diversidade no sistema de produção de hortaliças e relação...

Hortic. bras., v. 28, n. 2 (Suplemento - CD Rom), julho 2010 128S

ELEN DE LIMA AGUIAR MENEZES

Engenheira Agrônoma pela UFRRJ, mestrado em Entomologia pela UFLA e doutorado em Fitotecnia (com concentraçãoem Entomologia) pela UFRRJ. Pesquisadora da Embrapa Agrobiologia de 1998 a 2009, mas continua atuando emparceria nas pesquisas em agricultura orgânica. Recentemente, exerce o cargo efetivo de professora adjunta deEntomologia na UFRRJ, onde também exerce a função de Coordenadora do Programa de Pós-Graduação emFitossanidade e Biotecnologia Aplicada.

Diversidade no sistema de produção de hortaliças e relação com a redução deagrotóxicos

Elen de Lima Aguiar-Menezes1

1 Depto. Entomologia e Fitopatologia, Instituto de Biologia, UFRRJ. BR 465, km 7, 23890-000 Seropédica –

RJ, [email protected]

RESUMO

Nos últimos anos, especialmenteapós a Rio-92, a humanidade tem-semostrado preocupada com os problemasde conservação do meio ambienteprovocados por vár ias at iv idadeshumanas, incluindo a agropecuária. Issotem resultado na busca de tecnologiaspara a implantação de sistemasagropecuários sustentáveis, a qual devefundamentar-se nos pr incípios daagroecologia, apoiando-se em práticasagrícolas que promovam aagrobiodiversidade e os processosbiológicos naturais e no baixo uso deinsumos externos, beneficiando-se devár ios serviços ecológicos, como ocontrole biológico natural. Em relação aomanejo de pragas, nenhuma outra práticaproporciona serviços ecológicos queasseguraram a proteção de plantas contraas pragas quanto a diversidade davegetação dos sistemas agrícolas, a qualage por meio de ações direta ou indiretacontra a praga. No primeiro caso, asplantas associadas à cultura principalimpõem barreiras físicas e/ou químicasque dificultam ou impedem que as pragas

dessa cultura se estabeleçam sobre amesma. A ação indireta refere-se aosbenefícios que as plantas associadas àcul tura pr incipal proporcionam aosinimigos naturais autóctones das pragasdessa cultura, possibilitando a persistênciae o aumento da abundância, diversidadee eficiência desses inimigos naturais nossistemas agrícolas. Dentre essesbenefícios, destacam-se alternativas deal imento (pólen e néctar, presas ouhospedeiros “alternativos”), abrigo, sítiosde acasalamento e oviposição, os quaissão recursos vitais para sobrevivência ereprodução desses insetos benéficos.Nesse último aspecto, vários estudos, emsua maioria conduzida nos Estados Unidosda América, Europa, Nova Zelândia eAustrália, mostram que as Apiaceae,Asteraceae, Brassicaceae, Poaceae,Fabaceae e Polygonaceae estão entre asplantas mais atrativas para os inimigosnaturais, part icularmente insetospredadores e parasi tóides, que sebeneficiam ao se alimentarem do pólen e/ou néctar dessas espécies. Todavia, emfunção da riquíssima flora brasileira, comcerteza temos a nossa disposição umadiversidade de espécies botânicas para


1. O PAPEL DA BIODIVERSIDADE NO MANEJO DE PRAGAS

A diversidade, ou biodiversidade, pode ser entendida como a variação genética dentrode cada espécie de ser vivo, mas aqui consideraremos o termo como o número e a abundânciarelativa das diferentes espécies de seres vivos no espaço e no tempo em um sistema definido,no qual desempenham importantes funções ecológicas para a manutenção dos ecossistemasatravés de níveis complexos de interações biológicas entre essas espécies, como apolinização, a herbivoria, o parasitismo, a predação e a simbiose, resultando em processosde auto-regulação do fluxo de energia e ciclagem de nutrientes.

Através dos tempos, o homem vem manejando os ecossistemas naturalmentediversificados para o exercício da agricultura, transformando-os nos chamadosagroecossistemas, no intuito de maximizar a produção de alimentos, fibra e energia. Imbuídodeste propósito, o homem retirou a vegetação natural para instalar as monoculturas, ouseja, o cultivo de uma única espécie vegetal, normalmente por um período relativamentecurto (plantios anuais), resultando na perda da biodiversidade dos ecossistemas naturais,principalmente quando foi adotado o pacote tecnológico da Revolução Verde, a partir dadécada de 70, que caracteriza a chamada agricultura convencional ou industrial.

A simplificação vegetal dos agroecossitemas, que alcançou sua máxima expressãocom as monoculturas, associada às perturbações inerentes ao processo produtivo (porexemplo, uso de agrotóxicos orgânicos sintéticos, adubos minerais sintéticos, irrigação, etc.),tornam os agroecossitemas em ambientes altamente instáveis, visto que as característicasintrínsecas de auto-regulação das comunidades dos ecossistemas naturais, proporcionadaspela biodiversidade, são perdidas. A monocultura interrompe interações biológicas que sedesenvolveram ao longo dos anos entre a fauna e a flora nos ecossistemas naturais, com aconsequente remoção de diversos processos biológicos naturais, entre eles, o controlebiológico.

Nas monoculturas, os insetos herbívoros, por exemplo, encontram menos barreiraspara encontrar a planta hospedeira (seu alimento) e, assim, exibem taxas mais alta decolonização da mesma, tempos de permanência mais longos no local onde se encontra aplanta hospedeira e maior potencial reprodutivo, certamente pelo aumento da facilidadecom que podem localizar seu alimento, bem como pela grande quantidade de alimentodisponível, que, por sua vez, diminui a taxa relativa de mortalidade dos insetos herbívoros ea competição entre os mesmos. Contrariamente, em tais sistemas simplificados, os inimigosnaturais dos insetos herbívoros não encontram as condições ideais para sobreviver e semultiplicar, reduzindo ainda mais a taxa de mortalidade dos insetos herbívoros. Neste cenário,os fitoparasitas, como os insetos e ácaros fitófagos e agentes fitopatogênicos, encontramcondições ideais para se multiplicarem a ponto de causarem prejuízos econômicos, quando

serem investigadas. Como os efeitos dadiversificação vegetal não podem sergeneralizados, torna-se necessário ageração de conhecimento para consolidaro manejo de pragas através dadiversi f icação vegetal dos

agroecossistemas nas condiçõesbrasileiras.

Palavras-chave: manejo ambiental, manejoecológico de pragas, controle biológicoconservativo, biodiversidade funcional,agroecologia.


então, dizemos que os fitoparasitas alcançaram o status de praga, exigindo intervençõesconstantes do homem para manter as populações das pragas sob controle.

Portanto, o grande desafio atual da agricultura é identificar as melhores práticas demanejo dos agroecossistemas que estimulem a biodiversidade que favoreça os processosbiológicos vitais para a sustentabilidade desses sistemas agrícolas através da geração deserviços ecológicos chave, tais como controle biológico, fixação biológica de nitrogênio,ciclagem de nutrientes e conservação da água e do solo. Em relação ao manejo de pragas,nenhum outro aspecto dos sistemas agrícolas proporciona serviços ecológicos fundamentaispara assegurar a proteção de plantas contra as pragas quanto à diversidade da vegetação.

2. MODOS DE AÇÃO DA DIVERSIDADE VEGETAL NO MANEJO DE PRAGAS

Vários estudos mostram que sistemas agrícolas diversificados podem reduzir aincidência de pragas através de dois modos: ação direta sobre a população da própria praga,ou ação indireta, devido possibilitarem o aumento da abundância e da diversidade dos inimigosnaturais das pragas. Muitos exemplos desses estudos podem ser encontrados em Lands etal. (2000), Altieri el al. (2003) e Aguiar-Menezes (2004). Esses modos de ação têm sidobasicamente explicados por duas hipóteses:

Hipótese da concentração de recursos - Esta hipótese prevê que as populaçõesdas pragas podem ser diretamente influenciadas pela concentração ou dispersão espacialde suas plantas hospedeiras. Muitas pragas, particularmente as especializadas (com sérieestreita de espécies de plantas hospedeiras), têm maior probabilidade de encontrar e colonizarsuas plantas hospedeiras quando presentes em plantios densos ou homogêneos, porquefornecem recursos concentrados e condições físicas uniformes, favorecendo a multiplicaçãoda praga.

Contrariamente, quanto mais baixa a concentração do recurso (planta hospedeira emplantios heterogêneos ou diversificados), mais difícil será para a praga localizar a plantahospedeira ou maior poderá ser a probabilidade de que a mesma deixe o hábitat, resultandonuma menor taxa de acasalamento, oviposição e alimentação e maior taxa de emigraçãoem sistemas diversificados do que em monoculturas. Em geral, as plantas não-hospedeirasda praga impõem barreiras físicas e/ou químicas voltadas para dificultar a localização, areprodução e/ou a colonização da planta hospedeira pela praga. Essas barreiras podem serpor mascaramento da planta hospedeira, repelência química, inibição da alimentação ouoviposição, prevenção do movimento e/ou pela imigração das pragas.

Neste aspecto, a diversidade vegetal tem uma ação desfavorável e direta sobre aspragas, reduzindo a sua incidência nos cultivos. A seguir são citados alguns estudos quedemonstraram essa ação. Ryan et. al (1980) observaram que o número de ovos depositadospor Delia brassicae Bohé (Diptera: Anthomyiidae) em plantas de repolho (Brassica oleraceae

var. capitata) foi menor quando consorciadas com trevo branco (Trifolium repens L.) e alface(Lactuca sativa L.) do que quando cultivadas em monocultivo sob solo desnudo.

Power (1987), comparando taxas de movimento da cigarrinha Dalbulus maidis (DeLong & Wolcott) (Hemiptera: Cicadellidae) em monocultura de milho (Zea mays L., Poaceae)


e em consórcio com feijão (cultura não hospedeira), observou que a taxa de movimento dacigarrinha ao longo das fileiras de milho foi drasticamente reduzida e a taxa dedesaparecimento dessa praga foi duas vezes mais rápida no consórcio do que na monocultura.

Elmstrom et al. (1988) mensuram as diferentes taxas de emigração e imigração dobesouro-pulga, Phyllotreta cruciferae Goeze (Coleoptera: Chrysomelidae), sendo que aimigração foi 1,3 vez mais rápida na monocultura de brócolis (Brassica oleraceae var. italica)do que quando essa hortaliça foi consorciada com o trevo branco, onde a taxa de emigraçãofoi duas vezes mais rápida.

Garcia & Altieri (1993), em seus estudos sobre o impacto do consórcio brócolis eleguminosas (Vicia faba L. e Vicia sativa L., Fabaceae) na comunidade de artrópodes,verificaram que, no monocultivo, a distância de vôo do besouro-pulga (Phyllotreta cruciferae)foi significativamente menor e que o tempo de permanência dessa praga sobre as plantasde brócolis foi significativamente maior, enquanto que nas parcelas de brócolis consorciadocom Vicia, o tempo de permanência dessa praga foi significativamente menor e com distânciasde vôos maiores, aumentando a probabilidade da praga deixar o consórcio.

Hipótese do inimigo natural - Esta hipótese prediz que a abundância e a diversidadedos inimigos naturais tendem a ser maior nos sistemas diversificados, porque oferecemmaior disponibilidade de recursos vitais para a sobrevivência e a reprodução desses insetosbenéficos. Isto porque os inimigos naturais, particularmente insetos predadores e parasitóides,não vivem apenas às expensas da praga, ou seja, de sua presa ou seu hospedeiro,respectivamente. Essa questão foi muito bem abordada por Lewis et al. (1998) com respeitoaos parasitóides.

Esses recursos vitais consistem de alimentos essenciais, abrigo, microclima adequadopara a sobrevivência, locais de refúgio ou da ação dos agrotóxicos ou da ação de fatoresambientais extremos, onde, muitas vezes, servem como locais de hibernação, e locais deacasalamento e/ou oviposição que são fornecidos por plantas não-hospedeiras das pragas.Entre os alimentos essenciais estão os recursos florais: o pólen (fonte de proteína) e onéctar (fonte de carboidratos). Esses recursos florais, incluindo o néctar dos nectáriosextraflorais, de diferentes espécies botânicas são vitais para os adultos do parasitóide (estágiode vida não carnívoro, ou seja, são de vida livre, sendo que apenas as suas larvas sãoparasíticas), bem como para certos insetos predadores, como os adultos das moscas dafamília Syrphidae (Diptera) e dos bichos lixeiros (Neuroptera: Chrysopidae), que, igualmenteos parasitóides, não são carnívoros na fase adulta.

Esses recursos – pólen e néctar – podem aumentar substancialmente a longevidadee a fecundidade das fêmeas dos parasitóides e de certos predadores, bem como é vital paraa maturação dos ovos de alguns parasitóides e de certos insetos predadores, como asfêmeas de Syrphidae, cujas larvas são ávidas predadoras de pulgões. Para outros insetospredadores, como as joaninhas (Coleoptera: Coccinellidae), cujas larvas e os adultos sãotambém ávidos predadores de pulgões, além de cochonilhas e ácaros fitófagos, essesrecursos podem representar um complemento na sua dieta quando se alimenta de umapresa de qualidade nutricional inferior ou na escassez de presas preferidas.

Por isso, a presença desses recursos florais no sistema tende a reduzir a probabilidadede que os inimigos naturais deixem o local e/ou se tornem localmente extintos. Assim, comesses recursos vitais disponíveis, a emigração dos inimigos naturais a partir dos sistemas


agrícolas com a presença de flores pode ser minimizada. A cor e o cheiro das flores, porexemplo, também podem ser atrativos para os inimigos naturais e podem promover aimigração a partir de áreas com ausência de recursos florais (Haslett, 1989; Patt et al.,1997b). Flores de corola branca e amarela, por exemplo, têm sido consideradas como boascandidatas para atração de moscas Syrphidae, embora algumas espécies sejam maisseletivas, enquanto que outras são generalistas, visitando flores de mais diversas cores eformas.

Ademais, o aumento da eficiência dos inimigos naturais como agentes de controlebiológico de pragas, medida pelo aumento das taxas de parasitismo ou predação, tende aocorrer nos sistemas agrícolas com a presença de flores devido ao efeito combinado doaumento da sobrevivência, longevidade, fecundidade, tempo de retenção e/ou imigraçãopara as áreas com recursos florais disponíveis.

Outro aspecto importante é que como essas plantas podem proporcionar uma fonteconcentrada de recurso, elas necessitam tomar somente uma pequena porção da área totaldestinada ao cultivo comercial para ser efetiva.

Assim sendo, a presença de plantas floríferas dentro dos agroecossistemas pode seruma importante ferramenta para aumentar a conservação e a multiplicação dos parasitóides,insetos predadores e ácaros predadores. A conservação dos inimigos naturais autóctones,ou mesmo, aqueles multiplicados no laboratório e liberados no campo, é imprescindível paraestabelecer o equilíbrio biológico do sistema produtivo e reduzir os custos de produção.Essas plantas assumem uma importância ainda maior quando se constata que, como resultadodo pacote tecnológico da agricultura convencional, as áreas de cultivo e a paisagem agrícolativeram sua diversidade reduzida, alcançando sua forma extrema nas áreas de monoculturas,e consequentemente as fontes de recursos naturais vitais para os inimigos naturais sãofrequentemente raras nessas áreas e em sua vizinhança.

Plantas fornecedoras de pólen e/ou néctar aos inimigos naturais

Desde a década de 60, os trabalhos de Leius mostraram que os adultos de parasitóidesvisitam flores da vegetação espontânea em busca de pólen e néctar (Leuis, 1960; 1967),enquanto que os trabalhos de Smith mostram a influência do pólen no desenvolvimento deinsetos predadores, particularmente das joaninhas (Smith, 1960; 1961; 1965).

Leius (1967) verificou que os índices de parasitismo de ovos e lagartas da mariposaMalacosama americanum (F.) (Lepidoptera: Lasiocampidae) e de larvas de Cydia pomonella

(L.) (Lepidoptera: Tortricidae) foram, respectivamente, dezoito, quatro e cinco vezes maisaltos em pomares de macieiras com muitas flores silvestres e densa população de plantasherbáceas do que naqueles com uma vegetação espontânea esparsa.

Estudos de Smith (1960; 1961) demonstraram a influencia de várias fontes de pólenno desenvolvimento de várias espécies de insetos predadores da família Coccinellidae(Coleoptera). Por exemplo, esse autor demonstrou que o desenvolvimento do predadorpolífago Coleomegilla maculata (DeGeer) (Coleoptera: Coccinellidae) é mais rápido e a taxade sobrevivência é maior, quando alimentado com uma mistura do pulgão-do-milhoRhopalosiphum maidis (Fitch) (Heteroptera: Aphididae) mais pólen de milho (Zea mays), doque quando as larvas receberam esses alimentos isoladamente (Smith, 1965). De acordo


com Hoffmann & Fordsham (1993), o pólen pode constituir até 50% da dieta alimentar de C.

maculata.

Baggen & Gurr (1998) avaliaram, em testes de laboratório e campo, plantas em floraçãode Coriandrum sativum L. (coentro, Apiaceae), Anethum graveolens L. (Apiaceae) e Vicia

faba L. (Fabaceae) como fontes de pólen e néctar para Copidosoma koehleri Blanchard(Hymenoptera: Encyrtidae), parasitóide de Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera:Gelechiidae), uma praga-chave da cultura da batatinha, visando verificar os efeitos dessasfontes sobre a fecundidade e longevidade desse parasitóide e na taxa de parasitismo daslagartas de P. operculella causada por esse parasitóide. Essas plantas contribuíram para oaumento das taxas de parasitismo da praga por C. koehleri, porém, elas também foramexploradas pela praga, que também teve a fecundidade e a longevidade aumentadas.Posteriormente, em outros testes, o parasitóide e a praga foram expostos a flores de Borago

officinalis L. (Boraginaceae), Fagopyrum esculentum Moench (Polygonaceae) e Tropaeleum

majus L. (Tropeolaceae). Os resultados mostraram que B. officinalis seria a melhor planta aser usada no campo por ser uma fonte de alimento seletiva visto permitir o acesso dosparasitóide aos recursos florais, mas não da praga.

Em experimentos semelhantes ao anterior, Baggen et al. (1999) constataram queentre as espécies de plantas testadas como fonte de pólen e néctar, Phacelia tanacetifolia

Benth. (Hydrophyllaceae) seria uma outra fonte de alimento seletiva para C. koehleri devidobeneficiar sua longevidade, mas ter um grande efeito negativo na fecundidade P. operculella.

Nesse contexto, é importante salientar o estudo de Gilbert (1981) e de Patt et al.(1997a), visto que demonstram que a identificação e a seleção das plantas fornecedoras depólen e/ou néctar para insetos predadores e parasitóides devem ser norteadas pelacompreensão das interações entre os mesmos e as plantas candidatas. Esses autoresdestacaram a importância do conhecimento das interações entre as características estruturaisdas plantas, como a arquitetura floral (posição dos nectários em relação às outras partesdas flores), e as características morfológicas dos insetos, como as dimensões da cabeça edo aparelho bucal.

Segundo Gilbert (1981), flores de Apiaceae, como de Coriandrum sativum e Foeniculum

vulgare (Miller) (erva-doce), têm corola curta, facilitando o acesso ao néctar para moscaspredadoras de pulgões da família Syrphidae.

Patt et al. (1997a) observaram o comportamento de forrageamento de Edovum puttleri

Grissel e Pediobius foveolatus Crawford (Hymenoptera: Eulophidae), parasitóides do besourodo Colorado, Leptinotarsa decemlineata (Say) (Coleoptera: Chrysomelidae), uma pragaimportante da batatinha nos EUA. Os resultados mostraram que E. puttleri alimentou-seefetivamente apenas nas plantas com nectários expostos, especialmente em Pastinica sativa

L. (Apiaceae), Bupleurum rotundifolia L. (Apiaceae), Euphorbia cyparissius (Euphorbiaceae)e Ruta graveolens L. (Rutaceae), enquanto que P. foveolatus alimentou-se efetivamente emE. cyparissius e Anethum graveolens, que é uma outra espécie de planta com nectáriosexpostos, bem como naquelas espécies de plantas com nectários parcialmente escondidospelas pétalas e estames, especialmente Coriandrum sativum. Ambas as espécies deparasitóides foram incapazes de acessar os nectários das flores do tipo taça de Lobularia

maritima L. (Brassicaceae) e da Mentha spicata L. (Lamiaceae), e das flores agrupadas emcapítulos das Asteraceae (Ageratum houstonianum Mill., Achillea millifolium L., Galansoga


parviflora Cav. e Matricaria chamomila L.) porque a cabeça desses insetos é mais larga doque a abertura das flores dessas espécies botânicas.

Mais recentemente, Vattala et al. (2006) avaliaram a influencia da morfologia floral desete espécies botânicas na longevidade de Microctonus hyperodae (Hymenoptera:Braconidae), parasitóide da broca do azevém, Listronotus bonariensis (Coleoptera:Curculionidae). Esses autores observaram que M. hyperodae não foi capaz de acessar onéctar das flores de quatro espécies: Trifolium pratense L. (Fabaceae), Trifolium repens,Lobularia maritima e Phacelia tanacetifolia, mas acessou o néctar das outras três espécies:Fagopyrum esculentum, Coriandrum sativum e Sinapis alba L. (Brassicaceae), todavia, apenaso néctar das duas primeiras espécies causou aumento na longevidade do parasitóide emcomparação ao mel e à água. Segundo os autores, a abertura e a profundidade da corolaforam determinantes no acesso do parasitóide ao néctar floral. A profundidade da corolavariou de um mínimo de 0 (C. sativum) a um máximo de 11,3 ± 0,41 mm (T. pratense) e aabertura da corola variou de um máximo de 6,84 ± 0,22 mm (F. esculentum) a um mínimo de0,19 ± 0,13 mm (T. repens), enquanto que a largura média da cabeça das fêmeas de M.

hyperodae mediu 0,32 ± 0,16 mm, explicando a acessibilidade do parasitóide ao néctar dasflores de C. sativum e F. esculentum.

Begum et al. (2006) também chamam atenção quanto à importância da identificaçãode plantas que beneficiam somente os inimigos naturais. Esses autores avaliaram o efeitode algumas espécies de plantas em parâmetros biológicos de adultos do parasitóide deovos Trichogramma carverae Oatman and Pinto (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e deadultos e larvas de seu hospedeiro: Epiphyas postvittana (Walker) (Lepidoptera: Tortricidae),uma séria praga dos vinhedos da Austrália e Nova Zelândia. Quanto ao parasitóide, a taxade sobrevivência dos adultos de T. carverae foi maior na presença de flores de Loburaria

maritima, Fagopyrum esculentum e Borage officinalis do que de flores de Brassica juncea

(L.) Czernj. (Brassicaceae) ou Coriandrum sativum, ou quando as flores foram removidas eno tratamento controle (plantas em estágio vegetativo).

A fecundidade diária de T. carverae foi maior na presença de flores de L. maritima doque de F. esculentum e no tratamento com remoção das flores. Não houve aumentosignificativo de fecundidade nos tratamento com flores de B. juncea e B. officinalis. Emrelação à praga, a longevidade de machos e fêmeas de E. postvittana foi significativamentemenor quando criados em gaiolas com C. sativum e L. maritima, com ou sem flores, emcomparação a dieta artificial à base de mel. Os adultos de E. postvittana sobreviveram pormais tempo na presença de flores de B. officinalis e F. esculentum, igualmente quandoalimentados com a dieta artificial. O tempo de desenvolvimento das larvas de E. postvittana

foi bem menor em plantas intactas de C. sativum e L. maritima do que em plantas intactas deB. juncea, B. officinalis, F. esculentum e Trifolium repens (um hospedeiro conhecido de E.

postvittana). A taxa de parasitismo de ovos de E. postvittana por T. carverae foisignificativamente maior nos tratamentos com flores (C. sativum, L. maritima e F. esculentum)do que nos tratamento sem flores (cobertura com vegetação natural desprovidas de floresou solo desnudo). Diante desses resultados, os autores puderam concluir que L. maritima

proporciona maiores benefícios para T. carverae e não foi usada pelos adultos e pelas larvasde E. postvittana, recomendando essa espécie de planta como uma fonte de recursos floraisseletiva e mais adequada para ser usada como planta de cobertura de solo nos vinhedos.


Segundo Venzon et al. (2005), na seleção de plantas a serem utilizadas para beneficiaros inimigos naturais, deve-se observar a qualidade nutricional, disponibilidade, acessibilidadee atratividade dos recursos oferecidos pela planta ao inimigo natural; bem como a utilizaçãodesses recursos por outros membros da teia alimentar presentes no ecossistema em questão.

Grafton-Cardwell et al. (1999) demonstraram a importância do pólen de leguminosasna sobrevivência e fecundidade das fêmeas do ácaro predador Euseius tularensis (Congdon)(Acarina: Phytoseiidae). Foram avaliadas com fonte de pólen as seguintes espécies deleguminosas (Fabaceae): Vicia faba L. (fava), Vicia sativa L. (ervilhaca comum), Vicia

villosa var. Lana (ervilhaca peluda), Pisum sativum L. var. Arvense (ervilha-do-campo),Trifolium incarnatum L. (trevo encarnado), Trifolium hirtum Allioni (trevo rosa), Trifolium

repens L. (trevo branco) e Trifolium pratense L. (trevo vermelho). Excetuando-se duasespécies de Trifolium (T. hirtum e T. repens), o pólen das demais leguminosas proporcionoualtas taxas de sobrevivência (54,1 e 88,0%) e de fecundidade (8,47 a 17,36 ovos/fêmea)para E. tularensis.

O estudo de Johanowicz & Mitchell (2000) é um exemplo que demonstra a importânciado néctar na longevidade dos parasitóides. Esses autores avaliaram os efeitos do néctardas flores de Lobularia maritima na longevidade de fêmeas do parasitóide Cotesia

marginiventris (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae) e Diadegma insulare (Cresson)(Hymenoptera: Ichneumonidae) em experimento de casa de vegetação. C. marginiventris eD. insulare sobreviveram por um período aproximadamente de 4,8 a 12,7 vezes mais longo,quando forneceram, respectivamente, mel e flores de L. maritima do que apenas água. Deacordo com esses autores, flores de outras duas espécies que aumentam significativamentea longevidade e a fecundidade de D. insulare são as da Brassica kaber (L.) (mostarda silvestre)(Brassicaceae) e a de um tipo selvagem de cenoura (Daucus sp.; Apiaceae). Contudo, essesautores argumentam que a inclusão dessas duas espécies de plantas nos sistemas deprodução de repolho no norte da Flórida para o controle de lagartas, como a traça dascrucíferas (Plutella xylostella (L.), Lepidoptera: Plutellidae) e a lagarta-do-repolho (Trichoplusia

ni (Hübner), Lepidoptera: Noctuidae), poderia ser problemática, uma vez que a mostardasilvestre é considerada pelos agricultores locais como uma planta invasora, enquanto que acenoura selvagem pode não florescer suficientemente rápido se plantada na mesma épocado repolho. Esses autores concluem que a alternativa mais promissora seria a L. maritima

porque não é agressiva e desenvolve-se bem no inverno, florescendo rapidamente e porlongo período e atrai grande diversidade de inimigos naturais, incluindo vespas parasíticas,moscas Syrphidae e percevejos predadores. Essa espécie de planta é incluída em muitasmisturas de sementes de flores vendidas no comércio dos Estados Unidos para serem usadascom a finalidade de atrair esses insetos benéficos, como, por exemplo, a Good Bug Blend

Ò

(da Peaceful Valley Farm & Suplly, Grass Valley, CA).

Irvin et al. (1999) constataram que flores de Coriandrum sativum e Fagopyrum

esculentum aumentaram a longevidade, abundância e o parasitismo de Dolichogenidea

tasmanica (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae) em laboratório. Estudos posterioresconduzidos em condições de laboratório por Berndt & Wratten (2005) demonstraramque a longevidade e a fecundidade do parasitóide D. tasmanica são também aumentadasna presença de flores de Lobularia maritima. Fêmeas desse parasitóide com acesso aessas flores apresentaram longevidade cerca de sete vezes maior que àquelas criadasna ausência das flores.


Em condições da campo, Telenga (1958) assinalou que a abundância de Aphytis proclia

(Walker) (Hymenoptera: Aphelinidae), parasitóide do piolho-de-são-josé, Quadraspidiotus

perniciosus Comstock (Homoptera: Diaspididae), aumentou em decorrência do emprego dePhacelia tanacetifolia como cultivo de cobertura nos pomares de macieira. Três plantiosconsecutivos da facélia resultaram no aumento do parasitismo de uma taxa inicial de 5% emsolo descoberto para 75% quando essa planta produtora de néctar foi introduzida no sistema.A mesma espécie de planta também foi capaz de proporcionar aumento na abundância doparasitóide Aphelinus mali (Hard.) (Hymenoptera: Aphelinidae), contribuindo para o controlede pulgões, bem como da atividade do parasitóide de ovos Trichogramma spp. nos pomaresde macieira.

No norte da Califórnia, Altieri (1984) constatou que as densidades populacionais dedeterminadas pragas da couve-de-bruxela (Brassica oleraceae grupo gemmifera), como opulgão Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) e o besouro-pulga Phyllotreta

cruciferae Goeze (Coleoptera: Chrysomelidae), foram significativamente menores quandocultivada em associação com ervilhaca (Vicia sp.) do que na monocultura dessa brássica.Observou ainda que a couve-de-bruxela em associação com o feijão fava (Vicia faba) e amostarda silvestre (Brassica campestris Oed.) abrigava mais espécies de inimigos naturais(seis espécies de predadores e oito espécies de parasitóides) do que a monocultura dacouve-de-bruxela (três espécies de predadores e três espécies de parasitóides).Aparentemente, as flores, os nectários extraflorais, e as presas e/ou os hospedeirosalternativos presentes nas plantas associadas (ervilhaca e feijão fava) permitiram esseincremento de espécies de inimigos naturais no consórcio, que resultou no aumento da taxade mortalidade daquelas pragas.

Garcia & Altieri (1993), em seus estudos sobre o impacto do consórcio brócolis eleguminosas (Vicia faba e Vicia sativa) na comunidade de artrópodes, verificaram que apopulação do pulgão Brevicorine brassicae foi significativamente menor nas parcelas debrócolis com V. faba, onde a percentagem de parasitismo por Diaretiella rapae (McIntosh)(Hymenoptera: Braconidae) foi alta. Observaram também que a população de moscaspredadoras de pulgões da família Syrphidae manteve-se baixa nas parcelas de monocultivode brócolis e elevada nas parcelas com brócolis consorciado com V. sativa. Concluíram queesse aumento na população desses inimigos naturais do pulgão pode ter sido resultado dapresença de nectários extraflorais dessas leguminosas.

Patt et al. (1997b) avaliaram, em condições de campo, plantas com nectários floraispara determinar quais poderiam beneficiar predadores do besouro desfolhador da batata doColorado (Leptinotarsa decemlineata). Observaram que Anethum graveolens e Coriandrum

sativum tinham flores compatíveis com a morfologia da cabeça da joaninha Coleomegilla

maculata (DeGeer) (Coleoptera: Coccinellidae) e do bicho-lixeiro Chrysoperla carnea Stephens(Neuroptera: Chrysopidae). Observações de campo do comportamento de forrageamentodesses insetos predadores comprovaram a eficácia do uso dessas plantas como fontes denéctar e pólen para esses insetos em plantio consorciado com berinjela (Solanum melongena

L., Solanaceae), uma vez que resultou no aumento do número desses predadores, comconsequente aumento da taxa de predação das massas de ovos de L. decemlineata.

Como podemos notar, grande parte dos estudos sobre a influência dos recursos floraissobre parâmetros biológicos e eficiência de parasitóides e predadores foi conduzida nos


Estados Unidos da América, Europa, Nova Zelândia e Austrália, os quais mostram queespécies de plantas das famílias Apiaceae (= Umbeliferae), Asteraceae (= Compositae),Brassicaceae (= Cruciferae), Poaceae (= Gramineae), Fabaceae (= Leguminosae) ePolygonaceae estão entre as espécies mais atrativas para esses inimigos naturais, que sebeneficiam ao se alimentarem do pólen e/ou néctar dessas espécies. Essa plantas sãomuito conhecidas pelo termo “beneficial insectary plants” nos países de língua inglesa(Valenzuela, 1994; Singh, 2004). Contudo, nos últimos anos, as pesquisas nessa área vêmaumentando no Brasil.

Um trabalho pioneiro desenvolvido nas condições brasileiras foi o de Gravena (1992).Em um estudo conduzido em pomares de citros, esse autor observou que a cobertura dosolo desses pomares com Ageratum conyzoides L. (mentrasto ou erva de são joão,Asteraceae) aumentou a população de ácaros predadores da família Phytoseiidae, reduzindoa população do ácaro fitófago Phyllocoptruta oleivora (ácaro da ferrugem) abaixo do nível dedano econômico.

Silveira et al. (2003) observaram que plantas da vegetação espontâneas servem deabrigo para percevejos predadores do gênero Orius (Hemiptera: Anthocoridae), dentre essasplantas, destacaram-se picão-preto (Bidens pilosa L.), caruru (Amaranthus sp.) e apaga-fogo (Alternanthera ficoidea L.) como refúgio de Orius thyestes Herring e Orius perpunctatus

(Reuter).

Venzon et al. (2006) avaliaram o efeito do pólen de duas espécies de leguminosas(Fabaceae) usadas para adubação verde: guandu (Cajanus cajan L.) e crotalária (Crotalaria

juncea L.) em comparação ao pólen de manona (Ricinus communis L.; Euphorbiaceae),com e sem adição de mel, na longevidade e na capacidade reprodutiva de Chrysoperla

externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). A longevidade dos machos e das fêmeas e onúmero total de ovos/fêmea do predador foram semelhantes nas dietas de pólen de guandue de crotalária, e aumentou significativamente quando mel foi adicionado ao pólen. Fêmeasalimentadas somente com pólen de mamona ou somente com mel não ovipositaram. Osresultados sugeriram que para aumentar a efetividade desse predador, os sistemas de cultivosdeveriam ser diversificados com plantas que forneçam pólen em combinação com plantasque forneçam néctar.

Em estudos conduzidos por Medeiros (2007) para avaliar a ingestão de pólen pelospredadores Chrysoperla externa e Hippodamia convergens Guérin-Menéville (Coleoptera:Coccinellidae), foi observado que pólen de gramíneas (Poaceae) foi mais abundante notrato digestivo de C. externa e pólen da família Asteraceae foi mais comum em H. convergens.Oliveira (2009) observou que a dieta constituída por pólen de capim-elefante, Pennisetum

purpureum (Schum) (Poaceae) foi consumida por larvas de C. externa, permitindo seucompleto desenvolvimento. Em relação aos adultos, observou efeitos positivos sobre acapacidade reprodutiva quando foi adicionado mel ao pólen dessa gramínea.

Resende (2008) e Resende et al. (2010), em estudo de campo, conduzidos na BaixadaFluminense, demonstraram que o consórcio entre couve (cv. Hevi-Crop) e coentro (cv. Asteca),sob manejo orgânico, mostra-se viável, baseando-se no índice de equivalência de áreacultivada, e que o coentro quando em floração beneficia as populações de joaninhaspredadoras, aumentando sua diversidade e abundância na área de cultivo, criando condiçõespara o controle biológico natural.


Togni (2009) avaliou o consórcio entre tomateiro (Lycopersicon esculetum, Solanaceae)e coentro em comparação ao monocultivo de tomateiro nas condições do Cerrado e observouque adultos e ninfas de Bemisia tabaci (Genn.) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) forammenos abundantes no consórcio, principalmente após as cinco primeiras semanas deamostragem. A presença do coentro resultou em maior abundância e diversidade de espéciesde inimigos naturais, principalmente após a floração. Observou-se ainda que o coentro nãointerferiu na produtividade do tomateiro.

Silveira et al. (2009) avaliaram, em experimento de campo, o efeito da presença delinhas de cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) como cultura atrativa a inimigos naturaisinstaladas na bordadura de campos de cebola orgânica. Como resultados, os autoresobservaram a manutenção de linhas de cravo-de-defunto próximas ao cultivo de cebolapromoveu maior riqueza e diversidade de artrópodes, bem como maior número deentomófagos, resultando em menor presença de fitófagos nas plantas, auxiliando na regulaçãonatural das pragas da cultura.

Zaché (2009) avaliou o efeito da presença dessa mesma espécie de Tagete plantadacom a mesma finalidade em cultivo orgânico de alface. O autor observou que o T. erecta éuma planta promissora para ser utilizada como atrativa em cultivo orgânico de alface, poisaumenta a diversidade, riqueza e abundância de inimigos naturais, sem aumentar osproblemas com pragas.

Plantas fornecedoras de presas ou hospedeiros “alternativos” para os inimigosnaturais

Além dos recursos florais, as plantas não-hospedeiras da praga podem prover presasou hospedeiros “alternativos” para os predadores ou parasitóides, respectivamente, mormentequando infestadas por ácaros e/ou insetos fitófagos não-pragas da cultural principal, osquais podem funcionar como fontes alternativas de alimentos para os inimigos naturaisgeneralistas, fazendo-os permanecer no campo nas épocas em que a população da pragaestá baixa ou ausente.

No Vale Central da Califórnia, EUA, por exemplo, a manutenção de moitas de sorgo-de-alepo ou capim-sudão, Sorghum halepense (L.) (Poaceae) em vinhedos, representouuma modificação do hábitat que aumentou de modo significativo a atividade de Galendromus

(=Metaseiulus) occidentalis (Nesbitt) (Acari: Phytoseiidae), um ácaro predador de ácarosfitoparasitas da videira, como o Eotetranychus willamettei (McGregor) (Acari: Tetranychidae).Observou-se que o sorgo-de-alepo abrigava uma outra espécie de ácaro fitófago que serviade presa alternativa para esse ácaro predador, mantendo-o no sistema, o que, por sua vez,também levou a população de Tetranychus pacificus McGregor (Acarina: Tetranychidae),um outro ácaro fitófago, a nível inferior ao de dano econômico (Flaherty, 1969).

Um outro caso clássico diz respeito ao parasitóide de ovos Anagros epos Girault(Hymenoptera: Mymaridae), cuja capacidade de controlar a população da cigarrinhaErythroneura elegantula Osborn (Hemiptera: Cicadellidae), praga da videira na Califórnia,foi bastante aumentada nos vinhedos (Vitis vinifera L., Vitaceae) próximos de áreas comamora-preta-silvestre (Rubus sp., Rosaceae) como parte da vegetação nativa no Vale Centralda Califórnia, EUA (Doutt & Nakata, 1973; Flint, & van den Bosh, 1981; Murphy et al. 1998)


. Embora a amora-preta-silvestre tenha sido considerada uma planta espontânea indesejáveldevido seu crescimento rápido e agressivo, além da presença de espinhos, desde 1961, osviticultores dessa região reconheceram os aspectos benéficos da amora-preta. A. epos éum microhimenóptero não hibernante e sobrevive ao inverno multiplicando-se em ovos deuma outra cigarrinha (hospedeiro “alternativo”): Dikrella californica (Lawson) (Hemiptera:Cicadellidae), a qual se hospeda nas folhas da amora-preta-silvestre. Isso ocorre porquenessa época, os vinhedos perdem suas folhas e E. elegantula move-se para as margens dovinhedo e hibernam na forma adulta (torna-se inativa). Dessa forma, após sobreviver aoinverno à custa do hospedeiro alternativo, os adultos de A. epos migram para os vinhedosna primavera (Figura 1), propiciando o controle de E. elegantula, ao contrário do que ocorrecom os vinhedos afastados das áreas com as amoreiras silvestres.

Lixa (2008) observou que o endro (Anethum graveolens) propicia aumento significativona abundância de joaninhas predadoras (Coleoptera: Coccinellidae) comparativamente aocoentro (Coriandrum sativum) e à erva-doce (Foeniculum vulgare). Essas apiáceasaumentaram a abundância dos coccinelídeos Cycloneda sanguinea, Hippodamia convergens

e Eriopis connexa no campo, servindo como sítios de sobrevivência e reprodução para osmesmos, fornecendo ainda recursos alimentares, como pólen (Figura 2) e presa (Figura 3),local de abrigo para larvas, pupas e adultos, além de servirem de substrato de acasalamentoe oviposição. O potencial dessa espécies botânicas como planta atrativas de inimigos naturaisfoi abordado por Aguiar-Menezes et al. (2008).

Figura 1. Ciclo de vida de Anagros epos (Hymenoptera: Mymaridae) nos vinhedos e arbustos de amora-preta (“blackberry brambles”) no Vale Central da Califórnia (adaptado de Flint & van den Bosh, 1981).


Portanto, se diversidade da vegetação integra plantas que forneçam recursos vitaispara os inimigos naturais, proporcionando a sobrevivência e a multiplicação dos mesmos noagroecossistema, podemos dizer que essa diversidade tem uma ação desfavorável e indiretasobre as pragas. Esse tipo de manejo também é conhecido como controle biológicoconservativo.

Figura 2. Adulto da joaninha Cycloneda sanguinea alimentando-se de pólen das flores de erva-doce.

Figura 3. Adulto da joaninha Cycloneda sanguinea alimentando-se de pulgão do coentro.


Na Tabela 1 são apresentados mais alguns exemplos encontrados na literatura arespeito do efeito positivo da planta associada (ou “companheira”) à uma cultura principal(de valor econômico) na redução da densidade populacional de pragas, especialmente insetose ácaros fitófagos, através da provisão de vários recursos vitais aos inimigos naturais dessaspragas que favorecem a sobrevivência e/ou a reprodução desses organismos benéficos.

O uso de inseticidas seletivos em relação aos inimigos naturais (isto é, atóxicos oumenos tóxicos a esses seres benéficos) e a própria aplicação seletiva dos inseticidas (porexemplo, aplicar inseticida granulado no solo) devem ser considerados também como umaforma de controle biológico conservativo. Todavia, essas práticas apenas protegem os inimigosnaturais da ação tóxica dos inseticidas, sem favorecer sua multiplicação. Ademais, tem-se adependência econômica que esses insumos externos podem trazer para os produtores rurais,afetando a sustentabilidade dos sistemas de produção. Como o agravamento de muitosproblemas com pragas está cada vez mais relacionado à expansão das monoculturas àscusta da perda da vegetação natural, a estratégia-chave, portanto, é reincorporar a diversidadevegetal nos agroecossistemas, tanto na área de cultivo como ao nível de paisagem agrícola,e manejá-la de forma mais efetiva para promover os processos biológicos naturais,principalmente o controle biológico.

A diversificação da vegetação nos agroecossistemas pode ser realizada tanto no tempocomo no espaço. É possível adotar várias práticas agrícolas, como os consórcios entre umaou mais culturas agrícolas, ou entre uma cultura e outras espécies de plantas companheiras


(por exemplo, os adubos verdes que não são consideradas culturas agrícolas), bem como ouso de plantas de cobertura do solo. O consórcio de culturas é uma prática agrícola bastantecomum no cultivo de hortaliças em pequenas unidades de produção de regiões tropicais,sobretudo aquelas de base familiar. O aumento da produção por unidade de área cultivadaé uma das principais razões para o emprego de consórcios de culturas. Contudo, hádeterminados consórcios nos quais a riqueza das interações entre a flora e a fauna representaserviços ecológicos de acentuada importância, dentre eles a redução do nível de danosocasionados por insetos-pragas, através do desfavorecimento à colonização da culturaagrícola pela praga, ou de estímulos aos inimigos naturais.

Outra prática possível no cultivo de hortaliças é a manutenção de plantas espontâneas,compondo “ilhas de mato” ou fazendo capina seletiva. Na agricultura convencional, essasplantas são denominadas ervas daninhas ou invasoras. Apesar de ser inquestionável que avegetação espontânea estressa as culturas através dos processos de interferência ecompetição, daí advindo sua denominação de “erva daninha”, a presença das mesmas emcampos cultivados não pode ser pré-julgada como danosa e, por vezes, não requer controleimediato. Um dos maiores desafios do manejo das plantas espontâneas (ou do mato) é evitaro período crítico de competição, que corresponde ao período máximo em que a vegetaçãoespontânea pode ser tolerada no sistema de cultivo sem afetar a produção. Nesse contexto,na produção orgânica, a prática consiste na convivência com as plantas espontâneas, em vezde eliminá-las totalmente, visto que muitas espécies da vegetação espontânea são importantescomo fontes de recursos alimentares – pólen, néctar, presa/hospedeiros alternativos – ouabrigo para agentes de controle biológico. Portanto, devem-se manter ilhas de vegetaçãoespontâneas e/ou praticar a capina seletiva (Figura 4), eliminando as plantas espontâneasque sejam realmente problemáticas e mantendo as que, não apresentando alto potencial decompetição com as plantas cultivadas, sabidamente favorecem os inimigos naturais.

Figura 4. Vista parcial da Fazendinha Agroecológica Km 47 (Seropédica, RJ), mostrando um canteiro derepolho onde foram preservadas ervas espontâneas, tal como a serralha (Sonchus oleraceus, Compositae)(a), cujos botões florais são intensamente infestadas por pulgões (b), que servem de hospedeiro alternati-vo para insetos predadores, como as joaninhas. Na foto, é destacada a presença de adulto de Cycloneda

sanguinea (Coleoptera: Coccinellidae), um importante predador dos pulgões da couve.

a b


CONCLUSÃO

Na busca por sistemas agrícolas sustentáveis, de baixo uso de insumos eenergeticamente eficientes, uma estratégia chave é restaurar a diversidade da vegetaçãona paisagem agrícola dentro e no entorno da propriedade rural. Dentre os serviços ecológicosproporcionados pela diversidade da vegetação está a redução do nível de danos ocasionadospelas pragas, através de ações diretas sobre as pragas, como a repelência e o mascaramentodas plantas hospedeiras da praga, ou por meio de ações indiretas, como os estímulos àpersistência e ao aumento da abundância e diversidade dos inimigos naturais das pragas.Todavia, como os efeitos da diversificação vegetal não podem ser generalizados, torna-senecessário a geração de conhecimento para consolidar o manejo de pragas através dadiversificação vegetal dos agroecossistemas brasileiros.

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