Bol. San. Veg. Plagas, 27: 475-487, 2001

Distribución espacial de Trialeurodes vaporariorum (Homoptera:Aleyrodidae) en plantas de tomate

C. BASSO, J. FRANCO, G. GRILLE Y C. PASCAL

Tres aspectos relacionados con la elaboración de planes de muestreo fueron estu-diados para medir la densidad de la "mosca blanca de los invernáculos" (Trialeurodesvaporariorum): 1) la precisión de la observación visual para determinar los diferentesestados, 2) la distribución espacial de la plaga en un invernáculo y en diferentes estratosde la planta y 3) la relación media-varianza, determinante del tipo muestreo y tamañode muestra apropiados. Se encontró una muy buena relación entre la clasificación visualy la clasificación con mediciones de tamaño (solo 2% de desacuerdos en un análisis dis-criminante), una distribución espacial conglomerada (de contagio) en el área del inver-náculo en todos los momentos de observación (13 semanas) y una distribución bien de-finida en la planta, estando los adultos localizados en el tercio superior y las ninfas detercer estado más pupas en el tercio medio. Se encontró, además, una relación media-va-rianza, estimada a través de la ecuación de TAYLOR, esperada para una plaga agrícola.Los resultados obtenidos son la base para la definición de planes de muestreo secuenciala ser definidos en casos particulares.

C. BASSO, J. FRANCO, G. GRILLE Y C.PASCAL: Facultad de Agronomía, Av. Garzón 780,12900 - Montevideo, Uruguay.

Palabras clave: Trialeurodes vaporariorum, distribución espacial, tomate.

INTRODUCCIÓN

Las "moscas blancas" (Homoptera, Aley-rodidae) se encuentran entre las principalesplagas de los cultivos protegidos en el Uru-guay, en especial solanáceas y curcubitá-ceas. La especie más abundante es Trialeu-rodes vaporariorum (Westwood), habiéndoseconstatado en el año 1999 por primera vez lapresencia de Bemisa tabaci (Gennadius) encultivos de morrón (Capsicum annum L.) enel norte del país (Bella Unión, Departamentode Artigas) (GRILLE y BASSO, 2001). Las al-tas poblaciones alcanzadas por T. vaporario-rum en los cultivos conducen a los producto-res hortícolas a realizar repetidos

tratamientos con insecticidas químicos conresultados no satisfactorios. Esta prácticaconlleva riesgos para la salud humana, altosniveles de contaminación ambiental y efec-tos sobre la sustentabilidad del sistema deproducción por su directa incidencia sobrelos enemigos naturales.

El desarrollo de un método de muestreoseguro y efectivo es esencial para el estudiode la dinámica poblacional de las "moscasblancas" y el establecimiento de criteriosde decisión para la implementación de pro-gramas de control (NARANJO y FLINT, 1994).Una constante monitorización es necesariapara la detección de niveles de poblaciónrelativamente bajos fijados empíricamente

(TONHASCA et al, 1994), en especial si sequiere determinar el momento de la pri-mera liberación de Encarsia formosa Ga-nan (Hymenoptera, Aphelinidae) para quecontrole exitosamente a T. vaporariorum(MARTIN y DALE, 1989). Un plan de mues-treo que incluya el número de muestras atomar, el tamaño de la unidad elegida y laubicación de las mismas, depende del cono-cimiento de la distribución espacial del in-secto en el cultivo (MORRIS, 1960; SOUTH-

WOOD, 1978), en razón de que ésta es unade las propiedades ecológicas más caracte-rísticas que diferencian las especies (TAY-LOR, 1984). El esfuerzo destinado a esta ta-rea puede ser reducido seleccionado lasporciones de las plantas que contengan lasmás altas densidades de los estados de de-sarrollo deseados (VON ARX et al, 1984) olas que presenten la menor variabilidad en-tre plantas, medida a través del coeficientede variación (NARANJO y FLINT, 1994).

La conclusión de muchos autores con res-pecto a la factibilidad de técnicas de mues-treo para monitorizar poblaciones de "moscablanca" en invernáculo difiere considerable-mente (NOLDUS et al, 1986a). Los resulta-dos obtenidos no resultan comparables de-bido a que los métodos utilizados, los nivelespredeterminados de confianza y error, elrango de densidad de las poblaciones y elgrado de agregación entre las poblacionesdifieren significativamente unos de otros.Estas diferencias son parcialmente debidas alas diferentes condiciones naturales y artifi-ciales en que se realizaron los estudios, porejemplo el tamaño de los invernáculos, lascondiciones climáticas, la temperatura, lastécnicas de cultivo, etcétera (XU, 1993).

La investigación contenida en este artí-culo se dirigió a estudiar la distribución es-pacial de los distintos estados de desarrollode T. vaporariorum en la planta y en un cul-tivo de tomate bajo invernáculo, con un es-pecial énfasis en aquellos estados fácilmenteobservables directamente por el ojo humano.Esta información será la base en un futuroplan de muestreo de la plaga.

MATERIALES Y MÉTODOS

Clasificación de los instares ninfales porobservación visual

Con el fin de asegurar la correcta identifi-cación visual de los diferentes estadios prei-maginales de T. vaporariorum, 12 plantas detomate (cv Empire) de, al menos, 7 hojas ver-daderas, plantadas individualmente en mace-tas de plástico de 9 cm de diámetro y 40-50cm de altura, se infestaron con T. vaporario-rum proveniente de un predio hortícola delsur del país. Para ello, las plantas se colocarondentro de una caja de madera con malla fina(51 cm de largo por 35 cm de ancho por 45cm de altura) forrada exteriormente con nylonnegro, a la que se le introdujo porciones deplantas de tomate con un elevado número deadultos y puparios. Fue necesario esperar 48horas a una temperatura de 25 ± 2 °C para ob-tener una buena oviposición sobre las hojas,momento en el cual se retiraron las plantas dela caja y se eliminaron los adultos que perma-necían vivos sobre ellas. Posteriormente, to-das las plantas fueron colocadas en una cá-mara climatizada a 27±1°C, 60-70 % dehumedad relativa y un fotoperíodo de 14:10(luz/oscuridad). La intensidad de la luz se re-guló en 3.500 luxes (29 watts/m2) para asegu-rar un crecimiento adecuado de las plantas.

En cada una de las plantas infestadas se se-leccionaron por lo menos 5 hojas con huevos,lo cual aseguró el seguimiento de 180 indivi-duos a través de todo su desarrollo. Estas ho-jas fueron individualizadas con hilos de colo-res, y mediante dibujos se facilitó lalocalización de los huevos. La observación decada insecto bajo lupa estereoscópica se rea-lizó cada 24 horas, registrándose la duracióndel estado de huevo y de cada estado ninfal(ninfa 1, 2, 3 y pupario). Luego de cada mudase midió el largo y ancho de los insectos. Lospuparios (segunda fase del estadio ninfal 4) sedeterminaron observando la presencia de ojosrojos, una pigmentación amarilla-rojiza y unengrosamiento de la pared, tomando comobase lo descrito por BYRNE y BELLOWS (1991)y LYNCH y SIMMONS (1993). Los puparios se

retiraron con una pequeña aguja de las hojasde las plantas y se confinaron en una cápsulacilindrica de gelatina de 2,5 cm de largo por 1cm de diámetro donde eran observados hastala emergencia del adulto. Las cápsulas fueroncolocadas dentro de una pecera de vidrio conalta humedad (80%) para evitar la desecación.Los adultos una vez emergidos fueron sexa-dos mediante observación de su extremo ab-dominal.

Con la finalidad de validar numérica-mente la clasificación de los estados de de-sarrollo realizada por observación visual, sesometió esta última a un análisis discrimi-nante (MARDIA et al, 1979), usando paraellos las mediciones de ancho y largo del in-secto. Este análisis permite una reclasifica-ción de observaciones basada en las distan-cias de Mahalanobis (MARDIA et al, 1979)de tal manera que los individuos clasificados"por observación visual" en un estado y quepor sus dimensiones presenten mayor proba-bilidad de pertenecer a otro fueron reclasifi-cados en este último. Una buena clasifica-ción inicial debe presentar solamente unpequeño porcentaje de reclasificación.

Distribución espacial

Se estudió la distribución espacial de unapoblación de T. vaporariorum en un cultivocomercial de tomate (cv Alambra) bajo in-vernáculo en un predio ubicado en el parajePuntas de Macadán en el departamento deMontevideo. El invernáculo cubría 1.050 m2

(50 m de largo por 21 m de ancho), con untotal de 4.086 plantas dispuestas en surcosseparados un metro entre sí, cada uno condos hileras de plantas distanciadas a 0,20 m.La distancia de las plantas en la hilera era de0,40 m.

Las actividades comenzaron a inicios demarzo de 1999, momento en que el cultivose encontraba en su tercer mes luego deltransplante y presentaba un estado vegeta-tivo y sanitario bueno, con una muy baja po-blación de "mosca blanca". No se aplicaronproductos insecticidas sobre las plantas du-

rante la realización de las tareas (13 sema-nas) que culminaron a mediados de junio deese año.

La superficie del cultivo se cuadriculó en36 divisiones (6 x 6), disponiéndose infor-mación de 32 cuadrados (4 debieron dese-charse): 8 en los dos surcos laterales, 18 entres surcos intermedios y 6 en el surco cen-tral (Fig. 1). Para evitar dañar excesiva-mente las plantas durante el muestreo (tipodestructivo), los cuadrados de los surcos la-terales incluyeron 10 plantas contiguascada uno y aquellos de los surcos restantesdispusieron de 20 plantas contiguas. Por suparte, las hojas muestreadas se selecciona-ron de los tres tercios de la planta (estratoinferior, medio y superior). Como estratoinferior se consideró, contando desde elsuelo, la tercera o cuarta hoja, como mediola novena o décima hoja y como superior lahoja apical (17ma. o 18va.).

Semanalmente se procedió a contar in situel número de adultos de "mosca blanca" ubi-cados en el envés de un folíolo de una hojade cada estrato de una planta por cuadrado.Posteriormente, se retiraba con un sacabo-cado un disco circular de aproximadamente3 cm2 de superficie foliar de cada una de lashojas seleccionadas previamente, determi-nándose bajo lupa estereoscópica en el labo-ratorio el número de huevos e individuos in-maturos (se detalló ninfa 1 a 3 y pupario)contenidos en los mismos.

a) Distribución en la plantaCon el fin de determinar el estrato (altura)

de la planta en el cual se encontraba la ma-yor densidad y, de ser posible, la menor va-riabilidad en la abundancia de "moscablanca", se analizó el número de adultos porfoliólo y de individuos inmaduros en el ter-cer instar ninfal más los puparios (N3+P)por disco circular utilizando un Modelo Li-neal Generalizado (MCCULLAGH y NELDER,1989). Se asumió una distribución de Pois-son, una función de enlace logarítmica,r\ = log(E(y)) en donde "y" es el número ob-servado, y corrección por sobredispersión,que permitió modelar una distribución Pois-son aún cuando la varianza fuera mayor que

Fig. 1.—Esquema del invernáculo subdividido en 36 cuadrados(FB: fila de borde, FI: fila intermedia, FC: fila central).

la media, lo cual puede ocurrir cuando ladistribución de la plaga es de contagio, pre-sentando un valor mayor que uno para el pa-rámetro de sobredispersión. En casos de so-bredispersión muy alta el modelo puede sermejorado suponiendo una distribución Bino-mial Negativa, con función de enlace logarít-mica y un valor K (parámetro de agregación)calculado como el promedio de los valoresen todos los estratos y todas las fechas.

Para la comparación de las densidades decada estado en las diferentes alturas de laplanta se ajustó el modelo

7?... =fi + a + y. + (ay)..

con i = 1,2,3 (estratos de altura en la planta),j =1 ,2 , . . . , 13 (fechas de muestreo) y K = 1,2, ...,32 (lugares de muestreo en el inverná-culo), siendo las letras griegas los símbolosde los efectos asociados a los subíndices.Los modelos se ajustaron utilizando el pro-cedimiento GENMOD del Statistical AnalysisSystem, SAS (1993).

b) Distribución en el invernáculoEn términos generales una plaga puede

estar dispersa en forma uniforme, aleatoriao agregada y los conteos de insectos realiza-dos extensivamente en un cuadriculado delcampo ajustarán, en cada caso, a las distri-buciones de probabilidad Normal, Poisson oBinomial Negativa, respectivamente(SOUTHWOOD, 1978). Asumiendo que losmuéstreos se realizaron sin que se alcanzaraun ataque uniforme, la distribución de laplaga puede ser aleatoria, caso en el cual larelación varianza/media produce un co-ciente de uno, o agregada, lo cual produciráun cociente mayor que uno. El cociente cal-culado para una muestra, denominado Coe-ficiente de Dispersión (SOKAL y ROHLF,1979), cuya fórmula es, CD = S2/X dondeS2 y X son la varianza y la media de los con-teos respectivamente, puede superar el valoruno cuando la distribución es del tipo Bino-mial Negativa. Esta distribución, que hasido referenciada por múltiples autores parael uso en plagas agronómicas (TAYLOR,1984), depende de dos parámetros: la mediade los conteos y K. Este último parámetro

toma valores cercanos a cero cuando la va-rianza es mayor que la media (distribuciónagregada), y valores muy grandes cuando lavarianza y la media tienden a ser iguales(distribución aleatoria). El estimador de mo-mentos para ices:

K"= X2/(S2-X)

Los índices, CD y K y los parámetros a yfi de la relación empírica S2 = a + Xfi pro-puesta por TAYLOR (1961), se calcularon porfecha para los dos estados de interés en losdiferentes estratos de altura de la planta.

RESULTADOS

Clasificación de los instares ninfales

La aplicación del análisis discriminante alos grupos (instares ninfales) clasificados vi-sualmente a partir de las mudas produjo un2% de observaciones reclasificadas (17/945)en función de dos variables (largo y ancho)medidas a cada individuo. Por lo tanto, sepuede pensar que hay una correcta discrimi-nación visual de los instares (Tabla 1, Figura2). Dicha sobreposición de individuos entreinstares se presenta con mayor frecuenciasobre la dimensión del ancho que del largodel insecto.

Distribución en la planta

La comparación de las densidades porestrato, considerando todas las fechas y lu-gares de muestreo en el invernáculo, resultósignificativa (p<0.01) tanto para adultoscomo para N3+P, resultando el tercio supe-rior de las plantas el que presentó la mayordensidad de adultos y el tercio medio dondepredominó N3+P (Tabla 2). Las diferentesfechas y la interacción estrato*fecha resul-taron también significativas (p<0.01). Losresultados fueron similares para la modela-ción suponiendo distribución Poisson conestimación de sobredispersión o BinomialNegativa.

Tabla 1.-Valores de la media, desviación estándar y coeficiente de correlación entre el largo y el ancho de los insectos,para cada instar determinado visualmente.

Fig. 2.-Distancias de dispersión de los distintos estadios preimaginales de Trialeurodes vaporariorumsegún sus medidas de largo y ancho en un espacio bidimensional.

Tabla 2.-Densidad promedio e intervalo de confianza para los estratos de altura en la planta. Adultos yNinfas 3 más Puparios.

' Ninfas en el tercer instar más puparios2 Medias seguidas por la misma letra no resultan diferentes en la comparación (P < 0.01).1 Li: límite inferior; Ls: límite superior.

Los efectos de interacción encontrados enlos modelos corresponden a diferencias enmagnitud pero no entrecruzamientos de lí-neas, manteniéndose en general la tendenciade los tercios superior (adultos) y medio(N3+P) a presentar mayores densidades entodas las fechas (Fig. 3 y 4). El estrato quemostró la mayor densidad fue también el quepresentó los menores valores de variabili-dad, medida a través del Coeficiente de Va-riación (Tabla 3).

Distribución en el invernáculo

La distribución espacial de los adultos y deN3+P fue "altamente" conglomerada (o decontagio) a través del tiempo y en todos losestratos de altura en la planta. El índice K deagregación presentó valores pequeños y el ín-dice CD valores muy altos (Tabla 3), desta-cándose en ambos casos que la varianza esmayor que la media y por lo tanto la BinomialNegativa resultaría una distribución estadís-tica más apropiada que Poisson. Las relacio-nes varianza-media estimadas con la ecuaciónde Taylor muestran valores en el intervalo(1.0, 2.0) para el parámetro./? (Tabla 4).

DISCUSIÓN

Resulta conveniente realizar el muestreode insectos sobre el estrato de la planta

donde cada estado de la "mosca blanca" pre-senta el menor coeficiente de variación, talcomo proponen NARANJO y FLINT (1994),por cuanto este estrato presentó en formaconsistente, al mismo tiempo, la mayor den-sidad de insectos en ese estado.

La observación in situ de los insectosadultos en el tercio superior de las plantas detomate puede llevarse a cabo sin mayores di-ficultades prácticas, mientras que la identifi-cación visual de los individuos en instar 3 ypuparios ubicados en el estrato medio se rea-liza con un nivel mínimo de observacionesmal clasificadas a partir de un simple entre-namiento de clasificación previo. La sobre-posición de individuos entre instares se pre-senta con mayor frecuencia sobre ladimensión del ancho que resulta la menosrelevante en la clasificación visual.

El tamaño de los individuos no presentódiferencias significativas (p<0.05) a los ob-tenidos por GERK et al. (1995) para el se-gundo y cuarto instar ninfal, y a los señala-dos por SOTO (1997) para el tercero y cuarto,en todos los casos cuando esta plaga se desa-rrolló sobre tomate.

La comparación de la densidad de pobla-ción de los diferentes estados de desarrollo deT. vaporariorum a nivel de la planta confirmóla estratificación vertical que resulta del efectocombinado de la concentración de la oviposi-ción de adultos en las hojas superiores, la in-movilidad de los estados inmaturos y el creci-miento de la planta (NOLDUS et al, 1986a).

Fig. 3.—Variación de la densidad de los adultos de Trialeurodes vaporariorumpresentes en un folíolo de una hoja de los tres estratos de una planta.

Fig. 4.-Variación de la densidad de las ninfas de tercer instar más pupas de Trialeumdes vaporariorumpresentes en un disco folíolo de 3 cm2 de diámetro una hoja de los tres estratos de la planta.

Tabla 3.-índice de agregación por estrato.

£N3+P: ninfa de tercer instar más pupa; *K: parámetro recíproco de dispersión; yCD: coeficiente de dispersión;'CV: coeficiente de variación;4 por 102

Tabla 4.-Parámetros de la ecuación de Taylor para la relación Varianza-Media, por estrato de alturaen la planta.

Estrato

SuperiorMedioInferior

a

2.752.984.05

Adultos

fi1.82071.94361.6975

a

9.756.036.34

N3+P

P1.72571.79731.8475

N3+P: ninfas del tercer instar más pupas

La distribución de contagio de las "mos-cas blancas" en el invernáculo es coinci-dente con lo comprobado por LENTEREN etal. (1976) en Holanda, pero difiere con losresultados de YANO (1983) en Japón, quienindica una distribución al azar entre indivi-duos o colonias para todos los estados dedesarrollo. Según YANO (1983) la diferentetemperatura entre Europa y Japón puedeexplicar esta diferencia, así como la distintaescala experimental: invernáculo de 6.480m2 utilizado por LENTEREN et al. (1976) yde 10 y 13 m2 por YANO (1983). En el pri-mer caso podría estar siendo examinada ladistribución de los insectos cubriendo va-rias colonias y en el último el análisis in-cluiría la distribución primaria dentro decolonias (YANO, 1983). El tamaño de inver-náculo utilizado en nuestro ensayo (1.050m2) aproxima la escala experimental a lautilizada por LENTEREN et al. (1976), locual podría explicar los resultados coinci-dentes con los señalados a partir de los es-tudios realizados en Holanda.

No resulta sorprendente que la BinomialNegativa resulte la distribución espacial másadecuada para describir los resultados obte-nidos, en función de que ese modelo es apli-cable a diferentes conjuntos de datos(TAYLOR, 1984), incluso a aquellos pertene-cientes a T. vaporariorum (Xu et al, 1980),aunque no fue confirmado por NOLDUS et al.(1986a) para esta misma especie en bajasdensidades. VIANEN et al. (1988) señalandistintos ajustes a distribuciones espaciales

en el proceso de dispersión de la plaga en lasplantas de un cultivo, con una tendencia enel tiempo hacia la Binomial Negativa. Lasdiferencias de escala, nivel de densidad po-blacional y momento de dispersión de laplaga hacen muy difícil comparar los resul-tados (NOLDUS etal, 1986b).

La información obtenida sobre la distri-bución espacial de T. vaporariorum es labase para definir un plan de muestreo deesta plaga, incluyendo los tamaños demuestra y el tipo de muestreo que asegurenprecisión y confiabilidad en las estimacio-nes de la densidad. Dado que la distribu-ción más apropiada resultó ser la BinomialNegativa, la varianza tiene una relaciónfuncional con la media, lo que impide defi-nir previamente un tamaño fijo de muestray aconseja usar planes de muestreo secuen-cial para determinar el tamaño apropiadode muestra durante la ejecución misma deltrabajo de campo (KUNO, 1969; BECHINSKIy PEDIGO, 1981; FRANCO y BASSO, 1995).Por su parte, las relaciones varianza-mediaestimadas con la ecuación de Taylor mos-traron valores para el parámetro 6 que re-sultaron esperables para una plaga agrícola(RUESNIK, 1980)

A partir de esa información, la investi-gación sobre muestreo para su aplicaciónen el manejo de las plagas deberá enfatizaren el desarrollo de reglas de decisión queintegren estimaciones de densidad con ni-veles de daño económico (BINNS y NYROP,1992).

ABSTRACT

BASSO, C, J. FRANCO, G. GRILLE y C. PASCAL, 2001: Spatial distribution of Trialeurodesvaporariorum (Homoptera: Aleyrodidae) in tomato.

Three important facts related to sampling plan generation, in order to estimate po-pulation density of the "whitefly of the greenhouses" (Trialeurodes vaporariorum) werestudied: 1) visual observation accuracy, to determine the different biological stages ofthe pest, 2) spatial distribution of the pest within the greenhouse and through the diffe-rent parts of the plant and 3) relationship between the mean and the variance, that settlethe proper sampling method and sample size. A good relationship between the visualclassification and the classification through size measurements was found (only 2% ofdisagreement in Discriminate Analysis). An aggregated spatial distribution (of sprea-ding) in the greenhouse area in all the observations (13 weeks), and a well defined dis-tribution within the plant. Adults were located in the upper third; the third stage nymphsand pupas were found in the middle third of the plant.

Key words: Trialeurodes vaporariorum, spatial distribution, tomato.

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(Recepción: 18/09/01)(Aceptado: 11/10/01)