1
RESUMO
2
Tendo Syngonanthus elegantulus Ruhland (Eriocaulaceae) como modelo de
estudo, o objetivo desta tese foi o de avaliar as perspectivas para o uso
sustentado de populações de sempre-vivas, frente às práticas correntes de
manejo extrativista. O extrativismo é importante para o sustento de grande
número de famílias do Alto Jequitinhonha-MG. Porém, a exploração intensa é
considerada um dos principais fatores relacionados ao declínio populacional
de várias das espécies exploradas. O manejo extrativista, centrado na coleta
de inflorescências e queima dos campos, busca maximizar o retorno
econômico a partir da manipulação do esforço reprodutivo das plantas-alvo.
Caso o incremento do esforço reprodutivo resulte em demandas energéticas
conflitantes com aquelas relacionadas a outras funções essenciais da história
de vida da planta, tais como crescimento e sobrevivência, é possível que estas
práticas exerçam forte influência sobre o valor adaptativo (fitness) de suas
populações naturais, com implicações para sua conservação e para a
sustentabilidade do extrativismo. As práticas tradicionais de manejo foram
replicadas, em escala experimental, monitorando-se os efeitos resultantes
sobre plantas marcadas. Foram ainda realizados estudos de fenologia, de
relações escalares entre tamanho, biomassa, crescimento e de recrutamento.
Os resultados mostraram que plantas manejadas, de fato, aumentaram
significativamente a produção de inflorescências, particularmente em
decorrência da queima. Por outro lado, os custos da reprodução foram
também significativos: houve aumento das probabilidades de morte (em
especial para plantas jovens) e redução do crescimento. Porém, a coleta de
inflorescências contribui para a minimização de tais custos e a queima
estimula o recrutamento via sementes. Os dados obtidos indicam que um
manejo intensivo e persistente pode de fato levar a perdas populacionais. Por
outro lado, sugerem que a queima dos campos pode ser importante para a
manutenção de suas populações. Finalmente, sugere-se a implementação de
ações visando a conservação e uso racional de sempre-vivas.
3
ABSTRACT
4
Taking S. elegantulus as a model, this research aimed to evaluate the
perspectives for the sustainable use of populations of star-flowers, through
current extrativist management practices. Star-flower extraction is an important
income source for a large number of families at the Alto Jequitinhonha region,
Minas Gerais State, southeastern Brazil. However, the intense exploitation is
considered to be one of the main factors leading to population declines of
several star-flower species. The extractive management, centered in the
collection of inflorescences and burning of the fields ultimately aims to
maximize harvest income through manipulation of the plants reproductive
effort. In case the augmented reproductive effort leads to tradeoffs with other
essential life history functions, such as growth and survival, it is possible that
these practices will affect the fitness of natural populations, with implications
regarding its conservation and management sustainability. The extractive
management practices were replicated experimentally and the resulting effects
were recorded through monitoring of tagged plants. Additional studies included
phenology, analysis of scalar relations between plant size, biomass and growth
and recruitment. The results showed that managed plants indeed significantly
increased inflorescence production, particularly in response to fire. On the other
hand, costs from reproduction were also significant: the plants showed
increased death probability (young plants in particular) and reduced growth.
However, inflorescence collection contributes to lessening somatic costs of
reproduction and fire stimulates seedling recruitment. The data suggest that an
intensive and persistent management may in fact lead to population decline.
On the other hand, they suggest that the burning of the fields may be important
for sustaining its populations. Actions regarding the conservation and rational
use of star-flowers are suggested.
5
INTRODUÇÃO
Introdução
6
Extrativismo e sustentabilidade ambiental
O extrativismo alcança, mundialmente, grande importância nas
economias de mercado e como forma de subsistência, em segmentos que vão
da exploração madeireira à produção de alimentos, lenha, fibras, látex,
cosméticos, produtos medicinais e ornamentais. Estima-se que entre 4000 e
6000 espécies vegetais não-madeiráveis tenham importância comercial em
todo o mundo, e que centenas de milhões de pessoas obtenham atualmente
uma porção significativa de suas necessidades de subsistência e renda, bem
como de manutenção de aspectos culturais, a partir da coleta de produtos
vegetais e animais (Iqbal, 1993; Neumann & Hirsch, 2000; SCBD, 2001; Tictin,
2004). Este é, certamente, o caso de populações indígenas e tradicionais e,
em boa medida, da população rural brasileira, em várias regiões de seus
diferentes biomas (Posey, 1986; Almeida et al., 1998; Drumond et al., 2000;
Diegues & Arruda, 2001; Ribeiro, 2002; Hall, 2004), muito embora as
estatísticas oficiais abordem majoritariamente os itens de maior peso na
balança comercial, tais como piaçava, babaçu, erva-mate, açaí, carnaúba,
castanha-do-pará, borracha, entre outros (Wunder, 1999).
Particularmente nas últimas duas décadas, os atributos sociais e
econômicos do extrativismo têm sido continuamente debatidos, elaborados e
apresentados como argumentos adicionais para a conservação de
ecossistemas naturais. Uma extensa literatura relacionada à exploração de
produtos do extrativismo foi produzida – em especial sobre recursos florestais
não madeireiros1 – buscando-se explorar o potencial social e econômico e os
benefícios para a conservação da biodiversidade através do seu uso comercial
(Neuman & Hirsch, 2000). No Brasil, a temática do extrativismo florestal não
madeireiro ganhou destaque mundial a partir dos anos 1970 e, em particular,
nos anos 1980, com a luta dos seringueiros amazônicos para a conservação
1 Segundo Wickens (1991) produtos florestais não madeireiros são todo material biológico (além de toras e seus produtos derivados) que podem ser extraídos de ecossistemas naturais, plantações manejadas etc., e utilizados para fins domésticos, comerciais ou ter significado social, cultural ou religioso. Incluem, portanto, plantas utilizadas como alimento, forragem, combustível, remédios, fibras, produtos bioquímicos etc., assim como animais, para obtenção de alimento, peles, penas etc.
Introdução
7
das florestas, contrapondo-se aos interesses de pecuaristas e madeireiros e
levando ao surgimento de um arcabouço legal e institucional para a promoção
dos direitos fundiários de populações extrativistas (Wunder, 1999). O
extrativismo de produtos florestais não madeireiros tornou-se parte da agenda
promovida por organizações como a FAO, das Nações Unidas (http://www.fao.
org/forestry/FOP/FOPW/NWFP/nwfp-e.stm), Banco Mundial (http://www.
worldbank.org), CIFOR (Center for International Forestry Research,
http://www.cifor. cgiar.org), IDRC (International Development Research Centre,
http://www.idrc.ca), IUCN (International Union for the Conservation of Nature,
http://www.iucn.org), entre outras.
A promoção do sustento de populações humanas por meio da
exploração de produtos florestais não madeireiros, como alternativa para o
desflorestamento e conversão para uso agrícola ou pastoril, ganhou ampla
aceitação como paradigma para a conservação (Peters et al., 1989; Nepstad &
Schwartzman, 1992). Esta abordagem fundamenta-se na noção de que a
melhor forma de assegurar a conservação da biodiversidade é torná-la
economicamente relevante para as comunidades locais. Um dos pressupostos
dessa tese é o de que, no longo prazo, o valor econômico das florestas (ou
outros ecossitemas – conforme definição de Wickens2, 1991) é maior quando
estas são conservadas. Em segundo lugar, as comunidades extrativistas
tenderão a adotar um manejo sustentável caso obtenham benefícios
econômicos diretos da exploração de seus produtos. Se a pobreza pode ser
diminuída através da exploração destes recursos, então as pressões para o
desflorestamento (ou degradação dos ecossistemas) serão reduzidas
(Neuman & Hirsch, 2000).
Dessa forma, a sustentabilidade do extrativismo é essencial, tanto para
a conservação dos recursos em voga, quanto para o sustento de um grande
número de pessoas. Naturalmente, o potencial do extrativismo como
ferramenta para integração entre conservação e desenvolvimento é uma
resultante da interação de fatores diversos, de ordem econômica, política,
2 Nota de rodapé à página 6.
Introdução
8
social e ambiental, dificultando generalizações e abordagens abrangentes
sobre o tema. Por exemplo, Tictin (2004) considera que as opções de manejo
adotadas no extrativismo são fortemente dependentes das características
fundiárias, das condições de governança, status sócio-econômico, pressões
populacionais, educação, políticas governamentais e fatores culturais.
Do ponto de vista da conservação, muitos autores, como por exemplo
Myers (1988), sugerem que o extrativismo de produtos florestais não
madeireiros seja pouco ou não impactante, provocando menos danos do que a
extração madeireira ou conversão de terras para usos agropecuários. Por
outro lado, a expansão do comércio e da demanda de produtos do
extrativismo, resultando na extração de volumes crescentes das populações
silvestres, tem gerado preocupações com referência à sobrecoleta (Tictin,
2004). Porém, um dos principais problemas a serem enfrentados na avaliação
dos efeitos da exploração de produtos florestais não madeireiros refere-se à
falta de conhecimento a respeito dos usos, biologia e manejo da maioria dos
produtos, mesmo daqueles com elevado valor comercial (veja revisão de
Neumann & Hirsch, 2000).
O extrativismo pode também ser considerado sustentável sob o ponto
de vista ecológico se a coleta não resultar em efeitos deletérios de longo prazo
na reprodução e regeneração das populações exploradas, tendo como
referência populações naturais não exploradas (Hall & Bawa, 1993). Além
disso, um uso sustentável não deveria produzir efeitos adversos discerníveis
sobre outras espécies da comunidade, ou sobre a estrutura e função do
ecossistema.
A partir da análise de 70 estudos de caso, Tictin (2004) afirma que o
extrativismo vegetal pode afetar a fisiologia e taxas vitais de indivíduos, mudar
padrões demográficos e genéticos e alterar processos ecológicos no âmbito de
comunidades e ecossistemas. A tolerância da espécie ao extrativismo
dependeria de características da história de vida e partes da planta
exploradas, influenciada ainda por variações espaciais e temporais na
condição do ambiente e pelas práticas de manejo impostas. O autor alerta
Introdução
9
para o fato de que a sustentabilidade frente ao extrativismo em um nível (por
exemplo, populações) pode ou não coincidir com a sustentabilidade em outro
nível (comunidades, ecossistemas). Muitos dos estudos populacionais por ele
revisados na verdade concluíram que os níveis de extração praticados eram,
aparentemente, insustentáveis no longo prazo.
Sempre-vivas na região de Diamantina, MG: fonte de renda,
exploração e declínio
As sempre-vivas são assim denominadas devido ao fato de que seus
escapos e inflorescências, após serem coletados e desidratados, mantém a
forma e coloração inalteradas, como se tais estruturas estivessem vivas
(Giulietti et al., 1996). Sob esta denominação enquadram-se espécies de
monocotiledôneas das famílias Eriocaulaceae, Poaceae, Xyridaceae,
Cyperaceae e Rapateaceae, com ampla distribuição no Brasil e expressivo
número de espécies. Partes de várias espécies são utilizadas na confecção de
arranjos florais, apreciados por sua delicada beleza e durabilidade. Entre
estas, as mais valorizadas pelo comércio são obtidas, principalmente, nos
campos rupestres de Minas Gerais, Bahia e Goiás (Giulietti et al., 1996).
Nestes locais, o extrativismo constitui importante atividade econômica e parte
do sustento de um grande número de famílias que se dedicam à coleta de
sempre-vivas (fotos 1 e 2, pg. 29).
As sempre-vivas mais valorizadas pela beleza dos capítulos e
resistência dos escapos pertencem à família Eriocaulaceae, cujo centro de
diversidade situa-se na cadeia do Espinhaço, entre os estados de Minas
Gerais e Bahia (Giulietti & Hensold, 1990; Scatena et al., 2004). Entre as
Eriocaulaceae, grande parte das espécies comercializadas como “sempre-
vivas” pertencem ao gênero Syngonanthus sect. Eulepis (Scatena et al., 2004),
conforme ressaltado por Giulietti et al. (1988) por suas “inflorescências
vistosas, com brácteas bem desenvolvidas e de cores alvas a douradas,
Introdução
10
algumas vezes com brilho nacarado, o que confere às mesmas um destaque
em relação a todas as outras espécies”.
Os primeiros registros da comercialização de sempre-vivas na região de
Diamantina remontam ao início da década de 1930, conforme levantamento
histórico realizado pelo Instituto Terra Brasilis (1999), havendo registros da
remessa de cargas para o Rio de Janeiro e São Paulo em 1931. Em 1935, há
registro da comercialização de S. elegans em Viena, Áustria (Alexander, 1935
apud Parra, 2000). O negócio extrativista provocou rápida expansão do
comércio de sempre-vivas e, já ao fim da década de 1930, há relatos do
surgimento de vários concorrentes no mercado regional, de compradores
intermediários e exportadores. Em meados da década de 1940, durante a II
Guerra mundial, houve expressivo crescimento das exportações de sempre-
vivas para vários países, entre eles Japão e EUA, provocando comentários de
que as flores seriam utilizadas secretamente para a produção de explosivos.
A forte expansão do comércio de sempre-vivas continua nas décadas
seguintes, atingindo seu ápice após meados da década de 70, quando grande
parte do volume exportado como “flores secas” referia-se a material da flora
nativa, originária das serras mineiras (municípios de Diamantina, Joaquim
Felício, Buenópolis, Datas, Serro, Gouvêa e outros), com destaque para as
Eriocaulaceae e Xyridaceae (Saturnino et al., 1977). Nesta época, as autoras
alertaram para o uso indiscriminado de sempre-vivas, sustentando a hipótese
de que um declínio da produção, indicado pelos dados de comércio exterior
(dados da CACEX – Banco do Brasil S.A., entre 1971 e 1976) e pela realidade
presenciada ao longo de vários anos de pesquisas em campo, seria
conseqüência da “ação predatória sobre estas espécies”. As autoras relatam
ainda em seu trabalho o encolhimento da área de distribuição de várias
espécies visadas pelo comércio e mencionam que “os pequenos e médios
vendedores queixam-se de que já não conseguem material bom e farto, como
nos anos anteriores”.
Já no início dos anos 80, uma nítida fase de declínio do volume
comercializado foi documentada por Giulietti et al. (1988). Os autores
Introdução
11
pesquisaram volumes de produtos exportados entre os anos de 1974 e 1986,
dando ênfase a 33 espécies de sempre-vivas [famílias Eriocaulaceae,
Poaceae (Graminae), Xyridaceae e Cyperaceae] encontradas na região de
Diamantina. O padrão geral encontrado foi o de redução no volume de
exportações, drástica redução de populações de algumas espécies endêmicas
e diminuição da área de ocorrência de várias espécies. Por exemplo,
Syngonanthus elegans, destacadamente uma das mais visadas pelo comércio
(40 toneladas de inflorescências exportadas somente em 1984) e cuja
distribuição se estendia originalmente de Diamantina à Serra do Cipó, já não
era encontrada pelos autores nessa última localidade. Infelizmente, não
existem dados compilados com referência à comercialização de sempre-vivas
no mercado interno, embora seja razoável supor que este tenha também porte
expressivo (Instituto Terra Brasilis, 1999).
As fases de grande incremento e posterior declínio dos volumes
exportados são ilustradas na série histórica de 25 anos (1970 a 1997)
compilada por Terra Brasilis (1999) (figura 1), a partir de fontes diversas
(dados originais da Secretaria de Comércio Exterior - SECEX/MIC, referentes
a “flores/botões secos, cortados para ornamentação”). Seguindo-se ao ápice
da exportação em 1978, quando o montante comercializado atingiu cerca de
886 toneladas, uma aparente tendência à oscilação dos volumes
comercializados em patamares bastante inferiores configura-se após a fase de
declínio, a partir de 1982 (média de 263,57 ± 56,03 toneladas/ano).
A concorrência provocada pela entrada de produtos estrangeiros
similares no mercado internacional é um dos fatores apontados como possível
causa da diminuição do montante comercializado (Giulietti, 1988; Instituto
Terra Brasilis, 1999). No entanto, apesar da queda na quantidade exportada
ente 1973 e 1997 (figura 1), a receita obtida por tonelada configura um padrão
ascendente, demonstrando a valorização do produto ao longo desses 25 anos
(figura 2). Isso indica que a diminuição da demanda não é a melhor explicação
para o decréscimo do montante exportado e sim a diminuição da oferta.
Introdução
12
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
1970
1974
1975
1976
1977
1978
1979
1980
1981
1982
1983
1984
1985
1986
1990
1991
1992
1993
1994
1995
1996
1997
Ton
elad
as
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
Rec
eita
(m
il U
S$)
QuantidadeReceita
Figura 1 - Evolução do volume de exportações para flores secas e botões e receita
equivalente. Fonte: Instituto Terra Brasilis (1999).
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
4.5
5
5.5
6
1968 1973 1978 1983 1988 1993 1998
Raz
ão R
ecei
ta/P
eso
Figura 2 - Valores anuais para a relação: Receita (US$) / Peso (Kg) de flores secas e
botões exportados no período 1970 – 1997.
Introdução
13
O declínio do volume de sempre-vivas comercializado no exterior foi
acompanhado de relatos sobre o declínio de populações de várias espécies de
sempre-vivas, por parte de pesquisadores e coletores (Saturnino et al., 1977;
Giulietti et al., 1988; Instituto Terra Brasilis, 1999). Entre os fatores apontados
como causas deste declínio constam o sobresforço de coleta de
inflorescências, prejudicando o recrutamento via sementes (de acordo com
Giulietti et al., 1996, a coleta de inflorescências ocorre sempre antes da
completa maturação dos frutos); danos resultantes de atividades
agropecuárias; e o uso indiscriminado do fogo nos campos.
Em 1997, várias espécies de sempre-vivas foram adicionadas à Lista
Oficial de Espécies Ameaçadas do Estado de Minas Gerais (Minas Gerais,
1997). Entre estas constam 14 espécies do gênero Syngonanthus na categoria
“Criticamente Ameaçada”, em função da coleta predatória, em vários casos
agravada pela restrita área de distribuição da espécie. Na última revisão da
lista brasileira de espécies ameaçadas (IBAMA 2005,
http://www.biodiversitas.org.br/floraBr/) constam nove espécies do gênero
Syngonanthus, quatro destas enquadradas na categoria “Criticamente em
Perigo” (S. brasiliana, S. magnificus, S. mucugensis e S. suberosus), duas na
categoria “Em Perigo” (S. elegans e S. vernonioides), duas na categoria
“Vulnerável” (S. harleyii e S. bahiensis) e uma na categoria “Dados
Deficientes” (S. circinnatus).
Características do manejo extrativista de sempre-vivas na região de
Diamantina, MG
O manejo extrativista envolve todo um rol de práticas executadas em
diferentes escalas, sendo a primeira referente aos métodos específicos de
coleta das partes das plantas almejadas, seguida pelas práticas adicionais de
manejo, executadas com o propósito de aumentar a produção (incluindo
podas, retirada de ervas daninhas, proteção, fertilização e plantio de sementes
ou propágulos vegetativos) e, por fim, os usos da terra que caracterizam o
Introdução
14
contexto onde crescem as plantas-alvo (corte de madeiras, criação de gado,
agricultura. Tictin, 2004). Este autor ressalta ainda a importância de se
trabalhar com as comunidades de coletores na elaboração e avaliação de
práticas específicas de manejo, visando mitigar os efeitos negativos do
extrativismo, de forma a garantir a persistência das populações de plantas. Os
coletores são, naturalmente, uma fonte essencial de conhecimentos sobre os
limites do extrativismo, sendo as ações de manejo balizadas pela da
incorporação de conhecimentos empíricos, adquiridos na lida com o objeto.
O estudo realizado pelo Instituto Terra Brasilis (1999) traz valiosas
informações sobre as características do manejo extrativista de sempre-vivas
na região de Diamantina, MG, e das percepções dos coletores com relação
aos seus efeitos. Em entrevistas a 53 coletores de comunidades cuja
economia é fortemente ligada ao extrativismo (comunidades dos distritos de
Batatal, Galheiros, Inhaí e São João da Chapada, município de Diamantina),
constatou-se que 51% tinham na atividade a principal fonte de renda e que a
maioria possuía larga experiência em lidar com as sempre-vivas (73%
coletavam há pelo menos 20 anos) e grande conhecimento das áreas de
coleta (94% declararam que, em geral, as mesmas pessoas coletam nos
mesmos locais, a cada floração).
Entre os coletores, havia consenso geral sobre a diminuição das
populações das espécies explotadas, a percepção de que cada vez são
necessários maiores deslocamentos para conseguir quantidades suficientes
do produto e relatos sobre tempos (muitas vezes, não muito remotos) em que
a produção era mais abundante. Surpreendentemente, porém, quando
perguntados sobre a possibilidade de extinção das sempre-vivas, 42%
manifestaram opinião contrária. Muitos manifestaram estranheza com esta
possibilidade, dada a persistência das florações ao longo de décadas de sua
vivência como coletores. Aliada a esta noção, havia uma percepção
generalizada de que as plantas são longevas: 66% dos entrevistados
afirmaram que as sempre-vivas (no caso, as plantas matrizes) não morrem, ao
passo que 6% afirmaram que estas vivem mais de cinco anos (28% afirmaram
desconhecer quanto tempo vivem).
Introdução
15
A quase totalidade dos entrevistados (93%) associou a queima dos
campos à maior produção de flores e 87% afirmaram que o fogo é
rotineiramente utilizado nos campos em que colhem. Vários coletores
mencionaram que a época certa para se usar o fogo para esta finalidade é
logo após as primeiras chuvas, ao final de setembro ou em outubro. Existe
também o momento certo para a coleta, que é quando os escapos das
inflorescências são facilmente retirados das bainhas. Coletas tardias provocam
danos às plantas, levando ao arranque de rosetas ou touceiras inteiras. Para
as espécies mais visadas pelo comércio na região de Diamantina, como S.
elegans e S. venustus, esta época se dá entre os meses de março e abril. As
inflorescências recém-abertas, colhidas nessa época, alcançam melhores
preços devido à maior brancura dos capítulos. Coletores experientes
mencionaram que quando as inflorescências são deixadas nas plantas, sem
colher, prejudica-se a floração seguinte.
O conhecimento dos coletores é, sem dúvida, importante para
direcionar pesquisas referentes aos efeitos das práticas extrativistas sobre as
populações de espécies de sempre-vivas. Em primeiro lugar há indicação de
que as coletas incidem sobre as mesmas populações de plantas, com grande
freqüência e eficiência, dada a motivação que o valor econômico do recurso
provoca, a experiência dos coletores envolvidos e sua familiaridade com as
áreas de coleta. Em segundo lugar, o uso do fogo consta claramente como
uma ferramenta de manejo, visando o incremento na produção de
inflorescências e é, aparentemente, utilizado com freqüência. Estes fatores
podem ter importância destacada sobre as dinâmicas populacionais das
espécies explotadas, por exemplo, na medida do impacto da coleta sobre o
recrutamento via sementes (Giulietti et al., 1996) e/ou do impacto da queima
sobre as probabilidades de sobrevivência de indivíduos em diferentes idades
ou fases do desenvolvimento.
Um comportamento demográfico complexo pode, portanto, emergir
dos efeitos combinados da queima dos campos e da coleta eficiente de
inflorescências. Aqui merece destaque a percepção (a partir dos dados de
entrevistas, mencionados acima) de que as sempre-vivas são, possivelmente,
Introdução
16
plantas longevas. Sendo este o caso, é provável que efeitos demográficos
importantes, decorrentes do manejo extrativista, manifestem-se no longo
prazo. Visto que, naturalmente, o manejo extrativista é balizado por meio da
percepção das relações causais entre as interferências provocadas (e.g. coleta
e uso do fogo) e a produção resultante (e.g., volume de inflorescências),
efeitos demográficos complexos e de longo prazo (e.g., declínio populacional)
podem constituir um complicador adicional na busca de práticas extrativistas
sustentáveis.
Extrativismo de sempre-vivas: manipulando funções da história de
vida
No cerne das discussões referentes às perspectivas de uso sustentável
das sempre-vivas frente ao manejo extrativista estão, portanto, questões
pertinentes aos efeitos dessas práticas sobre a história de vida das plantas, ou
seja, se, e em que medida, tais práticas afetam as probabilidades de
sobrevivência e as taxas de reprodução em cada idade/fase da vida do
organismo (Partridge & Harvey, 1988).
O pressuposto central às teorias relacionadas à história de vida diz
respeito à existência de demandas conflitantes entre suas funções
características, como crescimento, sobrevivência e reprodução, tornando
biologicamente impossível a um organismo maximizar seus ganhos em todas
estas funções. Especificamente com relação a plantas, Obeso (2002) sugere
que as três funções mais importantes para o valor adaptativo (fitness3) do
indivíduo seriam: a manutenção somática e a luta pela sobrevivência em meio
aos competidores, onde o tamanho vegetativo pode, em grande medida,
determinar o sucesso; o evitamento de predadores, que pode ser alcançado
3 O termo fitness é aqui utilizado conforme Begon et al. (1986), referente à contribuição proporcional (em número de descendentes) que um indivíduo traz às futuras gerações, relativo ao número de descendentes deixados por outros indivíduos da população. Os indivíduos de maior fitness têm, portanto, maior influência sobre o conjunto de características herdáveis daquela população.
Introdução
17
através do investimento em defesas; e o investimento em reprodução, que é
fortemente relacionado ao fitness e pode ser tomado como uma medida do
sucesso nas funções de manutenção somática e defesa. O sucesso em
qualquer uma destas funções, no entanto, requer o comprometimento de
recursos e energia, a serem extraídos de um suprimento limitado, resultando
em perdas potenciais no investimento em outra (Reznick, 1985; Stearns, 1989;
Ohara et al., 2001; Obeso, 2002).
O esforço reprodutivo é considerado uma variável particularmente
importante no contexto da história de vida (Bell, 1980). Visto que os custos da
reprodução conflitam com aqueles impostos por outras demandas essenciais,
a fertilidade de um organismo não pode ser maximizada pela seleção natural
simultaneamente em todas as suas idades/fases – há limites fisiológicos e
ecológicos para as combinações possíveis entre fertilidade e sobrevivência
que podem ser realizadas. Assim, diferentes estratégias de alocação do
esforço reprodutivo podem evoluir em resposta ao impacto demográfico
causado por fatores ambientais, dentro de limites impostos por fatores
genéticos e por sua história evolutiva (Partridge & Harvey, 1988).
No contexto do extrativismo de sempre-vivas, cabe perguntar que
impactos demográficos (por exemplo, crescimento vegetativo, taxas de
reprodução e mortalidade) - considerados por alguns autores como custos
indiretos da reprodução (Newell, 1991; Nicotra, 1999), são esperados em
decorrência das práticas de manejo executadas, visto que estas buscam, em
última instância, maximizar o retorno econômico a partir do estímulo ao
incremento do esforço reprodutivo (custos diretos da reprodução).
Uma conclusão geral obtida a partir de modelos de história de vida
baseados no custo da reprodução é a de que os organismos tendem a
maximizar o valor reprodutivo a cada idade/estágio, a partir da alocação
apropriada de recursos às funções de crescimento, manutenção e reprodução
(Partridge & Harvey, 1988). Por valor reprodutivo entende-se o empenho
reprodutivo esperado ao longo de toda a vida, ou a soma dos empenhos
reprodutivos alcançados em todas as idades ou estágios reprodutivos.
Introdução
18
Formalmente, este valor reflete a combinação das fecundidades e taxas de
sobrevivência específicas de cada idade/estágio da vida do organismo,
ponderadas pela sua contribuição proporcional em relação ao futuro da
população (Begon, 1986)4. Em teoria, espera-se uma correlação negativa
entre a intensidade do esforço reprodutivo atual e o valor reprodutivo residual
(VRR) - a ser alcançado ao longo do período restante da vida do indivíduo
(Williams, 1966).
Embora haja exceções, estudos de caso que abordam demandas
conflitantes entre reprodução e outras características da história de vida
geralmente confirmam as previsões baseadas na hipótese da existência de
custos reprodutivos (Obeso, 2002). Altos índices de fecundidade resultam em
consumo elevado de energia por parte dos óvulos fertilizados, podendo deste
modo reduzir a disponibilidade de recursos que seriam utilizados para a
floração em anos subseqüentes (Janzen et al., 1980; Lloyd, 1992). Harper
(1977) observou que plantas policárpicas perenes frequentemente mostram
correlação inversa entre crescimento vegetativo e a produção de frutos e
sementes. Ohara et al. (2001) mencionaram que, em vários estudos utilizando
técnicas de manipulação do esforço reprodutivo, observou-se que as plantas
sofreram diminuição do tamanho durante ou no ano seguinte ao da formação
massiva de frutos, apresentaram fecundidade reduzida na estação reprodutiva
seguinte, ou regrediram para uma condição masculina ou não reprodutiva.
Revendo estudos sobre tabelas de vida de 65 espécies de plantas iteróparas
4Segundo Begon (1986), o valor reprodutivo de um indivíduo em idade ou estágio x (VRx) é dado por:
∑∞=
=→=
t
xt tT
xTtxtx N
NSmVR
)(
)(..
Onde; mt é a taxa de natalidade para indivíduos de idade/estágio t; Sx→t é a probabilidade de sobrevivência da idade/estágio x à idade/estágio t; NT(t) é o tamanho da população quando o indivíduo está em idade/estágio t. Caso o tamanho populacional se mantenha constante, NT(x) = NT(t) e NT(x)/NT(t) pode ser ignorado. Porém, quando a população está em crescimento, NT(x)/NT(t) <1, de forma que a reprodução em fases futuras (ou residual) traz pouca contribuição proporcional a VRx. Contrariamente, se a população está em declínio, NT(x)/NT(t) <1, e a reprodução futura (residual) pode ter maior valor que a atual, devido à sua maior contribuição proporcional.
Introdução
19
perenes, Silvertown et al. (2001) detectaram correlação positiva entre a idade
à primeira reprodução e a duração média da vida reprodutiva.
Por sua vez, perdas na velocidade do crescimento, em função de custos
somáticos da reprodução, podem gerar reflexos em diferentes componentes
do fitness associados ao tamanho do indivíduo como, por exemplo,
probabilidade futura de reprodução (envolvendo limite de tamanho corporal
mínimo para reprodução) e fecundidade (alocação reprodutiva dependente do
tamanho) (Mendes & Karlsson, 2004).
A detecção e o dimensionamento dos custos da reprodução, no entanto,
não são tarefas triviais. Dificuldades surgem em geral diante de questões tais
como a efetiva identificação de fatores limitantes; ausência de limitação na
disponibilidade de recursos ou mesmo a intensificação da captação de
recursos durante a fase reprodutiva; a possibilidade de utilização de reservas
energéticas no tamponamento de demandas elevadas de recursos por curtos
períodos; estruturas reprodutivas capazes de contribuírem na produção de
fotossintatos; aumento da atividade fotossintética para compensar o carbono
alocado às estruturas reprodutivas (Ågren & Wilson, 1994; Sandvik, 2001;
Obeso, 2002). Obeso (2002) ressaltou que diferentes conclusões sobre os
custos da reprodução podem ser obtidas na dependência da “moeda corrente”
(currency) utilizada como parâmetro (biomassa, carbono, nutrientes como N e
P, crescimento etc.). Assim, uma das formas mais eficientes de se evidenciar
os efeitos da alocação reprodutiva sobre outras funções da história de vida é
por meio da manipulação experimental do esforço reprodutivo.
Estes estudos, a rigor, envolvem a manipulação das taxas reprodutivas
de indivíduos por meio de experimentos controlados, sendo os custos da
reprodução normalmente revelados em termos de sobrevivência, fertilidade e
crescimento subseqüentes (embora sua ocorrência e magnitude possam
depender de características do ambiente em que esta medida é feita)
(Partridge & Harvey, 1988). Frequentemente, tais estudos envolvem a indução
da polinização, provocando aumentos na demanda de recursos para a
formação de estruturas reprodutivas, frutos e sementes; a supressão da
Introdução
20
reprodução em indivíduos reprodutivamente ativos, pela remoção de botões,
flores ou frutos ainda pequenos; e/ou manipulação experimental do ambiente,
pela remoção de herbívoros, provocando alterações na disponibilidade de
nutrientes, grau de sombreamento e uso do fogo, entre outros (Reznick, 1985;
Obeso, 2002). Não é de todo estranho, portanto, que as práticas de manejo,
empiricamente estabelecidas, visando o incremento da produção de
inflorescências de sempre-vivas, envolvam pontos comuns a alguns dos
procedimentos de manipulação experimental empregados na investigação dos
custos da reprodução.
O estímulo à floração pós-queima, adotado pelos coletores de sempre-
vivas como prática de manejo, é fenômeno amplamente reconhecido, comum
a muitas espécies adaptadas a ambientes propensos a queimadas, onde o
fogo é parte da dinâmica natural, incluindo ambientes savanícolas tropicais
(Coutinho, 1977; Hartnett & Richardson, 1989; Whelan, 1995; Figueira, 1998,
Bond & Keeley, 2005). Os mecanismos pelos quais o fogo produz tal efeito,
porém, não são ainda bem conhecidos (Abrahamson, 1999).
Os efeitos do fogo sobre a vegetação campestre podem variar
fortemente, dependendo da sua composição em espécies e tipos funcionais5,
época da queimada, freqüência e intensidade das queimadas, interação com
outras perturbações, fatores climáticos e meteorológicos, o que limita a
formulação de generalizações mais amplas (Uys et al., 2004). A queima pode
influenciar a dinâmica de populações de plantas de forma pouco previsível,
dada a complexidade dos seus efeitos (Hoffmann, 1999). O fogo pode,
simultaneamente, afetar a reprodução sexuada e vegetativa, o
estabelecimento de plântulas, o tamanho dos indivíduos, seu crescimento e
mortalidade (Frost & Robertson 1987; Whelan, 1995; Franco et al. 1996;
Hoffmann, 1999; Bond & Keeley, 2005; Medeiros & Miranda, 2005). Além do
esperado aumento na mortalidade de plântulas em função da queima (Bond &
Keeley, 2005), é provável que eventuais danos físicos e estresse fisiológico 5 O termo “tipos funcionais” é aqui utilizado segundo a definição de Gitay & Noble (1997), referindo-se a componentes bióticos de um ecossistema que desempenham as mesmas funções ou conjunto de funções.
Introdução
21
resultantes ampliem os custos somáticos (Biere 1995; Sandvik 2001) e
demográficos da reprodução nas sempre-vivas.
Os efeitos decorrentes da coleta de inflorescências podem ser
igualmente complexos. A habitual coleta de inflorescências, em fase anterior à
formação de sementes, pode representar uma redução dos custos somáticos e
demográficos da reprodução (artificialmente inflados em função do estímulo
provocado pela queima) em indivíduos reprodutivamente ativos. Neste caso os
custos decorreriam da manutenção de flores funcionalmente reprodutivas,
envolvendo o empenho de recursos para a produção de pólen, néctar,
manutenção e respiração das estruturas florais (Obeso, 2002) e,
posteriormente, na formação de frutos e sementes. Ou seja, custos da
reprodução poupados em um ano deveriam resultar em aumento da energia
disponível para o crescimento e/ou reprodução no ano seguinte (Sandvik,
2001). Por outro lado, a eficiente coleta de inflorescências pode levar a uma
depleção do pool de sementes na população (Giulietti, 1996), reduzindo
expressivamente o recrutamento no período pós-queima, comumente
observado em ambientes propensos à queima (Bond & Keeley, 2005).
Outro fator de importância a ser considerado refere-se à condição de
várias espécies de sempre-vivas como plantas clonais perenes, para as quais
o manejo visando o estímulo à floração pode interferir no balanço de opções
quanto à alocação de meristemas entre a reprodução vegetativa (expansão
clonal) e a reprodução sexuada (Bishop & Davy, 1985; Hartnett, 1990). O
crescimento clonal permite que um mesmo genótipo se replique e se expanda
no ambiente local, enquanto a reprodução sexuada é fundamental para a
manutenção da diversidade genética e dispersão a longas distâncias, via
semente. Ambas as funções provavelmente contribuem de forma significativa
para o fitness da planta e, portanto, estariam sujeitas a pressões seletivas
quanto à variação do investimento relativo entre crescimento clonal versus
reprodução sexuada (Huber & During, 2001). Caso as duas modalidades
reprodutivas compitam por recursos, os investimentos não podem ser
simultaneamente maximizados para ambas e, por isso, podem surgir
demandas conflitantes (Stearns, 1992).
Introdução
22
Em plantas superiores, o processo de decisão quanto à alocação de
meristemas para o crescimento e reprodução envolve três possibilidades
(Geber, 1990): sua utilização na formação de uma inflorescência, dessa forma
encerrando a sua atividade; a sua diferenciação vegetativa, produzindo um
novo ramo lateral; e, por fim, a quiescência. Portanto, o empenho de
meristemas na reprodução sexuada reduz a disponibilidade de meristemas
para o crescimento clonal. Já aqueles dedicados ao crescimento clonal
podem, em fases posteriores, ampliar as possibilidades de decisão, seja para
investimentos em reprodução sexuada, vegetativa ou quiescência.
Segundo Prati & Schmidt (2000), além da decisão quanto às formas de
diferenciação, mencionadas acima, uma segunda etapa decisória do processo
de alocação envolve o controle fisiológico do fluxo de recursos, determinando,
por exemplo, o tamanho dessas estruturas (e seu custo proporcional). Um
comprometimento significativo dos meristemas para produção de
inflorescências nas fases reprodutivas iniciais implica na inativação de parte do
pool de meristemas a ser, eventualmente, investido na reprodução vegetativa
futura (no caso de plantas clonais, no aumento do número de módulos ou
ramets) (Geber, 1990; Huber & During, 2001). Dessa forma é possível que a
manipulação do esforço reprodutivo resulte em perdas no valor reprodutivo
residual das sempre-vivas, tanto em decorrência do custo energético da
reprodução quanto pelos reflexos em parâmetros componentes do fitness
associados ao tamanho do indivíduo (Mendes & Karlsson, 2004).
Nesse caso, é de grande relevância o status populacional da espécie-
alvo nas áreas sob manejo. Por meio de um modelo algébrico simples, Begon
(1986) pondera que a importância do VRR varia de acordo com as mudanças
populacionais6. Para populações em expansão, espera-se que o empenho
reprodutivo atual (VR) tenha valor relativo maior do que o VRR. No caso
inverso, em populações declinantes, o VRR pode ter maior peso do que o VR,
dada a sua maior contribuição proporcional. Isto sugere que, para populações
em expansão, poderia ser vantajoso incrementar o empenho reprodutivo nas
6 Nota de rodapé à página 18.
Introdução
23
fases iniciais da atividade reprodutiva, ao passo que populações ameaçadas
de extinção se beneficiariam retardando a reprodução (Obeso, 2002).
O mesmo raciocínio pode ser aplicado à condição do hábitat (por
exemplo, o contexto sucessional), já que estas respostas podem representar
decisões estratégicas de alocação preferencial de recursos, seja na dispersão
e colonização de hábitats não ocupados (aumento da produção de sementes)
ou na persistência local (aumento do tamanho corporal e da capacidade
competitiva) (Jongejans et al., 2006).
Visto, enfim, que as práticas de manejo extrativista de sempre-vivas
envolvem a manipulação da alocação de recursos para reprodução, é
esperado que tais práticas tenham forte influência sobre o fitness de suas
populações naturais (Hartnett, 1990), com implicações para a sua
conservação. Sob a ótica do manejo extrativista, a sempre-viva ideal seria não
menos do que o “Demônio Darwiniano” (Law, 1979), um organismo capaz de,
simultaneamente, maximizar todos os aspectos de sua performance
reprodutiva, começando a reproduzir-se logo ao nascer e produzindo copiosa
prole ao longo de sua vida infinita. No mundo real, porém, um manejo
extrativista ideal deveria buscar obter das sempre-vivas a correta medida de
investimento na produção de inflorescências, poupando-as o quanto possível
dos custos somáticos e demográficos posteriores e buscando o melhor ajuste
de seu valor reprodutivo residual ao cenário do estatus populacional de cada
área específica. Não menos importante, o manejo não deveria implicar em
prejuízo à manutenção de seu potencial evolutivo.
Introdução
24
Estudos em sempre-vivas: proposta de uma abordagem experimental
Apesar da importância ambiental, social e econômica associada à
exploração das sempre-vivas, a falta de conhecimento sobre a ecologia
dessas plantas e dos efeitos do extrativismo sobre suas populações persiste
como um dos principais obstáculos a serem enfrentados na busca de diretrizes
para um manejo sustentado.
Hall & Bawa (1993) defenderam que somente comparações diretas
entre populações naturais e aquelas explotadas fornecem informações
suficientes para se avaliar a sustentabilidade do extrativismo. Ainda,
recomendam que amostragens comparativas devem ser realizadas em
populações sujeitas a diferentes intensidades do extrativismo, para que se
possa determinar o estatus das populações explotadas e possibilitar a
distinção dos efeitos populacionais resultantes imediatos e tardios.
Especificamente para plantas herbáceas perenes, estes autores recomendam
o enfoque em taxas de mortalidade de indivíduos adultos visados pela coleta e
em mudanças provocadas pela intensidade da coleta sobre a sua capacidade
reprodutiva. Da mesma forma, enfatizam a importância de se quantificar a
regeneração natural decorrente de reprodução vegetativa versus aquela
decorrente da produção de sementes. Tictin (2004) recomendou que, para se
manejar e conservar eficientemente populações visadas pelo extrativismo, ao
menos três questões devem ser investigadas, além de aspectos sociais,
econômicos e políticos: i) Quais são os impactos ecológicos do extrativismo?
ii) Quais são os mecanismos envolvidos nesses impactos? iii) Que práticas de
manejo poderiam mitigar os impactos negativos e/ou promover impactos
positivos?
Tendo S. elegantulus Ruhland como modelo, o principal objetivo deste
estudo é o de avaliar os efeitos populacionais do manejo extrativista
tradicional, particularmente a coleta de inflorescências e a queima dos
campos, replicados em escala experimental, visando a obtenção de subsídios
para a conservação e manejo sustentável de espécies de sempre-vivas.
Introdução
25
Syngonanthus elegantulus é uma planta de pequeno porte, perene,
monóica e policárpica, com folhas cilíndricas formando uma roseta basal. A
planta tem estrutura modular, com rizomas eretos a horizontais que podem
conter várias rosetas em suas ramificações. Para fins de padronização da
nomenclatura relacionada à estrutura da planta, neste trabalho adotou-se o
termo “touceira” em referência ao conjunto de rosetas pertinente a um mesmo
indivíduo. Alternativamente, os termos “ramet” ou “módulo” são empregados
para designar as rosetas como clones de uma mesma identidade genética,
aqui referida como “genet”.
Syngonanthus elegantulus era, até recentemente, considerada
subespécie de S. elegans (Bong.) Ruhland - uma das espécies mais visadas
pelo extrativismo na região de Diamantina e entre as mais valorizadas nos
mercados interno (nacional) e externo. S. elegantulus foi reestabelecida à
categoria de espécie, em uma revisão da seção Eulepis do gênero
Syngonanthus (Parra, 2000). A espécie ocorre ao longo da porção mineira da
cadeia do Espinhaço, desde a região de Diamantina e Chapada do Couto, ao
norte, até a sua porção sul, em Barão de Cocais, e também em outras serras
mineiras mais ao sul (serras de São Tomé das Letras, Lavras, São João del
Rei e Tiradentes) (Parra, 2000).
Syngonanthus elegantulus é, portanto, morfologicamente similar e
ocupa o mesmo tipo de hábitat de S. elegans, sendo comum a sua ocorrência
em proximidade a esta última, ao longo da Cadeia do Espinhaço (Parra, 2000).
Ambas são sujeitas ao extrativismo de inflorescências, que ocorre nos
mesmos moldes e padrão sazonal, muito embora as inflorescências de S.
elegantulus atinjam menor valor comercial que as de S. elegans, cujos
escapos são mais longos e os capítulos maiores. Dessa forma, considero-a
um modelo alternativo adequado para estudos referentes à ecologia e efeitos
do manejo extrativista para outras espécies do gênero com necessidades
ambientais semelhantes.
Fatos recentes, como a criação dos Parques Nacional das Sempre-
Vivas e Estaduais da Serra do Cabral e Serra Nova, em Minas Gerais e a
Introdução
26
decretação da reserva da biosfera da cadeia do Espinhaço, constituem
manifestações de respaldo à importância da conservação dos ecossistemas
campestres de altitude e da necessidade de se promover o uso sustentável de
seus recursos naturais. Ao mesmo tempo, sinalizam a urgente necessidade de
fundamentos técnicos e embasamento científico para seu manejo e
conservação efetivos. Nos últimos anos, vários estudos têm trazido
informações valiosas nesse sentido, enfocando aspectos básicos e aplicados
da biologia e ecologia de espécies de Eriocaulaceae, como os realizados por
Figueira (1998), sobre a ecologia populacional de Paepalanthus polyanthus e
Miranda (2002) utilizando esta mesma espécie como indicadora para a
ocorrência de queimadas em áreas campestres; Paixão-Santos et al. (2003) e
Silva et al. (2005a,b), abordando o cultivo in vitro de S. mucugensis; Ramos et
al. (2005) enfocando a biologia reprodutiva de S. mucugensis e S. curralensis
na Chapada Diamantina, BA; Schmidt (2005), abordando etnobotânica e
ecologia populacional de S. nitens na região do Parque Estadual do Jalapão,
TO; Oliveira (2003) e Oliveira & Garcia (2005), referentes à germinação e
formação de banco de sementes para S. elegans, S. elegantulus e S.
venustus; entre outros.
O presente estudo pretende contribuir para o manejo e conservação das
sempre-vivas, somando-se às contribuições dos estudos mencionados acima,
por meio da ampliação dos conhecimentos acerca da biologia e ecologia de S.
elegantulus, com ênfase na investigação dos efeitos populacionais decorrentes
do manejo extrativista.
Os capítulos 1 a 3 a seguir referem-se a abordagens descritivas e
exploratórias sobre a população estudada e aspectos biológicos da espécie: o
capítulo 1 apresenta uma caracterização da área de estudos e da população
de S. elegantulus. O capítulo 2 trata da fenologia da espécie, incluindo
observações sobre biologia floral. O Capítulo 3 explora as relações escalares
entre variáveis biométricas com respeito à forma, tamanho e crescimento de
ramets e genets. Os capítulos 4 a 6 tratam da exploração dos efeitos do
manejo extrativista sobre indivíduos e populações de S. elegantulus, a partir
do estudo experimental realizado ao longo de dois anos completos: O Capítulo
Introdução
27
4 trata dos efeitos resultantes do manejo sobre a produção de inflorescências
e crescimento de S. elegantulus. O capítulo 5 trata do estudo das
probabilidades de morte em plantas de diferentes fases do desenvolvimento,
submetidas aos diferentes tratamentos experimentais e, por fim, o capítulo 6
aborda os efeitos resultantes do manejo sobre o recrutamento de plântulas.
28
FOTOGRAFIAS
Fotografias
29
Foto 1. Importância econômica das sempre-vivas. A) Galpão repleto de sempre-vivas de diferentes espécies em Diamantina, MG. B) Coletor de sempre-vivas da região de Diamantina. (Fotos de Cuia Guimarães).
Foto 2. Ranchos de coletores de sempre-vivas nos afloramentos rochosos (lapas) da serra do Espinhaço. (Fotos de Lúcio Bedê).
A
B
A
B
Fotografias
30
Foto 3. Região do Córrego da Lapa. Vista do platô com cobertura predominantemente herbácea ao sopé dos afloramentos rochosos, onde ocorre S. elegantulus. (Foto de Lúcio Bedê).
Foto 4. A) Campo florido com Syngonanthus elegantulus. B) Detalhe da roseta de S. elegantulus. (Fotos de Lúcio Bedê).
B
A
Fotografias
31
Foto 5. A) Detalhe da delimitação das parcelas de 2,5 m2 e espaços intercalados para a movimentação dos pesquisadores. B) Vista aérea dos Blocos 2 e 3, demarcados sobre a população de S. elegantulus. Pode-se observar a diferença na densidade da cobertura herbácea entre parcelas submetidas à queima x parcelas não queimadas. (Fotos de Lúcio Bedê).
Foto 6. Indivíduos de S. elegantulus marcados com plaquetas de alumínio (Foto de Lúcio Bedê).
B A
Fotografias
32
Foto 7. Queima das parcelas selecionadas sob supervisão dos funcionários do PERPreto. (Foto de Werner Piper).
Foto 8. Detalhe das grades utilizadas como apoio para as medidas de densidade populacional de S. elegantulus e da cobertura herbácea. As duas fotos mostram o contraste da cobertura herbácea nas parcelas controle (A) x parcelas submetidas à queima (B). (Fotos de Lúcio Bedê).
A B
Fotografias
33
Foto 9. A) Syngonanthus elegantulus às margens de vala erodida na região do córrego da Lapa. B) Indivíduos de S. elegantulus isolados em meio à cobertura herbácea densa. (Fotos de Lúcio Bedê).
A
B
34
CAPÍTULO 1: Contextualização - Área de estudo e características gerais da população local
de Syngonanthus elegantulus
Capítulo 1
35
INTRODUÇÃO
A área de estudo situa-se no Parque Estadual do Rio Preto - PERPreto, município de
São Gonçalo do Rio Preto (18º 00 S e 43º 23’W), Minas Gerais, cerca de 70 km a NE
de Diamantina e a 370 km de Belo Horizonte. A principal rota de acesso ao Parque
Estadual do Rio Preto é através das rodovias BR 040 (Belo Horizonte a Sete Lagoas),
BR 135 (Sete Lagoas a Curvelo), BR 259 (Curvelo a Gouvêa), BR 367 (Gouvêa a
Diamantina) e MG 217 (Diamantina a São Gonçalo do Rio Preto)
(http://www.dner.gov.br/rodovias/mapas/). O município de São Gonçalo do Rio Preto
pertence à região do Alto Jequitinhonha, microrregião de Diamantina, na porção
central do Espinhaço mineiro.
O PERPreto, criado através do decreto Nº 35.611 de 01 de junho de 1994, possui
10.755 hectares, tomando cerca de um terço do município de São Gonçalo do Rio
Preto e abrangendo as nascentes do rio Preto, importante afluente do alto rio Araçuaí,
que por sua vez é o principal afluente do rio Jequitinhonha. O PERPreto abriga
diferentes manifestações fitofisionômicas de Cerrado, assentadas sobre um relevo
bastante acidentado, com altitudes variando entre 850 e 1826 m. Nos vales largos e
profundos predomina o cerrado sobre formações de filito e xisto, enquanto nos cumes
mais altos ocorrem formações de quartzito e arenito sobre as quais cresce vegetação
de campos rupestres. Os solos da região são em geral rasos e arenosos, muito ácidos
e pobres em nutrientes (Giulietti & Pirani, 1997).
O PERPreto abriga importantes áreas sobre as quais incidia o extrativismo sobre
populações da sempre-viva Syngonanthus elegantulus, em localidades conhecidas
como Chapada dos Couto, Serra das Boleiras e córrego da Lapa. Esta última, situada
próxima à portaria do Parque e do principal acesso às suas dependências
(coordenadas UTM: S-180526,3; W-432029,9), portanto em condições ideais de
proteção contra interferências externas, foi escolhida para a realização do presente
estudo (fotos 3 e 4A, pg. 30). Segundo o depoimento do Diretor do Parque, Antônio
Augusto Tonhão de Almeida, na ocasião do início da pesquisa esta área encontrava-
se livre da influência de queimadas e do extrativismo há pelo menos quatro anos.
O clima da região é classificado como Cwb (Köppen, 1931), mesotérmico com verões
moderados e estação chuvosa durante o verão e média anual de temperatura entre
17,4 e 19,8 ºC; a média no mês mais quente fica abaixo de 22ºC. Conforme dados
Capítulo 1
36
climáticos para séries históricas normais de 1961 a 1990, da estação meteorológica
de Diamatina (anexo 1), disponibilizados pela EMBRAPA e ESALQ/USP (Banco de
dados Climáticos do Brasil (http://www.bdclima.cnpm.embrapa.br/resultados/
index.php), a precipitação média anual é de 1405 mm. A estação chuvosa dura de
sete a oito meses (valor médio máximo de precipitação de 307 mm em janeiro) e o
período seco, que coincide com o inverno, de três a quatro meses (valores médios
mínimos de precipitação de 8 mm em junho e julho, respectivamente), ocorrendo
déficit hídrico entre maio e setembro. A temperatura média mínima equivale a 15,3 ºC
no mês de julho e a máxima a 20,0 ºC, em janeiro. Apesar do clima fortemente
sazonal, nuvens de orvalho e alguma chuva ocorrem na região durante a estação
seca, permitindo que parte dos solos permaneça úmida ao longo do ano (Giulietti &
Pirani, 1997).
MATERIAL E MÉTODOS
Caracterização do hábitat de Syngonanthus elegantul us
Clima
Dados climatológicos mensais para a estação meteorológica do município de
Diamantina foram extraídos dos boletins agrometeorológicos do INMET (ISSN 0102-
1273), de janeiro 1998 a dezembro de 2002. Foram compilados dados referentes aos
parâmetros: temperatura média do ar, máxima e mínima; precipitação total,
evapotranspiração potencial e real (mm); armazenamento de água no solo, déficit e
excesso hídricos (mm).
Solo
Para a caracterização do solo da área de estudos, em agosto de 2001 foram colhidas
três amostras de solo superficial com aproximadamente 1kg (até 10 cm de
profundidade), em cada parcela controle dos oito blocos demarcados para a
realização dos experimentos, totalizando 24 amostras. Análises de granulometria,
classificação textural e parâmetros de fertilidade foram encomendadas ao Setor de
Laboratórios de Fertilidade do Solo da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária
(EMBRAPA) em Sete Lagoas, MG.
Capítulo 1
37
A análise granulométrica e a caracterização textural foram feitas a partir do conjunto
das amostras colhidas em quatro parcelas controle, aleatoriamente selecionadas.
Para a caracterização da fertilidade foram analisados, em cada amostra, os seguintes
parâmetros: pH em água (1:2,5); H+Al (cmolc/dm3); Al (cmolc/dm3); Ca (cmolc/dm3); Mg
(cmolc/dm3); K (mg/dm3); P (mg/dm3); N total (%); matéria orgânica (dag/kg);
saturação de Al (%). As análises elaboradas pela EMBRAPA referentes aos
parâmetros Al, Ca e Mg foram extraídos com KCl 1N; K e P medidos pelo método de
Mehlich (Mehlich, 1953) utilizando HCl 0,05N + H2SO4 0,025N. O cálculo percentual
de saturação por alumínio foi obtido por: Al/(Ca+Mg+Al+(K/391)) x 100. A matéria
orgânica foi determinada através do método de Walkley-Black (Walkley & Black,
1934).
Gradientes de umidade e temperatura do solo
Visando caracterizar as condições do solo no início da época seca e na estação
chuvosa, os parâmetros temperatura e conteúdo hídrico do solo superficial foram
medidos in situ em maio e dezembro de 2000, utilizando-se um medidor digital
“Aquaterr 200" da Spectrum Technologies. O aparelho mede a capacitância da matriz
solo-água e é calibrado para indicar o conteúdo volumétrico de água em %. De
acordo com informações do fabricante, o aparelho pode ser empregado em uma
ampla variedade de solos e não é afetado pela temperatura, pH, sais dissolvidos e
íons metálicos. As medidas de temperatura (± 1,5 ºF) e umidade (± 2%) foram feitas
através de uma sonda de 15 cm de comprimento, sendo necessária calibragem em
água (100%) para a leitura de umidade. As leituras de temperatura em escala
Farenheit (ºF) foram convertidas em graus centígrados (ºC) utilizando a fórmula: ºC =
5/9 (ºF-32).
Delineamento experimental
Visando analisar os possíveis efeitos decorrentes de práticas tradicionais de manejo
extrativista sobre a população de S. elegantulus, a coleta de inflorescências (sim = C
ou não = O) e a queima (sim = F ou não = O), foram replicadas em escala
experimental, simulando os procedimentos realizados pelos coletores de sempre-
vivas da região (Instituto Terra Brasilis, 1999).
Em abril de 1999 foram demarcados oito blocos de 40m2 de área, aleatoriamente
dispostos sobre a população de S. elegantulus na região do córrego da Lapa,
conforme ilustrado na figura 1 (fotos 5A e 5B, pg. 31). Em cada bloco foram
demarcadas em seqüência oito parcelas retangulares de 2,5 m x 1 m, dispostas
Capítulo 1
38
paralelamente ao longo de seu maior lado e separadas entre si por uma distância de
cerca de 80 cm. Sobre cada parcela incidiram diferentes combinações dos fatores
fogo e coleta, ao longo de dois anos de pesquisa, assumindo-se as plantas de uma
determinada parcela não são afetadas pelos tratamentos incidentes em parcelas
adjacentes. Do rol de 16 combinações de tratamentos possíveis, oito foram
selecionados: CF-CF; CF-OF; CO-CO; CO-OF; OF-CO; OF-OF; OO-CF; Controle.
Portanto, no primeiro ano (1999) incidiram quatro tratamentos apenas: CF; CO; OF;
Controle e as demais combinações de tratamentos em 2000. Estes tratamentos foram
repetidos em cada um dos oito blocos, em seqüências aleatorizadas. Obteve-se,
portanto, oito réplicas de cada tratamento, totalizando 64 parcelas (figura 2).
Em cada parcela, entre 35 e 45 plantas com altura superior a 1 cm foram
aleatoriamente selecionadas e marcadas individualmente com etiquetas de alumínio
atadas a hastes de arame galvanizado (foto 6, pg. 31) totalizando 2288 plantas, as
quais, a cada floração (abril de 1999, 2000 e 20001), tiveram as seguintes variáveis
biométricas medidas: altura da touceira (mm); número de rosetas na touceira; número
total de inflorescências na touceira; altura máxima das inflorescências (cm); número
de rosetas mortas (modelo de planilha, anexo II).
Para as parcelas destinadas à coleta, as inflorescências de cada planta marcada
foram colhidas (final de abril e início de maio de 1999, 2000 e 2001) e estocadas em
sacos de papel individualizados, identificados com o número da planta e da parcela
para posterior pesagem. O mesmo foi feito com as inflorescências restantes, de
plantas não marcadas, porém embaladas coletivamente. As parcelas destinadas à
queima (outubro de 1999 e 2000) foram queimadas sob supervisão dos guardas-
parque, de forma a garantir que o fogo permanecesse restrito ao perímetro da parcela
de 2,5 m2 (foto 7, pg. 32).
O restante dos indivíduos presentes em cada parcela foi acompanhado, a cada
período de floração, através de medidas de densidade (indivíduos/m2), distinguindo-se
os indivíduos de uma única roseta e com até 1 cm de altura como plântulas. As
estimativas de densidade foram obtidas sobrepondo-se, a cada parcela, uma grade
delimitando 10 sub-parcelas de 0,25 m2 (resultando em 640 subparcelas para o
conjunto dos oito blocos), contando-se os indivíduos presentes com auxílio de um
contador manual (tally counter).
Este mesmo sistema foi adotado para se obter uma estimativa visual da densidade da
cobertura herbácea em cada parcela, utilizando-se como apoio uma segunda grade
Capítulo 1
39
contendo 64 células (8 linhas x 8 colunas), sobreposta a cada subparcela (foto 8,
pg.32). As estimativas de cobertura foram obtidas contando-se o número de células
da grade cobertas por plantas herbáceas, excluindo-se S.elegantulus.
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 220 240
Metros
Met
ros
BL - 3
BL - 5
BL - 1
BL - 6BL - 2
BL - 4
BL - 8
BL - 7
N
Trilha
Córrego da Lapa
Estrada para a Sede do PERPreto
Figura 1. Croquis da região de estudos mostrando a disposição dos blocos do estudo experimental na região do córrego da Lapa, Parque Estadual do Rio Preto, município de São Gonçalo do Rio Preto, MG. ..
Capítulo 1
40
Bloco 1 Bloco 2 Parcela 1999 2000 Parcela 1999 2000
1 C F C F 9 O F C O 2 O O O O 10 C O C O 3 C F O F 11 O O C F 4 O F C O 12 C F O F 5 C O O F 13 O F O F 6 O O C F 14 C O O F 7 C O C O 15 O O O O 8 O F O F 16 C F C F
Bloco 3 Bloco 4 Parcela 1999 2000 Parcela 1999 2000
17 C O O F 26 O F O F 18 O F O F 27 C O O F 19 C F C F 28 O O O O 20 O O C F 29 C F C F 21 C F O F 30 O O C F 22 O F C O 31 C F O F 23 C O C O 32 O F C O 24
(berçário) O O O O
33 C O C O 25 O O O O
Bloco 5 Bloco 6 Parcela 1999 2000 Parcela 1999 2000
34 O O O O 42 O O C F 35 C F O F 43 C F O F 36 O F C O 44 O F C O 37 C O C O 45 C O O F 38 O O C F 46 O F O F 39 C O O F 47 C O C O 40 O F O F 48 O O O O 41 C F C F 49 C F C F
Bloco 7 Bloco 8
Parcela 1999 2000 Parcela 1999 2000 50 C O C O 58 O F O F 51 O F C O 59 C O C O 52 C O O F 60 O O C F 53 O O O O 61 C F C F 54 C F O F 62 O F C O 55 O F O F 63 C O O F 56 C F C F 64 O O O O 57 O O C F 65 C F O F
Figura 2. Esquema representando a disposição dos tratamentos nos oito blocos do experimento, os fatores considerados no experimento foram a coleta de inflorescências (sim = C ou não = O) e o fogo (sim = F ou não = O).
Capítulo 1
41
RESULTADOS E DISCUSSÀO
Caracterização da área de estudo
A região do córrego da Lapa consiste em um platô com solos predominantemente
arenosos, formados pela acumulação de sedimentos finos provenientes dos maciços
quartzíticos adjacentes (foto 3, pg. 30). Em sua porção mais baixa está o córrego da
Lapa, perene, de águas escuras e ácidas, estreito (ca. 1,50 – 2 m de largura) e raso,
ladeado por formação ciliar, cuja largura varia entre 5 e 30 m e altura de 5 a 10 m. A
margem direita do córrego é ladeada por uma mancha de campo hidromórfico sobre
solo turfoso, com largura variando entre 10 e 30 m, onde predominam populações de
xiridáceas.
Segundo Beatto & Spera (1988), no domínio do Cerrado as areias quartzozas estão
relacionadas a sedimentos arenosos de cobertura e a alterações de rochas
quartzíticas e areníticas, normalmente em relevo plano ou suave ondulado. Costituem
sedimentos muito porosos, excessivamente drenados e com baixa disponibilidade em
nutrientes para as plantas. Além de não disporem de reservas nutricionais que
possam ser liberadas de forma gradual, sendo normalmente álicas ou distróficas,
possuem baixa capacidade de retenção de cátions. Esses solos estão condicionados
aos baixos teores de argila e de matéria orgânica, consequentemente baixa
capacidadee de agregação de partículas, sendo muito suscetíveis à erosão.
De fato, a análise granulométrica enquadra o solo do local na classe textural “areia”,
tendo a composição granulométrica das quatro amostras analisadas em média
55,25% de areia grossa, 40,25% de areia fina, 0,25% de siltes e apenas 4,25% de
argilas. Comparados aos valores estabelecidos em classificação realizada pela
Comissão de Fertilidade do solo de Minas Gerais (Alvarez et al., 1999), os resultados
das análises de fertilidade (Tabela 1, Anexo III) indicam que o solo na área do córrego
da Lapa apresenta baixo teor de matéria orgânica e pode ser quimicamente
classificado como de acidez elevada, sendo a acidez potencial das amostras (H + Al)
baixa a média. Considerando o complexo de troca catiônica, as amostras enquadram
os solos como de teor alto a muito alto para os valores de saturação por Al3+,
significando que a capacidade de troca de cátions do solo é tomada por alumínio
trocável (tóxico) ao invés de nutrientes, como se verifica pelos baixos teores de Ca2+,
Mg2+ e K+ em todas as amostras analisadas. Portanto, o substrato onde se
desenvolve S. elegantulus, formado no sopé dos maciços quartzíticos é ácido, com
Capítulo 1
42
baixos teores de matéria orgânica e química e estruturalmente pobre e com elevados
teores de alumínio, fato característico dos solos de cerrado. As características do
substrato em questão são similares àquelas documentadas pelo Instituto Terra
Brasilis (1999) para áreas de ocorrência de S. elegans nos distritos de Conselheiro
Mata e Galheiros (município de Diamantina), incluindo um plantio comercial desta
espécie.
A variação dos valores médios mensais de temperatura e precipitação entre janeiro de
1998 e dezembro de 2002 apresentou conformidade aos padrões sazonais dos
valores normais para a região de Diamantina (Figura 3). Porém, a partir da série
completa de dados mensais de precipitação entre 1999 e 2002, nota-se que a
precipitação anual total variou expressivamente com relação ao valor normal de 1405
mm para a região, alternando valores altos e baixos ao longo do período de estudos
em campo (1253 mm em 1999, 1639 mm em 2000, 1068 mm em 2001 e 1434 mm em
2002. Média de 1348,5 mm no período).
0
5
10
15
20
25
jan/9
8
mai/
98
set/9
8
jan/9
9
mai/
99
set/9
9
jan/0
0
mai/
00
set/0
0
jan-0
1
mai-
01
set-0
1
jan-0
2
mai-
02
set-0
2
Tem
pera
tura
(ºC
)
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Pre
cipi
taçã
o (m
m)
T (período) T (normal) P (período) P (normal)
Figura 3. Valores médios de temperatura e precipitação em Diamantina, MG no
período de Janeiro de 1998 a dezembro de 2002, juntamente com dados normais
para a região.
Legenda: T = temperatura, P = precipitação. Fonte: dados Normais obtidos no Banco de Dados Climáticos do Brasil (EMBRAPA/ESALQ – USP) e boletins agrometeorológicos mensais do INMET para o período.
Capítulo 1
43
Tabela 1. Valor médio e desvio padrão para parâmetros físicos e químicos do
substrato onde ocorre S. elegantulus, para 24 amostras de solo superficial colhidas
em agosto de 2001.
Parâmetro / unidade Média Erro padrão
pH 4,58 0,018 H+Al (cmolc/dm3) 2,35 0,143 Al (cmolc/dm3) 0,62 0,035 Ca (cmolc/dm3) 0,11 0,014 Mg (cmolc/dm3) 0,02 0,002 K (mg/dm3) 20,75 0,504 P (mg/dm3) 4,38 0,145 Matéria orgânica (dag/kg) 1,09 0,057 Saturação de alumínio (%) 78 1,317 Nitrogênio total (%) 0,03 0,002
cmolc/dm3 = Centimol de carga por decímetro cúbico; mg/dm3 = miligrama por decímetro cúbico; dag/kg = decagrama/kg
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
1 15 29 43 57 71 85 99 113 127 141 155 169 183 197 211 225
Distância do córrego da Lapa (m)
Teo
r de
um
idad
e (%
)
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38
Tem
pera
tura
(ºC
)
Umidade
Temperatura
Área de ocorrência de S. elegantulusVárzea
Figura 4. Gradientes de temperatura e umidade no solo superficial ao longo de um transecto na Várzea da Lapa, em Maio/2001.
Os gradientes de temperatura e umidade do solo superficial na área de ocorrência de
S. elegantulus são ilustrados na figura 4, para dados obtidos ao longo de um transecto
orientado de NW a SE, perpendicular ao alinhamento do platô do córrego da Lapa, em
Capítulo 1
44
maio de 2001. Os teores de umidade caem abruptamente a partir da quebra de relevo
que delimita a área de várzea com solo turfoso, adjacente ao córrego, permanecendo
em níveis não detectáveis pelo aparelho de medição a partir desse ponto. A quebra
de relevo igualmente delimita a área de ocorrência de S. elegantulus, que prossegue
em direção SE até o início de uma fitofisionomia distinta, de cerrado senso restrito, já
próximo aos maciços quartzíticos que delimitam o platô. Já os valores de temperatura
aumentam com a distância a partir do córrego em direção SE, particularmente após o
término da área de várzea.
Caracterização da população
Em maio de 1999, a densidade populacional média de S. elegantulus era de 25,9 ±
0,95 indivíduos por parcela (n = 640), ou cerca de 103,4 indivíduos/m2. A proporção
de recrutas (plantas de uma roseta com até 1 cm de altura) na população era de cerca
de 16,3%, com densidade estimada de 4,2 ± 0,3 indivíduos por parcela, ou cerca de
16,85 indivíduos/m2. Na ocasião, a cobertura herbácea, excluindo indivíduos de S.
elegantulus, foi estimada em 34,7 ± 0,7 % (n = 640). A estimativa de densidade
populacional para S. elegantulus em 1999 foi próxima àquela obtida por Instituto Terra
Brasilis (1999) na mesma localidade, no ano anterior, sendo esta de 86,4
indivíduos/m2 (21,6 ± 1,22 indivíduos/ parcela de 0,25 m2, n = 85).
A altura média das plantas em abril de 1999 era de 3,12 ± 0,03 cm (n = 2288) e a
máxima de 7,5 cm (Tabela 2). A distribuição de freqüência de tamanhos foi unimodal
(classe de 2 a 3 cm de altura), com a predominância de indivíduos com rosetas de até
4 cm de altura e expressiva representatividade de plântulas e indivíduos jovens (0 a 2
cm de altura), indicando expressivo recrutamento a partir de sementes (Figura 5). A
grande maioria dos indivíduos na população apresentava apenas uma roseta (77%),
sendo a freqüência de indivíduos com duas rosetas apenas 12,15 % e com três
rosetas 4,28 % (Figura 6). Apenas cinco plantas apresentaram dez ou mais rosetas na
touceira (máximo de 12).
Cerca de 40,8% dos indivíduos não produziram inflorescências e a maioria das
plantas floridas apresentava até 10 inflorescências (43,3% da população. Figura 7). O
número máximo de inflorescências registrado foi 151, para uma planta com 10
touceiras e altura de 4,5 cm. As alturas máximas mais freqüentes para as
inflorescências variaram entre 25 cm e 35 cm (58,7%), sendo a classe modal de 30
Capítulo 1
45
cm a 35 cm (Figura 8). A altura máxima registrada para as inflorescências foi de 53,5
cm para uma planta com roseta de 5,8 cm de altura.
Tabela 2. Estatísticas descritivas das variáveis mensuradas nas plantas marcadas, em abril/maio de 1999.
Parâmetro Altura da
touceira (cm) Número de
rosetas Número de
Inflorescências Altura > escapo
(cm) n 2288 2287 2286 2285 Média 3.12 1.49 4.51 16.22 Erro padrão 0.03 0.03 0.17 0.32 Variância 1.61 1.52 67.23 238.36 IC -95% 3.07 1.44 4.18 15.59 IC+95% 3.18 1.55 4.85 16.85 Mediana 3.0 1.0 2.0 16.5 Mínimo 1.0 1.0 0.0 0.0 Máximo 7.5 12.0 151.0 53.5 Quartil inferior 2.0 1.0 0.0 0.0 Quartil superior 4.0 1.0 6.0 31.0 Amplitude 6.5 11.0 151.0 53.5
IC = intervalo de confiança.
0
5
10
15
20
25
30
≤ 1 1;2 2;3 3;4 4;5 5;6 6;7 7>Plant height (cm)
Fre
quen
cy (
%)
Estimated
Observed
Figura 5. Distribuição de freqüência de alturas para a população de S. elegantulus na
região do córrego da Lapa em abril de 1999. N = 2288. A freqüência de recrutas na
população (<=1 cm) foi obtida a partir das estimativas de densidade populacional.
Capítulo 1
46
0.00
10.00
20.00
30.00
40.00
50.00
60.00
70.00
80.00
90.00
1 2 3 4 5 6 7 8 9 =>10
Número de rosetas
Fre
qüên
cia
(%)
Figura 6. Distribuição de freqüência do número de rosetas para a população de S.
elegantulus na região do córrego da Lapa em abril de 1999. N = 2288.
0.00
5.00
10.00
15.00
20.00
25.00
30.00
35.00
40.00
45.00
<=0 0;5
5;10
10;15
15;20
20;25
25;30
30;35
35;40
40;45 >45
Número de inflorescências
Fre
qüên
cia
(%)
Figura 7. Distribuição de freqüência do número de inflorescências por planta na
população de S. elegantulus da região do córrego da Lapa, em abril de 1999.
N = 2285.
Capítulo 1
47
0
5
10
15
20
25
0;5 5;10 10;15 15;20 20;25 25;30 30;35 35;40 40;45 >45
Altura máxima das inflorescências (cm)
Fre
qüên
cia
(%)
Figura 8. Distribuição de freqüência para altura máxima das inflorescências por planta
em fase reprodutiva na população de S. elegantulus da região do córrego da Lapa,
em abril de 1999. N = 1330.
REFERÊNCIAS
Alvarez VHV; Novais RF; Barros NF; Cantarutti RB; Lopes AS. 1999. Interpretação dos resultados das análises de solos. In: Ribeiro AC; Guimarães PTG; Alvarez VHV. (Ed.). Recomendação para o uso de corretivos e fertilizantes em Minas Gerais: 5ª Aproximação. Viçosa: Comissão de Fertilidade do Solo do Estado de Minas Gerais. p. 25-32.
Beatto A; Correia JR; Spera ST. 1998. Solos do Bioma Cerrado: Aspectos pedológicos. In: Sano, S.M. & Almeida, S.P. Cerrado: Ambiente e Flora. Planaltina. Embrapa. p. 47-86.
Giulietti AM & Pirani JR. 1997. Espinhaço range region. Eastern Brazil. In Davis, S.D.; Heywood, V.H.; Herrera-Macbryde, O.; Villa-Lobos, J.; Hamilton, A.C. (eds.), Centres of plant diversity: a guide and strategy for their conservation. Volume 3. Information Press, Oxford. p. 397-404.
Instituto Terra Brasilis de Desenvolvimento Socioambiental – ITB / Centro Cape / SEBRAE / Mãos de Minas, 1999. Projeto Sempre-Viva: Perspectivas de seu Uso Sustentado. ITB, Belo Horizonte.
Köppen W. 1931. Climatologia. Fondo de Cultura Economica. Buenos Aires.
Walkley A & Black IA. 1934. An examination of Degtjareff method for determining soil organic matter and a proposed modification of the chromic acid titration method. Soil Science 37:29-37.
Capítulo 1
48
ANEXO I. Balanço hídrico climatológico para Diamant ina. Fonte: dados do INMET disponibilizados no Banco de Dados Climatológicos do Brasil, por EMBRAPA/ESALQ – USP (http://www.bdclima.cnpm.embrapa.br/resultados/ index.php)
T (ºC) P (mm) ETP ARM (mm) ETR (mm) DEF (mm) EXC(mm) Mês
Jan 19,80 307,00 85,50 100,00 85,50 0,00 221,50
Fev 20,00 121,00 79,68 100,00 79,68 0,00 41,32
Mar 19,90 167,00 84,49 100,00 84,49 0,00 82,51
Abr 18,50 79,00 68,20 100,00 68,20 0,00 10,80
Mai 17,10 31,00 58,27 76,13 54,87 3,40 0,00
Jun 16,00 8,00 48,22 50,92 33,21 15,01 0,00
Jul 15,30 8,00 45,55 34,98 23,94 21,61 0,00
Ago 16,50 17,00 53,68 24,24 27,74 25,94 0,00
Set 17,40 48,00 59,79 21,54 50,70 9,09 0,00
Out 18,70 133,00 73,90 80,65 73,90 0,00 0,00
Nov 19,10 222,00 77,52 100,00 77,52 0,00 125,13
Dez 19,30 264,00 83,88 100,00 83,88 0,00 180,12
TOTAIS 217,60 1.405,00 818,67 888,46 743,62 75,05 661,38
MÉDIAS 18,13 117,08 68,22 74,04 61,97 6,25 55,11
T = temperatura; P = precipitação; ETP = Evapotranspiração potencial; ETR =
Evapotranspiração real; DEF = Déficit hídrico; EXC = Excesso hídrico.
Capítulo 1
49
ANEXO II. Modelo de planilha utilizada no estudo ex perimental
BL PAR Pl. # Alt Nros Ninfl Alt Infl Nbot Mort Miss Brot Herb Obs Data 2 15 517 1 29/4/01 2 15 534 4.8 3 5 13 1 29/4/01 2 15 540 4.3 1 8 27.5 29/4/01 2 15 543 4.8 5 14 24 29/4/01 2 15 573 5.6 10 60 38 2 29/4/01 2 15 580 1 29/4/01 2 15 584 3.3 2 4 23.5 29/4/01 2 15 604 4.5 1 38 30.5 6 1 1 29/4/01 2 15 606 5.2 1 12 42 1 29/4/01 2 16 454 3.8 3 11 20 29/4/01 2 16 460 3.5 1 15 23 29/4/01 2 16 461 3.6 2 7 32 1 29/4/01 2 16 473 4.4 1 9 17.5 3 1 29/4/01
BL = bloco; PAR = parcela; Pl.# = número da planta; Alt = altura da roseta; Nros = número de ramets;
Ninfl = número de inflorescências no genet; Alt Infl = altura máxima das inflorescências; Nbot = número
de botões (inflorescências que não chegaram à antese); Mort = planta morta; Miss = planta não
encontrada; Brot = inflorescência com brotamento; Herb = evidência de herbivoria; Obs = observações.
Capítulo 1
50
ANEXO III. Parâmetros físicos e químicos de amostra s de solo superficial para a área
de ocorrência de S. elegantulus na várzea da Lapa, PERPreto, MG.
Amostra pH H+Al
(cmolc/dm3) Al
(cmolc/dm3) Ca
(cmolc/dm3) Mg
(cmolc/dm3) K
(mg/dm3) P
(mg/dm3) MO
(dag/kg) Sat Al
(%) N total
(%)
BL1-1 4.7 1.65 0.5 0.05 0.02 22 5 0.98 80 0.02 BL1-2 4.6 1.7 0.45 0.06 0.02 22 5 0.97 77 0.02 BL1-3 4.6 1.61 1 0.05 0.02 21 5 1.02 89 0.03 BL2-1 4.5 3.54 0.85 0.05 0.02 26 6 1.37 86 0.05 BL2-2 4.5 3.2 0.9 0.06 0.02 23 5 1.16 87 0.04 BL2-3 4.4 3.39 0.4 0.06 0.02 24 5 1.45 74 0.04 BL3-1 4.5 1.5 0.45 0.02 0.01 20 4 0.78 85 0.03 BL3-2 4.7 1.45 0.45 0.02 0.01 21 4 0.7 85 0.03 BL3-3 4.7 1.5 0.4 0.02 0.01 20 4 1 83 0.03 BL4-1 4.6 3.2 0.75 0.26 0.02 20 3 1.43 69 0.05 BL4-2 4.5 3.13 0.7 0.27 0.02 21 4 1.34 66 0.03 BL4-3 4.5 3.66 0.9 0.27 0.03 22 5 1.36 71 0.04 BL5-1 4.5 2.1 0.6 0.11 0.01 21 4 0.94 78 0.03 BL5-2 4.6 2.18 0.65 0.13 0.01 22 5 0.98 77 0.03 BL5-3 4.7 1.95 0.6 0.1 0.01 19 4 0.84 79 0.03 BL6-1 4.6 1.9 0.5 0.13 0.01 23 5 0.84 71 0.03 BL6-2 4.7 2.18 0.5 0.14 0.02 23 5 1.33 69 0.04 BL6-3 4.6 1.74 0.5 0.14 0.02 22 4 0.86 70 0.03 BL7-1 4.6 2.6 0.7 0.09 0.01 17 3 0.87 83 0.04 BL7-2 4.5 2.81 0.7 0.1 0.01 16 4 0.97 82 0.03 BL7-3 4.5 2.51 0.7 0.1 0.01 16 4 1.89 82 0.03 BL8-1 4.6 2.43 0.6 0.1 0.01 20 4 1.24 79 0.03 BL8-2 4.7 2.13 0.55 0.13 0.01 17 4 0.98 75 0.02 BL8-3 4.6 2.25 0.6 0.14 0.01 20 4 0.93 75 0.03 Média 4.58 2.35 0.62 0.11 0.02 20.75 4.38 1.09 78.00 0.03 se 0.018 0.143 0.035 0.014 0.002 0.504 0.145 0.057 1.317 0.002
BL = bloco amostral; se = erro padrão; Sat Al = saturação de alumínio; cmolc/dm3 = Centimol de carga por
decímetro cúbico; mg/dm3 = miligrama por decímetro cúbico; dag/kg = decagrama/kg
51
CAPÍTULO 2: Fenologia de Syngonanthus elegantulus
Capítulo 2
52
Quantitative phenology of the clonal perennial star flower
Syngongnthus elegantulus Ruhl. (Eriocaulaceae)
Lúcio Cadaval BEDÊ1*
Rogério Parentoni MARTINS1
Roselaine M. DO CARMO 2
Yasmine ANTONINI1
1Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Minas Gerais. Av. Antônio Carlos 6627, Belo
Horizonte – MG, Brazil;
2 Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade
Federal de Minas Gerais. Av. Antônio Carlos 6627, Belo Horizonte – MG,
Brazil.
*Correspondence to : Lúcio C. Bedê
Rua Apucarana 653/102
31.310-520 - Belo Horizonte, MG, Brasil
Fone:55.31.32613889 - FAX:
e-mail [email protected]
Key-words: Entomophily, extractive management, reproductive biology.
Capítulo 2
53
ABSTRACT
The phenology of Syngonanthus elegantulus (Eriocaulaceae) was quantified through
monthly monitoring of 120 plants at the central Espinhaço mountain range, Minas
Gerais State, eastern Brazil, from February 2000 to March 2001. There is a marked
seasonal variation of the monitored parameters, in close association to rainfall and soil
water availability. Ramet size was affected by leaf loss at the peak dry season (June
through September) and leaf growth reached maximum values between December
and January. Genet size was affected by ramet gains between the late-rain through
late-dry seasons, while ramet loss was particularly severe between September and
November. A pilose leaf aspect predominates in the genets along the dry season.
Scape production begins in January and anthesis occurs between late March and late
April, when scape length reaches its maximum. The anthesis is followed by intense
insect visiting to inflorescences, the most common visitors being stingless bees, small
sized Coleoptera and Diptera. Insect behavior and visiting patterns as well as the
results from inflorescence bagging experiments indicate that insects play a key role as
pollinators. Maximum seed number per capitulum occurs in May and June, declining
sharply afterwards. Inflorescence collection for commerce (March and April) occurs
before the seed dispersion phase, thus it may have a strong potential impact upon
recruitment from seeds and seed bank formation.
Capítulo 2
54
INTRODUCTION
Along the Espinhaço Range, an over 1,000 km long stretch of mountains in eastern
Brazil, the collection of Eriocaulaceae inflorescences for ornamental purposes attains
expressive economic importance and is a seasonal revenue source for a large number
of low income families (Giulietti at al., 1988; Instituto Terra Brasilis, 1999). These are
commonly known as “starflowers” or “everlasting flowers”, terms referring to parts of
plants, such as scapes and inflorescences that maintain the living appearance after
being extracted and dried. Those belonging to species of Syngonanthus sect. Eulepis
are particularly valued for their capitula with showy involucral bracts (Parra, 2000).
However, inflorescence overharvesting, in demand for both the national market and for
export, is considered to be one of the main drivers of extinction threat to many species,
including several rare endemics (Saturnino et al., 1977; Giulietti at al., 1988; 1996;
Instituto Terra Brasilis, 1999). In Minas Gerais state alone, 17 Syngonanthus species
are listed as threatened with extinction (Mendonça & Lins 2000).
The phenological characterization of commercially exploited starflower species is an
important step for establishing adequate extractive management practices, because
phenological patterns reveal the temporal dynamics of resource allocation to
maintenance, growth and reproduction. Phenological information are, therefore, useful
in assessing the ecological effects of management practices and may help guide their
timing and intensity. For instance, the inflorescence harvesting of many Syngonanthus
species traditionally takes place early at the flowering season, before seed formation,
when capitula are whiter and most valued in the market (Giulietti et al., 1996; Instituto
Terra Brasilis, 1999). Thus, efficient inflorescence collection is likely to impact the
population’s seed pool and, thereafter, seedbank formation and recruitment from
seeds. Likewise, phenological knowledge is important for the establishment of
adequate cultivation practices, an important perspective of sustainable economic use
of starflowers.
Based on a previous study by Scatena et al. (1997) on the phenology of S. elegantulus
at the southern Espinhaço range [although referred by the authors as S. elegans, its
placement under S. elegantulus was defined by Parra (2000) in her revision of the
genus Syngonanthus sect. Eulepis], we monitored variation in plant size, leaf aspect
and reproductive structures of 120 S. elegantulus plants at the central Espinhaço
range, between February 2000 and March 2001. Syngonanthus elegantulus Ruhl.
Capítulo 2
55
(Eriocaulaceae) is a small perennial, monoecious acaulescent plant with pilose
cylindrical leaves forming a basal rosette. The plant has a modular structure, with erect
to horizontal rhizomes that may bear several rosettes from its ramifications. It occurs
along most of the Minas Gerais state portion of the Espinhaço mountain range (Parra,
2000), in association to sandy and rocky soils of the “campos rupestres” (altitudinal
rocky grasslands) and of transitional areas between these and the Cerrado (Brazilian
savanna).
Syngonanthus elegantulus occupies the same habitat type and is morphologically
similar to S. elegans (Bong.) Ruhland - one of the species most prized for its beauty in
the national and international starflower market (Giulietti at al., 1988; Parra 2000) and
considered as threatened with extinction in Minas Gerais State (Mendonça & Lins
2000) and Brazil (2005 revision of the red listed Brazilian flora, available at
http://www.biodiversitas.org.br/floraBr/). Just as well, S. elegantulus is targeted to
inflorescence extraction, although being of lesser economic value than the later, due to
its shorter scapes and smaller capitula. Therefore, we consider S. elegantulus a good
surrogate for studies regarding the ecology and extractive management effects upon
Syngonanthus species with similar habitat requirements.
This study aimed to contribute with the biological and ecological knowledge regarding
exploited starflowers of the Syngonanthus genus through the phenological
characterization of S. elegantulus at the central Espinhaço range.
MATERIAL & METHODS
The study was developed in the Rio Preto State Park, at the municipality of São
Gonçalo do Rio Preto (18º 00’S e 43º 23’W) in Minas Gerais State, southeastern
Brazil. The Park’s dominant vegetation features are those of the Brazilian savanna,
with altitudes ranging between 850 m and 1826 m. The higher elevations are
dominated by “campos rupestres”, associated to quartzite arenite formations, where
the soils are generally sandy, shallow, acidic and nutrient poor (Giulietti & Pirani 1997).
According to Galvão & Nimer (1965), the local climate is classified as Köppen’s Cwb
(Köppen, 1931), mesothermal with mild summer, with a three to four months dry winter
period and a seven to eight months summer rainy season. Temperatures vary
between 17.4oC and 19.8oC and the average annual rainfall is 1500 mm.
Capítulo 2
56
The phenology study was carried out at the Lapa creek region (S-18o05’26’’; W-43o
20’29’’), a 4 ha sand plateau 900m above sea level, at the foot of neighbour quatzite
scarpments, that hosts the largest population of S. elegantulus in the Park area. At the
time the study was developed, the site was assured to have been protected from fires
and inflorescence collection for the last five years.
The study was developed between February 2000 and March 2001, through the
monthly monitoring of 120 plants of S. elegantulus with basal leaf length above one
cm, scattered through eight fenced plots of 2 m2 randomly placed at the study area. In
each plot, three groups of five individuals were randomly picked to fit each of the
following predefined size/sexual maturity categories: non-reproducing, one-rosette
plants; flowering plants with one rosette; and flowering plants with two or more
rosettes. The plants were individually marked with aluminium tags attached to thin
steel posts.
We monitored the following variables: plant size –basal leaf length of the ramet and
number of ramets in the genet; genet pilose leaves (%);genet green leaves (%);
number of capitula; maximum scape length; predominant scape color in the genet and
average seed number per capitulum. Seed counts were made monthly under
stereomicroscope by dissection of 22 to 94 capitula from non-tagged plants with 3 to 4
cm basal leaf length. At the beginning of the study, the marked plants were assigned
to three broad size classes or cohorts, based on ramet basal leaf length: Class 1 = 1,5
to 3,0 cm (N = 38); Class 2 = 3,0 to 4,5cm (N = 40); Class 3 = > 4,5cm (N = 28).
Seasonal patterns for number of ramets and leaf, scape and capitula traits were then
displayed through mean values attained by plants in each size cohort.
Meteorological data from Diamantina (MG), distant ca. 60km from the study site, were
provided by the National Meteorological Institute (Instituto Nacional de Meteorologia -
INMET) following Thornthwaite & Mather (1955). Mean percent surface soil moisture
was measured monthly from eight 20 cc corer samples (one per sampling plot).
Samples were wraped in plastic film and stored in polystyrene containers for
transportation to laboratory, weighed to the nearest 0.1g., oven-dried at 50ºC until
attaining constant weight and then re-weighted for obtaining the percent mineral water
content.
For the characterization of growth patterns of both basal leaf length of the ramet (RL)
and genet size (number of ramets in the genet, NR) in plants of different sizes, we
used the Ford-Walford method (Walford, 1946), a plot of the least squares regression
Capítulo 2
57
model of the relation between size at age S(t+1) against size at age St, with t values
corresponding to the one year study period (February 2000 to February 2001). The
theoretical asymptotic length RLmax corresponds to the intercept of the regression line
on the plot byssectriz and is given by: RLmax = -a/b, where a is the regression
coefficient and b is the regression exponent.
In March 2000 and 2001 we had the chance to investigate the role of insects in the
pollination of S. elegantulus, based on the characterization of its inflorescence visiting
insect fauna, their behavioral patterns and on characteristics of the plant’s floral
biology. For five days in March 2001, insect visitors were observed and captured over
a 5m2 area from 09:30 AM to 16:30 PM, at 30 minute shifts per hour. In order to
evaluate the eventual role played by insects in pollen dispersal, visitors were captured
with hand-nets between 10:00 and 12:00 AM, dusted with fluorescent powder and
released. Up to ten capitula visited by each marked insect were collected for further
inspection under ultra-violet light in laboratory. The visiting bee fauna collected was
stored with the collections of the Bee Systematics and Ecology Laboratory at the
Zoology Department of the Federal University of Minas Gerais.
A preliminary assessment of mating systems in S. elegantulus was then made in
March 2001, by preventing the access of insect visitors to capitula of bagged
inflorescences. Mother plants with RL between 3 and 4 cm were selected and
individual inflorescences or whole plants were bagged with fine mesh tulle cloth
mounted upon cylindrical wire frames previous to the anthesis of the capitula. We
enclosed 24 whole flowering plants (as to allow for geitonogamy or the fertilization by
the pollen from different capitula of the same individual) and 29 individualized capitula
(as to allow for agamospermy or asexual seed production). The bagging of
inflorescences did not rule out the possibility of wind pollination (although its
occurrence could have been made difficult, for the reduced mesh size may act as a
wind barrier). The inflorescences were kept covered for at least 60 days and, at once,
the bagged capitula were collected and examined for fruit formation. Capitula from
neighbour plants were taken as a control for open fertilization.
Capítulo 2
58
RESULTS
Normal values of temperature and pluviosity at Diamantina municipality (1972 – 1990)
are shown in Figure 1, along with mean precipitation data for the study period and
mean surface soil moisture content. Surface soil moisture was strongly correlated with
mean precipitation (r = 0.904; p < 0.001; N = 12) and with estimates of soil natural
water supply, derived from climatological data (r = 0.911; p < 0.001; N = 12). Soil water
deficits occurred between May and October, while average surface soil moisture
remained below 4%, and surpluses occurred from November through March, with soil
moisture values between 12.3% and 31.6%. Most monitored plant variables showed
marked seasonal variation, in close association with the rainfall regime, such as leaf
and scape growth, scape color, leaf pilosity, ramet offshooting and the events of
anthesis, pollen production and seed formation.
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Jan/
00
Feb
/00
Mar
/00
Apr
/00
May
/00
Jun/
00
Jul/0
0
Aug
/00
Sep
/00
Oct
/00
Nov
/00
Dec
/00
Jan/
01
Feb
/01
Mar
/01
Pre
cipi
tatio
n (m
m)
0
5
10
15
20
25
30
35
Tem
p. (
ºC);
Soi
l moi
stur
e (%
)
Normal ppt ppt 00-01 Temp. 00-01 Soil Moisture
Figure. 1. Monthly normal values of precipitation (1972 – 1990) and average values of
precipitation, air temperature and moisture content of surface soil samples between
March 2000 and January 2001.
Having S. elegantulus a rosette architecture and modular structure, the phenological
dynamics of growth is expressed both at the ramet (leaf size) and genet (number of
Capítulo 2
59
modules or ramets) levels. Mean variations in ramet size along the year are shown in
figure 2. Generalized losses of older, outer basal leaves lead to ramet size reduction in
plants of all size classes along the dry months of June through September, being the
heaviest toll on ramet size taken by larger plants, in size classes 2 and 3. On the other
hand, at the benign months of November through March, expressive leaf growth with
net gains in basal leaf length is displayed by plants of all sizes. In regard to genet
growth, a quite distinct pattern emerged (Figure 3). Net gains in ramet production
begun at mid-rainy season (February) and continued until late dry season
(September), predominantly as offshoots from larger individuals (size classes 2 and 3).
Most ramet losses occurred at the peak dry season (10 out of 16 total ramet losses),
as well as most plant deaths (13 out of 16 deaths or 81%), particularly for single-
rosette individuals (94%).
2
2.5
3
3.5
4
4.5
5
5.5
Feb
00
Mar
00
Apr
00
May
00
Jun0
0
Jul0
0
Aug
00
Sep
00
Oct
00
Nov
00
Dec
00
Jan0
0
Ave
rage
bas
al le
af le
ngth
(cm
)
Class 1
Class 2
Class 3
Figure 2. Average basal leaf length in S. elegantulus genets of size classes 1 – 3,
from February 2000 to January 2001.
As expected, basal leaf length growth lowers as the plant size increases. We found
RLt+1 = 1.5422 + 0.6708. RL t (95% CI for b = 0.523 to 0.819; R2 = 0,484; F = 81.718;
p<0.0001; N = 88). Therefore, ramet growth is determinate and tends to an
assymptotic value of basal leaf length RL max = 4.68cm. This maximum theoretical size
is, however, quite smaller than the maximum size observed in the field (7.6 cm).
Biased maximum ramet size estimates may have resulted from generalized lower
growth rates in this particular year.
Capítulo 2
60
0.75
1.25
1.75
2.25
2.75
3.25
3.75
Feb
00
Mar
00
Apr
00
May
00
Jun0
0
Jul0
0
Aug
00
Sep
00
Oct
00
Nov
00
Dec
00
Jan0
0Ave
rage
num
ber
of r
amet
s pe
r ge
net
Class 1
Class 2
Class 3
Figure 3. Average number of ramets per S. elegantulus genets of size classes 1 – 3,
from February 2000 to January 2001.
In regard to genet growth, the slope of the regression line of size at genet age NR t+1
against size at genet age NRt does not differ from unity: NRt+1 = 0.4653 + 0.9581.NRt,
95% CI for b = 0.827 to 1.089 (R2 = 0.706; F = 211.656; p<0.0001; N = 89). Thus, net
yearly gains in genet size occur rather slowly, suggesting an indeterminate growth
pattern. However, the maximum theoretical size obtained, of ca. 11 ramets (NRmax =
11.12), was close to the maximum genet size (NR = 12) found in a previous census of
the local population of S. elegantulus (Bede et al., in preparation).
A pilose leaf aspect of the genets was associated to drier months, following a
generalized glabrous aspect at the early rainy season. Plants of all size classes
showed a similar pattern for the pilose leaves % in the genet along the year (Figure 4),
the pilose aspect predominating between March and September and reaches the
highest values at the peak dry season, between July and September (between 73%
and 91%). Mean genet leaf pilosity values decreased from October on, reaching the
lowest figures in December (between 0.8% and 10.7%), when a vigorous leaf turnover
took place. In the field we observed that individuals deeply shaded by the surrounding
herbaceous cover had a glabrous aspect, compared to neighbour plants in open spots,
fully exposed to sunlight. The leaf turnover is also illustrated by the annual variation in
the green leaves % (Figure 5), which showed to be strongly related to plant size.
Larger plants seem to be far more able to dampen seasonal drought effects, while in
Capítulo 2
61
small sized plants (size class 1) the green leaves % exhibits an U-shaped pattern, with
minimum values in the peak dry season (August – September).
-40
-20
0
20
40
60
80
100
120
Feb
00
Mar
00
Apr
00
May
00
Jun0
0
Jul0
0
Aug
00
Sep
00
Oct
00
Nov
00
Dec
00
Jan0
0
% P
ubes
cent
leav
es in
the
gene
t
Class 1
Class 2
Class 3
Figure 4. Average percentage of pubescent leaves in S. elegantulus genets of size
classes 1 – 3, between February 2000 and January 2001.
55
60
65
70
75
80
85
90
95
100
Feb
00
Mar
00
Apr
00
May
00
Jun0
0
Jul0
0
Aug
00
Sep
00
Oct
00
Nov
00
Dec
00
Jan0
0
% G
reen
leav
es in
the
gene
t
Class 1
Class 2
Class 3
Figure 5. Average percentage of green leaves in S. elegantulus genets of size classes
1 – 3, between February 2000 and January 2001.
Capítulo 2
62
Spathes emerge from the rosettes in January and scapes appear between January
and February, soon being tipped by small inflorescence buds. Scape growth takes
place rapidly and maximum height is reached in April. Reproduction can start in the
early stages of plant development, as seen for flowering plants with basal leaf length of
1.6 cm. However, the mean number of inflorescences per ramet (0.6 ± 0.2; 3.8 ± 0.7
and 5.7 ± 0.6 for plants in size classes 1, 2 and 3, respectively) and mean scape
length (16.2 ± 0.7 cm; 27.6 ± 1.2 cm and 33.7 ± 1.4 cm for plants in size classes 1, 2
and 3, respectively) are closely related to plant size. Scapes remain attached to
spathes all over the year, but progressive losses occur either by herbivory, in the early
months of February and March or by breakage and termite attack after scapes dry out,
from April on. Scapes from the last flowering season, still attached to the mother
rosettes, denote the plant’s polycarpy.
Both scape and spathe color changed markedly from green (January through April) to
yellow-green (March through May) to orange yellow (mostly April and May) and finally
to brown, which begins in May and predominates from June on (Figure 6). Scape color
probably denotes physiological processes such as photosynthesis, sap flow and seed
formation, during the green to yellow-green phase, as well as their termination after
drying out, in the brown phase.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Feb
Mar
Apr
May Ju
n
Jul
Aug
Sep Oct
% S
cape
col
or d
omin
ance
BrownYellowYellow-GreenGreen
Figure 6. Average percentage scape color dominance in S. elegantulus genets
between February 2000 and October 2000.
Capítulo 2
63
Anthesis takes place in March and inflorescence buds which have not opened until
April remain closed throughout the year. The average proportion of unopened
inflorescence buds for plants in size class 1 is ca. 22 %, about twice that of plants in
size classes 2 and 3 (12 % and 10 %, respectively), suggesting that early reproduction
entails high costs through reduced fecundity. In the field we observed a year-round
circadian rhythm of anthesis, driven by the hygroscopic functioning of the capitulum
involucral bracts (Hensold, 1988; Parra, 2000). The capitula bracts open and expose
the flowers at warm morning hours, as dew clouds dissipate (usually around 08:30 h
and 09:00 h) and close as the air moisture increases, after sunset. The closing of the
bracts also occurred whenever it rained.
Pollen production takes place from late March through mid-April and insect visiting to
inflorescences took place throughout this period, when visitors seemed to display
active search for pollen and nectar. The most common insect visitors to inflorescences
were the stingless bees Tetragonisca angustula, Dialictus sp., Plebeia droriana,
Trigona spinipes, Paratrigona lineata and Augoclirini sp., being T. angustula and
Dialictus sp, the most abundant. Coleoptera: Cantharidae, Diptera: Syrphidae,
Bombyliidae (several morph taxa in both), Thysanoptera and Hymenoptera:
Formicidae were also frequent visitors. Visit intensity and visitor morph-taxon variety
were higher between the 09:30 (shortly after the daily anthesis of inflorescences and
anthers) to 14:00, showing sharp decline afterwards. To us, the inflorescences did not
seem to exhale any particular odor during this period. Among visitors, bees seemed to
collect nectar and pollen and the other groups mostly nectar. Pollen of S. elegantulus
was found attached to the body of T. angustula, Dialictus sp and Cantharidae
exemplars.
Fluorescent particles dispersed by insects (ants excluded) were detected in 65
capitula, reaching predominantly those with dominance of pistillate flowers (X2 = 51.13;
p = 0.0001, as of March, 24th 2001). The most frequent flower parts reached were
sepals (28.7%), petals (26.2%), anthers (17.1%), trichomes (15.2%) and pistils
(12.8%). Insects seem to play a key role as pollinators, since isolated bagged capitula,
despite not precluding the possibility of agamospermy or wind pollination, produced far
less positive results for seed formation (Exact Fisher p = 0.0005) and far less seeds
per capitulum (0.103 ± 0.06, N = 29) than control ones (23.86 ± 2.96, N = 35). Seed
formation in capitula of whole bagged plants was incipient and did not differ from that
Capítulo 2
64
of individually isolated ones (1.5 ± 0.58; Exact Fisher, p = 0.156, N = 24), indicating the
possible existence of avoidance mechanisms for geitonogamy.
Seed counts per capitulum reached maximum values in April and May (64.2 ± 6.8 and
71.3 ± 4.4, respectively), when scapes are predominantly in the yellow-green to yellow
collor phase. A sharp decrease in the seed count takes place afterwards, with near
zero values reached in October (Figure 7). Therefore, seed dispersion takes place
mostly during the dry season, along the brown phase of the scapes collor, confirming
the fact that traditional inflorescence harvesting in March and April may strongly impact
the population seed pool and hence recruitment from seeds. In the field we observed
that capitula are whiter right after anthesis (a trait valued in the star-flower market) and
become dust-stained already in late April.
Recruitment from seeds occurred all over at the early to mid-rainy season. The
sprouting and vegetative growth of plantlets inside the capitulum occurred in 11 of the
marked plants. Sprouts appeared between April and May but, in all cases, the plantlets
died soon after producing the first leaves, while still attached to the capitula, in the late
dry season (August - September).
Ave
rage
num
ber
of s
eeds
per
ca
pitu
lum
-10
10
30
50
70
90
110
Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct
Figure 7. Average number of seeds (mean ± sd) per capitulum in S. elegantulus
genets with basal leaf length of 3 - 4 cm from March to October 2000.
Capítulo 2
65
DISCUSSION
The observed phenological patterns were similar to those described by Scatena et al.
(1997), for S. elegantulus at the southern Espinhaço Range. Most monitored plant
variables showed marked seasonal variation, in close association with the hydrological
cycle. In regard to plant growth, S. elegantulus showed distinct dynamics at the ramet
and genet levels. Ramet growth was restricted to the rainy period and ramet size was
strongly affected by leaf loss along most of the dry season. At the genet level,
however, and in particular for larger plants, a net increase in ramet numbers occurred
until mid to late dry season, indicating that genet growth is probably pushed through
deployment of stored energy reserves. In fact, starch reserves occur in the rhizome of
S. elegantulus and in several other Eriocaulaceae (Castro, 1986; Scatena, 1990;
Scatena & Rocha, 1995; Scatena et al., 1997).
As regards growth, ramets are potentially independent functional units, presenting
determinate growth due to biomechanical and physiological constraints (Niklas, 1994).
Genets, on the other hand, may grow indefinitely by adding functionally independent
units, as seem to be the case of S. elegantulus, whose net yearly gains in genet size
occur rather slowly. The expected maximum theoretical values for both ramet and
genet size should, however, be a subject of further research, preferably involving
larger samples and distinct hydrological cycles.
Larger plants also seem to be far more able to dampen the harsh conditions of intense
solar radiation and low surface soil water availability along the dry season, as
illustrated by the smooth annual variation of the genets % green leaves, as opposed to
the U-shaped pattern of this metric displayed by smaller plants. Plant mortality
occurred almost exclusively among smaller, one rosette plants (94%), as also
observed by Scatena et al. (1997) and both plant mortality and ramet losses were
most frequent at the peak dry season.
According to Scatena et al. (1997) the S. elegantulus traits of rosette architecture, leaf
pubescence and rhizome starch reserves are common convergent adaptations to
extreme environments such as alpine areas and are displayed by plant communities of
rupestrian fields as well. Plant hairs may contribute to light reflection and heat
dissipation, as well as minimize water loss by promoting the thickening of the
protective air boundary layer around the leaf surface (Meinzer et al., 1985; Niklas,
1994). S. elegantulus leaves are pilose (Parra, 2000), although a denser pilose leaf
Capítulo 2
66
aspect was associated to the drier months, following the generalized glabrous, bright-
green leaf aspect observed at months of hight leaf turnover, at the early rainy season.
Shaded plants also displayed a glabrous leaf appearance, in contrast to those fully
exposed to sunlight.
Reproductive allocation, denoted by the number and size of the inflorescences
produced, is related to plant size, the larger S. elegantulus plants being able to higher
commitment of biomass to reproduction. Despite its early start, reproduction in S.
elegantulus entails high costs through reduced fecundity, as denoted by the high
frequency of unopened buds in smaller plants and, possibly, in reduced quality of
offspring (Bell, 1980; Stearns, 1992).
Evidence for entomophily in Eriocaulaceae was provided for the first time by Ramos et
al. (2005), in a detailed study on the floral biology of S. mucugensis and S. curralensis.
Until then, as emphasized by the authors, indications regarding pollination systems in
Eriocaulaceae had been based solely on morphological aspects and casual
observations, with positions manifested both towards anemophily and entomophily as
the principal system (Kral, 1966; Cronquist, 1981; Hensold, 1988; Faria 1994; Sano,
1996, Rosa and Scatena, 2003). Syngonanthus elegantulus, like S. mucugensis and
S. curralensis, has small flowers of separate sexes, placement of anthers and stigmas
above the perianth, small and plentiful pollen grains and, apparently, a large number of
staminate flowers in relation to pistillate flowers, common characteristics of both
anemophily and unspecialized, polyphyllous entomophily (Ramos et al., 2005). Even
though anemophily could not be ruled out for S. elegantulus, the results of the bagging
experiment showed much higher fertilization success through open pollination,
indicating xenogamy as the principal mating system. Furthermore, the behavior and
visiting schedule of insect visitors suggests that insects play a key role as pollinators
for S. elegantulus as well. Indeed, the visiting insect fauna was qualitatively similar to
that reported by Ramos et al. (2005) for S. mucugensis and S. curralensis.
Although not yet reported in S. elegantulus, the occurrence of sprouting and vegetative
growth of complete plantlets with leaves, stem and adventitious roots from
inflorescences occurs in Eriocaulaceae, being particularly common in the genus
Leiothrix (Monteiro-Scanavacca et al. 1976) with sporadic occurrence in other genus
(Giulietti, 1997). Monteiro-Scanavacca & Mazoni (1976) state that such vegetative
growth results from modifications in the inflorescence apical meristem and raise the
possibility that such event may potentially occur in inflorescences of species which
Capítulo 2
67
typically do not produce sprouts. In S. elegantulus this is a low frequency event and, in
and in all observed cases, the plantlets died while still attached to capitula, after
producing the first leaves.
Syngonanthus elegantulus seeds are small, in average measuring 0.36 mm and with a
dry mass of 10-3 g. (Oliveira & Garcia, 2005). Ramos et al. (2005) regard the seed
dispersion of S. mucugensis and S. curralensis as anemochoric and/or barochoric.
Based on field observations, we believe that for S. elegantulus seeds the hydrochoric
dispersion should also be considered. During the rainy season abundant water
percolates through the quartz arenite formations, carrying down large amounts of sand
and organic particles that accumulate in the soaked sandy mountain pediments, where
S. elegantulus develop. Most seeds contained in the capitula are dispersed after the
traditional inflorescence harvesting time, during the orange yellow through brown
scape color phase, between late-April and August. Better market prices attained by
whiter, freshly open inflorescences and resource competition among collectors are
compelling drivers of early inflorescence harvesting. In that stage as well, when
scapes are predominantly in the green to yellow-green phase, harvesting is facilitated
for scapes are easily plucked out from spathes. Oliveira (2003) found maximum
germination rates of 36.5% for S. elegantulus seeds and germination experiments after
simulating storage in seed banks produced similar estimates. Thus, the indiscriminate
harvesting of inflorescences is likely to contribute to the depletion of the population’s
seed pool and seed bank formation and, thereafter, recruitment from seeds. Since the
initial developmental stages of S. elegantulus are particularly susceptible to death
under harsh dry season conditions, as reported by Scatena et al. (1997) and this
study, a depleted recruitment may contribute to population senescence and decline in
the middle-to-long term. The use of fire, a common management practice in the region,
performed with the aims to stimulate inflorescence production (Instituto Terra Brasilis,
1999), is also likely to aggravate the mortality of young individuals (Whelan, 1995;
Hoffmann, 1998; Bond & Keeley, 2005). A rational management strategy for S.
elegantulus should, therefore, seek to combine the correct timing and
intensity/frequency of management actions such as inflorescence collection and the
use of fire.
Capítulo 2
68
Acknowledgements
This study was funded by the Instituto Terra Brasilis and WWF Brazil and supported by
the Ecology, Conservation and Wildlife Management Program at the Federal
University of Minas Gerais and the Instituto Estadual de Florestas – IEF/MG. The
Brazilian CNPq (National Council for Science and Technology Development)
conceded a researcher scholarship 1B to R. P. Martins and a Graduate scholarship to
L.C. Bede. We thank the Rio Preto State Park Director, Antônio Augusto Tonhão de
Almeida and his staff for all their kind support to the field activities. Dr. Geraldo Wilson
Fernandes kindly provided the laboratory facilities at the Dept. Biologia Geral of the
Universidade Federal de Minas Gerais.
Capítulo 2
69
REFERENCES
Bell G. 1980. The costs of reproduction and their consequences. American Naturalist 116: 45-76.
Bond WJ, Keeley JE. 2005. Fire as a global ‘herbivore’: the ecology and evolution of flammable ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 20 (7):387-394
Castro NM. 1986. Estudos morfológicos dos órgãos vegetativos de espécies de Paepalanthus Kunth (Eriocaulaceae) da Serra do Cipó (Minas Gerais). Dissertation, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, SP
Faria GM. 1994. A flora e a fauna apícola de um ecossistema de campo rupestre, Serra do Cipó, MG. Brasil: composição, fenologia e suas interações. Thesis. Rio Claro, Univ. Est. Paulista – UNESP.
Galvão MV, Nimer E. 1965. Clima. In: Geografia do Brasil – Grande região Leste. IBGE, Rio de Janeiro. 5:91-139
Giulietti AM, Wanderley MGL, Longhi-Wagner HM, Pirani JR, Parra LR. 1996. Estudos em sempre-vivas: taxonomia com ênfase nas espécies de Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 10 (2):329-377.
Giulietti N, Giulietti A, Pirani JR, Menezes NL. 1988. Estudos em sempre-vivas: importância econômica do extrativismo em Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 1(2):179-193.
Hensold N. 1988. Morphology and systematics of Paepalanthus subgenus Xeractis (Eriocaulaceae). Systematic Botany Monographs 23. Michigan, The American Society of Plants Taxonomists.
Hoffmann WA. 1998. Post-burn reproduction of woody plants in a neotropical savanna: the relative importance of sexual and vegetative reproduction. Journal of Applied Ecology 35: 422-433.
Instituto Terra Brasilis de Desenvolvimento Socioambiental – ITB / Centro Cape / SEBRAE / Mãos de Minas. 1999. Projeto Sempre-Viva: Perspectivas de seu Uso Sustentado. ITB, Belo Horizonte. Unpublished report
Köppen W. 1931. Climatologia. Fondo de Cultura Economica. Buenos Aires
Kral R. 1966. Eriocaulaceae of the continental North America north of Mexico. Sida 4: 285–332.
Meinzer FC, Goldstein GH, Rundel PW. 1985. Morphological changes along an altitude gradient and their consequences for an Andean giant rosette plant. Oecologia 65:278-283
Mendonça MP, Lins LV. 2000. (Org.) Lista vermelha das espécies ameaçadas de extinção da flora de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas, Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte. 157 p.
Monteiro-Scanavacca W, Mazzoni SC, Giulietti AM. 1976. Reprodução vegetativa a partir da inflorescência em Eriocaulaceae. Bol Bot Univ S Paulo 4:61-72
Monteiro-Scanavacca WR & Mazzoni SC. 1976. Aspectos morfológicos em ápices de inflorescências de Eriocaulaceae. Bol. Botânica Univ. S. Paulo 4: 23-30.
Capítulo 2
70
Niklas KJ. 1994. Plant Allometry: The scaling of fomr and process. The University of Chicago Press, Chicago. 395p.
Oliveira PG. 2003. Germinação potencial para formação de banco de sementes de três espécies de Syngonanthus (Eriocaulaceae). Dissertation. Instituto de Ciências Biológicas, UFMG. Belo Horizonte, MG, 38 p.
Oliveira PG, Garcia QS. 2005. Efeitos da luz e da temperatura na germinação de sementes de Syngonanthus elegantulus Ruhland, S. elegans (Bong.) Ruhland e S. venustus Silveira (Eriocaulaceae). Acta bot. bras. 19(3): 639-645. 2005
Parra LR. 2000. Redelimitação e revisão de Syngonanthus Sect Eulepis (Bong. Ex Koern.) Ruhland – Eriocaulaceae. Thesis. Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo.
Ramos COC, Borba EL, Funch, LS. 2005. Pollination in Brazilian Syngonanthus (Eriocaulaceae) Species: Evidence for Entomophily Instead of Anemophily. Annals of Botany 2005 96(3):387-397.
Rosa MM, Scatena VL. 2003. Floral anatomy of Eriocaulon elichrysoides and Syngonanthus caulescens (Eriocaulaceae). Flora 198: 188–199.
Sano PT. 1996. Fenologia de Paepalanthus hilairei Koern., P. polyanthus (BONG.) Kunth e P. robustus Silveira: Paepalanthus sect. Actinocephalus Koern. – Eriocaulaceae. Acta Bot Bras 10:317-328
Saturnino HM, Saturnino MAC, Brandão M. 1977. Algumas considerações sobre exportação e importação de plantas ornamentais em Minas Gerais In: Abstracts of the XIII Congresso Nacional de Botânica, Belo Horizonte.
Scatena VL. 1990. Morfoanatomia de espécies de Syngonanthus Ruhl. (Eriocaulaceae) dos campos rupestres do Brasil. Thesis. Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, SP
Scatena VL, Lima AAA, Lemos Filho JP. 1997. Aspectos fenológicos de Syngonanthus elegans (Bong.) Ruhl. (Eriocaulaceae) da Serra do Cipó – MG, Brasil. Arq Biol Tecnol 40:153-167
Scatena VL, Menezes NL. 1995. Aspectos morfológicos e anatômicos do caule em espécies de Syngonanthus Ruhl. Eriocaulaceae. Bol Botânica Univ S Paulo 14:91-107
Stearns SC. 1992. The evlution of life histories. New York, NY, USA: Oxford University Press.
Thornthwaite CW, Mather JR. 1955. The water balance. Publications in Climatology. New Jersey: Drexel Institute of Technology, 104p
Walford LA. 1946. A new graphic method for describing the growth of animals. Biological Bulletin 90:141-147
Whelan RJ. 1995. The ecology of fire. Cambridge University Press, New York, USA.
71
CAPÍTULO 3: Alometria de Syngonanthus elegantulus
Capítulo 3
72
Allometry of size, biomass allocation and growth of the clonal perennial
herb Syngonanthus elegantulus Ruhl. (Eriocaulaceae)
Lúcio Cadaval BEDÊ1*
Emílio SUYAMA2
Rogério Parentoni MARTINS1
1Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Minas Gerais. Av. Antônio Carlos 6627, Belo
Horizonte – MG, Brazil;
2 Departamento de Estatística, Instituto de Ciências Exatas, Universidade
Federal de Minas Gerais. Av. Antônio Carlos 6627, Belo Horizonte – MG,
Brazil.
Running title : Allometry of size, biomass and growth in the clonal herb
Syngonanthus elegantulus
*Corresponding author: Lúcio C. Bedê
Rua Apucarana 653/102
31.310-520 - Belo Horizonte, MG, Brasil
Fone:55.31.32613889 - FAX:
e-mail [email protected]
Capítulo 3
73
ABSTRACT
Background and Aims Scalar relations regarding size, shape, biomass allocation and
growth were studied for Syngonanthuselegantulus (Eriocaulaceae) a perennial clonal
herb whose inflorescences are of economic importance.
Methods Plant size was assessed both at the ramet and genet levels, by counting the
number of ramets in the genet and by measuring the genet’s basal leaf length. We
obtained data on the dry mass of plant parts, aerial plant shape and growth of both
genets and ramets from tagged plants between 1999 and 2000. The ramet growth
curve was obtained using the Richards equation and genet growth was assessed
using Ford-Walford plots. Allometric relations were assessed using Reduced Major
Axis regression. The average reproduction threshold size (RTS) was assessed
through binary logistic regression of flowering data x ramet size.
Key Results Syngonanthus elegantulus ramets have determined growth, with
asymptote size of 6.4 cm, while genet growth is indetermined. Reproduction can start
early (rosette size of 1 cm) and RTS occurs at rosettes with 2.6 cm. The reproductive
mass scales isometrically with the plant’s total vegetative mass and with leaf mass but
anisometrically with the rhizome mass, which increases disproportionately with plant
size. The aerial shape of S. elegantulus genets is roughly hemispheric, but this shape
is lost as the number of ramets increase.
Conclusions S. elegantulus are long lived herbs and its ramets are potentially
independent functional units. Allocation to reproductive structures and plant fertility are
related to plant size, the larger plants being able to higher commitment to reproduction
and higher fertility. At the genet level, S. elegantulus plants allocate relatively more
biomass to rhizomes than to leaves as plants grow larger, possibly indicating their role
as energy storage organs. The roughly hemispheric aerial shape of S. elegantulus
genets is hypothesized to have significance as regards water economy.
Key words: scalar relations, starflower, size-related reproductive allocation and fertility
Capítulo 3
74
INTRODUCTION
Scalar relations between biometric variables can be quite revealing of a species
natural history, providing subsidies to the investigation of adaptive strategies regarding
energy allocation tradeoffs to life history functions such as survival, growth and
reproduction. For poorly studied species of economic importance, as is the case of
most plants targeted by extractive management of non-timber forest products, the
analysis of scalar relations is an important exploratory tool for the grounding of
adequate management practices, aiming production optimization and species
conservation.
Along the Espinhaço Range, an over 1,000 km stretch of mountains 900-1500 m high,
50-100 km wide crossing part of the eastern Brazilian states of Minas Gerais and
Bahia, the extractive management of Eriocaulaceae inflorescences, in particular of
Syngonanthus genus sect. Eulepis, attains expressive economic importance as a
decorative produce and is a significant seasonal source of revenue for a large number
of low income families (Giulietti at al., 1988; Instituto Terra Brasilis, 1999). However,
overharvesting is considered to be one of the main drivers of extinction threat to many
of these species (Saturnino et al., 1977; Giulietti at al., 1988; Instituto Terra Brasilis,
1999, Mendonça and Lins, 2000).
The occurrence of Syngonanthus species of the section Eulepis is associated to
patches of well drained, sandy to rocky soils in “campo rupestre” vegetation (also
termed altitudinal rocky fields), which are usually nutrient poor, shallow, acidic and
aluminum saturated (Parra, 2000; Giulietti and Pirani, 1997; Instituto Terra Brasilis,
1999). Plants of Syngonanthus species are small monoecious, polycarpic plants with
modular structure, with erect to horizontal rhizomes that may bear several rosettes
from their ramifications. Therefore, measures of size, growth and biomass allocation to
plant organs can be assessed both at the ramet and genet levels. Being each module
a potentially independent functional unit, their genets are expected to grow in a
indeterminate fashion. In theory, at least, clonal growth could defy senescence through
vegetative reproduction and increased fertility by the addition of new modules.
Ramets, on the other hand, are expected to present determinate growth and
determinate size-related fertility and biomass ratios.
This study aimed to explore scalar relations in S. elegantulus Ruhl. (Eriocaulaceae),
with emphasis to aspects related to size, shape, growth and reproduction, as a subsidy
Capítulo 3
75
for the establishment of sustainable extractive management practices and cultivation
of starflowers. For instance, S. elegantulus occupies the same habitat type and is
morphologically similar to S. elegans (Bong.) Ruhl. - one of the most valued species in
the national starflower market and as an export product (Parra, 2000). Just as well, it is
targeted to inflorescence extraction, although being of lesser economic value than the
latter, due to its shorter scapes and smaller capitula. Therefore, we consider S.
elegantulus a good surrogate for other starflower species of commercial importance
with similar habitat requirements. To our knowledge, this is the first exploratory study
addressing scalar relations regarding growth and biomass allocation in Syngonanthus
species.
Study site
The study was developed at the Lapa creek region (S-18o05’26,3’’; W-43o 20’29,9’’)
within the Rio Preto State Park, at the municipality of São Gonçalo do Rio Preto, Minas
Gerais State, southeastern Brazil. The Park’s dominant vegetation features are those
of the Brazilian savanna, with altitudes ranging from 850 m to 1826 m. The higher
elevations are dominated by “campo rupestre” vegetation associated to quartz arenite
formations, where the soils are generally sandy, shallow, acidic and nutrient poor
(Giulietti and Pirani, 1997). The Lapa creek region is a 4 ha sand plateau 900 m above
sea level at the foot of quatzite scarpments that hosts one of the largest populations of
S. elegantulus in the Park area. At the time the study was developed, the site was
assured to have been protected from fires and inflorescence collection for the last five
years. According to Galvão and Nimer (1965), the local climate is classified as
Köppen’s Cwb (Köppen, 1931), mesothermal with mild summer, with a of three-to-four
months dry period in winter and a seven-to-eight months summer raining season.
Temperatures vary between 17.4oC and 19.8oC and the average annual rainfall is
1500 mm.
MATERIAL & METHODS
Since S. elegantulus plants form well defined clusters of ramets roughly resembling an
hemisphere, aerial plant shape was approximated from measures of genet height Gh
(measured vertically as the maximum leaf length above the ground) and genet radius
Gr (the diametrical horizontal projection of the genet’s leaves). Measures of 405 plants,
Capítulo 3
76
obtained by Instituto Terra Brasilis (1999) at the Lapa creek region in May 1998 were
used to assess scalar relations for size and shape of S. elegantulus.
Plant size was assessed both at the ramet and genet levels, by counting the number of
ramets NR in the genet and by measuring the basal leaf length Rl of the genet’s
largest rosette. Plant biomass measures were obtained from 125 plants of different
sizes (spanning 1 to 11 rosettes) collected in August 2000. The entire genets were
carefully extracted, dusted off and oven-dried to a constant weight at 60° C. Plant parts
were then separated as roots, leaves and reproductive structures (spathes, scapes
and capitula) and weighted to the nearest 0.0001 mg using precision scales. Dry
leaves accumulated at the base of the rosette were removed prior to weighting, as to
avoid in dry mass measurement bias.
Reduced major axis (Model Type II) regression was used to test for allometric relations
between measurements of size for the whole plant or between its parts (geometric
similitude of linear dimensions; biomass allocated to plant organs) across a range of
genet sizes. Model II regression is recommended when functional rather than
predictive relationships are sought among variables that are biologically
interdependent and subject to unknown measurement error (Sokal and Rohlf, 1981;
Niklas, 1994): log y2 = log βRMA + αRMA log y1, where y2 and y1 are interdependent
variables; αRMA = αLS / r, where αLS and r are the slope and correlation coefficient
determined from ordinary least squares (Model Type I) regression, and log βRMA = log
( Y 2) − αRMA log ( Y 1), where (Y ) denotes the mean of variable y. The 95%
confidence intervals for βRMA values are computed based on the corresponding 95%
confidence intervals of αRMA (Sokal and Rohlf, 1981). For the relation between log
transformed variables measured in the same units, isometry (the ratio of y2 to y1 is
constant to each increment of y2) is indicated where the slope equals unity (α = 1)
(Niklas, 1994). For a simple linear scaling relation, an isometric relation is indicated
when the value of βRMA equals zero, provided the units of y2 and y1 are identical. RMA
regressions were performed using the software PAST (Hammer et al., 2001).
The average reproduction threshold size (RTS), or the size at which a plant has a 50%
probability of flowering was assessed through binary logistic regression of flowering
data as a function of ramet size (0.1 cm intervals), taken from 2296 plants at the Lapa
creek region in April / May 1999. Flowering probabilities (p) were obtained according to
the model:
Capítulo 3
77
Xppp βα +=−= )ˆ1/ˆln()ˆ(logit
Parameters α and β of the fitted logistic curve determine the ordinate intercept and the
slope of the curve, respectively, and can be related to RTS (Wesselingh et al., 1993)
as:
X
X
e
ey βα
βα
+
+
+=
1ˆ
Plant growth for both ramet and genet size was assessed through cross sectional data
from 405 plants of different sizes, marked with aluminium tags in April 1999 and
measured again in April 2000. The ramet growth curve was obtained using the
Richards equation (Richards, 1959), assuming that the size of newborn plants = 0:
[ ] λ1
1 ktt exx −
∞ −=
where: Xt is the ramet size at time t, X∞ is the asymptotic size. The relationship
between plant sizes at two successive moments is given by:
( ) λλλ11 −
−− +−=∞ t
kk xeexxt
defining the simple linear regression equation for the transformed parameters as:
λλ βα 1−+= txxt
the regression coefficients are:
( )k
k
e
ex−
−∞
=
−=
βα λ 1
and the asymptote can be obtained using:
βαλ
−=∞ 1
x
From the approximation in a Taylor series for the ratio between two random variables
X and Y, around the ratio of their mean:
( ) ( )YY
XX
XY
X YXY
X µµµµ
µµµ −−−+≅
2
1
Capítulo 3
78
one can obtain its approximate variance as:
( ) ( ) ( ) ( ) ( ) ( )
−+
=−+≅
YY
XYXY
X
Y
X
Y
X
Y
YXCovYVarXVarYXCovYVar
XVar
Y
XVar
µµµµµµ
µµ
µµ
µ,
2,222
2
34
2
2
Therefore, the variance of the transformed asymptote estimator for plant height was
obtained by:
( ) ( ) ( )( )
( )( )
−+
−+
−≅∞ βα
βαββ
αα
βαλ
ˆ1ˆ
ˆ,ˆ2
ˆ1
ˆ
ˆ
ˆˆ1
ˆˆ
22
2CovVarVar
xVar
Genet growh pattern was assessed using the Ford-Walford plot (Walford, 1946) of the
relation between number of ramets (NR) at age NR(t+1) against NRt, with t values
corresponding to the one year study period (1999 – 2000) and testing for isometric
growth through simple linear RMA regression analysis.
RESULTS
Size and shape
Despite the wide variation in genet size at the Lapa creek region (maximum rosette
size of 6.5 cm and maximum genet size of 13 rosettes), S. elegantulus showed rather
similar dimensions for genet height Gh and genet radius Gr along its development,
being Gr ≈ 1/2 Gh (in the population, Gh = 2.98 ± 0.05; Gr = 2.72 ± 0.06; N = 405), such
that overall aerial plant shape is roughly approximate to that of an hemisphere. It
seems therefore that, along S. elegantulus development, the genet accommodates the
growth dynamics of its ramets in a hemisphere-like fashion. One reasonable inference
from this shape analogy refers to the ontogeny of the plant’s surface area to volume
ratio S:V. Being the hemisphere surface area given by 2π r2 and its volume by ⅔ π r 3,
its S:V ratio relates to the genet radius as 3/Gr. Therefore, small S. elegantulus plants
have a far greater surface area per volume unit than their larger counterparts.
However, the relation between Gr and Gh is not isometric along the plant development,
as made clear by the value of αRMA significantly different from unity, obtained through
reduced major axis regression: Gh = 1.448. Gr 0.737 (SE αRMA = 0.02, CI 95% αRMA =
0.698; r2 = 0,704, n = 405, FLS = 757.64, p = 0.000). This fact may result from size
dependent variations in either the geometry or shape of the genet along the plant
Capítulo 3
79
development (Niklas, 1994), as a result of plastic architectural arrangements that
multiple rosette genets may assume. In fact, the genet radius elongates throughout
genet growth, while altering its height little (figure 1). Overall genet aerial shape thus
tends to flatten out, configuring a rather oblate hemisphere in larger genets, probably
due to the disproportional widening of its circumference base as new ramets are
produced and/or eventually, due to the loss of older, central ramets.
-0.4
-0.2
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
-0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1
Log(G r )
Log(
Gh
)
Figure 1. RMA regression plot of log10-transformed data for S. elegantulus genet basal
radius (Gr) x genet height (Gh). The dotted diagonal line represents the slope (equal to
one) of an isometric relationship.
Growth
Using the Richards growth model (Richards, 1959) for determining the growth curve
for ramets of S. elegantulus we obtained:
[ ] 847.11
695.0154.6 tLtR −=
Since λ > 1, the resulting curve shape is not sigmoidal. As of 1999-2000 based growth
estimates, S. elegantulus at the Lapa creek region are long-lived plants, tending to the
basal leaf length asymptotic size (RL∞) of 6.54 cm ± 0.81 at about 14 years of age
(figure 2). Genet growth, on the other hand, is indetermined. From the Ford-Walford
plot of a simple linear RMA regression analysis for the number of ramets (NR) of
Capítulo 3
80
marked individuals between 1999 and 2000, we found NR2000 = 0.0484 +
1.1457.NR1999 (SE b = 0.0484, r2 = 0.898, n = 393, F = 3447.0, p = 0.000), CI 95% for
b = -0.034; 0.0131, therefore b does not differ from zero. That is, the ratio of NR1999 to
NR2000 is constant for each increment of NR1999. Genet growth pattern therefore
conditions the increase in NR at a rate proportional to the size already attained, as
described by the exponential function: NR = NR0ert, where NR0 = 1 (initial genet size of
one rosette), e is the base of natural logarithms and r is the relative rate of increase.
Applying this function to a range of expected genet sizes passed one year interval (as
of the NR2000 x NR1999 Ford-Walford plot) we obtained: NR = e0.148t (figure 2).
0123456789
10
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Time (years)
Siz
e
Ramet (cm)
Genet (NR)
Figure 2. Growth curves for ramets (Richards model) and genets (number of ramets,
NR, exponential function) of S. elegantulus at the Lapa creek region, based on growth
rates of marked individuals between April 1999 and April 2000.
Size at first reproduction and Reproduction Thresho ld size
In S. elegantulus plants of the Lapa creek region, reproduction can start at early
stages of the plant development, as shown by plantlets with basal leaf length of 1 cm.
According to the ramet growth model above, this corresponds to approximately 6
months of age. The logistic curve fit for the relation between rosette size and flowering
probability for S. elegantulus is shown in figure 3. The plants attain average
reproduction threshold size (RTS) at the rosette size (RL) of 2.6 cm, (model constant =
Capítulo 3
81
-2.345, coefficient = 0.903; X2 = 517.788; df = 1; p = 0.0000, N = 2296). According to
the ramet growth curve obtained, RTS in the studied population takes place at the
approximate age of 1.7 year.
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1
0 1 2 3 4 5 6 7 8
R L (cm)
Flo
wer
ing
prob
abili
ty
RTS = 2.6 cm
Figure 3. Logistic model fit for flowering probabilities as a function of ramet size (RL) in
S. elegantulus. RTS = reproduction threshold size, or the ramet size at which plants
have 50% probability of flowering.
Biomass allocations
At the ramet level, the average biomass allocated to reproduction MP (dry mass of
scapes + scape sleeves + inflorescences), rhizomes MR and leaves ML increases
exponentially with rosette size RL (table 1, figure 4). Smaller ramets have little rhizome
mass, as opposed to biomass allocated to leaves and to reproductive organs. For
instance, at the early size of RL = 1,8 cm, the rhizome takes only 11.25% of total plant
dry weight, nearly a sixth of the corresponding leaf biomass (ML = 63% of total dry
weight) and less than half the weight of the plant’s reproductive output (MP = 25.77%
of total plant weight). At about the size at first reproduction (RL = 2.6 cm) MR = 18,3%,
MP = 27.24% and ML = 54.5% of total dry weight, respectively. Along the rosette
development, however, the proportion of the total biomass allocated to rhizomes
increases steadily, outweighing the reproductive biomass after reaching basal leaf
length RL = 3.9 cm, and then outweighing leaf biomass after RL = 5.7 cm (figure 4). As
Capítulo 3
82
RL increases, so does the size of individual reproductive organs, as denoted by the
mean individual inflorescence mass Minfl, the scape length S and the genet’s larger
callix diameter Cd (shaped by the capitulum involucral bracts. Table 1). Hence, fertility
increases with ramet size, as evinced by the increase in mean seed number per
inflorescence, as the callix diameter grows larger (Figure 5).
Table 1. Linear RMA regression outputs for scalar relations related to rosette basal
leaf length (RL) in S. elegantulus of the Lapa creek region.
Equation r² N FLS SE aRMA IC 95% aRMA
MR = 0.0000036. RL 6.23 0.767 125 404.69 0.287 5.682; 6.817
MP = 0.00017. RL 5.06 0.734 125 338.64 0.219 4.671; 5.524
ML = 0.00056. RL 4.51 0.806 125 509.62 0.178 4.143; 4.891
Minfl = 0.0017. RL 2.061 0.286 578 229.76 0.073 1.878; 2.232
S = 6.109. RL 1.18 0.477 1336 1216.9 0.013 0.742; 0.829
Cd = 1.33. RL 0.764 0.641 114 199.77 0.043 0.68; 0.856
MR = rhizome mass; MP = reproductive mass; ML = leaf mass; Minfl = mean individual
inflorescence mass; S = scape length; Cd = callix diameter. All p values < 0.0001.
At the genet level, the differential allocation of biomass between rhizome and leaves
along the plant development is revealed by the anisometric RMA regression between
MR and ML (ML = 0.917. MR 0.725, SE αRMA = 0.028, IC 95% for αRMA = 0.669; 0.785, r2 =
0.81, n = 125, FLS = 520.72, p = 0.000), with S. elegantulus plants allocating relatively
less biomass to leaves than to roots as plants grow larger (Figure 6). As regards
biomass allocation to reproduction, the relation between genet reproductive biomass
MP and genet vegetative biomass MV showed to be isometric (Figure 7): MP = 0.367.
MV 1.046 (SE αRMA = 0.035, IC 95% for αRMA = 0.985; 1.113, r2 = 0.862, n = 125, FLS =
768.68, p = 0.000). Therefore, the larger the genet, the larger the resulting
reproductive output made up by the sum of outputs from its independent modules.
Capítulo 3
83
Figure 4. Curves for the expected average dry mass of reproductive parts (MP), leaves
(ML) and rhizomes (MR) along ramet development (RL) for S. elegantulus. Based on
dry mass measurements from August 2000. Model equations and details are given in
Table 1.
Figure 5. Average number of seeds per inflorescence in relation to callix diameter.
Data for the largest callix diameter found in inflorescences of 114 genets in May 2000
Closed squares = mean values ± se (boxes), ± sd (whiskers).
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
1.5 2.5 3.5 4.5 5.5 6.5 7.5
RL (cm)
MP
ML
MR
M P M L
M R
Callix diameter (mm)
Num
ber
of s
eeds
0
10
20
30
40
50
1 2 3 4 5
Dry
mas
s (g
)
Capítulo 3
84
-3.5
-2.5
-1.5
-0.5
0.5
-3.5 -2.5 -1.5 -0.5 0.5
Log(M R )
Log(
ML
)
Figure 6. RMA regression plot of log10-transformed data for genet root mass (MR) x
genet leaf mass (ML) of S. elegantulus. The dotted diagonal line represents the slope
(equal to one) of an isometric relationship
-3
-2
-1
0
1
-3 -2 -1 0 1
Log(M V )
Log(
MP
)
Figure 7. RMA regression plot of log10-transformed data for genet vegetavive mass
(MV) x genet reproductive mass (MP) in S. elegantulus. The dotted diagonal line
represents the slope (equal to one) of an isometric relationship
Capítulo 3
85
By exploring the relationship between the biomass allocated to both vegetative
components, rhizome MR and leaves ML and the resulting reproductive biomass MP,
we found that MP scales isometrically with ML as: MP = 0.740. ML1.122, with CI 95% for
aRMA = 1.051; 1.2, therefore αRMA does not differ from unity (SE αRMA = 0.04, r2 = 0.841,
n = 125, FLS = 652.49 p = 0.000). On the other hand, MP scales allometrically with MR :
MP = 0.671. MR0.813 (SE aRMA = 0.032, CI 95% for αRMA = 0.756; 0.876, r2 = 0.803, n =
125, FLS = 499.88, p = 0.000,), the reproductive output grows at a proportionally
smaller rate as the plant’s root mass increases (Figure 8), possibly due to the role of
the rhizome as an energy storage organ (Scatena et al., 1997).
-4
-3
-2
-1
0
1
-4 -3 -2 -1 0 1
Log dry mass (M R ; M L )
Log
(MP
)
Figure 8. RMA regression plot of log10-transformed data for the relationship between
root mass (MR) x reproductive mass (MP) (closed circles) and leaf mass (ML) x
reproductive mass (MP) (triangles). The dotted diagonal line represents the slope
(equal to one) of an isometric relationship
DISCUSSION
As expected from S. elegantulus clonal structure, the scalar relations regarding size
and biomass allocation to plant parts indicates that S. elegantulus ramets are
potentially independent functional units, presenting determinate growth and
Capítulo 3
86
determinate size-related fertility and biomass ratios. As of 1999-2000 based estimates,
S. elegantulus at the Lapa creek region are long-lived plants, tending to the basal leaf
length asymptotic size of 6.54 cm at about 14 years of age. These estimates are, of
course, approximations from a vertical approach, therefore dependent on the influence
of environmental factors during/previous to the study period. In fact, the maximum
theoretical size of 6.54 is considerably lower than the actual maximum ramet size of
7.6 cm, found in the studied population (Bedê et al., in preparation). On the other
hand, genets may grow indefinitely by adding new ramets, as evinced by their
exponential growth pattern. S. elegantulus clonal growth fits Sebens (1987) definition
of “indeterminate growth type II – plastic exponential growth” found in modular
animals: since energy intake occurs at each module, as does metabolic cost, net gains
are proportional to the tissue mass of the entire colony, producing linear or exponential
growth.
There are great potential advantages for genets to grow larger, for size is an important
indicator of plant fitness. Large plants tend to have higher absolute fecundity and tend
to be better competitors than small plants (Bonser and Aarssen, 2003). In theory,
genets could defy senescence through vegetative reproduction and maximization of
the reproductive effort, since the plant’s inflorescence production can be greatly
increased by adding reproductive modules (Watkinson, 1992). In fact, in a study with
life table data of 65 perennial iteroparous species, Silvertown et al. (2001) found that
reproductive value increased with age in 77% (50/65) of species due to an increase in
size dependent fecundity. Clonal plants benefit from the flexibility of the modular
structure, which allows genets to overcome punctual adverse conditions through ramet
loss and growth reorientation (Harnett and Bazzaz, 1983; 1985). By its turn, ramets
may benefit from belonging to larger genets by taking advantage of resource flow
(such as photoassimilates, water and mineral nutrients) through physiological
integration from mother to daughter ramets, a trait of particular importance while under
unfavorable environmental conditions (Kun and Oborny, 2003).
However, factors such as resource density, spatial patchiness and temporal
fluctuations of resource availability are likely to influence the relative success and
evolution of distinct strategies regarding the endurance of ramet integration (Kun and
Oborny, 2003). Silvertown et al. (2001) hypothesized that the conditions for
senescence to evolve at the genet level depend upon the presence of physiological
integration among ramets. When a genet fragments, any trade-offs (e.g. from costs of
Capítulo 3
87
reproduction) will tend to be confined within each fragment and, as a consequence,
ramets will senesce but the genet may not. Also, the maintenance of a network of long,
interconnecting, rhizomes may be energetically expensive and may allow pathogens to
spread among ramets (Harnett and Bazzaz, 1985). For indeterminate growth type II
organisms, Sebens (1987) adds that, despite continued growth throughout lifespan,
“shrinkage, partial mortality, and variable growth rates decouple size and age, and a
limit is invariably set by habitat boundaries, presence of spatial competitors, predation,
or other sources of mortality”. For instance, in the studied population, S. elegantulus
genets larger than three ramets were rather scarce (only 6.51% of the individuals had
four or more rosettes. Bedê et al., in prep.).
As pointed out by Begon et al. (1986), modular organisms may be composed of parts
passing through distinct phases – youth, middle age, senescence and death, all at the
same time. Syngonanthus elegantulus genets in fact show rosettes of different sizes
(size amplitudes between ramets typically range from 1 to 2 cm) and frequently display
rhizome scars or dying rosettes. From visual inspection, it is not possible to tell
whether all ramets in a S. elegantulus genet have intact, fully functional connections
and there is no easy way to differentiate genets of the same size that grew from seed
from those formed by natural cloning, out of larger genets. It is reasonable to suppose
that, the older the S. elegantulus genet, the higher the probability that the connections
between some of its ramets will eventually be lost. Most certainly, both processes help
to shape out the resulting genet size frequency distribution.
In the context of the present study, an important consideration refers to the possible
milder microclimate conditions attained by larger plants, through improved thermal
insulation and moisture retention. For S. elegantulus plants, the hemisphere-like shape
architecture may provide larger ramets and genets with better microclimatic buffering
(e.g. moisture retention and temperature insulation), provided by the decreasing
surface area in relation to the rosette volume. Besides, S. elegantulus plants have
hairy leaves (Parra, 2000), a trait that increases boundary layer thickness and
resistance to mass transfers (water loss) and that may contribute to heat dissipation
(Jones, 1992; Niklas, 1994). These are factors of likely relevance considering the
region’s prolonged dry season and the slim water storage capacity of the upper sandy
soil layer, where these plants develop. Thus, a few interesting questions remain to be
investigated, such as to whether genet expansion naturally implies the departure from
the hemispheric spatial arrangement (and microclimatic optima), triggering the re-
Capítulo 3
88
shaping of the genet through fragmentation or, otherwise, whether that shape is
dependent on genet functional connectivity, or whether this is advantageous to the
point that the hemispheric shape is kept as a spatial arrangement option a by a
collectivity of ramets even after functional connections have been lost.
Reproduction in S. elegantulus can start at early phases of the plant development, as
seen in this study for plants with basal leaf length of only 1 cm, equivalent to
approximately 6 months of age. However, early reproduction entails high costs in S.
elegantulus through reduced fecundity, both due to its small callix area and reduced
seed bearing capacity and to incomplete development of the flowering structures. In a
phenological study at the Lapa Creek area, Bedê et al (in preparation) found that
plants with basal leaf length between 1-3 cm showed high frequency (up to 22%) of
flower buds that failed to reach anthesis. The plants attain average reproduction
threshold size at the rosette size of 2.6 cm, to be reached within approximately 20
months of development. Allocation to reproductive structures (as denoted by scape
length and inflorescence callix diameter) and, thence, plant fertility, is related to plant
size, the larger S. elegantulus plants being able to higher commitment of biomass to
reproduction. An isometric relation between reproductive mass MP and total vegetative
mass MV, was found for genet sizes ranging from 1 to 11 rosettes, reinforcing the
notion of potential independent fuctionality of S. elegantulus ramets. MP also scales
isometrically with total leaf mass ML but anisometrically with the rhizome mass MR,
which increases disproportionately with plant size.
At the genet level, S. elegantulus plants allocate relatively more biomass to rhizomes
than to leaves as plants grow larger. Root to leaf biomass ratios are thought to reflect
the balance of biomass allocation to the plant organ that is harvesting the resource
limiting growth, i.e., between carbon fixation by leaves and soil resource acquisition by
roots, known as balanced-growth hypothesis (Shipley and Meziane, 2002). The
increased input in root biomass as plants grow larger is coherent with the
hypothesized role played by rhizomes as energy storage organs in Syngonanthus
species, from findings of starch reserves within the rhizome (Scatena et al., 1997), in
face of the limitations imposed by the well-drained, acidic, nutrient-poor, aluminium-
saturated sandy soils where S. elegantulus grows. Further efforts should be directed to
investigating starflowers in regard to allometry of vegetative biomass partitioning
across environments with different supply rates of limiting soil resources, by testing for
significant allometric slopes and intercepts (Shipley and Meziane, 2002). Since
Capítulo 3
89
cultivation constitutes an alternative to the extractive management of natural
populations of starflowers, in particular to red-listed species, proper soil management
practices could be used as a means to improve inflorescence production.
Acknowledgements
This study was funded by the Instituto Terra Brasilis and WWF Brazil and supported by
the The Brazilian CNPq (National Council for Science and Technology Development),
the Ecology, Conservation and Wildlife Management Program at the Federal
University of Minas Gerais and the Instituto Estadual de Florestas – IEF/MG. We thank
the Rio Preto State Park Director, Antônio Augusto Tonhão de Almeida and his staff
for all their kind support to the field activities. Dr. Geraldo Wilson Fernandes kindly
provided the laboratory facilities at the Dept. Biologia Geral at the Universidade
Federal de Minas Gerais.
Capítulo 3
90
REFERENCES
Begon M, Harper JL and Townsend CR. 1986. Ecology: Individuals, Populations and Communities. Blackwell Sci. Publ., Oxford.
Bonser SP and Aarssen LW. 2003. Allometry and development in herbaceous plants: functional responses of meristem allocation to light and nutrient availability. American Journal of Botany 90(3): 404–412.
Enquist BJ and Niklas KJ. 2002. Global allocation rules for patterns of biomass partitioning across seed plants. Science, 295: 1517–1520.
Galvão MV and Nimer E. 1965. Clima in Geografia do Brasil – Grande região Leste. IBGE, Rio de Janeiro. 5(19):91-139.
Giulietti AM and Pirani JR 1988. Patterns of geographic distribution of some plant species from the Espinhaço range, Minas Gerais ans Bahia, Brazil. In Vanzolini PE and Heyer WR (eds.). Proceedings of a workshop on neotropical distribution patterns p. 39-69. Acad. Bras. Cien. Rio de Janeiro.
Giulietti AM and Pirani JR. 1997. Espinhaço range region. Eastern Brazil. In Davis SD, Heywood VH, Herrera-Macbryde O, Villa-Lobos J, Hamilton AC (eds.), Centres of plant diversity: a guide and strategy for their conservation. Volume 3. Information Press, Oxford. Pp. 397-404.
Hammer Ø, Harper DAT and Ryan PD. 2001. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp. http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm
Harnett DC and Bazzaz FA. 1983. Physiological integration among intraclonal ramets in Solidago canadensis. Ecology 64(4): 779-788.
Harnett DC and Bazzaz FA. 1985. The integration of neighbourhood effects by clonal genets in Solidago canadensis. Journal of Ecology 73: 415-427.
Instituto Terra Brasilis de Desenvolvimento Socioambiental – ITB/Centro Cape/SEBRAE/Mãos de Minas, 1999. Projeto Sempre-Viva: Perspectivas de seu Uso Sustentado. ITB, Belo Horizonte.
Jones HG. 1992. Plants and microclimate: a quantitative approach to environmental plant physiology. 2nd ed. Cambridge Univ. Press. Cambridge, UK.
Köppen W. 1931. Climatologia. Fondo de Cultura Economica. Buenos Aires.
Kun A and Oborny B. 2003. Survival and competition of clonal plant populations in spatially and temporally heterogeneous habitats. Community Ecology 4 (1):1-20.
Mendonça MP and Lins LV. 2000. (Org.) Lista vermelha das espécies ameaçadas de extinção da flora de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas, Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte. 157 p.
Niklas KJ. 1994. Plant Allometry: The scaling of fomr and process. The University of Chicago Press, Chicago. 395p.
Niklas KJ and Enquist BJ. 2001. Invariant scaling relationships for interspecific plant biomass production rates and body size. PNAS 98 (5): 2922-2927
Capítulo 3
91
Parra LR. 2000. Redelimitação e revisão de Syngonanthus Sect. Eulepis (Bong. Ex Koern.) Ruhland – Eriocaulaceae. Doctorade Thesis. Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. 201p.
Richards, FJ. 1959. A flexible growth function for empirical use. Journal of Experimental Botany 10(29): 290-300.
Saturnino HM, Saturnino MAC and Brandão M. 1977. Algumas considerações sobre exportação e importação de plantas ornamentais em Minas Gerais. Anais da Sociedade de Botânica do Brasil. XXIII Cong. Nac. Botânica, Belo horizonte. p. 213-217.
Scatena VL, Lima AAA and Lemos Filho, JP. 1997. Aspectos fenológicos de Syngonanthus elegans (Bong.) Ruhl. (Eriocaulaceae) da Serra do Cipó – MG, Brasil. Arq. Biol. Tecnol. 40 (1): 153 – 167
Sebens KP. 1987. The ecology of indeterminate growth in animals. Annual Review of Ecology and Systematics 18:371-407.
Shipley B and Meziane D. 2002. The balanced-growth hypothesis and the allometry of leaf and root biomass allocation. Functional Ecology 16: 326–331
Silvertown JW, Franco M and Perez-Ishiwara R. 2001. Evolution of senescence in iteroparous perennial plants. Evolutionary Ecology Research 3: 393–412.
Sokal RR and Rohlf FJ. 1981. Biometry, 2 nd ed. San Francisco, W. H. Freeman and Co.
Walford LA. 1946. A new graphic method for describing the growth of animals. Biological Bulletin, 90:141-147.
Watkinson A. 1992. Plant senescence. Trends in Ecology and Evolution 7(12):417-420.
Wesselingh RA, de Jong TJ, Klinkhamer PGL, van Dijk MJ and Schlattman EGM 1993. Geographical Variation in Threshold Size for Flowering in Cynoglossum-Officinale. Acta Botanica Neerlandica 42(1): p. 81-91.
92
CAPÍTULO 4: Efeitos do manejo sobre a produção de inflorescências e crescimento de Syngonanthus elegantulus
Capítulo 4
93
IMPACTOS DO MANEJO EXTRATIVISTA SOBRE O NÚMERO DE
INFLORESCÊNCIAS E CRESCIMENTO DA SEMPRE-VIVA SYNGONANTHUS
ELEGANTULUS RUHL. 1903 (ERIOCAULACEAE)
Cibele Queiroz da Silva1
Lúcio Cadaval Bede2*
Carlos Henrique Flores da Costa3
Rogério Parentoni Martins2
1Departamento de Estatística, Instituto de Ciências Exatas, UNB, Brasília, DF 2Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas, UFMG – Belo
Horizonte, MG 3Departamento de Estatística, Instituto de Ciências Exatas, UFMG – Belo Horizonte,
MG.
*Correspondência para: Lúcio C. Bedê
Rua Apucarana 653/102
31.310-520 - Belo Horizonte, MG, Brasil
Fone:55.31.32613889 - FAX:
e-mail [email protected]
Palavras-chave: sempre-vivas, extrativismo, mortalidade, crescimento.
Capítulo 4
94
ABSTRACT
Along the Espinhaço mountain range in eastern Brazil, the collection of inflorescences of
several Syngonanthus (Eriocaulaceae) species constitute an important seasonal revenue
source for low income families. However, overhavesting is considered to be one of the main
drivers of extinction risk to these species. Traditionally, the extractive management involves
the burning of fields, as to boost inflorescence production, and the early collection of
inflorescences. We investigated the management effects upon the production of
inflorescences and ramet growth in S. elegantulus through small-scale experiments
alternating combinations of both practices over two years. Our results show that the
management practices significantly enhance inflorescence production, the most efficient
modality being the sequential harvesting and burning over two years, yelding 304 % increase
in inflorescence production. However, S. elegantulus manifests a tradeoff between present
reproduction and ramet growth, particularly for burned plants. Thus, allocation of resources
to reproduction occurs at the expense of vegetative growth. Inflorescence collection seems
to mitigate part of the tradeoff, by sparing plants from energy demands to fruit and seed
production. The referred management practices are, therefore, likely to affect plant fitness,
by altering size-related life history functions.
Capítulo 4
95
RESUMO
Ao longo da cadeia do espinhaço, no leste brasileiro, a coleta de inflorescências de várias
espécies de Eriocaulaceae do gênero Syngonanthus constitui uma importante fonte sazonal
de renda para famílias de baixa renda. No entanto, a sobrecoleta é considerada um dos
principais fatores relacionados ao seu risco de extinção. Tradicionalmente, o manejo
extrativista envolve a queima dos campos, como estímulo à produção e a coleta
subseqüente de inflorescências. Nós investigamos os efeitos do manejo sobre a produção
de inflorescências e sobre o crescimento de ramets de S. elegantulus através de
experimentos em pequena escala alternando combinações de ambas as práticas ao longo
de dois anos. Nossos resultados mostram que as práticas de manejo significativamente
aumentam a produção, sendo a prática seqüencial de coleta e queima ao longo de dois
anos a modalidade mais eficiente, provocando um incremento de 304% na produção de
inflorescências. No entanto, S. elegantulus manifesta demanda conflitante entre a
reprodução sexuada e crescimento dos ramets, particularmente para as plantas submetidas
à queima. Assim, a alocação de recursos à reprodução ocorre às custas do crescimento
vegetativo. A coleta de inflorescências parece mitigar este conflito, poupando as plantas de
parte dos custos energéticos envolvidos na formação de frutos e sementes. As práticas de
manejo podem portanto afetar o fitness das plantas em função de alterações sobre funções
da história de vida relacionadas ao tamanho.
Capítulo 4
96
INTRODUÇÃO
Nos campos rupestres de Minas Gerais, Bahia, Goiás e Tocantins, partes de várias
espécies de plantas popularmente conhecidas como sempre-vivas são utilizadas na
confecção de arranjos decorativos, apreciados por sua delicada beleza e durabilidade. As
sempre-vivas mais valorizadas pertencem à família Eriocaulaceae (particularmente à
Syngonanthus sect. Eulepis), cujo centro de diversidade situa-se na cadeia do Espinhaço,
entre os estados de Minas Gerais e Bahia (Giulietti & Hensold, 1990; Giulietti et al., 1996;
Scatena et al., 2004). Nessa região, o extrativismo constitui importante atividade econômica
e parte do sustento de um grande número de famílias que se dedicam ao extrativismo. O
comércio de sempre-vivas atingiu seu ápice após meados da década de 1970, porém já ao
final desta década e ao longo da próxima, declínio do volume comercializado no exterior foi
documentado por Saturnino et al. (1977) e Giulietti et al. (1988). Embora faltem estimativas
sobre o porte e importância econômica do comércio de sempre-vivas no mercado interno, é
razoável supor que este seja também expressivo (Instituto Terra Brasilis, 1999).
Apesar da importância ambiental, social e econômica associada à exploração das sempre-
vivas, a falta de conhecimento sobre a ecologia dessas plantas e dos efeitos do extrativismo
sobre suas populações é um dos principais obstáculos à realização de um manejo
sustentado efetivo. A partir de entrevistas a coletores experientes de sempre-vivas na região
de Diamantina, MG, foi evidenciado que as coletas incidem sobre as mesmas populações
de plantas, com grande freqüência e eficiência, dada a motivação pelo valor econômico do
recurso, a experiência dos coletores envolvidos e sua familiaridade com as áreas de coleta
(Instituto Terra Brasilis, 1999). Coletores mencionaram que, quando as inflorescências não
são colhidas, prejudica-se a floração seguinte nas mesmas plantas. Além disso, a queima
dos campos consta claramente como um elemento de manejo, visando o incremento na
produção de inflorescências e é, aparentemente, utilizado com freqüência.
A prática do manejo extrativista, centrada na coleta de inflorescências e queima dos campos
busca maximizar o retorno econômico a partir da manipulação do esforço reprodutivo das
plantas-alvo. De fato, o estímulo à floração pós-queima é fenômeno amplamente
reconhecido, comum a muitas espécies adaptadas a ambientes propensos a queimadas,
onde o fogo é parte da dinâmica natural, incluindo ambientes savanícolas tropicais
(Coutinho, 1977; Hartnett & Richardson, 1989; Whelan, 1995; Bond & Keeley, 2005). Por
sua vez, a coleta de inflorescências de sempre-vivas, tradicionalmente realizada em fase
anterior à formação de sementes (Giulietti, 1996), pode representar uma redução dos custos
Capítulo 4
97
somáticos e demográficos da reprodução (e.g., referente à produção de pólen, néctar,
manutenção e respiração das estruturas florais; Obeso, 2002).
No cerne das discussões referentes às perspectivas de uso sustentável das sempre-vivas
frente ao manejo extrativista estão, portanto, questões referentes aos efeitos deste sobre
funções da história de vida das espécies em questão. O pressuposto central às teorias
relacionadas à história de vida diz respeito à existência de demandas conflitantes entre suas
funções características, como crescimento, sobrevivência e reprodução, tornando
biologicamente impossível a um organismo maximizar seus ganhos em todos os sentidos.
Visto que os custos da reprodução, em princípio, conflitam com aqueles impostos por outras
demandas essenciais, a fertilidade de um organismo não poderia ser maximizada pela
seleção natural simultaneamente em todas as suas idades/fases. Considerando-se, enfim,
que o manejo extrativista de sempre-vivas envolve a manipulação da alocação de recursos
para reprodução, é possível que tais práticas tenham forte influência sobre o valor
adaptativo de suas populações naturais, com implicações para a sua conservação.
Tendo a sempre-viva S. elegantulus como modelo, este estudo investigou
experimentalmente os efeitos do manejo extrativista, centrado nas práticas de coleta de
inflorescências e uso do fogo, sobre a produção de inflorescências e o crescimento
vegetativo das plantas. As seguintes questões foram propostas: Quais são os efeitos das
práticas de coleta e uso do fogo sobre a produção de inflorescências? S. elegantulus
manifesta demandas conflitantes entre alocação reprodutiva e crescimento vegetativo? Que
modalidades de manejo contribuem melhores perspectivas para o uso sustentado da
espécie?
MÉTODOS
Área de estudo
A área de estudos situa-se no Parque Estadual do Rio Preto, município de São Gonçalo do
Rio Preto (18º 00 S e 43º 23’W), Minas Gerais, na porção central do Espinhaço mineiro. Os
solos da região são em geral rasos e arenosos, muito ácidos e pobres em nutrientes
(Giulietti & Pirani, 1997). O clima é classificado como Cwb (Köppen, 1931), mesotérmico
com verões moderados e estação chuvosa durante o verão e média anual de temperatura
entre 17,4 e 19,8 ºC. No município de Diamantina, ca. 75 km do local, a precipitação média
anual é de 1405 mm (http://www.bdclima.cnpm.embrapa.br/resultados/index.php, acessado
Capítulo 4
98
em 07/2005). O Parque exibe diferentes manifestações fitofisionômicas pertinentes ao
bioma Cerrado, assentadas sobre um relevo bastante acidentado, com altitudes variando
entre 850 e 1826 m e abriga importantes áreas onde incidia o extrativismo sobre populações
da sempre-viva Syngonanthus elegantulus. A população estudada localiza-se na região do
córrego da Lapa, situada próxima à portaria do Parque e do principal acesso às suas
dependências, portanto em condições ideais de proteção contra interferências externas.
Segundo o testemunho dos funcionários do Parque, na ocasião do início da pesquisa esta
área encontrava-se livre da influência de queimadas e do extrativismo há pelo menos cinco
anos.
Delineamento experimental
Os procedimentos de coleta de inflorescências e queima dos campos, realizados pelos
coletores de sempre-vivas da região em foco (Instituto Terra Brasilis, 1999), foram
replicados em escala experimental. Em 1999 foram demarcados oito blocos de 40m2 de
área, aleatoriamente dispostos sobre a população de S. elegantulus. Em cada bloco foram
demarcadas oito parcelas de 2,5 m x 1 m, sobre as quais incidiram diferentes combinações
dos fatores fogo (sim = F ou não = O) e coleta (sim = C ou não = O) ao longo de dois anos
(1999-2000). De 16 combinações de tratamentos possíveis, foram selecionadas oito: CF-CF;
CF-OF; CO-CO; CO-OF; OF-CO; OF-OF; OO-CF; Controle. Portanto, no primeiro ano
(1999) incidiram quatro tratamentos apenas: CF; CO; OF e Controle e as demais
combinações de tratamentos em 2000. Os tratamentos foram repetidos em cada um dos oito
blocos, em seqüências aleatorizadas. Obteve-se, portanto, oito réplicas de cada tratamento,
totalizando 64 parcelas. Em cada parcela foram marcadas, com etiquetas de alumínio, entre
35 e 45 plantas com altura superior a 1 cm. A cada floração (abril de 1999, 2000 e 20001)
foram medidas a altura da touceira (mm); número de rosetas na touceira; número total de
inflorescências na touceira e número plantas mortas. A coleta de inflorescências foi
realizada ao final de abril e início de maio de 1999, 2000 e 2001. A queima das parcelas
ocorreu ao final de setembro e início de outubro de 1999 e 2000.
Uso de modelos com inflação de zeros
Considerando-se que nem todas as plantas em idade/tamanho reprodutivo entram em
floração a cada ano (por exemplo, em função de seu histórico recente de investimentos em
reprodução ou de variações nas condições do ambiente) (Méndez & Carlson, 2004), o
número de plantas com empenho reprodutivo nulo poderá ser, eventualmente, maior do que
o esperado com base no número de indivíduos da população que ainda não alcançaram a
idade/tamanho mínimo para a reprodução. Para lidar com a expectativa de uma contagem
Capítulo 4
99
inflada de zeros (ausência de floração) e, tendo-se o número de inflorescências produzidas
pela planta como a variável resposta, utilizou-se para a análise modelos de contagem com
inflação de zeros (MCIZ), a partir das distribuições de Poisson, Binomial Negativa e suas
variações, utilizando o software STATA (1977; http://www.stata.com).
Os MCIZ foram introduzidos por Lambert (1992) com o objetivo de sanar falhas dos modelos
de regressão de Poisson, em consideração a fatores como superdispersão e excesso de
zeros. Tais fatores foram incorporados ao modelo de Poisson por meio de uma mudança na
estrutura da média, permitindo que sejam geradas contagens de zeros pertinentes a duas
categorias distintas: zeros amostrais e zeros estruturais. Por exemplo, uma planta em
idade/tamanho reprodutivo pode, eventualmente, produzir zero flores em um ano, ao passo
que uma planta imatura, embora possua as mesmas variáveis biométricas mensuráveis,
como altura e número de rosetas, produzirá zero flores. A primeira pertence ao grupo "NEM
SEMPRE ZERO", enquanto a segunda pertence ao grupo "SEMPRE ZERO". O MCIZ
assume, portanto, que existem dois grupos latentes (não observáveis). Um indivíduo no
grupo "SEMPRE ZERO" (grupo A) tem contagem zero com probabilidade 1, enquanto um
indivíduo no grupo "NEM SEMPRE ZERO" (grupo B) pode ter uma contagem zero, mas há
uma probabilidade não nula de que este indivíduo tenha uma contagem positiva. O processo
de análise é desenvolvido em três etapas:
Etapa I - Modelagem de associação a um dado grupo latente: Associação ao grupo A
("SEMPRE ZERO") - Seja A=1 se o indivíduo pertence ao grupo A e A=0 em caso contrário.
Este tipo de ocorrência binária pode ser modelado usando um modelo logito ou probito:
( ) ( )γψ iiii zFzAP === |1
onde iψ é a probabilidade do indivíduo i pertencer ao grupo A. As variáveis z são denotadas
como variáveis de "inflação", uma vez que se destinam a inflar o número de zeros. Caso
houvesse uma variável observada, indicadora do grupo ao qual o indivíduo pertence, uma
regressão logística binária usual poderia ser utilizada. Porém, como o grupo ao qual
pertence o indivíduo é uma variável latente, não sabemos se o indivíduo pertence ao grupo
A ou ao grupo B.
Etapa II - Modelagem de contagem para os indivíduos no grupo B ("NEM SEMPRE ZERO").
Entre aqueles indivíduos que não produzirão sempre uma contagem zero, a probabilidade
de cada contagem (inclusive de zeros) é determinada tanto através do modelo de regressão
de Poisson quanto do modelo de regressão Binomial Negativo.
Capítulo 4
100
Para o modelo de Poisson com inflação de zeros (ZIP - Zero Inflated Poisson) utiliza-se:
( )!
ˆ1)0,/(i
yi
iii y
eAxyP
ii µψµ−
−==
Enquanto para o modelo Binomial Negativo com inflação de zeros (ZINB - Zero Inflated
Negative Binomial) utiliza-se:
( ) ( )( )
iy
i
i
ii
iiii y
yAxyP
+
+Γ+Γ
== −−
−
−
−−
µαµ
µαα
αα
α
11
1
1
11
!0,/
onde Γ é uma função de probabilidade Gamma e o parâmetro α determina o grau de
dispersão nas predições do modelo. Se 0=α , o modelo reduz-se ao modelo de regressão
Poisson. Em ambas as equações, ( )βµ ii xexp= . Da mesma forma que para o grupo A, não
temos uma variável observada indicando o grupo ao qual a observação está associada.
Etapa III - Cômputo das probabilidades observadas, em termos de uma mistura das
probabilidades para os dois grupos, A e B. A proporção em cada grupo é definida por:
( ) iiAP ψ== 1
( ) iiAP ψ−== 10
e a probabilidade de uma contagem zero, de modo geral, é dada por:
( ) ( )[ ]0,|0*1 ==−+= iiiii AxyPψψ
Para contagens maiores do que zero,
( ) ( ) ( )0,|*1,| ==−== iiiiiii AxkyPzxkyP ψ
Por fim, a contagem esperada é calculada como:
( ) ( )( ) ( )ψµψµψ −=−+= 1*1**0,| zxyE
Onde z é uma variável que expressa a inflação de zeros.
Para a interpretação do modelo de regressão com inflação de zeros, os valores estimados
dos parâmetros são divididos em duas partes. A primeira parte compreende o conjunto de
coeficientes estimados e demais estatísticas correspondentes à modelagem finita da
regressão de Poisson ou da regressão Binomial Negativa, para os indivíduos no grupo
( )iii zxyP ,|0=
Capítulo 4
101
"SEMPRE ZERO" (grupo A). A segunda parte dos valores estimados dos parâmetros
pertence à parte inflada, correspondente ao modelo binário (logístico ou probito) que prediz
a que grupo o indivíduo está associado. Esta parte contém coeficientes para o valor de
mudança na chance de um indivíduo estar no grupo A, comparado a esta no grupo B. Desta
forma, estes coeficientes podem ser interpretados como sendo de um modelo logístico
binário, onde ( )βexp expressa o acréscimo/decréscimo na chance do indivíduo pertencer
ao grupo B quando a covariável assume o valor 1, considerando-se todas as outras
variáveis constantes.
Para se avaliar a qualidade do ajuste dos modelos podem ser utilizados os testes da razão
de verossimilhança (para teste de superdispersão) e o teste de Vuong (1989), para
comparação de dois modelos não-aninhados. O teste da razão de verossimilhança testa a
hipótese nula 0:0 =αH contra a alternativa 0: >αaH . Este teste é útil para comparar os
modelos de regressão de Poisson e Binomial Negativo. A rejeição da hipótese nula indica
que o modelo Binomial Negativo é mais adequado do que o modelo de Poisson.
O teste de Vuong considera dois modelos, onde ( )ii xyP |1 é o valor predito da probabilidade
de observar y no primeiro modelo e ( )ii xyP |ˆ2 é o valor predito da probabilidade para o
segundo modelo. Definindo:
( )( )
=
ii
iii
xyP
xyPm
|ˆ|ˆ
ln2
1
A estatística de Vuong para testar a hipótese ( ) 0:0 =mEH é dada por:
ms
mNV =
Sendo m a média e mS o desvio-padrão de im . Se V>1.96, o primeiro modelo deve ser
escolhido. Se V < -1.96, o segundo modelo deve ser escolhido. Caso -1.96 < V < 1.96,
qualquer um dos modelos se ajusta igualmente bem aos dados. Por exemplo, o primeiro
modelo pode ser ZINB e, nesse caso, o modelo 2 é o modelo de regressão Binomial
Negativo.
S. elegantulus é uma planta clonal, portanto as medidas de tamanho podem ser referentes
ao tamanho do ramet (altura da planta, equivalente ao comprimento máximo das folhas
basais da roseta) ou ao tamanho do genet (número de ramets). Visto que em S. elegantulus
Capítulo 4
102
a alocação de biomassa reprodutiva está relacionada ao tamanho do ramet, existindo um
tamanho limite para o início da reprodução (Bede et al., em preparação. Capítulo 3), esta
medida foi utilizada como variável de inflação, pois há plantas que podem não produzir
flores (zero estrutural) devido ao seu tamanho reduzido. Plantas maiores podem também
não produzir flores, porém devido ao acaso (zero amostral). Dados categorizados para
altura da planta e número de ramets foram utilizados para a construção dos modelos,
tomando-se a primeira categoria destas variáveis (plantas mais jovens/menores) como
referência. Como variável resposta, utilizou-se o número de inflorescências.
Manejo x crescimento da planta
Para verificar possíveis influências do manejo sobre o crescimento de S. elegantulus, a cada
floração (1999, 2000 e 2001) foram tomadas medidas das plantas marcadas, utilizado o
comprimento máximo das folhas basais da roseta como indicador para o tamanho do ramet.
Para a obtenção das curvas de crescimento utilizou-se o modelo de Richards (1959):
[ ] λ1
1 ktt exx −
∞ −=
Onde: Xt é o tamanho do ramet no tempo t e X∞ é o tamanho assintótico. Assume-se que o
tamanho da planta ao germinar é igual a zero. A relação entre medidas de tamanho dos
ramets em momentos consecutivos t e t-1 é dada pela equação de regressão linear simples,
para as variáveis transformadas:
λλ βα 1−+= txxt
Onde os coeficientes de regressão são dados por:
( )k
k
e
ex−
−∞
=
−=
βα λ 1
O tamanho assintótico pode ser obtido usando-se:
βαλ
−=∞ 1
x
A variância do estimador da assíntota transformada foi obtida usando-se (Bede et al, em
preparação. Capítulo 3):
( ) ( ) ( )( )
( )( )
−+
−+
−≅∞ βα
βαββ
αα
βαλ
ˆ1ˆ
ˆ,ˆ2
ˆ1
ˆ
ˆ
ˆˆ1
ˆˆ
22
2CovVarVar
xVar
Capítulo 4
103
Manejo x tamanho das inflorescências
Para se averiguar eventuais efeitos do manejo sobre o tamanho médio das inflorescências
produzidas pela planta, utilizou-se o modelo de regressão linear tipo II (também conhecido
como modelo do eixo maior reduzido, RMA) para a relação alométrica entre massa média
por inflorescência x altura máxima das inflorescências produzidas no genet. O modelo II de
regressão é recomendado para análise de relações funcionais entre variáveis
biologicamente interdependentes e sujeitas a erros de mensuração não conhecidos (Sokal &
Rohlf, 1981; Niklas, 1994):
log y2 = log βRMA + αRMA log y1
Onde y2 e y1 são variáveis interdependentes; αRMA = αLS / r, onde αLS e r são a declividade da
curva e o coeficiente de correlação, determinados a partir do modelo de regressão por
quadrados mínimos (Tipo I, aqui denotado como LS), e log βRMA = log ( Y 2) − αRMA log ( Y 1),
onde ( Y ) denota a média da variável y. O intervalo de confiança a 95% para os valores de
βRMA são computados com base nos valores correspondentes dos intervalos de confiança de
αRMA (Sokal & Rohlf, 1981). A análise foi aplicada aos conjuntos de dados referentes ao
primeiro ano do experimento, para plantas submetidas aos tratamentos CF, CO, OF e
Controle, respectivamente, utilizando-se o software PAST (Hammer et al., 2001).
RESULTADOS
Manejo e número de inflorescências
Para o ano de 1999, as análises exploram a relação entre as variáveis explicativas altura da
planta (Alt) e número de rosetas (NR), na produtividade média para o número de
inflorescências (Ninfl). Para as fases consecutivas (florações de 2000 e 2001), as análises
incluem a influência do tratamento aplicado nos períodos anteriores. Para cada período, os
dados referentes às variáveis Alt, NR e Ninfl foram reagrupados em classes distintas,
buscando-se evitar a ocorrência de celas com freqüências muito baixas.
Dados de 1999
Os dados referentes à altura da planta foram reagrupados nas seguintes classes: Alt1 = 1;2
cm, Alt2 = 2;2,9 cm, Alt3 = 2,9;3,9 cm e Alt4 = 3,9;7,5 cm. Para NR temos NR1 = 1 roseta e
Capítulo 4
104
NR2 ≥ 2 rosetas. Para a variável Ninfl foram obtidas três classes: 0, 1;2 e > 2. Os dados
brutos em cada categoria são apresentados no anexo 1 e sintetizados na tabela 1. Como
esperado, observa-se que plantas menores produzem menos inflorescências do que plantas
maiores, sendo o tamanho indicado tanto pela altura da planta quanto pelo numero de
rosetas. Ainda, observa-se uma tendência à estabilização no acréscimo no número médio
de inflorescências em função do incremento na altura da planta, independente do número de
rosetas. Este padrão é concordante com o encontrado por Bedê et al. (em preparação –
Capítulo 3) para S. elegantulus desta mesma população.
Tabela 1 – Dados de 1999 para o relacionamento entre classes de altura, número de
rosetas e número médio de inflorescências em S. elegantulus.
Classes de altura
Número de rosetas 1 2 3 4 Total
1 0.48 1.29 3.17 5.16 2.3
>1 1.00 4.44 9.33 14.35 11.95
Total 0.48 1.5 4.9 9.53 4.51
Classes de altura: 1 = 1;2 cm, 2 = 2;2,9 cm, 3 = 2,9;3,9 cm e 4 = 3,9;7,5.
A tabela 2 descreve o melhor e mais parcimonioso modelo Binomial negativo com inflação
de zeros obtido para predizer a produtividade em função das variáveis altura da planta e
número de rosetas. Os modelos de Poisson e Poisson com inflação de zeros também foram
considerados, porém descartados em função de seu ajuste inferior. O teste de Vuong para a
qualidade do ajuste, considerando o modelo Binomial Negativo e o modelo Binomial
Negativo com excesso de zeros, indica que este último é mais adequado para descrever os
dados em questão (Teste de Vuong para ZINB x NB: SD Normal = 6.031, p > Z = 1.0000).
O fato de uma planta pertencer à classe NR2 (duas ou mais rosetas) aumenta o valor
esperado de Ninfl. em 151.2% (em relação à classe NR1), mantendo-se todas as outras
variáveis constantes. Para plantas pertencentes às Alt 2, Alt3 e Alt4, o aumento esperado
em Ninfl é de 140.0%, 318.8% e 512.8% (em relação à classe Alt1, ou plantas de 1;2 cm),
mantendo-se todas as outras variáveis constantes. Não houve interações significativas entre
níveis de alturas e de rosetas na construção do modelo. Visto que os efeitos principais são
significativos com respeito à categoria de referência (Alt1, NR1), é pertinente indagarmos se
Capítulo 4
105
estes efeitos são também significativos quando confrontados entre categorias de referência.
Como mostra a tabela 3, todos os testes foram significativos (veja também as mudanças
percentuais indicadas na tabela 2). Portanto, o efeito de Alt4 sobre o número médio de
inflorescências é significativamente maior do que os de Alt3 e Alt2 e o de Alt3
significativamente maior que o de Alt2.
Tabela 2 – Modelo Binomial Negativo com Inflação de zeros, incluindo as mudanças
percentuais no valor esperado do número de inflorescências para cada unidade de
acréscimo na variável X.
Ninfl_1999 b SE Z P>|z| IC 95% % %SD_X SD_X
Alt2 0.876 0.141 6.206 0.000 0.599 1.152 140.000 45.100 0.425 Alt3 1.432 0.133 10.794 0.000 1.172 1.692 318.800 88.500 0.443 Alt4 1.813 0.132 13.705 0.000 1.554 2.072 512.800 127.300 0.453 NR2 0.921 0.056 16.533 0.000 0.812 1.030 151.200 47.300 0.420
_const. -0.014 0.125 -0.109 0.913 -0.258 0.231 -- -- --
Equação binária: Mudança dos fatores para as chances de “sempre zero” Alt2 -0.321 0.229 -1.402 0.161 -0.771 0.128 -27.500 -12.800 0.425 Alt3 -1.488 0.239 -6.236 0.000 -1.955 -1.020 -77.400 -48.300 0.443 Alt4 -2.242 0.260 -8.621 0.000 -2.752 -1.732 -89.400 -63.800 0.453
_const. 0.078 0.199 0.394 0.693 -0.312 0.469 -- -- -- /lnα -0.452 0.071 -6.403 0.000 -0.591 -0.314 -- -- -- α 0.636 0.045 0.554 0.731 -- -- --
Ninfl = número de inflorescências; Alt =altura da planta; b = coeficiente bruto; SE = erro padrão; z = z-
score para teste de b=0; P>|z| = p-valor para o teste de z; % = mudança percentual na contagem
esperada para incrementos unitários em X; %SD_X = mudança percentual na contagem esperada
para SD iem função de X; SD_X = desvio padrão de X; Alt = altura da planta; NR = número de rosetas
da planta; const. = constante do modelo; α = fator de inflação.
Capítulo 4
106
Tabela 3 – Testes considerando a interação entre categorias de referência distintas da linha
de base (Alt1).
Teste Coef. SE z P>|z| IC 95%
Alt3 x Alt2 0.557 0.083 6.725 0.000 0.394 0.719
Alt4 x Alt2 0.937 0.081 11.533 0.000 0.778 1.097
Alt4 x Alt3 0.381 0.059 6.503 0.000 0.266 0.495
Alt = altura da planta; Coef = coeficiente do modelo; SE = erro padrão; z = z-score
para teste de b=0; P>|z| = p-valor para o teste de z; IC 95% = Intervalo de Confiança
a 95%.
Dados de 2000
Para o período de 2000, os dados da variável altura foram reagrupados nas seguintes
classes: Alt1 = 1;3,6 cm, Alt2 = 3,6;4,6 cm e Alt3 = 4,6;47.5 cm. Com relação a NR
obtivemos três classes: 1, 2 e >2 e, para Ninfl, cinco classes: 0, 1;3, 4;6, 7;9, ≥ 10. Os dados
brutos em cada categoria são apresentados no anexo 2 e sumarizados na tabela 4. Com
respeito à relação entre Ninfl e tamanho da planta (Alt, NR), observa-se padrão assintótico
para o incremento cumulativo, semelhante ao encontrado para os dados de 1999.
Tabela 4 – Dados de 2000 para o relacionamento entre classes de altura, número de rosetas e número médio de inflorescências em S. elegantulus.
Classes de altura
Número de rosetas 1 2 3 Total
1 2.76 5.94 6.95 4.81
2 7.46 11.31 11.27 10.52
>2 14.05 20.03 23.81 21.13
Total 4.28 9.99 13.75 9.28
Classes de altura: 1 = 1;3,6 cm, 2 = 3,6;4,6 cm e 3 = >4,6 cm.
Capítulo 4
107
Com relação ao efeito dos tratamentos sobre o número médio de inflorescências (Tabela 5),
o tratamento CF é o que, aparentemente, proporciona a maior produtividade média (10.05
inflorescências), seguido pelos tratamentos OF (9.59), CO (9.02). O tratamento controle
aparentemente proporciona os piores resultados no que diz respeito à produtividade média
(7.30). Observa-se que, independentemente do tratamento aplicado, o número médio de
inflorescências aumenta com a altura e o número de rosetas.
A tabela 6 apresenta o melhor e mais parcimonioso modelo Binomial negativo com inflação
de zeros obtido para a produtividade, em função das variáveis Alt e NR. O modelo Binomial
Negativo com excesso de zeros (ZINB) mostrou-se mais adequado que o modelo Binomial
Negativo (BN) para descrever os dados em questão (Teste Vuong para ZINB x NB: SD
Normal = 5.030, p > Z = 1.0000). Os modelos de Poisson e Poisson com inflação de zeros
também foram descartados em função de seu ajuste inferior.
Tabela 5 – Dados de 2000 para o relacionamento entre tratamentos, classes de altura,
número de rosetas e número médio de inflorescências em S. elegantulus.
Classes de Altura Número de rosetas Trat.
1 2 3 1 2 >2 Ninfl. médio
CF 4.66 9.54 15 4.79 11 21.8 10.05
OF 4.85 10.8 15 4.69 9.9 21.1 9.59
CO 4.04 10.4 13 5.14 11 21.4 9.02
Controle 1.39 7.12 11 4.1 8.7 18.1 7.30
Trat. = tratamentos, Fogo: F = sim, O = não; Coleta: C = sim, O = não; Classes de altura: 1 =
1;3,6 cm, 2 = 3,6;4,6 cm e 3 = >4,6 cm; Ninfl Médio = média global para o número de
inflorescências.
Em relação à classe NR1, plantas pertinentes a NR2 e NR3 aumentaram o valor esperado
de Ninfl em 117.3% e em 275.5% respectivamente, mantendo-se constantes todas as outras
variáveis. Em relação às plantas na classe Alt1 (1;3,6 cm), plantas na classe Alt2 (3,6;4,6
cm) e Alt3 (4,6;47.5 cm) aumentam Ninfl em 227.1% e 269.9%, respectivamente, mantendo-
se todas as outras variáveis constantes. O fato de uma planta ser submetida ao tratamento
CF aumenta Ninfl em 120.4% (em relação ao tratamento OO), mantendo-se todas as outras
variáveis constantes. Este acréscimo percentual é, respectivamente, de 152.9% e 111.3%
para plantas submetidas a OF e CO. Portanto, destes tratamentos, o mais produtivo em
relação ao tratamento controle é o tratamento OF. Porém, entre si, os tratamentos CF, CO e
Capítulo 4
108
OF não apresentam diferenças significativas quanto à produtividade média de
inflorescências, conforme apresentado na tabela 7.
Para a interação entre categorias de referência (Tabela 7), os testes mostram que apenas o
efeito de NR3 sobre Ninfl é significativamente maior do que o de NR2. Comparados ao
tratamento controle, os tratamentos CF, CO e OF conduzem a resultados similares quanto à
produtividade da planta. Apesar de observarmos, na tabela 6, que apenas a interação
Alt3*NR2 foi significativa, os demais termos do modelo foram mantidos, de forma a permitir
uma interpretação geral para a interação entre Alt e NR, independente do nível destas
variáveis.
Capítulo 4
109
Tabela 6 – Modelo Binomial Negativo com Inflação de zeros, incluindo as mudanças percentuais
no valor esperado do número de inflorescências para uma unidade de acréscimo na variável X.
Ninfl._00 Coef. SE Z P>|z| IC 95% % %SD_X SD_X
NR2 0.776 0.122 6.338 0.000 0.536 1.016 117.300 36.700 0.403 NR3 1.323 0.138 9.595 0.000 0.053 11.594 275.600 70.300 0.403 Alt2 1.185 0.239 4.952 0.000 0.716 1.654 227.100 78.400 0.488 Alt3 1.308 0.235 5.577 0.000 0.848 1.768 269.900 81.300 0.455 CF 0.790 0.227 3.488 0.000 0.346 1.235 120.400 41.400 0.438 CO 0.748 0.230 3.249 0.001 0.297 1.199 111.300 36.800 0.419 OF 0.928 0.219 4.243 0.000 0.499 1.356 152.900 57.000 0.486 Alt2*NR2 -0.206 0.147 -1.401 0.161 -0.495 0.082 -18.600 -5.700 0.287 Alt2*NR3 -0.212 0.161 -1.314 0.189 -0.528 0.104 -19.100 -5.500 0.268 Alt3*NR2 -0.371 0.157 -2.357 0.018 -0.679 -0.062 -31.000 -9.100 0.258 Alt3*NR3 -0.200 0.163 -1.226 0.220 -0.520 0.120 -18.100 -5.800 0.300 Alt2*CF -0.700 0.260 -2.689 0.007 -1.210 -0.190 -50.300 -18.600 0.295 Alt2*CO -0.630 0.263 -2.395 0.017 -1.146 -0.114 -46.700 -17.200 0.300 Alt2*OF -0.694 0.249 -2.786 0.005 -1.183 -0.206 -50.100 -22.200 0.362 Alt3*CF -0.532 0.252 -2.112 0.035 -1.025 -0.038 -41.200 -13.900 0.282 Alt3*CO -0.524 0.261 -2.011 0.044 -1.036 -0.013 -40.800 -11.500 0.233 Alt3*OF -0.737 0.244 -3.014 0.003 -1.216 -0.258 -52.100 -18.900 0.285 _const. 0.564 0.213 2.647 0.008 0.146 0.981
Equação binária: Mudança dos fatores para as chances de “sempre zero”
Alt2 -1.447 0.250 -5.786 0.000 -1.938 -0.957 -76.500 -50.700 0.488 Alt3 -1.697 0.296 -5.725 0.000 -2.277 -1.116 -81.700 -53.800 0.455 _const. -1.085 0.142 -7.658 0.000 -1.362 -0.807 -- -- -- /lnα -0.789 0.063 -12.577 0.000 -0.912 -0.666 -- -- -- α 0.454 0.029 -- -- 0.402 0.514 -- -- --
Ninfl = número de inflorescências; b = coeficiente bruto; SE = erro padrão; z = z-score para teste de b=0;
P>|z| = p-valor para o teste de z; IC 95% = Intervalo de Confiança a 95%; % = mudança percentual na
contagem esperada para incrementos unitários em X; %SD_X = mudança percentual na contagem
esperada para SD iem função de X; SD_X = desvio padrão de X; Alt = altura da planta; NR = número de
rosetas da planta; const. = constante do modelo; α = fator de inflação. Tratamentos, Fogo: F = sim, O =
não; Coleta: C = sim.
Capítulo 4
110
Tabela 7 – Testes considerando a interação entre categorias de referência distintas da linha
de base (Alt1 e NR1) e os tratamentos realizados.
Teste Coef. SE Z P>|z| IC 95%
NR3 x NR2 -0.547 0.164 -3.347 0.001 -0.868 -0.227
Alt2 x Alt3 -0.123 0.148 -0.830 0.407 -0.414 0.168
CF x OF -0.137 0.113 -1.211 0.226 -0.360 0.085
CO x OF -0.180 0.123 -1.460 0.144 -0.421 0.061
CF x CO 0.042 0.137 0.310 0.756 -0.225 0.310
NR = Número de rosetas; Alt = altura da planta; Tratamentos, Fogo: F = sim, O = não; Coleta:
C = sim, O = não; SE = erro padrão; Coef = coeficiente do modelo; z = z-score para teste de
b=0; P>|z| = p-valor para o teste de z; IC 95% = Intervalo de Confiança a 95%.
Dados de 2001
Para 2001 os dados de altura da planta foram reagrupados em três classes: Alt1 = 1;3,4 cm,
Alt2 = 3,4;4,2 cm e Alt3 >4,2 cm e NR em duas classes: 1 e >1. Para Ninfl considerou-se as
classes: 0, 1;5, >5. Os dados brutos em cada categoria são apresentados no anexo 3 e
sumarizados na tabela 8, onde se observa padrão semelhante ao encontrado para os
conjuntos de dados de 1999 e 2000.
Tabela 8 – Dados de 2001 para o relacionamento entre classes de altura, número de
rosetas e número médio de inflorescências em S. elegantulus.
Classes de altura Número de rosetas
1 2 3 Total
1 2.77 4.99 7.74 4.79
>1 6.36 14.53 17.05 14.52
Total 3.55 9.33 13.26 9.01
Classes de altura: 1 = 1;3,4 cm, 2 = 3,4;4,2 cm e 3 = > 4,2 cm.
Capítulo 4
111
Com relação ao efeito do tratamento no número médio de inflorescências, observa-se que o
tratamento CF-CF é o que, aparentemente, proporciona a maior produtividade média,
seguido pelos tratamentos CO-OF; OO-CF; OF-OF; CF-OF; OF-CO; CO-CO, nesta ordem
(tabela 9). O tratamento controle (OO-OO) aparentemente proporciona os piores resultados,
com ressalva ao tratamento CO-CO, no que diz respeito à produtividade média.
Tabela 9 – Dados de 2001 para o relacionamento entre tratamentos, classes de altura,
número de rosetas e número médio de inflorescências em S. elegantulus. Classes de altura:
1 = 1;3,4 cm, 2 = 3,4;4,2 cm e 3 = > 4,2 cm.
Tratamentos Classes de altura Número de rosetas
1 2 3 1 >1
Ninfl. Médio
CFCF 5.16 11 18.23 6.35 17.49 12.43 COOF 4.1 10.04 14.81 4.95 16.94 9.72
OOCF 4.44 9.8 16.73 5.41 15.57 9.52
OFOF 3.36 10.63 13.76 5.57 12.63 8.89
CFOF 3.61 15.07 12 4.27 15.66 8.58
OFCO 2.97 7.97 12.97 4.66 11.59 8.31
COCO 2.05 5.35 10.82 3.71 12.22 6.94
OOOO 1.05 5.31 10.37 3.93 13.52 7.78
Fogo: F = sim, O = não; Coleta: C = sim, O = não; Ninfl.Médio = média global para o número
de inflorescências.
A tabela 10 descreve o melhor e mais parcimonioso modelo Binomial negativo com inflação
de zeros encontrado para predizer a produtividade em função das variáveis Alt e NR. O
modelo ZINB mostrou-se mais adequado que o modelo BN para descrever os dados em
questão (Teste Vuong para ZINB x BN: SD. Normal = 2.588, p > Z = 0.9952), tendo sido
descartados os modelos de Poisson e Poisson com inflação de zeros, em função do seu
ajuste inferior.
Capítulo 4
112
Tabela 10 – Modelo Binomial Negativo com Inflação de zeros, incluindo as mudanças
percentuais no valor esperado do número de inflorescências para uma unidade de
acréscimo na variável X.
Ninfl. 2001 b SE Z P>|z| IC 95% % %SD_X SD_X
NR2 0.739 0.133 5.569 0.000 0.479 0.999 109.300 44.200 0.496 Alt2 1.066 0.345 3.087 0.002 0.389 1.742 190.300 68.100 0.488 Alt3 1.843 0.328 5.612 0.000 1.199 2.487 531.700 138.200 0.471 CFCF 1.397 0.346 4.036 0.000 0.718 2.075 304.100 57.200 0.324 CFOF 1.061 0.329 3.227 0.001 0.417 1.705 188.900 40.500 0.320 COCO 0.499 0.366 1.366 0.172 -0.217 1.216 64.800 18.600 0.341 COOF 1.215 0.340 3.570 0.000 0.548 1.882 237.100 52.100 0.345 OFCO 0.740 0.373 1.982 0.047 0.008 1.471 109.500 25.200 0.304 OFOF 0.943 0.339 2.780 0.005 0.278 1.608 156.900 35.900 0.325 OOCF 1.229 0.339 3.624 0.000 0.564 1.893 241.700 53.100 0.347 Alt2 x NR2 0.299 0.157 1.910 0.056 -0.008 0.607 34.900 12.100 0.381 Alt3 x NR2 0.000 0.161 0.003 0.998 -0.315 0.316 0.000 0.000 0.398 Alt2 x CFCF -0.857 0.395 -2.166 0.030 -1.632 -0.082 -57.500 -16.000 0.203 Alt2 x CFOF -0.235 0.385 -0.609 0.542 -0.990 0.521 -20.900 -4.100 0.181 Alt2 x COCO -0.561 0.414 -1.355 0.175 -1.373 0.251 -42.900 -11.400 0.215 Alt2 x COOF -0.737 0.387 -1.904 0.057 -1.496 0.022 -52.200 -15.600 0.229 Alt2 x OFCO -0.508 0.419 -1.212 0.226 -1.330 0.314 -39.800 -10.500 0.218 Alt2 x OFOF -0.370 0.388 -0.952 0.341 -1.130 0.391 -30.900 -7.600 0.215 Alt2 x OOCF -0.678 0.382 -1.772 0.076 -1.427 0.072 -49.200 -16.200 0.260 Alt3 x CFCF -1.105 0.376 -2.935 0.003 -1.843 -0.367 -66.900 -20.900 0.212 Alt3 x CFOF -1.089 0.381 -2.856 0.004 -1.836 -0.342 -66.300 -15.000 0.149 Alt3 x COCO -0.490 0.394 -1.244 0.213 -1.262 0.282 -38.700 -10.700 0.231 Alt3 x COOF -1.009 0.374 -2.698 0.007 -1.741 -0.276 -63.500 -18.200 0.200 Alt3 x OFCO -0.640 0.411 -1.555 0.120 -1.446 0.167 -47.300 -10.300 0.170 Alt3 x OFOF -0.776 0.381 -2.034 0.042 -1.524 -0.028 -54.000 -12.400 0.170 Alt3 x OOCF -0.929 0.384 -2.420 0.016 -1.682 -0.177 -60.500 -13.700 0.159 _const. 0.164 0.309 0.531 0.595 -0.441 0.769 -- -- --
Equação binária: Mudança dos fatores para as chances de “sempre zero”
Alt2 -1.335 0.459 -2.908 0.004 -2.234 -0.435 -73.700 -47.800 0.488 Alt3 -1.080 0.384 -2.815 0.005 -1.831 -0.328 -66.000 -39.900 0.471 _const. -1.755 0.267 -6.585 0.000 -2.278 -1.233 -- -- -- /lnα -0.421 0.068 -6.181 0.000 -0.554 -0.287 -- -- -- α 0.657 0.045 -- -- 0.575 0.750 -- -- --
Ninfl = número de inflorescências; b = coeficiente bruto; SE = erro padrão; z = z-score para teste de b=0; P>|z| = p-valor para o teste de z; % = mudança percentual na contagem esperada para incrementos unitários em X; %SD_X = mudança percentual na contagem esperada para SD iem função de X; SD_X = desvio padrão de X; Alt = altura da planta; NR = número de rosetas da planta; const. = constante do modelo; α = fator de inflação. Tratamentos, Fogo: F = sim, O = não; Coleta: C = sim, O = não.
Capítulo 4
113
Com relação à interpretação do modelo em bases percentuais, levando-se em conta os
valores da tabela 10, tem-se que o fato de uma planta pertencer à classe NR2 (ter mais de
uma roseta) aumenta o Ninfl esperado em 109.3% (em relação a NR1), mantendo-se todas
as outras variáveis constantes. Com relação à altura, plantas nas classes Alt2 (3,4;4,2 cm) e
Alt3 (>4,2 cm) aumentam o Ninfl esperado em 190,3% e 531.7%, em relação a Alt1 (1;3,4
cm), mantendo-se todas as outras variáveis constantes. Plantas submetidas ao tratamento
CF-CF aumentam o número esperado de inflorescências em 304.1% em relação ao
tratamento controle (OO-OO). Este acréscimo percentual é de, respectivamente, 241.7%,
237.1%, 188.9%, 156.9%, 109.5%, 64.8% para plantas submetidas aos tratamentos OO-CF,
CO-OF, CF-OF, OF-OF OF-CO e CO-CO. Portanto, destes tratamentos, o mais produtivo
em relação ao tratamento controle (OO-OO) é o tratamento CF-CF.
Na tabela 11 são apresentados os resultados dos testes para interação entre categorias das
variáveis e tratamentos analisados. Nota-se que o efeito de Alt3 sobre o Ninfl é
significativamente maior do que o de Alt2. Apesar desta interação significativa os demais
termos do modelo foram mantidos, buscando-se uma interpretação global para a interação
entre altura e número de rosetas, independente do nível destas variáveis. Com relação aos
tratamentos, CF-CF, OO-CF, CO-OF e CF-OF destacam-se com relação ao efeito sobre a
produção de inflorescências, ao passo que OF-OF, OF-CO e CO-CO formam um outro
grupo, onde o menor incremento foi obtido no tratamento CO-CO. Os sinais negativos dos
termos de interação são explicados pela tendência a um valor assintótico no incremento de
Ninfl à medida que os níveis de altura crescem, como ocorrido nas análises referentes a
1999 e 2000.
Manejo x crescimento
Com relação ao crescimento dos ramets, nota-se que as diferentes modalidades de manejo
resultaram em diferentes graus de interferência sobre o crescimento em S. elegantulus.
Porém, o período 2000 – 2001 foi menos favorável ao crescimento das plantas do que o
período anterior, visto que nesse ano as plantas controle mostraram redução significativa do
tamanho assintótico (X∞), de 32% (tabela 12, figura 1). De fato, a precipitação na região
durante a estação de crescimento (outubro a março) do período 2000 - 2001 (1324,9 mm,
106 dias chuvosos) teve 260,7 mm de chuva e 18 dias chuvosos a menos do que na
estação correspondente anterior (1064,2 mm, 88 dias chuvosos).
Capítulo 4
114
Tabela 11 – Testes considerando a interação entre categorias de referência distintas da linha de
base (categorias Alt1 e NR1) e os tratamentos realizados.
Teste Coef SE z P>|z| IC95%
Alt2 x Alt3 -0.778 0.193 -4.035 0.000 -1.155 -0.400 CFCF x CFOF 0.336 0.202 1.658 0.097 -0.061 0.732 CFCF x COCO 0.897 0.261 3.440 0.001 0.386 1.408 CFCF x COOF 0.181 0.223 0.815 0.415 -0.255 0.618 CFCF x OFCO 0.657 0.270 2.433 0.015 0.128 1.186 CFCF x OFOF 0.453 0.219 2.069 0.039 0.024 0.883 CFCF x OOCF 0.168 0.219 0.766 0.444 -0.262 0.598 CFOF x COCO 0.562 0.237 2.371 0.018 0.097 1.026 CFOF x COOF -0.154 0.195 -0.791 0.429 -0.536 0.228 CFOF x OFCO 0.321 0.247 1.302 0.193 -0.162 0.805 CFOF x OFOF 0.118 0.192 0.614 0.539 -0.258 0.493 CFOF x OOCF -0.168 0.191 -0.877 0.381 -0.543 0.207 COCO x COOF -0.716 0.252 -2.842 0.004 -1.209 -0.222 COCO x OFCO -0.240 0.292 -0.823 0.410 -0.812 0.332 COCO x OFOF -0.444 0.250 -1.773 0.076 -0.935 0.047 COCO x OOCF -0.729 0.249 -2.924 0.003 -1.218 -0.240 COOF x OFCO 0.476 0.261 1.823 0.068 -0.036 0.987 COOF x OFOF 0.272 0.212 1.285 0.199 -0.143 0.686 COOF x OOCF -0.014 0.211 -0.064 0.949 -0.427 0.400 OFCO x OFOF -0.204 0.259 -0.786 0.432 -0.712 0.305 OFCO x OOCF -0.489 0.258 -1.895 0.058 -0.995 0.017 OFOF x OOCF -0.285 0.208 -1.371 0.170 -0.693 0.123
NR = Número de rosetas; Alt = altura da planta; Tratamentos, Fogo: F = sim, O = não; Coleta: C = sim, O = não; SE = erro padrão; Coef = coeficiente do modelo; z = z-score para teste de b=0; P>|z| = p-valor para o teste de z; IC 95% = Intervalo de Confiança a 95%.
No primeiro ano do experimento, os tratamentos envolvendo o uso do fogo, OF e CF,
provocaram uma redução significativa nas estimativas de X∞, configurando uma redução de
43,9% e 43,4% com relação à situação controle, respectivamente (Tabela 12). Já o
tratamento CO resultou em uma redução muito pequena e não significativa de X∞ (3,7%). Na
floração de 2001, as menores taxas de crescimento prejudicaram a comparação entre os
tratamentos, reduzindo as possibilidades de variação de X∞. Com relação exclusivamente
aos valores médios desta estimativa, pode-se observar que, apesar de não terem ocorrido
diferenças significativas, houve tendência à redução expressiva de X∞ nas modalidades de
manejo envolvendo a queima recente (redução de 20,8%, 22,43%, 28,38% e 53,1% em
relação à situação controle, nos tratamentos OF-OF, CO-OF, OO-CF e CF-OF,
Capítulo 4
115
respectivamente), à exceção de CF-CF. Este último apresentou redução de apenas 11,4%
em X∞, valor similar ao encontrado para o tratamento OFCO (9,8%), em que o fogo ocorreu
somente no primeiro ano do experimento, e também para o tratamento livre de queima
COCO (11,4%). Ambos CFCF e OFCO têm em comum o fato de apresentarem a seqüência
de tratamentos _F;C_, indicando que, possivelmente, a coleta subseqüente ao fogo é um
fator de relevância para um melhor equilíbrio no balanço das demandas energéticas
relacionadas ao crescimento vegetativo x reprodução sexuada.
Tabela 12 – Estimativas de tamanho assintótico (cm) obtidas através do modelo de Richards
para ramets de S. elegantulus submetidos às diferentes modalidades de tratamentos ao longo de
dois anos de experimento.
Trat. Xλt λ N R2 F X∞
X∞+ IC 95%
X∞- IC 95% % X∞.
Dados de 1999 – 2000
Controle 1.4575+0.678 Xλt-1 0.81 402 0.5945 586.52 6.45 7.75 5.15 --
CO 0.7586+0.6724 Xλt-1 0.46 391 0.5618 498.64 6.21 7.62 4.79 3.72
OF 0.6886+0.3867 Xλt-1 0.09 321 0.2598 111.95 3.62 4.22 3.02 43.88
CF 0.1523+0.3916 Xλt-1 -1.07 333 0.4914 319.85 3.65 4.07 3.23 43.41
Dados de 2000 – 2001
Controle 1.4637+0.6549 Xλt-1 0.98 226 0.6332 386.69 4.37 5.5 3.23 --
OFCO 0.144+0.4008 Xλt-1 -1.04 230 0.5567 286.34 3.94 4.51 3.37 9.84
CFCF 0.4405+0.5535 Xλt-1 -0.01 225 0.6406 397.55 3.87 4.54 3.2 11.44
COCO 0.075+0.4701 Xλt-1 -1.46 223 0.6036 336.47 3.82 4.47 3.16 12.59
OFOF 0.3734+0.5927 Xλt-1 -0.07 207 0.6103 320.99 3.46 4.24 2.68 20.82
COOF 3.1504+0.4364 Xλt-1 1.41 214 0.4364 164.14 3.39 4.06 2.72 22.43
OOCF 0.5272+0.429 Xλt-1 -0.07 207 0.3466 108.76 3.13 3.75 2.51 28.38
CFOF -0.0047+1.2956 Xλt-1 -5.77 214 0.5767 288.82 2.05 5.63 -- 53.09
Trat. = tratamento, Fogo: F = sim, O = não; Coleta: C = sim, O = não; Xλt = valor transformado para
tamanho do ramet no tempo t; λ = constante do modelo; X∞ = estimativa do tamanho assintótico
transformado. Todos os testes significativos a p<0.0001.
Capítulo 4
116
Tam
anho
ass
intó
tico
(cm
)
-2
0
2
4
6
8
10
OO
CO
OF
CF
OO
-OO
OF
-CO
CF
-CF
CO
-CO
OF
-OF
CO
-OF
OO
-CF
CF
-OF
Figura 1. Estimativas de tamanho assintótico para ramets de S. elegantulus, obtidas através
do modelo de Richards. As barras representam intervalos de confiança a 95%.
Manejo e tamanho das inflorescências
Visto que as diferentes modalidades de manejo provocaram variados graus de interferência
sobre o número de inflorescências produzidas e sobre o crescimento vegetativo das plantas,
cabe perguntar se estes também interferiram no tamanho médio das inflorescências
produzidas. A tabela 14 mostra que, para os indivíduos reprodutivamente ativos de S.
elegantulus, submetidos aos diferentes tratamentos aplicados ao longo de 1999, as relações
alométricas entre altura máxima das inflorescências x peso médio por inflorescência não
apresentam diferenças significativas. Ou seja, as inflorescências mantém inalterada a
relação altura x peso que, provavelmente, é limitada exclusivamente por condicionantes
biomecânicos. Da mesma forma, a análise comparativa do peso médio por inflorescência
produzida em 2000 por plantas que, em 1999, tinham ramets de altura entre 3 e 4 cm,
mostra que não houve diferença significativa entre os diferentes tratamentos a que foram
submetidas em 1999 (F = 2.5534; p = 0.0561).
Capítulo 4
117
Tabela 14 – Coeficientes do modelo de regressão tipo II para a relação log altura máxima
das inflorescências x log peso médio por inflorescência para indivíduos de S. elegantulus
submetidos aos diferentes tratamentos aplicados entre 1999 a 2000. Todos os testes e
coeficientes do modelo significativos a p <0.0001.
Trat. α α+IC 95% α-IC 95% β β+IC 95% β-IC 95% R2 N
CO 1.820 2.201 1.548 -4.312 -3.897 -4.903 0.333 117
OF 1.589 1.946 1.312 -3.944 -3.537 -4.475 0.579 110
CF 1.740 2.046 1.486 -4.169 -3.807 -4.615 0.465 117
Controle 1.697 2.213 1.331 -4.139 -3.592 -4.926 0.349 138
Trat. = tratamento, Fogo: F = sim, O = não; Coleta: C = sim, O = não; α = intercepto; β = declividade;
IC 95% = intervalo de confiança a 95%.
DISCUSSÃO
Os resultados indicam que a prática da queima e coleta de inflorescências associada ao
manejo extrativista de sempre-vivas na região de Diamantina, MG (Instituto Terra Brasilis,
1999) induzem, no curto prazo, um aumento significativo na produção de inflorescências por
parte de S. elegantulus. No primeiro ano do experimento todas as modalidades de manejo,
com e sem o uso do fogo, induziram a um incremento expressivo no número de
inflorescências produzidas (superior a 110%) em comparação à situação controle, com
destaque para as modalidades que incluíram a queima dos campos (120,4% e 152,9% para
CF e OF, respectivamente). Este incremento não representou uma diminuição do peso
médio das inflorescências produzidas pela planta, nem tampouco uma alteração da relação
alométrica entre a altura máxima das inflorescências x massa média das inflorescências no
genet, como indicado pelos dados de pesagem de inflorescências produzidas pelas plantas
marcadas na floração de 2000, indicando que a formação de inflorescências provavelmente
obedece a rígidos condicionantes biomecânicos.
Capítulo 4
118
O papel do fogo como indutor do empenho reprodutivo sexuado em S. elegantulus se
evidencia após o segundo ano do experimento, quando o incremento na produção de
inflorescências foi particularmente destacado em todas as modalidades que envolveram a
queima recente (ano 2000), variando de 156,9% a 304,1%, em comparação à situação
controle. Ao final do experimento, os resultados menos expressivos entre as modalidades
testadas referem-se ao tratamento OF-CO, em que a queima ficou restrita ao primeiro ano e
ao tratamento CO-CO (109,5% e 64,8%, respectivamente). O exercício consecutivo da
coleta de inflorescências e queima dos campos (CF-CF) foi a modalidade de manejo que
produziu os resultados mais expressivos (304%), corroborando a noção, manifestada pelos
coletores, de que ambas interferências são importantes para o incremento da produtividade
das sempre-vivas.
As modalidades de manejo envolvendo a queima recente provocaram as respostas mais
expressivas, não apenas quanto à produção de inflorescências, mas também quanto à
redução na estimativa do tamanho assintótico (X∞): plantas submetidas à queima recente
manifestaram perdas percentuais em X∞ da ordem de 20,8% a 53,1% em relação à situação
controle. Para S. elegantulus a queima, realizada ao final da estação seca, precede as
fenofases de crescimento foliar e formação de inflorescências que ocorrem,
concomitantemente, ao longo do período chuvoso, de outubro a março (Bede et al, em
preparação). Os resultados evidenciam, portanto, que em S. elegantulus o incremento da
alocação reprodutiva, induzido pelo manejo extrativista, implica em expressivo custo
reprodutivo (e.g. referente à alocação de biomassa, nutrientes e energia para a formação de
inflorescências, frutos e sementes), manifestado em termos de crescimento foliar e,
provavelmente, sobrevivência. Interessantemente, o tratamento CF-CF que, entre todos os
demais, destacou-se pelo aumento provocado no empenho reprodutivo, apresentou uma
redução em X∞ de apenas 11,4%, patamar comparável às modalidades OF-CO, em que a
queima ocorreu apenas no primeiro ano e CO-CO, em que não incidiu a queima (9,8% e
12,6%, respectivamente). Para as plantas submetidas aos tratamentos CF-CF e OF-CO, é
provável que parte dos custos da reprodução tenha sido mitigada pela coleta de
inflorescências, visto que esta antecede a formação de frutos e sementes, embora ocorra já
ao final da estação de crescimento das plantas (Giulietti et al.,1996; Bedê et al, em
preparação. Capítulo 2). Dessa forma, a seqüência _F;C_ parece combinar os atributos de
forte estímulo à reprodução e minimização das demandas conflitantes entre reprodução e
crescimento.
Capítulo 4
119
O período 2000 – 2001 foi, aparentemente, menos favorável ao crescimento das plantas,
conforme indicado pela diferença de crescimento das plantas controle, em comparação ao
período anterior (redução de 32% em X∞), possivelmente devido aos menores índices
pluviométricos registrados durante a estação de crescimento. Chama a atenção, no entanto,
que plantas submetidas ao tratamento OO-CF no período 2000 – 2001 tenham mostrado o
dobro do empenho reprodutivo do que o alcançado pelas plantas submetidas ao mesmo
tratamento (CF) no ano anterior (241,7% superior ao tratamento controle na floração de
2001, contra 120,4% na floração de 2000). Este fato pode indicar que a sinalização para um
esforço reprodutivo aumentado pode ser especialmente forte nos anos menos favoráveis ao
crescimento e sobrevivência dos indivíduos adultos.
Ao passo que a reprodução sexuada é importante na manutenção da diversidade genética,
na dispersão a longas distâncias e colonização de hábitats não ocupados, via produção de
sementes, o tamanho corporal é relevante para o aumento da capacidade competitiva e na
persistência local (Huber & During, 2001). Os dados obtidos indicam que o manejo
extrativista, particularmente através da queima, tem o potencial de interferir no balanço entre
a alocação de recursos para reprodução sexuada e crescimento vegetativo de S.
elegantulus, com implicações para a sua conservação. Além da restrição ao crescimento
vegetativo, é provável que eventuais danos físicos e o estresse fisiológico, decorrentes da
queima, ampliem os custos somáticos (Biere 1995; Sandvik 2001) e demográficos da
reprodução nas sempre-vivas.
Para S. elegantulus, assim como outras espécies de Syngonanthus da sect. Eulepis,
associadas a solos pobres em nutrientes, sujeitas ao déficit hídrico e forte exposição à
radiação solar ao longo de boa parte do ano, é razoável supor que investimentos em
reprodução, crescimento e manutenção somática envolvam custos elevados. Em teoria, ao
menos, espera-se uma correlação negativa entre a intensidade do esforço reprodutivo atual
e o valor reprodutivo residual, ou o empenho reprodutivo esperado ao longo da vida restante
do organismo (Williams, 1966). Para indivíduos de S. elegantulus submetidos ao manejo
extrativista, é provável que perdas no valor reprodutivo residual resultem tanto do custo
aumentado da reprodução quanto pelos reflexos em parâmetros componentes do fitness,
associados ao tamanho do indivíduo (Mendes & Karlsson 2004). Além disso, a coleta
eficiente de inflorescências pode contribuir significativamente para a redução do pool de
sementes produzido pela população, prejudicando a formação de bancos de sementes e o
recrutamento.
Capítulo 4
120
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Biere A. 1995. Genotypic and plastic variation in plant size: effects on fecundity and allocation patterns in Lychnis flos-cuculi along a gradient of natural soil fertility. Journal of Ecology 83: 629–642
Bond WJ & Keeley JE. 2005. Fire as a global ‘herbivore’: the ecology and evolution of flammable ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 20 (7):387-394
Coutinho LM. 1977. Aspectos ecológicos do fogo no cerrado. II. As queimadas e a dispersão de sementes em algumas espécies anemocóricas do estrato herbáceo-subarbustivo. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 5: 57-64.
Giulietti AM, Wanderley MGL, Longhi-Wagner HM, Pirani JR & Parra LR. 1996. Estudos em sempre-vivas: taxonomia com ênfase nas espécies de Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 10(2):329-377.
Giulietti AM & Hensold N. 1990. Padrões de distribuição geográfica dos gêneros de Eriocaulaceae. Acta bot. bras. 4(1):133-157.
Giulietti AM & Pirani JR. 1997. Espinhaço range region. Eastern Brazil. In Davis SD, Heywood VH, Herrera-Macbryde O, Villa-Lobos J, Hamilton AC (eds.), Centres of plant diversity: a guide and strategy for their conservation. Volume 3. Information Press, Oxford. Pp. 397-404.
Giulietti N, Giulietti A, Pirani JR & Menezes NL. 1988. Estudos em sempre-vivas: importância econômica do extrativismo em Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 1(2):179-193.
Hammer Ø, Harper DAT & Ryan PD. 2001. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp. http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm
Hartnett DC, & Richardson DR. 1989. Population biology of Bonomia grandiflora (Convolvulaceae): effects of fire on plant and seed bank dynamics. American Journal of Botany 73:361–369.
Huber H & During H. 2001. No long term costs of meristem allocation to flowering in stoloniferous Trifolium species. Evolutionary Ecology 14: 731-748.
Instituto Terra Brasilis de Desenvolvimento Socioambiental – ITB / Centro Cape/SEBRAE/Mãos de Minas, 1999. Projeto Sempre-Viva: Perspectivas de seu Uso Sustentado. ITB, Belo Horizonte.
Köppen W 1931. Climatologia. Fondo de Cultura Economica. Buenos Aires.
Méndez M & Karlsson PS. 2004. Between-population variation in size-dependent Rproduction and reproductive allocation in Pinguicula vulgaris (Lentibulariaceae) and its environmental correlates Oikos 104: 59–70.
Niklas KJ. 1994. Plant Allometry: The scaling of fomr and process. The University of Chicago Press, Chicago. 395p.
Obeso JR. 2002. The costs of reproduction in plants. New Phytologist, 155: 321–348
Richards FJ. 1959. A flexible growth function for empirical use. Journal of Experimental Botany 10(29): 290-300.
Capítulo 4
121
Sandvik SM. 2001. Somatic and demographic costs under different temperature regimes in the late-flowering alpine perennial herb Saxifraga stellaris (Saxifragaceae). – Oikos 93: 303–311.
Saturnino HM, Saturnino MAC & Brandão M. 1977. Algumas considerações sobre exportação e importação de plantas ornamentais em Minas Gerais. Anais da Sociedade de Botânica do Brasil. XXIII Cong. Nac. Botânica, Belo horizonte. p. 213-217.
Scatena VL, Vich DV. & Parra LR. 2004. Anatomia de escapos, folhas e brácteas de Syngonanthus sect. Eulepis (Bong. ex Koern.) Ruhland (Eriocaulaceae) Acta bot. bras. 18(4): 825-837. 2004
Sokal RR, & Rohlf FJ. 1981. Biometry, 2 nd ed. San Francisco, W. H. Freeman and Co.
Vuong O. 1989. Likelihood Ratio Tests for Model Selection and Non-nested Hypotheses. Econometrica 57:307–334.
Whelan RJ. 1995. The ecology of fire. Cambridge University Press, New York, USA.
Williams GC. 1966. Natural selection, the costs of reproduction, and the refinement of Lack’s principle. American Naturalist 100: 687–690.
Capítulo 4
122
ANEXOS
Anexo 1: Dados de 1999 para a relação entre o número de inflorescências, classes de
altura e número de rosetas em S. elegantulus. Classes de altura: 1;2 cm, 2;2,9 cm, 2,9;3,9
cm e 3,9; 7,5 cm.
Classses de altura Número de rosetas
1 2 3 4 Total 1 >1 Total
Ninfl N % N % N % N % N N % N % N
0 352 37 308 33 179 18.9 108 11.4 947 894 94.4 53 5.6 947
1;2 97 26 111 29 105 27.7 66 17.4 379 328 86.5 51 13.5 379
>2 25 2.6 123 13 328 34.1 487 50.6 963 541 56.2 422 43.8 963
Total 474 21 542 24 612 26.7 661 28.9 2289 1763 77 526 23 2289
Ninfl = número de inflorescências.
Anexo 2: Dados de 2000 para a relação entre o número de inflorescências, classes de
altura e classes de rosetas de S. elegantulus. Classes de altura: 1 = 1;3,5 cm, 2 = 3,5;4,5 cm
e 3 = >4,5 cm.
Classes de altura Número de rosetas
1 2 3 Total 1 2 >2 Total
Ninfl N % N % N % N N % N % N % N
0 156 60.7 64 24.9 37 14.4 257 231 89.9 19 7.39 7 2.72 257
1;3 115 47.7 84 34.9 42 17.4 241 189 78.1 35 14.5 18 7.44 242
4;6 81 31.2 105 40.4 74 28.5 260 187 71.9 53 20.4 20 7.69 260
7;9 59 28.6 93 45.2 54 26.2 206 122 58.9 50 24.2 35 16.9 207
≥10 46 9.52 221 45.8 216 44.7 483 131 27.1 137 28.4 215 44.5 483
Total 457 31.6 567 39.2 423 29.2 1447 860 59.4 294 20.3 295 20.4 1449
Ninfl = número de inflorescências.
Capítulo 4
123
Anexo 3: Dados de 2001 para a relação entre o número de inflorescências, classes de
altura e classes de rosetas de S. elegantulus. Classes de altura: 1 = 1;3,4 cm, 2 = 3,4;4,2 cm
e 3 = > 4,2 cm.
Classes de altura Número de rosetas
1 2 3 Total 1 >1 Total
Ninfl. N % N % N % N N % N % N
0 110 51 65 30 41 19 216 176 81.5 40 18.5 216
1;5 160 36 185 42 98 22.1 443 315 71.1 128 28.9 443
>5 88 14 245 40 284 46 617 231 37.4 386 62.6 617
Total 358 28 495 39 423 33.2 1276 722 56.6 554 43.4 1276
Ninfl = número de inflorescências.
124
CAPÍTULO 5: Manejo Extrativista e Mortalidade de Syngonanthus elegantulus
Capítulo 5
125
SURVIVAL COSTS OF REPRODUCTION INDUCED BY THE EXTRA CTIVE
MANAGEMENT OF THE ORNAMENTAL STARFLOWER Syngongnthus
elegantulus Ruhl. 1903 (Eriocaulaceae)
Cibele Q. da Silva1
Lúcio C. Bedê2*
Emílio Suyama3
Michele F. Miranda3
Rogério P. Martins2
1Departamento de Estatística, Instituto de Ciências Exatas, Universidade
Nacional de Brasília, Brasília – DF, Brazil 2Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Minas Gerais. Av. Antônio Carlos 6627, Belo
Horizonte – MG, Brazil
3Departamento de Estatística, Instituto de Ciências Exatas, Universidade
Federal de Minas Gerais. Av. Antônio Carlos 6627, Belo Horizonte – MG,
Brazil
*Correspondence to: Lúcio C. Bedê
Rua Apucarana 653/102
31.310-520 - Belo Horizonte, MG, Brasil
Fone:55.31.32613889 - FAX:
e-mail [email protected]
Key words:
Starflowers; extractive management; fire; cost of reproduction; sustainable
use.
Capítulo 5
126
ABSTRACT
Many species of Syngonanthus (Eriocaulaceae) of economic importance are targeted
for inflorescence collection in the Espinhaço mountain range in eastern Brazil, to
which overharvesting is considered to be one of the main drivers of extinction threat.
The traditional management prescribes the use of fire at the peak dry season as a
flowering boosting factor and the early harvesting of inflorescences upon natural
populations of starflowers. This work refers to the analysis of mortality data obtained
in an experimental study replicating the management effects of traditional extractive
management practices upon the starflower Syngonanthus elegantulus. Three main
aspects are apparent from our results: first, smaller plants, as those with a single
rosette and short basal leaf length experience high mortality as compared to their
larger counterparts: death probability lessens as plant size increases, regardless the
modality of extractive management imposed during the first year of the experiment.
Second, fire showed to be a strong mortality factor, particularly to smaller plants.
Third, inflorescence collection was a mortality reducing factor for individuals in all
treatments, probably by sparing subsequent energy demands for the formation of
fruits and seeds. Therefore, the referred management practices of burning and
inflorescence collection strongly influence plant survival, although in opposite
directions. High fire frequency may thus impose strong demographic cost upon S.
elegantulus populations and should be avoided as a management practice. Also,
inflorescence collection should follow fire episodes, in order to minimize demographic
costs.
Capítulo 5
127
INTRODUCTION
Star-flower inflorescences are harvested for ornamental purposes and constitute an
important seasonal income source to rural poor along the Espinhaço, a ca. 1000 km
long mountain range between the eastern Brazilian States of Minas Gerais and Bahia.
Most star-flower species of economic importance belong to the botanical families
Eriocaulaceae, Poaceae, Xyridaceae, Cyperaceae and Rapateaceae. Among those,
the Eriocaulaceae species of the genus Syngonanthus are the most valuable, with
many taxa endemic to the altitudinal rupestrian fields of the Espinhaço range (Giulietti
& Hensold, 1990; Giulietti et al., 1988). The intense extractive exploitation is
considered to be the main factor driving star-flower species to extinction (Saturnino et
al., 1977; Giulietti et al., 1988; Instituto Terra Brasilis, 1999). Among the species
exploited in the Espinhaço range of Minas Gerais alone, as many as 17 Syngonanthus
species (Eriocaulaceae) figure as critically endangered (Mendonça & Lins, 2000).
Despite the critical conservation status and economic importance of many ornamental
star-flower species in Brazil, quite little is known about their ecology and, particularly,
about the effects of the traditional extractive management practices upon the exploited
populations.
Traditional extractive management prescribes the use of fire at the peak dry season
(normally between July and September) as a flowering boosting factor and the early
harvesting of inflorescences, for freshly opened inflorescences attain higher market
prices and are easily plucked out from sheaths (Instituto Terra Brasilis, 1999).
Although these empirically established management practices clearly target short-term
boosting of inflorescence production and income maximization, consistent long-term
declining trends for the volume of star-flower exports have been documented since a
peak production occurred between the late 1970’s and early 1980’s. Since these
declining trends are concomitant to increasing revenue per ton (Giulietti et al., 1988;
Instituto Terra Brasilis, 1999), production losses have been attributed to
overexploitation - due to intense seed pool depletion through early harvesting of
inflorescences, precluding recruitment from seeds (Giulietti et al., 1996); also
harvesting injuries and mortality effects from frequent fires, between others (Instituto
Terra Brasilis, 1999). Fire can be lethal as a stressing factor, by impinging irremediable
tissue damage and inflorescence collection may eventually incur in death risk from
mechanical injuries (rosettes or entire genets are eventually uprooted as
Capítulo 5
128
inflorescences are pulled from sheaths). Moreover, these very management practices
may, either alone or combined, interfere with the plants energy tradeoffs between life
history functions, producing complex demographic effects.
Life history theory predicts that tradeoffs between reproduction, growth, survival and
future reproduction will take place whenever limiting resources are involved (Stearns,
1992) and somatic costs of reproduction are expected to increase under stressful
conditions, such as low resource availability, herbivory attack or fire (Reznick, 1985;
Primack et al., 1994; Sandvik 2001). For instance, species of Syngonanthus sect.
Eulepis occur in harsh habitats, such as patches of nutrient poor sandy to rocky soils
(Parra, 2000) fully exposed to sunlight and with limited supply of surface water during
the dry season (Bedê et al., in preparation). Therefore, increased allocation to
reproduction in these conditions may affect survivorship and/or growth, thence
affecting the individual’s residual reproductive value (that is, its remnant lifetime
expectation of reproductive output) (Begon et al., 1986). However, trade-offs between
functions from reproduction costs are not necessarily apparent (Abrahamson &
Caswell, 1982), for plants may draw from accumulated reserves in belowground
structures to buffer high energy demand for short periods; the reproductive parts may
contribute to carbon gain through photosysthesis; or photosintate demands may be
supplied by increased rate of photosynthesis in nearby leaves, between other factors
(Calvo, 1990; Agren & Wilson, 1994; Sandvik, 2001; Obeso, 2002; Hartemink et al.,
2004).
It is well known that fire triggers flowering and fruiting in many species that are
adapted to fire-prone environments (Coutinho, 1977; Abrahamson, 1999; Hartnett and
Richardson, 1989). Inflorescence collection, on the other hand, may prevent further
costly investments of seed and fruit formation, thus contributing to lessening future
reproductive and demographic costs (Begon et al., 1986). In fact, one of the most
effective ways to evaluate costs of reproduction consists in experimentally altering the
plant’s reproductive allocation (Obeso, 2002). Enhancing fertilization through hand
pollination has been frequently used to assess reproduction costs in orchids whose
reproduction is known to be pollinator limited (Ackerman & Montalvo, 1990; Primack &
Hall, 1990); and bud removal experiments are frequently used in perennial herbs, in
order to assess whether resources that cannot be used for the development of the
removed plant parts become available for other purposes. The extractive management
practices of starflowers, namely inflorescence collection and use of fire, can therefore
Capítulo 5
129
be though of as empirically established manipulation of the reproductive allocation, to
which the resulting demographic effects are among the ultimate drivers of the fates of
natural populations of starflowers.
As noted by Obeso (2002) in his review on the costs of reproduction in plants, while
the effects of current reproduction on growth and future reproduction have been
frequently studied, there is a relative scarcity of data on trade-offs between current
reproduction and somatic resource pool and survival. This experimental work aims to
investigate mortality effects resulting from traditional extractive management
practices, namely the use of fire and the collection of inflorescences - upon a natural
population of the star-flower S. elegantulus Ruhl. (Eriocaulaceae) at the central
Espinhaço Range of Minas Gerais State, eastern Brazil. S. elegantulus is a small
perennial, monoecious, polycarpic plant with cylindrical leaves forming a basal rosette.
The plant has a modular structure, with erect to horizontal rhizomes that may bear
several rosettes from its ramifications. It occupies the same habitat and is
morphologically similar to S. elegans (Bong.) Ruhl. - one of the most valued species in
the national starflower market (Parra, 2000). Despite also being targeted to
inflorescence extraction, S. elegantulus inflorescences are of lesser economic value
and the species is not listed as threatened with extinction at the State, National or
international (IUCN) levels. We therefore consider S. elegantulus a good surrogate for
studies regarding the ecology and extractive management effects upon Syngonanthus
species with similar habitat requirements.
MATERIAL & METHODS
Study Site
The experimental study was carried out at the Lapa Creek area within the Rio Preto
State Park, at the municipality of São Gonçalo do Rio Preto (18º 00’S e 43º 23’W),
Minas Gerais State, southeastern Brazil. The Park’s 10,755 hectars are
predominantly covered by formations of the Brazilian savanna, including “campo
rupestre” vegetation at the higher elevations, in association to quartzite-arenite
formations, where the soils are generally sandy, shallow, acidic and nutrient poor
(Giulietti & Pirani 1997). The habitat of S. elegantulus, typically represented in the
Lapa Creek area, consists mostly of plateaus formed by the accumulation of
Capítulo 5
130
sediments eroded from quartzite rocks, above 900 m of elevation. According to
Galvão & Nimer (1965), the local climate is classified as Köppen’s Cwb (Köppen,
1931), mesothermal with mild summer, with three-to-four months dry period in
winter and a seven-to-eight months summer rainy season. Average temperatures
vary between 17.4 oC and 19.8oC and the average annual rainfall is 1500 mm.
Methods
Mortality data were obtained from a small-scale experimental replication of the
traditional extractive management practices as assessed by Instituto Terra Brasilis
(1998), involving the inflorescence collection (C) at the beginning of the dry season,
from early April through early May, and burning of the fields (F) at the peak dry
season, between August and early October. Between 1999 and 2001, experimental
treatments consisting of eight combinations of inflorescence collection and fire
episodes were arrayed in a randomized block design within eight 40 m2 plots randomly
placed upon a natural population of S. elegantulus, each having eight 2.5 m2 cells
delimited (64 cells total, eight replicates per treatment). In each cell, between 35 to 45
plants higher than 1cm were randomly selected and marked with aluminum tags,
totaling 2279 marked plants. The co-variables genet height (Gh), number of rosettes
(NR) and number of inflorescences (Ninfl) were measured for each marked plant at the
flowering seasons of 1999, 2000 and 2001.
The mortality analysis consisted of two phases: (1) mortality in 2000 as regards the co-
variables assessed in 1999, in response to 1999’s treatment combinations (F, C = fire
and collection, O = absence of a treatment): CF; CO; OF; and Control; and (2)
mortality in 2001 as regards the co-variables assessed in 2000, in response to 1999-
2000’s treatment combinations: CF-CF; CF-OF; CO-CO; CO-OF; OF-CO; OF-OF; OO-
CF and Control. Mortality effects resulting from the combined influence of the referred
co-variables were explored through logistic modeling:
log [p/(1-p)] = α + Xβ
Where β is a logistic coefficient eigenvector, X is the co-variables eigenvector and p is
the death probability of a plant, given a set of values of the co-variables. Mortality
chances are expressed as the rate:
p/(1-p)
For assessing interaction effects between co-variables and treatments, we cross-
calculated logit differences between all possible combinations of the model terms,
Capítulo 5
131
assuming that there exists an interaction between a co-variable and a given risk factor
provided the association between the co-variable and the dependent variable differs in
each level of that risk factor (Hosmer & Lemeshow, 1989).
Odd ratios were obtained through power functions using logit differences, as follows:
Treatment Category
A B
Logit difference
A z'ˆ0 ββ + z'ˆˆ
50 βββ ++ 51ˆˆ β=d
B z'ˆˆ10 βββ ++ z'ˆˆˆˆ
7510 βββββ ++++ 752ˆˆˆ ββ +=d
Logit difference 13ˆˆ β=d 714
ˆˆˆ ββ +=d 7515ˆˆˆˆ βββ ++=d
Logit confidence intervals were obtained by calculating variance estimates for each
linear combination of coefficients of the logit difference terms, as exemplified below:
)ˆˆ(2)ˆˆ(2)ˆ,ˆ(2)ˆ()ˆ()ˆ()ˆ( 7571517575 βββββββββ +++++++= CovCovCovVarVarVardVar
RESULTS
Of the 2279 plants marked in 1999, 839 (36.8%) died up to the next year’s flowering
season. Between 2000 and 2001, however, death records were scant: from 2000’s
1440 survivor plants only 165 (11.4%) died up to 2001’s flowering season, thus,
severely limiting the analysis of the combined effects for the consecutive eight
treatment modalities performed in this period. Only CO-OF and OO-CF provided
enough cases for modeling. For the same reason, the investigation of mortality effects
regarding the combined relationship between treatments and Gh, NR and Ninfl was not
possible. The relationship between categories of Gh x NR and between Gh x Ninfl did
not indicate the existence of interaction between such effects. Therefore, we restricted
the scope of the analysis to the results of the four treatment combinations performed in
1999 (CF, CO, OF and Control).
Capítulo 5
132
In order to assess size related mortality effects, the co-variable Gh in 1999 (Gh99) was
converted into four discrete categories corresponding to the respective quartiles, being
the height classes: Gh 1 = 1.0-2.0 cm; Gh 2 = 2.0-3.0 cm; Gh 3 = 3.0-4.0 cm and Gh 4 =
4.0-> cm. Co-variable NR in 1999 (NR99) was categorized as NR1 = one-rosette and
NR2 = two-more rosettes; and co-variable Ninfl99 was categorized as Ninfl 1 = no
inflorescences or Ninfl 2 = 1 or more inflorescences. To each co-variable category and
treatment in the model, value 1 was assigned for plants fitting a given category or
treatment and 0 otherwise. The number of observations and % mortality ascribed to
each treatment and co-variable is displayed in Table 1.
Table 1 - Number of observations and % mortality of S. elegantulus resulting from
each treatment and co-variable.
Treatment Co-Factors / n. of
obs. CF CO OF OO Total
N 208 235 240 259 942 Ninfl 1 % 63.46 41.70 65.83 55.98 56.58
N 368 319 306 342 1335 Ninfl 2 % 30.43 20.38 24.18 15.79 22.85
N 149 129 124 174 576 Gh 1 % 73.83 81.40 94.35 71.84 79.34
N 173 143 112 154 582 Gh 2 % 54.91 28.67 58.04 33.12 43.30
N 112 169 158 139 578 Gh 3 % 21.43 7.69 19.62 10.07 14.19
N 142 115 152 134 543 Gh 4 % 10.56 4.35 12.50 6.72 8.84
N 455 422 403 474 1754 NR1 % 50.99 36.49 52.61 40.30 44.98
N 121 134 143 127 525 NR2 % 9.92 7.46 13.99 6.30 9.52
Ninfl = number of inflorescences; Gh = genet height; Treatment: Collection (C = yes,
O = no), Fire (F = yes, O = no).
Capítulo 5
133
The most parsimonious logistic model adjusted to the experiment data is:
log (p/(1-p)) = 0.94502 - 0.70601*NR2 - 0.77722*Ninfl2 - 1.05416*Gh2 - 2.28617* Gh3 -
2.72384* Gh 4 + 0.67292*CF + 0.48857*CO + 2.09139*OF - 1.30520*CO x Gh 2 -
1.56225*CO x Gh 3 - 1.81923*CO x Gh 4 - 1.16771*OF x Gh 2 - 1.51374*OF x Gh 3 -
1.39206*OF x Gh 3 + 0.94344*CO x Ninfl2.
The values obtained for the model coefficients are shown in Table 2, along with
parameters for interpretation. The main effects of each variable were significant at
least at 10% and there were few significant interactions between the treatments and
Gh classes, and between treatment CO and Ninfl classes.
Table 2 – Model coefficients, p values and % change of the expected value for a given
factor level (X), as compared to the reference category (Gh, NR1).
Mortality 1999 Coef. Z p % change of X
SD of X
NR2 -0.706 -3.872 0.000 -50.6 0.421 Ninfl 2 -0.777 -5.905 0.000 -54.0 0.493 Gh 2 -1.054 -6.041 0.000 -65.2 0.436 Gh 3 -2.286 -10.090 0.000 -89.8 0.435 Gh 4 -2.724 -10.274 0.000 -93.4 0.426 CF 0.673 4.530 0.000 96.0 0.435 CO 0.489 1.746 0.081 63.0 0.429 OF 2.091 5.036 0.000 709.6 0.427 CO x Gh 2 -1.305 -3.798 0.000 -72.9 0.243 CO x Gh 3 -1.562 -3.490 0.000 -79.0 0.262 CO x Gh 4 -1.819 -2.888 0.004 -83.8 0.217 OF x Gh 2 -1.168 -2.477 0.013 -68.9 0.216 OF x Gh 3 -1.514 -3.062 0.002 -78.0 0.254 OF x Gh 4 -1.392 -2.633 0.008 -75.1 0.250 CO x Ninfl 2 0.943 3.186 0.001 156.9 0.347 Constant 0.945 6.491 0.000 -- --
Coef. = model coefficient; z = z-score for test of coef.; P>|z| = p-value for z test;
SD = standard deviation; Ninfl = number of inflorescences; Gh = genet height;
Treatment: Collection (C = yes, O = no), Fire (F = yes, O = no); Coef. = model
coefficient.
Capítulo 5
134
As regards the comparison of global effects between treatments (Table 3), treatment
combinations that included fire in general resulted in higher mortality rates (CF =
42.36%; OF = 42.49%) than those without fire (CO = 29.5%; Control = 33.11%). CF
plants present a non-significant increase of mortality chances when compared to CO
plants. That is, CF and CO are just about equally harmful to plants. However, OF
plants show an expressive, significant increase of mortality chance when compared to
CO or CF, with most of this effect referring to young (Gh 1) plants, as explored in detail
below. Therefore, inflorescence harvesting seems to play an important role in
lessening mortality chances, regardless of fire. In fact, by comparing treatments OF
and CF, the later was found to be generally less harmful to plants than the first.
Table 3 – Mortality chance for S. elegantulus compared between treatments.
Mortality1999 Coef. Std. Err. z P>|z| 95% confidence interval
CF x CO 0.1843 0.2896 0.6370 0.5240 -0.3833 0.7520
OF x CF 0.1418 0.4201 3.3770 0.0010 0.5951 2.2419
OF x CO 1.6028 0.4602 3.4830 0.0000 0.7008 2.5048
Coef. = model coefficient; Std. Err = standard error; z = z-score for test of coef.; P>|z| = p-
value for z test; Treatment: Collection (C = yes, O = no), Fire (F = yes, O = no); Coef. =
model coefficient.
Plant size, as denoted by Gh and NR, was found to be an important mortality related
factor. At the control cells, taller plants showed lower mortality chance, as compared to
Gh 1 plants: for Gh 2 through Gh 4 plants, the reduction in mortality chance was rather
expressive: 65%, 90% and 93%, respectively. Also, plants with two or more rosettes
had mortality chances decreased ca. 50%, as compared to single rosette plants,
provided all other variables are kept constant. Also, flowering plants in control plots
showed mortality chances ca. 54% smaller than non-flowering ones, provided all other
variables are kept constant. This fact is hardly surprising, since flowering probability in
S. elegantulus is related to plant size (Bedê at al., in prep. Chapter 3).
Size also showed to have marked influence upon the interaction effects between co-
variables and treatments. As illustrated in table 4, non-flowering CO plants in height
Capítulo 5
135
classes Gh 2 through Gh 4 showed a significant and progressive decrease in death risk
when compared to control (odd ratios were 0.442, 0.342 and 0.264 respectively, all
significant at p<5%). The death chance of non-flowering CO plants in size classes Gh 2
through Gh 4 also decreased in comparison to Gh 1 individuals of both Control and CO
treatment (odds ratios were 0.348, 0.102 e 0.066, compared to Gh 1 control plants and
0.094, 0.021 and 0,011, compared to Gh 1 CO plants, respectively. All significant at
p<5% in each height class).
Table 4 – Estimated logit differences, odd ratios and confidence intervals at 95% for
the effects related to height categories for plants with zero inflorescences subjected to
Control and CO treatments.
CI 95%
Efeito / entre Difference Odds ratio Lower limit Upper limit
CO Gh 1 0.4886 1.6300 0.9419 2.8207
CO Gh 2 -0.8166 0.4419 0.2609 0.7487
Gh 2 Control -1.0542 0.3485 0.2475 0.4906
Gh 2 CO -2.3594 0.0945 0.0529 0.1689
(Gh 2 + CO) -- -1.8708 0.1540 0.0916 0.2590
CO Gh 3 -1.0737 0.3418 0.1532 0.7623
Gh 3 Control -2.2862 0.1017 0.0652 0.1585
Gh 3 CO -3.8484 0.0213 0.0100 0.0456
(Gh 3 + CO) -- -3.3599 0.0347 0.0165 0.0732
CO Gh 4 -1.3307 0.2643 0.0804 0.8694
Gh 4 Control -2.7238 0.0656 0.0390 0.1103
Gh 4 CO -4.5431 0.0106 0.0034 0.0330
(Gh 4 + CO) -- -4.0545 0.0173 0.0056 0.0534
Gh = genet height; Treatment: Collection (C = yes, O = no), Fire (F =
yes, O = no); Coef. = model coefficient.
Capítulo 5
136
Flowering plants in height classes Gh 2 through Gh 4 under CO do not show significant
differences in death chance as compared to control plants of the same size classes
(odd ratios are 1,1352, 0,87788 e 0,67894 for Gh 2 through Gh 4 plants, respectively).
On the other hand, flowering plants display the same pattern of diminishing death
chances with increased size, described above (Table 5). Compared to Gh 1 plants in
both control and (particularly) CO cells, flowering Gh 2 through Gh 4 plants show a
significant, progressive decrease of death risk as plant height increases (in each
height class). The collection of inflorescences, however, showed to be an important
mortality effect for flowering plants in the smallest size class. Compared to Gh 1 plants
in control cells, the odds ratio for Gh 1 CO plants is 4.187 (significant at p<5%).
Table 5 – Estimated logit differences, odd ratios and confidence intervals at 95% for
the effects related to Gh 1-4 height categories for plants with one or more
inflorescences under Control and CO treatments.
CI 95% Co-factors Difference Odds ratio
Lower limit Upper limit
CO Gh 1 1.4320 4.1871 2.1497 8.1556
CO Gh 2 0.1268 1.1352 0.6510 1.9796
Gh 2 Control -1.0542 0.3485 0.2475 0.4906
Gh 2 CO -2.3594 0.0945 0.0529 0.1689
(ALT2 + CO) -- -0.9274 0.3956 0.2285 0.6850
CO Gh 3 -0.1302 0.8779 0.4318 1.7847
Gh 3 Control -2.2862 0.1017 0.0652 0.1585
Gh 3 CO -3.8484 0.0213 0.0100 0.0456
(Gh 3 + CO) -- -2.4164 0.0892 0.0456 0.1749
CO Gh 4 -0.3872 0.6789 0.2237 2.0603
Gh 4 Control -2.7238 0.0656 0.0390 0.1103
Gh 4 CO -4.5431 0.0106 0.0034 0.0330
(Gh 4 + CO) -- -3.1111 0.0446 0.0154 0.1292
Legend: Ninfl = number of inflorescences; Gh = genet height; Treatment: Collection (C =
yes, O = no), Fire (F = yes, O = no); Coef. = model coefficient.
Capítulo 5
137
However, fire showed to be an important mortality effect for all plant heights and,
particularly, to Gh 1 plants, be it under treatment OF or under CF (although much
smaller in the last. Tables 6 and 7). All other variables kept constant, Gh 1 plants
submitted to treatments OF or CF had mortality chances increased 710% and 96%,
respectively, in relation to plants in control cells. Compared to control cells, odd ratios
for OF plants in height classes Gh 1 through Gh 4 were 8.096, 2.519, 1.782 and 2.012,
respectively (table 6), and for CF plants in height classes Gh 1 through Gh 4 odd ratios
were 1.96, 0.348, 0.102 and 0.066, respectively (table 6. All significant at p<5%).
Again, mortality risks were lessened for larger plants. For both control and OF plants,
Gh 2 through Gh 4 individuals show, in comparison to Gh 1, a significant and progressive
decrease of death risk as size increases (p<5% in each size class), but as in the case
of the harvesting effects presented above, the decrease in death risk was less marked
in the control cells (in Gh 2 through Gh 4 Control plants, odd ratios were 0.34848,
0.10166 and 0.06562 respectively) than for OF ones (odd ratios are 0.10841, 0.02237
and 0.01631 for Gh 2 through Gh 4, OF plants). Interestingly, interaction effects of
treatments CF and OF with Ninfl 1 and Ninfl 2 were not significant, therefore excluded
from the analysis.
Capítulo 5
138
Table 6 - Estimated logit differences, odd ratios and confidence intervals at 95% for
the effects related to height categories Gh 1 through Gh 4, for Control plants and those
under treatment OF.
CI 95% Co-factors Difference Odds ratio
Lower limit Upper limit
OF Gh 1 2.0914 8.0962 3.5875 18.2712
OF Gh 2 0.9237 2.5185 1.5618 4.0614
Gh 2 Control -1.0542 0.3485 0.2475 0.4906
Gh 2 OF -2.2219 0.1084 0.0405 0.2903
(Gh 2 + OF) -- -0.1305 0.8777 0.4450 1.7312
OF Gh 3 0.5777 1.7819 1.0179 3.1191
Gh 3 Control -2.2862 0.1017 0.0652 0.1585
Gh 3 OF -3.7999 0.0224 0.0094 0.0533
(Gh 3 + OF) -- -1.7085 0.1811 0.1104 0.2972
OF Gh 4 0.6993 2.0124 1.0254 3.9496
Gh 4 Control -2.7238 0.0656 0.0390 0.1103
Gh 4 OF -4.1159 0.0163 0.0065 0.0409
(Gh 4 + OF) -- -2.0245 0.1321 0.0740 0.2356
Gh = genet height; Treatment: Collection (C = yes, O = no), Fire (F = yes, O =
no); Coef. = model coefficient.
Capítulo 5
139
Table 7 - Estimated logit differences, odd ratios and confidence intervals at 95% for
the effects related to height categories Gh 1 through Gh 4, for Control plants and those
under treatment CF.
CI 95% Co-factors Difference Odds ratio
Lower limit Upper limit
CF Gh 1 0.6729 1.9600 1.4649 2.6223
CF Gh 2 0.6729 1.9600 1.4649 2.6223
Gh 2 Control -1.0542 0.3485 0.2475 0.4906
Gh 2 CF -1.0542 0.3485 0.2475 0.4906
(Gh 2 + CF) -- -0.3812 0.6830 0.4464 1.0451
CF Gh 3 0.6729 1.9600 1.4649 2.6223
Gh 3 Control -2.2862 0.1017 0.0652 0.1585
Gh 3 CF -2.2862 0.1017 0.0652 0.1585
(Gh 3 + CF) -- -1.6133 0.1992 0.1194 0.3324
CF Gh 4 0.6729 1.9600 1.4649 2.6223
Gh 4 Control -2.7238 0.0656 0.0390 0.1103
Gh 4 CF -2.7238 0.0656 0.0390 0.1103
(Gh 4 + CF) -- -2.0509 0.1286 0.0729 0.2269
Gh = genet height; Treatment: Collection (C = yes, O = no), Fire (F = yes, O = no);
Coef. = model coefficient.
Capítulo 5
140
DISCUSSION
Three main aspects are apparent from mortality data of S. elegantulus, as a result of
the experimentally reproduced management practices. First, single rosette plants with
short basal leaf length experience high mortality as compared to their larger
counterparts: death probability lessens as plant size increases, regardless the modality
of extractive management imposed during the first year of the experiment. Second, fire
showed to be a strong mortality factor, particularly to smaller plants. Third,
inflorescence collection was a mortality reducing factor for reproductively active
individuals in all treatments.
As seen in the present study, the high mortality of juveniles is a common fact in plant
communities and is aggravated by fire, a well documented fact in tropical savannas
(Bond & Keeley, 2005; Frost & Robertson 1987; Whelan, 1995; Franco et al., 1996;
Hoffmann, 1998). For plants in reproductive stage, higher mortality rates of burned
plants may also result from overwhelming energy costs driven by an enhanced
flowering response (consumption of energy by fertilized ovules). The increased sexual
reproductive effort of plants in response to events that may indicate high risk of ramet
and genet mortality has been documented from both field (Harper, 1977; Brewer &
Platt, 1994) and modeling studies (Sackville-Hamilton et al., 1987; Gardner & Mangel,
1999). Our results show that, for S. elegantulus, the burning of fields, an empirically
established management practice with the aims to enhance the production of
starflowers (Instituto Terra Brasilis, 1999) significantly increases mortality risk of plants
in all developmental stages. Several studies have reported constraints from sexual
reproduction (through investments in costly resources and nutrients) to vegetative
growth, future fecundity and future survivorship in plants (Mendez & Obeso, 1993;
Agren, 1988; Muir, 1995), while others have shown no measurable cost of
reproduction (Horvitz & Schemske, 1988; Agren & Wilson, 1994; Lord, 1998;
Jongejans et al., 2006).
For S. elegantulus plants, the fact that inflorescence collection significantly reduces
mortality chance in reproductive individuals of different sizes, from either burned and
unburned plots, reveals that expressive cost incur from sexual reproduction. The usual
timing of inflorescence harvesting, as reproduced in this experiment, probably allows
pollination to occur in most sites but precedes fruit and seed formation. Pollination in
S. elegantulus occurs within a couple of weeks after anthesis (Bedê et al., in
Capítulo 5
141
preparation), but it is likely to be over by the time the inflorescences of natural
populations are harvested. Therefore, the reproduction costs spared to flowering
plants through inflorescence harvesting refer mostly to seed and fruit formation, rather
than to production of nectar and pollen. Since Syngonanthus scapes and spathes are
green, such cost surmounts the eventual photosynthetic contribution of flowering
structures to carbon gain (Bazzaz et al., 1979).
The mortality data obtained in this experiment indicate that larger plants seem to be far
more able to entail costs of reproduction. It seems likely that, for plants associated to
low fertility, water stressed habitats such as S. elegantulus (probably most if not all
species of Syngonanthus sect. Eulepis as well), rhizome starch reserves could play a
decisive role in helping plants to cope with the burden of physiological costs imposed
by reproduction, fire damage and increased fire-cued allocation to reproduction. In a
study of scalar relations for plants in this same S. elegantulus population, Bede et al
(in preparation – chapter 3) found that the biomass invested in sexual reproduction
grows at proportionally smaller rates as the plant’s root mass increases, indicating that
larger ramets/genets possibly have increasingly larger energy storage capacity to draw
from.
Capítulo 5
142
REFERENCES
Abrahamson WG & Caswell H. 1982. On the comparative allocation of biomass, energy, and nutrients in plants. Ecology 63(4): 982-991.
Abrahamson WG. 1999 Episodic reproduction in two fire-prone palms, Serenoa repens and Sabal etonia (Palmae). Ecology 80: 100-115.
Ackerman JD and Montalvo AM. 1990. Short- and long-term limitations to fruit production in a tropical orchid. Ecology, 71:263–272.
Ågren J, Willson MF. 1994. Costs of seed production in the perennial herbs Geranium maculatum and G. sylvaticum: an experimental field study. Oikos 70: 35–42.
Ågren J. 1988. Sexual differences in biomass and nutrients allocation in the dioecious Rubus chamaemorus L. Ecology 69:962-973.
Bazzaz FA, Carlson RW & Harper JL. 1979. Contribution to reproductive effort by photosysthesis of flowers and fruits. Nature 279(7):554-555.
Begon M, Harper JL & Townsend CR. 1986. Ecology: Individuals, Populations and Communities. Blackwell Sci. Publ., Oxford.
Bond WJ. and Keeley JE. 2005. Fire as a global ‘herbivore’: the ecology and evolution of flammable ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 20 (7):387-394
Brewer JS & Platt WJ. 1994. Effects of Fire Season and Soil Fertility on Clonal Growth in a Pyrophilic Forb, Pityopsis graminifolia (Asteraceae). American Journal of Botany 81:(7): 805-814.
Calvo RN. 1990. Four-year growth and reproduction of Cyclopogon cranichoides (Orchidaceae) in South Florida. Am. J. Bot. 77: 736–741.
Coutinho LM. 1977. Aspectos ecológicos do fogo no cerrado. II. As queimadas e a dispersão de sementes em algumas espécies anemocóricas do estrato herbáceo-subarbustivo. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 5: 57-64.
Ferreira MB, Saturnino HM. 1977. Algumas considerações sobre os arranjos ornamentais confeccionados com plantas secas em Minas Gerais. Anais da Sociedade Botânica do Brasil. XXIII Cong. Nac. pp 201-211.
Franco AC, Souza, MP & Nardoto GB. 1996. Estabelecimento e crescimento de Dalbergia miscolobium em áreas de campo sujo e cerrado no DF. Pp. 84-92. In: H.S. Miranda; B.F.S. Dias & C.H. Saito (orgs.). Impacto de Queimadas em Área de Cerrado e Restinga. Brasília, ECL/Universidade de Brasília.
Frost PGH and Robertson F. 1987. The ecological effects of fire in savannas. In Walker, B.H., ed. Determinants of tropical savannas. The International Union of Biological Sciences IUBS Monograph Series, No. 3. IRL Press, Oxford
Galvão MV & Nimer E. 1965. Clima in Geografia do Brasil – Grande região Leste. IBGE, Rio de Janeiro. 5(19):91-139.
Gardner SN & Mangel M. 1999. Modeling investments in seeds, clonal offspring, and translocation in a clonal plant. Ecology 80:1202-1220
Giulietti AM & Hensold N. 1990. Padrões de distribuição geográfica dos gêneros de Eriocaulaceae. Acta bot. bras. 4(1):133-157.
Capítulo 5
143
Giulietti AM & Pirani JR. 1997. Espinhaço range region. Eastern Brazil. In Davis SD, Heywood VH, Herrera-Macbryde O, Villa-Lobos J, Hamilton AC (eds.), Centres of plant diversity: a guide and strategy for their conservation. Volume 3. Information Press, Oxford. Pp. 397-404.
Giulietti AM, Wanderley MGL, Longhi-Wagner HM, Pirani JR & Parra LR. 1996. Estudos em sempre-vivas: taxonomia com ênfase nas espécies de Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 10(2):329-377.
Giulietti N, Giulietti A, Pirani JR & Menezes NL. 1988. Estudos em sempre-vivas: importância econômica do extrativismo em Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 1(2):179-193.
Harper JL. 1977. Population biology of plants. London, UK: Academic Press.
Hartemink N, Jongejans E and de Kroon H. 2004. Flexible life history responses to flower and rosette bud removal in three perennial herbs. Oikos 105: 159-167
Hartnett DC and Richardson DR. 1989. Population biology of Bonomia grandiflora (Convolvulaceae): effects of fire on plant and seed bank dynamics. American Journal of Botany 73:361–369.
Hoffmann WA. 1998. Post-burn reproduction of woody plants in a neotropical savanna: the relative importance of sexual and vegetative reproduction. Journal of Applied Ecology 35: 422-433.
Horvitz CC & Schemske DW. 1988. Demographic cost of reproduction in a neotropical herb: an experimental field study. Ecology 69: 1741-1745.
Hosmer DW and Lemeshow S. 1989. Applied Logistic Regression. John Wiley & Sons, New York.
Instituto Terra Brasilis de Desenvolvimento Socioambiental – ITB / Centro Cape/SEBRAE/Mãos de Minas, 1999. Projeto Sempre-Viva: Perspectivas de seu Uso Sustentado. ITB, Belo Horizonte.
Jongejans E, de Kroon H & Berendse F. 2006. The interplay between shifts in biomass allocation and costs of reproduction in four grassland perennials under simulated successional change. Oecologia 147: 369–378
Köppen W. 1931. Climatologia. Fondo de Cultura Economica. Buenos Aires.
Lord J. 1998. Effect of flowering on vegetative growth and further reproduction in Festuca novae-zelandia. New Zealand Journal of Ecology 22(1): 25-31
Mendez M & Obeso JR. 1993. Size-dependent reproductive and vegetative allocation in Arum italicum (Araceae). Canadian Journal of Botany 71: 309-314.
Mendonça MP & Lins LV. 2000. (Org.) Lista vermelha das espécies ameaçadas de extinção da flora de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas, Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte. 157 p.
Muir AM. 1995. The cost of reproduction to the clonal herb Asarum canadense. Cannadian Journal of Botany 73:1683-1686.
Obeso JR. 2002. The costs of reproduction in plants. New Phytologist, 155: 321–348
Parra LR. 2000. Redelimitação e revisão de Syngonanthus Sect. Eulepis (Bong. Ex Koern.) Ruhland – Eriocaulaceae. Doctorade Thesis. Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. 201p.
Capítulo 5
144
Primack RB and P Hall. 1990. Costs of reproduction in the pink lady’s slipper orchid: a four-year experimental study. American Naturalist, 136:638–656.
Primack RB, Miao SL & Becker KR. 1994. Cost of reproduction in the pink lady’s slipper orchid (Cypripedium acaule): defoliation, increased seed production and fire. American Journal of Botany 81: 1083-1093.
Reznick D. 1985. Cost of reproduction: an evaluation of the empirical evidence. Oikos 44: 257–267.
Sackville-Hamilton NR, Schmid B & Harper JL. 1987. Life-history concepts and the population biology of clonal organisms. Proceedings of the Royal Society of London B232, 35-57.
Sandvik SM. 2001. Somatic and demographic costs under different temperature regimes in the late-flowering alpine perennial herb Saxifraga stellaris (Saxifragaceae). – Oikos 93: 303–311.
Saturnino HM, Saturnino MAC & Ferreira MB. 1977. Algumas considerações sobre exportação e importação de plantas ornamentais em Minas Gerais. Anais da Sociedade Botânica do Brasil. XXIII Cong. Nac. pp 213-217.
Whelan RJ. 1995. The ecology of fire. Cambridge University Press, New York, USA.
145
CAPÍTULO 6: Efeitos do manejo extrativista sobre o recrutamento de plântulas de Syngonanthus elegantulus
Capítulo 6
146
EXTRACTIVE MANAGEMENT AFFECTS SEEDLING RECRUITMENT TO
THE STARFLOWER Syngonanthus elegantulus (Eriocaulaceae)
Lucio Cadaval Bedê1*
Adriano P. Paglia2
Rogério Parentoni Martins1
1Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas da UFMG
Av. Antonio Carlos 6627, Belo Horizonte, MG, Brazil 2 Departamento de Ciências Biológicas, Centro Universitário Metodista
Isabela Hendrix, Rua da Bahia 2020, Belo Horizonte, MG, Brazil
*Corresponding author: Lúcio C. Bedê
Rua Apucarana 653/102
31.310-520 - Belo Horizonte, MG, Brasil
Fone:55.31.32613889 - FAX:
e-mail [email protected]
Key words:
Starflowers; Syngonanthus elegantulus; extractive management; recruitment;
sustainable use.
Capítulo 6
147
ABSTRACT
The intense harvesting of inflorescences prior to setting seeds and the frequent use of
fire as to boost flowering are considered to be the main factors driving star-flower
species to extinction along the Espinhaço mountain range in eastern Brazil. In this
study we experimentally reproduced these traditional management practices upon a
natural population of the starflower Syngonanthus elegantulus (Eriocaulacece), in
order to assess their effects on seedling recruitment. Our results show that the
extractive management interferes with the recruitment dynamics of S. elegantulus: fire
significantly reduced the herbaceous cover and stimulated seedling recruitment. An
intermittent fire regime may favor seedling establishment and their transition to the
next size classes, while repeated fires seem to impact the progression of seedling
cohorts and the regrowth of the herbaceous cover. Additional inputs of seeds took
place at the local scale, probably through dispersion from outer sources and from seed
banks. Seed pool depletions are to be expected under persistent and efficient
inflorescence collection and may lead to population senescence.
Capítulo 6
148
INTRODUCTION
Star-flower inflorescences are harvested for ornamental purposes and constitute an
important seasonal income source to rural poor along the Serra do Espinhaço, a ca.
1000 km long mountain range between the eastern Brazilian States of Minas Gerais
and Bahia. Among those, the Eriocaulaceae species of the genus Syngonanthus are
the most valuable, with many species endemic to the altitudinal “campo rupestre“
vegetation of the Espinhaço range (Giulietti et al., 1988; Giulietti & Hensold, 1990).
Traditional extractive management of starflowers prescribes the use of fire at the peak
dry season (normally between July and September) as a flowering boosting factor and
the early harvesting of inflorescences (late March, April), for freshly emerged
inflorescences attain higher market prices and are easily plucked out from mother
plants (Instituto Terra Brasilis, 1999). Although these empirically established
management practices clearly target short-term boosting of inflorescence production
and income maximization, consistent long-term declining trends for the volume of star-
flower exports have been documented since a peak production occurred between the
late 1970’s and early 1980’s. The intense harvesting of inflorescences prior to setting
seeds (Saturnino et al., 1977; Giulietti et al., 1988, 1996) and frequent fires (Instituto
Terra Brasilis, 1999) are considered to be the main factors driving star-flower species
to extinction. As many as 17 Syngonanthus species exploited in the Espinhaço
mountain range figure among the Minas Gerais State red listed flora as critically
endangered (Mendonça & Lins, 2000).
Despite this fact and of the economic importance of many ornamental star-flower
species in Brazil, quite little is known about their ecology and, particularly, about the
effects of the traditional extractive management practices upon the exploited
populations. It is well known that fire induces flowering and fruiting in many plant
species adapted to fire-prone environments (Coutinho 1977, Hartnett and Richardson
1989; Abrahamson 1999) and that fire can directly or indirectly stimulate seed
germination and seedling establishment (Keeley & Fotheringham, 2000). On the other
hand, fire may cause important mortality effects upon seedlings (Frost & Robertson
1987; Whelan, 1995; Bond & Keeley 2005) and the harvesting of inflorescences
ultimately may impact recruitment (Hall & Bawa, 1993). In this study we experimentally
reproduced the above mentioned traditional management practices upon a natural
Capítulo 6
149
population of the starflower Syngonanthus elegantulus Ruhl., in order to assess the
management effects on recruitment from seeds.
MATERIAL & METHODS
Study Site
The experimental study was carried out at the Lapa Creek area within the Rio Preto
State Park, at the municipality of São Gonçalo do Rio Preto (18º 00’S e 43º 23’W),
Minas Gerais State, southeast Brazil. The Park’s 10,755 hectares are
predominantly covered by formations of the Brazilian savanna, including “campo
rupestre” vegetation at the higher elevations, in association to quartzite-arenite
formations, where the soils are generally sandy, shallow, acidic and nutrient poor
(Giulietti & Pirani 1997). The habitat of S. elegantulus, typically represented by the
Lapa Creek area, consists mostly in plateaus formed by the accumulation of
sediments eroded from quartzite rocks of the Espinhaço range, above 900 m of
elevation. According to Galvão & Nimer (1965), the local climate is classified as
Köppen’s Cwb (Köppen, 1931), mesothermal with mild summer, with three-to-four
months dry period in winter and a seven-to-eight months summer raining seazon.
Mean temperatures vary between 17.4 oC and 19.8oC and the mean annual rainfall
is 1500 mm.
Methods
Recruitment data were obtained from small-scale experimental replication of the
traditional extractive management practices as assessed by Instituto Terra Brasilis
(1998), involving the inflorescence collection (C) at the beginning of the dry season,
from early April through early May, and burning of the fields (F) at the peak dry
season, between September and early October. Between 1999 and 2001,
experimental treatments consisting of eight combinations of inflorescence collection
and fire episodes were arrayed in a randomized block design. Eight 40 m2 blocks were
randomly set upon a natural population of S. elegantulus, each having eight 2.5 m2 lots
delimited with fenced wood posts (total of 64 lots, with eight replicates per treatment).
Along the year of 1999 the following treatment combinations were performed: CF; CO;
OF; and Control and along 2000 the treatment combinations were: CF-CF; CF-OF;
CO-CO; CO-OF; OF-CO; OF-OF; OO-CF and Control. Records of seedlings, taken as
Capítulo 6
150
plants with up to 1 cm of height above the ground, non-seedlings (individuals larger
than 1 cm tall) and herbaceous cover (excluding S. elegantulus) were taken in each lot
at the flowering seasons of 1999, 2000 and 2001.
For the counting of seedlings and non-seedlings, each lot was subdivided in 10 square
cells of 0.25 m2 by overlaying an aluminum grid upon the lot’s fencing poles. The
herbaceous cover (excluding S.elegantulus) was visually estimated using a 64 cell grid
laid upon each 0.25 m2 square, by counting the number of cells filled with plant leaves.
The counts in each cell were made with the aid of a tally counter.
In order to characterize the size frequency distribution in the S. elegantulus population,
the basal leaf length (plant height) and the number of ramets per genet were taken
from 35 to 45 individuals randomly picked within each lot (totaling 2288 non-seedling
individuals). The proportion of seedlings x non-seedlings was used to complete the
size frequency diagram for the population.
Average count data values per lot were compared using 2-way ANOVA, taking the
sampling blocks as a random factor. The 2001 count data were log transformed prior
to the analysis. The results are displayed for graphical interpretation using mean
values ± 95% confidence intervals and average values are referred to in the text as
mean ± SE.
In order to calibrate visual estimates of herbaceous cover in terms of above ground
biomass of herbs (S. elegantulus excluded) and light incidence at ground level, in July
2000 we visually estimated the herbaceous cover in forty 0.25m2 quadrat samples
randomly placed over the study area. The light penetration at ground level was then
measured using a portable digital lux meter (range 0 – 50.000 lux, accuracy ±5%) and
the herbaceous cover inside each quadrat cropped and oven-dried at 50 oC until
reaching constant weight (g).
RESULTS
The average density of S. elegantulus in May 1999 was 25.9 ± 0.95 individuals per
quadrat (n = 640) or 103.4 individuals/m2, and the proportion of seedlings was 4.2 ±
0.3 per quadrat or ca. 16.85 seedlings/m2 (16.3% of the population). The average plant
height in the population was 3.12 cm ± 0.03 (n = 2288) with the maximum size of 7.5
cm (Figure 1). Most individuals in the population had only one ramet (77%), being the
Capítulo 6
151
proportion of genets with 2 and 3 ramets 12.15 % and 4.28 % respectively. Only two
plants presented genet size superior to 10 ramets, the maximum genet size being 12
ramets.
0
5
10
15
20
25
30
≤ 1 1;2 2;3 3;4 4;5 5;6 6;7 7>Plant height (cm)
Fre
quen
cy (
%)
Estimated
Observed
Figure 1. Size (plant height) distribution in the S. elegantulus population in May 1999,
from measurements taken from 2288 non-seedling (> 1 cm) individuals. The proportion
of seedlings was estimated from count data.
Visual estimates of the herbaceous cover showed strong positive correlation with the
herbaceous aboveground biomass (Pearson r = 0.87, t = 11.049, p < 0.0001, n = 40),
and strong negative correlation with light penetration at ground level (Pearson r = -
0.85, t = -10.0725, p < 0.0001, n = 40). Obviously then, light at ground level was
negatively correlated with above ground biomass of herbs (Pearson r = -0.8177, t = -
8.7561, p < 0.0001, n = 40).
The average percentage of visually estimated herbaceous cover previous to the
experiment (May 1999) was 34.7 ± 0.7/m2 (n = 640) in the Lapa creek area. At the
experiment lots, no significant relationship was found between the average
herbaceous cover and the average number of seedlings (R2 = -0.016, F = 0.0052, p =
0.9412, n = 64) or with the average number of non-seedlings (R2 = 0.0086, F = 0.5348,
p = 0.5259, n = 64). The average number of seedlings, however, was strongly related
Capítulo 6
152
to the number of non-seedlings (potential mother plants): R2 = 0.091, F = 6.2044, p =
0.0147, n = 64.
The burning of the 2.5 m2 lots took between 50 and 140 seconds and the surface soil
temperature immediately after fire varied between 41oC and 52 oC. Previous to
burning, the surface soil temperatures varied between 28 oC and 31 oC.
Treatment effects: year 2000 data
The treatments performed during 1999 produced significant differences regarding the
herbaceous cover (ANOVA, F3,21 = 33,3; p < 0,001): as expected, treatments involving
fire showed significantly smaller average herbaceous cover than the control and CO
lots (figure 2). Contrary to the patterns found in 1999, though, a significant negative
relationship between average herbaceous cover and average number of seedlings
was found in 2000 (R2 = 0.244, F = 21.3716, p < 0.0001, n = 64). Therefore, in the
analysis of the management effects upon recruitment, we controlled the influence of
the herbaceous cover by using it as a covariate. There were no significant differences
between the treatments on recruitment (Figure 3. ANCOVA, F3,20 = 1,37; p = 0,28) and
there was a pervasive, significant negative relationship between the herbaceous cover
and recruitment (F1,20 = 2,37; p = 0,13).
C CF F Control5
10
15
20
25
30
35
Her
bac
eou
s co
ver
Figure 2. Visual estimates of herbaceous cover density in 2000 in response to
treatments performed in 1999. C = inflorescence collection, F = fire, O = absence of
treatment C or F.
Capítulo 6
153
As regards the number of non-seedling individuals, no significant effects were detected
as a result of the treatments performed (F3,21 = 1,83; p = 0,17) and, like in 1999, no
relationship was found between average herbaceous cover and average number of
non-seedlings (R2 = 0.003, F = 0.1525, p = 0.6996, n = 64). Contrary to 1999 data, no
significant relation was found between non-seedlings (potential mother plants) and the
average number of seedlings (R2 =0.0023, F = 0.1460, p = 0.7053, n = 64).
Treatment effects: year 2001 data
No significant relations were found between average herbaceous cover x average
number of seedlings (R2 = 0.048, F = 3.1034, p = 0.0794, n = 64), between average
herbaceous cover x and the average number of non-seedlings (R2 = 0.013, F = 0.0819,
p = 0.7727, n = 64), nor between this last variable and the average number of
seedlings (R2 = 0.048, F = 3.1415, p = 0.0776, n = 64).
The eight treatment modalities performed along the year 2000 produced significant
differences upon the herbaceous cover (F7,49 = 17.2; p < 0,001) and seedlings (F7,49 =
4.6; p < 0,001). As in 2000, compared to control plots, all treatments involving the use
of fire showed a significant reduction of the herbaceous cover in 2001 (figure 3). All but
OF-CO, in which fire was used only in 1999, significantly reduced herbaceous cover
compared to CO-CO. As expected, the herbaceous cover at control and CO-CO lots
did not differ (figure 4). As regards recruitment (figure 5), with exception of CF-CF, all
treatments that included fire presented significantly higher average number of
seedlings than the control. The lower seedling records were found in the control lots
and those from treatments involving inflorescence collection along both years of the
experiment: CO-CO and CF-CF. As for non-seedling individuals, only OF-CO showed
a significantly higher average in relation to the control (Figure 5. F7,49 = 3.5; p = 0,004).
Capítulo 6
154
C CF F Control10
20
30
40
50
60
70
80
90
Nu
mb
er o
f see
dlin
gs
Figure 3. Number of recruits in 2000 in response to treatments performed in 1999. C =
inflorescence collection, F = fire, O = absence of treatment C or F.
CF-CF CF-OF OF-OF CO-OF OF-CO OO-CF CO-CO Control1.8
2.0
2.2
2.4
2.6
2.8
3.0
3.2
3.4
3.6
3.8
Her
bace
ous
cove
r (lo
g)
Figure 4 – Average (mean ± IC 95%) visual estimate of herbaceous cover density in
2001 in response to treatments performed in 2000. C = inflorescence collection, F =
fire, O = absence of treatment C or F
Capítulo 6
155
CF-CF CF-OF OF-OF CO-OF OF-CO OO-CF CO-CO Control0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
Num
ber
of s
eedl
ings
(lo
g)
Figure 5 – Average (mean ± IC 95%) number of recruits in 2001 in response to
treatments performed in 2000. C = inflorescence collection, F = fire, O = absence of
treatment C or F.
CF-CF CF-OF OF-OF CO-OF OF-CO OO-CF CO-CO Control2.4
2.6
2.8
3.0
3.2
3.4
3.6
3.8
4.0
4.2
Num
ber
of in
divi
dual
s (lo
g)
Figure 6 – Average (mean ± IC 95%) number of non-seedling individuals in 2001 in
response to treatments performed in 2000. C = inflorescence collection, F = fire, O =
absence of treatment C or F.
Capítulo 6
156
DISCUSSION
Our results show that the extractive management practices interfere with the
recruitment dynamics of S. elegantulus. Fire significantly reduced the herbaceous
cover and stimulated seedling recruitment. The reduction in the herbaceous cover
alone can be the ultimate factor driving recruitment enhancement, as apparent from
the experiment results in the year 2000, although such marked effect was not detected
in 1999 or 2001. Seed germination can, in fact, be stimulated by alterations in light
penetration, temperature, moisture and nutrient regimes in response to fire (Whelan,
1995; Keeley & Fotheringham, 2000). In the Lapa creek area, a few patches of
exposed sandy soil along road cuts and erosions presented dense aggregations of
seedlings, revealing the role of seeds in the opportunistic colonization of gaps in the
herbaceous cover. Also, as reported by Instituto Terra Brasilis (1999), the only soil
management practice involved in the commercial planting of S. elegans consists in the
plowing of the superficial sandy soil, in order to remove the competing herbaceous
cover.
These facts bring about the importance of considering the transitory condition of these
populations in the temporal scale of succession (Jongejans et al., 2006) when referring
to a sustained harvesting of inflorescences or to conservation management. Along the
three flowering seasons monitored in this experiment, the control lots showed a
progressive increase of the average herbaceous cover: 34.7 ± 0.7 % (n = 640) in
1999, 43.6 ± 1.7 % (n = 160) in 2000 and 48.2 ± 3.1 % (n = 80) in 2001. Along the
“campo rupestre” vegetation of the Espinhaço range, small aggregates of
Syngonanthus individuals are commonly found in small, clearly delimited patches of
open sandy soil, surrounded by a dense herbaceous cover, indicating the shrinkage of
their populations along succession.
Where free space or associated resources are limited, disturbances that remove
residents may create favorable conditions for recruitment, and fire is one such
common disturbance agent in a wide range of plant communities, including grasslands
and savannas (Tyler, 1996). Indeed, fire is probably the most frequent cause of
disturbance to rupestrian field plant communities. Frequent fires - sometimes recurring
several times a decade, are a characteristic of wet tropical savannas, either by natural
causes and, particularly, by human influence (Frost & Robertson, 1987; Hoffmann,
1999; Bond & Keeley, 2005). For instance, Miranda (2002) estimates that biomass
Capítulo 6
157
accumulation rates at the “campo rupestre” vegetation of the southern Espinhaço
mountain range could sustain fires at 2-yr. intervals.
A significant increase of non-seedling individuals occurred only under treatment OF-
CO, which seems to indicate that an intermittent fire regime may favor seedling
establishment and their transition to the next size classes, for this was the only
management modality that skipped burning in the second year of the experiment.
Conversely, repeated fires seem to impact the progression of seedling cohorts and the
regrowth of the herbaceous cover.
Since most seeds contained in the capitula are dispersed after the usual inflorescence
harvesting time (Giulietti et al., 1996; Bede et al, in preparation. Chapter 2), the
inflorescence collection is a likely factor to influence the following year’s seedling
recruitment. However, the harvesting of inflorescences did not significantly alter the
herbaceous cover density, neither the number of seedlings or non-seedlings. In fact, in
none of the three flowering seasons the seedling counts showed a relationship with
those of non-seedlings (potential mother plants). Therefore, it seems that additional
inputs of seeds take place at the lot scale, probably through dispersion from outer
sources and from seed banks. Ramos et al. (2005) suggested that anemochoric and/or
barochoric seed dispersion occurs for the minute seeds of S. mucugensis and S.
curralensis. S. elegantulus seeds are also small, in average measuring 0.36 mm and
with a dry mass of 10-3 g. (Oliveira & Garcia, 2005), and might be dispersed by the
same agents. Besides, for S. elegantulus seeds, the hydrochoric dispersion should
also be considered, for abundant sand and organic particles are carried by rains and
accumulate in the pediments and sandy plateaus where S. elegantulus develop.
Oliveira (2003) found that the sympatric S. elegantulus, S. elegans e S. venustus all
form persistent seed banks. In the case of S. elegantulus, seeds presented a
germination rate of 36,5% after being stored underground for 12 months.
Despite not apparent from this experiment’s results, seed pool depletions are to be
expected under persistent and efficient inflorescence collection, such as for
populations under intensive harvesting regime. In fact, the absence of seedling
recruitment due to inflorescence harvesting was documented by Instituto Terra Brasilis
(1999), in a commercial planting of S. elegans. Besides, considering that successful
establishment of seedlings is generally low (Thomas & Dale, 1975; Harper, 1977), it is
plausible to consider that persistent seed pool losses from inflorescence collection will
eventually lead to population senescence. Best management practices should then
Capítulo 6
158
consider a patchy interference design within a population range, in order to provide
spatial and temporal buffering to adverse management effects.
Capítulo 6
159
REFERENCES
Bond WJ & Keeley JE. 2005. Fire as a global ‘herbivore’: the ecology and evolution of flammable ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 20 (7):387-394
Coutinho LM. 1977. Aspectos ecológicos do fogo no cerrado. II. As queimadas e a dispersão de sementes em algumas espécies anemocóricas do estrato herbáceo-subarbustivo. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 5: 57-64.
Frost PGH & Robertson F. 1987. The ecological effects of fire in savannas. In Walker, B.H., ed. Determinants of tropical savannas. The International Union of Biological Sciences IUBS Monograph Series, No. 3. IRL Press, Oxford
Galvão MV & Nimer E. 1965. Clima in Geografia do Brasil – Grande região Leste. IBGE, Rio de Janeiro. 5(19):91-139.
Giulietti AM, Wanderley MGL, Longhi-Wagner HM, Pirani JR & Parra LR. 1996. Estudos em sempre-vivas: taxonomia com ênfase nas espécies de Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 10(2):329-377.
Giulietti A.M & Hensold N. 1990. Padrões de distribuição geográfica dos gêneros de Eriocaulaceae. Acta bot. bras. 4(1):133-157.
Giulietti N, Giulietti A, Pirani JR & Menezes NL. 1988. Estudos em sempre-vivas: importância econômica do extrativismo em Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras. 1(2):179-193.
Hall P, Bawa K. 1993. Methods to assess the impact of extraction of non-timber tropical forest products on plant populations. Econ. Bot. 47, 234–247.
Harper JL. 1977. Population biology of plants. London, UK: Academic Press.
Hoffmann WA. 1999. Fire and population dynamics of woody plants in a neotropical savanna: matrix model projections. Ecology, 80(4):1354–1369
Instituto Terra Brasilis de Desenvolvimento Socioambiental – ITB / Centro Cape / SEBRAE / Mãos de Minas, 1999. Projeto Sempre-Viva: Perspectivas de seu Uso Sustentado. ITB, Belo Horizonte.
Jongejans E, de Kroon H & Berendse F. 2006. The interplay between shifts in biomass allocation and costs of reproduction in four grassland perennials under simulated successional change. Oecologia 147: 369–378
Keeley JE & Fotheringham CJ. 2000. The role of fire in regeneration from seed. Pp 311-315. In: M. Fenner (ed.). Seed: the ecology of regeneration in plant communities. UK, CAB International.
Köppen W. 1931. Climatologia. Fondo de Cultura Economica. Buenos Aires.
Mendonça MP & Lins LV. 2000. (Org.) Lista vermelha das espécies ameaçadas de extinção da flora de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas, Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte. 157 p.
Miranda CAK. 2002. Paepalanthus polyanthus (Bong.) Kunth (Eriocaulaceae): espécie bioindicadora de biomassa vegetal aérea acumulada nos campos rupestres da Serra do Cipó após o fogo. Dissertation. Universidade Federal de Minas Gerais, Instituto de Ciências Biológicas. Belo Horizonte.
Capítulo 6
160
Oliveira PG. 2003. Germinação potencial para formação de banco de sementes de três espécies de Syngonanthus (Eriocaulaceae). Dissertation. Instituto de Ciências Biológicas, UFMG. Belo Horizonte, MG, 38 p.
Oliveira PG & Garcia QS. 2005. Efeitos da luz e da temperatura na germinação de sementes de Syngonanthus elegantulus Ruhland, S. elegans (Bong.) Ruhland e S. venustus Silveira (Eriocaulaceae). Acta bot. bras. 19(3): 639-645. 2005
Ramos COC, Borba EL & Funch LS. 2005. Pollination in Brazilian Syngonanthus (Eriocaulaceae) Species: Evidence for Entomophily Instead of Anemophily. Annals of Botany 2005 96(3):387-397.
Saturnino HM, Saturnino MAC & Brandão M. 1977. Algumas considerações sobre exportação e importação de plantas ornamentais em Minas Gerais. Anais da Sociedade de Botânica do Brasil. XXIII Cong. Nac. Botânica, Belo horizonte. p. 213-217.
Thomas AG & Dale HM. 1975. The role of seed reproduction in the dynamics of established populations of Hieracium floribundum and comparison with that of vegetative reproduction. Cannadian Journal of Botany 53: 3022-3032.
Tyler CM. 1996. Relative importance of factors contributing to postfire seedling establishment in maritime chaparral. Ecology 77(7): 2182-2195.
Whelan RJ. 1995. The ecology of fire. Cambridge University Press, New York, USA.
161
DISCUSSÃO E CONCLUSÕES
Discussão e Conclusões
162
Perspectivas para o manejo sustentado de sempre-vivas
Neste trabalho, o extrativismo de sempre-vivas foi tratado como “manejo
extrativista” senso Tictin (2004), visto que abrange um conjunto de práticas
executadas em diferentes escalas, como os métodos específicos de coleta das
partes das plantas-alvo (por exemplo, a temporalidade na coleta de
inflorescências), a execução de práticas adicionais de manejo, visando o
aumento da produção (por exemplo, a queima dos campos) e os outros usos
da terra, que caracterizam o contexto onde as referidas plantas crescem
(criação extensiva de gado, extrativismo de vários outros produtos). As
práticas da coleta de inflorescências e queima dos campos, práticas centrais
ao manejo, constituíram a base para a investigação experimental dos efeitos
do extrativismo sobre sempre-vivas do gênero Syngonanthus, particularmente
aquelas da seção Eulepis, utilizando S. elegantulus como modelo.
A abordagem exploratória adotada nos capítulos 1 a 3 permitiu a
descrição de aspectos essenciais ao entendimento dos efeitos do estudo
experimental (capítulos 4 a 6). Devido à estrutura modular de S. elegantulus, a
descrição do tamanho do indíduo envolve, necessariamente, medidas de
ramets e genets. A forma mais simples e não destrutiva de medi-los é por meio
do comprimento das folhas basais da roseta (Gh) e do número de ramets (NR),
(capítulo 3). As relações escalares obtidas permitiram concluir que os ramets
de um mesmo genet constituem, conforme esperado, unidades funcionais
potencialmente independentes, com crescimento determinado, ao passo que
os genets apresentam crescimento indeterminado (porém, o tamanho máximo
encontrado na população estudada foi NR = 12). S. elegantulus é uma planta
herbácea longeva, possivelmente levando tempo superior a 10 anos para
atingir o tamanho assintótico para seus ramets (Gh∞).
As medidas Gh e NR, porém, mostraram-se elásticas e apresentaram
considerável variação em função das condições ambientais. O tamanho
máximo dos ramets em um mesmo indivíduo varia ao longo do ano, em função
de variações sazonais nas taxas de perda e renovação das folhas (capítulo 2).
Gh varia também de ano para ano, como evidenciado pela redução significativa
Discussão e Conclusões
163
da estimativa do tamanho assintótico (Gh∞) para plantas controle, entre 1999 e
2000 (diminuição de 32% na estimativa de 2000, em comparação com aquela
obtida em 1999 (Capítulo 4), possivelmente em função de uma menor
incidência de chuvas na estação de crescimento (outubro a março) referente a
este último período. Gh∞ também mostrou-se sensível às práticas do manejo
extrativista, como foi evidenciado no capítulo 4. Com relação a NR, os dados
obtidos pelo acompanhamento de plantas marcadas mostram, igualmente, que
variações no balanço de perdas e ganhos de ramets podem ocorrer no mesmo
ano e entre anos consecutivos, possivelmente sob a influência dos mesmos
fatores mencionados acima para variações em Gh. A plasticidade quanto à
formação e perda de ramets dá às plantas clonais uma vantagem adicional,
permitindo aos genets contornarem situações pontuais adversas (Harnett &
Bazzaz, 1983; 1985).
Para a maioria das touceiras de S. elegantulus, na população estudada,
Gh e NR configuram um formato aproximadamente hemisférico (capítulo 2; foto
4B, pg. 30) que, em função de uma relação superfície: volume favorável
(pequena), possivelmente contribui para a amenização das condições
microclimáticas adversas, enfrentadas pelas plantas em seu hábitat natural.
Neste sentido, a relação superfície: volume torna-se mais favorável quanto
maior for a touceira. Este formato, porém, eventualmente se desfaz em função
de alterações no arranjo tridimensional, ao longo do incremento em NR. No
entanto, a desfiguração do formato hemisférico atinge uma porção
relativamente pequena da população estudada, visto que somente 6,5% dos
indivíduos apresentavam NR > 3.
Entre as variáveis biométricas aqui consideradas, o indicador mais
estável para o tamanho do indivíduo talvez seja a biomassa de raízes. Muir
(1995) ressalta a importância de se considerar o tamanho do rizoma no estudo
de plantas clonais, dado o seu papel fundamental no provisionamento de
nutrientes e energia empregados para reprodução. A massa de raízes toma
proporções crescentes da biomassa vegetativa total ao longo do
desenvolvimento do indivíduo (capítulo 3). O papel das raízes de S.
elegantulus (e demais espécies do gênero na sect. Eulepis) como reservatório
Discussão e Conclusões
164
de energia, salientado por Scatena (1997) e Parra (2000) é, provavelmente,
fundamental na resposta aos estímulos e pressões provocadas pelo manejo
extrativista e, de forma geral, como componente do fitness associado ao
tamanho.
As práticas da queima e da coleta de inflorescências constituem formas
de manipulação do esforço reprodutivo das sempre-vivas e definem, em última
instância, o retorno econômico obtido a partir do o volume extraído. Tendo em
vista a noção generalizada de que o esforço reprodutivo implica em custos
energéticos expressivos, e de que o suprimento energético para estes gastos
é limitado, o surgimento de demandas conflitantes entre esta e outras funções
essenciais da história de vida constitui um caminho natural para a proposição
e teste de hipóteses referentes aos efeitos do extrativismo e perspectivas de
uso sustentável do recurso em questão.
A existência de demandas conflitantes entre funções relacionadas ao
fitness, a partir da pressuposição de custos da reprodução é um conceito
central na teoria de história de vida. De fato, um grande número de estudos
confirmam previsões baseadas na hipótese da existência de custos
reprodutivos (Harper, 1977; Smith & Young, 1982; Muir, 1995; Ohara et al.,
2001; Silvertown et al., 2001). Por outro lado, custos da reprodução em plantas
não são facilmente mensuráveis (revisão em Obeso, 2002) e generalizações
sobre o tema são dificultadas pela existência de um amplo conjunto de
respostas, em função de características biológicas das espécies, dos
parâmetros analisados e da influência de fatores diversos, como gradientes
ambientais, por exemplo, de temperatura (Sandvik, 2001) e disponibilidade de
nutrientes (Abrahamson & Caswell, 1982; Thompson & Echert, 2004), estágio
sucessional (Jongejans et al., 2006), herbivoria (Spotswood et al., 2002;
Yamauchi & Yamamura, 2004), fogo (Hartnett, 1990) entre outros, algumas
vezes concluindo pela inexistência de custos da reprodução ou pela existência
de correlações positivas entre funções como crescimento e reprodução
(Horvitz & Schemske, 1988; Ågren & Wilson, 1994; Lord, 1998; Reznick et al.,
Discussão e Conclusões
165
2000)7. No entanto, apesar das dificuldades metodológicas e do fato de que o
conceito de custo da reprodução é predominantemente descritivo e não uma
ferramenta preditiva, a importância de seu estudo está na possibilidade de se
relacionar a fisiologia à demografia e à evolução de histórias de vida (Obeso,
2002).
Há evidências sobre demandas conflitantes entre alocação reprodutiva
x crescimento e sobrevivência de S. elegantulus (capítulos 4 e 5). As práticas
associadas ao manejo extrativista significativamente amplificam a alocação
reprodutiva, mensurada a partir do número de inflorescências sem, no entanto,
afetar as relações alométricas referentes ao comprimento dos escapos e a
massa média das inflorescências (capítulo 4). Entre as modalidades testadas,
aquelas envolvendo a queima produziram os resultados mais expressivos,
chegando a um incremento, após o segundo ano do experimento, da ordem de
156,9% a 304,1%, em comparação ao controle. Corroborando a noção,
manifestada pelos coletores, de que a coleta e a queima são importantes para
o incremento da produtividade das sempre-vivas, a modalidade CF-CF, entre
as oito possibilidades testadas, foi a que produziu os resultados mais
expressivos (304%). Da mesma forma, o custo da reprodução, dimensionado
tanto em termos do prejuízo ao crescimento quanto pelo aumento das taxas de
mortalidade (capítulo 5), foi mais expressivo nos tratamentos que envolveram
a queima. Enfim, o manejo extrativista, através do estímulo ao investimento
em reprodução, implica em perdas no potencial valor reprodutivo futuro.
Nesse caso, é de grande relevância o status populacional da espécie-
alvo nas áreas sob manejo. Por meio de um modelo algébrico simples, Begon
(1986) pondera que a importância do valor reprodutivo residual (VRR) varia de
7 Reznick et al. (2000) propõem que a razão para essa variação reside no fato de que o conjunto de características (geneticamente definidas) que maximizam o fitness pode mudar à medida que muda o ambiente. Dessa forma, em situações especiais, correlações genéticas positivas entre características da história de vida podem ocorrer, embora contrariando as expectativas com base nos pressupostos usuais da teoria de história de vida. Segundo os autores, a relação genótipo x ambiente impede a fixação de tais genótipos vencedores na população, visto que somente são vantajosos em certos lugares e/ ou certos momentos, dessa forma mantendo-se como polimorfismos.
Discussão e Conclusões
166
acordo com as mudanças populacionais8. Para populações em expansão,
espera-se que o empenho reprodutivo atual (VR) tenha valor relativo maior do
que o VRR. No caso inverso, em populações declinantes, o VRR pode ter
maior peso do que o VR, dada a sua maior contribuição proporcional. Isto
sugere que, para populações em expansão, poderia ser vantajoso incrementar
o empenho reprodutivo nas fases iniciais da atividade reprodutiva, ao passo
que populações ameaçadas de extinção se beneficiariam retardando a
reprodução (Obeso, 2002).
Dois fatores se destacam neste trabalho. Em primeiro lugar, a coleta de
inflorescências mostrou-se importante como fator de minimização dos custos
somáticos e demográficos do manejo extrativista, provavelmente pelo fato
desta anteceder a formação de frutos e sementes (Giulietti et al.,1996; capítulo
2), poupando à planta os custos energéticos deste investimento. Dessa forma,
a seqüência “Fogo–Coleta” parece combinar os atributos de forte estímulo à
reprodução e minimização das demandas conflitantes entre reprodução x
crescimento e sobrevivência. No caso dos efeitos sobre a mortalidade, tendo
sido possível somente analisar os efeitos dos tratamentos executados no
primeiro ano do experimento, constatou-se que, mesmo que anteceda a
queima (CF), a coleta constitui um importante fator de redução da mortalidade,
possivelmente pelo mesmo motivo mencionado acima. Em segundo lugar, os
custos demográficos recaem particularmente sobre os indivíduos menores.
No caso de S. elegantulus, alguns fatores foram particularmente
importantes para a detecção de custos somáticos e demográficos da
reprodução. Em primeiro lugar, a pequena disponibilidade de nutrientes e de
água em boa parte do ano (capítulo 1) provavelmente restringe a produtividade
e oneram a síntese orgânica, em particular no que se refere à formação de
tecidos ricos em nutrientes e reservas energéticas, como é o caso de frutos e
sementes (Milberg & Lamont, 1997). Em segundo lugar, as funções de
crescimento e reprodução ocorrem simultaneamente ao longo de parte da
estação chuvosa, aumentando as chances de ocorrência de demandas
8 Nota de rodapé à página 18.
Discussão e Conclusões
167
conflitantes (capítulo 2). Em terceiro lugar, a expressiva variação do esforço
reprodutivo manifestada por S. elegantulus ocorreu em resposta à indução
experimental, permitindo assim a detecção do custo da reprodução (a partir
das curvas de resposta para o crescimento e sobrevivência) (Ågren & Wilson,
1994).
Para as plantas, o tamanho corporal é um importante indicador para o
fitness: plantas maiores tendem a apresentar maior fecundidade absoluta do
que plantas menores e, visto que interações competitivas tendem a serem
assimétricas, plantas maiores tendem a ser melhores competidores do que
plantas menores (Bonser & Aarsen, 2003). O tamanho corporal é, sem dúvida,
um fator de grande influência sobre o fitness em S. elegantulus e um dos
pontos-chave com referência aos efeitos do manejo extrativista. Nos diferentes
estudos pertinentes aos capítulos 2 a 5, constata-se índices de mortalidade
expressivamente maiores para os indivíduos jovens e uma relação alométrica
positiva entre tamanho da planta e a alocação reprodutiva / fertilidade. Como
mencionado acima, nas diferentes modalidades de manejo, testadas
experimentalmente, observou-se uma intensificação destes fatores, em
particular para os tratamentos envolvendo o uso do fogo (diminuição
significativa das chances de sobrevivência para plantas jovens, inibição do
crescimento clonal, inibição da retomada do crescimento em Gh).
Conforme já discutido, em plantas clonais perenes, como as sempre-
vivas de Syngonanthus sect. Eulepis, o manejo visando o estímulo à
reprodução pode interferir no balanço de opções quanto à alocação de
meristemas entre a reprodução vegetativa (expansão clonal) e a reprodução
sexuada (Bishop & Davy, 1985; Hartnett, 1990). Ou seja, os meristemas
utilizados na formação de inflorescências encerram sua atividade, reduzindo a
disponibilidade de meristemas para o crescimento vegetativo (clonal). Já os
meristemas alocados ao crescimento clonal podem, em instâncias futuras,
ampliar as possibilidades de decisão, seja em favor da reprodução sexuada,
vegetativa ou quiescência (inatividade do meristema) (Geber, 1990; Huber &
During, 2001).
Discussão e Conclusões
168
No caso das populações de sempre-vivas, este balanço de opções pode
ser de grande relevância, na dependência de fatores relacionados ao status
populacional e à condição do hábitat, como por exemplo, o seu contexto
sucessional. Ao passo que em plantas clonais a reprodução sexuada é
importante na manutenção da diversidade genética, na dispersão a longas
distâncias e colonização de hábitats não ocupados, via produção de sementes
(Kingsolver, 1986; Gardner & Mangel, 1999), o crescimento clonal é importante
para aumentar as chances de persistência local, por meio do aumento da
capacidade competitiva e da redução das taxas de mortalidade individual.
No caso de S. elegantulus, se por um lado o manejo extrativista
promove a perda de indivíduos jovens e tende a preservar os indivíduos de
maior porte (mais resistentes aos efeitos nocivos do manejo), por outro lado
promove a redução da cobertura herbácea competidora, propiciando as
condições para um incremento expressivo no recrutamento via sementes
(capítulo 6). Nesse ponto, a coleta de inflorescências é um fator chave. Os
resultados obtidos nos capítulos 4 e 5 indicam que a coleta de inflorescências,
que ocorre em fase anterior à formação de frutos e sementes, tem um papel
fundamental na minimização dos custos somáticos e demográficos da
reprodução (crescimento, sobrevivência), dessa forma contribuindo para a
persistência dos indivíduos de maior porte na população. Por outro lado, a
coleta eficiente e continuada de inflorescências pode representar uma
significativa perda do pool de sementes local, afetando as taxas de
recrutamento de plântulas (Giulietti et al., 1996). Assim, o manejo extrativista
intensivo de populações de sempre-vivas pode, em princípio, contribuir para o
envelhecimento da população e sua eventual extinção local.
A ausência de recrutamento em função da depleção do pool de
sementes pela coleta de inflorescências foi documentada por Instituto Terra
Brasilis (1999), em um plantio comercial de S. elegans com 41 meses de idade
no distrito de Conselheiro Mata, município de Diamantina, MG. Obviamente,
este cenário pode ser minimizado em caso de aporte de sementes dispersadas
a partir de outras fontes colonizadoras, bem como pela existência de um banco
de sementes capaz de tamponar, por algum tempo, as perdas de recrutamento
Discussão e Conclusões
169
em decorrência da retirada das inflorescências. A formação de bancos de
sementes para S. elegantulus, assim como S. elegans e S. venustus foi
demonstrada por Oliveira (2003). No caso de S. elegantulus, sementes
estocadas durante um ano sob o solo superficial apresentaram taxa de
germinação de 36,5%. Considerando-se que o índice de sucesso no
estabelecimento de plântulas de espécies herbáceas perenes é geralmente
baixo (Thomas & Dale,1975; Harper, 1977), é plausível considerar que perdas
no aporte de sementes em função da coleta eficiente e continuada de
inflorescências possam afetar fortemente a renovação das populações.
As sementes de S. elegantulus possuem tamanho reduzido (peso seco
de 10-3 g., segundo Oliveira & Garcia, 2005) e, assim como sugerido por
Ramos et al. (2005), com relação às sementes de S. mucugensis,
provavelmente apresentam dispersão anemocórica e/ou barocórica. Ainda no
caso de S. elegantulus, cabe considerar dispersão hidrocórica, pois é comum
observar, nos sopés dos afloramentos quartzíticos, a movimentação e acúmulo
de areia e partículas orgânicas finas carreadas pela chuva durante o verão
(capítulo 2). De fato, na população estudada, algumas manchas de solo
arenoso exposto apresentaram denso recrutamento via sementes, embora ali
faltassem indivíduos de maior porte, em fase reprodutiva. Uma destas áreas
coincidiu com a parcela de número 24 pertinente ao bloco 3.
Na área do córrego da Lapa, onde foi executado o experimento,
grandes agregados de indivíduos de S. elegantulus ocorrem em taludes
recém-abertos e valas erodidas às margens da estrada que corta o platô (foto
9A, pg. 33), revelando o papel das sementes e plântulas na colonização
oportunista de áreas recém impactadas, destituídas da cobertura herbácea
nativa. De fato, no plantio comercial de sempre-vivas mencionado acima
(Instituto Terra Brasilis 1999), a única prática de manejo do solo para o cultivo
consiste na gradagem do solo superficial, antes da semeadura. Porém, na
escala temporal da sucessão, populações de plantas são efêmeras e,
eventualmente, se extinguem (Jongejans et al., 2006). Na área do
experimento, observou-se que parcelas controle foram aos poucos tomadas
por uma cobertura crescente de outras espécies herbáceas, particularmente
Discussão e Conclusões
170
nas áreas mais úmidas, em marcante contraste com rala cobertura herbácea
das parcelas submetidas à queima (fotos 8A e 8B, pg. 32; capítulo 6). Nos
campos rupestres da região de Diamantina, MG, é comum constatar a
ocorrência de S. elegantulus e S. elegans em manchas de solo arenoso
exposto, claramente delimitadas e, muitas vezes, de pequena dimensão,
circundadas por vegetação herbácea mais adensada (foto 9B, pg. 33),
denotando a transitoriedade de tais agregações em um contexto sucessional.
Provavelmente, a causa mais freqüente de perturbação sobre estas
comunidades campestres é o fogo. Segundo Frost & Robertson (1987),
queimas freqüentes são uma característica das savanas tropicais, causadas
por fenômenos climáticos (raios) ou, principalmente, pela ação humana, sendo
que nas savanas úmidas a queima pode ocorrer a intervalos de 1 a 5 anos.
Bond & Keeley (2005) colocam os campos graminosos com predomínio de
espécies C4 e as savanas de regiões úmidas (cerrado brasileiro e savanas
africanas úmidas), como as formações em maior descompasso com a
biomassa potencial de plantas lenhosas, predita a partir de modelagens
utilizando dados de solos e clima (Dynamic global vegetation models -
DGVMs). Estes seriam os ecossistemas com a maior freqüência de incêndios
em todo o mundo, queimando várias vezes por década, alguns queimando
duas vezes ao ano. Miranda (2002) estima que, em princípio, nos campos
rupestres da serra do Cipó, porção sul da cadeia do Espinhaço, as taxas de
acúmulo de biomassa poderiam sustentar a ocorrência de incêndios a cada
dois anos.
Com base nos dados obtidos para S. elegantulus, pode-se constatar
que a freqüência da queima (sem aqui considerar sua escala e intensidade) é
um ponto chave para a conservação de suas populações. Nas áreas livres de
queima por longos períodos, as sempre-vivas poderão enfrentar a diminuição
de suas populações, em função do avanço da cobertura herbácea competidora
(fotos 8A e 8B, pg. 32; foto 9B, pg. 33) e de elementos lenhosos, sendo este
último efeito frequentemente documentado como resultado da supressão do
fogo em comunidades vegetais propensas à queima (Frost & Robertson, 1985;
Hoffmann, 1999; Uys et al, 2004; Bond & Keeley, 2005; Overbeck, 2005). Por
Discussão e Conclusões
171
outro lado, queimas a intervalos muito curtos podem impactar severamente as
populações de sempre-vivas pelo aumento das taxas de mortalidade,
particularmente para os indivíduos de menor porte.
Dessa forma, a queima dos campos deve ser levada em conta ao se
considerar o manejo das sempre-vivas com vistas à conservação e à
sustentabilidade do extrativismo. Porém, os dados obtidos neste trabalho não
são suficientes para sustentar qualquer recomendação com relação com
relação a estes propósitos, como por exemplo, em que escalas - espacial e
temporal, seriam as mais indicadas. Os efeitos do fogo são de natureza
complexa e sua utilização está longe de ser um consenso nas esferas técnica
e política (Dellasala et al., 2004), sendo este um dos principais motivos da
ausência generalizada de políticas para o uso do fogo como ferramenta de
manejo para conservação da biodiversidade em áreas protegidas no Brasil.
Sendo o fogo um processo atuante na escala da paisagem, seu regime
deveria, idealmente, ser definido a partir de causas naturais, a partir de fatores
como a produtividade, processos sucessionais e acumulação de biomassa em
seus ecossistemas. Na realidade atual, porém, tal condição é dificilmente
alcançada em boa parte dos remanescentes vegetacionais no domínio do
cerrado, em função de fatores como fragmentação e usos antrópicos. Em
função dos motivos acima expostos, a extensão dos territórios sobre os quais
se dá o manejo extrativista é, no entanto, um outro ponto fundamental para a
sua viabilidade ecológica e econômica.
Conservação e manejo de sempre-vivas
Os capítulos anteriores trazem novas informações sobre uma série de
aspectos biológicos e ecológicos básicos e de importância aplicada ao manejo
e conservação das sempre-vivas. Em boa medida, porém, este trabalho
traduz, em linguagem científica e acadêmica, parte do conhecimento e
experiência que os coletores adquiriram em sua lida com o extrativismo de
sempre-vivas. A menção a fatos como a longevidade das plantas, o estímulo à
floração e o aumento da produção de inflorescências em resposta à queima, o
papel da coleta de inflorescências sobre o resultado da floração seguinte, o
Discussão e Conclusões
172
momento adequado de se proceder ao arranquio das inflorescências, aos
possíveis efeitos negativos de um manejo intensivo e continuado sobre as
suas populações, por exemplo, surgiram a partir de entrevistas com
experientes coletores de sempre-vivas (Instituto Terra Brasilis, 1999) e foram
corroborados ou sustentados pelos resultados aqui descritos.
Outros tantos fatos, também surgidos em entrevistas ou na convivência
com os coletores, porém não tratados experimentalmente ou não investigados
em maiores detalhes, como o momento ideal para se atear fogo aos campos,
ou o “fogo bom” de logo após as primeiras chuvas do verão e o “fogo ruim” do
auge da seca, o conhecimento sobre as preferências de hábitat e fenologia de
diferentes espécies, a noção do declínio populacional e mesmo de extinções
locais de espécies explotadas, devem ser tomados como testemunho concreto
de seu conhecimento e utilizados como subsídio a propostas de manejo e
conservação.
Conforme ressaltado por Schmidt (2005) para o caso do extrativismo de
S. nitens na região do Jalapão (TO), o extrativismo de sempre-vivas de fato
representa uma excelente oportunidade de gerar renda sem a substituição de
áreas naturais. Esta meta, no entanto, demanda todo um conjunto de
providências e iniciativas relacionadas, enfim, à proteção dos recursos naturais
em questão, à oferta de perspectivas para a exploração racional do seu
potencial como fonte geradora de renda e ao controle, fiscalização e
monitoramento dos recursos comercializados. É interessante notar que, nesse
sentido, o mesmo rol de providências potencialmente se aplica a toda uma
série de produtos do extrativismo e não somente às sempre-vivas (dados
obtidos pelo Instituto Terra Brasilis, 1999, mostram que nos mercados locais
são comercializadas partes de mais de cem espécies vegetais extraídas na
região de Diamantina), portanto existe um enorme potencial para a
convergência de propósitos e sinergia das ações, otimização de custos e
geração de benefícios sociais e ambientais.
No caso das sempre-vivas da região de Diamantina, não se trata de
começar do zero. O Projeto Sempre-Vivas, iniciado pelo instituto Terra Brasilis
Discussão e Conclusões
173
em 1998, constitui um exemplo concreto da importância da atuação do terceiro
setor como catalisador de parcerias interinstitucionais na compilação e
geração de conhecimentos, planejamento e desenvolvimento de programas e
iniciativas relacionadas ao extrativismo e à conservação de espécies de
sempre-vivas9. Exemplos de iniciativas similares existem para outras regiões
de importância com relação ao extrativismo de sempre-vivas, como no caso da
região do Jalapão, no Tocantins (Schmidt, 2004)10, com referência ao
extrativismo de S. nitens, e para a região de Mucugê, na Bahia, com relação a
S. mucugensis e S. curralensis (Eduardo L. Borba, com. pess.;
http://www.essenciasfloraisbrasil.com.br/Projeto%20Sempre%20Viva.htm)11.
Com base nos resultados do presente estudo, na experiência trazida
pelo projeto Sempre-Vivas e diversas outras fontes anteriormente citadas,
particularmente Instituto Terra Brasilis (1999), pode-se agrupar as ações
prioritárias para a conservação de espécies de sempre-vivas e busca da
sustentabilidade do manejo extrativista na região de Diamaninta, MG, em três
grandes grupos. O primeiro refere-se à destinação de áreas para o manejo e
proteção de espécies de sempre-vivas. Neste caso, a partir de recortes
espaciais envolvendo grande extensão territorial, cujos limites abranjam
populações naturalmente esparsas de diferentes espécies de sempre-vivas, de
9 Contando com as parcerias do Instituto Centro de Capacitação e Apoio ao Empreendedor (ICCAPE), da Central Mãos de Minas e do Serviço de Apoio às Micro e Pequenas Empresas (SEBRAE), Fundação Serra do Cipó, Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais (IEF-MG) e IBAMA, este projeto obteve financiamento do PNUD/GEF/PPP e do Serviço de Pesca e Vida Silvestre dos Estados Unidos (USFWS) para a realização de um extenso rol de atividades, incluindo o levantamento de dados secundários e pesquisa histórica sobre a coleta e comercialização de sempre-vivas, diagnóstico sócio-econômico da atividade extrativista, estudos bio-ecológicos e mercadológicos, oficinas de design e produção artesanal e o I Seminário Sobre Extrativismo de Sempre-vivas no Brasil. 10 Participação de instituições como a PEQUI – Pesquisa e Conservação do Cerrado; Embrapa/Cenargen; Naturatins, Universidade de Brasília; Associação Capim Dourado do Povoado da Mumbuca; Ibama, apoio do PNUD/GEF/PPP e WWF. 11 Projeto Sempre Viva, com apoio do Fundo Nacional do Meio Ambiente, envolvendo ações de pesquisa, educação ambiental, ecoturismo e implantação de um parque municipal onde ocorre a sempre-viva de mucugê, em parceria entre o Ministério do Meio Ambiente, o Governo do Estado da Bahia, a Universidade Católica do Salvador, a Universidade Estadual de Feira de Santana e a Prefeitura Municipal de Mucugê.
Discussão e Conclusões
174
forma a permitir a ocorrência de dinâmicas metapopulacionais e a manutenção
de processos ecológicos, incluindo o fogo e a adoção de pousio (rotação de
áreas de uso) para as populações manejadas. Recomenda-se buscar, para
estas áreas, o status de área protegida, sob categoria de uso sustentável,
direcionada ao manejo extrativista, garantindo a existência de segmentos
intangíveis, onde populações silvestres de sempre-vivas, livre de manejo,
sejam capazes de atuar como fontes colonizadoras. Recomenda-se, ainda, a
criação de áreas protegidas de proteção integral, para a proteção de espécies
ameaçadas de sempre-vivas em conjuntos representativos das formações
vegetacionais da região da cadeia do Espinhaço.
Em segundo lugar, recomenda-se a implementação de programas de
apoio à produção e geração de renda para as comunidades extrativistas da
região (por exemplo, São João da Chapada, Galheiros, Batatal e outras), como
o apoio ao associativismo, o estímulo (aprimoramento técnico, difusão,
assistência, financiamento) ao cultivo de sempre-vivas em pequena escala
(agricultura familiar), utilizando espécies da própria região e o apoio a
iniciativas de cunho comunitário, voltadas à produção de artesanato com
produtos do extrativismo, excluindo espécies ameaçadas.
Em terceiro lugar, são necessárias medidas urgentes relacionadas ao
controle, fiscalização e monitoramento do comércio de sempre-vivas. Entre
estas, enfatiza-se a necessidade de elaboração de manuais para
determinação taxonômica (para-taxonômica) de espécies de sempre-vivas,
como instrumento de suporte às ações de fiscalização, controle e
monitoramento da comercialização, tanto para o mercado interno quanto para
exportação. Recomenda-se, a partir daí, a implementação de procedimentos
rotineiros de controle aduaneiro sobre o comércio de espécies ameaçadas /
monitoramento dos volumes comercializados para espécies não enquadradas
em listas vermelhas. Para o mercado interno, recomenda-se o estudo de
mecanismos para a fiscalização da comercialização, dadas as dificuldades
impostas pela variedade de produtos, pelo caráter espacialmente disperso das
áreas de produção e pela informalidade do setor. Recomenda-se,
Discussão e Conclusões
175
emergencialmente, a adoção de moratórias para comercialização por espécie,
de forma a permitir o pousio de populações nativas sob manejo extrativista.
Por fim, recomenda-se o incentivo a pesquisas relacionadas à biologia e
ecologia de espécies de sempre-vivas visadas pelo manejo extrativista, bem
como aos estudos que visem subsidiar o estabelecimento de políticas de
manejo relacionadas ao uso do fogo em formações savânicas.
176
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Referências Bibliográficas
177
Abrahamson WG. 1999. Episodic reproduction in two fire-prone palms, Serenoa
repens and Sabal etonia (Palmae). Ecology 80: 100-115.
Abrahamson WG & Caswell H. 1982. On the comparative allocation of biomass,
energy, and nutrients in plants. Ecology 63(4): 982-991.
Ågren J & Willson MF. 1994. Costs of seed production in the perennial herbs
Geranium maculatum and G. sylvaticum: an experimental field study. Oikos 70:
35–42.
Alexander EJ. 1935. A curious dried decorative. Journ. N.Y. Bot. Garden 36: 221.
Almeida SP, Proença CEB, Sano SM & Ribeiro JF. 1998. Cerrado: espécies vegetais
úteis. Planaltina, EMBRAPA-CPAC. 464p.
Begon M, Harper JL & Townsend CR. 1986. Ecology: Individuals, Populations and
Communities. Blackwell Sci. Publ., Oxford.
Bell G. 1980. The costs of reproduction and their consequences. American Naturalist
116: 45-76.
Biere A. 1995. Genotypic and plastic variation in plant size: effects on fecundity and
allocation patterns in Lychnis flos-cuculi along a gradient of natural soil fertility.
Journal of Ecology 83: 629–642
Bishop GF & Davy AJ. 1985. Density and the commitment of apical meristems to
clonal growth and reproduction in Hieracium pilosella. Oecologia 66(3): 417-422
Bond WJ & Keeley JE. 2005. Fire as a global ‘herbivore’: the ecology and evolution of
flammable ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 20 (7):387-394.
Bonser SP & Aarssen LW. 2003. Allometry and development in herbaceous plants:
functional responses of meristem allocation to light and nutrient availability.
American Journal of Botany 90(3): 404–412.
Coutinho LM. 1977. Aspectos ecológicos do fogo no cerrado. II. As queimadas e a
dispersão de sementes em algumas espécies anemocóricas do estrato herbáceo-
subarbustivo. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 5: 57-64.
Dellasala DA, Williams JE, Williams CD & Franklin JE. 2004. Beyond smoke and
mirrors: A synthesys of fire policy and science. Conservation Biology 18(4):976-
986.
Referências Bibliográficas
178
Diegues AC & Arruda RSV (orgs.). 2001. Saberes tradicionais e biodiversidade no
Brasil. Brasília: Ministério do Meio Ambiente; São Paulo: USP, 2001. 176 p.
http://www.usp.br/nupaub/saberes/saberes.htm. Acessado em 07/2006.
Drumond MA (coord.), Kiill HLP, Lima PCF, Oliveira MC, Oliveira VR, Albuquerque
SG, Nascimento CES & Cavalcanti J. 2000. Estratégias para o Uso Sustentável da
Biodiversidade da Caatinga. Documento para discussão no GT Estratégias para o
Uso Sustentável. Petrolina, BA. In: Avaliação e identificação de ações prioritárias
para conservação, utilização sustentável e partição dos benefícios da
biodiversidade do bioma Caatinga.
http://www.biodiversitas.org.br/caatinga/relatorios/uso_sustentavel.pdf acessado
em 07/2006.
Figueira JEC. 1998. Dinâmica de populações de Paepalanthus polyanthus
(Eriocaulaceae) na Serra do Cipó, MG. Campinas, SP: Universidade Estadual de
Campinas.
Franco AC, Souza MP & Nardoto GB. 1996. Estabelecimento e crescimento de
Dalbergia miscolobium em áreas de campo sujo e cerrado no DF. Pp. 84-92. In:
Miranda HS, Dias BFS & Saito CH. (orgs.). Impacto de Queimadas em Área de
Cerrado e Restinga. Brasília, ECL/Universidade de Brasília.
Frost PGH & Robertson F. 1987. The ecological effects of fire in savannas. In Walker,
B.H., ed. Determinants of tropical savannas. The International Union of Biological
Sciences IUBS Monograph Series, No. 3. IRL Press, Oxford.
Gardner SN. & Mangel M. 1999. Modeling investments in seeds, clonal offspring, and
translocation in a clonal plant. Ecology 80:1202-1220
Geber MA. 1990. The cost of meristem limitation in Polygonum arenastrum: negative
genetic correlations between fecundity and growth. Evolution 44: 799–819.
Gitay H & Noble IR. 1997. What are functional types and how should we seek them.
In: Smith TM, Shugart, HH, Woodward FI (eds.). Plant functional types: their
relevance to ecosystem properties and global change. International Geosphere-
Biosphere Programme Book Series 1. Cambridge Univ. Press.
Giulietti AM, Wanderley MGL, Longhi-Wagner HM, Pirani JR & Parra LR. 1996.
Estudos em sempre-vivas: taxonomia com ênfase nas espécies de Minas Gerais,
Brasil. Acta bot. Bras. 10(2):329-377.
Referências Bibliográficas
179
Giulietti AM & Hensold N. 1990. Padrões de distribuição geográfica dos gêneros de
Eriocaulaceae. Acta bot. bras. 4(1):133-157.
Giulietti N, Giulietti A, Pirani JR & Menezes NL. 1988. Estudos em sempre-vivas:
importância econômica do extrativismo em Minas Gerais, Brasil. Acta bot. Bras.
1(2):179-193.
Hall A. 2004. Extractive Reserves: Building Natural Assets in the Brazilian Amazon. In:
Working Paper Series, Political Economy Research Institute, University of
Massachusetts. www.umass.edu/peri/ acessado em 07/2006.
Hall P, Bawa K. 1993. Methods to assess the impact of extraction of non-timber
tropical forest products on plant populations. Econ. Bot. 47, 234–247.
Harnett DC & Bazzaz FA. 1983. Physiological integration among intraclonal ramets in
Solidago canadensis. Ecology 64(4): 779-788.
Harnett DC & Bazzaz FA. 1985. The integration of neighbourhood effects by clonal
genets in Solidago canadensis. Journal of Ecology 73: 415-427.
Harper JL. 1977. Population biology of plants. London, UK: Academic Press.
Hartnett DC & Richardson DR. 1989. Population biology of Bonomia grandiflora
(Convolvulaceae): effects of fire on plant and seed bank dynamics. American
Journal of Botany 73:361–369.
Hartnett DC. 1990. Size-dependent allocation to sexual and vegetative reproduction in
four clonal composites. Oecologia 84: 254-259.
Hoffmann WA. 1999. Fire and population dynamics of woody plants in a neotropical
savanna: matrix model projections. Ecology, 80(4):1354–1369
Horvitz CC & Schemske DW. 1988. Demographic cost of reproduction in a neotropical
herb: an experimental field study. Ecology 69: 1741-1745.
Huber H & During H. 2001. No long term costs of meristem allocation to flowering in
stoloniferous Trifolium species. Evolutionary Ecology 14: 731-748.
Instituto Terra Brasilis de Desenvolvimento Socioambiental – ITB / Centro Cape /
SEBRAE / Mãos de Minas, 1999. Projeto Sempre-Viva: Perspectivas de seu Uso
Sustentado. ITB, Belo Horizonte.
Referências Bibliográficas
180
Iqbal M. 1993. International Trade in Non-Wood Forest Products. An Overview. Food
and Agriculture Organization, Rome, Italy. http://www.fao.org/documents/
show_cdr.asp?url_file=/docrep/x5326e/x5326e0i.htm
Janzen DH. 1976. Effects of defoliation on fruit-bearing branches of the kentucky
coffee-tree Gymnocladus dioicus (Leguminosae). American Midland Naturalist 95:
474–478.
Jongejans E, de Kroon H & Berendse F. 2006. The interplay between shifts in biomass
allocation and costs of reproduction in four grassland perennials under simulated
successional change. Oecologia 147: 369–378.
Kingsolver RW. 1986. Vegetative reproduction as a stabilizing feature of the population
dynamics of Yucca glauca. Oecologia 69:380-387.
Law R. 1979. Optimal life histories under age-specific predation. The American
Naturalist. 114:399–417
Lloyd DG. 1992. Self- and Cross-Fertilization in Plants. II. The Selection of Self-
Fertilization. International Journal of Plant Sciences 153(3): 370-380
Lord J. 1998. Effect of flowering on vegetative growth and further reproduction in
festuca novae-zelandia. New Zealand Journal of Ecology 22(1): 25-31
Medeiros MB & Miranda HS. 2005. Mortalidade pós-fogo em espécies lenhosas de
campo sujo submetido a três queimadas prescritas anuais. Acta bot. bras. 19(3):
493-500. 2005
Méndez M & Karlsson PS. 2004. Between-population variation in size-dependent
Rproduction and reproductive allocation in Pinguicula vulgaris (Lentibulariaceae)
and its environmental correlates Oikos 104: 59–70.
Milberg P & Lamont BL. 1997. Seed / cotyledon size and nutrient content play a major
role in early performance of species on nutrient-poor soils. New Phytologist 137:
665-672.
Minas Gerais. 1997. Diário do Executivo, Legislativo e publicações de terceiros.
Caderno 1, 30/10/1997. P 10-12.
Miranda CAK. 2002. Paepalanthus polyanthus (Bong.) Kunth (Eriocaulaceae): espécie
bioindicadora de biomassa vegetal aérea acumulada nos campos rupestres da
Serra do Cipó após o fogo. Tese de Mestrado. Universidade Federal de Minas
Gerais, Instituto de Ciências Biológicas. Belo Horizonte.
Referências Bibliográficas
181
Muir AM. 1995. The cost of reproduction to the clonal herb Asarum canadense.
Cannadian Journal of Botany 73:1683-1686.
Myers N. 1988 .Tropical Forests: Much More than Stocks of Wood., Journal of Tropical
Ecology, 4: 209.21.
Nepstad DC. & Schwartzman S. 1992. Non-Timber Product Extraction from Tropical
Forest: Evaluation of a Conservation and Development Strategy. New York
Botanical Garden, Bronx, NY.
Neumann RP & Hirsch E. 2000. Commercialization of non-timber forest products:
review and analysis of research. Bogor, Rome: CIFOR, FAO.
Newell EA. 1991. Direct and delayed costs of reproduction in Aesculus californica.
Journal of Ecology 79: 365–378.
Nicotra AB. 1999. Reproductive allocation and the long-term costs of reproduction in
Sipanura grandiflora, a dioecious neotropical shrub. Journal of Ecology 87: 138–
149.
Obeso JR. 2002. The costs of reproduction in plants. New Phytologist, 155: 321–348
Ohara M, Takada T & Kawano S. 2001. Demography and reproductive strategies of a
polycarpic perennial, Trillium apetalon (Trilliaceae) Plant Species Biology 16, 209–
217
Oliveira PG. 2003. Germinação potencial para formação de banco de sementes de
três espécies de Syngonanthus (Eriocaulaceae). Tese de Mestrado. Instituto de
Ciências Biológicas, UFMG. Belo Horizonte, MG, 38 p.
Oliveira PG. & Garcia QS. 2005. Efeitos da luz e da temperatura na germinação de
sementes de Syngonanthus elegantulus Ruhland, S. elegans (Bong.) Ruhland e S.
venustus Silveira (Eriocaulaceae). Acta bot. bras. 19(3): 639-645. 2005.
Overbeck G. 2005. Effect of fire on vegetation dynamics and plant types in subtropical
grassland in southern Brazil. Doctoral Dissertation. Department für Ökologie,
Technischen Universität München. München, Germany. 138p.
Paixão-Santos J, Dornelles ALC, Silva JRS & RIOS AP. 2003. Germinação in vitro de
Syngonanthus mucugensis Giulietti. Sitientibus Ser. Ciênc. Biol. 3 (1/2): 120–124.
Referências Bibliográficas
182
Parra LR. 2000. Redelimitação e revisão de Syngonanthus Sect. Eulepis (Bong. Ex
Koern.) Ruhland – Eriocaulaceae. Tese de Doutorado. Instituto de Biociências da
Universidade de São Paulo. 201p.
Partridge L & Harvey PL. 1988. The ecological context of life history evolution. Science
241: 1449-1455.
Peters CM, Gentry AH & Mendelsohn RO. 1989. Valuation of an Amazonian
Rainforest. Nature, 339: 655.56.
Posey DA. 1986 “Manejo da floresta secundária, capoeiras, campos e cerrados
(Kayapós)” in Ribeiro, Darci (editores) Suma etnológica brasileira. Edição
atualizada do Handbok of South American Indians (Petrópolis: Vozes) Vol. 1.
Prati D & Schmid B. 2000. Genetic differentiation of life-history traits within populations
of the clonal plant Ranunculus reptans Oikos 90: 442–456.
Ramos COC, Borba EL & Funch LS. 2005. Pollination in Brazilian Syngonanthus
(Eriocaulaceae) Species: Evidence for Entomophily Instead of Anemophily. Annals
of Botany 2005 96(3):387-397.
Reznick D. 1985. Cost of reproduction: an evaluation of the empirical evidence. Oikos
44: 257–267.
Reznick D, Nunney L & Tessier A. 2000. Big houses, big cars, superfleas and the
costs of reproduction. Trends in Ecology and Evolution 15(10):421-425.
Ribeiro RF. 2002. O Eldorado do Brasil Central: história ambiental e convivência
sustentável com o Cerrado. In: Héctor Alimonda. (Org.). Ecología Política.
Naturaleza, Sociedad y Utopia. Buenos Aires: CLACSO - Consejo
Latinoamericano de Ciencias Sociales., p. 249-275.
Sandvik SM. 2001. Somatic and demographic costs under different temperature
regimes in the late-flowering alpine perennial herb Saxifraga stellaris
(Saxifragaceae). – Oikos 93: 303–311.
Saturnino HM, Saturnino MAC & Brandão M. 1977. Algumas considerações sobre
exportação e importação de plantas ornamentais em Minas Gerais. Anais da
Sociedade de Botânica do Brasil. XXIII Cong. Nac. Botânica, Belo horizonte. p.
213-217.
Referências Bibliográficas
183
Scatena VL, Vich DV & Parra LR. 2004. Anatomia de escapos, folhas e brácteas de
Syngonanthus sect. Eulepis (Bong. ex Koern.) Ruhland (Eriocaulaceae) Acta bot.
bras. 18(4): 825-837. 2004
Scatena VL, Lima AAA & Lemos Filho JP. 1997. Aspectos fenológicos de
Syngonanthus elegans (Bong.) Ruhl. (Eriocaulaceae) da Serra do Cipó – MG,
Brasil. Arq. Biol. Tecnol. 40 (1): 153 – 167.
SCBD. 2001. Sustainable Management of Non-Timber Forest Resources. CBD
Technical Series 6. Secretariat of the Convention on Biological Diversity, Montreal,
Canada.
Schmidt IB. 2005. Etnobotânica e ecologia populacional de Syngonanthus nitens:
sempre-viva utilizada para artesanato no Jalapão, Tocantins. Universidade de
Brasília, Instituto de Ciências Biológicas. Tese de Mestrado. 91 p.
Silva JRS, Lima-Brito A, de Santana JRF & Dornelles ALC. 2005a. Efeito da sacarose
sobre o enraizamento e desenvolvimento “in vitro” de Syngonanthus mucugensis
Giul. Sitientibus Ser. Ciênc. Biol. 5 (2): 56-59.
Silva JRS, Santos JP, Rios APS, de Santana JRF & Dornelles ALC. 2005b. Estudo da
germinação e morfologia do desenvolvimento pós-seminal de Syngonanthus
mucugensis Giul. “in vitro”. Sitientibus Ser. Ciênc. Biol. 5 (2): 60-62.
Silvertown JW, Franco M & Perez-Ishiwara R. 2001. Evolution of senescence in
iteroparous perennial plants. Evolutionary Ecology Research 3: 393–412.
Smith AP & Young TP. 1982. The cost of reproduction in Senecio keniodendron, a
giant rosette species of mount Kenya. Oecologia 55:243-247.
Spotswood E, Bradley KL & Knops JMH. 2002. Effects of herbivory on the
reproductive effort of 4 prairie perennials. BMC Ecology 2 (2).
http://www.biomedcentral.com/1472-6785/2/2.
Stearns SC. 1989. Trade-offs in life history evolution. Functional Ecology 3: 259-268.
Stearns SC. 1992. The evlution of life histories. New York, NY, USA: Oxford University
Press.
Thomas AG. & Dale HM. 1975. The role of seed reproduction in the dynamics of
established populations of Hieracium floribundum and comparison with that of
vegetative reproduction. Cannadian Journal of Botany 53: 3022-3032.
Referências Bibliográficas
184
Thompson FL & Eckert CG. 2004. Trade-offs between sexual and clonal reproduction
in an aquatic plant: experimental manipulations vs. Phenotypic correlations. J.
Evol. Biol. 17:581-592.
Tictin T. 2004. The ecological implications of harvesting non-timber forest products.
Journal of Applied Ecology 41 (1): 11-21.
Uys RG, Bond WJ & Everson TM. 2004. The effects of different fire regimes on plant
diversity in southern African grasslands. Biol. Conserv. 118: 489–499
Whelan RJ. 1995. The ecology of fire. Cambridge University Press, New York, USA.
Wickens GE. 1991. Management issues for development of nontimber forest products.
Unasylva 42 (165): 3-8.
Williams GC. 1966. Natural selection, the costs of reproduction, and the refinement of
Lack’s principle. American Naturalist 100: 687–690.
Wunder S. 1999. Value Determinants of Plant Extractivism in Brazil: An analysis of the
data from the IBGE Agricultural Census. Ministério do Planejamento, Orçamento e
Gestão / IPEA – Instituto de Pesquisa Econômica Aplicada. Texto para discussão
Nº 682. 59 p.
Yamauchi A & Yamamura N. 2004. Herbivory promotes plant production and
reproduction in nutrient-poor conditions: effetcs of plant adaptive phenology. The
American Naturalist 163 (1):138-153.
