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“Parasitos de mamíferos domésticos da região do Parque Nacional Serra
da Capivara, sudeste do Piauí- Brasil”.
por
Fernanda Gomes Castelan Ramos
Dissertação apresentada com vistas à obtenção do título de Mestre em
Ciências na área de Saúde Pública.
Orientador: Prof. Dr. Sérgio Augusto de Miranda Chaves
Rio de Janeiro, março de 2011.
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Catalogação na fonte
Instituto de Comunicação e Informação Científica e Tecnológica
Biblioteca de Saúde Pública
R175 Ramos, Fernanda Gomes Castelan
Parasitos de mamíferos domésticos da região do Parque Nacional
Serra da Capivara, sudeste do Piauí - Brasil. / Fernanda Gomes
Castelan Ramos. Rio de Janeiro: s.n., 2011.
xiii, 107 f. : il. ; tab. ; graf. ; mapas
Orientador: Chaves, Sérgio Augusto de Miranda
Dissertação (Mestrado) – Escola Nacional de Saúde Pública Sergio
Arouca, Rio de Janeiro, 2011
1. Parasitos. 2. Caatinga. 3. Parque Nacional Serra da Capivara. 4.
Mamíferos. 5. Parasitologia. I. Título.
CDD - 22.ed. – 616.96098122
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Esta dissertação, intitulada
“Parasitos de mamíferos domésticos da região do Parque Nacional Serra
da Capivara, sudeste do Piauí- Brasil”.
apresentada por
Fernanda Gomes Castelan Ramos
foi avaliada pela Banca Examinadora composta pelos seguintes membros:
Prof. Dr. Adivaldo Henrique da Fonseca
Prof. Dr. Antonio Nascimento Duarte
Prof. Dr. Sérgio Augusto de Miranda Chaves- Orientador
Dissertação defendida e aprovada em 17 de março de 2011.
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“Quando o homem aprender a respeitar até o menor ser da criação, seja animal ou
vegetal, ninguém precisará ensiná-lo a amar o seu semelhante.”
Albert Schweitzer (Nobel da Paz - 1952)
“Seja você a mudança que você quer ver no mundo.”
Mahatma Ghandi
“Todas as coisas da criação são filhos do Pai e irmãos do homem. Deus quer que
ajudemos os animais, se necessitam de ajuda. Toda criatura em desgraça tem o mesmo
direito a ser protegida.”
São Francisco de Assis
“O verdadeiro rei dos animais é o homem, pois a sua brutalidade supera a de todos.”
Leonardo Da Vinci
“O amor por todas as criaturas vivas é o mais nobre atributo do homem.”
Charles Darwin
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Aos meus pais,
Exemplos de amor, fidelidade, dignidade, compreensão e vida e por
abdicarem de seus sonhos em prol dos meus.
Ao meu amado esposo Gaspar,
Pelo amor, amizade, compreensão, companheirismo e constante
participação e incentivo na minha realização pessoal e profissional.
Aos meus irmãos de pelos e penas,
Amigos presentes sempre compreendendo as minhas lutas, e
mostrando como o amor dos animais é incondicional.
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AGRADECIMENTOS ESPECIAIS
Quando a última cena passou diante de nós, olhei para trás, para as pegadas na
areia e notei que muitas vezes, no caminho da minha vida, havia apenas um par de
pegadas na areia.
Notei também que isso aconteceu nos momentos mais difíceis e angustiosos do
meu viver. Isso me aborreceu deveras e perguntei então ao Senhor:
- Senhor, Tu me disseste que, uma vez que resolvi te seguir, Tu andarias sempre
comigo, em todo o caminho. Contudo, notei que durante as maiores atribulações do meu
Viver havia apenas um par de pegadas na areia. Não compreendo porque nas horas em
que eu mais necessitava de Ti, Tu me deixaste sozinha.
O Senhor me respondeu:
- Minha querida filha. Jamais eu te deixaria nas horas de provas e de sofrimento.
Quando viste, na areia, apenas um par de pegadas, eram as minhas. Foi exatamente aí
que eu te carreguei nos braços.
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AGRADECIMENTOS
A Deus (Pai, Filho e Espírito Santo) que me deu forças para realizar este trabalho e
na verdade por todas as “coisas” que me supriu, supre e suprirá em todos os meus
anseios. Obrigada Jesus, por nunca me abandonar! Obrigada pelos dons a mim cedidos
e pela vocação de retribuir sempre com o bem não importando o que recebo. A Maria
sempre doce por interceder por mim nos meus sonhos e realizações. A São Francisco de
Assis que eu siga seu exemplo de humildade e perseverança não desistindo mesmo
frente a tantos obstáculos.
Agradeço aos meus pais, José Castelan e Neiva Castelan pelo apoio, incentivo e
amor em todos os momentos da minha vida. Ao meu esposo Gaspar, pelo incentivo,
carinho e auxílio.
A minha cunhada Lívia Ramos pela amizade e apoio, e pelas risadas provocadas
embaixo de duras lágrimas. Amo-te Lili.
Ao professor Dr., orientador e amigo Sérgio Chaves pela orientação, incentivo,
apoio e pela confiança em mim depositada. Também pelos valiosos conhecimentos
transmitidos através de nosso trabalho em conjunto nestes últimos anos e exemplo de
integridade e perseverança na atividade científica.
Ao meu sogro Gaspar Ramos e minha sogra Olívia Ramos por entenderem a minha
luta e por sempre estarem presente com seu apoio e compreensão.
Ao Professor Dr. Valmir Laurentino da Silva pela amizade, apoio nestes anos de
convívio e disposição constante em colaborar e pelo exemplo de dignidade e ajuda ao
próximo.
Charles Passos Rangel pela grande amizade e ajuda nos diagnósticos.
As amigas da turma de mestrado, pelo carinho amizade e respeito.
Aos animais por terem cedido às amostras gratuitamente, e por serem a razão desta
pesquisa.
Aos professores e funcionários técnicos e administrativos pela amizade, apoio e
ensinamentos.
Aos professores Adivaldo Henrique da Fonseca e Carlos Wilson Gomes Lopes da
UFRuralRJ que contribuíram de forma grandiosa para o diagnóstico das formas
parasitológicas.
E a todos aqueles que contribuíram e participaram de forma direta ou indireta na
realização desse trabalho.
A equipe do Laboratório de Ecologia Gustavo de Oliveira Castro pela cessão do
material estudado neste trabalho, em especial a Martha Lima Brandão, veterinária que
coletou as amostras de fezes.
O meu muito obrigada!
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BIOGRAFIA
FERNANDA GOMES CASTELAN RAMOS, filha de José Santos Zanelato Castelan
e Neiva Gomes Castelan, nasceu dia 29 de dezembro de 1981, na cidade de Duque de
Caxias, Estado do Rio de janeiro.
Ingressou no curso de Medicina Veterinária em março de 2002 na Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, concluindo este no ano de 2007.
Foi Bolsista de Iniciação Científica PROIC-UFRRJ no período de agosto de 2006 a
julho de 2007 na área de controle de qualidade de água para consumo humano.
Em março de 2009, ingressou no Curso de Mestrado em Saúde Pública da ENSP, com
subárea Abordagem Ecológica das Doenças Transmissíveis.
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RESUMO
O Parque Nacional da Serra da Capivara (PNSC) foi criado em 1979 e declarado
Patrimônio Cultural da Humanidade em 1991. O presente estudo consta de análises
parasitológicas de amostras fecais, para o conhecimento da parasitofauna intestinal dos
animais domésticos que coabitam o Parque Nacional Serra da Capivara, no sudeste do
Piauí- Brasil, e seu entorno. Foram coletadas 89 amostras de mamíferos domésticos:
cão, suíno, bovino, caprino, ovino e equino. As amostras de fezes foram coletadas, entre
outubro de 2004 a dezembro de 2006. As amostras foram analisadas pela técnica de
sedimentação espontânea de Lutz para a busca de ovos de helmintos intestinais. No total
das 89 amostras 89,9% (n=80) apresentaram formas parasitárias. Os ovos encontrados
foram identificados no menor taxon possível, porém isso significou a identificação
apenas da Superfamília ou Classe. Nas amostras fecais foram identificados organismos
dos seguintes taxons: Ancylostomatoidea, Trichuroidea, Ascaroidea, Spiruroidea,
Strongyloidea, Rhabditoidea, Trichostrongyloidea, Metastrongyloidea, Taeniidae,
Eimeriidae, Anoplocephalidae e Acanthocephala. A classe Acanthocephala foi a mais
prevalente nos ruminantes (bovinos, caprinos e ovinos) e equinos com: 58,8%, 60,0%,
38,5% e 52,9%, respectivamente. Nos suínos a superfamília Ancilostomatoidea foi a
mais prevalente com 46,2% e, nos cães as superfamílias mais prevalentes foram
Ascaridoidea e Strongyloidea com 21,4% cada. Este trabalho permitiu a observação de
parasitos potencialmente patogênicos ao homem e também a ocorrência de parasitos que
interferem na saúde animal.
Palavras-chave: parasitos, caatinga, Parque Nacional Serra da Capivara, mamíferos,
parasitologia.
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ABSTRACT
Parque Nacional da Serra da Capivara (PNSC) was created in 1979 and declared
Culture Patrimony of Humanity in 1991. This study includes parasitological analysis of
fecal samples for the knowledge of the intestinal parasite fauna of domestic animals that
cohabit the Parque Nacional da Serra da Capivara (PNSC) in southeastern Piaui, Brazil,
and its surroundings. We collected 89 samples of domestic mammals: dog, swine,
cattle, goat, sheep and equine. The samples of faeces were collected between October at
2004 and December at 2006. The samples were analyzed by the sedimentation
technique of Lutz to the search for eggs of intestinal helminths. It’s 89.9% (n = 80) had
parasitic forms of the total of 89 samples. The eggs found were identified in the lowest
possible taxon, but often it just meant the identification of the superfamily or class. In
stool samples were identified bodies of the following taxa: Ancylostomatoidea,
Trichuroidea, Ascaroidea, Spiruroidea, Strongyloidea, Rhabditoidea,
Trichostrongyloidea, Metastrongyloidea, Taeniidae, Eimeriidae Anoplocephalidae and
Acanthocephala. The Acanthocephala class was most prevalent in ruminants (cattle,
sheep and goats) and horses: 58.8%, 60.0%, 38.5% and 52.9%, respectively. The
Ancilostomatoidea superfamily was most prevalent in pigs with 46.2%. The most
prevalent superfamilies in dogs were Ascaroidea and Strongyloidea with 21.4% each.
This work allowed the observation of parasites potentially pathogenic to man and also
the occurrence of parasites that affect animal health.
Keywords: parasites, Caatinga, Parque Nacional Serra da Capivara, mammals,
parasitology.
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SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO 1
2 JUSTIFICATIVA 3
3 OBJETIVOS 4
3.1 Objetivo Geral 4
3.2 Objetivos Específicos 4
4 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA 5
5 MATERIAL E MÉTODOS 10
5.1 Área de Estudo 10
5.2 Metodologia 11
6 RESULTADOS E DISCUSSÃO 13
7 CONCLUSÃO 34
8 CONSIDERAÇÕES FINAIS 35
9 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 36
APÊNDICES 43
A - Prevalência de parasitos encontrados nas amostras de fezes 44
de bovinos, caprinos e ovinos nas diferentes localidades
B - Prevalência de parasitos encontrados nas amostras de fezes 45
de suínos e cães nas diferentes localidades.
C - Prevalência de parasitos encontrados nas amostras de fezes 46
de equinos nas diferentes localidades.
D - Caracterização morfométrica de ovos de helmintos e 47
oocistos de protozoários
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LISTA DE TABELAS
Tabela 1 Número de amostras de fezes de cada hospedeiro 16
utilizadas neste estudo e pontos de coleta na região
do Parque Nacional Serra da Capivara.
Tabela 2 Amostras fecais de mamíferos domésticos da região 17
do PNSC com parasitismo simples e por mais de
um taxon nas amostras utilizadas no estudo
coproparasitológico.
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1 Localização do Parque Nacional Serra da Capivara-PI/Brasil. 11
Figura 2 Amostras de fezes ressequidas de mamíferos domésticos do 12
Parque Nacional Serra da Capivara, PI, com morfologia
preservada.
Figura 3 Localização dos pontos de coleta das fezes dos animais 14
domésticos utilizados para o estudo. Parque Nacional
Serra da Capivara – PI.
Figura 4 Alguns dos animais domésticos utilizando de fontes de 15
armazenamento de água no PNSC- PI. A) Equinos;
B) Suínos; C) Cão; D) Bovinos.
Figura 5 Prevalência das amostras positivas para cada uma das 17
espécies do estudo.
Figura 6 Distribuição das prevalências dos parasitas identificados nas 19
amostras fecais das espécies de mamíferos domésticos do PNSC
Figura 7 Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados 20
nas amostras fecais de suínos do PNSC-PI.
Figura 8 Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados 22
nas amostras fecais de cães do PNSC-PI.
Figura 9 Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados 25
nas amostras fecais de bovinos do PNSC-PI.
Figura 10 Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados 28
nas amostras fecais de caprinos do PNSC-PI.
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Figura 11 Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados 30
nas amostras fecais de ovinos do PNSC-PI.
Figura 12 Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados 32
nas amostras fecais de eqüinos do PNSC-PI.
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1. INTRODUÇÃO
O Parque Nacional Serra da Capivara - PNSC foi criado em 1979 e declarado
Patrimônio Cultural da Humanidade em 1991. Está Localizado no sudeste do Estado do
Piauí no bioma brasileiro conhecido como caatinga, que possui como característica
grandes períodos de seca (de cinco a seis meses) típicos de um clima semiárido (BShw,
Köppen). Porém, após a sua criação o Parque Nacional sofreu depredações como
queimadas e desmatamentos e a caça comercial, levando algumas espécies ao
desaparecimento parcial e outras ao crescimento descontrolado por falta de predadores
naturais (FUMDHAM, 2009a).
No entorno do parque existem comunidades pobres que sobrevivem de
atividades agropecuárias de subsistência e coleta. O aumento da densidade populacional
no entorno do parque, tanto humana como animal, favorece a transmissão de parasitos
entre humanos e animais e vice-versa (Brandão, 2007). Diante dessa situação, homens e
animais usam os mesmos reservatórios de água, já que a população é desprovida de
abastecimento público, utilizando caldeirões, açudes, tanques, barreiros, barragens e
poços que acumulam a água da chuva para suprirem suas necessidades hídricas e de
seus animais (Santos, 2007). A água, quando contaminada, desempenha papel
importante na disseminação de helmintos pelo fato de funcionar como veículo
permitindo a sobrevivência de formas infectantes, não prejudicando a viabilidade dos
ovos desses parasitas. A água das chuvas também acarreta o lixiviamento do solo
levando para esses reservatórios conteúdos fecais acarretando sua contaminação.
A saúde dos animais domésticos é perturbada por diferentes injúrias, dentre as
quais se destacam as doenças parasitárias, mais especificamente as helmintíases. Apesar
dos aportes terapêuticos existentes e das medidas de profilaxia, parasitos são
encontrados com facilidade em animais, o que pode ser atribuído a não difusão desses
aportes para todas as classes sociais e ao fato de que o ser humano vive associado a um
animal doméstico, seja ele de companhia ou de criação. Essa convivência íntima
favorece a emergência e reemergência de zoonoses parasitárias ou não e doenças
espécie - específicas.
A emergência e reemergência de algumas doenças também são influenciadas por
mudanças climáticas, uma vez que a umidade e a temperatura são fatores muito
importantes no desenvolvimento e manutenção das formas infectantes dos parasitas
2
(ovos, larvas, cistos ou oocistos), uma vez que as variações climáticas ao longo do ano
determinam um aparecimento sazonal de diferentes espécies (Brandão, 2007; Gomes,
2009).
Os estudos sobre parasitismo em animais domésticos vêm despertando crescente
interesse frente à associação restrita e íntima entre o homem e os animais e sua
conseqüência na saúde pública (Silva et al., 1999), visto que animais domésticos são
freqüentemente infectados por parasitas gastrointestinais que podem, ocasionalmente,
infectar o homem (Mandarino-Pereira et al., 2010).
Dessa forma, estudos sobre a diversidade de parasitos em áreas de conservação
são ainda pioneiros e importantes na construção de indicadores ambientais nos futuros
diagnósticos da saúde ambiental de áreas como o PNSC.
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2. JUSTIFICATIVA
O Parque Nacional Serra da Capivara é o maior sítio arqueológico do Brasil, e
devido a sua classificação não deveriam habitar no local nem animais domésticos nem
seres humanos. Além do impacto ambiental que causam vivendo nos arredores do
Parque, competem com a fauna silvestre por água e como a água na região é escassa, o
contato das pessoas e de seus animais domésticos com os animais silvestres faz com que
aumentem as interações entre parasitos e hospedeiros incomuns, possibilitando a
emergência de doenças tanto no homem quanto em outros animais.
Analisar as fezes de animais domésticos da região da Serra da Capivara
possibilitará o monitoramento da saúde desses animais frente às alterações observadas,
além de diagnosticar a presença de parasitos potencialmente patogênicos ao homem.
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3. OBJETIVOS
3.1 Objetivo Geral
Analisar o conteúdo parasitológico de fezes de mamíferos domésticos da região
do Parque Nacional Serra da Capivara, sudeste do Piauí - Brasil.
3.2 Objetivos Específicos
Levantar a fauna parasitológica encontrada nas amostras de fezes de
mamíferos domésticos do interior e do entorno do PNSC.
Criar um banco de imagens digitais com o material estudado
contribuindo assim para as pesquisas futuras da fauna helmintológica intestinal de
mamíferos domésticos da Serra da Capivara – Piauí.
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4. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
A evolução dos mecanismos/processos de parasitismo é complexa e essencial à
vida. Os parasitos são encontrados em cada ser vivo de todas as espécies existentes na
Terra (Poulin & Morand, 2000) e, desde o início da vida, o parasitismo foi utilizado por
proto-organismos para se multiplicarem. Parasitos são úteis como marcadores
biológicos para a interpretação da ecologia de seus hospedeiros, e também
desempenham papéis importantes na regulação das populações e comunidades de
hospedeiros que eles infectam (Williams et al. 1992; Poulin, 2007). Podem também ser
utilizados como marcadores para determinar a história de seus hospedeiros (Manter,
1967; Brooks, 1979; Morand et al., 2006).
Segundo o enfoque ecológico o fenômeno parasitismo será visto como sinônimo
de simbiose, e nesse processo evolutivo o parasito não será mais determinante de
doença. O parasito é um organismo que ao ocupar outro (no qual encontrou seu nicho
ecológico), com certa especificidade, pode ou não provocar doença. Assim a doença
ocorre quando há um desequilíbrio entre parasito – hospedeiro – meio ambiente
(Ferreira & Araujo, 2005).
A maioria dos animais criados em campo são susceptíveis às infecções
verminóticas especialmente quando se tratam de animais jovens (Reinecke, 1983).
Parasitos intestinais de animais domésticos constituem um dos principais fatores que
interferem sobre a higidez e que limitam o desempenho animal na produção, assim
como a sua participação como agentes prejudiciais à saúde de animais de companhia
ressaltando importâncias das zoonoses (Levine, 1982; Acha & Szifres, 1986; Mattos Jr.,
1999). Estudos sobre a fauna parasitológica são de grande importância para a saúde
pública uma vez que causa danos a saúde dos animais, além de algumas espécies
possuírem potencial zoonótico.
Na região do Parque Nacional da Serra da Capivara habitam os seguintes
animais domésticos: Capra aegagrus hircus (cabra) Linnaeus, 1758 e Ovis aires
(ovelhas) Linnaeus, 1758 (base da pecuária local), pequenos rebanhos de bovinos (Bos
taurus Linnaeus, 1758) e suínos (Sus scrofa Linnaeus, 1758). Os animais de tração são
abundantes, com destaque para os cavalos (Equus caballus Linnaeus, 1758) e
principalmente os “jegues” (Equus asinus Linnaeus, 1758). Cães (Canis familiares
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Linnaeus, 1758) e gatos (Felis catus Linnaeus, 1758) também são observados na região
do PNSC-PI (Brandão, 2007).
Dos animais domésticos os cães possuem papel relevante como hospedeiros
definitivos de inúmeros parasitos, eliminando ovos de helmintos gastrintestinais nas
fezes, propiciando a contaminação ambiental e, possivelmente, a disseminação de
doenças, com a perpetuação do ciclo biológico (Táparo, 2006).
Os gêneros encontrados mais comumente parasitando cães são Ancylostoma,
Toxocara, Trichuris, Spirocerca, Physaloptera, Dipylidium, Echinococcus e Taenia
(Urquhart, 1998). Ancilostomídeos e os Toxocarídeos, em diversas regiões do mundo,
têm sido os enteroparasitos mais frequentes em cães. Os Trematódeos que parasitam
cães são: Paragonimus kellicotti e Alaria spp. (Foreyt, 2005; Sloss et al., 1999;
Bowman, 1999; Urquhart et al.,1998)
Salles (2006) verificou o perfil sanitário de cães domiciliados no Campus da
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ) enfatizando parasitismo por
helmintos associado com fatores como idade, sexo, raça, acesso rua, higiene do
ambiente, uso de anti-helmínticos, entre outros. Nesses cães foram encontrados
Ancilostomídeos com a maior prevalência (40%), Dypilidium caninum (6,97%),
Trichuris vulpis (8,37) e Ascaridídeos (15,81%). Verificou-se que os fatores idade, sexo
e raça não favoreceram a prevalência de enteroparasitos, porém em animais jovens (um
a três anos) houve maior prevalência de Ancilostomídeos. A higiene do ambiente
mostrou associação significativa com aumento da presença de helmintos quando os
animais estão expostos a ambientes com higiene ruim.
Ferreira et al. (2010) verificaram que cães de Apodi (RN) albergavam
Ancylostoma spp., Dipylidium caninum, Toxocara canis e Trichuris vulpis.
Caprinos e ovinos criados em regiões semiáridas apresentam-se frequentemente
parasitados por Haemonchus, Trichostrongylus, Strongyloides, Cooperia, Bunostomum,
Oesophagostomum, Trichuris, Skrjabinema e Moniezia (Rodrigues et al., 2007; Silva et
al., 1998). Silva et al. (2003) determinaram a sazonalidade e a carga parasitária de
caprinos traçadores no semiárido paraibano. Durante um ano dois caprinos foram
necropsiados por mês, para recuperação de nematóides gastrintestinais. As espécies que
predominaram durante a estação chuvosa foram Haemonchus contortus,
Strongyloides papillosus e Oesophagostomum columbianum e na estação seca
predominaram S. papillosus e O. columbianum. Apesar da distribuição mensal da carga
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parasitária dos animais variarem nos meses do ano, essas alterações seguiram o mesmo
padrão mensal das chuvas.
Brito et al. (2009) em estudo para conhecer a fauna helmíntica gastrintestinal de
ovinos e caprinos da microrregião do Alto Mearim e Grajaú (Maranhão) observaram
que os resultados do OPG e coprocultura dos animais mostraram parasitismo por
Strongyloidea em ovinos maior no período chuvoso. Os gêneros Haemonchus,
Trichostrongylus, Cooperia, Oesophagostomum, Strongyloides e Moniezia foram
identificadas parasitando caprinos e ovinos. O período chuvoso foi o que apresentou
uma maior concentração desses parasitos, sendo os machos mais parasitados que as
fêmeas para as duas espécies.
A grande maioria dos animais criados a campo podem ser parasitados por uma
ou mais espécies de helmintos. O parasito mais importante para bovinos, no clima
tropical, é o Haemonchus placei presente no abomaso, mas também são encontrados
parasitismo por Cooperia, Trichostrongylus, Oesophagostomum, Bunostomum,
Trichuris, Strongyloides, Dictyocaulus, Moniezia e Neoascaris (Rossi, 2005; Cardoso et
al., 1979).
Pimentel Neto et al. (2000) realizaram um estudo da distribuição estacional da
eliminação de ovos por grama de fezes (OPG) e sobrevivência das larvas infestantes,
nas fezes de bovinos e nas pastagens, de Haemonchus placei, Trichostrogylus axei,
Cooperia punctata e Oesophagostomum radiatum. O estudo foi conduzido em
Seropédica (Rio de Janeiro), que segundo a classificação de Köppen tem clima com
inverno seco e verão chuvoso e quente. Os resultados indicaram que as larvas de
H. placei, T. axei, C. punctata e O. radiatum tiveram condições favoráveis de
sobrevivência nas épocas de primavera, inverno e final de outono. Os helmintos
mostraram-se susceptíveis as temperaturas elevadas observadas no verão e início da
estação do outono.
Já para suínos criados no Brasil, dentre os nematódeos identificados destacam-
se: Ascaris suum, Oesophagostomum dentatum, Trichuris suis, Strongyloides ransomi,
Trichostrongylus suis e Metastrongylus salmi, além do Hyostrongylus rubidus (Pinto et
al., 2007).
d’Alencar et al. (2006) analisaram ocorrência de helmintos em suínos criados na
cidade de Camaragibe (Pernambuco) sob sistema de confinamento, onde as fezes eram
removidas duas vezes ao dia com aspersão de água clorada e os animais nunca tinham
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acesso ao solo. Amostras fecais, coletadas diretamente do reto dos animais, foram
submetidas à coprocultura e OPG. Os autores observaram ovos de Ascaris suum e da
família Strongyloidea. Foram evidenciados na coprocultura organismos dos gêneros
Hyostrongylus e Trichostrongylus. Embora tenha verificado baixas taxas de parasitismo
nos resultados obtidos, observou-se que a infecção perdurou por todo ano, mostrando
que medidas sanitárias adequadas são necessárias àquela propriedade.
Pinto et al. (2007) realizaram um levantamento helmintológico em suínos
criados na periferia do município de Itabuna (BA), criados em condições precárias de
higiene e no depósito de lixo. Os animais foram eutanasiados e necropsiados para
pesquisa e identificação de endoparasitos. Encontraram as seguintes espécies de
helmintos: Ascarops strongylina, Physocephalus sexalatus, Ascaris suum,
Strongyloides ransomi, Macracanthorynchus hirudinaceus,
Globocephalus urosubulatus, Oesophagostomum dentatum, O. longicaudum,
Trichuris suis, Metastrongylus salmi e Stephanurus dentatus. Os autores concluíram
que os animais estavam parasitados por uma grande variedade de helmintos podendo ser
atribuída às precárias condições de manejo a qual os animais foram submetidos.
Os equinos possuem papel importante na história da humanidade, sendo muito
utilizado no auxílio ao homem como meio de tração para realização de diversas tarefas.
A fauna parasitária equina é vasta e compreende várias famílias/gêneros distintas, entre
elas: os pequenos estrôngilos ou cyathostominos: Cyathostomum spp.,
Triodontophorus spp., Cylicostephanus spp., os grandes estrôngilos:
Strongylus vulgaris, S. equinus, S. edentatus e ainda, Parascaris equorum,
Oxyuris equi, Strongyloides westeri, Trichostrongylus axei, Dictyocaulus arnfield,
Anoplocephala spp. (Molento, 2005). Fausto et al. (2007) fizeram um levantamento dos
parasitos de equinos de tração do município de São Luis de Montes Belos (GO) e
observaram um resultado alto no OPG, sendo Strongylus sp mais predominante.
Oxyuris equi e Parascaris equorum também foram observados e associaram os
resultados encontrados a baixa renda dos proprietários juntamente com condições ruins
de manejo sanitário e nutricional.
Mattos Jr. & Motta (2009) examinaram amostras de fezes de diferentes espécies
de animais domésticos (felinos, caninos, bovinos, caprinos, ovinos e equinos) e
obtiveram como resultado 60,9% de animais parasitados. Os caprinos apresentaram
Trichostongilideos, Moniezia, Trichuris e parasitos da família Strongylidea, ovinos
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foram positivos para Trichostongylus e Strongylidea sendo os animais mais parasitados.
Nos cães foram observados com maior frequência Ancilostomídeos, mas também foram
observados Toxocara sp e Trichuris sp. Os suínos foram positivos para infecções mistas
por Oesophagostomum sp (em 100% das amostras), Trichuris suis e
Strongyloides ransoni, já os bovinos apresentaram 40% de positividade para
Trichostongilideos, Trichuris sp, Strongylus sp e Bunostomum. Os equinos
apresentaram positividade para grandes e pequenos Strongylus, Parascaris sp,
Oxyuris sp e Trichostongilídeos. O artigo demonstra o risco potencial de transmissão de
zoonoses e também a ocorrência de helmintos capazes de interferir no desempenho dos
animais de produção.
Brandão et al. (2009) estudou espécies/morfotipos de ovos de helmintos
encontrados em fezes de mamíferos silvestres e domésticos que cohabitam o Parque
Nacional Serra da Capivara (PNSC) e seu entorno, buscando analisar a diversidade dos
helmintos intestinais desses mamíferos. Concluíram que a região do PNSC, ainda
mantém condições ambientais as quais favorecem a manutenção da fauna
helmintológica nos mamíferos silvestres diferente da fauna dos animais domésticos.
Animais domésticos são comuns em áreas protegidas no Brasil, cães e gatos
principalmente, porém existem poucos estudos sobre seus impactos na fauna nacional
(Galetti & Sazima, 2006).
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5. MATERIAL E MÉTODOS
5.1 Área de Estudo
O Parque Nacional Serra da Capivara (Figura 1), localizado no sudeste do estado
do Piauí, compreende uma área de 130.000 ha apresentando altitudes que variam de 350
a 600m, ocupando parte dos municípios de São Raimundo Nonato e Coronel José Dias
ao sul e São João do Piauí e João Costa ao norte.
Segundo a classificação proposta pelo sistema de Köeppen, a área de estudo
apresenta clima semiárido, com seca no inverno e temperatura media anual em torno de
28°C. A precipitação media anual é de 689 mm (Emperaire, 1989), sendo que as chuvas
se concentram do mês de outubro até abril ou início de maio, geralmente estas são de
curta duração e localizadas, sendo frequentes longos períodos de seca.
A vegetação da região é característica da caatinga, sendo constituída por
aproximadamente 65% de espécies endêmicas do sudeste do Piauí, onde predomina
uma vegetação adaptada as condições climáticas (vegetação espinhosa e caducifólia)
(Emperaire, 1983), mas apresenta enclaves mésicos de florestas semidecíduas nos
canyons recortados nas chapadas (Emperaire, 1983).
O relevo da região do estudo é resultado de transformações que ocorreram
durante milhões de anos em duas formações geológicas: a Bacia sedimentar Piauí-
Maranhão ao norte, e da Depressão do Médio São Francisco ao sul. (Emperaire, 1989).
Apresenta paisagem formada por serras, chapadas e planícies. Há mais de 40.000 anos
as serras passaram por um processo erosivo causado pela água e pelo vento, e como
resultado deste processo foram formados os “canyons”, ou boqueirões, denominação
local, com aspecto ruiniforme onde se encontram cavernas e abrigos (FUMDHAM,
2009b).
11
Figura 1: Localização do Parque Nacional Serra da Capivara – PI / Brasil
(Fonte: FUMDHAM, 2010).
5.2 Metodologia
Foram analisadas amostras de fezes (Figura 2) coletadas durante quatro
expedições ao PNSC feitas pela equipe do Laboratório de Ecologia da ENSP, em
diferentes períodos (outubro/2004, maio/2005, dezembro/2005 e dezembro/2006).
As amostras coletadas do solo foram acondicionadas em sacos plásticos para
transporte e armazenamento permanecendo a temperatura ambiente, com a identificação
da espécie e a localização geográfica (com auxílio de GPS de navegação).
12
Figura 2. Amostras de fezes ressequidas de mamíferos domésticos do Parque Nacional
Serra da Capivara, PI, com morfologia preservada. Fotos: Sérgio Miranda
No laboratório as amostras de fezes foram reidratadas em solução aquosa de
fosfato trissódico a 0,5% (Callen & Cameron, 1960) por 72hs. Após reidratação, as
amostras foram homogeneizadas cuidadosamente e filtradas em gaze dobrada em quatro
partes. Os restos macroscópicos retidos na gaze foram estocados para futuros estudos de
dieta.
As amostras filtradas foram colocadas em cálices para sedimentação segundo a
técnica de sedimentação espontânea de Lutz (1919), revisada e adaptada por Reinhard et
al. (1988). Para análise microscópica (em aumento de 400X) e registro morfométrico
(comprimento e largura em micrômetros - μm) dos parasitos foram confeccionadas um
total de 15 lâminas para cada amostra com 20μl de sedimento, e o material entre lâmina
e lamínula foi vedado com Entellan®.
Para a identificação dos ovos foi realizada comparação da morfometria
encontrada com a de espécies previamente descritas na literatura, para cada uma das
espécies de hospedeiro (Nesseri & Hollo, 1961; Freitas, 1976; Thienpoint et al., 1986;
Soulsby, 1987; Georgi, 1988; Urquhart et al., 1998, Sloss et al., 1999; Fortes, 2004;
Taylor et al., 2010; Foreyt, 2005).
13
6. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Na realização deste trabalho foram analisadas 89 amostras de fezes de animais
domésticos coletadas no Parque e no seu entorno (Figura 3). As amostras eram
pertencentes a 6 espécies animais (Figura 4) distribuídas em 17 amostras de fezes de
bovinos (Bos taurus), 15 de caprinos (Capra hircus), 13 de ovinos (Ovis aires), 17
amostras de equinos (Equus caballus), 14 amostras de cães (Canis familiaris) e 13
amostras de suínos (Suis scrofa). Foram identificados parasitos pertencentes a 13
superfamílias/família/classe diferentes.
14
Figura 3. Localização dos pontos de coleta das fezes dos animais domésticos utilizados para o estudo. Parque Nacional Serra da Capivara – PI.
15
Figura 4. Alguns dos animais domésticos utilizando de fontes de armazenamento de
água no PNSC- PI. A) Equinos (Fotos Sérgio Miranda); B) Suínos (Fotos Sérgio
Miranda); C) Cão (Fotos André Batouli); D) Bovinos (Fotos André Batouli).
A
B
D
C
16
As amostras eram provenientes de 13 localidades do entorno do PNSC estavam
distribuídas conforme mostra a Tabela 1.
Tabela 1. Número de amostras de fezes de cada hospedeiro utilizadas neste estudo e
pontos de coleta na região do Parque Nacional Serra da Capivara.
Localidade Espécie Suíno Cão Bovino Caprino Ovino Equino
Mucambo 2 1 2 1
Serra Vermelha 2 3 1
Barreirinho 7 1 1 1 1
Estação 1 1
Sítio do Mocó 1 1
Alegre 1 1 2
Capelinha 3 6 4 3 7
Tapuio 2 1 2 1
Santo Inácio 1 1 1 1 1
Angical 1 1 1 3
Emburana 2
Pajaú 1
São João Vermelho 2 3 1 3
Esperança 1 1 1
Açude da BR 020 1 1 1
Total 13 14 17 15 13 17 89
Das 89 amostras coletadas 89,9% (n=80) apresentavam formas parasitárias.
Entre as amostras positivas a prevalência de parasitismo simples (presença de um
parasito) foi 42,5% (n=34), e 57,5% (n=46) com mais do que um gênero/superfamília.
Infecções múltiplas foram mais observadas que as simples (Tabela 2).
17
Tabela 2. Amostras fecais de mamíferos domésticos da região do PNSC com
parasitismo simples e por mais de um taxon nas amostras utilizadas no estudo
coproparasitológico.
Suíno
n =13
Cão
n =14
Bovino
n =17
Caprino
n =15
Ovino
n =13
Equino
n =17
Amostras negativas 4 2 1 1 1 0
Parasitismo simples 3 8 5 2 6 10
Parasitismo por mais de
uma família 6 4 11 12 6 7
% de positivos no total das
amostras para cada espécie 69,2 85,7 94,1 93,3 92,3 100,0
Todas os valores de prevalências foram altos considerando as amostras positivas
de cada animal, sendo os cães com menor índice parasitário (Figura 5). Os suínos
apresentaram 69,2% dos resultados positivos, os cães 85,7%, bovinos 94,1%, caprinos
93,3%, ovinos 92,3% e equinos apresentaram 100% das amostras analisadas positivas.
Figura 5. Prevalência das amostras positivas para cada uma das espécies de mamíferos
domésticos do PNSC-PI.
Nos suínos, bovinos e caprinos foi verificada a presença de oocistos de coccídeos
da família Eimeriidae nas amostras que apresentavam parasitismo múltiplo. Ovos de
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Suíno Cão Bovino Caprino Ovino Equino
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Caprino
Ovino
Equino
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helmintos foram mais freqüentes que oocistos de protozoários o que pode ser devido à
técnica de diagnóstico utilizada.
Pela observação da Figura 6 os parasitos com os maiores valores de prevalência
foram os pertencentes a classe Acantocephala, com exceção dos suínos e dos cães. Nos
suínos parasitos pertencentes a superfamília Ancilostomatoidea foram os mais
prevalentes enquanto nos cães os ascaridídeos Ascaridoidea. Ascaridídeos e
acantocéfalos estiveram presentes em todas as espécies animais. Nos cães não foram
observados ovos de parasitos da superfamília Trichuroidea, mas foram observados ovos
de organismos pertencentes à família Taeniidae e a classe Trematoda. Parasitos
pertencentes a superfamília Anoplocephalidae só foram observados em ovinos.
Os animais domésticos presentes no PNSC são criados para subsistência das
populações locais. Esses animais são criados soltos na caatinga e dessa forma o manejo
é precário, tanto no que diz respeito à alimentação quanto à sanidade animal. Os animais
se alimentam predominantemente da vegetação nativa, e a água oferecida a eles é
proveniente das chuvas, que são armazenadas em barreiros, barragens, tanques e açudes.
Esses reservatórios representam possíveis focos de contaminação para os animais e para
o homem, visto que na época de seca a água torna-se escassa e com isso homens e
animais (domésticos e silvestres) utilizam mais frequentemente os mesmos reservatórios
de água. Alguns desses reservatórios possuem uma vegetação no entorno, a qual
funciona como fator protetor para os parasitos, bem como a umidade do solo próximo a
esses reservatórios favorece a sobrevivência de formas parasitárias no bolo fecal.
Segundo Garcia e Couto (1991) a presença de árvores em áreas de pastagens causa
modificações significativas no ambiente, principalmente em nível de microclima. A
redução na radiação solar direta promove decréscimo na temperatura do ar e do solo,
melhorando as condições de desenvolvimento para as plantas forrageiras, para o animal
e para os microrganismos.
Embora a identificação de ovos de helmintos seja um desafio devido à
semelhança entre alguns ovos ser muito grande (Sloss et al., 1999), o exame
parasitológico de fezes permite que se tenha uma expectativa da carga parasitaria do
animal e um diagnóstico rápido e de baixo custo para que faça o tratamento dos animais
domésticos ou de cativeiro.
19
Figura 6. Distribuição das prevalências dos parasitos identificados nas amostras fecais das espécies de mamíferos domésticos do PNSC – PI utilizadas
no estudo.
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Cão
Bovino
Caprino
Ovino
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Distribuição de parasitos nas amostras de suínos
As amostras de suínos apresentaram ovos de oito espécies/morfotipo de
nematódeos nas fezes e oocistos de coccídeos da família Eimeriidae, conforme
apresentado na Figura 7.
Figura 7. Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados nas
amostras fecais de suínos do PNSC-PI.
A superfamília Ancylostomatoidea foi a que apresentou maior prevalência
(46,2%) seguida pelas superfamílias Ascaridoidea (38,5%) e Trichostrongyloidea
30,8%.
Esses resultados corroboram com os de Brandão et al (2009) onde essas
superfamílias também foram observadas como as de maior ocorrência dentre as
amostras analisadas na mesma região do presente estudo. Provavelmente as condições
ambientais na época da coleta estavam favoráveis a sobrevivência dos ovos de parasitos
ancilostomídeos e tricostrongilídeos no bolo fecal, visto que ovos de ascaridídeos
possuem uma casca grossa e resistente o que protege o parasito de desecação e de
efeitos tóxicos de várias substancias (Nansen & Roepstorff, 1999), enquanto as outras
duas superfamílias possuem ovos de casca fina (mais sensíveis).
Também foram observados ovos de parasitos da superfamília Strongyloidea, da
Classe Acantocephala e oocistos da família Eimeriidae com prevalências de 15,4%
cada. No que se refere à superfamília Strongyloidea obteve-se um percentual menor
que o encontrado por Pinto et al. (2007) de 66% e Aguiar (2009) de 45,38%, o que
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pode ser explicado pelo fato dos ovos de estrongilídeos serem sensíveis a dessecação,
enquanto as larvas de terceiro estágio são mais resistentes (Nansen & Roepstorff, 1999).
Quanto aos oocistos de coccídeos a prevalência de 15,4% foi maior que a
descrita por d’Alencar et al. ( 2006) no município de Carpina (PE) o qual encontrou
1,6%, mas foi menor que o valor encontrado por Pinto et al. (2007) que relata 70% das
amostras positivas para oocistos de coccídeos.
Nesse estudo foram observados ovos de Acantocephala com prevalência de
15,4%, os quais não são frequentemente citados na literatura pertinente (d’Alencar et
al,. 2006; Aguiar, 2009; Mattos Jr. & Motta, 2009; Brandão et al., 2009). Quando
comparado ao percentual relatado no estudo de Pinto et al. (2007) de 12% para
Macracanthorynchus hirudinaceus o presente estudo apresenta prevalência ligeiramente
maior. Ovos de Acantocéfalos são muito resistentes a extremos climáticos e o período
de viabilidade no ambiente é grande. Suínos criados a campo têm maiores chances de
encontrar os hospedeiros intermediários (Taylor et al., 2010).
Ovos de parasitos das superfamílias Metastrongyloidea, Rhabidtoidea e
Trichuroidea apresentaram prevalência de 7,7% cada. Metastrongylus sp é um dos
parasitos mais comuns no Brasil, apesar de d’Alencar et al,. (2006) e Brandão et al.
(2009) não o encontrarem em seus estudos. Pinto et al. (2007) relatou 14% de
prevalência, valor em torno de 1,8 vezes maior que o do estudo em questão, Gomes
(2009) relatou 29% de prevalência na população estudada. Aguiar (2009) obteve um
percentual de 3,08%, valor inferior ao presente estudo, e atribuiu esse valor ao fato dos
animais não terem muito contato com os hospedeiros intermediários (minhocas), dessa
forma esses animais tem pouco acesso a terra ou o terreno tem poucas minhocas.
Quanto aos ovos da superfamília Rhabidtoidea (Strongyloides ransomi)
observou-se prevalência de 7,7%, valor este menor quando comparado ao apresentado
por Aguiar (2009) que foi de 36,92%, e em Portugal Gomes (2009) relatou 25,6% de
positividade nos cães presentes no Parque Nacional da Peneda Gerês. Quando
comparado aos 2% descrito por Pinto et al. (2007) o percentual relatado pelo presente
estudo é maior. Os valores mais altos observados por Aguiar (2009) e Gomes (2009)
podem estar relacionados ao fato da pesquisa ter incluídos animais jovens, os quais
ainda não adquiriram imunidade contra o parasito e por isso apresentaram carga alta de
parasitismo.
Para ovos de trichurídeos a prevalência de 7,7% encontrada no presente estudo
é quase duas vezes menor quando comparado a 13,85% apresentado por Aguiar (2009).
22
Pinto et al. (2007) relataram que 6% dos animais estavam parasitados por Trichuris
suis enquanto Hoff et al. (2005) encontraram somente uma amostra positiva dentre as
analisadas. O fato deste último valor ter sido baixo pode ser atribuído as condições de
higiene as quais esses animais estavam submetidos, bem como ao fato dos animais não
terem acesso ao chão (criados em baias com piso de concreto). Gomes (2009) relatou
17% de prevalência nos suínos, os quais eram criados em sistema semi-extensivo em
Portugal.
d’Alencar et al. (2006) e Brandão et al. (2009) não observaram em seus estudos
ovos dos gêneros Trichuris e Strongyloides.
Distribuição de parasitos nas amostras de cães
Com relação às amostras de cães foram observadas seis espécies/morfotipos de
ovos de helmintos, de acordo com a Figura 8.
Figura 8. Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados nas amostras
fecais de cães do PNSC-PI.
No gráfico as superfamílias Strongyloidea e Ascaridoidea aparecem com os
maiores valores de prevalência 28,6% e 21,4%, respectivamente, seguido por espécimes
representantes da classe Acantocephala, da superfamília Ancylostomatoidea e
Spiruroidea, família Taeniidae com 14,3% e da classe Trematoda com 7,1%.
Dentre os animais domésticos, os cães possuem uma relação íntima com o
homem e podem propiciar benefícios psicológicos, fisiológicos e sociais aos seres
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humanos e, em muitos casos, são considerados como membros da família (Bahr &
Morais, 2001). Entretanto, apenas um terço dos proprietários tem consciência de que o
estreito convívio com o homem, aumenta a probabilidade de transmissão de zoonoses
parasitárias (Bugg et al., 1999), principalmente em indivíduos imunocomprometidos e
crianças, os quais são considerados grupos de alto risco de aquisição destas
enfermidades (Robertson et al., 2000).
Ovos de Ascaridídeos apresentaram prevalência de 21,4%. Salles (2006) relatou
15,81% de prevalência de Ascaridídeos e, Araújo (2006) identificou 9,4%. Santos
(2008) encontrou 11,1% nos cães do Parque Nacional Serra do Cipó e Katagiri (2008)
8,7% em cães errantes e domiciliados. Zocco (2009) relatou 18% de prevalência em
cães errantes, enquanto Mattos Jr. & Motta (2009) 13,3%.
Ovos de parasitos da superfamília Ancilostomatoidea são frequentemente
encontrados em cães e em alta prevalência. Salles (2006) refere-se a 40% de ocorrência
nos cães domiciliados no campus da UFRRJ, enquanto Araújo (2006) relatou 18,53%.
Santos (2008) encontrou 42,2% em cães da região do Parque Nacional serra do Cipó,
valor este próximo de ser três vezes maior que o relato no presente estudo. Zocco (2009)
relatou 76% de prevalência para ancilostomídeos em cães errantes do Cuiabá – (MT).
Mattos Jr. & Motta (2009) relataram 46,6%, Ahid et al. (2009) 39%, e Silva (2010)
encontrou 53,8%. Todos esses relatos foram maiores que o valor encontrado no presente
estudo, onde se observou 14,3% de prevalência nas amostras de fezes dos cães do
PNSC.
Ancilostomídeos e os Toxocarídeos são os nematódeos que possuem grande
importância na saúde pública e são alvo de muitos projetos de pesquisa. O contato com
o solo, alimentos e água, bem como objetos ou mãos contaminados por fezes dos
animais, levam a infecção acidental humana pela ingestão de ovos embrionados de
Toxocara canis, resultando na Síndrome da Larva Migrans Visceral (LMV) (Coelho et
al., 2001) ou pela penetração percutânea de larvas infectantes de Ancylostoma caninum
e Ancylostoma braziliense, provocando a Síndrome da Larva Migrans Cutânea (LMC)
(Diba et al., 2004). A enterite eosinofílica em humanos foi classificada como zoonose
causada por Ancylostoma caninum (Prociv & Croese, 1996).
A prevalência encontrada para ascarídeos no presente estudo pode ser devido à
alta resistência das formas parasitárias desse nematódeo no ambiente, também se deve
considerar que as fêmeas dos ascaridideos possuem alta fecundidade e a quiescência das
larvas nos tecidos somático (Ovwegaaum, 1997).
24
Parasitos pertencentes à superfamília Strongyloidea foram os mais prevalentes
nos cães deste estudo. Esses parasitos também foram relatados por Brandão et al. (2009)
nos cães da mesma região onde foi realizado o presente. Jesk et al. (2010) relata a
presença de ovos da superfamília Strongyloidea no solo de praças centrais da região de
Pelotas-RS, bem como verificado por Santaren et al. (2010).
Ovos de acantocefálos foram observados nas amostras analisadas, apesar de
ovos desse filo ter baixa freqüência de relato em cães (Travassos, 1917). Santos (2008)
relata 2,2% de prevalência, valor este inferior aos 14,3% encontrados no presente
estudo. Brandão et al (2009), Zocco (2009) e Silva (2010) não encontraram ovos de
acantocephala parasitando os cães. O fato dos animais analisados no presente estudo
terem apresentado ovos de acantocéfalos pode ser atribuído a contaminação por meio da
dieta, seja por ingestão de carcaças ou pela mudança de hábito alimentar dos cães do
PNSC. Dessa forma ainda são necessários estudos para verificar se esse parasito
realmente infecta cães ou se foi por ingestão de carcaças ou hospedeiros intermediários.
Parasitos da família Taeniidae apresentaram prevalência de 14,3%, valor
superior ao relatado por Silva (2010) onde 2,6% dos cães apresentaram ovos desta
família, e ao valor relatado por Táparo (2006) de 1% de ovos de Taenia spp nas
amostras analisadas.
No presente estudo não foram observados ovos de Dipylidium caninum o que
pode ser atribuído ao fato de que o diagnóstico deste parasito ser feito com a observação
das cápsulas ovígeras ou dos adultos, pois os ovos são dificilmente visualizados nas
fezes, e como as amostras foram coletadas do solo, as cápsulas não puderam ser
observadas pelo estado de ressecamento das amostras, o que não faz a amostra ser
classificada como negativa para o referido parasito.
Salles (2006), Táparo (2006), Zocco (2009) e Silva (2010) não diagnosticaram
ovos de Spiruroidea em seus respectivos estudos. Brandão et al. (2009) relataram a
presença de ovos de Spiruroidea nas fezes de cães do PNSC, o que corrobora com os
dados relatados no presente estudo. Santos (2008) relatou 15,6% para Spirocerca lupi e
6,7% para Physaloptera sp ambos representantes da superfamília em questão.
Ovos de trematódeos também foram encontrados nas amostras de cães com
7,1% de prevalência. Freitas et al. (2005) ao necropsiarem cães errantes de praças
públicas do extremo sul do RS encontraram Phagicola arnaldoi em 25% e Echinostoma
sp. em 16,7% dos animais. O percentual descrito no presente estudo pode ter sido mais
baixa devido à técnica utilizada ou pelo fato desses parasitos necessitarem de
25
hospedeiros intermediários ou paratênicos (anfíbios e moluscos) para completarem o
seu ciclo e a menor ocorrência destes na época de coleta pode ter influenciado para uma
prevalência mais baixa. São necessários estudos mais aprofundados para saber a qual
gênero este parasito pertence, visto que alguns trematódeos possuem potencial
zoonótico.
Distribuição de parasitos nas amostras de bovinos
Com relação ao grupo dos bovinos foram observados ovos pertencentes a sete
superfamílias/famílias/classe diferentes.
Pela observação da Figura 9, a classe Acanthocephala e a superfamília
Trichostrongyloidea apresentaram 58,8% de prevalência cada, as maiores nesse grupo
de animais, Ascaridoidea aparece com 29,4%, Strongyloidea e Trichuroidea aparecem
com 11,8%. Organismos da superfamília Rhabditoidea e da família Eimeriidae
estiveram presentes em 5,9% das amostras analisadas.
Figura 9. Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados nas amostras
fecais de bovinos do PNSC-PI.
Tricostrongilídeos geralmente são os parasitos mais prevalentes nos bovinos.
Borges et al. (2001) relatam em seu estudo Haemonchus placei (97,62%) e Cooperia
punctata (92,86%), ambos representantes da superfamília Trichostrongyloidea, como
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as espécies com maior prevalência, bem como o gênero Trichostrongylus que teve
prevalência de 26,19% para T. axeii e 2,38% para T. colubriformes.
Santos et al. (2010) também relata alta prevalência da superfamília
Trichostrongyloidea, onde Haemonchus placei e Cooperia punctata aparecem em 100%
das amostras analisadas, H. similis apresentou 29% de prevalência, C. pectinata 34,2%
e C. espatulata 32,9%. Para Trichostrongylus o percentual foi menor do que a
observada por Borges et al. (2001) para T. axeii que teve 10,5 e T. colubriformes e T.
longyspicularis 2,6% cada.
Ascaridídeos não são relatados com freqüência em artigos relacionados a
bovinos. No Brasil Morais et al. (2008) em um estudo de prevalência de cistos de
Giardia e oocistos de Cryptosporidium encontrou 0,8% de prevalência de Toxocara
vitulorum, o valor encontrado no presente trabalho (29,4%) supera os valores do
trabalho citado. Hinaidy et al. (1972) em um estudo de helmintos gastrintestinal de
bovinos na Áustria relatou que não encontrou Neoascaris vitulorum (representante da
superfamília Ascaridoidea) nas amostras analisadas, apesar do parasito ser encontrado
no país.
Oocistos de coccídeos são freqüentes em animais jovens e adultos e é uma das
causas de mortalidade em bezerros e diminuição do desempenho animal no que diz
respeito à conversão alimentar causando prejuízos aos proprietários. Rebouças et al.
(1994) verificaram oocistos de Eimeria em 43,6% das amostras com variações para
cada propriedade analisada, sendo 67,2% em Altinópolis e Guaíra, 24,4% em São
Carlos e 15,5% em Taguaritinga. Ferreira et al. (2009) verificaram 48,23% dos animais
positivos para a eimeriose, valor aproximadamente duas vezes maior que o observado
no presente estudo (23,5%). Essa diferença pode ser atribuída à época de coleta das
amostras, que pode ter sido realizada quando a pressão ambiental era grande e muitos
oocistos podem ter morrido.
No que diz respeito à superfamília Strongyloidea o gênero Oesophagostomum é
frequentemente encontrado em fezes de bovinos. Borges et al. (2001) relataram 73,81%
de prevalência para Oesophagostomum radiatum, enquanto Santos et al. (2010)
apresenta 94,74%. Ambos os resultados são maiores que os observados no presente
estudo.
Tanto para ovos de Tricostrongilídeos, estrongilídeos e oocistos de coccídeos a
umidade do solo é fator importante para a sobrevivência de ovos/oocistos e larvas
(Levine & Todd, 1975), e a umidade do bolo fecal também é fator protetor e é suficiente
27
para as larvas se tornarem infectantes (Mönnig, 1931). Outro fator importante é a
concentração de fezes que estão no solo, pois dessa forma tem-se uma grande
contaminação do solo com ovos. Como os animais freqüentam os reservatórios de água
em grupo, a quantidade de fezes próxima a água é grande e com isso a quantidade de
ovos que podem ser carreados para os reservatórios é maior.
A superfamília Trichuroidea apresentou prevalência de 11,8%, valor este mais
baixo que o observado por Santos et al. (2010) de 47,37% e por Borges et al. (2001) de
38,10%. Essa diferença pode ser atribuída ao fato de que ovos contendo a larva
infectante de Trichuris sobrevivem tanto a alta quanto a baixas temperaturas, porém não
sobrevivem em ambiente isento de umidade, nem em ambientes expostos a raios solares
diretos (Freitas, 1976). Partindo desse pressuposto a prevalência encontrada no estudo
foi menor do que as dos estudos citados devido às condições climáticas da área do
estudo, as quais no período de coleta podem ter desfavorecido o desenvolvimento dos
parasitos diminuindo a taxa de parasitos infectantes.
Da superfamília Rhabditoidea o gênero Strongyloides é o mais importante e o
responsável por causar danos a saúde dos animais domésticos, e é capaz de realizar
ciclos reprodutivos parasitários e de vida livre (Taylor et al., 2010). O percentual desse
parasito no presente estudo foi de 5,9%, e apesar de baixa foi relativamente maior do
que a observada por Borges et al. (2001) de 2,38% e por Santos et al. (2010) 1,3%. A
prevalência tende a ser menor em animais adultos devido à aquisição de imunidade,
como o valor verificado no presente estudo foi maior que nos estudo citados pode-se
atribuir tal fato a forma de coleta das amostras, pegas do solo, e dessa forma pode-se ter
feito uma amostragem com maior número de fezes de animais jovens.
Distribuição de parasitos nas amostras de caprinos
Com relação aos caprinos, estes são os animais mais utilizados na região
nordeste do Brasil devido a sua rusticidade. Porém devido às condições sanitárias e as
práticas de manejo serem inadequadas esses animais são frequentemente afetados por
problemas de saúde causados por parasitos (Cavalcante et al., 2009).
Pela observação da Figura 10, verifica-se que parasitos do filo Acanthocephala e
da superfamília Trichostrongyloidea foram os parasitos que apresentaram maior
prevalência 60%, o que também foi observado, também nos bovinos. Quanto ao filo
Acanthocephala não foi observada por nenhum dos autores da literatura consultada.
28
Figura 10. Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados nas
amostras fecais de caprinos do PNSC-PI.
Representantes da família Eimereiidae foram observados no presente estudo com
40% de prevalência valor próximo ao encontrado por Ahid et al. (2008) de 41,3% e
inferior aos 69,79% encontrado por Brito et al. (2009), mas superior ao valor
encontrado por Mattos Jr. & Motta (2009) de 4,7% em aproximadamente 6 vezes.
Geralmente animais jovens são mais susceptíveis do que adultos, devido ao fato de não
terem ainda adquirido imunidade, mas a elevada freqüência de Eimeria sp em caprinos,
sejam eles jovens ou adultos, pode ser atribuída ao tipo de exploração dos animais
(Freitas et al., 2005).
A superfamília Rhabditoidea também apresentou 40% de prevalência como à
família Eimeriidae. Silva et al. (1998) encontraram 3% de parasitismo por Strongyloides
papillosus somente na população de caprinos de 5 a 6 meses, Brito et al. (2009)
encontraram 4,75%, e Ahid et al. (2008) encontrou 15,5% de prevalência, valores
menores do que aqueles aqui apresentados. Martins Filho e Menezes (2001)
encontraram ovos de S. papillosus em 57,47% das amostras.
Ovos da superfamília Trichostrongyloidea apresentaram 60% de prevalência,
enquanto Strongyloidea apareceu com 33,3%. Estas superfamílias foram as de maior
ocorrência nos caprinos, como relatado por Martins Filho e Menezes (2001) em
caaprinos do nordeste. Mattos Jr. & Motta (2009) encontraram 57,2% de
Trichostrongylideos e 19,1% de Strongyloidea, valores menores aos apresentados no
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presente estudo, sendo que para Trichostrongyloidea foi ligeiramente menor. Silva et al.
(1998) verificaram que as espécies mais prevalentes, em ordem decrescente, foram T.
colubriformis, H. contortus (representantes da superfamília Trichostrongyloidea) e O.
Columbianum ( representante da superfamília Strongyloidea). Brito et al. (2009)
identificaram gêneros pertencentes a superfamília Strongyloidea (Oesophagostomum
com 8,93%) e da superfamília Trichostrongyloidea (Haemonchus apresentando
35,41%, Trichostrongylus 27,29% e Cooperia com 23,61%).
Segundo Urquhart (1998) a umidade relativa do ar ótima para o desenvolvimento
do parasito é de 100%, porém os parasitos apresentaram estratégias de adaptação que
permite que eles se desenvolvam em índices inferiores de umidade. Na época seca,
mesmo com a umidade do ar baixa é possível verificar o desenvolvimento contínuo de
larvas, devido a formação de microclimas favoráveis no interior das fezes e da
superfície do solo. As fezes e o solo são reservatórios potenciais de parasitos, quando as
condições ambientais são desfavoráveis ao fechamento do ciclo biológico (Levine &
Andersen, 1973; Callinan & Westcott, 1986). O bolo fecal oferece umidade aos ovos e o
solo promove a proteção das larvas infectantes.
No que diz respeito às superfamílias Ascaridoidea e Trichuroidea à prevalência
foi 26,7%. Martins Filho e Menezes (2001) encontraram 0,82% de ovos de Toxocara sp,
o qual é pertencente a família Ascaridoidea.
Ovos de Trichuris globulosa foram encontrados por Silva et al. (1998) em
baixos números em todas as faixas etárias pesquisadas, exceto para os animais de 11-12
meses de idade nos quais não foram observados esses nematódeos. Martins Filho e
Menezes (2001) encontraram ovos de Trichuris sp em 7,43% das amostras, enquanto
Ahid et al. (2008) encontraram 2,7%, valores inferiores ao observado neste estudo.
Ovos de helmintos das superfamílias Trichuroidea e Ascaridoidea são mais resistentes a
variações climáticas, e a característica principal destes parasitos e a longevidade, pois
podem sobreviver por três a quatro anos no ambiente caso não sejam removidos (Taylor
et al. 2010).
Parasitos pertencentes à superfamília Ancylostomatoidea foram observados com
13,3% de prevalência. Martins Filho e Menezes (2001) após realizarem coprocultura
encontraram Bunostomum sp (representante da superfamilia Ancylostomatoidea) em
0,2% das amostras, valor bastante inferior ao encontrado no presente estudo. Silva et al.
(1998), Ahid et al. (2008) e Brito et al. (2009) não observaram parasitos pertencentes a
esta superfamília.
30
Distribuição de parasitos nas amostras de ovinos
As amostras de ovinos apresentaram ovos de sete espécies/morfotipo de
nematódeos nas fezes e oocistos de coccídeos da família Eimeriidae, conforme
apresentado na Figura 11.
Figura 11. Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados nas
amostras fecais de ovinos do PNSC-PI.
Ovos de Acantocéfalos apresentaram 38,5% de prevalência, sendo os parasitos
mais freqüentes nas amostras de ovinos analisadas.
Ovos de tricurídeos estiveram presentes em 23,1% das amostras analisadas.
Charles (1995) encontrou 2% de prevalência em ovinos deslanados do semiárido de
Pernambuco, valor inferior ao do presente estudo. Ramos et al. (2004) encontrou 100%
de prevalência em ovinos do planalto Catarinense.
Ascaridídeos estavam presentes em 15,4% das amostras de ovinos.
Organismos da superfamília Strongyloidea apresentaram 30,8% de prevalência
valor próximo ao encontrado por Mattos Jr. & Motta (2009) de 28,5%. Ramos et al.
(2004) encontram 100% dos animais parasitados por Oesophagostomum venulosum,
representante da superfamília Strongyloidea. Fernandes et al. (2004) verificaram a
presença do gênero Oesophagostomum, mas não relataram a prevalência.
Para as superfamílias Rhabditoidea e Trichostrongyloidea encontrou-se 15,4%
de prevalência para cada uma. Sotomaior et al. (2007) observou ovos de Strongyloides
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papillosus em amostras de ovinos do Paraná. Gazda (2006) encontrou 33,9% de
Strongyloides na pastagem de aveia e na pastagem de azevém 19,9%, valores maiores
do que aqueles aqui apresentados.
Tricostrongilídeos são mais frequentemente encontrados, geralmente o gênero
mais encontrado é Haemonchus. Charles (1995) ao examinar amostras de fezes de
ovinos encontrou 80% de prevalência para H. contortus e 72% para Trichostrongylus e
Cooperia. Fernandes (2004) encontrou para Haemonchus spp. 97% e 95% nas ovelhas
manejadas com e sem bovinos, respectivamente, e também constatou a presença dos
gêneros Trichostrongylus e Cooperia. Mattos Jr. & Motta (2009) encontraram 4,7% de
ovos de Trichostrongylus, todos representantes da superfamília em discussão.
A superfamília com menor ocorrência nas amostras de fezes de ovinos
analisadas no presente estudo foi Anoplocephalidae com 7,7% de prevalência. Charles
(1995), Ramos et al. (2004), Fernandes et al. (2004), Gazda (2006) e Mattos Jr. &
Motta (2009) não encontraram espécimes representantes dessa superfamília. Sotomaior
et al. (2007) relataram presença de ovos Moniezia sp em exames coprológicos de
caprinos e ovinos, no presente estudo não foram observados ovos desse parasito em
caprinos.
Distribuição de parasitos nas amostras de equinos
Com relação às amostras de equinos foram observadas seis espécies/morfotipos
de ovos de helmintos, de acordo com a Figura 12.
32
Figura 12. Distribuição das prevalências globais dos parasitas identificados nas
amostras fecais de eqüinos do PNSC-PI.
O filo Acantocephala não foi encontrado nos estudos de Mattos Jr. & Motta
(2009), Fausto et al. (2007), Madeira de Carvalho et al. (2007), Leite et al. (1997) e foi
o parasito de maior prevalência para equinos no presente estudo 52,9%.
Ovos de tricostrongilídeos foram observados com 47,1% de prevalência. Leite et
al. (1997) encontrou 89,47% de prevalência de Trichostrongylus axei em equinos
necropsiados da região metropolitana do Rio de Janeiro, este valor foi superior ao
apresentado no presente estudo devido a metodologia utilizada, na qual se fez a
recuperação de todo o conteúdo parasitário do estômago dos animais, enquanto o
presente estudo fez análise de amostras de fezes, onde faz-se uma inferência da carga
parasitaria. Fausto et al. (2007) não observaram parasitismo por espécimes dessa
Superfamília em equinos de tração do município de São Luiz de Montes Belos (GO).
Mattos Jr. & Motta (2009) encontraram prevalência de 11,5% de trichostrongilídeos em
equinos do município de Teresópolis.
A coprologia parasitária aporta uma informação bastante fidedigna sobre a
parasitofauna ainda que possua algumas limitações, nomeadamente, porque os dados de
prevalência e sensibilidade são inferiores aos que são obtidos por necrópsia (Domínguez
& Torre, 2002).
Ovos de organismos pertencentes à superfamília Ascaridoidea apresentaram
23,5% de prevalência, valor superior ao encontrado por Madeira de Carvalho et al.
(2007) onde somente um animal foi encontrado parasitado por Parascaris equorum
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(espécime pertencente a família em questão). Fausto et al. (2007) encontrou 1% de
positivismo nas amostras de fezes de equinos de tração no Estado de Goiás. Martins et
al. (2001) encontrou 20% de P. equorum nos animais necropsiados provenientes de
apreensão, o valor relatado por esses autores é próximo ao encontrado no presente
estudo.
Strongyloidea é o grupo de parasitos mais frequentemente encontrado nos
equinos e também é responsável por causar danos a saúde desses animais devido às
migrações pelo sistema arterial mesentérico (Georgi, 1988; Nesseri & Hollo, 1961).
Eslami et al. (2005) encontraram em equinos do Tehran (Iran) 28,3% de prevalência.
Madeira de Carvalho et al. (2007) encontraram 100% dos animais avaliados
parasitados por organismos da superfamília Strongylidae nos animais avaliados. Fausto
et al. (2007) encontraram em 70% dos animais Strongylus sp. Mattos Jr. & Motta
(2009) encontraram 70,5% de prevalência. Todos os valores encontrados pelos autores
acima citados foram maiores que o encontrado pelo presente estudo 17,6%.
As superfamílias Rhabditoidea e Spiruroidea foram observadas nos animais com
5,9% de prevalência. Martins et al. (2001) encontrou 6,7% dos animais parasitados com
Strongyloides westeri (representante da superfamília Rhabditoidea), resultado próximo
do encontrado pelo presente estudo.
Com relação aos parasitos da superfamília Spiruroidea Leite et al. (1997)
encontraram 90% dos animais positivos para Habronema muscae e 65% para H.
microstoma ambas espécies pertencentes a superfamília em estudo. Os resultados
obtidos por esses autores foram superiores ao valor encontrado no presente estudo. A
prevalência dessa superfamília esta relacionada com abundância dos hospedeiros
intermediários (dípteros), os referidos autores fizeram necropsia.
34
7. CONCLUSÃO
No presente trabalho foram identificados parasitos pertencentes a 13
superfamílias diferentes.
A presença de ovos de helmintos e oocistos de coccídeos nas amostras, as quais
estavam ressequidas, mostra que o processo de dessecação não foi capaz de destruir as
formas parasitárias.
Com relação aos parasitos encontrados, o ambiente é fator importante para uma
disseminação maior ou menor desses parasitos. Como os animais domésticos são
criados soltos no PNSC, eles entram em contato com os hospedeiros intermediários e as
formas infectantes dos parasitos, visto que possuem acesso aos reservatórios de água
utilizados tanto pela população quanto pelos animais domésticos e silvestres. Esse
contato com a água é importante para o ciclo dos parasitos.
Ovos de helmintos de casca fina são mais sensíveis a intempéries, e o fato de
terem sido observados nas amostras permite concluir que esses parasitos não estão
restritos somente a fezes frescas coletadas diretamente da ampola retal dos animais,
visto que no presente estudo todas as amostras analisadas estavam ressequidas e foram
recolhidas do solo.
Ovos de organismos do filo Acanthocephala estiveram presentes nas fezes de
todos os grupos de animais domésticos analisados. Não houve diferença na morfologia e
medidas dos ovos encontrados, o que pode sugerir pertencerem a uma mesma família ou
até mesmo espécie.
O fato de terem sido encontrados ovos de acantocéfalo em todos os animais
analisados pode estar atribuído à grande amplitude da dieta e a característica oportunista
destas espécies, aumentando as possibilidades de novos contatos com novos parasitos,
visto que esses animais estão dentro de um Parque Nacional e acabam por utilizar os
mesmos reservatórios de água que animais silvestres. Animais que tenham dietas
amplas e oportunistas podem apresentar maior diversidade de fauna helmintológica.
Animais criados ao ar livre têm maior possibilidade de manter ciclos
parasitários, devido à maior exposição a ambientes contaminados, como o acesso a
hospedeiros intermediários e o contato com solo, fezes e vegetação.
35
8. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Devido à ocorrência de parasitos potencialmente patogênicos ao homem, faz-se
necessário a adoção de medidas de saúde pública para que se possa prevenir a
contaminação do ambiente e dos reservatórios de água com esses parasitos.
São necessários estudos mais aprofundados para poder chegar ao diagnóstico de
algumas formas parasitárias das quais não foi possível alcançar o nível de táxa. A
maioria dos resultados foi apresentada ao nível de superfamília por não se ter realizado
a coprocultura para a identificação das larvas e, com isso, um melhor auxílio na
identificação dos ovos.
A presença dos animais domésticos no PNSC pode favorecer a transmissão de
doenças para os animais silvestres e vice-versa, dessa forma são necessários estudos
mais aprofundados para averiguar se está ocorrendo esse fluxo de doenças entre os
animais e desses com o homem.
Parasitos que podem ser transmitidos pela água podem estar presentes nos
reservatórios, os quais são utilizados pela população local e pelos animais domésticos e
silvestres, dessa forma estudos que englobem a população humana e animal presente no
parque são necessários para que se possa verificar a ocorrência de zoonoses e
antropozoonoses, ou mesmo a ocorrência de um possível fluxo de parasitos entre as
espécies.
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43
Apêndices
44
Apêndice A. Prevalência de parasitos encontrados nas amostras de fezes de bovinos, caprinos e ovinos nas diferentes localidades.
A - Bovino; B – Caprino; C- Ovino
n= número de amostras
Parasitos
Local
Ancylostomatidae Ascaridoidea Trichostrongyloidea Acantocephala Eimereiidae Strongyloidea Rhabditoidea Trichuroidea Anoplocephalidae
A B C A B C A B C A B C A B C A B C A B C A B C A B C
Mucambo 0
n=1
0
n=2 -
0
n=1
0
n=2 -
100
n=1
0
n=2 -
100
n=1
0
n=2 -
0
n=1
50,0
n=2 -
100
n=1
50,0
n=2 -
100
n=1
0
n=2 -
100
n=1
0
n=2 -
0
n=1
0
n=2 -
Serra Vermelha 0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
100
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
Barreirinho 0
n=1 -
0
n=1
100
n=1 -
0
n=1
100
n=1 -
0
n=1
100
n=1 -
100
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
100
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
0
n=1
Alegre 0
n=1 - -
100
n=1 - -
100
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
Capelinha 0
n=6
0
n=4
0
n=3
16,7
n=6
50,0
n=4
33,3
n=3
83,3
n=6
100
n=4
0
n=3
66,7
n=6
75,0
n=4
100
n=3
66,7
n=6
25,0
n=4
0
n=3
16,7
n=6
25,0
n=4
0
n=3
0
n=6
50,0
n=4
0
n=3
16,7
n=6
0
n=4
100
n=3
0
n=6
0
n=4
0
n=3
Tapuio 0
n=1
50,0
n=2 -
0
n=1
0
n=2 -
0
n=1
100
n=2 -
0
n=1
100
n=2 -
0
n=1
0
n=2 -
0
n=1
50,0
n=2 -
0
n=1
100
n=2 -
0
n=1
50,0
n=2 -
0
n=1
0
n=2 -
Santo Inácio 0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
Angical 0
n=1
0
n=1
0
n=3
0
n=1
0
n=1
0
n=3
0
n=1
100
n=1
33,3
n=3
0
n=1
100
n=1
0
n=3
0
n=1
0
n=1
0
n=3
0
n=1
0
n=1
33,3
n=3
0
n=1
100
n=1
33,3
n=3
0
n=1
0
n=1
0
n=3
0
n=1
0
n=1
33,3
n=3
Emburana - -
0
n=2 - -
0
n=2 - -
0
n=2 - -
0
n=2 - -
0
n=2 - -
0
n=2 - -
0
n=2 - -
0
n=2 - -
0
n=2
Pajaú - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
100
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1 - -
0
n=1
São João Vermelho 0
n=2
50,0
n=3
0
n=1
50,0
n=2
33,3
n=3
0
n=1
50,0
n=2
33,3
n=3
0
n=1
50,0
n=2
33,3
n=3
0
n=1
0
n=2
100
n=3
0
n=1
0
n=2
33,3
n=3
100
n=1
0
n=2
33,3
n=3
0
n=1
0
n=2
100
n=3
0
n=1
0
n=2
0
n=3
0
n=1
Esperança 0
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
Açude da Br 020 0
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
100
n=1
100
n=1 -
0
n=1
100
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
0
n=1
0
n=1 -
45
Apêndice B. Prevalência de parasitos encontrados nas amostras de fezes de suínos e cães nas diferentes localidades.
A - Suíno; B – Cão
n= número de amostras
Parasitos
Local
Ancylostomatidae Ascaridoidea Trichostrongyloidea Acantocephala Eimereiidae Strongyloidea Metastrongyloidea Rhabditoidea Trichuroidea Spiruroidea Taeniidae Trematoda
A B A B A B A B A B A B A B A B A B A B A B A B
Mucambo 100
n=2 -
50,0
n=2 -
100
n=2 -
50,0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
50,0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
Serra Vermelha 50,0
n=2
33,3
n=3
50,0
n=2
0
n=3
0
n=2
0
n=3
0
n=2
33,3
n=3
50,0
n=2
0
n=3
50,0
n=2
0
n=3
0
n=2
0
n=3
0
n=2
0
n=3
0
n=2
0
n=3
0
n=2
0
n=3
0
n=2
0
n=3
0
n=2
33,3
n=3
Barreirinho 14,3
n=7
0
n=1
28,6
n=7
0
n=1
14,3
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
0
n=7
0
n=1
Estação 100
n=1
100
n=1
100
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
Mocó 100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
100
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
0
n=1
Alegre - 0
n=1 -
100
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
100
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
100
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1
Capelinha - 0
n=3 -
0
n=3 -
0
n=3 -
0
n=3 -
0
n=3 -
33,3
n=3 -
0
n=3 -
0
n=3 -
0
n=3 -
0
n=3 -
66,7
n=3 -
0
n=3
Tapuio - 0
n=2 -
50,0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
100
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2 -
50,0
n=2 -
0
n=2 -
0
n=2
Santo Inácio - 0
n=1 -
100
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1
Angical - 0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1 -
0
n=1
46
Apêndice C. Prevalência de parasitos encontrados nas amostras de fezes de equinos nas diferentes
localidades.
n= número de amostras
Parasitos
Local Ascaridoidea Trichostrongyloidea Acantocephala Strongyloidea Rhabditoidea Spiruroidea
Mucambo
(n=1) 0 100 100 0 0 0
Barreirinho
(n=1) 0 0 100 0 0 0
Alegre
(n=2) 50,0 100 50,0 0 0 50,0
Capelinha
(n=7) 28,6 57,1 28,6 28,6 14,3 0
Tapuio
(n=1) 0 0 100 0 0 0
Santo
Inácio
(n=1)
100 0 100 100 0 0
São João
Vermelho
(n=3)
0 0 33,3 0 0 0
Açude da
Br 020
(n=1)
0 100 100 0 0 0
47
Apêndice D
CARACTERIZAÇÃO MORFOMÉTRICA
DE OVOS DE HELMINTOS E OOCISTOS DE PROTOZOÁRIOS
AMOSTRAS DE FEZES DE ANIMAIS DOMÉSTICOS DO
PARQUE NACIONAL SERRA DA CAPIVARA – PIAUÍ
OUTUBRO 2004 a MARÇO 2006
48
Ordem Artiodactyla
Suidae
Sus scorfa
NEMATODA
Trichostrongyloidea
Ovo elipsóide, fino de casca lisa e dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 221 50,00-92,05 27,50-49,97 60,80 29,96 5,94 3,16
Strongyloidea
Ovo elipsóide de casca dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 16 44,71-78,90 28,93-49,97 68,22 41,09 9,18 5,34
49
Trichostrongyloidea
Strongyloidea
50
Rhabditoidea
Os ovos são ovais ou elípticos de casca fina e lisa, contendo uma larva L1 no momento
da postura.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 16 47,50-60,00 27,50-42,50 52,67 33,79 4,43 4,87
Ancylostomatoidea
Ovo de formato elipsóide apresentando casca dupla e lisa.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
6 285 49,97-65,75 28,93-44,71 57,43 37,40 5,11 5,09
51
Rhabditoidea
Ancylostomatoidea
52
Ascaridoidea
Ovo de coloração castanha, forma irregular, casca espessa e geralmente mamilonada.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
5 17 42,08-136,76 31,56-134,13 74,94 53,33 20,09 22,82
Trichuroidea
Ovos característicos com formato de limão, casca externa espessa e lisa de coloração
amarelo ou castanho escura. Possui opérculo em ambos os pólos.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 2 57,86-65,75
(52,60-57,86)* 26,30-26,30
61,81
(55,23)* 26,30
5,58
(3,72)* 0,00
*Medida sem opérculo
53
Ascaridoidea
Trichuroidea
54
Metastrongyloidea
Ovo de forma elíptica arredondada, com casca grossa e rugosa, contendo uma larva
L1.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 13 39,45-49,97 21,04-36,82 46,94 32,77 3,19 3,96
ACANTHOCEPHALA
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 2 34,19-35,00 21,04-22,50 34,60 21,77 0,57 1,03
APICOMPLEXA
Eimeriidae
Oocistos com 0 a n esporocistos e cada um com um ou mais esporozoítos, parede
composta por duas camadas lisas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 4 21,04-34,19 18,41-28,93 28,27 21,04 5,42 5,26
55
Metastrongyloidea
Acanthocephala
Eimeriidae
56
Canidae
Canis familiaris
NEMATODA
Strongyloidea
Ovo elipsóide de casca dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 10 52,60-68,38 23,67-28,93 58,65 26,04 4,65 1,49
Ancylostomatoidea
Ovo elipsóide a esféricos com casca lisa e delgada.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 7 47,34-63,12 34,19-39,45 54,85 36,82 6,34 1,52
57
Strongyloidea
Ancylostomatoidea
58
Ascaridoidea
Ovo de coloração castanha, forma irregular, casca espessa e geralmente mamilonada.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
3 27 52,60-78,90 44,71-68,38 59,52 54,06 7,96 6,20
Spiruroidea
Ovo de casca dupla elipsóide e contêm larva quando eliminado nas fezes.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 4 52,60-65,75 26,30-26,30 61,15 26,30 5,83 0,00
Trematoda
Ovo de coloração dourada a marrom, oval.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 2 47,50-67,50 40,00-52,50 57,50 46,25 14,14 8,84
59
Ascaridoidea
Spiruroidea
Trematoda
67,50 x 52,50 µm
60
CESTODA
Taeniidae
Ovo marrom, esférico a oval, com casca grossa e usualmente dotado de três
membranas sendo a do meio espessa e estriada radialmente. A grande semelhança
entre Taenia sp. e Echinococcus sp. impossibilita o diagnóstico preciso.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 46 26,30-36,82 21,04-31,56 32,76 27,73 2,33 2,13
ACANTHOCEPHALA
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 219 28,93-39,45 13,15-26,30 35,40 17,26 2,78 1,92
61
Taeniidae
Acanthocephala
62
Bovoidae
Bos taurus
NEMATODA
Tricostrongyloidea
Ovo elipsóide, fino de casca lisa e dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
10 109 44,71-97,31 13,15-49,97 61,67 24,44 8,92 7,06
Strongyloidea
Ovo elipsóide de casca dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 14 47,34-78,90 23,67-47,34 63,50 31,75 10,20 7,89
63
Tricostrongyloidea
Strongyloidea
64
Rhabditoidea
Os ovos são ovais ou elípticos de casca fina e lisa, contendo uma larva L1 no momento
da postura.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 18 52,60-65,75 13,15-28,93 56,40 22,94 4,53 4,01
Ascaridoidea
Ovo de coloração castanha, forma irregular, casca espessa e geralmente mamilonada.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
5 1011 42,08-144,65 36,82-120,98 56,40 53,11 7,76 6,48
65
Rhabditoidea
Ascaridoidea
66
Trichuroidea
Ovos característicos com formato de limão, casca externa espessa e lisa de coloração
amarelo ou castanho escura. Possui opérculo em ambos os pólos.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 2 68,38-68,38
(57,86-60,49)* 34,19-36,82
68,38
(59,18)* 35,51
0,00
(1,86)* 1,86
*Medida sem opérculo
APICOMPLEXA
Eimeriidae
Oocistos com 0 a n esporocistos e cada um com um ou mais esporozoítos, parede
composta por duas camadas lisas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 29 18,41-55,23 15,78-39,45 30,56 24,30 8,99 5,61
67
Trichuroidea
Eimeriidae
68
ACANTHOCEPHALA 1
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
10 250 26,30-42,08 13,15-21,04 35,17 16,91 2,65 1,52
ACANTHOCEPHALA 2
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
6 45 44,71-68,38 28,93-44,71 56,40 32,73 6,31 2,78
69
Acanthocephala 1
Acanthocephala 2
70
Bovoidae
Capra hircus
NEMATODA
Trichostrongyloidea
Ovo elipsóide, fino de casca lisa e dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
9 58 40,00-99,94 12,50-71,01 67,43 32,74 14,71 17,25
Strongyloidea
Ovo elipsóide de casca dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
5 31 60,49-100,0 31,56-55,23 74,25 43,23 8,48 6,44
71
Trichostrongyloidea
Strongyloidea
72
Rhabditoidea
Os ovos são ovais ou elípticos de casca fina e lisa, contendo uma larva L1 no momento
da postura.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
6 127 42,50-65,00 15,00-42,50 53,41 30,55 4,35 4,64
Ancylostomatidae
Ovo de formato elipsóide apresentando casca dupla e lisa.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 59 47,50-72,50 27,50-47,50 64,47 40,64 6,79 5,80
73
Rhabditoidea
Ancylostomatidae
74
Ascaridoidea
Ovo de coloração castanha, forma irregular, casca espessa e geralmente mamilonada.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 136 39,45-89,42 31,56-81,53 45,42 43,05 5,22 4,71
Trichuroidea
Ovos característicos com formato de limão, casca externa espessa e lisa de coloração
amarelo ou castanho escura. Possui opérculo em ambos os pólos.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 26 68,38-81,53
(55,23-65,75)* 36,82-47,34
72,85
(60,66)* 43,33
3,43
(2,90)* 2,58
*Medida sem opérculo
75
Ascaridoidea
Trichuroidea
76
APICOMPLEXA
Eimeriidae
Oocistos com 0 a n esporocistos e cada um com um ou mais esporozoítos, parede
composta por duas camadas lisas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
6 12 23,67-47,34 20,00-28,93 32,98 24,46 6,39 2,49
ACANTHOCEPHALA 1
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
9 119 28,93-42,08 12,50-21,04 34,96 16,83 2,35 1,84
ACANTHOCEPHALA 2
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 7 52,60-57,86 28,93-36,82 54,85 33,44 2,37 2,50
77
Eimeriidae
Acanthocephala 1
Acanthocephala 2
78
Bovoidae
Ovis aires
NEMATODA
Trichostrongyloidea
Ovo elipsóide, fino de casca lisa e dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 23 39,45-68,38 13,15-28,93 55,57 15,89 6,97 3,76
Strongyloidea
Ovo elipsóide de casca dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 18 65,75-84,16 26,30-73,64 73,35 43,83 5,40 9,24
79
Trichostrongyloidea
Strongyloidea
80
Rhabditoidea
Os ovos são ovais ou elípticos de casca fina e lisa, contendo uma larva L1 no momento
da postura.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 8 34,19-76,27 18,41-28,93 52,93 21,04 14,09 3,44
Ascaridoidea
Ovo de coloração castanha, forma irregular, casca espessa e geralmente mamilonada.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
2 4 60,49-107,83 42,08-89,42 92,05 74,96 21,37 22,47
81
Rhabditoidea
Ascaridoidea
82
Trichuroidea
Ovos característicos com formato de limão, casca externa espessa e lisa de coloração
amarelo ou castanho escura. Possui opérculo em ambos os pólos.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
3 8 57,86-76,27
(49,97-63,12)* 36,82-39,45
70,35
(57,20)* 38,46
6,40
(4,82)* 1,36
*Medida sem opérculo
CESTODA
Anoplocephalidea
Moniezia
Ovo de formato quadrangular com aparelho piriforme, paredes dobradas e quinas
arredondadas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 2 44,71-47,34 42,08-44,71 46,03 43,40 1,86 1,86
83
Trichuroidea
Anoplocephalidea
Moniezia sp
84
ACANTHOCEPHALA 1
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 483 28,93-39,45 15,78-21,04 32,95 17,22 2,01 1,47
ACANTHOCEPHALA 2
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 1 52,60 36,82
85
Acanthocephala 1
Acanthocephala 2
86
Equidae
Equus caballus
NEMATODA
Trichostrongyloidea
Ovo elipsóide, fino de casca lisa e dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
8 45 42,08-107,83 15,78-65,75 61,66 26,36 18,13 13,84
Strongyloidea
Ovo elipsóide de casca dupla.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
3 14 49,97-63,12 26,30-42,08 57,11 30,62 4,43 3,81
87
Trichostrongyloidea
Dictyocaulus sp
Strongyloidea
88
Rhabditoidea
Os ovos são ovais ou elípticos de casca fina e lisa, contendo uma larva L1 no momento
da postura.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 1 34,19 23,67 34,19 23,67 0,00 0,00
Ascaridoidea
Ovo de coloração castanha, forma irregular, casca espessa e geralmente mamilonada.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
4 69 52,60-81,53 34,19-76,27 60,34 55,34 7,00 9,52
89
Rhabditoidea
Ascaridoidea
90
Spiruroidea
Ovo delgado elipsóide ou cilíndrico de casca fina embrionado no momento da postura.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
1 2 42,08-49,97 13,15-13,15 46,03 13,15 5,58 0,00
ACANTHOCEPHALA
Ovo marrom escuro com casca contendo três membranas.
Número
amostras
Número
ovos
Amplitude (μm) Média (μm) Desvio padrão (μm)
Comp. Larg. Comp. Larg. Comp. Larg.
9 112 31,56-42,08 13,15-21,04 33,67 16,91 2,02 1,53
91
Spiruroidea
Acanthocephala
92
Referências Bibliográficas
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