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'Ql t % 'B UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - UA INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA 1 rg INTERAÇÕES DE ESPÉCIES DE Anastrepha Schiner, 1868 (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E PARASITISMO EM ABIU Pouteria caimito Ruiz & Pav. (SAPOTACEAE) E TAPEREBÁ Spondias mombin L. (ANACARDIACEAE) EM MANAUS, AMAZONAS, BRASIL. ANTONIA SUELY GUIMARÃES E SILVA Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais do convênio INPA/UA, como parte dos requisitos para obtenção do Título de Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de concentração em Entomologia MANAUS - AM 2002 [i BIBLIOTECA DO IDPA

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UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - UA

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA

1

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INTERAÇÕES DE ESPÉCIES DE Anastrepha Schiner, 1868 (DIPTERA:TEPHRITIDAE) E PARASITISMO EM ABIU Pouteria caimito Ruiz &

Pav. (SAPOTACEAE) E TAPEREBÁ Spondias mombin L.(ANACARDIACEAE) EM MANAUS, AMAZONAS, BRASIL.

ANTONIA SUELY GUIMARÃES E SILVA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Tropical e RecursosNaturais do convênio INPA/UA, como parte dosrequisitos para obtenção do Título de Mestre emCIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de concentraçãoem Entomologia

MANAUS - AM

2002

[iBIBLIOTECA DO IDPA

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UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - UA

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA

INTERAÇÕES DE ESPÉCIES DE Anastrepha Schiner, 1868 (DIPTERA:TEPHRITIDAE) E PARASITISMO EM ABIU Pouteria caimito Ruiz &Pav. (SAPOTACEAE) E TAPEREBÁ Spondias mombin L.(ANACARDIACEAE) EM MANAUS, AMAZONAS, BRASIL.

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ANTONIA SUELY GUIMARÃES E SILVA

Orientador: Dr. Nellton Marques da Silva

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Tropical e RecursosNaturais do convênio INPA/UA, como parte dosrequisitos para obtenção do Título de Mestre emCIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de concentraçãoem Entomologia

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MANAUS - AM

2002

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Ficha catolografica 111

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Guimarães e Silva. Antonia Suelv

Interações de espécies de Anastrepha Schiner, 1868 (Diptera: Tephritidae) eparasitismo em abiu Poiiteria caimito Ruiz & Pav. (Sapotaceae) e taperebá Spondiasmombin L. (Anacardiaceae) em Manaus. Amazonas, Brasil/Antonia Suely Guimarães eSilva. - Manaus: INPA/UA. 2002.

XX + 79 p.: il.Dissertação de Mestrado.

1. Ecologia. 2. Níveis de Infestação. 3. Anastrepha. 4. Diptera. 5. Tephritidae 6.Parasitóides. 7. Moscas-das-frutas.

CDD 19.ed. 595.77

Sinopse:

Foi realizado um estudo sobre os níveis de infestação e parasitóides de espéciesde Anastrepha Schiner. 1868 (Diptera: Tephritidae) em frutos de Pouteria caimito(abiu) e Spondias mombin (taperebá). Foram coletadas 4 espécies de Anastrepha e 5espécies de parasitóides pertencentes à família Braconidae e exemplares pertencente àfamília Figitidae (não identificados).

Palavras - chave: Ecologia. Níveis deTephritidae. Parasitóides. Moscas-das-frutas.

Infestação. Anastrepha, Diptera.

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rí3b Dedicatória

1

Aoy meivy pcU^, LudCvnar Lcnireyviço- de/Je^t^6/ SCU\/(^ 6/ Aríyndoy Químarãe^ 5dva/, pelo/corvttnoo/ dedlccição-, a^nor, apoio-incentivo- noy m/úaKo/ forma^ção- pe^íroah e/

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Epígrafe

Não- preocupe/ emj entenderViver ultrcipa^^ todo- o- entend/tmentirMer^uXhe/ no- que/ você/ não- conKece:

( ClcLTice/ L Uípeotor)

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VI

AGRADECIMENTOS

A Deus, fonte de todo conhecimento, sem o qual nada seria possível.

Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, que através do convênio INPA-FUA,

^ . ..^ tem contribuído para reduzir a carência de pessoal qualificado para atuar na Amazônia.

^ À Prefeitura Municipal de Caxias por ter permitido meu afastamento possibilitando a

realização do Curso de Pós-Graduaçao Nível Mestrado.

^ Ao CNPq, pela concessão da bolsa de estudo, sem a qual não seria possível a minha

dedicação exclusiva durante o desenvolvimento deste trabalho.

Ao Dr. Neliton Marques da Silva, pela orientação, amizade e mcentivo nesta

Dissertação, pelos ensinamentos transmitidos e discussões diversas, que têm contribuído para a

^ solidificação da minha formação.

A Dra. Neusa Hamada, pela atenção, amizade, incentivo e a todas as facilidades

concedidas durante a realização deste trabalho.

À Dra. Beatriz Ronchi-Teles, pela sua importante contribuição prestada com relação à

confirmação da identificação dos espécimes coletados, bem como, pelo empréstimo de material

bibliográfico.

Ao Dr. Camilo Hurtado Guerrero. por todas as sugestões fornecidas no decorrer deste

trabalho.

À Dra. Suely Costa do Curso de Agronomia pelo auxílio nas análises estatísticas e

sugestões concedidas para o melhor desempenho deste trabalho.

À Dra. Joana D'arc Ribeiro, pelos conselhos e sugestões para o melhor desenvolvimento

deste estudo.

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VII

Aos professores do Curso de Pós-Graduação, que através dos ensinamentos

transmitidos, contribuíram com a minha formação.

À turma de Entomologia 2000: Miriam Alvan (pela grande amiga que é, pela paciência e

momentos de alegria), Ingrid Quintero (pelas aulas de inglês e pelos ensinamentos e amizade

conquistada), Eleilza Litaiff (grande amiga, pessoa piestativa, sempre disposta a ajudar),

Valdemir (grande amigo); Gleidson Melo (pela ajuda em computação, força, carinho e amizade);

Niviane Fraga (pela amizade e conselhos); Daniela Neiy (pela amizade, ajuda, desabafos e

encorajamento), Ana Kaminski (pela amizade), Paulo Beserra (pelo famoso "lari lari", alegria,

dicas de trabalho e amizade) e ao Ricardo Rocha (pela amizade).

A Rayleir Viana pelo carisma, amizade, incentivo e força.

Aos colegas de Laboratório da Universidade do Amazonas - UA Francisco Clovis

(Técnico do Laboratório); à Sandra; Lívia e Gil pela amizade, compreensão.

À minha avó Inês Maria Evangelista pelas orações que fez para que tudo desse certo

^ nessa minha jornada científica.

Aos meus irmãos Antônio Carlos, Carlos Antônio, Marly, Valdenia, pela força para que

pudesse superar todos os obstáculos e pelo constante incentivo durante esse período que passei

longe de casa;

Aos meus maninhos, José Wilson e Maria Francisca. ao meu cunhado Pedro Afonso e às

minhas cunhadas, Vanderléia e Kéziapelo apoio durante a realização deste trabalho.

Ao meus sobrinhos Diêgo, Davana, Diandra, Maysa e Mayra e às minhas primas Eliete

Lima e Delta Santos, pela alegria que sempre me proporcionam;

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Vlll

^ À Raimundo Lima, tia Augusta, Raniery, Ravmison, Nete e Minam pelas pessoas

® compreensivas e acolhedoras que foram durante esses dois anos que convivemos juntos na

%^ mesma casa.

Ao Professor e amigo Francisco Limeira, grande responsável pela minha Pós-

^ Graduação, bem como, pelo estímulo e incentivo para a realização deste curso.

^ À Valéria Cristina pela ajuda, conselhos, e sugestões prestada no momento mais difícil

do Mestrado.

Ao Carlos Augusto pela paciência e amizade.

^ Ao amigo Jansen Medeiros, pela amizade, confiança e ajuda.

^ Ao Dilcindo Barros e Eleny que me ajudaram com as planilhas de dados; e Sheyla que

organizou as figuras e ao Márcio Leitão que corrigiu as referências bibliográficas.

^ A todos os colegas da turma de 2001 em especial ao Luís Henrique, Edilson e Ivonei que

me ajudaram quando precisei.

À Ivana Vaz pela pessoa sempre prestativa, amiga, conselheira e paciente que foi nesse

período de Mestrado no INPA. Sempre lembrarei da amiga que encontrei em você.

Enfim, agradeço a todos que direta ou indiretamente contribuíram para que a conclusão

deste trabalho se tomasse uma realidade.

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IX

índice

FICHA C ATALOGRÁFIC A iii

DEDICATÓRIA iv

EPÍGRAFE V

AGRADECIMENTOS vi

LISTA DE TABELAS xii

LISTA DE FIGURAS xv

RESUMO xvii

ABSTRACT xix

INTRODUÇÃO GERAL 01

OBJETIVOS 03

1. Objetivo Geral 03

2. Objetivos específicos 03

CAPÍTULO I

OCORRÊNCIA DE ESPÉCIES DE Anastrepha (DIPTERA:TEPHRITIDAE) EM FRUTOS DE

ABIU E TAPEREBÁ em MANAUS-AM, amazonas, BRASIL.

1.1- Revisão Bibliográfica 04

1.1.1 - Interações tróficas de espécies de tefiitídeos 08

1.1.2 - Plantas hospedeiras 09

1.1.3 - Características gerais das espécies de moscas-das-frutas estudadas 11

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1.2. - Material e Métodos 17

1.2.1 - Área de estudo 17

1.2.2 - Coleta dos frutos 19

1.2.3 - Obtenção dos pupários em abiu e taperebá 19

1.2.4 - Viabilidade pupal 20

1.2.5 - Obtenção de adultos de moscas-das-frutas 20

1.2.6 - Identificação taxonômica 21

1.2.7 - Nível de infestação 21

1.2.8 - Interação entre espécies de Anastrepha em abiu e taperebá 22

1.3 - Análise dos dados 22

1.4 - Resultados 23

1.4.1 - Plantas Hospedeiras 23

1.4.2 - Hospedeiro e nível de infestação de Anastrepha spp 25

1.4.3 - Nível de infestação de Anastrepha spp. em abiu e taperebá 29

1.4.4 - Porcentagem de emergência de Anastrepha spp 33

1.4.5 - Tamanho do pupário em função do tamanho de moscas-das-frutas 33

1.4.6 - Interação de espécies de Anastrepha spp 35

1.5 - Discussão 37

1.5.1 - Hospedeiro e nível de infestação 37

1.5.3 - índice de infestação de Anastrepha spp. em abiu e taperebá 39

1.5.3 - Porcentagem de emergência de Anastrepha 40

1.5.4 - Tamanho do pupário em função da espécie de moscas-das-frutas 41

1.5.5 - Relação de Interação entre espécies de Anastrepha em abiu e taperebá 42

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XI

CAPITULO II

PARASITÓIDES DE Anastrepha piPTERA: TEPHRITIDAE) QUE INFESTAM FRUTOS DE

ABIU E TAPEREBÁ EM MANAUS, AMAZONAS, BRASIL.

2.1- Revisão Bibliográfica 46

2.2- Material e Métodos 49

2.2.1 - Local de coleta 49

2.2.2 - Coleta dos fiiatos para obtenção de pupários e adultos de parasitóides 49

2.2.3 - Identificação taxonômica 50

2.2.4 - índice de parasitismo 50

2.3 - Resultados 51

2.3.1 - Espécies de parasitóides coletadas 51

2.3.2 - Relação parasitóide/hospedeiro 54

2.3.3 - Nível de parasitismo 55

2.4.4 - Local de coleta em função das espécies de parasitóides 55

2.4- Discussão 61

2.4.1 - Espécies de parasitóides coletadas 61

2.4.2 - Tamanho da pupa em função do parasitóide em abiu e taperebá 62

2.4.3 - Nível de parasitismo 63

2.4.4 - Local de coleta em função das espécies de parasitóides 64

2.6 - Conclusões 66

2.7 - Referências bibliográficas 68

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LISTA DE TABELAS

Tabela 1- Pupários e adultos de Anastrepha spp. obtidos em abiu e taperebá nos três locais

de coleta em Manaus - AM. de outubro/2000 a junho/

2001 26

Tabela 2- Porcentagem de infestação por Anastrepha spp. em abiu e taperebá, nos três locais

de coleta em Manaus - AM, de outubro/2000 a junho/

2001 27

Tabela 3- Viabilidade pupal de Anastrepha spp. em abiu e taperebá, coletados nos três

locais, em Manaus - AM. de outubro/2000 a junho/

^ 2001 27

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^ Tabela 4- Porcentagem total de adultos de Anastrepha spp. em abiu e taperebá, nos três

locais, em Manaus - AM, de outubro/2000 a junho/

2001 30

Tabela 5- Média de pupas de Anastrepha spp. encontradas em frutos de Pouteria caimito

(abiu) e Spondias mombin (taperebá). em Manaus - AM, de outubro a dezembro

de 2000 e de Janeiro a junho de 2001 30

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Tabela 6- Número de espécies de Anastrepha obtidas em Pouteria caimito (abiu) e Spondias

mombin (taperebá), em Manaus - AM, de outubro/2000 a

junho/2001 31

Tabela 7- Intensidade de infestação das espécies de Anastrepha obtidas em Pouteria

caimito e Spondias mombin, em Manaus-AM, de outubro/2000 a

junho/2001 32

Tabela 8- Emergência de espécies de Anastrepha que infestam taperebá nos dois locais de

coleta (INPA e UA), em Manaus-AM, de janeiro a junho de

2001 34

Tabela 9- Pupários e adultos de parasitóides de Anastrepha obtidos em abiu e taperebá, nos

três locais de coleta em Manaus-AM, de outubro/2000 a junho/

2001 52

Tabela 10- Número total das espécies de parasitóides de larvas/pupas de Anastrepha spp.

obtidos em Pouteria caimito (abiu) e Spondias mombin (taperebá), em Manaus -

AM, de outubro/2000 a junho/ 2001 56

Tabela 11-Tamanho médio dos pupários e razão sexual dos parasitóides obtidos de

Anastrepha spp. em Pouteria caimito e Spondias mombin, em Manaus - AM, de

outubro/2000 a junho/ 2001 57

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XIV

Tabela 12-Tamanho médio e porcentagem de pupários de Anastrepha spp. obtidas em

Pouteria caimito e Spondias mombin, em Manaus-AM, de outubro/ 2000 a

junho/2001 58

^ Tabela 13-Níveis de parasitismo de Anastrepha spp. nos três locais de coleta, em Manaus-%^ AM, de outubro/2000 a Junho/2001 59

Tabela 14- Emergência de espécies de parasitóides de Anastrepha spp. em taperebá nos dois

locais de coleta (INPA e UA), em Manaus - AM, de janeiro a junho de

2001 60

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XV

LISTA DE FIGURAS

Figura 1- Espécies de fêmeas de Anastrepha: a- A. antunesi; b- A. leptozona c-

A.serpentina', d-A. oblíqua 16

Figura 2- Localização da área do Sítio Inajá na BR 174, km-8 onde foram realizadas as

® coletas de abiu (Programa MapSource) 18

Figura 3- Localização das áreas de coleta de taperebá no INPA e na UA. INPE

6 (1995) 18

Figura 4- Frutos hospedeiros de espécies de Anastrepha: a- Fruto de Pouteira caimito

^ (abiu); b- Frutos de Spondias mombin (taperebá) 24

Figura 5- Porcentagem de frutos de Pouteira caimito (abiu) infestados por Anastrepha

leptozona e Anastrepha serpentina, na área do km-08, BR-174, Manaus,

Amazonas, Brasil, de outubro a dezembro de 2000 28

Figura 6- Porcentagem de frutos de Spondias mombin (taperebá) infestados por Anastrepha

oblíqua e Anastrepha antunesi, na área da UA, Manaus, Amazonas, Brasil, de

janeiro a Junho de 2001 28

Figura 7- Porcentagem de frutos de Pouteira caimito (abiu) infestados por Anastrepha

serpentina e Anastrepha leptozona, em diferentes níveis de associação na área do

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XVI

^ Sítio Inaiá do km-8 da BR-174, Manaus, Amazonas. Brasil, de outubro a

® dezembro de 2000 36

® Figura 8- Porcentagem de frutos de Spondias mombin (taperebá) infestados por Anastrepha

® oblíqua e Anastrepha antunesi, em diferentes níveis de associação na área da UA,

Manaus, Amazonas, Brasil, de janeiro a junho de

® 2001 36

Figura 9- Parasitóides de moscas-das-frutas, a- Opius bellus; b- Doryctobracon areolatus\

® c- Opius sp.; d- Figitidae (não-identificado); e- Asobara

anastrephae 53

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XVll

RESUMO

Objetivou-se conhecer os níveis de infestação simultânea por Anastrepha spp. e o

parasitismo natural dessas moscas-das-frutas. Os trabalhos efetuados sobre ocorrência de

infestação simultânea em moscas-das-frutas foram baseados em coletas de abiu {Poiiteria

caimito, Sapotaceae) e de taperebá {Spondias mombin, Anacardiaceae), realizadas em três locais

no estado do Amazonas: Sítio Inajá situado na BR-174, km-8; Campus da Universidade do

Amazonas (UA) e Campus Aleixo II do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). As

coletas de abiu e taperebá foram conduzidas no período de outubro/2000 a junho/2001,

respectivamente. Coletou-se 106 abius, dos quais obteve-se 656 pupários de tefiitídeos. Desses,

emergiram 350 adultos de moscas-das-frutas e 48 parasitóides. De 467 taperebás, coletados em

dois locais (UA/INPA), obteve-se 2,075 pupários de tefritídeos, dos quais emergiram 453 adultos

de moscas e 550 parasitóides. Os padrões de infestação foram observados entre espécies de

'5^ Anastrepha monófagas e polífagas. A análise morfométrica dos pupários não permitiu estabelecer

associação entre o hospedeiro e parasitóide. As espécies de tefritídeos que infestam abiu e

taperebá são A. leptozona Hendel, 1914 e A. serpentina (Wiedemann, 1830), A. oblíqua

(Macquart, 1835) e A. antiinesi Lima, 1938 respectivamente. A. leptozona foi predominante em

abiu (63,7 %) e A. oblíqua (95%) em taperebá. Foram identificadas quatro espécies de

parasitóides pertencentes à família Braconidae (Opiinae) Doryctobracon areolatus (Szépligeti,

1911); Opíus belliis Gahan, 1930; Opíiis sp. próx. bellus e Asobara anastrephae (Muesebeck,

1958). Coletaram-se também espécies de Figitidae, Eucoilinae (não-identificados). No Campus

da UA, Opíits sp. tbi predominante em taperebá. No INPA O. bellus foi a espécie predominante

seguida de Opíus sp. próx. bellus. No Sítio Inajá houve predominância de D. areolatus. As

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espécies que emergiram simultaneamente foram A. serpentina e A. leptozona, coletadas em abiu

no Sítio Inajá (36%) e, A. oblíqua e A. antunesi (3%) foram coletadas em taperebá na área do

^ Campus da Universidade do Amazonas - UA.

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A

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XIX

ABSTRACr

^ The aim is to know leveis of simultaneans infctions by Anastrephae spp. and the natural

^ parasitism of these fruit flies. The research was made according to the occurrences of

simultaneans infections in the fruit flies which was based on collections of abiu {Pouteria

caimiío, Sapotaceae) and of taperebá {Spondias moinbin, Anacardiaceae), that occurred in tree

places in Amazon State: Inajá Sítio located on thr road BR - 174, km-8; in the Campus of

Amazonas University (UA) and in Aleixo Campus II in the Amazon Reserarch National Institute

^ (INPA), the collections of abiu and taperebá were led from October/2000 to june/2001,

respectively. They were collected 106 abius, which obtained 656 pupários of tefritideos. There

taperebás collected in two places (UA/TNPA), obtained 2.075 pupários of tefritideos, which

surfaced 453 adults of fhiit flies and 550 parasites. The pattems of tefritideos, which surfaced

between species of monophagas and poliphagas Anastrepho the mophometrics analyses of the

^ pupários did not permit to stablish an association between the parasites and the place where they

^ get their food. The species of tefntideos that inject abiu and taperebá are A. leptozom Hendel,

hundred and fifly adults of fruit flies and forty-eighit parasites surfaced of them. From 467

1914 dXiáA. setpeníina (Wiedemann, 1830), 4. oblíqua (Macquart, 1835) and A. antunesi Lima,

1938 respectively. A. íeptozona was predominant in abiu (63,7%) and A. oblíqua (95%) in

taperebá. It was identified jour species of parasites which belomg to Braconidae family (Opiinae)

Doryctobracon areolaíus (Szépligeti, 1911): Opíus bellus Gahan, 1930; Opíus sp. próx. bellus

and Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958). It was also collected species of Figitidae,

Eucoilinae (not-identified). In UA (Amazonas University), Opíus sp. was predominant in

taperebá. In INPA O. bellus was the predominant species followed of Opíus sp. near bellus. In

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XX

the Inajá Sitio there was predominance of D. areolatus. The species that surfaced simultaneans

^ were A. serpentina and A. leptozona collected in abiu Inajá Sitio (36%), A. oblíqua e A. antunesi^ (3%) were collected in taperebá in the Campus of Amazonas University - UA.

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INTRODUÇÃO GERAL

As moscas-das-frutas são pragas de maior relevância no que se refere à produção de

frutos tropicais e subtropicais em território brasileiro, pois infestam uma grande variedade dem

^ plantas introduzidas e nativas. Estes frutos atacados são de difícil aceitação pelo consumidor e

^ mesmo quando colocados no mercado, têm seu valor, na maioria das vezes, reduzido, não

^ cobrindo sequer os custos de produção (Morgante, 1991; Silva, 1998).

Em algumas regiões, estas moscas podem comprometer até 100% da produção de

frutos (Orlando & Sampaio, 1973; Carey & Dowell, 1989). Em nível mundial, estima-se que

^ as perdas diretas e indiretas causadas pelas moscas-das-fioitas ultrapassam 2 bilhões de

dólares, tornando-as, portanto, no maior problema da fruticultura mundial, segundo cálculos

^ do Departamento de Alimentação e Agricultura da Califórnia (Duarte & Malavasi, 2000). Na

Amazônia, tem-se registrado perdas de até 100% de abiu {Pouteria caimito (Ruiz & Pav)

Raldlk, Sapotaceae), goiaba {Psidium guajava L., Myrtaceae) e taperebá {Spondias mombin

L., Anacardiaceae) plantados em quintais urbanos do município de Manaus - AM, causadas

por A. leptozona e A. oblíqua, respectivamente (Silva, 1998).

Poucos estudos destacam aspectos sobre a ecologia e etologia das moscas-das-fioitas

e seus hospedeiros (Silva et ai., 1996; Zucchi et ai, 1996). Os trabalhos desenvolvidos na

Amazônia brasileira enfocam basicamente aspectos relacionados à ocorrência das espécies de

tefritídeos (Zucchi, 1978, 1988; Malavasi et ai, 1980; Norrbom, 1991; Couturier et ai., 1996;

Silva, 1993; Ronchi-Teles e Silva, 1996; Silva & Ronchi-Teles (2000), informações

taxonômicas (Silva et ai, 1996), dinâmica populacional (Silva, 1996), nutrição (Saldanha &

Silva, 1999) e flutuação populacional (Ronchi-Teles, 2000).

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'9

2

® Trabalhos citando a ocorrência simultânea de duas espécies de tefritídeos em abiu

foram realizados por González & Carrejo (1993) e Silva (1998) que verificaram ocorrência de

A. serpentina e A. leptozona. No Amazonas (Silva, 1993 e Ronchi-Teles, 2000) constataram

® ocorrência de infestação simultânea de A. oblíqua e A. antunesi em taperebá. Recentemente

^ Filho et aí., (2001) constataram a sobreposição de Anastrepha sp. e Lonchaeidae e

^ Anastrepha sp. e A. zenildae por fruto de bacupari Salada crassifólia (Mart.) Peyr.

^ (Hippocrateaceae).

De acordo com Silva (1998), a implementação de estratégias e controle de moscas-

^ das-frutas implica no amplo conhecimento de aspectos ecológicos, que estejam intimamente

^ relacionados ao seu ciclo evolutivo. Devem ser considerados ainda os fatores bióticos e

abióticos, que exercem grande influência na dinâmica populacional e na biologia das moscas-

das-fintas.

Em função da necessidade de se ampliar conhecimentos sobre aspectos da

bioecologia de Anastrepha spp., estudos devem ser realizados com a fmalidade de gerar

informações básicas sobre padrões de infestação simultânea entre as diferentes espécies de

^ moscas-das-frutas. Deste modo será possível subsidiar práticas de manejo dessa praga,

^' viabilizando a abertura de novos mercados para os friitos tropicais, que normalmente sofrem

restrições às exportações, devido às rígidas medidas quarentenárias de certos países da

Europa, Estados Unidos da América e Japão.

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V ^

OBJETIVOS

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©• Conhecer os níveis de infestação simultânea por Anastrepha spp. e o parasitismo natural

1. OBJETIVO GERAL

dessas moscas-das-frutas em abiu e taperebá.

2. OBJETIVOS específicos

©

^ ■ Determinar os níveis de infestação de A. leptozona e A. serpentina em abiu e de A. oblíqua

e A. antunesi em taperebá;

■ Determinar a viabilidade pupal e razão sexual das moscas-das-fintas;

■ Caracterizar as interações tróficas entre as espécies de Anastrepha;

Determinar níveis de parasitismo em condições de infestação simultânea de espécies de

moscas-das-frutas em um mesmo fruto e em frntos isolados em um mesmo hospedeiro;

■ Avaliar os níveis de parasitismo em abiu e taperebá e relacionar com a análise

morfométrica dos pupários dos tefritídeos coletados;

■ Avaliar a relação parasitóide/hospedeiro e determinar a razão sexual para os adultos de

parasitóides coletados.

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® CAPÍTULO I

15

\ 9

OCORRÊNCIA SIMULTÂNEA DE ESPÉCIES DE Amstrepha (DIPTERA:

TEPHRITIDAE) EM ABIU Pouteria caimito Ruiz & Pav. (SAPOTACEAE) E

TAPEREBÁ Spondias mombin L. (ANACARDIACEAE) EM MANAUS, AM-BRASIL.

1.1. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

Os insetos pertencentes à família Tephritidae, comumente conhecidos como moscas-

j((^ das-frutas, constituem um importante grupo de pragas da jfruticultiira mundial, podendo causar

perdas consideráveis na produção de frutos comerciais, se medidas eficazes de controle não

forem adotadas (Morgante, 1991). Os prejuízos causados por moscas-das-frutas afetam as

exportações de frutos aumentando o custo e comprometendo a produção em escala comercial

A família Tephritidae divide-se em três subfamílias e 24 tribos. Sua distribuição

(Duarte & Malavasi, 2000).

geográfica compreende todas as regiões do mundo, com predominância na região Neotropical,

apresentando 4.257 espécies distribuídas em 471 gêneros (Norrbom et a/., 1999).

Segundo Drew (1989), os tefritídeos de importância econômica encontram-se

distribuídos em cinco gêneros: Anastrepha, Bactrocera, Ceratitis, Dacus e Rhagoletis.

Desses, três são de importância econômica para o Brasil: Anastrepha, Ceratitis e Bactrocera

(Malavasi et ai, 1980; Silva et al., 1996 e Silva & Ronchi-Teles, 2000).

Os tefritídeos apresentam ampla distribuição geográfica, abrangendo desde o

sudeste dos Estados Unidos, nos estados do Texas e Flórida, até o norte da Argentina com

algumas espécies ocorrendo na região Neártica (Zucchi 1988; Hernandez-Ortiz 1993; Aluja

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m

espécies de moscas-das-ifrutas: A. fraterculus, A. oblíqua e Ceratitis capUata (Zucchi 1988;

1994). Os maiores níveis de dispersão geográfica no país estão representados pelas seguintes

V 9

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r>.

Morgante 1991).

^ São conhecidas cerca de 200 espécies de Anastrepha (Norrbom et al., 1999), dessas,

94 ocorrem no Brasil (Zucchi, 2000a).

Segundo Zucchi et ai. (1996), 30 espécies de Anastrepha são registradas para a

Amazônia. Estudos posteriores realizados porSilva & Ronchi-Teles (2000) para a Amazônia

0 brasileira ampliaram para 32 espécies abrangendo os estados do Amapá, Amazonas, Pará,

^ Rondônia e Roraima. Recentemente, Ronchi-Teles (2000) registrou mais nove espécies,

(((^ passando para 41 o número de espécies de tefritídeos que ocorrem na Amazônia pertencentes

■v 9

0

ao gênero Anastrepha.

Em levantamentos das espécies de tefritídeos realizados nos municípios do

Amazonas, Silva (1993) constatou que ^4. oblíqua predomina entre outras espécies de moscas-

das-frutas tendo como hospedeiro preferencial o araçá-boi e o taperebá. Ronchi-Teles (2000)

observou que as espécies mais freqüentes e predominantes na Amazônia são A. oblíqua, A

dístíncta e A. stríata.

Outras espécies de Anastrepha no estado do Amazonas são citadas por Silva et al

(1996), destacando-se: A. turpíníae erroneamente identificada como (A. fraterculus)

infestando Termínalía catappa (Combretaceae); A. stríata em Psídíum guajava (Myrtaceae);

A. bahíensís em Pouroma cecropíaefolía (Moraceae); A. dístíncta em Inga spp.; A. leptozona

e A. serpentina em Poutería caimito (Sapotaceae), A. antunesí em Spondías mombín

(Anacardiaceae).

Os maiores índices de infestação no Amazonas ocorrem em taperebá, araçá-boi,

goiaba, abiu e manga (Silva, 1993; Ronchi-Teles 2000). Zahler (1990) mencionou yí. oblíqua

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6

como sendo a principal praga da cultura da manga (Mangifera indica) no Distrito Federal, nas

^ fases de frutificação e maturação dos frutos. No sul do Brasil, a goiaba (Psidium guajavá) é

^ infestada por A. fraterculus. Na região amazônica e no norte do estado de Minas Gerais, esta

^ mesma frutífera é severamente atacada por A. striata e A. zenildae, respectivamente (Silva,

1993; Canal-Daza, 1997).

Veloso (1996) avaliou os níveis de infestação de frutos no estado de Goiás e concluiu

^ que os maiores níveis ocorrem em pitanga, serigüela, curriola, abiu, jambo amarelo, uvaia,

grão-de-galo e bacupari.

Os adultos de moscas-das-frutas vivem na parte aérea das plantas hospedeiras, que se

constituem em sítios de acasalamento, servindo também de locais de proteção e alimento. As

fêmeas depositam seus ovos nos fintos e as larvas se desenvolvem alimentando-se da polpa.

No último estádio, as larvas migram para o solo onde pupam. A duração do ciclo de vida varia

rr^ entre as espécies, conforme as características climáticas de cada região (Bateman, 1972;

Morgante 1991; Silva, 1993; Salles, 1995).

Segundo Malavasi & Morgante (1980) conhecimento dos índices de infestação é um

^ dado muito importante. Permite estabelecer a condição do fruto em relação a suaV Vy

suscetibilidade ao ataque de moscas-das-firutas e a sua condição de repositório natural da

praga. Como também a densidade da população dentro do fruto é importante, pois permite

^ estimar a população da mosca na área infestada.

Grande parte das larvas de moscas-das-frutas tem na polpa dos frutos sua principal

fonte de alimentação. No entanto, há espécies que se alimentam de brotações terminais, talos,

ovários em desenvolvimento e sementes (Santos et ai., 1993; Aluja, 1994).O

^ - Os tefritídeos causam danos diretos e indiretos a uma grande variedade de frutíferas,

acarretando prejuízos nos mercados interno e externo (Duarte & Malvasi, 2000). São

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7

considerados danos diretos, aqueles provocados pela oviposição no interior dos frutos e

^ alimentação das larvas. Os danos indiretos são aqueles decorrentes da decomposição do fruto,

^ causada pela invasão de micropatógenos oportunistas, através da punctura feita pelo adulto.

^ Esses danos tomam o fruto imprestável para o consumo in natura e para tratamentos pós-%

colheita (Malavasi & Barros, 1988; Salles, 1995).

Segundo Bateman (1972), a umidade relativa do ar, a temperatura, a luz, o alimento,%

os inimigos naturais e os simbiontes são fatores importantes para a determinação da

abundância de várias espécies de tefritídeos. Aquele autor classificou ainda, as moscas-das-

frutas com base nas características fisiológicas e ecológicas, em dois grandes gmpos: (1)

espécies univoltinas, típicas das regiões temperadas e (2) espécies multivoltinas, que habitam

^ Quanto a sua dispersão, populações de moscas-das-frutas apresentam dois

movimentos básicos: os dispersivos, aqueles denominados migratórios ou entre hábitats.

as regiões tropicais e que não apresentam diapausa.

condicionados ou não pela disponibilidade de hospedeiros nos diferentes níveis de infestação,

e os não-dispersivos, aqueles relacionados com atividades de alimentação, oviposição e

acasalamento (Bateman, 1972).

A fase de amadurecimento do fruto, época e local de coleta e a disponibilidade de

frutos ao longo do ano podem determinar os níveis de infestação em cada hospedeiro.

destacando-se a densidade populacional das moscas-das-frutas e as características do fruto,

embora esses índices possam variar em um mesmo hospedeiro (Malavasi & Morgante, 1980).

Ohashi et al. (1997), em Castanhal - PA, citaram níveis de infestação média de 7% e máxima

de 52% em acerola. Em Tomé-Açú - PA, a infestação máxima atingiu 88%. Hichel &

Ducroquet (1994) observaram baixa flutuação populacional de A. fraterculus no início da

frutificação, em goiabeiras serranas.

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® Trabalhos relatando levantamento de moscas-das-frutas diretamente de frutos na

^ Amazônia foram realizados por Couturier et al., 1993 e Silva 1993; Silva et ai, 1996.

espécie de Anastrepha de importância econômica, existe preferência acentuada de A. oblíqua

por manga e por outras frutas da família Anacardiaceae (Malavasi et aí. 1980, Canal-Daza

Apesar do caráter não-específico em relação ao hospedeiro de uma determinada

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1997).

1.1.1. INTERAÇÕES TRÓFICAS DE ESPÉCIES DE TEFRITIDEOS

Jiron & Hedstrom (1991) consideram que as moscas-das-frutas tendem a estabelecer

^ tendem a crescer ou diminuir, em função do ciclo fenológico de seus hospedeiros. Nos

íntima associação com fhitos hospedeiros de determinada família botânica e suas populações

períodos em que os frutos preferidos não estão disponíveis, hospedeiros alternativos assumem

uma função importante na manutenção da população de moscas-das-frutas (Aguiar &©

© Menezes, 1996).

©De acordo com Malavasi & Morgante (1980), vários fatores determinam os níveis de

infestação em cada hospedeiro. Entre eles, podem se destacar a densidade populacional e as

© características do fruto susceptível ou não a oviposição e desenvolvimento das larvas.

As moscas-das-frutas constituem-se num dos grupos mais complexos com relação

aos aspectos comportamentais e taxonômicos. A fêmea, durante a oviposição, faz o

reconhecimento prévio do fruto ainda verde, quando então introduz o ovipositor e realiza um

processo de arrasto para fms de marcação com feromônio, de modo a provocar a rejeição das

outras fêmeas e garantir a sobrevivência da prole (Bateman, 1972).

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Considerando-se a Teoria Clássica da Competição, duas espécies não podem ocupar

o mesmo nicho e coexistir pacificamente por longo tempo. A tendência é que um dos

competidores, em um processo coevolutivo, tome-se dominante, eliminando a espécie

^ competidora (Schoener, 1982; 1983).

^ O grau de competição existente entre espécies de moscas-das-frutas, pode seríi^ • • j^ utilizado como parâmetro para a determinação de ocorrência de espécies em um mesmo

^ hábitat (Ricklefs, 1997). Segundo Fitt (1984), a maioria das pesquisas sobre competição

^ interespecífica em moscas-das-frutas foi realizada com espécies neárticas e paleárticas. Pouco

se conhece sobre a competição entre espécies de tefritídeos neotropicais, apenas os trabalhos

realizados por Qureshi et al (1987), González & Carrejo (1993) & Silva (1998)

Qureshi et al. (1987) observaram ocorrência de competição entre Dacus ciircubitae

(Coquillett, 1899) e D. ciliatus Loew, durante o estágio larval. Silva (1993) desenvolveu um

trabalho no Amazonas sobre levantamento de moscas-das-frutas em plantas hospedeiras.

constatando a ocorrência de infestação simultânea de duas espécies de Amstrepha em

taperebá, A. oblíqua e A. antunesi, sendo caracterizado como alto grau de competição

interespecífica por abrigo e alimento.

González & Carrejo (1993) constataram a ocorrência de A. serpentina e A. leptozona

em um mesmo abiu, porém questionaram se isso caracterizaria um processo competitivo entre

essas espécies.

1.1.2. PLANTAS HOSPEDEIRAS

Trabalhos de Norrbom & Kim (1988), Zucchi (1988; 2000b), Morgante (1991)

Hemandez-Ortiz (1993), Silva (1993) destacaram que existe preferência de certas espécies de

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ê

10

^ moscas-das-frutas por determinadas plantas hospedeiras nativas como: Anacardiaceae

infestada preferencialmente por A. oblíqua; Myrtaceae por A. fraterculus; Sapotaceae por A.

serpentina; enquanto frutos dos gêneros Inga, Psidhim e Curcubita são infestados

^ preferencialmente por A. distincta Greene, 1934; A. striata Schiner, 1868 e A. grandis

^ (Macquart, 1846), respectivamente.

^ Conforme Silva et al. (1996), na Amazônia os fhitos pertencentes às espécies da

^ família Myrtaceae são os mais preferidos pelas moscas-das-frntas, seguido de Anacardiaceae,

w

^ famílias botânicas: Myrtaceae, Anacardeaceae, Sapotaceae, Combretaceae, Apocynaceae e

Passifloraceae e Sapotaceae.

A. oblíqua é uma espécie de tefritídeo que infestam frutos pertencentes a seis

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,4^

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Oxalidaceae, enquanto A. leptozona, A. antunesí e A. serpentina infestam, respectivamente,

frutos de quatro famílias: Sapotaceae, Anacardeaceae, Myrtaceae e Icacinaceae; três famílias

Anacardeacea, Sapotaceae e Myrtaceae e duas famílias Sapotaceae e Clusiaceae (Malavasi et

al, 1980; Boscan & Godoy, 1987; Silva, 1993; Couturier et aL, 1993).

Segundo Cavalcante (1991), na Amazônia são conhecidas cerca de 180 espécies de

frutos, porém, nem todos se constituem em hospedeiros de moscas-das-frutas. No momento,

não são conhecidas as plantas hospedeiras para 50% das espécies brasileiras de Anastrepha.

De maneira geral, os levantamentos populacionais são feitos através de coletas com frascos

caça-moscas com substâncias atrativas. Embora de grande utilidade para o estudo da

ocorrência, monitoramento e distribuição geográfica, este método não permite estabelecer

relação entre a planta hospedeira com as espécies capturadas (Norrbom & Kim 1988; Zucchi

2000b).

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n

^ Silva et ol. (1996), no estado do Amazonas, amostraram frutos de 35 espécies

pertencentes a 24 gêneros e 17 famílias. Desse total, foi constatada ocorrência de Anastrepha

spp. em 20 espécies frutíferas, sendo seis, registradas como novos hospedeiros.

Segundo Ronchi-Teles et al. (1995); Ronchi-Teles & Silva (1996); Zucchi et al.

(1996); Ronchi-Teles (2000), das 34 espécies de moscas-das-frutas que ocorrem na Amazônia

%^ brasileira, dezesseis têm seus hospedeiros conhecidos: C. capitata; B. carambolae; A.

coromlli Carrejo & González, 1993; A. duckei Lima, 1934; A. antunesi\ A. bahiemis Lima,

^ 1937; curitis, Stone 1942; A. distincta; A. ethalea (Walker, 1849); A. turpiniae Stone,

1942;^. leptozona;A. manihoti Lima, 1934; .4. oblíqua; A. pickeli Lima, 1934; yí. serpentina4^

1")

Q A. striata.

. . .^ Das espécies de moscas-das-frutas que ocorrem exclusivamente na Amazônia, A.

duckei; A. megacantha Zucchi, 1984; A. coronilli; A. fractura Stone, 1942; A. pittieri

Caraballo, 1985; A. longicauda Lima, 1934; A. hastata Stone, 1942; A. hamata (Loew,

1873); A. belenensis Zucchi, 1979; A. binodosa Stone, 1942; A. sodalis Stone, 1942; A.

townsedi Greene, 1934; B. carambolae; A. zucchii Norrbom, 1998, apenas A. duckei tem seu

hospedeiro conhecido (Zucchi et al, 1996, 2000b; Ronchi-Teles 2000).

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1.1.3. CARACTERÍSTICAS GERAIS DAS ESPECIES DE MOSCAS-DAS-

FRUTAS ESTUDADAS

Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830)

A. serpentina (Figura Ic) é uma espécie com porte médio a grande. Tórax com 3,3 a

4.0 mm de comprimento, com coloração escura, mesonoto escuro com faixas médias e laterais

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U» 12

^ amarela, mediotergito de marrom alaranjado a marrom escuro. Asas com 7,25 a 8,50 mm de

comprimento; faixas C e S amplamente unidas; faixa V apenas com o ramo proximal e

separada da S. Abdômen marrom com faixa média amarela. Acúleo com 2,8 a 3,7 mm de

comprimento, apresentando ápice com diminutos dentes sobre mais da metade apical (Zucchi,

1978; Hemandez-Ortiz, 1992 e Norrbom, 1988).

%Essa espécie apresenta ampla distribuição geográfica, sendo encontrada nas florestas

^ tropicais úmidas em regiões de baixa altitude, infestando espécies da família Sapotaceae. No

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1

Brasil, esta espécie ocorre nos estados do Amazonas e Pará (Silva & Ronchi-Teles 2000);

Maranhão (Oliveira et ai. 2000); Piauí (Menezes et ai. 2000); Rio Grande do Norte (Araújo et

ai. 2000); Pernambuco (Haji & Miranda 2000); Mato Grosso e Mato Grosso do Sul (Uchôa

Fernandez & Zucchi 2000); Goiás (Veloso et al. 2000); Espírito Santo (Martins et al. 2000);

Rio de Janeiro (Aguiar-Menezes & Menezes 2000); Minas Gerais (Alvarenga et al. 2000);"7

São Paulo (Souza Filho et al. 2000) e Rio Grande do Sul (Kovaleski et al. 2000).

Na Amazônia brasileira, esta espécie foi registrada pela primeira vez no município de

Manaus, AM (Silva, 1993). Ronchi-Teles (2000) registrou sua ocorrência nos municípios de

Iranduba, Manacapuru, Careiro, Presidente Figueiredo, Rio Preto da Eva, Itacoatiara e

Barcelos, no Estado do Amazonas e de Boa Vista - RR.

Anastrepha leptozona HcnáQl, 1914

A. leptozona (Figura Ib) é uma espécie pequena à grande. Tórax com 2,5 a 4,0 mm

de comprimento, mesonoto com distintas faixas medianas e laterais, mediotergito amarelado,

sem faixas escuras laterais. Asas com 5,5 a 9,0 mm de comprimento. Acúleo de 2,0 a 3,0 mm

de comprimento, apresentando ápice com reduzidos dentes sobre mais da metade apical.

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13

^ Apresenta a curvatura apical da nervura M i + 2 bem acentuada, atrofíamento ou ausência do

^ ramo distai da faixa V e dentes sobre mais da metade do ápice do acúleo (Zucchi, 1978;

Hemandez-Ortiz, 1992 e Norrbon, 1988).

' Pode ser encontrada desde o México até o Brasil, mais precisamente nos estados do

Amazonas, Rondônia e Roraima (Silva & Ronchi-Teles 2000); Piauí (Menezes et al 2000);

Bahia (Nascimento & Miranda 2000); Mato Grosso e Mato Grosso do Sul (Uchôa Femandez

^ & Zucchi 2000); Goiás (Veloso et al. 2000); Espírito Santo (Martins et al. 2000); Rio de

%

'n - Amazonas (Silva 1993). Ronchi-Teles (2000) registrou sua ocorrência para os municípios de

rv^

Janeiro (Aguiar-Menezes & Menezes 2000) e São Paulo (Souza Filho et al. 2000).

Na Amazônia brasileira foi registrada pela primeira vez para o município de Manaus

Manacapuru e Rio Preto da Eva (Estado do Amazonas).

-TH Anastrepha oblíqua {MeLcquart, 1835)

A. oblíqua (Figura Id) é uma espécie pequena. Tórax com 2,5 a 3,25mm de'■rx

comprimento. Apresentando coloração amarelada, com mediotergito escurecido lateralmente,

apresentando faixas medianas e laterais distintas. Asas com faixas C e S unidas sobre R 4 + 5.

faixa V completa e unida a S, e às vezes não. Acúleo com 1, 3-1,6 mm de comprimento:

acúleo com dentes irregulares, conspícuos e agudos sobre mais da metade apical. Com

metanoto e/ou subescutelo escurecidos lateralmente, faixa V da asa com ramos proximal e

distai. Ápice do acúleo com constrição moderada, com mais de dez dentes arredondados e

subagudos no mínimo até a metade apical (Zucchi, 1978; Hernandez-Ortiz, 1992 e Norrbon,

1988).

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% 14

^ Ocorre desde o sul dos Estados Unidos até a Argentina. No Brasil tem sido registrada

nos estados do Amazonas, Pará; e Rondônia (Silva & Ronchi-Teles 2000); Maranhão

%(Oliveira et ai 2000); Piauí (Menezes et ai 2000); Ceará (Sales & Gonçalves, 2000); Rio

Grande do Norte (Araújo et ai. 2000); Paraíba (Araújo et al. 2000); Pernambuco (Haji &

Miranda 2000); Bahia (Nascimento & Carvalho 2000); Mato Grosso e Mato Grosso do Sul

^ (Uchôa Femandez & Zucchi 2000); Goiás (Veloso et al. 2000); Espírito Santo (Martins et al.

2000); Rio de Janeiro (Aguiar-Menezes & Menezes 2000); Minas Gerais (Alvarenga et al.

2000); Santa Catarina (Nora et al. 2000) e São Paulo (Souza Filho et al. 2000).

^ Na Amazônia brasileira foi assinalada pela primeira vez para o município de Manaus

estado do Amazonas (Couturier et al., 1993; Silva 1993). Silva (1993) e Ronchi-Teles (2000)

registraram sua ocorrência para o município de Iranduba. Recentemente teve seu primeiro

registro para Manacapuru, Careiro, Presidente Figueiredo, Rio Preto da Eva e Itacoatira

(Estado do Amazonas), no Estado do Amapá no município do Oipoque (Ronchi-Teles 2000).

Anastrepha antmesi Lima, \93S

.'•V

A. antunesi (figura Ia) é uma espécie de tamanho pequeno a médio. Tórax com 3,0

mm de comprimento; mesonoto com faixas medianas e laterais distintas. Mediotergito

amarelo. Asas com 7,0 mm de comprimento com faixas amarelas, faixas alares amarelo

claras; faixas S e C unida sobre R 4 + 5. faixa V completa, um pouco difusa no vértice e

separada da faixa S. Espinhos das membranas eversível bem desenvolvida. Apresenta forma

triangular, com ganchos dispostos em 3 ou 4 fileiras. Acúleo com 2,5mm de comprimento;

apresentando eixo com lados paralelos e ápice com aproximadamente cinco dentes na metade

apical (Zucchi, 1978; e Norrbon, 1988).

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0) 15

^ E conhecida desde a América Central até o Brasil Piauí (Menezes et al. 2000); Rio

Grande do Norte (Araújo et al. 2000); Pernambuco (Haji & Miranda 2000); Mato Grosso e

%^ Mato Grosso do Sul (Uchoa Fernandez & Zucchi 2000); Goiás (Veloso et al. 2000); Espírito

Santo (Martins et al. 2000); Rio de Janeiro (Aguiar-Menezes & Menezes 2000); Minas Gerais

(Alvarenga et al. 2000); São Paulo (Souza Filho et al. 2000) e Rio Grande do Sul (Kovaleski

et al. 2000).

^ Na Amazônia brasileira, A. antimesi foi registrada pela primeira vez para o

município de Manaus - Amazonas por Silva, (1993). Ronchi-Teles (2000) registrou sua

•rv

TV

ocorrência para os municípios de Manacapuru, Iranduba, Presidente Figueiredo, Rio Preto da

Eva, Itacoatiara e Novo Aripuanã (Estado do Amazonas) e no município do Oiapoque -

Amapá.

Considerando-se a quantidade de frutos que são infestados por moscas-das-fraitas na

região amazônica e sua importância econômica, faz-se necessário a realização de estudos

visando o conhecimento de bioecologia e aspectos comportamentais de quatro espécies de

tefritídeos e suas plantas hospedeiras, parasitóides, bem como, os níveis de infestação em

frutos nativos, visando contribuir para adoção de métodos de controle adequados e eficientes

de reduzido impacto ambiental.

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Figura 1 - Fêmeas de Anastrepha coletadas em abiu e taperebá - Ia - .antunesi\ Ib - A. leptozona\ Ic - A. serpentina^ Id - A. oblíqua.

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Figura 2- Localização da área do Sítio Inajá no km-8 onde foram

realizadas as coletas dos frutos de abiu(Program

a MapSource)

m

Figura 3- Localização da área de coleta dos frutos de taperebá (INPA/UA). INPE (1995).

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19

^ 1.2.2. COLETA DOS FRUTOS

Os frutos (abiu e taperebá) foram coletados semanalmente recém-caídos no solo, em

diferentes estágios de maturação. Posteriormente, foram acondicionados em sacos de pano em

caixa de isopor e transportados ao Laboratório de Entomologia da Faculdade de Ciências

Agrárias da Universidade do Amazonas (FCA/UA), para obtenção dos adultos e/ou

parasitóides de moscas-das-frutas. As coletas foram realizadas nos meses de outubro/2000 a

junho/2001.

1.2.3. OBTENÇÃO DOS PUPÁRIOS EM ABIU E TAPEREBÁ

Após cada coleta, os abius foram pesados, contados e individualizados em copos

descartáveis de 500ml. Os taperebás, após terem sido pesados e contados, foram também

individualizados em copos de plásticos descartáveis de 200ml, ambos contendo no fiindo uma

camada de areia fina esterilizada, peneirada e levemente umedecida com água destilada. Estes

Os abius foram mantidos nos seus respectivos recipientes até sua completa

foram cobertos com "filó", preso pelas bordas com uma liga elástica para impedir a fuga das

moscas adultas e ou parasitóides.

decomposição. Em seguida, foram abertos para remoção das larvas, com auxílio de uma

pinça, uma vez que as larvas tendem a permanecer agrupadas e algumas pupam em seu

interior. Como o taperebá apresenta polpa rala e casca fma, tal procedimento foi dispensado,

pois sua estrutura possibilita a saída das larvas do fruto para pupar na areia umedecida.

Para a obtenção dos pupários em abiu e taperebá, a areia foi passada numa peneira de

arame galvanizado de malha de 1,5 mm para separação dos pupários, a qual foi realizada

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20

manualmente com auxílio de uma pinça. Em seguida foram separadas, contadas e submetidas

à análise morfométrica em um microscópio estereoscópio com aumento de 40x, contendo

escala milimetrada. Os pupários foram medidos no comprimento, em seguida foram

individualizados em copos descartáveis de 200ml devidamente etiquetados e colocados sobre

papel de filtro umedecido com água destilada, permanecendo neste recipiente até a

^ emergência dos adultos. Os copos foram cobertos com "filó", presos pelas bordas com uma

liga elástica e, periodicamente, os recipientes foram examinados para registro de adultos e/ou

parasitóides de moscas-das-frutas.

n

n

^ 1.2.4. VIABILIDADE PUPAL

n

A viabilidade pupal (VP) e emergência de moscas-das-frutas (E) foram calculadas

mediante a utilização das seguintes fórmulas conforme Nascimento et ai. (1984):

n° de moscas emergidas n° de adultos emergidosO VP%= X 100 X 100

n® total de pupários pupários

1.2.5. OBTENÇÃO DE ADULTOS DE MOSCAS-DAS-FRUTAS

Após a emergência, as moscas-das-frutas foram mantidas em frascos plásticos (copos

descartáveis de 200ml) devidamente etiquetados durante 48h, para propiciar a fixação das

manchas alares de singular importância na identificação taxonômica dos tefritídeos (Zucchi,

1988). Em seguida os adultos foram alimentados com solução de melaço de cana a 10%, que

era trocada diariamente.

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n

n

n

n

21

Os adultos, de moscas-das-fiiitas foram separados, contados, sexados e fixados em

álcool 70% e mantidos em frascos devidamente etiquetados para posterior identificação. A

determinação da razão sexual para os tefi-itídeos foi calculada por meio da fórmula segundo

Silveira Neto (1976):

n® de fêmeasRS=

n° de fêmeas + n° de machos

1.2.6. IDENTIFICAÇÃO TAXONÔMICA

A identificação específica dos tefi-itídeos foi realizada no Laboratório de

^ Entomologia da Faculdade de Ciências Agrárias da Universidade do Amazonas, com base na

técnica de extroversão do acúleo das fêmeas utilizando-se estiletes e pinças. Cada fêmea foi

' colocada sobre uma lâmina para realização da extroversão do acúleo para o exame ventral,

utilizando-se um microscópio estereoscópio com aumento de 40x, (Zucchi, 1980). Em

seguida, as moscas foram comparadas com exemplares da coleção entomológica da

Universidade do Amazonas e identificadas conforme Steyskal (1977), Silva (1993), Zucchi

(2000a) e Silva & Ronchi-Teles (2000).

1.2.7. NÍVEL DE INFESTAÇÃO

Com o registro do número de pupário de Anastrepha spp. foi possível calcular o

número médio de indivíduos por unidade e peso de fi-uta fi-esca, para cada espécie e variedade

estudada.

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®

® 22

^ Os frutos foram individualizados para se estabelecer à relação de infestação que

® pudesse existir entre as espécies de tefritídeos, seus prováveis parasitóides e o fruto

hospedeiro. Para medir o nível de infestação dos hospedeiros foi considerada a seguinte

fórmula:

n° de frutos infestadosFrutos infestados % = x 100

total da amostra

n

n

n E TAPEREBÁ

1.2.8. INTERAÇÃO DAS ESPÉCIES DE Anastrepha COLETADAS EM ABIU

n• r

^ A determinação de um possível nível de infestação simultânea foi realizada tomando-

se como base, a individualização dos pupários obtidos de abiu e taperebá. Esses foram

200 ml, contendo um papel de filtro umedecido na base e cobertos com "filó". Foram

f

OU A. serpentina e/ou A. oblíqua ou A. antunesi. Essa avaliação foi realizada considerando-se

posteriormente medidos, contados e individualizados em copos plásticos descartáveis só de

periodicamente observados para obtenção de adultos de tefritídeos e seus respectivos

parasitóides, e, para observação de qual espécie de Anastrepha emergia primeiro: A. leptozona

o número de pupários das quais emergiram os adultos.

1.3. ANÁLISE DOS DADOS

O Teste qui-quadrado foi usado para calcular a relação entre local de coleta em

função das espécies de moscas-das-frutas; tamanho dos pupários em função da espécie de

função das espécies de parasitóides.

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® 23

'©As análises foram realizadas utilizando-se os programas estatisticos Systat versão 8.0

® e SAS versão 6.11.

15

^ 7

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1.4. RESULTADOS

1.4.1. PLANTAS HOSPEDEIRAS

^ O abieiro é uma árvore de porte pequeno, em tomo de 4-lOm de altura quando

cultivado. No estado silvestre pode atingir até 20m. É cultivado em quase todo o Brasil e

(i^ quintais urbanos dos principais municípios desse Estado (Cavalcante 1991).

casca um leite branco e viscoso que adere aos lábios de quem o consome (Cavalcante 1991).

comumente encontrado no estado silvestre por toda a Amazônia. No Amazonas, normalmente

não é cultivado em pomar comercial. No entanto, é uma das frutíferas mais freqüentes nos

O abiu, (Figura 4a) apesar de muito popular é, às vezes, depreciado por conter na

É consumido na forma m natura. Quando maduro, apresenta casca inteiramente amarela, ou

parte amarela e parte verde. Apresenta polpa gelatinosa possuindo de 1 a 4 sementes negras e

alongadas por fruto.

O taperebá é uma árvore de porte médio, até 25m de altura, seu fruto é bastante

apreciado nas regiões Norte e Nordeste do Brasil. O fruto (Figura 4b) é uma pequena drupa

elipsóide de 3-4cm de comprimento, com casca fina e lisa, apresentando cor amarelo-

alaranjado, polpa sucosa de sabor e cheiro agradáveis (Cavalcante 1991). É comercializado na

forma de polpa ou ao natural, sendo apreciado na forma de refresco, sorvete e "batidas".

O Amazonas é o Estado com destaque na produção de frutos nativos. Portanto, o

abiu e o taperebá são encontrados ocorrendo no estado silvestre formando pequenos

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aglomerados, ou plantados em quintais urbanos, sítios e chácaras, não sendo cultivados na

forma de pomar comercial, sendo vendidos nas feiras livres.

Figura 4 - Frutos hospedeiros de Anastrepha; 4a - Pouteriacaimito (abiu); 4b - Spondias mombin (taperebá).

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1.4.2. HOSPEDEIRO E NÍVEL DE INFESTAÇÃO DE Anastrepha spp.

Foram identificadas duas espécies de moscas-das-frutas infestando abiu: Anastrepha

<1$ pupários, desses, emergiram 350 espécimes de Anastrepha em 106 abius, correspondendo ao

leptozona Hendel, 1914 e A. serpentina (Wiedmann, 1830). Coletou-se um total de 656

peso médio de 8,18 kg de fruta fresca. Da mesma forma, em relação ao taperebá, foram

^ obtidas duas espécies de Anatrepha: A. oblíqua (Macquart,1835) e A. antunesi Lima, 1938.

@ Coletou-se um total de 2.075 pupários, desses, emergiram 453 espécimes de moscas-das-

^ (Tabela 1)

frutas obtidas em 467 taperebás, correspondendo ao peso médio de 4,647 kg de fruta fresca

Foi observada uma porcentagem de infestação de 65% para os abius coletados no

Sítio Inajá, no km-8 da BR 174, 56% para os taperebás coletados no INPA e 69% para os

^ taperebás coletados na UA (Tabela 2)

A viabilidade pupal (Tabela 3) observada em frutos de abiu coletados no Sítio Inajá,

no km-8 da BR 174 foi de 53,35%. Nos taperebás coletados no INPA e na UA foi de 20,5% e

25%, respectivamente.

A porcentagem total de adultos emergidos de abius coletados no Sítio Inajá, no km-8

da BR 174 foi de 60,21%. Para os taperebás coletados no INPA e na UA foi de 47.20% e

51,44% respectivamente (Tabela 4).

Os índices de infestação das espécies de Anastrepha coletadas em abiu no Sítio Inajá.

no km-8 da BR 174, considerando-se os frutos efetivamente atacados, foi de 63,7% para

leptozona e 36,3% para A. serpentina (Figura 5). Para os taperebás coletados na UA foi de

95% para A. oblíqua e de 5% para A. antunesi (Figura 6). No INPA, em todos os frutos

infestados a única espécie encontrada foi oblíqua.

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Tabela 1 - Pupários e adultos de Anasirepha spp. obtidos de abiu e taperebá em três locais de coleta de Manaus - AM,de outubro/2000 a junho/2001.

Plantas Locais de N de frutos Pesoo

N de pupários Adultos dehospedeiras coleta (kg) Anasirepha spp.

Pouteria caimifo BR 174' 106 8,181 656 350

(abiu) km-8

Campus 304 3,334 1.521 313

UA^Sponclias nwmbin

(taperebá)140

inpa' 163 1,313 554

Total 573 12,828 2.731 803

1 - BR 174, km-8= Sítio ínajá2- UA= Campus da Universidade do Amazonas3- INPA= Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

SJos

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Tabela 2 - Porcentagem de infestação por Anasírepha spp. em abiu e taperebá, emtrês locais de Manaus-AM, de outubro/2000 a junho/2001.

Locais de coleta

Frutos

Infestação %

BR 174

km-8 abiu 65

Campus

UA taperebá 69

INPA taperebá 56

Tabela 3 - Viabilidade pupal áeAnastrepha spp. em abiu e taperebá coletados emtrês locais de Manaus - AM, de outubro/2000 a junho/2001.

Locais Frutos Viabilidade Pupal %

BR 174

3

1

00

abiu 53,35

Campus

UA 25,00

taperebá

INPA 20,50

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63,7%

36,3%

0/í. leptozona

UA. serpentina

Figura 5. Porcentagem de frutos de Pouteria caimito (abiu)infestados por Anastrepha leptozona e Anastrephaserpentina, na área da BR 174, km-8, Manaus,Amazonas, Brasil, de outubro a dezembro de 2000.

95%

B/A. oblíqua

O/A. antunesi

Figura 6. Porcentagem de frutos de Spondias mombin (taperebá)infestados Anastrepha oblíqua e Anastrepha antunesi,na área da UA, Manaus, Amazonas, Brasil, de janeiro ajunho de 2001.

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Nos abius, observou-se que a média encontrada de pupário/fruto foi de 1 a 30

pupário por fruto. Em taperebá, para os dois locais de coleta, a média do número de pupas©

©encontrado foi de 1 a 25 pupário por fruto (Tabela 5).

©

©

© obtidos (63,68%) e de 0,60 para A. serpentina obtidas de 126 indivíduos (36,31%). Nos frutos

©

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©

© taperebás coletados no INPA registrou-se 140 exemplares de A. oblíqua em uma razão sexual

©^ de 0,50 (100%), não foram obtidos exemplares de A. antunesi para este local (Tabela 6).

©

©

^ 1.4.3. NÍVEL DE INFESTAÇÃO DE Anastrepha spp. EM ABIU E TAPEREBÁ

©

© O nível de infestação (pupários/frutos e adultos/frutos) está indicado pelos valores

^ médios das coletas realizadas no período de frutificação das duas espécies de frutíferas. A

© média de pupários encontrados em abiu foi de 7,78 (S = 5,96). A. leptozona apresentou índice©

de infestação de 4,84 (S = 5,94). Em A. serpentina, esse valor foi de 3,00 (S = 2,40). Para as

Em abiu, a razão sexual observada para A. leptozona foi de 0,47 em 221 espécimes

de taperebás coletados na UA foram obtidos 297 espécimes de A. oblíqua (94,88%) com

razão sexual de 0,50 e 16 de yl. antunesi (5,11%) apresentando razão sexual de 0,37. Nos

espécies obtidas em taperebá, A. oblíqua e A. antunesi, obtiveram-se valores de 2,30 (S =

2,42) e 1,60 (S = 0,89), respectivamente nos frutos coletados na UA e apresentou uma média

de pupários expresso nos seguintes valores 18,87 (S= 14,26). Nos frutos de taperebá coletados

no INPA, foi encontrada somente A. oblíqua apresentando índice de infestação de 2,04 (S=

1,44) de adultos por fruto e a média de pupário por frutos foi de 8,39 (S = 5,41) (Tabela 7).

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30

Tabela 4 - Porcentagem total de adultos áQ Anastrepha spp. em abiu e taperebá, em três locais, deManaus - AM, de outubro/2000 a junho/2001.

Local Frutos Adultos %

BR 174 Abiu 60,21

Km-08

Campus -UA 51,44

Taperebá

INPA 47,20

Tabela 5 - Média de pupários de Anastrepha spp. em abiu e de taperebá, em Manaus-AM, deoutubro/2000 a junho/ 2001.

Número de

Média observada (% de frutos)

pupariosPonte ria caimito

(km - 8)

Spondias mombin(UA)

Spondias mombin(INPA)

1-5 45,83 49,56 69,35

6-10 20,83 31,42 25,81

11-15 11,11 12,39 4,03

16-20 11,11 3,54 0,81

21-25 5,56 2,65 0,00

26-30 5,56 0,44 0,00

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Tabela 6 - Número de espécies áe Anastrepha spp. obtidas em abiu e taperebá em Manaus - AM, de outubro/2000 ajunho/2001 .

Locais de Fruto Hospedeiro Espécies de Espécimes coletados RS* Totalcoleta Anastrepha spp. Machos Fêmeas

BR 174

km-8 abiuA. leptozona 116 105 0,47 221

A. serpentina 50 76 0,60 126

CampusUA

A. ohliqna 147 150 0,50 297

taperebá A. antiinesi 10 06 0,37 16

INPA A. ohlicpia 70 70 0,50 140

* Razão sexual

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Tabela 7 - Nível de infestação das espécies áeAnasírepha obtidas em abiu e taperebá em Manaus-AM, de outubro/2000 ajunho/2001.

Locais Frutos Pupários A. leptozona A. serpentina A. oblíqua A. aníunesi

X X X X X

BR 174

km-8 abiu 7,78 5,96 4,84 5,94 3^00 2,40 - _ -

CampusUA

taperebá 18,87 14,86 2,30 2,42 1,60 0,89

INPA taperebá 8,39 5,41 2,04 1,44

X = MédiaS = Desvio Padrão- = Não encontrado

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® 1.4.4. PORCENTAGEM DE EMERGÊNCIA DE Anastrepha spp.

O COLETADAS EM FRUTOS DE TAPEREBÁ NO INPA E UA

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Coletaram-se 2.073 espécimes de tefritídeos. Destas, 552 (26,63%) no INPA e 1521 (73,37%)

Esta análise foi aplicada somente para o taperebá, pois foi coletado em dois locais.

foram obtidas no Campus da UA, (Tabela 8). No INPA, as porcentagens de ocorrência isolada

® das espécies de Anastrepha, foram de 6,80% para A. oblíqua e não se observou ocorrência de©

A. antunesi nos frutos coletados nesse local. Para os frutos coletados no Campus da UA,

©

©

© isoladamente. A emergência simultânea de A. oblíqua e A. antunesi em taperebá foi babca

13,27% dos indivíduos obtidos pertenciam a aí. oblíqua e 0,34% a aí. antunesi que emergiram

(1,59%) (Tabela 8).

1.4.5. TAMANHO DA PUPÁRIO EM FUNÇÃO DA ESPÉCIE DE MOSCA-

DAS-FRUTAS COLETADAS NO INPA, UA E BR 174, km-8.

Por meio da aplicação do Teste qui-quadrado (X^)? pôde-se verificar a relação

existente entre o tamanho do pupário em função da espécie de mosca-das-frutas coletada. O

tamanho médio obtido para os pupários das espécies de tefritídeos coletadas em taperebá no

INPA foi de 5,11 mm para A. oblíqua. Não houve registro de A. antunesi nesta área. Para os

pupários coletados em taperebá no Campus da UA foi de 5,33 para A.oblíqua e 5,13 para A.

antunesi. Os pupários coletados nos frutos de abiu no km-8 apresentaram tamanhos de 6,40

para AÍ. serpentina e de 6,28 para^. leptozona.

BigyeíEiJ 00 ííípa

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^ ^ 3 p ?> 3 3 3 .3 J :3 (3 -â '3 t;i ';J â ® Si ® © © ® ®

Tabela 8 - Emergência de espécies de Anastrepha coletadas em taperebá em dois locais de coleta (INPA e

UA), em Manaus-AM, de janeiro a junho de 200.

Locais

A. oblíqua

Emergência (%)

A. antimesi A. oblíqua & A.antiwesí

Total

INPA

CampusUA

Total

141 (6,80)

275 (13,27)

416(20,07)

7(0,34) 33 (1,59)

7(0,34) 33 (1,59)

552 (26,63)

1.521 (73,37)

2.073 (100)

- = Não foi encontrado

( ) = valores em porcentagem

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1.4.6. INTERAÇÃO DE ESPÉCIES DE Amstrepha spp. EM ABIU E

® 35

(?

(5 TAPEREBÁ

Por meio da Análise de Associação, com dados de presença e ausência das espécies

W de Amstrepha coletadas foi possível calcular a similaridade entre as áreas estudadas.

Os resultados destacando as espécies que infestaram simultaneamente os fhitos de

^ abiu e taperebá, (Figuras 7 e 8), respectivamente. Em abiu 35% dos frutos estavam infestados

por A. leptozom e A. serpentina. Em taperebá, 3% dos frutos estavam infestados por A.

oblíqua e ,4. antunesi.

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0

0

o

(9

'1

■rv

^ y

■7»

■1/

7^.

36

46%5%

13 %

□ A. leptozona

□ A. serpentina

■ A. leptozona/A.serpentina

□ ausentes

36%

Figura 7. Porcentagem de fimtos de Pouteria caimito (abiu) infestados porAnastrepha serpentina e Anastrepha leptozona^ em diferentesmveis de associação na área do km-8 da BR-174, Manaus,Amazonas, Brasil, de outubro a dezembro de 2000.

26%

□ A. antunesi

□ A. oblíqua

■ A. antunesi/A.oblíqua

□ ausentes

70%

Figura 8. Porcentagem de frutos de Spondias mombin (taperebá) infestadospor Anastrepha oblíqua e Anastrepha antunesi^ em diferentesníveis de associação na área da UA, Manaus, Amazonas, Brasil,de janeiro a junho de 2001.

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.<Ci.

1.5. DISCUSSÃO

&

®

37

@^ 1.5.1. HOSPEDEIROS E NÍVEL DE INFESTAÇÃO DE Anastrepha spp.

<(9

Apesar da ocorrência de um elevado número de espécies de Anastrepha no Brasil,

t

%

^ Para a Amazônia brasileira, foram registradas cerca de 180 espécies de frutos,

destacando-se variedades possíveis de serem infestados por esses tefritídeos (Cavalcante,

Dentre os trabalhos realizados no Amazonas sobre levantamento de moscas-das-

frutas em frutos hospedeiros, alguns registraram ocorrência de infestação simultânea em

taperebá de duas espécies át Anastrepha (Silva, 1993; 1998); Ronchi-Teles (2000).

não são conhecidos os hospedeiros de 56% dessas espécies.

1991).

Segundo Silva (1993), por uma questão de limitação metodológica, não foi possível

verificar o nível de competição e infestação das duas espécies de Anastrepha: A. oblíqua e A.

antunesi, que foram obtidas de frutos de Spondias mombin. Aquele autor por não ter

individualizado os frutos, não pode caracterizar, com segurança, o percentual de infestação

simultânea.

No presente trabalho, por meio da individualização dos frutos, foi possível verificar a

ocorrência de infestação das espécies de Anastrepha em um mesmo fruto, apresentando um

caso particular de infestação simultânea entre as espécies de moscas-das-frutas estudadas.

É importante destacar que houve frutos de abiu e de taperebá em que emergiram

vários exemplares de uma única espécie de tefritídeo A.serpentina ou A. leptozona, em abiu e

A. oblíqua ou A. antunesi em taperebá, bem como. registrou-se ocorrência em um único fruto.

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o

38

antunesi em taperebá.

de emergência simultânea de A.serpentina e A. leptozona em abiu e de oblíqua o A.

de afinidade em relação a este hospedeiro, quando comparada com A. oblíqua. A ocorrência

^ No Amazonas, observou-se que A. antunesi, infesta unicamente fioitos de taperebá,

revelando um elevado grau de especificidade hospedeira, enquanto A. oblíqua ataca diferentes

fioitos hospedeiros (Silva et al., 1996). Desta forma, A. antunesi tende a apresentar maior grau

de infestação simultânea pode ser explicada através do caráter polifágico apresentado por A.

^ oblíqua e, pelo fato desta ser predominante na região amazônica. O mesmo foi verificado

neste estudo sobre ocorrência simultânea de moscas-das-frutas.

Observou-se que apesar de A. serpentina infestar no Amazonas, exclusivamente abiu

(Zucchi et al., 1996), sua importância é secundária, quando comparada com a principal

^ concorrente {A. leptozona).m

Com base nos dados, foi possível observar que dos dois finitos hospedeiros

estudados, taperebá foi o que se apresentou mais infestado. Já a espécie que ocorreu em maior

número de adultos/fi"utos, revelando alto grau de preferência e adaptação ao seu hospedeiro

(abiu), foi A. leptozona.

Bressan & Teles (1991) e Silva (1993) consideraram como principais hospedeiros de

moscas-das-frutas aqueles que apresentam índices de infestação superior a 100 pupários/kg de

fruto.

De acordo com Malavasi & Morgante (1980), em estudos realizados com índices de

infestação de moscas-das-frutas, observaram que os frutos menos pesados, foram os que

apresentaram menor índice de infestação. Entretanto, Silva (1993) verificou altos índices de

infestação em taperebá e observou também que a ocorrência desse fato foi em função do

tamanho do fiaito e da intensa frutificação dessa frutífera. Tal constatação confere com os

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,!<r,

39

dados obtidos neste trabalho, ou seja, taperebá encontrava-se intensamente infestados por

&

O

® larvas/pupárias de moscas-das-frutas.

^ Souza Filho et al. (2000) realizaram levantamento do nível de infestação natural de

carambola {Averrhoa carambolae L.) em oito municípios do Estado de São Paulo e,

verificaram que os frutos apresentaram índices médios de infestação de 1,38

pupários/carambola e 31,7 pupários/kg de frutos. Vale destacar que abiu e taperebá coletados

^ nos três locais apresentavam-se altamente infestados por espécies de Anastrepha.

1.5.2. ÍNDICE DE INFESTAÇÃO DE Anastrepha spp. EM ABIU E TAPEREBÁ

Com base na individualização de abiu e taperebá, foi possível determinar a índice de

infestação média por espécie de Anastrepha para cada uma das espécies botânica, com

exceção dos frutos nos quais houve emergência de mais de uma espécie de tefritídeos.

Dos dois frutos hospedeiros estudados, o taperebá foi o que apresentou mais

intensamente infestado, tendo sido encontrado um valor médio de cerca de dezoito pupários

por unidade de fruto. Observou-se que A. oblíqua foi a espécie que ocorreu em maior número

(2,30 adultos/fruto), revelando um certo grau de preferência e adaptação a esta Anacardiaceae.

Em abiu observou-se que A. leptozona foi a espécie que ocorreu em maior número (4,84

adultos/fruto), e também a espécie que mostrou ter uma maior preferência e adaptação a esta

Sapotaceae quando comparada com A. serpentina.

Embora já tenha sido registrada ocorrência de A. leptozona em outros frutos

hospedeiros Anacardium occidentale (caju), Poraqueiba paraensis (mari) e Psidium guajava

(goiaba) no Amazonas, Pouteria caimito é o seu hospedeiro preferido (Silva, 1993; Zucchi et

al. 1996).

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concorrente que é^. leptozona.

E importante considerar as características do local em que as frutíferas se

não se dispersar permanecendo nos hospedeiros ou nas árvores vizinhas, durante o período de

de dispersão, ou seja, do "isolamento" das frutíferas e fatores relacionados à comunicação

0

O

0 40

Apesar de A. serpentina infestar, no Amazonas, exclusivamente frutos de abiu

(IJ (Zucchi et üL, 1996) sua importância é secundária quando comparada com sua principal

9encontravam isoladas ou formando pequenos grupos, onde a população de tefritídeos tende a

t

9 frutificação. No caso em que se verificou a ocorrência simultânea de mais de uma espécie de

^ moscas-das-frutas sobre um mesmo hospedeiro, talvez tenha sido em decorrência da estrutura

9 química (feromônio de marcação) entre as espécies concorrentes.

COLETADAS EM TAPEREBÁ NO INPA E NA UA

9

9

Não existem evidências de diferença entre o local e o padrão de emergência (P>0,05)

pelo teste qui-quadrado. Portanto, pode-se inferir que isso possa ter ocorrido em decorrência

da disponibilidade de recursos nos três locais de coleta de abiu e taperebá.

Em termos de porcentagem, verificou-se que essa foi maior, nos frutos coletados no

Campus da UA, seguido do INPA. Talvez, pela disponibilidade de hospedeiros alternativos

nos dois locais onde foi desenvolvido o estudo, ou pela área do Campus da Universidade ser

maior que a área do INPA. Deve-se considerar também as características ambientais dos dois

locais em que as frutíferas encontravam-se isoladas, e/ou formando pequenos grupos. A

população de tefritídeos tende a não dispersar, permanecendo nos seus hospedeiros enquanto

houver disponibilidade do recurso alimentar, possibilitando assim, um maior potencial de

1.5.3. PORCENTAGEM DE EMERGÊNCIA DAS ESPÉCIES DE Anastrepha

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41

emergência desses tefritídeos em locais que possuam esses parâmetros. Um outro fator que

&

0

pode ser considerado é a localização da área da universidade do Amazonas que fica uma

^ pouco mais afastada do centro urbano, conferindo vantagem quando comparada com a outra

área onde o taperebá foi coletado (ESTPA).

•(n1.5.4. TAMANHO DO PUPÁRIO EM FUNÇÃO DA ESPÉCIE DE MOSCAS-

^ DAS-FRUTAS

significativo P<0,05. Portanto rejeita-se a hipótese nula (Ho) de que não há correlação entre o

A diferença encontrada no tamanho dos pupários de A. leptozona e A. serpentina de

acordo com aplicação do teste qui-quadrado {y^) implica dizer que ocorre uma relação

positiva entre o tamanho do pupário em função da espécie de mosca coletada. O resultado foi

tamanho do pupário e o tamanho das espécies de moscas-das-frutas emergidas. Isto melhor se

aplica para inferir com relativa segurança ocorrência de emergência de determinada espécie

de tefritídeo, cuja larva/pupa sofreu parasitismo, dificultando assim, a correta identificação,

sobretudo nos casos de infestação simultânea, da espécie de tefritídeo que emergiria, não

fosse parasitada. Embora não se possa afirmar categoricamente, esta aproximação baseia-se

no fato dos frutos de abiu, nas condições do Amazonas, ser infestado exclusivamente por A.

leptozona e A. serpentina, o mesmo é aplicado para os frutos de taperebá, que nas condições

do Amazonas é infestado exclusivamente por essas duas espécies A. obliqua e A. antunesi,

não havendo registro, até o momento, de ocorrência de infestação por uma "terceira" espécie

de tefritídeo nesses frutos hospedeiros.

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&

o

(?)

<9

<9

42

1.5.5. RELAÇÕES DE INTERAÇÃO DE ESPÉCIES DE Anastrepha spp. EM

Com base nos dados obtidos, observou-se uma tendência a encontrar A. oblíqua e A.

<9 ABIU E TAPEREBÁ

<9

<9

<9

9

<9 antunesi em um mesmo taperebá coletado no Campus da UA. Os taperebás coletados no

INPA foram infestados apenas por^^. oblíqua, portanto, não houve associação nenhuma. Nos

^ abius coletados na BR 174, km-8, por essa mesma análise, observou-se uma tendência de

encontrar A. serpentina e A. leptozona em um mesmo fixito.

ocorrência simultânea de espécies de Anastrepha, o que não se pode caracterizar como um

processo de competição intraespecífica ou interespecífica, pois nenhuma espécie parece

Baseando-se nos resultados obtidos pode-se inferir que ocorreu um caso particular de

suprimir a outra ou ainda, que o recurso alimentar utilizado era suficiente para as duas

espécies. Posteriores análises sobre competição são necessárias, com utilização de uma

metodologia direcionada à caracterização de um processo competitivo, considerando-se as

espécies de tefritídeos que infestam simultaneamente esses frutos.

Segundo González & Carrejo (1993), a presença de duas espécies de Anastrepha

infestando abiu não caracteriza um comportamento de competição inter e intraespecífica. Os

autores associam esse fato à atuação do feromônio de A. serpentina que entra em atividade

primeiro que o de A. leptozona, conferindo vantagem competitiva de alguns dias para a

primeira espécie sobre as infestações subseqüentes da segunda e de outras espécies.

As fêmeas de tefritídeos, após colocarem os ovos no interior dos frutos, arrastam o

acúleo na superfície para marcá-lo, utilizando-se o feromônio de marcação e, assim, evita

infestações subseqüentes por outras fêmeas da mesma espécie ou de outras espécies (Prokopy

et al., 1977; 1982). Além disso, a permanência desse feromônio sobre a superfície do fruto

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&

o 43

^ quando "tratada" varia de uma espécie para outra. Em A. suspensa, este feromônio, apesar de

(tj ser hidrossolúvel, permanece na superfície do fruto por cerca de seis dias.

^ Qureshi et ai. (1987) observaram ocorrência de competição entre Daciis ciircubitae(Coquiliett, 1899) e D. ciliatus Loew, durante o estágio larval, onde larvas de D. ciliatus, por

^ serem mais ativas na alimentação, causaram a escassez deste recurso para as larvas de Dacus

curcubitae, interferindo, dessa forma, no seu desenvolvimento.%

Denno et aí. (1995) afirmaram que a ocorrência de competição entre diferentes

^ espécies nos msetos mandibulados ocorre principalmente entre aqueles que se alimentam da

^ parte interna dos tecidos da planta, como frutos, sementes e ramos. A competição é mais

freqüente entre as espécies que se encontram dispersas num agroecossistema, onde a ação dos

. . .

mimigos naturais é menos freqüente.

Neste trabalho, observou-se que tanto em frutos onde se encontrou uma única espécie

de Ánastrepha, quanto em frnatos com duas espécies, houve um padrão semelhante de

emergência: A. serpentina sempre emergiu primeiro do que A. leptozona, que por sua vez foi

encontrada em maior número em abiu. O mesmo foi verificado em taperebá, onde A. antunesi

emergiu antes que A. oblíqua foi a que apresentou maior nível de infestação. Uma explicação

para ocorrência simultânea seria o não-reconhecimento do feromônio de marcação pelas

fêmeas "retardatárias" na oviposição. É possível, ainda, que A. serpentina e A. antunesi

apresentem ciclo vital menor que suas "competidoras" ou tenham ovipositado antes (mais

provável), tendo seus feromônios não reconhecidas pelas fêmeas de outra espécie. Essas

observações concordam com González & Carrejo (1993); Silva (1993), para as espécies que

infestam abiu, e com Silva (1998); Ronchi-Teles (2000), em taperebá. Estudos de biologia

comparativa, entre estas quatro espécies são necessários, priorizando-se A. serpentina e A.

antunesi.

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&

o

® 44

^ Na Amazônia, A. serpentina e A. antunesi infestam exclusivamente abiu e taperebá,O

respectivamente. Isto lhes conferem um grau relativamente alto de adaptação aos respectivos

^ frutos hospedeiros. A emergência "precoce" quando comparada com as demais espécies

^ associadas, lhe confere uma certa vantagem adaptativa, frente às outras espécies que são mais

polífagas: A. leptozona, no Amazonas, também infestam caju Anacardium occidentalis

%

%(Anacardiaceae), mari Poraqueiba paraensis (Icacinaceae), goiaba Psidium guajava

(Myrtaceae), enquanto A. oblíqua infesta Acerola Malpighia pimicifolia (Malpighiaceae),

^ Araçá-boi Eugenia stipitata (Myrtaceae), Ubaia Eugenia patrisii (Myrtaceae), Pitanga

Eugenia unifíora (Myrtaceae), Azeitoninha Myrcia eximia (Myrtaceae), Jabuticaba Myciaria

cauliflora (Myrtaceae), Camu-camu Myciaria dúbia (Myrtaceae), Araçá-pêra Psidium

acutagulum (Myrtaceae), Goiaba Psidium guajava (Myrtaceae), Jambo Syzygium malaccense

(Myrtaceae), taperebá Spondias mombin (Anacardiaceae), manga Mangifera indicam

(Anacardiaceae), Carambola Averrhoa carambola (Oxalidaceae) e Castanholeira Terminalia

catappa (Combretaceae). É possível que esta relativa "desvantagem" do ponto de vista

competitivo, entre as espécies A. serpentina e A. antunesi (monófagas), e A. leptozona e A.

oblíqua (polífagas), seja compensada por uma melhor eficiência no uso do recurso alimentar.

De acordo com os dados obtidos neste trabalho foram observados dois casos

particulares de infestação de espécies de Anastrepha: infestação em um mesmo fruto e

infestação em frutos isolados, porém, numa mesma planta hospedeira.

Não observou nenhuma relação de competitividade entre as duas espécies

simultaneamente presentes nos dois hospedeiros. Esses dados, possivelmente, estão indicando

que as espécies não excluem uma à outra e que a dominância de A. leptozona em abiu e A.

oblíqua em taperebá, sobre A. serpentina e A. antunesi^ respectivamente, pode estar

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&

(9

® 45

relacionada à disponibilidade do recurso alimentar e densidade populacional da mosca.<9

«I Entretanto, é necessário realizar estudos mais precisos.

(1Esse tipo de trabalho permite conhecer um pouco mais a ecologia e etologia das

^ moscas-das-fi*utas. Serve como subsídio para a elaboração de estratégias de manejo dessas%

pragas que causam sérios danos às frutíferas e, conseqüentemente, prejuízos econômicos, uma

%

%vez que a Amazônia possui um grande potencial na produção de frutos, podendo tomar-se

m

a

a

a num possível exportador desses produtos tanto para o mercado nacional, como para oa^ internacional, promovendo o desenvolvimento agrícola da região.

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46

CAPÍTULO II

PARASITOIDES DE ESPÉCIES DE Anastrepha (DIPTERA: TEPHRITIDAE) QUE

INFESTAM ABIU E TAPEREBÂ EM MANAUS, AM-BRASIL.

2.1. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

Os parasitóides das moscas-das-frutas são pequenas vespas, de cor amarelada, asas

transparentes, abdômen nitidamente separado do tórax e se desenvolvem alimentando-se das

larvas/pupas das moscas, emergindo do pupário. Há dois tipos de parasitóides: os que atacam

as larvas/pupas (Braconidae) e os que atacam as pupas (Eucoilidae, Pteromalidae). As larvas

são atacadas quando estão nos frutos ou quando saem para pupar no solo. Os parasitóides das

pupas iniciam o ataque no pupário, onde são colocados os ovos (Salles, 1995).

Os parasitóides vêm sendo utilizados em vários países como agentes de controle

biológico das moscas-das-frutas desde o início do século passado, através da criação e

liberação de parasitóides (Gingrich, 1993).

De acordo com Warthon (1993), cerca de 82 espécies de parasitóides têm sido

obtidas de larvas/pupas de tefritídeos frugívoros infestadas principalmente pela família

Braconidae, subfanulia Opiinae. Leonel Jr. et ai (1996). constataram que a maioria dos

parasitóides coletados em Limeira e Piracicaba (SP) pertence à família Braconidae, com

destaque para a subfamília Opiinae.

Silva (1993) e Leonel Jr. et ai. (1995) citaram dez espécies de parasitóides

associados às moscas-das-frutas. Canal-Daza & Zucchi (1996; 2000) incluíram mais três

espécies, totalizando treze espécies. Dessas, são registradas no Amazonas as seguintes

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9

9

9

9 47

® espécies: Opius sp., Opiiis belliis Gahan, 1930, Utetes (Bracanastrepha) anastrephae9

9 (Viereck, 1913), Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958), Doryctobracon areolatus

9

<9

%

9

(Szépligeti, 1911) e Doryctobracon brasilienses (Szépligeti, 1911). Esta espécie foi

9 recentemente reportada parasitando larvas/pupas de espécies de Anastrepha infestantes do%

abiu no estado do Amazonas e Roraima, constituindo-se no primeiro registro desta espécie na

Amazônia, anteriormente registrada apenas no Sul e Sudeste do Brasil (Ronchi-Teles, 2000).

Canal-Daza et ai. (1994, 1995) destacam que Opius sp. é a espécie predominante parasitando

preferencialmente yí. oblíqua.

Os maiores níveis de parasitismo ocorrem em frutos que possuem casca fina e polpa

rasa, como o taperebá, o mapati {Pouroma cercropiaefolia Mart., Moraceae) e a pitanga

{Eugenia uniflora Berg., Myrtaceae) (Silva 1993, Salles 1995 e Matrangolo et al. 1998).

Possivelmente, em razão das larvas das moscas-das-frutas ficarem mais próximas da

superfície externa do fruto, podendo o parasitóide localizá-las com maior facilidade e

parasitá-las.

Embora os estudos sobre os braconídeos e parasitóides de moscas-das-froitas tenham

^ se intensificado no Brasil, pouco se conhece sobre a efetiva ação das espécies nativas no

A

^ controle natural de Anastrepha e de Ceratitis capitata no Brasil (Leonel Jr. et al. 1996).

(T, Silva (1993) sugeriu que a Amazônia por abrigar uma das maiores diversidades

biológicas do mundo, apresenta um grande potencial para implementação de programas de

controle biológico de moscas-das-frutas, pois o parasitismo natural por Braconidae é superior

a 50%. Canal-Daza & Zucchi (2000) ressaltaram a importância do conhecimento básico sobre

' a biologia, comportamento e a distribuição geográfica desses parasitóides, fundamentais para

o sucesso dos programas de controle biológicos dessas pragas.

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48

Muitas espécies de moscas-das-frutas são atacadas por um complexo de parasitóides

nativos. A oscilação da população de parasitóides está relacionada com flutuação da

população das moscas-das-frutas (Salles 1996).

Os estudos sobre parasitóides de moscas-das-frutas no Brasil foram intensificados, e

novos registros foram obtidos em várias regiões, como: Rio grande do Sul (Salles 1995;

1996;), Mato Grosso do Sul (Uchôa et al 2000), Rio de Janeiro (Aguiar-Menezes & Menezes,

1996) e em São Paulo (Souza Filho et ai 1996; Souza Filho 1999).

Guimarães et al. (2000) destacaram que um outro grupo de parasitóide, que está

demonstrando grande potencial para emprego em programa de controle biológico, é

representado por espécies da família Figitidae (Eucoilinae).

As espécies de braconídeos associados com moscas-das-frutas no Amazonas foram

caracterizadas e uma chave taxonômica foi elaborada por Canal et al. (1994). Esses autores

também desenvolveram uma análise faunística para esses parasitóides (Canal et al. 1995). Os

braconídeos parasitóide de moscas-das-frutas no Brasil com ênfase na distribuição e nas

espécies de moscas parasitadas, foram revisadas por Leonel Jr. et al. (1995).

Em estudos conduzidos em Valle dei Cauca (Colômbia), Carrejo & González (1999)

não observaram correlação significativa entre o número de moscas/finto e a porcentagem de

parasitismo por braconídeos o que provavelmente, deve ser influenciado pelas características

dos frutos. Observaram, por exemplo, que frutos de Oiiararibea cordata produzem o maior

número de moscas (18 adultos/fruto) e apenas 3,5% de parasitismo, devido a espessura da

casca desses frutos dificultar a sua perfuração pelo acúleo das fêmeas do parasitóide para

encontrar as larvas hospedeiras.

Segundo Canal-Daza & Zucchi (2000), os parasitóides de moscas-das-frutas mais

freqüentemente coletados no Brasil pertencem à família Braconidae. No estado do Amazonas.

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frutos, sendo que 93% dos parasitóides pertenciam à família Braconidae.

2.2. MATERIAL E MÉTODOS

Os parasitóides foram coletados em três locais: BR-174, km-8 (Fig. 6 e 7, cap: 01);

INPA.

O

® 49

Canal-Daza et ai. (1994) obtiveram espécies de Braconidae, Figitidae e Pteromalidae a partir

de 11 espécies de plantas frutíferas, onde espécies de Anastrepha desenvolveram-se em seus

m

m

m

m

%

% 2.2.1. LOCAL DE COLETA

m

m

%

% Campus da Universidade do Amazonas - UA e Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

m

m

m

2.2.2. COLETA DOS FRUTOS PARA OBTENÇÃO DE PUPÁRIOS E

ADULTOS DE PARASITÓIDES

Os frutos, em fase de maturação e com sintomas de dano de ataque por moscas-das-

frutas, foram coletados e levados ao laboratório, onde foram contados, pesados e

acondicionados em copos de plástico descartável contendo uma camada de areia fina

levemente umedecida com água destilada.

Semanalmente, por peneiramento, obtinham-se e contavam-se os pupários que

posteriormente foram medidos, e colocados individualmente em copos de plástico descartável

(200ml) até a emergência das moscas ou dos parasitóides.

Os espécimes obtidos foram individualizados em copos de plástico descartável

posteriormente foram contados, sexados e colocados em vidro contendo álcool a 70%,

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9

9

9

9

9

9

9 parasitóides foi calculada através da fórmula segundo Silveira Neto (1976):9

9

9

9 n° de fêmeas

50

etiquetados, para posterior identificação específica. A determinação da razão sexual para os

RS =

n° de fêmeas + n° de machos

2.2.3. IDENTIFICAÇÃO TAXONÔMICA

9

%

9

9

9

9

9

90 A identificação das espécies de parasitóides foi realizada no Laboratório de

9

9

9 observação, através de um microscópio estereoscópico com aumento de 40x, de caracteres

9

9

Entomologia do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA e baseou-se na

como: mandíbulas, asas, propódeo e tíbias posteriores, que por sua vez eram comparados com

exemplares da coleção e submetidas a chaves taxonômicas proposta por Leonel Jr. et ai.

(1995), Canal-Daza et ai. (1994) e Canal-Daza & Zucchi 2000.

Os exemplares obtidos neste trabalho foram depositados, nas coleções de

invertebrados do Instituto Nacional de Pesquisas do Amazonas - INPA e do Laboratório de

Entomologia da Faculdade de Ciência Agrária da Universidade do Amazonas - UA.

2.2.4. ÍNDICE DE PARASITISMO

Após a identificação dos parasitóides, se calculou as porcentagens de parasitismo das

larvas-pupas das espécies de Anastrepha. Para a determinação dessas porcentagens,

considerou-se o número de espécies de parasitóides emergidos em relação ao total de pupários

obtidos, segundo Hemandez-Ortiz et ai (1994):

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m

B

m

m

m

m

B

B

%

B

B

B

B

B

B

B

B

B

B

B

B

B

a

a

a

a

a

a

51

(%) Parasitismo =n° de parasitóides emergidos

n° de pupários de moscas-das-frutasX 100

2.3. RESULTADOS

2.3.1. ESPÉCIES DE PARASITÓIDES COLETADAS

Emergiram 598 parasitóides pertencentes às famílias Braconídae (Opiinae e

Alysiinae), Figitidae (Eucoilinae), parasitando as espécies de tefritídeos nos dois frutos

estudados. Desses 99,76% pertencem à família Braconidae, e 10,6% pertencem à família

Figitidae (Eucoilinae) (Tabela 9).

Foram coletadas cinco espécies de parasitóides obtidos em larvas/pupas de moscas-

das-frutas em abiu e taperebá nos três locais estudados: Opius bellus Granhan, 1930 (Figura

9a); Doryctobracon areolatus (Szépligeti,1911) (Figura 9b); Opius sp. próx. bellus (Figura

9c); Família Eucoilidae (Figura 9d), Asobara Anastrephae (Muesebeck, 1958) (Figura 9e).

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Tabela 9 - Pupários, adultos e parasitóides de Anastrepha obtidos em abiu e taperebá, em três locais deManaus - AM, de outubro/2000 a junho/2001.

Plantas

hospedeirasLocais de

coleta

o

N de frutos Peso

(kg)

o

N de pupários Adultos de

parasitóides

Pouteria caimito

(abiu)

BR 174

km-8 106 8,181 656 48

CampusUA 304 3,334 1.521 405

Spondiasniomhin

(taperebá) INPA 163 1,313 554 145

Total 573 12,828 2.731 598

K)

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ra 9 - Pa

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9a - Op

ius be

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; 9b - Do

ryctobracon areolatus; 9c - Op

ius sp

.; 9d - Fi

giti

dae

(Não-identificado); 9e - Asobara Ána

stre

phae

.

U)

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'd

d 54

® Nos abius, foram encontradas duas espécies de parasito ides de moscas-das-frutas.d

Desses, 90% pertencem à espécie D. areolatiis e 10% são representantes da família Figitidae,

dnão-identificados. Três espécies de parasitóides de moscas-das-frutas foram coletadas em

d taperebá na área do INPA: Opius belliis (67%), Opius sp. próx. bellus (30%), e D. areolatusd

(3%). Para os taperebás coletados na UA, cinco espécies de parasitóides foram coletadas

Opius sp. (77%), D. areolatus (12%) e O. bellus (10%), Asobara anastrephae (1%) e (0,25%)d

d representam a porcentagem de figítides coletados nesta área (Tabela 10).53

Os valores referentes à razão sexual das espécies de parasitóides emergidas das

larvas/pupas de Anastrepha coletadas em abiu e taperebá (Tabela 11). Nos frutos coletados na%

d UA, a razão sexual observada para Asobara anastrephae foi de 1 (0,74%); Doryctobracon

m

d

d

0^ de 0,8 (3,44%); Opius bellus 0,57 (66,89%) e Opius sp. 0,81 (29,65%). Nas espécies de

0

0

0 Doryctobracon areolatus de 0,44 (44,18%) e finalmente, Figitidae de 0,81 (29,65%).

areolatus 0,5 (12,34%); Opius bellus 0,71 (10,37%); Opius sp. 0,55 (79,29%) e Figitidae 1

(0,24 %). Para os frutos coletados no INPA, Doryctobracon areolatus mostrou razão sexual

parasitóides obtidas nos frutos coletados no km-8, obteve-se razão sexual para

0

0

2.3.2. RELAÇÃO PARASITÓIDE/HOSPEDEIRO

Para a determinação da relação parasitóide/hospedeiro, calculou-se o tamanho dos

pupários dos tefritídeos (Tabela 12). Observa-se que em abiu os pupários das moscas-das-

frutas mediram em média, 6,40mm (S = 0,28) para^. serpentina e 6,28mm (S = 0,42) para/4.

leptozona. Para os taperebás coletados na UA, o tamanho médio dos pupários de A. obliqua e

A. antunesi foram de 5,33mm (S = 0,67) e 5,13mm (S = 0,51), respectivamente. Pupários de

A. obliqua coletados no INPA, apresentaram tamanhos médios de 5,1 Imm (S = 0,79).

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'9

■99

55

2.3.3. NÍVEL DE PARASITISMO

O nível de parasitismo em moscas-das-frutas, coletadas em abiu foi de 12,15%. No

Campus da UA, esse valor foi de 56,40% e nas espécies de tefritídeos obtidos em taperebá

9999999

coletado no INPA, foi de 50,87% (tabela 13).

99# 2.3.4. LOCAL DE COLETA EM FUNÇÃO DAS ESPÉCIES DE&^ PARASITOIDES

99 Foram coletadas 2.073 pupários nos três locais de coleta (Tabela 14). Não emergiram9999

As espécies de parasitóides coletadas no INPA estão representadas por: Opius bellus

9aa coletados no Campus da UA foram reportadas cinco espécies: Opius bellus (2,03%); Opiusa

a

a

parasitóides em 408 (19,68%) pupários coletadas no INPA e em 1.116 (53,84%) pupários

coletados no Campus da UA.

(4,68%), Opius sp. próx. bellus (2,07%) e Doryctobracon areolatus (0,19%). Para os frutos

sp. próx. bellus (14,91%); Doryctobracon areolatus (2,41%) e A. anastrephae (0,14%) e

representantes da Família Figitidae não identificados (0,05%) (tabela 14).

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Tabela 10 - Número total das espécies de parasitóides de larvas/pupas át Anastrepha spp., obtidos em abiu e taperebá, em Manaus-AM,de outubro/2000 a junho/2001.

Locais de coleta Espécies N.° de indivíduos % FrutoBraconidaeAlysiinaeAsohara anasírephae (Muesebeck, 03 1

Campus 1958)UA Opiinae 50 12 taperebá

Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 42 101911) 309 77Opius hellus Gahan, 1930 01 0,25Opius sp. próx. belhtsFigitidae *BraconidaeOpiinae

INPA D. areolatus 04 3 taperebáO. bellus 97 67Opius sp. 43 30

BraconidaeBR 174 Opiinae

km-8 D. areolatus 43 90 abiuFigitidae * 05 10

* Não identificados

UiOs

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:> 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 '3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 # 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3

Tabela 11 - Tamanho médio e razão sexual dos parasitóides obtidos em Anastrepha spp. em abiu e taperebá, em Manaus-AM deoutiibro/2000 a j unho/2001.

Espécimes coletados

Fêmeas MachosRS* Total

Asohara anastrephae 3Dorycíobmcon areoíatus 25 25

UA Opiushelliis 30 12Opius sp. próx. he/his 170 139Figítidae ** 1

1

0,5

0,710,55

1

3

50

42

309

1

0,74

12,34

10,37

76,29

0,24

INPA

ÍX areoíatus

O. heííus

Opius sp.

04

56

35

01

41

08

0,8

0,57

0,81

05

97

43

3,44

66,89

29,65

BR 174

Km-08

IX areoíatus

Figitídae **19

05

24 0,441

43

05

89,58

10,42

* Razão Sexual

* * Não identificados

Não encontrado

-vi

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^ Cl 3 ^ «ti (i íi (i (t

Tabela 12 - Tamanho médio e porcentagem de pupas úeAnastrepha spp. obtidas em abiu e taperebá em Manaus-AM, deoutubro/ 2000 a j unho/2001.

Locais Espécies Pupários

Espécimes X (mm) S %

BR 174

km-8

A. leptozona 221 6,28 0,42 63,68

A. se/penfina 126 6,40 0,28 36,31

CampusUA

A. ohlicpta 297 5,33 0,67 94,88

A. antunesi 16 5,13 0,51 5,11

INPA A. oh/icpta 285 5,11 0,79 100,00

X = Média

S = Desvio Padrão

00

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59

ê

9

9

9

9

9

9

9

9

9

9

9

9

9

9

® Tabela 13 - Níveis de parasitismo de Anastrepha, em três locais de coleta, de Manaus - AM, de9 outubro/2000 a junho/2001.

9

9

9

9

9

9

9

9

a

9

9

9

9

Locais Frutos N° Pupários Nível de parasitismo %

BR 174

km-08

abiu 656 12,15

Campus

UA

taperebá 1.521 56,40

INPA 554 50,87

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3 3 3 3 3 3 3 3 3 'd ü (• (• (• (è

c# (»(m m <^ 's

<m %

^

Tabela 14 - Eme

rgên

cia de esp

écie

s de par

asit

óide

s obtidos de Ana

s/re

pha sp

p., em tap

ereb

á nos dois loc

ais de

coleta (INPA e UA), de Manaus-AM, de ja

neiro a junho de 2001.

Locais de

coleta

Opius hei

liis

Opius sp.

Doiycíobmcon

Asobara

areolaíns

anastrephae

Figitidae

Tota

l (%)

INPA

97(4,68)

43(2,07)

4(0,19)

552 (26,63)

Campus

42(2,03)

309(14,9)

50(2,41)

3(0,14)

UA

1 (0

,05)

1.

521 (7

3,37

)

Tota

l 139 (6,7

1)

352 (16,98)

54 (2,6

0)

3 (0

,14)

1 (0,05)

2.073 (100)

- Não encontrado

( ) valo

res em porcentagem

OsO

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d

d

d 61

d 2.4. DISCUSSÃOd

d

d

d

d

d

d

da subfamília Opiinae são considerados os principais parasitóides de moscas-das-frutas,

d Do total de pupários parasitados obtidos na área do INPA, as espécies emergidasék

foram: Opius bellus (4,68%), Opius sp. próx. bellus (2,07%) e Doryctobracon areolatus

(0,19%). Para os pupários coletados no Campus da UA foram registradas cinco espécies:

Opius bellus (2,03%); Opius sp. próx. bellus (14,91%); Doryctobracon areolatus (2,41%), A.

anastrephae (0,14%) e fígitides não-identificados (0,05%). Verificou-se que tanto em abiu

d

d

d

2.4.1. ESPECIES DE PARASITÓIDES COLETADAS

Leonel et al. (1995, 1996) destacaram que as espécies de Braconidae, principalmente

d

d

d

d

d

d

d

d quanto em taperebá houve ocorrência de representantes da família Eucoilidae, mas com baixa

d

d

d

0

d e Opius sp.) em taperebá quando da realização de levantamento de tefritídeos no Amazonas a

freqüência, corroborando com os resultados coletados por Silva (1993).

Silva (1993) coletou três espécies de parasitóides {Asobara anastrephae, Opius bellus

partir de duas espécies de moscas-das-frutas emergidas desse hospedeiro. Segundo aquele

autor, não foi possível definir com segurança as relações de parasitismo. E esse é um fator

particularmente importante, porque uma das espécies {Opius sp.) desponta como um inimigo

natural com grande potencial para uso no controle biológico de moscas-das-frutas, uma vez

d que atingiu níveis de parasitismo acima de 50%.r.

r'.

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uma certa espécie. Assim seria possível estabelecer, no caso de pupários de um determinado

9

9

9 62

® 2.4.2. TAMANHO DO PUPÂRIO EM FUNÇÃO DO PARASITÓIDE EMCl

(1 ABIU E TAPEREBÁ

9

® A razão da análise morfométrica possibilitaria inferir se de um pupário com9^ determinado tamanho foi extraído de abiu, ou taperebá, emergiria adultos de tefritídeos de

9

9

^ tamanho, estar parasitada, relação segura com a espécie de tefritídeo e, assim, poder afirmar9^ que esse parasito ide emergiu do pupário de determinada espécie de Anastrepha.

^ Neste trabalho, não foram constatadas evidências de associação entre o tamanho do9

9 pupário das moscas-das-fiiitas com os parasitóides emergidos (P > 0,05), pelo teste qui-

9o

^ quadrado (X ). os resultados inferem que a pequena diferença encontrada no tamanho dos

9

9 pupários de A. serpentina (6,40mm) e A. leptozona (6,28mm) não permitiu estabelecer

9

9

a

a

nunca ocorreu em frutos distintos. A ocorrência de infestação simultânea pelas duas espécies

ade tefritídeos, sempre se manifestou num mesmo firuto. O mesmo pode ser dito para o

a

a taperebá cujo pupários apresentaram tamanho médio de (5,13mm) para A. oblíqua e de

nenhuma relação entre os parasitóides emergidos às espécies de tefritídeos. Esse fato se

acentua bem mais, quando se verificou que a emergência das duas espécies de Anastrepha,

(5,11 mm) para A. antunesi. Portanto, este não pode ser considerado o parâmetro mais

adequado para se caracterizar a relação parasitóide/hospedeiro, sobretudo nos casos em que

ocorre emergência, simultânea ou isolada, de mais de uma espécie de tefritídeo em um mesmo

fruto, pois os tamanhos dos pupários coletados não foram discrepantes. Estes dados

concordam com os encontrado por Silva (1998).

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63

2.4.3. NÍVEL DE PARASITISMO

(D

»

9

m

m

m

^ Os parasitoides representam os principais agentes de controle natural das moscas-

® das-frutas. Entretanto, informações sobre parasitóides são consideradas escassas em muitosm^ estados brasileiros.

m

m

9 apresentam casca fina e polpa rasa. Isso favorece a atuação do parasitóide quanto a suam

m

m

0 obtidos nesse trabalho, onde o nível de parasitismo encontrado em taperebá foi quase quatro

m

m

m

m

m

m

0

0

0

0

0

0

De modo geral, os maiores níveis de parasitismo são encontrados em fi tos que

capacidade de localizar as larvas de moscas-das-frutas. Um bom exemplo disso é o taperebá

(Silva, 1993; Matrangolo et ai, 1998; Ronchi-Teles, 2000). Resultados semelhantes foram

vezes maior ao que foi observado em abiu (12,15%), talvez por apresentar uma maior

quantidade de polpa, dificultando, com isso, o parasitóide localizar a larva/pupa de tefritídeo.

Comparando-se o mVel de infestação do taperebá nos dois locais de coleta, os resultados

obtidos foram semelhantes, tendo em média 53% de infestação.

Matrangolo et ai (1998) consideram que o tamanho do acúleo, o tamanho das larvas

de moscas-das-frutas e a espessura da casca do fruto são fatores importantes que podem

influenciar a densidade da população de parasitóides. Hemadéz-Ortiz et al (1994) verificaram

que grande parte dos parasitóides coletados foi obtida de frutos pequenos, esses autores

também ressaltam que o tamanho dos frutos tem grande influência sobre o índice de

parasitismo. Isso foi constatado nesse trabalho, pois nos frutos com essas características, há

maior possibilidade de sucesso do parasitóide localizar as larvas/pupas.

Segundo Leonel et al. (1996) e Canal-Daza (1997), para que uma espécie de

parasitóide seja associada a seu hospedeiro, não deve ocorrer mais de uma espécie no

recipiente de criação.

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•r

r,

obteve apenas uma espécie de mosca infestando frutos de taperebá.

parasitadas por cinco espécies de parasitóides Asobara anasírephae; Doryctobracon

(D

(f

64

® Com base nos resultados obtidos neste estudo, não foi possível relacionar as espécies

de Amstrepha com as espécies de parasitóides emergidos, por ter obtido, em quase todas as

^ amostras, mais de uma espécie de mosca, com exceção dos frutos coletados no INPA, onde se

m

m

m As larvas/pupas de Anasírepha sp. Obtidas de frutos de abiu e taperebá, foram»

m

m areolatus; Ophts bellus; Opius sp. próx. bellus e representantes da família Figitidae. A

^ espécie Doryctobracon areolatus e representantes da família Figitidae foram coletados em

m

m

0 coletados em apenas em taperebá. Esta relativa preferência verificada dessas três espécies de

m

m

m

m0^ como, o comprimento do ovipositor dos parasitóides.

m

0

0 2.4.4. LOCAL DE COLETA EM FUNÇÃO DAS ESPÉCIES DE

0^ PARASITÓIDES

0

0

0 Os resultados mostraram que existe associação entre os locais de coleta em função

0

0

abiu e as espécies Asobara anastrephae\ Opius bellus e Opius sp. próx. bellus foram

parasitóides em taperebá pode ser explicada em função das relações existentes entre as

espessuras do pericarpo e do mesocarpo que diferenciam as duas espécies de frutos, bem

das espécies de parasitóides coletados (P < 0,05) pelo teste qui-quadrado (X ). Constatou-se

0 que no Campus da UA apresentou maior diversidade de espécies, quando comparada com os0

dados coletados no INPA. O fato da maioria dos parasitóides ter ocorrido nos frutos coletados

no Campus da UA/INPA parece estar relacionado com a maior população de moscas-das-

frutas nestas áreas, comprovado pela maior obtenção de pupários.

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® O estudo sobre inimigos naturais de moscas-das-frutas tem grande importância, pois(9(J) possibilita estabelecer estratégias de manejo dessas moscas, por métodos de controle

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biológico.

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5. CONCLUSÕES GERAISd

m

De acordo com os resultados obtidos no presente estudo pode-se concluir que:

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»

d

d1- As espécies de Anastrepha encontradas infestando abiu (P. caimito) foram yl. serpentina e

d

d

d

d

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d

(f| 3- Os maiores níveis de infestação por moscas-das-fintas ocorrem em taperebá;

d

d

d 4- A. leptozona e A. serpentina infestam simultaneamente abiu enquanto A. obligua e A.m

antunesi infestam taperebá;

A. leptozona e em taperebá {S. mombin), foram yí. obligua eA. antunesi;

2- Os maiores índices de infestação são de A. leptozona em abiu e A. obligua em taperebá;

5- Nos frutos onde ocorreu infestação simultânea A. serpentina e A, antunesi emergiram

primeiro que A. leptozona e A. obligua respectivamente;

6- A maioria dos parasitóides pertence à família Braconidae, principalmente a subfamília

Opiinae;

7- A análise morfométrica dos pupários não permitiu estabelecer relação entre os parasitóides

e as quatro espécies de Anastrepha.

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9- No Sítio Inajá BR 174, km-8 as moscas-das-frutas que infestam abiu são parasitadas por

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® 8- Os maiores níveis de parasitismo em larvas/pupas de moscas-das-frutas ocorrem em

(#) taperebá;

(•

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m espécies de Braconidae {Doryctobracon areolatus) e Eucoilidae;

%

^ 10- No Campus da UA as moscas-das-frutas que infestam o taperebá são parasitadas porm^ espécies de Braconidae {Opius sp. próx. bellus, Opius bellus, Doryctobracon areolatus e

m

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Asobara anastrephae) e Eucoilidae;

11- No INPA as moscas-das-frutas que infestam o taperebá são parasitadas por espécies de

^ Braconidae {Doryctobracon areolatus, Opius bellus, Opius sp. próx. bellus).m

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