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ATIVIDADE MICORRÍZICA E MICROBIANA DO SOLO EM ÁREAS DE

REGENERAÇÃO DE MATA ATLÂNTICA, IGARASSU, PERNAMBUCO

DANIELLE KARLA ALVES DA SILVA

RECIFE

2011

UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE MICOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE FUNGOS

ATIVIDADE MICORRÍZICA E MICROBIANA DO SOLO EM ÁREAS DE


Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia de Fungos do Departamento de Micologia do Centro de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Biologia de Fungos.

Área de Concentração:

Micologia Aplicada

NOME: Danielle Karla Alves da Silva Orientadora: Leonor Costa Maia Co-orientador: Fábio S. B. da Silva

RECIFE

2011

Silva, Danielle Karla Alves da

Atividade micorrízica e microbiana do solo em áreas de regeneração de Mata Atlântica, Igarassu, Pernambuco/ Danielle Karl a Alves da Silva. – Recife: O Autor, 2009. 59 folhas : il., fig., tab.

Orientadora: Leonor Costa Maia Co-orientador: Fábio S. B. da Silva Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de

Pernambuco. Centro de Ciências Biológicas. Biologia de Fungos, 2009.

Inclui bibliografia e anexos

1. Micorriza 2. Florestas- biomassa 3. Indicadores biológicos I. Título.

579.5 CDD (22.ed.) UFPE/CCB-2011-182

Atividade Micorrízica e Microbiana do Solo em Áreas de Regeneração de Mata

Atlântica, Igarassu, Pernambuco

DANIELLE KARLA ALVES DA SILVA

Dissertação defendida e aprovada pela comissão examinadora em 18/02/2009

Comissão Examinadora

Ao Deus digno de toda

honra e toda glória

ofereço.

“Pois sabemos que todas as coisas trabalham juntas para o bem daqueles que amam a Deus,

daqueles a quem Ele chamou de acordo com seu plano.” Romanos 8.28

Aos meus pais, Lucia e Luiz;

minha irmã, Patricia e

meu sobrinho Luiz Neto

dedico.

Agradecimentos

A Deus, pela vida, pela força e por tudo que Ele fez, faz e continuará fazendo em minha vida,

Sem Ele nada disso seria possível.

Aos meus pais, Lucia e Luiz, pelo amor, carinho e pelo grande e continuado apoio e

compreensão pelas minhas ausências.

À minha irmã Patrícia, pelo amor, carinho e pelo grande e continuado apoio e pela valiosa

ajuda.

Ao meu sobrinho Luiz Neto, pelo carinho e por me proporcionar muitas alegrias a cada dia.

A Geison Rodrigues pelo companheirismo, carinho, amizade, conselhos, por me incentivar a

sempre ir mais além, por todos os bons momentos que compartilhamos e pela paciência.

As minhas avós (Zélia e Josefa) e meu avô (Euclides) pelo amor, carinho e atenção

dispensados.

A toda minha família pelo carinho, apoio e compreensão.

À Profa. Leonor Costa Maia pela orientação desde a minha iniciação científica, incentivo,

confiança e apoio.

Ao Prof. Fábio Sérgio B. Silva pela co-orientação, apoio em todas as etapas deste e de outros

trabalhos e pela sua amizade.

À Profa. Adriana M. Yano-Melo pelo incentivo.

À Profa. Uided M. T. Cavalcante pelo apoio, incentivo e confiança.

À Geovanna Guterres pela amizade e por sempre estar disponível para ajudar.

À CAPES pela concessão da bolsa.

À UFPE pelo apoio e

Ao Projeto Fragmentos e à Usina São José pelo apoio logístico.

As Profas. Ana Carolina e Maria Jesus Rodal pelas informações sobre a flora da Usina São

José.

À Profa. Lindete Martins pela orientação no estágio supervisionado na UNEB e pelo apoio

dispensado durante minha estada em Petrolina/Juazeiro.

A Jakson Leite pela co-orientação no meu estágio supervisionado.

A Thomas Kimmel pela valiosa ajuda nas coletas e pelas informações fornecidas sobre as

capoeiras.

À Ladivânia Nascimento pelas valiosas informações sobre as capoeiras.

A todos os meus amigos, que seria impossível listá-los aqui, pelo apoio, incentivo e

compreensão nas minhas ausências.

A Jailton, Klebert, Jessyca, Márcia, Klebiany, pelas orações, amizade, incentivo e confiança.

A Anderson Souza pela amizade e pelos bons conselhos.

A João Paulo pela amizade e por todos os momentos que compartilhamos.

A Nicácio Freitas, Indra Elena e Vilma Santos pela amizade, ajuda e pelos momentos que

compartilhamos nesse período.

À Renata Souza, pelo grande incentivo, confiança, apoio e amizade.

À Maryluce Albuquerque, pela amizade, ajuda, apoio e acolhida durante minha estada em

Petrolina.

A Ângelo Santana pela ajuda nas coletas e por ter proporcionado momentos de descontração

durante as coletas.

Aos companheiros da turma de mestrado, Allyne, Caroline, Clarissa, Flávio, Glauciane,

Hanilma, Helder, Indra, João, Luciana, Moacir, Patricia, Paúl, Roberta, Suanni, Theomara,

Thiago, Vilma, Vivian e Wendel, com os quais compartilhei momentos felizes e importantes.

À equipe do Laboratório de Micorrizas, Catarina, Camilla, Marilene, Inácio, Kelly, Araeska,

Ângelo, Bruno, pelo companheirismo e bons momentos compartilhados.

Enfim, a todos que de alguma forma contribuíram para este trabalho.

RESUMO GERAL

A Mata Atlântica apresenta grande diversidade e elevado grau de endemismo, mas vem sendo

gradativamente impactada. As pressões antrópicas causadas principalmente pelo

desmatamento e conversão das áreas em plantios, com o posterior abandono, originam as

chamadas “capoeiras” ou matas de regeneração, onde a vegetação lenhosa cresce depois da

derrubada da floresta. Considerando que a atuação dos microrganismos do solo pode

contribuir para a qualidade edáfica, objetivou-se comparar a atividade microbiana em solos

sob diferentes usos. Coletas foram realizadas em áreas de Mata Atlântica preservadas,

cultivadas com cana-de-açúcar ou em processo natural de regeneração (capoeiras 1 e 2, com

10 e 20 anos, respectivamente), em dois períodos (chuvoso e seco). Avaliaram-se: teores de

ácidos húmicos (AH) e ácidos fúlvicos (AF), relação AH:AF, atividade enzimática, carbono

da biomassa microbiana, respiração microbiana, quociente metabólico, polissacarídeos de

origem microbiana, número de glomerosporos, produção de glomalina e colonização

micorrízica. Alguns valores diferiram entre os períodos, a hidrólise do FDA e a taxa de

colonização micorrízica foram maiores no período chuvoso e seco, respectivamente. No

período chuvoso, o solo da capoeira 1 apresentou maiores valores de hidrólise de FDA,

polissacarídeos e maior número de glomerosporos, enquanto o da capoeira 2 apresentou

maiores valores de desidrogenase e de colonização micorrízica; nas duas capoeiras houve

maior emanação de CO2 que nas demais áreas. Na estação seca, a atividade da sacarase e do

FDA e a respiração induzida por substrato, foram maiores no solo da capoeira 1, com maiores

taxas de colonização micorrízica na outra capoeira; as duas apresentaram maior número de

glomerosporos que as demais áreas. A atividade da celulase e a quantidade de glomalina

foram maiores no solo do fragmento de mata preservado. No período seco se registrou mais

proteínas do solo relacionadas à glomalina que na estação chuvosa. Em geral, maior atividade

microbiana foi verificada nas áreas em regeneração, sugerindo que a qualidade do solo está

sendo recuperada. A capoeira 1 apresentou comportamento químico, bioquímico e

microbiológico distinto das demais áreas, enquanto as taxas registradas na capoeira 2 foram

similares ao observado no fragmento de mata preservado, o que mostra uma evolução no

processo de regeneração, com tendência à estabilidade do ecossistema.

Palavras-chave: Biomassa microbiana, Enzimas do solo, Fungos Micorrízicos Arbsuculares,

Glomalina, Mata Atlântica.

ABSTRACT

The Atlantic Forest is characterized by high diversity and high degree of endemism, but it has

been continuously impacted. The anthropic pressure caused mainly by deforestation and

conversion to agriculture, followed by abandonment originate the “capoeiras” or regeneration

forests, with the woody vegetation growing after forest removal. Considering that soil

microorganisms can be used to determine the edaphic quality in these areas, the objective of

this study was to determine the soil microbial activity in areas of preserved Atlantic Forest,

cultivated with sugar cane and in process of natural regeneration (capoeira 1 and 2, 10 and 20

years old, respectively). The humic and fulvic acids, HA:FA rate, enzymatic activity,

microbial biomass C, microbial respiration, metabolic quotient, polysaccharides of microbial

origin, number of glomerospores, glomalina production and mycorrhizal colonization were

analysed. At the raining period the soil of capoeira 1 presented higher amount of FDS,

polysaccharides and number of glomerospores, while in the capoeria 2 higher values of

dehydrogenase and mycorrhizal colonization were registered; in both capoeiras there was

more CO2 emission than in the other areas. During the dry season, the activity of saccharase

and FDA and the respiration rate induced by substrate were higher in the soil of capoeira 1,

with higher values of mycorrhizal colonization in the other capoeira; both capoeiras presented

higher number of glomerospores than the other areas. The cellulase activity and amount of

glomalin-related soil protein (GRSP) were higher in the soil of the preserved forest fragment.

More GRSP was registered in the dry than in the raining season. In general, higher microbial

activity was observed in the regeneration areas than in the forest and sugarcane field. This

suggests that the soil quality of the capoeiras is recovering once that the capoeira 1 presented

chemical, biochemical and microbiological behavior different from the other areas,

conversely, the capoeira 2 and the preserved forest were similar in microbial activity,

indicating an evolution in the regeneration process with tendency to ecosystem stability.

Key-words: Microbial Biomass, Soil Enzymes, Arbuscular Mycorrhizal Fungi, Glomalin,

Atlantic Forest

Lista de Figuras

Pág.

Capítulo 1

Figura 1 – Análise de escalonamento multidimensional (MDS), independente do período de amostragem, com base nos dados de: desidrogenase, hidrólise do diacetato de fluoresceína, sacarase, celulase, respiração basal e induzida por substrato, biomassa microbiana, qCO2, pH, umidade, colonização micorrízica, número de esporos, glomalina facilmente extraível e total em solo e em agregados <1 e 1-2 mm, ácido húmico, ácido fúlvico, relação ácido húmico e fúlvico e polissacarídeos de origem microbiana, em solos de áreas de Mata Atlântica em regeneração com até 10 anos (CAP1) e 20 anos (CAP2), fragmento de mata preservado (FRAG) e cultivo de cana-de-açúcar (CULT), no município de Igarassu, Pernambuco (stress 0,12)........................................................................................................................ 44

Figura 2 – Análise de Agrupamento baseada nos dados de: desidrogenase, hidrólise do diacetato de fluoresceína, sacarase, celulase, respiração basal e induzida por substrato, biomassa microbiana, qCO2, pH, umidade, colonização micorrízica, número de esporos, glomalina facilmente extraível e total em solo e em agregados <1 e 1-2 mm, ácido húmico, ácido fúlvico, relação ácido húmico e fúlvico e polissacarídeos de origem microbiana, em solos de áreas de Mata Atlântica em regeneração com até 10 anos (CAP1) e 20 anos (CAP2), fragmento de mata preservado (FRAG) e cultivo de cana-de-açúcar (CULT) em dois períodos de coleta chuvoso (c) e seco (s) no município de Igarassu, Pernambuco ........................................................................................................... 46

]

Lista de Tabelas

Pág. Capítulo 1 Tabela 1 – Espécies vegetais mais comuns nas áreas com 10 (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2) de regeneração e em fragmento de Mata Atlântica no município de Igarassu, Pernambuco.................................................................................................. 29 Tabela 2 – Caracterização química do solo nos períodos de coleta (chuvoso: junho/2007; seco: dezembro/2007) em áreas com 10 anos (capoeira 1) e 20 anos de regeneração (capoeira 2), fragmento de Mata Atlântica e cultivo de cana-de-açúcar no município de Igarassu, Pernambuco....................................................................... 30 Tabela 3 – Desidrogenase, atividade enzimática geral do solo (FDA), sacarase e celulase, em áreas de regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco.................................................................................................................. 35 Tabela 4 – Respiração basal e induzida por substrato e biomassa microbiana em áreas de regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco.................................................................................................................. 36 Tabela 5 – Umidade e polissacarídeos de origem microbiana no solo, em áreas de regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco.................... 38 Tabela 6 – Glomalina facilmente extraível (GFE) e glomalina total (GT) em solo e em agregados <1 e 1-2mm em áreas de regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco.................................................................................................. 39 Tabela 7 – Colonização micorrízica e número de glomerosporos em áreas de regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco.................... 40 Tabela 8 - Coeficientes de correlação simples de Pearson (r) entre as variáveis estudadas (P<0,05)....................................................................................................... 42

SUMÁRIO

Pág.

1. INTRODUÇÃO 14

2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 16

2.1. Mata Atlântica 16

2.2. Áreas de regeneração de Mata Atlântica 17

2.3. Indicadores biológicos da qualidade do solo 18

2.4. Atividade da biomassa microbiana do solo 19

2.5. Atividade microbiana do solo em ecossistemas tropicais 21

2.6. Micorrizas 22

2.7. Micorrizas em ecossistemas tropicais 23

3. ATIVIDADE MICORRÍZICA E MICROBIANA DO SOLO EM ÁREAS DE


25

Resumo 25

Introdução 26

Material e Métodos 28

Resultados e Discussão 32

4.CONSIDERAÇÕES GERAIS 47

5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 47

Silva, D.K.A. Atividade Micorrízica e Microbiana do Solo... 14

1. INTRODUÇÃO

A Mata Atlântica apresenta grande diversidade e elevado grau de endemismo, que

aliados ao risco de desaparecimento, fazem com que seja considerada um dos 25 ‘hot spots’ de

conservação da biodiversidade (Myers et al., 2000). Este bioma vem sofrendo fortes pressões

antrópicas, e encontra-se entre os mais ameaçados do mundo (Ranta et al., 1998). O

desmatamento e a conversão das áreas em plantios, com posterior abandono ou mesmo a

utilização para agricultura de subsistência tem gerado as chamadas “capoeiras” ou matas de

regeneração. Estas, conhecidas também como florestas secundárias, são definidas como áreas

onde a vegetação lenhosa cresce depois da derrubada da floresta devido à atividade humana

(Guariguata & Ostertag, 2001).

O equilíbrio ecológico do solo é facilmente afetado pelas ações antrópicas, resultando

no decréscimo na qualidade natural deste ambiente. Nesse aspecto, a fragmentação da Mata

Atlântica reduz a diversidade (Oliveira et al., 2004), altera processos biológicos e compromete

a sustentabilidade do sistema (Tabarelli et al., 2005), afetando a saúde do solo.

A qualidade edáfica é definida como a capacidade do solo de funcionar como

ecossistema, manter a produtividade e promover a saúde das plantas, animais, microrganismos

e do próprio homem (Doran, 2002). Nesse sentido, os microrganismos desempenham papel

relevante para melhoria na qualidade do solo por participarem de diferentes processos

biológicos e bioquímicos, constituindo importantes indicadores da qualidade edáfica (Filip,

2002) e o conhecimento sobre os microrganismos e os processos biológicos do solo pode

prover informações para direcionamento de ações visando a conservação dos ecossistemas

(Salamanca et al., 2002).


Dentre os microrganismos do solo, os fungos micorrízicos arbusculares (FMA) se

destacam por contribuir para a melhoria do desenvolvimento das plantas pelo aumento da área

de absorção de nutrientes; em troca o fungo recebe produtos da fotossíntese do hospedeiro.

Além dos benefícios nutricionais auferidos às plantas, os FMA produzem glomalina, uma

glicoproteína que contribui para agregação do solo e estabilidade de agregados (Wright

&Upadhyaya, 1998). Em vista dessa atuação, os FMA são considerados bons indicadores da

qualidade edáfica (Steinberg, 1999).

Estudos com FMA em áreas em regeneração de Mata Atlântica são escassos (Stürmer

et al., 2006), sendo importante incluir esses microrganismos em pesquisa sobre a

sustentabilidade ambiental devido a sua importância ecológica. Embora avaliações baseadas

em parâmetros bioquímicos e microbiológicos tenham sido feitas para comparar áreas naturais

e antropizadas (Silveira et al., 2006), não há dados a esse respeito considerando áreas de

regeneração em fragmentos de Mata Atlântica no nordeste.

Assim, o objetivo deste trabalho foi estudar a atividade micorrízica e microbiana em

solos de áreas Mata Atlântica preservadas, cultivadas e em processo natural de regeneração.


2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 2.1. MATA ATLÂNTICA

As florestas tropicais apresentam a maior diversidade de espécies entre todos os

ecossistemas (Lino, 1992). Cerca de um terço dessas florestas estão localizadas no Brasil,

incluindo a Amazônia e a Mata Atlântica sendo esta a segunda maior floresta tropical do

continente americano (Tabarelli et al., 2005).

A Mata Atlântica é formada por diferentes tipos florestais, os quais têm como principal

fator em comum a influência da umidade de massas de ar provenientes do Oceano Atlântico

(Moura, 2006). Destacam-se dois tipos vegetacionais, a floresta costeira (ou Floresta Atlântica

chuvosa) e a floresta sazonal tropical (ou Floresta Atlântica semidecídua) (Morellato &

Haddad, 2000). Ocorrendo quase continuamente ao longo da costa brasileira, a Mata Atlântica

vai desde o Rio Grande do Norte (6ºS) até Rio Grande do Sul (30ºS), estendendo-se ao interior

do sul e leste do Paraguai e nordeste da Argentina (Tabarelli et al., 2005). Antes cobria cerca

de 1.300.000 km2, área que correspondia a 15% do território nacional. Atualmente foi

reduzida a cerca de 8% da sua área original, o que corresponde a 98.800 km2 de remanescentes

florestais (Morellato & Haddad, 2000).

A Mata Atlântica sofreu diversas ações antrópicas, principalmente pela extração de

madeira para construção civil, produção de lenha e de carvão, agricultura e pecuária

(Morellato & Haddad, 2000), e apesar de haver proteção legal para este ecossistema

(CONAMA, 1992) muitas ameaças ainda persistem, o que faz da Floresta Atlântica um dos

ecossistemas mais ameaçados do mundo (Ranta et al., 1998). A grande diversidade e o

elevado grau de endemismo (Barbosa & Thomas, 2002), aliados ao risco de desaparecimento,

fazem com que a Floresta Atlântica seja considerada um dos 25 ‘hot spots’ de conservação da

Silva, D.K.A. Atividade micorrízica e microbiana do solo... 17

biodiversidade (Myers et al., 2000). As diversas ações antrópicas sofridas por este bioma

levaram à formação de fragmentos, considerando-se fragmentação a divisão em partes de um

ambiente, onde estas partes passam a ter diferentes condições ambientais em seu entorno

(Cerqueira et al., 2003).

No nordeste brasileiro, este bioma apresenta grande fragmentação, principalmente pelo

plantio da cana-de-açúcar. Na Mata Atlântica do sul de Pernambuco, Ranta et al. (1998)

verificaram que muitos fragmentos encontram-se isolados e que cerca de 48% são menores

que 10 ha, dificultando assim a manutenção da variabilidade genética de plantas e animais.

Vários estudos vêm sendo realizados em áreas de Mata Atlântica em todo Brasil,

considerando, entre outros, as plantas (Tabarelli & Mantovani, 1999; Tabarelli et al., 2005;

Moura, 2006; Catharino et al., 2006; Oliveira et al., 2006), as abelhas (Aguiar & Gaglianone,

2008) as aves (Lyra-Neves et al., 2004; Farias et al., 2007), os mamíferos (Prado et al., 2008)

e as micorrizas (Trufem et al., 1989,1994; Melo, 2004; Stürmer et al., 2006; Grippa et al.,

2007; Pasqualini et al., 2007). No entanto, pouco se sabe sobre os microrganismos do solo

especialmente na área da Floresta Atlântica pertencente ao Centro de Endemismo Pernambuco

ao Norte do Rio São Francisco, considerada uma das mais ameaçadas (Moura, 2006).

2.2 ÁREAS DE REGENERAÇÃO DE MATA ATLÂNTICA

As pressões antrópicas, causadas principalmente pelo desmatamento e conversão das

matas para áreas agrícolas e posterior abandono destas áreas tem gerado as chamadas

“capoeiras” ou matas de regeneração. As matas de regeneração, conhecidas também como

florestas secundárias, são definidas como áreas onde a vegetação lenhosa cresce depois da

derrubada da floresta devido à atividade humana (Guariguata & Ostertag, 2001).


Condições bióticas e abióticas em florestas secundárias influenciam a abundância de

espécies e a diversidade da comunidade vegetal (Alves & Metzger, 2006). Tabarelli &

Mantovani (1999) registraram em áreas de regeneração de Mata Atlântica, no Sudeste do

Brasil, as famílias Melastomataceae, Myrtaceae, Lauraceae e Rubiaceae como as que

apresentam maior riqueza de espécies. As três últimas, além da família Fabaceae foram as

mais abundantes em uma área de regeneração de Mata Atlântica no Sudeste do Brasil (Alves

& Metzger, 2006).

A avaliação do potencial de regeneração natural de um ecossistema deve conter a

descrição dos padrões de substituição de espécies ou de alterações estruturais e também os

processos envolvidos na manutenção da comunidade (Guariguata & Ostertag, 2001). Por isso,

estudos de comunidades vegetais afetadas pela atividade humana são importantes para

compreender o funcionamento desses ecossistemas (Salles & Schiavini, 2007). É importante

também conhecer o efeito da dinâmica da regeneração na microbiota do solo, pois este é a

base para manutenção dos ecossistemas. Segundo Onguene & Kuyper (2001), estratégias

efetivas para conservação devem levar em conta, além de interesses econômicos e sociais, os

processos que regulam o funcionamento das florestas tropicais.

2.3 INDICADORES BIOLÓGICOS DA QUALIDADE DO SOLO

A qualidade do solo é definida como a capacidade deste de funcionar como

ecossistema, manter a produtividade de plantas e animais, qualidade da água e do ar, além de

promover a saúde das plantas, animais, microrganismos e do próprio homem (Doran, 2002;

Gardi et al., 2002; Karlen et al., 2003).

A qualidade do solo é avaliada pela utilização de indicadores, instrumentos que

permitem mensurar modificações nas características de um sistema (Deponti et al., 2002).


Estes indicadores medem ou refletem o status ambiental ou a condição de sustentabilidade do

ecossistema e podem ser classificados como físicos, químicos e biológicos.

A seleção de indicadores está relacionada à utilidade destes em definir os processos do

ecossistema (Araújo & Monteiro, 2007). Neste sentido, os indicadores biológicos são mais

sensíveis para avaliar as mudanças na qualidade do solo. A atividade biológica se concentra

nas camadas superficiais do solo (1 a 30 cm) e o componente biológico ocupa cerca de 0,5%

do volume total do solo e representando menos que 10% da matéria orgânica nessas camadas

(Araújo & Monteiro, 2007). Este componente biológico é composto por microrganismos que

realizam diversas funções que são essenciais para o funcionamento do solo, esses

microrganismos decompõem a matéria orgânica, liberam nutrientes em formas disponíveis às

plantas e degradam substâncias tóxicas (Doran et al., 1996). Além disso, formam associações

simbióticas com as raízes das plantas e atuam no controle biológico de patógenos, influenciam

na solubilização de minerais e contribuem para estruturação e agregação do solo. A função dos

microrganismos é mediar processos no solo relacionados com o manejo, desta forma podem

ser sensíveis indicadores de mudanças nos processos da matéria orgânica (Powlson et al.,

1997).

Desta forma, os microrganismos e os processos biológicos podem ser incluídos em

avaliações de qualidade do solo. Dentre os atributos biológicos que apresentam potencial para

serem utilizados como indicadores de qualidade do solo destacam-se a atividade da biomassa

microbiana e as micorrizas (Silveira et al., 2006).

2.4 ATIVIDADE DA BIOMASSA MICROBIANA DO SOLO

A biomassa microbiana do solo é definida como o componente vivo da matéria

orgânica do solo (Jenkinson & Ladd, 1981) excluindo-se a macrofauna e as raízes das plantas.


A biomassa microbiana do solo desempenha importante papel na sustentabilidade

ambiental (Assis Júnior et al., 2003), controlando importantes processos no solo, como

decomposição, acúmulo de matéria orgânica e transformações dos nutrientes minerais. A

biomassa é considerada uma reserva de nutrientes, que são absorvidos continuamente durante

os ciclos de crescimento dos diferentes organismos presentes no ecossistema (Araújo &

Monteiro, 2007).

A atividade da biomassa microbiana do solo pode ser mensurada pela respiração do solo

(Alef, 1995) ou pela atividade das enzimas. A respiração do solo consiste na liberação de CO2

pelos microrganismos ao realizarem a oxidação da matéria orgânica (Assis Júnior et al., 2003),

sendo uma avaliação chave nos ecossistemas terrestres, por estar relacionado ao ciclo do

carbono (Araújo & Monteiro, 2007). Pode ser avaliada tanto pela emissão de CO2 quanto pelo

consumo de O2, sendo a medida de emissão de CO2 mais sensível, por ser a concentração de

CO2 na atmosfera menor que a do O2.

As enzimas são proteínas que catalisam reações e podem ser: intracelulares, quando

estão associadas às células microbianas, e extracelulares, quando não estão associadas as

células (Araújo & Monteiro, 2007). A atividade das enzimas do solo está diretamente

relacionada com a fertilidade do solo, pois estas participam das transformações bioquímicas da

matéria orgânica (Rao et al., 1990). Os processos que ocorrem no solo são a base para a

ciclagem de nutrientes, extremamente importante para a manutenção dos ecossistemas.

A hidrólise do diacetato de fluoresceína (FDA) por representar a atividade enzimática

de um grupo de enzimas que atuam na decomposição, tais como: proteases, lípases e esterases,

podem indicar efeitos no ciclo de energia do sistema solo-planta e nutrientes do solo e a

recuperação da atividade destas enzimas torna-se um fator chave para o sucesso da

recuperação de áreas que sofreram pressões antrópicas (Carneiro et al., 2008).


Hidrolases são enzimas que estão relacionadas a mineralização dos principais

nutrientes dos ecossistemas terrestres, como nitrogênio, enxofre, carbono e fósforo, e a

quantificação destas enzimas dá uma indicação do estado nutricional do ambiente avaliado

(Chaer & Tótola, 2007). Nannipieri et al. (2002) consideram as enzimas do grupo das

hidrolases como bons indicadores por não apresentarem ampla variação sazonal, apresentando

assim grande vantagem em relação a outros parâmetros microbiológicos como a respiração

basal do solo, que varia amplamente com estações/ano dificultando encontrar mudanças ou

identificar impactos de diferentes sistemas de manejo. No entanto, Trasar-Cepeda et al. (2008)

não consideram as enzimas hidrolíticas como bons indicadores, devido às respostas diferentes

e inconsistentes encontradas em relação ao uso e manejo do solo.

A razão entre a biomassa microbiana e a respiração do solo é denominada quociente

metabólico (qCO2), e representa a quantidade de CO2 liberada por unidade de biomassa

(Carneiro et al., 2008). O qCO2 é uma estimativa que indica se está havendo algum tipo de

estresse no ambiente, pois o aumento na respiração dos microrganismos pode ser indicativo de

estresse; para reparar os danos causados pelos distúrbios sofridos, a energia utilizada para

crescimento e reprodução é re-direcionada para a manutenção celular (Paula et al., 2006).

2.5 ATIVIDADE MICROBIANA DO SOLO EM ECOSSISTEMAS TR OPICAIS

A atividade microbiana varia e reflete as condições do ambiente edáfico nos diferentes

ecossistemas. Comparando florestas tropicais maduras com áreas em regeneração com 30

anos, Behera & Sahani (2003) registraram maiores quantidades de C da biomassa microbiana

e maiores taxas de respiração na floresta madura, ocorrendo o inverso em relação ao qCO2,

indicando que há um declínio na eficiência de utilização de substrato pela comunidade

microbiana. No Paraná, Nogueira et al. (2006) não observaram diferenças na atividade


microbiana entre floresta nativa e secundária. Maior atividade microbiana foi registrada em

florestas tropicais na Índia quando comparadas a plantações adjacentes (Dinesh et al., 2003).

Zheng et al. (2005) quantificaram maior biomassa microbiana em floresta secundária natural

na China quando comparada a áreas cultivadas.

2.6 MICORRIZAS

Micorrizas são associações simbióticas mutualísticas formadas entre alguns fungos do

solo e a maioria das espécies vegetais. Dentre os tipos de micorrizas, a simbiose formada entre

fungos micorrízicos arbusculares (FMA) e as raízes das plantas é a mais abundante nos

trópicos, sendo caracterizada pela formação de arbúsculos no córtex das raízes vegetais, esta

simbiose contribui para melhoria do estado nutricional da planta pelo aumento da sua área de

absorção; em troca o fungo recebe da planta produtos da fotossíntese (Silveira, 1998). Os

FMA estão atualmente classificados no Filo Glomeromycota (Schuβler et al., 2001), existem

cerca de 200 espécies descritas (Redecker et al., 2007) e os estudos taxonômicos são baseados

nas características e ontogenia dos esporos, denominados glomerosporos (Goto & Maia,

2006).

Além dos benefícios amplamente conhecidos, propiciados pelos FMA, deve-se

considerar também a produção de glomalina por esses fungos, visto que esta glicoproteína está

relacionada à formação e estabilidade de agregados e conseqüentemente ao estoque de

carbono no solo (Rillig et al., 2003).

Devido à importância na ecologia ambiental, os FMA podem ser utilizados como

indicadores de qualidade do solo (Schloter et al., 2003) e avaliações que contemplem a

diversidade e a dinâmica desses fungos são importantes em estudos ecológicos. Existem vários

métodos que podem indicar a presença ou atividade dos FMA nos ambientes. Entre esses,


destacam-se a quantificação dos esporos, a colonização micorrízica das raízes, a avaliação do

potencial de inóculo e do número mais provável de propágulos e a quantificação da glomalina.

Além disso, a identificação das espécies de FMA, o que fornece maior conhecimento sobre a

diversidade estrutural e funcional dos microrganismos do solo (Schloter et al. 2003).

2.7 MICORRIZAS EM ECOSSISTEMAS TROPICAIS

Os fungos micorrízicos arbusculares são amplamente distribuídos, ocorrendo na

maioria dos ecossistemas terrestres, desde o ártico ao desértico (Siqueira, 1994). Promovem

inúmeros efeitos em comunidades de plantas, contribuindo para a manutenção da vegetação

(Tawaraya et al., 2003) e atuando como eficientes facilitadores de absorção de nutrientes,

particularmente em solos pobres, especialmente nas regiões tropicais (Onguene & Kuyper,

2001). Kyers et al. (2000) sugerem que em florestas tropicais as comunidades de FMA podem

influenciar o estabelecimento das plantas afetando conseqüentemente a composição da

comunidade vegetal.

Em uma floresta tropical da Indonésia, Tawaraya et al. (2003) observaram que em 77%

das 83 espécies de plantas havia colonização por FMA. Ducousso et al. (2008) observaram a

presença de FMA em cerca de 97% das espécies vegetais estudadas em florestas tropicais de

Madagascar. Além disso, os autores verificaram que 64 espécies apresentavam exclusivamente

micorriza do tipo arbuscular e 16 espécies tanto arbuscular como ectomicorriza, mostrando a

importância desses fungos em ecossistemas tropicais.

Alta incidência de colonização micorrízica foi observada em floresta tropical na China,

refletindo o micotrofismo natural da comunidade vegetal nesse bioma (Muthukumar et al.,

2003). Os autores também observaram menor número de esporos de FMA e maior colonização

na floresta madura quando comparadas com áreas em regeneração. Estudando a colonização


micorrízica em 28 espécies arbóreas nativas de fragmentos florestais do Sudeste do Brasil,

Siqueira et al. (1998) verificaram que a colonização micorrízica era inversamente proporcional

ao estágio sucessional e que espécies dos estágios iniciais da sucessão apresentavam maiores

taxas de colonização micorrízica.

Siqueira & Saggin-Junior (2001) verificaram que cerca de 65% de 29 espécies arbóreas

nativas brasileiras eram altamente dependentes da micorrização. Andrade et al. (2000)

observaram colonização em todas as 29 espécies nativas da Mata Atlântica, que examinaram.

Trufem et al. (1989, 1994) identificaram 24 espécies de FMA em áreas de mata no

litoral arenoso da Ilha do Cardoso (São Paulo). Maia et al. (2006) registraram a ocorrência de

29 espécies de FMA em áreas de Mata Atlântica localizadas ao Norte do Rio São Francisco.

Estudando a ocorrência de FMA em Mata Atlântica, no centro de endemismo Pernambuco,

Melo (2004) observou que não houve influência do efeito de borda sobre a densidade de

esporos e a produção de glomalina. A presença de FMA em áreas de regeneração de Mata

Atlântica tem sido relatada no sul do Brasil (Stürmer et al., 2006); no entanto, não se conhece

estudos sobre o tema no Nordeste brasileiro.


3. ATIVIDADE MICORRÍZICA E MICROBIANA DO SOLO EM ÁR EAS DE

REGENERAÇÃO DE MATA ATLÂNTICA, IGARASSU, PERNAMBUCO 1

RESUMO

A Mata Atlântica apresenta grande diversidade e elevado grau de endemismo, mas vem sendo

gradativamente impactada. As pressões antrópicas causadas principalmente pelo

desmatamento e conversão das áreas em plantios, com o posterior abandono, originam as

chamadas “capoeiras” ou matas de regeneração, onde a vegetação lenhosa cresce depois da

derrubada da floresta. Considerando que a atuação dos microrganismos do solo pode

contribuir para a qualidade edáfica, objetivou-se comparar a atividade microbiana em solos

sob diferentes usos. Coletas foram realizadas em áreas de Mata Atlântica preservadas,

cultivadas com cana-de-açúcar ou em processo natural de regeneração (capoeiras 1 e 2, com

10 e 20 anos, respectivamente), em dois períodos (chuvoso e seco). Avaliaram-se: teores de

ácidos húmicos (AH) e ácidos fúlvicos (AF), relação AH:AF, atividade enzimática, carbono

da biomassa microbiana, respiração microbiana, quociente metabólico, polissacarídeos de

origem microbiana, número de glomerosporos, produção de glomalina e colonização

micorrízica. Alguns valores diferiram entre os períodos, a hidrólise do FDA e a taxa de

colonização micorrízica foram maiores no período chuvoso e seco, respectivamente. No

período chuvoso, o solo da capoeira 1 apresentou maiores valores de hidrólise de FDA,

polissacarídeos e maior número de glomerosporos, enquanto o da capoeira 2 apresentou

maiores valores de desidrogenase e de colonização micorrízica; nas duas capoeiras houve

maior emanação de CO2 que nas demais áreas. Na estação seca, a atividade da sacarase e do

___________ 1Artigo a ser submetido para publicação no periódico European Journal of Soil Biology


FDA e a respiração induzida por substrato, foram maiores no solo da capoeira 1, com maiores

taxas de colonização micorrízica na outra capoeira; as duas apresentaram maior número de

glomerosporos que as demais áreas. A atividade da celulase e a quantidade de glomalina

foram maiores no solo do fragmento de mata preservado. No período seco se registrou mais

proteínas do solo relacionadas à glomalina que na estação chuvosa. Em geral, maior atividade

microbiana foi verificada nas áreas em regeneração, sugerindo que a qualidade do solo está

sendo recuperada. A capoeira 1 apresentou comportamento químico, bioquímico e

microbiológico distinto das demais áreas, enquanto as taxas registradas na capoeira 2 foram

similares ao observado no fragmento de mata preservado, o que mostra uma evolução no

processo de regeneração, com tendência à estabilidade do ecossistema.

INTRODUÇÃO

A Mata Atlântica é considerada a segunda maior floresta tropical do continente

americano (Tabarelli et al., 2005), mas atualmente encontra-se muito fragmentada, mantendo

apenas 11-16% da sua área original (Ribeiro et al. 2009), devido sobretudo ao desmatamento

para conversão em áreas de cultivos. Após extensivamente utilizadas, muitas áreas são

abandonadas e passam por processo de regeneração natural; sendo denominadas capoeiras e

apresentando mudanças nas propriedades edáficas, assim como nas comunidades biológicas.

O solo é a base para manutenção dos ecossistemas e seu equilíbrio ecológico é

facilmente afetado por ações antrópicas, resultando em decréscimo na qualidade (Izquierdo et

al., 2005). Para ser definido como saudável, o solo deve oferecer condições para manutenção

da produtividade de plantas e animais e da qualidade da água e do ar, além de promover a

saúde das plantas, animais, microrganismos e do próprio homem (Gardi et al., 2002). Estas


características do solo podem ser mensuradas por indicadores físicos, químicos e biológicos,

sendo esses últimos os mais sensíveis às mudanças no ambiente edáfico.

A biomassa microbiana do solo desempenha importante papel na sustentabilidade

ambiental (Assis Júnior et al., 2003), controlando importantes processos no solo, como

decomposição, acúmulo de matéria orgânica e transformações dos nutrientes minerais. Além

disso, é considerada uma reserva de nutrientes que são absorvidos continuamente durante os

ciclos de crescimento dos diferentes organismos presentes no ecossistema (Araújo &

Monteiro, 2007). Neste sentido, a atividade dos microrganismos é útil para avaliação da

qualidade do solo.

Dentre os microrganismos presentes no solo, os fungos micorrízicos arbusculares

(FMA) merecem destaque pela simbiose formada com raízes da maioria das espécies vegetais,

contribuindo para melhoria do estado nutricional das plantas (Moreira & Siqueira, 2002).

Além desse benefício, os FMA produzem uma glicoproteína, denominada glomalina, que está

presente na parede dos glomerosporos e das hifas (Rillig et al., 2003), contribuindo para

agregação e estabilidade do solo (Wright & Upadhyaya, 1998).

Comuns nos diversos ecossistemas terrestres, os FMA também são encontrados em

áreas de regeneração de Mata Atlântica, mas há estudos apenas para a região sul (Stürmer et

al., 2006) com carência de informações em outras áreas do país por onde se estende o bioma

Mata Atlântica. Do mesmo modo, há carência de pesquisas baseadas em avaliações

bioquímicas e microbiológicas do solo, embora existam dados para algumas regiões (Nogueira

et al, 2006; Salamanca et al., 2002).

Estudos envolvendo atributos microbianos podem indicar as principais limitações de

natureza bioquímica e microbiológica do solo e auxiliar na definição de estratégias de

conservação. O objetivo deste trabalho foi determinar a atividade bioquímica e microbiana do


solo em áreas de Mata Atlântica preservada, cultivada e em regeneração natural, indicando os

atributos úteis na detecção de diferenças entre essas áreas e aqueles mais estáveis mesmo sob

diferentes usos do solo. Além disso, objetivou-se definir se a regeneração da mata e o plantio

possibilita a manutenção da qualidade do solo tal como se encontra sob condições naturais.

MATERIAIS E MÉTODOS

Localização e caracterização das áreas de estudo: Duas coletas (junho e dezembro/2007,

períodos chuvoso e seco, respectivamente) foram realizadas em áreas pertencentes à Usina

São José (7º50’20’’S, 35º00’10’’W), no Município de Igarassu, Zona da Mata Norte de

Pernambuco. Foram selecionadas quatro áreas: duas de capoeira (=mata de regeneração) (1 e

2), uma de mata preservada e uma cultivada com cana-de-açúcar. A capoeira 1 era constituída

por três subáreas com até 10 anos de idade, a capoeira 2 por três subáreas com cerca de 20

anos; a mata foi representada por três fragmentos preservados (cada um com ca 350ha) e o

cultivo foi representado por três subáreas com plantio de cana-de-açúcar. As áreas em

regeneração haviam sido utilizadas para monocultura da cana-de-açúcar e/ou agricultura de

subsistência durante vários anos. De modo geral, as áreas estudadas apresentam vegetação

diferenciada (Tabela 1).

O solo na capoeira 1 e na área de mata preservada é do tipo Franco Argilo-Arenoso; na

capoeira 2 é do tipo Areia Franca e na área do cultivo é do tipo Franco Arenoso. O clima no

local é do tipo As’ quente e úmido, com temperatura e precipitação média anual de 24,9ºC e

1687 mm, respectivamente.


Tabela 1. Espécies vegetais mais comuns nas áreas com 10 (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2)

de regeneração e em fragmento de Mata Atlântica no município de Igarassu, Pernambuco

Espécies vegetais Capoeira 1 Capoeira 2 Mata Preservada Albizia saman (Jacq.) F. Muell. (Fabaceae) X X Gustavia augusta L. (Lecythidaceae) X X Xylopia frutescens Aubl. (Annonaceae) X X Casearia sylvestris Sw. (Flacoutiaceae) X X Erythroxylum cf. squamatum Sw. (Erythroxylaceae)*

X

Apeiba tibourbou Aubl. (Tiliaceae)** X Tapirira guianensis Aubl. (Anacardiaceae) X Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand (Burseraceae)

X

Clusia nemorosa G. Mey (Clusiaceae) X Margaritaria nobilis L.f. (Euphorbiaceae) X Pouteria peduncularis (Mart. & Eichler ex Miq.) Baehni (Sapotaceae)

X

*Espécie típica de áreas de regeneração mais antigas; **Espécie característica de áreas em regeneração mais recentes e mais abertas. (A.C. Lins e Silva & M.J.N. Rodal, comunicação pessoal)

Amostragem: Em cada área foram coletadas seis amostras (compostas de 3 sub-amostras) de

solo em zigue-zague, com pontos a cada 20 m, na profundidade de 0-20 cm. As precipitações

pluviométricas durante os meses de coleta foram 382,32 mm em junho e 52,0 mm em

dezembro. As amostras foram acondicionadas em sacos plásticos, conduzidas ao laboratório e

divididas em três partes: (1) enviada ao Instituto Agronômico de Pernambuco (IPA) para

caracterização física e química (Tabela 2); (2) utilizada para avaliações referentes aos FMA;

(3) destinada às análises bioquímicas e mantida sob refrigeração (4ºC) até ser utilizada.


Tabela 2. Caracterização química do solo nos períodos de coleta (chuvoso: junho/2007; seco:

dezembro/2007) em áreas com 10 anos (capoeira 1) e 20 anos de regeneração (capoeira 2),

fragmento de Mata Atlântica e cultivo de cana-de-açúcar no município de Igarassu,

Pernambuco

Período Chuvoso

Áreas pH P Ca Mg Na K CTC MO

(H2O-1:2,5) (mg dm-3) (cmolc dm-3) g kg -1

Capoeira 1 4,73 5,33 1,57 1,51 0,04 0,24 10,3 3,07

Capoeira 2 4,90 6,33 0,90 0,55 0,03 0,12 6,47 2,67

Fragmento 4,30 3,67 0,87 0,33 0,10 0,06 7,43 1,86

Cultivo 5,13 9,33 1,23 0,48 0,05 0,28 6,63 1,83

Período Seco

Áreas pH P Ca Mg Na K CTC MO

(H2O-1:2,5) (mg dm-3) (cmolc dm-3) g kg -1

Capoeira 1 4,63 4,67 1,15 0,93 0,04 0,21 10,4 3,48

Capoeira 2 4,93 4,00 0,78 0,58 0,03 0,12 6,03 1,90

Fragmento 4,40 4,00 0,62 0,37 0,05 0,07 10,1 3,34

Cultivo 5,37 24,00 3,00 0,95 0,03 0,37 8,77 2,69

As análises de P foram realizadas com extrator mehlich.

Variáveis: Foram avaliados: teores de ácidos húmicos (AH) e ácidos fúlvicos (AF), relação

AH/AF, atividade das enzimas FDA, desidrogenase, celulase e sacarase, carbono da biomassa

microbiana, respiração basal e induzida por substrato, quociente metabólico (qCO2),

polissacarídeos de origem microbiana, densidade de glomerosporos, colonização micorrízica,

produção de proteína do solo relacionada à glomalina nas frações facilmente extraível (PSRG-

FE) e total (PSRG-T) do solo e de agregados >1 e 1-2mm.


Os teores de ácidos húmicos e fúlvicos foram determinados por pesagem após

solubilização alcalina e precipitação ácida (Tiquia, 2005). A atividade do FDA foi avaliada

conforme proposto por Swisher & Carroll (1980) e a da desidrogenase pela redução do cloreto

de 2,3,5 trifeniltetrazolium (TTC) a trifenilformazan (TTF) (Casida et al., 1964). A celulase e

a sacarase foram estimadas pela determinação dos açucares redutores após incubação de

amostras de solo com carboximetilcelulose e sacarose, respectivamente (Schinner & von

Mersi, 1990). O carbono da biomassa microbiana foi estimado pelo método da fumigação-

extração, seguida da oxidação com dicromato de potássio em meio ácido (De-Polli & Guerra,

1997). A respiração microbiana basal foi avaliada pela evolução de CO2 (Grisi, 1978) e a

induzida por substrato avaliada após adição de 5 mL de glicose (3 %) e incubação por 6 horas

(Raiesi & Ghollarata, 2006). O qCO2 foi calculado pela razão entre o carbono do CO2

evoluído e o carbono da biomassa microbiana. Os polissacarídeos de origem microbiana foram

quantificados pela oxidação com dicromato de potássio, após extração alcalina, precipitação

ácida e digestão com acetona e quantificação espectrofotométrica (Frighetto, 2000).

Glomerosporos foram extraídos do solo por peneiramento úmido (Gerdemann &

Nicolson, 1963) e centrifugação em água e sacarose (Jenkins, 1964) e contados em

estereomicroscópio. A colonização micorrízica foi determinada pela técnica de intersecção de

quadrantes (Giovannetti & Mosse, 1980) após diafanização das raízes em KOH e coloração

com Azul de Trypan (Phillips & Hayman, 1970). As proteínas do solo relacionadas à

glomalina (PSRG) foram extraídas com citrato de sódio (20 mM; pH 7,0) em autoclave (121

ºC/30 min.) (parcela facilmente extraível) e com solução alcalina e mais concentrada do

mesmo tampão (50 mM; pH 8,0) por ciclos de 1 h em autoclave (Wright & Upadhyaya, 1998).

As proteínas foram quantificadas pelo método de Bradford (1976).


Delineamento estatístico e análise dos dados: Os dados foram analisados em fatorial

considerando: 4 áreas (capoeira 1, capoeira 2, mata preservada e cultivo) e 2 períodos de

amostragem (chuvoso e seco) com 6 repetições, totalizando 48 unidades experimentais. Os

valores de número de glomerosporos foram transformados em √x + 1 e os de colonização

micorrízica em arco seno √x/100. Os dados foram submetidos à análise de variância e as

médias comparadas pelo teste LSD, sendo também realizada análise de correlação simples de

Pearson (r) com o auxílio do programa Statistica 5.0 (Statsoft 1997). Análises de agrupamento

e MDS (escalonamento multidimensional) foram realizadas com auxílio do programa Primer

6.0.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

No período chuvoso as variáveis: desidrogenase, respiração basal, umidade, hidrólise

do FDA, polissacarídeos microbianos e número de glomerosporos foram mais sensíveis para

indicar diferenças entre as áreas. No período seco, diferenças entre as áreas foram observadas

em relação à: respiração induzida por substrato, hidrólise do FDA, sacarase, colonização

micorrízica, celulase, proteínas do solo relacionadas à glomalina e número de glomerosporos.

Em geral, observou-se influência da estação do ano para as variáveis: biomassa microbiana,

umidade, sacarase, e em todas as frações das proteínas do solo relacionadas à glomalina, com

exceção da fração total (P<0,05) (Tabelas 3, 4, 7).

Os valores de enzimas em geral não diferiram entre os períodos de coleta, exceto a

sacarase com menor quantidade produzida no período chuvoso em relação ao seco, na área de

capoeira 1 (Tabela 2). Entre as áreas, também houve pouca diferença na atividade enzimática,

com menores valores de desidrogenase nas áreas de capoeira, porém apenas no período

chuvoso. A alta atividade dessa enzima indica que as áreas em regeneração apresentam maior


quantidade de microrganismos metabolicamente ativos, visto que esta enzima quantifica

apenas células viáveis e está relacionada a processos respiratórios microbianos (Moreira &

Siqueira, 2002). Há outros relatos de maior atividade da desidrogenase em áreas de

regeneração, em comparação com área natural e cultivada (Nogueira et al., 2006).

A atividade enzimática geral (FDA) foi maior na capoeira 1, indicando elevada

atividade microbiana relacionada à decomposição de substratos orgânicos e ao aumento na

fertilidade do solo em longo prazo (Caravaca et al., 2006). Áreas em regeneração são

caracterizadas pelo intenso crescimento da vegetação que fornece matéria orgânica

prontamente disponível para a microbiota (Groffman et al., 2001). A menor atividade foi

registrada no solo de cultivo, porém sem diferir do solo da área de mata.

A produção de sacarase foi maior na capoeira mais recente e só no período seco. A

sacarase está relacionada à mineralização de um dos principais nutrientes dos ecossistemas

terrestres, e a quantificação desta enzima pode indicar o estado nutricional do ambiente (Chaer

& Tótola, 2007), estando diretamente relacionada à fertilidade do solo (Caravaca et al., 2006).

Elevada atividade da sacarase no solo da capoeira mais jovem indica mudança em relação à

disponibilidade de nutrientes no solo.

Por outro lado, no caso da celulase houve maior produção na área de mata, apenas no

período seco, sendo os valores similares aos registrados na capoeira 1, que não diferiu dos

demais tratamentos. A maior quantidade de serrapilheira na mata explica a maior atividade

desta enzima pela maior disponibilidade de substrato. Esta enzima está relacionada à

fertilidade do solo pela liberação de açúcares mais simples que podem ser prontamente

utilizados (Nunes et al. 2009) pelas plantas ou por microrganismos que não sejam capazes de

utilizar fontes mais complexas de C, como é o caso da celulose.


Maior liberação de CO2 pela respiração microbiana foi registrada nas capoeiras (Tabela

4), durante a estação chuvosa, possivelmente devido ao rápido “turnover” ou aumento na

produção de exsudados radiculares pelas plantas em crescimento, proporcionando mais

carbono disponível para os microrganismos (Moscatelli et al., 2003). Em áreas de regeneração

de floresta tropical na República Dominicana, também se observou maiores taxas de

respiração microbiana em comparação com áreas cultivadas com cacau (Templer et al., 2005).

A respiração induzida por substrato foi maior na capoeira 1 e na área cultivada em

comparação com o fragmento de mata, no período seco (Tabela 4). Essa variável indica que os

microrganismos nessas áreas estão fisiologicamente mais ativos (Paula et al., 2006). Contudo,

elevadas taxas de CO2 nem sempre refletem condições favoráveis; em curto prazo indicam

maior disponibilidade de nutrientes para os vegetais, mas em longo prazo constituem via de

perda de carbono orgânico do solo para a atmosfera (Pôrto et al., 2009). Diferenças na

respiração induzida entre solos de áreas de mata natural, em regeneração e cultivada nem

sempre são observadas (Nogueira et al., 2006).


Tabela 3. Desidrogenase, atividade enzimática geral do solo (FDA), sacarase e celulase, em

áreas de regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata

preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco

Períodos de coleta Chuvoso Seco Áreas Desidrogenase

µg TTF g-1 solo seco Capoeira 1 17,20abA 9,71aA Capoeira 2 26,85aA 14,10aA Fragmento preservado 8,41bA 8,96aA Cultivo de cana-de-açúcar 11,21bA 17,34aA FDA

µg fluoresceína g-1 solo seco h-1 Capoeira 1 310,07aA 270,94aA Capoeira 2 157,90bA 165,82bA Fragmento preservado 110,22bcA 153,59bcA Cultivo de cana-de-açúcar 76,78cA 98,62cA Sacarase

µg glicose g-1 solo seco 24 h-1 Capoeira 1 4,29aB 7,38aA Capoeira 2 2,41aA 2,57bA Fragmento preservado 2,05aA 3,84bA Cultivo de cana-de-açúcar 4,07aA 4,55bA Celulase

µg glicose g-1 solo seco 24 h-1 Capoeira 1 1,80aA 2,20abA Capoeira 2 1,88aA 1,74bA Fragmento preservado 1,88aA 3,08aA Cultivo de cana-de-açúcar 2,24aA 1,71bA

Médias seguidas da mesma letra, maiúsculas na linha e minúsculas na coluna, não diferem estatisticamente pelo teste LSD ( P<0,05).


Tabela 4. Respiração basal e induzida por substrato e biomassa microbiana em áreas de

regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata

preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco

Períodos de coleta Chuvoso Seco Áreas Respiração basal

µg C-CO2 g -1 solo seco dia-1 Capoeira 1 12,86aA 10,80aA Capoeira 2 11,08aA 6,17aA Fragmento preservado 7,03bA 9,00aA Cultivo de cana-de-açúcar 4,76bA 11,34aA Respiração induzida por substrato

µg C-CO2 g -1 solo seco h-1 Capoeira 1 2,35aA 3,24aA Capoeira 2 2,09aA 1,64abA Fragmento preservado 1,13aA 1,26bA Cultivo de cana-de-açúcar 2,01aA 3,30aA Biomassa microbiana

µg C g -1 solo seco Capoeira 1 180,02aB 421,27aA Capoeira 2 121,58aA 222,40aA Fragmento preservado 180,27aA 263,18aA Cultivo de cana-de-açúcar 99,33aA 122,48aA


Os valores de polissacarídeos não diferiram entre os períodos, mas no chuvoso foram

maiores na capoeira 1 (Tabela 5). Maior quantidade de polissacarídeos nessa área com 10 anos

de regeneração pode estar relacionada ao papel da microbiota na recuperação da saúde do solo

através da formação de agregados. Os polissacarídeos desempenham função de interface entre

os microrganismos e os constituintes do solo, e estão diretamente relacionados com a

agregação de partículas, o que resulta em melhoria da qualidade do solo (Frighetto, 2000).

Das medidas de PSRG, apenas as referentes à total e GFE <1mm foram eficientes para

mostrar diferenças entre os solos das áreas estudadas e mesmo assim apenas no período seco,

com maior produção na área de mata (que não diferiu da capoeira 1) (Tabela 6). Maior

produção de glomalina em áreas de floresta tropical nativa quando comparadas a áreas


perturbadas adjacentes foi registrada no México (Violi et al., 2008). Os valores de glomalina

obtidos neste estudo foram menores do que os registrados (até 20 mg glomalina g solo-1) em

outro fragmento de Mata Atlântica preservado no mesmo estado (Melo, 2004), o que pode

estar relacionado a variações na composição de espécies e diversidade de FMA (Rillig et al.,

2001).

A produção de proteínas do solo relacionadas à glomalina sofreu influência da estação

de coleta com maiores quantidades em geral registradas no período seco (Tabela 6).

Diferenças na produção, entre as áreas, foram observadas apenas na estação seca, com maiores

valores na área de mata (GFE-solo, GFE <1mm e 1-2mm). Maior produção de PSRG no

período seco pode decorrer do acúmulo de matéria orgânica proveniente do período chuvoso,

visto que esta glicoproteína é positivamente correlacionada com a matéria orgânica do solo

(Lovelock et al., 2004). A variação na quantidade de PSRG entre as estações do ano contrasta

com dados de outros autores que não observaram influência sazonal sobre os teores desta

glicoproteína no solo (Lutgen et al., 2003; Purin et al., 2006).


Tabela 5. Umidade e polissacarídeos de origem microbiana no solo, em áreas de regeneração

com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo

de cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco

Períodos de coleta Áreas Chuvoso Seco Umidade (%) Capoeira 1 19,08aA 9,50aB Capoeira 2 13,83bA 4,50aB Fragmento preservado 11,29bA 8,00aA Cultivo de cana-de-açúcar 11,99bA 6,83aB Polissacarídeos

(mg g-1 solo seco) Capoeira 1 5,62aA 4,60aA Capoeira 2 3,70abA 3,04aA Fragmento preservado 2,78bA 6,01aA Cultivo de cana-de-açúcar 2,85bA 2,56aA


A área de mata preservada destacou-se pela menor quantidade de glomerosporos no

solo, em relação às demais áreas. No período chuvoso, maior número de glomerosporos foi

recuperado na área de regeneração mais jovem em relação às demais áreas, e na estação seca

as duas áreas de capoeira apresentaram mais esporos de FMA quando comparadas à mata

preservada (Tabela 6). É natural que em áreas em regeneração a esporulação seja estimulada,

como resposta ao stress do ambiente. Tal como registrado em outros estudos (Muthukumar et

al., 2003) fica evidente que esses propágulos apresentam pouca importância em ambientes

estáveis, como é o caso do fragmento de mata preservado e até de certos cultivos, com as hifas

e as raízes colonizadas sendo aparentemente mais importantes para a propagação dos FMA.

Stürmer et al. (2006) sugerem que em florestas tropicais poucas espécies de FMA se

comportam como esporulantes dominantes.


Tabela 6. Glomalina facilmente extraível (GFE) e glomalina total (GT) em solo e em

agregados <1 e 1-2mm em áreas de regeneração com até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos

(capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo de cana-de-açúcar em Igarassu,

Pernambuco

Períodos de coleta Áreas Chuvoso Seco GFE-solo

(mg glomalina g-1 solo) Capoeira 1 1,30aB 2,18abA Capoeira 2 1,19aA 1,40bA Fragmento preservado 1,46aB 2,80aA Cultivo de cana-de-açúcar 0,98aB 1,66bA GFE-<1mm

(mg glomalina g-1 agregado <1mm) Capoeira 1 1,08aB 1,95abA Capoeira 2 1,08aA 1,21bA Fragmento preservado 1,35aB 2,48aA Cultivo de cana-de-açúcar 0,74aB 1,61bA GFE-1-2mm

(mg glomalina g-1 agregado 1-2mm) Capoeira 1 1,19aB 2,27aA Capoeira 2 0,74aA 1,37aA Fragmento preservado 1,02aB 2,81aA Cultivo de cana-de-açúcar 0,75aB 1,83aA GT-<1mm

(mg glomalina g-1 agregado <1mm) Capoeira 1 1,36aB 4,46aA Capoeira 2 1,29aA 2,63aA Fragmento preservado 1,56aB 5,12aA Cultivo de cana-de-açúcar 0,90aB 3,82aA GT-1-2mm

(mg glomalina g-1 agregado 1-2mm) Capoeira 1 1,71aA 3,69aA Capoeira 2 1,46aA 1,54aA Fragmento preservado 1,44aB 5,60aA Cultivo de cana-de-açúcar 1,38aA 2,94aA


De modo geral, a colonização micorrízica foi relativamente baixa (<30%) e não diferiu

entre períodos de coleta e nas plantas em áreas sob vegetação nativa (Tabela 7). Em

fragmentos florestais no Sudeste do Brasil, a colonização de 28 espécies arbóreas nativas

mostrou-se inversamente proporcional ao estágio sucessional, com as espécies pioneiras


apresentando maiores taxas de colonização micorrízica (Siqueira et al., 1998). Esse padrão

não foi observado em outro (Aidar et al., 2004) e neste trabalho, com taxas de colonização

micorrízica similares entre raízes das áreas de capoeira e do fragmento de mata, possivelmente

devido à composição de espécies das áreas estudadas.

Tabela 7. Colonização micorrízica e número de glomerosporos em áreas de regeneração com

até 10 anos (capoeira 1) e 20 anos (capoeira 2), fragmento de mata preservado e cultivo de

cana-de-açúcar em Igarassu, Pernambuco

Períodos de coleta

Áreas Chuvoso Seco

Colonização Micorrízica (%)

Capoeira 1 12,62aA 19,50abA

Capoeira 2 18,95aA 28,17aA

Fragmento preservado 16,23aA 16,50abA

Cultivo de cana-de-açúcar 12,36aA 8,00bA

Número de glomerosporos

(glomerosporos 50g -1 solo)

Capoeira 1 322,83aA 312,00aA

Capoeira 2 120,17bA 341,00aA

Fragmento preservado 23,17cA 55,00bA

Cultivo de cana-de-açúcar 71,17bcA 173,50abA


A hidrólise do FDA, a biomassa e os acidos húmicos foram positivamente

correlacionados (Tabela 8). A atividade enzimática geral do solo (FDA) está relacionada à

decomposição da matéria orgânica, o que explica a relação com os ácidos húmicos e a

biomassa. Estas correlações indicam que os microrganismos presentes nas áreas estudadas

estão metabolicamente ativos e contribuindo para recuperação e/ou manutenção da qualidade

edáfica. Correlações positivas entre ácidos húmicos e atividade enzimática tem sido descritas

(Tiquia, 2005). O papel dos microrganismos na ciclagem de nutrientes fica demonstrado pelas


correlações entre carbono da biomassa e atividade enzimática como observado neste estudo

(Chaer & Tótola, 2007).

Também se registrou correlação positiva entre respiração basal, umidade, FDA e

polissacarídeos (Tabela 8). Os microrganismos envolvidos na decomposição da matéria

orgânica são os principais responsáveis pela emanação de CO2, uma vez que tanto o FDA

quanto os polissacarídeos estão relacionados à fertilidade e à qualidade do solo, o que foi

evidenciado pela correlação entre as variáveis mencionadas. A correlação entre essas variáveis

A correlação entre a biomassa e a glomalina (Tabela 8) além de indicar a grande

contribuição dos fungos para a biomassa microbiana através das hifas e outros propágulos,

também está relacionada ao conteúdo de C no solo, considerando que esta glicoproteína

contribui para o estoque de carbono no solo (Mergulhão et al., 2008).

Em alguns estudos a biomassa microbiana foi eficiente em separar áreas com diferentes

tipos de uso do solo (Nunes et al., 2009; Pôrto et al., 2009). No entanto, no presente trabalho

isso não ocorreu. Por ser uma variável biológica, a biomassa é afetada pela distribuição da

matéria orgânica no solo e talvez a utilização de maior quantidade de amostras possa

minimizar variações amostrais permitindo mais facilmente a detecção de diferenças entre as

áreas (Hargreaves et al., 2003).

.


Tabela 8. Coeficientes de correlação simples de Pearson (r) entre as variáveis estudadas (P<0,05) DES=desidrogenase, RESP=respiração basal, PH=pH, UMI=umidade, SIR=respiração induzida por substrato, FDA=hidrólise do diacetato de fluoresceína, BIO=biomassa microbiana, QCO2=qCO2,

COL=colonização micorrízica, SAC=sacarase, CEL=celulase, GFESOL, GFE 1, GFE 1-2=glomalina facilmente extraível em solo, agregados <1mm e em agregados entre 1-2mm, respectivamente, GTSOL, GT 1, GT 1-2= glomalina total em solo, agregados <1mm e em agregados entre 1-2mm, respectivamente, AH=ácido húmico, AF=ácido fúlvico, AH/AF=relação ácido húmico/ácido fúlvico, POLI=polissacarídeos, DENS=densidade de glomerosporos.

Variáveis DES RESP PH UMI SIR FDA BIO QCO2 COL SAC CEL GFESOL GFE 1 GFE

1-2

GT

SOL

GT 1 GT 1-

2

AH AF AH/AF POLI DENS

DES -

RESP ns -

PH ns -0,32 -

UMI ns 0,52 -0,47 -

SIR ns ns 0,43 ns -

FDA ns 0,61 -0,33 0,47 ns -

BIO ns 0,40 -0,37 ns ns 0,50 -

QCO2 ns ns ns ns ns ns -0,49 -

COL ns ns ns -0,31 ns ns ns ns -

SAC ns ns ns ns 0,44 0,34 0,45 ns ns -

CEL ns ns -0,36 ns ns ns 0,38 ns ns ns -

GFE SOL -0,30 0,40 ns ns ns ns 0,52 ns ns ns 0,54 -

GFE 1 ns 0,36 ns ns ns ns 0,53 ns ns ns 0,44 0,93 -

GFE 1-2 ns 0,33 ns ns ns ns 0,61 ns ns ns 0,50 0,92 0,89 -

GT SOL ns 0,30 ns ns ns ns ns ns ns ns 0,31 0,78 0,70 0,69 -

GT 1 ns ns ns ns 0,31 ns 0,60 ns ns 0,30 0,37 0,86 0,89 0,83 0,63 -

GT 1-2 ns ns ns ns ns ns 0,47 ns ns ns 0,40 0,84 0,77 0,93 0,65 0,72 -

AH ns 0,30 -0,48 0,49 ns 0,50 0,61 -0,29 ns ns ns 0,38 0,45 0,53 ns 0,32 0,46 -

AF ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns -

AH/AF ns ns -0,46 0,39 ns 0,49 0,40 ns ns ns ns ns 0,36 0,44 ns ns 0,30 0,91 ns -

POLI ns 0,65 ns 0,32 ns 0,42 0,39 ns ns ns 0,41 0,59 0,55 0,55 0,44 0,44 0,54 0,37 ns 0,31 -

DENS ns ns ns ns ns 0,31 ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns -


A análise de escalonamento multidimensional (Figura 1), que mostra relações entre

várias amostras ambientais, demonstrou que a capoeira mais jovem no processo de

regeneração tem características do solo distintas do encontrado nas demais áreas em relação a

atributos bioquímicos e microbiológicos (Figura 1). Esta diferença é relacionada ao tempo de

regeneração, visto que esta área se encontra nos estágios iniciais de recuperação do equilíbrio

dinâmico do solo. A capoeira 2, há 20 anos em processo de regeneração, apresenta solo com

características próximas ao observado na mata preservada e no cultivo, indicando que está

recuperando a qualidade edáfica e atingindo o equilíbrio dinâmico dos sistemas mais estáveis.

As variáveis do solo nas áreas de cultivo e de mata são mais similares, provavelmente devido

ao fato de que, mesmo de forma artificial, o cultivo também se encontra em equilíbrio.

Similaridade edáfica entre cultivo de cana-de-açúcar e área de Floresta Atlântica preservada

foi anteriormente referida (Freitas et al., 2008).


Figura 1. Análise de escalonamento multidimensional (MDS), independente do período de

amostragem, com base nos dados de: desidrogenase, hidrólise do diacetato de fluoresceína,

sacarase, celulase, respiração basal e induzida por substrato, biomassa microbiana, qCO2, pH,

umidade, colonização micorrízica, número de esporos, glomalina facilmente extraível e total

em solo e em agregados <1 e 1-2 mm, ácido húmico, ácido fúlvico, relação ácido húmico e

fúlvico e polissacarídeos de origem microbiana, em solos de áreas de Mata Atlântica em

regeneração com até 10 anos (CAP1) e 20 anos (CAP2), fragmento de mata preservado

(FRAG) e cultivo de cana-de-açúcar (CULT), no município de Igarassu, Pernambuco (stress

0,12)


A análise de agrupamento também separou a capoeira 1 das demais áreas independente

do período de coleta, mostrando que de modo geral não houve influência sazonal sobre as

variáveis analisadas (Figura 2). Esta análise confirmou que o solo da área de regeneração mais

jovem tem comportamento químico, bioquímico e microbiológico distinto em relação às

demais áreas, com a capoeira mais antiga e o cultivo apresentando comportamento similar,

próximo ao do fragmento de mata preservado. O solo da capoeira mais jovem apresenta alta

atividade biológica, pois ainda se encontra sob estresse e com muitas plantas em fase de

crescimento acentuado. A análise permite concluir que o solo da capoeira com 20 anos de

regeneração encontra-se em fase intermediária, visto que se agrupou tanto com a capoeira

mais jovem (cerca de 80% de similaridade), quanto com o grupo formado pelo fragmento de

mata preservado e o cultivo (aproximadamente 70% de similaridade) indicando que ainda não

atingiu a estabilidade. No entanto, demonstra tendência para atingir uma nova condição de

equilíbrio, o que é corroborado pela relação de proximidade com o fragmento de Floresta

Atlântica.


Figura 2. Análise de Agrupamento baseada nos dados de: desidrogenase, hidrólise do

diacetato de fluoresceína, sacarase, celulase, respiração basal e induzida por substrato,

biomassa microbiana, qCO2, pH, umidade, colonização micorrízica, número de esporos,

glomalina facilmente extraível e total em solo e em agregados <1 e 1-2 mm, ácido húmico,

ácido fúlvico, relação ácido húmico e fúlvico e polissacarídeos de origem microbiana, em

solos de áreas de Mata Atlântica em regeneração com até 10 anos (CAP1) e 20 anos (CAP2),

fragmento de mata preservado (FRAG) e cultivo de cana-de-açúcar (CULT) em dois períodos

de coleta chuvoso (c) e seco (s) no município de Igarassu, Pernambuco

Cap

1(S

)

Cap

1 (

C)

Cap

2 (

S)

Fra

g (C

)

Fra

g (S

)

Cul

t (C

)

Cap

2 (

C)

Cul

t (S

)

Samples

100

90

80

70

60S

imila

rity


4. CONSIDERAÇÕES GERAIS

As análises multivariadas (MDS e agrupamento) mostraram que as duas áreas em

regeneração encontram-se em evolução na recuperação da qualidade do solo, com tendência à

estabilidade. Nesse contexto, a capoeira mais jovem apresenta comportamento químico,

bioquímico e microbiológico distinto das demais áreas, enquanto na mais antiga o

comportamento é similar ao registrado no fragmento de mata preservado, evidenciando que

nova condição de equilíbrio está sendo atingida por esta área.

5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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