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Universidade Federal de Pernambuco – UFPE Centro Acadêmico de Vitória – CAV Programa de Pós-Graduação em Nutrição, Atividade Física e Plasticidade Fenotípica –PPGNAFPF
Hipertrofia cardíaca em atletas de futebol: aspectos clínicos envolvidos no processo da plasticidade do
sistema cardiovascular
André Sansonio de Morais
Vitória de Santo Antão, 2016
Universidade Federal de Pernambuco – UFPE Centro Acadêmico de Vitória – CAV Programa de Pós-Graduação em Nutrição, Atividade Física e Plasticidade Fenotípica –PPGNAFPF
Hipertrofia cardíaca em atletas de futebol: aspectos clínicos envolvidos no processo da plasticidade do
sistema cardiovascular
André Sansonio de Morais
Orientador: Adriano Eduardo Lima-Silva
Co-orientador: Ary Gomes Filho
Vitória de Santo Antão, 2016
Dissertação apresentada -Graduaçã ção em Fatores Ambientais Moduladores da Plasticidade Fenotípica, para a obtenção .
Catalogação na Fonte
Sistema de Bibliotecas da UFPE. Biblioteca Setorial do CAV.
Bibliotecária Ana Ligia Feliciano dos Santos, CRB4: 2005
M827h Morais, André Sansonio de.
Hipertrofia cardíaca em atletas de futebol: aspectos clínicos envolvidos no processo da plasticidade do sistema cardiovascular / André Sansonio de Morais. - 2016. 5 53 folhas: il., Graf., Tab.
Orientador: Adriano Eduardo Lima Silva. Co-orientador: Ary Gomes Filho. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco, CAV, Programa de -Graduação em Nutrição, Atividade Física e Plasticidade Fenotípica, 2016. Inclui referências e apêndice.
1. Cardiomegalia. 2. Hipertrofia Ventricular Esquerda. 3. Atletas. I. Silva, Adriano Eduardo Lima (Orientador). II. Gomes Filho, Ary (Co-orientador). III. Título.
611.1 CDD(23 ed.) BIBCAV/UFPE-051/2016
FOLHA DE APROVAÇÃO
André Sansonio de Morais
Hipertrofia cardíaca em atletas de futebol: aspectos clínicos envolvidos no processo da plasticidade do sistema cardiovascular
Federal de Pernambuco, como parte das exigênc -Graduaç Nutrição, Atividade Física e Plasticidade Fenotípica para a obtençã .
Aprovada em: 01/03/2016
BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Tony Meireles (Externo) – UFPE
______________________________________________
Prof. Dr. João Henrique da Costa Silva (interno) – UFPE/CAV
______________________________________________
Prof. Dr. Marcelus Brito de Almeida (Externo) – UFPE/CAV
______________________________________________
DEDICATÓRIA
Aos meus pais Pedro e Elita, pelo constante incentivo no caminho do conhecimento.
Aos meus filhos Matheus e Lucas, que esta obra também lhes represente um
incentivo, dando continuidade à obra de seus avós.
A minha esposa Ana Paula, por seu apoio em todos os momentos de nossa
caminhada.
AGRADECIMENTOS
Aos meus mestres, pelo acolhimento na Instituição, transmissão de conhecimento e
embasamento para a realização desta obra.
Ao Hospital Dom Helder Câmara/IMIP, que permitiu a execução de parte deste
trabalho em seu laboratório de Ecocardiografia e, em especial, ao Superintendente
Dr. Audes Feitosa pelo irrestrito apoio.
SUMÁRIO
1. 1. Apresentação...................................................................................................
13
1.1 h f q “ ”............. 14
1.2 Indução de respostas adaptativas do sistema cardiovascular...... 16
1.3 A análise ecocardiográfica............................................................
17
1.4 A Miocardiopatia Hipertrófica........................................................
20
2. Objetivos gerais e específicos....................................................................... 23 3. Hipóteses.......................................................................................................... 24
4. Materiais e Métodos........................................................................................ 25
5. Resultados....................................................................................................... 28
6. Considerações finais...................................................................................... 47
7. Referências ..................................................................................................... 48
Apêndice............................................................................................................... Termo de consentimento livre e esclarecido.....................................
52
52
LISTA DE QUADROS
Quadro 1. Eq ……..........................................................
18
Quadro 2.. Parâmetros de normalidade para massa e índice de massa do ventrículo esquerdo…....…………………………………………......................
18
Quadro 3. Padrões de geometria do ventrículo esquerdo............................ 19
LISTA DE TABELAS DO ARTIGO ORIGINAL
Table 1. Characteristics of the groups...........................................................
33
Table 2. Comparison of the left ventricle end-diastolic diameter and j f w h …………………………….....................
35
Table 3. Comparison of the left ventricular mass and left ventricular mass índex between the groups.............................................................................
34 36
Table 4. Comparation of the left ventricle setpal wall, posterior wall and relative wall thickness between the groups...................................................
35 38
Table 5. Comparation of the right chambers between the groups ............... 384040
LISTA DE FIGURAS DO ARTIGO ORIGINAL
Figure 1. Comparation of left atrium diameter between the groups...................
34
Figure 2. Comparation of left ventricle end-diastolic diameter between the groups.................................................................................................................
41 36
Figure 3. Comparation of left ventricular mass index between the groups........ 437
Figure 4. Comparation of left ventricle septal wall thickness between the groups..................................................................................................................
42 39
Figure 5. Comparation of left ventricle posterior wall thickness between the groups.................................................................................................................
42 39
43
LISTA DE SÍMBOLOS E ABREVIATURAS
AE – Átrio esquerdo
Ao – Raiz da aorta
ASC – Área de superfície corporal
BSA – Body surface area
DDVE – Diâmetro diastólico do ventrículo esquerdo
DNA – Ácido desoxirribonucleico
DP – Desvio padrão da média
ER – Espessura relativa das paredes do ventrículo esquerdo
FA - Grupo feminino atleta
FC – Frequência cardíaca
FE – Fração de ejeção do ventrículo esquerdo
FM – Grupo feminino não atleta
Kcal - Quilocalorias
Km - Quilômetros
HVE – Hipertrofia ventricular esquerda
IMIP – Instituto Materno Infantil de Pernambuco
IMVE – Índice de massa do ventrículo esquerdo
MA - Grupo masculino atleta
MN - Grupo masculino não atleta
MVE – Massa do ventrículo esquerdo
PPVE – Espessura da parede posterior do ventrículo esquerdo
SIV – Espessura da parede septal do ventrículo esquerdo
UFPE – Universidade Federal de Pernambuco
VE – Ventrículo esquerdo
RESUMO
As atividades desenvolvidas no treinamento para o futebol profissional são propícias para
sobrecarregar o sistema cardiovascular. As modificações fisiológicas no padrão fenotípico
cardíaco, experimentadas em atletas, são reconhecidas popularmente como “coração do
atleta”. Na população feminina, este padrão é pouco conhecido pela escassez de trabalhos
com grupos de indivíduos desta modalidade e gênero, e as comparações destes padrões
adaptativos morfológicos e funcionais cardíacos entre os gêneros são desconhecidas no
futebol. Métodos: essa dissertação foi dividida em seis capítulos. No primeiro capítulo,
Apresentação, contextualizamos o nível crescente de exigência nos treinamentos para a
prática de futebol profissional em ambos os gêneros caracterizando essa prática esportiva
como de potencial para sobrecarregar o sistema cardiovascular. Realizamos uma revisão
abrangente da literatura dividindo-a em: A hipertrofia ventricular esquerda e o “coração do
atleta”; Indução de respostas adaptativas do sistema cardiovascular; A análise
ecocardiográfica e A miocardiopatia hipertrófica. O segundo capítulo, descreve, dentre os
Objetivos gerais, a comparação das respostas adaptativas cardíacas de jogadores de futebol
profissional entre os gêneros masculino e feminino. São apresentados também os objetivos
específicos do trabalho. O terceiro capítulo engloba as Hipóteses que norteiam a pesquisa. O
quarto capítulo, intitulado Materiais e Métodos, descreve o desenho da pesquisa realizada, em corte transversal, no laboratório de ecocardiografia do Hospital Dom Helder Camara/IMIP-PE, com atletas profissionais de futebol e não-atletas voluntários de ambos os gêneros. Avaliamos medidas antropométricas e variáveis ecocardiográficas da morfologia e função cardíaca. Este capítulo descreve também como a análise estatística foi realizada. O quinto capítulo Resultados, é apresentado em forma de Artigo
original, intitulado “Comparing the magnitude of cardiac hypertrophy between genders
in professional soccer players” onde demonstramos que os atletas de ambos os gêneros
apresentaram aumento significativo do átrio esquerdo (MA: 1,88±0,12 x MN:1,68±0,43 e FA:
1,88±0,20 x FN:1,79±0,18 cm/m2), do índice de massa ventricular esquerda (MA:
121,65±20,23 x MN:99,84±13,80 e FA: 91,77±22,05 x FN:72,28±10,46 g/m2), diâmetro
diastólico final do ventrículo esquerdo (MA: 2,81±0,26 x MN:2,55±0,66 e FA: 2,86±0,25 x
FN:2,74±0,22 cm/m2), da espessura do septo interventricular (MA: 0,45±0,04 x
MN:0,40±0,11 e FA: 0,47±0,06 x FN:0,41±0,04 cm/m2) e da parede posterior do ventrículo
esquerdo (MA: 0,43±0,04 x MN:0,39±0,10 e FA: 0,44±0,06 x FN:0,39±0,04 cm/m2) em
relação aos controles (p<o,o5). No sexto capítulo, Considerações finais, concluímos que os
atletas de futebol experimentam um fenômeno adaptativo caracterizado por um padrão de
remodelamento das câmaras cardíacas esquerdas semelhante em ambos os gêneros,
representado por aumento tanto do diâmetro do átrio quanto do ventrículo esquerdo, o qual
apresenta um padrão próprio e balanceado de hipertrofia, com componentes concêntrico e
excêntrico, e esta adaptação se faz com a mesma magnitude entre os gêneros. O
conhecimento desse padrão de alteração pode ser útil no diagnóstico diferencial entre
patologias cardíacas.
Palavras-chave: Hipertrofia ventricular; Coração de atleta; Ecocardiograma
ABSTRACT
The activities developed in training for professional soccer are conducive to overload the
cardiovascular system. The physiological changes in cardiac phenotypic standard,
experienced in athletes, are recognized popularly as "athlete's heart". In the female
population, this pattern is less known due to few studies with this type and gender of
individuals, and comparisons of these morphological and functional cardiac adaptive patterns
between genders are unknown. Methods: this dissertation was divided into six chapters. In
the first chapter, Presentation, we contextualize the growing level of demand in training for
the practice of professional soccer in both genders characterizing this sports practice as
potential to overload the cardiovascular system. In the second chapter we conducted a
comprehensive review of the literature dividing it into: Left ventricular hypertrophy and
"athlete's heart"; Induction of adaptive responses cardovascular system; Echocardiographic
analysis and the Hypertrophic cardiomyopathy. The second chapter describes, among the
General objectives, the comparison of cardiac adaptive responses of professional soccer
players among males and females. Also presents the Specific objectives of the work. The
third chapter includes the Hypothesis that guide the search, The fourth chapter, entitled
Materials and Methods, describes the design of the survey, conducted in cross-section in the
echocardiography laboratory of the Dom Helder Camara Hospital/IMIP-PE, with professional
athletes soccer and volunteers non-athletes of both genders. We evaluated anthropometric
measurements and echocardiographic variable morphology and cardiac function. This chapter
also describes the statistical analysis performed. The fith chapter, Results, presented in the
form of original article, entitled "Comparing the magnitude of cardiac hypertrophy
between genders in professional soccer players" where demonstrated that athletes of both
genders showed significant enlargement of the left atrium (MA: 1.88 ± 0.12 vs MN: 1.68 ±
0.43 and FA: 1.88 ± 0.20 vs. FN: 1.79 ± 0.18 cm/m2), the left ventricular mass index (MA:
121.65 ± 20.23 vs. MN: 99.84 ± 13.80 and FA: 91.77 ± 22.05 vs. FN: 72.28 ± 10.46 cm/m2),
end-diastolic diameter of the left ventricle (MA: 2.81 ± 0.26 vs MN: 2.55 ± 0.66 and FA: 2.86
± 0.25 vs FN: 2.74 ± 0 22 cm/m2), the septal thickness (MA: 0.45 ± 0.04 vs MN: 0.40 ± 0.11
and FA: 0.47 ± 0.06 vs FN: 0.41 ± 0.04 cm/m2) and posterior wall thickness of the left
ventricle (MA: 0.43 ± 0.04 vs. MN: 0.39 ± 0.10 and FA: 0.44 ± 0.06 vs FN: 0.39 ± 0.04
cm/m2). compared to controls (p <o,o5). In the sixth chapter, Final considerations, we
conclude that the soccer players experience an adaptive phenomenon characterized by a
remodeling pattern of the left cardiac chambers similar in both genders, represented by
increase in both the atrium diameters as the left ventricle, which shows an own pattern and
balanced hypertrophy with concentric and eccentric components, and this adaptation is made
with the same magnitude between genders. Knowing this pattern of change can be useful in
the differential diagnosis of cardiac pathologies.
Keywords: Ventricular hypertrophy; Athlete's heart; Echocardiogram
13
APRESENTAÇÃO
O futebol é a modalidade esportiva mais popular no mundo, praticado tanto por
homens quanto por mulheres (STØLEN T et al., 2005), pode ser praticado de maneira
recreativa ou em nível profissional em ambos os gêneros. A intensidade do jogo de futebol de
alto nível, exigida no profissionalismo, faz com que os atletas sejam submetidos a sessões de
treinamento cada vez mais intensas, tanto nas equipes masculinas quanto as femininas.
Durante um jogo, os futebolistas podem apresentar frequências cardíacas entre 80 e 90% na
frequência cardíaca (FC) máxima (STØLEN T et al., 2005). Os homens chegam a atingir um
dispêndio energético entre 1500 a 1600 quilocalorias (kcal), enquanto as mulheres entre 1200
a 1300 kcal (EKLBON, 1986). Os homens chegam a percorrer em uma partida de futebol
aproximadamente 12 quilômetros (Km) e as mulheres 10,3 Km. Além disso, durante uma
partida de futebol as jogadoras podem atingir frequência cardíaca média (FCM) equivalente a
87% da frequência cardíaca máxima, e pico de FC equivalente a 97% da FC máxima
(KRUSTRUP, P et al., 2005). A demanda crescente de treinamento e a necessidade de se
atingir o melhor desempenho põe o atleta profissional em situação de sobrecarga evidente, e
as atividades desenvolvidas no futebol podem, por tanto, ser consideradas de alta intensidade.
Percebe-se que o nível de exigência para o melhor desempenho da prática futebolística
é bastante semelhante entre os gêneros. É possível que os padrões de resposta adaptativa
cardíaca sejam também semelhantes entre os gêneros. Por ser uma modalidade esportiva que
combina tanto exercícios de força quanto de resistência, ou componentes anaeróbios e
aeróbios, é possível que haja um padrão próprio de adaptação cardíaca nos jogadores de alto
rendimento. E, mais além, o reconhecimento desse padrão de adaptação pode ser útil na
distinção entre outros estados patológicos.
14
A hipertrofia ventricular esquerda e o “coração do atleta”
As cargas de treinamento impostas aos atletas são importante estímulo para
modificações fenotípicas em diversos sistemas orgânicos, dos quais o mais visível é o sistema
osteomuscular. De forma semelhante, o sistema cardiovascular também experimenta
adaptações às quais são necessárias para manter o débito cardíaco, preservando o fluxo
sanguíneo e, consequentemente, a demanda metabólica exigida. Algumas modificações do
padrão morfológico e funcional cardíaco já são conhecidas e estudadas há mais de cem anos e
denominadas popularmente como “coração do atleta” (MARON BJ; PELLICCIA A, 2006).
A primeira descrição destas alterações é creditada a Henschen, em 1899, o qual após
exame físico e cuidadosa percussão sobre o tórax de atletas foi capaz de perceber alargamento
da área cardíaca (HENSCHEN S, 1899). As modificações fenotípicas que caracterizam o
coração do atleta devem, a princípio, ser consideradas como adaptações fisiológicas e normais
ao exercício físico, sendo transitórias e sem repercussões negativas para a saúde (RIBEIRO JP
et al., 2006; OLIVEIRA RB et al., 2009). No entanto existe uma lacuna na literatura sobre em
qual momento tais adaptações passariam a ser prejudiciais à função cardíaca.
Enquanto alguns autores descrevem que, ao contrário das hipertrofias patológicas, as
alterações adaptativas da hipertrofia do atleta não evoluem para miocardiopatia dilatada ou
insuficiência cardíaca (PLUIM BM et al., 2000; FAGARD RH, 1997), outros consideram que
a sobrecarga de treinamento imposta de forma contínua e excessiva ao coração possa ser
capaz de deteriorar sua função gerando insuficiência cardíaca (ROST R, 1997). Dados
recentes correlacionaram hipertrofia ventricular esquerda (HVE) em atletas de futebol com
regurgitações na valva mitral. Esses atletas tinham um maior diâmetro diastólico final do
ventrículo esquerdo (DDVE), menor espessura relativa da parede do ventrículo esquerdo (ER),
com maior prevalência de regurgitação mitral em relação aos indivíduos controles, 45.8% x
15
8.5% respectivamente (HAMBURGER RF et al., 2013). Tais achados sugerem que a HVE
experimentada pelos atletas profissionais possa determinar graus distintos de disfunções
valvares, indicando que em algum momento da história natural do atleta as respostas dos
mecanismos adaptativos passem a ser patológica.
Por outro lado, um estudo realizado na Itália com atletas olímpicos demonstrou não
haver deterioração da função ventricular esquerda ou ocorrência de eventos cardiovasculares
durante um período extenso (8,6±3,0 anos) de treinamento intensivo (PELLICCIA A et al.,
2010).
Na esfera clínica, em grupo de indivíduos não atletas, evidências demonstram que a
HVE representa um importante fator de risco cardiovascular, independentemente da
hipertensão arterial sistêmica, uma de suas principais causas (KANNEL WB et al., 1969;
LEVY D et al., 1990).
Não sendo específica da classe atleta profissional, a hipertrofia ventricular já se
encontra presente precocemente e em níveis menores de exigência quanto ao rendimento e o
período de treinamento. Alterações já foram encontradas em crianças e adolescentes após dois
anos de prática esportiva na frequência de até três horas por semana, as quais praticavam
basquete, natação, futebol americano, esportes de luta ou tênis (BINNETOGLU FK et al.,
2014).
Dadas evidências controversas no que se refere à possibilidade das alterações
fisiológicas do coração do atleta vir a desenvolver cardiopatias, e a precocidade com que tais
alterações se iniciam, cabe acompanhamento periódico desses atletas no sentido de
diagnosticar eventuais patologias cardíacas induzidas pelo treinamento e intervir quando
necessário.
16
Indução de respostas adaptativas do sistema cardiovascular
Adaptações cardiovasculares ao exercício têm sido sistematicamente definidas e
diferem no que diz respeito ao tipo de condicionamento: treinamento de resistência (por vezes
também descrito como aeróbio); e treinamento de força (também referido como anaeróbio)
(MARON BJ et al., 2005). Alguns esportes combinam os dois modelos de treinamento. A
maioria das modalidades de atletismo, em certa medida combinam resistência e força como
modos de condicionamento físico, e alterações fisiológicas relacionadas ao treinamento
representam um conjunto complexo de mecanismos centrais e periféricos que operam a
estrutura, metabolismo e níveis de regulamentação (MARON BJ, PELLICCIA A, 2006).
Na esfera clínica, classicamente há duas formas de estímulos capazes de promover
estresse crônico na musculatura miocárdica: as sobrecargas de pressão (como na hipertensão
arterial sistêmica e estenose valvar aórtica) e as sobrecargas de volume (como nas
insuficiências valvares). O padrão de hipertrofia está diretamente relacionado ao tipo de
estímulo, sendo o padrão concêntrico resultante da sobrecarga de pressão e o padrão
excêntrico por sobrecarga volumétrica (PLUIM BM et al., 2000). No padrão concêntrico há
um aumento na massa ventricular com predomínio de espessamento muscular em relação ao
diâmetro intracavitário, e no padrão excêntrico o aumento de massa ocorre com predomínio
do aumento das dimensões intracavitárias, com menor expressão do espessamento miocárdico.
Na hipertrofia fisiológica do atleta, o estímulo passa a ser semelhante ao apresentado nas
patologias clássicas. O que deve definir qual o padrão de geometria ventricular apresentado
durante o remodelamento são as características inerentes a cada atividade esportiva, ou seja,
se predomínio de atividades físicas que conduzam a uma sobrecarga de volume ou de pressão.
Os exercícios isométricos ou estáticos envolvem tensão muscular contra resistência
com pouco movimento, refletindo num aumento de pressão intracavitária cardíaca e a
17
consequente hipertrofia de padrão concêntrico. Os exercícios isotônicos, respondem por
vasodilatação profunda do sistema muscular esquelético, que promove aumento do retorno
venoso ao coração com consequente sobrecarga de volume resultando no padrão excêntrico
de hipertrofia (PLUIM BM et al., 2000; ZAK R, 1984).
Estudos em ratos têm demonstrado que a hipertrofia patológica e fisiológica também
possuem base estrutural e molecular diferente (KAPLAN ML et al., 1994; IEMITSU M et al.,
2001; MCMULLEN JR et al., 2003). Num modelo cirúrgico proposto com bandagem da
aorta e um modelo de treinamento com natação, resultaram em um aumento similar na massa
cardíaca, no entanto com características histológicas e moleculares distintas. Em resposta ao
insulto patológico fibroblastos e matriz proteica extracelular se acumulam de modo
desproporcional e excessivo. Isso leva a uma rigidez mecânica que pode contribuir para a
disfunção diastólica, a qual pode progredir para uma disfunção sistólica (BROWER GL et al.,
2006). No modelo proposto na qual a intervenção foi exercício físico não foi encontrado tais
alterações. O modelo de hipertrofia cardíaca patológica frequentemente também está
associado com uma maior liberação de peptídeo natriurético atrial e peptídeo natriurético
cerebral, e ativação de genes que regulam proteínas contráteis (MCMULLEN JR et al., 2007).
Identificação de genes importantes para a hipertrofia no coração do atleta poderia oferecer
novas estratégias para tratar a insuficiência cardíaca (JULIE R et al., 2007).
A análise ecocardiográfica
Durante avaliação ecocardiográfica e análise quantitativa do ventrículo esquerdo (VE),
o ecocardiografista define o chamado padrão de geometria do ventrículo. Atualmente, existem
quatro tipos: normal, remodelamento concêntrico, hipertrofia concêntrica e hipertrofia
excêntrica.
18
Para determinar qual o padrão de geometria do VE, o primeiro passo é determinar se
há hipertrofia. A Fórmula Anatômica ou de Devereux (Quadro 1) é a mais recomendada para
o cálculo da massa miocárdica (FERREIRA FILHO, 2012). Mas, a avaliação simples da
massa ventricular não é uma variável adequada para comparações, já que os indivíduos com
maior área de superfície corporal têm uma tendência para maiores valores também de massa
ventricular. O índice de massa ventricular esquerda (IMVE) corrige essa desproporção
dividindo o valor da massa ventricular pela área de superfície corporal do indivíduo. Portanto,
é considerado portador de hipertrofia ventricular esquerda os indivíduos com IMVE maior
que 115g/m2 no sexo masculino e maior que 95g/m
2 no sexo feminino (Quadro 2) (LANG
RM et al., 2005).
Quadro 1: Equação de Deveroux.
VE: ventrículo esquerdo. ES: espessura da parede septal do VE. EPP: espessura da parede
posterior do VE. DDVE: diâmetro diastólico final do VE. Adaptação LANG RM et al., 2005.
Quadro 2: Parâmetros de normalidade para massa e índice de massa do ventrículo esquerdo.
Convenção da ASE valores normais
Sexo MVE IMVE
Masculino ≤ 224g ≤115g/m2
Feminino ≤162g ≤95g/m2
ASE: Sociedade Americana de Ecocardiografia; MVE- massa ventricular esquerda; IMVE-
índice de massa ventricular esquerda. Adaptado de LANG RM et al., 2005
19
Estando o IMVE aumentado, para determinar o padrão de hipertrofia, se concêntrico
ou excêntrico, avalia-se a espessura relativa da parede do VE (ER): se menor que 0,42 o
padrão é excêntrico, se o valor for maior que este apresentado a HVE é dita de padrão
concêntrico. Não havendo hipertrofia, da mesma forma avalia-se a ER, se <0,42 o padrão será
normal, se maior que este o padrão de geometria do VE será remodelamento concêntrico
(Quadro 3).
Quadro 3: Padrões de geometria do ventrículo esquerdo
Padrões de geometria ventricular esquerda
Padrões IMVE ER Normal <normal <0,42
Remodelamento concêntrico
<normal >0,42
Hipertrofia excêntrica
>normal <0,42
Hipertrofia concêntrica
>normal >0,42
IMVE: índice de massa do ventrículo esquerdo. ER: espessura relativa das paredes do
ventrículo esquerdo. Adaptado de FERREIRA FILHO, 2012.
Os padrões de HVE observados ao exame ecocardiográfico, seja concêntrico ou
excêntrico, parecem estar diretamente associados ao tipo de condicionamento desenvolvido.
O reconhecimento do padrão fenotípico e sua apresentação ao exame ecocardiográfico podem
ser úteis na avaliação global do grau de hipertrofia e distinção entre outros estados
patológicos. Quando a hipertrofia muscular cardíaca atinge espessura do septo
interventricular e/ou parede posterior do ventrículo esquerdo entre 1,3 e 1,5 cm, isso
representa uma “zona cinzenta” entre o que seria uma adaptação fisiológica e o padrão
apresentado na miocardiopatia hipertrófica leve (EFSTATHIOS DP et al., 2012). Uma vez
20
que a miocardiopatia hipertrófica é a principal causa de morte súbita na população atleta
abaixo dos 30 anos de idade (MARON BJ et al., 1980; CANTWELL JD, 1984; MARON BJ
et al., 1986; EPSTEIN et al., 1986; VAN CAMP SP, 1988; SADANIANTZ A et al., 1990),
características ou quaisquer variáveis presentes na história clínica, exame físico ou em
métodos diagnósticos que sejam capazes de diferenciar esta entidade da hipertrofia fisiológica
são de extremo valor científico e social. Para tanto, vários parâmetros laboratoriais e
ecocardiográficos têm sido estudados para tentar discriminar estas entidades quando na “zona
cinzenta”. Reconhecer, por tanto, o padrão característico de adaptação e apresentação
cardíaca fenotípica induzida pelo treinamento em cada modalidade pode ter sua utilidade na
distinção entre a hipertrofia do atleta e àquelas de etiologia patológica.
A Miocardiopatia Hipertrófica
Alguns atletas desenvolvem um padrão de hipertrofia ventricular que deve ser
prontamente diferenciado de outras causas patológicas de hipertrofia, dentre as quais a
miocardiopatia hipertrófica (CASELLI S et al., 2014). Esta se destaca por seu potencial de
risco, onde na maioria das vezes o primeiro evento/sintoma já cursa como morte súbita, e sua
característica à apresentação ecocardiográfica, a qual pode ser em última análise confundida
com o “coração do atleta”.
É uma patologia hereditária e autossômica dominante em mais da metade dos casos.
Nas formas familiares é possível determinar a mutação em até 82% dos indivíduos. Nos casos
restantes, não se tem a etiologia definida, podendo ainda ser ocasionada por outras mutações
genéticas ainda não reconhecidas (PASCALE R et al,. 2003; GREAVES et al., 1987). Já
foram identificados cerca de 10 genes que codificam o sarcômero cardíaco (MARIAN AJ,
ROBERTS R., 2001; SEIDMAN JG, SEIDMAN C, 2001); também alterações no DNA
mitocondrial (MARIAN AJ, ROBERTS R., 2001) e identificadas mais de 270 mutações,
21
sendo mais da metade destas ocorrendo nos genes da cadeia pesada da beta-miosina cardíaca,
da proteína C de ligação à miosina e da troponina T (MARIAN AJ, ROBERTS R, 2001;
SEIDMAN JG, SEIDMAN C, 2001; PASCALE R et al., 2003).
De caráter silencioso, a miocardiopatia hipertrófica pode se associar com arritmias
cardíacas graves, as quais costumam se manifestar como morte súbita logo no primeiro
episódio, frequentemente após esforço físico. Uma vez diagnosticado um indivíduo, o
rastreamento de toda a família deve ser iniciado, justificado pelo potencial de letalidade da
patologia.
A prevalência populacional geral é de cerca de 0,2% a 0,5% entre cardiopatas (HADA
Y et al., 1987; MARON BJ et al., 1995). Na população geral, estima-se que a mortalidade
esteja entre 0,5 a 1% (MCKENNA W et al., 1982; SPIRITO P et al., 1989; MARON BJ et al.,
1999). Exibe uma predominância no sexo masculino em relação ao sexo feminino. O risco de
morte súbita é diretamente proporcional ao grau de hipertrofia ventricular esquerda
(BRONZATTO HA et al., 2001).
A característica clássica desta entidade é a hipertrofia ventricular esquerda, sem
dilatação ventricular, na ausência de qualquer outra doença cardíaca ou sistêmica que possa
levar à hipertrofia miocárdica (MARON BJ, 1997). Pode ocorrer dilatação ventricular, em
cerca de 10% dos casos, quando diagnosticado em fase avançada da doença (SPIRITO P et al.,
1987). Portanto, observamos que o padrão de geometria clássico fenotípico cardíaco é uma
hipertrofia ventricular concêntrica, o mesmo padrão observado na hipertrofia fisiológica de
atletas das modalidades desportivas do tipo predominantemente resistido (ou anaeróbio). De
modo que, certamente, em algum momento será inevitável ocorrência de dúvidas quanto ao
diagnóstico etiológico em determinados indivíduos, ou seja, indivíduos com apresentações
fenotípicas que, exclusivamente ao Ecocardiograma, seriam comuns tanto ao padrão
22
concêntrico da miocardiopatia hipertrófica quanto ao padrão da hipertrofia fisiológica do
atleta.
Um exemplo clássico dessa “janela” é estabelecido quando, durante a investigação
cardiovascular, nos deparamos com um atleta no qual o coração encontra-se hipertrofiado e
apresentando espessura miocárdica entre 1,3 e 1,5cm ao exame Ecocardiográfico. Neste
momento uma grande dúvida é lançada: será que tal padrão fenotípico é consequente às
adaptações fisiológicas impostas pelo exercício ou, numa análise mais cuidadosa, será que na
verdade trata-se de um portador de miocardiopatia hipertrófica? Se por um lado, numa óptica
mais conservadora, fosse investido em rastreamento genético, os custos de tal intervenção se
elevariam bastante, por outro lado, a falha em diagnosticar um caso de miocardiopatia
hipertrófica colocaria o atleta em situação de grave risco de morte súbita durante a prática
esportiva.
O reconhecimento de padrões geométricos, ou apresentações fenotípicas cardíacas ao
Ecocardiograma, reconhecidos por categorias de Esportes torna-se uma ferramenta de
extremo valor no diagnóstico da hipertrofia do atleta. Sendo o futebol uma atividade esportiva
com componente misto, de resistência e força (ou aeróbio e anaeróbio), é possível que o
padrão geométrico do ventrículo esquerdo, nos portadores de hipertrofia cardíaca fisiológica,
possa ser prontamente diferenciado da miocardiopatia hipertrófica, a qual responde por um
padrão clássico de hipertrofia concêntrica com grandes aumentos em espessura das paredes do
miocárdio.
23
OBJETIVOS
Objetivo geral:
Comparar as modificações apresentadas sobre o fenótipo cardíaco de atletas de futebol
profissional entre os dois gêneros por meio da ecocardiografia.
Objetivos específicos:
Avaliar qual o padrão de hipertrofia ventricular esquerda apresentada nos atletas,
utilizando grupo controle não atleta como referência, e verificar se estas características são
semelhantes entre os gêneros.
Especificar se o grau de hipertrofia encontrado na população atleta feminina é da
mesma proporção àquelas apresentadas no masculino.
Verificar se o conhecimento do padrão de adaptação fisiológico cardíaco apresentado
nos atletas de futebol tem utilidade clínica na avaliação pré-participação esportiva.
24
HIPÓTESES
O padrão de resposta adaptativa cardíaca apresentada nos atletas profissionais de
futebol é uma hipertrofia ventricular esquerda do tipo excêntrico e semelhante entre os
gêneros.
As proporções dos fenômenos adaptativos cardíacos apresentados nos atletas são mais
pronunciadas no gênero masculino.
O conhecimento do padrão de hipertrofia ventricular pode ser útil na diferenciação
com outros achados patológicos.
.
25
MATERIAIS E MÉTODOS
Amostra
O presente estudo foi realizado em corte transversal. Participaram do estudo 83
voluntários, 42 atletas, sendo estes 20 do sexo masculino (MA) e 22 do sexo feminino (FA), e
41 não atletas, destes 19 do sexo masculino (MN) e 22 do sexo feminino (FN). Os atletas de
futebol tinham como requisitos carga horária de treinamento de aproximadamente 20 horas
semanais, serem assintomáticos e estarem na pré-temporada dos torneios profissionais.
Doenças pré-existentes como hipertensão arterial e outras cardiopatias foram excludentes do
estudo. O grupo não-atleta foi constituído por indivíduos que praticavam não mais que
2h/semana de exercício físico e que nunca desempenharam atividade esportiva competitiva
profissional.
Os indivíduos foram conduzidos ao Hospital Dom Helder Câmara/IMIP, ao
laboratório de Ecocardiografia, onde foram submetidos, além do exame ecocardiográfico, à
aferição da estatura e peso corporal. Todos os participantes receberam e assinaram o termo de
consentimento livre e esclarecido. O projeto foi aprovado pelo Comitê de ética da
Universidade Federal de Pernambuco segundo parecer nº 67226 CAAE
03293612.3.0000.5208.
Exame Ecocardiográfico
O exame Ecocardiográfico ou Ecodopplercardiograma Bidimensional com Doppler a
cores foi realizado com o equipamento - General Eletric, série Vívid I. Para análise e
caracterização funcional e padrão de geometria ventricular, todos os exames foram realizados
26
pelo mesmo investigador especialista em cardiologia e ecocardiografia. Todas as variáveis
foram obtidas a partir dos cortes paraesternal (eixo longitudinal e transversal) e apical quatro
e cinco câmaras. Foram avaliadas as seguintes variáveis ecocardiográficas: diâmetro do átrio
esquerdo (AE), espessura da parede posterior do ventrículo esquerdo (PPVE), espessura do
septo interventricular (SIV), diâmetro da raiz de aorta (Ao), diâmetros diastólico e sistólico do
ventrículo esquerdo (DDVE e DSVE). Os volumes sistólicos e diastólicos finais (VSF, VDF),
volume de ejeção (VE) e fração de ejeção (FE) foram obtidos pelo método de Teichholz. A
massa ventricular esquerda foi analisada seguindo as especificações da American Society of
Echocardiography (LANG B, et al. 2005) e aplicando-se a fórmula de Devereux. Os
parâmetros de normalidade seguiram às recomendações da Sociedade Americana de
Ecocardiografia (ASE).
Análise estatística
Os resultados das variáveis verificadas ao exame ecocardiográfico foram expressos
como média ± DP. Os valores encontrados foram submetidos ao teste de normalidade de
Shapiro-Wilk. Um valor de p<0,05 foi considerado como significativo. Para comparar os
grupos de atletas com os respectivos grupos controles, tendo gêneros e treinamento como
fatores, foi utilizado o Anova two way. Para análise dos dados foi utilizado o softwar SPSS,
versão 20.0 (SPSS Inc. CHICAGO, ILLINOIS). As proporções de HVE apresentadas entre os
grupos foram calculadas a partir de cálculo simples de percentagem.
A fim de corrigir as diferenças alométricas entres os indivíduos, os valores dos
diâmetros e volumes intracavitários cardíacos foram relativizados, embora variáveis como
peso ou altura isoladamente pudessem ser utilizados para essa correção alométrica, a área de
superfície corporal (ASC) é a mais estabelecida para aplicação em grupos populacionais. Em
nosso estudo, realizamos a correção alométrica utilizando a ASC calculada a partir da fórmula
27
de DuBois, por ser a de mais ampla utilização nos estudos com ecocardiografia. Obtivemos,
assim, os resultados finais tanto em valor absoluto quanto em valores corrigidos para a área de
superfície corporal. Essa correção se faz essencial uma vez que se pretende comparar
estruturas de indivíduos de gêneros distintos, com evidente predomínio de estatura e peso do
grupo masculino sobre o feminino.
28
RESULTADOS
Original investigation
Comparing the magnitude of cardiac hypertrophy between genders in professional
soccer players
André Sansonio de Morais1, Adriano Eduardo Lima-Silva
1, Ary Gomes Filho
2
1Sports Science Research Group, Department of Physical Education and Sports Science CAV,
Federal University of Pernambuco, Brazil.
2 Center for Physical Education and Sports - Federal University of Pernambuco.
Running title: cardiac hyperthrophy, athlete’s heart, left ventricular hyperthrophy
Address for correspondence:
Adriano E. Lima-Silva
Sports Science Research Group, Department of Physical Education and Sports Science,
Academic Center of Vitoria, Federal University of Pernambuco.
Alto do Reservatorio street, Bela Vista, Vitoria de Santo Antão, Pernambuco, Brazil.
ZIP CODE: 55608680.
Phone/fax number: +55 8135233351. E-mail address: [email protected]
29
ABSTRACT
The morphological adaptation of the heart with training is popularly recognized as "athlete's
heart". This phenomenon is less known in woman athletes, and comparison between genders
for morphological and functional cardiac adaptation in soccer players are unknown. Purpose:
To compare the structure and cardiac function between male and female professional soccer
players using counter partners untrained as control. Methods: the study enrolled 83
participants, being 20 male athletes (MA) and 22 female athletes (FA), and their respective
controls (19 and 22 male and female non-athletes individuals, MN and FN, respectively). The
participants underwent anthropometric measurements and echocardiography. Results:
Compared to their respective controls, athletes of both genders showed significant
enlargement (p<0.05) of the left atrium (MA: 1.88 ± 0.12 vs MN: 1.68 ± 0.43 and FA: 1.88 ±
0.20 vs. FN: 1.79 ± 0.18 cm/m2), left ventricular mass index (MA: 121.65 ± 20.23 vs. MN:
99.84 ± 13.80 and FA: 91.77 ± 22.05 vs. FN: 72.28 ± 10.46 cm/m2), end-diastolic diameter of
the left ventricle (MA: 2.81 ± 0.26 vs MN: 2.55 ± 0.66 and FA: 2.86 ± 0.25 vs FN: 2.74 ± 0
22 cm/m2), septal thickness (MA: 0.45 ± 0.04 vs MN: 0.40 ± 0.11 and FA: 0.47 ± 0.06 vs FN:
0.41 ± 0.04 cm/m2) and posterior wall thickness of the left ventricle (MA: 0.43 ± 0.04 vs.
MN: 0.39 ± 0.10 and FA: 0.44 ± 0.06 vs FN: 0.39 ± 0.04 cm/m2). Conclusion: Female
professional soccer athletes experience an adaptive phenomenon similar to male athletes,
which is characterized by a similar cardiac enlargement in both left atrium and ventricle. A
balanced hypertrophy with concentric and eccentric components were identified for both male
and female soccer players.
KEY WORDS: left ventricular hypertrophy, athletic’s heart, echocardiography.
30
INTRODUCTION
Soccer is one of the most popular sport around the world. Initially practiced by men,
only a few decades the women's football class entered in the professional circuit. It has been
estimated that women's soccer has over 26 million members worldwide (18). The increased
requirement to reach the best physical condition conduces to an overload on the
cardiovascular system. During one match, elite-level soccer players travel about 10 km at an
average intensity close to the anaerobic threshold, what represents 80-90% of maximal heart
rate (13, 23). The energy expenditure during a match has been described to be a little bit lower
in women than in men (1200-1300 vs. 1500-1600 kcal, respectively) (5), with women cover a
slightly lower distance throughout the game (10.3 vs. 12 km, respectively) (13), but both can
reach running speeds above 25 km.h-1
several times during the match (27). This data suggest
that although slightly lower energy demanding and distance covered in women, the relative
match intensity and the current level of training has become similar between genders over the
years.
It is important to point out that soccer training sessions are characterized by high-
intensity, intermittent bouts, interspersed with spins, jumps and kicks, with sudden stops and
rapid accelerations (5). Therefore, football training represents a mix component of resistance,
strength, aerobic and anaerobic training, which can carry to a particular heart adaptive
response. These morphological and functional cardiac adaptations have been studied over a
hundred year and are popularly called "athlete's heart" (17). The phenotypic changes that
characterize the athlete's heart syndrome should be regarded as normal physiological
adaptations to exercise training, being transient and without negative repercussions for health
(19, 21).
While largely studied in male athletes, there are only few studies with female
athletes considering training-induced morphologic and functional cardiac adaptions (10), and
31
preliminary data suggest that the physiological remodeling experienced by female athletes are
quantitatively inferior to those found in male athletes (4, 7, 9, 20, 24, 28). It is also important
to note that physiological remodeling of heart may be easily confused with diseases,
especially with the hypertrophic cardiomyopathy (HC), which is a major cause of sudden
death in an athlete population under 30 years of age (3, 6, 15, 16, 22, 26). Recognition of
phenotypic standard in female soccer players may be useful to quantify the overall
hypertrophy degree and to distinguish it from HC. When the cardiac muscle hypertrophy
reaches wall thickness of the left ventricle between 1.3 and 1.6 cm, this could be considered a
"gray area" between what would be a physiological adaptation or a light HC (11). Thus,
identifying differences in training-induced heart adaptations between male and female soccer
players might be useful in distinguishing between the heart’ athlete and those of pathological
etiology.
Therefore, the objective of this study was to quantify the magnitude and pattern of
cardiac hypertrophy in women's professional soccer players and to compare to those observed
in men soccer players. Corresponding non-athletes, untrained groups matched by age and with
no historical of previous professional training were used as control.
METHODS
Participants
Participated in this cross-sectional study, 83 volunteers, being 20 males and 22
females’ professional regional soccer players, and 19 males and 22 females’ non-athletes. The
soccer players trained about 20 hours a week and were in the preseason of the main
tournament. The non-athletes group consisted of individuals who practiced no more than 2
hours per week of physical exercise and had never played professionally competitive sport
activity. Pre-existing conditions like high blood pressure and other heart diseases were
32
considered exclusion factor in the study. One male of the non-athlete group was excluded
because it was identified high blood pressure in the pre-assessment. All participants received
and signed the free and informed consent. This study was approved by the Ethics Committee
of the Federal University of Pernambuco.
Echocardiography
The echocardiographic examination with color doppler was performed with a
machine General Electric, Vivid I series for analysis and functional characterization and
pattern of ventricular geometry. The same investigator who was specialist in cardiology and
echocardiography performed all exams. All variables were obtained from the parasternal long
and short axias in apical 4 e 5 chambers view. The following echocardiographic variables
were analyzed: diameter of the left atrium (LA), posterior wall thickness of the left ventricle
(PWLV), septal thickness of the left ventricle (SLV), diameter of the aortic root (Ao), systolic
and diastolic diameters of the left ventricle (LVSD and LVDD). The left ventricular ejection
fraction (EF) were obtained by Teichholz method (25). Left ventricular mass was analyzed
following the specifications of the American Society of Echocardiography and applying the
Devereux formula (14). The normal parameters followed the recommendations of the
American Society of Echocardiography (ASE), and the presence of left ventricular
hypertrophy was considered in those who experienced left ventricular mass index (LVMI)
greater than 115 g/m2 in males and greater than 95g/m2 in women (14). To adjust the
morphological differences among individuals, diameters and myocardial thickness were
corrected to the body surface area (BSA).
33
Statistical analysis
The results were expressed as mean ± SD. A Shapiro-Wilk test was used to test the
normality of the data. A two-way ANOVA with gender and training level as factors was used
to assess differences. Data analysis was performed using the SPSS software, version 20.0
(SPSS Inc. CHICAGO, ILLINOIS). A p value < 0.05 was considered as statistically
significant.
RESULTS
The groups were of similar age, but the males were taller and heavier compared to
female (p < 0.05) in both athletes and non-athletes groups (table 1). The left ventricular
hypertrophy was more frequent among athletes (55% in male and 50% in female) when
compared to non-athletes (10 and 5%, respectively).
Table 1. Characteristics of the groups.
Men Women
Non athletes Athletes Non athletes Athletes P value
n=20 n=19 n =21 n=21
Gender 0.226
Age 22.9 3.6 25.2 3.8 22.73.4 23.34.5 Training 0.099
(years) Gender*Training 0.345
Gender 0.001†
Weight 73.09.1 77.07.5 58.512.8 62.78.5 Training 0.061
(Kg) Gender*Training 0.955
Gender 0.001†
Height 175.07.3 178.78.5 164.18.3 166.48.9 Training 0.105
(cm) Gender*Training 0.968
Values are mean ± SD. † Significantly different between the groups. Gender*Training
represents the interaction in gender and training level.
34
The male groups showed higher (p < 0.05) aortic root diameters (male athletes: 3.28
± 0.32 cm; male non-athletes: 3.16 ± 0.20 cm), when compared to the female groups (2.86 ±
0.27 and 2.76 ± 0.25 cm, respectively), but there was no difference between the athlete and
non-athletes groups (p > 0.05). The gender differences for aortic root diameters disappeared
when normalized by BSA.
The men groups also presented larger left atrium (male athletes: 3.65 ± 0.25 cm;
male non-athletes: 3.32 ± 0.24 cm) compared to the female groups (3.16 ± 0.31 and 2.90 ±
0.22 cm, respectively). The left atrium was also larger in athletes than in non-athletes for both
genders (p < 0.05). However, while gender differences disappeared when left atrium diameter
normalized by BSA (p > 0.05), the training effects remained (Figure 1).
Figure 1: Comparison of left atrium (LA) diameter (relative to body surface area) between
the groups. # Significantly different between non-athletes and athletes.
The end-diastolic diameter was higher in male than female (p < 0.05) and in athletes
than non-athletes (p < 0.05), but there was no interaction gender vs training (p > 0.05, table
2). The gender differences for end-diastolic diameter of the left ventricle disappeared when
normalized by BSA and athletes remained with higher values even when normalized by BSA
35
(figure 2). The left ventricular ejection fraction was slightly reduced in athletes compared to
non-athletes (p < 0.05), regardless of gender (Table 2).
Ventricular mass and left ventricular mass index were both higher (p < 0.05) in male
than in female and in athletes than in non-athletes (Table 3 and figure 3).
Table 2. Comparison of the left ventricle end-diastolic diameter and ventricular ejection
fraction between the groups.
Men Women
Non athletes Athletes Non athletes Athletes P value
Gender 0.001†
LVDD 5.050.37 5.460.34 4.440.33 4.800.28
Training 0.001†
(cm) Gender*Training 0.713
Gender 0.158
LVDD/BSA 2.550.66 2.810.26 2.740.22 2.860.25 Training 0.030†
(cm/m2) Gender*Training 0.379
Gender 0.726
EF 65.424.71 63.005.41 64.865.20 62.823.67 Training 0.037†
(%) Gender*Training 0.859
Values are mean ± SD. LVDD=left ventricle end-diastolic diameter. BSA=body surface area.
EF= left ventricular ejection fraction. † Significantly different between the groups.
Gender*Training represents the interaction in gender and training level.
36
Figure 2. Comparison of left ventricle end-diastolic diameter (LVDD) between the groups
(relative to body surface area). # Significantly different between non-athletes and athletes.
Table 3. Comparison of the left ventricular mass and ventricular mass index between the
groups.
Men Women
Non athletes Athletes Non athletes Athletes
P value
Gender 0.001†
Mass 187.0026.00 237.2040.01 116.1422.78 162.9126.49 Training 0.001†
(g) Gender*Training 0.793
Gender 0.001†
LVMI 99.8413.80 121.6520.23 72.2810.46 91.7722.05 Training 0.001†
(g/m2) Gender*Training 0.764
Values are mean ± SD. LVMI=left ventricular mass index. † Significantly different between
the groups. Gender*Training represents the interaction in gender and training level.
37
Figure 3. Comparison of left ventricular mass index (LVIM) between the groups.
# Significantly different between non-athletes and athletes. * Significantly difference between
men and women.
The septal wall thickness and posterior wall of left ventricle were higher in male
than female (p < 0.05) and in athletes than non-athletes (p < 0.05), but there was no
interaction gender vs training (p > 0.05, table 4). The gender differences disappeared when
normalized by BSA, but athletes remained with higher values for both even when normalized
by BSA (figure 4 and 5). The relative wall thickness of the left ventricle showed no
significant difference between genders, but was significantly higher in athletes than non-
athletes groups (table 4).
38
Table 4. Comparison of left ventricle septal wall, posterior wall and relative wall thickness
between the groups.
Men Women
Non athletes Athletes Non athletes Athletes
P value
Gender 0.001†
LVSW 0.780.08 0.870.07 0.670.06 0.790.09 Training 0.001†
(cm) Gender*Training 0.222
Gender 0.001†
LVPW 0.780.06 0.850.09 0.640.07 0.740.08 Training 0.001†
(cm) Gender*Training 0.393
Gender 0.549
RWT 0.310.04 0.320.03 0.300.03 0.320.04 Training 0.034†
Gender*Training 0.347
Values are mean ± SD. LVSW=left ventricle septal wall thickness. LVPW= left ventricle
posterior wall thickness. † Significantly different between the groups. Gender*Training
represents the interaction in gender and training level
39
Figure 4: Comparison of left ventricle septal wall thickness (relative to body surface area).
between the groups. # Significantly different between non-athletes and athletes.
Figure 5. Comparison of left ventricle posterior wall thickness (relative to body surface area)
between the groups. # Significantly different between non-athletes and athletes.
40
Regarding the right chambers, both atrium and ventricle had greater absolute values
in male than in female and in athletes than non- athletes, but this difference became non-
significant after correction to BSA (Table 5).
Table 5. Comparison of right chambers between the groups.
Men Women
Non athletes Athletes Non athlete Athletes
P value
Gender 0.001†
RA 4.260.54 4.740.61 3.290.49 4.000.51
Training 0.001†
(cm) Gender*Training 0.354
Gender 0.076
RA/BSA 2.050.79 2.430.25 2.040.34 1.920.96 Training 0.368
(cm/m2) Gender*Training 0.097
Gender 0.001†
RV 3.910.53 4.010.38 3.060.47 3.380.43 Training 0.047†
(cm) Gender*Training 0.316
Gender 0.118
RV/BSA 1.880.74 2.060.20 1.900.33 1.630.83 Training 0.729
(cm/m2) Gender*Training 0.090
Values are mean ± SD. RA=right atrium diameter. RV=right ventricle diameter.
BSA=body surface area. † Significantly different between the groups. Gender*Training
represents the interaction in gender and training level.
41
DISCUSSION
Professional soccer players experience an increasing training demand. Due to poor
data in literature with female soccer athletes, the consequences of the training and the
comparisons in this type of sport between the genders are unknown. The overload the
cardiovascular system is evident, once in our sample ~ 50% of male and female athletes had
left ventricular hypertrophy. Previous data suggest that the physiological remodeling
experienced by female athletes are quantitatively inferior to those found in the male (4, 7, 9,
20, 24, 28), which could be explained by the smaller body surface area that usually occurs in
the female gender (1).
In our study, the female athletes showed adaptations in cardiac morphology similar
to those experienced in males, i.e., left ventricular hypertrophy as well as enlargement of the
left atrium. Our data show that the same difference between the values of mass and left
ventricular mass index observed between athletes and non-male athletes in males is
maintained in females (Figure 1). The difference between athletes and non-athletes were also
similar across the genders for magnitude of increase in intracavitary left chambers and
myocardial wall thickness (Figures 2-5).
Although the increase in linear measurements of the right chambers were observed
in absolute terms, when corrected to body surface area, the statistical significance was missed.
This has been observed By Hoogsteen et al. in 2003 whom observed morphological
adaptations in the heart of endurance athletes (marathoners), strength (sprinters), and
sedentary, where large right ventricular volumes were found, but no there was no significant
difference when values were adjusted to body surface area (12).
Studies of a large meta-analysis showed that the left ventricular ejection fraction at
rest is usually normal between athletes (8). Our study points to a mild decrease in left
42
ventricular ejection fraction. Similar results have been documented in a study involving 147
cyclists where these athletes had left ventricular ejection fraction ≤ 52% at rest (2). The
importance of these findings for the understanding of exercise physiology and differentiation
between the athlete's remodeling and pathological states lack accurate explanations and
represent an area of great scientific interest (1). Our analysis was performed at rest using the
Teichholz method. It is likely that this result represent only one myocardial reserve pattern
than a state of ventricular dysfunction.
Literature features four classic patterns for left ventricular: normal pattern;
concentric remodeling; concentric hypertrophy and eccentric hypertrophy. Although the
classic pattern of ventricular remodeling presented by soccer athletes practicing published
elsewhere is the pattern of eccentric hypertrophy, our data provide additional information that
the typical pattern of cardiac phenotypic response in soccer is a mixed component of
hypertrophy: concentric and eccentric. Respecting the recommended by the Guidelines, all of
our athletes with left ventricular hypertrophy and relative wall thickness of the left ventricle
lower than 0.42, would all be classified as eccentric pattern of hypertrophy. However, we
cannot rule out that the data show significantly increase in diameter of the ventricular
chamber as in myocardial wall thickness, with a significantly increase in RWT in athlete
group compared to non-athlete in both genders. Although no athletes has presented STLV or
PWLV with values above the limits, increased RWT suggests concentricity component in the
adaptive phenomenon. A mixed pattern of ventricular hypertrophy, with concentric and
eccentric components, seems more plausible in soccer due the characteristics of this modality,
with aerobic component such as jogging and rest, and anaerobic component such as sprints
and jumps. These two energy systems, anaerobic and aerobic, are exhaustively trained during
a season. The knowledge of the specific pattern of hypertrophy presented by soccer players
43
may be useful in distinguishing with other disease states, especially hypertrophic
cardiomyopathy.
In conclusion, our data show that cardiac adaptive changes experienced in
professional soccer athlete are represented by a proportional increase in both intracavitary
diameter of the atrium and left ventricle as well as the thickness of the myocardium, and such
modifications are shown with the same magnitude between genders.
ACKNOWLEDGMENTS
The authors thank the Dom Helder Camara Hospital / IMIP Brazil for providing the
echocardiography laboratory.
CONFLICT OF INTEREST
No financial support was received.
The authors declare no conflict of interest.
The results of this study do not constitute endorsement by the American College of Sports
Medicine.
44
REFERENCES
1. Aaron L. Baggish, Malissa J. Wood. Athlete's Heart and Cardiovascular Care of the
Athlete. Circulation. 2011;123: 2723-2735.
2. Abergel E, Chatellier G, Hagege AA, Oblak A, Linhart A, Ducardonnet A, Menard J.
Serial left ventricular adaptations in world-class professional cyclists: implications for
disease screening and follow-up. J Am Coll Cardiol.2004;44:144–149.
3. Cantwell JD. Hypertrophic cardiomiopathy and the athlete. Phys Sportsmed
1984;12:111-23.
4. D'Andrea A, Riegler L, Cocchia R, Scarafile R, Salerno G, Gravino R, Golia E,
Vriz O, Citro R, Limongelli G, Calabro P, Di Salvo G, Caso P, Russo MG, Bossone E,
Calabro R. Left atrial volume index in highly trained athletes. Am Heart
J.2010;159:1155–1161.
5. Ekblom B., Applied physiology of soccer. Sports Med. 1986;3: 50–60.
6. Epstein SE, et al. Sudden death and the competitive athlete: perspectives on pre
participation screening studies. J Am Coll Cardiol 1986;7: 220-30.
7. George KP, Wolfe LA, Burggraf GW, Norman R. Electrocardiographic and
echocardiographic characteristics of female athletes. Med Sci Sports
Exerc.1995;27:1362–1370.
8. Gilbert CA, Nutter DO, Felner JM, Perkins JV, Heymsfield SB, Schlant RC.
Echocardiographic study of cardiac dimensions and function in the endurance-trained
athlete. Am J Cardiol. 1977;40:528–533.
9. Haykowsky M, Chan S, Bhambhani Y, Syrotuik D, Quinney H, Bell G. Effects of
combined endurance and strength training on left ventricular morphology in male and
female rowers. Can J Cardiol. 1998;14:387–391.
10. Hedman K, Tamás É, Henriksson J, Bjarnegård N, Brudin L, Nylander E. Female
athlete's heart: Systolic and diastolic function related to circulatory dimensions. Scand
J Med Sci Sports. 2015 Jun; 25(3):372-81.
11. Henschen S. Skilanglauf und skiwettlauf: eine medizinische sportstudie. Mitt Med Klin
Upsala (Jena). 1899; 2: 15–18.
12. Hoogsteen J, Hoogeveen A, Schaffers H, Wijn PF, van der Wall EE. Left atrial and
ventricular dimensions in highly trained cyclists. Int J Cardiovasc
Imaging.2003;19:211–217.
13. Krustrup P. Mohr M. Ellingsgaard H and Bangsbo J. Physical Demands during an
EliteFemale Soccer Game: Importance of Training Status. Med and Sci in
Sports andExercise, 2005; 37, n. 7, 1242-1248.
45
14. Lang RM, et al. Recommendations for chamber quantification: a report from the
American Society of Echocardiography's Guidelines and Standards Committee and the
Chamber Quantification Writing Group, developed in conjunction with the European
Association of Echocardiography, a branch of the European Society of Cardiology. J
Am Soc Echocardiogr. 2005 Dec;18(12):1440-63.
15. Maron BJ, et al. Causes of sudden death in competitive athletes. J Am Coll Cardiol
1986;7:204-14.
16. Maron BJ, et al. Sudden death in young athletes. Circulation 1980;62218-29.
17. Maron, BJ; Pelliccia A. The Heart of Trained Athletes. Cardiac Remodeling and the
Risks of sudden death. Circulation, 2006; 114:1633-1644
18. Morten Bredsgaard Randers , Lars Juel Andersen , Christina Orntoft , Mads
Bendiksen , Lars Johansen , Joshua Horton , Peter Riis Hansen & Peter Krustrup.
Cardiovascular health profile of elite female football players compared to untrained
controls before and after short-term football training. Journal of Sports Sciences, 2013;
31:13, 1421-1431,
19. Oliveira RB, Myers J, Araujo CG, Abella J, Mandic S, Froelicher V. Maximal
exercise oxygen pulse as a predictor of mortality among male veterans referred for
exercise testing. Eur J Cardiovasc Prev Rehabil. 2009; 16 (3):358-46
20. Pelliccia A, Maron BJ, Culasso F, Spataro A, Caselli G. Athlete's heart in women:
echocardiographic characterization of highly trained elite female
athletes.JAMA. 1996;276:211–215.
21. Ribeiro JP, Stein R, Chiappa GR. Beyond peak oxygen uptake: new prognostic
markers from gas exchange exercise tests in chronic heart failure. J Cardiopulm
Rehabil. 2006;26(2):63-71.
22. Sadaniantz A, et al. The problem of sudden death in athletes as illustrated by case
studies. Sports Med 1990;9:199-204.
23. Stølen T. Chamari K. Castagna C. Wisløff U. Physiology of soccer: an update. Sports
Med. 2005; 35(6):501-36.
24. Sun B, Ma JZ, Yong YH, Lv YY. The upper limit of physiological cardiac
hypertrophy in elite male and female athletes in China. Eur J Appl Physiol.
2007;101:457–463.
25. Teichholz, L.E., Kreulen, T.H., Herman, M.V., et al. Problems in echo-cardiographic
volume determinations: Echocardiographic-angiographic correlation in the presence of
absence of asy-nergy. American Journal of Cardiology 1976; 37; 7-11.
26. Van Camp SP. Exercise-related sudden death: cardiovascular evaluation of exercisers.
Pt 2. Phys Sportsmed 1988;16:47-54.
46
27. Vescovi, J. D. "Sprint profile of professional female soccer players during
competitivematches: Female Athletes in Motion (FAiM) study." J Sports Sci.
2012; 30 12: 1259-1265.
28. Whyte GP, George K, Nevill A, Shave R, Sharma S, McKenna WJ. Left ventricular
morphology and function in female athletes: a meta-analysis. Int J Sports
Med. 2004;25:380–383.
47
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Nossos dados comprovam que as atletas profissionais de futebol experimentam
alterações adaptativas cardíacas reconhecidas como hipertrofia ventricular esquerda, e tais
adaptações são de magnitudes semelhantes àquelas evidenciadas na população atleta
masculina.
O padrão de hipertrofia ventricular esquerda apresentado pelos atletas em nossa
casuística foi uma hipertrofia balanceada, com componente concêntrico e excêntrico. Um
padrão misto de hipertrofia ventricular parece mais plausível no futebol conhecendo-se as
características próprias a essa modalidade, com componente aeróbio e anaeróbio.
O conhecimento dos padrões de remodelamento ventricular ao exame
ecocardiográfico nas hipertrofias ventriculares (coração do atleta) nas diferentes modalidades
esportivas, e especificamente no futebol, pode ser útil na diferenciação com outros estados
patológicos, particularmente a cardiomiopatia hipertrófica, a qual responde como a principal
causa de morte súbita relacionada ao esporte na população jovem.
Tais adaptações cardíacas não são restritas ao ventrículo esquerdo, mas também ao
átrio esquerdo e possivelmente às câmaras direitas (o que foi demonstrado em valores
absolutos em nossos dados, porém não significativos após correção alométrica). Estudos
posteriores, englobando morfologia e dinâmica das câmaras direitas podem elucidar detalhes
do envolvimento destas no fenômeno adaptativo cardíaco próprio do atleta.
48
REFERÊNCIAS
BINNETOGLU, FK et al. Effects that different types of sports have on the hearts of children
and adolescents and the value of two-dimensional strain-strain-rate
echocardiography. Pediatric cardiology, v. 35, n. 1, p. 126-139, 2014.
BROWER, GL et al. The relationship between myocardial extracellular matrix remodeling
and ventricular function. European journal of cardio-thoracic surgery, v. 30, n. 4, p. 604-
610, 2006.
BRONZATTO, HA; SILVA, RP; STEIN, R. Morte súbita relacionada ao exercício. Rev Bras
Med Esporte, Niterói , v. 7, n. 5, p. 163-169, Oct. 2001.
CANTWELL, JD. Hypertrophic cardiomiopathy and the athlete. Phys Sportsmed, v. 12, p.
111-123, 1984.
CASELLI, S et al. Differentiating left ventricular hypertrophy in athletes from that in patients
with hypertrophic cardiomyopathy. The American journal of cardiology, v. 114, n. 9, p.
1383-1389, 2014.
EKBLOM, B. Applied physiology of soccer. Sports Med, v. 3, p. 50–60, 1986.
EPSTEIN, SE.; MARON, BJ. Sudden death and the competitive athlete: perspectives on
preparticipation screening studies. Journal of the American College of Cardiology, v. 7, n.
1, p. 220-230, 1986.
FAGARD, RH. Impact of different sports and training on cardiac structure and function.
Cardiol. Clin, v. 15, p. 397–412, 1997.
FERREIRA FILHO, PRP. Padrões de hipertrofia e geometria do ventrículo esquerdo pela
ecocardiografia transtorácica:[revisão]. Rev. bras. ecocardiogr. imagem cardiovasc, v. 25, n.
2, p. 103-115, 2012.
GHORAYEB, N et al. Diretriz em cardiologia do esporte e do exercício da Sociedade
Brasileira de Cardiologia e da Sociedade Brasileira de Medicina do Esporte. Arq Bras
Cardiol, v. 100, n. 1 Supl 2, p. 1-41, 2013.
GREAVES, SC et al. Inheritance of hypertrophic cardiomyopathy: a cross sectional and M
mode echocardiographic study of 50 families. British heart journal, v. 58, n. 3, p. 259-266,
1987.
49
HADA, Y et al. Prevalence of hypertrophic cardiomyopathy in a population of adult Japanese
workers as detected by echocardiographic screening. The American journal of cardiology, v.
59, n. 1, p. 183-184, 1987.
HAMBURGER, RF et al. Echocardiographic Predictors of Mitral Regurgitation in High
School and Collegiate Competitive Athletes. The American journal of cardiology, v. 112, n.
10, p. 1652-1656, 2013.
HENSCHEN, S. Skilanglauf und skiwettlauf: eine medizinische sportstudie. Mitt Med Klin
Upsala (Jena), v. 2, p. 15-18, 1899.
IEMITSU, M et al. Physiological and pathological cardiac hypertrophy induce different
molecular phenotypes in the rat. American Journal of Physiology-Regulatory, Integrative
and Comparative Physiology, v. 281, n. 6, p. R2029-R2036, 2001.
JULIE, R et al. Protective Effects of Exercise and Phosphoinositide 3-Kinase(p110α)
Signaling in Dilated and Hypertrophic Cardiomyopathy. Proceedings of the National
Academy of Sciences, v. 104, n. 2, 2007.
KANNEL, WB et al. Left ventricular hypertrophy by electrocardiogram: prevalence,
incidence, and mortality in the Framingham study. Annals of Internal Medicine, v. 71, n. 1,
p. 89-105, 1969.
KAPLAN, ML et al. Cardiac adaptations to chronic exercise in mice. American Journal of
Physiology-Heart and Circulatory Physiology, v. 267, n. 3, p. H1167-H1173, 1994.
KRUSTRUP, P et al. Physical Demands during an Elite Female Soccer Game: Importance of
Training Status. Med and Sci in Sports and Exercise, v. 37, n. 7, p. 1242-1248, 2005.
LANG, RM. et al. Recommendations for chamber quantification: a report from the American
Society of Echocardiography’s Guidelines and Standards Committee and the Chamber
Quantification Writing Group, developed in conjunction with the European Association of
Echocardiography, a branch of the European Society of Cardiology. Journal of the
American Society of Echocardiography, v. 18, n. 12, p. 1440-1463, 2005.
LEVY, D et al. Prognostic implications of echocardiographically determined left ventricular
mass in the Framinghan Heart Study. N Engl J Med. v. 22, n. 322, p. 1561-1566, 1990.
MARIAN, A; ROBERTS, R. The molecular genetic basis for hypertrophic cardiomyopathy.
Journal of molecular and cellular cardiology, v. 33, n. 4, p. 655-670, 2001.
MARON, BJ; EPSTEIN, SE.; ROBERTS, WC. Causes of sudden death in competitive
athletes. Journal of the American College of Cardiology, v. 7, n. 1, p. 204-214, 1986.
MARON, BJ et al. Clinical course of hypertrophic cardiomyopathy in a regional United
States cohort. Jama, v. 281, n. 7, p. 650-655, 1999.
MARON, BJ. Hypertrophic cardiomyopathy: a systematic review. Jama, v. 287, n. 10, p.
1308-1320, 2002.
50
MARON, BJ et al. Prevalence of hypertrophic cardiomyopathy in a general population of
young adults Echocardiographic analysis of 4111 subjects in the CARDIA Study.
Circulation, v. 92, n. 4, p. 785-789, 1995.
MARON, BJ et al. Sudden death in young athletes. Circulation, v. 62, n. 2, p. 218-229, 1980.
MARON, BJ; PELLICCIA, A. The heart of trained athletes cardiac remodeling and the risks
of sports, including sudden death. Circulation, v. 114, n. 15, p. 1633-1644, 2006.
MARON, BJ; ZIPES, DP. Introduction: eligibility recommendations for competitive athletes
with cardiovascular abnormalities—general considerations. Journal of the American
College of Cardiology, v. 45, n. 8, p. 1318-1321, 2005.
MCKENNA, W et al. Prognosis in hypertrophic cardiomyopathy: role of age and clinical,
electrocardiographic and hemodynamic features. The American journal of cardiology, v. 47,
n. 3, p. 532-538, 1981.
MCMULLEN, JR et al. Phosphoinositide 3-kinase (p110α) plays a critical role for the
induction of physiological, but not pathological, cardiac hypertrophy. Proceedings of the
National Academy of Sciences, v. 100, n. 21, p. 12355-12360, 2003.
MCMULLEN, JR.; JENNINGS, GL. Differences between pathological and physiological
cardiac hypertrophy: novel therapeutic strategies to treat heart failure. Clinical and
Experimental Pharmacology and Physiology, v. 34, n. 4, p. 255-262, 2007.
OLIVEIRA, RB et al. Maximal exercise oxygen pulse as a predictor of mortality among male
veterans referred for exercise testing. European Journal of Cardiovascular Prevention &
Rehabilitation, v. 16, n. 3, p. 358-364, 2009.
PAGOURELIAS, ED. et al. Efficacy of various “classic” echocardiographic and laboratory
indices in distinguishing the “gray zone” between athlete's heart and hypertrophic
cardiomyopathy: a pilot study. Echocardiography, v. 30, n. 2, p. 131-139, 2013.
PELLICCIA, A et al. Long-term clinical consequences of intense, uninterrupted endurance
training in Olympic athletes. Journal of the American College of Cardiology, v. 55, n. 15, p.
1619-1625, 2010.
PLUIM, BM. et al. The athlete’s heart a meta-analysis of cardiac structure and function.
Circulation, v. 101, n. 3, p. 336-344, 2000.
RIBEIRO, JP; STEIN, R; CHIAPPA, GRS. Beyond peak oxygen uptake: new prognostic
markers from gas exchange exercise tests in chronic heart failure. Journal of
Cardiopulmonary Rehabilitation and Prevention, v. 26, n. 2, p. 63-71, 2006.
RICHARD, P et al. Hypertrophic cardiomyopathy distribution of disease genes, spectrum of
mutations, and implications for a molecular diagnosis strategy. Circulation, v. 107, n. 17, p.
2227-2232, 2003.
51
ROST, R et al. The athlete's heart: historical perspectives—solved and unsolved problems.
Cardiology clinics, v. 15, n. 3, p. 493-512, 1997.
SADANIANTZ, A; THOMPSON, PD. The problem of sudden death in athletes as illustrated
by case studies. Sports Medicine, v. 9, n. 4, p. 199-204, 1990.
SEIDMAN, JG.; SEIDMAN, C. The genetic basis for cardiomyopathy: from mutation
identification to mechanistic paradigms. Cell, v. 104, n. 4, p. 557-567, 2001.
SPIRITO, P et al. Clinical course and prognosis of hypertrophic cardiomyopathy in an
outpatient population. New England Journal of Medicine, v. 320, n. 12, p. 749-755, 1989.
SPIRITO, P et al. Occurrence and significance of progressive left ventricular wall thinning
and relative cavity dilatation in hypertrophic cardiomyopathy. The American journal of
cardiology, v. 60, n. 1, p. 123-129, 1987.
STØLEN, T et al. Physiology of soccer. Sports medicine, v. 35, n. 6, p. 501-536, 2005.
VAN CAMP, SP. Exercise-Related Sudden Death: Cardiovascular Evaluation of Exercisers
(Part 2 of 2). Physician and sportsmedicine, v. 16, n. 6, 1988.
ZAK, Radovan (Ed.). Growth of the Heart in Health and Disease. Raven Pr, 1984.
52
APÊNDICE
TERMO DE CONSENTIMENTO LIVRE E ESCLARECIDO
“HIPERTROFIA CARDÍACA EM ATLETAS DE FUTEBOL: ASPECTOS CLÍNICOS ENVOLVIDOS NO PROCESSO DE PLASTICIDADE DO SISTEMA
CARDIOVASCULAR”.
Eu, __________________________________________________________, assino abaixo, dou o
meu consentimento livre e esclarecido para participar como voluntário do projeto de pesquisa
supracitado sob a responsabilidade do pesquisador André Sansonio de Morais médico
cardiologista do Hospital Dom Helder Câmara/IMIP e mestrando do programa de pós-graduação
em Nutrição, Atividade física e Plasticidade Fenotípica da UFPE-CAV, sob a supervisão do
professor e doutor Ary Gomes Filho, professor da Universidade Federal de Pernambuco.
Assinado este Termo de Consentimento, estou ciente de que:
O objetivo da pesquisa é determinar o grau de hipertrofia cardíaca experimentado por atletas
profissionais de futebol nos gêneros masculino e feminino. Desta forma, estou disponível para
responder a questões aplicadas pelo pesquisador no que se refere ao condicionamento físico e
treinamento, bem como disponibilizo os dados numéricos referentes aos exames de
ecocardiografia e eletrocardiografia a serem realizados.
Obtive todas as informações necessárias para poder decidir conscientemente sobre minha
participação na pesquisa. Se eu tiver questões adicionais no decorrer deste estudo ou sobre os
meus direitos como participante poderei dirigi-las ao pesquisador André Sansonio de Morais ,
através do telefone (81) 99245592 ou email [email protected].
Estou livre para interromper a qualquer momento minha participação na pesquisa, sem nenhuma
forma de prejuízo a realização dos exames.
Os pesquisadores se comprometem a preservar minha identidade e privacidade e asseguram-me a
confidencialidade dos dados e informações coletadas, garantindo que os resultados obtidos serão
utilizados apenas para alcançar os objetivos da pesquisa, incluindo sua publicação na literatura
científica especializada.
Poderei contatar o Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da Universidade Federal de
Pernambuco localizado na Av da Engenharia s/n- 1 andar, sala 4, Cidade Universitária, Recife-PE,
CEP50740-600, Tel 2126 8588, para informações sobre aspectos éticos ou dúvidas que surgirem
durante ou após o estudo.
1. ___________________________________________________________________ Voluntário:_________________________________________________________
Documento de Identificação:___________________________
2. ___________________________________________
Pesquisador______________________________________________________
Documento de Identificação:__________________________________________
53
3._____________________________________________________
Testemunha 1_____________________________________________________
Documento de Identificação__________________________
4._____________________________________________________________
Testemunha2___________________________________________________
Documento de identificação________________________________________
Vitória de Santo Antão, ____ de _____________ de 20 ____.