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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia
BIOACÚSTICA E BEM-ESTAR EM CATIVEIRO: RUGIDOS
DE Alouatta caraya (Primates, Atelidae) COMO ELEMENTO DE
ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL
DÉBORA SILVEIRA MARTINS
Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto – USP, como parte das exigências para obtenção do título de mestre em Ciências.
Área de concentração: Psicobiologia.
Ribeirão Preto
2015
II
VERSÃO CORRIGIDA
III
UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia
BIOACÚSTICA E BEM-ESTAR EM CATIVEIRO: RUGIDOS
DE Alouatta caraya (Primates, Atelidae) COMO ELEMENTO DE
ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL
DÉBORA SILVEIRA MARTINS
Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto – USP, como parte das exigências para obtenção do título de mestre em Ciências. Área de concentração: Psicobiologia.
Orientadora: Profª. Dra. Patrícia Ferreira
Monticelli
Co-orientador: Prof. Dr. Wagner Ferreira dos Santos
Ribeirão Preto
2015
IV
FOLHA DE APROVAÇÃO
DEBORA SILVEIRA MARTINS
BIOACÚSTICA E BEM-ESTAR EM CATIVEIRO: RUGIDOS DE Alouatta caraya
(Primates, Atelidae) COMO ELEMENTO DE ENRIQUECIMENTO
AMBIENTAL
Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências
e Letras de Ribeirão Preto – USP, como parte das exigências para obtenção do título de mestre em Ciências. Área de
concentração: Psicobiologia.
Dissertação defendida e aprovada em __/__/__
BANCA EXAMINADORA
Prof(a) Dr(a)_______________________________________________________ Instituição________________________________Assinatura_________________
Prof(a) Dr(a)_______________________________________________________
Instituição________________________________Assinatura_________________ Prof(a) Dr(a)_______________________________________________________
Instituição________________________________Assinatura_________________
V
Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer
meio convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte.
Martins, Débora Silveira
BIOACÚSTICA E BEM-ESTAR EM CATIVEIRO: RUGIDOS DE Alouatta caraya (Primates, Atelidae) COMO ELEMENTO DE ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL Ribeirão Preto, 2015.
68 p. : il. ; 30 cm
Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP. Área de concentração: Psicobiologia.
Orientador: Monticelli, Patrícia Ferreira
1. Bugio 2. Playback 3. Comportamento Animal 4. Comunicação acústica. 5. Chamado de longo-alcance
VI
Dedico este trabalho aos Bugios, que apesar de cativos me cativaram, e me
fizeram acreditar que com um pouco de amor e comprometimento o mundo é
um lugar melhor.
VII
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Deus, pela proteção que me cerca e pela oportunidade de trabalhar com o que amo.
Agradeço aos meus pais, pelo amor incondicional e apoio aos meus sonhos: ao meu Pai por ter me incentivado a cursar biologia e este mestrado, e à minha mãe por se transformar para me
acompanhar, por se apaixonar pelos bugios, e por ser uma excelente mãe. À minha família maravilhosa, que sempre acolheu minhas loucuras, animais e experimentos. Ao
meu irmão, pela amizade e todo seu apoio emocional e gráfico.
Ao meu amor, Guilherme, por ser antes de tudo meu amigo e conselheiro, pela paciência e amor, e pelas formatações e estatísticas também, é claro.
À Profª. Dra. Patrícia Ferreira Monticelli, minha orientadora por me aceitar como aluna e como pessoa de gênio difícil que sou. Pelo carinho, orientação, conselhos, e entusiasmo, muito
obrigada! Ah, e obrigada por aceitar os bugios também! Ao Prof. Dr. Wagner Ferreira dos Santos, meu co-orientador, pelas sugestões e correções.
À Bióloga do Zoológico de Ribeirão de Preto, Marisa dos Santos, pelo carinho, por toda ajuda e
por se tornar minha segunda mãe de profissão e coração. À Administração do Bosque e Zoológico Municipal Fábio Barreto: ao diretor Alexandre C.
Gouvêa e ao administrador Luís Carlos por nos permitir e auxiliar na execução desta pesquisa. Aos funcionários do Bosque e Zoológico Municipal Fábio Barreto: “Vinim”, “Maurinho”,
Orival e Alan, por serem sempre tão pacientes comigo, por compreenderem a importância dos enriquecimentos e por cuidar dos animais cativos. Um agradecimento em especial à Isaac e
Daniel, que além tudo isso, ainda me ajudaram em tudo que precisei para este projeto, e com suas brincadeiras e conversas boas.
Ao médico veterinário César H. Branco por toda a ajuda a esta pesquisa e atendimento aos bugios.
À minha assessora, Profª. Dra. Andréia Schmidt pelos comentários e dicas a cada relatório parcial e à minha vida pessoal.
Novamente à Profª. Dra. Andréa, e ao Prof. Dr. Silvio Morato, pelas melhores aulas que já
assisti, e por além de muito me ensinarem, me inspirarem profissionalmente. Ao Prof. Dr. Dilmar A. G. Oliveira pela atenção, conselhos e comentários.
Ao Prof. Dr. Rogério G. T. Cunha pela paciência em nos ajudar, pelos valiosos comentários e
pelas amostras de rugidos utilizadas como playback. Ao Prof. Dr. Regis R. A. Faria, pela auxílio na montagem do aparato de playback.
VIII
À Profª. Dra. Selene S. C. Nogueira pelo auxilio na definição do protocolo experimental e metodologia, e pela atenção dedicada.
Ao Prof. Dr. Vanner Boere, pela leitura do projeto desta pesquisa, comentários e considerações.
À Profª. Dra. Angélica Vasconcellos, pela orientação e auxílio relacionados à parte hormonal desta pesquisa, e por aceitar ser parte da banca de avaliação.
À Profª. Olívia M. Furtado, pela amabilidade e disponibilidade com a qual nos atendeu, e pelo auxílio com as análises hormonais.
Ao Prof. Dr José Maurício B. Duarte pela atenção e orientação que nos foi dada.
Meus agradecimentos à Mariana Ducatti, por toda sua ajuda quando eu estava completamente perdida ao ingressar na pós, e por seu ouvido amigo, que tanto me escutou.
Às meninas do EBAC, Cíntia, Paula, Aline, Juliana, Flora, Lilian, Laís e Adriana. Obrigada pelo
carinho e companheirismo de vocês, em especial à “Dri”, “Paulinha” e Aline, por toda ajuda e paciência.
Aos meninos do laboratório vizinho, Vinícius, Júlia, e Sabrina, pelos momentos de descontração e concentração durante as disciplinas.
Às minhas queridas amigas Silvana e Gabriela, obrigada por toda a ajuda. Sem vocês este trabalho não teria acontecido!
À Ms. Marcelí Joele Rossi, por toda a amizade, ajuda, conselhos, dicas e discussões, e por fazer
o trabalho admirável que você faz! À Aline de Souza, pela amizade e por compartilhar os momentos de loucuras e dos prazos
chegando ao fim, por toda a diversão e carinho. À Aline Dada, pelas discussões, conversas e companhia online.
Aos amigos que me acompanham, incentivam e divertem: Marina, Mateus, Dani, Tija, Béto, Marcelo, Renata, Vivian e Hilda, obrigada por alegrarem minha vida.
Aos meus queridos Bugios: Caco, Sol, Gil, Catharina, Flor, Lena, Cadú, Zeca, Bongô, Zé, Loira,
Filhote, Judite, Lucy, Lucila e Mila, obrigado por serem simplesmente maravilhosos. Ao Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia da FFCLRP – USP. À secretária do Programa
Sra. Renata B. V. Del Moro pelos alertas e explicações.
À CAPES/PROEX pela bolsa de mestrado e apoio financeiro e também ao apoio financeiro cedido pela FAPESP.
“Tu te tornas eternamente responsável por aquilo que cativas”
Saint-Exupéry
IX
“Não somos as únicas criaturas com mentes capazes de resolver problemas, capazes de sentir amor e ódio, alegria e tristeza, medo e desespero. Não somos certamente os únicos animais que sentem dor e sofrimento. Por outras palavras, não há uma separação nítida entre o mundo animal e o resto do reino animal. É uma linha esbatida que cada vez se torna mais esbatida.”
Jane Goodall (Preâmbulo de A Vida Emocional dos Animais, de Marc Bekoff).
X
RESUMO
Silveira-Martins, Débora. (2015). BIOACÚSTICA E BEM-ESTAR EM CATIVEIRO:
RUGIDOS DE Alouatta caraya (Primates, Atelidae) COMO ELEMENTO DE
ENRIQUECIMENTO AMBIENTAL. Dissertação de Mestrado, Faculdade de Filosofia
Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, São Paulo.
A Bioacoustica oferece ferramentas úteis para diversas ciências e práticas na utilização
acadêmica, científica, aplicada e conservação da vida animal. Nossa hipótese é que as chamadas
naturais, como o rugido de longo alcance do bugios preto, atuam como elemento de
enriquecimento ambiental, se a sua execução aumenta a exibição de um comportamento natural
em cativeiro. O bugio faz um uso diário do rugido e sua emissão é conhecida por evocar
respostas de outros bandos de bugio em vida livre. Para testar a eficácia dos rugidos em
melhorar o bem-estar foi realizado um experimento no Bosque e Zoológico Fábio Barreto, no
município de Ribeirão Preto, onde treze indivíduos (6 fêmeas e 7 machos) viviam em cinco
recintos adjacentes. Eles tiveram contato visual e acústico entre eles e com outras duas espécies
de primatas e outros grupos de vida livre de bugio preto. Adotoamos o delineamento
experimental ABABA, em que fases controle A foram intercaladas com o tratamento (playback
de rugido) nas fases B, duas vezes ao dia (manhã e tarde). Na primeira fase B, o estímulo foi
sempre tocado no mesmo horário (previsível) e, na segunda fase tratamento, horários aleatórios
foram adotados (imprevisível). Nós avaliamos as alterações na duração relativa de 6
comportamentos entre as fases A e B, entre sexo e em ambos os períodos, com o teste ANOVA
de medidas repetidas. Nós notamos um aumento no comportamento natural da espécie em fases
de tratamento, como alerta, atenção dirigida, e interações sociais, juntamente com a diminuição
de comportamentos estereotipados, sugerindo melhoria do bem-estar. As emissões naturais de
rugidos também aumentaram. Concluímos que ambos os tratamentos, previsível e imprevisível,
melhoraram o bem-estar e propomos a utilização da reprodução de chamadas específicas de
especies como uma nova categoria de enriquecimento ambiental. A resposta dos outros primatas
nos levou a concluir que houve um efeito sobre animais vizinhos que pode ser benéfico ou
prejudicial de acordo com a espécie e a condição psicológica dos animais.
Palavras-chaves: Bugio; Playback; Comportamento Animal; Comunicação acústica; Chamado
de longo-alcance.
XI
ABSTRACT
Silveira-Martins, Débora. (2015). BIOACOUSTICS AND WELFARE IN CAPTIVITY:
ROARS OF Alouatta caraya (Primates, Atelidae ) AS ENVIRONMENTAL ENRICHMENT
ELEMENT. Master Dissertation Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto,
Universidade de São Paulo, São Paulo.
The Bioacoustics offers useful tools for diverse academic, scientific and applied sciences and
practices in use and conservation of animal life. We hypothesized that natural call, as the loud
roar of the black-howler monkey, would act as environmental enrichment element if its
execution increased the display of natural behavior in captivity. The howler-monkey makes an
everyday use of the roar and its emission is known to evoke free-living howler-monkeys to call
back in response. To test the effectiveness of roars in improving welfare we conducted an
experiment in Bosque e Zoológico Fábio Barreto, in the municipality of Ribeirão Preto where
thirteen individuals (6 females and 7 males) were living in five adjacent enclosures. They had
visual and acoustic contact between them and with two other primate species and a free-living
black-howler monkey group. We adopted the ABABA experimental design, in which control
phases A were interspersed with treatment (roar playback) phases B, two times a day (morning
and afternoon). In the first B phase, the stimulus was always played at the same time
(predictable) and, in the other different random schedules were adopted (unpredictable). We
evaluate changes in relative duration of 6 behaviors from A to B phases, between sex and in both
periods with a repetitive factorial ANOVA. We reported increase in natural behavior of the
species in treatment phases, as alert, oriented attention, and social interactions, coupled with the
decrease of stereotyped behaviors, suggesting welfare improvement. Thus, natural emissions of
roars also increased. We concluded that both predictable and unpredictable routines improved
welfare and we propose the use of playback of specie-specific calls as a new category of
environmental enrichment. The answer of the other primates led us to conclude that there was a
neighborhood effect that can be beneficial or harmful according to the species and the
psychological condition of the animals.
Key words: Howler monkey; Playback; Animal behavior; Acoustic communication; Loud calls.
XII
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Alguns bugios (Alouatta caraya) utilizados nesta pesquisa, cativos no Bosque e Zoológico Fábio Barreto de Ribeirão Preto (SP) durante uma emissão matinal do rugido. À esquerda estão dois machos, que são pretos, e à direita duas fêmeas, que são sempre douradas.
.................................................................................................................................................. 22 Figura 2. Esquema representativo da disposição dos recintos que abrigaram os grupos 1, 2, 3,
4 e 5 de bugios, no Setor Extra do Bosque e Zoológico Fábio Barreto, durante a realização deste estudo. Haviam outros dois primatas no Setor Extra. A letra A representa a localização do recinto do babuíno sagrado macho, e B da macaca-aranha. As árvores que circundam todo
esse setor extra são utilizadas constantemente por bugios de vida livre. ................................. 29 Figura 3. Foto frontal dos recintos 4 e 5 de bugios (Alouatta caraya) no setor extra do Bosque
e Zoológico Fábio Barreto mostrando a semelhança da configuração interna e dos itens dispostos, previamente estabelecidos para esta pesquisa. ........................................................ 31 Figura 4. Representação esquemática e fotográfica do sistema de playback montado para esta
pesquisa, que compõe-se de uma fonte de alimentação (D), um amplificador B) e uma caixa de som (A), adaptados a um conector com entrada “p2” (C), que se liga à fonte de execução
do som....................................................................................................................................... 34 Figura 5. Outros primatas habitantes do BZMFB sujeitos aos efeitos do enriquecimento bioacústico oferecido aos bugios cativos que eram o alvo da pesquisa. Em A, a macaco-
aranha Maya; em B, o babuíno-sagrado Kiko; e em C, alguns membros de um grupo de bugios (Alouatta caraya) de vida-livre no BZMFB. ................................................................ 38
Figura 6. Durações relativas médias das categorias comportamentais de A. caraya cativos do BZMFB (Ribeirão Preto, S.P) e utilizados neste experimento de enriquecimento ambiental, em função do sexo e do período, durante a fase A1 (linha de base). ........................................ 42
Figura 7. Duração relativa média das seis categorias comportamentais registradas, independentemente e do sexo e do período da sessão, para os Bugios pretos cativos no BZMFB em cada fase deste estudo. ......................................................................................... 43
Figura 8. Comparação entre a duração relativa média de quatro categorias comportamentais registrada para Alouatta caraya cativos no BZMFB, entre as fases deste estudo. As barras
representam o valor médio da duração relativa sem distinção de sexo e período, e as linhas ligando as barras apontam entre que fases a diferença foi significativa segundo o ANOVA de medidas repetidas...................................................................................................................... 44
Figura 9. Duração relativa média das categorias comportamentais SO e AD em cada fase, por sexo e por período, para os bugios cativos no BZMFB alvos desta pesquisa de
enriquecimento ambiental. O ANOVA mostrou efeitos do sexo e do período em SO (acima) e do período em AD (abaixo) entre as fases. ............................................................................... 45 Figura 10. Comparação entre os valores de duração relativa média entre os períodos (acima) e
entre os sexos (abaixo) para as categorias comportamentais Alerta e Estereotipias registrados para bugios cativos no BZMFB, sujeitos do experimento realizado com playbacks como
elemento de enriquecimento ambiental. O teste de Wilcoxon apontou diferença significativa entre os sexos nas fases A1 e B1, ou seja, na linha de base e no tratamento previsível; diferença entre sexos em AL na fase A1(macho x fêmea: z=-2.310, p=0.021) e em B1 (z=-
2.824, p=0.005). Os machos ficaram mais alertas do que as fêmeas, mas os valores foram todos menores do que 1%. Os dados de ET se devem a apenas uma fêmea, enquanto está mais
bem distribuído entre os machos. ............................................................................................. 47 Figura 11. Resultado do teste não-paramétrico de Wilcoxon que comparou os valores de duração relativa dos comportamentos Alerta (AL) e Estereotipias (ET) em cada fase. As
XIII
células amarelas indicam as diferenças significativas a p<0,01 (com a correção de Bonferoni:
p=0,05 dividido pelas 10 comparações entre fases). A célula verde indica que além da diferença entre as fases, houve um efeito do sexo em AL na fase A1 (macho x fêmea: z=-
2.310, p=0.021) e em B1 (z=-2.824, p=0.005). ........................................................................ 48 Figura 12. Variação na duração relativa de quatro categorias comportamentais registradas para os Alouatta caraya cativos, em três intervalos de tempo entre todas as fases
experimentais deste estudo, com bugios (A. caraya) no BZMFB (Ribeirão Preto, SP). .......... 49 Figura 13. Variação na duração relativa das categorias comportamentais Auto-dirigidos
(acima) e Sociais (abaixo) em três intervalos de tempo entre as fases desse estudo, com os bugios (A. caraya) pertencentes ao plantel do BZMFB (Ribeirão Preto, SP). ......................... 50 Figura 14. Gráfico da duração relativa das categorias comportamentais s mais relevantes do
indivíduo de Macaco Aranha analisado nesta pesquisa durante todas as fases do experimento no BZMFB. ............................................................................................................................... 51
Figura 15. Duração das categorias comportamentais mais relevantes do indivíduo da espécie Babuíno Sagrado analisado nesta pesquisa durante todas as fases do experimento no BZMFB. .................................................................................................................................................. 52
Figura 16. Diferenças entre número de ocorrências de rugido que ocorreram durante as fases do experimento e durante o período de habituação (H), para os bugios em vida livre e em
cativeiro no BZMFB, no período da manhã e da tarde. ............................................................ 53 Figura 17. Dispersão das vocalizações de longo alcance (rugidos) dos bugios em vida livre e em cativeiro que ocorreram em: H- habituação; A1, A2 e A3- linhas de base; B1 e B2 –
tratamentos; C- fase cancelada; P- pausa para tratamento veterinário onde não houve coleta de dados, no BZMFB, registrados em horas no período da manhã e da tarde, durante este estudo.
.................................................................................................................................................. 53 Figura 18. Itens alimentares (bolinho de banana, mel e cereal de arroz) marcados com os corantes artificiais (A) para a marcação individualizada das amostras fecais para as análises
dos metabólitos de glicocortidóides; B mostra a oferta de uma das bolas marcadas em azul turquesa diretamente a uma das fêmeas de bugio, e em C, um macho mordendo um marcador
na cor rosa. Estes registros foram feitos com ao bugios deste estudo cativos no BZMFB. ..... 58 Figura 19. Foto lateral dos recintos de bugio no BZMFB onde podemos observar uma fêmea livre (dourada), sobre a grade dos recintos de bugios em 12/02/2014 e 27/01/14
respectivamente. ....................................................................................................................... 61 Figura 20. Registro de macho cativo (preto) e fêmea livre (dourada) copulando em
12/02/2014 com a tela de proteção do recinto entre eles; a imagem em questão se encontra circulada por vermelho. ............................................................................................................ 61
XIV
LISTA DE TABELAS
Tabela I - Repertório de vocalizações de A. caraya, segundo Holzmman (2012). O autor separa os sinais entre curto e longo alcance (1ª coluna) e os insere em situações de uso e contextos específicos de emissão, como apresentado aqui, após tradução para o português. .. 25
Tabela II- Distribuição dos bugios-pretos participantes da pesquisa, nos 5 recintos do Setor Extra do Zoológico Fábio Barreto, segundo o sexo e a classe etária. ...................................... 28
XV
SUMÁRIO
1 Introdução .............................................................................................................................. 17
1.1 O Enriquecimento Ambiental, como técnica para aumentar o bem estar de animais cativos ................................................................................................................................... 18
1.2 Estimulação Auditiva como enriquecimento Ambiental ................................................ 20
1.3 A Bioacústica e o uso de playbacks................................................................................ 21
1.4 O bugio-preto, Alouatta caraya ...................................................................................... 21
1.5 O repertório de vocalizações de Alouatta ....................................................................... 23
1.6 Alouatta caraya na região de Ribeirão Preto - SP .......................................................... 25
2 A pesquisa: hipóteses, métodos de coleta e de análise de dados ........................................... 27
2.1 Hipóteses......................................................................................................................... 27
2.2 Objetivos Gerais ............................................................................................................. 27
2.3 Materiais e Métodos ....................................................................................................... 27
2.3.1 Áreas de Estudo ....................................................................................................... 27
2.3.2 Grupos de Estudo..................................................................................................... 28
2.3.3 Protocolo Experimental ........................................................................................... 29
2.3.4 Fase preparatória: estabelecimento dos grupos, recintos e condições de teste ........ 30
2.3.5 Fase de habituação ................................................................................................... 32
2.3.6 Fases de teste ........................................................................................................... 32
2.3.7 O playback ............................................................................................................... 33
2.3.8 O etograma............................................................................................................... 34
2.3.9 “Efeito vizinhança”.................................................................................................. 37
2.4.0 Análise de dados ...................................................................................................... 39
2.4.1 Análises estatísticas ................................................................................................. 40
3 Resultados .............................................................................................................................. 42
3.1 A linha de base: distribuição de tempo nas atividades antes do enriquecimento (Fase
A1) ........................................................................................................................................ 42
3.2 Efeitos do enriquecimento: alteração na duração relativa dos comportamentos entre os tratamentos............................................................................................................................ 43
3.3 O efeito dos tratamentos (previsível e imprevisível) e de suas retiradas ........................ 48
3.4 Efeito vizinhança ............................................................................................................ 51
3.5 Ocorrências de emissões de Rugidos.............................................................................. 52
4.1 A imprevisibilidade do tratamento serviu como enriquecimento aos bugios? ............... 56
4.2 Sustentação fisiológica da diminuição do estresse: análise dos metabólitos fecais ....... 58
4.3 Efeito vizinhança ............................................................................................................ 59
4.4 Emissões de rugidos ....................................................................................................... 60
XVI
4.5 Efeitos inesperados ......................................................................................................... 60
4.5.1 Visita da Fêmea de vida livre .................................................................................. 60
4.5.2 Atração de um macho adulto de vida livre com o playback .................................... 62
5 Conclusão .............................................................................................................................. 63
17
1 Introdução
Os comportamentos de uma espécie evidenciam a forma como ela se relaciona com o
meio em que vive. São, portanto, uma forma não invasiva de se acessar os processos
fisiológicos e neurais do organismo em resposta ao ambiente que habitam (Snowdon, 1999) e
sua condição física e mental em cativeiro (Broom, 2004). O bem-estar de uma espécie cativa é
representado pela sua condição geral em termos fisiológicos e em relação ao atendimento de
suas necessidades básicas, como saciamento da sede, da fome e oferta de condições para o
descanso e da manutenção da saúde. Assim definido, o bem estar pode ser avaliado
indiretamente através de expressões de comportamentos e emoções como medo, tédio,
ansiedade e através de variações nos níveis de substâncias que indicam uma condição de
estresse fisiológico (Box 2003; Broom, 2004).
A preocupação com o bem estar animal iniciou-se na década de 40 (Cruz, 2003) e,
desde então, vem ganhando força na comunidade cientifica. Vê-se hoje os princípios de
melhoria do bem estar de animais cativos sendo discutido e aplicado em ambientes diversos
como zoológicos, criadouros conservacionistas e comerciais de animais de produção e de
laboratório, e ainda em residências particulares, voltado aos animais de estimação (Cruz,
2003). A relação entre condições de cativeiro e saúde de animais foi notada inclusive pelos
administradores de zoológicos: a manutenção do bem-estar de seus animais minimiza os
riscos à saúde, facilita o manejo e transmite aos visitantes conceitos relacionados à educação
ambiental, ecologia e à biologia das espécies exibidas (Diegues, 2008; Nascimento 2010).
A promoção do bem-estar animal em zoológicos baseia-se na adoção de técnicas como
a melhoria do recinto com a inclusão de itens variados, ao que se chama enriquecimento
ambiental, e à aplicação do conceito Skineriano de condicionamento operante, com reforço
positivo, para práticas veterinárias preventivas e obtenção de dados fisiológicos, sem manejos
estressantes (Hill & Broom, 2009).
18
1.1 O Enriquecimento Ambiental, como técnica para aumentar o bem estar de
animais cativos
Em ambiente natural os animais se encontram em meio à muitos estímulos e exercem
muitas atividades para sua sobrevivência e reprodução: cada espécie tem seu repertório de
estratégias para obtenção de alimentos (forrageamento), defesa contra predadores, escolha de
abrigos ou construção de tocas para a proteção (inclusive térmica), e executa os processos que
envolvem a atração de parceiros reprodutivos, dentre outros recursos comportamentais (Sagai,
2007). Como os cativeiros não possuem o mesmo número de estímulos que os animais
recebem em vida livre eles se tornam previsíveis e limitantes, e contribuem para que o tempo
gasto exercendo atividades naturais da espécie diminua. Isso pode gerar estresse orgânico
nesses indivíduos que muitas vezes se reflete na exibição de comportamentos anormais,
estereotipias e um padrão fisiológico discrepante (Mendonça-Furtado, 2006; Vasconcelos,
2009). Nesse cenário, a técnica de enriquecimento visa melhorar a vida no cativeiro através de
alterações estruturais no recinto e de mudanças no manejo dos animais, ambos no sentido de
aumentar a complexidade do meio e fornecer novos estímulos e opções de escolha (Boere,
2001; Young, 2003).
Robert Young (2003) define os enriquecimentos ambientais em categorias:
Social, no qual se provê ao animal a oportunidade de visualizar ou de ter contato
direto com outros de sua espécie ou de espécies diferentes, de forma permanente;
Cognitivo, no qual se cria atividades que envolvam raciocínios ou a repetição de
exercícios para executar tarefas;
Físico, que corresponde a características estruturais e às dimensões dos recintos
visando criar complexidade pelo aumento do número de aparatos (poleiros, balanços
e brinquedos) oferecidos;
Alimentar, que implica na variação e no aumento da quantidade de alimento servido
aos animais, na forma como são dispostos e nos horários de disposições diárias;
Sensorial, que agucem os sentidos e instintos da espécie. Podem subdividir-se de
acordo com a categoria sensorial em olfatórios, no qual se apresentam diferentes
odores, de fonte animal ou vegetal; visuais, no qual se apresentam imagens como
fonte de diversificação ambiental, e ainda o enriquecimento auditivo que será
discutido no tópico 1.2 Estimulação auditiva como enriquecimento ambiental.
19
Evidências de que os empregos de técnicas de enriquecimento funcionam estão na
observação de que plasticidade cerebral é aumentada quando há presença de algum item de
enriquecimento ambiental (Diamond, 2001), e de que é possível reverter quadros de estresse e
prevenir e sanar patologias com a introdução dessa prática (Alho, 2012; Pizutto et al.,
2009).Os programas de enriquecimento ambiental são considerados obrigatórios para os
zoológicos de acordo com a instrução normativa nº169 do IBAMA – Instituto Brasileiro do
Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis, que é órgão responsável pela
regulamentação e fiscalização dos zoológicos brasileiros.
Os primatas respondem frequentemente a estímulos propostos como enriquecimento
ambiental independentemente do tipo de estímulo (alimentar, social, físico ou sensorial) e da
espécie de primata em questão. Orangotangos e gorilas têm seus padrões de atividades
modificados à presença de enriquecimentos, aumentando comportamentos sociais afiliativos e
diminuindo tempo gasto com comportamentos estereotipados (Wilson, 1982) babuínos
interagem a presença de brinquedos, gastando mais tempo com a manipulação de objetos
(Brent & Belik, 1997) e com alimentos escondidos, dispendendo tempo em forrageamento
(Jones,& Pillay, 2004) ao invés de estereotipias, assim como chimpanzés se mostram mais
ativos e com maior qualidade de bem estar quando programas de enriquecimento ambiental
são aplicados a eles (Bloomsmith et al., 1988; Bloomstrand et al.,1986). Em primatas do novo
mundo também observamos variados tipos de interação (entre forrageamento e manipulação
de objetos, uso de ferramentas e enriquecimento social), que indicam melhorias no bem estar
de animais cativos com o uso de enriquecimento para espécies nativas como saguis (Borges &
Del-Claro, 2011; Sgai, 2007) e macacos prego (Boere, 2001; Ulyan et al.,2006). Em bugios,
existem referências literárias que mostram interações positivas com o uso de espelhos
(Chiquitelli Neto, et al.,2011), itens alimentares (Hohendorff, 2003), e dispersão de itens
físicos no espaço (Muhle, & Bicca-Marques, 2008).
Para a avaliação dos efeitos do enriquecimento ambiental sobre os animais de uma
amostra pequena de sujeitos têm-se proposto o uso de uma fase prévia (linha de base), na qual
não há exposição a fatores enriquecedores (Saudargas & Drummer, 1996; Heffner, 2004;
Gilbert-Norton et al., 2009). Posteriormente, aplica-se o enriquecimento (tratamento) e tem-se
a oportunidade de se comparar os resultados da fase experimental à linha de base. Diferenças
entre o comportamento dos indivíduos entre as fases representam efeitos de enriquecimento.
O protocolo de Heffner (2004) foi usado para se testar efeitos de um enriquecimento
alimentar provido de forma imprevisível sobre a ingestão de alimento, a frequência dos
comportamentos executados e o ganho de peso em dois grupos de catetos cativos (Nogueira et
20
al., 2011). Os autores encontraram diferenças entre as fases experimentais e as linhas de base
e concluíram, a partir disso, que o tratamento aplicado melhorou o bem-estar daqueles
animais. O mesmo protocolo foi adotado por Vasconcellos (2009) para avaliar efeitos de um
enriquecimento alimentar sobre o comportamento exploratório de lobos-guarás cativos. A
autora propõe a utilização do protocolo ABAB de Saudargas e Drummer (1996), no qual as
fases experimentais (tratamentos) são repetidas intercaladas com fases controle (linhas de
base), minimizando efeitos indesejáveis de variáveis não controladas que poderiam alterar o
comportamento e levar a uma conclusão incorreta.
A repetição inalterada e excessiva de manejos alimentares ou de outros tratamentos
pode, contudo, gerar um efeito adverso resultado da previsibilidade. Para algumas espécies, a
rotina criada pela previsibilidade é maléfica por gerar tédio. Para outras espécies, contudo, a
previsibilidade traz tranquilidade e tem efeito benéfico. Indica-se, então, que cada espécie seja
testada individualmente quanto à reação à previsibilidade de uma pratica de enriquecimento
ambiental (Bassett & Buchanan-Smith, 2007; Gilbert-Norton et al., 2009).
1.2 Estimulação Auditiva como enriquecimento Ambiental
A estimulação auditiva como técnica de enriquecimento ambiental implica na
reprodução de sons no ambiente cativo. Ela pode ser usada como (1) estimulação acústica
consistente através da reprodução de sons artificiais, como uma música. Nesse caso, a
literatura se baseia nas respostas humanas (expressão de emoções variadas de acordo com o
gênero musical; Videan, 2007) à música. A música clássica, por exemplo, tem sido usada com
a finalidade de estimular emoções e sensações positivas em animais, como relaxamento e
afiliação em primatas (Videan, 2007). (2) Estimulação bioacústica através do playback de
vocalizações da espécie ou de outra. São raros os estudos que adotaram o uso de vocalizações
coespecíficas como item de enriquecimento. Em um deles, conseguiu-se aumentar as taxas
reprodutivas e estimular comportamentos de comunicação em bugios que são normalmente
exibidos em vida livre, e abandonados em cativeiro (Farmer, 2010; Clarck et al., 2012).
Existe, aqui, a expectativa de que os bons resultados no uso dessa técnica, aliados a seus
baixos custos, promovam cada vez mais seu emprego para a melhoria do bem estar de animais
em cativeiros.
21
1.3 A Bioacústica e o uso de playbacks
A comunicação animal pode se dar, dentre outras formas, através do uso sinais
químicos (odores, feromônios, por exemplo), ou através de sinais visuais, como movimentos e
expressões de emoções ou intencionalidade, ou por meio da emissão de sons produzidos a
partir de um aparelho fonador (vocalizações) ou mecanicamente através de outra parte do
corpo (Searcy, 2005).
As vocalizações animais são formas de comunicação extremamente eficientes, uma
vez que o som tem a capacidade de transpor barreiras e alcançar longas distâncias (Snowdon,
2007). São usadas por muitas espécies sociais para fornecer informações sobre localização,
presença de perigo potencial (alerta), na promoção de cuidados parentais, em exibições de
corte, em demarcações territoriais e em conjunto com exibições visuais (displays) de defesa
(Pereira, 2011).
A ciência que estuda os sons emitidos pelos animais de forma contextualizada e de
acordo com a biologia e comportamento da espécie é a bioacústica. Desde seu
desenvolvimento tecnológico, a bioacústica tem servido como ferramenta para práticas de
conservação da biodiversidade, e como fonte de informações para outras áreas de pesquisa
como filogenia, zoologia, evolução e etologia (Vielliard, 2008). Uma das ferramentas da
bioacústica é a reprodução de vocalizações (playbacks) de determinada espécie através de
gravações feitas com equipamentos profissionais e rigor experimental, e exibidas aos animais
experimentais por meio de caixas de som, capazes de reproduzir com fidelidade aqueles
sinais. Sessões de playback são geralmente efetuadas em campo a fim de atrair os animais, ou
para se avaliar o tipo de resposta gerada (Vielliard, 2008) e poder inferir ou confirmar seu uso
como sinal de comunicação (i.e., tendo sido selecionado por atender a uma função adaptativa;
Pereira, 2011).
1.4 O bugio-preto, Alouatta caraya
O Alouatta caraya (HUMBOLDT, 1812) é um primata da família Atelidae da qual
fazem parte os maiores macacos da América Latina. É popularmente conhecido como guariba
22
ou macaco uivador, por causa da sua característica vocalização de longo alcance emitida com
frequência em suas áreas naturais.
A espécie, habitante de cerrados, apresenta dimorfismo sexual em cor (os machos são
pretos e a fêmeas douradas com o dorso e o alto da cabeça escurecidos) (Figura 1). Os filhotes
nascem dourados. Até um ano de vida, são classificados como infantes, depois são juvenis
(entre 2 e 3 anos) e não há diferenciação entre machos e fêmeas, tornam-se sub-adultos no
início do amadurecimento sexual, que é marcado pela alteração de cor nos machos. Esses
começam a enegrecer e por fim tornam-se adultos, quando a coloração fica completamente
preta, marcando o final do amadurecimento. Já as fêmeas sub-adultas, diferenciam-se das
adultas em tamanho corpóreo e tamanho dos mamilos, sendo maiores nos dois aspectos as
fêmeas mais velhas (Gregorin, 1996).
São características do gênero Alouatta a visível alteração morfológica do osso hióide
(na região da garganta) e o uso do chamado de longo alcance – aquela vocalização intensa e
de baixa frequência acústica. A alteração no osso o transformou em uma potente caixa de
ressonância, que propaga o som por até 5 km em uma mata fechada (Steinmetz, 2005), um
alcance recorde entre os primatas do Novo Mundo (Neville et al., 1988). As vocalizações
normalmente são emitidas no início da manhã e no final da tarde e aparentemente não estão
sujeitas a alterações sazonais (Steinmetz, 2005).
Figura 1. Alguns bugios (Alouatta caraya) utilizados nesta pesquisa, cativos no Bosque e Zoológico Fábio
Barreto de Ribeirão Preto (SP) durante uma emissão matinal do rugido. À esquerda estão dois machos, que são
pretos, e à direita duas fêmeas, que são sempre douradas.
Foto: Débora S. Martins
23
1.5 O repertório de vocalizações de Alouatta
Para animais que vivem em ambientes com baixa visibilidade os sons são excelentes
formas de comunicação: tem alto potencial de transmissão e não dependem da visualização do
emissor para a interpretação de seu contexto (Altman, 1974). Muitas vocalizações de Alouatta
já foram descritas e de forma contextualizada (Oliveira, 2002; Cunha & Byrne, 2006; Farmer
et al., 2011; Holzmman, 2012), mas esses estudos são quase que restritos aos sinais de longo
alcance. Oliveira (2002) descreveu dois chamados de longo alcance, o latido e o rugir das
espécies A. fusca clamitans e A. belzebul belzebul. O autor concluiu que os latidos têm
funções de alerta grupal, e é usado por animais de grupos distintos que, vocalizando de dentro
dos limites de seus territórios, acusam e defendem suas posições; e os rugidos servem à defesa
de recursos e podem ser emitidos em lutas ou em conflitos a longas distâncias.
Cunha e Byrne (2006) pesquisaram os rugidos em A. caraya e o contextualizaram
como um sinal honesto, na definição de Zahavi e Zahavi (1997), uma vez que envolve um
aparato vocal especializado e grande gasto de tempo e energia. A emissão normalmente
acontece ao amanhecer, mas também é desencadeado pelo encontro com outros grupos, ou
por eventos climáticos extraordinários. A emissão de rugidos foi ainda registrado pelos
autores sempre que os animais ocuparam novos espaços, e nas fronteiras dos seus territórios.
Após experiências simulando a intrusão em algumas áreas, os autores sugeriram que a função
dos rugidos em A. caraya era de regular o uso do espaço evidenciando a presença de um
grupo naquele local, o que seria uma estratégia para evitar conflitos entre bandos vizinhos.
As vocalizações de curto alcance de A. caraya também exercem um importante papel
na rotina destes animais e servem como indicadores de suas condições mentais e físicas.
Holzmman, (2012) oferece uma descrição contextualizada das principais vocalizações de
curto alcance da espécie e evidencia a falta de informação sobre esta parte do repertório vocal,
e a importância de seu conhecimento para agregar características cognitivas à espécie (Tabela
I).
O estudo de meta-análise de Farmer e colaboradores (2011) apontou uma relação
positiva entre possibilidade de ouvir outro grupo de bugios rugindo e taxa reprodutiva de A.
caraya mantidos em zoológicos da EAZA (European Associationof Zoos and Aquaria, de
1994 a 2009). Em zoológicos que continham mais de um grupo de bugio, e nos quais havia
interação acústica entre eles (rugiam e ouviam o outro grupo rugir com frequência) o
nascimento de filhotes era maior.
24
Com base nisso, e a partir da revisão feita da literatura, levantamos a hipótese de que a
exposição regular a rugidos de coespecíficos através de playbacks aproximaria a espécie de
seu ambiente acústico natural e, ao promover a exibição de rugidos em resposta, um
comportamento natural da espécie, traria benefícios em termos de qualidade de vida em
cativeiro, i.e, bem-estar. Essa proposta de enriquecimento ambiental, não foi relatada em
literatura, o que torna nossa pesquisa inédita. Ela difere do enriquecimento sensorial sonoro
de Young (2003): não trata simplesmente de usar a musicoterapia para acalmar, nem
estimular por som, mas sim de criar e estimular a emissão de comportamentos típicos da
espécie pela inserção, no ambiente, de um sinal que estimula esse fim. A essa modalidade
especial de estimulação sensorial, chamamos enriquecimento bioacústico. O contexto natural
de emissão dos rugidos não exige contato visual, e por isso o playback é suficiente como item
de enriquecimento, segundo nossa proposta.
O desenvolvimento de novas técnicas de enriquecimento favorecem a versatilidade e
praticidade de suas aplicações e por isso devem ser encorajadas. O sucesso desta pesquisa
poderá subsidiar e estimular o uso de enriquecimento bioacústico, barato e fácil de aplicar
(não precisa ser preparado a cada uso e independente da entrada no recinto), à outras espécies
de primatas e à animais vocais de outros táxons em cativeiro.
25
Tabela I - Repertório de vocalizações de A. caraya, segundo Holzmman (2012). O autor separa os sinais entre
curto e longo alcance (1ª coluna) e os insere em situações de uso e contextos específicos de emissão, co mo
apresentado aqui, após tradução para o português.
Alcance Situação de uso Vocalização Contexto
Longo Alcance Defesa de
território*
Rugido Som forte, emitido ao encontro com outros
bandos, e como rotina matinal: por vezes,
pode acontecer aos finais de tarde. A voz
mais forte pertence ao macho alfa do grupo.
Alarme Latido Pode ocorrer pausadamente (“uh”), ou em
sequências (“uh uh uh”), quando uma
mudança ambiental elicia um comportamento
em alerta.
Curto alcance Contato Mugido Com a função de manutenção do grupo
ocorre quando um membro se afasta
(“muuu”). Pode ser emitido por juvenis e
infantes em momentos de ansiedade ou
estresse.
Alimentação Relincho Dá-se quando é feita a ingestão de um
alimento, e se parece com um leve relinchar
de um cavalo.
Contato “Uhu” Emitido quando animais se distanciam do
bando ou em episódios de brincadeiras.
Contato “Aarrr” Pode ser emitido em brincadeiras que
simulam lutas, ou em conflitos reais.
Contato “M” Som curto é associado à alimentação e a
brincadeiras. Em cativeiro é emitido durante
interações com um observador humano.
Interação social
agonística.
Gritos
escalonados
sem escala
Iniciam-se em tom mais baixo que
gradualmente aumenta até finalizar em tom
alto e agudo. São comuns em situações de
conflito, compondo comportamentos
agonísticos ou em brincadeiras que simulem
lutas.
Cuidado parental Choro Composto por um som semelhante a
“Iiiiaaaa” é emitido pelo filhote, e provoca
atenção da mãe a ele.
*Cunha& Byrne (2006) sugerem uso dos rugidos na regulação do uso do espaço, evidenciando a presença de um
grupo em determinado local, uma estratégia para evitar conflitos entre bandos vizinhos.
1.6 Alouatta caraya na região de Ribeirão Preto - SP
A elaboração de um protocolo de técnicas de enriquecimento para primatas em geral é
exigida pela necessidade de se oferecer bem-estar a animais que chegam com frequência aos
cativeiros (zoológicos e outros centros de recepção de fauna recuperada pela policia ambiental
ou IBAMA), por pressão de caça, perda de habitat e ação humana. A região de Ribeirão Preto
tem sofrido constante desmatamento devido à grande produção agrária e pecuária. Os
resquícios de mata mesófila decidual (Henriques, 2003) já mal suportam os primatas da
região, dependentes de grandes áreas florestadas para defesa e forrageio: menos de 5% da
26
cobertura original está preservada e ainda assim os remanescentes correspondem a ilhas
isoladas que expõe os animais a um território limitado e com escassez de alimento (Formoseli,
2006). De acordo com dados da instituição Bosque e Zoológico Municipal Fábio Barreto,
80% dos bugios que eles receberam ao longo dos anos haviam sido resgatados após alguma
forma de interferência humana em seu ambiente. A instituição julga preocupante a baixa
adaptabilidade da espécie ao cativeiro o que se reflete na alta taxa de mortalidade dos animais.
27
2 A pesquisa: hipóteses, métodos de coleta e de análise de dados
2.1 Hipóteses
Levando-se em consideração os dados levantados da literatura e escolhendo o
delineamento experimental ABABA de Heffner (2004) para trabalho, as questões desta
pesquisa se colocam como hipótese da seguinte forma: A. caraya interagirá com o playback
de rugidos (fases B), executando comportamentos diferentes aos da fase controle (A, sem
modificação do ambiente), ou aumentando a frequência dos comportamentos antes exibidos,
incluindo as respostas vocais. Com base nessa hipótese de que este tipo de playback é uma
forma de enriquecer o ambiente cativo da espécie esperamos encontrar diminuição na
frequência de ocorrência dos comportamentos de descanso, agonísticos e das estereotipias e,
em contrapartida, aumento nos comportamentos exploratórios naturais da espécie.
2.2 Objetivos Gerais
Verificar se o efeito do playback como estímulo de enriquecimento ambiental para os
bugios preto, comparando-se a frequência da emissão de comportamentos nas fases
tratamento e controle através da análise do comportamento antes, durante e após sessões de
playbacks; Comparar os efeitos dos tratamentos previsíveis versus imprevisíveis, e determinar
qual deles é benéfico para a espécie em termos de bem-estar em cativeiro.
2.3 Materiais e Métodos
2.3.1 Áreas de Estudo
28
O Parque Municipal do Morro de São Bento (PMMSB) é uma área de conservação
ambiental, localizada no centro da cidade de Ribeirão Preto – SP. É uma ilha de mata cercada
por todos os lados pela área urbana. Compreende uma área de aproximadamente 28 ha de
transição entre os biomas Mata Atlântica e Cerrado, com vegetação sem decidual, pontuada
por espécies exóticas (Henriques, 2003). Encontram-se alguns animais de vida livre como
saguis, bugio-pretos, cutias, teiús, e dezenas de espécies de aves (dados da instituição). O
Bosque e Zoológico Municipal Fábio Barreto (BZMFB) está inserido dentro da área do
Parque, e possui atualmente cerca de 120 recintos, mais de 500 animais (dados da instituição
BZMFB, colhidos oralmente).
2.3.2 Grupos de Estudo
Os 13 bugios que participaram deste estudo foram alojados em cinco recintos do
BZMFB na área do setor extra, não sujeita à visitação conforme descrito na Figura 2. Três dos
recintos estão dispostos lado a lado, e o quarto e quinto dispõem-se de frente para aqueles
conforme ilustrado na Figura 2. Devido à proximidade dos recintos, a aplicação do
enriquecimento bioacústico foi simultânea a todos os grupos. A classificação sexo-etária
baseou-se em Gregorin (1996) com base em características morfológicas (Tabela II).
Tabela II- Distribuição dos bugios-pretos participantes da pesquisa, nos 5 recintos do Setor Extra do Zoológico
Fábio Barreto, segundo o sexo e a classe etária.
Sexo/ faixa etária Recinto 1 Recinto 2 Recinto 3 Recinto 4 Recinto 5
Fêmea Adulta 1 - - 2 1
Fêmea Sub-adulta - - - - 2
Macho adulto 1 2 2 1 -
Macho Sub-adulto - - - - -
Juvenil 1 - - - -
Infante - - - - -
A composição dos grupos foi feita de acordo com a aceitação e afinidade entre os
próprios animais e estava bem estabelecida, há um tempo mínimo de 20 dias antes do início
desta pesquisa.
Outros dois primatas estavam presentes no setor extra – um babuíno macho e uma
macaca-aranha fêmea, e também neste estudo testamos se o playback de bugios poderia ter
algum efeito adverso àqueles animais, em recintos tão próximos a fonte de som, assim como
para coespecíficos de nosso estudo alvo que vivem em liberdade no BZMFB. Esse assunto
será abordado com maiores detalhes no item 2.3.3.
29
Figura 2. Esquema representativo da disposição dos recintos que abrigaram os grupos 1, 2, 3, 4 e 5 de bugios, no
Setor Extra do Bosque e Zoológico Fábio Barreto , durante a realização deste estudo. Haviam outros dois
primatas no Setor Extra. A letra A representa a localização do recinto do babuíno sagrado macho, e B da
macaca-aranha. As árvores que circundam todo esse setor extra são utilizadas constantemente por bugios de vida
livre.
Os recintos tinham dimensões aproximadas de 3x3x3m. À frente e metade da
cobertura eram fechadas por malha de metal (alambrado). Todo o resto era feito de concreto
impossibilitando a interação visual dos grupos pelas laterais do recinto. Cada grupo podia ver
apenas o grupo que estivesse a sua frente, incluindo, no caso dos grupos 1, 2 e 3, macaca-
aranha, e 4 e 5, o babuíno sagrado. Estavam disponíveis em todos os recintos, em
configuração muito parecida, alguns poleiros feitos com galhos de árvore, cordas e um pneu
amarrado para facilitar a locomoção dos animais.
Os animais eram alimentados em cochos coletivos uma vez por dia, por um tratador
específico responsável por servir-lhes uma dieta balanceada composta de frutas (mamão,
banana, maçã, melancia), legumes (cenoura, batata doce e abóbora), ovos cozidos, verduras
(acelga, almeirão e repolho) e, ração para roedores com alto teor de fibras. Além disso, duas
vezes por semana foram oferecidas folhas de árvores típicas da região. A água foi servida ad
libitum, também em cocho.
2.3.3 Protocolo Experimental
Baseamo-nos no protocolo experimental de Heffner, 2004 com o delineamento ABAB
de reversão de manipulação, com a adição de uma última fase A (ABABA). Adotamos A1
como um período controle, de linha de base da distribuição das atividades diárias daqueles
animais, sem alterações específicas no manejo de enriquecimentos ambientais, para medir e
30
estabelecer uma base para comparação. Em seguida efetuamos a primeira sessão
experimental, na qual o tratamento era apresentado (playback), sempre no mesmo horário,
duas vezes por dia (manhã e tarde), portanto de forma previsível (B1).
A retirada do tratamento, para a averiguação de possíveis alterações comportamentais
se dava em A2. Um novo tratamento era introduzido, o mesmo playback, mas dessa vez de
forma imprevisível (B2), com sorteio do horário entre as07h00min e as 12h00min horas da
manhã no qual seria apresentado o playback, e entre às 13h30min e 16h30min para a sessão
da tarde. Após a medição de seus efeitos o tratamento era novamente suspenso e este efeito
era medido (A3).
O intuito da aplicação desse protocolo experimental foi averiguar se ocorreriam
alterações comportamentais (em termos de frequência de ocorrência, duração e latência), entre
as fases experimentais e as linhas de base. Detalhes das fases deste experimento estão
descritas a seguir.
2.3.4 Fase preparatória: estabelecimento dos grupos, recintos e condições de teste
Antes do início desta pesquisa os bugios já pertenciam ao plantel do BZMFB, vivendo
nos mesmos recintos utilizados nesta pesquisa, e eram submetidos a sessões esporádicas de
enriquecimento ambiental pela equipe da instituição. Essa prática foi interrompida de forma a
se garantir que 30 dias antes da fase de habituação deste estudo, e durante todo o experimento,
não houvesse mais influência de outros eventos de enriquecimento além do bioacústico que
viríamos a implantar. Fizemos algumas observações e adequações do que seriam nossos
recintos para definirmos o número de animais que poderiam ser usados e como seriam
agrupados. Agrupamos os 13 indivíduos em duplas ou trios, levando em conta sexo,
familiaridade e faixa etária, de forma a reduzir a probabilidade de confrontos entre animais de
um mesmo grupo o que se acontecesse, além de machuca-los, nos faria ter que mexer na
estrutura dos grupos depois de iniciada a pesquisa. Padronizamos o número de poleiros,
balanços e comedouros entre os recintos (Figura 3).
Um levantamento prévio dos horários em que se iniciam os rugidos foi realizado com
a presença do observador no ambiente em 15 dias alternados, em dois períodos - das
07h00min às 09h00min e das 15h00min às 17h00min. Esses horários foram escolhidos com
base na indicação da literatura de quando eram mais frequentes os episódios de vocalizações
31
de longo alcance. Durante esse tempo de observação dos animais, foram registradas as
seguintes informações: identidade dos indivíduos que vocalizavam, a duração dos episódios
de vocalização e dos fatores que a influenciavam (i.e., que eliciavam seu início ou
interrompiam sua execução). Ficou definido, então, que o período de maior atividade era entre
07h00min – 17h00min, que os surtos matutinos de rugido se iniciavam por volta das
07h45min, e os vespertinos por volta das 16h00min, durando de 5 a 15 minutos. Iniciamos
então a planejada fase de habituação, com 4 recintos e 13 animais. Ao 3º dia da habituação,
contudo, os animais apresentaram sintomas compatíveis a patologias geradas por parasitas
gastrointestinais (emagrecimento, diarreia e apatia). Foram tratados com vermífugos em duas
doses com 15 dias de intervalo entre si. O macho adulto do recinto quatro veio a óbito por
infecção parasitaria e uma briga entre as fêmeas daquele recinto fez necessária a intervenção
veterinária. Neste período mais uma fêmea adulta chegou ao zoológico e foi feita sua inserção
no recinto 5. Após 15 dias dessa última alteração, iniciamos uma nova e completa fase de
habituação.
Figura 3. Foto frontal dos recintos 4 e 5 de bugios (Alouatta caraya) no setor extra do Bosque e Zoológico Fábio
Barreto mostrando a semelhança da configuração interna e dos itens dispostos, previamente estabelecidos para
esta pesquisa.
Foto: Débora S. Martins
32
2.3.5 Fase de habituação
A habituação à condição experimental durou 10 dias consecutivos (iniciada em
23/09/2013), imediatamente antes do dia previsto para início da coleta de dados, em horários
aleatórios entre 06h00min e 17h00min. Durante este período e por duas vezes ao dia os
animais eram expostos por 30 minutos à presença do observador e dos materiais utilizados
para a pesquisa (câmeras filmadoras, microfones e gravador de som) instalados no corredor de
segurança entre os recintos (Figura 2Figura 1), simulando o que aconteceria nas fases
experimentais.
2.3.6 Fases de teste
Seguindo-se o protocolo, as fases foram consecutivas, cada qual com duração de 10
dias corridos, em dois horários fixos às 07h00min e às 16h30min (exceto para a fase B2, na
qual esses horários foram aleatorizados, como será descrito a seguir), com filmagem e
gravação por 30 minutos, como na habituação, e da seguinte forma:
Fase A¹: a experimentadora entrava no corredor central e instalava os materiais de
filmagem e gravação, e simulava a instalação do material de playback como se fosse ocorrer
ali uma sessão da fase B, mas nenhum som era tocado. Os comportamentos foram
quantificados para se ter uma linha de comparação com as fases de tratamento.
Fase B¹: a experimentadora entrava no corredor central e instalava os equipamentos de
filmagem e playback, e tocava uma amostra de chamado de longo alcance de A. caraya
editado para durar 1 minuto.
Fase A²: repetia-se toda a fase A¹.
Fase B²: repetia-se a fase B1, mas o horário das sessões era sorteado entre as
07h00min e as 12h00min (manhã) e entre as 13h00min e as 17h00min (tarde), a cada um dos
10 dias de duração da fase.
Fase A³: repetia-se toda a fase A¹.
33
2.3.7 O playback
A reprodução dos rugidos (playbacks) executada nas fases “Bs” foi realizada sempre
da mesma forma, de um mesmo ponto de emissão, à distância, altura e direção fixas, e com o
mesmo nível de decibéis. A amostra de rugido reproduzida nos playbacks foi sempre a
mesma, tocada por 1 minuto. O som reproduzido era um recorte de um surto natural de rugido
que nos foi cedido pelo Prof. Dr. Rogério Grassetto T. da Cunha, em arquivo wav. O rugido
foi gravado por ele de uma população de A. caraya de vida livre, no Pantanal (18 59S e
56 39O) em 1997 (gravador profissional Marantz CP-430, 40-15kHz, e microfone direcional
Sennheiser ME 88 com modulo K3-U).
Para garantir que o playback seria o mais fiel possível ao som gravado, tivemos que
criar um sistema próprio e adequado às características dos rugidos dos bugios-pretos. Fizemos
isso com o auxílio do Prof. Dr. Régis R. A. Faria, do departamento de Música da FFCLRP,
USP. A Figura 4 oferece uma representação esquemática do sistema desenvolvido.
Realizamos um teste piloto a fim de estabelecermos, no local do experimento, outros detalhes
importantes como: os pontos de observação (onde houvesse boa visualização de todos os
recintos), de filmagem (para a análise posterior de cada indivíduo focal), a distância e a altura
da caixa de som em relação aos recintos, o direcionamento e o volume do som (para que
chegasse sem interferência em todos os recintos), o tempo de playback a ser executado.
Também durante os testes-piloto foi avaliada a funcionalidade e eficiência dos materiais
adquiridos e as formas de amostragem dos comportamentos exibidos pelos animais.
34
Figura 4. Representação esquemática e fotográfica do sistema de playback montado para esta pesquisa, que
compõe-se de uma fonte de alimentação (D), um amplificador B) e uma caixa de som (A), adaptados a um
conector com entrada “p2” (C), que se liga à fonte de execução do som.
Foto: Débora S. Martins
2.3.8 O etograma
Visando uma amostragem representativa e relevante do repertório comportamental de
A. caraya em cativeiro, adicionamos ao etograma de Albuquerque & Conedotti (2006) outros
comportamentos descritos por Dada e Souza-Junior (2011). O etograma adotado aqui nas
análises dos vídeos foi então:
1 - Manutenção:
Descansar - O animal se acomoda em uma posição e permanece nela, entretanto sem
dormir. As posições variam entre sentado, deitado, pendurado pela cauda, ou
posturas neutras;
Bocejar: normalmente antecede o espreguiçar-se, ocorre a abertura da boca, a
inclinação da cabeça para trás e muitas vezes exposição da língua;
Espreguiçar-se: ao esticar um ou alguns membros do corpo, juntamente com a
cabeça que é inclinada para trás;
Espirrar: Semelhante ao espirro humano, ocorre uma contração muscular,
simultânea a uma forte expulsão do ar interno aos pulmões, o que acarreta barulhos.
35
2 - Manutenção corporal: com as mãos o animal alisa seu pelo, e retira partículas (auto-
catação), ou com os dedos das mãos ou pés o animal executa movimentos repetidos sobre a
pele. As costas muitas vezes são friccionadas em superfícies (coçar-se).
3 – Brincar: dependurado preso por seus membros inferiores, ou apenas pela cauda o animal
balança o corpo ativamente.
4 – Vocalizar: emissões sonoras feitas com o aparelho vocal do animal, descritas na Tabela I.
5 - Atenção dirigida:
Observar: Sentado ou deitado o animal direciona seu olhar para algum evento
ambiental, como o deslocamento de outro indivíduo, e fica atento ao evento;
Ouvir: Na presença de um estimulo sonoro o animal desloca sua atenção para o
ponto de emissão do som, mesmo que não haja visualização.
6 - Catação: um indivíduo alisa o pelo, retira partículas e examina regiões de outro indivíduo,
podendo levar partículas a sua própria boca.
7 - Esfregação: ocorre atrito entre o corpo do animal e uma superfície, de forma longa e mais
lenta que o coçar-se.
8- Alerta: após um estimulo do ambiente o animal fica estático, e direciona sua atenção em
direção ao estímulo.
9 - Locomoção:
Andar: Utilização dos quatro membros em sincronia para o deslocamento em solo
ou em galhos;
Correr: O mesmo princípio utilizado para andar, mas executado mais rapidamente,
podendo envolver pequenos saltos;
Ganhar impulso: Após a flexão dos membros, principalmente os inferiores uma
força para saltar ou correr é gerada;
Saltar: Um salto é executado com os membros livres, ou com o auxílio da cauda que
fica enrolada no primeiro galho, sendo solta apenas quando a chegada a um segundo
galho é concluída;
Deslizar: o deslocamento é feito apoiando o abdômen e impulsionando o corpo para
frente.
10 - Alimentação:
Comer sentado: em galhos ou no solo, o animal senta-se e utiliza os membros
anteriores para manuseio e alimentação;
36
Comer deitado: o animal deita em galhos ou no solo, e procede com sua ingestão de
alimentos;
Comer pendurado: Adota a postura de pendurar-se apena pela cauda, mas continua a
ingestão de alimentos;
Beber: ocorre a ingestão de água.
11 - Excreção:
Defecar: Inicia-se com o animal sentado no galho, utilizando a cauda como apoio,
entretanto esta fica enrolada, ou levantada lateralmente, para que as fezes saiam
livremente. O animal pode andar após o início da defecação;
Urinar: pode ocorrer antes, simultaneamente ou após a defecação, e o animal pratica
a mesma postura da defecação para urinar.
12 - Comportamentos Agonísticos:
Mostrar os dentes: lembra o ato de bocejar, entretanto os dentes aparecem mais
devido a uma maior abertura da boca, enquanto olha para o oponente e eriça o pelo;
Lutar: Com os pelos eriçados e muitas vezes emitindo vocalizações o animal adota
uma postura quadrúpede, e ameaça várias investidas balançando-se, agitando os
galhos. Ocorrem golpes, quando um animal bate um de seus membros no outro, e
podem segurar-se e morderem-se;
Morder: com aboca aberta, um animal investe sobre outro e lhe morde rapidamente.
13 - Comportamentos Reprodutivos:
Inspecionar genitália: O macho toca ou lambe a genitália da fêmea que adota uma
postura quadrúpede;
Cheirar genitália: O macho cheira a genitália da fêmea;
Copular: O macho assume a postura de monta sobre a fêmea em postura
quadrúpede, e realiza movimentos pélvicos.
14 - Cuidado parental:
Amamentar: Sentada a mãe permite que o infante se acomode em seu ventre para
alcançar as mamas e alimentar-se;
Carregar: Normalmente realizado pelas mães, mas também pode ser feito por outros
indivíduos do grupo, acomodando o filhote no dorso ou ventre;
Afastar: a mãe empurra o filhote para que este a solte. Comumente o filhote
vocaliza.
37
Brincar com os pais: envolve interações sociais como empurrões, mordiscadas e
pendurar-se nos pais.
15 - Comportamentos Estereotipados:
Locomoção em círculos: o animal pode andar ou correr circularmente e repetida
vezes;
Locomoção em vai e vem: em uma reta o animal se desloca andando ou correndo
até determinado ponto, se vira e refaz o percurso repetidas vezes;
Vai e vem: em galhos, agarrado à tela ou no chão o animal se balança para frente e
para trás repetidas vezes;
Morder-se: O animal leva algum membro a boca e se morde, normalmente
vocalizando antes e olhando para outro indivíduo;
Agitar a cabeça: movimenta a cabeça lateralmente e repetidamente;
Morder o substrato: o animal morde os galhos, a grade ou algum outro item no
recinto.
16 - Interação Social Afiliativa:
Brincar: Envolve pequenas lutas, corridas e saltos, juntamente a leves resmungos e
mordiscadas;
Descansar junto: Sentados ou deitados, encostados uns aos outros;
Embolar-se: Comum em temperaturas mais baixas, ocorre uma aglomeração do
grupo, em um mesmo galho ou em caso de recintos, na mesma caixa de dormir;
Suplantar: o animal se dirige a outro que está sentado ou deitado e faz com que este
se levante, e ocupa seu lugar.
2.3.9 “Efeito vizinhança”
Nós consideramos o enriquecimento acústico e bioacústico como um paradigma que
não pode ser visto como dirigido apenas aos animais alvo. A falta de barreiras ao som pode
acarretar efeitos sobre outros animais que estejam próximos ao ponto de reprodução do som.
Assim, avaliamos o efeito vizinhança sobrea fêmea de Macaco Aranha (Ateles paniscus) e o
macho de Babuíno Sagrado (Papio hamadryas) que coabitavam o setor extra (Figura 5).
38
Ambos viviam sozinhos em seus recintos e também passaram por uma fase de habituação aos
equipamentos e a experimentadora.
Além de considerarmos o efeito vizinhança para os animais cativos do BZMFB,
consideramos o efeito também para os exemplares de A. caraya que residem em liberdade
dentro do PMMSB. Esta consideração foi tomada com base na literatura, em trabalhos que
afirmam a potente dispersão do chamado mesmo em matas fechadas, e ao fato de grupos de
bugios livres já terem respondido a experimentos com playback de vocalizações de longo
alcance (Whitehead, 1989; Cunha & Byrne, 2006).
Um censo realizado dois meses antes do início de nossa coleta de dados, feito pela
pesquisadora, indicou a presença de três bandos de bugios no PMMSB. Na impossibilidade de
se monitorar também os bugios de vida livre, nos restringimos à coleta de dados de emissões
vocais, em conjunto com o protocolo adotado para o experimento.
Figura 5. Outros primatas habitantes do BZMFB sujeitos aos efeitos do enriquecimento bioacústico oferecido
aos bugios cativos que eram o alvo da pesquisa. Em A, a macaco-aranha Maya; em B, o babuíno-sagrado Kiko; e
em C, alguns membros de um grupo de bugios (Alouatta caraya) de vida-livre no BZMFB.
Foto: Débora S. Martins
39
2.4.0 Análise de dados
A análise comportamental foi feita a partir das filmagens de cada sessão controle e
experimental (5 fases, 10 dias, duas vezes por dia, totalizando 100 sessões), com o uso de
duas câmeras de vídeo digitais, uma focando os recintos 1 a 3 e a outra o 4 e o 5. Para tornar
possível a amostragem focal individual dos comportamentos, analisamos as filmagens de cada
sessão diversas vezes, cada vez nos focando em um indivíduo.
Foram usados para a análise cinco minutos de filmagem de cada sessão (portanto, 500
minutos de filmagem assistidos 12 vezes, uma vez para cada indivíduo) começando no minuto
precedente ao do playback, incluindo o minuto seguinte durante o qual acontecia o playback,
até os 3 minutos pós-playback. Nas sessões controle os 5 minutos foram tomados da mesma
forma, mas nenhum som foi efetivamente tocado.
Usamos um etograma adaptado de Albuquerque e Conedotti (2006) e de Dada e
Souza-Junior (2011) (descrito no item 2.3.1) para identificar os comportamentos e registrar
sua ocorrência e duração no programa Ethoplayer 1.3 (Leo Software Inc., Toulouse, França).
Os dados de duração média e totais dos comportamentos a cada sessão e por indivíduo foram
exportados para o Excel (Microsoft Office 2010), através do qual calculamos os valores
médios individuais de duração relativa (porcentagem da duração total de cada comportamento
em uma sessão de 5 minutos) dos comportamentos para cada fase. Ou seja, para cada fase
tínhamos um valor de duração relativa de cada categoria comportamental para cada indivíduo
que correspondia à média dos valores diários da manhã e dos da tarde.
Os resultados da análise comportamental são apresentados em duas partes, uma de
exploração inicial do conjunto geral de dados, e uma seguinte na qual os 16 comportamentos
são agrupados em 6 categorias. Isso foi feito por causa da baixa frequência de exibição de
muitos comportamentos. A literatura da área de enriquecimento ambiental mostra que efeitos
da inclusão de itens de enriquecimento são observados sobre comportamentos de descanso,
interação social, exploratórios e estereotipados (Bryant et al., 1988; Boere, 2001;). Nisso nos
baseamos para definir os agrupamentos, mantendo isolados mesmo aqueles que ocorreram
pouco, como os comportamentos estereotipados e o alerta. O agrupamento dos
comportamentos resultou nas seguintes categorias comportamentais:
Comportamentos Autodirigidos (AD): locomoção, alimentação, excreção e
manutenção corporal.
40
Comportamentos Sociais (SO): brincadeira, vocalização, esfregação, catação,
interações sociais agonísticas, afiliativas e parentais.
Descanso (DS).
Atenção dirigida (AT).
Alerta (AL).
Estereotipias (ET).
2.4.1 Análises estatísticas
Para testar se as diferenças nas durações relativas dos comportamentos entre as fases
eram significativas, testamos as seis categorias comportamentais em cada uma das cinco fases
(A1, B1, A2, B2, A3) quanto à normalidade (pelo teste de Shapiro-Wilks), e avaliamos a
homogeneidade de variâncias (Teste de erro de Levene) para verificar a possibilidade de
adotar um teste paramétrico. Como AL e ET não atenderam às premissas dos testes
paramétricos, submetemos a uma análise de variância fatorial de medidas repetidas (cada
sujeito passou por todas as fases) apenas AD, SO, MN e AT. As análises de variância foram
feitas separadamente para cada comportamento. Usamos a Fase como um fator intra-sujeito
de cinco níveis (A1, B1, A2, B2, A3; within-subjects factor) e o Período (manhã, tarde) e o
Sexo (macho, fêmea) como fatores independentes (between subjects). Por ter a Fase mais de
dois níveis, foi necessário testar a cada ANOVA o atendimento à premissa de esfericidade
através do Teste de Mauchly. Quando houve violação da premissa, adotamos o fator de
correção Greenhouse-Geisser precedido pelo cálculo do episilon (uma descrição estatística do
grau de violação da esfericidade: quanto mais episilon se afasta de 1, mais alto é o grau de
violação, ao que se indica o uso de um fator de correção, Norusis, 2007). Mudanças na
duração relativa de ET e AL ao longo das fases foram analisados pelo teste não paramétrico
de Friedman. As diferenças encontradas entre as cinco fases no teste foram avaliadas com o
teste de Wilcoxon, que determinou entre quais pares de comparação estavam as diferenças, e
foi adotada a correção de Bonferoni. Todas as análises estatísticas foram feitas no programa
SPSS 22 (Microsoft IBM).
41
NOTA ÉTICA
Esta pesquisa foi aprovada pelo Comitê de Ética no Uso de Animais da Universidade de São
Paulo, Campus Ribeirão Preto, sob o protocolo 13.1.951.53.0 aprovado em 07 de outubro de
2013, e pelo Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) sob o
número 41145-1.
42
3 Resultados
3.1 A linha de base: distribuição de tempo nas atividades antes do
enriquecimento (Fase A1)
A Figura 6 apresenta o orçamento de tempo, isto é, a distribuição do tempo ao longo
da sessão, com cada um dos comportamentos exibidos na fase A1, antes da introdução do
tratamento (playback). Ao considerarmos o sexo e o período dos animais temos quatro
variáveis: Machos manhã (MM), Machos tarde (MT), Fêmeas manhã (FM) e Fêmeas tarde
(FT).
Figura 6. Durações relativas médias das categorias comportamentais de A. caraya cativos do BZMFB (Ribeirão
Preto, S.P) e utilizados neste experimento de enriquecimento ambiental, em função do sexo e do período, durante
a fase A1 (linha de base).
O comportamento Descanso ocupava em geral a maior parte do tempo dos animais
(46% para MM e MT; 42% para FT), seguido pelos Comportamentos Sociais (36% FM; 27%
MM) e Atenção dirigida (19%). As Estereotipias ocupavam entre 3 e 6% do tempo dos
animais nessa fase. Os comportamentos Auto-dirigidos duravam mais tempo no período da
tarde para os dois sexos (15% MT; 19%FT) e Alerta só tomava o tempo das fêmeas à tarde.
43
3.2 Efeitos do enriquecimento: alteração na duração relativa dos
comportamentos entre os tratamentos
A Atenção dirigida e o Alerta aumentaram nas fases de teste (B1 e B2) e voltaram ao
valor da linha de base (A1) após as fases de playback, ou seja, sofreram efeito do tratamento.
No caso de Atenção dirigida, houve um pico em B2 (grande aumento em sua duração
relativa), e o recuo observado em A3 ficou no nível de B2 e não de A1. Um efeito inverso se
vê em Estereotipias que diminuem em frequência nas fases de playback, B1 e B2. Os
comportamentos autodirigidos variam muito pouco: têm uma pequena queda em frequência
em B1, um leve pico em B2 e terminam em A3 com uma frequência de ocorrência menor do
que a linha de base, A1.
Inesperadamente os Comportamentos Sociais aumentaram muito em termos de
duração, o que é representado pelo pico na fase intermediária de controle (A2) na Figura 7.
Ao final do estudo (A3), o comportamento volta a tomar quase a mesma proporção de tempo
que tomava em A1. Já o comportamento Descanso diminui de B1 a B2 (fases tratamento).
Figura 7. Duração relativa média das seis categorias comportamentais registradas, independentemente e do sexo
e do período da sessão, para os Bugios pretos cativos no BZMFB em cada fase deste estudo.
Os resultados dos testes de Anova apresentam-se na Figura 8. Adotamos o fator
Greenhouse-Geisser para DS e AD (Teste de Mauchly: Comportamentos Sociais: X29=17,136,
p=0,05; Atenção dirigida: X29=24,310, p=0,00; Descanso X2
9= 21,652, p=0,01;
0,0
5,0
10,0
15,0
20,0
25,0
30,0
35,0
40,0
45,0
50,0
A1 B1 A2 B2 A3
Du
raçã
o r
ela
tiva
mé
dia
das
se
is c
ate
gori
as
com
po
rtam
en
tais
(%
)
Fases do Experimento
Manutenção
Autodirigidos
Social
Atenção dirigida
Alerta
Estereotipias
44
AutodirigidosX29=16,632, p=0,06). Os quatro comportamentos variaram significativamente
entre as fases: Comportamentos Sociais F4,80=15,542, p=0,00, n2=0,437; Atenção dirigida
F4,80=8,989, p=0,00, n2= 0,310, Descanso F4,80=9,005, p=0,00, n2=0,310; Auto-dirigidos
F4,80=4,200, p= 0,004, n2= 0,174. A Figura 8 aponta entre quais fases cada comportamento
diferiu no nível p<0,05. A duração relativa média de Descanso e dos comportamentos Auto-
dirigidos e Sociais mudou após o tratamento (A1xB1).
Figura 8. Comparação entre a duração relativa média de quatro categorias comportamentais registradas para
Alouatta caraya cativos no BZMFB, entre as fases deste estudo. As barras representam o valor médio da duração
relativa sem distinção de sexo e período, e as linhas ligando as barras apontam entre que fases a diferença foi
significativa segundo o ANOVA de medidas repetidas .
Houve efeito do período sobre a fase nos comportamentos Sociais e Auto-dirigidos
(F4,80=6,6625, p=0,000, n2=0,249; F4,80=6,816, p=0,00, n2=0,254) e em Social encontrou-se
ainda efeito de Sexo em Fase F(4,80)=5,917, p=0,00, n2=0,181. A Figura 9 mostra os efeitos
em SO e AD.
45
Figura 9. Duração relativa média das categorias comportamentais SO e AD em cada fase, por sexo e por período,
para os bugios cativos no BZMFB alvos desta pesquisa de enriquecimento ambiental. O ANOVA mostrou
efeitos do sexo e do período em SO (acima) e do período em AD (abaixo) entre as fases.
Para Comportamentos sociais, vemos em MM um pico discrepante em B1, mas em B2
o comportamento apresenta sua duração mais baixa para o experimento. Já em MT ocorrem
dois picos próximos em B1 e A2, e embora a duração continue diminuindo em B2 e A3, os
valores não são menores do que os encontrados na linha de base. O pico discrepante em FM
também ocorre em A2, e novamente o menor valor de duração para esta categoria ocorre em
B2.
Já os comportamentos Auto-dirigidos apresentaram picos discrepantes para machos e
fêmeas, no período da manhã em relação à fase B2, sendo que de manhã em machos, o
comportamento tem um declínio em sua duração desde a linha de base, e em fêmeas ocorre a
diminuição da duração nas duas fases tratamento (B1 e B2). Em relação aos comportamentos
Alertae Estereotipias comparados de forma não-paramétrica pelo teste de Friedman, a
duração relativa de AL variou significativamente entre as fases (independente do sexo e do
período, X24=52,245, p=0,00; machos X2
4=38,213, p=0,00; fêmeas X24=35,779, p=0,00).
46
Também em Estereotipias houve variação significativa na duração relativa entre as fases,
quando se considerou todo o conjunto de dados (X24=52,245, p=0,00), mas a diferença deixa
de ser significativa quando se separam os sexos (machos X24=2,756, p=0,60; fêmeas
X24=13,092, p=0,01). A Figura 9 compara períodos e sexos entre fases para esses dois
comportamentos. Há diferença entre os sexos nas fases A1 e B1 no comportamento de Alerta
(fase A1, macho x fêmea: z=-2.310, p=0.021; fase B1 z=-2.824, p=0.005). O período (manhã
x tarde) não contribui para as diferenças encontradas entre as fases nesses comportamentos
quando os sexos são considerados juntos (veja a
Figura 10 e a Figura 11).
47
Figura 10. Comparação entre os valores de duração relativa média entre os períodos (acima) e entre os sexos
(abaixo) para as categorias comportamentais Alerta e Estereotipias registrados para bugios cativos no BZMFB,
sujeitos do experimento realizado com playbacks como elemento de enriquecimento ambiental. O teste de
Wilcoxon apontou diferença significativa entre os sexos nas fases A1 e B1, ou seja, na linha de base e no
tratamento previsível; diferença entre sexos em AL na fase A1(macho x fêmea: z=-2.310, p=0.021) e em B1
(z=-2.824, p=0.005). Os machos ficaram mais alertas do que as fêmeas, mas os valores foram todos menores do
que 1%. Os dados de ET se devem a apenas uma fêmea, enquanto está mais bem distribuído entre os machos.
48
Figura 11. Resultado do teste não-paramétrico de Wilcoxon que comparou os valores de duração relativa dos
comportamentos Alerta (AL) e Estereotipias (ET) em cada fase. As células amarelas indicam as diferenças
significativas a p<0,01 (com a correção de Bonferoni: p=0,05 dividido pelas 10 comparações entre fases). A
célula verde indica que além da diferença entre as fases, houve um efeito do sexo em AL na fase A1 (macho x
fêmea: z=-2.310, p=0.021) e em B1 (z=-2.824, p=0.005).
3.3 O efeito dos tratamentos (previsível e imprevisível) e de suas retiradas
Para os comportamentos AL, ET DS e AT, que não apresentaram diferenças
estatísticas para sexo e período tiveram estas categorias agrupadas em uma única linha.
Sociais e Auto-dirigidos foram ilustrados separadamente (Figura 12).
49
Figura 12. Variação na duração relativa de quatro categorias comportamentais registradas para os Alouatta
caraya cativos, em três intervalos de tempo entre todas as fases experimentais deste estudo, com bugios (A.
caraya) no BZMFB (Ribeirão Preto, SP).
Ao olharmos para o comportamento Descanso, observamos a diminuição da duração
relativa de A1 para B1; Durante B1 temos um aumento no meio da fase, e depois a duração
volta a cair, se mantendo com poucas variações até a metade da fase B2, onde começa a
diminuir até o final desta fase. Em A3 a duração deste comportamento volta a aumentar de
forma contínua até o término do experimento. Atenção dirigida tem um aumento inicial (A1 –
B1), mas durante a fase B1 podemos observar o decréscimo dos valores de sua duração, que
volta a aumentar após o término desta fase, até o início de B2; entretanto o comportamento
apresenta uma nova oscilação com a diminuição seus valores na metade de B2, um novo
aumento até o início de A3, e novamente uma redução em seus valores até o término de A3.
Para Alerta também observamos um aumento de A1 para B1, e logo após a diminuição
contínua do comportamento até o final de B1, e sua duração só volta a acontecer no início de
B2, mas após seu pico um efeito parecido ao visto em B1 ocorre novamente, acarretando na
diminuição constante da duração relativa. O comportamento Estereotipias apresenta
incialmente uma diminuição de sua duração relativa de A1 para B1: no primeiro dia da fase o
comportamento não se apresenta, mas aumenta até o final da fase A2. No início de B2
voltamos a observar a ausência deste comportamento, mas novamente sua duração relativa
aumenta gradualmente até o final do experimento.
50
Figura 13. Variação na duração relativa das categorias comportamentais Auto-dirigidos (acima) e Sociais
(abaixo) em três intervalos de tempo entre as fases desse estudo, com os bugios (A. caraya) pertencentes ao
plantel do BZMFB (Ribeirão Preto, SP).
Os comportamentos Auto-dirigidos que apresentaram diferenças significativas entre
períodos, o fazem no final da fase B2, onde no período da manhã se apresenta o maior pico da
duração relativa para ambos os sexos. Já comportamentos Sociais apresentou uma
discrepância para as fêmeas no período da manhã em A2: no meio da fase se encontra o pico
do comportamento (Figura 13).
51
3.4 Efeito vizinhança
Figura 14. Gráfico da duração relativa das categorias comportamentais s mais relevantes do indivíduo de Macaco
Aranha analisado nesta pesquisa durante todas as fases do experimento no BZMFB.
O que encontramos durante a observação dos tratamentos para este indivíduo (Macaco
Aranha), que nos evidencia um efeito enriquecedor foi uma diminuição dos comportamentos
Estereotipias entre B1 e B2, picos do comportamento Alerta em B1 e B2, e um aumento do
comportamento Atenção dirigida entre A1 e B1, e sua diminuição entre B2 e A3, mas não
constatamos indicações de diferenças influenciadas pela previsibilidade (Figura 14).
52
Figura 15. Duração das categorias comportamentais mais relevantes do indivíduo da espécie Babuíno Sagrado
analisado nesta pesquisa durante todas as fases do experimento no BZMFB.
O babuíno-sagrado mostrou alterações comportamentais entre as fases, mas não
conseguimos estabelecer um efeito enriquecedor (Figura 15). Para esta espécie tivemos um
aumento do comportamento Estereotipias em B1 e aumento do comportamento Descanso
durante os tratamentos.
3.5 Ocorrências de emissões de Rugidos
Observamos um aumento (Figura 16 e Figura 17) das emissões de rugidos matinais
dos indivíduos cativos em todas as fases após o primeiro dia de experimentação, e os picos
dessa emissão são vistos nas fases de tratamento (B1 e B2). Já no período da tarde, esse tipo
de emissão vocal cessa totalmente após o início do experimento. Voltamos a citar o trabalho
de Cunha & Byrne, 2006 que coloca a função do chamado como de delineamento de áreas de
ocupação e reforço desta ocupação, principalmente quando emitido no meio da considerada
área de uso, os autores encontraram frequentes respostas de vocalização de rugidos. Para os
53
indivíduos de vida livre, no período da manhã o feito foi inverso e suas taxas de emissão de
rugidos em B1 e B2 são menores que nas fases controle. Para o período da tarde a vocalização
não ocorre em A2 e B2.
Figura 16. Diferenças entre número de ocorrências de rugido que ocorreram durante as fases do experimento e
durante o período de habituação (H), para os bugios em vida livre e em cativeiro no BZMFB, no período da
manhã e da tarde.
Figura 17. Dispersão das vocalizações de longo alcance (rugidos) dos bugios em vida livre e em cativeiro que
ocorreram em: H- habituação; A1, A2 e A3- linhas de base; B1 e B2 – tratamentos; C- fase cancelada; P- pausa
para tratamento veterinário onde não houve coleta de dados , no BZMFB, registrados em horas no período da
manhã e da tarde, durante este estudo.
54
4 Discussão
Mostramos neste estudo que a bioacústica também serve de ferramenta para a
melhoria do bem-estar de animais em cativeiro. Como previmos em nossa hipótese, o
playback de rugidos de coespecíficos a Alouatta caraya, independente de ser de forma
previsível ou não, serviu como um item de enriquecimento ambiental: diminui o tempo de
exibição de estereotipias e aumentou a duração dos comportamentos naturais da espécie,
como interações sociais, alerta e atenção dirigida. (Bryant et al., 1988; Boere, 2001; Hill &
Broom, 2009). Com isso, sugerimos a inclusão de “enriquecimento bioacústico” à
categorização de Young (2003).
Os resultados encontrados na fase A1 (linha de base) não diferem muito do que
encontramos em literatura para Alouatta. O Descanso (machos e fêmeas apresentaram
respectivamente, 46% e 34% em média para os dois períodos em nosso estudo), foi também
para Rossi (2011), em seu estudo de suplementação de população, comportamento como
maior compositor percentual de seu etograma com 47,2% para machos e 41,6% fêmeas. A
autora cita ainda outras pesquisas (Bicca-Marques, 1991 com 63% e Bravo & Sallenave, 2003
com 57%) nas quais os valores para esta categoria são altos. Também em cativeiro Descanso
foi o comportamento exibido com maior frequência (61,6%) em Alouatta clamitans (Dada,
2009). Alguns autores já questionaram em seus trabalhos a alta inatividade em Alouatta;
Strier (1992) os considera ecologicamente como minimizadores de gasto energético, já que
sua alimentação a base de folhas é de difícil digestão.
Os comportamentos Sociais, que em nosso estudo apresentou 20% para machos e 28%
para fêmeas na fase A1, tem em sua composição mais de 90% (91 para fêmeas e 93 para
machos) o comportamento Descansar junto, que é considerado no etograma de Albuquerque e
Conedotti (2006), como uma categoria social do comportamento dos animais.
Podemos considerar as variações na duração relativa dos comportamentos entre as
fases tratamento e controle como fatores que demonstram a eficácia do tratamento como
enriquecimento ambiental. O aumento da incidência do comportamento Alerta e Atenção
dirigida em ambas as fases tratamento (B1 e B2) nos permite dizer, como base em Boere
(2001) que houve um efeito enriquecedor (alterações em incidência e frequência de
comportamentos após inserção de novos estímulos são considerados efeitos do
enriquecimento) uma vez que estímulos que despertam a atenção dos animais são potenciais
elementos de enriquecimento ambiental (Bryant et al., 1988).
O aumento da incidência de comportamentos naturais da espécie pode ser considerado
uma evidência do efeito benéfico da inserção de itens de enriquecimento ambiental. Dawkins
55
(1990) propõe que o sofrimento (como estados emocionais desagradáveis como medo, tédio,
dor e fome) tenha acompanhado a seleção dos comportamentos de cada espécie durante o
processo evolutivo, e assim, que os animais precisam executar comportamentos para sanar
seus sofrimentos. Os ambientes de cativeiro são pobres em estímulos que gerem sofrimentos,
para que os animais tenham motivação em exercer comportamentos naturais de sua espécie, o
que incrementaria seu índice de bem estar (Dawknins, 1990).
A falta de oportunidade em cativeiro, para que os animais executem comportamentos
com finalidades para as quais estes foram selecionados também é colocada por Broom, (1988)
e este diz que os animais em cativeiro devem ser livres de sofrimentos como sede, fome , dor,
mas que estes devem ter oportunidades de escolha, onde possam ter a alternativa de executar
ou não comportamentos. As restrições de oportunidade comportamental aliados a outros
fatores estressantes correlacionados ao cativeiro (como iluminação artificial, a exposição ao
som alto e constante, odores excitantes, temperaturas desconfortáveis, substratos.
inadequados, movimento restrito pelo espaço falta de pontos de fuga para o animal, a
proximidade forçada para os seres humanos, redução das oportunidades de alimentação,
manutenção em grupos sociais anormais), podem causar diversos comportamentos anormais,
ou ainda em contexto anormal – as estereotipias (Morgan, & Tromborg, 2007).
As estereotipias são consideradas um forte indicador do bem estar animal, fatores
como frustração e medo são associados ao aumento de suas emissões, e estímulos que
diminuam a frequência destes comportamentos no repertório do animal são considerados
enriquecedores (Mason, 1991). Sendo assim, associamos a emissão dos comportamentos
naturais (como alerta e atenção dirigida) à diminuição de comportamentos estereotipados
durante as fases deste estudo como um efeito benéfico do experimento.
Ao analisarmos a frequência da ocorrência de comportamentos estereotipados vemos
que estes tomaram menos tempo dos animais nas fases tratamentos e, ressaltando que esses
comportamentos são vistos pela literatura da área como indicativo de baixo nível de bem-estar
(Swaisgood & Shepherdson, 2005), temos aqui uma evidência do potencial enriquecedor do
tratamento. A diminuição de comportamentos estereotipados é uma evidência da eficiência do
enriquecimento ambiental aplicado em vários estudos (Bryant et al., 1988; Boere, 2001; Hill
& Broom, 2009).
Os comportamentos dirigidos aos outros membros do grupo (Interação social),
relacionados à organização hierárquica e à manutenção das relações afiliativas do bando
(Jones, 1983), aumentaram progressivamente a partir da primeira fase de tratamento (B1) até
o final da fase A2. O aumento das interações sociais pode ser uma evidência do seu papel no
56
espaçamento entre grupos vizinhos, como mecanismo de reforço de ocupação territorial e
propaganda regular de ocupação como sugerem Cunha e Byrne (2006) para os rugidos de
Alouatta caraya. Assim como os rugidos serviriam para evitar conflitos físicos nessas
disputas por território promovendo a coesão, os comportamentos sócio-positivos também
promovem a coesão. Ao se sentirem ameaçados, os animais reforçam os laços entre si e
unem-se contra intrusos. Jones (1983) considera os comportamentos sociais em Alouatta
caraya também como possíveis antecipadores de conflitos e associa a emissão destes a teoria
de que bugios tem um custo metabólico muito alto, devida a seu tipo de alimentação (Milton
1979), então a energia poupada em conflitos ao se executar comportamentos sociais é a opção
mais recorrente destes animais.
Anteriormente já havíamos citado que Cunha e Byrne (2006) consideram alto o gasto
energético dispendido para a emissão do rugido, já que envolve fatores como tempo, força e
aparato vocal, e que Strier (1992) considera os bugios minimizadores de energia. Com base
nessas premissas, e nas apontadas por Milton (1979) e Jones (1983) de que os Alouatta tentam
minimizar seus gastos energéticos inclusive com a promoção de comportamentos sociais o
aumento destas interações social durante este estudo pode indicar que o rugido emitido por
playback foi associado como um requisito de manutenção e defesa do território e eliciou uma
resposta de coesão grupal, já que a principal atividade vista dentro da categoria social foi o
descansar junto, um potencial de resposta econômica de energia.
4.1 A imprevisibilidade do tratamento serviu como enriquecimento aos bugios?
Ao compararmos os efeitos das fases de tratamento entre as linhas de base,
constatamos um efeito enriquecedor refletido nos comportamentos Estereotipias, Alerta,
Atenção dirigida e Sociais, como dito anteriormente. Contudo, ao olharmos separadamente
para os tratamentos constatamos pequenas diferenças. A fase B1 com horários previsíveis se
mostrou muito efetiva como enriquecimento no início de sua fase, mas, com o passar dos dias
de tratamento, sofreu nova alteração: as Estereotipias aumentaram e Alerta e Atenção dirigida
diminuíram. Esses efeitos reversos ao encontrado durante os primeiros dias do tratamento
poderiam indicar um efeito da previsibilidade, a habituação, uma tendência ao retorno à linha
de base, e perda do efeito enriquecedor (Saudargas & Drummer, 1996). A diminuição dos
comportamentos apresentados à presença do enriquecimento após uma excessiva repetição
57
demonstra a habituação do animal e a perda do efeito benéfico do enriquecimento (Bryant et
al., 1988).
Para a fase B2 associamos algumas ocorrências à imprevisibilidade: não existe um
padrão específico de variação do comportamento Atenção dirigida e Estereotipias como
encontrado em B1; o comportamento de Alerta é bem correlacionado entre os gêneros no
período da tarde, mas não de manhã e Interação social tem um leve aumento no período
manhã e diminui a tarde para os gêneros. Essa relação entre os períodos e a imprevisibilidade
pode ter acontecido, pois normalmente a emissão dos rugidos ocorre bem cedo, no período da
manhã e a alteração dos horários de emissão do playback para este período pode ser mais
confusa e evidenciar respostas diferentes e individuais. Se compararmos em média, as fases
B1 e B2, encontramos poucas diferenças entre elas. O tempo gasto em Descanso, Alerta,
Estereotipias e Comportamentos sociais é maior em B1, e em Atenção dirigida em B2.
Em propostas futuras podemos sugerir que outros tipos de sons e vocalizações sejam
testados como elementos de enriquecimento ambiental acústico e bioacústico para espécies
cativas.
58
4.2 Sustentação fisiológica da diminuição do estresse: análise dos metabólitos
fecais
Embora as mudanças comportamentais sejam um indicio claro de resposta ao
tratamento no protocolo ABAB (Saudargas & Drummer, 1996), tem-se usado a comprovação
fisiológica da diminuição do estresse em experimentos que avaliam melhoria em bem-estar
após alguma modificação (Vasconcellos et al. 2011). Assim, era nosso plano desde o início da
pesquisa avaliar alterações hormonais previsíveis em resposta aos experimentos. De fato, a
coleta dos dados para a análise foi feita com um método não invasivo de amostragem de
metabólitos de glicocorticóides em fezes. Foram recolhidas amostras fecais diariamente de
todos os indivíduos analisados, durante as cinco fases do experimento e a de habituação.
Para identificação individual das fezes usamos corantes alimentícios que, após a
ingestão possibilitam a diferenciação das fezes por suas diferentes colorações (Stravinsky et
al, 2001). Três diferentes cores de corante alimentício líquido da marca Arcolor® (Arco-íris
Brasil LTDA) foram adicionados à uma massa de banana, mel e cereal de aveia em pó,
amassadas formando bolinhas (Figura 18). Cada animal recebeu diariamente de duas a três
bolinhas à tarde para que as primeiras fezes do dia seguinte já saíssem coloridas. As cores não
se repetiram em um mesmo recinto, facilitando a identificação das amostras fecais. Como a
mistura já havia sido elaborada e adotada pela pesquisadora em trabalhos anteriores de
enriquecimento ambiental sabíamos que a marcação permanecia nas fezes por até 3 dias.
Figura 18. Itens alimentares (bolinho de banana, mel e cereal de arroz) marcados com os corantes artificiais (A)
para a marcação individualizada das amostras fecais para as análises dos metabólitos de glicocortidóides; B
mostra a oferta de uma das bolas marcadas em azul turquesa diretamente a uma das fêmeas de bugio, e em C, um
macho mordendo um marcador na cor rosa. Estes registros foram feitos com ao bugios deste estudo cativos no
BZMFB.
59
Foto: Débora S. Martins
Essas amostras foram pesadas, liofilizadas (secadas) e submetidas a um processo de
extração com base na metodologia sugerida por Rangel-Negrín et al., (2014). A partir daí, era
necessário um protocolo de validação das amostras para os valores de metabólitos de
glicocorticoides, o que seria incialmente feito pelo "desafio de ACTH”, mais comumente
usado na literatura quando se tem um valor de dosagem definido de ACTH para injeção na
espécie de estudo (Dias et al., 2008; Heistermann, et al. 2006). Esse não foi o caso para
Alouatta. Não há na literatura dosagem de ACTH para nenhuma espécie do gênero. Assim,
buscamos um protocolo alternativo de validação das concentrações de metabólitos de
glicocorticoides que nos servisse. Tomamos por base os trabalhos que utilizam apenas o que
se chama de “pico estressor” (cria-se um estresse agudo e máximo, por ex., através de
contenção física) e isso serve de base para a validação de alteração nas concentrações de
metabólitos de glicocorticoides nas fezes (Martínez-Motaet al., 2008; Behie et al., 2010).
Adotamos como picos estressores o uso de anestesia química e de contenções físicas. Em
Fevereiro de 2015 o zoológico precisou conter e anestesiar um macho e uma fêmea e
aproveitamos para coletar as fezes dos dois por três dias consecutivos após a intervenção.
Estas amostras também foram liofilizadas e extraídas e somadas ao quadro de amostras que
serão analisadas assim que tivermos acertado o envio do material para um laboratório que
possa fazê-lo.
4.3 Efeito vizinhança
Aqui faremos uma discussão com base em apenas um indivíduo de cada espécie, com
características individuais que podem ter influência sobre os comportamentos registrados, mas
consideramos que a familiaridade entre Atelidae, na qual se encontram os Bugios e Macacos
Aranha pode ter facilitado a dispersão do efeito enriquecedor deste experimento para o
exemplar de Macaco Aranha do BZMFB. O mesmo não ocorreu para o exemplar de Babuíno
Sagrado já que notamos um aumento dos comportamentos estereotipados na fase B1.
Ressaltamos com essa parte do experimento o cuidado que devemos ter ao utilizar técnicas de
enriquecimento que não podem ser direcionados apenas aos sujeitos alvo, como o
enriquecimento bioacústico, uma vez que o efeito deste enriquecimento pode ser estressor e
causar malefícios sobre o comportamento de outras espécies.
60
4.4 Emissões de rugidos
A emissão de playbacks no estudo de Cunha e Byrne, (2006) em áreas de borda de
fronteiras territoriais eliciava um efeito menor de emissões vocais de rugidos do que no meio
da área. Como o playback não era direcionado aos indivíduos de vida livre e não foi feito um
estudo de suas áreas de uso, pouco podemos concluir sobre o padrão de emissão de rugidos
apresentado por estes grupos livres, mas para os animais cativos, o playback foi um potencial
eliciador destas vocalizações, mesmo que não em resposta contígua a emissão do som, e sim
nos horários naturais de emissão para a espécie.
4.5 Efeitos inesperados
4.5.1 Visita da Fêmea de vida livre
Durante nossa pesquisa notamos um acontecimento nunca antes registrado dentro do
Zoo Fábio Barreto. Como descrito na metodologia é de conhecimento a existência de bugios
de vida livre na área verde onde o zoológico está inserido.
No dia 27/01/2014 uma fêmea adulta que já havia sido avistada vagando sozinha em
algumas ocasiões começou a passar bastante tempo nas árvores que circundam o local do
cativeiro dos bugios (Figura 19). Na ocasião um tratador relatou que no dia anterior, uma
fêmea de vida livre estava sobre os recintos de bugios caminhando na tela de contenção.
Novamente uma fêmea foi avistada em 12/02/2014. No período da manhã ela apenas
estava próxima aos recintos, entretanto no período da tarde, ela voltou para tela de cima de
um recinto no qual residem dois machos, sendo um deles, visualmente o macho de maior
porte dentre os cativos. Nesta ocorrência conseguimos fotografar e filmar a cópula desta
fêmea com o macho cativo de maior porte (Figura 20). A fêmea permaneceu sobre a tela por
cerca de 20 minutos. Este fato nunca havia sido registrado pelos funcionários do BZMFB
antes desta pesquisa.
61
Figura 19. Foto lateral dos recintos de bugio no BZMFB onde podemos observar uma fêmea livre (dourada),
sobre a grade dos recintos de bugios em 12/02/2014 e 27/01/14 respectivamente.
Foto: Débora S. Martins
Figura 20. Registro de macho cativo (preto) e fêmea livre (dourada) copulando em 12/02/2014 com a tela de
proteção do recinto entre eles; a imagem em questão se encontra circulada por vermelho.
Foto: Débora S. Martins
62
4.5.2 Atração de um macho adulto de vida livre com o playback
Em 09/11/13 no período da manhã, o playback foi tocado durante a fase B1 do
experimento em seu terceiro dia. Nesta ocasião, deu-se a aproximação de um macho de bugio
adulto, à caixa de som que emitia o playback, cerca de 2 minutos após o término do som, o
macho surgiu por um bambuzal e desceu o máximo que uma haste envergada de um bambu
permitiu (estimamos entre 1m e 1,5m de distância do aparelho), e observou a caixa de som
por cerca de mais 2 minutos. Após esta observação o macho executou uma série de
comportamentos agonísticos como balançar o galho, arrepiar-se e expor os dentes. Este
display durou cerca de 1 minuto e meio. Após esta exibição ele retirou-se um pouco mais para
cima, em uma haste mais grossa e estável do bambu e continuou sua observação do material
por cerca de mais 5 minutos. Na ocasião todas as câmeras estavam fazendo a filmagem para
registro dos comportamentos dos bugios em cativeiro, o que impossibilitou o registro
eletrônico desta ocorrência.
63
5 Conclusão
Com esta pesquisa concluímos:
(1) O uso de playbacks de rugidos de coespecíficos de Alouatta caraya serve
como técnica de enriquecimento ambiental bioacústico para a espécie, já que
diminui a ocorrência de comportamentos estereotipados.
(2) A alteração dos horários do playback como elemento de imprevisibilidade não
teve efeito enriquecedor sobressalente ao teste previsível, provavelmente porque no
ambiente natural os chamados não são imprevisíveis.
(3) Este tipo de enriquecimento pode afetar positiva ou negativamente outras
espécies de primatas habitantes de recintos vizinhos.
(4) O uso do enriquecimento bioacústico aumentou a emissão da vocalização
utilizada como playback (o rugido), mas tendencialmente no horário em que ela
normalmente ocorre, não sofrendo alterações com o teste de imprevisibilidade.
(5) O uso de playbacks elicia respostas (não necessariamente vocais) também em
indivíduos de vida livre, mesmo quando o mesmo não é direcionado diretamente a
estes animais.
64
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