GUSTAVO REQUENA SANTOS
INVESTIMENTO PARENTAL E PAPÉIS SEXUAIS EM OPILIÕES COM
CUIDADO PATERNAL EXCLUSIVO
SÃO PAULO
2012
GUSTAVO REQUENA SANTOS
INVESTIMENTO PARENTAL E PAPÉIS SEXUAIS EM
OPILIÕES COM CUIDADO PATERNAL EXCLUSIVO
Tese apresentada ao Instituto de
Biociências da Universidade de
São Paulo como parte dos
requisitos para obtenção do
título de Doutor em Ciências, na
área “Ecologia”.
Orientador: Glauco Machado
Departamento de Ecologia, Universidade de São Paulo, Brasil
SÃO PAULO
2012
AUTORIZO A REPRODUÇÃO E DIVULGAÇÃO TOTAL DESTE TRABALHO,
POR QUALQUER MEIO CONVENCIONAL OU ELETRÔNICO, PARA FINS
DE ESTUDO E PESQUISA, DESDE QUE CITADA A FONTE
“My dear,
Life begins at the end of your comfort zone.
For tell me where can life be found in the normal? The
unordinary?
No, life – true life – begins when you step over the edge . It
starts when you take a leap of faith of the mountain of the
certainty (into uncertainty), and doesn’t end until you’re
comfortable again.
Burst that safe bubble you call your comfort zone, and be
uncomfortable – start living!
Falsely yours”
Neale Donald Walsch
AGRADECIMENTOS
_____________________________________________________________________________
Acima de tudo, gostaria de agradecer à minha família: minha mãe (Dona
Francisca), minha avó (Vó Zefa) e minha irmã (Thalitinha). Agradecer pelo
apoio constante e cada vez mais incondicional. No começo elas tinham muitas
dúvidas se biologia era de fato uma opção correta a se seguir, ainda mais com
primos engenheiros na família. Mas com o passar do tempo, vendo meus olhos
brilharem ao falar de saídas de campo (mesmo embaixo de chuva e passando
frio, ou em lugares isolados sem sequer acesso a um telefone para mandar
notícias) ou de bichos estranhos que elas não sabiam nem que existissem, elas
foram percebendo que o meu entusiasmo não era apenas passageiro e que eu
realmente amava o que fazia. Especialmente no doutorado, que viajei para
diversos lugares, por longos meses, com contato escasso muitas vezes, imagino
os cenários pavorosos que passaram pela cabeça delas. Mas em nenhum
momento isso foi motivo para desanimar. Na verdade, aos poucos elas iam
percebendo que eu não estava apenas fazendo o que gostava, mas que essa
escolha havia me possibilitado viajar o mundo, ampliar horizontes. Obrigado,
por estarem sempre prontas para me apoiar e até mesmo escutarem histórias
que muitas vezes não faziam muito sentido, mas que no fundo sabiam que essa
era uma nova parte de mim.
Ainda falando de família, mas agora de uma família que a gente escolhe,
obviamente tenho muito a agradecer ao meu paizão científico, o Glauco, por
esses quase 10 anos de amizade e aprendizado. Ele vem me acompanhando e
me ensinando desde que eu era um aluno de graduação que mal fazia ideia do
que era comportamento e o que era fazer ciência. Com ele eu aprendi não
apenas como os opiliões são plays, mas a pensar criticamente sobre o meu
trabalho, estando atualizado na teoria a fim de elaborar claramente hipóteses
plausíveis e testáveis, e apresentá-las de maneira objetiva. Mas muito mais do
que isso, ele me ensinou tudo o que eu sei sobre conduzir um trabalho ético e
colaborativo. Ele foi responsável pela minha primeira mudança de paradigmas
no mundo acadêmico, quando fui aluno do curso de campo da Amazônia,
organizado por ele na época. Aprendi que colaboração não se trata apenas em
produzir trabalhos em parcerias com outros pesquisadores, mas em auxiliar e
ajudar o trabalho de terceiros sem necessariamente o objetivo de co-autoria. O
meu contato com diversos grupos de pesquisa ao longo do meu doutorado
apenas me mostrou o quão proud eu posso ser ao reconhecer esse tipo de
formação que tive com ele. Esse espírito de preocupação com o coletivo com
certeza é um diferencial que aprendi durante essa experiência e que espero
manter na minha carreira acadêmica. Ao me lembrar da atenção e do empenho
que ele dedicou à minha formação, principalmente nos primeiros anos, tenho
um sentimento de admiração e de exemplo a seguir com meus próprios alunos
em um futuro próximo.
Se o Glauco é meu pai científico, isso faz do Paulo Inácio o meu tio e, com
certeza, também tenho muito a agradecer a ele. Ele foi responsável pela
segunda grande mudança de paradigmas na minha vida acadêmica, quando
cursei uma disciplina na pós-graduação sobre modelagem estatística. Não
apenas por aprender uma ferramenta nova, isso não seria motivo o suficiente
para tal façanha. Mas nessa disciplina aprendi muito mais do que isso,
reavaliando a maneira como encarar o mundo e os processos naturais. Passar a
prestar atenção no que o mundo natural tem a contar e não nos restringir
apenas ao que ele deveria nos contar e tentar encaixá-lo nas nossas caixinhas
pré-formadas. Esse impacto começou durante essa disciplina, mas persistiu
durante praticamente todo o meu doutorado, com conversas mil pelos
corredores e reuniões. Assim como o Glauco, o Paulo compartilha esse espírito
de discussões abertas e ajudas extra-curriculares, pensando fortemente na
coletividade. Não tenho dúvida alguma que o laboratório conjunto deles e do
Miúdo é um ambiente em que esse fator é preponderante e sou muito grato por
ter vivenciado essa experiência.
Durante esses mais de 4 anos de doutorado, me infiltrei em diversos
laboratórios e grupos de pesquisa, aumentando exponencialmente o número de
irmãos e primos científicos no meio do caminho. Primeiro gostaria de agradecer
com imenso orgulho todos os opilio-lab-mates que passaram por aqui e que
tornaram as viagens de campo, as discussões de texto ou as brejas no CA muito
mais prazerosas. Alguns se mudaram para o outro lado do mundo (Buzatinho
Filombeta), outros passaram uma temporada por lá mas não resistiram e vieram
nos encontrar (Robertinho, Tata), outros ainda descobriram o caminho dourado
e quem sabe não curtam uma férias por lá (Camila Zatz, não poderia ficar sem
citar o sobrenome tão cobiçado). Mas em especial gostaria de agradecer à
Mariezinha, ao Musgo e ao Tchê, parceiros de todos os momentos, bons ou
ruins, chuvosos ou ensolarados, roubadas ou certeiros, alegres ou deprimidos,
num bar pseudo-hippie da Vila Madalena ou num buteco sujo da Augusta. Esse
doutorado não teria tido metade das emoções exacerbadas que teve se não fosse
por vocês! E claro, sem esquecer o pessoal da nova guarda do lab que entrou
mais recentemente mas que não são, por isso, menos importantes ou menos
presentes: Rach, Danilo, Renato e Pedrinho.
Mas a família cresceu, o opilio-lab se junto ao MP3, que depois virou
LAGE, e com isso muita gente confinada num espaço Google de produtividade.
Às vezes a sala vazia para cada um trabalhar sossegado, às vezes a sala cheia
com cada um olhando pra sua telinha de computador, mas com muitos convites
para tomar café (o que me rendeu aquela úlcerazinha constante). De café em
café, de reunião em reunião, de esticadinha do CA em...fim, fomos interagindo
cada vez mais, amalgamando a receita certeira dessa parceria entre os grupos
do Glauco, do Paulo e do Miúdo. Agradeço a todos pelo convívio, pelas ajudas,
pelos relax, pelos mutirões conjuntos, pelas tentativas de democracia em
decisões conturbadas. Mas, novamente, gostaria de agradecer em especial
algumas pessoas, à Cá, à Cobrinha, à Paulinha, à Sara, pelas milhares de
conversas na copa, em “tomadas de ar”, voltando pra casa, seja nos papos
profundos tendo ideias geniais ou nas rodas de fofoca.
Durante o doutorado eu também me aventurei pelo mundo da biologia
molecular. Embora não tenha obtidos muitos resultados, percorri até o último
momento essa aventura e me associei a diversos laboratórios. Gostaria de
agradecer ao Prof. Diogo Meyer, da Universidade de São Paulo, pela
oportunidade de utilizar o seu laboratório nessa tentativa e a todo mundo do
LABEC, em especial à Marcinha, à Maria Helena, à Kelly, à Sofs e à Camila pela
ajuda em tentar fazer funcionar esses tais de microssatélites de opilião. Gostaria
também de agradecer ao Prof. Adam Jones, da Texas A & M University, e ao
Prof. Bryan Neff, da University of Western Ontario, assim como a todos os seus
alunos, que me receberam de braços abertos e muito me ensinaram sobre
análises de parentesco e a ter uma visão de ecólogo molecular sobre o mundo.
Mas eu também fui para o campo durante o doutorado. Uma parte dos
meus dados foi coletada no Parque Estadual Intervales e eu gostaria de
agradecer imensamente a todos os funcionários do parque por terem tornado
mais fácil a vida durante longos períodos de coleta, e às cozinheiras que sempre
nos recebiam com uma receita especial (às vezes explosiva). Passei também três
meses coletando na ilha de Barro Colorado, no Panamá, uma reserva biológica
sob administração do Smithsonian Institution. Fui super bem recebido pelos
funcionários, tanto da ilha quanto do Smithsonian Tropical Research Institute,
na Cidade do Panamá, que muito profissionalmente agilizaram todos os
trâmites com relação a licenças de coleta e questões logísticas. Essa experiência
também me pôs em contato com pesquisadores e estudantes de diversas partes
do mundo que estavam trabalhando lá e que, assim como eu, passaram meses
isolados na ilha. Muito obrigado a todos os companheiros de BCI por todas as
festinhas (algumas um pouco nebulosas nas minhas lembranças), saídas de
campo e troca de experiências culturais.
Com tantos lugares visitados, tantos campos feitos, tantas propostas de
trabalho a se fazer, eu poderia deixar de agradecer também às agências
financiadoras de todo o meu projeto: à Coordenação de Aperfeiçoamento
Pessoal de Nível Superior, à Fundação de Amparo à Pesquisa no Estado de São
Paulo (processos número: 2008/50466-8 e 2008/54833-5), ao Smithsonian
Tropical Research Institute (por uma bolsa de pesquisa de curta duração), e ao
Canadian Bureau for International Education (por uma bolsa de intercâmbio
entre Brasiul e Canadá vinculada ao Dr. Bryan Neff, da University of Western
Ontario).
Gostaria também dar uma atenção especial aos funcionários do IB e
principalmente aos associados ao Departamento e ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia. Nesse sentido seria inevitável agradecer nominalmente
à Dalva e à Vera, que com super eficiência e prestação sempre auxiliaram não
apenas a mim, mas a todos os alunos da pós, na correria quase fora de prazo,
nas prestações de contas, nos pedidos de prorrogação. Outro obrigado especial
para o Luiz, que literalmente salvou meu doutorado pelo menos duas vezes
durante esses percausos de tecnologia.
Agradeço também aos membros que compuseram a minha banca de
qualificação (Dr. Luiz Ernesto C.-Schimdt, Dr Rodrigo H. Willemart e Dr. Tiago
B. Quental) por toda uma discussão frutífera que produziu uma melhora na
qualidade tanto de dois dos capítulos apresentados nesta tese (um deles,
inclusive, já publicado). Agradeço também a participação da banca
examinadora que se dispôs a comparecer tão cedo ao meu exame (Dra. Anita
Aisenberg, Dr. José Eduardo de Carvalho, Dr. Leonardo Wedekin, e Dr. Paulo
Inácio K. L. Prado). E agradeço também aos pesquisadores que aceitaram o
convite de participar como suplentes da banca (Dr. Carlos Arturo Navas, Dr.
Luiz Ernesto C. Schmidt, Dr. Paulo S. Oliveia,e Dr. Tiago B. Quental).
Por fim, mas não menos importante, gostaria de agradecer a amizade
indispensável de algumas pessoas que ainda não foram citadas Começando
pela amiga ainda bióloga, Chris macaquinha, com quem dividi desde um super
apartamento luxuoso no nosso querido Edifício Negrão na Rua Purpurina, até
um apezinho emprestado de última hora na Baixa Augusta e que me salvou a
vida durante a fase pós-traumática de perda de passaporte. A única pessoa do
mundo que não apenas aprendeu a reconhecer meu mau-humor (que não está
nada fácil de esconder ultimamente) mas também a lidar comigo nesse estado.
E não poderia deixar de falar do grande Rafa e da Paulete, amigos queridos e
não biólogos, que, embora pudessem passar horas falando desses tais de
opiliões sem problema nenhum, sempre me trouxeram sanidade mental a este
pobre workaholic. A vida girou e deu muitas voltas durante esse doutorado,
mas sempre acabo arrumando um jeito de dar de encontro com esses dois,
impressionante... quero ver é conseguir fazer eles acordarem e se debandarem
pra ver minha defesa às 8h da manhã!
ÍNDICE _____________________________________________________________________________
__________ RESUMO................................................................................................................................... 1 ABSTRACT............................................................................................................................... 2 APRESENTAÇÃO GERAL.................................................................................................... 3
O que o meu doutorado poderia ter sido, mas não foi?............................................... 5 O que meu doutorado realmente foi?............................................................................. 8 Apresentação dos capítulos.............................................................................................. 11 Referências bibliográficas................................................................................................. 14
CAPÍTULO 1: Paternal care and sexual selection in arthropods................................... 17
Abstract............................................................................................................................... 18 Introduction........................................................................................................................ 19 Historical perspective on sex roles and parental investment…….............................. 26
Those 70's theories................................................................................................. 26 Challenging classic theories................................................................................. 29
Paternal care in arthropods.............................................................................................. 33 Overview of cases.................................................................................................. 33 Costs and benefits of paternal care..................................................................... 36 Caring males' attractiveness, a neglected benefit.............................................. 42 Sex role reversal..................................................................................................... 44
Macroecology of paternal care......................................................................................... 50 Concluding remarks.......................................................................................................... 56 References........................................................................................................................... 59
CAPÍTULO 2: Paternal care decreases foraging activity and body condition, but does not impose survival costs to caring males in a Neotropical arachnid.........................................................................................................
66
Abstract............................................................................................................................... 67 Introduction........................................................................................................................ 68 Material and Methods....................................................................................................... 72
Study site................................................................................................................. 72 Capture-mark-recapture....................................................................................... 72 Energetic costs........................................................................................................ 75 Survival costs.......................................................................................................... 78
Results................................................................................................................................. 82 Energetic costs........................................................................................................ 82 Survival costs.......................................................................................................... 87
Discussion........................................................................................................................... 89 Energetic costs........................................................................................................ 90 Survival costs......................................................................................................... 92
94 Implications for sexual selection........................................................................... Concluding remarks............................................................................................... 95
Acknowledgments............................................................................................................. 96 References........................................................................................................................... 96 Appendix............................................................................................................................ 100
CAPÍTULO 3: Comparing survival and energetic costs between two Neotropical harvestmen with exclusive paternal care: does higher parental effort impose higher costs to males?........................................................
105
Abstract............................................................................................................................... 106 Introduction........................................................................................................................ 107 Material and Methods....................................................................................................... 111
Study site................................................................................................................. 111 Capture-mark-recapture study............................................................................ 112 Male body condition............................................................................................. 114
Results................................................................................................................................. 117 Survival costs.......................................................................................................... 117 Energetic costs........................................................................................................ 121
Discussion........................................................................................................................... 124 Energetic costs........................................................................................................ 126 Survival costs......................................................................................................... 127 Concluding remarks.............................................................................................. 128
Acknowledgments............................................................................................................. 130 References........................................................................................................................... 130
CAPÍTULO 4: Sex roles in the Neotropical harvestman Iporangaia pustulosa: evidence of mutual mate choice in an arachnid with exclusive paternal care.....................................................................................................
134
Abstract............................................................................................................................... 135 Introduction........................................................................................................................ 136 Material and Methods....................................................................................................... 141 Results................................................................................................................................. 142 Discussion........................................................................................................................... 146 Acknowledgments............................................................................................................. 150 References........................................................................................................................... 150
CAPÍTULO 5: Paternal care increases male attractiveness in a Neotropical
harvestman (Arachnida: Opiliones)......................................................... 154
Abstract............................................................................................................................... 155 Introduction........................................................................................................................ 156 Material and Methods....................................................................................................... 159
Study site................................................................................................................. 159 Male quality and paternal care............................................................................ 160 Oviposition site quality......................................................................................... 161 Mating success........................................................................................................ 162 Evaluation of female mate choice........................................................................ 163 Egg-adoption experiment..................................................................................... 164
Results................................................................................................................................. 165 Female mate choice................................................................................................ 165
Egg-adoption.......................................................................................................... 169 Discussion........................................................................................................................... 171 Acknowledgments............................................................................................................. 176 References........................................................................................................................... 177 Supplementary material................................................................................................... 180
CONCLUSÕES GERAIS........................................................................................................ 183 Referências bibliográficas................................................................................................. 190