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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
RODRIGO FELIPE RODRIGUES DO CARMO
DIVERSIDADE, POTENCIAL INVASIVO E IMPORTÂNCIA
FORENSE DE DÍPTEROS NECRÓFAGOS EM DOIS
AMBIENTES INSULARES DE PERNAMBUCO
RECIFE 2014
RODRIGO FELIPE RODRIGUES DO CARMO
DIVERSIDADE, POTENCIAL INVASIVO E IMPORTÂNCIA FORENSE DE
DÍPTEROS NECRÓFAGOS EM DOIS AMBIENTES INSULARES DE
PERNAMBUCO
RECIFE, 2014
Dissertação apresentada ao programa de Pós-
Graduação em Biologia Animal da Universidade
Federal de Pernambuco, como um dos requisitos
para a obtenção do título de Mestre em Biologia
Animal.
Orientador: Prof. Dr. Simão Dias de Vasconcelos
Coorientador: Prof. Dr. José Roberto Pujol Luz
Catalogação na fonte
Elaine Barroso
CRB 1728
Carmo, Rodrigo Felipe Rodrigues do Diversidade, potencial invasivo e importância forense de dípteros
necrófagos em dois ambientes insulares de Pernambuco/ Recife: O Autor,
2014.
79 folhas : il., fig., tab.
Orientador: Simão Dias de Vasconcelos
Coorientador: José Roberto Pujol Luz
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco,
Centro de Ciências Biológicas, Biologia Animal, 2014.
Inclui bibliografia e anexos
1. Mosca 2. Entomologia forense I. Vasconcelos, Simão Dias (orientador) II. Luz, José Roberto Pujol (coorientador) III. Título
595.77 CDD (22.ed.) UFPE/CCB- 2014- 194
RODRIGO FELIPE RODRIGUES DO CARMO
DIVERSIDADE, POTENCIAL INVASIVO E IMPORTÂNCIA FORENSE DE
DÍPTEROS NECRÓFAGOS EM DOIS AMBIENTES INSULARES DE
PERNAMBUCO
BANCA EXAMINADORA
Orientador: ____________________________________________________________
Dr. Simão Dias Vasconcelos Universidade Federal de Pernambuco
I Examinador: __________________________________________________________
Dra. Margareth Maria de Carvalho Queiroz Fundação Oswaldo Cruz – Rio de Janeiro
II Examinador:__________________________________________________________
Dra. Luciana Iannuzzi Universidade Federal de Pernambuco
III Examinador: _________________________________________________________
Dr. José Roberto Botelho de Souza Universidade Federal de Pernambuco
I Suplente: _____________________________________________________________
Dr. Gilberto Gonçalves Rodrigues Universidade Federal de Pernambuco
II Suplente: ____________________________________________________________
Dr. Wendel José Teles Pontes Universidade Federal de Pernambuco
Dissertação apresentada em 12 de fevereiro e
aprovada pela banca examinadora composta pelos
seguintes membros:
Àqueles que
concentraram todos os seus esforços
em minha formação,
sendo até hoje minha base,
dedico; João Laurindo e Kátia Rejane
_____________________________________________AGRADECIMENTOS
A priori agradeço a Deus, por me propiciar, em todos os dias, uma relação
maravilhosa com a vida. E unido a Ele posso aclamar muitas vitórias!
Ao meu Pai e grande conselheiro João Laurindo, não apenas pela dedicação em todos
esses anos voltada para a melhoria na minha educação, mas pela forte companhia e presença
em TODOS os momentos importantes de minha vida. À minha melhor amiga e Mãe, Kátia
Rejane agradeço por todos os ensinamentos de vida, sem ela não conseguiria ser o ser que
hoje sou. À minha agridoce irmã, Raiana Rodrigues, por me propiciar momentos
maravilhosos de alegrias e de reflexões, mas muitas vezes estressantes! À minha segunda
mãe, a melhor madrinha de todos os tempos, Anaelise Cândido. Impossível expressar toda a
minha gratidão por ela em poucas palavras, mas posso dizer, de coração, que ela faz parte de
todo o meu desenvolvimento como pessoa!
À Julliana Barretto, meu melhor presente deste ano e “meu melhor plano para o
futuro”. Grande incentivadora do meu sucesso, não me deixando esmaecer em nenhum
momento, sendo sempre meu apoio em todos os momentos, deixo meu muito obrigado!
Agradeço aos “necrophagous” Thiago Soares, que mesmo com sua tagarelice, não me
deixando (nunca!) falar esteve presente grande parte do tempo nessa jornada me auxiliando e
aconselhando em muitos aspectos do trabalho, amigo que construí; Taciano Moura (ã?!), que
com toda sua paraibaneidade sempre esteve disposto a me ajudar mesmo quando não podia,
sem ele esse trabalho estaria na metade; Diego Oliveira, colega de trabalho, diretor de
fotografia, chefe de edição e nas horas vagas ecólogo, por todo o apoio no desenvolvimento
do meu trabalho e por conseguir, com o seu exuberante sarcasmo, deixar o ambiente de
trabalho muito descontraído; Fêr, Fernanda Ito, que chegou pra ficar de vez, estimulando e
auxiliando no meu conhecimento em marés nunca antes navegadas; Leonardo Pereira,
dedicado ao trabalho, mas sempre disposto a me ver sorrir, pelas suas palhaçadas, e pelo
fundamental auxílio agradeço; Raissa Guerra, fazendo jus ao nome, guerreira e quase um
homem nas coletas, agradeço pela essencial ajuda; Diogo Oliveira pelo excepcional apoio e
ajuda nas coletas no arquipélago, mas também pelos momentos de diversão e tensão! E por
último mas não menos importante, à Taynã, “the international necrophagous”, pela ajuda nas
identificações e por todo seu empenho e apoio!
Agradeço também à Roberta Salgado pela paciência e dedicação na minha iniciação
aos insetos necrófagos.
Ao Professor José Roberto Pujol Luz, agradeço pela confiança e paciência em me
aceitar como um de seus alunos, pela coorientação, pelos ensinamentos da taxonomia e bases
ecológicas dos dípteros necrófagos.
Agradeço à toda equipe docente do Programa de Pós Graduação em Biologia Animal
por fazer parte de um processo importante no meu desenvolvimento cognitivo. Com especial
atenção ao professor José Roberto Botelho, que com o seu jeito, digamos peculiar de ser, me
estimulou muito a buscar novas perspectivas para o desenvolvimento do meu trabalho; ao
professor Paulo Santos, por desenvolver em mim uma autocrítica quase que ferrenha; ao
professor André Esteves por toda a presteza e solidariedade; à professora Luciana Iannuzzi,
por simplesmente ser o que é! Me amparando sempre com um grande sorriso e disposta a
ajudar em todos os momentos! Como uma extensão ao PPGBA agradeço à Aurenice Guerra, a
mais sorridente secretária dessa universidade, que me auxiliou muito nas dificuldades
burocráticas, deixando-as quase sempre imperceptíveis.
À Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco (FACEPE),
agradeço pelo suporte financeiro, concedendo a bolsa de estudos e parte do financiamento do
projeto. Bem como ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq) pelo apoio financeiro.
Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade pelas autorizações
legais, em especial ao Chefe do PARNAMAR de Fernando de Noronha, Ricardo Araújo, pelo
auxílio e cooperação nas coletas no arquipélago.
À Administração do distrito de Fernando de Noronha pelo apoio logístico,
especialmente ao Sr. Jorge que me deu livre acesso ao transporte das cargas biológicas, deixo
meu sincero agradecimento.
Ao meu grande tio Genivaldo (Val) morador da Ilha de Fernando de Noronha,
agradeço pelo apoio prestado e toda atenção em todas as minhas estadas na ilha.
Por fim, mas não menos importante...
... àquele que sempre me incentivou a procurar o melhor Rodrigo que existe dentro de
mim, àquele que conviveu e dedicou todos esses anos me ensinando a arte de fazer ciência,
àquele que em certos (vários) momentos me fez dar um nó na cabeça por divergências em
pensamentos, mas que sempre almejava o melhor, àquele que deixava escapar um sincero
elogio depois de um duro carão! Àquele que, enfim, posso dizer que considero, também como
um amigo, agradeço de uma forma muito especial! Ao meu grande Orientador e amigo Simão
Vasconcelos, agradeço de todo o coração pela sincera companhia, confiança e dedicação na
minha formação como um cientista. Espero que essa parceria se consolide ainda mais e que
possamos comemorar muitas conquistas juntos. Enfim, deixo aqui meu muito obrigado!
Todo ponto de vista é
Apenas a vista de um ponto
Leonardo Boff
________________________________________________________RESUMO
Ambientes insulares funcionam como verdadeiros laboratórios à céu aberto para estudos envolvendo processos ecológicos e evolutivos, estando os primeiros responsáveis por destacar o papel dos principais fatores que predizem a diversidade da ilha. Dessa forma os estudos sobre comunidades de moscas necrófagas em ilhas com diferentes origens, graus de isolamento e ocupação humana, são indispensáveis para a compreensão mais completa da dinâmica de comunidades insulares. Moscas (Insecta, Diptera) compõem uma importante, mas subestimada porção da biodiversidade do nosso planeta, com mais de 124 mil espécies descritas. No entanto em ambientes insulares brasileiros essa diversidade é pouco conhecida. Portanto, objetivou-se de uma maneira geral caracterizar as assembleias de dípteros necrófagos em dois tipos de ambientes insulares de Pernambuco, analisando a diversidade, ocorrência de espécies invasoras e o potencial forense das espécies, bem como a importância médico sanitária de algumas espécies. Para tanto, as coletas ocorreram na Ilha de Itamaracá e na Ilha de Fernando de Noronha. Em ambas, seis pontos de coleta foram selecionados, categorizados de acordo com o grau de influência antrópica. Em cada ponto um conjunto com seis armadilhas foram instaladas, sendo três iscadas com peixe e três iscadas com fígado de frango, ambos em estágio inicial de decomposição. As coletas foram feitas em duas estações (seca e chuvosa) e as armadilhas ficaram expostas no ambiente por oito dias, sendo feitas coleta e substituição das iscas a cada 48 h. Para a caracterização das assembleias, bem como para comparação entre elas, indicadores ecológicos como riqueza, abundância, frequência relativa, dominância e constância, foram avaliados. Além de serem calculados os índices de diversidade e equitabilidade de Shannon e Pielou respectivamente. Um total de 123.012 dípteros adultos foi registrado, dos quais 94,7% são pertencentes as famílias Calliphoridae e Sarcophagidae juntas. A ilha de Fernando de Noronha foi caracterizada pela baixa riqueza das duas famílias com 4 e 3 espécies das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae, respectivamente, no entanto uma grande abundância foi vista com cerca de 100.500 indivíduos amostrados. Itamaracá, por outro lado, foi mais rica, com um total de 20 espécies amostradas, porém com uma abundância reduzida, cerca de 11 mil indivíduos amostrados. O gênero invasor foi detectado nos dois ambientes, no entanto a composição das espécies foi diferente, com apenas Chrysomya megacephala presente nas duas ilhas, ao ponto que em Itamaracá as outras duas espécies congenéricas também foram amostradas (C. albiceps e C. putoria). Para a família Sarcophagidae as iscas a base de peixe foram mais atrativas, tanto para Fernando de Noronha (χ2 = 401,999; P < 0,0001; g.l. = 1), quanto para Itamaracá (χ2 = 204,366; P < 0,0001; g.l. = 1). Com relação ao fator antropização, não houve um claro padrão de similaridade entre as praias, tanto para Fernando de Noronha, quanto para Itamaracá. Na ilha oceânica, uma clara dominância foi observada para a família Sarcophagidae (SBIA = 0,861 SMIA = 0,888 SAIA = 0,972), sendo esse padrão de dominância claro para a família Calliphoridae em Itamaracá SBIA = 0,741 SMIA = 0,773 SAIA = 0,799. Tanto Fernando de Noronha quanto Itamaracá apresentaram uma baixa diversidade nos três graus de influência antrópica.
_____________________________________________________ABSTRACT
Island environments operate as true open-air laboratories for studies involving ecological and evolutionary processes, being primarily responsible for highlighting the role of the main factors that predict the diversity of the island. Thus studies on the community of necrophagous flies on islands with different origins, degrees of isolation and human occupation, are essential for a more complete understanding of the dynamics of island communities. Flies (Insecta, Diptera) comprise an important but underestimated portion of the biodiversity of our planet, with more than 124,000 described species. However, in Brazilian’s island such diversity is poorly known. Therefore, this study aimed was to characterize the assemblies of carrion flies in two types of island environments of Pernambuco, analyzing the diversity, occurrence of invasive species and species of potential forensic, medical and sanitary importance of some species. To this end, the collections occurred in Itamaracá and the island of Fernando de Noronha. In both Six sampling points were selected, categorized according to the degree of anthropogenic impact. At each point a set with six traps were installed, three baited with fish and three baited with chicken liver, both in early stages of decomposition. Collections were made in two (dry and wet) stations and traps were exposed in the environment for eight days, collecting and replacing the baits being made every 48 h. For the characterization of the assemblies, as well as to compare, ecological indicators such as wealth, abundance, relative frequency, dominance and constancy, have been assessed. In addition to being calculated indices of diversity and evenness and Shannon evenness respectively. A total of 123,012 adult flies were recorded, of whom 94.7% belong to the Calliphoridae and Sarcophagidae families together. The island of Fernando de Noronha was characterized by low richness of two families with 4 and 3 species of the families Calliphoridae and Sarcophagidae, respectively, however an abundance of views about 100,500 individuals sampled. Itamaraca, on the other hand, is richer, a total of 20 species sampled, but with a lower abundance, about 11 thousand individuals sampled. The invader genus was detected in both environments, however the species composition was different, with only Chrysomya megacephala present on both islands, to the point that Itamaracá other two congeneric species were also sampled (C. albiceps e C. putoria). For the family Sarcophagidae baits with fish were more attractive, both to Fernando de Noronha (χ2 = 401.999, P <0.0001, df = 1), and for Itamaracá (χ2 = 204.366, P <0.0001, df = 1). Regarding the anthropic factor, there was no clear pattern of similarity between the beaches, both Fernando de Noronha, and for Itamaracá. In oceanic island, a clear dominance was observed for the family Sarcophagidae (SBIA = 0,861 SMIA = 0,888 SAIA = 0,972), and this pattern of clear dominance for the family Calliphoridae Itamaracá SBIA = 0,741 SMIA = 0,773 SAIA = 0,799. Both Fernando de Noronha as Itamaracá showed a low diversity in the three levels of anthropogenic impact.
______________________________________________LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa de Fernando de Noronha elucidando as respectivas áreas de coleta: AU: Área Urbana; BG: Baía dos Golfinhos; MS: Mangue do Sueste; PA: Praia da Atalaia; PC: Praia do Cachorro; PS: Ponta da Sapata........................................................................................................23
Figura 2. Mapa de Itamaracá elucidando as respectivas áreas de coleta: AU: Área Urbana; BO:
Bosque; CO: Coqueiral; MA: Mangue; P1: Praia 1; P2: Praia 2..................................................25
Figura 3. a) Modelo esquemático do grid amostral; b) Armadilha de Ferreira (1978) – Adaptada. ...................................................................................................................................................26
Figura 4. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Calliphoridae na ilha de Fernando de Noronha com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1........................................................................................................................................31
Figura 5. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Sarcophagidae na ilha de Fernando de Noronha com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1.................................31
Figura 6. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Calliphoridae na ilha de Itamaracá com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1....................................................32
Figura 7. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Sarcophagidae na ilha de Itamaracá com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1..................................................32
Figura 8. Proporção de Chrysomya megacephala e Cochliomyia. macellaria em Fernando de Noronha sob os diferentes Graus de Influência Antrópica: (1) Baixa Influência Antrópica; (2) Moderada Influência Antrópica e (3) Alta Influência Antrópica; com os respectivos erros padrão..............................................................................................................................................36
Figura 9. Proporção de Peckia (Peckia) chrysostoma, Oxysarcodexia thornax e Tricharaea (Sarcophagula) occidua, em Fernando de Noronha sob os diferentes Graus de Influência Antrópica: (1) Baixa Influência Antrópica; (2) Moderada Influência Antrópica e (3) Alta Influência Antrópica; com os respectivos erros padrão..................................................................36
Figura 10. Proporção de Chrysomya megacephala, Chrysomya albiceps e outros califorídeos amostrados em Itamaracá sob os diferentes Graus de Influência Antrópica: (1) Baixa Influência Antrópica; (2) Moderada Influência Antrópica e (3) Alta Influência Antrópica; com os respectivos erros padrão.....................................................................................................................................38
Figura 11. Dendrograma de Análise de Agrupamento (Cluster) utilizando a matriz de similaridade de Bray-Curtis para os ambientes amostrados na ilha de Fernando de Noronha. ATA: Praia da Atalaia; CAC: Praia do Cachorro; GOL: Baía dos Golfinhos; REM: Vila dos Remédios (área Urbana); SAP: Ponta da Sapata; SUE: Mangue do Sueste.....................................................39
Figura 12. Dendrograma de Análise de Agrupamento (Cluster) utilizando a matriz de similaridade de Bray-Curtis para os ambientes amostrados na ilha de Itamaracá. BOS: Bosque; COC: Coqueiral; MAN: Mangue; PR1: Praia 1; PR2; URB: Área Urbana....................................41
Figura 13. Ranking de dominância para as espécies da família Calliphoridae em Fernando de Noronha em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica...................................................44
Figura 14. Ranking de dominância para as espécies da família Sarcophagidae em Fernando de Noronha em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica...................................................44
Figura 15. Ranking de dominância para as espécies da família Calliphoridae em Itamaracá em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica. Com ênfase nas duas espécies codominantes Chrysomya megacephala e Chrysomya albiceps............................................................................45
Figura 16. Ranking de dominância para as espécies da família Sarcophagidae em Itamaracá em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica. O.amo: Oxysarcodexia amorosa; O.cul: Oxysarcodexia culmiforceps; O.int: Oxysarcodexia intona; O.tim: Oxysarcodexia timida; P.ang: Peckia (E) anguilla; P.chr: Peckia (P) chrysostoma; T.occ: Tricharaea (S) occidua...................45
_____________________________________________LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Abundância e frequência relativa (Fr) das principais famílias de dípteros necrófagos amostradas em Fernando de Noronha (FN) e Itamaracá (ITA).......................................................29
Tabela 2. Espécies das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae amostradas nas ilhas de Fernando de Noronha e Itamaracá: Abundância e Frequência Relativa (FR em %). N amostral = 216 / ilha...................................................................................................................................................30
Tabela 3. Abundância das espécies amostradas das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae por tipo de isca (Fígado de Frango e Peixe) nas duas ilhas, Fernando de Noronha e Itamaracá.........................................................................................................................................33
Tabela 4. Abundância e frequência relativa (Fr) das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae, na ilha de Fernando de Noronha, sob diferentes graus de antropização; Praia da Atalaia (PA), Ponta da Sapata (PS), Baía dos Golfinhos (BG), Mangue do Sueste (MS), Área Urbana (AU) e Praia do Cachorro (PC)...................................................................................................................35
Tabela 5. Abundância e frequência relativa (Fr) das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae, na ilha de Itamaracá, sob diferentes graus de antropização: Coqueiral (CO); Bosque (BO); Praia 1 (P1); Mangue (MA); Praia 2 (P2) e Área Urbana (AU)..................................................................37
Tabela 6. Valores e categorias de Constância das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae amostradas sob diferentes graus de antropização na ilha de Fernando de Noronha...........................................................................................................................................40
Tabela 7. Valores e categorias de Constância das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae amostradas sob diferentes graus de antropização na ilha de Itamaracá...........................................42
Tabela 8. Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e Equitabilidade de Pielou (J) das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae amostrados em Fernando de Noronha e Itamaracá sob os diferentes graus de antropização: BIA: Baixa Influência Antrópica; MIA: Moderada Influência Antrópica e AIA: Alta Influência Antrópica.......................................................................................................43
_______________________________________________________SUMÁRIO
1. Introdução 14
1.1. Biogeografia e Ambientes Insulares 14
1.2. Dípteros Necrófagos e Entomologia Forense 16
2. Objetivos e Hipóteses 20
2.1. Objetivo Geral 20
2.2. Objetivos Específicos 20
2.3. Hipóteses 20
3. Materiais e Métodos 22
3.1. Área de Estudo 22
3.2. Coleta e Identificação dos Insetos 25
3.3. Análise de Dados 27
4. Resultados 29
4.1. Aspectos Gerais da Abundância e Riqueza (Calliphoridae e
Sarcophagidae)
29
4.2. Potencial Atrativo das Iscas 33
4.3. Gradiente de Influência Antrópica (GIA) 34
4.4. Aspectos Ecológicos das Assembleias 39
5. Discussão 46
5.1. Composição de Espécies e GIA 46
5.2. Aspectos da Bioinvasão e Conservação 51
5.3. Contribuições para Entomologia Forense 55
6. Considerações Finais 59
7. Referências Bibliográficas 60
Apêndice 70
Anexos 78
14
________________________________________________1. INTRODUÇÃO
1.1. Biogeografia e Ambientes Insulares
A biogeografia é o estudo da distribuição geográfica de táxons e seus atributos no
espaço e no tempo (HAUSDORF & HENNIG, 2007). Essa ciência busca entender o dinâmico
cenário de causas e consequências do espaço geográfico e dos organismos ao longo do tempo,
através do reconhecimento de padrões de ocorrência dos táxons, sendo possível hipotetizar
processos importantes na configuração passada e atual da biodiversidade (MORRONE, 2004).
Subordinada a outras áreas de conhecimento até pouco tempo atrás, a biogeografia é
atualmente entendida como disciplina com seus próprios fundamentos e técnicas (NIHEI,
2006). Cada vez mais seus métodos têm sido utilizados para a compreensão do padrão da
distribuição das espécies em um sentido global, sendo importante intercessora de outras áreas
do conhecimento (DONOGHUE & MOORE, 2003).
Nas duas últimas décadas a biogeografia tem sofrido uma extraordinária renovação
teórica e metodológica. Morrone & Crisci (1995) consideram que a biogeografia esteja
passando por uma revolução acerca de sua fundação, conceitos básicos, métodos e interação
com outras disciplinas. Esta integração permite que a biogeografia possa ser constituída de
basicamente dois eixos, a biogeografia histórica e ecológica (MORRONE, 2009). A primeira
analisa os padrões de espécies e taxa supraespecíficas, em grandes escalas espaciais e
temporais, sendo mais interessada nos processos que acontecem ao longo de grandes períodos
de tempo. Por outro lado, a biogeografia ecológica visa analisar padrões populacionais, em
pequenas escalas espaço-temporais, levando em conta as interações bióticas e abióticas que
acontecem em um curto período de tempo, conceito amplamente aplicado em ambientes
insulares (MORRONE, 2009).
Arquipélagos isolados podem servir como laboratórios naturais para estudos
envolvendo processos ecológicos e evolutivos (MacARTHUR & WILSON, 1967; GRANT,
1998). Estudos ecológicos destacam o papel dos dois principais fatores que predizem a
diversidade da ilha: tamanho e isolamento, sendo as ilhas maiores associadas a uma menor
extinção (TOFT & SCHOENER, 1983), enquanto ambientes insulares isolados estão
associados com uma imigração reduzida (SIMBERLOFF & WILSON, 1969). Estudos sobre
ilhas remotas têm destacado fenômenos como radiação adaptativa, com a imigração de
diferentes espécies que estão sendo largamente substituídas por especiação (SIMON &
15
SUGDEN, 1987). Deste modo, se a diversidade resulta da imigração ou evolução, ilhas
maiores aportam um maior número de espécies (GILLESPIE & RODERICK, 2002).
A teoria de colonização insular proposta por MacArthur & Wilson (1967) admite que
a riqueza específica de uma determinada ilha resulta de um equilíbrio dinâmico entre as taxas
de imigração e de extinção. Em seu modelo, MacArthur & Wilson (1967) preveem uma
diferença entre a relação que liga a superfície do ambiente insular e o número de espécies
presentes. A taxa de imigração decresce em consequência da intensificação de fenômenos
como predação e competição, podendo esses processos ocasionarem possíveis extinções
principalmente em ilhas de porte reduzido (KREBS, 2001). Deste modo, as ilhas continentais,
geralmente mais próximas aos continentes do que as ilhas “verdadeiras”. apresentam um
maior fluxo de imigrantes e residentes temporários com maior diversidade quando comparada
às ilhas oceânicas. Estas apresentam taxa de extinção mais elevada, que aumenta quando a
superfície da ilha diminui. Porém a significação biológica das variações dessa relação foi
discutida e questionada (MAY, 1975).
Esse modelo de biogeografia de ilhas permite fazer três tipos de previsões: o número
de espécies de uma ilha é mais ou menos constante; espécies desaparecem e essas extinções
são compensadas por imigrações, e, por fim, a taxa de renovação das espécies varia em
sentido inverso à superfície da ilha (DAJOZ, 2005). Outros fatores, além da superfície da ilha
e do seu isolamento geográfico podem intervir na determinação da riqueza local. A idade
avançada da ilha permite uma longa evolução e diferenciação das espécies endêmicas,
contribuindo para o aumento da riqueza local, além dessa riqueza ser inversamente
proporcional à latitude máxima atingida (DAJOZ, 2005).
Ilhas continentais são aquelas que, de alguma forma, já estiveram ligadas ao continente e
podem ter surgido a partir da separação de porções do continente por erosão de uma península
primitiva ou de variações do nível do mar durante os períodos glaciais (GILLESPIE et al.,
2008). A área geralmente pequena desses ambientes e o isolamento geográfico são
características que influem na diversidade da biota, assim como a riqueza em espécies do
continente ou áreas vizinhas.
As ilhas oceânicas são ambientes distantes da costa e com limitada porção emersa; o processo
de endemismo da biota nesse ambiente é produto da dispersão oceânica das espécies, já que
estas ilhas nunca estiveram conectadas com o continente (COWIE & HOLLAND, 2006).
Assim, apesar dos riscos representados pelas mudanças climáticas, as espécies invasoras e a
perda de habitat são as principais ameaças, em curto prazo, à biodiversidade das ilhas
oceânicas brasileiras. Os principais impactos das espécies invasoras sobre as nativas estão
16
relacionados à exclusão competitiva, deslocamento de nichos, hibridização, predação e
extinção. A maior parte das evidências conhecidas destes impactos no mundo ocorreu em
ilhas (MOONEY & CLELAND, 2001), embora nenhum estudo focalizasse assembleias de
espécies necrófagas.
O interesse atual na biogeografia de ilhas foi iniciado pelos trabalhos pioneiros de
MacArthur e Wilson (1967), sendo largamente estimulados por estudos envolvendo aves. O
arcabouço teórico construído a partir do estudo de aves pode ser aplicável a outros seres
vivos, como insetos, e, mais particularmente, dípteros necrófagos. A relação direta entre a
produção e a utilização dos recursos tornando as populações intimamente limitadas pelo
recurso em questão (HANSKI, 1977). Dessa forma, os estudos sobre a comunidade de moscas
necrófagas em ilhas com diferentes origens, graus de isolamento e ocupação humana, são
indispensáveis para a compreensão mais completa da dinâmica de comunidades insulares.
As principais famílias de dípteros que atuam diretamente na utilização do recurso em
decomposição, seja como alimento ou utilizando-o como sítio de cópula e oviposição, são
também destacadas pelo sua potencialidade como vetores de patógenos (MONZON et al.,
1991; SUKONTASON et al., 2007). Dentre elas, quatro famílias (Calliphoridae,
Sarcophagidae, Muscidae e Fanniidae) estão diretamente associadas à utilização do recurso
efêmero para diversos fins, sendo representadas por espécies associadas diretamente com
carcaças/cadáveres (BYRD & CASTNER, 2010). Destacam-se a família Calliphoridae, que
inclui as moscas popularmente conhecidas como varejeiras, com cerca de 100 espécies
distribuídas em sete subfamílias (KOSMANN et al., 2013), sendo a maioria de importância
médica, veterinária e sanitária (GUIMARÃES & PAPAVERO, 1999), e a família
Sarcophagidae, a qual apresenta uma grande diversidade, sendo conhecidas cerca de 750
espécies para a região Neotropical.
1.2. Dípteros Necrófagos e a Entomologia Forense
Diptera (Insecta) compõem uma importante, mas subestimada porção da
biodiversidade do nosso planeta. Com cerca de 160 mil espécies descritas, e muitas a serem
descobertas, formam um dos grupos mais diversos na Terra (THOMPSON, 2013). Esta
diversidade está associada a uma enorme variedade de hábitos alimentares, que inclui a
necrofagia. Para Smith (1986) essa fauna pode ser classificada de acordo com a potencial
utilização desse recurso efêmero em: necrófagos, cujos adultos e/ou imaturos utilizam o
17
recurso como fonte alimentar ou estimulante para cópula e oviposição; onívoros, aqueles que
se alimentam tanto da carcaça, quanto da fauna associada ou ainda de outros substratos;
predadores e parasitoides, os quais utilizam os insetos associados ao recurso como sua fonte
de alimentação e por fim os acidentais, que se encontram no cadáver por acaso, como
extensão do seu habitat normal.
Além de sua importância ecológica – pelo processo de decomposição da matéria
orgânica animal – os insetos necrófagos representam uma importante ferramenta nos
processos de investigação criminal, permitindo aos peritos estimar através da presença e
frequência desses insetos, bem como da bionomia dos seus estágios imaturos, o intervalo pós-
morte (AMENDT et al., 2007). Além dessa estimativa, tais insetos podem ser usados como
evidência ou prova física sobre movimentação do corpo, o que requer profundo conhecimento
sobre a ecologia e biogeografia de cada espécie (CATTS & GOFF, 1992; BYRD &
CASTNER, 2010). Deste modo, a Entomologia Forense é a aplicação do conhecimento sobre
insetos e outros artrópodes associados a diversas questões criminais (PUJOL-LUZ et al.,
2008). Dentre os insetos associados a eventos criminais destacam-se quatro famílias de
dípteros necrófagos que detêm uma relação direta com o recurso, sendo elas as famílias
Fanniidae, Muscidae, Calliphoridae e Sarcophagidae.
Para a família Fanniidae são conhecidas apenas 285 espécies, distribuídas em quatro
gêneros (CARVALHO et al., 2003). Na região Neotropical, ocorrem 79 espécies pertencentes
a dois gêneros, Fannia e Euryomma (CARVALHO et al., 2012). São moscas pequenas com
adultos variando de 2,5 a 7 mm de comprimento, geralmente de coloração cinza a negra
(ALBUQUERQUE et al., 1981). Os estágios imaturos geralmente se alimentam de matéria
orgânica em decomposição, sendo algumas espécies causadoras de miíases urogenital ou
intestinal em homens e animais (GUIMARÃES & PAPAVERO, 1999). Sua relação com
cadáveres humanos tem sido reconhecida recentemente. Por exemplo, em Jaboatão dos
Guararapes (PE), registrou-se o primeiro registro da espécie Fannia trimaculata colonizando
um cadáver humano (VASCONCELOS et al., 2014).
A família Muscidae apresenta uma ampla distribuição geográfica, com 5.155 espécies
distribuídas em 196 gêneros para o mundo (THOMPSON, 2013) e um total de 846 espécies
para região Neotropical (CARVALHO et al., 2005). De acordo com Carvalho (1989) os
aspectos filogenéticos dessa família devem ser bastante discutidos e investigados. Os adultos
apresentam hábitos extremamente variados, incluindo até mesmo algumas espécies
predadoras. Porém, os adultos da maioria das espécies alimentam-se de matéria orgânica em
decomposição, principalmente de origem animal (CARVALHO & COURI, 2002). Grande
18
parte das espécies é silvestre, porém algumas são importantes devido a associação com
ambientes modificados pela ação antrópica, como é o caso de Musca domestica Linneaus,
1758, espécie amplamente conhecida por sua importância médica e veterinária (CARVALHO
et al., 2012).
Calliphoridae inclui as moscas conhecidas popularmente como varejeiras, sendo
considerada uma das duas principais famílias de importância forense. Assim como a família
Muscidae é cosmopolita e estão descritas 1.522 espécies em 109 gêneros para o mundo, com
sua grande maioria distribuída para o Velho Mundo (THOMPSON, 2013). A região
Neotropical abriga um total de 99 espécies distribuídas em 29 gêneros e sete subfamílias
(KOSMANN et al., 2013). De modo geral são caracterizados por sua coloração metálica
variando do verde ao cúprico, passando pelo azul e púrpura, com comprimento máximo de 16
mm (CARVALHO et al., 2012). Suas larvas criam-se em matéria orgânica em decomposição,
podendo ser causadoras de miíases primárias ou secundárias (GUIMARÃES & PAPAVERO
1999). Já na fase adulta sua importância para a população humana é ainda maior, podendo ser
vetores mecânicos de patógenos como bactérias e protozoários (MONZON et al, 1991).
Algumas espécies são de importância para a Entomologia Forense, fornecendo informações
fundamentais sobre o IPM, podendo ser importantes na resolução de crimes (MOURA et al.,
1997), e potenciais bioindicadoras de locais de morte (SOUZA & LINHARES, 1997).
A família Sarcophagidae é cosmopolita e muito diversa, com 3.073 espécies descritas
em 355 gêneros no mundo (THOMPSON, 2013), sendo catalogadas 750 espécies para a
região Neotropical. São dípteros de aparência externa relativamente uniforme variando entre 2
a cerca de 25 mm de comprimento, o que motiva sua enorme dificuldade em identificação por
chaves taxonômicas padrões, sendo necessária a distensão do edeago (órgão copulador do
macho) para identificação em nível específico (CARVALHO et al., 2012). As fêmeas são
vivíparas, podendo apresentar espécies ovovivíparas, o que confere um pioneirismo à
colonização do recurso (VASCONCELOS et al., 2013). Atualmente são conhecidas três
subfamílias, Mitogramminae, Paramacronychiinae e Sarcophaginae, razoavelmente uniformes
em seus aspectos biológicos. Dessas, espécies de Sarcophaginae têm hábito mais variado
podendo ser parasitas de insetos e outros artrópodes, além de serem encontradas em matéria
orgânica animal em decomposição (CARVALHO et al., 2012).
Muitas espécies, principalmente de Calliphoridae, são caracterizadas pela sua
associação a ambientes perturbados pela ação antrópica (LINHARES, 1981; D’ALMEIDA et
al., 1991). Essa preferência, conceituada como sinantropia, varia de acordo com a espécie e as
características geográfico-climáticas de cada concentração humana que de alguma forma
19
afetam as populações de insetos (NUORTEVA, 1963). Gregor & Povolny (1958)
classificaram a sinantropia em três categorias eusinantrópicas, aquelas espécies que são
altamente relacionadas com ambientes sob ação antrópica; hemisinantrópicas, espécies que
apresentam certa associação a ambientes antropizados e aquelas que apresentam aversão a
ambientes perturbados pela influência antrópica, sendo classificadas como assinantrópicas.
MONTOYA et al. (2009) alertam para preferência de determinadas espécies da família
Calliphoridae por ambientes antropizados, principalmente as espécies do gênero invasor
Chrysomya. Para a família Sarcophagidae poucos são os estudos relacionando sua associação
à ambientes antropizados (YEPES-GAURISAS et al., 2013).
Por fim, o cadáver é um recurso efêmero importante também no ambiente insular e
informações sobre a riqueza e distribuição geográfica de espécies de insetos necrófagos são
fundamentais para o mapeamento da biodiversidade (CARTER et al., 2007), além de
contribuir para elucidar questões de endemismo, conservação e bioinvasão. Ilhas oceânicas,
especialmente aquelas com crescente taxa de visita humana, destacam-se como ambientes
sensíveis à ação antrópica e a espécies invasoras, de modo que a descoberta de espécies
dominantes nestes ambientes pode elucidar questões de adaptação e competição.
20
______________________________________2. OBJETIVOS e HIPÓTESES
2.1. Objetivo Geral
Caracterizar as assembleias de dípteros necrófagos em dois tipos de ambientes
insulares (ilha continental e ilha oceânica) de Pernambuco, analisando a diversidade,
ocorrência de espécies invasoras e o potencial forense das espécies.
2.2. Objetivos Específicos
Fornecer subsídios para a construção de um banco de dados das espécies de dípteros
de importância sanitária e forense nos dois ambientes insulares estudados (Ilha de
Itamaracá e Ilha de Fernando de Noronha);
Analisar a riqueza, abundância, frequência relativa e constância das espécies de
dípteros necrófagos amostradas, bem como comparar a diversidade e a estrutura das
assembleias de dípteros necrófagos entre as duas ilhas;
Avaliar o potencial atrativo dos tipos de iscas (fígado de frango e peixe) para as
espécies pertencentes às famílias Calliphoridae e Sarcophagidae;
Inferir a distribuição dos dípteros (Calliphoridae e Sarcophagidae) de acordo com um
gradiente de ação antrópica;
Detectar a ocorrência de espécies invasoras do gênero Chrysomya (Calliphoridae)
investigando sua dominância sobre espécies nativas;
Identificar espécies com potencial utilização como bioindicação de local de morte em
investigações criminais;
2.3. Hipóteses
I – Por seu isolamento geográfico, origem geológica e escassez de vertebrados de grande
porte, a comunidade de insetos necrófagos em Fernando de Noronha será menos diversa
quando comparada à ilha continental.
II – Espécies invasoras do gênero Chrysomya, as quais já se encontram estabelecidas no
continente, estarão presentes na Ilha de Itamaracá, mas ainda não se estabeleceram na Ilha de
Fernando de Noronha, devido à maior distância desta última para o continente;
III – Espécies da família Calliphoridae, por seu potencial reprodutivo e plasticidade
ambiental, serão as espécies mais comuns nos dois ambientes investigados;
21
IV – As espécies de insetos necrófagos nas ilhas colonizam também outros habitats, o que
limita sua utilização como indicadoras de local de morte.
V – Pela complexidade orgânica, as armadilhas iscadas à base de peixe serão mais atrativas
do que aquelas iscadas à base de fígado de frango, principalmente para os indivíduos da
família Sarcophagidae
VI – Pelo pequeno tamanho das ilhas não haverá diferença na distribuição das espécies em
relação à influência antrópica
22
______________________________________3. MATERIAIS E MÉTODOS
3.1. Área de Estudo
a) Ilha Oceânica
O arquipélago de Fernando de Noronha (3°52'S; 32º26'O) está localizado a 545 km da
capital pernambucana e a 345 km da porção mais próxima do Nordeste do Brasil, Cabo de
São Roque (RN). De origem vulcânica é formado por uma ilha principal e mais 20 ilhotas que
ocupam uma área de aproximadamente 20 km2. A ilha principal, que também recebe o nome
do arquipélago é a única habitada há mais de 500 anos e apresenta área total de
aproximadamente 18.4 km2 (Figura 1). Comporta nessa área uma população flutuante de
cerca de 3.450 habitantes, intimamente relacionada ao turismo (BRASIL, 2012). Todo o
arquipélago é legalmente protegido, de modo que as atividades humanas (agricultura de
subsistência, comércio e turismo) são limitadas ou proibidas em grande parte de seu território
(FREITAS & VASCONCELOS, 2008). O clima é Tropical, quente oceânico de duas estações
bem definidas. Pluviometria média de 1.418 mm anual, com maiores índices entre março e
maio e estiagem que pode atingir 7 meses. A ilha apresenta faixa de temperatura de 23,5 °C a
31,5 °C e média de 27,0 °C e elevada umidade relativa, com uma média anual de 78%
(COURI et al., 2008). A flora é geralmente pobre e representada principalmente por uma
vegetação decídua sazonal, com várias espécies introduzidas (BRASIL, 2012). No geral, a
ilha sofre de uma persistente falta de água, já que inexistem reservatórios de água doce
permanentes (FREITAS & VASCONCELOS, 2008).
Para as inferências sobre a distribuição dos dípteros necrófagos amostrados em relação
às atividades antrópicas, seis localidades de coleta foram selecionados e previamente
categorizados, representando diferentes níveis de exposição à atividades humanas. A
categorização dos ambientes se deu por um somatório de fatores que incluem produção de
lixo, frequência de transeuntes e presença de construções, especialmente moradias. Todos
esses fatores foram utilizados e enquadrados num raio de aproximadamente 1 km de distância
do local de coleta. Aqueles locais que se encontravam dentro do raio de 1 km e nele era
notória a frequência de transeuntes, produção de lixo e existência de casas foram classificados
como sendo de Alta Influência Antrópica (AIA), já aqueles que se encontravam em locais
onde esses fatores eram nulos ou raros foram classificados como sendo de Baixa Influência
23
Antrópica (BIA). E por fim os ambientes que se encontravam numa classificação
intermediária aos dois anteriores foram categorizados como sendo de Moderada Influência
Antrópica (MIA).
Figura 1. Mapa de Fernando de Noronha elucidando as respectivas áreas de coleta: AU: Área Urbana; BG: Baía dos Golfinhos; MS: Mangue do Sueste; PA: Praia da Atalaia; PC: Praia do Cachorro; PS: Ponta da Sapata.
Os locais com Baixa Influência Antrópica incluem Ponta da Sapata (PS): localizada no
extremo oeste da ilha principal, é uma pequena península restrita a atividades científicas e de
gestão, parcialmente coberta com vegetação nativa que faz parte do Parque Nacional Marinho
e Praia da Atalaia (PA): uma praia restrita localizada no nordeste da ilha, aberta à visitação
controlada (duas horas / dia), é também parte do Parque Nacional Marinho. Os locais sob
Moderada Influência Antrópica são Mangue do Sueste (MS): uma área de manguezal
localizada na porção sul da ilha, a sua vegetação é composta quase que exclusivamente de
Laguncularia racemosa, é uma área onde ocorre postura de tartarugas o que limita a presença
humana; Baía dos Golfinhos (BG): é uma baía situada no nordeste da ilha, que pertence ao
Parque Nacional Marinho, no entanto ela está aberta a pequenos grupos de turistas durante o
dia, com vegetação predominantemente arbustiva é um local para forrageamento e reprodução
de aves migratórias. Dois locais foram classificados como sendo de Alta Influência Antrópica,
Área Urbana (AU): a vila onde cerca de 70% da população da ilha vive, composta por
24
habitações, estradas e edifícios administrativos, o acúmulo de lixo pode ser encontrado em
diversas áreas e Praia do Cachorro (PC): é a praia mais próxima da parte habitada da ilha,
com acesso ilimitado a nativos e turistas, há a presença de alguns bares e uma moderada
quantidade de lixo pode ser encontrada nessa região.
b) Ilha Continental
A ilha de Itamaracá (07°44'52"S; 34°49'33"O) está distante cerca de 45 km da capital
pernambucana e se encontra situada na mesorregião Metropolitana do Estado de Pernambuco.
Sua área total é de ca. 65,1 km2 e apresenta 23.923 habitantes (IBGE, 2013). A ilha está
localizada na unidade geoambiental da Baixada Litorânea, com relevo formado pelas Áreas
Arenosas Litorâneas. A vegetação é basicamente formada por Florestas Perenifólias de
Restinga. O clima é do tipo Tropical chuvoso, com verão seco e chuvas que permeiam os
meses de janeiro à setembro e temperatura média anual de 25,3 °C. A precipitação média
anual é de cerca de 1.867 mm. A ilha encontra-se inserida nos domínios do Grupo de Bacias
de Pequenos Rios Litorâneos, onde os principais representantes são os rios Paripe e Jaguaribe.
O principal corpo hídrico de acumulação é a Lagoa Pai Tomé (BRASIL, 2005).
Assim como para a ilha de Fernando de Noronha, seis ambientes foram selecionados e
categorizados de acordo com o grau de ação antrópica na ilha de Itamaracá (Figura 2). A
classificação desses ambientes seguiu o padrão adotado para a ilha oceânica.
Sendo assim, os ambientes selecionados como sendo de Alta Influência Antrópica foram:
Área Urbana (AU): localizada no centro comercial da ilha é uma área rodeada por residências
com mercados, restaurantes, bares e visível produção excessiva de lixo; Praia 1 (P1): esse
ponto de coleta está localizado à aproximadamente 500 metros do hotel Orange na Praia do
Forte, encontra-se rodeada de residências e bares, além de estar nas proximidades de
monoculturas de subsistência e residências, a produção de lixo é demasiada. Os ambientes que
foram caracterizados como sendo de Moderada Influência Antrópica incluem Praia 2 (P2):
localizada também na Praia do Forte, essa área amostral está distante cerca de 2 km da área
categorizada como sendo de alto impacto antrópico, nela se percebe produção de lixo oriundo,
em sua maioria, das residências. É uma área descampada com predominância de culturas de
subsistência; Mangue (MA): área de mangue localizado na porção sul da ilha, é uma área
irrestrita à entrada de visitantes, no entanto pela relativa dificuldade de acesso ainda se
encontra com estado moderado de preservação, o lixo é encontrado em algumas porções dessa
25
região. Os ambientes categorizados como sendo de Baixa Influência Antrópica são: Coqueiral
(CO): área localizada à cerca de 1 km da rodovia, é caracterizada por apresentar em sua
formação uma vegetação arbustiva típica de restinga além de uma vasta área de coqueiros,
não se encontra moradia num raio de aproximadamente 3 km além de não haver indícios de
lixo; Bosque (BO): sítio amostral localizado nas proximidades do Coqueiral, cerca de 2 km de
distância é formado basicamente por vegetação de restinga aliada a plantas de maior porte,
assim como no coqueiral, não são encontrado resquícios de lixo; o acesso é relativamente
difícil e a concentração humana mais próxima fica a cerca de 2 km.
Figura 2. Mapa de Itamaracá elucidando as respectivas áreas de coleta: AU: Área Urbana; BO: Bosque; CO: Coqueiral; MA: Mangue; P1: Praia 1; P2: Praia 2.
3.2. Coleta e Identificação dos Insetos
Para a captura dos insetos, foram utilizadas armadilhas adaptadas do modelo de Ferreira
(1978), suspensas a 60 cm do solo. A armadilha consiste em duas garrafas do tipo pet cortadas
em nível da base acopladas uma sobre a outra contendo um porta-isca. A garrafa inferior foi
previamente pintada com tinta spray de cor preta, nela contém o porta-isca, o qual consiste de
um copo plástico de 250 mL fixado com dois cordões presos no ápice da garrafa superior
26
(Figura 3). Os insetos são atraídos pela isca e entram na armadilha pela porção inferior, após a
utilização do recurso, os indivíduos adultos migram para a região superior da armadilha onde
ficam presos. O presente trabalho concentrou esforços para as duas principais famílias de
dípteros necrófagos – Calliphoridae e Sarcophagidae, as demais foram armazenadas para
posterior identificação.
Em cada ilha, seis áreas de coleta foram selecionadas, conforme descrição acima (Figura 3),
separadas por uma distância mínima de 500 m, a fim de contemplar a representatividade dos
diferentes ambientes, aumentando a possibilidade de captura de diferentes espécies e
ampliando a área amostral. Em cada área foi instalado um conjunto de seis armadilhas
separadas entre si por uma distância mínima de 20 m, composta de três armadilhas com iscas
a base de fígado de frango (200 g) e três com iscas de peixe – sardinha – (200 g), ambas em
estágio inicial de putrefação (24 horas em temperatura ambiente). As coletas foram feitas em
duas estações (seca e chuvosa) e as armadilhas ficaram expostas no ambiente por oito dias,
sendo feitas coleta e substituição das iscas a cada 48 h.
Figura 3. a) Modelo esquemático do grid amostral; b) Armadilha de Ferreira (1978) – Adaptada.
Os insetos foram sacrificados com acetato de etila e fixados em etanol a 70%. O material
coletado foi etiquetado, informando o local, período da coleta, repetição e tipo da isca.
Posteriormente, os espécimes foram encaminhados ao Laboratório de Insetos Necrófagos no
27
Centro de Ciências Biológicas da UFPE. Para a identificação dos espécimes foram utilizadas
as chaves de identificação de CARVALHO & RIBEIRO (2000), VAIRO et al. (2011),
CARVALHO & MELLO-PATIU (2008) e KOSMANN et al. (2013). Amostras de cada
localidade de coleta serão encaminhadas para depósito na Coleção Científica da UFPE
(Curadora Dra. Luciana Iannuzzi).
3.3. Análise de Dados
Para caracterização das assembleias de dípteros foram avaliadas riqueza, abundância,
frequência relativa, dominância e constância. A constância para cada espécie foi determinada
pela equação C = (p x 100)/N, onde C = constância (%); p = número de coletas contendo a
espécie; N = número total de coletas. As espécies foram classificadas em constantes (> 50%
das coletas), acessórias (de 25% a 50%) ou acidentais (< 25% das coletas). A dominância foi
calculada tomando como base o índice de Simpson (D), que leva em consideração não apenas
a riqueza e a abundância, mas também a porcentagem de ocorrência de cada espécie. Um
ranking de dominância também foi construído, utilizando a transformação logarítmica da
abundância para todas as espécies. Este parâmetro aplica-se especialmente na aferição do
potencial invasivo de Chrysomya spp., considerado gênero invasor em diversos países.
A riqueza observada em cada ambiente insular foi comparada com os estimadores Chao1 e
Jackniffe1. A estimativa de riqueza de espécies produzida por Chao1 é uma função da razão
entre espécies representadas por um só indivíduo e aquelas representadas por dois indivíduos;
Chao1 = Sobs+ (F21 / 2 x F2). Onde: Sobs é o número de espécies na amostra; F1 = número de
espécies observadas representadas por um só indivíduo (singletons); e F2 = número de
espécies observadas representadas por dois indivíduos (doubletons). O método Jackniffe de
primeira ordem (Jack1) leva em consideração o número de espécies observadas em apenas
uma amostra e o número total de amostras; Jack1 = Sobs+ Q (m-1/m). Onde: e Sobs é o número
de espécies observado nas amostras, Q é o número de espécies representadas em somente uma
amostra e m é o número de amostras.
A diversidade foi avaliada utilizando-se o índice de diversidade de Shannon (H’), o qual
assume que indivíduos são aleatoriamente amostrados de uma comunidade infinitamente
grande e que todas as espécies são representadas na amostra (MAGURRAN, 1988). O índice
é calculado pela equação H’ = – ∑ pi.ln.pi. Onde pi é a proporção de indivíduos encontrados
na “i-ésima” espécie. A medida de uniformidade de Shannon também conhecida como
28
equitabilidade de Pielou (J) é uma razão entre a diversidade observada e a diversidade
máxima possível para aquele ambiente (MAGURRAN, 1988). O índice é calculado da
seguinte forma: J = H’ / Hmax; onde Hmax é dado por ln S.
O potencial atrativo das iscas, para cada ambiente insular, foi comparado por meio do teste
não paramétrico Qui-quadrado utilizando-se como variáveis abundância e riqueza. Para
avaliar a distribuição das abundâncias em relação ao gradiente de influência antrópica foi
realizada a Análise de Variância simples (ANOVA).
Os dados de abundância por ambiente foram transformados, em raiz quadrada, para a
obtenção da matriz de similaridade e a partir do índice de Bray-Curtis foi realizada a análise
de agrupamento CLUSTER para avaliar o quão similar são as áreas amostradas de acordo
com o gradiente de influência antrópica. Curvas de acumulação de espécies foram construídas
a partir das réplicas e coletas temporais avaliando se o esforço amostral foi suficiente para
perfazer o máximo de espécies possíveis em cada ambiente.
As análises estatísticas e ecológicas foram realizadas utilizando-se os pacotes estatísticos
Primer® 6.0e BioEstat® 5.3. Todas as análises estatísticas adotaram o nível de significância
de 5%.
29
_________________________________________________4. RESULTADOS
4.1. Aspectos Gerais da Abundância e Riqueza (Calliphoridae e
Sarcophagidae)
Quando combinadas todas as 432 amostras, nas duas ilhas, um total de 123.012
dípteros adultos foi registrado, dos quais 117.931 são pertencentes às quatro principais
famílias de dípteros necrófagos - Calliphoridae, Fanniidae, Muscidae e Sarcophagidae (Tabela
1). Destes, 94,7% são representantes das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae juntas, alvo
do presente estudo perfazendo uma riqueza total de 21 espécies (Tabela 2).
Na ilha de Fernando de Noronha, foram coletadas 100.552 moscas adultas quando somadas as
abundâncias das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae, sendo a primeira mais numerosa,
com 87.869 indivíduos (87,3% dos espécimes amostrados), distribuídos em apenas três
espécies (Tabela 2). Para a família Calliphoridae se destacam as espécies Chrysomya
megacephala (Fabricius, 1974) e Cochliomyia macellaria (Fabricius, 1775) com 66,7% e 32,4%
do total de califorídeos, respectivamente. Os sarcofagídeos foram representados por 4.805
indivíduos adultos, dos quais apenas 883 (18,3%) são machos, pertencentes a três espécies
(Tabela 2). Na família Sarcophagidae Peckia (Peckia) chrysostoma (Wiedemann, 1830) merece
destaque pela alta frequência relativa (95%), ao serem excluídas as fêmeas.
De acordo com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1, o esforço amostral para as duas
famílias em questão foi suficiente para registrar as espécies presentes, atingindo-se a
assintótica da curva das espécies observadas e estimadas (Figuras 4 e 5).
Tabela 1. Abundância e frequência relativa (Fr) das principais famílias de dípteros necrófagos amostradas em Fernando de Noronha (FN) e Itamaracá (ITA).
Famílias
FN ITA
Abundância Fr
% Abundância
Fr
%
Calliphoridae ●●●● 90,2 ●●● 89,3
Fanniidae ●●● 4,5 ● 2,3
Muscidae ●● 0,8 ● 2,0
Sarcophagidae ●●● 4,5 ●● 6,4
TOTAL 100,0 100,0
(●) = 100 a 500; (●●) = 501 a 1.000; (●●●) = 1.001 a 50.000; (●●●●) > 50.000; Fr (%)
30
Na ilha de Itamaracá, quando combinadas todas as áreas de coleta, um total de 11.245
espécimes, pertencentes às duas famílias, foram coletados. A família Calliphoridae (97,2%)
foi representada por oito espécies, sendo destacadas as espécies congenéricas Chrysomya
megacephala e Chrysomya albiceps com 9.356 e 1.431 indivíduos respectivamente (Tabela
2). Para a família Sarcophagidae um total de 313 indivíduos adultos foram amostrados
distribuídos em 12 espécies, das quais Peckia (Peckia) chrysostoma (24,1%) e Oxysarcodexia
thornax (22,4%) foram as mais representativas, excluindo-se as fêmeas.
Tabela 2. Espécies das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae amostradas nas ilhas de Fernando de Noronha e Itamaracá: Abundância e Frequência Relativa (FR em %). N amostral = 216 / ilha.
Família / Espécie Fernando de Noronha Itamaracá
Abundância FR Abundância FR
Calliphoridae Chrysomya megacephala (Fabricius, 1974) 58.649 66,7 9.356 85,6
Chrysomya albiceps (Wiedmann, 1819)
1431 13,1
Chrysomya putoria (Wiedmann, 1819)
15 0,1
Cochliomyia macellaria (Fabricius, 1775) 28.508 32,4
Chloroprocta idiodea (Robineau-Desvoidy, 1830)
6 0,1
Lucilia eximia (Wiedemann, 1819) 712 0,8 57 0,5
Hemilucilia semidiaphana (Rondani, 1850)
30 0,3
Hemilucilia segmentaria (Fabricius, 1805)
30 0,3
Mesembrinella bicolor (Fabricius, 1805)
7 0,1
Total 87.869
10.932
Sarcophagidae Oxysarcodexia intona (Curran & Walley, 1934)
40 22,5
Oxysarcodexia timida (Aldrich, 1916)
15 8,4
Oxysarcodexia amorosa (Schiner, 1868)
6 3,4
Oxysarcodexia culmiforceps Dodge, 1966
6 3,4
Oxysarcodexia thornax (Walker, 1849) 27 3,1 1 0,6
Sarcodexia lambens (Wiedemann, 1830)
8 4,5
Peckia (Peckia) chrysostoma (Wiedemann, 1830) 840 95,1 43 24,2
Peckia (Euboettcheria)anguilla ((Curran & Walley, 1934)
31 17,4
Peckia (Euboettcheria) collusor (Curran & Walley, 1934)
2 1,1
Tricharaea (Sarcophagula) occidua (Fabricius, 1794) 16 1,8 18 10,1
Ravinia belforti (Prado & Fonseca,1932)
2 1,1
Titanogrypa sp.
6 3,4
Total 883 178
31
Com relação ao esforço amostral, a amostragem em Itamaracá também foi considerada
satisfatória, tanto para a família Calliphoridae quanto para a família Sarcophagidae, sendo
assintótica a curva das espécies observadas e semelhantes aos estimadores de riqueza Chao1 e
Jacknife1 (Figuras 6 e 7).
Figura 4. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Calliphoridae na ilha de Fernando de Noronha com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1.
Figura 5. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Sarcophagidae na ilha de Fernando de Noronha com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1.
32
Figura 6. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Calliphoridae na ilha de Itamaracá com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1.
Figura 7. Curva de acumulação espécie/amostra observada para a família Sarcophagidae na ilha de Itamaracá com os estimadores de riqueza Chao1 e Jacknife1.
33
4.2. Potencial Atrativo das Iscas
A atratividade das iscas à base de frango e peixe esteve associada a diferenças na riqueza e na
abundância das espécies capturadas, dependendo da ilha amostrada. Em Fernando de Noronha
não foi observada diferença na atratividade com relação à riqueza, sendo amostradas todas as
espécies, tanto para a família Calliphoridae (S = 3) (Tabela 3) quanto para Sarcophagidae (S =
3) nos dois tipos de iscas. O mesmo foi observado, em relação à abundância para a família
Calliphoridae nesse ambiente, onde não houve diferença significativa no potencial atrativo
das iscas (2 = 0,308; P = 0,581; g.l. = 1). Porém, para a família Sarcophagidae a isca de
peixe esteve associada a um maior número de indivíduos capturados quando comparada à isca
de fígado de frango (2 = 401,999; P < 0,0001; g.l. = 1) (Tabela 3).
Para Itamaracá, todas as espécies de Calliphoridae foram amostradas em ambas as iscas (S =
8) (Tabela 3). Embora um maior número de espécies de Sarcophagidae tenha sido atraído
pelas armadilhas iscadas à base de peixe (S = 8), quando comparadas às iscadas à base de
fígado de frango (S = 4), esta diferença não foi significativa (2 = 1,333; P = 0,248; g.l. = 1).
O mesmo potencial atrativo foi evidenciado para a abundância, havendo diferença
significativa entre as iscas, nas quais peixe se mostrou mais atrativo tanto para a família
Sarcophagidae (2 = 204,366; P < 0,0001; g.l. = 1), quanto para os califorídeos (2 = 7,535; P
< 0,05; g.l. = 1).
Tabela 3. Abundância das espécies amostradas das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae por tipo de isca (Fígado de Frango e Peixe) nas duas ilhas, Fernando de Noronha e Itamaracá.
Família / Espécie Fernando de Noronha Itamaracá
F. Frango Peixe F. Frango Peixe
Calliphoridae Chrysomya megacephala (Fabricius, 1974) 28.239 35.268 4.803 4.553
Chrysomya albiceps (Wiedmann, 1819)
752 980
Chrysomya putoria (Wiedmann, 1819)
11 11
Cochliomyia macellaria (Fabricius, 1775) 19.007 12.590
Chloroprocta idiodea (Robineau-Desvoidy, 1830)
6 6
Lucilia exima (Wiedemann, 1819) 801 17 27 27
Hemilucilia semidiaphana (Rondani, 1850)
21 21
Hemilucilia segmentaria (Fabricius, 1805)
10 10
Mesembrinella bicolor (Fabricius, 1805) 2 2
Total 48.047 47.858 5.632 5.610
Sarcophagidae Oxysarcodexia intona (Curran & Walley, 1934)
14 26
34
Oxysarcodexia timida (Aldrich, 1916)
4 11
Oxysarcodexia amorosa (Schiner, 1868)
2 4
Oxysarcodexia culmiforceps Dodge, 1966
1 5
Oxysarcodexia thornax (Walker, 1849) 10 17 1 0
Sarcodexia lambens (Wiedemann, 1830)
2 6 Peckia (Peckia) chrysostoma (Wiedemann, 1830)
239 603 10 33
Peckia (Euboettcheria)anguilla (Curran & Walley, 1934)
8 23
Peckia (Euboettcheria) collusor (Curran & Walley, 1934)
0 2
Tricharaea (Sarcophagula) occidua (Fabricius, 1794)
14 2 2 16
Ravinia belforti (Prado & Fonseca,1932)
0 2
Titanogrypa sp. 0 6
Total 263 622 44 134
4.3. Gradiente de Influência Antrópica (GIA)
De acordo com o Gradiente de Influência Antrópica (GIA), a riqueza para as duas famílias em
estudo não diferiu, sendo todas as espécies amostradas em todos os tipos de ambiente para
Fernando de Noronha. Também não houve diferença na abundância em relação ao grau de
antropização tanto para os representantes da família Calliphoridae (F5;18 = 0,311; P = 0,899),
quanto para a família Sarcophagidae (F5;18 = 0,253; P = 0,931) (Tabela 4). A espécie invasora
Chrysomya megacephala (Calliphoridae) foi a mais abundante nessa ilha, em todos os sítios
de coleta, distribuindo-se de forma semelhante em todos os ambientes amostrados,
independentemente do grau de antropização (Figura 8). O mesmo padrão de distribuição para
abundância foi evidenciado para a espécie nativa da região Neotropical Cochliomyia
macellaria (Figura 8), mesmo não apresentando uma frequência relativa tão expressiva
quanto à espécie exótica.
A presença de C. megacephala foi significativamente superior quando comparada com Co.
macellaria, nos diferentes graus de antropização (F1;4 = 239,097; P < 0,001). Para a família
Sarcophagidae a distribuição seguiu um padrão semelhante, sendo a espécie P. chrysostoma a
mais abundante em todos os ambientes amostrados, seguida por O. thornax, exceto nos
ambientes sob baixa influência antrópica, onde a segunda espécie mais abundante foi T.
occidua (Figura 9).
35
Tabela 4. Abundância e frequência relativa (Fr) das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae, na ilha de Fernando de Noronha, sob diferentes graus de antropização; Praia da Atalaia (PA), Ponta da Sapata (PS), Baía dos Golfinhos (BG), Mangue do Sueste (MS), Área Urbana (AU) e Praia do Cachorro (PC).
Família / Espécie Baixa Moderada Alta
PA Fr PS Fr BG Fr MS Fr AU Fr PC Fr
Calliphoridae
Chrysomya megacephala 8.432 53,8% 18178 78,3% 16027 68,6% 7381 60,1% 8631 64,8% 4722 59,9%
Cochliomyia macellaria 7.167 45,7% 4931 21,2% 7111 30,4% 4745 38,6% 4554 34,2% 3054 38,8%
Lucilia eximia 82 0,5% 107 0,5% 228 1,0% 162 1,3% 133 1,0% 102 1,3%
Total 15.681 100,0% 23216 100,0% 23366 100,0% 12288 100,0% 13318 100,0% 7878 100,0%
Sarcophagidae
Oxysarcodexia thornax 1 0,1% 3 0,6% 2 0,3% 17 1,6% 4 0,4% 0 <0,01%
Peckia (P) chrysostoma 137 10,6% 99 18,6% 123 20,7% 197 18,7% 186 20,1% 98 23,5%
Sarcophagidae (FEM) 1134 88,1% 430 80,8% 467 78,8% 837 79,6% 735 79,5% 319 76,5%
Tricharaea (S) occidua 15 1,2% 0 0% 1 0,2% 0 0% 0 0% 0 <0,01%
Total 1287 100,0% 532 100,0% 593 100,0% 1051 100,0% 925 100,0% 417 100,0%
36
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
80,0
90,0
100,0
1 2 3
Freq
uên
cia
Rel
ativ
a (%
)
P. chrysostoma O. thornax T. occidua
Figura 8. Proporção de Chrysomya megacephala e Cochliomyia. macellaria em Fernando de Noronha sob os diferentes Graus de Influência Antrópica: (1) Baixa Influência Antrópica; (2) Moderada Influência Antrópica e (3) Alta Influência Antrópica; com os respectivos erros padrão.
Figura 9. Proporção de Peckia (Peckia) chrysostoma, Oxysarcodexia thornax e Tricharaea (Sarcophagula) occidua, em Fernando de Noronha sob os diferentes Graus de Influência Antrópica: (1) Baixa Influência Antrópica; (2) Moderada Influência Antrópica e (3) Alta Influência Antrópica; com os respectivos erros padrão.
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
80,0
1 2 3
Freq
uên
cia
Rel
ativ
a (%
)
C. megacephala Co. macellaria
37
Tabela 5. Abundância e frequência relativa (Fr) das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae, na ilha de Itamaracá, sob diferentes graus de antropização: Coqueiral (CO); Bosque (BO); Praia 1 (P1); Mangue (MA); Praia 2 (P2) e Área Urbana (AU).
Família / Espécie Baixa Moderada Alta
CO Fr BO Fr P2 Fr MA Fr P1 Fr AU Fr
Calliphoridae
Chrysomya albiceps 420 15,7% 783 12,6% 31 15,6% 46 10,3% 69 25,8% 82 7,1%
Chrysomya megacephala 2.244 83,7% 5293 85,5% 165 82,9% 396 89,0% 195 73,0% 1063 92,4%
Chrysomya putoria 3 0,1% 8 0,1% 1 0,5% 1 0,2% 1 0,4% 1 0,1%
Chloroprocta idiodea 1 0,0% 5 0,1% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Hemilucilia segmentaria 0 0,0% 30 0,5% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Hemilucilia semidiaphana 0 0,0% 30 0,5% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Lucilia eximia 10 0,4% 37 0,6% 2 1,0% 2 0,4% 2 0,7% 4 0,3%
Mesembrinella bicolor 2 0,1% 5 0,1% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Total 2680 100,0% 6191 100,0% 199 100,0% 445 100,0% 267 100,0% 1150 100%
Sarcophagidae
Oxysarcodexia culmiforceps 0 0,0% 6 21,4% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Oxysarcodexia intona 4 13,8% 4 14,3% 12 12,1% 2 5,7% 8 9,5% 10 26,3%
Oxysarcodexia amorosa 0 0,0% 6 21,4% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Oxysarcodexia thornax 0 0,0% 0 0,0% 1 1,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Oxysarcodexia timida 2 6,9% 3 10,7% 5 5,1% 1 2,9% 3 3,6% 1 2,6%
Peckia (E)anguilla 6 20,7% 3 10,7% 6 6,1% 7 20,0% 6 7,1% 3 7,9%
Peckia (P) chrysostoma 6 20,7% 1 3,6% 8 8,1% 15 42,9% 6 7,1% 7 18,4%
Peckia (E) collusor 0 0,0% 2 7,1% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Ravina belforti 0 0,0% 2 7,1% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0% 0 0,0%
Sarcodexia lambens 0 0,0% 0 0,0% 4 4,0% 0 0,0% 4 4,8% 0 0,0%
Sarcophagidae (FEM) 3 10,3% 1 3,6% 58 58,6% 7 20,0% 49 58,3% 17 44,7%
Tricharaea (S) occidua 8 27,6% 0 0,0% 3 3,0% 1 2,9% 6 7,1% 0 0,0%
Titanogrypa sp. 0 0,0% 0 0,0% 2 2,0% 2 5,7% 2 2,4% 0 0,0%
Total 29 100,0% 28 100,0% 99 100,0% 35 100,0% 84 100,0% 38 100,0%
38
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
80,0
90,0
100,0
1 2 3
Freq
uên
cia
Rel
ativ
a (%
)
C. megacephala C. albiceps Outros
Na ilha de Itamaracá houve diferenças na composição de espécies, tanto para a família
Calliphoridae quanto para Sarcophagidae. Para a primeira, Ch. idiodea, H. segmentaria e H.
semidiaphana só foram amostradas nos ambientes sob baixa ação antrópica (Tabela 5). Para a
família Sarcophagidae, as espécies O. culmiforceps e P. collusor foram as únicas
representantes nos ambientes sob baixa influencia antrópica, por outro lado O. thornax foi
amostrada, com apenas um indivíduo nos ambientes sob moderada influência antrópica
(Tabela 5). Não houve diferença significativa na abundância de insetos da Família
Calliphoridae de acordo com o Gradiente de Influência Antrópica (F5;42 = 0,975; P = 0,554),
sendo as abundâncias bastante similares nos três tipos de exposição à ação humana. Para a
família Sarcophagidae, mesmo com um aumento gradativo da abundância proporcional à
elevação do grau de antropização (Tabela 5), também não houve diferença significativa na
distribuição desses indivíduos de acordo com o gradiente de influência antrópica (F5;54 =
1,067; P = 0,389).
Assim como na ilha de Fernando de Noronha, C. megacephala foi a espécie mais numerosa
em todos os ambientes amostrados em Itamaracá, sendo seguida pela espécie congenérica C.
albiceps, independente da influência antrópica (Figura 10). Quando somadas as demais
espécies de califorídeos, a representatividade foi consideravelmente baixa, não atingindo o
patamar de 5% de frequência relativa em relação ao total de califorídeos, nas duas ilhas,
independentemente do tipo de ambiente (Figura 10). Em Itamaracá, a frequência relativa de
C. megacephala foi significativamente superior à frequência de todas as outras espécies de
califorídeos somadas (F1;4 = 2.253,628; P < 0,0001).
Figura 10. Proporção de Chrysomya megacephala, Chrysomya albiceps e outros califorídeos amostrados em Itamaracá sob os diferentes Graus de Influência Antrópica: (1) Baixa Influência Antrópica; (2) Moderada Influência Antrópica e (3) Alta Influência Antrópica; com os respectivos erros padrão.
39
4.4. Aspectos Ecológicos das Assembleias
Na ilha de Fernando de Noronha, quando combinadas as amostras em todos os
ambientes, independente do grau de antropização para a família Calliphoridae, tanto a espécie
exótica C. megacephala quanto a espécie nativa C. macellaria foram classificadas como
constantes (99,0% e 97,4%, respectivamente), sendo amostradas em todos os sítios de coleta.
No entanto, Lucilia eximia, espécie também nativa da região Neotropical foi classificada
como acessória com uma constância equivalente a 30,2%. Da família Sarcophagidae P.
chrysostoma foi a única espécie classificada como constante (82,3%), sendo as demais, O.
thornax e T. occidua classificadas como acidentais, por possuírem valor de constância inferior
ao limite categórico de 25% de presença nas coletas.
Para a ilha de Fernando de Noronha não houve um padrão de similaridade entre as
praias, com relação ao gradiente de ação antrópica. Quando realizado um corte em 85% de
similaridade observa-se a formação de dois grupos, dos quais um é formado exclusivamente
pela Praia do Cachorro (Figura 11).
Figura 11. Dendrograma de Análise de Agrupamento (Cluster) utilizando a matriz de similaridade de Bray-Curtis para os ambientes amostrados na ilha de Fernando de Noronha. ATA: Praia da Atalaia; CAC: Praia do Cachorro; GOL: Baía dos Golfinhos; REM: Vila dos Remédios (área Urbana); SAP: Ponta da Sapata; SUE: Mangue do Sueste.
40
O mesmo padrão de distribuição não é evidenciado, para todas as espécies, quando os
ambientes são classificados de acordo como o gradiente de influência antrópica na ilha de
Fernando de Noronha (Tabela 6). C. megacephala e Co. macellaria (Calliphoridae) ainda são
únicas espécies constantes nos ambientes sob baixa e moderada influência antrópica. No
entanto, para o ambiente sob alta ação antrópica todas as espécies de Calliphoridae foram
classificadas como constantes (Tabela 6). Para os sarcofagídeos, independente do gradiente de
ação antrópica, P. chrysostoma foi a única espécie classificada como constante, O. thornax e
T. occidua foram classificadas como acidentais em todos sítios amostrais. No ambiente sob
alta influência antrópica, T. occidua não foi amostrada (Tabela 6).
Tabela 6. Valores e categorias de Constância das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae amostradas sob diferentes graus de antropização na ilha de Fernando de Noronha.
Família Espécie Baixa Moderada Alta
Constância Constância Constância
Calliphoridae Chrysomya megacephala 98,5 Const. 100,0 Const. 98,3 Const.
Cochliomyia macellaria 98,5 Const. 100,0 Const. 95,0 Const.
Lucilia eximia 40,0 Aces. 26,2 Aces. 75,0 Const.
Sarcophagidae Oxysarcodexia thornax 6,2 Acid. 16,9 Acid. 6,7 Acid.
Peckia (P) chrysostoma 81,5 Const. 75,4 Const. 83,3 Const.
Sarcophagidae (FEM) 96,9 Const. 92,3 Const. 91,7 Const.
Tricharaea(S) occidua 6,2 Acid. 1,5 Acid. 0,0 -
Para a ilha de Fernando de Noronha a diversidade, tanto para a família Calliphoridae quanto
para a Sarcophagidae, para os três níveis de antropização foi consideravelmente baixa, bem
como a equitabilidade de Pielou (J), demonstrando uma baixa uniformidade nas proporções
do número de indivíduos/número de espécies para os três graus de influência antrópica
(Tabela 8).
Na ilha de Itamaracá, quando somadas todas as amostras, independente do gradiente
de influência antrópica, nenhuma espécies de Calliphoridae foi classificada como constante.
As espécies do complexo Chrysomya foram classificadas em patamares distintos, sendo C.
albiceps e C. megacephala espécies acessórias (49,0% e 28,8%, respectivamente) e C. putoria
classificada como acidental por estar presente em apenas 6,5% das coletas. Todas as outras
espécies da família Calliphoridae foram classificadas como acidentais. Para a família
Sarcophagidae todas as espécies foram classificadas como sendo acidentais; enquanto P.
chrysostoma esteve presente em 13,7% das coletas, seguida por P. anguilla e O. intona com
11,1% e 9,2% de constância, respectivamente.
41
Na ilha de Itamaracá não houve um claro padrão de similaridade entre as praias, com
relação ao gradiente de ação antrópica. Quando realizado um corte em 70% de similaridade
observa-se a formação três grupos, sendo um deles exclusivamente formado pela região de
Bosque (Figura 12).
Figura 12. Dendrograma de Análise de Agrupamento (Cluster) utilizando a matriz de similaridade de Bray-Curtis para os ambientes amostrados na ilha de Itamaracá. BOS: Bosque; COC: Coqueiral; MAN: Mangue; PR1: Praia 1; PR2; URB: Área Urbana.
Quando separados os ambientes sob os diferentes graus de ação antrópica (baixa,
moderada e alta) para a ilha de Itamaracá, o padrão de distribuição das constâncias para a
família Calliphoridae foi mantido, sendo distinta apenas as classificações. C. megacephala foi
classificada como espécie constante em todos os ambientes, independente do grau de ação
antrópica. Por outro lado sua espécie congenérica C. albiceps foi classificada como constante
em apenas um ambiente e C. albiceps foi classificada como acidental em todos os ambientes
amostrados (Tabela 7). Um destaque especial é merecido para a espécie L. eximia que nesse
ambiente insular foi caracterizada como acessória nas praias classificadas como de baixa
antropização (Tabela 7). Para a família Sarcophagidae, mesmo separando os ambientes sob
um gradiente de influência antrópica, nenhuma espécie foi categorizada como constante.
42
Peckia (P) chrysostoma foi a espécie mais expressiva classificada como acessória nas praias
sob moderada ação antrópica e atingindo um patamar de cerca de 15% nos outros dois graus
de influência antrópica (Tabela 7). Todas as outras espécies foram classificadas como sendo
acidentais para esse ambiente insular, independentemente do grau de antropização.
Tabela 7. Valores e categorias de Constância das espécies de Calliphoridae e Sarcophagidae amostradas sob diferentes graus de antropização na ilha de Itamaracá.
Família Espécie Baixa Moderada Alta
Constância Constância Constância
Calliphoridae Chrysomya albiceps 71,4 Const. 36,5 Aces. 47,9 Aces.
Chrysomya megacephala 81,0 Const. 60,3 Const. 75,0 Const.
Chrysomya putoria 14,3 Acid. 3,2 Acid. 4,2 Acid.
Chloroprocta Idiodea 9,5 Acid. 0,0
0,0
Hemilucilia segmentaria 14,3 Acid. 0,0
0,0
Hemilucilia semidiaphana 9,5 Acid. 0,0
0,0
Lucilia eximia 26,2 Aces. 6,3 Acid. 8,3 Acid.
Mesembrinella bicolor 9,5 Acid. 0,0 0,0
Sarcophagidae Oxysarcodexia culmiforceps 4,8 Acid. 0,0
2,1 Acid.
Oxysarcodexia intona 16,7 Acid. 6,3 Acid. 6,3 Acid.
Oxysarcodexia amorosa 2,4 Acid. 0,0
0,0
Oxysarcodexia thornax 0,0
1,6 Acid. 0,0
Oxysarcodexia timida 9,5 Acid. 4,8 Acid. 2,1 Acid.
Peckia (E) anguilla 2,4 Acid. 1,6 Acid. 10,4 Acid.
Peckia (P) chrysostoma 14,3 Acid. 27,0 Aces. 16,7 Acid.
Peckia (E) collusor 4,8 Acid. 0,0
0,0
Ravina belforti 0,0
1,6 Acid. 6,3 Acid.
Sarcodexia lambens 2,4 Acid. 3,2 Acid. 4,2 Acid.
Sarcophagidae (Fem) 50,0 Aces. 6,3 Acid. 54,2 Aces.
Tricharaea(S) occidua 7,1 Acid. 6,3 Acid. 8,3 Acid.
Titanogrypa sp. 2,4 Acid. 4,8 Acid. 2,1 Acid.
A diversidade na ilha de Itamaracá para a família Calliphoridae nos três níveis de
antropização foi consideravelmente baixa, bem como a equitabilidade de Pielou (J),
demonstrando uma baixa uniformidade nas proporções do número de indivíduos/número de
espécies para os três graus de influência antrópica. No entanto, para os sarcofagídeos o
ambiente sob baixa influência antrópica se mostrou relativamente mais diverso do que os
outros. Para a família a Sarcophagidae equitabilidade de Pielou (J) em todos os ambientes foi
relativamente alta, demonstrando uma uniformidade nas proporções do número de
indivíduos/número de espécies para os três graus de influência antrópica (Tabela 8).
43
Tabela 8. Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e Equitabilidade de Pielou (J) das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae amostrados em Fernando de Noronha e Itamaracá sob os diferentes graus de antropização: BIA: Baixa Influência Antrópica; MIA: Moderada Influência Antrópica e AIA: Alta Influência Antrópica.
Famílias Fernando de Noronha Itamaracá
BIA MIA AIA BIA MIA AIA
Calliphoridae H' 0,651 0,695 0,712 0,494 0,423 0,376
J 0,469 0,501 0,514 0,237 0,305 0,271
Sarcophagidae H' 0,303 0,235 0,072 2,102 1,773 1,733
J 0,276 0,214 0,105 0,956 0,852 0,890
Com relação ao parâmetro dominância para a ilha de Fernando de Noronha, as
espécies C. megacephala e Co. macellaria (ambas da família Calliphoridae) foram
classificadas como codominantes em todos os ambientes de coleta, independentemente do
grau de influência antrópica SBIA = 0,564 SMIA = 0,541 SAIA = 0,526 (Figura 13). Para os
representantes da família Sarcophagidae a dominância foi bastante clara, com a espécie P.
chrysostoma sendo classificada como a única espécie dominante em todos os ambientes sob
diferentes graus de antropização, corroborando um alto índice de dominância nas três
categorias de antropização SBIA = 0,861 SMIA = 0,888 SAIA = 0,972 (Figura 14).
A ilha de Itamaracá não apresentou uma clara dominância de uma espécie quando analisada a
família Calliphoridae, revelando um baixo índice de dominância SBIA = 0,741 SMIA = 0,773
SAIA = 0,799. No entanto o complexo genérico Chrysomya foi o mais representativo com as
espécies C. megacephala e C. albiceps compartilhando a dominância em todos os sítios
amostrais sob os diferentes graus de ação antrópica (Figura 15). Para a família Sarcophagidae
não houve espécies classificadas como dominantes em todos os ambientes sob diferentes
graus de antropização SBIA = 0,129 SMIA = 0,205 SAIA = 0,205, havendo alternância de
posições na codominância de pelo menos quatro espécies nos para as três categorias de
antropização (Figura 16).
44
Figura 13. Ranking de dominância para as espécies da família Calliphoridae em Fernando de Noronha em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica.
Figura 14. Ranking de dominância para as espécies da família Sarcophagidae em Fernando de Noronha em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica.
45
Figura 15. Ranking de dominância para as espécies da família Calliphoridae em Itamaracá em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica. Com ênfase nas duas espécies codominantes Chrysomya megacephala e Chrysomya albiceps.
Figura 16. Ranking de dominância para as espécies da família Sarcophagidae em Itamaracá em áreas sob diferentes Graus de Influência Antrópica. O.amo: Oxysarcodexia amorosa; O.cul: Oxysarcodexia culmiforceps; O.int: Oxysarcodexia intona; O.tim: Oxysarcodexia timida; P.ang: Peckia (E) anguilla; P.chr: Peckia (P) chrysostoma; T.occ: Tricharaea (S) occidua.
46
__________________________________________________5. DISCUSSÃO
5.1. Composição de espécies e GIA
Na ilha de Fernando de Noronha a riqueza da família Calliphoridae foi
consideravelmente baixa, com aproximadamente a metade das espécies amostradas em
Itamaracá, a qual apresentou oito espécies. O mesmo padrão de distribuição foi evidenciado
para a família Sarcophagidae, com uma discrepância em termos de composição ainda maior,
sendo ela marcada por apenas três espécies na ilha oceânica comparada a 12 em Itamaracá.
Em um único estudo envolvendo a fauna de dípteros necrófagos na ilha de Fernando de
Noronha, Couri e colaboradores (2008) relatam as mesmas espécies de sarcofagídeos
registradas no presente trabalho. Ainda assim, para a família Calliphoridae a composição da
ilha foi ampliada com o incremento da espécie invasora Chrysomya megacephala. É possível
que um polimorfismo para a espécie L. eximia tenha sido detectado, podendo estar
relacionado com um processo de especiação in situ, no entanto análises morfológicas mais
robustas aliadas à ferramentas moleculares poderão responder com mais certeza esse
questionamento.
Hanski (1977) desperta o interesse na realização de trabalhos envolvendo conceitos da
biogeografia de ilhas, argumentando que a dinâmica das comunidades de moscas em
ambientes insulares pode ser semelhante à das aves. Gillespie et al. (2008) discutem a relação
entre a produção e utilização dos recursos ambientais em ilhas, havendo nas populações uma
estreita dependência dos recursos locais. Assim, a diversidade em ambientes insulares é
relativamente mais baixa quando comparada com suas contrapartidas continentais (CONNOR
et al., 2000), sendo linear o aumento da riqueza como aumento das porções terrenas de um
ambiente (MacARTHUR & WILSON, 1967).
Dúvidas sobre o processo de especiação in situ não são recentes, porém a capacidade
de distinguir colonização e especiação in situ era mais difícil antes da disponibilidade de
análises filogenéticas modernas (PRESGRAVES & GLOR, 2010). Não se pode calcular com
precisão há quanto tempo a espécie nativa da região Neotropical se encontra estabelecida no
arquipélago, haja vista a inexistência de inventários de insetos nesse ambiente. Ainda assim,
decorridos 40 anos do primeiro inventário, a dinâmica da invasão e da especiação sugere a
possibilidade da existência de polimorfismos e, em uma escala mais longa, o surgimento de
novas espécies.
47
Diferenças na composição de espécies para os dois ambientes insulares refletem,
também, as peculiaridades de cada ilha. A priori, a distância para o continente assessorada
pelo tamanho de superfície são os dois principais fatores que influenciam no processo de
distribuição das espécies. Fernando de Noronha dista 345 km da região mais próxima da costa
brasileira e detém uma área total de cerca de 20 km2 (quando somadas as superfícies de todas
as ilhas e ilhotas do arquipélago), e por conta disso uma baixa riqueza de invertebrados
terrestres já seria esperada. No entanto isso não é refletido na abundância, a qual superou
todas as expectativas para a ilha, contrariando nossas hipóteses de trabalho.
Quando somadas todas as espécies amostradas, 88.752 dípteros adultos foram
amostrados em Fernando de Noronha. Entre os califorídeos a espécie exótica C. megacephala
foi dominante em todos os ambientes amostrados, acompanhada por C. macellaria. O aspecto
dominância, por si só não elucida nem tão pouco caracteriza uma assembleia, no entanto
assessorado por outros indicadores ecológicos como frequência relativa e constância, a
assembleia pode ser mais bem caracterizada e inferências acerca dela podem ser feitas. Trata-
se do primeiro registro desta espécie invasora em uma ilha oceânica do Atlântico Sul. A
dominância e alta frequência relativa decorrem em grande parte de suas características
reprodutivas; em laboratório, fêmeas de C. megacephala puseram em média 223 ovos, dos
quais 30% atingiram a fase adulta (GABRE & CHI, 2005), enquanto Goodbrod & Goff
(1990) registraram uma taxa de emergência de 44%.
Mesmo não apresentando hábitos predadores na fase larval como sua congênere C.
albiceps, a mosca da latrina desenvolve estratégias reprodutivas de bastante sucesso,
tipicamente r-estrategista. Tullis & Goff (1987) e Goff et al. (1988) descrevem que as larvas
de C. megacephala formam massas orgânicas de tecidos firmes situadas abaixo de
agrupamentos de C. rufifacies havendo uma coexistência harmoniosa entre essas espécies. É
possível que esse comportamento ocorra também entre outras espécies da mesma família.
Outra característica importante dessa espécie é a celeridade do desenvolvimento larval e
emergência em adultos (AGUIAR-COELHO & MILWARD-DE-AZEVEDO, 1995). Os
autores elucidaram experimentalmente a rapidez do abandono do recurso pelas larvas de Co.
macellaria quando em presença de C. megacephala, além de relatarem um maior grau de
emergência de adultos dessa espécie quando comparado a Co. macellaria. Ainda no mesmo
estudo, os autores demonstraram que quando as espécies são associadas há uma redução
significativa do peso das larvas da espécie Neotropical resultando num menor percentual de
emergência de adultos dessa espécie. Isso explica o fato de em tão pouco tempo C.
48
megacephala ter conseguido reduzir, em termos proporcionais, a população de Co. macellaria
de 99% para cerca de 40% em Fernando de Noronha. Deste modo, mesmo não apresentando
hábitos predadores a espécie C. megacephala é extremamente competitiva, pressionando o
declínio das demais. A competição por recurso é aumentada quando a assembleia é mais
diversa.
Em Itamaracá a riqueza de califorídeos foi o dobro do amostrado em Fernando de
Noronha, e das oito espécies amostradas três são pertencentes do gênero exótico Chrysomya.
Isso pode ser reflexo da proximidade do continente e do alto fluxo de produtos e transeuntes
continente-ilha. Isto produz as condições para a proliferação desses indivíduos, os quais
muitas vezes utilizam outros recursos como o lixo para a perpetuação das espécies. Dentre os
califorídeos Linhares (1981) denota a dominância de C. megacephala para ambientes
urbanizados bem como sua congenérica C. putoria. Em levantamentos realizados por Ferreira
(1983) na cidade de Goiânia, constatou-se uma predominância de Co. macellaria em lixões a
céu aberto.
Não diferente da ilha oceânica C. megacephala foi a espécie dominante em todos os
ambientes amostrados em Itamaracá, independentemente do grau de antropização. No entanto,
essa dominância foi compartilhada com outra espécie invasora, C. albiceps. Entre moscas
varejeiras, o estágio larval é o período de mais alta competição, no qual os indivíduos lutam
pelo recurso limitado, se alimentando do quanto for possível antes do esgotamento do mesmo
(ULLYETT, 1950; LEVOT et al., 1979; LOMNICKI, 1988). Após esse processo competitivo
as larvas procuram um local para a pupação, comportamento conhecido como dispersão larval
pós-alimentar (GREENBERG, 1990). Gomes et al. (2005) descrevem um maior afastamento
das larvas de C. megacephala, comportamento tomado para evitar a predação pela espécie
congenérica.
Um fato interessante para a ilha de Itamaracá é a presença, mesmo que em baixa
abundância, de Mesembrinella bicolor (Calliphoridae). Embora a biologia e a ecologia de
muitas espécies de califorídeos seja bem estudada, em se tratando da subfamília
Mesembrinellinae, os hábitos dos adultos e os nichos ocupados pelos imaturos são
praticamente desconhecidos. Gadelha e colaboradores (2009) consideram que a presença de
representantes da subfamília Mesembrinellinae esteja associada a locais preservados. Em
estudo sobre riqueza e composição de espécies de califorídeos em fragmento de floresta
atlântica Cabrini e colaboradores (2013) relatam a associação de Mesembrinella bellardiana
em áreas menos impactadas pela ação antrópica. Naquele estudo os autores alertam para o
49
fato de outra espécie do mesmo gênero M. peregrina também estar intimamente relacionada
com ambientes preservados, sugerindo a espécie como uma possível indicadora de locais
preservados. Por conseguinte, parece haver uma associação a presença de espécies do gênero
Mesembrinella a locais sob baixa ação antrópica, mesmo não havendo estudos sinantrópicos
envolvendo espécies pertencentes a esse gênero.
Em relação à família Sarcophagidae a abundância foi menor que a de califorídeos.
Este padrão de alta riqueza e baixa abundância é encontrado em inventários realizados nos
mais diversos ambientes, como floresta (CRUZ & VASCONCELOS, 2006), áreas urbanas
(NILO, 2007), agroecossistemas (VASCONCELOS & ARAUJO, 2012), e reflete
características reprodutivas do grupo. Ainda assim, a riqueza foi consideravelmente superior
com 12 espécies amostradas. Todas as espécies amostradas para Fernando de Noronha
também foram registradas para a ilha continental. Peckia chrysostoma e Oxysarcodexia
intona merecem destaque pela alta abundância e frequência relativa dentro da família, não
sendo refletida na constância, já que ambas foram classificadas como acidentais, independente
do grau de influência antrópica. Esses gêneros são os mais abundantes e diversos para o Brasil
(SALVIANO, 1996; CARVALHO & LINHARES 2001). Conhecidas como moscas da carne,
a maioria dos representantes da família Sarcophagidae são ovovivíparos, depositando larvas
de primeiro instar nos substratos alimentares (DENNO & COTHRAN 1976). A estratégia
reprodutiva da família, para muitas espécies pode garantir pioneirismo na colonização do
substrato (BARROS et al., 2008). Essa mesma estratégia pode ser a razão pela baixa
abundância quando comparada com os califorídeos. Investindo mais recurso e tempo no
desenvolvimento dos imaturos em detrimento do aumento populacional, os sarcofagídeos
apresentam uma estratégia tipicamente k-estrategista. Ao ponto que os representantes da
família Calliphoridae investem o recurso no aumento populacional, sendo eles r-estrategistas.
A sinantropia é definida como um possível indicador de habilidade das espécies em
utilizar condições de vida criadas pelo homem (NUORTEVA, 1963), estendendo-se ainda, à
importância médico-sanitária apresentada principalmente pelos califorídeos (NUORTEVA,
1963). Para a família Calliphoridae, as espécies mais abundantes amostradas no presente
estudo detêm afinidade por áreas perturbadas pela ação antrópica. Montoya et al. (2009)
relataram em estudo realizado na Colômbia C. megacephala e Co. macellaria como as
espécies com maior grau de associação a ambientes urbanos. Em contrapartida, a espécie
invasora C. albiceps foi classificada como hemisinantrópica no mesmo estudo, indicando
moderada preferência por assentamentos humanos. C. megacephala detém o status de espécie
50
com forte preferência a zonas urbanas (ESPINDOLA, 2006), inclusive no Brasil
(LINHARES, 1981). D’Almeida & Almeida (1998) registraram para essa espécie um extenso
nicho, relatando uma sobreposição importante com as espécies L. eximia em área urbana e
com L. cuprina em áreas rurais. Fatores como sua rápida adaptabilidade, associação com
ambientes urbanos e altos índices sinantrópicos podem determinar seu potencial colonizador
(PARALUPPI, 1996).
Na Colômbia, Co. macellaria foi a segunda espécie de maior afinidade por ambientes
urbanizados (MONTOYA et al., 2009), contrariando seu status para o Brasil, onde foi
classificada como hemisinantrópica em diversas localidades (FERREIRA, 1983; LINHARES,
1981; RODRIGUES-GUIMARÃES et al., 2008). Em Curitiba, a espécie obteve um índice de
sinantropia negativo, demonstrando aversão localizada a ambientes perturbados pela ação
humana (FERREIRA, 1978). Para C. albiceps a preferência por ambientes antropizados é
moderada; na Colômbia, Montoya et al. (2009) identificou a espécie como hemissinantrópica,
o mesmo observado para Argentina (MARILUIS & SCHNACK, 2002), Peru
(BAUMGARTNER & GREENBERG 1985) e Brasil (RODRIGUES-GUIMARÃES et al.,
2008). Para L. eximia, espécie registrada tanto para o arquipélago de Fernando de Noronha
quanto para a ilha de Itamaracá, sugere-se sua preferência por ambientes antropizados
(LINHARES, 1981; D’ALMEIDA & LOPES, 1983; FERREIRA & BARBOLA, 1998). Esse
pode ser um dos fatores associados com o aumento da espécie na ilha de Fernando de
Noronha.
Todavia, há poucos estudos acerca do grau sinantrópico dos representantes de
Sarcophagidae. YEPES-GAURISAS et al. (2013) descrevem a associação dos gêneros Peckia
e Oxysarcodexia com ambientes perturbados por ação antrópica na Colômbia. Peckia
chrysostoma é comumente encontrada em ambientes urbanos, estando praticamente ausente
em ambientes florestais conservados, isso corrobora D’ALMEIDA (1984) que encontrou essa
espécie em uma área residencial de Belo Horizonte (MG), assim como LINHARES (1981)
em Campinas. Bem como para a Região Metropolitana do Recife por Oliveira & Vasconcelos
(2010) e por Vasconcelos et al., (2014).
O aumento do fluxo de turistas para a ilha de Fernando de Noronha em cerca de 150%
nos últimos anos (BRASIL, 2012), esse ambiente vem se tornando ideal para o
desenvolvimento populacional desses califorídeos. Em Itamaracá, outro fator influencia na
chegada e estabelecimento desses dípteros, além do alto número de pessoas. A proximidade
51
com o continente pode ser um aliado dos dípteros, uma vez que essa proximidade facilita o
trânsito de pessoas/animais do continente para a Ilha.
5.2. Aspectos da Bioinvasão e Conservação
A diversidade de uma ilha é fruto do processo de dispersão que pode ocorrer
naturalmente ou de maneira induzida (GILLESPIE et al., 2008) e a dinâmica populacional
nesses ambientes reflete a relação entre a taxa de migração e o tamanho da ilha (TOFT &
SCHOENER, 1983). Ilhas grandes estão associadas a uma reduzida extinção, enquanto ilhas
mais isoladas – como Fernando de Noronha – estão relacionadas com uma imigração reduzida
de espécies. Isso corrobora o fato da baixa diversidade encontrada em Fernando de Noronha,
alertando para a fragilidade desse ambiente, evidenciada pela presença de espécies
potencialmente destrutivas como é o caso da espécie invasora, Chrysomya megacephala.
Para Greenslade & Convey (2012) uma espécie é classificada como exótica quando é
claramente nativa de outra região, ao passo que quando consegue se estabelecer em uma nova
região colonizando-a e causando alguma perturbação no ecossistema original passa a ser
classificada como uma espécie invasora. Para a ilha de Fernando de Noronha, nenhuma das
três espécies de Sarcophagidae apresenta esse status, sendo todas nativas da região
Neotropical. O mesmo é evidenciado para a ilha continental com relação à família
Sarcophagidae. No entanto, em relação à família Calliphoridae os padrões de distribuição são
diferentes.
A introdução de algumas espécies do gênero Chrysomya no continente americano nas
últimas quatro décadas teve espetacular sucesso. C. megacephala, C. albiceps e C. putoria
foram introduzidas em meados da década de 1970 no Sul do Brasil (GUIMARÃES et al.,
1978). Desde então o sucesso colonizador dessas espécies foi grande, aumentando
periodicamente sua plasticidade ambiental. Em 1978 uma quarta espécie pertencente a esse
gênero, Chrysomya rufifacies, foi registrada para a região Neotropical na Costa Rica e
rapidamente ampliou sua distribuição geográfica para a América do Norte
(BAUMGARTNER, 1993; SHAHID et al., 2000).
O gênero invasor (Chrysomya) está sendo relatado pela primeira vez, com a presença
de três espécies, para a ilha de Itamaracá sendo concomitante à presença de apenas uma das
três espécies para as duas ilhas (Tabela 2). Chrysomya megacephala foi a espécie dominante
nos dois ambientes insulares, evidenciando de seu estabelecimento nesses locais. Isso
52
demonstra o alto potencial invasivo dessa espécie assessorado pela grande capacidade de
adaptação a diferentes ambientes/biomas.
Essa espécie de grande importância médica e forense ocupa uma vasta variedade de
habitats e desde sua introdução no continente americano foi detectada desde a floresta
amazônica até ambientes semiáridos, incluindo florestas tropicais da costa brasileira
(VASCONCELOS et al., 2013), agroecossistemas, ambientes costeiros (VASCONCELOS &
ARAUJO, 2012) e áreas urbanas (MONTOYA et al., 2009). O aumento de sua plasticidade
ambiental somada a dominância em todos esses ambientes, corrobora a potencialidade
invasiva dessa espécie. Tanto no arquipélago de Fernando de Noronha, quanto na ilha
continental de Itamaracá, a espécie encontrou um ambiente favorável para prosperar, ou seja,
com ampla oferta de comida e abrigo, poucos inimigos naturais e condições abióticas
favoráveis, como alta temperatura e baixa umidade relativa durante todo o ano, sendo similar
às condições encontradas em seu território de origem (WELLS, 1991).
Após sua chegada em uma ilha, uma espécie exótica ou invasora se torna naturalizada
quando consegue estabelecer novas populações nesse ambiente (GREENSLADE &
CONVEY, 2012), como é o caso de C. megacephala nas ilhas Galápagos (CAUSTON et al.,
2006). A priori as espécies Neotropicais Co. macellaria e L. eximia também não são nativas
do arquipélago de Fernando de Noronha. No entanto, o tempo de colonização é um fator
importante na mudança desse status, podendo atualmente serem classificadas como
naturalizadas, uma vez que quarenta anos atrás populações dessas espécies já se encontravam
estabelecidas na ilha (COURI et al., 2008). Até o momento é impossível saber se o
estabelecimento de C. megacephala levou, ou eventualmente levará, à extinção local de outras
espécies de califorídeos. A única referência à diversidade de Diptera para a ilha de Fernando
de Noronha foi baseada em amostragens realizadas no início dos anos 1970, quando apenas as
duas espécies – Co. macellaria e L. eximia – foram registradas (COURI et al., 2008). Naquele
estudo o domínio de Co. macellaria foi definido por sua frequência relativa na ordem de 99%
quando comparada à outra única espécie de Calliphoridae amostrada para o momento
(COURI et al., 2008). Quarenta anos mais tarde com a chegada de C. megacephala, a
frequência relativa de Co. macellaria entre os califorídeos caiu vertiginosamente para cerca
de 40%. O fato de que a espécie invasora C. megacephala atingiu o status de dominante tão
rapidamente apoia a conclusão de que a espécie experimenta um aumento da plasticidade
ambiental constante. Embora se desconheça a metodologia do primeiro inventário, é provável
53
que as proporções de indivíduos amostrados em ambos os estudos representem de forma
realista, as comunidades locais em seus respectivos períodos.
Vários autores mencionam a coexistência de moscas varejeiras em recursos
alimentares efêmeros. Para Denno & Cothran (1976), esses insetos não exploram a carcaça
como um recurso homogêneo, eles parecem se especializar em diferentes porções desse
substrato, podendo sua distribuição ser não somente temporal como espacial. Tullis & Goff
(1987) e Goff et al. (1988) demonstraram experimentalmente que larvas de C. rufifacies
permanecem em massa dispersa enquanto larvas de C. megacephala formam massas
orgânicas de tecidos firmes situados abaixo de agrupamentos de C. rufifacies havendo uma
coexistência entre essas espécies. Por outro lado, uma reação diferenciada foi vista por Ullyett
(1950) envolvendo C. albiceps e Co. macellaria, sendo mais deletéria para a segunda espécie.
Porém, pouco se sabe sobre a associação entre as espécies C. megacephala e Co. macellaria.
Aguiar-Coelho e Milward-de-Azevedo (1995) denotam a coexistência das duas espécies em
questão, mencionando que a estratégia reprodutiva e a dinâmica de utilização do recurso de C.
megacephala pode comprometer o desenvolvimento da espécie nativa no mesmo substrato.
Para Itamaracá o status de invasora de C. megacephala não é diferente. Uma série de
características deve ser levada em consideração a fim de sustentar que uma determinada
espécie é considerada potencialmente invasora em uma nova área, muitas das quais estão
reunidas na espécie para os dois ambientes insulares em questão. A espécie ocupa uma
variedade de ecótopos ou nichos ecológicos, apresenta altas taxas de reprodução e um ciclo de
vida muito curto que lhes permitem atingir a idade adulta em cerca de 124 horas após a
oviposição (RABELO et al., 2011). Aspectos comportamentais também são vantajosos: em
um fragmento urbano de floresta tropical localizado na região Nordeste do Brasil, fêmeas
adultas dessa espécie foram capazes de localizar um animal morto nas primeiras 24 horas
após a morte (VASCONCELOS et al., 2013). Além disso, Wells (1991) argumenta que é
provável que C. megacephala irá apresentar o mesmo papel ecológico e de saúde pública no
Novo Mundo, assim como em seu local de origem.
O aumento do tráfego entre Fernando de Noronha e o continente brasileiro e de outros
países ao longo das últimas décadas elevou drasticamente a possibilidade de espécies
invasoras serem acidentalmente introduzidas no arquipélago. Isso não é diferente para a ilha
de Itamaracá, ainda mais potencializada pela proximidade do continente, facilidade de acesso
e ausência de políticas públicas que estabeleçam normas rígidas de inspeção de alimentos e
organismos vivos, como é visto em Fernando de Noronha. No entanto, apesar dessa rigidez,
54
as varejeiras são difíceis de detectar e conter. A história de introdução desastrosa de espécies
de animais na ilha de Fernando de Noronha inclui a Garça vaqueira – Bubulcus íbis
(Linnaeus, 1758) – o lagarto teiú – Tupinambis merianae (Duméril & Bibron, 1839) – e uma
espécie de importância médica de escorpião Tityus stigmurus (Thorell, 1876) (FREITAS &
VASCONCELOS, 2008). Em Fernando de Noronha, uma forte dependência do transporte
humano mediado ao elevado grau de plasticidade ambiental são requisitos cumpridos por C.
megacephala, com todos os riscos médicos e ambientais inerentes.
Os efeitos ecológicos oriundos da introdução de uma espécie invasora podem gerar
alterações significativas na dinâmica do ecossistema de uma comunidade local (KENIS et al.,
2009). Muitos estudos mostram que insetos predadores invasores deslocam as espécies
nativas, mas a maioria não consegue identificar o mecanismo por trás do deslocamento
(REITZ & TRUMBLE, 2002). Estudos envolvendo formigas invasoras revelam de maneira
clara os danos ecológicos à fauna nativa, e o impacto mais acentuado ocorre quando as
formigas nativas são deslocadas através da competição por recursos ou por predação direta
(HOLWAY et al., 2002). Além da predação, o deslocamento de espécies nativas por
competição direta também é relatado, como no caso da presença do mosquito invasor Culex
quinquefaciatus ter deslocado populações do nativo Culex tarsalis Coquillett, 1896 na
California (SMITH et al., 1995). Em estudos de laboratório Carrier et al. (2003)
demonstraram a potencial competição entre Aedes albopictus (Skuse, 1894) e o nativo Culex
pipiens Linnaeus, 1758 achando evidências da superior utilização do recurso pelo invasor,
diminuindo assim as populações do mosquito nativo.
Para assembleias de dípteros necrófagos esses efeitos deletérios são similares. A alta
frequência e constância de C. albiceps pode acarretar o deslocamento das espécies predadas
diretamente por ela, ao ponto que assessorada por sua congênere C. megacephala a
potencialidade do deslocamento pode ainda ser maior, pelo fato de ser competidora direta
pelo recurso efêmero. O deslocamento de populações de Co. macellaria em campo ou em
arenas experimentais, provocado pela introdução de varejeiras invasoras como C. albiceps e
C. rufifacies, foi mencionando por Wells & Greenberg (1992) e por Faria & Godoy (2001).
Estudos laboratoriais ainda denotam que, curiosamente, as espécies do velho mundo tendo
coevoluido com espécies predadora, são mais resistentes à predação que a espécie Neotropical
Co. macellaria (WELLS & KURAHASHI, 1997; FARIA & GODOY, 2001).
55
5.3. Contribuições para a Entomologia Forense
O conhecimento sobre a biologia e distribuição dos dípteros necrófagos serve como
instrumento de auxílio aos órgãos criminais, estando eles relacionados principalmente com o
cálculo do intervalo pós-morte – IPM (GOFF et al., 1988). A entomologia forense pode ser
uma ferramenta útil para os cientistas forenses, principalmente em ambientes onde o número
de crimes violentos é alto. A composição das espécies colonizadoras e suas dinâmicas são
pontos cruciais para uma melhor precisão na estimativa do IPM, e na associação de espécies
com os locais de crime. É o que sugere Greenberg (1991) e Wells & Kurahashi (1994) ao
afirmarem que algumas espécies podem ser associadas a determinados locais, sendo elas
então, utilizadas como boas indicadoras de locais de crime.
Em estudo recente realizado no Brasil Carvalho e Linhares (2001) classificaram
Hemilucilia semidiaphana como sendo potencial indicadora forense para regiões florestadas.
A mesma ideia de bioindicação é dada por Centeno et al. (2002) que observaram diferenças
em relação ao tempo de decomposição e o padrão de sucessão em carcaças de porcos
abrigadas ou não. Assim, baseados na distribuição geográfica, habitat natural e biologia da
espécie é possível estimar o local onde a morte ocorreu (SMITH, 1986).
No entanto, essa estimativa bioindicadora de local de morte pode ser ineficiente para
algumas espécies em regiões específicas, como é o caso da região Neotropical, onde não se
tem uma clara divisão entre estações, sendo mínima a variação de fatores que influenciam
diretamente na colonização como temperatura e umidade relativa do ar. As espécies pioneiras
na colonização de uma carcaça/corpo são quase sempre pertencentes à família Calliphoridae
(VASCONCELOS et al., 2013), dentre elas destacam-se as espécies invasoras pertencentes ao
gênero Chrysomya. Para o Brasil, a distribuição geográfica das espécies pertencentes a esse
gênero tem aumentado consideravelmente (VASCONCELOS & ARAUJO, 2012) o que
inviabiliza a utilização desses indivíduos como potenciais bioindicadores de locais de morte.
Além disso, a pressão causada pelas espécies exóticas às nativas por competição por sítios de
cópula, postura e alimentação pode causar deslocamento populacional ou até mesmo a
extinção de determinadas espécies nativas.
Das nove espécies de califorídeos amostradas no presente estudo, cinco apresentam
importância forense. Para Souza & Linhares (1997) C. albiceps é classificada como
indicadora forense para a região Sudeste do Brasil, especialmente em áreas urbanas, tanto em
São Paulo quanto no Rio de Janeiro. Não se conhece sua utilização como potencial indicadora
56
de locais de crime para a região Nordeste, haja visto, sua frequência de ocorrência similar em
diversas áreas dessa região (VASCONCELOS & ARAUJO, 2012). Na região Sudeste essa
espécie foi amostrada tanto em carcaças animais (MONTEIRO-FILHO & PENEREIRO,
1987) como em cadáveres humanos (OLIVEIRA-COSTA et al., 2001). Da mesma forma C.
megacephala foi amostrada em diversos substratos sugerindo uma não especificidade de
recursos. Carvalho e Linhares (2001) e Vasconcelos et al. (2013) encontraram essa espécie
associada a carcaças suínas, de contrapartida Leandro & D’Almeida (2005) amostraram essa
espécie com predominância em carcaças de peixe. No Rio de Janeiro, Oliveira-Costa (2005)
encontrou essa espécie colonizando cadáveres humanos, bem como em Pernambuco
Vasconcelos et al. (2014) também amostraram essa espécie colonizando um cadáver. Ambas
as espécies podem ser importantes instrumentos para a estimativa do Intervalo Pós-Morte
(IPM), no entanto com uma alta plasticidade ambiental a utilização delas como indicadoras de
local de morte torna-se ineficaz.
Com pouca frequência de ocorrência e encontrada apenas na ilha de Itamaracá, C.
putoria também apresenta uma importância para a entomologia forense na estimativa do IPM.
Souza & Linhares (1997) relataram que as carcaças podem não ser o meio preferido para essa
espécie, no entanto os espécimes podem frequentá-la a procura de proteína para o
desenvolvimento dos ovos. Recentemente, registrou-se a presença de C. putoria como
colonizadora de cadáveres humanos na Região Metropolitana do Recife (VASCONCELOS et
al., 2014).
Com relação à C. macellaria, Liu & Greenberg (1989) descreveram suas biologia,
mencionando que as fêmeas podem depositar seus ovos próximo a ferimentos onde haja
tecido necrosado; no entanto, frequentemente as posturas são realizadas sobre carcaças
animais. Essa espécie já foi vastamente encontrada em carcaças animais e em experimentos
feitos com armadilhas (VASCONCELOS & ARAUJO, 2012). A colonização dessa espécie
em cadáveres humano não é tão frequente, no entanto para a região Sudeste Carvalho et al
(2000) registraram a presença de adultos em um cadáver humano em São Paulo, a mesma
associação foi evidenciada por Oliveira-Costa et al. (2001), no entanto com a presença de
indivíduos imaturos.
Outra espécie oriunda da região Neotropical merece destaque por sua importância
forense. Lucilia eximia está experimentando uma ampliação de sua distribuição geográfica
para o Brasil (VASCONCELOS & ARAUJO, 2012). Os mesmos autores denotam a presença
dessa espécie em ambientes diversificados, desde áreas urbanas até ambientes litorâneos,
57
passando por fragmentos de mata e agroecossistemas. A colonização de cadáveres humanos
não é tão frequente (OLIVEIRA-COSTA et al., 2001), no entanto em modelos animais ela se
encontra frequentemente presente (RIBEIRO, 2003; MORETTI, 2006). Para o estado do
Amazonas, Anjos (2009) amostrou essa espécie em carcaças de ave, mencionando ainda que
ela pode se tratar de uma possível bioindicadora de local de morte para a região.
Para o Brasil vários são os gêneros de Sarcophagidae associados com cadáveres
humanos, apresentando assim cerca importância forense. No entanto poucas são as espécies
associadas a cadáveres humanos (OLIVEIRA-COSTA, 2011). Dentre todas as espécies
pertencentes à família Sarcophagidae amostradas no presente trabalho merecem destaque pela
importância forense: Oxysarcodexia thornax, espécie amplamente amostrada em modelos
animais (SALVIANO, 1996; CARVALHO & LINHARES, 2001; MORETTI, 2006) e em
iscas (VASCONCELOS & ARAUJO, 2012), no entanto a colonização de cadáveres é pouco
vista (OLIVEIRA-COSTA, 2005); Ravina belforti, essa espécie foi a espécie mais frequente
na amostragem feita por Salviano et al. (1996) no Rio de Janeiro utilizando modelos animais,
sua colonização em cadáveres humanos é vista por Oliveira-Costa (2005) na região Sudeste e
por Oliveira & Vasconcelos (2010) para a região Nordeste do Brasil.
Em uma compilação recente de dados Vasconcelos & Araujo (2012) mencionaram a presença
de apenas duas espécies de sarcofagídeos colonizadores de cadáveres humanos para o
Nordeste brasileiro. Ainda assim, um ano mais tarde, o mesmo pesquisador menciona a
existência de uma terceira espécies colonizadora de cadáveres humanos para a Região
(VASCONCELOS et al., 2013), nesse trabalho ele menciona o primeiro registro de Peckia
chrysostoma como uma das espécies que colonizaram um cadáver humano na região
metropolitana do Recife.
Deste modo, a entomologia forense é uma ferramenta útil aos órgãos
policiais/jurídicos, contudo seu estabelecimento como uma ferramenta confiável na rotina dos
cientistas forenses na região Nordeste do Brasil enfrenta desafios comuns a muitos países em
desenvolvimento expostos a altos índices de violência (VASCONCELOS & ARAUJO, 2012).
Apesar de taxas alarmantes de violência e homicídios não resolvidos a pesquisa aplicada à
entomologia forense no Nordeste ainda é incipiente. A ilha de Itamaracá, antes conhecida por
sua potencialidade turística passa, atualmente, por uma onda de criminalidade alarmante.
Noticiado recentemente os meios de comunicação em massa (LINS, 2013), a ilha de
Itamaracá como sendo a terceira cidade brasileira com o maior número de homicídios. Altas
58
taxas de homicídios agravadas por um baixo contingente profissional reduzem a eficácia da
cooperação entre os investigadores de polícia e entomologistas locais.
59
______________________________________6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Mesmo sendo considerados “laboratórios naturais”, pouco se conhece acerca da
dinâmica de populações e estrutura de assembleias de dípteros necrófagos em ambientes
insulares brasileiros. O presente trabalho corrobora os postulados da teoria de biogeografia de
ilhas, esperando-se uma menor diversidade para o arquipélago de Fernando de Noronha
devido a uma série de fatores, como proximidade do continente, tamanho e fluxo humano.
Ainda assim, uma alta abundância de califorídeos foi constatada nesse ambiente, o que pode
ser relacionada por características ambientais como temperatura, umidade e correntes de ar,
ou até mesmo à disponibilidade de recursos. Ao ponto da grande maioria dos indivíduos
pertencentes às três espécies amostradas em Fernando de Noronha se concentrarem no recurso
que estava sendo oferecido pelas armadilhas. Para Itamaracá uma maior proximidade do
continente e uma vasta variedade de micro-habitats proporcionam um melhor aporte para uma
alta diversidade de moscas necrófagas
Chrysomya megacephala já se encontra estabelecida no continente e também foi
detectada com grande frequência e constância na ilha de Itamaracá, no entanto, contrariando
nossas ideias iniciais, a mesma espécie já se encontra estabelecida no arquipélago de
Fernando de Noronha causando um decréscimo – proporcional – na população da mosca
nativa Cochliomyia macellaria. Isso denota a grande capacidade adaptativa dessa espécie a
novos ambientes, ampliando assim sua distribuição geográfica para a região Neotropical. Essa
maior plasticidade ambiental compromete a utilização dessas espécies como indicadoras de
locais de morte. No entanto, é válido ressaltar que esse parâmetro não pode ser utilizado para
todas as espécies, uma vez que indivíduos de M. bicolor só foram amostrados em ambientes
preservados, demonstrando ser uma espécie em potencial para os serviços de perícia criminal
como indicadoras de locais de morte. Ainda assim, pela sua biologia reprodutiva e rapidez de
detecção de um cadáver, as espécies invasoras do gênero Chrysomya são uma ótima
ferramenta na aferição do IPM.
O potencial invasivo dessas espécies e a capacidade iminente de adaptação são fatores
que auxiliam o estabelecimento das espécies invasoras em novos ambientes, porém para a ilha
de Fernando de Noronha ainda é precoce a menção de ameaça das espécies nativas, sendo
necessários trabalhos que analisem a flutuação populacional das espécies envolvidas
associados à ferramentas moleculares para detectar até que ponto o crescimento exponencial
das espécies invasoras é danoso.
60
______________________________7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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70
______________________________________________________APÊNDICE
First record of the blow fly Chrysomya megacephala (Diptera: Calliphoridae) in a
southern Atlantic island: implications for disease transmission in a protected
environment.
Primeiro registro da mosca varejeira Chrysomya megacephala (Diptera:
Calliphoridae) em uma ilha do Atlântico Sul: implicações para a transmissão de
doenças em um ambiente protegido.
DOI: 10.1111/j.1948-7134.2014.12093.x
Rodrigo F. R. Carmo1
Simão D. Vasconcelos1
1Insects of Forensic Importance Research Group, Department of Zoology.
Universidade Federal de Pernambuco
Scientific Note published in Journal of Vector Ecology
Nota Científica publicada no Journal of Vector Ecology
71
First record of the blow fly Chrysomya megacephala (Diptera:
Calliphoridae) in a southern Atlantic island: implications for disease
transmission in a protected environment.
Keywords: Blow Flies, Island Biogeography, Fernando de Noronha, Necrophagous, Brazil
Flies from the family Calliphoridae comprise a cosmopolitan group of approximately 1,500
species, many of which are reported as colonizers of human and animal corpses (Carvalho and
Mello-Patiu 2008). Some species, such as those from the genus Chrysomya Robineau-
Desvoidy, 1830, have medical relevance as vectors of pathogens, including bacteria,
protozoans and helminthes, and as causal agents of myiasis (Greenberg 1973). A study
performed in Ethiopia showed that Chrysomya rufifacies acted as vector of at least five
helminthes parasites, including Ascaris lumbricoides, and four species of protozoan parasites
- Entamoeba histolytica/dispar, Entamoeba coli, Giardia lamblia and Cryptosporidium sp.
(Getachew et al. 2007).
Three Chrysomya species, C. albiceps (Wiedemann 1819), C. megacephala (Fabricius 1874)
and C. putoria (Wiedemann 1818), originally restricted to the Old World, were accidentally
introduced in the Neotropical region in the late 1970’s (Guimaraes et al. 1978). Since their
first detection in southern Brazil, Chrysomya species, including a fourth species, C. rufifacies,
have been reported in several countries in the Americas (Mariluis and Mulieri 2003, Montoya
et al. 2009, Kosmann et al. 2013). A recent review on necrophagous Diptera in northeastern
Brazil indicates that Chrysomya species have spread along diverse ecosystems with varying
degrees of anthropogenic impact (Vasconcelos and Araujo 2012).
The current understanding of the dispersion of Chrysomya species in South America,
however, is limited to mainland areas of Argentina, Brazil, Colombia and Peru (Mariluis and
Mulieri 2003, Montoya et al. 2009, Kosmann et al. 2013, Vasconcelos and Araujo 2012). So
far, there are a few records on the arrival and establishment of these species in insular
environments, despite their medical importance. As part of a study on insect ecology in the
archipelago of Fernando de Noronha, a conservation site located on the coast of Brazil, we
72
aimed to detect the presence of non-exotic, medically important, Calliphoridae species. We
report here the first evidence of the establishment of a non-native Chrysomya species in a
southern Atlantic Ocean and discuss the implications of this finding to local disease
transmission.
The archipelago of Fernando de Noronha (3°52'S; 32º26'W, total area 18.4 km2), is located
545 km northeast of the Brazilian mainland. It is composed of 21 islands and islets, of which
the only inhabited one, also called Fernando de Noronha, has a population of 2,630 and total
area of 16.9 km2 (Brasil 2012). The archipelago is legally protected and human activities are
limited or prohibited in a great portion of its territory (Freitas and Vasconcelos 2008). The
climate is tropical; mean temperatures range from 23.5 ºC to 31.5 ºC, with annual mean of
27.0 ºC; relative humidity is high, with annual average of 78%; rainfall is approximately
1,420 mm/year. Native flora is poor and mostly represented by seasonal deciduous vegetation,
with several introduced plant species. Overall, the island suffers from a persistent shortage of
water, as there are no permanent freshwater reservoirs (Freitas and Vasconcelos 2008).
To draw inferences on the relationship between the diversity of blow flies and anthropogenic
activities, sampling was performed in June 2012 in six sites to represent different levels of
exposure to human activities. The sites under Low Anthropogenic Impact (LAI) included
Ponta da Sapata (PS): located at the extreme West of the island, is a small peninsula
restricted to scientific and management activities partially covered with native vegetation, it is
part of the Marine National Park; and Praia de Atalaia (PA): a restricted beach located at the
northeastern area of the island, open to controlled tourist visits two hours per day; it is also
part of the National Marine Park. The sites under Moderate Anthropogenic Impact (MAI)
were Mangue do Sueste (MS): a mangrove area located in the southern portion of the island; it
has limited human presence and it is an area used for egg-laying by marine turtles; Baía dos
Golfinhos (BG): a bay situated in the northwest of the island, with its predominantly shrubby
vegetation, it belongs to the Marine National Park; however, it is open to small groups of
tourists during the day. Two sites were classified as under High Anthropogenic Impact (HAI),
Urban Area (UA): the village where ca. 70% of the population of the island live; litter can be
found in several areas; and Praia do Cachorro (PC): a beach near the inhabited part of the
island, with unlimited access to users; there are a few bars and small amounts of litter are
present.
Insects were collected using a suspended trap containing chicken liver or sardine (ca. 200 g,
after 24 h at room temperature) as bait (Oliveira and Vasconcelos 2010). In each environment,
73
a grid of six traps – three containing chicken liver and three containing sardine – was placed
with 20 m distance between the traps. A total of 108 independent traps were used throughout
the study. Each trap was exposed for 48 h in each environment. Adult flies collected from
traps were placed in 70% alcohol until identification using the taxonomic keys of Carvalho
and Mello-Patiu (2008), Carvalho and Ribeiro (2000) and Kosmann et al. (2013).
Species from the Calliphoridae assemblage were classified as constant when present in > 50%
of the samples; accessory when collected in 25% to 50% of the samples and accidental when
present in < 25% of the samples. Dominance was calculated using Simpson’s index (Primer®
6.0), which takes into account not only species richness and abundance, but also the
proportion of the occurrence of each species. The abundances of the codominant species were
compared by analysis of variance (ANOVA) and a Chi-square test was used to compare the
abundance of C. megacephala in the three types of environment. A significance level of 5%
was used in all analyses.
A total of 41,683 adult dipterans belonging to four species of Calliphoridae were registered
from the samples across all sites. Two species are reported for the first time for the
archipelago (Table 1). Chrysomya megacephala was the most abundant species (58.0% of all
insects), followed by Cochliomyia macellaria. The combined abundance of the two species
reached 98%, showing a marked dominance over the remaining calliphorids (Fig. 1).
Table 1. Calliphoridae species collected in the Island of Fernando de Noronha: abundance, relative frequency, constancy, dominance.
Species Total
Abundance Relative
Frequency Constancy Dominance
Previously Registered
Chrysomya megacephala 24,173 58.0% 87.0%
Constant Co-Dominant No
Cochliomyia macellaria 16,597 39.8% 86.1%
Constant Co-Dominant Yes
Lucilia eximia 785 1.9% 36.1%
Accessory
Non-Dominant
Yes
Lucilia sp. 128 0.3% 25.0%
Accessory
Non-Dominant
No
All species were collected in all sampling sites, irrespective of the degree of preservation.
Simpson’s diversity indices were low and did not differ markedly at the three types of
74
environment (SLAI = 0.506; SMAI = 0.498; SHAI = 0.473). C. megacephala and Co. macellaria
were classified as codominant species (Table 1) and no significant differences were observed
in their dominance across the three types of environment (F(2;3) = 2.90; P = 0.19). Regarding
constancy, Lucilia eximia and Lucilia sp. were categorized as accessory species while C.
megacephala and Co. macellaria were classified as constant.
Fig 1 a) Location of Fernando de Noronha island, Brazil, with indication of the sampling sites; b)
Relative frequency of Calliphoridae species according to the level of human presence: inner circle
= High Anthropogenic Impact; middle circle = Moderate Anthropogenic Impact; outer circle =
Low Anthropogenic Impact.
Relative frequencies of C. megacephala across the sites varied little; when the abundances of
C. megacephala in each type of environment were compared, a significantly higher
abundance was reported in areas under moderate anthropogenic impact (χ2 =1,915; P <
0.0001, d.f. = 2), a pattern that was similar for the remaining species.
The only reference to Calliphoridae in the island was based on samples taken in the early
1970’s, when only C macellaria and L. eximia were reported (Couri et al. 2008). The fact the
C. megacephala has become a dominant species less than 40 years after the first survey
supports the conclusion that this species has potential to achieve stronger medical importance
in a near future. In that sense, Wells (1991) alerts for the invasive potential of the species and
highlights the need for the development of integrated control measures.
The Oriental latrine fly Chrysomya megacephala is a medically and forensically important
blow fly species that has been demonstrated to occupy a wide variety of habitats since its
introduction in the American continent, ranging from the Amazon forest to semi-arid regions,
75
including the rainforest, agroecosystems, coastal environments and urban areas (Montoya et
al. 2009, Vasconcelos and Araujo 2012). Its dominance in areas exposed to diverse levels of
human impact suggests that the species is expanding its geographical distribution, which may
have direct effects on the dispersal of pathogens and parasites. For example, Monzon et al.
(1991) compared the role of Musca domestica and C. megacephala as vectors in an area
exposed to anthropogenic impact in Manila and concluded that the latter was associated with
a significantly higher frequency of helminthes eggs.
Fernando de Noronha suffers from increasing tourism and cargo, which increases the
production of domestic litter far above the capacity of the local composting plant to process.
The poor sanitary conditions, including the lack of a sewage system favors the establishment
of C. megacephala. Since their larvae can feed on decomposing organic matter, an additional
negative effect is the proliferation of pathogens on litter, several of which can be
mechanically transmitted to humans (Greenberg 1973). For example, in fresh food markets in
Thailand, C. megacephala was shown to exhibit high levels of contamination by bacteria,
even in higher frequencies than Musca domestica (Sukontason et al. 2007), with all the
medical risks associated.
The legal protection does not seem to cover subtle threats to human and animal health, as the
constant flux of tourists, cargo and supplies to-from the continent may promote passive
transport of medically important species, such as mosquitoes and blow flies. From 2001 to
2011, 501 cases of dengue were notified by the local authorities, which is outstanding given
the small population (Brasil 2012). To reinforce that, a medically important, non-native,
scorpion species, Tityus stigmurus, was also recorded recently which poses questions about
the fragility of the quarantine system (Freitas and Vasconcelos 2008).
The medical relevance of C. megacephala is increasingly associated with its forensic
importance, as the species was shown to be frequent in cadaver colonization (Kumara et al.
2012, Vasconcelos et al. 2014). Lastly, the concept that C. megacephala is highly
synanthropic needs to be regarded with caution. None of the areas in the island can be
classified as strongly “urban” and no significant differences in the frequency of occurrence of
C. megacephala were observed between preserved and human occupied areas. The dominance
of C. megacephala in all types of environment in Fernando de Noronha underlines the need
for rigorous inspection of cargo and human visitors to the island and the development of
monitoring strategies.
76
__________________________________________ ACKNOWLEDGMENTS
We thank the following people and/or institutions: Fundação de Amparo à Ciência e
Tecnologia do Estado de Pernambuco (FACEPE) and Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) for financial support; the staff from the
Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade for legal authorization, the
Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis and the
Government of Pernambuco State for logistical help and Dr. Trevor Williams (Inecol,
Mexico) for critical reading of the manuscript. The corresponding author has a productivity
grant from CNPq.
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78
________________________________________________________ANEXOS
CARTA DE ACEITE DO MANUSCRITO
Em Segunda-feira, 30 de Dezembro de 2013 18:52, "[email protected]"
<[email protected]> escreveu:
30-Dec-2013
Dear Dr. Vasconcelos:
Thank you for your response to the decision regarding your manuscript JVE-SN-Nov-13-109
entitled "First record of the blow fly Chrysomya megacephala (Diptera: Calliphoridae) in a
southern Atlantic island: implications for disease transmission in a protected environment"
which you submitted to the Journal of Vector Ecology. I re-read the manuscript and your
letter, agree with your reasoning, and have rescinded the decision. The manuscript is now
acceptable for publication after some minor revision.
In addition to your consideration of the reviewer's comments, please edit the References Cited
to make citations consistent with journal format. Authors should be listed as: LastName, A.B.,
C.D. LastName, and E.F. LastName, with journal issue numbers omitted and all page
intervals listed (123-126 and not 123-6). I suggest that Figure 1 be eliminated altogether or
modified to make it more understandable. The axes of Figure 1b are not easy to interpret. If
you do choose to modify it, please submit a high resolution file.
To revise your manuscript, log into http://mc.manuscriptcentral.com/jve and enter your
Author Center, where you will find your manuscript title listed under "Manuscripts with
Decisions." Under "Actions," click on "Create a Revision." Your manuscript number has
been appended to denote a revision. Please DO NOT upload your revised manuscripts as a
new submission.
You will be unable to make your revisions on the originally submitted version of the
manuscript. Instead, revise your manuscript using a word processing program and save it on
your computer. Please also highlight the changes to your manuscript within the document by
using the track changes mode in MS Word or by using bold or colored text.
Once the revised manuscript is prepared, you can upload it and submit it through your Author
Center.
79
IMPORTANT: Your original files are available to you when you upload your revised
manuscript. Please delete any redundant files before completing the submission.
Because we are trying to facilitate timely publication of manuscripts submitted to the Journal
of Vector Ecology, your revised manuscript should be uploaded as soon as possible. If it is
not possible for you to submit your revision in a reasonable amount of time, we may have to
consider your paper as a new submission. If you feel that you will be unable to submit your
revision within the time allowed please contact me to discuss the possibility of extending the
revision time.
Once again, thank you for submitting your manuscript to the Journal of Vector Ecology and I
look forward to receiving your revision.
Sincerely,
Prof. Marc Klowden
Editor in Chief, Journal of Vector Ecology