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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

Divisão de trabalho e sua relação com a dinâmica dos

hidrocarbonetos cuticulares em Melipona scutellaris

(Hymenoptera, Apidae, Meliponini)

Danielle Caroline de Jesus Santos

Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP,

como parte das exigências para a obtenção do

título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia.

Ribeirão Preto – SP

2013

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

Divisão de trabalho e sua relação com a dinâmica dos

hidrocarbonetos cuticulares em Melipona scutellaris

(Hymenoptera, Apidae, Meliponini)

Danielle Caroline de Jesus Santos

Orientador: Fábio Santos do Nascimento

Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP,

como parte das exigências para a obtenção do

título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia.

Ribeirão Preto – SP

2013

Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho por qualquer meio

convencional ou eletrônico para fins de estudo ou pesquisa, desde que citada a fonte.

FICHA CATALOGRÁFICA

Jesus-Santos, Danielle Caroline

Divisão de trabalho e sua relação com a dinâmica dos hidrocarbonetos cuticulares em

Melipona scutellaris (Hymenoptera, Apidae, Meliponini)

Division of labor and its relation to the dynamics of cuticular hydrocarbons in

Melipona scutellaris (Hymenoptera, Apidae, Meliponini)

Ribeirão Preto, 2013

63 p.: Il.; 30cm

Dissertação de Mestrado apresentada à Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de

Ribeirão Preto/USP – Área de Concentração: Entomologia

Orientador: Prof. Dr. Fábio Santos do Nascimento

1. Meliponini 2. Melipona scutellaris 3. Polietismo temporal 4. Hidrocarbonetos de

cutícula

Agradeço,

ao Prof. Dr. Fábio Santos do Nascimento pela orientação e confiança

ao Dr. Sidnei Mateus pela amizade e inestimável auxílio durante a execução do

trabalho

ao CNPq pelo auxílio financeiro

ao programa de pós-graduação em Entomologia da FFCLRP da USP

aos meus pais José e Maria Luiza e aos meus irmãos Glauber e Késia, de quem

tive que me ausentar durante a execução do trabalho, pelo apoio, carinho e incentivo

aos meus familiares que sempre me apoiaram

aos amigos que conquistei nesse tempo que estive em RP, especialmente Aline

Andrade e Maria Juliana pelo apoio incondicional no momento em que mais precisei

aos colegas dos Laboratórios de Comportamento Animal, de Zoologia de

Invertebrados e de Ecologia

à Renata e Vera, secretárias das pós-graduações em Entomologia e Biologia

Comparada, respectivamente

à Cidinha pelo carinho comigo e com o nosso ambiente de trabalho

à todos que de alguma forma me incentivaram, apoiaram e contribuíram para a

realização desse trabalho.

Meus sinceros agradecimentos a todos vocês!!!

“Oh, I get by with a little help from my friends,

Mm, gonna try with a little help from my friends.

Oh, I get high with a little help from my friends,

Yes, I get by with a little help from my friends,

With a little help from my friends.”

(The Beatles,

With a little help from my friends)

Aos meus pais José e Maria Luiza,

exemplos de conduta,

dedico.

Resumo

JESUS-SANTOS, D. C. Divisão de trabalho e sua relação com a dinâmica dos

hidrocarbonetos cuticulares em Melipona scutellaris (Hymenoptera, Apidae,

Meliponini). 63 p. Dissertação (Mestrado) - Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de

Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, 2013.

Divisão do trabalho é um dos aspectos primordiais para a manutenção da coesão em

uma colônia de insetos sociais, o qual é possibilitado pela existência de um complexo sistema

de comunicação mediado por via olfativa. Isso permite às operárias organizarem suas tarefas

de forma a maximizar a produtividade da colônia. Contudo, o mecanismo pelo qual insetos

sociais morfologicamente idênticos são distribuídos em distintos grupos de tarefas permanece

ainda pouco compreendido. Os hidrocarbonetos cuticulares desempenham papel essencial nos

processos de reconhecimento de insetos. O presente estudo teve como objetivos relacionar a

idade das operárias envolvidas nas principais atividades em colônias de Melipona scutellaris e

verificar se os perfis químicos de hidrocarbonetos cuticulares se modificam ao longo da vida

das mesmas. Os resultados mostraram que a seqüência temporal de desempenho das

atividades por operárias dessa espécie é compatível àquelas encontradas em outras espécies de

abelhas sem ferrão: trabalho com cerume, construção e aprovisionamento de células de cria,

oviposição, limpeza da colônia, recebimento e desidratação de néctar e forrageamento. Essa

seqüência segue o padrão de maturação comportamental bastante difundido entre os insetos

sociais, no qual indivíduos jovens realizam atividades dentro do ninho e os mais velhos fora

deste. Embora tenha havido sobreposição temporal no desempenho das diferentes atividades,

foi encontrada relação significativa entre idade e as atividades desempenhada pelos

indivíduos. Além disso, foi verificada variação dependente da idade na composição dos

hidrocarbonetos cuticulares, a qual pode também estar relacionada à tarefa que o indivíduo

desempenha devido à relação direta entre a idade e atividade encontrada em abelhas sociais.

Palavras-chave: Meliponini, Melipona scutellaris, polietismo temporal, hidrocarbonetos de

cutícula.

Abstract

JESUS-SANTOS, D. C. Division of labor and its relationship to the dynamics of cuticular

hydrocarbons in Melipona scutellaris (Hymenoptera, Apidae, Meliponini). 63 p.

Dissertação (Mestrado) - Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto,

Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, 2013.

Division of labor is considered one of the main aspects to the maintenance of cohesion in a

colony of social insects, which is possible due to the existence of a complex system of

olfactory communication. Because this system, workers can maximize their activities and the

productivity of the colony. However, the mechanism by which morphologically identical

social insects are distributed into distinct tasks are poorly understood. Cuticular hydrocarbons

play an essential role in the recognition processes in social insects. This study aims to verify

the existence of a relationship between the age of workers involved in the main colonial

activities and the cuticular chemical profiles during their careers. The results showed the

existence of a temporal sequence of activities, similar to other stingless bees, composed

mainly by cerumen working, building and provisioning of brood cells, oviposition, nest

cleaning, receiving and nectar dehydration and foraging. This sequence reflects a

characteristic behavioral pattern widespread among social insects, in which younger

individuals perform within nest activities while older perform foraging and defense. Although

the occurrence of a temporal overlap in the task performance according to the ages has been

observed, some activities were well defined. In addition, there was a significant correlation

between workers’ age and cuticular hydrocarbon profiles, which can be secondarily

associated to their functional groups.

Keywords: Meliponini, Melipona scutellaris, age polyethism, cuticular hydrocarbons.

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO ......................................................................................................................... 9

Objetivos ................................................................................................................................... 13

2. MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................................... 14

2.1. Espécie e colônias ............................................................................................................. 14

2.2. Coleta de dados comportamentais ..................................................................................... 16

2.3. Coleta de dados químicos ................................................................................................. 17

2.4. Análise dos dados comportamentais ................................................................................. 17

2.5. Análise dos dados químicos ............................................................................................. 20

3. RESULTADOS ......................................................................................................................... 21

3.1. Atividades desempenhadas X idade das operárias ........................................................... 21

3.2. Caracterização dos perfis de hidrocarbonetos de operárias de Melipona scutellaris ........ 13

4. DISCUSSÃO ............................................................................................................................. 25

5. CONSIDERAÇÕES FINAIS .................................................................................................... 28

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...................................................................................... 29

7. ANEXOS...................................................................................................................................52

_________________________________________________________________________________ Introdução

9

1- INTRODUÇÃO

A vida colonial, juntamente com o vôo e metamorfose, foi um evento extremamente

marcante na evolução dos insetos sociais e com certeza serviu de fonte para o seu sucesso

ecológico (WILSON, 1985). Colônias de insetos sociais são grupos de indivíduos que

convivem e se reproduzem como uma unidade, a qual representa um nível de organização

acima do nível de indivíduo com suas próprias características morfológicas, comportamentais,

organização interna e padrão de história de vida (WILSON, 1971).

As principais características envolvidas na manutenção da coesão social são: a divisão

reprodutiva de trabalho, a sobreposição de gerações e o cuidado parental (WILSON, 1971).

Outra importante característica da organização social é a divisão de trabalho entre a casta não

reprodutiva (WILSON; 1971; OSTER; WILSON, 1978; WILSON, 1987). Segundo Wilson

(1971), a divisão de trabalho corresponde a uma variação nas atividades desempenhadas pelas

operárias de uma colônia. Mais precisamente, cada operária especializa-se em um

subconjunto do repertório de tarefas, sendo que esse subconjunto varia entre as operárias de

acordo com o padrão de divisão de trabalho apresentado pela espécie (BESHERS; FEWELL,

2001).

Dois padrões gerais de divisão de trabalho são reconhecidos em insetos sociais: (i)

polietismo temporal ou padrões correlacionados com a idade de execução de tarefas e (ii)

polietismo morfológico, no qual o tamanho e/ou forma da operária está relacionado com seu

desempenho de atividades. Polietismo temporal ocorre em insetos sociais sem diferenciação

morfológica de operárias e, invariavelmente, segue o padrão de operárias jovens realizando

atividades dentro do ninho e operárias mais velhas desempenhando tarefas fora do ninho

como forrageamento e defesa (revisado em ROBINSON, 1992; NASCIMENTO et al., 2005).

_________________________________________________________________________________ Introdução

10

Padrões de polietismo morfológico são variáveis; sua determinação ocorre pré-imaginalmente

e a generalização mais freqüentemente encontrada mostra que onde as subcastas são

conspícuas, seja pelo tamanho ou morfologia, o comportamento torna-se mais especializado e

os repertórios mais restritos (OSTER; WILSON, 1978). Embora tenha sido brevemente

descrito, o polietismo fisiológico corresponde a um terceiro padrão de divisão de trabalho, no

qual subgrupos de operárias podem apresentar modificações fisiológicas relacionadas com a

reprodução (desenvolvimento ovariano) e comunicação (desenvolvimento diferencial das

glândulas) (revisado em ROBINSON, 2009).

Abelhas sem ferrão apresentam divisão de trabalho semelhante à encontrada em abelhas

melíferas (KERR; SANTOS NETO, 1953, BASSINDALE; 1955). As diferentes tarefas

realizadas pelas operárias não estão rigidamente estabelecidas, mas freqüentemente são

observados grupos de indivíduos realizando atividades de acordo com sua idade (WILLE,

1983). Essa flexibilidade comportamental foi encontrada em Trigona postica (SIMÕES;

BEGO, 1979) e Melipona marginata (MATEUS; ALONSO; ZUCCHI, 2007).

O polietismo apresentado pelas abelhas sociais é baseado em um processo denominado

de maturação comportamental, no qual à medida que ficam mais velhas deixam de executar as

tarefas intra-nidais e passam a realizar atividades consideradas externas, como defesa e

forrageamento (HUANG; PLETTNER; ROBINSON, 1998, ROBINSON, 1992). Essa

transição tem o hormônio juvenil como principal regulador, além de estar associada a

mudanças nas estruturas cerebrais e capacidade de resposta a vários estímulos relacionados ao

forrageamento (FAHRBACH et al., 2003; HUANG; PLETTNER; ROBINSON, 1998,

PANKIW; PAGE, 2000).

Nas abelhas sem-ferrão (Apidae, Meliponini), indivíduos muito jovens produzem cera e

trabalham no favo de cria onde nasceram, e vão se afastando à medida que envelhecem, até

_________________________________________________________________________________ Introdução

11

deixarem o ninho para serem forrageiras (CEPEDA, 2006). Apesar da possível variação entre

as espécies, as abelhas em geral passam por quatro etapas: recém-emergida, abelha cuidadora,

guarda e forrageadora. As tarefas associadas a esses estágios são: (1) incubação e reparação

do favo de cria, (2) construção e aprovisionamento das células, limpeza do ninho e

alimentação de adultos jovens e da rainha, (3) reconstrução do invólucro, recepção e

desidratação de néctar e proteção na entrada do ninho, (4) coleta de pólen, néctar, própolis e

outros materiais (WILLE, 1983).

O polietismo temporal, bem como outros padrões de divisão de trabalho, é regulado por

um sistema de comunicação entre os organismos envolvidos, pois permite a troca de

informações entre os membros da colônia. Tal linguagem pode ser mediada por diversos

canais sensoriais, especialmente sinais químicos (BILLEN, 2006).

A forma de comunicação mais difundida entre insetos sociais é baseada em mensageiros

químicos, dentre os quais os feromônios (BILLEN, 2006), e os receptores olfativos

amplamente distribuídos pelos apêndices, especialmente nas antenas (ATKINS, 1980). Os

feromônios são compostos químicos secretados por uma glândula exócrina do animal para o

exterior e que promovem uma reação específica em um indivíduo da mesma espécie, como,

por exemplo, a execução de um determinado comportamento (KARLSON; BUTENANDT,

1959). Feromônios primários1 têm efeitos profundos no comportamento social e na

homeostase da colônia e são uma importante força motriz na evolução da harmonia social (LE

CONTE; HEFETZ, 2008).

Os insetos sociais apresentam os mais complexos sistemas envolvendo feromônios que

controlam desde a colaboração entre os indivíduos da colônia na coleta de alimentos e cuida-

1 Feromônio primário: um feromônio que na percepção afeta em longo prazo processos fisiológicos ou

endócrinos no receptor, seguido por alterações tardias na resposta comportamental (LE CONTE; HEFETZ,

2008).

_________________________________________________________________________________ Introdução

12

dos com a prole à reprodução e defesa (WILLIAMS et al., 1993). Tal interação entre os

membros da colônia é conhecida como divisão do trabalho, definida por Oster e Wilson

(1978) como uma força de trabalho organizada entre grupos de indivíduos.

Os componentes altamente voláteis, de baixo peso molecular, como os feromônios de

alarme e de atração das abelhas, são transmitidos pelo ar. Já outros menos voláteis são retidos

na superfície do corpo, onde são detectados por quimiorreceptores. Em Apis mellifera, a

fixação dessas substâncias tende a ser realizada pelas ligas de cera na epicutícula das abelhas

(CARVALHO; BENTO; MARCHINI, 2001).

Os processos de comunicação entre os insetos sociais envolvem, como principais

compostos, os hidrocarbonetos de superfície (BREED; BENNETT, 1987, BLOMQUIST et

al., 1998, SINGER; ESPELIE; GAMBOA, 1998, HOWARD; BLOMQUIST, 2005, LE

CONTE; HEFETZ, 2008, NUNES et al., 2009a, TANNURE-NASCIMENTO et al., 2008,

2009). A cutícula dos insetos é coberta por fina camada impermeável de cera composta por

lipídios de alto peso molecular, os quais, segundo LOCKEY (1988), serviriam primariamente

como proteção contra a perda de água. A função feromonal dos hidrocarbonetos teria

evoluído mais tarde. Essa função secundária é uma das razões da diversidade de compostos

cuticulares encontrados entre os grupos e as conseqüentes combinações altamente específicas

(HOWARD; BLOMQUIST, 2005).

A ocorrência de hidrocarbonetos cuticulares mostra-se característica entre os grupos de

insetos (espécie ou colônia), podendo variar dentro destes de acordo com a idade, casta ou

sexo dos indivíduos (BLOMQUIST et al., 1998, MONNIN; PEETERS, 1999). Estes

compostos também estão relacionados com a identificação dos indivíduos geneticamente

relacionados, da função que estes exercem na colônia, entre outras respostas comportamentais

(BREED; BENNETT, 1987, JUNGNICKEL et al., 2004). Em abelhas sem ferrão, os estudos

_________________________________________________________________________________ Introdução

13

mostram variação na composição de hidrocarbonetos cuticulares relacionadas à população,

castas, indivíduos de diferentes idades e papéis funcionais dentro da colônia (ABDALLA et

al., 2003, NUNES et al., 2008, 2009, FERREIRA-CALLIMAN et al., 2010, 2012).

Tais diferenças no perfil químico cuticular em insetos sociais constituem uma assinatura

química individual, podendo ter origem endógena, ou seja, produzidas pelo próprio indivíduo,

caracterizando uma origem genética; ou apresentar uma origem exógena, sendo adquiridos a

partir do meio externo (CARLIN, 1988, revisado por LORENZI; BAGNÈRES; CLÉMENT,

1996).

Apesar do crescente número de estudos que envolvem as diferentes abordagens ligadas

ao estudo da química cuticular nos Meliponini, esse é um campo ainda pouco conhecido

quando comparado a outros grupos de insetos sociais. Deixando assim uma lacuna no

conhecimento de uma área importante da biologia desse grupo. O presente estudo foi

motivado pela oportunidade de conhecer melhor os compostos que fazem parte da química

cuticular das abelhas sem ferrão e compreender como esses se comportam ao longo da vida

das operárias de Melipona scutellaris. Além de contribuir para o conhecimento do repertório

comportamental da espécie em função da idade das operárias, esse é o primeiro estudo a

levantar informações sobre a dinâmica dos hidrocarbonetos cuticulares em Melipona

scutellaris.

Objetivos

O presente estudo teve como objetivos (i) descrever a idade das operárias envolvidas

nas principais atividades em colônias de Melipona scutellaris e (ii) caracterizar os perfis de

hidrocarbonetos cuticulares de operárias de M. scutellaris em diferentes idades (recém-

emergidas, 7, 14, 21, 28, 35 e 42 dias), avaliando como o perfil químico cuticular se modifica

ao longo da vida das mesmas.

__________________________________________________________________________ Material e métodos

14

2. MATERIAL E MÉTODOS

2.1. Espécie e colônias

Assim como as demais abelhas sociais da família Apidae, as abelhas do gênero

Melipona apresentam polietismo etário como padrão de divisão de trabalho. Optou-se, nesse

estudo, pela espécie Melipona scutellaris (Latreille, 1811) devido à robustez dos indivíduos e

à adaptação das colônias ao ambiente de estudo. Tratam-se de abelhas robustas de grande

porte, pertencentes à tribo Meliponini (MICHENER, 2007). São eussociais e, assim como a

maioria das espécies do gênero Melipona, constroem seus ninhos em ocos de árvores

(MICHENER, 2007). Possuem distribuição Neotropical, sendo encontradas, no Brasil, nos

estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte, Sergipe

(CAMARGO, PEDRO, 2008).

Duas colônias de M. scutellaris foram mantidas em caixas de observação e cobertas

com uma lâmina de vidro (SAKAGAMI, 1966; Fig. 1). Em períodos de baixa temperatura, as

caixas foram aquecidas à 27oC. Nos outros meses, foram mantidas em temperatura ambiente.

As caixas de observação foram conectadas com o meio externo através de um tubo flexível de

PVC (Fig. 1). A coleta dos dados comportamentais foi conduzida entre os meses de março e

junho de 2011 (colônia 1), e entre Setembro de 2011 e Janeiro de 2012 (colônia 2).


15

Figura 1. Esquema do aparato montado para a realização do experimento. A. Tubo de

entrada. B. Caixa de entrada. C. Colônia. D. Caixa auxiliar de observação. E. Caixa

climatizadora.

As colônias de M. scutellaris, assim como as de outros meliponíneos, possuem regiões

mais ou menos delimitadas (ver Anexo A). Na parte central encontra-se a área de cria onde

discos formados do agrupamento lateral das células encontram-se horizontalmente

empilhados, separados por pilares de cerume. Esta área é recoberta por um conjunto de

lamelas de cerume que formam o invólucro, estrutura que atua na proteção e controle da

temperatura nesse local. Na periferia localiza-se a área de estoque de alimento, formada por

potes construídos com cerume. E ainda uma região de acúmulo de corpos e de diversos

materiais a serem descartados, a qual também é utilizada para defecação das abelhas.

Os discos de cria são continuamente construídos, havendo diferença de estágio de

maturação entre os mesmos. Geralmente, os favos de cria pré-emergentes, estão dispostos

abaixo daqueles em que novas células de cria estão sendo construídas, impossibilitando

acompanhar o comportamento das operárias que realizam tarefas nesse local. Para que os

10cm


16

comportamentos de tais indivíduos pudessem ser verificados, favos amadurecidos foram

colocados em uma caixa auxiliar de observação conectada à colônia principal (Fig.1D)

A parte superior do invólucro foi retirada para a verificação dos comportamentos das

abelhas nos favos de cria. Para manter a observação, o mesmo era retirado quando reparado

pelas operárias.

2.2. Coleta de dados comportamentais

Favos de cria foram retirados de cada colônia e mantidos em incubadora para DBO

(Demanda Bioquímica de Oxigênio; modelo MA 415, Marconi) a 27±3oC. Operárias com

menos de 24 horas de emergência (N=195, colônia 1 e N=236, colônia 2) foram marcadas

com tinta atóxica Magic no mesossoma, seguindo um código de cores que permitiu atribuir

um número diferente a cada indivíduo. Uma hora após a marcação, os indivíduos foram

introduzidos em suas respectivas colônias de origem.

Registros em vídeo (filmadora Sony Handycam modelo HDR-XR550V) foram

realizados diariamente, duas vezes por dia, até que as abelhas perdessem suas marcas,

aparecessem mortas no lixo ou simplesmente desaparecessem. Cada sessão de filmagem teve

duração de duas horas, na qual o observador percorria as diferentes áreas do ninho

separadamente, ex. área de cria, área de estoque de alimento, depósito de lixo, paredes

internas do ninho e tubo de entrada, registrando as tarefas desempenhadas pelas abelhas

marcadas que estavam visíveis em cada uma dessas áreas. Esse sistema de observação foi

baseado no trabalho sobre polietismo etário realizado com Trigona minangkabau (INOUE;

SALMAH; SAKAGAMI, 1996).


17

2.3. Coleta dos dados químicos

A análise química foi realizada a partir da técnica não-destrutiva de micro-extração em

fase sólida (SPME), de modo que as operárias marcadas e observadas durante o

comportamento pudessem ser analisadas e devolvidas às colônias de origem, mantendo assim,

suas atividades na colônia. A extração se deu por contato e leve fricção de fibra de

polidimetilsiloxano SUPELCO (30 μm bounded) no abdome e cabeça das abelhas por cerca

de 10 segundos (FERREIRA-CALIMAN, 2008).

A amostragem constituiu-se de indivíduos com menos de um dia de idade, emergidos

dos favos de cria mantidos em incubadora, além de indivíduos com 7, 14, 21, 28, 35 e 42 dias

(N=10 para cada grupo para cada colônia). Apesar de recém emergidas não constituírem um

grupo funcional na colônia, a caracterização do seu perfil de hidrocarbonetos cuticulares

permitiu acompanhar a mudança do mesmo com a idade.

As amostras foram analisadas em um sistema de cromatografia a gás acoplada a um

espectômetro de massas SHIMADZU, modelo CGMS-QP2010, utilizando-se hélio como gás

carreador a uma taxa de 1ml/min. A temperatura do sistema foi elevada de 150°C à 280°C, a

uma taxa de 3°C/min, mantendo-se a temperatura final por 15min. O injetor e o detector

foram mantidos à temperatura de 250 °C.

2.4. Análise dos dados comportamentais

Os registros em vídeos foram analisados utilizando o software PMB (Sony

Corporation). A partir dessas análises, foi montado um etograma com as principais atividades

exibidas pelas operárias. Tais atividades foram definidas a partir de repertórios descritos em


18

trabalhos anteriores (KOLMES; SOMMEIJER, 1992, INOUE; SALMAH; SAKAGAMI,

1996, SILVA, 2008). As atividades foram (ver Anexo B):

1) CC – Construção de célula de cria. Uma operária adiciona e/ou molda cerume utilizando a

mandíbula durante o processo de construção da célula.

2) RS – Raspagem da superfície do favo utilizando as mandíbulas. Uma abelha caminha sobre

as células operculadas; com a cabeça baixa, toca o material da superfície com

movimentos rápidos da mandíbula.

3) TI – Trabalhando no invólucro. Uma abelha adiciona e/ou molda cerume com a mandíbula

no processo de construção do invólucro ou na remoção de cerume da lamela para

utilizar na construção de outra estrutura qualquer na colônia.

4) AP – Aprovisionamento de célula de cria. Uma abelha regurgita o alimento larval na célula

antes da postura da rainha.

5) OP – Operculação de célula de cria. Uma abelha fecha com auxílio da sua mandíbula, a

célula na qual a rainha acaba de realizar postura.

6) TP – Trabalhando no pote de alimento. Uma operária usa sua mandíbula para adicionar

e/ou moldar cerume no processo de construção do pote ou no processo de remoção

de cerume a ser utilizado na construção de qualquer outra estrutura na colônia.

7) CM – Carreamento de material como cerume ou resina a serem utilizados na construção de

qualquer estrutura na colônia.

8) ML – Manipulação de lixo. A abelha manipula o lixo com a mandíbula, moldando-o em

pequenas porções que serão retiradas da colônia.

9) AC – Adição de cera ao depósito. A abelha raspa o dorso do abdome com a perna traseira e

adiciona a cera retirada ao depósito.


19

10) RC – Remoção de cerume das células velhas de cria. Retira com auxílio da mandíbula o

cerume dos favos de cria pré emergente.

11) MR – Manipulação de resina no depósito.

12) DN – Desidratação de néctar. A abelha faz movimentos contínuos de exposição e retração

de uma gota do néctar entre as mandíbulas.

13) FF – Fechamento de frestas entre o tampo de vidro e a caixa de observação.

14) CL – Carreamento de lixo. A abelha carrega restos de células utilizadas, cadáveres e

outros materiais para o lixo.

15) RN – Recepção de néctar das forrageadoras quando chegam do campo.

16) FO – Forrageamento de recursos fora da colônia. Operárias saem do ninho e coletam

pólen, néctar, água, barro e resina.

17) TR – Trofalaxia. Troca de alimento entre as operárias.

18) PO – Postura de ovo trófico. Operária faz postura na célula que está sendo aprovisionada

e a rainha se alimenta desse ovo.

A partir do etograma, os dados foram organizados de modo que se pudesse visualizar a

distribuição da realização das diferentes atividades em função da idade das operárias que as

realizam. Para a análise da freqüência dos comportamentos foi confeccionado um gráfico de

dispersão das idades em relação às atividades (programa Statistica 7; Statsoft, Inc).

Quando apropriado, nas análises dos dados comportamentais, os resultados foram

apresentados com a média ± desvio padrão.


20

2.5. Análise dos dados químicos

Os cromatogramas resultantes foram analisados com auxílio do programa

CGMSsolutions for Windows (Shimadzu Corporation). Para a identificação dos compostos,

os espectros de massa foram comparados com dados da biblioteca Wiley (MCLAFFERTY;

STAUFFER; LOH, 2000) e com dados de íons diagnósticos disponíveis na literatura.

Os dados obtidos foram comparados entre os grupos por meio de análise estatística

multivariada. Apenas os compostos compartilhados pelos indivíduos de todos os grupos

foram utilizados nas análises. De início, uma análise dos componentes principais (PCA) foi

utilizada para definir os compostos que seriam comparados, os quais tiveram pelo menos 5%

de contribuição para os dois primeiros fatores dessa análise. Em seguida, análise

discriminante foward stepwise foi utilizada para contrastar o perfil químico cuticular dos

indivíduos dos grupos experimentais. Para essa análise, os compostos escolhidos com base na

PCA foram reajustados para 100%. Erros na composição dos dados amostrais (AITCHISON,

1986) foram evitados pela transformação das áreas dos picos seguindo a seguinte fórmula:

Z = ln [ ( Ap / g ( Ap ) ]

Na qual, Ap é a área do pico, g ( Ap ) é a média geométrica do pico em cada grupo

experimental e Z é a área transformada do pico.

_____________________________________________________________ Resultados

21

3. RESULTADOS

3.1. Atividades desempenhadas X idade das operárias

Colônia 1

As operárias de Melipona scutellaris viveram, em média, 41,50 ± 13,07 com

longevidade mínima de 20 dias e máxima de 75 dias. A maioria das abelhas passou os

primeiros dias de vida sem realizar nenhum tipo de tarefa, as quais começaram a ser

desempenhadas por volta do 6° dia, exceto para carreamento de material como cerume

ou resina (CM), remoção de cerume das células de cria (RC) e raspagem da superfície

do favo (RS) que foram realizadas por indivíduos com apenas 3 dias de idade (Tabela 1,

Fig. 2).

Como acima descrito, as primeiras atividades desempenhadas pelas operárias

estão relacionadas ao trabalho com cerume, seja retirando-o das diversas estruturas do

ninho como invólocro, potes, células velhas de cria ou superfície do favo ou

carregando-o (TI, TP, RC, RS e CM, respectivamente). Após essas atividades, as

abelhas estiveram envolvidas nas atividades reprodutivas do ninho como construção,

aprovisionamento, postura de ovo trófico e operculação de células de cria (CC, AP, PO,

OP, respectivamente). Em seguida, realizaram trabalho com o lixo (ML, CL),

fechamento de frestas entre a caixa de observação e o vidro (FF) e, por último,

forrageamento (FO) (Fig. 3).

Dentre as atividades que demandaram manipulação de cerume - TI, TP, RC, RS e

CM-, as operárias que as desempenharam estiveram distribuídas, em média, no

intervalo entre 8 e 30 dias de idade (Fig. 2). Dessas, a atividade de carreamento de

_____________________________________________________________ Resultados

22

cerume foi realizada por indivíduos no intervalo entre 3 e 42 dias, ocorrendo em maior

freqüência entre 8 e 20 dias. A remoção desse material a partir das células velhas de

cria foi realizada no período entre 3 e 36 dias, apresentando freqüência similar ao longo

desse período. A raspagem da superfície do favo ocorreu no intervalo entre 3 e 31 dias,

sendo mais freqüente entre 8 e 17 dias. Já os trabalhos no invólocro e nos potes foram

desempenhados entre 9 e 43 dias e 6 e 55 dias, respectivamente, tendo o primeiro maior

freqüência entre 10 e 19 dias e o último entre 16 e 26 dias (Tabela 1; Fig. 3).

As operárias envolvidas nas atividades reprodutivas do ninho (CC, AP, OP, PO)

fazem parte de uma estreita faixa etária, que compreende, em média, de dez a 18 dias

(Fig. 2). As abelhas que construíram células de cria tiveram, em média, 13,88 dias, as

que aprovisionaram essas células apresentaram idade média de 13,64 dias, as que

realizaram postura de ovo trófico tiveram 14,20 dias e as que realizaram operculação de

célula 14,30 dias, em média (Tabela 1). Essa última foi registrada dez vezes, o que

dificulta precisar sua distribuição temporal (Fig. 3). Embora tenha havido sobreposição

de idade das abelhas que construíram células e as que as aprovisionaram, foi observado

que nem todas que constroem célula realizaram o aprovisionamento, evidenciando certo

grau de especialização dos indivíduos que realizam essa função.

_____________________________________________________________ Resultados

23

Tabela 1. Ocorrência das principais atividades realizadas pelas operárias da M. scutellaris (colônia 1).

Média – média de idade em que a tarefa ocorreu; DP – desvio padrão; Min. – menor idade que o

comportamento foi executado (dias); Máx. – idade máxima que o comportamento foi executado (dias); N

– número de vezes que o comportamento foi observado.

Atividade Média ± DP Min. Máx. N

AC 29.0 ± 15.86 15 55 6

AP 13.64 ± 3.95 6 22 106

CC 13,88 ± 4,55 6 36 410

CL 32,33 ± 8,79 16 47 41

CM 17,49 ± 7,26 3 42 343

FF 28,40 ± 6,69 18 34 5

FO 40,05 ± 8,07 23 75 214

ML 32,90 ± 7,47 15 40 90

MR 31,75 ± 7,29 15 48 33

OP 14,30 ± 3,68 9 18 10

PO 14,20 ± 3,56 11 19 5

RC 17,44 ± 8,73 3 36 64

RN 26,00 ± 7,57 25 39 7

RS 13,53 ± 5,07 3 31 298

TI 17,35 ± 7,91 9 43 810

TP 22,11 ± 7,00 6 55 196

TR 27,09 ± 12,78 1 59 181

_____________________________________________________________ Resultados

24

Figura 2. Distribuição das atividades comportamentais realizadas pelas operárias de Melipona

scutellaris (colônia 1) em função da variação da idade das mesmas em dias.

A atividade de adicionar cera ao depósito (AC) foi registrada apenas 6 vezes na

colônia 1, sendo realizada por operárias com idade média de 29 dias (Tabela1). Como a

atividade ocorreu poucas vezes, a interpretação sobre sua distribuição entre as idades

das operárias fica comprometida (Fig. 3).

TP TI RC RS CM CC AP OP PO AC MR ML CL FF RN FO TR

Comportamento

-10

0

10

20

30

40

50

60

70

80

Ida

de

Mean Mean±SD Min-Max Outliers

_____________________________________________________________ Resultados

25

Figura 3: Freqüência das atividades realizadas pelas operárias Melipona scutellaris (colônia 1) em

função da idade (em dias) das mesmas.

As abelhas que estiveram envolvidas nas atividades de limpeza do ninho,

possuíam idade intermediária. Aquelas que realizaram o carreamento de lixo (CL)

estavam no intervalo entre 23 e 41 dias de idade, já as que desempenharam manipulação

de lixo (ML) tinham entre 25 e 40 dias (Fig. 2). Ambas as atividades apresentaram

freqüência homogênea nos seus intervalos de ocorrência (Fig. 3).

<= 0

(0;5]

(5;10]

(10;15]

(15;20]

(20;25]

(25;30]

> 30 -10 0 10 20 30 40 50 60 70 80

Idade

TP

TI

RC

RS

CM

CC

AP

OP

PO

AC

MR

ML

CL

FF

RN

FO

TR

Co

mp

orta

me

nto

_____________________________________________________________ Resultados

26

A atividade de fechamento de frestas (FF) foi registrada apenas cinco vezes na

colônia 1, sendo realizada por indivíduos de idade intermediária (Fig. 2), com média de

idade de 28,40 dias (Tabela 1). Devido à baixa ocorrência, a interpretação da

distribuição dessa atividade entre as idades das operárias fica comprometida (Fig. 3).

A tarefa de manipulação de resina no depósito (MR) foi registrada 33 vezes na

colônia 1, sendo realizada por indivíduos com idade média de 31,75 dias (Tabela 1). A

distribuição da ocorrência dessa atividade é homogênea (Fig. 3).

A atividade de recepção de néctar (RN) foi registrada apenas sete vezes na colônia

1, sendo realizada por indivíduos com idade intermediária (Fig. 2), com média de idade

de 26 dias. Como essa atividade apresentou baixa ocorrência, a interpretação sobre sua

distribuição entre as idades das operárias fica comprometida (Fig.3). Já a desidratação

de néctar foi registrada apenas duas vezes, sendo desempenhada por um indivíduo de 37

dias e outro de 45 dias de idade.

O comportamento de trofalaxia (TR) foi registrado 181 vezes na colônia 1, sendo

realizado por indivíduos com idade média de 27,09 dias (Tabela 1). Tal comportamento

teve ocorrência homogênea ao longo de todas as idades (Fig. 3).

A atividade de forrageamento de recursos (FO) foi registrada 214 vezes na colônia

1, sendo essencialmente realizada por indivíduos mais velhos (Fig. 2) com média de

idade de 40,05 dias (Tabela 1). Essa atividade foi realizada por indivíduos com idade

entre 23 e 75 dias, distribuindo-se uniformemente nesse intervalo (Fig. 3).

_____________________________________________________________ Resultados

27

Colônia 2

As operárias de Melipona scutellaris viveram, em média, 45,97 ± 16,99 com

longevidade mínima de 14 dias e máxima de 70 dias. As abelhas iniciaram cedo (3 dias)

em suas vidas a participação em tarefas na colônia (Tabela 2). Em uma sequência

temporal, as primeiras atividades desenvolvidas envolveram a manipulação de cerume

seja retirando-o de estruturas do ninho como invólocro, potes, células velhas de cria ou

superfície do favo ou carregando-o (TI, TP, RC, RS e CM, respectivamente). Em

seguida, as abelhas estiveram envolvidas nas atividades reprodutivas do ninho como

construção, aprovisionamento e operculação de células de cria (CC, AP, OP,

respectivamente). Logo após, realizaram trabalho com o lixo (ML, CL), fechamento de

frestas entre a caixa de observação e o vidro (FF) e, por último, forrageamento (FO)

(Fig. 4).

Considerando o conjunto de atividades que demandaram manipulação de cerume

– TI, TP, RC, RS e CM -, as operárias que o desempenha estiveram distribuídas no

intervalo de entre 4 e 32 dias (Fig. 5). A atividade de carreamento de cerume foi

realizada por indivíduos no intervalo entre 1 e 50 dias, ocorrendo em maior freqüência

entre 4 e 15 dias. A remoção desse material a partir das células velhas de cria foi

realizada no período entre 4 e 48 dias, com uma leve tendência de ocorrer com maior

freqüência entre 4 e 12 dias. A raspagem da superfície do favo ocorreu no intervalo

entre 3 e 29 dias, sendo mais freqüente entre 4 e 14 dias. Os trabalhos no invólocro e

nos potes foram desempenhados entre 3 e 39 dias e 4 e 42 dias, respectivamente, tendo

o primeiro maior freqüência entre 5 e 16 dias e o último ocorrido com igual freqüência

ao longo do seu intervalo de distribuição (Fig. 4).

_____________________________________________________________ Resultados

28

Tabela 2. Ocorrência das principais atividades realizadas pelas operárias da M. scutellaris (colônia 2).

Média – média de idade em que a tarefa ocorreu; DP – desvio padrão; Min. – menor idade que o

comportamento foi executado (dias); Máx. – idade máxima que o comportamento foi executado (dias); N

– número de vezes que o comportamento foi observado.

Atividade Média ± DP Min. Máx. N

AC 17,25 ± 7,40 12 40 12

AP 11,30 ± 3,53 4 21 30

CC 11,78 ± 3,15 5 21 297

CL 32,11 ± 13,50 7 52 19

CM 14,19 ± 10,24 3 50 296

DN 31,11 ± 10,79 18 54 53

FF 30,89 ± 12,63 5 50 35

FO 40,60 ± 9,05 22 70 966

ML 28,54 ± 12,00 5 53 67

MR 28,78 ± 10,49 16 49 9

OP 10,00 ± 1,00 9 11 3

RC 17,62 ± 13,18 4 48 97

RN 40,22 ± 10,17 20 58 36

RS 9,50 ± 3,72 3 29 328

TI 14,93 ± 8,99 3 39 498

TP 20,45 ± 10,30 4 42 138

TR 30,51 ± 15,16 1 60 157

A distribuição temporal da atividade de adicionar cera ao depósito (AC) ficou

restrita ao intervalo de 12 a 18 dias, exceto para um registro no 40° dia (Tabela 2; Fig.

5). Dentro desse intervalo, não houve maior freqüência em uma idade específica (Fig.

4).

_____________________________________________________________ Resultados

29

Figura 4. Freqüência das atividades realizadas pelas operárias Melipona scutellaris (colônia 2) em

função da idade (dias) das mesmas.

As operárias envolvidas nas atividades reprodutivas do ninho (CC, AP, OP) fazem

parte de uma estreita faixa etária, que compreende, em média, de oito a 14 dias (Fig. 5).

As abelhas que construíram células de cria tiveram, em média, 11,78 dias e os que

aprovisionaram essas células apresentaram idade média de 11,30 dias. Apenas três

indivíduos realizaram operculação de célula de cria, os quais tinham 9, 10 e 11 dias de

<= 0

(0;5]

(5;10]

(10;15]

(15;20]

(20;25]

(25;30]

(30;35]

(35;40]

(40;45]

(45;50]

> 50 1 7 13 19 25 31 37 43 49 55 61 67

Idade

TP

TI

RC

RS

CM

CC

AP

OP

AC

MR

ML

CL

FF

DN

RN

FO

TR

Co

mp

orta

me

nto

_____________________________________________________________ Resultados

30

vida. (Tabela 2). Embora tenha havido sobreposição de idade das que construíram

células e as que as aprovisionaram, foi observado que nem todas que constroem célula

realizaram o aprovisionamento. E, ainda, não foi registrado nenhum indivíduo

realizando postura de ovo trófico nesta colônia.

Figura 5. Distribuição das atividades comportamentais realizadas pelas operárias de Melipona

scutellaris (colônia 2) em função da variação da idade das mesmas em dias.

TP TI RC RS CM CC AP OP AC MR ML CL FF DN RN FO TR

Comportamento

-10

0

10

20

30

40

50

60

70

80

Ida

de

Mean Mean±SD Min-Max Outliers

_____________________________________________________________ Resultados

31

As abelhas que estiveram envolvidas nas atividades de limpeza do ninho,

possuíam idade intermediária. Aquelas que realizaram o carreamento de lixo (CL)

estavam no intervalo entre 18 e 45 dias de idade, já as que desempenharam manipulação

de lixo (ML) tinham entre 16 e 40 dias, em média (Fig. 5). Ambas as atividades

apresentaram freqüência homogênea nos seus intervalos de ocorrência (Fig. 4).

A atividade de fechamento de frestas (FF) foi registrada apenas cinco vezes na

colônia 1, sendo realizada por indivíduos de idade intermediária (Fig. 2), com média de

idade de 28,40 dias (Tabela 1). Devido à baixa ocorrência, a interpretação da

distribuição dessa atividade ocorreu poucas vezes, a interpretação sobre sua distribuição

entre as idades das operárias fica comprometida (Fig. 3).

A tarefa de manipulação de resina no depósito (MR) foi registrada 33 vezes na

colônia 1, sendo realizada por indivíduos com idade média de 31,75 dias (Tabela 1). A

distribuição da ocorrência dessa atividade é homogênea (Fig. 3).

A atividade de recepção de néctar (RN) é desempenhada por indivíduos com

idade média que varia entre 30 e 50 dias, já a tarefa de desidratação de néctar (DN) foi

realizada, em média, por operárias entre 20 e 42 dias de idade (Fig. 5). Tais atividade

não apresentaram tendência de ser realizada em uma idade específica nesse intervalo (

Fig. 4).

O comportamento de trofalaxia (TR) foi registrado 157 vezes na colônia 2, sendo

realizado por indivíduos com idade média de 30,51 dias (Tabela 2). Tal comportamento

teve ocorrência homogênea ao longo de todas as idades (Fig. 4).

A atividade de forrageamento de recursos (FO) foi essencialmente realizada por

indivíduos mais velhos (Fig. 5) com média de idade de 40,60 dias (Tabela 2). Essa

atividade foi realizada com maior freqüência no intervalo entre 30 e 48 dias (Fig 4).

_____________________________________________________________ Resultados

32

3.2. Caracterização dos perfis de hidrocarbonetos cuticulares de operárias de

Melipona scutellaris

Os resultados demonstraram que as duas colônias de Melipona scutellaris

possuem semelhante composição cuticular quanto à diversidade de hidrocarbonetos, os

quais possuem cadeias carbônicas que variam entre 19 e 33 átomos. Esses compostos

estão divididos em alcanos lineares, alcenos, metilados e alcadienos – em ordem

decrescente de abundância relativa.

Os indivíduos mais velhos das duas colônias não apresentam o hidrocarboneto de

cadeia pequena Nonadecano (n-C19), exceto os de 21 dias da colônia 2. Esse mesmo

composto está presente em menor proporção na cutícula de operárias recém emergidas

(RE) da colônia 2, aumentam nas operárias de 7 dias e tornam a diminuir nas de 14 e 21

dias. A colônia 1 apresenta situação inversa em relação ao mesmo composto, o qual

possui maior proporção nos indivíduos recém-emergidos e diminui gradativamente nos

de 7 e 14 dias. Contudo, os altos valores do desvio padrão indicam grande variação

entre indivíduos dentro do mesmo grupo etário.

Evidencia-se, ainda, diferença entre as duas colônias quanto à ausência/presença

de alguns compostos. A colônia 2 possui menor número de hidrocarbonetos em relação

à outra colônia, faltando àquela o Heptacoseno (TR 32.880), 7-Metil C27, 11-Metil C29,

Dotriaconteno e Dotriacontano. Já na colônia 1 não foram encontrados o Hexacoseno e

o 9-Metil C29.

_____________________________________________________________ Resultados

33

Colônia 1

As operárias da colônia 1 apresentaram um total de 45 hidrocarbonetos,

majoritariamente divididos em alcanos, alcenos e metil alcanos (Tabela 3). Além desses,

os alcadienos também estiveram presentes na epicutícula das abelhas.

De maneira geral, as RE apresentam maior proporção de hidrocarbonetos de

cadeia pequena comparadas com os indivíduos das demais idades. Destaca-se o

Tricosano que teve expressiva abundância nesse grupo de indivíduos e se manteve

estável em proporção relativamente baixa nos outros grupos. As RE caracterizaram-se,

ainda, pela ausência de Pentacoseno (TR 27,583min e 27,894min), Heptacoseno (TR

32,649min), Nonacoseno (TR 37,444min), Dotriaconteno e Dotriacontano.

Os hidrocarbonetos Pentacoseno (TR 27,894min), Dotriaconteno e Dotriacontano

foram exclusivos dos indivíduos com mais de 21 dias. Destes, os de 42 dias

caracterizaram-se pela presença de Heptacoseno (TR 32,880min) em elevada proporção

e ausência do 5-Metil C27.

As substâncias Tricosano, Pentacosano, Heptacoseno (TR 32,481min),

Heptacosano e Hentriaconteno foram as mais representativas em todas as idades das

operárias. A proporção deste último não apresentou grande variação ao longo do tempo,

diferente do Pentacosano, Heptacoseno (TR 32,481min) e Heptacosano que foram mais

abundantes nos indivíduos mais velhos.

O fator 1 da Análise dos Componentes Principais (PCA) descreveu 36, 88% da

variação encontrada. A soma dos dois primeiros fatores descreveu 61,28% dessa

variação, a dos três primeiros fatores descreveu 69,96% e a dos quatro primeiros 78%.

A análise discriminante foward stepwise (nível de tolerância = 0.05) separou os grupos

_____________________________________________________________ Resultados

34

de operárias de acordo com os hidrocarbonetos cuticulares (Modelo Global: Wilk’s

Lambda = 0,00004; F90,24 = 13,901; p < 0,001) (Figura 6 e Tabela 4). Os compostos

utilizados para a análise foram Docosano, (Z)-Tricoseno, Pentacosano, 13-Metil C25,

11-Metil C25, 9-Metil C25 Hexacosano, (Z)- Heptacoseno (TR 32.481), Heptacosano,

13-Metil C27, 11-Metil C27, 7-Metil C27, Octacosano, (Z)-Nonacoseno (TR 37.265),

Triacontano e (Z)-Hentriaconteno.

A classificação da matriz apontou um total de 100% de correta alocação do

indivíduos recém-emergidos, além dos de 07 e 42 dias. A correta alocação das operárias

de 14, 21, 28 e 35 dias de vida foi de 80%, 60%, 60% e 66,67%, respectivamente.

___________________________________________________________________________________________________________ Resultados

35

Tabela 3 – Valores médios e desvio padrão da proporção relativa dos hidrocarbonetos de operárias de Melipona scutellaris (colônia 1) em diferentes idades. TR –

tempo de retenção (minutos); RE – operárias recém-emergidas.

TR COMPOSTO RE 7 dias 14 dias 21 dias 28 dias 35 dias 42 dias

12.080 Nonadecano (n-C19) 0,47 ± 0,55 0,12 ± 0,10 0,08 ± 0,09 ̶ ̶ ̶ ̶

17.225 Heneicosano (n-C21) 0,94 ± 0,47 0,15 ± 0,08 0,09 ± 0,04 0,11 ± 0,05 0,09 ± 0,03 0,08 ± 0,02 0,12 ± 0,07

20.036 Docosano (n-C22) 0,90 ± 0,94 0,03 ± 0,02 0,03 ± 0,01 0,03 ± 0,01 0,03 ± 0,03 0,03 ± 0,01 0,04 ± 0,01

22.049 (Z)-Tricoseno 8,03 ± 9,01 0,10 ± 0,03 0,52 ± 0,40 0,55 ± 0,29 0,51 ± 0,56 0,41 ± 0,20 0,52 ± 0,15

22.839 Tricosano (n-C23) 22,92 ±

13,35 4,61 ± 1,63 5,14 ± 1,21 4,26 ± 1,67 4,38 ± 1,20 5,47 ± 1,05 6,05 ± 0,94

24.726 3-Metil C23 0,33 ± 0,19 0,08 ± 0,03 0,14 ± 0,06 0,15 ± 0,06 0,15 ± 0,07 0,12 ± 0,05 0,13 ± 0,03

25.449 Tetracosano (n-C24) 2,09 ± 2,88 0,49 ± 0,12 0,55 ± 0,20 0,42 ± 0,17 0,43 ± 0,10 0,61 ± 0,15 0,63 ± 0,13

27.418 (Z)-Pentacoseno 10,60 ± 4,06 5,03 ± 1,25 7,86 ± 2,64 8,60 ± 2,21 7,35 ± 2,46 5,57 ± 2,26 5,86 ± 1,41

27.583 (Z)-Pentacoseno ̶ 0,31 ± 0,13 0,28 ± 0,07 0,33 ± 0,10 0,25 ± 0,09 0,29 ± 0,10 0,36 ± 0,09

27.894 (Z)-Pentacoseno ̶ ̶ ̶ ̶ 0,68 ± 0,77 1,35 ± 0,76 1,63 ± 1,04

28.101 Pentacosano (n-C25) 10,35 ± 9,54 27,25 ± 5,71 24,88 ± 4,66 21,78 ± 7,56 24,69 ± 4,57 29,32 ± 5,52 25,95 ± 3,64

28.990 13-Metil C25; 11-Metil C25; 9-

Metil C25* 5,08 ± 10,34 0,13 ± 0,09 0,16 ± 0,11 0,24 ± 0,16 0,24 ± 0,19 0,04 ± 0,02 0,06 ± 0,02

29.135 7-Metil C25 0,19 ± 0,17 0,02 ± 0,01 0,03 ± 0,01 0,04 ± 0,01 0,02 ± 0,01 0,01 ± 0,01 0,06 ± 0,09

29.364 5-Metil C25**

0,27 ± 0,15 0,16 ± 0,22 0,09 ± 0,03 0,06 ± 0,03 0,07 ± 0,02 0,06 ± 0,02 0,07 ± 0,02

29.740 3-Metil C25

0,24 ± 0,09 0,36 ± 0,11 0,50 ± 0,16 0,51 ± 0,14 0,44 ± 0,13 0,35 ± 0,14 0,34 ± 0,09

30.610 Hexacosano (n-C26) 0,69 ± 0,88 0,68 ± 0,17 0,70 ± 0,19 0,58 ± 0,24 0,62 ± 0,20 0,90 ± 0,19 0,96 ± 0,20

32.481 (Z)- Heptacoseno 3,99 ± 3,26 16,88 ± 4,49 18,68 ± 4,35 21,05 ± 6,74 18,15 ± 4,59 12,29 ± 3,82 13,05 ± 3,35

32.649 (Z)- Heptacoseno ̶ 0,33 ± 0,24 0,25 ± 0,06 0,32 ± 0,10 0,21 ± 0,04 0,26 ± 0,07 0,37 ± 0,15

32.880 (Z)- Heptacoseno ̶ ̶ ̶ ̶ ̶ ̶ 19,59 ± 2,79

33.110 Heptacosano (n-C27) 5,66 ± 3,49 16,32 ± 3,90 16,89 ± 3,78 13,76 ± 4,83 14,32 ± 4,66 20,00 ± 2,96 0,28 ± 0,08

33.874 13-Metil C27; 11-Metil C27*

2,04 ± 3,83 0,32 ± 0,10 0,38 ± 0,15 0,36 ± 0,11 0,35 ± 0,15 0,23 ± 0,12 0,10 ± 0,18

33.985 9-Metil C27 0,11 ± 0,07 0,07 ± 0,03 0,06 ± 0,02 0,06 ± 0,02 0,06 ± 0,03 0,03 ± 0,02 0,03 ± 0,05

34.083 7-Metil C27 0,21 ± 0,26 0,01 ± 0,01 0,01 ± 0,00 0,02 ± 0,02 0,02 ± 0,02 0,01 ± 0,01 0,07 ± 0,13 Continua

___________________________________________________________________________________________________________ Resultados

36

Continuação

Tabela3 – Valores médios e desvio padrão da proporção relativa dos hidrocarbonetos de operárias de Melipona scutellaris (colônia 1) em diferentes idades.

34.303 5-Metil C27 0,49 ± 0,27 0,03 ± 0,02 0,02 ± 0,01 0,05 ± 0,04 0,03 ± 0,01 0,03 ± 0,03 ̶

34.849 (Z)-Octacoseno 0,51 ± 0,22 0,14 ± 0,05 0,12 ± 0,03 0,18 ± 0,05 0,17 ± 0,05 0,13 ± 0,10 0,23 ± 0,30

35.481 Octacosano (n-C28) 0,71 ± 0,98 0,28 ± 0,04 0,28 ± 0,08 0,95 ± 1,23 0,26 ± 0,08 0,72 ± 1,08 0,45 ± 0,17

37.265 (Z)-Nonacoseno 2,43 ± 2,17 4,36 ± 1,48 4,02 ± 0,76 4,30 ± 0,72 4,94 ± 1,61 2,59 ± 1,08 3,14 ± 0,70

37.444 (Z)-Nonacoseno ̶ 0,38 ± 0,31 0,22 ± 0,06 0,23 ± 0,05 0,18 ± 0,03 0,96 ± 2,44 0,24 ± 0,08

37.822 Nonacosano (n-C29) 3,59 ± 2,17 4,22 ± 1,18 4,49 ± 1,05 4,08 ± 1,71 3,79 ± 1,57 5,42 ± 2,13 6,31 ± 1,38

38.614 13-Metil C29; 11-Metil C29* 0,99 ± 1,00 0,42 ± 0,35 0,28 ± 0,09 0,25 ± 0,12 0,28 ± 0,13 0,17 ± 0,08 0,17 ± 0,05

40.214 Triacontano (n-C30) 1,42 ± 4,22 0,10 ± 0,16 0,06 ± 0,05 0,10 ± 0,08 0,04 ± 0,01 1,25 ± 3,75 0,08 ± 0,03

41.796 (Z)-Hentriaconteno 9,32 ± 3,83 11,54 ± 3,13 9,67 ± 1,46 11,50 ± 3,28 11,48 ± 2,61 7,62 ± 2,45 9,03 ± 1,59

42.233 Hentriacontano (n-C31) 1,40 ± 0,74 1,66 ± 1,10 0,96 ± 0,46 1,48 ± 0,72 2,74 ± 1,80 1,15 ± 0,33 1,36 ± 0,29

42.847 15-Metil C31; 11-Metil C31*

0,55 ± 0,22 0,63 ± 0,23 0,47 ± 0,15 0,42 ± 0,14 0,54 ± 0,24 0,32 ± 0,12 0,34 ± 0,08

43.705 (Z)-Dotriaconteno ̶ ̶ ̶ ̶ 0,14 ± 0,04 0,13 ± 0,05 0,18 ± 0,06

43.807 Dotriacontano (n-C32) ̶ ̶ ̶ ̶ 0,13 ± 0,12 0,07 ± 0,17 0,02 ± 0,01

45.714 (Z,Z)-Tritriacontadieno 0,31 ± 0,19 0,38 ± 0,20 0,33 ± 0,14 0,31 ± 0,15 0,36 ± 0,18 0,24 ± 0,11 0,21 ± 0,06


46.342 (Z)-Tritriaconteno 2,03 ± 1,38 1,06 ± 0,26 1,01 ± 0,33 2,19 ± 1,92 1,28 ± 0,49 1,17 ± 0,45 1,51 ± 0,46

46.877 Tritriacontano (n-C33) 0,44 ± 0,24 1,09 ± 1,07 0,51 ± 0,55 0,53 ± 0,50 0,33 ± 0,16 0,31 ± 0,27 0,28 ± 0,08 * Compostos que eluíram no mesmo tempo de retenção.

** Proporção de 5-Metil C25 + fitalato

_________________________________________________________________ Resultados

37

Tabela 4 – Análise discriminante aplicada aos hidrocarbonetos cuticulares de operárias de Melipona scutellaris

(colônia 1) em relação à sua idade. RE – operárias recém-emergidas.

Distância de

Mahalanobis F15,42 P

RE x 7 dias 274,26 64,96 < 0,001

RE x 14 dias 249,65 62,41 < 0,001

RE x 21 dias 201,57 50,39 < 0,001

RE x 28 dias 235,21 55,70 < 0,001

RE x 35 dias 234,65 55,57 < 0,001

RE x 42 dias 926,06 163,64 < 0,001

7 dias x 14 dias 18,15 4,30 < 0,001

7 dias x 21 dias 29,84 7,07 < 0,001

7 dias x 28 dias 18,89 4,25 < 0,001

7 dias x 35 dias 22,50 5,06 < 0,001

7 dias x 42 dias 900,30 162,05 < 0,001

14 dias x 21 dias 7,87 1,97 < 0,05

14 dias x 28 dias 2,88 0,68 = 0,786

14 dias x 35 dias 5.65 1,34 = 0,222

14 dias x 42 dias 963,95 180,74 < 0,001

21 dias x 28 dias 6,66 1,58 = 0,122

21 dias x 35 dias 10,70 2,53 < 0,01

21 dias x 42 dias 953,14 178,71 < 0,001

28 dias x 35 dias 7,15 1,61 = 0,122

28 dias x 42 dias 902,52 162,45 < 0,001

35 dias x 42 dias 912,99 164,34 < 0,001

_________________________________________________________________ Resultados

38

-35 -30 -25 -20 -15 -10 -5 0 5 10-10

-5

0

5

10

15

20

25

RE

7 dias

14 dias

21 dias

28 dias

35 dias

42 dias

Figura 6 – Análise canônica realizada com os hidrocarbonetos cuticulares de operárias de

Melipona scutelaris (colônia 1) em relação à sua idade (dias). RE – operárias recém-

emergidas.

_________________________________________________________________ Resultados

39

Colônia 2

A análise química da epicutícula de operárias de Melipona scutellaris identificou 42

hidrocarbonetos (Tabela 5). Esses compostos compreenderam alcanos lineares, alcenos,

alcadienos e metil alcanos, dos quais, os dois primeiros são os mais representativos.

De maneira geral, os compostos mais abundantes em todos os grupos etários foram o

Heptacoseno (TR 32.481min), seguido por Hentriaconteno, Pentacosano e Heptacosano.

As abelhas com menos de 24h pós emergência (RE) caracterizaram-se pela ausência

de Pentacoseno (TR 27,583 e 27,894min), Heptacoseno (TR 32,055min) e Nonacoseno (TR

36,724min). Nesse grupo de indivíduos, o Tricosano apresentou alta proporção, a qual

diminuiu substancialmente nas outras faixas etárias.

As operárias com 7 e 14 dias possuem composição bastante similar, caracterizando-se

pela ausência de Docosano, Pentacoseno (TR 27,894min), 7-Metil C25 e 9-Metil C27. Ainda

quanto à ausência de compostos, os indivíduos com mais de 21 dias não apresentaram

Nonadecano. Desses indivíduos mais velhos, nos de 28 dias também não foi encontrado

Pentacoseno (TR 27,894min).

O fator 1 da Análise dos Componentes Principais (PCA) descreveu 46, 16% da variação

encontrada. A soma dos dois primeiros fatores descreveu 75,09% dessa variação e a soma dos

três primeiros fatores descreveu 81,79%. A análise discriminante foward stepwise (nível de

tolerância = 0.05) separou os grupos de operárias de acordo com os hidrocarbonetos

cuticulares (Modelo Global: Wilk’s Lambda = 0,00057; F78,28 = 10,198; p < 0,001) (Figura 7).

Os compostos utilizados para a análise foram Tricosano, 3-Metil C23, (Z)-Pentacoseno (TR

27.418), 5-Metil C25, Hexacosano, (Z)- Heptacoseno (TR 32.481), Heptacosano, 5-Metil C27,

___________________________________________________________________________________________________________ Resultados

40

Tabela 5 - Valores médios e desvio padrão da proporção relativa de hidrocarbonetos de operárias de Melipona scutellaris (colônia 2) em diferentes idades. TR – tempo

de retenção (minutos); RE – operárias recém-emergidas.

TR COMPOSTO RE 7 dias 14 dias 21 dias 28 dias 35 dias 42 dias

12.080 Nonadecano (n-C19) 0,15 ± 0,05 0,69 ± 0,48 0,35 ± 0,22 0,24 ± 0,17 ̶ ̶ ̶

17.225 Heneicosano (n-C21) 0,41 ± 0,20 0,09 ± 0,04 0,10 ± 0,04 0,08 ± 0,05 0,28 ± 0,29 0,29 ± 0,21 0,33 ± 0,53

20.036 Docosano (n-C22) 0,24 ± 0,18 ̶ ̶ 0,05 ± 0,03 0,05 ± 0,03 0,16 ± 0,13 0,08 ± 0,12

22.049 (Z)-Tricoseno 1,98 ± 0,95 0,16 ± 0,09 0,50 ± 0,19 1,05 ± 0,55 0,91 ± 0,49 0,10 ± 0,09 0,44 ± 0,14

22.839 Tricosano (n-C23) 16,24 ± 5,65 1,78 ± 0,27 1,96 ± 0,33 1,90 ± 0,67 2,38 ± 0,94 0,69 ± 0,57 3,00 ± 1,48

24.726 3-Metil C23 0,14 ± 0,07 0,09 ± 0,04 0,16 ± 0,07 0,29 ± 0,09 0,26 ± 0,10 3,21 ± 4,83 0,19 ± 0,08

25.449 Tetracosano (n-C24) 0,57 ± 0,13 0,32 ± 0,09 0,27 ± 0,13 0,32 ± 0,14 0,37 ± 0,14 0,13 ± 0,08 0,45 ± 0,18

27.418 (Z)-Pentacoseno 7,29 ± 2,52 5,84 ± 1,85 8,36 ± 2,58 11,74 ± 3,08 12,12 ± 5,28 0,25 ± 0,15 8,15 ± 3,20

27.583 (Z)-Pentacoseno ̶ 0,40 ± 0,09 0,31 ± 0,10 0,41 ± 0,11 0,42 ± 0,11 6,07 ± 3,77 0,33 ± 0,07

27.894 (Z)-Pentacoseno ̶ ̶ ̶ 0,27 ± 0,22 ̶ 0,24 ± 0,15 0,44 ± 0,47

28.101 Pentacosano (n-C25) 23,28 ± 6,14 15,54 ± 3,70 11,14 ± 4,88 11,25 ± 3,34 12,54 ± 6,02 0,25 ± 0,04 19,30 ± 5,11

28.990 13-Metil C25; 11-Metil C25; 9-Metil C25*

0,09 ± 0,06 0,12 ± 0,05 0,14 ± 0,07 0,25 ± 0,07 0,24 ± 0,08 9,78 ± 6,30 0,18 ± 0,08

29.135 7-Metil C25 0,05 ± 0,03 ̶ ̶ 0,09 ± 0,03 0,08 ± 0,03 0,12 ± 0,07 0,05 ± 0,04

29.364 5-Metil C25 0,40 ± 0,19 0,11 ± 0,04 0,10 ± 0,04 0,16 ± 0,11 0,12 ± 0,04 0,05 ± 0,03 0,10 ± 0,04

29.740 3-Metil C25; (Z)-Hexacoseno*

0,18 ± 0,06 0,54 ± 0,19 0,64 ± 0,21 0,94 ± 0,26 0,85 ± 0,28 0,13 ± 0,11 0,67 ± 0,32

30.610 Hexacosano (n-C26) 0,35 ± 0,12 0,59 ± 0,16 0,51 ± 0,16 0,54 ± 0,20 0,50 ± 0,24 0,41 ± 0,31 0,66 ± 0,22

32.481 (Z)- Heptacoseno 5,02 ± 1,20 22,82 ± 5,83 26,42 ± 5,30 25,43 ± 4,85 25,73 ± 6,77 0,34 ± 0,18 19,23 ± 6,39

32.649 (Z)- Heptacoseno ̶ 0,45 ± 0,10 0,32 ± 0,08 0,75 ± 1,00 0,40 ± 0,06 12,94 ± 10,60 0,37 ± 0,10

33.110 Heptacosano (n-C27) 9,04 ± 3,31 13,94 ± 4,10 14,06 ± 3,86 10,16 ± 2,98 11,61 ± 4,45 0,40 ± 0,34 15,39 ± 4,41

33.874 13-Metil C27; 11-Metil C27*

0,13 ± 0,04 0,22 ± 0,13 0,19 ± 0,06 0,41 ± 0,29 0,31 ± 0,09 7,75 ± 4,50 0,24 ± 0,13

33.985 9-Metil C27 0,07 ± 0,03 ̶ ̶ 0,06 ± 0,02 0,05 ± 0,01 0,19 ± 0,12 0,04 ± 0,03

34.303 5-Metil C27 0,66 ± 0,37 0,06 ± 0,01 0,04 ± 0,01 0,07 ± 0,07 0,05 ± 0,02 0,04 ± 0,02 0,05 ± 0,02

Continua

___________________________________________________________________________________________________________ Resultados

41

Continuação

Tabela 5 - Valores médios e desvio padrão da proporção relativa de hidrocarbonetos de operárias de Melipona scutellaris (colônia 2) em diferentes idades. TR – tempo de

retenção (minutos); RE – operárias recém-emergidas.

34.849 (Z)-Octacoseno 0,49 ± 0,29 0,08 ± 0,02 0,11 ± 0,03 0,12 ± 0,03 0,38 ± 0,66 0,05 ± 0,02 0,21 ± 0,20

35.481 Octacosano (n-C28) 0,24 ± 0,16 0,31 ± 0,12 0,25 ± 0,10 0,26 ± 0,11 0,36 ± 0,20 0,14 ± 0,21 0,33 ± 0,10

37.265 (Z)-Nonacoseno 2,95 ± 0,50 4,01 ± 1,00 4,63 ± 0,81 4,85 ± 0,84 3,86 ± 0,70 0,22 ± 0,22 3,05 ± 0,82

37.444 (Z)-Nonacoseno ̶ 0,41 ± 0,08 0,22 ± 0,03 0,26 ± 0,04 0,21 ± 0,06 0,21 ± 0,09 0,21 ± 0,05

37.822 Nonacosano (n-C29) 3,81 ± 1,00 6,20 ± 2,08 5,83 ± 1,90 4,88 ± 1,58 4,71 ± 2,14 2,41 ± 1,81 6,38 ± 1,88

38.614 13-Metil C29; 9-Metil C29*

0,85 ± 0,44 0,16 ± 0,07 0,09 ± 0,02 0,19 ± 0,09 0,14 ± 0,05 0,16 ± 0,13 0,15 ± 0,12

40.214 Triacontano (n-C30) 0,07 ± 0,11 0,14 ± 0,06 0,10 ±0,05 0,20 ± 0,09 0,10 ± 0,07 3,41 ± 1,90 0,10 ± 0,04

41.796 (Z)-Hentriaconteno 17,75 ± 4,55 17,12 ± 2,98 16,86 ± 2,62 15,42 ± 2,70 13,01 ± 2,89 0,21 ± 0,25 11,90 ± 2,41

42.233 Hentriacontano (n-C31) 1,07 ± 0,45 2,65 ± 2,61 1,67 ± 0,60 1,75 ± 0,80 1,61 ± 0,83 0,86 ± 0,47 2,31 ± 0,79

42.847 15-Metil C31; 13-Metil C31*

0,37 ± 0,21 0,38 ± 0,10 0,26 ± 0,07 0,41 ± 0,16 0,32 ± 0,14 0,22 ± 0,07 0,28 ± 0,15



46.342 (Z)-Tritriaconteno 3,64 ± 1,24 3,53 ± 0,65 3,33 ± 0,42 4,23 ± 1,23 3,68 ± 0,64 1,40 ± 0,79 4,04 ± 0,82

46.877 Tritriacontano (n-C33) 0,34 ± 0,20 0,64 ± 0,30 0,57 ± 0,24 0,72 ± 0,35 0,68 ± 0,42 0,24 ± 0,12 1,21 ± 0,45

* Compostos que eluíram no mesmo tempo de retenção.

__________________________________________________________________ Resultados

42

13-Metil C29, 9-Metil C29, (Z,Z)-Tritriacontadieno (TR 45.901) e (Z)-Tritriaconteno.

A classificação da matriz apontou um total de 100% de correta alocação das operárias

com menos de 21 dias dentro do grupo previsto. Esse percentual foi de 70% para os

indivíduos entre 21 e 35 dias e de 66,67 para os de 42 dias de idade.

Tabela 6 – Análise discriminante aplicada aos hidrocarbonetos cuticulares de operárias de Melipona scutellaris


Distância de

Mahalanobis F13,49 P

RE x 7 dias 382,39 111,92 < 0,001

RE x 14 dias 387,69 119,77 < 0,001

RE x 21 dias 386,94 119,55 < 0,001

RE x 28 dias 368,74 113,92 < 0,001

RE x 35 dias 338,97 104,73 < 0,001

RE x 42 dias 356,15 104,24 < 0,001

7 dias x 14 dias 17,30 5,06 < 0,001

7 dias x 21 dias 18,00 5,27 < 0,001

7 dias x 28 dias 29,31 8,58 < 0,001

7 dias x 35 dias 28,05 8,21 < 0,001

7 dias x 42 dias 30,33 8,43 < 0,001

14 dias x 21 dias 13,18 4,07 < 0,001

14 dias x 28 dias 14,11 4,36 < 0,001

14 dias x 35 dias 16,57 5,12 < 0,001

14 dias x 42 dias 12,17 3,56 < 0,001

21 dias x 28 dias 10,99 3,40 < 0,001

21 dias x 35 dias 20,99 6,48 < 0,001

21 dias x 42 dias 11,94 3,49 < 0,001

28 dias x 35 dias 9,57 2,96 < 0,01

28 dias x 42 dias 4,99 1,46 = 0,166

35 dias x 42 dias 6,63 1,94 < 0,05

__________________________________________________________________ Resultados

43

-10 -5 0 5 10 15 20 25-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

5

6

7

RE

07 dias

14 dias

21 dias

28 dias

35 dias

42 dias

Figura 7 – Análise canônica realizada com os hidrocarbonetos cuticulares de operárias de Melipona scutelaris


__________________________________________________________________ Discussão

44

4. DISCUSSÃO

As operárias de Melipona scutellaris viveram, em média, 41,50 ± 13,07 dias na colônia

1 e 45,97 ± 16,99 dias na colônia 2, sendo a longevidade máxima de 70 e 75 dias,

respectivamente. Esses resultados diferem do encontrado anteriormente para uma colônia da

mesma espécie, na qual a média de sobrevivência foi de 70,02 ± 14,97, com longevidade

máxima de 86 dias (ROSELINO, A. C.; HRNCIR, M. & ZUCCH, 2006). Em outras espécies

de Meliponinae foram encontradas as seguintes longevidades: Friesella schrottky Friese, 30.1

dias (CAMILLO-ATIQUE, 1977), F. languida, 33.3 dias (RIBEIRO, 1989), M. bicolor

bicolor, 44.0 dias (BEGO, 1983), Scaptotrigona postica para três colônias estudadas, 26.3

dias, 39.5 dias e 32.9 dias (SIMÕES; BEGO, 1991) e M. favosa, 40.0 dias (SOMMEIJER,

1984. Essa variação encontrada, tanto para a espécie em estudo quanto para as demais citadas,

pode ser explicada pelo fato de o tamanho e a estrutura da população de operárias de uma

colônia mudar ao longo do tempo e essa mudança estar associada a fase de desenvolvimento

da colônia, época do ano, disponibilidade de comida, pressão de predação e condições

climáticas (OSTER; WILSON, 1978).

O presente estudo mostrou que há uma relação entre o tipo de atividade desempenhada e

a idade do indivíduo, apesar de da sobreposição temporal na realização das mesmas. Segundo

Giannini (1997), a sobreposição de tarefas é um ponto importante de ser ressaltado e seria

resultado da capacidade da operária em realizar mais de uma tarefa em uma mesma idade.

Essa capacidade foi apresentada em Melipona rufiventris flavolineata na estação quente do

ano, evidenciando também uma capacidade adaptativa da alocação de tarefas às condições

climáticas (CECCATO, 1970).

http://lattes.cnpq.br/7459510462117938

__________________________________________________________________ Discussão

45

A manipulação de cerume é a primeira atividade realizada por Melipona scutellaris, fato

que está de acordo com o encontrado em outras espécies de abelhas sem ferrão como

Scaptotrigona xanthotricha (HEBLING et al., 1964), Melipona bicolor (BEGO, 1983),

Scaptotrigona postica (SIMÕES, BEGO, 1991), Plebeia remota (van BENTHEM,

IMPERATRIZ-FONSECA, VELTHUIS, 1995) Trigona (Tetragonula) minangkabau

(INOUE; SALMAH; SAKAGAMI, 1996) e Melipona compressipes fasciculata (GIANNINI,

1997).

A distribuição temporal da atividade de adição de cera ao depósito na colônia 1 não

pode ser inferida devido ao seu número reduzido de registros. Na colônia 2, a tarefa foi

realizada por indivíduos com idade média de 18,14 ± 8,99 dias de idade, comparável à idade

média de produção de cera (11,70 ± 7,61 dias). O dado referente à produção de cera não foi

apresentado nos resultados pelo fato dessa não ser aqui considerada uma atividade e sim um

estado fisiológico das abelhas. Em Apis mellifera e nos meliponíneos, a produção de cera

ocorre aproximadamente na mesma idade, a qual coincide com a fase na qual as operárias são

cuidadoras (HEBLING; KERR; KERR, 1964). Resultados para quatro espécie de Meliponini

mostraram que essas glândulas apresentaram máximo desenvolvimento, principalmente,

quando as operárias trabalhavam na area de cria, construindo e aprovisionando células de cria

(CAVALCANTE, OLIVEIRA; CRUZ-LANDIM, 2000).

As atividades de reprodução do ninho, a saber, aprovisionamento de células de cria,

construção de célula e operculação de célula se sobrepõem completamente, sendo realizadas

por abelhas entre 3 e 20 dias de vida adulta. Operárias de Melipona favosa também fizeram

parte de uma estreita faixa etária, a qual foi de 5 a pouco mais de 20 dias (SOMMEIJER,

1984). Estudo anterior, com a mesma espécie, revelou que os indivíduos mais ativos na

construção de células são também os mais importantes aprovisionadores destas

__________________________________________________________________ Discussão

46

(SOMMEIJER, BEUVENS, VERBEEK, 1982). Essa pode ser uma explicação para o fato de,

em Melipona scutellaris, ter sido observado que alguns indivíduos construtores de célula

nunca realizaram aprovisionamento. Situação similar foi encontrada em Trigona pallens

(SILVA, 2008).

O trabalho com lixo foi realizado por indivíduos com idade intermediária,

compreendendo o intervalo entre 16 e 48 dias, exceto para alguns indivíduos da colônia 2 que

estiveram engajados nessa atividade quando ainda bem jovens. Esses resultados diferem,

parcialmente, do encontrado em Trigona pellucida, cujos indivíduos jovens também

estiveram envolvidos nessa atividade (MATEUS, ZUCCHI, 2008). Em Trigona pallens,

indivíduos jovens também realizaram manipulação do lixo, contudo os de idade intermediária

estiveram mais envolvidos (SILVA, 2008). Os resultados para Melipona scutellaris são

comparáveis aos encontrados por Ferreira-Caliman (2010).

As atividades de recepção e desidratação de néctar são realizadas por indivíduos a partir

dos 20 dias de vida, um pouco antes de ser iniciada a tarefa de forrageio. Esse padrão difere,

parcialmente, ao encontrado em Melipona compressipes fasciculata, espécie na qual a

recepção de néctar começa quando as abelhas são ainda jovens (GIANNINI, 1997).

A atividade de forrageamento foi realizada por indivíduos mais velhos, corroborando

com o processo de maturação comportamental, no qual indivíduos jovens realizam atividades

dentro do ninho e quando mais velhos realizam atividades fora dele (HUANG, PLETTNER,

ROBINSON, 1998; ROBINSON, 1992). Essa dicotomia etária da execução de tarefas

também pode ser associada aos riscos envolvidos com sua realização, sendo que as

desempenhadas dentro do ninho são mais seguras do que as realizadas fora dele

(SAKAGAMI, FUKUDA, 1968; WINSTON, KATZ, 1981).

__________________________________________________________________ Discussão

47

Na formiga Ponera pennsylvannica, foi observada uma grosseira divisão de trabalho

entre cuidadoras da cria e forrageiras, na qual os indivíduos jovens permaneceram no ninho

cuidando da cria e os mais velhos saíam para o forrageamento. Esse polietismo temporal

esteve associado à demografia das colônias, sendo exibido apenas naquelas em que tinham

maior produção de indivíduos e, portanto, maior demanda de tinham ninhadas relativamente

grandes quando as primeiras operárias jovens emergiam (PRATT; CARLIN; CALABI, 1994).

Quanto à composição química cuticular, operárias de M. scutellaris apresentaram

grande diversidade de hidrocarbonetos com cadeias carbônicas que variaram entre 19 e 33

átomos. Os compostos compreenderam alcanos, alcenos, alcadienos e metil alcanos,

freqüentemente, com número ímpar de carbonos. As duas colônias estudadas são muito

similares quanto à composição cuticular das operárias, sendo caracterizadas, principalmente,

por não compartilharem alguns alcenos, alcadienos e metil alcanos.

Os compostos identificados bem como suas concentrações relativas, principalmente a

grande abundância de alcanos lineares como Pentacosano e Heptacosano, corroboram

resultados para outras espécies de abelhas sem ferrão (ABDALLA et al., 2003, PIANARO et

al., 2007, NUNES et al, 2009, FERREIRA-CALIMAN et at., 2010), além de grupos

relacionados (formigas WAGNER, TISSOT, GORDON, 2001, vespas DANI et al., 2004,

térmites KLOCHKOV, KOZLOVSKII, BELYAEVA, 2005)

O presente estudo revelou o Nonadecano, composto com 19 átomos de carbono,

encontrado pela primeira vez em abelhas sem ferrão por Nunes et al., (2009a). A pesar de não

muito comum, hidrocarbonetos de cadeias pequenas tem sido identificados em grupos de

insetos sociais, como vespas, abelhas melíferas e abelhas sem ferrão (SINGER, 1998;

FRÖHLICH, TAUTZ, RIEDERER, 2000, FERREIRA-CALIMAN, 2010). Anteriormente,

também em Melipona scutellaris, o Eicosano apresentou-se como composto exclusivo de

__________________________________________________________________ Discussão

48

rainha (KERR, JUNGNICKEL, MORGAN, 2004). Isto pode relacionar-se ao fato de que as

operárias analisadas eram forrageiras, via de regra, indivíduos mais velhos, os quais, como

evidenciado nos resultados do presente trabalho, não possuem esse hidrocarboneto.

A química cuticular de Melipona scutellaris, em estudo anterior (KERR,

JUNGNICKEL, MORGAN, 2004), apresentou diversidade de compostos substancialmente

menor em proporção do que aquela encontrada no presente estudo. Muito embora, o

resultados para os compostos mais abundantes presentes na cutícula das operárias sejam

congruentes. No referido trabalho, os autores utilizaram metodologia distinta (MORGAN,

1990) para caracterizar o perfil químico cuticular de machos, operárias e rainhas dessa

espécie. Tal método não foi aqui utilizado por se tratar de um método destrutivo,

comprometendo, assim, o bom andamento das análises comportamentais.

A análise discriminante mostrou que, quanto aos hidrocarbonetos cuticulares, as

operárias recém emergidas são as que mais se distanciam dos outros grupos. Em abelhas

melíferas, os adultos emergem com um ―blank slate‖, o qual é caracterizado por um perfil

cuticular muito menos rico quando comparado ao de indivíduos mais velhos (BREED et al.,

1995). Nesse contexto, a exposição à cera dos favos é um meio de as abelhas incorporarem

compostos à cutícula (ex. alcenos e ácidos graxos) (BREED et al., 2004a,b). O perfil de

hidrocarbonetos das abelhas recém emergidas de Melipona scutellaris é caracterizado pela

ausência de alguns compostos. Entretanto, a riqueza desses compostos encontrada no perfil de

hidrocarbonetos das operárias recém emergidas é comparável ao dos outros grupos; as

alterações nesse perfil ocorrem nas proporções relativas desses compostos. Portanto, diferente

de abelhas melíferas, em M. scutellaris, a diferença encontrada entre os grupos resulta da

diferença de proporções relativas e não da riqueza de compostos.

__________________________________________________________________ Discussão

49

A análise canônica não ilustra a diferença entre os grupos etários analisados (Figs. 6 e

7). Contudo, as distâncias entre os grupos evidenciada pela análise discriminante (Tabelas 4 e

6) e pela da correta alocação de pelo menos 60% dos indivíduos nos referidos grupos permite

dizer que há diferença química significativa entre os indivíduos nas diferentes idades. O fato

de a análise canônica não evidenciar tal diferença pode ser resultado das grandes distâncias

que separam o grupo das recém emergidas das demais operárias, havendo uma tendência de

agrupamento entre os outros grupos menos distantes entre si. Embora essa possa ser uma

assertiva, a grande flexibilidade na alocação de tarefas evidenciada pelos dados

comportamentais não demonstra uma relação direta entre perfis de hidrocarbonetos e a tarefa

desempenhada pelas operárias.

Estudos demonstram que os indivíduos que pertencem a um grupo específico de tarefa

possuem um perfil cuticular característico (HOWARD ET AL., 1982;

BONAVITACOUGOURDAN et al., 1993; WAGNER ET AL., 1998; SEVALA et al., 2000;

NUNES et al., 2009a,b; KARTHER, DRIJFHOUT, MARTIN, 2011). Kaib et al. (2000)

mostraram que, independente da idade, operárias de Myrmicaria eumenoides que

desempenham atividades no ninho não mudam seus perfis de hidrocarbonetos. Os autores

afirmam que a variação da química cuticular é pouco correlacionada com a idade, mas muito

correlacionada com a alocação de tarefa de cada indivíduo.

As diferenças podem ser influenciadas pelo contato diferencial dos indivíduos com

compostos como cera, feromônios de rainha e alimentos. Além disso, indivíduos engajados

em atividades de forrageio são suscetíveis à mudanças de perfil cuticular devido à

volatilização de compostos e maior contato com os recursos trazidos à colônia.

__________________________________________________________ Considerações finais

50

5. CONSIDERAÇÕES FINAIS

As atividades desempenhadas por operárias de Melipona scutellaris se sobrepuseram ao

longo do tempo, evidenciando uma relação entre o tipo de atividade que o indivíduo realiza e

a idade do mesmo. Além disso, a seqüência temporal de realização dessas tarefas está de

acordo ao encontrado para outras espécies de abelhas sem ferrão.

Quanto à química cuticular da espécie estudada, o presente estudo levantou informações

inéditas sobre a dinâmica dos hidrocarbonetos de cutícula ao longo da idade das operárias.

Diferente do encontrado em abelhas do gênero Apis, a riqueza de compostos encontrada na

cutícula de operárias recém-emergidas é similar a apresentada por indivíduos mais velhos.

Sendo, portanto, as proporções relativas dos compostos a fonte da diferença entre esses

grupos de indivíduos. Além disso, a grande flexibilidade na alocação de tarefas evidenciada

pelos dados comportamentais não demonstra uma relação direta entre perfis de

hidrocarbonetos e a tarefa desempenhada pelas operárias.

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51

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_____________________________________________________________________ Anexos

61

ANEXOS

______________________________________________________________________________________________________________ Anexos

62

ANEXO A

Figura 1. Diferentes áreas da colônia de Melipona scutellaris. A - região de cria; B - área de estoque de alimento;

C - região de acúmulo de lixo; D - caixa de entrada.

_____________________________________________________________________ Anexos

63

ANEXO B

Figura 1. Alguns comportamentos realizados pelas operárias de Melipona scutellaris.

A – construção de célula de cria; B – trabalho no invólucro; C – adição de cera ao

depósito; D – fechamento de frestas entre o vidro e a caixa de observação; E –

manipulação de lixo; F – trofalaxia; G – desidratação de néctar; H – forrageamento.

divisão de trabalho e sua relação com a dinâmica dos ... · as espécies, as abelhas em geral...

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