Lambin, E. F., Tran, A., Vanwambeke, S. O., Linard, C., Soti. V.. (2010). Pathogenic
landscapes: interactions between land, people, disease vectors, and their animal hosts. Int
J Health Geog; pp 9: 54.
Laurance W. F., Camargo J. L. C., Luizão R. C. C, Laurance S. G., Pimmd S. L., Bruna
E. M., Stouffer P. C., Williamson G. B., Benítez-Malvido J., Vasconcelos H. L., Van
Houtan K.S., Zartman C.E., Boyle S. A., Didhamm R. K., Andrade A., Lovejoy T.E.
48
(2011). The fate of 20 Amazonian forest fragments: A 32-year investigation. Biological
Conservation, 144. pp 56– 67.
Laurance, W.F. &, Vasconcelos, H.L. (2009). Consequências ecológicas da fragmentação
florestal na Amazônia. Oecol. Bras. 13, pp 434–451.
Lindborg, R., Eriksson, O. (2004). Historical landscape connectivity affects present plant
species diversity. Ecology 85, pp 1840–1845.
Lynch, M. & Lande, R. (1998). The critical effective size for a genetically secure
population. Animal Conservation 1: pp 70-72.
MacKenzie, D. I., J. D. Nichols, J. E. Hines, M. G. Knutson, and A. B. Franklin. (2003).
Estimating site occupancy, colonization and local extinction probabilities when a species
is not detected with certainty. Ecology 84: pp 2200-22078.
MacKenzie, D. I., Nichols, J. D., Lachman, G. B., Droege, S., Royle, J. A., Langtimm, C.
A. (2002). Estimating site occupancy rates when detection probabilities are less than one.
Ecology, 83. pp 2248–2255.
Mackenzie, D. I., Nichols, J. D., Royle, J. A., Pollock, K. H., Bailey, L. L., Hines, J. E.
(2006). Occupancy Estimation and Modeling: Inferring Patterns and Dynamics of Species
occurrence. 1st edition, Boston:Academic Press. 343p.
Marques, A. A. B. (2003). Primatas. In: Fontana CS, Bencke GA, Reis RE (eds) Livro
Vermelho da Fauna Ameaçada de Extinção no Rio Grande do Sul. EDIPUCRS, Porto
Alegre. pp 499-506.
Marques, K. L. S., Presotto, A., Madden, M., Petri, M., & Mendes, S. L. (2014).
Velocidade, Linearidade e Desvio Angular na navegação de Brachyteles
hypoxanthus. Cognição Espacial de muriquis-do-norte (Brachyteles hypoxanthus–
Primates, Atelidae). Tese de doutorado, Universidade Federal do Espírito Santo, Vitória,
Brasil.
Martensen, A. C., Ribeiro, M. C., Banks-Leite, C., Prado, P. I., Metzger, J. P., (2012).
Associations of forest cover fragment area, and connectivity with Neotropical understory
bird species richness and abundance. Conserv. Biol. 26, pp 1100–1111.
Martinelli, F. S. (2014). Fragmentação florestal, perda de habitat e ocorrência de primatas
na Mata Atlântica. Dissertação de mestrado, Universidade Federal do Espírito Santo,
Vitória, Brasil.
49
McGarigal, K., Cushman, S.A., & Ene, E. Ene. (2012). FRAGSTATS v4: Spatial Pattern
Analysis Program for Categorical and Continuous Maps. Computer software program
produced by the authors at the University of Massachusetts, Amherst. Disponível em:
http://www.umass.edu/landeco/research/fragstats/fragstats.html. Acesso em 10/06/2018.
Mendes, S. L. (1995). Importância dos remanescentes de Mata Atlântica no estado do
Espírito Santo para a conservação de primatas. Cadern. Pesq. UFES, 4, pp 1-14.
Mendes, S. L., Rylands, A. B., Kierulff, M. C. M. & de Oliveira, M. M. (2008). Alouatta
guariba. Lista Vermelha da IUCN de Espécies Ameaçadas 2008: e.T39916A10284881.
Disponível em: http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2008.RLTS.T39916A10284881.em
. Acesso em: 03 de janeiro de 2019.
Miguet, P., Jackson, H. B., Jackson, N. D., Martin, A. E., & Fahrig, L. (2016). What
determines the spatial extent of landscape effects on species? Landscape ecology, 31(6),
pp 1177-1194.
Miranda, J. M. D. (2004). Ecologia e conservação de Alouatta guariba clamitants cabrera,
1940 em floresta ombrófila mista no estado do Paraná, Brasil. Dissertação de mestrado,
Universidade Federal do Pará, Curitiba, Brasil.
Monath T.P. (2001). Yellow fever: An update. Lancet Infectious Diseases 1: pp 11-20.
Moraes, A. M., C. R. Ruiz-Miranda, P. M. Galetti, B. B. Niebuhr, B. R. Alexandre, R. L.
Muylaert, A. D. Grativol, J. W. Ribeiro, A. N. Ferreira, and M. C. Ribeiro. (2018).
Landscape resistance influences effective dispersal of endangered golden lion tamarins
within the Atlantic Forest. Biological Conservation, 224: pp 178–187
Muylaert, R. L., Stevens, R. D., Ribeiro, M. C., (2016). Threshold effect of habitat loss
on bat richness in Cerrado-forest landscapes. Ecol. Appl., pp 1–14.
Neteler, M. & Mitasova, H. (2018). Open source GIS: a GRASS GIS approach, third
edition. The International Series in Engineering and Computer Science, 773 Springer,
New York, 406 p.
Norden, N., Chazdon, R. L., Chao, A., Jiang, Yi-Huei, Vílchez-Alvarado, B. (2009).
Resilience of tropical rain forests: tree community reassembly in secondary forests.
Ecology Letters, 12. pp 385-394.
50
Oklander, L. I., Miño, C. I., Fernández, G., Caputo, M. and Corach, D. (2017). Genetic
structure in the southernmost populations of black-and-gold howler monkeys (Alouatta
caraya) and its conservation implications. PLoS ONE 12(10): e0185867. pp 1-20.
Passamani, M (2008). Densidade e tamanho de grupo de primatas na Mata Atlântica
serrana do sudoeste do Espírito Santo. Revista Brasileira de Zoociências 10 (1) pp 29-34.
Passamani, M. (1996). Ecologia e comportamento de um grupo de sagui-da-cara-branca
(Callithrix geoffroyi) em um fragmento de Mata Atlântica no Espírito Santo. Dissertação
de mestrado, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brasil.
Paules, C. I., & Fauci, A. S. (2017). Yellow fever—once again on the radar screen in the
Americas. New England Journal of Medicine, 376(15), pp 1397-1399.
Pignatti, M. G. (2004). Saúde e ambiente: as doenças emergentes no Brasil. Ambiente e
Sociedade, 7, n.1, pp 133-147.
Pinto, L. P. S., Costa, C. M., Strier, K. B., & da Fonseca, G. A. (1993). Habitat, density
and group size of primates in a Brazilian tropical forest. Folia Primatologica, 61(3), pp
135-143.
Price EC, Piedade HM (2001a). Diet of Northern masked titi monkeys (Callicebus
personatus). Folia Primatologica 72: pp 335-338.
QGIS Development Team, (2018). QGIS Geographic Information System. Open Source
Geospatial Foundation. URL http://qgis.osgeo.org.
Rahbek, C. & Graves, G. R. (2001). Multiscale assessment of patterns of avian species
richness. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 98: pp 4534-4539.
Ribeiro, M. & Antunes, C. M. F.(2009). Febre amarela: estudo de um surto. Revista da
Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 42(5): pp 523-531.
Ribeiro. M.C., Metzger, J.P., Martensen, A.C., Ponzoni, F.J., Hirota, M.M. (2009). The
Brazilian Atlantic Forest: How much is left, and how is the remaining forest distributed?
Implications for conservation. Biological Conservation 142(6), pp 1141 – 1153.
Ribeiro S.; Bicca-Marques, J.C. (2005). Landscape characteristics and their influence on
the occurrence of brown howling monkeys (Alouatta guariba clamitans Cabrera, 1940;
Primates, Atelidae) in forest fragments in the Vale do Taquari, RS. Natureza e
Conservação 3: pp 168–181.
51
Rowe, N. (1996). The Pictorial Guide to the Living Primates. Pogonias Press. 263p.
Rompre, G.; Robinson, W.D.; Desrochers, A.; Angehr, G. (2007). Environmental
correlates of avian diversity in lowland Panama rain forest. Journal of Biogeography. 34:
pp 802-815.
Rylands, A. B. (2012). Taxonomy of the Neotropical Primates – database.
International Union for Conservation of Nature (IUCN), Species Survival Commission
(SSC), Primate Specialist Group, IUCN, Gland
Santos, P. M., Chiarello, A. G., Ribeiro, M. C., Ribeiro, J. W., Paglia, A. P., (2016). Local
and landscape influences on the habitat occupancy of the endangered Maned Sloth
Bradypus torquatus within fragmented landscapes. Mamm. Biol. - Zeitschrift für
Säugetierkd. 81. pp 447–454.
Schwarzkopf, L.; Rylands, A.B. (1989). Primate species richness in relation to habitat
structure in Amazonian Rainforest fragments. Biological Conservation, 48: pp 1-12.
Silva, F. E., & Bicca-Marques, J. C. (2013). Do Patch Size and Interpatch Distance
Influence the Distribution of Brown Howler Monkeys (Alouatta guariba clamitans) in a
Fragmented Landscape in South Brazil?. In Primates in Fragments,pp. 137-145.
Springer, New York, NY.
Soper, F. L. (1936). Jungle yellow fever: new epidemiological entity in South America.
Revista de Hygiene e Saúde Pública, 10: pp 107-144.
Taylor, R. M. (1951). Epidemiology. In: Strode GK (ed) Yellow fever. McGrawHill, New
York, pp. 427-459.
Tesh, R.B., Guzman, H., Travassos da Rosa, A.P.A., Vasconcelos, P.F.C., Dias, L.B.,
Bunnell, J.E., Zhang, H., Xiao, S.Y.(2001). Experimental yellow fever virus infection in
the Golden Hamster (Mesocricetus auratus). 1. Virologic, Biochemical and Immunologic
studies. Journal of Infectious Diseases, 183: pp 1431-1436.
Vasconcelos, P. F. C. (2000) Febre amarela. Sociedade Brasileira de Pediatria, Rio de
Janeiro.
Vasconcelos, P. F. C. (2003). Febre amarela. Revista da Sociedade Brasileira de
Medicina Tropical, Uberaba, v. 36, n. 2. pp 275-293.
52
Vasconcelos, P. F. D. C. (2010). Yellow fever in Brazil: thoughts and hypotheses on the
emergence in previously free areas. Revista de saúde publica, 44(6), pp 1144-1149.
Vasconcelos, P. F., Travassos da Rosa, A., Rodrigues, S. G., Travassos da Rosa, E. S.,
Dégallier, N., da Rosa, T., & Jorge, F. S. (2001). Inadequate management of natural
ecosystem in the Brazilian Amazon region results in the emergence and reemergence of
arboviruses. Cadernos de Saúde Pública, 17, pp 155-164.
Weaver, S. C. (2013). Urbanization and geographic expansion of zoonotic arboviral
diseases: mechanisms and potential strategies for prevention. Trends Microbiol., 21, n. 8,
pp. 360-363.
Wilcove, D. S., Mclellan, C. H., Dobson, A. P. (1986). Habitat fragmentation in the
temperate zone. In: Conservation biology. The science of scarcity and diversity (ed. M.
E. Soulé). Sinauer, Sunderland, MA.
53
7 -Anexos
Anexo 1- Informações sobre os municípios de estudo de acordo com o web site Climate-
Data https://en.climate-data.org/south-america/brazil/espirito-santo-210
Municípios Altitude (metros) Precipitação Média
Anual (mm)
Temperatura Média
Anual (ºC)
Santa Maria de Jetibá
Santa Teresa
Santa Leopoldina
Domingos Martins
738
678
27
567
1290
1282
1120
1238
20.6
21.1
24.9
21.5
54
8 - Apêndices
Apêndice 1 - Modelo de entrevista
55
Apêndice 2: Parecer do Comitê de ética
56
UFES - UNIVERSIDADE
FEDERAL DO ESPÍRITO
SANTO - CAMPUS GOIABEIRA
PARECER CONSUBSTANCIADO DO CEP
DADOS DO PROJETO DE PESQUISA
Título da Pesquisa: IMPACTO DO SURTO DE FEBRE AMARELA EM POPULAÇÕES DE BARBADOS (Alouatta guariba), EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA DO ESPÍRITO SANTO
Pesquisador: NILA RASSIA COSTA GONTIJO
Área Temática:
Versão: 2
CAAE: 76972617.3.0000.5542
Instituição Proponente: Centro de Ciências Humanas e Naturais da Universidade Federal do Espírito
Patrocinador Principal: FUNDACAO DE AMPARO A PESQUISA DO ESPIRITO SANTO - FAPES
DADOS DO PARECER
Número do Parecer: 2.410.010
Apresentação do Projeto:
O processo de fragmentação de habitat e seus diversos efeitos – como a perda de habitat e o aumento do
isolamento – tornou-se uma das principais ameaças para a conservação da biodiversidade. Alterações em
ambientes naturais podem aumentar a incidência de viroses emergentes e reemergentes, que mesmo sendo
sistemas complexos, em sua maioria, são desencadeadas por atividades humanas que alteram e modificam
o
meio ambiente. Como consequência, o risco de exposição a doenças em plantas, animais e também nos
seres humanos tem aumentado drasticamente. Um exemplo de doença reemergente, é a febre amarela que
é caracterizada como sendo infecciosa não contagiosa que se mantém endêmica (ou enzoótica) nas
florestas tropicais da América e da África, causando surtos periódicos com casos isolados ou em epidemias
de pequeno ou grande para a saúde pública. Os maiores índices de mortalidades relacionados à primatas
não-humanos, estão entre os animais do gênero Alouatta, mais conhecidos como bugios. Devido à perda e
degradação do habitat, ao alto índice de caça e à captura para o comércio de animais de estimação,
associados às recentes epizootias de febre amarela silvestre podem desencadear um processo irreversível
de redução populacional conduzindo à extinção, especialmente aquelas populações isoladas em
fragmentos. O trabalho tem como objetivo avaliar e monitorar o impacto do surto de FA ocorrido em 2017
em fragmentos de Mata Atlântica em diferentes municípios da região serrana do Espírito Santo, Brasil. Para
isso, serão utilizadas fichas de notificações das mortes dos primatas, entrevistas com moradores e a
Endereço:
Av. Fernando Ferrari,514-Campus Universitário, Prédio Administrativo do CCHN
Bairro: Goiabeiras CEP: 29.075-910
UF: ES Município: VITORIA
57
UFES - UNIVERSIDADE
FEDERAL DO ESPÍRITO
SANTO - CAMPUS GOIABEIRA
Continuação do Parecer: 2.410.010
busca ativa da espécie em campo. Nossa
maior hipótese é de que o surto da febre amarela está relacionado com o tamanho e isolamento dos
fragmentos, sendo que em manchas de habitat menores e mais isoladas, o impacto do surto foi maior, e vice
-versa. As epizootias serão mapeadas e relacionadas com as variáveis da paisagem e aos dados de busca
ativa no campo. Serão utilizados modelos de ocupação para avaliar se a virose e as mudanças na
proporção da área ocupada de uma espécie podem estar correlacionadas com as mudanças no tamanho da
população. Objetivo da Pesquisa:
Objetivo Primário:
Avaliar o impacto causado pelo surto de febre amarela em 2017, sobre as populações de Alouatta guariba
em fragmentos de Mata Atlântica do Espírito Santo.
Objetivo Secundário:
-Verificar a persistência da espécie nos fragmentos após o surto, através de busca ativa e entrevistas.
Avaliação dos Riscos e Benefícios:
Riscos: Pode ocorrer constrangimento ao entrevistado, o que será amenizado com um diálogo mais informal
e o interrompimento da entrevista, caso seja necessário.
Benefícios: A pesquisa contribuirá para um maior conhecimento dos moradores sobre o impacto do surto de
febre amarela e as consequências da doença nas populações de macacos.
Comentários e Considerações sobre a Pesquisa:
O projeto de pesquisa está bem estruturado, apresentando consistência teórica e metodológica. O objeto de
pesquisa e os objetivos estão suficientemente delimitados, e os pressupostos teóricos são pertinentes ao
objeto da pesquisa. As decisões metodológicas são adequadas ao que a pesquisa pretende realizar. O
cronograma é exequível no tempo disponível. Considerações sobre os Termos de apresentação obrigatória:
O protocolo de pesquisa apresentado contém os termos obrigatórios.Quanto ao TCLE, apresenta os itens
necessários para resguardar a integridade física e moral dos participantes: objetivos da pesquisa,
justificativa, procedimentos, riscos e benefícios, direitos e garantias, contato para sanar eventuais dúvidas e
denuncias.
Endereço:
Av. Fernando Ferrari,514-Campus Universitário, Prédio Administrativo do CCHN
Bairro: Goiabeiras CEP: 29.075-910
UF: ES Município: VITORIA
58
UFES - UNIVERSIDADE
FEDERAL DO ESPÍRITO
SANTO - CAMPUS GOIABEIRA
Continuação do Parecer: 2.410.010
Recomendações:
Não há. Conclusões ou Pendências e Lista de Inadequações:
O projeto está apto a iniciar a sua fase de campo, que consiste na realização de entrevistas. Considerações Finais a critério do CEP:
Projeto aprovado por esse comitê, estando autorizado a ser iniciado.
Este parecer foi elaborado baseado nos documentos abaixo relacionados:
Tipo Documento Arquivo Postagem Autor Situação
Informações Básicas do projeto Informações Básicas Do projeto
Projeto Detalhado/ Brochura Investigador
TCLE/ Termos de Assentamento/ Justificativa de
Ausência Folha de Rosto
PB_INFORMAÇÕES_BÁSICAS_DO_PROJETO 967356.pdf PB_INFORMAÇÕES_BÁSICAS_DO_PROJETO 967356.pdf
Projeto_mestrado.3.pdf
Tcle11.pdf
ilovepdf_merged.pdf
07/11/2017 15:02:51 07/11/2017 14:13:24
07/11/2017 14:12:50
22/10/2017 12:48:50
28/08/2017 17:31:12
Aceito Aceito
Aceito
Aceito
Aceito
Situação do Parecer:
Aprovado
Necessita Apreciação da CONEP:
Não VITORIA, 01 de Dezembro de 2017
Assinado por:
Fabiana Pinheiro Ramos
(Coordenador)
Nila R. C. Gontijo
Nila R. C. Gontijo
Nila R. C. Gontijo
59
Apêndice 3 - Modelos de buffer para o isolamento funcional, baseados no raio de
influência para cada espécie de primata, antes e após o surto de febre amarela. Δ LogLik=
log de verossimilhança, Δ AICc=correção do viés de AIC para amostras de pequeno
número, Df=número de parâmetros e weight=peso.
Modelos (Isolamento funcional) Δ LogLik Δ AICc Df weight
Alouatta guariba (antes)
barbado.IF_100 0.0 0.0 2 0.1
barbado.IF_200 0.0 0.0 2 0.1
barbado.IF_300 0.0 0.0 2 0.1
barbado.IF_400 0.0 0.0 3 0.2
barbado.IF_500 0.0 0.0 2 0.1
barbado.IF_600 0.0 0.0 4 0.3
barbado.IF_700 0.0 0.0 2 0.1
barbado.IF800 0.0 0.0 5 0.4
barbado.IF_900 0.0 0.0 2 0.1
barbado.IF_1000 0.0 0.0 6 0.5
Alouatta guariba (depois)
barbado.IF_100 0.6 0.0 2 0.15
barbado.IF_200 0.3 0.6 2 0.11
barbado.IF_800 0.2 0.9 2 0.10
barbado.IF_600 0.2 0.9 2 0.10
barbado.IF_700 0.2 0.9 2 0.10
barbado.IF_900 0.2 0.9 2 0.10
barbado.IF_1000 0.1 1.0 2 0.09
barbado.IF_300 0.1 1.0 2 0.08
barbado.IF_500 0.0 1.2 2 0.08
barbado.IF_400 0.0 1.3 2 0.08
Callicebus persontus (antes)
saua.IF_800 6.3 0.0 2 0.19
saua.IF_900 6.2 0.2 2 0.18
saua.IF_700 6.1 0.3 2 0.17
saua.IF_1000 6.0 0.6 2 0.14
saua.IF_400 5.7 1.1 2 0.11
saua.IF_600 5.7 1.1 2 0.11
saua.IF_500 5.5 1.5 2 0.09
saua.IF_300 2.9 6.7 2 0.01
saua.IF_200 2.2 8.1 2 0.00
saua.IF_100 0.0 12.5 2 <0.001
Callicebus persontus (depois)
60
saua.IF_900 4.2 0.0 2 0.25
saua.IF_1000 4.2 0.1 2 0.24
saua.IF_800 3.9 0.6 2 0.18
saua.IF_700 3.4 1.6 2 0.11
saua.IF_600 3.0 2.3 2 0.08
saua.IF_400 3.0 2.5 2 0.07
saua.IF_500 2.6 3.1 2 0.05
saua.IF_200 1.1 6.2 2 0.01
saua.IF_300 0.5 7.5 2 0.01
saua.IF_100 0.0 8.4 2 0.00
Sapajus nigritus (antes)
prego.IF_400 2.7 0.0 2 0.23
prego.IF_1000 2.4 0.6 2 0.17
prego.IF_900 2.3 0.8 2 0.15
prego.IF_800 2.3 0.8 2 0.15
prego.IF_700 1.9 1.4 2 0.11
prego.IF_600 1.4 2.6 2 0.06
prego.IF_500 1.4 2.6 2 0.06
prego.IF_200 0.3 4.8 2 0.02
prego.IF_300 0.2 5.0 2 0.02
prego.IF_100 0.0 5.3 2 0.02
Sapajus nigritus (depois)
prego.IF_800 3.8 0.0 2 0.30
prego.IF_1000 3.6 0.4 2 0.25
prego.IF_900 3.4 0.7 2 0.22
prego.IF_700 2.5 2.6 2 0.08
prego.IF_400 2.0 3.5 2 0.05
prego.IF_600 1.9 3.7 2 0.05
prego.IF_500 1.0 5.6 2 0.02
prego.IF_200 0.8 5.9 2 0.02
prego.IF_300 0.2 7.0 2 0.01
prego.IF_100 0.0 7.5 2 0.01
Brachyteles hypoxanthus (antes)
mono.IF_300 2.5 0.0 2 0.38
mono.IF_200 2.0 1.1 2 0.21
mono.IF_400 1.4 2.4 2 0.12
mono.IF_100 0.8 3.5 2 0.06
mono.IF_800 0.5 4.1 2 0.05
mono.IF_900 0.5 4.1 2 0.05
mono.IF_500 0.2 4.7 2 0.04
mono.IF_1000 0.2 4.7 2 0.04
mono.IF_600 0.1 5.0 2 0.03
mono.IF_700 0.0 5.1 2 0.03
Brachyteles hypoxanthus (depois)
61
mono.IF_300 2.5 0.0 2 0.38
mono.IF_200 2.0 1.1 2 0.21
mono.IF_400 1.4 2.4 2 0.12
mono.IF_100 0.8 3.5 2 0.06
mono.IF_800 0.5 4.1 2 0.05
mono.IF_900 0.5 4.1 2 0.05
mono.IF_500 0.2 4.7 2 0.04
mono.IF_1000 0.2 4.7 2 0.04
mono.IF_600 0.1 5.0 2 0.03
mono.IF_700 0.0 5.1 2 0.03
Callitrhix spp. (antes)
sagui.IF_100 3.5 0.0 2 0.63
sagui.IF_200 1.9 3.2 2 0.13
sagui.IF_400 0.8 5.4 2 0.04
sagui.IF_500 0.8 5.4 2 0.04
sagui.IF_600 0.8 5.5 2 0.04
sagui.IF_300 0.3 6.3 2 0.03
sagui.IF_700 0.3 6.5 2 0.02
sagui.IF_800 0.1 6.8 2 0.02
sagui.IF_900 0.0 6.9 2 0.02
sagui.IF_1000 0.0 7.0 2 0.02
Callitrhix spp. (antes)
sagui.IF_1000 2.1 0.0 2 0.22
sagui.IF_900 2.1 0.2 2 0.20
sagui.IF_800 1.9 0.4 2 0.17
sagui.IF_700 1.3 1.6 2 0.10
sagui.IF_600 1.2 1.9 2 0.08
sagui.IF_400 0.9 2.4 2 0.07
sagui.IF_100 0.8 2.7 2 0.06
sagui.IF_500 0.7 3.0 2 0.05
sagui.IF_300 0.3 3.8 2 0.03
sagui.IF_200 0.0 4.3 2 0.02