dieta de morcegos filostomídeos (mammalia: chiroptera) no ... · que algum tempo depois já estava...
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA - DECO
ALLANA PEREIRA SANTOS DA SILVA
Dieta de morcegos filostomídeos (Mammalia: Chiroptera)
no Parque Nacional Serra de Itabaiana, Sergipe
São Cristóvão
2014
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA - DECO
ALLANA PEREIRA SANTOS DA SILVA
Dieta de morcegos filostomídeos (Mammalia: Chiroptera)
no Parque Nacional Serra de Itabaiana, Sergipe
Adriana Bocchiglieri
Trabalho de conclusão de curso
apresentado ao Departamento de Ecologia
da Universidade Federal de Sergipe como
parte dos requisitos para obtenção do título
de Bacharel em Ecologia.
São Cristóvão
2014
ii
AGRADECIMENTOS
Nesse momento é como se um filme de quatro anos de duração estivesse passando
pela minha cabeça. Por isso, é com saudade e nostalgia (e algumas lágrimas que insistem em
cair) que escrevo esse pequeno texto para agradecer todos aqueles que estiveram ao meu lado
e me ajudaram a concluir uma importante etapa dessa trajetória, que ainda tem um longo
caminho a ser trilhado.
Agradeço primeiramente aos meus pais, Ana e Cícero, por todo amor, dedicação e
sacrifício para que eu desfrutasse de uma boa educação. Por terem me dado a "bagagem" que
me proporcionou chegar até aqui e que sempre vou carregar comigo. Obrigada a vocês por
terem me tornado quem eu sou hoje. Agradeço também à toda minha família pelo carinho,
apoio e suporte.
Se estou onde estou hoje, também devo agradecer a minha orientadora, Drª Adriana
Bocchiglieri. Com você aprendi não apenas sobre a vida acadêmica e como ser um bom
profissional, mas também sobre a vida em geral. Só tenho a agradecer pela disponibilidade,
pelas conversas de horas, pelos ensinamentos, pelos conselhos e também pelos puxões de
orelha ao longo desses quase quatro anos. OBRIGADA! Daqui a menos de um ano estarei de
volta ao laboratório!
Agradeço à Profa. Dra. Ana Paula Albano Araújo à Dra. Daniela Faria Florencio pela
disponibilidade e pelas contribuições dadas a esse trabalho. Agradeço também à SEMARH,
FAPITEC e ao CNPq, pelo apoio e bolsas de iniciação científica concedidas durante a
graduação; ao Instituto Chico Mendes (ICMBio) por autorizar a realização deste trabalho no
Parque Nacional Serra de Itabaiana, assim como ao Sr. Marleno Costa por viabilizar as
campanhas de campo e disponibilizar a infraestrutura do PNSI e à Universidade Federal de
Sergipe pelo apoio logístico e à participação em evento cientifico.
Agradeço aos meus amigos e companheiros de campo da Serra de Itabaiana, onde eu
descobri meu amor pelos morcegos: Paulo, Valquíria, Saulo, Sara e Ray. Lembro sempre com
carinho dessa época, onde todo mundo aprendendo junto, das conversas e das risadas.
Também agradeço aos meus amigos e companheiros de campo da Mata do Junco: Day,
Arthur, Déborah e Ray (novamente), assim como os demais, pelas risadas sem fim, pelas
conversas, pelos conselhos, pelo apoio. Já estou com saudade de ir à campo com vocês!
iii
Agradeço imensamente à Dani pela disponibilidade sempre que precisei de ajuda com os
programas estatísticos ou com a interpretação de algum dado. Tem um pedacinho seu nesse
trabalho! Agradeço à todos aqueles que fazem ou fizeram parte do Laboratório de
Mastozoologia da UFS. Foi, e será, muito bom dividir esse tempo com vocês.
E novamente, mas separadamente, agradeço a Day, por ser aquela amiga que
compartilha os mesmos pensamentos, que passa pelas mesmas situações e que exatamente por
isso me entende. A Ray, que no começo aprendeu um pouco comigo sobre os morcegos, mas
que algum tempo depois já estava me ensinando coisas que eu não sabia sobre eles. À
Déborah e Arthur, pelas conversas, pelo apoio e pela ajuda sempre que precisei.
Aos meus amigos de curso, em especial Eduardo, Rafaella, Tatiane, Luana e Jéssica
Lima, ou como costumávamos nos denominar: "aqueles que sobreviveram". Saibam que
vocês me deixam muito orgulhosa e feliz por serem os primeiros ecólogos formados em
Sergipe. Agradeço também à todos os professores do curso de Ecologia que passaram por
nossa turma.
Aos meus amigos da biologia, Egival, Juninho, Rafinha, Rafa, Thomaz, Lucas,
Isadora, Ingrid, Tirzah, Carol, Mari e Rebeca por me acolherem como um dos seus, pelas
conversas sobre tudo e sobre nada nos sofás do CALB, pelo carinho e pelo apoio. A saudade
de vocês só aumenta!
Não poderia deixar de agradecer à Valter e Tacyana, ou "meus pais adotivos", como
eu costumava chamá-los. Vocês são pessoas admiráveis e inspiradoras para mim! Tenho
muito a agradecer à vocês. Obrigada pela força, pelas conversas, pelos vários conselhos, pelas
broncas e pelo carinho. Agradeço também à Flávio pelo carinho e apoio, além de tudo que me
ensinou. Saudades dos nossos campos na linda Caatinga.
Só tenho a dizer que aprendi um pouquinho com cada um de vocês e agradeço por
tudo aquilo que acrescentaram na bagagem que vou levar durante toda a vida.
iv
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS ........................................................................................................... v
LISTA DE FIGURAS ........................................................................................................... vi
RESUMO ............................................................................................................................ vii
INTRODUÇÃO ..................................................................................................................... 8
OBJETIVOS ........................................................................................................................ 10
Objetivo geral .................................................................................................................. 10
Objetivos específicos ........................................................................................................ 10
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................................. 10
Área de Estudo ................................................................................................................. 10
Coleta de Dados ............................................................................................................... 12
Análise de dados .............................................................................................................. 13
RESULTADOS ................................................................................................................... 14
DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 18
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 22
v
LISTA DE TABELAS
11
Tabela 1. Número de amostras (N) e frequência de ocorrência (%) dos itens alimentares
presentes na dieta de cinco espécies de morcegos frugívoros no Parque Nacional de Itabaiana,
Sergipe. ................................................................................................................................ 17
Tabela 2. Sobreposição do nicho trófico entre as espécies de morcegos frugívoros do Parque
Nacional de Itabaiana, Sergipe. ............................................................................................ 18
vi
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa indicando a localização do Parque Nacional Serra de Itabaiana no estado de
Sergipe, nordeste do Brasil. Retirado de Dantas & Ribeiro (2010). ....................................... 11
Figura 2. Sementes de Vismia guianensis (A), Ficus sp. 4 (B), Piper sp. 1 (C), Piper
arboreum (D), Solanum sp. 2 (E), Solanum sp. 3 (F), Cecropia pachystachya (G) e Cecropia
sp. 1 (H) encontrados nas amostras fecais de morcegos capturados no PNSI, Sergipe, 2011-
2013. Escala: 1mm..................................................................................................................15
Figura 3. Frequência de ocorrência (%) das famílias vegetais, insetos e espécies não
identificadas (N.I.) nas amostras fecais encontradas nas espécies de morcegos filostomídeos
no Parque Nacional Serra de Itabaiana, Sergipe, 2011-2013....................................................16
vii
RESUMO
As diversas espécies de morcegos possuem uma grande variedade de hábitos alimentares,
atuando nos processos ecológicos das florestas tropicais e favorecendo a manutenção da
diversidade nesses ambientes através da dispersão de sementes. O presente estudo teve como
objetivo caracterizar a dieta e verificar se há segregação de nicho alimentar entre os morcegos
da família Phyllostomidae que ocorrem no Parque Nacional Serra de Itabaiana (PNSI). A área
estudada representa uma transição entre a Mata Atlântica e Caatinga, localizado no agreste do
estado de Sergipe. A coleta de dados foi realizada entre agosto de 2011 a junho de 2013, em
duas noites/mês, utilizando redes de neblina das 18:00 às 24:00h, alternadamente em duas
áreas florestais associadas a riachos. Os animais capturados foram acondicionados em sacos
de algodão por cerca de meia hora para coleta de amostras fecais. As amostras de cada espécie
de morcego foram analisadas para quantificar a frequência de ocorrência de cada item
alimentar em suas dietas. Para cada espécie de morcego foram avaliadas diferenças na
composição da dieta entre machos e fêmeas, através do teste G, a largura e sobreposição do
nicho. Foram coletadas 170 amostras fecais pertencentes a cinco espécies de morcegos
frugívoros: Carollia perspicillata (N = 86), Phyllostomus discolor (N = 34), Dermanura
cinerea (N = 18), Artibeus lituratus (N = 18) e Artibeus planirostris (N = 14). Sementes de
Vismia guianensis (Hypericaceae) prevaleceram na dieta de C. perspicillata (49,2%).
Sementes de Urticaceae foram mais frequentes em P. discolor (93,7%) e A. lituratus (44,4%)
e Moraceae foi mais frequente na dieta de A. planirostris (49,9%) e D. cinerea (58,3%). Não
houve diferença na composição da dieta entre machos e fêmeas das espécies estudadas.
Carollia perspicillata foi a espécie mais generalista enquanto P. discolor foi a mais
especialista, refletindo em estratégias diferenciadas na exploração dos recursos. Houve alta
sobreposição de nicho trófico entre as espécies, porém a frequência no consumo dos itens
variou entre as espécies ao longo do ano. Provavelmente, isso deve-se à uma estratégia para
minimizar a competição pelo recurso, visto que os principais frutos consumidos referem-se às
espécies vegetais características de ambientes alterados e que são frequentemente encontradas
na localidade.
8
INTRODUÇÃO
As interações entre plantas e animais são fundamentais para a manutenção da
integridade das comunidades biológicas (Jordano et al. 2006), tendo um importante papel na
preservação da dinâmica dos ecossistemas (Blüthgen 2012). Nas florestas tropicais, por
exemplo, grande parte das árvores produzem frutos que são consumidos por animais (Jordano
et al. 2006). A maioria desses animais atua dispersando sementes para locais distantes da
planta-mãe, onde a probabilidade de predação e competição são mais baixas, aumentando
assim as chances de germinação e estabilização (Fischer & Chapman 1993).
Alguns morcegos são considerados espécies chave para a dispersão de sementes na
região Neotropical (Lobova et al. 2009). Devido à grande riqueza de espécies e variedade de
hábitos alimentares, os morcegos representam importante papel nos processos ecológicos e
consequente manutenção da diversidade nas florestas tropicais (Fleming & Heithaus 1986).
Segundo Bredt et al. (2012), ao menos 542 espécies de plantas são dispersas por morcegos,
que atuam como peças fundamentais nos processos de sucessão de áreas degradadas e
clareiras naturais (Muller & Reis 1992). Além disso, esses animais são considerados
potenciais indicadores do grau de distúrbio de um ecossistema devido ao fato de explorarem
diferentes recursos tróficos (Fenton et al. 1992).
A família Phyllostomidae, endêmica do continente americano (Fábian et al. 2008; Reis
et al. 2011), é a única da região Neotropical com representantes frugívoros (Mello et al.
2011). Essa família é amplamente distribuída por todo território brasileiro, sendo encontrada
em áreas de floresta nativa, fragmentos florestais e ambientes urbanizados e rurais (e.g. Bredt
& Uieda 1996; Novaes & Nobre 2009). Além de frutos, a dieta desse grupo inclui variados
itens de origem vegetal como folhas, pólen, néctar e partes florais (Carvalho 1961; Reis et al.
2007; Fabián et al. 2008).
Os frutos consumidos por esses animais geralmente possuem características
relacionadas a uma polpa carnosa, coloração discreta, odor aromático e uma exposição na
parte mais externa da planta para facilitar a apreensão durante o voo, caracterizando a
síndrome quiropterocórica (Mikich 2002). Entretanto, há frutos que não se encaixam em todas
essas características, mas que também são dispersos por morcegos, como os frutos que
possuem sementes únicas e grandes (Mello & Passos 2008).
Nesse sentido, a seleção de frutos pelos filostomídeos está diretamente ligada à
dispersão das sementes, principalmente de espécies de plantas de estágio primário de sucessão
9
como Cecropia, Piper, Solanum, Vismia e Ficus (Muller & Reis 1992; Andrade et al. 2013).
Tais relações entre morcegos frugívoros e as plantas que possuem frutos que são consumidas
por eles normalmente influenciam a distribuição geográfica e abundância de ambos os grupos,
assim como seus períodos de reprodução (Bredt et al. 2012). Algumas famílias de plantas
podem estar mais associadas a uma determinada subfamília de Phyllostomidae como as
piperáceas que são o principal alimento para Carolliinae, assim como as cecropiáceas,
moráceas e solanáceas são preferidas pelas espécies de Stenodermatinae (Mello & Passos
2008; Lobova et al. 2009).
Morcegos frugívoros podem apresentar uma tendência à dieta especializada em
determinadas espécies vegetais que constituem a Mata Atlântica, por exemplo, localizadas
principalmente em bordas de matas e clareiras (Passos et al. 2003). A preferência por
determinados frutos pode explicar como estes animais partilham seus recursos alimentares,
permitindo a coexistência de espécies ecologicamente semelhantes no bioma (Passos et al.
2003).
Alguns autores observaram também que a dieta de machos e fêmeas de uma mesma
espécie de morcego podem apresentar diferenças quanto a frequência e abundância no
consumo dos itens alimentares, a depender da região onde essas espécies se encontram
(Alvarez & Sanchèz-Casas 1999) ou se ela se encontra em período reprodutivo (Zortéa 2003).
Estudos realizados em áreas de Mata Atlântica relatam que a dieta dos morcegos pode
estar diretamente relacionada a fatores como a disponibilidade de alimento, sazonalidade e
partilha de recursos (Muller & Reis 1992; Passos et al. 2003; Passos & Graciolli 2004).
Segundo Passos & Graciolli (2004), o consumo de frutos é influenciado por sua
disponibilidade; o que pode tornar algumas espécies de morcegos mais generalistas ou
especialistas de acordo com a abundância da sua principal fonte de alimento no ambiente.
Informações sobre os hábitos alimentares da maioria das espécies de morcegos
frugívoros que ocorrem no Brasil, principalmente no nordeste brasileiro, ainda são escassas.
Em Sergipe, Mikalauskas (2007) cita algumas informações sobre a dieta de sete espécies de
morcegos, evidenciando assim a escassez de informações sobre esse tema no estado. Assim,
estudos sobre ecologia alimentar são necessários para entender como os morcegos frugívoros
atuam na manutenção da biodiversidade dos remanescentes florestais de Sergipe.
10
OBJETIVOS
Objetivo geral
Caracterizar a dieta dos morcegos da família Phyllostomidae que ocorrem no Parque
Nacional Serra de Itabaiana, Sergipe.
Objetivos específicos
(i) Identificar os itens vegetais consumidos pelas espécies de morcegos na localidade;
(ii) Avaliar se existe diferença na composição da dieta entre machos e fêmeas das
espécies de morcegos filostomídeos na área de estudo;
(iii) Caracterizar o nicho trófico dessas espécies e
(iv) Avaliar se existe segregação na dieta entre os morcegos da comunidade.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
O Parque Nacional Serra de Itabaiana (PNSI) (10°40’ S; 37°25’ W) está localizado na
mesorregião do agreste sergipano, entre os municípios de Areia Branca, Itabaiana, Campo do
Brito, Itaporanga D’ajuda e Laranjeiras (Carvalho & Villar 2005) (Figura 1). Com
aproximadamente 7966 ha, o PNSI compreende um conjunto geológico composto pelas serras
do Cajueiro, Comprida e de Itabaiana, sendo esta última a maior delas (Carvalho & Villar
2005; Sobral et al. 2007; Dantas et al. 2010). Para o presente estudo, as coletas foram
realizadas na serra de Itabaiana, que é a mais preservada dentre as três (Mendes et al. 2010).
O clima da região é tropical (Dantas & Ribeiro 2010), com transição entre o litoral
úmido e sertão semiárido (Teles et al. 2013). Durante o período de estudo, a precipitação
variou de 6,73 a 286,56 mm e a temperatura média foi 24°C (SINDA 2014).
11
Figura 1. Mapa indicando a localização do Parque Nacional Serra de Itabaiana (em verde) no
estado de Sergipe, nordeste do Brasil. Retirado de Dantas & Ribeiro (2010).
O PNSI conserva remanescentes de Mata Atlântica e Caatinga que sofreram uma forte
pressão antrópica (Sobral et al. 2007) e, por localizar-se em uma área de ecótono, abriga um
mosaico de plantas que reflete essa transição (Mendes et al. 2010). A vegetação é composta
por áreas abertas constituídas por solos de areias brancas, recoberto por gramíneas e
ciperáceas, arbustos, subarbustos, arvoretas e palmeiras (Vicente et al. 2005). As áreas
fechadas abrangem o entorno dos riachos com vegetação arbórea secundária distribuída pelas
encostas (Vicente et al. 2005).
A vegetação que ocorre associada ou próxima aos riachos apresenta-se em pequenas
manchas, sendo encontradas árvores de até 10 m de altura, formando um sub-bosque mais
estruturado do que outras manchas de mata da área (Vicente et al. 2005). A estrutura arbórea
distribuída ao longo dos riachos na entrada do PNSI sofre uma grande pressão antrópica dos
visitantes, apresentando espécies como Vismia guianensis (Aubl.) Choisy (observação
pessoal), Cecropia pachystachya Trécul, entre outras, comuns na regeneração de áreas
florestais e clareiras (Mendes et al. 2010). Espécies das famílias Piperaceae e Moraceae,
amplamente consumidas por morcegos (e.g. Muller & Reis 1992; Marinho-Filho 1991; Mello
12
& Passos 2008; Lobova et al. 2009; Silveira et al. 2011; Weber et al. 2011), também ocorrem
em abundância na localidade (Mendes et al. 2010).
Apesar de ser considerado pelo Ministério do Meio Ambiente como uma área de alta
importância para a conservação da biodiversidade (Sobral et al. 2007), atualmente o PNSI
encontra-se altamente antropizado e reduzido a aproximadamente 10% da sua cobertura
original (Mikalauskas et al. 2006; Sobral et al. 2007).
Coleta de Dados
As campanhas foram realizadas mensalmente, entre agosto de 2011 a junho de 2013
(exceto em junho e outubro de 2012), em duas noites/mês alternadas em duas áreas florestais
associadas aos riachos Coqueiro e Água Fria. As capturas foram realizadas segundo licença
do SISBIO (# 27225-2 e 34843-1), utilizando-se entre sete e 10 redes de neblina estendidas ao
nível do solo, ao longo de trilhas pré-existentes e próximas aos riachos, ficando expostas das
18:00 às 24:00h e sendo vistoriadas a cada 30 minutos.
Os morcegos capturados foram acondicionados em sacos de algodão durante cerca de
meia hora para defecar, tempo suficiente para a rápida passagem do alimento pelo trato
digestivo desses animais, segundo Morrison (1980). Em seguida, foram identificados de
acordo com Gardner (2008), Peracchi et al. (2010; 2011), Reis et al. (2007) e Vizotto e Taddei
(1973). Dados morfométricos de comprimento cabeça-corpo, da cauda e peso foram obtidos
para auxiliar na identificação dos espécimes utilizando-se régua e balança de precisão do tipo
pesola. Posteriormente, os animais foram marcados com anilhas plásticas numeradas e soltos
no local de captura.
As amostras fecais coletadas durante o manuseio dos animais na rede e nos sacos de
pano foram acondicionadas em tubos plásticos do tipo eppendorf contendo álcool 70%,
etiquetadas e depois levadas ao laboratório para análise sob lupa estereomicroscópica da
marca Zeizz (modelo Stemi 2000-C).
O material foi separado em categorias (sementes, fragmentos de insetos e polpa),
contado e identificado até o menor táxon possível com consulta a Lobova et al. (2009) e
através de comparação com material botânico coletado na área de estudo durante o período de
pesquisa e que se encontra depositado no Herbário da UFS (ASE 24.747). Posteriormente, as
sementes encontradas nas amostras fecais foram fotografadas em lupa da marca Nikon
(modelo SMZ 1000).
13
Análise de dados
As amostras de fezes foram analisadas para quantificar a frequência de ocorrência de
cada item alimentar na dieta das espécies de morcego. A frequência de ocorrência das
espécies vegetais foi calculada com base apenas nas amostras fecais que apresentavam
sementes.
Para avaliar a diferença na composição da dieta entre machos e fêmeas das espécies de
morcegos realizou-se o teste G no programa BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007), com nível de
significância de 5%.
Para avaliar a largura do nicho (B) das espécies utilizou-se o inverso do índice de
diversidade de Simpson (1949):
n
i
ip
B
1
2
1
onde pi é a proporção da categoria de recurso utilizada e n é o número de categorias
consideradas. O valor de B varia de 1 (uso exclusivo de um tipo de recurso) a n (uso
homogêneo de todos os tipos de recursos).
Para calcular a sobreposição do nicho entre as espécies de morcegos foi utilizado o
índice de Pianka (Pianka 1973), que varia de 0 (não há sobreposição) a 1 (sobreposição total),
segundo:
n
i
ikij
n
i
ikij
kjjk
pp
pp
1
22
1
))((
onde Øjk é a medida de sobreposição de Pianka entre as espécies j e k; pij é a proporção
do recurso i em um total de recursos utilizados pela espécie j; pik é a proporção do recurso i
em um total de recursos utilizados pela espécie k e n é o número total de recursos.
Para avaliar a probabilidade da sobreposição de nicho observada ser maior ou menor
do que a esperada ao acaso, foram realizadas 5.000 simulações das frequências das categorias
alimentares para o índice de Pianka. A partir das simulações são originadas “pseudo-
comunidades” e os padrões dos dados são comparados estatisticamente ao acaso com a matriz
14
original. O cálculo do índice de sobreposição e as simulações foram realizadas no programa
EcoSim 7.72 (Gotelli & Entsminger 2009).
Através das simulações de sobreposição no uso dos recursos alimentares é possível
identificar se existe uma maior similaridade entre as espécies da comunidade na exploração
do recurso (maior sobreposição observada do que a esperada ao acaso) ou uma segregação no
uso deste (menor sobreposição observada do que a esperada ao acaso).
RESULTADOS
Foram coletadas 170 amostras fecais de cinco espécies de morcegos filostomídeos:
Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) (N = 86), Phyllostomus discolor Wagner, 1843 (N =
34), Dermanura cinerea (Gervais, 1856) (N = 18), Artibeus lituratus (Olfers, 1818) (N = 18)
e Artibeus planirostris Spix, 1823 (N = 14). As espécies apresentaram uma dieta
especializada em determinadas famílias botânicas e, do total de amostras analisadas, 111
(65,3%) continham sementes, 52 (30,6%) continham restos de polpa e 17 (10%) exibiram
fragmentos de insetos. Em somente uma amostra (0,6%), referente à P. discolor, não foi
possível identificar o conteúdo fecal.
As sementes encontradas nas fezes dos morcegos no PNSI estavam distribuídas em
seis famílias, sendo que Hypericaceae foi a mais frequente (28,8%), seguida de Urticaceae
(24,3%), Piperaceae (18,9%), Moraceae (15,3%), Solanaceae (13,5%) e Araceae (0,9%). Em
quatro amostras, referentes à C. perspicillata e P. discolor, não foi possível identificar as
sementes (N.I.); sendo estas classificadas em três morfoespécies. Espécies do gênero Ficus e
Solanum foram divididas em quatro morfoespécies, Cecropia em duas, Piper em quatro e
Philodendron em apenas uma (Figura 2).
Carollia perspicillata foi a espécie com maior número de amostras fecais, das quais
25,6% continham polpa e 73,3% continham sementes pertencentes a cinco famílias de
plantas: Hypericaceae (49,2%), Piperaceae (30,2%), Solanaceae (19%), Urticaceae (3,2%) e
Araceae (1,6%) (Figura 3). Para C. perspicillata, a espécie vegetal mais frequente foi Vismia
guianensis (Aubl.) Choisy (36,0%), seguida por Solanum sp.1 (9,8%) e Piper arboreum Aubl.
(8,4%) (Tabela 1).
15
Figura 2. Sementes de Vismia guianensis (A), Ficus sp. 4 (B), Piper sp. 1 (C), Piper arboreum (D),
Solanum sp. 2 (E), Solanum sp. 3 (F), Cecropia pachystachya (G) e Cecropia sp. 1 (H) encontrados
nas amostras fecais de morcegos capturados no PNSI, Sergipe, 2011-2013. Escala: 1mm.
A B
C D
E F
G H
16
Figura 3. Frequência de ocorrência (%) das famílias vegetais, insetos e espécies não
identificadas (N.I.) nas amostras fecais encontradas nas espécies de morcegos filostomídeos
no Parque Nacional Serra de Itabaiana, Sergipe, 2011-2013.
Dermanura cinerea apresentou uma dieta composta principalmente por frutos do
gênero Ficus (58,3%) e Solanum (16,6%), tendo consumido também frutos de Urticaceae,
Hypericaceae e Piperaceae em iguais proporções (8,3%) (Figura 3; Tabela 1). Artibeus
lituratus consumiu principalmente Cecropia pachystachya Trec. e Ficus sp. 1 (ambos 44,4%),
além de Solanum sp. 2 (11,1%) (Figura 3; Tabela 1).
A dieta encontrada para A. planirostris foi basicamente composta por frutos de Ficus
spp. (49,9%) e C. pachystachya (41,6%), além do consumo de insetos (7,1%) (Figura 3;
Tabela 1).
Amostras de fezes de P. discolor revelaram uma dieta composta principalmente por
sementes de C. pachystachya (93,7%), pertencente à família Urticaceae, e por insetos (41,2%)
(Figura 3; Tabela 1).
0
20
40
60
80
100
Carollia perspicillata
Dermanura cinerea
Artibeus lituratus
Artibeus planirostris
Phyllostomus discolor
Fre
qu
ên
cia
de
Oco
rrên
cia (
%)
Espécies de Morcegos
Araceae Hypericaceae Moraceae Piperaceae Solanaceae Urticaceae N.I. Insetos
17
Tabela 1. Número de amostras (N) e frequência de ocorrência (%) dos itens alimentares
presentes na dieta de cinco espécies de morcegos frugívoros no Parque Nacional de Itabaiana,
Sergipe.
Morcegos
Itens consumidos
C.
perspicillata D. cinerea A. lituratus A. planirostris P. discolor
N % N % N % N % N %
ARACEAE
Philodendron sp. 1 1,4
Subtotal 1 1,4
HYPERICACEAE
Vismia guianensis 31 43,6 1 8,3
Subtotal 31 43,6 1 8,3
MORACEAE
Ficus sp. 1 6 50,0 4 44,4 2 16,6
Ficus sp. 2 3 25
Ficus sp. 3 1 8,3
Ficus sp. 4 1 8,3
Subtotal 7 58,3 4 44,4 6 49,9
PIPERACEAE
Piper arboreum 6 8,4
Piper sp. 1 4 5,6
Piper sp. 2 4 5,6
Piper sp. 3 1 1,4 1 8,3
Piper sp. 4 5 7,0
Subtotal 20 28,0 1 8,3
SOLANACEAE
Solanum sp. 1 7 9,8 1 8,3
Solanum sp. 2 2 2,8 1 8,3 1 11,1
Solanum sp. 3 2 2,8
Solanum sp. 4 1 1,4
Subtotal 12 16,8 2 16,6 1 11,1
URTICACEAE
Cecropia pachystachya 1 1,4 1 8,3 4 44,4 5 41,6 15 93,7
Cecropia sp. 1 1 1,4
Subtotal 2 2,8 1 8,3 4 44,4 5 41,6 15 93,7
Não identificada
N.I. sp. 1 1 6,3
N.I. sp. 2 1 1,4
N.I. sp. 3 2 2,8
Subtotal 3 4,2 1 6,3
Insetos 2 2,3 1 7,1 14 41,2
Não houve diferença na composição da dieta entre machos e fêmeas em todas as
espécies estudadas (p > 0,3736).
18
Os maiores valores de largura de nicho foram encontrados para as espécies C.
perspicillata (B = 4,48), D. cinerea (B = 3,42) e A. planirostris (B = 3,10). Artibeus lituratus e
P. discolor apresentaram as menores larguras de nicho (2,45 e 2,13; respectivamente).
Os valores de sobreposição nicho (Tabela 2) foram maiores entre A. lituratus x A.
planirostris (Øjk = 0,78) e D. cinerea x A. lituratus (Øjk = 0,77). A menor sobreposição
encontrada foi entre C. perspicillata x A. planirostris (Øjk = 0,01).
Tabela 2. Sobreposição do nicho trófico entre as espécies de morcegos frugívoros do Parque
Nacional de Itabaiana, Sergipe.
A. planirostris C. perspicillata D. cinerea P. discolor
A. lituratus 0,78 0,02 0,77 0,51
A. planirostris 0,01 0,41 0,58
C. perspicillata 0,18 0,05
D. cinerea 0,10
Os filostomídeos no PNSI apresentaram uma sobreposição média de 0,3454, que é
significativamente maior do que a esperada ao acaso (Pobs > Pesp = 0,0044), revelando uma
sobreposição na dieta entre as espécies na área.
DISCUSSÃO
No Parque Nacional Serra de Itabaiana, Carollia perspicillata foi mais abundante
entre as espécies de morcegos frugívoras durante o período de estudo, diferentemente do
observado na maioria dos trabalhos sobre ecologia alimentar de morcegos (e.g. Passos et al.
2003; Pinto & Ortêncio Filho 2006; Silveira et al. 2011). A dominância de C. perspicillata na
localidade pode ser explicada pelo fato desta se alimentar de frutos de espécies de plantas que
ocorrem em áreas abertas, como clareiras e bordas de mata (Reis et al. 2011), comuns no
PNSI (Mendes et al. 2010).
Sua dieta foi baseada principalmente em V. guianensis, consumido em abundância
durante todo o seu período de frutificação na área de estudo; o que não corrobora outros
estudos que relatam sua preferência por frutos da família Piperaceae, principalmente do
gênero Piper (e.g. Mikich 2002; Mello et al. 2004; Reis et al. 2011). De acordo com Willig et
al. (1993) e Mello et al. (2004), essa espécie de morcego consome diferentes itens alimentares
19
dependendo da localidade estudada e, consequentemente, da disponibilidade das espécies de
plantas na área.
No nordeste brasileiro, V. guianensis apresenta período de frutificação durante a seca,
entre os meses de dezembro e janeiro (da Costa et al. 2004). Lobova et al. (2009) observaram
que, na Costa Rica, espécies de Vismia também iniciam sua frutificação sequencial na estação
seca. Essa estratégia parece minimizar, entre as plantas, a competição interespecífica por
dispersores, garantindo recurso alimentar para frugívoros por um longo período de tempo,
além de facilitar o aumento da especialização dos morcegos nos frutos (Heithaus et al. 1975).
O consumo abundante dos frutos dessa espécie parece estar relacionado à secreção de uma
substância rica em lipídios, proporcionando uma fonte de reserva nutricional (Mourão &
Beltrati 2001), que pode estar sendo utilizada durante o período de reprodução por C.
perspicillata.
Vismia spp. é uma planta pioneira que ocorre em hábitats secundários e perturbados
(Lobova et al. 2009), dominando principalmente as bordas de floresta secundária da Mata
Atlântica (Almeida-Cortez & Melo-De-Pinna 2006). No presente estudo foi possível observar
que, na ausência de frutificação de V. guianensis, frutos de Piper spp. foram mais consumidos
por C. perspicillata, seguido por Solanum spp. e Cecropia spp. Mello et al. (2004)
observaram que, em uma área de Mata Atlântica do Rio de Janeiro, quando espécies de Piper
estavam no período de baixa produção de frutos, C. perspicillata consumia em grandes
quantidades frutos de Solanum spp., além de Cecropia spp. e insetos em menor frequência,
concluindo que a dieta dessa espécie variava sazonalmente de acordo com a disponibilidade
do recurso no ambiente.
Mesmo demonstrando preferência pelo consumo de V. guianensis, C. perspicillata foi
a espécie mais generalista nesse estudo. Willig et al. (1993) e Charles-Dominique (1991)
relatam que o consumo de diferentes frutos por essa espécie está associado aos açúcares e
aminoácidos em baixa concentração e às adaptações comportamentais na seleção e remoção
dos frutos rapidamente associadas ao alto custo energético do voo.
Dermanura cinerea apresentou uma dieta composta por várias espécies de plantas,
porém com maior consumo de Ficus spp., planta que depende dessa espécie de morcego para
dispersão segundo Reis et al. (2007) e Lobova et al. (2009). Frutos de Ficus spp. são um
importante recurso alimentar para espécies de Artibeus (Dermanura) (Lobova et al. 2009),
apresentando longos períodos de frutificação que refletem em uma constante disponibilidade
desses frutos, possibilitando sua escolha por essas espécies (Mikich 2002). No PNSI, D.
20
cinerea consumiu também frutos de C. pachystachya, V. guianensis, Solanum e Piper, como
também reportado por Carvalho (1961) e Reis & Peracchi (1987), e que correspondem a
espécies típicas de ambientes alterados (Lobova et al. 2009). Em um estudo realizado por
Lopez & Vaughan (2007), morcegos do gênero Dermanura apresentaram uma dieta diversa
com pouca dominância de frutos de Ficus, sendo considerada por Bernard (2001) uma espécie
especialista de dossel.
Artibeus lituratus é citada como uma espécie que apresenta uma dieta variada,
predominantemente frugívora, consumindo frutos de diversas espécies (e.g Passos &
Passamani 2003; Passos et al. 2003; Passos & Graciolli 2004; Reis et al. 2007; Brusco &
Tozato 2009); o que não foi obervado nesse estudo. Passos & Graciolli (2004), no sul do
Brasil, relatam que frutos de Cecropia foram consumidos em maiores proporções que Ficus e
Solanum. Os mesmos autores ainda observaram que, na ausência de Cecropia, a principal
fonte de alimento na área do estudo, essa espécie de morcego apresenta-se em menor
abundância, sugerindo que estes animais poderiam migrar para áreas onde há uma maior
disponibilidade desse recurso.
Essa condição remete a uma plasticidade alimentar que permite à espécie uma
adaptação às diferentes situações de oferta de alimento (Brusco & Tozato 2009). Passos &
Passamani (2003) observaram que A. lituratus é um dispersor potencial de sementes,
principalmente de Cecropiaceae, e também facilitador da germinação, sendo um importante
agente na recuperação de áreas degradadas. Entretanto, Zortéa & Mendes (1993) e Novaes &
Nobre (2009) reportam que essa espécie é oportunista, consumindo inclusive folhas em áreas
urbanas.
Artibeus planirostris, de acordo com Reis et al. (2007), apresenta hábito alimentar
predominantemente frugívoro, consumindo menos frequentemente partes florais e insetos. No
presente estudo, essa espécie consumiu preferencialmente frutos de Ficus spp. e Cecropia
pachystachya, similar ao registrado por Brito et al. (2010) no sul do Brasil, Na ilha de Barro
Colorado, no Panamá, Morrison (1980) também relata o consumo de Cecropia e encontrou
sementes de Ficus em 80% das amostras fecais dessa espécie, indicando que frutos desse
gênero constituem a maior parte da sua dieta. Entretanto, Carvalho (1961) registrou também o
consumo de outras espécies como Psidium guayava e Jambosa vulgaris, revelando uma dieta
mais variada para essa espécie.
Phyllostomus discolor concentrou sua dieta em frutos de C. pachystachya e insetos,
sendo a mais especialista na área de estudo entre as espécies de morcegos. Mesmo sendo
21
considerada uma espécie onívora (Fleming 1988; Bredt et al. 2012), pode haver a
predominância de alguns itens alimentares em sua dieta (Reis et al. 2007); sendo que o
consumo de frutos pela espécie parece variar geograficamente e sazonalmente (Lobova et al.
2009). No Panamá, Bonaccorso (1979) registrou que na estação úmida P. discolor consome
frutos e insetos, sendo que frutos do gênero Cecropia tornam-se particularmente importantes
em sua dieta, a ponto dos indivíduos migrarem para áreas onde há disponibilidade desse
recurso durante a estação. No PNSI, essa é uma espécie de planta comum na área, ocorrendo
nas bordas de mata e clareiras (Mendes et al. 2010).
Entretanto, o consumo de Ficus (Gianini & Kalko 2004) e de Solanum e Vismia no
norte do Brasil (Reis & Peracchi 1987) já foram reportados em sua dieta. Willig et al. (1993),
em uma área de cerrado no nordeste do país, encontraram para P. discolor uma dieta
composta apenas por insetos, principalmente coleópteros e formigas. Já Heithaus et al. (1975)
e Sazima & Sazima (1977) relatam essa espécie como visitante floral, refletindo nas
estratégias de forrageamento em grupo e de forma solitária. Dessa maneira, a variedade na
dieta dessa espécie pode ser um reflexo da variação espaço-temporal na abundância de seus
recursos no ambiente (Heithaus et al. 1975).
Em relação à diferença no consumo dos recursos alimentares entre machos e fêmeas,
um estudo comparativo entre a dieta de morcegos nectarívoros (subfamília Glossophaginae)
realizado por Alvarez e Sánchez-Casas (1999) mostrou que os dois sexos podem se alimentar
de recursos similares ou diferentes, porém em algumas áreas um sexo pode exibir uma
preferência por determinadas espécies de planta. No presente estudo, o consumo dos recursos
alimentares pelas espécies analisadas não diferiu entre os sexos, provavelmente devido ao
consumo constante de espécies vegetais de ambientes alterados e que são abundantes na
localidade.
Embora tenha sido observada sobreposição na composição da dieta entre as espécies
de morcegos do PNSI, diferenças nas proporções dos itens consumidos entre as espécies
revela um mecanismo de partilha dos recursos que possibilita a co-ocorrência das espécies,
conforme já relatado por Brito et al. (2010), e que reflete na variação da dieta de acordo com a
oferta dos recursos no ambiente (Passos et al. 2003).
Altas taxas de sobreposição de nicho entre espécies congenéricas sugerem que existe
um potencial de competição entre as espécies, que as mesmas coexistem em equilíbrio ou
ainda que há diferenciação em outra dimensão do nicho, permitindo a partição de recursos
(Lopez & Vaughan 2007).
22
Entretanto, a seletividade demonstrada por A. lituratus, A. planirostris e P. discolor
pode sugerir que as estratégias dessas espécies estejam relacionadas à qualidade nutricional e
minimização da pressão de competição em determinadas épocas do ano, devido ao extenso
período de frutificação das plantas do gênero Ficus e Cecropia, conforme reportado por
Muller & Reis (1992), Passos et al. (2003) e Lobova et al. (2009).
A composição da dieta dos morcegos frugívoros no PNSI evidencia o grau de
perturbação na localidade e remete à necessidade de estratégias que visem minimizar as ações
antrópicas na região. Nesse sentido, a partir das informações obtidas nesse estudo, trabalhos
que visem uma melhor compreensão da atuação desses morcegos frugívoros na dispersão de
sementes sobre as áreas que abrangem o Parque Nacional Serra de Itabaiana podem contribuir
para o planejamento de recuperação e conservação destes ambientes.
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