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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
MARIA MARCOLINA LIMA CARDOSO
HISTÓRIA DE VIDA DE TILÁPIAS E INFUÊNCIAS PARA PESCA E
ESTADO TRÓFICO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS TROPICAIS
Tese apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Ecologia, da
Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, como requisito para a
obtenção do título de Doutor em
Ecologia.
Orientador: Dr. José Luiz Attayde
Co-Orientador: Dr. André M. de Roos
Natal – RN
2017
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof.
Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB
Cardoso, Maria Marcolina Lima.
História de vida de tilápias e influências para pesca e estado
trófico de em lagos e reservatórios tropicais / Maria Marcolina Lima Cardoso. - Natal, 2016.
154 f.: il.
Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. José Luiz de Attayde.
Coorientador: Prof. Dr. André M. de Roos.
1. Espécies exóticas - Tese. 2. Onivoria - Tese. 3. Mortalidade seletiva - Tese. 4. Piscivoria - Tese. 5. Pesca -
Tese. 6. Nanismo - Tese. I. Attayde, José Luiz de. II. Roos,
André M. de. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
IV. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 591.5
II
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
MARIA MARCOLINA LIMA CARDOSO
HISTÓRIA DE VIDA DE TILÁPIAS E INFUÊNCIAS PARA PESCA E
ESTADO TRÓFICO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS TROPICAIS
BANCA EXAMINADORA
_____________________________________
Dra. Vanessa Becker, UFRN
(Examinador Interno)
_____________________________________
Dr. Ronaldo Angelini, UFRN
(Examinador Interno)
_____________________________________
Dr. Gustavo Henrique Gonzaga da Silva, UFERSA
(Examinador Externo)
_____________________________________
Dr. Rodrigo Fernandes, UFERSA
(Examinador Externo)
_____________________________________
Dr. José Luiz Attayde, UFRN
(Presidente da Banca)
III
AGRADECIMENTOS
E sem alongar demais começarei pela gratidão, a todos que de uma forma ou outra
contribuíram para minha formação!
Agradeço primeiro ao Criador, por tão bela natureza nos permitir investigar.
Desde minha infância meus pais não me negaram o prazer da vida no campo, o
caminhar com meu avô em meio as plantações, com carinho colhendo feijão, vendo
borboletas e todas as cores do roçado, se banhando em açudes e se enchendo de
alegria.
Também eternamente grata pela leitura em grupo após o almoço do nosso primeiro
livro "A revolução dos Bichos" e promovido por minha mãe.
Desde de lá, não paramos mais de ler!
Digo isto porque a leitura em conjunto e ver meu pai e minha mãe sempre lendo
foram as maiores contribuições para a minha formação.
E, meu pai com seu amor pela matemática sem dúvida está na base de meu vínculo a
modelagem.
E, não importa o quanto eu respire, meus irmãos são meus amores (Tiago,
Leopoldina, Domitilla e Lourdes), sendo o meu auxílio durante a jornada da vida.
Daniel,
Por toda a sua abnegação e altruísmo estou aqui hoje!
Meus sinceros agradecimentos a seus pais por toda confiança que depositaram em
mim, os quais são as pessoas mais puras que já conheci, sou imensamente orgulhosa
por tê-los ao lado. E, extremamente grata pela máquina de costura, para os
experimentos realizar!
Agradeço imensamente Attayde, pela oportunidade, por acreditar e lutar por mim,
pelas ideias, e mesmo com nosso limitado tempo, auxiliou a definir a tese. Quero
dizer que você sempre me inspirou muito, e está classificado como um cabra da peste!
Agradeço aos meus grandes amigos Pablo, Fabiana, Maricota, Gabizona, e
Danyhelton, galera barra pesada no trabalho e na amizade, e nos cafezinhos (a melhor
parte)! Amo vocês!
Também os amigos Leonardo Teixeira, Wanessa Souza, Fabíola, Camila, Letícia e
outros que ajudaram a embelezar meus dias!
Agradeço a todo o pessoal da EAJ, pelo companheirismo no trabalho, aos professores
Paulo Faria e Karina Ribeiro e especialmente a Nando, e as três técnicas Simone,
Joseane e Ceicinha, fundamentais para o desenvolvimento dos experimentos. São as
técnicas mais fofas do mundo, sem palavras!
Não posso deixar de agradecer a Vanessa Becker, maravilhosa como professora e
como pessoa, muito obrigado por todo seu apoio, por me deixar aperriar no
LARHISSA, e pelos cafezinhos, você é demais!
IV
Também a Giba, sempre com muitas perguntas me ajudou bastante a refletir sobre
meu trabalho.
I have to thank you André de Roos, and his entire working group from University of
Amsterdam. André was essential to my work and academic growth; I am really
blessed to have met him. Thank you, all the working group, and the group of
professor Hall Caswell, for the good discussions, good friendship and perfect parties:
Floor, Vincent, Hanna, Louise, Catalina, Greg, Tom, Charlotte, Silke, Jacques, Nora,
Zepeng and Nienke, and of course Hall, always with us! You are all in my heart and
all are wonderful! A special thanks to Floor for the inspiring discussions about my
work!
Tenho que agradecer as duas pessoas maravilhosas, que encantaram minha vida em
Amsterdam: Cleide, obrigada pela amizade, companheirismo e todo estímulo para
trabalhar! E, Giada! Thanks for the beautiful trahira and tilapia on the cover of this
thesis.
Thanks for all friends on coffee breaks and office time-out: Tomas, my preferred
ducth, Heike (Heikazinha! Best German!), Marian, Rachid, Paula, Nienka, Renske,
Rocio (most cute ever), Nina, Josinaldo, Karen and Livia. All my flatmates for the
cake party histories Manu, Karla, Enrico, Akash and Anu. A special thanks to Anu,
for the weekends and nights working together on the living room!
Finalmente, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e à Capes por todo o suporte
financeiro ao longo dessa jornada, e as professoras Cristina Crispim e Jane Torelli,
por estarem comigo no início de minha carreira e me permitirem utilizar os dados do
PELD/CNPq. Agradeço ao Programa Ecológico de Longa Duração: Caatinga
financiado pelo CNPq, fonte dos dados e questionamentos principais desta tese.
V
SUMÁRIO
RESUMO VII
ABSTRACT VIII
PARA COMEÇAR UMA PROSA... 1
1 INTRODUÇÃO GERAL 6
1.1 Desenvolvimento Ontogenético e Relações Tamanho-Estruturadas 6
1.2 Mortalidade Seletiva, Relaxamento da Competição e Sobrecompensação de Biomassa 8
1.3 Aplicações para a Pesca e Manejo de Populações de Tilápias 9
1.4 Escopo da Tese 11
1.5 Referências 13
2 COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E MUDANÇA NA ESTRUTURA DE
TAMANHO DE TILÁPIAS
18
RESUMO 18
ABSTRACT 19
2.1 INTRODUÇÃO 20
2.2 MÉTODOS 24
2.3 RESULTADOS 27
2.4 DISCUSSÃO 31
2.5 REFERÊNCIAS 37
3. ENRIQUECIMENTO POR NUTRIENTES E O EFEITO ESTABILIZADOR DA
ONIVORIA SOBRE O PLÂNCTON
44
RESUMO 44
ABSTRACT 45
3.1 INTRODUÇÃO 46
3.2 MÉTODOS 49
3.3 RESULTADOS 52
3.4 DISCUSSÃO 59
3.5 REFERÊNCIAS 63
4 HISTÓRIA DE VIDA DA TILÁPIA DO NILO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS
TROPICAIS
69
RESUMO 69
ABSTRACT 70
4.1 INTRODUÇÃO 71
4.2 CARACTERIZAÇÃO DA ESPÉCIE 74
4.3 DESCRIÇÃO DO MODELO 75
4.4 CONJUNTO DE DADOS E ESTIMAÇÃO DOS PARÂMETROS 80
4.5 RESULTADOS 85
4.6 DISCUSSÃO 92
4.7 REFERÊNCIAS 97
APÊNDICE A 102
5 PRESENÇA DE PREDADORES E A FACILITAÇÃO DA PESCA DA TILÁPIA 112
RESUMO 112
ABSTRACT 113
5.1 INTRODUÇÃO 114
5.2 DESCRIÇÃO DO MODELO 118
5.3 RESULTADOS 124
5.4 DISCUSSÃO 133
5.5 REFERÊNCIAS 139
APÊNDICE A 144
APÊNDICE B 145
5 CONCLUSÃO GERAL 149
AS PROVAÇÕES DE UMA TESE 152
I A BRAVURA 152
II A PELEJA E O DESATINO 153
III A PROEZA 154
VI
RESUMO
O tamanho corporal dos indivíduos de uma espécie afeta o potencial competitivo, as
taxas de consumo e as respostas em face a mortalidade e disponibilidade dos recursos.
Além disso, a mudança de dieta com o aumento de tamanho do corpo tem importantes
consequências para a mudança do papel exercido nas teias alimentares. Entender
como as populações e comunidades são estruturadas em relação ao tamanho pode
auxiliar nas práticas de manejo para controle de espécies introduzidas, aumento da
produção de espécies importantes para o comércio e reintrodução ou recuperação de
populações nativas. Entretanto, apenas recentemente as variações intraespecíficas têm
sido levadas em consideração nos estudos de competição e predação. Nesta tese,
temos como objetivo entender os efeitos da predação tamanho seletiva e competição
intraespecífica por recursos sobre as variações na estrutura de tamanho de populações
de peixes onívoros tropicais, como a tilápia-do-Nilo. No primeiro capítulo,
apresentamos resultados empíricos que demonstram o papel da mortalidade tamanho-
seletiva por um predador nativo sobre a mudança de estrutura de tamanho da tilápia-
do-Nilo em corpos aquáticos do Nordeste brasileiro. A predação tamanho-seletiva
sobre alevinos e juvenis aumenta o tamanho máximo e médio das tilápias, ao reduzir a
competição intraespecífica entre juvenis de tilápia. Na ausência de mortalidade
tamanho-seletiva (ausência do piscívoro), as populações de tilápias são caracterizadas
por alta biomassa de juvenis e adultos de pequeno tamanho corporal. O segundo
capítulo apresenta os efeitos diferenciados de consumidores, como as tilápias, que
possuem mudança ontogenética de nicho (planctívoros quando juvenis e filtradores
onívoros quando adultos), sobre a dinâmica dos recursos (zooplâncton e fitoplâncton)
sob baixa e alta concentração de nutrientes para o fitoplâncton. Os resultados deste
trabalho demonstram que a onivoria por tilápias adultas tem um papel estabilizador
sobre o plâncton em contraste ao efeito dos juvenis planctívoros. No terceiro capítulo,
utilizamos um modelo que descreve os padrões de crescimento, reprodução e uso
energético da tilápia ao longo da vida de acordo com a disponibilidade do recurso.
Neste capítulo, encontramos uma alta variabilidade nas taxas de crescimento e
reprodução da tilápia e a adoção de diferentes estratégias de vida nos lagos tropicais,
como possível resposta a disponibilidade de alimento. Finalmente, no último capítulo,
nós exploramos os efeitos da disponibilidade de alimento per capita sobre a dinâmica
e estrutura em tamanho das populações de tilápia ao variar a capacidade suporte dos
recursos e as taxas de mortalidade por predação e por pesca. Nossos resultados
demonstram que a predação sobre juvenis tem um papel de facilitador sobre a pesca,
ou seja, a predação aumenta a biomassa de grandes adultos, alvo da pesca. O nanismo
em tilápias é favorecido pela pesca, na ausência de predação, e aumento da biomassa
do recurso para adultos de tilápias (eutrofização). Nosso modelo corrobora os
resultados empíricos encontrados no capítulo primeiro da tese e, não somente reflete a
história de vida da tilápia, mas também indica os processos importantes na dinâmica
populacional, se tornando uma ferramenta útil para o manejo da espécie.
Palavras-chave: ontogenia, onivoria, mortalidade seletiva, manejo da pesca, modelos
baseados em indivíduos, crescimento populacional, espécies exóticas, produtividade
dos lagos.
VII
ABSTRACT
The individual body size affects the competitive potential, consumption rates and
responses in the face of mortality and resource availability. Also, changing diet with
increasing body size has important consequences for the role played in food webs.
Understanding how populations and communities are structured about size helps in
management practices to control introduced species, increase the production of
species commercial importance, and reintroduction or recovery of native populations.
However, only recently intraspecific variations have been taken into account in
competition and predation studies. In this thesis, we aim to understand the effects of
size-selective predation and intraspecific competition by resources on variations in the
size-structure of populations of tropical omnivorous fish, such as Nile tilapia. In the
first chapter, we present empirical results that demonstrate the role of size-selective
mortality by a native predator on the change in size structure of Nile tilapia in man-
made lakes of Northeast Brazil. Size-selective predation on fingerlings and juveniles
increases the maximum and average size of tilapias in a population by reducing
intraspecific competition among tilapia juveniles. In the absence of size-selective
mortality (absence of piscivorous), tilapia populations are characterized by high
biomass of juveniles and adults of small body size. The second chapter presents the
differentiated effects of consumers, such as tilapias, which undergo ontogenetic niche
shift (planktivores when juveniles and omnivorous when adults), on the dynamics of
the resources (zooplankton and phytoplankton) under a low and high concentration of
nutrients for the phytoplankton. The results of this work demonstrate that the
omnivore tilapia has a stabilizing role on plankton in contrast to the effect of
planktivorous juveniles. In the third chapter, we use a model that describes the
patterns of growth, reproduction and energetic use of tilapia throughout life according
to the availability of the resource. In this chapter, we found a high variability in tilapia
growth and reproduction rates and the adoption of different life-history strategies in
tropical lakes, as a possible response to food availability. Finally, in the last chapter,
we explored the effects of per capita food availability on the dynamics and size-
structure of tilapia populations by varying resource carrying capacity and rates of
mortality from predation and fishing. Our results demonstrate that predation on
juveniles has a facilitating role on fishing, that is, predation increases the biomass of
large adults, the target of fisheries. Dwarfism in tilapias is favored by fishing and
increased biomass of the resource for tilapia adults (eutrophication), in the absence of
predation. Our model corroborates the empirical results found in the first chapter of
the thesis and not only reflects the life-history of the tilapia but also indicates essential
processes in the population dynamics, becoming a useful tool for the species
management.
Keywords: ontogeny, omnivory, size-selective mortality, fishing management,
individual based-models, population growth, exotic species, lakes productivity.
Para começar uma prosa... || 1
PARA COMEÇAR UMA PROSA Maria Marcolina Lima Cardoso
"Pra da ciência sair e o manejo aplicar,
pro pescador pescar e não ter de que reclamar,
nesta tese com poema popular a arte da pesquisa vou explicar!"
"E, num tempo não muito distante,
pra um povo sofrido,
no sertão as grandes secas enfrentar,
um mundo d'água foi barrar,
pra abundância chegar."
"Agora a horta vou sustentar e o cabritinho se esbaldar,
e tem peixe, pequeno e grande que vem embelezar,
e fazer o bucho da gente se aquietar."
"E tem piaba, crumatan e cangati,
e um bicho medonho, com sua mordida a noite aterrorizar.
Seu nome já diz, "traíra",
mas é gostosa de salpicar os beiço!
E, com a injustiça feita em seu nome vou arengar.
Mas mais tarde disso vou tratar."
"E dum lugar muito distante,
numa lenda ouviu-se falar,
e um peixe nas brenhas se foi buscar.
O pilapu, como se chama, a famosa tilápia,
bicho astuto, que espiga ligeiro,
num carece muito cuidado e prolifera desenfreado."
"Em promessa de fartura e de agrado nos açudes foi botado.
Mas que peixe tão bonito, de monte foi dispersado.
E me lembro de criança,
do encher dos olhos de alegria da grande tilápia
pelo povo pescada."
"Pois bem, que passado o tempo muita história diferente foi contada.
Açude de tilápia grande,
e açude de tilápia pixototinha empestada,
açude que num tem mais a beleza da diversidade,
com outros peixes afastados,
e açude esverdeado cujo serviço foi apagado."
Para começar uma prosa... || 2
"Ao certo só é sabido
que feito retirante entre açudes o pescador migra
a buscar o bom pescado que mais raro fica.
E o milagre da abundância já num se aplica,
Tem tilápia de carrada, mas num da pra uma bicada.
E agora? Como nóis fica?"
"E vamos catar nos livros e fazer arretada pesquisa
que pra isso ciência se aplica
e de ecologia agora vamos prosar"
"Essa é a ciência dos tamanhos, do indivíduo,
que eu num sabia e tratava bicho como tudo igual,
Assim como gente grande e pequena tem carência diferente
bicho grande e pequeno também.
E olhe mais, eles têm gosto e preferência!
Mas se há tempo de escassez, onde a porca torce rabo,
como todo ser vivente vão comer o que tem"
"Assim, nasce a história do indivíduo e seu habitat!
Sua história de vida, que aqui começo a traçar,
e espero não complicar"
"Veja bem, que desde remotos tempos da ecologia
as conversas mais importantes se dão na tal "dinâmica populacional",
que seja quando os bichos de um mesmo tipo
aumentam ou diminuem em abundância,
aparecem ou desaparecem de determinado local.
E isso está ligado as tempestades da vida,
a mortandade que assola,
os gaviões que atacam
e a quantidade de novos bichinhos
que cada calango pode gerar e suportar"
"E apois, vamos tagarelar sobre o indivíduo.
Como se sabe cada ser vivente
nasce de um tamanho e morre de outro.
Da chegada do gavião, é verdade que galinha criada
é mas fácil ser matada que indefeso pintinho?
Da mesma maneira, vai o pescador pro açude
pescar peixe pequeninho?
Na sua jornada, tensão diferenciada cada indivíduo passa,
uns quando grande, outros de pequenos,
e outros ao longo de toda vida.
E isso tem uma influência danada na tal dinâmica da população"
Para começar uma prosa... || 3
"Se bem pensar, uma coisa vou explicar,
imagine a traíra, carrancuda,
que peixe pequeno vai abocanhar,
quem crescer ligeiro melhor se dá,
ou prole grande tem que botar.
Daí se tira quem vai dominar quando a traíra chegar."
"E olhe só que interessante,
que indivíduos num cresce tudo do mesmo tante,
se comida é escassa, devagar cresce,
se abundante, gigantes logo aparecem
maduros e cheio de vida,
e um mói filhote logo se sucede.
E veja bem que quanto mais cresce,
Mais filhote fornece"
"E mais, quando se cresce, comida diferente se apetece,
assim o pequeninho com o grande não se aborrece,
traíra grande não come mesmo de traíra pequena,
ou tilápia grande come coisas a mais que tilápia pequena.
E matute na seguinte situação:
Se tilápia grande tem abundante alimentação,
ela logo reproduz de montão.
E, se numeroso é o filhote,
e sua comida começa a minguar ele pequeno vai ficar,
e pouca tilápia grande vai formar.
E se tem pouca tilápia grande, comida pra ele vai sobrar,
e mais filhote a somar, um ciclo vicioso e
um estado assombroso vai ficar:
uma multidão de alevino e pouco peixe grande pra pescar“
“Mas a beleza está em diversidade mostrar,
e a natureza sábia pra todo mundo ajudar,
por que o predador surgiu pra o pequeninho predar,
pois rivalidade e peleja por comida vai minimizar,
e pequeninho avolumar,
Assim, o predador tem sua comida e o pescador peixe grande pra pescar.”
“Falei aqui duma mudança catastrófica de estado de uma população,
onde a mortalidade é essencial pro crescimento!
E pense só que interessante,
o papel do bicho predador,
sem mortalidade,
tenho abundância de tilápia pequena
sem interesse pro comercio de alimento,
mas se tenho o predador,
terei abundância de grande tilápia ideal pra suprimento”
Para começar uma prosa... || 4
“E preste bem atenção,
Que nesses dois estados posso ter mesmo peso total de alimento,
Ou mesmo peso total de pescado,
Mas de uma forma não será desfrutado,
E de outra pode ser comercializado”
... E deste problema surge esta tese,
que pra esmiuçar em seguida vamos tratar...
Capítulo 1
INTRODUÇÃO GERAL
Introdução Geral || 6
1 INTRODUÇÃO GERAL
1.1 Desenvolvimento Ontogenético e Relações Tamanho-Estruturadas
O tamanho do corpo é um dos principais fatores determinantes da história de
vida e requerimentos de um indivíduo. Dependendo da espécie, o tamanho corporal
pode variar entre 2 a 106 desde o nascimento até a maturidade (Hendriks e Mulder
2008). Tal variação em tamanho tem fortes implicações para as características
fisiológicas dos organismos, como as taxas de assimilação e taxas metabólicas as quais
escalam com o tamanho corporal de formas diferentes. Enquanto a taxa metabólica é
uma função do volume do organismo (V) a taxa de assimilação ocorre em função da
área (V2/3
), assim a demanda metabólica aumenta mais rápido com o tamanho corporal
que a assimilação, e menor quantidade de energia é alocada para crescimento e/ou
reprodução em grandes indivíduos (Peters 1983; Persson et al. 1998; de Roos e Persson
2013; Kooijman 2010).
A variação em tamanho corporal determina não somente a demanda energética,
mas também a habilidade de forrageamento sobre certo recurso (Peters 1983; Persson et
al. 1998). A habilidade de visualização e manuseio de uma presa é fortemente
dependente do tamanho do predador e da presa, pequenos predadores têm dificuldade
em manusear grandes presas enquanto grandes predadores podem não visualizar presas
pequenas (Werner 1988; Persson et al. 1998). Devido as mudanças na demanda
energética, habilidade de forrageamento sobre determinado recurso e vulnerabilidade a
predação muitas espécies mudam de hábito alimentar ou habitat à medida que crescem
(Werner e Gilliam 1984). A distribuição de tamanho de uma população, portanto, terá
Introdução Geral || 7
fortes implicações para a dinâmica da própria população e da comunidade (de Roos e
Persson 2013).
A nível populacional, devido as taxas metabólicas e de forrageamento serem
dependentes do tamanho, indivíduos de uma mesma espécie podem ter habilidades
competitivas diferentes (Persson et al. 1998). Uma reduzida disponibilidade do recurso
pode acarretar uma baixa taxa de crescimento dos indivíduos juvenis quando estes são
competitivamente inferiores, mas não afetar a reprodução dos adultos. Da mesma
maneira, adultos inferiores competitivamente podem apresentar reprodução limitada
quando sujeitos a baixa disponibilidade do recurso, mas os juvenis continuarem
apresentando altas taxas de crescimento individual (de Ross e Persson 2013). A
mudança ontogenética de nicho com o tamanho, neste sentido, pode reduzir a
competição direta por recursos entre juvenis e adultos de uma mesma espécie, assim
como entre diferentes espécies (Werner e Gilliam 1984; Huss et al. 2012).
A nível de comunidade, predadores em geral, exercem um impacto seletivo
sobre uma população ou comunidade de presas. Os exemplos mais conhecidos são a
predação seletiva por peixes planctívoros e filtradores sobre grandes espécies das
comunidades zooplanctônica e fitoplanctônica, favorecendo a dominância de biomassa
de pequenas espécies (Brooks e Dodson 1965; Drenner et al. 1984; Lazzaro 1987;
Lazzaro et al. 1992). Igualmente, predadores piscívoros forrageiam uma extensão
limitada de tamanhos de presas, em geral sobre pequenos indivíduos (Nilsson e
Bronmark 2000; Persson et al. 2007). Tal impacto seletivo dos predadores leva a
redistribuição de tamanhos da população de presas, por exemplo para a dominância de
biomassa de grandes adultos em populações de peixes (Bronmark et al. 1995; van
Leeuwen et al. 2008).
Introdução Geral || 8
1.2 Mortalidade Seletiva, Relaxamento da Competição e Sobrecompensação de
Biomassa
As populações podem sofrer dois tipos de controle populacional interno:
controle pelo desenvolvimento, quando os juvenis são competitivamente inferiores ou
estão limitados pelo alimento. Neste caso, os indivíduos apresentam baixa taxa de
crescimento somático. E, controle pela reprodução, quando os adultos são inferiores
competitivamente e a reprodução é limitada (de Roos e Persson 2013; Nilsson et al.
2010; Schroeder et al. 2009). O relaxamento da competição no estágio de vida
controlado pode gerar um aumento da produção de biomassa por este estágio e um
grande aumento de biomassa no estágio não controlado. Por exemplo, quando as
populações sofrem o controle da reprodução, qualquer relaxamento da competição no
estágio reprodutivo, leva a um aumento das taxas reprodutivas e consequente aumento
da biomassa de juvenis no sistema. Semelhantemente, o relaxamento da competição em
populações controladas pelo desenvolvimento (controle sobre juvenis) leva ao aumento
das taxas de crescimento somático e aumento da biomassa de adultos no sistema
(Nicholson 1957; Schroeder et al. 2009; Nilsson et al. 2010; de Roos e Persson 2013).
Neste sentido, a mortalidade seletiva tem um importante papel no relaxamento
da competição. O nanismo em populações de peixes, por exemplo, é um caso comum de
regulação pelo desenvolvimento (baixa disponibilidade de recurso para juvenis e
reduzida taxa de crescimento individual), resultando numa dominância de biomassa de
pequenos indivíduos no sistema (Brönmark et al. 1995; van Leeuwen et al. 2008). A
mortalidade seletiva por predadores piscívoros sobre os juvenis, entretanto, leva ao
aumento da biomassa de grandes adultos (Brönmark et al. 1995; van Leeuwen et al.
2008; de Roos e Persson 2013). Este mecanismo beneficia o próprio predador, uma vez
que grandes adultos apresentam maior fecundidade, produzindo alta biomassa de
Introdução Geral || 9
juvenis, tamanho alvo da predação (de Roos e Persson 2002). O aumento da biomassa
em um estágio de vida como reposta à mortalidade em outro estágio é chamado de
sobrecompensação de biomassa (Schroeder et al. 2009; Nilsson et al. 2010; de Roos e
Persson 2013).
Este mecanismo de regulação populacional baseado na história de vida dos
indivíduos e mortalidade explica, por exemplo, como o colapso de predadores de topo
leva a acumulação de biomassa de pequenos adultos em populações de presas (de Roos
e Persson 2002; van Leeuwen et al. 2008); como predadores de topo falham em
recuperar a população após o colapso pela mudança na estrutura populacional da presa
(van Kooten et al. 2005; Persson et al. 2007); e a ausência de efeitos de cascata tróficas
em virtude das mudanças de nicho do predador e taxas de forrageamento desiguais com
o tamanho (Nilsson et al. 2010; van Leeuwen et al. 2013). Portanto, a ecologia a nível
de indivíduos e a mortalidade estão na base dos efeitos a nível populacional e de
comunidades, e o entendimento e avanço da teoria de populações estruturadas é
fundamental para o manejo de populações e comunidades, reintrodução de espécies (a
exemplo de predadores de topo), controle de espécies invasoras e aumento da produção
de espécies comerciais.
1.3 Aplicações para a Pesca e Manejo de Populações de Tilápias
Nos ambientes tropicais, a introdução de espécies tornou-se uma prática comum
para o aumento da produção pesqueira e melhoria da qualidade da água (Gurgel e
Fernando 1994; Hambright et al. 2002). No Brasil, por exemplo, tornou-se comum, a
partir da década de 70, a estocagem de peixes como tilápias e carpas (filtradores
onívoro), tucunarés e apaiaris (piscívoros) (Zaret e Paine 1973; Fernando 1991; Gurgel
e Fernando 1994; Espínola et al. 2010; Menezes et al. 2012). Os efeitos da introdução
Introdução Geral || 10
de peixes onívoros filtradores como a tilápia são complexos, podendo tanto apresentar
populações bem estabelecidas sem impacto sobre as espécies nativas, como favorecer o
aumento do estado trófico dos lagos e a redução da produção pesqueira de espécies
nativas (Starling et al. 2002; Canonico et al. 2005; Attayde et al. 2011; Gu et al. 2015).
As tilápias são peixes de rápido crescimento individual, alta fecundidade e fácil
adaptação aos novos ambientes, introduzidos em mais de 90 países com fins de aumento
da produção pesqueira (Philippart e Ruert 1982; Canonico et al. 2005). Alimentam-se
de zooplâncton nos estágios iniciais de vida e incorporam fitoplâncton na dieta, a
medida que crescem (preferencialmente algas filamentosas e coloniais) (Beveridge e
Baird, 2000). Entretanto, as mesmas características que fazem da tilápia um modelo
para a piscicultura e pesca, a tornam propensa a altas densidades populacionais e
nanismo (populações dominadas por pequenos adultos), apresentando grande
variabilidade no tamanho máximo atingido (Fisher e Grant 1995; Yi et al. 1996; Lowe-
McConnell 2000; Ishikawa et al. 2013). Como irei mostrar nesta tese, o nanismo em
tilápias tem sido encontrado, em geral, em pequenos reservatórios eutróficos como é o
caso dos açudes do Nordeste (1º capítulo desta tese), reservatórios na Costa-do-Marfim
(Dupponchelle e Panfili 1998) e outros pequenos reservatórios no continente Africano
(Lowe-McConnel, 2000).
As tilápias são peixes de grande importância econômica no Brasil e no mundo
(Philippart e Ruert 1982; Gurgel e Fernando 1994; Canonico et al. 2005), mas a
variabilidade em seu crescimento e os efeitos negativos sobre espécies nativas e a
produtividade dos lagos tornam imprevisível os reais benefícios de sua introdução a
longo prazo. Apesar de o nanismo ser uma característica comum em populações de
tilápias, elas continuam ainda a serem introduzidas e não há estudos que investiguem as
reais condições nas quais o nanismo em lagos e reservatórios ocorre. Baseado no estudo
Introdução Geral || 11
da história de vida dos organismos e teoria de populações estruturadas, é possível que a
alta biomassa de recurso para adultos, característica de lagos eutrofizados (como os
açudes do Nordeste, e reservatórios eutrofizados da Costa-do-Marfim) aumente a
fecundidade de tilápias adultas sendo responsável pelas explosões populacionais e
nanismo nestes lagos na ausência de mortalidade sobre juvenis, enquanto a baixa
biomassa algal em lagos pode atuar no controle da reprodução prevenindo as
superpopulações e nanismo.
1.4 Escopo da Tese
Esta tese visa contribuir com o conhecimento sobre populações estruturadas
tendo como questão central o efeito da produtividade do recurso e mortalidade sobre a
dinâmica populacional e estrutura de tamanho de peixes filtradores onívoros, como as
tilápias, nos lagos tropicais. Para isto, a tese foi dividida em 4 seções: dois capítulos de
investigações empíricas sobre o status das populações de tilápia em reservatórios no
Nordeste brasileiro e efeito dos diferentes estágios de vida da tilápia sobre a dinâmica e
estabilidade da biomassa planctônica; e dois capítulos de modelagem experimental,
utilizando uma revisão de literatura para ajustar modelos capazes de explicar e prever a
dinâmica e estrutura populacional das tilápias sob diversas condições de recurso e
mortalidade.
A primeira parte (Capítulo 2) apresenta a distribuição de tamanho das tilápias
com base na presença e ausência de peixes piscívoros em açudes do Nordeste, revelando
que as populações de tilápia exibem completa compensação em biomassa e uma
estrutura populacional composta por tamanhos de maior valor comercial (grande
tamanho dos adultos) em resposta a redução de competição intraespecífica causada pela
predação seletiva por peixes piscívoros. Na ausência de predação ou após o colapso da
Introdução Geral || 12
população de predadores, a população de tilápias é dominada por adultos de pequeno
porte corporal, “estado de nanismo”. Também demonstramos que a mudança de
estrutura das populações de tilápias (para a dominância de pequenos adultos) pode ser
responsável pela ausência de recuperação da população do predador nativo após seu
colapso. E, discutimos o papel da competição por recurso entre juvenis da presa exótica
e do predador nativo sobre o colapso da população de predadores nativos.
Na segunda parte (Capítulo 3), nós apresentamos o efeito diferencial da
predação e onivoria sobre a estabilidade do plâncton, através de um estudo experimental
manipulando o tamanho do peixe (alevinos de tilápias – zooplanctívoras, e tilápias
adultas – onívoras) e a quantidade de nutrientes. Nós testamos as predições teóricas de
que a onivoria pode estabilizar a dinâmica de consumidores intermediários e recursos ao
enfraquecer a interação presa-predador (Holt e Polis 1997; McCann e Hasting 1997;
McCann et al. 1998; Emmerson e Yearsley 2004; Gellner e McCann 2012), e abafar o
efeito desestabilizador do enriquecimento por nutrientes (Rosenzweig 1971; Attayde et
al. 2010). Nós demonstramos que peixes onívoros (tilápias adultas) estabilizam a
dinâmica do plâncton atenuando o efeito desestabilizador do enriquecimento por
nutrientes, o que não ocorre em ambientes dominados por peixes planctívoros (alevinos
de tilápias), evidenciando o efeito distinto do tamanho dos indivíduos sobre a
estabilidade da comunidade.
Na terceira parte (Capítulo 4), nós realizamos uma extensa revisão de literatura
sobre o status da tilápia no mundo com o objetivo de parametrizar um modelo a nível de
indivíduo capaz de caracterizar as condições fisiológicas da tilápia (taxas reprodutivas e
de crescimento, tamanho de maturação) em resposta a disponibilidade do recurso e as
condições nas quais juvenis e adultos são limitados pelo recurso.
Introdução Geral || 13
Por último (Capítulo 5), os efeitos da disponibilidade de recursos e tipos de
mortalidade sobre a estrutura e dinâmica de populações de tilápias foram testados
utilizando um modelo de populações estruturadas. Neste capítulo, nós variamos a
biomassa do recurso para juvenis e adultos, e a mortalidade sobre juvenis (presença de
predadores piscívoros) e sobre adultos (presença de pesca), demonstrando que a alta
mortalidade por pesca, na ausência de predação, leva a ocorrência de bi-estabilidade na
população de tilápias, e baixo tamanho corporal dos adultos, enquanto a predação sobre
juvenis estabiliza a dinâmica da população de tilápia e do plâncton e aumenta o tamanho
corporal dos adultos, agindo como facilitador da pesca. Os resultados deste trabalho
confirmam os padrões empíricos encontrados no segundo capítulo e reforçam o impacto
de populações dominadas por juvenis ou adultos de tilápias sobre o plâncton.
1.5 Referências
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Capítulo 2
COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E A
MUDANÇA NA ESTRUTURA DE TAMANHO
DE TILÁPIAS
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||18
2 COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E MUDANÇA NA
ESTRUTURA DE TAMANHO DE TILÁPIAS
Cardoso, M.M.L., Torelli, J.ER., Corso, G., Attayde, J.L. & de Ross, A.M.
RESUMO
A predação tamanho-seletiva tem o potencial de relaxar a competição em
populações de presas. A redução da competição entre presas juvenis aumenta as taxas de
crescimento individual e leva ao domínio de grandes adultos com alta taxa reprodutiva,
beneficiando a população de predador. No entanto, uma baixa biomassa do predador não é
capaz de induzir tal resposta compensatória sobre a população de presas, levando ao
domínio de pequenos adultos, altas densidades das populações de presas, e a extinção da
população de predadores via competição entre juvenis, um mecanismo chamado interação
mista de competição-predação. A introdução de espécies de peixes de presas de rápido
crescimento, como é o caso das tilápias, é uma prática comum para aumentar o rendimento
da pesca. No entanto, o domínio de pequenos adultos nessas populações pode ocorrer
devido à baixa mortalidade por predação. Neste capítulo nós avaliamos as diferenças na
estrutura de tamanho das populações de tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus), um peixe
introduzido altamente comercial, e sua relação com a biomassa do predador nativo Hoplias
malabaricus em 7 corpos aquáticos do nordeste do Brasil. Grandes tamanhos corporais de
tilápia foram encontrados na presença de alta biomassa do predador, entretanto populações
densas e com baixo tamanho máximo do adulto foram encontradas em ambientes com
baixa biomassa de captura do predador. A mudança da estrutura de tamanho da tilápia para
uma população dominada por pequenos adultos pareceu inibir uma recuperação ou invasão
subsequente da população do predador nativo, como demonstrado pela ausência sustentada
ou baixa biomassa de predadores ao longo de vários anos de estudo. Concluímos que a
introdução de peixes comerciais, como a tilápia-do-Nilo, em sistemas com baixa
mortalidade sobre juvenis pode resultar em uma população dominada por pequenos adultos,
e a sobrepesca do predador pode operar sobre a mudança na estrutura de tamanho e
densidade populacional das tilápias. Além disso, a ausência de recuperação ou invasão da
população do predador em ambientes com alta biomassa de pequenas tilápias pode ser
devido a intensificação da competição por zooplâncton e insetos entre alevinos de tilápia e
do predador.
Palavras-chave: gargalo competitivo; piscivoria; espécies exóticas; produção de peixe;
mortalidade tamanho-seletiva; nanismo.
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||19
ABSTRACT
Size-selective predation has the potential to relax competition in prey populations.
Reduced competition among juvenile prey increases individual growth rates and leads to
the dominance of large adult prey with high reproductive output, benefiting the predator
population. However, low densities of predators are not able to induce such a compensatory
response in a prey population, leading to a dominance of small adult prey and extinction of
the predator population. Introduction of fast-growing prey fish species is a common
practice to increase fisheries yield. However, a dominance of small adults with low
fecundity in these populations may occur because of low predation mortality. Here we
evaluate the differences in Nile tilapia size-structure (Oreochromis niloticus), a highly
commercial introduced fish, and the relation with low and high biomass of the native
predator Hoplias malabaricus in 7 small lakes on northeast Brazil. Nile tilapia reach large
body sizes at high predator biomass but dense stunted populations are found when predator
biomass is low. A change of the prey size-structure into a stunted population seems to
inhibit a subsequent recovery or invasion of the native predator population, as
demonstrated by the sustained absence or low predator biomass over several years of study.
We conclude that the introduction of commercial fish such as Nile tilapia in systems with
low mortality on juveniles may result in a population dominated by small adults and the
overfishing of the predator can operate on the change in size-structure size and population
density of tilapia. Furthermore, the lack of recovery or invasion of the predator population
in environments with high biomass of small tilapia may be due to the intensification of
zooplankton and insect competition between juveniles of tilapia and the predator.
Keywords: competitive bottleneck; piscivory; exotic species; fish yield; size-specific
mortality; stunting.
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||20
2.1 INTRODUÇÃO
Predadores podem facilitar a coexistência de diferentes espécies de presas e mudam
o estágio ou classe de tamanho dominante por alterar as interações competitivas entre
presas (Werner & Gilliam 1984; Chase et al. 2002; de Roos & Persson 2013). Ao exercer
uma pressão de mortalidade instantânea, os predadores reduzem a densidade de suas presas
assim como a competição por recurso entre elas. Por sua vez, o relaxamento da competição
aumenta as taxas de crescimento e/ou fecundidade exercendo um efeito indireto positivo
sobre o crescimento da população de presas (Wilbur 1988). Este efeito indireto positivo da
mortalidade sobre processos dependentes do recurso, tais como maturação (crescimento) e
reprodução, levam a uma redistribuição de biomassa de presas sobre determinados estágios
ou classes de tamanho (de Roos et al. 2007; de Roos & Persson 2013) mas a densidade da
biomassa total pode não ser afetada pela mortalidade predatória ("compensação de
biomassa") ou mesmo aumentar a densidade de biomassa de uma classe específica com a
mortalidade ("sobrecompensação de biomassa"). A compensação ou sobrecompensação de
biomassa sobre um estágio específico ou classe de tamanho tem sido documentada para
uma variedade de organismos em resposta a mortalidade dependente do tamanho
(Nicholson 1957; Edley & Law 1988; Moe, Stenseth & Smith 2002; Cameron & Benton
2004; Schröder, Persson & de Roos 2009, Schröder, van Leeuwen & Cameron, 2014).
O mecanismo de sobrecompensação de biomassa revela a importância da
mortalidade dependente do tamanho sobre a sustentabilidade de populações exploradas,
como peixes de importância comercial. A predação sobre pequenos indivíduos, por
exemplo, leva uma rápida taxa de crescimento somático das presas sobreviventes,
aumentando tanto a dominância de presas adultas, que são altamente fecundas, como a
disponibilidade de pequenos juvenis para que os predadores se alimentem (de Roos &
Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008). Em contraste, a
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||21
baixa biomassa ou ausência de predadores de topo que selecionam tamanhos específicos de
presas (ex.: peixes piscívoros) parece causar um gargalo competitivo na fase juvenil da
presa impedindo os indivíduos de atingirem grandes tamanhos de adultos, e resultando na
dominância de biomassa de pequenos adultos na população de presa (Tonn, Paszkowski &
Hollopainen 1992; Brönmark et al. 1995; de Roos & Persson 2002; van Leeuwen, de Roos
& Persson 2008). Semelhantemente, se a mortalidade sobre grandes adultos é aumentada, o
relaxamento da competição pode induzir uma resposta compensatória na reprodução
resultando na sobrecompensação de biomassa de juvenis e pequenos adultos no sistema
(Schröder, Persson & de Roos 2009; de Roos & Persson 2013). Em casos como esses, a
ausência de predação seletiva sobre pequenos indivíduos pode reforçar o gargalo
competitivo e causar o nanismo na população de presas, situação não lucrativa para a
indústria pesqueira.
Apesar do importante papel dos predadores sobre a estruturação de populações e
comunidades de presas, muitas populações de predadores de topo têm entrado em colapso
devido a sobrepesca (Hutchings 2000, 2005). Duas consequências importantes têm
emergido do colapso da população de predadores: o nanismo e altas densidades em
diversas populações de presas (comentado anteriormente) e a ausência de recuperação da
população do predador em virtude da mudança de estrutura de tamanho da presa (de Roos
& Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008). Os
mecanismos que explicam a falha na recuperação da população do predador são diversos,
dentre eles estão o “efeito Allee emergente” e a competição por recursos compartilhados
entre juvenis do predador e da presa. O “efeito Allee emergente” consiste no feedback
positivo entre o aumento da densidade do predador e o aumento da disponibilidade de presa
do tamanho preferido, com consequente aumento da taxa de crescimento populacional do
predador (via aumento da fecundidade), entretanto, quando em baixas densidades, o
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||22
predador não é capaz de provocar esse efeito positivo sobre à população de presas e si
mesmo (de Roos & Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson
2008; de Roos & Persson 2013). Ao contrário, as altas densidades da presa limitam sua
reprodução reduzindo a quantidade de presas de pequeno tamanho vulneráveis a predação.
Desta maneira, a baixa de disponibilidade de recurso limita a reprodução dos predadores os
quais não conseguem recuperar suas populações. Enquanto este mecanismo limita a
população do predador pela reprodução, o segundo mecanismo (“interação mista
competição-predação”) limita o crescimento e sobrevivência dos juvenis. Neste
mecanismo, o predador quando adulto preda o consumidor, enquanto o predador juvenil
compete com o consumidor por um recurso compartilhado. Essa interação mista também é
um tipo de “predação intraguilda” (Polis et al. 1989; Holt & Polis 1997; Diehl & Feissel
2000) que ocorre através da mudança de dieta do predador ao longo de sua vida (Hin et al.
2011; Person & de Ross 2012; de Ross & Persson 2013). Quando predadores juvenis
competem com suas presas, seu crescimento pode ser limitado quando ele é o competidor
inferior, o que causa sua baixa densidade (demoram a atingir a fase adulta e reproduzir,
passam mais tempo em tamanhos vulneráveis a predação) e ausência de recuperação de
suas populações, o chamado gargalo competitivo de juvenis (Persson & Greenberg 1990;
Byström et al 1998). Em ambas os mecanismos, a alta densidade de presas irá afetar a
persistência da população do predador.
Em lagos e reservatórios tropicais, a estocagem de peixes de rápido crescimento
(como tilápias e carpas) é uma prática comum para aumentar a produção pesqueira. As
tilápias têm sido introduzidas em várias regiões tropicais como medida de alívio da pobreza
e desenvolvimento econômico local (Gurgel & Fernando 1994; Canonico et al. 2005; Gu et
al. 2015). No Nordeste brasileiro, por exemplo, a fauna de peixes nativos é usualmente
composta por pequenas espécies. As maiores espécies são do gênero Leporinus e
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||23
Prochilodus (tamanho máximo próximo aos 30cm), dois grupos de espécies migradoras
que dependem da chuva para reproduzir (Gurgel & Fernando 1994). A pesca depende,
portanto, em grande parte, de espécies introduzidas como a tilápia-do-Nilo (Oreochromis
niloticus Linnaeus 1758) (Gurgel & Fernando 1994; Attayde, Brasil & Menescal 2011).
Entretanto, os benefícios da introdução de tilápias em lagos e reservatórios não são tão
claros, enquanto impactos negativos sobre qualidade da água e sobre a pesca de espécies
nativas têm sido reportados (Starling et al. 2002; Canonico et al. 2005; Attayde, Brasil &
Menescal 2011; Gu et al. 2015; Deines et al. 2016). A introdução da tilápia tem sido
atribuída como um dos possíveis fatores da redução na captura de predadores como a traíra
(Hoplias malabaricus malabaricus Bloch 1794), o tucunaré (Cichla ocellaris Bloch &
Schneider 1801) e apaiari (Astronotus ocellatus Agassiz, 1831) (Attayde, Brasil &
Menescal 2011), contudo os mecanismos levam a redução biomassa dos predadores é ainda
são pouco conhecidos.
Neste capítulo, nós investigamos a relação entre o predador nativo (Hoplias.
malabaricus) e a presa introduzida (O. niloticus) em sistemas com alta e baixa biomassa do
predador, discutindo as mudanças em estrutura de tamanho da presa e o colapso do
predador ao longo do tempo com base nas interações tamanho-estruturadas entre presa
exótica e predador nativo. As tilápias são peixes onívoros, que se alimentam de
zooplâncton quando alevinos (até 7 cm) e fitoplâncton quando grandes juvenis e adultos
(acima de 7cm) (Beveridge & Baird 2000). São peixes de altas taxas reprodutivas,
reconhecidos por reduzirem o tamanho de maturação e formarem densas populações de
baixo tamanho corporal quando sob condições de estresse (Hecht & Zway 1984;
Duponchelle & Panfili 1998; Lowe-McConnell 2000). A traíra (H. malabaricus) é o maior
predador dos lagos estudados, é uma espécie de médio porte (tamanho máximo de 65 cm)
caracterizada por crescimento lento e baixas taxas reprodutivas. Como a maioria dos
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||24
predadores, a traíra se alimenta de zooplâncton nos estágios iniciais de vida (<2cm), após
passa a consumir insetos (entre 2 e 10cm) e torna-se essencialmente piscívoro acima dos
10cm (Winemiller 1989). Nossa hipótese é de que uma redução na densidade do predador
devido a sobrepesca ou outros fatores, resulta em altas densidades e nanismo das
populações de tilápias. As altas densidades de tilápias evitam a recuperação da população
do predador via competição entre juvenis por zooplâncton (gargalo competitivo juvenil),
mas não via baixa disponibilidade de tamanhos vulneráveis a predação (efeito Allee
emergente), devido as altas taxas reprodutivas das tilápias. Nós mostramos aqui que a
densidade de biomassa da população de tilápia é constituída principalmente por grandes
adultos quando há uma alta densidade de biomassa do predador H. malabaricus. Além
disso, fornecemos evidências empíricas da mudança de estrutura de tamanho da tilápia-do-
Nilo para uma população dominada por pequenos adultos (nanismo) após o colapso da
população do predador e mostramos a falha de recuperação da população do predador na
presença do nanismo na população de tilápias.
2.2 MÉTODOS
A região do Nordeste brasileiro é caracterizada pela irregularidade e escassez de
chuvas (média anual de precipitação entre 500 e 750 mm) e a dominância de rios e riachos
intermitentes (Maltchik & Medeiros 2006; Maltchik et al. 2009). Devido as baixas
precipitações, ao longo período seco o nível da água reduz continuamente levando ao
aumento das concentrações de sais e nutrientes (Bouvy et al., 1999; Barbosa et al. 2012) e
eutrofização de grande parte dos lagos (Barbosa et al. 2006; Crispim et al. 2006; Amaral et
al. 2016). A comunidade de peixes é composta principalmente de espécies de pequeno
porte (pequenos caracídeos e ciclídeos). As espécies nativas de importância comercial são
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||25
Prochilodus brevis Steindachner, 1875, Leporinus piau Fowler, 1947, e o piscívoro
Hoplias malabaricus, mas a pesca é baseada principalmente na captura da tilápia
(Oreochromis niloticus) (Gurgel & Fernando 1994; Attayde, Brasil & Menescal 2011).
O estudo foi realizado entre os anos de 2002 a 2010 em corpos aquáticos da região
semi-árida do Nordeste brasileiro. Foram coletadas amostras em 5 açudes (Afogados,
Cachoeira, São José III, Namorado, Soledade) uma lagoa (Lagoa Serrote) e em uma poça
permanente do riacho Avelóz. Nem todos os lagos foram amostrados no mesmo período
por motivos logísticos (Tabela 1). Os lagos foram amostrados 3 a 4 vezes ao ano. Ao final
de 2003 uma seca severa drasticamente reduziu o volume de água dos açudes, secando a
maioria deles.
Tabela 1: Características físicas dos corpos aquáticos estudados: área aproximada,
profundidade máxima, estado trófico. E, o período de coleta dos dados. IET = índice de
estado trófico. Área
(m²)
Prof.
máx. (m)
PT¥
(µg/L)
IET¥ Estado trófico
(Referências)
Período de
coleta
Aç. Soledade 1.514.25 15 515.6 (±1172.0) 74.9 Hipereutrófico¥
Meso-eutrófico†*
2002-2008
Aç. Namorados 241 - 258.0 (±223.9) 72.7 Hipereutrófico¥
Oligo-mesotrófico*
2002-2008
Aç. Afogados 77 - 1658 (±904.2) 85.6 Hipereutrófico¥ 2002-2004
Aç. Cachoeira 10.000.00 - 17.39 (±22.15) 53.45 Mesotrófico¥ 2003-2005
Aç. São José III 750 - 139.7 (±94.7) 70.3 Hipereutrófico¥ 2008-2010
L. Serrote 81 1 655.7 (±672.3) 77.06 Hipereutrófico¥
Mesotrófico†
2003-2008
R. Aveloz 3.6 1 131.3 (±150.7) 67.2 Eutrófico¥ 2003-2008
¥ Valores de fósforo total fornecidos pelo projeto PELD-Caatinga entre os anos de 2002 a 2010. Cálculo do
IET baseado apenas nos valores de fósforo.
†Crispim et al. (2006) – para os anos de 2002 a 2004, resultado baseado nos valores de fósforo e clorofila-a.
* Barbosa et al. (2006) – para os anos de 2004 a 2005, resultado baseado nos valores de fósforo e clorofila-a.
Tarrafas (15 e 20 mm de malhagem) e redes de emalhar (15, 20, 35 e 40 mm de
malhagem) foram utilizadas para as coletas da comunidade íctica. As amostras foram
realizadas principalmente ao dia e algumas amostras à noite. As redes ficaram por um
período mínimo de 2 horas e a quantidade de horas e lances das redes foram registradas. A
análise da abundância de peixes e da biomassa foi padronizada por captura por unidade de
esforço (CPUE), respectivamente como o número de indivíduos e gramas capturados por
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||26
rede de emalhar mais tarrafa por hora. A biomassa total de peixes consistiu na soma da
biomassa de todas as espécies capturadas. Os peixes capturados foram identificados e
medidos em laboratório. A estrutura populacional das populações foi avaliada a partir da
determinação do comprimento padrão (SL), do peso total (W) e do tamanho na maturidade.
Os indivíduos de tilápia foram classificados em três classes de tamanho baseados no
estágio de desenvolvimento: alevinos (<7cm de tamanho padrão), juvenis ou pequenos
adultos (entre 7 e 15 cm), e grandes adultos (>15cm) (Tabela 2). A discriminação entre
grandes juvenis e pequenos adultos foi baseada no tamanho de maturidade da população
em cada lago e tempo de coleta. O estágio de maturidade foi avaliado macroscopicamente,
utilizando-se a classificação de Vazzoler (1996), e considerados apenas as fêmeas. O
tamanho de maturação (L50) da população foi estimado como o comprimento no qual 50%
das fêmeas alcançam a maturidade (Vazzoler 1996) e calculado através da função logística
(Lowerre-Barbieri, Chittenden & Barbieri 1996):
)). Sendo %M a fração
de indivíduos maduros por classe de tamanho, L o valor central da classe de tamanho, a
uma constante do modelo e L50 o valor de tamanho de maturação a ser ajustado. O intervalo
de confiança foi calculado utilizando uma abordagem de bootstrap.
Nós dividimos os dados em duas categorias: ambientes com alta e baixa biomassa
do predador. A classificação foi realizada com base na frequência de coletas, considerando
baixa biomassa quando em 70% das coletas o predador não foi capturado. Três ambientes
apresentaram baixa biomassa (Afogados, Cachoeira e São José III) e três apresentaram
baixa biomassa ou completa ausência (Soledade, Serrote e Avelóz). O açude Namorados
foi classificado em 2 períodos: 2002-2003 (com alta biomassa do predador) e 2004-2008
(baixa biomassa), após a seca, quando a biomassa do predador caiu drasticamente.
Os valores médios dos parâmetros populacionais estudados (ex. abundância de
peixes, biomassa e peso médio) em cada ambiente foram usados para as análises
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||27
estatísticas. Como as capturas de peixes são altamente variáveis e os tamanhos amostrais
diferem entre os locais de amostragem, nós comparamos as diferenças entre as categorias
(alta e baixa biomassa de piscívoros) utilizando o procedimento de randomização (Manly
1997). As comparações seguiram a rotina a seguir: Primeiro, nós calculamos a média de
cada variável em cada ambiente através de reamostragem. Esse procedimento embaralha os
dados por remover e repetir uma amostra. Segundo, após a reamostragem, a média foi
calculada, e o teste não-paramétrico de Mann-Whitney aplicado para verificar a diferença
entre os grupos. Terceiro, o procedimento foi repetido 1000 vezes e o valor médio de p e t-
score e a proporção de valores de p que foram menores que 0.05, foram calculados. Isso
nos permite reduzir as incertezas associadas a alta variabilidade na captura pesqueira.
Todos os dados foram realizados no software R (R Development Core Team 2016).
Tabela 2: Tamanho de maturidade e intervalo de confiança (IC) da tilápia-do-Nilo em
corpos aquáticos do semiárido brasileiro.
Ambiente L50 (cm) IC- IC+
Alta biomassa do predador Afogados 16.02 15.20 16.72
São José III 11.31 11.22 11.34
Cachoeira 11.26 10.35 12.12
Namorado - Period 1 15.94 13.71 18.52
Baixa biomassa do predador Namorado - Period 2 7.77 5.59 9.54
Aveloz 11.51 9.22 14.74
Serrote 9.09 7.6 10.43
Soledade 10.09 8.82 11.99
2.3 RESULTADOS
Duas diferentes estruturas populacionais de tilápia foram encontradas sob alta e
baixa biomassa do predador: uma população composta por baixa abundância, dominada
pela biomassa de grandes adultos (SL>150mm; W>100g) e alta biomassa do predador (Fig.
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||28
1 – painéis em branco); e uma densa população de tilápias, dominada por pequenos adultos
(SL<150mm; W<100g) nos lagos com baixa biomassa do predador (Fig 1. – painéis em
cinza). O primeiro estado populacional foi encontrado nos açudes Afogados, Cachoeira e
São José III (Fig 1 – painéis em branco). O segundo estado ocorreu na poça permanente do
riacho Aveloz, Lagoa de Serrote e açude Soledade predador (Fig 1. – painéis em cinza). O
açude Namorado mostrou a ocorrência das duas estruturas populacionais da tilápia ao longo
do tempo: entre 2002 e 2003, apresentou o primeiro estado populacional, e nos anos
seguintes (2004-2008) a população de tilápias mudou para a dominância de pequenos
adultos, o que coincidiu com o colapso da população do predador (Fig 1 – açude
Namorado). O colapso da população do predador no açude Namorado coincidiu com o
severo período de seca entre 2000 e 2003, no qual a pesca sobre o predador é facilitada
devido ao reduzido nível da água (Fig. 1 – painéis inferiores). Após a seca de 2003, a
biomassa da população do predador permaneceu baixa até o final do estudo (2008).
A abundancia e biomassa capturada do predador diferiram significativamente entre
os dois grupos de lagos (Abundancia: w=15.96, p=0.029, %p=98.0; Biomassa: w=15.76,
p=0.04, %p=81.2) (Fig. 1 e 2a). Foram encontradas diferenças significativas para o
comprimento médio (w = 15.56, p = 0.03, %p = 89%), peso (w = 15.97, p = 0.02, %p =
99%) e número de tilápias capturadas (w = 0.464, p = 0.047, %p = 68%) (Fig. 3a-c), mas
não houve diferença de biomassa total de tilápia capturada (w = 12.46, p = 0.319, %p =
5.1%) em lagos com alta e baixa biomassa do predador (Fig. 2b-d). Ainda, foram
encontradas maiores quantidades de biomassa de pequenos adultos e juvenis para lagos
com baixa biomassa do predador (% Pequenos adultos: w = 0, p = 0.028, %p = 98%;
%Alevinos: w = 0.266, p = 0.03, %p = 75 %), contrastando a alta biomassa de grandes
adultos em lagos com alta biomassa do predador (w = 15.99, p = 0.02, %p = 98%) (Fig. 2g-
i).
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||29
A biomassa de presas nativas foi composta principalmente por pequenas presas
(<15 cm de comprimento máximo), como Astyanax bimaculatus (Linnaeus, 1758), Atyanax
fasciatus (Cuvier, 1819), Characidium bimaculatum Fowler, 1941, Cichlassoma orientale
Kullander, 1983, Geophagus brasiliensis Quoy & Gaimard, 1824, Hypostomus sp.,
Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801, Poecilia reticulata Peters, 1859,
Steindachnerina notonota (Miranda Ribeiro, 1937) e as espécies de porte médio,
importantes para o comércio local, P. brevis e L. piau (ver Tabelas 2). A abundância e
biomassa de espécies de presas nativas (Fig. 2e), e o número de espécies encontradas não
diferiu significativamente entre ambientes com alta e baixa biomassa do predador
(Abundância: w=12.46, p=0.28, %p = 0%; Biomassa: w=12.68, p=0.26, %p = 0%; Riqueza
de espécies: w=10.25, p=0.63, %p = 0%). Não houve diferença da biomassa de espécies de
pequenas e grandes espécies entre os ambientes. Todavia a biomassa total de peixes foi
significantemente maior nos ambientes com alta biomassa do predador (w=12.79,
p=0.0002, %p = 99%; Fig. 2f).
Tabela 2: Lista de espécies nativas. AF= Açude Afogados; SJ = Açude São José III; CA=
Açude Cachoeira; N1= Açude Namorado (2002 – 2003); N2= Açude Namorado (2004 –
2008); AV= Poça do riacho Avelóz; SE= Lagoa de Serrote; SO= Açude Soledade. O
gradiente de cores representa a biomassa (de ausência à alta biomassa, branco à preto,
respectivamente).
Espécie AF SJ CA N1 N2 AV SE SO
H. malabaricus
C.menezesi
A. bimaculatus
A. fasciatus
C. bimaculatum
P. reticulata
P. vivipara
C. orientale
G. brasiliensis
Hypostomussp.
S. notonota
P. brevis
L. piau
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||30
Figura 1: Dinâmica temporal da biomassa do predador ( ), abundância de tilápias ( ), peso médio ( ), biomassa por estágio de vida
(alevinos - -, juvenis ou pequenos adultos - - e, grandes adultos - -), precipitação ( ), volume de água ( ) nos 7 ambientes estudados
entre 2002-2010. Painéis em branco e cinza representam lagos com alta e baixa biomassa do predador, respectivamente.
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||31
Figura 2: Biomassa do predador nos ambientes (a), abundância, peso médio e biomassa total da
tilápia (b, c e d, respectivamente), biomassa de espécies nativas (e), biomassa total de peixes (f) e
razão de alevinos de tilápia (g), grandes juvenis ou pequenos adultos (h) e grandes tilápias
adultas (i). AF= Açude Afogados; SJ = Açude São José III; CA= Açude Cachoeira; N1= Açude
Namorado (2002 – 2003); N2= Açude Namorado (2004 – 2006); AV= poça do riacho Avelóz;
SE= Lagoa Serrote; SO= Açude Soledade. Boxplot azul e verde representam lagos com alta e
baixa biomassa do predador, respectivamente.
2.4 DISCUSSÃO
Nossos dados sugerem que é predação tamanho-dependente é um fator determinante na
mudança de estrutura de tamanho da espécie introduzida tilápia-do-Nilo. A mortalidade por
predação leva a um feedback positivo sobre a biomassa da presa, aumentando tanto a captura de
grandes adultos de tilápia quanto a biomassa total de peixes, enquanto a ausência ou baixa
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||32
biomassa do predador leva a uma densa população de tilápias dominada por pequenos adultos.
Tal estado pode prevenir a invasão ou recuperação da população do predador e pode ser a causa
da ausência ou sustentada baixa biomassa do predador nos ambientes estudados por ao menos
dois mecanismos: baixa disponibilidade do tamanho de presa vulnerável aos predadores adultos
(de Roos & Persson 2002; Persson et al., 2007) e competição por recursos compartilhados
(zooplâncton e insetos) entre alevinos de tilápias e do predador – traíra (Winemiller 1989,
Beveridge e Baird 2000), configurando uma situação de gargalo competitivo na fase juvenil
(Byström et al. 1998; Persson & Greenberg 1990; Schroeder et al. 2009).
Uma característica comum entre lagos com populações de tilápia em nanismo é a alta
produtividade do sistema. O nanismo em tilápias é descrito como um mecanismo que permite
suportar condições de estresse (Kolding 1993; Lowe-McConnel 2000), e foi reportado, em geral,
em pequenos lagos produtivos (Duponchelle & Panfili 1998; Lowe-McConnel 2000; Ishikawa,
Shimosi & Tachihara 2013), como é o caso dos ambientes estudados aqui, e uma situação
bastante comum na piscicultura (Pulin 1982; Fisher & Grant 1994). Lagos produtivos podem
elevar a disponibilidade de recurso para os adultos aumentando sua reprodução. O pequeno
tamanho dos lagos aqui estudados e as severas secas parecem ter um papel importante no
favorecimento do nanismo nas populações de tilápias, através do aumento da produtividade do
fitoplâncton. A tilápia-do-Nilo, por exemplo, é um peixe planctívoros que gradualmente muda
de uma dieta baseada em zooplâncton, quando alevino e juvenil, para uma dieta composta
principalmente por algas quando grandes adultos (Beveridge & Baird 2000). Portanto, o
enriquecimento de lagos com consequente aumento da produção de biomassa algal parece
favorecer a fecundidade das tilápias, o que conjuntamente com a reduzida pressão de mortalidade
sobre alevinos e juvenis de tilápias pode explicar as altas densidades populacionais e o nanismo.
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||33
Além disso, uma alta pressão da pesca sobre os grandes adultos de tilápia pode diminuir o
tamanho máximo alcançado pelas tilápias ao menos dois mecanismos: redução do tamanho de
maturidade para garantir a prole, reduzindo o investimento de energia em crescimento somático
(Kolding, 1993); E, alta mortalidade sobre adultos pode também levar ao relaxamento da
competição entre adultos e a alta taxas reprodutivas, resultando, a longo prazo, na compensação
de biomassa em pequenos tamanhos de tilápia. A compensação de biomassa em juvenis ou
pequenos adultos em resposta à mortalidade sobre adultos foi demonstrada como consequência
de um estágio adulto competitivamente inferior (Schröder, Persson & de Roos 2009; Nilsson,
Persson & van Kooten, 2010). Portanto, tanto a eutrofização como a alta mortalidade por pesca
pode diminuir a competição entre os adultos e a interação entre esses fatores pode reforçar o
estado de nanismo. No entanto, devido à falta de dados sobre a pressão da pesca e produtividade
dos recursos (zooplâncton e fitoplâncton) apenas podemos supor que esses mecanismos explicam
o nanismo nas populações de tilápias. Entrevistas com pescadores locais revelaram que os lagos
estudados foram sujeitos a algum grau de exploração pela pesca, mas os pescadores usualmente
abandonam a pesca nos locais onde as populações de tilápia se encontram em nanismo. Além
disso, em alguns locais, como é o caso do açude Soledade, o governo local por certo período,
proibiu a pesca supondo que a ausência de grandes tilápias fosse devido a sobrepesca de grandes
adultos, esperando que a redução da pesca permitisse o crescimento das tilápias. Entretanto, a
ausência da pesca sobre os pequenos adultos parece apenas reforçar o estado de nanismo uma
vez que as altas densidades parecem prevenir qualquer aumento em tamanho individual, via
competição por recursos.
As severas secas parecem aumentar a variabilidade na dinâmica das espécies nativas e
sobre a pesca (Gurgel & Fernando 1994). No açude Namorados, por exemplo, devido à forte
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||34
redução do volume de água ao final de 2003, a captura do predador aumentou expressivamente.
A facilidade de captura de peixes durante as secas pode ter sido responsável pela sobrepesca das
populações do predador e, juntamente com o aumento da produtividade dos lagos ter provocado
a mudança de estrutura de tamanho das populações de tilápia. Como as traíras apresentam baixas
taxas de crescimento individual e reprodução (Barbieri 1989), a sobrepesca com consequente
mudança na estrutura da tilápia parecem ser responsáveis pelo colapso e ausência de recuperação
da população do predador, o que durou no mínimo os últimos 5 anos de estudo no açude
Namorados, e pode explicar a ausência ou baixa biomassa do predador no açude Soledade,
Lagoa Serrote e na poça do Riacho Aveloz. Semelhantemente, Attayde, Brasil & Menescal
(2011) mostraram um forte declínio nas populações da traíra e outros predadores após o aumento
das capturas da tilápia no reservatório Gargalheiras, em 30 anos de estudo. Apesar da falta de
dados sobre a estrutura de tamanho da tilápia nos estudos de Attayde, Brasil & Menescal (2011),
é possível que uma redução da captura do piscívoro no reservatório Gargalheiras seja uma
consequência da maior abundância da tilápia e aumento da competição por recursos.
A falha na invasão ou recuperação das populações de predadores de topo, tem sido
relacionada a baixa disponibilidade de presas de tamanho vulnerável (de Roos & Persson 2002;
Persson et al. 2007). Esta situação ocorre, usualmente quando a população de presas é dominada
por pequenos adultos (nanismo), cuja fecundidade é baixa. Não corroborando com esta hipótese,
nossos resultados demonstram uma alta biomassa de presas vulneráveis a predação pela traíra
(alevinos <7cm) quando a população está em nanismo. Todavia, como resultado do crescimento
em tamanho muitas espécies mudam de dieta ao longo da vida, e frequentemente os predadores
podem ser competidores de suas presas nos estágios iniciais (Werner & Gilliam 1984; Olson et
al. 1995). Essa interação mista, conhecida também como predação intraguilda, tem sido proposta
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||35
para explicar a falta de recuperação de vários estoques pesqueiros (Olson et al. 1995; Waltes &
Kitchell 2001), isto porque usualmente, predadores são sujeitos a maiores modificações
comportamentais e morfológicas para a mudança de dieta, sendo competitivamente inferiores a
presa durante a interação competitiva (Werner & Gilliam 1984; Persson 1988). A tilápia e a
traíra, ambos forrageiam sobre o zooplâncton nos estágios iniciais de vida, entretanto a traíra se
alimenta de zooplâncton apenas até os 2 cm (Winermiller 1989) enquanto a tilápia se alimenta
primariamente de zooplâncton até os 7cm, incluindo outros itens a sua dieta, principalmente
fitoplâncton (Beveridge & Baird 2000), passando por uma mudança menos dramática no
comportamento alimentar. Apesar da ausência de dados sobre a biomassa zooplanctônica, a
baixa biomassa de zooplâncton alvo de predação por planctívoros visuais (grandes cladóceros)
características de lagos eutróficos (Sousa et al. 2008), deve resultar na intensificação da
competição entre os juvenis de traíra e tilápia, o que poderia explicar a ausência e falha de
recuperação das populações do predador nesses sistemas. A exclusão do predador intraguilda,
sob baixa biomassa do recurso compartilhado, é predita pela teoria (Holt &Polis 1997; Diehl &
Feissel 2000; Mylius et al. 2001), sendo a coexistência apenas possível a intermediários de
produtividade do recurso.
A predação tamanho-seletiva não apenas aumenta a biomassa do tamanho adequado a
pesca, como aumenta a biomassa total de peixes. Os resultados mostrados aqui corroboram os
resultados de outro estudo prévio desenvolvidos açudes do semiárido brasileiro, nos quais a
presença de predadores piscívoros aumenta a captura total de peixes em termos de biomassa
(Paiva et al. 1994). Apesar do aumento na biomassa total de peixes, nós não observamos
diferença entre o número de espécies de presas nos dois grupos de lagos. Além disso, uma alta
biomassa de peixes nativos foi encontrada no açude Namorado após o colapso do predador. O
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||36
aumento da biomassa de presas nativas neste açude, à primeira vista pode ter sido uma
consequência da liberação da predação. Todavia, outros lagos com baixa biomassa do predador
não mostram o mesmo padrão de aumento da biomassa de espécies nativas na ausência do
predador. Nas regiões semiáridas, como o nordeste do Brasil, a colonização da fauna íctica é
primariamente dependente dos rios permanentes e intermitentes que fluem entre os lagos durante
estação chuvosa (Malthick & Medeiros 2006). Portanto, existe uma aleatoriedade na dispersão e
colonização das espécies nativas relacionada as condições hidrológicas (Medeiros & Maltchik
2001; Arthington et al. 2005; Maltchik & Medeiros 2006). A alta biomassa de espécies nativas
no açude Namorado após o colapso, por exemplo, foi composta por espécies migratórias (L. piau
e S. notonota) que entraram no açude durante os períodos chuvosos. Desta forma é problemático
discernir qualquer efeito da espécie introduzida ou predação sobre a biomassa e riqueza de
espécies nativas.
Nossos resultados indicam uma dicotomia na estrutura das populações de tilápia
relacionadas a predação, sendo relevantes para o manejo da pesca em lagos com espécies
introduzidas, como as tilápias. Apesar de não apresentarmos dados de pesca e produtividade, nós
supomos que alta pressão de pesca e alta disponibilidade de recurso para tilápias adultos elevam
a fecundidade, o que seria responsável pelo aumento da abundância e o nanismo nas populações
de tilápias. Todavia, uma alta biomassa da presa exótica não parece uma garantia de
comercialização em virtude do pequeno tamanho corporal dos adultos. Sendo assim, a predação
tamanho-seletiva parece ser essencial para evitar o nanismo em tilápias, entretanto, uma vez no
estado de densa população da tilápia, o predador parece não ser capaz de recuperar sua
população ou invadir o sistema.
Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||37
Nós sugerimos que os mecanismos de crescimento depensatório que previnem a invasão
do predador nativo após o colapso operam na relação competição-predação com a presa exótica.
Espécies introduzidas que apresentam crescimento e reprodução dependente da densidade podem
facilmente mudar em estrutura quando a biomassa do predador declina e prevenir recuperação do
predador. A biomanipulação tendo como objetivo o aumento da mortalidade de pequenos
tamanhos da presa, reduzindo sua densidade, podem ajudar na recuperação da população do
predador de topo pela redução da competição interespecífica pelo recurso basal (zooplâncton),
além do aumento do crescimento da presa exótica nesses sistemas. Finalmente, sugerimos que as
interações tamanho-dependentes devem ser consideradas se uma produção máxima da espécie
introduzida, com tamanhos adequados à pesca e com baixo impacto sobre a biomassa do
predador nativo é desejada. Além disso, a pesca sobre o predador nativo deve ser monitorada e
controlada a fim de prevenir seu colapso e a redução da produção pesqueira da espécie exótica e
espécies nativas.
2.5 REFERÊNCIAS
Arthington, A.H., Balcombe, S.R., Wilson, G.A., Thomas, M.C. & Marshall, J. (2005) Spatial
and temporal variation in fish-assemblage structure in isolated waterholes during the 2001
dry season of an arid-zone floodplain river, Cooper Creek, Australia. Marine and
Freshwater Research, 56, 25–35.
Attayde, J.L., Brasil, J. & Menescal, A. (2011)Impacts of introducing Nile tilapia on the fisheries
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443.
Barbieri, G. (1989) Dinâmica da reprodução e crescimento de Hoplias malabaricus (Bloch,
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Brasileira de Zoologia, 6, 225–233.
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Barbosa, J., Andrade, R.S., Lins, R.P. & Diniz, C.R. (2006) Diagnóstico do estado trófico e
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Capítulo 3
ENRIQUECIMENTO POR NUTRIENTES E
O EFEITO ESTABILIZADOR DA ONIVORIA
SOBRE O PLÂNCTON
Efeito estabilizador da onivoria || 44
3 ENRIQUECIMENTO POR NUTRIENTES E O EFEITO
ESTABILIZADOR DA ONIVORIA SOBRE O PLÂNCTON
Maria M.L. Cardoso & José Luiz Attayde
RESUMO
A onivoria é um comportamento alimentar comum e frequentemente um resultado de
mudanças da dieta ao longo da vida. Neste trabalho nós testamos experimentalmente as
predições teóricas de que a onivoria estabiliza a dinâmica do consumidor intermediário e recurso
por enfraquecer a interação predador-presa. Indivíduos adultos podem apresentar diferentes
comportamentos alimentares que juvenis, e as implicações das distintas estratégias alimentares
durante a vida sobre a comunidade de presas são também investigadas aqui. Nós realizamos um
experimento utilizando fitoplâncton como recurso, zooplâncton como consumidor intermediário
e a tilápia do Nilo como predador em dois estágios de vida: juvenil, predador visual sobre o
zooplâncton, e o adulto, filtrador onívoro, consumindo tanto zooplâncton quanto fitoplâncton.
Adicionalmente, simulamos dois distintas capacidades suporte do sistema através do
enriquecimento com nutrientes. Nossos resultados mostraram que a onivoria apresentou fraco
efeito sobre o zooplâncton e reduziu a variabilidade na dinâmica temporal. Todavia, mesmo com
o estágio adulto agindo como estabilizador, o predador juvenil apresentou forte impacto negativo
sobre a biomassa do zooplâncton, aumentando a variabilidade temporal da biomassa. Tanto a
onivoria quanto a predação apresentaram efeito estabilizador sobre a biomassa do fitoplâncton ao
longo do tempo. Fatores como a dominância de biomassa de zooplâncton de pequeno porte e de
cianobactérias podem ter rompido o efeito de cascata trófica na presença do predador, e um
efeito de compensação, ou seja, troca de espécies dominantes resultando na reduzida
variabilidade da biomassa da comunidade do fitoplâncton com um todo. Não obstante, os
resultados sugerem que sistemas dominados por onívoros podem suportar maior biomassa do
predador com baixo impacto sobre o consumidor intermediário (ex. zooplâncton) mesmo em
sistemas altamente produtivos, entretanto deve se tomar cuidado quando predadores apresentam
diferentes comportamentos alimentares, adicionando complexidade ao sistema.
Palavras-chave: paradoxo do enriquecimento; predador tamanho-estruturado; peixes filtradores;
planctívoros; coeficiente de variação; estabilidade.
Efeito estabilizador da onivoria || 45
ABSTRACT
Omnivory is a common feeding behavior and usually is a result of changes in size during
life of an organism. In this work we experimentally test the theoretical prediction that omnivory
can stabilize the dynamic of intermediate consumers and resource by weaken the predator-prey
interactions. As adult omnivorous may show different feeding behavior when juveniles,
implications of distinct feeding strategies during life history of a predator on its preys are also
investigated. Here we performed an experiment using a closed aquatic system where Nile tilapia
represent the predator with two distinct life-stages (adult omnivorous and juvenile predator),
zooplankton as intermediate consumer and algae, as a basal resource. Nutrient enrichment was
manipulated to simulate distinct carrying capacities of the system. Our results shows that
omnivory by fish has a weak effect on zooplankton and stabilize the plankton biomass. However,
even if the adult stage act as stabilizing, young predator stages (fish fingerlings) has strong
negative and destabilizing effect on zooplankton. Clear difference on resource (phytoplankton)
community was not detected as a result of possible confusing factors such as dominance of
small-sized zooplankton and large cyanobacteria that dampen and change the interaction effects,
as well the abundance and compensation effects. Nevertheless, the results suggest that
omnivorous dominated systems may support a high predator biomass with lower impact on
intermediate consumer (zooplankton) even in high productivities, with important implications for
lakes and reservoirs management. But care should be taken when stage-structured predators
populations occurs adding complexity to the system.
Key words: paradox of enrichment; stage-structured predator; filter-feeding fish; planktivorous
fish; coefficient of variation; stability.
Efeito estabilizador da onivoria || 46
3.1 INTRODUÇÃO
As mudanças de tamanho corporal estão entre as mais importantes forças que dirigem a
dinâmica de populações e comunidades (Polis et al. 1989; Yodzis & Innes 1992). A onivoria é o
forrageamento sobre mais de um nível trófico (ex. sobre o consumidor intermediário e sobre
produtores primários), e frequentemente é um resultado de mudanças do comportamento
alimentar durante a vida (ex. quando um indivíduo consome o consumidor intermediário em um
estágio, e o recurso basal em outro) (Polis et al. 1989; Holt & Polis 1997). Os modelos teóricos
mostram que a onivoria pode amortecer os efeitos da predação e reduzir a variabilidade na
dinâmica do recurso e consumidor intermediário (McCann & Hastings 1997; Gellner & McCann
2012), enquanto predadores não onívoros exercem forte efeito direto sobre a presa, predadores
onívoros podem dividir seus efeitos sobre distintos níveis tróficos, evitando drásticas reduções
nos recursos alimentares e promovendo a coexistência entre predador e consumidor (Polis &
Strong 1996; Holt & Polis 1997; Pimm & Rice 1987). Essas fracas interações reduzem as
flutuações na dinâmica do consumidor intermediário e recurso, promovendo maior persistência e
estabilidade das populações (Emmerson & Yearsley 2004; McCann et al. 1998; McCann &
Hastings 1997).
Por consumirem mais de um nível trófico, os efeitos da onivoria na dinâmica de seus
recursos são complexos e difíceis de prever. Fagan (1997) e Holyoak & Sachdev (1998), por
exemplo, mostraram que cadeias alimentares com onivoria reduzem a resposta da comunidade a
distúrbios, produzindo uma dinâmica mais estável. Diferentemente, Long et al. (2011) mostrou
que a onivoria reduziu a estabilidade do consumidor intermediário, mas não apresentou nenhum
efeito sobre os produtores primários. Segundo Lawler & Morin (1993) e Morin & Lawler (1996),
cadeias alimentares com onivoria nem sempre tem dinâmicas mais estáveis que cadeias com
Efeito estabilizador da onivoria || 47
predadores não onívoros. A onivoria tende a estabilizar a dinâmica de populações e
comunidades, mas existe variabilidade nas respostas que depende da identidade do predador e da
presa (Lawler & Morin 1993; Morin & Lawler 1996; Morin 1999) e da força da interação entre
eles (Vandermeer 2006; Gellner & McCann 2012).
Enquanto a onivoria pode estabilizar a dinâmica de populações em uma comunidade, o
aumento da capacidade suporte do recurso, através do enriquecimento por nutrientes, pode
desestabilizar as dinâmicas levando a ciclos de grande amplitude e comportamento caótico em
cadeias com dois ou três níveis tróficos sem onivoria (Rosenzweig 1971; Abrams & Roth 1994).
Todavia, assumindo que consumidores intermediários são mais eficientes no uso dos recursos do
que onívoros, os modelo teóricos predizem que em sistemas enriquecidos, a coexistência entre
consumidor e predador onívoro só é possível a níveis intermediários de produtividade do recurso
(Polis et al. 1989; Holt & Polis 1997; Diehl & Feißel 2000). Hin et al. (2011), entretanto,
mostrou teoricamente que quando a onivoria ocorre em distintos estágios de vida (juvenis e
adultos consumindo distintos recursos), as condições para coexistência são mudadas, permitindo
a persistência sob uma maior amplitude de produtividade do recurso.
Onivoria é um comportamento comum entre peixes tropicais (González-Bergonzoni et al.
2012; Lazzaro 1987; Meerhoff et al. 2007). Peixes planctívoros e filtradores onívoros co-
ocorrem e tem distintos efeitos sobre a biomassa do plâncton em lagos e reservatórios (Fernando
1994). Planctívoros são predadores visuais, selecionando ativamente o zooplâncton e
promovendo o crescimento do fitoplâncton em lagos (Hambright et al. 1986; Lazzaro et al.
1992). Por outro lado, peixes filtradores succionam e bombeiam a água filtrando o zooplâncton e
algas (Drenner et al. 1984; Lazzaro et al. 1992; Turker et al. 2003). Ao consumirem fitoplâncton
e zooplâncton, os peixes filtradores podem evitar drásticas reduções do zooplâncton e reduzir a
Efeito estabilizador da onivoria || 48
amplitude dos ciclos populacionais permitindo maior persistência do zooplâncton em sistemas
com alta capacidade suporte do recurso (Attayde et al. 2010). Apesar de peixes onívoros e
planctívoros serem abundantes, o papel da onivoria e estágio de vida sobre a variabilidade do
plâncton não foi testado.
Neste trabalho, nós testamos a hipótese de que em cadeias alimentares nas quais a
população do predador é estruturada por tamanho, apresentando distintos comportamentos
alimentares durante a vida, o estágio de predador pode desestabilizar a interação entre
consumidor intermediário e recurso enquanto o estágio onívoro pode reduzir a pressão de
predação e ter um efeito estabilizador mesmo sob alta capacidade suporte do recurso. Nos
utilizamos dois estágios de desenvolvimento do peixe Oreochromis niloticus (Linnaeus 1758), o
qual apresenta mudanças em sua ontogenia, quando alevino é planctívoros visual e quando
juvenil e adulto passa a ser filtrador onívoro (Beveridge & Baird 2000) (Fig. 1). Adicionalmente
nós manipulamos a concentração de nutrientes simulando um constante input de nutrientes e
elevando a capacidade suporte para o fitoplâncton.
Figura 1: Esquema conceitual da onivoria, mostrando a tilápia-do-Nilo (O. niloticus) em dois
estágios: quando adulto, filtrador onívoro, e quando alevino, zooplanctívoro. O consumidor
intermediário (zooplâncton) e o recurso basal (fitoplâncton). Setas pretas contínuas representam
as interações alimentares, linhas tracejadas representam o aumento de tamanho.
Efeito estabilizador da onivoria || 49
3.2 MÉTODOS
Desenho experimental
O experimento teve duração de dois meses, consistindo de um desenho fatorial 3 x 2
(três níveis do fator predador e dois níveis de nutriente), resultando em seis tratamentos: ausência
de predador e de adição de nutriente (C-controle); predador zooplanctívoro sem adição de
nutriente (Z); predador onívoro sem adição de nutriente (O); adição de nutriente e ausência de
predação (N); pedador zooplanctívoro e adição de nutrientes (ZN); e, predador onívoro e adição
de nutrientes (ON). Nos tratamentos com enriquecimento com nutrientes nós adicionamos
fósforo e nitrogênio duas vezes na semana como NaNO3 (4.03 x 10-3
mol/L de N-NO3) e
KH2PO4 (2.62 x 10-4
mol/L de P-PO4). Foram realizadas cinco réplicas de cada tratamento, as
quais foram aleatorizadas em em 30 tanques de fibra de vidro de 250L. Utilizamos a tilápia-do-
Nilo alevino como predador e juvenil como onívoro. Todos os peixes foram medidos ao início e
fim do experimento. Um peixe de 30g (±5.31g) foi inserido em cada tanque dos tratamentos com
onivoria, e 20 alevinos foram inseridos nos tratamentos de predador zooplanctívoro, totalizando
uma biomassa de 30.9g (±5.84g).
Amostras de água para clorofila-a foram realizadas duas vezes na semana, uma amostra
semanal foi realizada para o zooplâncton, e quinzenalmente para fósforo total e nitrogênio. Para
estimar as concentrações de Clorofila-a, nós dividimos a amostra em duas frações de tamanho
através da filtração uma rede de plâncton de 20 µm de forma a obter a concentração de clorofila
do fitoplâncton total e das algas menores que 20 µm, assumida aqui como sendo a fração
palatável para o zooplâncton. As amostras de água total e filtrada foram posteriormente filtradas
em filtro de microfibra de vidro microfiber filter 934-AH Whatman, e o pigmento extraído a
Efeito estabilizador da onivoria || 50
95% de etanol durante 18 horas (Marker et al. 1980; Jespersen & Christoffersen 1987). O fósforo
total foi analisado pelo método do ácido ascórbico após digestão por perssulfato (Eaton et al.
1997), e o nitrogênio total foi analisado usando salicilato de sódio o qual oxida os compostos
nitrogenados em nitrato após a digestão por perssulfato em meio alcalino (Muller & Weidemann
1955; Valderrama 1981).
As amostras de zooplâcton foram coletadas utilizando uma rede de 64 µm, filtrando-se
20L em cada dia de amostragem. O zooplâncton foi preservado em solução de formol a 4% e
contado e identificado até o nível de espécie ou gênero, em sub-amostras de 1ml em lâminas de
Sedwick-Rafter. A densidade foi calculada pela média das sub-amostras divido pelo volume e
volume filtrado em campo. Trinta indivíduos das espécies mais abundantes foram medidos para
o cálculo de biomassa. Para os copépodos e cladóceros, as medidas foram aplicadas em equações
de peso-comprimento resultado no peso seco das espécies (Bottrell et al. 1976). As medidas de
rotíferos foram aplicadas em fórmulas geométricas, obtendo o biovolume (Ruttner-Kolisko
1977). O biovolume foi transformado considerando que 106µm³ equivale a 1µg de peso úmido e
que o peso seco corresponde a 10% do peso úmido (Pace & Orcutt 1981). Finalmente, o
resultado do peso seco foi multiplicado pela densidade do zooplâncton, encontrando-se a
biomassa.
Análise dos dados
Uma anova de um fator foi realizada para testar as diferenças iniciais entre os
tratamentos, para as variáveis reposta: biomassa de fitoplânctom e zooplâncton, concentrações de
fósforo e nitrogênio e biomassa de peixes. Os dados foram sujeitos a transformação (ln) a fim de
Efeito estabilizador da onivoria || 51
reduzir a variância quando necessário. Uma anova de dois fatores com medidas repetidas foi
utilizada para testar os efeitos do predador e adição de nutrientes no tempo sobre a biomassa do
plâncton. E, uma anova de dois fatores simples foi realizada para testar os efeitos sobre a
variabilidade temporal (medida pelo coeficiente de variação de cada réplica) da biomassa de
fitoplâncton e zooplâncton.
Nós utilizamos o método do logaritmo da razão (Osenberg et al. 1997) para quantificar a
força do efeito da predação e onivoria sobre a média e coeficiente de variação da biomassa do
plâncton nos tratamentos com e sem adição de nutrientes.
Magnitude do efeito do peixe = ln(XE/XC)/M
Magnitude do efeito sobre o CV = ln(CVE/CVC)/M
Onde X é a média temporal da biomassa no tratamento com peixe (XE) e seu controle
(XC), CV é o coeficiente de variação no tratamento com peixe (CVE) e seu respectivo controle
(CVC). O experimento consistiu de dois controles foram: C para os tratamentos Z e O, e N para
os tratamentos ON e ZN. Ao se calcular o efeito do peixe sobre a média da biomassa
planctônica, os resultados negativos e positivos significam um efeito de redução e aumento sobre
o plâncton, respectivamente, enquanto o zero representa ausência de efeito. Para a força do efeito
sobre o CV, resultados negativos significam redução da variabilidade (estabilização) enquanto
resultados positivos significam aumento da variabilidade, e o zero significa nenhum efeito. Esta
métrica de força do efeito foi escolhida por não requerer um pressuposto de equilíbrio e
apresentar significativa informação sobre a força das interações ecológicas (Osenberg et al.
1997; Laska et al. 1998; Berlow et al. 1999).
Devido aos diferentes tamanhos (alevinos e juvenis) e número de peixes entre os
tratamentos, a força do efeito foi padronizada dividindo-se pela atividade metabólica total de
Efeito estabilizador da onivoria || 52
peixes (M) específica de cada réplica. A atividade metabólica foi medida como a potência de ¾
do peso (Peters 1983) vezes o número de indivíduos em cada tanque.
Nós também utilizamos um procedimento de permutação para estimar a força do efeito
(Attayde & Hansson 2001). As cinco réplicas de cada tratamento foram combinadas com as
cinco réplicas de seu controle, resultando em 25 combinações de efeitos de cada predador. As 25
combinações formam um vetor sobre o qual estimamos a distribuição que melhor ajusta aos
dados, utilizando o teste de Kolmogorov-Smirmov. Como a distribuição de melhor ajuste foi a
normal, nós utilizamos a média e desvio padrão das combinações para estimar o intervalo de
confiança através de simulação utilizando a técnica de bootstrap (10000 amostras aleatórias). A
técnica de bootstrap é uma aproximação do método de Monte Carlo, que consiste na
reamostragem para acessar as incertezas (Davison & Kuonen 2002). Após a simulação, nós
calculamos a probabilidade de um efeito ser negativo, positivo ou intederminado adotando o
critério de 95% de probabilidade para delimitar se os efeitos são significativos (Attayde &
Hansson 2001).
Todas as análises foram realizadas com o programa R versão 2.13.1 9 (R Development
Core Team, 2011). O ajuste das distribuições foi realizado utilizando as funções fitdist, gofstat e
mgedist do pacote fitdistrplus. A similação de bootstrap e cálculo do intervalo de confiança foi
feito pelo pacote boot através das funções boot and boot.ci.
3.3 RESULTADOS
As condições iniciais foram iguais entre os tratamentos para todas as variáveis estudadas
(p<0.05). Os tratamentos com enriquecimento apresentaram maiores concentrações de nitrogênio
e fósforo (Fig. 2; Tabela 1). A adição de nutrientes aumentou significativamente a biomassa do
Efeito estabilizador da onivoria || 53
fitoplâncton (Fig. 2; Tabela 1). Os tratamentos com juvenis onívoros (O e ON) apresentaram um
padrão similar de aumento da biomassa do fitoplâncton aos tanques controle (C) e com apenas
adição de nutrientes (N), respectivamente. Maior biomassa de fitoplâncton ocorreu no tratamento
com adição de nutrientes e peixe zooplanctívoro (ZN) (Fig. 2).
Os tratamentos controles (C e N) e com peixe onívoro sem adição de nutrientes
apresentaram maior biomassa de zooplâncton total, cladóceros, copépodos e rotíferos (Fig. 2).
Ambos os tratamentos com peixe zooplanctívoro (Z e ZN) e o tratamento com peixe onívoro e
adição de nutrientes (ON) reduziram a biomassa zooplanctônica. Houve efeito de interação
apenas para a biomassa de copépodos e rotíferos, todavia o tempo aumentou significativamente a
resposta do plâncton aos tratamentos (Tabela 1), provavelmente devido à redução no volume da
água nos tanques ao longo do experimento.
Os resultados da força do efeito revelaram que estágio onívoro apresentou efeito positivo
sobre fitoplâncton similar ao tratamento com o estágio zooplanctívoro na ausência de adição de
nutrientes (Fig. 2 - painéis da esquerda). Entretanto, quando foi adicionado nutriente, a onivoria
não apresentou pouco ou nenhum efeito sobre o fitoplâncton (Fig. 2 - painéis da esquerda). O
peixe onívoro não apresentou nenhum efeito sobre zooplâncton total, cladóceros e copépodos na
ausência de adição de nutrientes, mas teve um efeito positivo sobre a biomassa de rotíferos. Com
o enriquecimento por nutrientes, a biomassa de zooplâncton total, cladóceros e rotíferos foi
significativamente reduzida (Fig. 2 - painéis da esquerda). O peixe planctívoros reduziu a
biomassa de todos os grupos de zooplâncton independente da adição de nutrientes.
Apenas os tratamentos com peixe apresentaram efeito sobre a variabilidade temporal do
fitoplâncton, e ambos peixe e adição de nutrientes afetaram a variabilidade do zooplâncton total,
cladóceros e copépodos, mas não houve efeito de interação (Tabela 2). O coeficiente de variação
Efeito estabilizador da onivoria || 54
do fitoplâncton foi mais alto nos tratamentos controle e peixe onívoro, e menor nos tratamentos
com peixe zooplanctívoro e/ou adição de nutrientes (Fig. 3 – painéis do meio). Entretanto, a
onivoria reduziu a variabilidade temporal da biomassa zooplanctônica (zooplâncton total,
cladóceros e copépodos) e a zooplanctivoria aumentou a variação da biomassa de zooplâncton,
sendo seu efeito aumentando com a adição de nutrientes (Fig. 3 – painéis do meio).
A magnitude do efeito sobre o coeficiente de variação indicou que ambos os peixes
apresentaram efeito estabilizador sobre o fitoplâncton, mas a onivoria na ausência de adição de
nutrientes não apresentou efeito sobre a variabilidade do fitoplâncton menor que 20µm (Fig. 3 –
painéis da esquerda). A onivoria teve um efeito estabilizador sobre o zooplâncton total e
copépodos independente da adição de nutrientes, efeito indeterminado sobre os cladóceros na
ausência de adição de nutrientes e estabilizador com o enriquecimento, e efeito desestabilizador
sobre os rotíferos na ausência de adição de nutrientes (Fig. 3 – painéis da esquerda). A
zooplanctivoria desestabilizou a biomassa do zooplâncton total, cladóceros e copépodos,
independentemente da adição de nutrientes, e os rotíferos apenas no tratamento sem adição de
nutrientes.
Efeito estabilizador da onivoria || 55
TABELA 1 Efeito do peixe (F) e nutriente (N) sobre as a biomassa do plâncton e concentração de nutrientes no tempo (T). Resultados da Anova
com medidas repetidas.
Fósforo
total
Nitrogênio
total
Fitoplâncton
total
Fitoplâncton
< 20 µm
Zooplâncton
total
Cladóceros
Copépodos
Rotíferos
Fator df F df F df F df F df F df F df F df F
F 2 12.62** 2 16.11** 2 50.27** 2 70.44** 2 21.8** 2 15.2** 2 43.89** 2 11**
N 1 140.13** 1 25.98** 1 162.8** 1 62.37** 1 14.57** 1 4.37* 1 77.33** 1 15**
F*N 2 4.57* 2 0.13 2 3.35 2 1.48 2 1.93 2 0.31 2 11.17** 2 8**
T 3 14.91** 3 19.10** 12.59 84.86** 15.58 72.95** 6 5.26** 5.48 7.52** 6 3.43** 5.63 4**
T*F 6 1.17 6 1.70 25.18 2.47** 31.16 2.3** 12 2.21* 10.97 1.4 12 1.50 11.25 6**
T*N 3 4.71** 3 0.36 12.59 2.35** 15.58 4.94** 6 0.69 5.48 1 6 1.24 5.63 3*
T*F*N 6 0.96 6 0.61 25.18 1.38 31.16 1.31 12 0.39 10.97 1.46 12 1.18 11.25 1
† Graus de Liberdade foram ajustados pela correção de Huyhn-Feld.
* significância<0.05; **significância<0.01
Efeito estabilizador da onivoria || 56
TABELA 2 Efeito do peixe (F) e nutriente (N) sobre a variabilidade temporal
(Coeficiente de variação) do plâncton.
Variável Fator F P
Fitoplâncton total F 7.82 0.00**
N 2.07 0.16
F*N 3.04 0.07
Fitoplâncton < 20 µm F 5.37 0.01*
N 0.69 0.41
F*N 1.99 0.16
Zooplâncton total F 5.67 0.01*
N 10.43 0.00**
F*N 0.12 0.89
Cladóceros F 9.16 0.00**
N 6.62 0.02*
F*N 1.06 0.36
Copépodos F 10.40 0.00**
N 7.23 0.01*
F*N 0.81 0.46
Rotíferos F 1.20 0.317
N 0.86 0.364
F*N 3.21 0.058
†Graus de liberdade: 2 (Peixe), 1 (Nutriente) e 1 (Peixe x Nutriente).
* significância<0.05; **significância<0.01
Efeito estabilizador da onivoria || 57
Figura 2: Média (±dp) das concentrações de fósforo, nitrogênio e biomassa de
fitoplâncton total, fitoplâncton < 20µm, zooplâncton total, cladóceros, copépodos e
rotíferos. Letras distintas significam diferença significativa entre os tratamentos.
Efeito estabilizador da onivoria || 58
Figura 3: Magnitude do efeito dos peixes onívoros (quadrados brancos) e
zooplanctívoros (quadrados pretos) sobre a média e coeficiente de variação da
biomassa de fitoplâncton total, fitoplâncton < 20µm, zooplâncton total, cladóceros,
copépodos e rotíferos. Letras distintas significam diferença significativa entre os
tratamentos
Efeito estabilizador da onivoria || 59
3.4 DISCUSSÃO
Nossos resultados mostrar efeitos distintos do predador sobre a dinâmica do
plâncton dependendo do estágio de vida do predador. Em nosso sistema, o alevino
consome zooplâncton enquanto o juvenil e adulto são generalistas forrageando sobre
o consumidor intermediário e recurso. Em concordância com a teoria (McCann &
Hastings 1997; Kuijper et al. 2003; Gellner & McCann 2012) a onivoria exercida pelo
predador juvenil e adulto teve um efeito estabilizador sobre a dinâmica do
consumidor intermediário e recurso mesmo em sistemas enriquecidos, enquanto o
predador alevino aumentou a variabilidade da dinâmica da comunidade
zooplanctônica. Os efeitos estabilizadores são atribuídos às interações fracas uma vez
que as mudanças entre as presas diminuem a amplitude das oscilações nas populações
de presas e previnem a extinção de espécies (O’Gorman & Emmerson 2009; Gellner
& McCann 2012).
Na presença de peixes filtradores onívoros, a variabilidade da biomassa do
fitoplâncton e zooplâncton reduziu mesmo em sistemas enriquecidos sugerindo que a
teia alimentar com onivoria é mais estável e permite uma maior biomassa e
persistência do zooplâncton (Attayde et al. 2010). Diferentemente, a predação pelo
alevino zooplanctívoro reduziu a estabilidade levando a uma baixa biomassa do
zooplâncton, entretanto teve um efeito estabilizador sobre a biomassa do fitoplâncton.
O tipo de comportamento alimentar, portanto, modificou as propriedades da
estabilidade das comunidades planctônicas confirmando que a especialização na
predação pode levar a maior variação na biomassa e abundância das espécies (Fagan
1997; Morin & Lawler 1996).
Os mecanismos pelos quais o peixe onívoro afeta a dinâmica do plâncton são
possivelmente diferentes dos causados pelo predador zooplanctívoro. Uma baixa
Efeito estabilizador da onivoria || 60
pressão de predação resultou em uma ausência de feito sobre a biomassa do
zooplâncton. Todavia, a ausência de efeito sobre o zooplâncton não resultou em uma
ausência de efeito sobre o fitoplâncton, mas em um efeito positivo sobre a biomassa
do fitoplâncton de igual magnitude ao efeito do zooplanctívoro, como uma cascata
trófica aparente. A fraca interação do adulto onívoro com o plâncton pode ser
responsável ao menos pelo efeito estabilizador sobre o zooplâncton. Apesar do forte
efeito sobre o zooplâncton, a magnitude do efeito sobre do zooplanctívoro sobre a
biomassa do fitoplâncton foi a mesma do onívoro. Além disso, no nosso estudo, o
efeito desestabilizador do zooplanctívoro no zooplâncton não leva a um aumento da
variabilidade nos produtores primários, o que indica que nem sempre um efeito
estabilizador ou desestabilizador de um predador pode ser traduzido em cascata a
baixo (Halpern et al. 2005). Isso sugere que o efeito estabilizador sobre o fitoplâncton
em ambos os tratamentos de peixes pode estar relacionado a outros mecanismos e não
apenas aos efeitos de cascata, como "efeito de abundância" e "compensação de
espécies" (Bai et al. 2004; Long et al. 2011; Katrina et al. 2012) ou mesmo a uma
fraca interação zooplâncton-fitoplâncton, quando a comunidade é dominada por
zooplâncton de pequeno porte e cianobactérias filamentosas e coloniais, não
palatáveis para o zooplâncton, dominam a biomassa fitoplanctônica (Rondel et al.
2008).
Como nosso trabalho é a nível de comunidade, a biomassa total pode ter
variado pouco porque as diminuições da biomassa de uma espécie podem ter sido
compensadas pelo favorecimento de outra, estabilizando a dinâmica da comunidade
(Tilman et al. 1998; Bai et al. 2004; Ives & Carpenter 2007). Mudanças nas espécies
dominantes do fitoplâncton podem ter resultado no efeito estabilizador do peixe.
Ainda, a alta biomassa fitoplanctônica nos tratamentos com zooplanctívoro pode ter
Efeito estabilizador da onivoria || 61
sido responsável pela estabilidade devido ao “efeito de abundância”, uma vez que
grande abundancia ou biomassa reduz a variabilidade (Bai et al. 2004; Long et al.
2011).
Apesar do enriquecimento poder desestabilizar a dinâmica das populações,
vários mecanismos pode romper o efeito desestabilizador levando a uma dinâmica
mais estável (Abrams & Walters 1996; Roy & Chattopadhyay 2007). O onívoro
reduziu seu efeito positivo sobre o fitoplâncton com o enriquecimento e teve efeito
negativo sobre o zooplâncton, mesmo assim teve um efeito estabilizador sobre ambos
os grupos planctônicos, enquanto o zooplanctívoro manteve o mesmo efeito
independente do enriquecimento. Uma estrutura da comunidade do fitoplâncton
dominada por espécies menos vulneráveis podem ter um importante papel na
estabilidade, uma vez que espécies invulneráveis a herbivoria, como cianobactérias
podem quebrar a dinâmica cíclica (Abrams & Walters 1996; McCauley et al. 1999;
Persson et al. 2001). Portanto, como o efeito desestabilizador do enriquecimento
depende da vulnerabilidade dos recursos, uma grande proporção da biomassa do
fitoplâncton >20µm em nosso estudo pode ter sido responsável pela redução da
variabilidade mesmo nos tratamentos com peixe zooplanctívoro.
Como a instabilidade aumenta as chances de extinção, os estudos de
estabilidade buscam encontrar fatores que reduzam a variabilidade, tendo
consequências importantes para o manejo de ecossistemas. Nossos resultados revelam
que o uso de peixes omnívoros filtradores pode estabilizar e manter a biomassa do
zooplâncton longe de zero ou pode ter um efeito mais fraco sobre o zooplâncton com
enriquecimento (McCann e Hastings 1997; McCann et al. 1998; Attayde et al. 2010)
enquanto o peixe planctivorous visual pode excluir o zooplâncton e aumentar a
probabilidade de florescimento do fitoplâncton. Além disso, nossos resultados
Efeito estabilizador da onivoria || 62
corroboram a análise teórica de Attayde et al. (2010), que mostra que os peixes
omnívoros permitem uma maior persistência do zooplâncton em alta produtividade, e
aumentam ou não a biomassa do fitoplâncton, mas suportam uma maior biomassa de
peixe. As estratégias que permitem a persistência do zooplâncton por mais tempo e
uma alta produção pesqueira devem ser consideradas.
No entanto, devem ser enfatizadas duas restrições para as práticas de manejo:
primeiro, o nosso experimento não conta com a ciclagem de nutrientes por peixe
através da excreção e da bioturbação dos sedimentos. Alguns peixes filtradores são
revolvem o sedimento e podem aumentar a concentração de nutrientes por
ressuspensão, afetando indiretamente a biomassa do fitoplâncton e do zooplâncton,
com um efeito adicional sobre a variabilidade temporal. Segundo, a maioria dos
peixes são planctivoros visuais nos estágios iniciais de vida, consumindo
principalmente zooplâncton. Em nosso trabalho, estimamos o efeito de uma mesmas
espécies de peixes em dois estágios de vida, a tilapia quando alevino forrageia sobre
zooplâncton e quando juvenil e adulto se tornam omnívoros filtrantes, exibindo
efeitos distintos sobre a biomassa e estabilidade do plâncton. Quaisquer estratégias de
biomanipulação que utilizem peixes filtradores devem considerar o desenvolvimento
ontogênico dos peixes e seus efeitos sobre o plâncton e nutrientes. Apesar da grande
abundância de peixes omnívoros em corpos de água doce tropicais com o possível
efeito estabilizador do plâncton, a reprodução contínua de peixes tropicais pode levar
a uma intensa pressão de predação no zooplâncton (van Leeuwen et al. 2007),
portanto, os efeitos dos distintos comportamentos alimentares deve ser levado em
conta nas estratégias de manejo e produção.
Efeito estabilizador da onivoria || 63
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Capítulo 4
HISTÓRIA DE VIDA DA TILÁPIA EM LAGOS
E RESERVATÓRIOS TROPICAIS
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||69
4 HISTÓRIA DE VIDA DA TILÁPIA DO NILO EM LAGOS E
RESERVATÓRIOS TROPICAIS
Maria Marcolina L. Cardoso & André M. de Roos
RESUMO
A introdução de espécies é uma prática comum que tem levado a perdas nos
serviços prestados pelos ecossistemas. O orçamento energético a nível de indivíduo
tem um forte papel sobre o entendimento dos fatores reguladores das populações de
espécies introduzidas. Neste capítulo, nós realizamos uma extensa revisão da
literatura sobre os atributos da espécie Oreochromis niloticus, como crescimento,
fecundidade, tamanho e idade de maturação, e características ambientais dos
ecossistemas. A partir dos dados de literatura criamos uma rotina para estimar os
parâmetros do modelo de orçamento energético. Nós utilizamos a abordagem teórica
de modelos de orçamento dinâmico criada por Kooijman (2010) e simplificada por
Jager et al. (2013). Nossos resultados mostram que o tamanho máximo, fecundidade e
tamanho de maturação são relacionados positivamente com a área do lago, entretanto
sendo uma função da densidade das tilápias, e competição por alimento/espaço. O
crescimento e fecundidade foram estimados com eficácia pelo modelo, o qual indicou
um baixo investimento em reprodução (15%) quando comparado a outras espécies,
sendo o sucesso das tilápias um resultado do cuidado parental e baixa mortalidade
juvenil. O investimento de energia em crescimento é alto (85%), o que responde pelas
altas taxas de crescimento somático das tilápias. Como a energia requerida para
reprodução é baixa, as tilápias apenas param de reproduzir sob condições alimentares
muito desfavoráveis, e podem sobreviver com reduções de até 80% do recurso
alimentar. Ainda, sob baixa disponibilidade de alimento, as tilápias reproduzem
precocemente, com produção de mais ovos por grama de peixe. Tais características
tornam as tilápias bem sucedidas em ambientes com condições severas, aumentando
sua abundância e impactos sobre outras espécies, além de não trazer benefícios
econômicos de sua introdução. O manejo das populações de tilápias é recomendado
principalmente em lagos pequenos e eutrofizados, para evitar a competição por
espaço e alimento que reduzem as taxas de crescimento das tilápias sem alterar a
reprodução.
Palavras-chave: teoria de orçamento energético, espécies exóticas, ciclídeos,
nanismo, indivíduo.
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||70
ABSTRACT
Species introduction is a common practice that has led to losses in ecosystem
services. Energy budget at the individual level plays a strong role in understanding the
regulatory factors of introduced species populations. In this chapter, we carried out an
extensive literature review on the attributes of Oreochromis niloticus, the second most
cultivated fish in word. We extracted data of growth, fecundity, size and age-at-
maturity, and environmental conditions, as lake area and chlorophyll-a. We created a
routine to estimate the parameters of the energy budget model. We use the theoretical
approach of dynamic energy budget models by Kooijman (2010) and simplified by
Jager et al. (2013). Our results show that the maximum size, fecundity and maturation
size are positively related to the area of the lake, however are probably a function of
tilapia density and competition for food/space. The model gave good estimates of
growth and fecundity indicating a low investment in reproduction (15%) when
compared to other species. Tilapia success seems a result of parental care and low
juvenile mortality. Energy investment in growth is high (85%), which accounts for the
high somatic growth rates of tilapia. As the energy required for reproduction is low,
tilapia only ceases reproducing under very unfavorable food conditions, and can
survive with reductions of up to 80% of food resource. Still, under low availability of
food, tilapias reproduce early, producing more eggs per gram of fish. Such
characteristics make tilapia successful in environments with harsh conditions,
increasing their abundance and impacts on other species, as well as not bringing
economic benefits of their introduction. The management of tilapia populations is
recommended mainly in small and eutrophic lakes, to avoid competition for space and
food that reduce tilapia growth rates without altering reproduction.
Key words: energy budget theory, exotic species, cichlids, stunting, individual level
analysis.
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||71
4.1 INTRODUÇÃO
O homem tem continuamente introduzido espécies, acidentalmente ou
intencionalmente, com objetivo de proporcionar benefícios no que diz respeito aos
serviços dos ecossistemas, embora uma significante parcela das espécies introduzidas
causem impactos negativos nas comunidades nativas e nos ecossistemas (Zaret e
Paine 1973; Keller et al. 2009; Davis et al. 2011; Barnes et al. 2014). O entendimento
das respostas dos indivíduos as diversas condições ambientais pode ser uma
ferramenta importante para entender as susceptibilidades ou condições que favorecem
a invasão, estabelecimento e proliferação das espécies introduzidas. A nível
individual, o estudo do orçamento energético pode nos auxiliar no entendimento dos
fatores limitantes ao crescimento individual e a reprodução.
O crescimento e reprodução, como processos que demandam energia, são
limitados pela disponibilidade de alimento ou eventos que reduzem a aquisição e
assimilação energética. Desta forma, uma espécie pode apresentar grande
variabilidade em crescimento somático e reprodução em resposta aos mais diversos
cenários ambientais (ex.: baixas temperaturas, presença de predadores, competição,
componentes tóxicos, qualidade do alimento) (Pecquerie et al. 2009; Kooijman 2010;
Jusup et al. 2011; Zimmer et al. 2012; Monaco et al. 2014; Fiechter et al. 2015). A
limitação na assimilação a nível de individuo não somente regula a estrutura em
tamanho como governa as taxas de crescimento populacionais (seja pela
rapidez/demora em atingir o tamanho de maturidade ou pelo aumento/redução da
fecundidade individual) (Roff 1992; Kooijman 2010; Zimmer et al. 2012). O
entendimento de tais fatores reguladores a nível de indivíduo é, portanto, fundamental
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||72
para prever respostas das populações a mudanças ambientais, para o manejo de
espécies comercias e controle de espécies introduzidas.
Em populações de peixes, por exemplo, as restrições alimentares comumente
levam ao nanismo (Bronmark et al. 1995; Bertolo & Magnan 2005; Persson et al.
2007; van Leeuwen et al. 2008). O nanismo é caracterizado por uma redução nas
taxas de crescimento individual, tamanho assintótico e tamanho de maturidade como
uma consequência da alta taxa de sobrevivência e competição intraespecífica que
reduzem a assimilação de energia (Diana 1987; Roff 1992; Ylikarjula et al. 1999). Tal
condição não somente prejudica os ganhos com a pesca e aquicultura como pode ser
responsável pelo colapso da pesca de outras espécies (van Leeuwen et al. 2008;
Persson et al. 2007).
As tilápias são um grupo de peixes ciclídeos amplamente introduzidos e de
grande importância comercial (Fernando 1991, Gurgel e Fernando 1994, de Silva et
al. 2004; Canonico et al. 2005; Ojouk et al. 2007; Deines et al. 2016). Sua alta taxa
de crescimento somático, fecundidade, hábito onívoro e agressividade são os
principais fatores responsáveis pelo rápido estabelecimento e alto sucesso sócio-
econômico (Beveridge & Baird 2000; Lowe-McConnell 2000). Todavia, as tilápias
apresentam alta variabilidade em tamanho (máximo e de maturidade), com
populações cujos indivíduos atingem 60cm de comprimento e populações com
indivíduos que não crescem mais do que 15cm (ver Moreau et al. 1986; Ishikawa et
al. 2013; ver primeiro Capítulo). A alta fecundidade torna as populações de tilápia
facilmente propensas a grandes densidades e nanismo, tornando incerto os possíveis
benefícios de sua introdução para a pesca e aquicultura (Iles 1973; de Silva &
Amarasinghe 1989; James & Bruton 1992; Lowe-McConnell 2000; Bwanika et al.
2007). As tilápias são descritas como espécies que podem adotar várias estratégias de
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||73
história vida (Kolding 1993; Lorenzen 2000; Ishikawa et al. 2013) e o nanismo tem
sido usualmente explicado como uma consequência de estresses ambientais que
levam a maturação precoce a fim de assegurar a prole às custas do crescimento
individual (Iles 1973; de Silva & Amarasinghe 1989; James & Bruton 1992; Kolding
1993; Duponchelle & Panfili 1998; Lowe-McConnell 2000). Esta visão sugere que o
crescimento e reprodução dos indivíduos competem pelo uso de energia, entretanto
não há evidências que suportem tal interpretação.
Apesar dos possíveis impactos negativos sobre populações de peixes nativos e
eutrofização, as tilápias tem historicamente contribuído para melhorar a produção da
pesca (Fernando 1991; Gurgel & Fernando 1994; Canonico et al. 1995; Casal 2006;
Vitule et al 2009). Portanto, investigar os mecanismos que conduzem a diferentes
estratégias de história de vida das populações de tilápia é essencial para assegurar
uma alta produção pesqueira e mitigar os possíveis efeitos negativos sobre as
comunidades biológicas e ecossistemas. Para entender a variabilidade nos aspectos da
história de vida é necessário descrever o fluxo de energia para crescimento e
reprodução sob um conjunto de cenários ambientais de interesse (ex.: disponibilidade
de alimento, compostos químicos, temperatura). Tentativas prévias de modelar o
orçamento energético da tilápia são baseadas em condições de cultivo para uma
limitada extensão de tempo (duração de um cultivo), com foco majoritário no
crescimento somático, não sendo aplicáveis a dinâmica dos indivíduos e populações
em lagos e reservatórios (Fisher & Grant 1994; Xie et al. 1997ab; Yi 1998; Bocci
1999).
Neste capítulo nós aplicamos um modelo para prever o tamanho máximo,
fecundidade, idade e tamanho de maturação das tilápias de acordo com o nível
alimentar para entender sua dinâmica em lagos e reservatórios. Para isto, nós
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||74
realizamos uma extensiva revisão do status da tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus)
em lagos e reservatórios em todo mundo, extraindo os parâmetros da equação de
crescimento de von Bertalanffy, fecundidade, tamanho e idade de maturação nos
lagos, assim como dados de consumo de oxigênio e taxas de ingestão. Utilizando os
dados e parâmetros extraídos nós estimamos a alocação de energia para manutenção,
crescimento e reprodução das tilápias através de um modelo de Orçamento Dinâmico
de Energia (DEB) (Kooijman 2000, 2010). Esta abordagem nos permitiu entender os
processos que limitam o crescimento e reprodução das tilápias a fim de auxiliar no
manejo de suas populações, prevenir o nanismo e aumentar os ganhos com a pesca.
4.2 CARACTERIZAÇÃO DA ESPÉCIE
As tilápias, grupo que inclui os gêneros Oreochromis, Sarotherodon e Tilapia
são peixes nativos da África e Palestina (Trewavas 1933; Canonico et al. 2005),
amplamente introduzidos por mais de 90 países com objetivo de aumentar a produção
da pesca e aquicultura e também o controle de plantas aquáticas (Philippart and Ruert
1982; De Silva et al. 2004; Canonico et al. 2005). Para os propósitos desta análise,
nós utilizamos a espécie tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus) como organismo
modelo. A tilápia-do-Nilo é a segunda espécie de peixe mais cultivada, perdendo
apenas para a Carpa Comum (Cyprinus carpio) e uma das principais espécies de
tilápia introduzidas (De Silva et al. 2004).
A tilápia-do-Nilo é uma espécie de rápido crescimento, cujo tamanho máximo
foi de 71.5cm TL (55.5 cm SL) encontrada no lago Itasy (Moreau et al. 1986). O
tamanho assintótico das tilápias, assim como seu tamanho de maturação são
conhecidos por variarem bastante entre lagos (Lowe-McConnell 1958; Dupponchelle
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||75
& Panfilli 1999; Ishikawa et al. 2013). O período de reprodução é longo (de 6 a 8
meses) e com múltiplas desovas (3 a 4 desovas ao ano) (Lowe-McConnell 1958;
Philippart and Ruert 1982). O intervalo entre desovas varia entre 18 a 59 dias (Tabela
2, Apêndice A). As tilápias são em geral espécies onívoras, que se alimentam
principalmente de zooplâncton nas fases iniciais de desenvolvimento (< 5 cm),
passando a incorporar o fitoplâncton em sua dieta a medida que crescem em tamanho,
tornando-se principalmente herbívoras quando grandes adultos (Beveridge and Baird
2000).
4.3 DESCRIÇÃO DO MODELO
Os modelos DEB são uma das ferramentas mais eficientes para explicar o
status de desenvolvimento individual em função das condições ambientais (Kooijman
2000, 2010). Utilizando as leis de conservação de massa e energia, os modelos DEB
retratam a alocação de energia para manutenção, crescimento e reprodução do
indivíduo ao longo de sua história de vida, caracterizando seu estado individual. Neste
trabalho utilizamos uma simplificação do modelo padrão de orçamento de energia
criado por Jager et al. (2013): DEBKiss (Dynamic Energy Budget Keep it Simple
Stupid). Neste modelo é assumido que uma fração k da energia assimilada é alocada
para manutenção e crescimento somático, e o restante (1-k) é alocado para maturidade
e reprodução (Figura 1). Da energia mobilizada para a fração somática, a manutenção
tem a prioridade, e o restante é usado para crescimento. Maturidade e reprodução (1-
k) não competem pela energia com a fração somática, entretanto a energia alocada
para esta fração é revertida para a fração somática se o assimilado não for suficiente
para custear a manutenção. A maturidade é o estado do indivíduo para atingir a
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||76
puberdade (por exemplo, a construção do aparelho reprodutor e estruturas que
permitem o indivíduo chegar a maturidade). Após atingir os requisitos para
maturação, o indivíduo inicia a produção de ovos.
Os dois componentes básicos do modelo são o nível alimentar (f) e o tamanho
do indivíduo (L). A assimilação, crescimento em estrutura, reprodução dependem da
disponibilidade do alimento e do tamanho. Todavia, a manutenção depende apenas do
tamanho.
4.3.1 Fatores de conversão
O tamanho é assumido como sendo comprimento volumétrico (L). O
comprimento volumétrico é uma correção do comprimento físico real (Lw) pelo
formato do organismo, uma vez que espécies com mesmo comprimento físico podem
apresentar diferentes alturas e larguras corporais, assim diferentes volumes, e as
diferenças em assimilação ou reprodução, por exemplo, podem ser devidas ao formato
do organismo e não a sua performance (Kooijman 2010; Jager et al. 2013). Assim, a
utilização do comprimento volumétrico, e não comprimento físico, nos permite a
comparação das performances individuais entre espécies.
O comprimento físico (Lw) pode ser traduzido em comprimento volumétrico
(L) através de um fator de correção de forma (
). O fator de correção (δ) é
definido como 1/3 do volume sobre o comprimento estrutural (
), sendo V =
L3. O volume é calculado a partir do peso estrutural (Ww) assumindo-se que cada
espécie possui uma densidade de peso seco da estrutura (dv). Assim, e a
relação peso-comprimento volumétrico é dada por ) . O fator de
correção pode ser estimado pela relação peso-comprimento físico
) . A densidade de peso seco é usualmente próxima de 1 g/cm3.
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||77
4.3.2 O fluxo de energia
O fluxo de energia é modelado em termos de massa (peso seco). O modelo
assume que existe uma taxa máxima de assimilação ) e o fluxo de assimilação
ocorre em função da área de superfície do organismo (L2 ou W
2/3) e do nível alimentar
(f):
No qual f corresponde a função hiperbólica que mapeia a taxa de consumo em
função da densidade x do alimento
).
A fração k da energia assimilada é então mobilizada para manutenção ( ), e
o restante para crescimento ( ) com uma certa eficiência de conversão de energia
assimilada em estrutura ( ):
)
é o custo volume-específico da manutenção.
A fração 1-k mobilizada para maturação e reprodução é então definida por:
)
Em que é o custo volume-específico de manutenção da maturidade
(
), e a produção de ovos inicia quando o indivíduo atinge a puberdade
( ).
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||78
4.3.3 Regras de fluxo de energia a baixos níveis alimentares
Quando a fração k da assimilação é suficiente para custear apenas a
manutenção ( ), o fluxo de energia para crescimento torna-se zero, mas o
fluxo para reserva e reprodução continua o mesmo. Se a assimilação é suficiente
apenas para pagar a manutenção ( ) , o fluxo para crescimento, reserva e
reprodução iguala a zero. Entretanto, se assimilação não é suficiente para pagar a
manutenção ( ), o indivíduo começa a emagrecer, a estrutura começa a ser
transformada em energia para custear a manutenção, )
, onde é
eficiência de conversão de energia em estrutura para assimilados. Entretanto, existe
um limite de emagrecimento a partir do qual o indivíduo morre.
4.3.4 Resultado do modelo em termos de tamanho e produção de ovos
Os passos anteriores descrevem o fluxo de energia que é alocado para
crescimento, reprodução, reserva e cuja moeda é massa. Precisamos traduzir os fluxo
para crescimento e reprodução em termos de tamanho (centímetros) e número de ovos
produzidos, respectivamente.
O fluxo de energia para o crescimento pode ser facilmente transformado em
termos tamanho através da equação de von Bertalanffy:
)
ou
)
Considerando que a taxa de crescimento (rB) e o máximo comprimento
estrutural (Lm) para uma espécie são dados por:
e
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||79
O número cumulativo de ovos é descrito pela massa de energia alocada em
reprodução (JR) vezes a eficiência de conversão de energia assimilada em ovos ( ),
dividido pelo peso de um ovo ( ):
{
4.3.5 Quantidade mínima de recurso para crescimento
Tendo as estimativas de custo volume-específico da manutenção ( ) e taxa
máxima de assimilação ), podemos calcular a quantidade mínima requerida do
recurso para crescimento por tamanho, através da função (ver Kooijman e Metz
1984):
)
Em que, X é a biomassa do recurso (g/L), a eficiência de conversão
alimentar e Ɵ a função que descreve a taxa de forrageamento sobre o recurso
dependente do tamanho:
(
), para o zooplâcton
, para algas
Esta função descreve uma redução da taxa de forrageamento sobre o
zooplâncton com o tamanho, e um aumento do forrageamento sobre o fitoplâncton.
Considerando, o tamanho ao nascer Lb=0.65 e o tamanho de mudança de nicho
alimentar Lza = 6.5cm.
As rotinas para estimação dos parâmetros e simulação do modelo foram
implementadas no Matlab 2011b, utilizando o pacote BYOM
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||80
(http://www.debtox.info/debkiss.php) e software R 3.3.0. A extração dos dados da
literatura foi realizada através do software livre PlotReader 1.55.0.0.
Figura 1: Representação esquemática do fluxo de energia no modelo DEBKiss (A),
utilização da energia assimilada no máximo nível alimentar (B) e alocação da energia
assimilada por tamanho (C) e dinâmica do crescimento (D) e reprodução (E) no
tempo para três níveis alimentares (f).
4.4 CONJUNTO DE DADOS e ESTIMAÇÃO DOS PARÂMETROS
Para parametrizar e testar o ajuste do modelo realizamos uma extensiva coleta
de informação sobre os parâmetros de história de vida da tilápia em lagos e
reservatórios: Tamanho assintótico, L∞, e taxa de crescimento, K (equação de von
Bertalanffy), tamanho de maturação (LJ), fecundidade e relação peso-comprimento
(L-W). Todos as medidas de tamanho foram convertidas para comprimento padrão
(SL). Ao todo 54 populações de tilápia-do-Nilo foram encontradas com algum dado
de história de vida (Tabela 1, Apêndice A). Das quais apenas 6 populações
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||81
apresentam dados para todos os parâmetros necessários (L∞, K, LJ, Fecundidade) e
foram utilizados para a estimação dos parâmetros: Lagos Victoria, Albert, Manzala,
Tana, Wamala e Coatetelco. 42 populações possuem os parâmetros da equação de
von Bertalanffy, L∞ e K. 41 populações possuem dados de tamanho de maturação,
L50, e 20 populações possuem dados de fecundidade. A relação entre tamanho
assintótico e tamanho de maturidade é dada por ( )
baseada nos lagos com ambos os dados e utilizada para estimação quando um dos
dados não foi disponível (Figura 2). Adicionalmente coletou-se dados de mortalidade,
área e produtividade dos lagos (clorofila-a e fósforo total), quando disponíveis.
4.4.1 Fator de correção de forma (δ)
O fator de conversão entre comprimento físico e comprimento volumétrico foi
estimado a partir de dados de peso úmido e comprimento pela fórmula
) , assumindo o coeficiente de densidade de peso seco dv =1 g/cm3. Os dados
brutos de peso e comprimento foram extraídos das relações peso-comprimento
disponíveis na literatura (tabela 1 do apêndice A), resultando em uma estimativa de δ
= 0.345.
4.4.2 Nível alimentar (f)
Nós não seguimos a alimentação explicitamente através de experimentos de
taxa de consumo em função da densidade para diversos níveis alimentares e
tamanhos. Ao invés disso, usamos f como um parâmetro primário do modelo e
assumimos que o tamanho máximo de tilápia encontrado (Lm= 55.65 cm SL) ocorre
em função do maior nível alimentar, assim o nível alimentar foi estimado como razão
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||82
entre o tamanho máximo assintótico no lago (em comprimento padrão - SL) e
máximo tamanho descrito para a espécie (f = L∞/Lm) (Figura 2, e Tabela 2 do
Apêndice A). Nós utilizamos esta abordagem por três razões: i) A tilápia é um peixe
onívoro, portanto de difícil estimação do nível alimentar em ambientes naturais; ii)
dados de produtividade do fitoplâncton, zooplâncton e outros recursos alimentares
utilizados pelas tilápias são raros para os lagos e reservatórios estudados; iii) dados
experimentais de crescimento e fecundidade são realizados separadamente utilizando
ração balanceada em cativeiro. Entretanto, os dados experimentais são de curta
duração, não capturando toda ciclo de vida dos indivíduos e não duram até que os
indivíduos atinjam o tamanho assintótico. Da mesma maneira os dados de
fecundidade são de curta duração e limitados a uma pequena faixa de tamanho.
Posteriormente os dados estimados de nível alimentar a partir da razão de tamanho foi
comparado a produtividade dos lagos em termos de biomassa fitoplanctônica
(clorofila-a).
4.4.3 Ingestão e assimilação (
)
A taxa máxima de ingestão área-específica (
) foi calculada a partir de
experimentos de taxa máxima de ingestão do fitoplâncton por tamanho corporal
(extraído de Moriarty & Moriarty 1973 e Lu et al. 2004), resultado em uma estimativa
de ( 0.23 g/g/dia) (Figura 2a). Assumindo uma eficiência de conversão
alimentar de 40% (Moriarty & Moriarty 1973) obtemos a taxa de assimilação área-
específica ( 0.092g/g/dia).
4.4.4 Manutenção ( )
O custo volume-específico da manutenção (
) foi estimado a partir de dados
de consumo específico de oxigênio por tamanho (extraído de Verheyen et al. 1994 e
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||83
Yowell & Vinyard 1993) (Figura 2b). Os dados de consumo de oxigênio foram
convertidos para energia, adotando um coeficiente oxi-calórico de 13.6 kJ/g de O2
(Elliot & Davison 1957), um coeficiente de conversão de massa-energia de 7 kJ/g de
peso úmido (Peters 1983) e assumindo o fator de conversão de 2.5 para relacionar o
metabolismo campo com metabolismo de padrão (Brown et al. 2004). O metabolismo
campo consiste no consumo de energia diário para animais em ambientes naturais,
considerado cerca de 2 vezes o metabolismo padrão (Kooijman 2010).
Manipulando a equação de von Bertalanffy e a equação de fluxo de energia
para crescimento (JV) chegamos a equação que descreve a taxa de respiração, da qual
estimamos o custo volume-específico de manutenção:
(
)
Na qual, é uma constate, e α é igual a
estimado da função taxa de
crescimento da equação de von Bertalanffy (
).
Figura 2: Ajuste dos dados de assimilação (A) e manutenção (B) e estimações do
modelo DEB.
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||84
4.4.5 Fecundidade e reprodução cumulativa
Os modelos de orçamento de energia (DEB) consideram que a produção de
ovos é a excreção da energia alocada para reprodução na forma de reserva envolta por
uma membrana. Essa conversão para ovos ocorre a uma certa eficiência ( ), e a
excreção é um resultado da acumulação de energia no tempo (ex. diária, anual).
Portanto, o modelo descreve a produção cumulativa de ovos por idade.
Como não se tem dado de fecundidade por idade, mas apenas por tamanho, e
para a maioria dos lagos não há dados de tamanho por idade, nós calculamos a idade
por tamanho pela curva de von Bertalanffy, assumindo que o peixe cresce a uma taxa
de 0.4 ao ano (média da taxa de crescimento de von Bertalanffy para as populações de
tilápias – Tabela 1 do Apêndice A) e o tamanho máximo reportado para o ambiente
como o seu tamanho assintótico. Através dessa abordagem pudemos ter uma
estimativa grosseira da fecundidade por idade quando não disponível.
Ainda, os dados de fecundidade extraídos da literatura (Tabela 1, Apêndice A)
não informam a produção diária/anual de ovos, mas o número de ovos não fertilizado
presentes na gônada da fêmea no período de coleta do dado. Para estimação da
produção cumulativa anual de ovos, a partir dos dados de fecundidade disponíveis na
literatura, nós dividimos o número de ovos por fêmea pelo intervalo entre desovas
(ISI). A produção cumulativa consistiu na soma da quantidade ovos por dia da idade
de maturação (ap) até a atual idade do indivíduo (an):
∑
Assume-se então que uma fêmea madura irá desovar os N ovos contidos em
sua gônada a cada 28 dias (média do intervalo entre desovas extraído da literatura –
Tabela 3, Apêndice A) resultando numa liberação de N ovos por dia. Ajustando a
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||85
produção por dia pelo nível alimentar de cada reservatório obtemos a produção
máxima de ovos por dia.
Com esta estimativa inicial de produção de ovos por idade rodamos o modelo.
Com as novas estimativas de nível alimentar e tamanho por idade, corrigimos a
fecundidade por idade. Com o dado corrigido rodamos novamente o modelo. A
correção de tamanho e fecundidade foi realizada até não haver mais mudanças de
estimação para o lago entre a simulação anterior e a atual, o que consideramos ser o
tamanho e fecundidade real aproximado por idade.
Todos dados de fecundidade utilizados para ajuste e simulação do modelo
foram transformados em fecundidade por comprimento padrão (quando fornecidos em
termos de comprimento total ou peso) pelas relações de peso-comprimento fornecidas
pela literatura (Tabela 1 do Apêndice A).
4.5 RESULTADOS
Dados da literatura
As análises dos dados da literatura mostram que existe uma relação positiva
entre tamanho assintótico e tamanho do lago (cor = 0.54, p < 0.001, figura 3a), o que
assumimos ser uma resposta indireta a menor quantidade de recurso per-capita em
pequenos lagos. Das 54 populações de tilápias, 32 possuíam dados de biomassa
fitoplanctônica para os lagos, em termos de concentração de clorofila-a. Nós não
encontramos uma correlação significativa entre o tamanho assintótico fornecido pela
literatura e a biomassa de fitoplâncton (cor = 0.30, p = 0.09) (Figura 3b). Não houve
relação significativa entre a área do lago e concentração de clorofila-a (cor = 0.09, p =
0.609).
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||86
O tamanho de maturação aumenta com o tamanho assintótico das tilápias, e
portanto, com o nível alimentar (Figura 4A, B), e houve uma correlação positiva com
a idade de maturação (Figura 4C), entretanto não existe relação entre idade e nível
alimentar (Figura 4D). Ainda assim, podemos estimar o tamanho explicitamente pela
relação tamanho assintótico-tamanho de maturação do dado bruto (
).
Figura 3: Relação entre tamanho assintótico e área do lago (A) e a biomassa
fitoplanctônica (B). No gráfico são mostrados os 6 lagos utilizados para estimação do
modelo DEB (em vermelho – lagos com completo conjunto de dados), demais lagos
com dados disponíveis, mas não utilizados para estimação dos parâmetros (em azul).
Estimação do modelo
Dados de 6 lagos foram utilizados para a parametrização do modelo (Lago
Victoria, Albert, Manzalla, Tana, Wamala e Coatetelco) (Tabela 1, figura 5), o qual
forneceu uma estimativa de 60.35 cm de comprimento padrão máximo (com alimento
abundante f = 1), a uma taxa de crescimento de 0.47 ao ano. Houve um bom ajuste
dos dados de crescimento e reprodução para os 6 lagos, entretanto o modelo não foi
capaz de estimar a idade e tamanho de maturação (Figura 5).
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||87
Figura 4: Parâmetros da história de vida das populações da tilápia-do-Nilo. Relação
entre tamanho de maturação e o tamanho assintótico (A), nível alimentar (B), idade de
maturação (C), e relação entre a idade de maturação e o nível alimentar (D). Nível
alimentar estimado pela relação tamanho assintótico/tamanho assintótico máximo
encontrado (Tabela 2, Apêndice A). No gráfico são mostrados os 6 lagos utilizados
para estimação do modelo DEB (em vermelho – lagos com completo conjunto de
dados), demais lagos com dados disponíveis, mas não utilizados para estimação dos
parâmetros (em azul).
Estimação do modelo
Dados de 6 lagos foram utilizados para a parametrização do modelo (Lago
Victoria, Albert, Manzalla, Tana, Wamala e Coatetelco) (Tabela 1, figura 5), o qual
forneceu uma estimativa de 60.35 cm de comprimento padrão máximo (com alimento
abundante f = 1), a uma taxa de crescimento de 0.47 ao ano. Houve um bom ajuste
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||88
dos dados de crescimento e reprodução para os 6 lagos, entretanto o modelo não foi
capaz de estimar a idade e tamanho de maturação (Figura 5).
Tabela 1: Estimativa dos parâmetros do modelo de orçamento de energia para tilápia-
do-Nilo. O ajustamento dos parâmetros foi restrito a k, ,
, , , e f.
*O modelo não foi capaz de estimar
Parâmetro Descrição Valor
Inicial
Estimativa Unidade
Conversões
dv Densidade de peso-seco 1.1 - g/cm3
δ Fator de correção de forma 0.345 - -
Parâmetros primários
Taxa máxima de assimilação área-específica 33.9 32.64 g/cm
2/ano
Custo volume-específico da manutenção 1.57 1.446 g/cm
3/ano
Custo volume-específico da manutenção da maturidade 0.06 0.047 g/cm
3/ano
Peso ao atingir puberdade 0.6 * g
WB0 Assimilado em um ovo 0.007 - g
Eficiência de conversão de assimilados em ovos 0.8 0.76 -
Eficiência de conversão de assimilados em estrutura 0.8 - -
Eficiência de conversão de estrutura em assimilados 0.8 - -
Fração do assimilado para fluxo somático 0.8 0.85 -
Tamanho máximo
Lm Máximo tamanho reportado 55.65 60.35 cm
Nível alimentar ajustado
f1 Lago Victoria 0.93 0.82 -
f2 Lago Albert 0.70 0.70 -
f3 Lake Manzalla 0.53 0.55 -
f4 Lago Tana 0.47 0.45 -
f5 Lago Wamala 0.41 0.43 -
f6 Lago Coatetelco 0.32 0.35 -
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||89
Figura 5: Crescimento (a) e reprodução (b, c, d, e) da tilápia-do-Nilo em lagos de
acordo com o nível alimentar (f – ver estimativas na tabela 1). Dados extraídos da
literatura (pontos) e ajuste (linhas).
A estimação dos parâmetros nos permite calcular o nível alimentar,
crescimento ou fecundidade para os lagos que só possuíam um dos dados (Figura 6).
Ao todo 16 lagos possuíam apenas dados de fecundidade do qual estimamos o
tamanho por idade (Figura 6A) e 36 lagos apenas dados de crescimento do qual
estimamos a fecundidade por idade (Figura 6B). O tamanho assintótico e nível
alimentar estimados estão disponíveis na Tabela 2 do apêndice A.
As estimativas de tamanho assintótico pelo modelo foram similares ao
descrito pela literatura para os lagos (Figura 7A, B). E encontramos uma correlação
positiva significativa entre o nível alimentar estimado pelo modelo e a biomassa
fitoplanctônica (cor = 0.43, p = 0.01, figura 7C).
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||90
Figure 6: Estimação do modelo DEB de tamanho por idade para 16 os lagos que
possuem apenas dados de fecundidade (A) e produção de ovos estimada para 16 lagos
(dos 36 lagos) que apenas possuem dados de crescimento (B). Dados extraídos da
literatura (pontos) e ajuste (linhas).
Figura 7: Parâmetros da história de vida das 54 populações da tilápia-do-Nilo.
Relação entre tamanho assintótico, nível alimentar (A), tamanho assintótico fornecido
pela literatura versus tamanho assintótico calculado pelo modelo (B) e relação entre
nível alimentar estimado pelo modelo e clorofila-a (C). Nível alimentar estimado pelo
modelo (Tabela 2, Apêndice A).
Com a estimativa de produção cumulativa de ovos por idade dada pelo modelo
nós calculamos a fecundidade absoluta e produção diária de ovos por tamanho, a qual
se ajusta dentro do intervalo descrito pelos dados brutos extraídos da literatura de
campo e experimentos (Figura 8A e B). A fecundidade absoluta parece ser maior a
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||91
menores níveis alimentares embora a quantidade de ovos por dia seja menor. Todavia
existe uma grande variabilidade nos dados brutos (Figura 8C e D)
Pelo cálculo de recurso mínimo para crescimento nós podemos observar que
pequenas tilápias necessitam de baixa biomassa do zooplâncton para crescerem, ao
contrário de grandes tilápias. Entretanto, as tilápias necessitam de pouca biomassa de
fitoplâncton para crescerem, principalmente entre os tamanhos 7cm e 15 cm (tamanho
a partir do qual o consumo sobre fitoplâncton se torna preponderante).
Figura 8: Fecundidade absoluta (A) e produção máxima de ovos por dia (B) da
tilápia-do-Nilo em 20 populações e a estimativa de reprodução pelo modelo DEBKiss
para vários níveis alimentares (C e D). Os dados experimentais são referentes a
Tabela 3 do apêndice A.
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||92
Figura 9: Nível mínimo de recurso (zooplâncton e fitoplâncton) necessário para
crescimento da tilápia.
4.6 DISCUSSÃO
As introduções de peixes, em geral, são realizadas com intuito de aumentar os
serviços ecossistêmicos promovendo a melhoria da produção pesqueira. Nossos
resultados mostram, no entanto, que um conjunto de variáveis podem afetar o
crescimento das tilápias, e ao invés de trazerem mudanças positivas para as
economias locais, podem apenas trazer comprometimentos ao ecossistema, como a
perda de espécies ou redução da produção pesqueira de espécies nativas (Canonico et
al. 2005; Attayde et al. 2011; Deines et al. 2016), além de baixo rendimento da pesca
da tilápia em função do pequeno tamanho dos indivíduos. Entender os fatores que
afetam o balanço entre ganhos e perdas da introdução de espécies se torna, então,
importante para reduzir os efeitos negativos sobre o ecossistema e economias locais.
Neste trabalho nós focamos na variação intraespecífica das características da
tilápia-do-Nilo em função das condições ambientais. Nós mostramos que a tilápia
apresenta uma alta variabilidade em crescimento individual e aspectos reprodutivos,
como tamanho e idade de maturação e a fecundidade, o que provavelmente está
relacionado a disponibilidade de alimento per-capita e/ou competição por espaço.
Através da revisão da literatura nós mostramos que existem uma relação entre o
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||93
tamanho máximo atingido pelas tilápias nos ambientes e a área do lago, e uma relação
marginalmente significativa com a concentração de clorofila-a. O tamanho assintótico
das tilápias parece aumentar com o tamanho dos lagos e biomassa algal, mas não
encontramos uma relação entre a biomassa algal e tamanho dos lagos. Além disso, as
tilápias com pequeno tamanho assintótico apresentam pequeno tamanho de
maturação, mas iniciam sua reprodução precocemente. O modelo DEB foi hábil em
estimar os parâmetros e simular a história dos indivíduos em função da
disponibilidade de alimento (crescimento individual e fecundidade), apenas falhando
na estimação da idade de maturação, com consequente falha na estimação do tamanho
de maturação.
A área do lago parece um bom preditor da estrutura populacional de tilápias.
O mesmo padrão de redução do tamanho corporal e de maturação de espécies de
tilápia em lagos pequenos tem sido demonstrado em vários estudos (Lowe-McConnell
1982; de Silva et al. 1989; James e Bruton 1992; Duponchelle e Panfilli 1998). Esta
característica das espécies de tilápia pode tanto estar relacionada a competição por
espaço como a quantidade de alimento per capita. Os dados de biomassa de tilápia
capturada por área poderiam fornecer indicativos da competição por recursos. Em
nosso primeiro capítulo (Cardoso et al. in prep), nós pudemos ver que pequenos lagos
podem apresentar tanto tilápias com pequeno tamanho corporal como tilápias com
grande tamanho corporal, dependendo de sua abundância no lago em função da
presença do predador. Acreditamos que altas densidades seja o fator determinante
para a redução do tamanho das tilápias. E, devido as altas taxas reprodutivas,
características das tilápias, suas populações podem alcançar rapidamente grande
abundância em pequenos lagos. Semelhantemente, a redução do tamanho de
maturação (e consequente redução do tamanho máximo) tem sido atribuída a redução
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||94
do volume da água nos lagos (Fryer & Illes 1972; Stewart 1988). Uma junção entre
disponibilidade do recurso, predação, área do lago e hidrologia (Kolding 1998;
Dupponchelle & Panfilli 1998) podem ser responsáveis pela redução do tamanho de
maturação e tamanho máximo das tilápias, via aumento da densidade. Todavia, tais
dados são ausentes na maioria dos estudos sobre estrutura populacional da tilápia.
O modelo foi aplicado para a variação dos atributos da história de vida da
tilápia em função do nível alimentar. Embora seja difícil estimar o nível alimentar
para a tilápia em ambientes naturais, devido ao seu caráter onívoro, nossos resultados
mostram que houve uma relação significativa entre o nível alimentar calculado pelo
modelo e a clorofila-a dos lagos. O que indica que o modelo pode ser utilizado para
extrair os parâmetros da história de vida da tilápia pelos dados empíricos fornecidos
pela literatura. Aqui nós assumimos a abordagem indireta, na qual maiores tamanhos
são alcançados sob maiores níveis alimentares, o que é um pressuposto do modelo, e
os níveis alimentares estimados se relacionaram com a clorofila nos lagos. Todavia,
deve-se tomar cuidado ao discutir os dados de literatura, uma vez que não são levados
em conta atributos populacionais, como a ausência de dados de densidade nos
ambientes, o que inviabiliza a estimações de disponibilidade do recurso per capita
exigido pelos modelos baseados no indivíduo, como o DEB. A termos de exemplo, os
lagos estudados no nosso primeiro capítulo são em sua maioria eutróficos e
hipereutrófico (com bases nos dados de fósforo total) com provável alta biomassa
alga, entretanto, apresentam baixo tamanho corporal dos indivíduos de tilápia, devido
sua alta abundância nos sistemas (Cardoso et al. in prep).
O modelo estimou satisfatoriamente o crescimento e fecundidade por idade da
tilápia, entretanto falhou na estimativa da idade de maturação. Isso porque os modelos
básicos de orçamento energético têm como pressuposto o atraso na maturação com a
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||95
redução do nível alimentar (Kooijman et al. 2010; Jager et al. 2013), todavia as
populações de tilápias mostram maturação precoce em função do estresse ambiental,
como as restrições alimentares (James e Bruton 1992; Kolding 1993; Duponchelle et
al. 1998). A alta variabilidade na idade de maturação das tilápias é um resultado de
diferentes estratégias de vida adotadas. Sob baixa pressão ambiental, as tilápias
atrasam sua reprodução e crescem mais, enquanto sob condições de estresse,
reproduzem mais cedo e também aumentam o número de ovos (James e Bruton 1992;
Kolding 1993). Todavia, as diferentes estratégias não necessariamente significam
modificações no uso de energia para crescimento e reprodução. Como o metabolismo
é uma função do volume e a assimilação de alimento é uma função da área do
organismo (Kooijman et al. 2010; Jager et al. 2013), a baixos níveis alimentares, a
quantidade de energia logo não é suficiente para sustentar o crescimento, mas apenas
a manutenção. Desta forma, o crescimento para, mas como energia ainda é
direcionada para reprodução (fração 1-kappa), esta continua até a quantidade de
alimento ser baixa o suficiente para suprir apenas a manutenção do metabolismo. A
diferença consiste em os aparatos reprodutivos estarem prontos para a reprodução
mais cedo. Enquanto na reprodução tardia, a formação dos aparatos parece permitir a
produção de maiores ovos, com maior quantidade de energia por ovo e maior
intervalo entre desovas (James e Bruton 1992; Kolding 1993).
Apesar da falha da estimação da idade e tamanho de maturação, nós podemos
estima-los a partir da função que descreve a relação tamanho assintótico-tamanho de
maturação, e tamanho versus idade de maturação. Além disso, a fecundidade e
número de ovos por dia foram estimados com eficácia pelo modelo. E, apesar da
conhecida alta fecundidade das tilápias, nós encontramos um baixo investimento em
reprodução (15% da energia total, quando geralmente é próximo a 20%) e com uma
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||96
baixa conversão em ovos (76%, geralmente próximo a 90%). Outras espécies de peixe
por exemplo, apresentam um investimento de energia de 22%, como a tuna (Jusup et
al. 2011), 35% para a anchova (Pequerie et a. 2009), com alto investimento em
reprodução. Espécies como a perca europeia, também de água doce, igualmente
apresenta baixo investimento reprodutivo (13%, add_my_pet data). O alto sucesso das
tilápias, portanto parece ser mais um resultado do cuidado parental, reduzindo a
mortalidade da prole do que alto investimento em energia. Grande parte da energia é
investida em crescimento e manutenção (85%, fração kappa), o que responde pelas
altas taxas de crescimento somático das tilápias quando sujeitas a alta disponibilidade
do recurso. O modelo também indica a alta tolerância das tilápias as condições
ambientais, no qual as populações sobrevivem e reproduzem com reduções de até
65% do recurso alimentar (Lago Coatetelco) e ao menos sobrevivem (não há dados de
reprodução) com reduções e até 80% do alimento (Reservatório Sorou).
As condições ambientais adversas podem trazer resultados não favoráveis para
pesca e para o ecossistema: primeiro por não atingirem o tamanho ideal para o
mercado, e, segundo por continuarem reproduzindo e aumentando excessivamente de
densidade, o que pode resultar em efeitos deletérios sobre as espécies nativas, e
reforçar o estado de nanismo da população de tilápias. Além disso, pequenas tilápias
adultas dificilmente sofrerão limitação da energia para reprodução, devido a menor
necessidade metabólica (e consequente menor necessidade de consumo do recurso –
fitoplâncton) em relação a grandes adultos. A reprodução precoce, combinada com a
alta eficiência de forrageamento dos recursos, juntamente com alta produtividade dos
lagos (alta disponibilidade de recurso para adultos) pode reforçar o estado de atrofia
nas populações de tilapia. Apesar do nanismo nas populações de tilápias ser relatado
principalmente nos sistemas de aquicultura, ele geralmente ocorre em pequenos lagos
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||97
eutróficos (Dupponchelle e Panfilli, 1998 e, como os lagos no primeiro capítulo desta
tese e neste capítulo).
Em virtude das alterações antropogênicas e da necessidade de melhor uso dos
recursos naturais, a construção de modelos baseados no indivíduo pode auxiliar na
predição dos atributos de populações em função de mudanças nas condições
ambientais. A partir dos resultados aqui apresentados, nosso trabalho indica a
necessidade de um esforço maior em controlar as populações de tilápia em ambientes
pequenos, os quais atingem rapidamente a capacidade suporte, para que não ocorra o
nanismo das populações de tilápia. Lagos com grande variação no volume de água e
longos períodos de seca também parecem ter alta probabilidade de nanismo pela alta
densidade (Kolding 1993) e baixo alimento per capita para juvenis com o aumento
das secas.
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História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||102
APÊNDICE A
Tabela 1: Parâmetros da história de vida da tilápia-do-Nilo (tamanho assintótico SL∞, taxa de crescimento K, tamanho
de maturação SL50, Idade de maturação A50, mortalidade por pesca F, mortalidade natural M, fecundidade e relação
peso-comprimento, LW) em 55 populações em lagos e reservatórios. As fórmulas de fecundidade e relação peso
comprimento foram ajustadas a partir dos dados brutos extraídos (quando disponíveis), e dadas em função do
comprimento padrão SL.
Cont Pais Local SL∞ K SL50 A50
Área
(Km2) F M Fec. LW Espécie Ref
África Bukina Faso R. Boulmigou 18.28 0.29 9.00 2.22 0.6 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1
África Burkina Faso R. Kokologho 18.50 0.69 9.00 0.91 0.6 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1
África Burkina Faso R. Petit Balé 14.60 0.52 9.53* 1.95 2.5 - - No No O. niloticus 1
África Burkina Faso R. Ramitenga 12.10 0.58 9.00 2.25 0.3 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1
África Burkina Faso R. Sambkaha 19.32† - 8.74 - 0.25 - - F=98.3+3.16W
F = 0.7572SL2.4863 No O. niloticus 2,3
África Burkina Faso R. Sourou 10.20 0.75 9.04* 2.81 30 1.22 1.54 No No O. niloticus 1
África Burkina Faso R. Tanguiga 11.60 0.46 9.00 3.12 0.4 - - No W=0.0257 SL3.141 O. niloticus 1
África Burkina Faso R. Tapoa 28.8 0.20 12.04 2.59 8.5 0.64 0.92 No W=0.0398 SL3.021 O.niloticus 1,4
África Chade L. Chad 36.80 0.28 18.29* 2.39 1350.0 - - No No O. niloticus 5
África Costa do Mafim R. Solomougou 23.33† - 9.77 - 5.00 - - F=260.5+3.14W
F = 1.6036SL2.2577 No O. niloticus 2,3
África Costa do Marfim L. Ayame 27.06 0.48 13.50 1.39 140 0.62 1.05 F=92.6+2.50W
F=2.3258SL1.9518 W=0.024 SL2.693 O. niloticus 2,3,6,7
África Costa do Marfim R. Korokaro-S 23.06† - 9.69 - 0.15 - - F=264.2+2.86W
F = 3.5932SL1.9433 No O. niloticus 2,3
África Costa do Marfim R. Korokaro-T 15.98† - 9.22 - 0.06 - - F=152.5+3.78W
F = 5.8141SL1.7464 No O. niloticus 2,3
África Costa do Marfim R. Kossou 23.01† - 11.26 - 800.00 - - F=335.2+2.04W
F = 2.0742SL2.1536 No O. niloticus 2,3
África Costa do Marfim R. Lokpoho 23.54† - 10.56 - 6.20 - - F=368.6+2.01W
F = 3.8015SL1.8888 No O. niloticus 2,3
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||103
Tabela 1: Parâmetros da história de vida da tilápia-do-Nilo (tamanho assintótico SL∞, taxa de crescimento K, tamanho
de maturação SL50, Idade de maturação A50, mortalidade por pesca F, mortalidade natural M, fecundidade e relação
peso-comprimento, LW) em 55 populações em lagos e reservatórios. As fórmulas de fecundidade e relação peso
comprimento foram ajustadas a partir dos dados brutos extraídos (quando disponíveis), e dadas em função do
comprimento padrão SL.
Cont Pais Local SL∞ K SL50 A50
Área
(Km2) F M Fec. LW Espécie Ref
África Costa do Marfim R. Tiné 27.21 - 9.31 - 0.45 - - F=476.9+2.2W
F = 1.7468SL2.216 No O. niloticus 2,3
África Egito L. High Dam 36.90 0.55 18.35* 1.22 5250 - - No No O. niloticus 8
África Egito L. Manzala 29.40 0.29 16.8 2.84 1000 - - F=2.34 * SL^2.2
F = 11.206SL1.6285 No O. niloticus
9,
Fishbase
África Egito R. Nilo 22.02 0.39 11.0 1.70 - 0.8 1.62 No
W=0.0184*TL3.0082
W= 0.0432 SL2.991 O. niloticus
9,10
Fishbase
África Egito L. Mariout 27.10 0.58 13.05* 1.10 250 - - No No O. niloticus 5,9
África Egito L. Nasser 50.57 0.22 28.54* 3.93 5250 - - No No O. niloticus 5
África Egito L. N. Hydrodrome 29.18 0.21 20.00 5.37 5.04 0.51 0.35
4 No
W=0.0273 TL2.909
W = 0.0618 SL2.8957 O. niloticus
11 Fishbase
África Etiópia L. Awassa 26.16 0.40 14.46 1.95 129 - 0.86 No Log(W)=-5.0+3.11 Log(TL mm)
W = 0.048 SL2.9127 O. niloticus 12,13
África Etiópia L. Chamo 47.37† - 32.71 - 551 - - F=1.944 W-1197.8
F=0.0023SL3.9061
W=0.0217 TL2.986
W=0.0488SL2.9762 O. niloticus 14
África Etiópia L. Koka 34.50 0.41 18.43 1.82 200 - 0.82 No W=0.0261 SL2.89 O. niloticus 15,16
África Etiópia L. Langeno 24.83 0.56 15.16 1.64 241 - 1.09 No W=0.0164 SL3.19 O. niloticus 15,16
África Etiópia L. Tana 26.10 0.50 13.91 1.47 2156 1 0.8 F=234.65+1.51W
F = 2.9644SL1.8308
Log(W)=-1.373+2.742Log(TL)
W = 0.0926 SL2.7253
O. niloticus 17,18
África Etiópia L. Ziway 21.71 0.64 13.91 1.55 434 - 1.21 No W=0.0104 TL2.98
W = 0.0231SL3.2007 O. niloticus 15,16
África Ghana R. Weija 25.62 - 10.31 - - - - F=0.519W+785.4
F = 624.39e0.021SL W=0.0317 SL3.0932
O. niloticus 19
África Ghana R. Botanga 23.63 0.39 9.10 1.18 7.7 0.55 1.35 No No O. niloticus 20,21
África Ghana L. Volta 33.50 0.55 13.50 0.90 8700 0.31 0.9 No W=0.0956 SL2.9077 O. niloticus 22
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||104
Tabela 1: Parâmetros da história de vida da tilápia-do-Nilo (tamanho assintótico SL∞, taxa de crescimento K, tamanho
de maturação SL50, Idade de maturação A50, mortalidade por pesca F, mortalidade natural M, fecundidade e relação
peso-comprimento, LW) em 55 populações em lagos e reservatórios. As fórmulas de fecundidade e relação peso
comprimento foram ajustadas a partir dos dados brutos extraídos (quando disponíveis), e dadas em função do
comprimento padrão SL.
Cont Pais Local SL∞ K SL50 A50
Área
(Km2) F M Fec. LW Espécie Ref
África Madagascar L. Alaotra 22.80 0.44 11.54* 1.54 900 - - No No O. niloticus 5
África Madagascar L. Itasy 55.56 0.28 17.01* 2.34 35 - - No No O. niloticus 5
África Madagascar L. Mantasoa 27.20 0.50 13.21* 1.28 14.4 - - No No O. niloticus 5
África Nigeria R. Opa 42.90 0.26 22.53* 2.81 1 - - F=0.947 W+315.23
F= 7.5768SL1.454 W=0.115 SL2.6354 O. niloticus 23,24
África Nigéria L. Kainji 54.71 0.29 22.88 2.98 1.237 0.67 0.75 No W=0.0169 TL3.133
W = 0.0404SL3.1217 O. niloticus 25
África Quênia L. Baringo 21.83† - 8.29 - - - - F=0.007 TL3.94
F = 0.0233SL3.8775
W=0.0235 TL2.908
W = 0.0551 SL2.8676 O. niloticus 26
África Quênia L. Turkana 46.80 0.50 30.21 2.05 6405 - 1.03 No W=0.0107 TL3.14
W = 0.026 SL3.1243 O. niloticus 27
África Quênia L. Victoria 51.40 0.35 27.09 2.13 68500 0.99 0.72 F=27.8 W 0.68
F=3.1347SL2.0505
TW=0.022 TL 3.071
W = 0.0524 SL3.0558 O. niloticus 28–32
África Uganda L. Albert 39.00 0.50 17.73 1.18 5659 - - F=0.92W2.25
F= 1.7436SL2.1486 W=0.017 SL3.34 O. niloticus 30
África Uganda L. Kyoga 40.37† - 20.38 - - - - F=40W0.63
F = 10.779SL1.6846 No O. niloticus 1,30
África Uganda L. Nabugabo 31.87 0.52 15.00 1.18 24 - - No W=0.0103 TL 3.117
W = 0.025 SL3.0982 O. niloticus 33
África Uganda L. Wamala 23.05 0.68 14.61 1.44 - - - F=6.12TL0.902 (TL mm)
F = 67.844SL 0.8707
W=0.0103 TL 3.117
W = 0.025 SL3.0982 O. niloticus 33
África Zimbabwe L. Kariba 24.22 0.29 12.03* 2.27 5300 - - No No O. niloticus 34
América Brasil R. Barra Bonita 33.60 0.63 16.37* 1.03 - 1.61 1.2 No LnW=-2.8532+2.8835LnSL
W = 0.057 7SL2.8835 O. niloticus 35
América Brasil R. Guarapiranga 22.18 0.51 10.71 1.24 - - - No W=0.0322*TL 2.91
W = 0.3061 SL2.3609 O. niloticus 36,37
América EUA L. Mississippi 28.03 0.82 8.82 0.43 - - - No W=0.07 TL2.6703
W = 0.1496 SL2.6549 O. niloticus 38,39
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||105
Tabela 1: Parâmetros da história de vida da tilápia-do-Nilo (tamanho assintótico SL∞, taxa de crescimento K, tamanho
de maturação SL50, Idade de maturação A50, mortalidade por pesca F, mortalidade natural M, fecundidade e relação
peso-comprimento, LW) em 55 populações em lagos e reservatórios. As fórmulas de fecundidade e relação peso
comprimento foram ajustadas a partir dos dados brutos extraídos (quando disponíveis), e dadas em função do
comprimento padrão SL.
Cont Pais Local SL∞ K SL50 A50
Área
(Km2) F M Fec. LW Espécie Ref
América México L. Aguamilpa 41.80 0.35 23.00 2.24 109 1.1 0.83 F=51.37 SL0.946
F = 51.376 SL0.9465 W=0.1625 SL2.51 O. aureus 40
América México L. Coatetelco 17.88 0.34 12.00 3.15 2.2 - - F=0.4701 TL2.4808
F=2.5099SL1.9962 W=0.1207 SL2.469 O. niloticus 41,42
América México R. Emiliano Zapata 22.80† - 11.57 - - - - F=38.25 TL0.8835
F=49.744SL0.8715 No O. niloticus 43
Ásia Bangladesh R. Kaptai 42.00 0.39 21.86* 1.84 11000 1.85 0.8 No W=0.0366*TL2.844
W = 0.0805 SL2.8346 O. niloticus 44
Ásia Sri-Lanka R. Kaudulla 41.10 0.35 21.20* 2.03 27.12 1.07 0.75 No No O. niloticus 45
Ásia Sri-Lanka R. Minneriya 41.10 0.43 21.20* 1.65 25.5 2.61 0.87 No No O. niloticus 45
Ásia Sri-Lanka R. Tabbowa 39.90 0.64 20.07 1.07 5.91 0.79 1.17 No No O. niloticus 46
Ásia Japan R. Tabaru 28.10 0.42 13.36 1.48 0.10 - - No No O. niloticus 4
† Maior tamanho descrito para e espécie no local.
* Dado estimado a partir da relação L∞ - LJ. ( )
Obs.: Para análises todos as medidas de tamanho foram convertidas para comprimento padrão (SL).
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||106
Tabela 2: Tamanho assintótico (cm SL), e nível alimentar extraídos e estimados da literatura, e
estimações do modelo DEB. Nível alimentar baseado na literatura foi calculado como a razão entre
tamanho assintótico (L∞) e tamanho máximo (Lm) alcançado pela espécie ( ).
Tamanho assintótico ) Nível alimentar
Local Literatura DEB Literatura DEB
Boulmigou R. 18.28 17.21 0.33 0.33
Kokologho R. 18.50 19.30 0.33 0.37
PetitBale R. 14.60 15.12 0.26 0.29
Ramitenga R. 12.10 12.52 0.22 0.24
Sambkaha R. 19.32 23.47 0.35 0.45
Sourou R. 10.20 10.43 0.18 0.20
Tanguiga R. 11.60 11.47 0.21 0.22
Tapoa R. 28.80 23.99 0.52 0.46
Chad L. 36.80 34.42 0.66 0.66
Solomougou R. 23.33 28.16 0.42 0.54
Ayame L. 27.06 25.55 0.49 0.49
Korokaro-S R. 23.06 26.60 0.41 0.51
Korokaro-T R. 15.98 20.34 0.29 0.39
Kossou R. 23.01 27.12 0.41 0.52
Lokpoho R. 23.54 23.47 0.42 0.45
Tine R. 27.21 31.29 0.49 0.60
High Dam L. 36.90 38.07 0.66 0.73
Manzala L. 29.40 27.64 0.53 0.53
Mariout L. 27.10 28.16 0.49 0.54
Nasser L. 50.57 43.81 0.91 0.84
Nile River 22.02 21.90 0.40 0.42
Nozha
Hydrodrome L. 29.18 25.03 0.52 0.48
Awassa L. 26.16 26.08 0.47 0.50
Chamo L. 47.37 42.77 0.85 0.82
Koka L. 34.50 34.42 0.62 0.66
Langeno L. 24.83 25.55 0.45 0.49
Tana L. 26.10 26.08 0.47 0.50
Ziway L. 21.71 22.95 0.39 0.44
Botanga L. 23.63 23.47 0.42 0.45
Volta L. 33.50 34.94 0.60 0.67
Weija R. 25.62 23.47 0.46 0.45
Alaotra L. 22.80 22.95 0.41 0.44
Itasy L. 55.56 51.63 1.00 0.99
Mantasoa L. 27.20 27.64 0.49 0.53
Opa_R. 42.90 27.64 0.77 0.53
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||107
Tabela 2: Tamanho assintótico (cm SL), e nível alimentar extraídos e estimados da literatura, e
estimações do modelo DEB. Nível alimentar baseado na literatura foi calculado como a razão entre
tamanho assintótico (L∞) e tamanho máximo (Lm) alcançado pela espécie ( ).
Tamanho assintótico ) Nível alimentar
Local Literatura DEB Literatura DEB
Kainji L. 54.71 51.11 0.98 0.98
Baringo L. 27.72 40.16 0.50 0.77
Turkana L. 46.80 47.98 0.84 0.92
Victoria L. 51.40 47.98 0.92 0.92
Albert L. 39.00 40.16 0.70 0.77
Kyoga L. 35.34 37.03 0.64 0.71
Nabugabo L. 31.87 32.86 0.57 0.63
Wamala L. 23.05 23.99 0.41 0.46
Kariba L. 24.22 22.43 0.44 0.43
Barra_Bonita R. 33.60 35.46 0.60 0.68
Guarapiranga R. 22.18 22.95 0.40 0.44
Mississippi L. 28.03 29.73 0.50 0.57
Aguamilpa R. 41.80 30.89 0.75 0.58
Coatetelco L. 17.88 17.73 0.32 0.34
Emiliano Zapata L. 22.81 21.38 0.41 0.41
Kaptai L. 42.00 41.72 0.75 0.80
Tabaru River 28.10 28.16 0.50 0.54
Kaudulla R. 41.10 40.16 0.74 0.77
Minneriya R. 41.10 41.20 0.74 0.79
Tabbowa R. 39.90 41.72 0.72 0.80
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||108
Tabela 3: Intervalo entre desovas (ISI), número de ovos por desova e por dia em experimentos
utilizando a tilápia-do-Nilo em Cultivo.
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SL W ISI Ovos/desova Ovos/dia Ref
11.5 26.7 18.3 226.00 12.35 47
21.5 203.9 19.7 961.30 48.80 47
10.8 38.0 32.0 524.00 16.38 48
13.8 79.0 27.0 681.00 25.22 48
16.4 133.0 36.0 780.00 21.67 48
18.5 189.0 59.0 1083.00 18.36 48
16.9 145.3 20.0 1088.00 54.40 49
17.2 151.8 21.0 1126.00 53.62 49
17.6 161.8 21.0 1312.00 62.48 49
17.8 168.4 21.0 1317.00 62.71 49
18.1 176.6 21.0 1342.00 63.90 49
18.1 178.4 20.0 1388.00 69.40 49
20.9 271.2 20.0 2007.62 100.38 49
22.2 326.9 21.0 2549.80 121.42 49
11.9 50.0 29.0 205.00 7.07 50
11.9 50.0 27.0 301.00 11.15 50
11.9 50.0 26.0 245.00 9.42 50
11.9 50.0 28.0 341.00 12.18 50
11.9 50.0 45.0 309.00 6.87 50
11.9 50.0 26.0 307.00 11.81 50
11.9 50.0 30.0 348.00 11.60 50
24.7 450.0 34.0 933.00 27.44 50
24.7 450.0 23.0 1000.00 43.48 50
24.7 450.0 30.0 700.00 23.33 50
24.7 450.0 50.0 1345.00 26.90 50
História de vida da tilápia em lagos e reservatórios ||109
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Capítulo 5
PRESENÇA DE PREDADORES E A
FACILITAÇÃO DA PESCA DA TILÁPIA
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||112
5 PRESENÇA DE PREDADORES E A FACILITAÇÃO DA PESCA
DA TILÁPIA
Maria Marcolina L. Cardoso, José Luiz Attayde & André de Roos
RESUMO
As tilápias são um dos principais grupos de espécies introduzidas por sua alta
taxa de crescimento e facilidade de reprodução, e representam uma importante fonte
alimentar e desenvolvimento local em comunidades de pescadores. Todavia,
mudanças na estrutura em tamanho e tamanho dos estoques de tilápia (de populações
pouco densas com grandes adultos para superpopulações de indivíduos atrofiados)
tem ameaçado não somente a pesca como também parecem ser responsáveis pelos
impactos negativos sobre espécies nativas. Aqui nós investigamos teoricamente o
papel da pesca, predação e capacidade suporte dos recursos sobre a estrutura e
dinâmica populacional da tilápia, com o objetivo de encontrar um balanço entre as
pressões de mortalidade por pesca e predação que garantam a sustentabilidade da
pesca a longo prazo. Nós parametrizamos um modelo de populações estruturadas
(Physiologically Structured Models – PSPM) para a tilápia-do-Nilo, descrevendo a
estrutura populacional para uma série de valores de pressão de pesca e predação, e
variando a capacidade suporte inicial dos recursos. Nossos resultados mostram que
uma alta pressão de pesca pode levar a estados alternativos de equilíbrio, com um dos
estados compostos de tilápias atrofiadas e superpopulosas e outro com grandes
adultos, mas com uma biomassa baixa pesca. A predação por outro lado, parece ser
um facilitador da pesca, aumentando a produção de biomassa de grandes adultos. Nós
entendemos que alta pressão de pesca e eutrofização (que relaxam a competição entre
adultos de tilápias) sob condições de baixa pressão de mortalidade sobre juvenis são
os principais fatores responsáveis pelas superpopulações e nanismo das tilápias. Tais
resultados precisam ser testados empiricamente, mas sugerimos a colheita de juvenis,
em paralelo com a pesca sobre adultos, quando se deseja romper o estado de nanismo
e garantir a sustentabilidade da pesca.
Palavras-chave: espécies exóticas, mudança ontogenética de nicho, história de vida,
manejo da pesca, predação, eutrofização.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||113
ABSTRACT
Tilapia are one of the major groups of species introduced in world representing an
important food source and improving the local development in fishing communities.
However, changes in the size structure of tilapia and abundance of stocks (from dense
populations with large adults to overpopulations of atrophied individuals) have
threatened not only fishing but also appear to be responsible for the negative impacts
on native species. Here we theoretically investigate the role of fishing, predation and
resource carrying capacity on the population structure and dynamics of tilapia, in
order to find a balance between fishing mortality pressures and predation that
guarantee the sustainability of the fishery in long term. We have parameterized a
Physiologically Structured Models (PSPM) model for Nile tilapia, describing the
population structure for a range of fishing pressure and predation values, and varying
the initial support capacity of the resources. Our results show that a high fishing
pressure can lead to alternative states of equilibrium, with one state composed of
stunted and overcrownded tilapia and the other with large adults but with a low
biomass for fishing. Predation on the other hand, seems to be a facilitator of fishing,
increasing the biomass production of large adults. We understand that high fishing
pressure and eutrophication (which relax competition among tilapia adults) under
conditions of low mortality on juveniles are the main factors responsible for the
overcrownding and dwarfism of tilapias. Such results need to be empirically tested,
but we suggest harvesting juveniles, in parallel with fishing on adults, when it is
desired to break the dwarf state and ensure the sustainability of fishing.
Keywords: exotic species, ontogenetic niche shift, life history, fisheries management,
predation, eutrophication.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||114
5.1 INTRODUÇÃO
Um extenso corpo de trabalhos empíricos e teóricos tem demonstrado o papel
da mortalidade seletiva por predadores de topo sobre a estruturação das populações de
presas (Brönmark et al. 1995; de Roos e Persson 2002; Persson et al. 2007; de Roos e
Persson 2013; Myers et al. 2007). Por exemplo, a mortalidade por predação sobre
presas juvenis pode reduzir a competição por recurso neste estágio de vida e gerar um
aumento de biomassa de adultos em consequência do rápido crescimento somático
dos juvenis sobreviventes (Brönmark et al. 1995; Persson et al. 2007; de Roos e
Persson 2013). Em contraste, a mortalidade sobre adultos, ao reduzir a competição,
pode aumentar a fecundidade individual e a assim, a biomassa de juvenis no sistema
(Schröder et al. 2009; Nilsson et al. 2010). Este efeito de relaxamento da competição
pela mortalidade pode ser responsável não apenas por uma mudança de distribuição
de tamanho da população como também a sobrecompensação de biomassa em um
tamanho particular, aumento da biomassa do tamanho de presa preferido pelo
predador e facilitação entre predadores de topo, quando, por exemplo, um predador de
adultos apenas sobrevive no sistema quando há a predação sobre juvenis (Persson et
al. 2007; de Roos et al. 2008; de Roos e Persson 2013).
A sobrecompensação de biomassa consiste no aumento da biomassa em uma
particular classe de tamanho em decorrência do relaxamento da competição (seja por
aumento da mortalidade ou aumento da biomassa do recurso) e ocorre quando um
estágio de vida apresenta vantagem de forrageamento sobre outro (exemplos: juvenis
e adultos forrageiam sobre recursos distintos, taxas desiguais de ingestão) (de Roos e
Persson 2013; Persson e de Roos 2013). Estas diferenças entre estágios de vida ou
classes de tamanho causam uma limitação por um recurso em um estágio de vida, mas
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||115
não em outro. O estágio limitado pelo recurso, quando liberado da competição,
apresenta a maior produção de biomassa (de Roos e Persson 2013; Persson e de Roos
2013). Exemplos de limitação de recurso e sobrecompensação de biomassa são vistos
no experimento clássico de Nicholson (1957) com moscas; Cameron e Benton (2004)
demonstraram a acumulação de biomassa de adultos através da colheita de ovos,
juvenis ou adultos em populações de ácaros; Schroeder et al. (2009) demostrou a
ocorrência de sobrecompensação de biomassa em estágios juvenis de peixes
(Heterandria formosa) em decorrência do relaxamento da competição entre adultos.
Em lagos, peixes piscívoros e a pesca são duas fontes de mortalidade sobre as
populações de peixes. Peixes piscívoros selecionam, em geral, pequenos indivíduos,
sendo responsáveis, por exemplo, pela redução do estado de nanismo em populações
de presas e aumento da biomassa de grandes adultos (Bronmark et al. 1995; Tonn et
al. 1992; Cardoso et al. nesta tese), cenário benéfico para a pesca. A pesca por sua vez,
tem como alvo grandes indivíduos adultos. Se os indivíduos adultos experienciam
limitação por recurso, qualquer aumento na mortalidade sobre estes, pode ser
responsável por uma forte liberação da competição, e consequente altas taxas
reprodutivas com acumulo de biomassa no estágio juvenil (Schroeder et al. 2009).
Neste sentido, os estudos de limitação por recursos e dos padrões de resposta à
diferentes tipos mortalidades parecem ser essenciais para o manejo de espécies de
importância comercial e também controle de populações de espécies exóticas.
As tilápias são peixes ciclídeos de grande importância comercial e
amplamente introduzidos nos trópicos, com a finalidade de aumento da produção
pesqueira (Canonico et al. 2005; Gu et al. 2015). Apresentam mudança ontogenética
de nicho, sendo predadores visuais, alimentando-se preferencialmente de zooplâncton
quando alevinos (<7cm) e aumentam gradualmente o consumo de algas a medida que
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||116
crescem em tamanho tornando-se filtradores onívoros, mas apresentam alta taxa de
filtração sobre o fitoplâncton quando grandes adultos (Beveridge e Baird 2000).
Apesar de serem peixes conhecidos pela rápida taxa de crescimento individual, e,
portanto, o segundo peixe mais utilizado pela aquicultura mundial, as populações de
tilápias exibem uma alta variabilidade em tamanho máximo alcançado nos lagos,
tanto onde são nativas quanto onde são introduzidas, sendo altamente susceptível a
superpopulações de pequenas tilápias (nanismo) e redução dos ganhos com a pesca
(Ishikawa et al 2013; Cardoso et al., primeiro e terceiro capítulos desta tese). O estado
de nanismo em populações de tilápias tem sido usualmente descrito como uma
resposta a estresses ambientais, como baixa concentração de oxigênio, predação e
pequeno tamanho dos lagos (Kolding 1993; Kolding et al. 2008; Lowe-McConnel
2000). Entretanto, de um ponto de vista teórico, por exemplo, a baixa concentração de
oxigênio e lagos de pequeno porte, não são fatores suficientes para explicar a
ocorrência do nanismo.
Baseado na teoria, em populações com taxas de forrageamento desigual entre
juvenis e adultos, como o caso das tilápias, uma alta biomassa de recurso para adultos
pode ser responsável por uma alta produção de biomassa de alevinos e juvenis,
acarretando em altas densidades e baixa taxa de crescimento individual dos juvenis,
com consequente sobrecompensação de biomassa e nanismo da população. O
Objetivo deste trabalho foi diagnosticar, através da modelagem experimental, as
condições que levam a ocorrência de nanismo nas populações de tilápias. Para isto,
investigamos os seguintes cenários: i) simulação da dinâmica de populações de
tilápias na ausência de predadores piscívoros e pesca; ii) na presença de predador mas
não da pesca; iii) com pesca e ausência de predador; e, iv) sistemas onde a tilápia
sofre a pressão de mortalidade por pesca e por predação. A simulação destes cenários
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||117
foi realizada para três cenários de recurso: i) igual biomassa de recurso para juvenis e
adultos; ii) maior biomassa do recurso para juvenis (limitação alimentar na fase adulta
- reprodução); iii) maior biomassa do recurso para adultos (limitação na fase juvenil -
maturação). Esta abordagem nos permite então mapear as combinações de
mortalidade por pesca e predação, e limitação do recurso para as quais o nanismo
pode ocorrer, auxiliando para o manejo da pesca e controle das tilápias em lagos cuja
população é nativa assim como em lagos onde foi introduzida.
Nossa hipótese é que o nanismo ocorre quando adultos não são limitados pelo
recurso, seja pela alta biomassa do recurso no sistema ou alta mortalidade sobre
adultos. Supomos que lagos com alta produtividade do fitoplâncton e alta pressão de
pesca podem ser fatores desencadeadores do nanismo nas populações de tilápias. E,
uma população de tilápias que gere uma pesca sustentável somente será possível na
presença de um predador reduzindo a competição entre juvenis. Neste sentido, a
predação por um peixe piscívoro age como um facilitador para o sustento da pesca.
Figura 1: Cenários mortalidade específica por tamanho sobre a tilápia e produtividade do
recurso. A pesca representa a mortalidade sobre indivíduos adultos (>15cm), enquanto o
predador representa a pressão de mortalidade sobre os juvenis (<10cm). Estes cenários
simulam: i) lagos que não possuem predadores naturais nem há pesca sobre a tilápias; ii)
lagos que possuem predador mas não a pesca; iii) lagos que possuem pesca mas não predador;
iv) lagos onde a tilápia sofre a pressão de mortalidade por pesca e por predação. A simulação
destes cenários foi realizada para três cenários de recurso: i) igual biomassa de recurso para
juvenis e adultos; ii) maior biomassa do recurso para juvenis (limitação alimentar na fase
adulta - reprodução); iii) maior biomassa do recurso para adultos (limitação na fase juvenil -
maturação).
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||118
5.2 DESCRIÇÃO DO MODELO
Nós utilizamos um modelo de populações estruturadas (physiological
structured population model – PSPM, Kirkilinois et al. 2001; Dieckman et al. 2003;
de Roos et al. 2008) para investigar as implicações da produtividade dos recursos e
tipos de mortalidade sobre as populações de tilápias e dinâmica da comunidade. Nos
modelos PSPM, as respostas a nível populacional são uma explícita consequência da
condição fisiológica a nível de indivíduo. Primeiramente, capturamos a história de
vida de organismos individuais através de equações de nível individual (Capítulo 3) e
depois traduzimos para os níveis populacionais. A análise do PSPM nos permite
analisar como fatores externos, como disponibilidade de recursos e predação, afetam
características de nível individual, como o comprimento e fecundidade, e as
influências da história de vida do indivíduo sobre a dinâmica da população.
As condições de vida do organismo foram descritas através de um modelo
DEB simplificado (DEBkiss - Dynamic Energy Budget model keep as simple stupid,
Jager et al. 2013). Os modelos DEB usam a lei de conservação da massa e energia
para descrever a alocação de energia para manutenção, crescimento, armazenamento e
reprodução de um indivíduo ao longo da vida (Kooijmam and Metz 1984; Kooijman
2010). Supõe-se que uma fração κ de energia assimilada seja alocada para
manutenção e crescimento somáticos, e o restante (1-κ) é alocado para
armazenamento e reprodução (Jager et al. 2013; Kooijman 2010). A completa
descrição do modelo a nível de indivíduo e a estimação dos parâmetros está
disponível no Capítulo 3 e as equações e estimativas estão disponíveis nas Tabela 1, 2
e 3.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||119
Mortalidade
Em nosso modelo populacional, os indivíduos de uma coorte sofrem quatro
tipos de mortalidade: d0 - mortalidade independente do tamanho; ds - mortalidade
sobre juvenis; dH - mortalidade por pesca; e, dq - mortalidade por fome. A
mortalidade independente do tamanho (d0) reflete a taxa de mortalidade natural não
exercida pela predação ou pesca. A mortalidade dependente do tamanho sobre
pequenos indivíduos é descrita como um declínio exponencial com tamanho
(
) , em que µ é o expoente de mortalidade aplicado, Ls é o tamanho
característico de mortalidade juvenil pelo predador. A mortalidade por pesca foi
modelada como uma função de probabilidade que aumenta sigmoidalmente com o
tamanho do corpo. Caracteriza-se pelo limiar de tamanho de pesca T (medido em cm),
no qual a pesca atinge a metade do seu valor máximo
). A mortalidade
por fome inicia quando a energia gasta em manutenção é maior que a energia
assimilada ( ),
), e aumenta com o tamanho devido a maior
necessidade metabólica de grandes indivíduos. A fração de energia assimilada que é
direcionada para crescimento é dada por k. JA, JM e k foram estimados no capítulo 3.
A mortalidade natural foi estimada a partir de por Njiru et al. (2008), Tah et al.
(2009) e Wudneh (1998) como 0.72, 0.94 e 1.0 por ano, respectivamente, para a
população de tilápias do Nilo em Lagos Victoria, Ayame e Tana, que dão uma
estimativa de 0.002 dia (ou 0.73 ano). As mortalidades por predação e pesca foram
variadas no modelo (
), e assumimos Ls = 5.0cm como o tamanho médio a partir
do qual o consumo sobre juvenis reduz, e T = 15.0cm como a metade do tamanho
médio capturado da tilápia.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||120
Tabela 1: Equações para os processos a nível de indivíduo.
N Descrição Equação
Eqn 1a Forrageamento sobre recurso 1
(Zooplâncton) (
)
Eqn 1b Forrageamento sobre recurso 2
(Fitoplâncton)
Eqn 2a Ingestão sobre o recurso 1
Eqn 2b Ingestão sobre o recurso 2
Eqn 3 Ingestão total
Eqn 4 Assimilação do recurso )
Eqn 5 Manutenção somática )
Eqn 6 Crescimemto em tamanho ) )
Onde:
e
Eqn 7 Reprodução contínua ) )
para
*
Eqn 8 Mortalidade por predação ) (
)
Eqn 9 Mortalidade por pesca )
)
Eqn 10 Mortalidade por fome ) {
† L é descrito em termos de comprimento volumétrico, ou seja, L = Lw*δ, em que Lw é o
comprimento físico e δ o fator de correção de forma.
* O tamanho de maturação foi descrito aqui como uma fração do tamanho máximo (φ) e uma
função do nível alimentar (f).
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia||121
Tabela 2: Equações para os processos a nível de população. Equações Descrição
) ∫
) ) Dinâmica da biomassa do
zooplâncton
) ∫
) ) Dinâmica da biomassa de
algas
) ) ∫
) ) Reprodução da população
do consumidor
)
) )
) ) )) )
Dinâmica da distribuição
de tamanho do
consumidor
Tabela 3: Descrição dos parâmetros do modelo e valores utilizados para simulação. Parametro Descrição Unidade Valor
Recurso*
Z Densidade da biomassa zooplânctonica g/m3
-
A Densidade da biomassa fitoplanctônica g/m3 -
ρZ Taxa de renovação da biomassa zooplânctonica dia
0.1
ρA Taxa de renovação da biomassa fitoplanctônica dia 0.1
Zmax Capacidade suporte do zooplâncton g/m3 -
Amax Capacidade suporte do fitoplanctôn g/m3 -
HZ Densidade de meia saturação para o zooplâncton g/m3 1
HA Densidade de meia saturação para o fitoplâncton g/m3 1
Consumidor†
L Comprimento cm -
Lb Comprimento ao nascer cm 0.9
Lm Comprimento físico máximo estimado para a espécie cm 60.5
LZA Comprimento físico do corpo para troca de recursos cm 6.5
Lj Comprimento físico de maturação cm -
φ Fração do tamanho máximo para puberdade cm 0.6
Conversões
dv Densidade de peso-seco g/cm3
1
δ Fator de correção de forma - 0.345
Parâmetros primários
Taxa máxima de assimilação área-específica g/cm
2/ano
32.64
Custo volume-específico da manutenção g/cm3/ano 1.446
Custo volume-específico da manutenção da maturidade g/cm3/ano 0.047
Peso ao atingir puberdade g -
WB0 Assimilado em um ovo g 0.007
Eficiência de conversão de assimilados em ovos - 0.76
Eficiência de conversão de assimilados em estrutura - 0.8
Eficiência de conversão de estrutura em assimilados - 0.8
Fração do assimilado para fluxo somático - 0.85
Parâmetros da mortalidade
µ0 Mortalidade independente do tamanho dia 0.002
µs Mortalidade dependente do tamanho para juvenis dia -
µH Mortalidade dependente do tamanho para adultos dia -
µq Mortalidade por fome dia 0.001
Ls Comprimento físico para mortalidade de juvenis cm 5.0
T Tamanho limite para pesca (cm) cm 15.0
* Valores estimados a partir de (Attayde et al. 2010).
† Valores estimados no capítulo 3.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||123
Análise do modelo
A dinâmica populacional resultante dos processos a nível individual é estudada com
simulações numéricas utilizando o método de integração desenvolvido por de Roos et al.
(1992). As dinâmicas da comunidade são estudadas em uma ampla gama de mortalidade e
produtividade dos recursos. Construímos um diagrama de bifurcação para cada pequeno
aumento na mortalidade por pesca e predação (ou seja, a cada aumento de 0.001), para uma
variedade de produtividades de recursos. Este procedimento fornece o limite de persistência
do consumidor para uma variedade de pressão de mortalidade e abundância de recursos. O
limite de persistência de uma espécie ocorre no nível de produtividade de recursos para a qual
a população não pode se sustentar e é perdida de uma comunidade.
Para os valores de produtividade e mortalidade de interesse, investigamos o padrão de
dinâmica temporal da população. A dinâmica assintótica do sistema é determinada utilizando
integrações de tempo em períodos de 400 anos, dos quais os primeiros 350 anos de dinâmica
transitória são desconsiderados. Para cada passo no tempo ou para cada valor de
produtividade e mortalidade, podemos descrever os efeitos sobre a estrutura do tamanho da
população e o estado fisiológico dos indivíduos
A simulação foi realizada variando a mortalidade por predação e por pesca para
diferentes níveis de produtividade dos recursos (zooplâncton e alga). Para visualização dos
resultados nós dividimos a população em três estágios: alevinos (<6.5cm), juvenis
(indivíduos maiores que 6.5, mas que não reproduzem) e adultos (indivíduos maiores que 6.5,
mas que reproduzem).
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||124
5.3 RESULTADOS
Na figura 2, mostramos todas as combinações de mortalidade para as quais há
crescimento populacional positivo, negativo e regiões de ocorrência de estados alternativos
de equilíbrio. Os estados alternativos apenas ocorrem quando se tem pesca e igual biomassa
inicial do recurso para adultos e juvenis ou os adultos são sujeitos a menor biomassa inicial
do recurso (Figura 2). Em ambos os casos, o estágio adulto parece ser limitado pela biomassa
do recurso. Na ausência de pesca e maior biomassa inicial de recurso para juvenis não
ocorrem estados alternativos (Figura 2).
Figura 2: Combinações de mortalidade para as quais há crescimento populacional positivo
(cinza), extinção (branco) e regiões de ocorrência de estados alternativos – EA - (em
amarelo). As simulações foram realizadas para três cenários do recurso: igual biomassa
inicial do recurso para alevinos e adultos (RJ = 50g/m3, RA = 50g/m
3), menor biomassa inicial
do recurso preferencial dos alevinos (RJ = 5g/m3, RA = 50g/m
3) e menor biomassa inicial do
recurso preferencial dos adultos (RJ = 50g/m3, RA = 5g/m
3).
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||125
Efeitos isolados das mortalidades por pesca e predação
A figura 3 apresenta os cenários de sistemas com apenas mortalidade independente do
tamanho (Fig. 3 – Painéis A), apenas mortalidade por predação – sobre juvenis (Fig. 3 –
Painéis B e C) e apenas mortalidade por pesca – sobre adultos (Fig. 3 – Painéis D e E) para
igual capacidade suporte dos recursos (RJ = 50g/m3, RA = 50g/m
3). Os valores isolados de
mortalidade para os quais é possível a invasão da espécie são: para mortalidade independente
do tamanho, entre 0.005 e 0.012 dia-1
, mortalidade por predação (na ausência de pesca) entre
0.01 e 0.093 dia-1
e, mortalidade por pesca (na ausência de predação), entre 0.012 e 0.8 dia-1
.
O aumento da mortalidade independente do tamanho e mortalidade por pesca
aumentam a dominância de biomassa juvenis e/ou alevinos no sistema. Dominância de
biomassa de grandes adultos apenas é encontrada em sistemas com alta mortalidade tamanho
dependente sobre alevinos (predação) na ausência de pesca (Fig. 3 – Painéis B). Alta
mortalidade por pesca, na ausência de predação, leva a ocorrência de bi-estabilidade na
população de tilápias, com dominância de biomassa de alevinos ou juvenis (Fig. 3 – Painéis
C).
O tamanho máximo atingido pelas populações de tilápias aumenta com a mortalidade
independente do tamanho (Fig. 3 – Painéis A) e mortalidade por predação (Fig. 3 – Painéis B).
Mas, na ausência de mortalidade sobre juvenis, grandes tamanhos de tilápias adultas só
ocorrem em condições de alta mortalidade tamanho-independente (Fig. 3 – Painéis A). O
aumento da mortalidade por pesca reduz o tamanho máximo, médio e de maturação das
populações de tilápias na ausência de mortalidade sobre juvenis (Fig. 3 – Painéis C) e cria um
cenário no qual tanto pequenos como grandes adultos podem ocorrer.
Ciclos populacionais ocorrem na ausência de predação e pesca, com um aumento das
flutuações ao longo do tempo (Figura 4). Na presença de pressão de predação ou pesca,
também há ciclos populacionais, contudo a magnitude dos ciclos reduz com o tempo, sendo
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||126
que as flutuações reduzem mais rapidamente sob alta pressão de mortalidade por pesca ou
predação. Encontramos grandes adultos de tilápia nas condições isoladas de baixa
mortalidade por pesca ou alta mortalidade por predação. Entretanto, sob baixa pressão de
pesca (0.01 dia-1
), a densidade da biomassa de tilápias no sistema é reduzida (<que 0.003
g/m³), enquanto que sob alta pressão de predação temos alta biomassa de grandes tilápias no
sistema. Sob alta pressão de pesca (0.04 dia-1
) a biomassa de tilápias no sistema é alta,
entretanto o tamanho máximo atingido pelos adultos é pequeno (<15cm).
Os resultados mostrados nas figuras 3 e 4 também revelam a ocorrência de pequenos
adultos no sistema quando a biomassa do recurso para juvenis (zooplâncton) é baixa. Os
resultados das simulações de bifurcação e temporal para diferentes capacidades suporte dos
recursos (RJ = 5g/m3, RA = 50g/m
3 ou RJ = 50g/m
3, RA = 5g/m
3) não diferiram
qualitativamente do mostrado acima. Mas apenas houve um aumento da região de bifurcação,
para condições de baixo recurso para o adulto, como mostrado na Figura 2.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||127
Figura 3: Simulação da biomassa da tilápia e recursos para os cenários de mortalidade por
pesca e predação isolados: A) aumento da mortalidade tamanho-independente na ausência de
mortalidade tamanho-seletiva por predação e por pesca; B) aumento da mortalidade tamanho
seletiva sobre pequenos juvenis (predação) na ausência de pesca sobre adultos; C) aumento
da mortalidade tamanho seletiva sobre adultos (pesca) na ausência de predação sobre juvenis.
Painéis superiores: biomassa de tilápia por estágio de vida. Painéis centrais: tamanho
máximo, tamanho médio do adulto e de maturidade das populações de tilápia. Painéis
inferiores: biomassa dos recursos. Igual biomassa inicial do recurso RJ = 50.0 g cm-3
, e RA =
50.0 g cm-3
. Para a simulação de mortalidade por predação e por pesca utilizamos uma
mortalidade independente do tamanho de 0.002 dia-1
.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||128
Figura 4: Simulação da biomassa da tilápia e recursos, e tamanho médio do adulto, no tempo para os cenários de mortalidade por pesca e predação isolados:
A) mortalidade tamanho-independente na ausência de mortalidade tamanho-seletiva por predação e por pesca; B) e C) mortalidade tamanho seletiva sobre
pequenos juvenis (predação) na ausência de pesca sobre adultos; D e E) mortalidade tamanho seletiva sobre adultos (pesca) na ausência de predação sobre
juvenis. Igual capacidade suporte do recurso RJ = 50.0 g cm-3
, e RA = 50.0 g cm-3
. Valores de mortalidade escolhidos entre os valores mínimos e máximos para
os quais a espécie pode invadir o sistema. Notar diferenças nas escalas.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||129
Efeitos combinados das mortalidades por pesca e predação
Quando há predação, o sistema suporta pressões de pesca entre 0.000 e 0.012 dia-1
(ou
0.0 e 4.38 ano-1
). Investigando um cenário de aumento da mortalidade por predação para três
pressões de mortalidade por pesca (0.002, 0.005, 0.012 dia-1
) (Figura 5), observamos que
qualquer pequeno aumento na pressão de pesca (ex. de 0.000 para 0.002 dia-1
) reduz a
biomassa de adultos quando comparado a sistemas sem pesca (Figura 5A). Grandes tilápias
adultas podem ser encontradas há baixas pressões de pesca (0.002 e 0.005 dia-1
) (Figura 5).
Entretanto, sob alta pressão de pesca (0.012 dia-1
), dois estados alternativos de equilíbrio são
encontrados para uma grande extensão de valores de mortalidade por predação (0.001 a 0.017
dia-1
). Nestas condições, grandes tamanhos adultos ocorrem quando há baixa biomassa de
alevinos (Painéis da esquerda - linha sólida) e alta biomassa zooplanctônica (Painéis da
esquerda - linha sólida). No apêndice A, mostramos o comportamento detalhado das
populações de tilápia em termos de tamanho máximo e idade ao atingir o tamanho máximo
(Figura 1 – apêndice A), e biomassa de alevinos, juvenis e adultos (Figura 2 – apêndice A)
para várias combinações de mortalidade por predação e pesca.
Em todos os cenários de combinação entre mortalidade por predação e pesca o
tamanho máximo dos adultos de tilápia aumentam com o tempo de simulação (Figura 6,
painéis inferiores). Todavia, existem grandes ciclos populacionais sob baixa pressão de
predação e baixas e média pressão de pesca. Sob alta pressão de pesca (tanto para baixa como
alta pressão de predação), há uma redução das flutuações populacionais, entretanto a
densidade de biomassa de juvenis e adultos de tilápia é muito baixa. Sob alta pressão de
predação, e baixa e média pressão de pesca nós encontramos alta biomassa de juvenis e alta
biomassa de adultos. Contudo, sob pressão de pesca mediana encontramos ciclos
populacionais estáveis (Figura 6). Para valores de mortalidade por pesca maiores que 0.006
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||130
ao dia, na presença de predação, embora a população de tilápias possa invadir o sistema, ela
não persiste, sendo excluída nos 10 primeiros anos (dados não mostrados aqui).
A dinâmica parece ser dirigida pela reprodução dos adultos, para todas as condições
de mortalidade estudadas aqui. Examinando os ciclos populacionais no tempo, observamos
que sob alta biomassa inicial do recurso para adultos, a fecundidade aumenta levando a uma
sobrecompensação de biomassa juvenil (Figura 6), os quais também sofrem alta biomassa do
recurso e crescem rapidamente para fase adulta, configurando uma queda da biomassa juvenil
e aumento da biomassa adulta, com consequente reprodução e nova entrada de juvenis no
sistema. Esta situação também é evidente para a condição de alta pressão de predação sob
baixa pressão de pesca. Sob alta pressão de pesca, a mortalidade sobre adultos é tão alta que
leva a uma redução drástica tanto de adultos quanto juvenis no sistema, mesmo sob alta
biomassa dos recursos (Figura 6 – últimos painéis).
Os resultados das simulações de bifurcação e temporal para diferentes capacidades
suporte dos recursos (RJ = 5g/m3, RA = 50g/m
3 ou RJ = 50g/m
3, RA = 5g/m
3) não diferiram
qualitativamente do mostrado acima. Mas apenas houve um amento da região de bifurcação,
para condições de baixo recurso para o adulto, como mostrado na Figura 2.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||131
Figura 5: Efeito combinados da pressão de pesca sobre a biomassa e estrutura das populações de
tilápias em um gradiente de mortalidade por predação. Painéis da esquerda: baixa pressão de pesca
0.002 (0.73 ano-1
). Painéis centrais: 0.005 dia-1
(1.82 ano-1
). Painéis da direita: alta pressão de pesca
0.012 dia-1
(4.38 ano-1
). Os valores padrões iniciais de biomassa do recurso foram RJ = 50.0 g cm-3
, RA
= 50.0 g cm-3
e mortalidade independente do tamanho µB = 0.002 dia-1
.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||132
Figura 6: Simulação da biomassa da tilápia e recursos, e tamanho médio do adulto, no tempo para uma combinação de cenários de mortalidade por predação
e pesca: dois cenários de mortalidade por predação, baixo (µs = 0.01 dia-1
) e alto (µs = 0.04 dia-1
) e três cenários de mortalidade por pesca (µh = 0.002 dia-1
, µh
= 0.005 dia-1
e µh = 0.006 dia-1
). Igual capacidade suporte do recurso RJ = 50.0 g cm-3
, e RA = 50.0 g cm-3
. Valores de mortalidade escolhidos entre os valores
mínimos e máximos para os quais a espécie pode invadir o sistema. Notar diferenças nas escalas.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||133
5.4 DISCUSSÃO
Neste estudo, nós descrevemos como os diferentes tipos de mortalidade e capacidade
suporte do recurso dirigem a estrutura de tamanho e dinâmica populacional de peixes onívoros
filtradores como as tilápias. Nós mostramos que a competição intraespecífica por alimento entre
juvenis e adultos tem um papel importante na dinâmica de populações de tilápias. Sob alta
biomassa inicial do recurso para adultos, a fecundidade aumenta, levando a uma
sobrecompensação de biomassa juvenil, os quais, quando há alta biomassa do recurso para
juvenis, rapidamente crescem aumentando a biomassa de adultos e reduzindo a biomassa de
juvenis (tanto pelo aumento da competição entre adultos e redução da fecundidade, como pelo
rápido crescimento dos juvenis), configurando ciclos populacionais na ausência ou baixa pressão
de predação. Entretanto, sob baixa biomassa do recurso para juvenis, eles crescem devagar e a
população é dominada por pequenos adultos. Esses resultados ilustram os clássicos exemplos de
sobrecompensação de biomassa no estágio juvenil, induzidos pelo relaxamento da competição no
estágio adulto (Osenberg et al. 1992; Schröder et al. 2009; de Roos e Persson 2013).
A assimetria ontogenética (taxas de ingestão desiguais ou comportamentos alimentares
diferentes entre estágios de vida), é uma das características responsáveis pela sobrecompensação
de biomassa em um estágio de vida (Persson et al. 1998; de Ross e Person 2013). No caso, nós
representamos uma espécie que apresenta três estágios de vida (juvenis - apenas crescem,
pequenos adultos - que crescem e reproduzem, e grandes adultos - apenas reproduzem) com
taxas desiguais de ingestão sobre os recursos (fitoplâncton e zooplâncton). E, grandes adultos são
ausentes da população quando há apenas a mortalidade natural, se os juvenis forem menos
limitados energeticamente que adultos, e os pequenos adultos irão dominar a biomassa dos
adultos (de Roos e Persson 2013, capítulo 3). Com apenas mortalidade natural, os pequenos
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||134
adultos são limitados energeticamente para crescer para grandes tamanhos adultos, mas o
aumento da mortalidade natural relaxa a competição, fazendo possível o crescimento (ver figura
3 e 4A) (de Roos e Persson 2013, capítulo 3). O aumento da mortalidade juvenil, reduz a
biomassa de juvenis e pequenos adultos, mas eleva significativamente a biomassa de grandes
adultos, enquanto que a mortalidade sobre adultos aumenta a biomassa de juvenis mas reduz a
biomassa de pequenos adultos, e implica que a biomassa de grandes adultos também não
aumenta (de Roos e Persson 2013, capítulo 3).
A predação seletiva sobre pequenos indivíduos, portanto, exerce um papel forte sobre a
dinâmica da população, uma vez que um pequeno aumento sobre a mortalidade por predação
redunda em aumento do tamanho do adulto, mesmo na presença da pesca. Nossos resultados
reafirmam o papel dos predadores sobre estruturação das populações de presas (Brönmark et al.
1995; de Roos e Persson 2013; Myers et al. 2007). Além disso, a presença de predadores não
apenas molda a estrutura de tamanho das presas, mas também agrega valor quando as espécies de
presas apresentam importância comercial, ao aumentar a biomassa de grandes adultos. Portanto,
tendo um efeito positivo sobre a pesca. A partir de todos os cenários estudados, nós entendemos
que é necessária uma alta pressão de predação para que ocorra uma biomassa de grandes adultos
que seja suficiente para a pesca, entretanto, a pressão de pesca deve ser baixa (próxima a 0.002
dia-1
ou 0.73 ano-1
). Analisando os dados da literatura (Tabela 1, Figura 1, Apêndice B), sobre a
mortalidade por pesca nós não encontramos relação significativa entre a mortalidade por pesca e
o tamanho assintótico, de maturação ou taxa de crescimento das tilápias. Todavia, alguns
trabalhos atribuem a redução do tamanho de maturação e assintótico, à pesca (Kolding 1993;
Ojuok et al. 2007), o que certamente é um aspecto a ser levado em consideração, uma vez que é
um fenômeno comum em populações exploradas (Roff 2002; Ernande et al. 2004; Hutchings
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||135
2005; Lappalainen et al. 2016). Entretanto, baseado nos resultados encontrados no modelo, a
redução do tamanho (tanto maturação como assintótico) parecer ser mais uma consequência da
competição intraespecífica entre juvenis do que um resultado da pesca seletiva sobre grandes
indivíduos. O efeito da predação sobre juvenis em populações de tilápias somente foi explorado
experimentalmente (Fischer e Grant 1994; McGinty 1985; Oylese 2007), e no primeiro capítulo
desta tese (Cardoso et al. in prep.), e os dados de predação sobre as populações de tilápias em
ambientes naturais (presença e biomassa de predadores) são raramente disponíveis. Todavia,
Kolding (1993) investigando a população de tilápias no Lago Turkana, indicou que alta
mortalidade sobre pequenos indivíduos selecionaria grandes tamanhos de tilápias enquanto
pequenos tamanhos corporais de tilápia ocorriam quando havia alta mortalidade sobre grandes
indivíduos.
Os dois estados alternativos na história de vida das tilápias foram encontrados em nossas
simulações apenas na presença da pesca, enquanto a predação seletiva sobre juvenis reduz a
ocorrência de estados alternativos. Com o aumento da pesca, na ausência de predação, pode-se
encontrar tanto populações com dominância de grandes quanto pequenos adultos de tilápia,
entretanto o estado que consiste no grande tamanho corporal das tilápias é composto por baixa
biomassa de peixes adultos no sistema, o que torna tal condição não vantajosa para pesca, pela
imprevisibilidade e grandes oscilações na dinâmica da população. A ocorrência de estados
alternativos é uma das principais consequências da mudança ontogenética de nicho (de Ross e
Persson 2013). A bi-estabilidade ocorre entre os equilíbrios de controle do desenvolvimento e
controle da reprodução. O aumento da mortalidade sobre adultos leva ao relaxamento da
competição, a uma resposta compensatória na reprodução e um grande aumento da biomassa de
juvenis, que em seguida crescem em tamanho, aumentando a biomassa e a limitação por recurso
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||136
dos adultos (controle da reprodução). Se houver uma sobrecompensação das taxas reprodutivas,
com a mortalidade sobre adultos, a alta biomassa de juvenis no sistema irá sofrer limitação,
resultando no baixo crescimento e nanismo da população (controle do desenvolvimento). A
ocorrência de estados alternativos em face a mudança ontogenética de nicho foi encontrada por
Schreiber e Rudolf (2008), ao aumentarem da capacidade suporte do recurso para juvenis e
variarem a capacidade suporte do recurso para adultos. Schreiber e Rudolf relatam também que
as variações de mortalidade sobre juvenis e adultos podem resultar no mesmo padrão de resposta
que as variações na capacidade suporte dos recursos. As flutuações populacionais encontradas
neste trabalho, juntamente com as análises de bifurcação, variando a capacidade suporte inicial
dos recursos, revelam que a limitação de recurso para adultos parece ser crucial para a ocorrência
de estados alternativos.
Nossos resultados também indicam que grandes juvenis geralmente dominam a biomassa
dos peixes, independentemente do tipo de mortalidade aplicada. Isso provavelmente é uma
consequência das escalas de forrageamento com o tamanho. Sob baixa produtividade do
zooplâncton, o crescimento individual no estágio visual-predador será afetado, enquanto sob
baixa produtividade do fitoplâncton, a fecundidade dos grandes adultos pode ser limitada. No
entanto, indivíduos que forrageiam bem sobre ambos os recursos (indivíduos que podem
dominar ambos os tipos de comportamento alimentar) podem ser beneficiados quando há baixa
disponibilidade de ambos. Neste caso, uma limitação no crescimento ou reprodução de
indivíduos que se beneficiam de ambos os recursos requer menor disponibilidade de recursos.
Estes resultados indiretos indicam a vantagem de forrageamento dos onívoros em contraste com
os consumidores especializados. Se assumimos as mesmas taxas de ingestão máxima e demandas
metabólicas para consumidores onívoros e especializados, os omnívoros podem ter vantagem e
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||137
dominar o sistema. Abordagens de modelagem semelhantes para predadores com múltiplos
turnos ontogênicos e onivoria (Huss et al., 2012; van Leeuwen et al. 2013, 2014) mostram que os
predadores são beneficiados quando podem forragear ambos os recursos. No entanto, em
sistemas com baixa disponibilidade de um dos recursos, pode haver a diminuição do crescimento
individual do predador. As tilápias são capazes de forragear sobre os recursos basais e
alternativos por quase todo seu ciclo de vida, apenas a proporção relativa de ambos os recursos
na dieta muda ao longo do tempo. Mas, as consequências da disponibilidade de apenas um
recurso para o desempenho individual e populacional de tilápia do Nilo ainda não foram
analisadas aqui. No entanto, as características da onivoria podem explicar o rápido
estabelecimento e o domínio das tilápias em ambientes não-nativos, com dominância de grandes
juvenis ou pequenos adultos.
Ainda assim, a interação entre a taxa de forrageamento e o tamanho em que os peixes
começam a reproduzir resulta em regulamentos distintos nas populações. Com base nas
características de nível individual, os indivíduos que começam a se reproduzir precocemente e
sob pequenos tamanhos podem forragear efetivamente em ambos os recursos, os quais
dificilmente sofrerão limitação na reprodução. A reprodução será um fator de regulação na
população apenas se o tamanho da maturidade ocorrer fora da região de tamanho onde há o
forrageamento eficiente sobre ambos os recursos (entre 5 e 15cm) ou ambos os recursos
apresentarem baixa disponibilidade. A reprodução precoce, combinada com a alta eficiência de
forrageamento em ambos os recursos, pode reforçar o estado de nanismo nas populações de
tilápia, e somente uma forte pressão de mortalidade sobre juvenis pode levar a população
dominada por grandes adultos. A eutrofização nos lagos, portanto, pode aumentar a ocorrência
do estado de nanismo nas populações de tilápias, devido à alta disponibilidade de recursos para
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||138
adultos. O nanismo nas populações de tilápias é relatado principalmente nos sistemas de
aquicultura, que em geral apresentam alta produtividade do fitoplâncton (Fisher e Grant 1994), e
geralmente ocorrem em pequenos lagos eutróficos (Dupponchelle e Panfilli, 1998 e, como os
lagos no primeiro capítulo desta tese). No entanto, como mostrado no primeiro capítulo, a
pressão de predação pode provocar o relaxamento da competição e romper o estado de nanismo
mesmo sob alta produtividade do fitoplâncton.
Nossos resultados mostram que a predação pode agir como um facilitador da pesca, ao
romper o nanismo nas populações de tilápias. Segundo o princípio básico da exclusão
competitiva, duas espécies não coexistem ao competirem por um recurso compartilhado
(MacArthur e Levins 1967; Volterra 1928), todavia, espécies que apresentam distintos estágios
de vida ou uma estrutura de tamanho bem diferenciada ao longo da vida podem ser alvos de
diversos tipos de predadores. Os peixes, por exemplo, quando alevinos e juvenis são alvos de
predadores piscívoros especializados em pequenos tamanhos, e quando adultos são alvos da
predação de predadores especializados em grandes indivíduos (ex.: outros peixes piscívoros,
homem). Portanto, estes predadores competem pelo mesmo recurso, mas em diferentes estágios
de vida ou tamanho do recurso. Nestas condições, a predação seletiva sobre pequenas presas, ao
relaxar a competição, promove o rápido crescimento das presas sobreviventes e a disponibilidade
de presas para predadores especializados em grandes tamanhos e vice-versa. Em sistemas com
este mecanismo emergente de facilitação, os predadores podem não sobreviver por si só, ou não
invadem o sistema na ausência do outro predador (Huss e Nilsson 2011, de Roos et al. 2008).
Embora nós não tenhamos investigado a dinâmica dos predadores (piscívoro e homem - pesca), a
presença da piscivoria parece ser fator fundamental para a sustentabilidade da pesca da tilápia,
tanto nos ambientes onde é nativa como introduzida. Entretanto, a pesca não parece um fator
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||139
essencial para o sustento da população do piscívoro, considerando a espécie introduzida como
principal recurso.
Aqui, mostramos que compreender a história da vida individual é útil não só para
identificar os processos que impulsionam a dinâmica de populações, mas também para apontar
estratégias de manejo, como previsões de estrutura populacional com base no estado do trófico
dos lagos e classes de tamanho que devem ser alvo de mortalidade para produzir populações
viáveis a pesca. A abundância de alimento na fase adulta e limitação para a fase juvenil, são
fatores essenciais que provocam o gargalo competitivo de juvenis e o nanismo em populações de
tilápias afetando a pesca. Em concordância com o primeiro capítulo, a pesca da tilápia, em
ambientes eutróficos, parece não ser sustentável na ausência da piscivoria, e a piscivoria pode ser
um facilitador da pesca. Dados de pesca e estudos empíricos, juntamente com os resultados
teóricos encontrados aqui podem auxiliar na definição de um balanço entre a introdução de
alevinos de tilápias e a pesca de acordo com a biomassa de piscívoros nos ambientes. Na
ausência de predadores piscívoros, nós recomendamos a pesca também sobre juvenis, com fins
de melhoria da produção pesqueira de grandes adultos.
5.5 REFERÊNCIAS
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Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||144
APÊNDICE A
Resultados adicionais
Figura 1: Tamanho assintótico (A) e idade (B) para um gradiente de pressão de pesca e
predação. Os valores padrões iniciais de biomassa do recurso foram RJ = 50.0 g cm-3
, RA = 50.0 g
cm-3
e mortalidade independente do tamanho µB = 0.002 dia-1
. Área em coloração amarelo
representa região onde ocorrem os estados alternativos. A extinção ocorre na área branca acima
do limite de extinção.
Figura 2: Biomassa de alevinos (A), juvenis (B) e adultos de tilápia (C) para um gradiente de
pressão de pesca e predação. Os valores padrões iniciais de biomassa do recurso foram RJ = 50.0
g cm-3
, RA = 50.0 g cm-3
e mortalidade independente do tamanho µB = 0.002 dia-1
. Área em
coloração amarelo representa região onde ocorrem os estados alternativos. A extinção ocorre na
área branca acima do limite de extinção.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||145
APÊNDICE B
Tabela 1: Dados de mortalidade natural (M) e por pesca (F) em populações de tilápia
encontrados na literatura. SL∞, Comprimento padrão assintótico; K, taxa de crescimento; SL50,
tamanho de maturação; A50, idade de maturação; Área, Área do lago; Ref, Referências.
Cont Pais Local SL∞ K SL50 A50 Área
(Km2) F M Ref
África Burkina Faso R. Sourou 10.20 0.75 9.04* 2.81 30 1.22 1.54 1
África Burkina Faso R. Tapoa 28.8 0.20 12.04 2.59 8.5 0.64 0.92 1,4
África Costa do Marfim L. Ayame 27.06 0.48 13.50 1.39 140 0.62 1.05 2,3,5,6
África Egito R. Nilo 22.02 0.39 11.0 1.70 - 0.8 1.62 7, 8
Fishbase
África Egito L. N. Hydrodrome 29.18 0.21 20.00 5.37 5.04 0.51 0.35
4
9
Fishbase
África Etiópia L. Awassa 26.16 0.40 14.46 1.95 129 - 0.86 10, 11
África Etiópia L. Koka 34.50 0.41 18.43 1.82 200 - 0.82 12,13
África Etiópia L. Langeno 24.83 0.56 15.16 1.64 241 - 1.09 12,13
África Etiópia L. Tana 26.10 0.50 13.91 1.47 2156 1 0.8 14,15
África Etiópia L. Ziway 21.71 0.64 13.91 1.55 434 - 1.21 12,13
África Ghana R. Botanga 23.63 0.39 9.10 1.18 7.7 0.55 1.35 16, 17
África Ghana L. Volta 33.50 0.55 13.50 0.90 8700 0.31 0.9 18
África Nigéria L. Kainji 54.71 0.29 22.88 2.98 1.237 0.67 0.75 19
África Quênia L. Turkana 46.80 0.50 30.21 2.05 6405 - 1.03 20
África Quênia L. Victoria 51.40 0.35 27.09 2.13 68500 0.99 0.72 21–25
América Brasil R. Barra Bonita 33.60 0.63 16.37* 1.03 - 1.61 1.2 26
América México L. Aguamilpa 41.80 0.35 23.00 2.24 109 1.1 0.83 27
Ásia Bangladesh R. Kaptai 42.00 0.39 21.86* 1.84 11000 1.85 0.8 28
Ásia Sri-Lanka R. Kaudulla 41.10 0.35 21.20* 2.03 27.12 1.07 0.75 29
Ásia Sri-Lanka R. Minneriya 41.10 0.43 21.20* 1.65 25.5 2.61 0.87 29
Ásia Sri-Lanka R. Tabbowa 39.90 0.64 20.07 1.07 5.91 0.79 1.17 30
Figura 1: Relação entre mortalidade por pesca e o comprimento máximo (A), comprimento de
maturação (B) e taxa de crescimento (C) das tilápias.
Pesca, Predação e a Dinâmica das Populações de Tilápia ||146
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CONCLUSÃO GERAL
Conclusão geral || 149
6 CONCLUSÃO GERAL
As variações no tamanho corporal de predadores e consumidores são os principais fatores
que dirigem a dinâmica das populações de consumidores apresentadas nesta tese. Nós
investigamos o papel das relações de tamanho envolvidas nas interações de predação e
competição intraespecífica sobre a dinâmica populacional de peixes onívoros. Esta tese suporta a
ideia de que taxas desiguais de ingestão, manutenção e mortalidade com o tamanho do corpo são
um dos componentes ecológicos de maior influência sobre a dinâmica de populações e
comunidades e de extrema importância para estratégias de manejo que visem: aumento da
produção de espécies comerciais não somente em termos de biomassa mas também tamanho
favorável ao comércio, assim como o controle de espécies exóticas, e redução da competição
com espécies nativas.
A utilização de predadores, como a traíra, que exercem pressão de mortalidade seletiva
sobre juvenis, demonstra a importância das interações estruturadas por tamanho sobre a
coexistência saudável entre espécies de consumidores nativos e introduzidos. A predação é capaz
de controlar presas exóticas, e ao mesmo tempo gerar uma estrutura de tamanho da presa viável
para ser comercializada e exercer pouco ou nenhum efeito sobre espécies de nativas.
Contrariamente ao princípio de exclusão competitiva, a teoria de populações estruturadas
mostra que dois consumidores/predadores podem forragear sobre uma mesma presa e
mutuamente, ou unilateralmente, proporcionando a coexistência de ambos ou mesmo
inviabilizando a ocorrência de uma espécie na ausência da outra espécie. Neste trabalho, embora
não tenhamos, avaliado a dinâmica da população dos predadores, nós avaliamos o efeito de dois
Conclusão geral || 150
predadores (peixe piscívoro e homem – pesca) sobre a estrutura e dinâmica populacional da
presa exótica tilápia-do-Nilo. Nós mostramos que a predação sobre juvenis pode agir como
possível facilitador da pesca, uma vez que na ausência de predação o tamanho atingido pelas
tilápias é inviável a pesca, e, em sistemas com apenas pesca, as tilápias, a longo-prazo passam a
não atingir tamanhos comerciais. A facilitação, neste sentido, é unidirecional, desde que a pesca
é um evento externo ao sistema, e o predador é sempre encontrado em coexistência com a tilápia
nos ambientes onde a tilápia é nativa.
No entanto, enquanto a predação pode exercer um papel benéfico para a pesca da tilápia,
a pesca e a produtividade dos lagos podem ser responsáveis pela exclusão de predadores nativos,
como a traíra, quando estes se encontram em baixa biomassa no sistema (como vimos no
primeiro capítulo). Uma característica comum entre predadores é a mudança de comportamento
alimentar ao longo da vida, o que em muitos casos os tornam competidores de suas presas,
quando são juvenis. Essa interação mista de competição e predação é responsável pela exclusão
de muitos predadores quando estes se encontram em baixa densidade no sistema. Tal interação
mista provavelmente explica o colapso da população de traíra mostrado no primeiro capítulo, em
virtude da competição por zooplâncton quando a traíra e a tilápia são alevinos.
Ainda, entendendo o comportamento alimentar do peixe filtrador onívoro, mudança
ontogenética de nicho e taxas de forrageamento sobre os recursos, podemos predizer os impactos
de diferentes estruturas populacionais do consumidor sobre o plâncton. Populações com grande
abundância de adultos onívoros exercerão menor impacto sobre a comunidade planctônica, em
contraste com populações dominadas por juvenis, que exercem forte pressão de predação sobre o
zooplâncton, reforçando o estado eutrófico dos reservatórios e lagos tropicais. A mortalidade
seletiva sobre pequenos indivíduos do consumidor se torna, neste sentido, fundamental não
Conclusão geral || 151
somente para o aumento da produção pesqueira, mas para a redução do estado trófico de
reservatórios via cascata trófica. Ainda, como mostrado nesta tese, a mortalidade direcionada a
todos os tamanho do consumidor, da tilápia, não é capaz de exercer mudanças benéficas na
estrutura da população do consumidor e sobre o plâncton. Novamente, evidenciado a importância
das interações estruturadas por tamanho nas práticas de manejo.
Nós concluímos que, a tilápia do Nilo tem diferenciado impacto sobre o plâncton no seu
ciclo de vida (consumindo zooplâncton quando pequeno juvenil, zooplâncton e fitoplâncton a
tamanhos intermediários, e grandes adultos forrageiam preferencialmente sobre o fitoplâncton), e
diferente potencial competitivo intra e interespecífico. Juvenis de tilápia afetam mais fortemente
o plâncton via cascata trófica (altas taxas de consumo sobre o zooplâncton), com maior
probabilidade de competição com espécies nativas que forragem sobre o zooplâncton em fases
iniciais de desenvolvimento. Sistema que favorecem alta fecundidade das tilápias adultas, como
lagos eutróficos, irão levar a alta pressão de competição intraespecífica entre alevinos de tilápia,
e também competição intra-específica com espécies nativas. Ainda, a abundância de alimento na
fase adulta e limitação para a fase juvenil, são os fatores essenciais que provocam o gargalo
competitivo de juvenis e o nanismo em populações de tilápias. Todavia, a pressão de mortalidade
sobre juvenis de tilápia é capaz de relaxar a competição intra e interespecífica, e produzir
populações de tilápia viáveis para o mercado.
Nossos resultados indicam que existe a necessidade de uma maior investigação sobre a
dinâmica dos predadores nativos e da pesca face a presença da espécie exótica, tanto
experimentalmente como teoricamente, para a definição de estratégias de manejo que aumentem
a produção da pesca da tilápia com baixo impacto sobre as espécies nativas.
Provações de uma tese || 152
AS PROVAÇÕES DE UMA TESE
I A BRAVURA
Se o negócio é medonho, e cê vê que não é fichinha,
Saiba logo de cara que um doutor não se forma sem marra!
Cê trabalha com a moléstia,
o sol queima,
a formiga pica,
a caranguejeira pula em cima,
a urtiga queima,
o peixe pula,
o peixe é fresco e morre de morte morrida e não de morte matada.
E no final de tudo, a lagrima desce, não se sabe se da dor da picada, do sol, da pereba da urtiga
ou da raiva do peixe morrido.
Mas como se diz o ditado que paraibana é mulher macho, no final de tudo vai ficar é muito
massa!
Provações de uma tese || 153
II A PELEJA E O DESATINO
E como era de se esperar, tenho um cordel pra
encantar as dificuldades e os riscos como grandes
dragões pra se enfrentar.
São dois dragões de diferentes grandezas:
O primeiro não voa, mas pula, em qualquer espaço
vai passar;
Não cospe fogo, mas morde, e com dentes afiados
não quer soltar;
Morde doutorando, morde estagiário, que com medo
vai se espantar.
Bicho difícil de pegar principalmente quando a chuva chegar!
Esse é o menor dragão, digo até que minúsculo, e chega a ser divertido.
O maior, apavora, porque com esse é pesado lidar,
Não é só experimento realizar, nem só dado coletar, e na cadeira sua bunda sentar,
É a realidade de se esforçar, de caminhar, de se estressar,
Num conto em que não há varinha para fazer um tanque se montar,
Nem para o cansaço passar.
De todas profissões você escolheu uma, pesquisador, que será a última a te ocupar,
Porque antes você é pescador, pedreiro, costureiro, montador e tudo que tem direito.
E quando no final de tudo, você tá fedorento, arranhado e com turica, você se lembra que não
devia ser esse tudo que tem direito;
Aí vem a dor, o devaneio, o sofrimento por esse dragão não matar.
E como se intelectuar se esse peso não passar?
Provações de uma tese || 154
III A PROEZA
A proeza do sertanejo é findar o dia com cantoria,
É um mistério,
É seca que assola,
O bucho quebrado de verme,
É rejeitado, não tem porte de doutor,
Mas na sua humilhação é um vencedor,
Sempre sorridente, mas também muito valente,
Nunca se viu negar um prato nem um gole de café,
É critativo, afobado, e observador do mato, do canto do passo,
Encanta com o xaxado e baião,
Com seu próprio linguajar, a Terra vai conquistar,
É esperto e vivido e o mundo vai mudar.
Triste aquele que do Nordeste não se agrada,
Mude seu vento, dê um pinote e vá simbora,
Que aqui frescura não agrada, a porca torce o rabo,
Mas se perrengue nordestino você gosta,
Aqui o coração arrebenta de felicidade!
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