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RICARDO ALMEIDA EMIDIO
Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes
por macacos prego (Cebus flavius e C. libidinosus) no Bioma Caatinga.
Dissertação apresentada à
Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, para obtenção
do título de Mestre em
Psicobiologia
Natal
2010
RICARDO ALMEIDA EMIDIO
Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes
por macacos prego (Cebus flavius e C. libidinosus) no Bioma Caatinga.
Dissertação apresentada à
Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, para obtenção
do título de Mestre em
Psicobiologia
Orientadora: Renata Gonçalves
Ferreira
Natal
2010
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
Emidio, Ricardo Almeida.
Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes por macacos prego (Cebus flavius e C.
libidinosus) no Bioma Caatinga/ Ricardo Almeida Emidio. – Natal, RN, 2010.
60 f. : Il.
Orientadora: Profª. Renata Gonçalves Ferreira.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.
1. Macaco pregos – Dissertação. 2. Caatinga – Dissertação. 3. Estratégia de forrageiro – Dissertação. I.
Ferreira, Renata Gonçalves. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 599.822
Título: Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes
por macacos prego (Cebus flavius e C. libidinosus) no Bioma Caatinga.
Autor: Ricardo Almeida Emidio
Data da defesa:
Banca Examinadora:
___________________________________
Profa. Maria Adélia Borstelmann de Oliveira
Universidade Federal Rural de Pernambuco, PE
___________________________________
Profa. Fívia de Araújo Lopes
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
___________________________________
Profa. Renata Golçalves Ferreira
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
AGRADECIMENTOS
Agradeço,
Aos meus pais, o alicerce na minha vida, sou grato ao amor e dedicação incondicional.
Sem dúvida, eles abdicaram do conflito pais-prole (hehe ).
A Daniela K. Menezes (futuramente DKM Emidio) por ter acompanhado, apoiado,
vivido, dado suporte e acima de tudo por me amar, para mim, isso já basta ;).
Ao Elmo, dona Gláucia e o Rafael, membros da família da minha noiva e, porque não
minha também? Sou grato por me oferecerem amor de filho e de irmão, pelos conselhos,
observações e pelo total apoio. Vocês são muito importantes para mim!
A minha inestimável e querida professora Renata Gonçalves Ferreira pela incrível
orientação, pelos incentivos e puxões de orelha no decorrer do trabalho. Orientar um
hiperativo tem os seus desafios... Também pelo pleito da bolsa ao CNPq, sem ela não este
trabalho não teria sido realizado.
A todos os professores da Psicobiologia pela dedicação que faz deste programa de
pós-graduação em ciências do comportamento o melhor do Nordeste. Em especial, a
professora Fátima Arruda pelos seus conselhos de como otimizar o trabalho, muito obrigado!
Ao CNPq (processo nº 564275/20085) pela bolsa de mestrado – que pena, ela já foi
– e pela oportunidade de dizer ao professor Arrilton: “Na sua disciplina posso tirar até Z,
porque não perco a bolsa!”.
Aos meus amigos e colegas da PPg Psicobiologia, em especial ao Tiago Eugênio
(Kutako), Luciane Coletti e Felipe Nalon pelas boas conversas, bons momentos e discussões
sobre os nossos trabalhos.
A minha querida e amada professora Maria Adélia Borstelmann de Oliveira pelas
boas palavras e oportunidade de iniciar os estudos de comportamento.
A todos que de alguma forma ajudaram na parte logística do trabalho. Em especial, a
Lídia Brasileira pelo gerenciamento da RPPN Stossel Britto (Jucurutu, Rio Grande do Norte).
Sou grato ao Alan por identificar algumas plantas e pela total disponibilidade em cooperar.
Agradeço ao IDEMA por fornecer as imagens de satélite apresentadas neste trabalho.
Também sou grato aos meus queridos mateiros (Galego de Zeca, Chagas, Formiga, Seu
Caboclo, Neto e Pitota) pela companhia e auxílio na coleta de dados. Não posso esquecer de
agradecer as ótimas cozinheiras (Amailda e dona Carmem). Afinal, comida pronta após um
dia duro de trabalho não tem preço!!
A banca avaliadora por melhorar o meu trabalho.
A todos aqueles que citarem os meus textos, huauahuhauha!!!
SUMÁRIO
RESUMO .............................................................................................................................. 1
ABSTRACT .......................................................................................................................... 2
INTRODUÇÃO ..................................................................................................................... 3
O uso de instrumentos e o aumento da razão neocortical .................................................... 3
Utilização de ferramentas – uma visão geral ....................................................................... 6
O uso de ferramentas entre os primatas viventes ............................................................ 8
Macacos prego como modelos de estudo .......................................................................... 10
Características do genero Cebus .................................................................................. 10
Uso de instrumentos por macacos-prego ...................................................................... 12
Otimização no uso de instrumentos .............................................................................. 19
MÉTODO ............................................................................................................................ 24
Área de estudo ................................................................................................................. 24
Animais de estudo ............................................................................................................ 26
Esforço amostral .............................................................................................................. 27
Registro metodológico ..................................................................................................... 27
Parcelas monitoradas................................................................................................... 27
Fenologia das espécies vegetais produtoras de sementes e frutos cultivares ................. 28
Definição e registro de presença de sítio de quebra ...................................................... 33
Registro do peso dos martelos ...................................................................................... 34
Preparação do banco de dados geográficos: Distância mais próxima entre pontos ...... 35
Análise de dados .............................................................................................................. 35
RESULTADOS ................................................................................................................... 36
Visão geral ....................................................................................................................... 36
Escolha dos martelos para a quebra de sementes .............................................................. 36
Escolha espacial do sítio de quebra................................................................................... 42
DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 45
Escolha do martelo – eficiência na quebra de sementes .................................................... 46
Escolha das bigornas – estratégias para reduzir riscos de predação e custos de competição
direta. ............................................................................................................................... 48
CONCLUSÕES ................................................................................................................... 52
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 53
INDÍCE DE FIGURAS
Figura 1 - Áreas de estudo contendo mapa geral (A), área de estudo de Jucurutu (B) e área de
estudo de Luís Gomes (C). Maiores detalhes conferir a legenda do mapa acima. .................. 30
Figura 2 – Sazonalidade nas áreas de estudo. Figuras a-b = Jucurutu (Caatinga arbustiva
aberta) estação chuvosa e estação seca, figuras c-d = Luís Gomes (Caatinga arbóreo-
arbustiva) estação chuvosa e estação seca. ............................................................................ 31
Figura 3 – Exemplos de bigornas e martelos usados nos sítios de quebra. Figuras: a =
representa um sítio de quebra de semente de maniçoba (Manihot dichotoma), b = sítio de
quebra com bigornas grandes (> 1m), c = zoom da bigorna, d = imagem de martelos utilizados
em sítios de quebra de maniçoba, e = sítios de quebra ativos de Syagrus cearensis. .............. 32
Figura 4 – Análises estatísticas correspondentes à predição 1. (A) Caatinga arbustiva aberta:
massa das pedras encontradas sobre a bigorna (0 cm, N = 414); entre 1-20 cm da bigorna (N
=162) e entre 21-100 cm da bigorna (N=363). (B) Caatinga arbóreo-arbustiva: massa das
pedras encontradas sobre a bigorna (0 cm, N = 93); entre 1-20 cm da bigorna (N =115) e entre
21-100 cm da bigorna (N=346). Mediana, Distribuição não outlier dos dados, *** p <
0,001. ................................................................................................................................... 37
Figura 5 – Análises estatísticas correspondentes às predições 2 e 3. (A) Massa dos martelos
utilizados para quebrar sementes por macacos prego em ambos os tipos de Caatinga. M.
dichotoma1 (N= 414); M. dichotoma
2 (N= 13); Mix
2 (Sítios de quebra mistos, N = 4) e
Syagrus cearensis2 (N =88). (B) Martelos utilizados pelo grupo de Cebus flavius na quebra da
semente de M. dichotoma em diferentes estágios de maturação. Sementes verdes (N= 9);
sementes quase maduras (N = 9) e sementes maduras (N=393). (C) Martelos utilizados pelo
grupo de C. libidinosus na quebra da semente de Syagrus cearensis em diferentes estágios de
maturação. Sementes verdes (N= 12); sementes maduras (N = 50); sementes podres (N = 11)
e sítios de quebra mistos (N = 15). média e intervalos de confiança da média a ±95%;
** p < 0,01; *** p < 0,001; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot
dichotoma2 e Syagrus cearensis
2 = Caatinga arbustivo-arbórea. ........................................... 39
Figura 6 – Sementes consumidas pelos macacos prego e indicadores de estágios de
maturação. (A-D) Coco catolé (Syagrus cearensis), (E-F) Maniçoba (Manihot dichotoma).
(A&E) Estágio verde. (B&F) Semente quase madura. (C&G) Estado maduro. (D) Estágio
podre. ................................................................................................................................... 40
Figura 7 – Análises estatísticas correspondentes às predições 4 e 5. (A) Distâncias entre as
espécies vegetais produtoras de sementes nas áreas de estudo (Distance1). Manihot
dichotoma1 (N =1306); M. dichotoma
2 (N = 146); Syagrus cearensis
2 (N = 233). (B)
Distâncias entre os sítios de quebra e as respectivas espécies produtoras de sementes em
ambas as áreas de estudo (Distance2). Manihot dichotoma
1 (N =2192); M. dichotoma
2 (N =
50); Syagrus cearensis2 (N = 412). (C) Distâncias entre os sítios de quebra (Distance
3) para
cada espécie de semente em áreas de estudo. Manihot dichotoma1 (N =1912); M. dichotoma
2
(N = 88); Syagrus cearensis2 (N = 380). (D) Distâncias entre os sítios de quebra (Distance
3)
em ambas as áreas de estudo. Caatinga arbustiva aberta (N =2192), Caatinga arbustivo-
arbórea (N = 462). medianas e distribuição não outlier dos dados; *** = p < 0,001;
Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot dichotoma
2 e Syagrus cearensis
2 =
Caatinga arbustivo-arbórea. .................................................................................................. 43
Figura 8 – Análise estatística correspondente a predições 4. (A) Manihot dichotoma1 (Ns
=1306 e 1306). (B) Manihot dichotoma2 (Ns =65 e 88). (C) Syagrus cearensis
2 (Ns= 233 e
233). Correlações entre sítios de quebra e espécies produtoras de sementes e entre sítios de
quebra para cada espécie de semente ; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta;
Manihot dichotoma2 e Syagrus cearensis
2 = Caatinga arbustivo-arbórea. ............................. 44
INDÍCE DE TABELAS
Tabela 1 – Compilação dos resultados estatísticos. ............................................................... 41
Tabela 2 – Resultados das correlações correspondentes a predição 4. Códigos: Espécie1 =
Caatinga arbustiva aberta; Espécie 2
= Caatinga arbustivo-arbórea........................................ 41
1
RESUMO
Recentemente, macacos prego (Cebus spp.) habitantes de ambientes secos e com
restrição de frutos carnosos, vêm sendo alvo de diversos estudos acerca do uso de
instrumentos. Em atividades de quebra de sementes, há indícios de escolhas eficientes de
martelos, bem como de seleção de bigornas para redução dos riscos de predação. O objetivo
deste trabalho foi verificar se dois grupos de macacos prego (C. flavius e C. libidinosus)
habitantes da caatinga do Rio Grande do Norte realizam escolhas de martelos e bigornas. O
registro do peso e da localização das pedras indicou escolhas ativas de com o que (escolha de
martelos) e onde (seleção de bigornas) quebrar sementes encapsuladas. O padrão de escolha
dos martelos para quebrar sementes dependeu da espécie e do estado de maturação. Assim,
sementes menores foram quebradas com martelos mais leves e sementes maiores com
martelos mais pesados. Ainda, C. flavius foi a única espécie que apresentou um refinamento
na escolha de martelos que dependia do estado de maturação de sementes. Para ambas as
espécies de macacos prego estudadas, os sítios de quebra não estavam dispostos de acordo
com a distribuição espacial das espécies produtoras de sementes, sugerindo que os macacos
prego promovem escolha ativas de bigornas. Assim, em ambientes que havia maior chance de
fuga através das árvores, os sítios de quebra foram encontrados mais afastados entre si do que
em regiões que havia menor chance de fuga pelas árvores. Também, foi verificada diferença
no espaçamento das bigornas a depender do tipo de semente: sítios de quebra de sementes
maiores e mais calóricas foram encontrados mais distantes entre si do que os sítios de quebra
de sementes menores e menos calóricas, sugerindo um padrão de evitacão de competição
direta. Concluímos que os macacos prego maximizam os ganhos energéticos e reduziram os
riscos de predação bem como os custos de competição por alimento durante o comportamento
de uso de pedras para quebra de sementes.
2
ABSTRACT
Recently, capuchin monkeys (Cebus spp.) inhabitants of dry environments and with
restriction of fleshy fruits, have been the subject of several studies regarding the use of
instruments. During behaviour of using stones to crack open nuts there is evidence of
selection of more effective hammers, as well as selection of anvils related to reducing the risk
of predation. The aim of this study was to determine whether two groups of capuchin
monkeys (C.flavius and and C.libidinosus) inhabitants of the Caatinga of Rio Grande do
Norte make choice of hammers and anvils. The record of weight and location of stones
indicated active choices of with what (choice of hammers) and where (selection of anvils) to
crack open encapsulated seeds. The choice of hammers to break nuts depended on the type
and degree of ripeness seed. Thus, smaller seeds were smashed with lighter hammers and
larger seeds with heavier hammers. Still, C. flavius was the only species that presented a
refinement in the choice of hammers that depended on the ripeness of seeds. For both species
of capuchin monkeys studied, the nut-crack sites were not spread in accordance with the
spatial distribution of seed-producing species, suggesting that the capuchin monkeys promote
active choice of anvils. Thus, in environments with more escape routes through the trees, the
nut-crack sites were found further apart than in regions that had less chance of escape through
the trees. Also, there was a difference in the spacing of the anvils to depend on the type of
seed: sites used to crack larger and more caloric seeds were found farther apart than the sites
used to crack smaller and less caloric seeds, suggesting a pattern of avoiding direct
competition. We conclude that the capuchin monkeys maximize energy savings and reduced
risk of predation and the costs of food competition during the behaviour of using stones to
crack open nuts.
3
INTRODUÇÃO
O uso de instrumentos e o aumento da razão neocortical
Duas pressões ambientais são apresentadas para explicar o aumento da razão
neocortical nos hominídeos: habilidades na aquisição de alimento (teorias dos mapas
cognitivos e uso de instrumentos) e relacionamento social entre indivíduos (teoria da
inteligência maquiavélica).
A teoria de mapas cognitivos proposta por Milton (1981) argumenta que para
encontrar alimentos é preciso aprendizado dos itens desejáveis adquiridos dentro da sua área
de uso em estações sazonais apropriadas. Para que este processo ocorra é necessária uma boa
memória, que seja capaz de armazenar informações sobre locais onde há fontes de alimento e
em que época, assim como direcionar sua rota. Ou seja, o aumento da razão neocortical deve-
se a melhor relação custo/benefício na aquisição de nutrientes e os animais com maior
neocortex seriam capazes de utilizar rotas com possibilidade de encontro de alimentos de alta
quantidade e qualidade além do melhor investimento de forrageio.
Desta teoria decorre a expectativa de uma capacidade maior para formar mapas
cognitivos complexos em animais que tenham como dieta alimentos sazonais e dispersos. Isto
foi observado por Milton (1981) ao comparar deslocamentos entre macacos aranha e bugios
(Ateles geoffroyi e Alouatta palliata, respectivamente). Boesch & Boesch (1984) utilizou o
modelo de mapa cognitivo para explicar como o transporte de martelos pode otimizar ganhos
energéticos em chimpanzés. Na área de estudo (Parque Nacional Tai, Costa do Marfim) há
pouca disponibilidade de martelos de pedra e suficientemente pesados para quebrar sementes
com maior resistência como o caso de Panda oleosa. Os animais em muitos momentos
utilizavam menores distâncias entre sementes e potencias martelos, mesmo estes não estando
no seu campo de visão, deste modo, antecipavam as ações de transporte de sementes e de
martelos.
4
Entretanto, outros fatores relacionados à alimentação têm sido sugeridos como pressão
para aumento da razão neocortical, referindo-se não ao encontro do alimento, mas à obtenção
do mesmo. Entre estes fatores destaca-se a habilidade de uso de instrumentos na coleta e
processamento de itens encapsulados.
Em espécies de primatas que possuem adaptações morfológicas para a obtenção de
itens encapsulados não é registrado o uso de instrumentos em condições naturais. Por
exemplo, o sagui do nordeste (Callitrhix jacchus), uma espécie de primata neotropical possui
adaptações morfológicas e filogenéticas para a obtenção de itens encapsulados (Feagle, 1998).
Com os incisivos inferiores longos, estes primatas conseguem roer troncos e posteriormente
adquirir goma. Analogamente poderíamos afirmar que nestes primatas, os dentes da arcada
inferior atuam como ferramentas naturais e eficientes na obtenção deste tipo de alimento.
Parker & Gibson (1977) sugeriram que, em primatas, o uso de instrumentos estaria
relacionado ao hábito forrageador extrativista que seria exacerbado pela restrição de alimento
de fácil acesso. Esta necessidade de forrageio manipulativo com uso de instrumentos seria
pressão para o aumento da razão neocortical. Byrne (1995) argumenta que o uso de
instrumentos pode ser força importante para o aumento de neocórtex em primatas (e aves) de
forrageio extrativista. Posteriormente, van Shaink et al., (1999), van Shaick & Pradhan (2003)
criaram modelos que adotam, além das condições ecológicas, outras características que
favoreçam o uso de instrumentos. Assim, primatas forrageadores extrativistas usariam
instrumentos devido a restrição de frutos carnosos, o que levaria a um aumento de
capacidades cognitivas para aprendizados via tentativa e erro. Porém, a manutenção deste uso
dependeria da tolerância social entre os indivíduos, assim possibilitando que as informações
da natureza do uso de instrumentos sejam transmitidas socialmente.
5
A terceira teoria para explicar o aumento da razão neocortical em primatas e
hominídeos é a inteligência social (ou inteligência maquiavélica). Dentre as suas várias
versões, esta teoria agrega a proposta de que as interações sociais atuam como pressão para o
processo de adaptação e complexidade da inteligência dos hominídeos (Byrne & Whiten,
1997).
Humphrey (1976) em seu manuscrito que tornou-se um dos fundamentos teóricos para
o surgimento da teoria da inteligência maquiavélica, sugeriu que, ao contrário do que se
imagina, intelecto está relacionado principalmente às relações sociais, contextos mais
freqüentes e que necessitam de maior atenção para a sobrevivência dos indivíduos do que
tentar resolver problemas matemáticos, abstratos por natureza, e não contextualizados com
hábito de vida dos animais.
Estratégias comportamentais direcionadas a manipulação e dissimulação social são
observadas sobre a ótica da Inteligência maquiavélica. Byrne (1995) afirma que estes
comportamentos são apresentados somente entre os haplorríneos, espécies de um grupo
taxonômico que adotam dissimulações frequentemente, e, aparentemente aprendidas por
tentativa e erro.
Como foi observado, há uma constante sobreposição destas três hipóteses, de modo
que estas estão intrinsecamente correlacionadas e não são mutuamente excludentes. Por
exemplo, a maior sofisticação em manobras sociais e o entendimento social complexo são
sem dúvida observadas nos chimpanzés. Entretanto, esta também é uma das únicas espécies
que usam ferramentas nas atividades de forrageio extrativista, caça regulares, habitam grandes
áreas de uso e alimentam-se de uma grande variedade de plantas e animais conhecidos.
Portanto, não se trata de verificar qual das teorias está correta, mas como cada uma
influenciou as adaptações nas espécies atuais. Pensando que as pressões não são constantes no
6
espaço-tempo, torna-se plausível afirmar que cada pressão atuou com diferentes intensidades
e interagiu com outras diferentes forças entre diversas espécies (Byrne, 1995)
Utilização de ferramentas – uma visão geral
Neste trabalho utilizamos o conceito de uso de instrumentos definido por Amant &
Horton (2008, pp 1203) “Uso de instrumentos é a execução do controle sobre uma
manipulação livre de um objeto externo (a ferramenta) com o objetivo de (1) alterar as
propriedades físicas de outro objeto, substâncias, superfícies ou o centro ( o alvo, como pode
ser o próprio usuário de ferramentas ou outro organismo) via uma interação dinâmica
mecânica, ou (2) mediante o fluxo de informações entre o usuário da ferramenta e do
ambiente ou de outros organismos no ambiente ”
Diversos estudos relatam o uso de instrumentos, tanto em cativeiro quanto em
ambiente natural, por diferentes espécies. Devido à imensa quantidade de estudos sobre este
tema que foram conduzidos em condições de cativeiro (ambiente no qual ocorre interações
freqüentes entre os animais experimentais com os pesquisadores), adotou-se uma série de
terminologias quanto ao uso de ferramentas. Para estudos em cativeiro utilizam-se duas
classificações: uso espontâneo e uso induzido (McGrew, 1992). No uso espontâneo o animal
experimental utiliza ferramentas para a solução de um problema sem a interferência do
pesquisador, já no uso induzido, através de métodos de reforço, o pesquisador ensina o animal
a utilizar ferramentas para solucionar algum tipo de problema. Em vida livre são utilizadas
duas nomenclaturas, uso natural e uso por influência humana (McGrew, 1992). No uso
natural os animais selvagens, previamente sem contato com humanos, utilizam ferramentas
para adquirirem algum tipo de recurso. Já o uso por influência humana ocorre quando animais
7
previamente cativos e reintroduzidos no habitat natural ou semi-natural utilizam ferramentas,
que podem ser fruto do aprendizado com humanos.
Em invertebrados, há o recente registro de uso de instrumentos em polvos
(Amphioctopus marginatus) com função de defesa. Estes animais foram observados coletando
cascas de cocos e, em algumas situações carregando estas cascas por mais de 20 metros, até
por fim em momentos oportunos, eles utilizam as cascas como escudos para fins de proteção
(Finn et al., 2009). Em vertebrados há um extenso relato de uso de instrumentos
principalmente em primatas (ver tópicos abaixo). Porém, outros grupos taxonômicos também
usam instrumentos, tais como em algumas aves (araras azuis, pica paus, gralhas azuis e
corvos), e mamíferos aquáticos (golfinhos). Em aves, Borsari & Ottoni (2005) relatam o uso
de instrumentos em araras azuis (Anodorhynchus hyacinthinus) cativas. Estes autores
relataram que as araras usavam pedaços de madeira para aumentar o torque na quebra de
sementes e este uso estava relacionado com a experiência do indivíduo, assim, animais mais
velhos eram mais eficientes. Uma espécie de pica-pau encontrada nas ilhas Galápagos
(Cactospiza pallida), usa instrumentos em ambiente natural, coletando espinhos de cactos para
capturar alguns invertebrados em ocos de árvores (Hunt 1996). Num experimento, Tebbich et
al., (2001) observaram que o fator aprendizado ocorre por tentativa e erro, e este é
essencialmente importante para o surgimento deste comportamento, estando associado
principalmente a fase juvenil em que o animal esta mais suscetível para o aprendizado.
Corvos selvagens da Nova Caledônia (Corvus moneduloides) foram observados criando e
usando instrumentos em condições naturalísticas. Estes animais foram observados retirando
pequenos pedaços de folhas de Pandanus sp., que eram bastante resistentes e direcionavam-se
para ocos de árvores afim de capturar pequenos artrópodes com sucesso. Em experimentos de
cativeiro, foi observado que não há um componente social na ontogenia deste comportamento,
8
assim indivíduos juvenis com e sem tutores apresentaram taxas similares de sucesso nas
tarefas de uso de instrumentos.
Há descrições de que golfinhos selvagens (Tursopis sp.) usam instrumentos. Estes
animais usam esponjas em atividades de forrageio, e há um forte viés quanto ao sexo, deste
modo, somente fêmeas usam instrumentos (Krützen et al., 2005). Krützen et al., (2005)
observaram maiores semelhanças genéticas entre mães que usam instrumentos do que aquelas
que não usam instrumentos, sugerindo assim um forte componente genético na manutenção
do uso de instrumentos.
O uso de ferramentas entre os primatas viventes
Dentre os primatas viventes, os chimpanzés (Pan troglodytes) são os que apresentam o
repertório comportamental mais complexo de uso de instrumentos, tanto em condições de
cativeiro, que favorecem o uso de ferramentas, quanto em vida livre. McGrew (1992) faz um
compilado da complexidade de uso de ferramentas desses animais como o uso de martelos (de
madeira e pedra) para quebrar sementes, esponjas para absorver água, troncos de árvores
como armas contra co-especificos ou predadores. Há relatos da escolha de diversas matérias-
primas para a construção de ferramentas que promovam os mesmos fins, como galhos ou
troncos para construir iscas de capturas de insetos sociais. Também estes primatas usam o
mesmo material para construir diversos instrumentos ao exemplo de usar folhas como
esponjas, para atividades de limpeza e investigação. Diante dessa diversidade e singularidade
no uso de instrumentos em algumas populações, McGrew (1992) sugere que estas diferenças
são dependentes de uma condição cultural e não de variações dependentes das condições
ecológicas.
Existiam muitas dúvidas quando ao uso de instrumentos em bonobos selvagens
(McGrew, 1992). Ingmanson (1996) relatou comportamentos relacionados ao uso de
9
instrumentos, como a quebra de galhos que serviam como pontes entre árvores, e o uso
efetivo de instrumentos. Dentre o uso de instrumentos, foi observado a emissão de sons em
árvores, a produção de pontes que consistia no uso do próprio peso do corpo para deslocar-se
entre árvores e o uso de folhas como função de coberturas contra chuva. O uso de ferramentas
em Pan paniscus está fortemente associado a contextos sociais, diferentemente do observado
em Pan troglodytes (McGrew, 1992). Esta autora sugere que, em bonobos, a tecnologia e
socialidade caminham juntos, deste modo, ao passo que os animais manipulam objetos e usam
instrumentos também acabam manipulando socialmente co-específicos. A autora conclui que
a similaridade no entendimento intelectual das habilidades entre os grandes primatas são
expressas de formas diferentes a depender do requerimento das particularidades ecológicas e
sociais.
Acreditava-se que orangotangos (Pongo pygmaeus) não usariam instrumentos na
natureza, apesar do seu uso comum em situações de cativeiro (McGrew, 1992). Porém van
Shaink & Fox (1996) relataram a criação e o uso de instrumentos em animais cativos que
foram soltos no ambiente natural. Os orangotangos foram capazes de selecionar galhos para
capturar insetos sociais, modificaram galhos de árvores para acessar sementes de Neesia sp.
Diante destes resultados, os autores indicam que o uso de instrumentos não está limitado
apenas ao clado homem-chimpanzé sugerindo que o uso de instrumentos também está
presente nos orangotangos e nos hominídeos africanos.
Dentre os grandes primatas, sugeria-se que o gorila (Gorilla gorilla) seria aquele que
certamente não haveria necessidade de usar instrumentos. Em um comparativo com
chimpanzés e gorilas, enquanto que o chimpanzé coletaria insetos sociais com o uso de
instrumentos, os gorilas seriam suficientemente capazes de quebrar o cupinzeiro ou
formigueiro com socos (McGrew, 1992). Recentemente, Breuer et al., (2005) relataram o uso
de instrumentos em fêmeas de gorilas em regiões pantanosas. As observações ocorreram na
10
floresta do Congo e foi verificado que uma fêmea estava deslocando-se através de um lago
então coletou um tronco que foi utilizado para medir a profundidade da lagoa. Em outra
observação, outra fêmea utilizou um tronco para coletar plantas aquáticas encontradas na
borda de um lago. Estes autores sugerem que o uso de instrumentos nestes animais esteja
relacionado fortemente a aquisição de rotas e que é mais um fator comparativo de uso de
instrumentos nos primatas do velho mundo.
Não há relato de instrumentos tanto em cativeiro quanto em vida livre em gibões
(Hylobates sp.), apesar de estudos de mais de 50 anos na região sudoeste da África, não foi
observado o uso de ferramentas em vida livre (McGrew, 1992).
Macacos prego como modelos de estudo
Dentre os primatas neotropicais, os macacos prego (Cebus spp.) vêm sendo utilizados
como modelo para o entendimento das três teorias que buscam explicar como ocorreu o
aumento do neocórtex (mapas cognitivos, uso de instrumentos e inteligência maquiavélica).
Exibindo um alto grau de enefalização (2,21; tabela 1 de Kudo & Dunbar, 2001), este gênero
é conhecido por apresentar mapas mentais das suas áreas de vida (Presotto & Izar 2010),
apresenta estratégias sócias de formação de coalizões (Perry et al., 2003; Ferreira 2003;
Ferreira et al., 2006) e recentemente vem sendo alvo de diversos estudos acerca do uso de
instrumentos em ambientes com restrição de alimento (ver revisão em Ottoni & Izar, 2008).
Características do genero Cebus
Macacos prego pertecem a subfamilia Cebinaea a qual contém os dois principais
primatas platirríneos onivoros (Cebus sp. e Saimiri sp.). Cebus sp. são animais relativamente
pequenos (4,5kg macho adulto), têm corpo totalmente coberto por pêlos, cauda semi-preênsil,
falanges pequenas e dedo oponível sendo os primatas neotropicias que apresentam maior
11
destreza manual. Os macacos prego vivem em grupos sociais entre oito a 40 individuos
apresentando muitos machos adultos, femeas adultas e infantes. Eles possuem grande
dimorfismo sexual (machos até 30% maiores que as femeas, a dependeder da espécie) e
hierarquia de dominancia entre machos, sendo mais despotica em C. apella e menos despotica
em C. albrifrons. Macacos prego tem grandes áreas de uso (até 600ha na amazônia) e
deslocamentos diários de cerca de 3km (Feagle, 1998; Ferreira, 2003).
O genero Cebus é considerado o grupo taxonomico de primatas neotropicias muito
divergente (Silva Jr. 2001). Uma classificação recente divide o gênero em dois subgêneros
(Sapajus e Cebus, respectivamente – Silva Jr., 2001). O subgênero sem tufo, Cebus, foi
dividido em quatro espécies: Cebus capuchinus, C.albrifons, C. olivaceus e C. kaapori. O
subgenero com tufo, Sapajus, foi dividido em oito espécies: Cebus apella, C. macrocephalus,
C. lidinosus, C. cay, C. xanthosternos, C. robustos, C. nigritus (Silva Jr., 2001) e C. flavius
(Oliveira & Langguth, 2006).
Macacos pregos são conhecidos por possuir uma dieta onivora, assim ampliando suas
possibilidades de ingestão de alimento. Estes animais alimentam-se desde frutos, sementes,
castanhas, flores, goma, néctar, fungos, seiva, ovos, invertebrados, pequenos vertebrados e
algumas espécies de invertebrados habitantes de ambientes de manguezais (Fragaszy et al.,
2004a). Estas características fazem que este gênero possua uma das maiores capacidades de
habitar uma diversidade de ambientes bem contrastantes.
Seguido dos bugios, os macacos pregos (Cebus spp.) são as espécies de primatas
neotropicias encontrados numa maior diversidade de habitats, sendo obsevados desde
florestas ombrofila densa no norte da Argentina (Di Bitetti, 1997), passando por regiões com
restrição de água e frutos carnosos (Ottoni & Izar, 2008), habitando porções da Floresta
12
Amazônica (Port-Carvalho et al., 2003), regiões de manguezais (Fernandes, 1991) e também
encontrados na América Central (Phillips, 1995a, b; Hall & Fedigan, 1997).
Dentro da estrutura espacial de grupos de macacos prego, há formação de subgrupos
que variam de acordo com as características e as estratégias sociais dos indivíduos que
balanceiam os custos (risco de predação e competição por alimento) e benefícios (defesa
contra predadores e aquisição de alimento) de viver em grupo. Janson (1990), Hall & Fedigan
(1997) relatam com detalhes a ocorrência destas escolhas espaciais nas formações destes
subgrupos nas tarefas de forrageio: machos e fêmeas dominantes e infantes no centro, juvenis
com livre acesso, além dos animais periféricos como machos e fêmeas adultos subordinados
que evitavam o centro (e, consequentemente, os animais dominantes) e machos e fêmeas
subadultos que posicionavam-se na frente do grupo.
As agressões podem interferir significativamente na taxa de sucesso de forrageio
(Janson, 1985). Em macacos pregos, grande parte das agressões ocorre em atividades de
forrageio, logo,indivíduos que recebem menor número de agressões forrageiam melhor do que
aqueles que sofrem maior incidência de injúrias (Janson, 1985). Assim, os animais tendem a
manter-se afastados para reduzir estas taxas de agressão e, consequentemente,aumentarem o
sucesso de forrageio (Janson, 1990; Phillips 1995a, b).
Uso de instrumentos por macacos-prego
Tomasello & Call (1997) fazem uma revisão bibliográfica acerca do uso de
instrumentos por macacos prego cativos. Estes autores relatam que registros de uso de
instrumentos por macacos prego em vida livre eram pouco frequentes. Em contrapartida, em
cativeiro, estes animais apresentavam grandes habilidades de uso de instrumentos. Há
registros de como macacos prego cativos conseguem promover tarefas com o uso de
13
instrumentos para alcançar alimentos fora do alcance com objetos, quebrar sementes com o
auxílio de martelos, absorver líquido com papel toalha e usar galhos e pedras para cortar um
revestimento em vários pedaços. Em outros estudos são descritos comportamentos de
modificação ou contrução de ferramentas, como amassar papéis toalha para servir como
esponjas. A produção de farpas em rochas para cortar couro e o uso de bambú para produzir
brechas em tubos plásticos.
Fernandes (1991) promoveu o primeiro registro de uso de instrumentos em macacos
prego em vida livre. Entre o seu resgistro até o ano de 2000, este comportamento era
considerado como esporádico, provavelmente pela falta de estudos mais longos em ambientes
propícios. A partir de 2004, o interesse pelo uso de ferramentas por Cebus spp. tornou-se
destaque na ciência, e, em seis anos mais de dois artigos por ano foram publicados sobre essa
temática. Nos manuscritos publicados até o presente período, tivemos a oportunidade de
observar por novos ângulos, estratégias comportamentais associadas ao uso de instrumentos,
sendo este complexo e intrigante.
Em região de manguezal no estado do Maranhão, Fernandes (1991) observou estes
animais (Cebus apella), utilizando pedaços de conchas de (Crassostrea rhizophorae) para as
atividades de abertura e retirada das ostras da mesma espécie. Ainda, tal autor sugeriu que a
capacidade de alimentar-se de uma variedade de potenciais recursos atua como componente
fundamental para a sobrevivência e permanência de macacos prego em ambientes de mangue.
Langguth & Alonso (1997) publicaram o primeiro registro de uso de ferramentas por
Cebus apella (atualmente C. libidinosus) em vida livre no bioma Caatinga. Nesse trabalho, os
autores estudaram os macacos prego da Mata do Desterro, Paraíba, e, em entrevista com os
moradores locais, estes relataram que a dieta dos macacos era constituída por presas animais
(lagartos), pedúnculos de folhas de macambira (Encholirum spectabilis) que eram puxadas e
14
mastigadas além do uso de ferramentas para quebrar sementes de maniçoba (Manihot sp.),
coco catolé (Syagrus oleracea). Apesar dos autores não observarem in loco a quebra de
sementes pelos macacos prego, eles encontraram sítios de quebra de coco catolé com martelos
pesando aproximadamente um quilo.
Em trabalho pioneiro, Ottoni & Mannu (2001) fizeram a primeira descrição
comportamental de quebra de sementes de Syagrus sp. com a utilizacão de pedras que serviam
com função de martelos e bigornas por macacos prego semi-cativos (Cebus apella) no Parque
Ecológico do Tietê, São Paulo. ) Neste trabalho, ocorreu o importante relato de que animais
tolerados (infantes e juvenis) frequentemente roubavam amêndoas de animais adultos, estes
autores questionaram acerca da importância da manutenção deste comportamento num grupo
social. Posteriormente, em 2005 Ottoni e colaboradores responderam tais questionamentos
(ver abaixo).
Moura & Lee (2004) estudaram a dieta dos macacos-prego no Parque Nacional da
Serra da Capivara, região de Caatinga, localizado no estado do Piauí, no nordeste brasileiro.
Os autores promoveram observações diretas do comportamento de forrageio de macacos
prego (C. libidinosus) utilizando ferramentas e encontraram uso de instrumento associado a
três contextos diferentes: i.) cavar; ii.) quebrar e iii.) investigação. Por exemplo, foi observado
uso de gravetos para desenterrar tubérculos de espécies como Manihot sp. e Thiloaatingiram
sp., uso de pedras para quebra ou pulverização de cactos (Pilosocereus piauhyensis) e
pequenos vertebrados como lagartixas, além da utilização de galhos para averiguar abertura
de árvores, de rochas para captura de insetos, de mel ou obtenção de água. Os autores
discutem os resultados à luz da necessidade de uma flexibilidade alimentar em condições de
restrição de alimento, e do forrageio extrativo como pressão para evolução da cognição.
15
Fragaszy et al., (2004a) estudaram os macacos pregos (C. libininosus) no limite dos
biomas Caatinga-Cerrado do estado do Piauí, utilizando as seguintes metodologias: a)
observações diretas; e b) busca de evidências físicas de quebra de sementes. Estes autores
encontraram os seguintes resultados: i) a identificação direta da utilização de martelos e
bigornas na quebra de sementes de Syagrus spp e Atallea spp. , ii) a constatação de depressões
pouco profundas nas superfícies das bigornas; iii.) a presença de lascas e destroços de cascas
de sementes; e iv.) a presença de pedras soltas com peso apropriado para a quebra de
sementes em cima das bigornas.
Ottoni et al., (2005) decidiram investigar os questionamentos levantados por Ottoni &
Mannu (2001) e encontraram uma intensa relação custo/benefício entre os eventos de roubos
de amêndoas e a facilitação da aquisição de componentes energéticos de difícil acesso
associados ao aprendizado da quebra de sementes por observação. Ottoni et al., (2005)
sugeriram que este padrão é um importante componente para a permanência do uso de
instrumentos neste grupo.
Waga et al., (2006) estudaram macacos pregos (C. libidinosus) no Parque Nacional de
Brasília, região representativa do Cerrado brasileiro. Utilizaram amostras comportamentais
diretas e observações de vestígios, encontrando os seguintes resultados: i.) episódios de
utilização de ferramentas por macacos pregos e ii) utilização de ferramentas por dois anos
consecutivos evidenciando o uso contínuo deste comportamento nos grupos monitorados.
Visalberghi et al., (2007) continuando o estudo com os macacos pregos (Cebus
libidinosus) na Fazenda Boa Vista, no estado do Piauí, utilizaram as amostras de bigornas,
medidas da freqüência do uso das bigornas, assim como as mensurações do peso e tamanho
dos potenciais martelos. Neste trabalho foi identificado que as bigornas estavam localizadas
principalmente na zona de transição entre a região plana, a mata aberta e os penhascos. Mais
16
que isto, os dados indicam escolhas ativas dos animais, tanto para a utilização de bigornas
quanto para utilização dos martelos. Foi verificada uma distribuição não randômica das
bigornas, de forma que estas se localizavam próximas às árvores, mas não exatamente as
produtoras de sementes. Já os martelos eram derivados de acidentes rochosos em maior
freqüência do que as rochas sedimentares. Os martelos mais pesados foram encontrados
próximos às bigornas, o que evidencia que os animais transportavam tantos as sementes
quanto as ferramentas (os martelos) para os sítios de quebra.
Silva (2008) relatou as estratégias comportamentais relacionadas ao roubo e partilha
de frutos encapsulados por macacos pregos (C. libidinosus). Este autor encontrou resultados
que corroboram com os achados de Ottoni et al., (2005) e sugeriu, ainda, que as estratégias
adotadas para observar animais quebrando sementes pode variar de acordo com o tamanho da
semente. Segundo Silva (2008), quanto maior o tamanho da semente, maior era a
possibilidade do animal aproximar-se para observar e usurpar sementes quebradas e ao
mesmo tempo poderia ocorrer maior tolerância com sementes maiores do que sementes
menores, mas apenas para infantes e juvenis.
Mannu & Ottoni (2008) realizaram observações com Cebus libidinosus em ambiente
de Caatinga, Serra da Capivara, Piauí, Brasil. Este é o primeiro trabalho que relata o uso
espontâneo de ferramentas secundárias em primatas neotropicais. Os autores registraram uma
diversidade de uso de ferramentas. O uso mais comum de ferramentas foi o de martelos para
abrir sementes ou frutas encapsuladas, ou escavar o solo (batidas verticais contra o solo). Em
outras ocasiões os martelos eram usados para cortar raízes como enxadas quando escavava, ou
quando retirava as folhas secas do chão em busca de artrópodes. Também foi observado o uso
de martelos para pulverizar cascalhos de quartzo encapsulados em rochas sedimentares. Os
macacos utilizavam o pó produzido na quebra dos seixos de quartzo nos atos de lamber,
17
cheirar e ou esfregar várias partes do corpo como a face, o peito e as mãos. Ainda não se sabe
a função deste uso do pó. Em várias ocasiões foram registradas partes de plantas utilizadas
como ferramentas. Os animais utilizavam os pedaços de galhos para inspecionar troncos de
árvores quebrados anteriormente por martelos e obtiveram sucesso superior a 70% das
tentativas. Os autores sugerem que as variações no uso de ferramentas em Boa Vista e Serra
da Capivara (Piauí) podem ser fruto de tradições locais, proposta defendida pela observação
da ontogenia do uso de ferramentas em grupos provisionados no parque do Tietê, São Paulo.
Canale et al., (2009) fizeram o primeiro registro de uso de instrumentos por C.
xantosternos e adicionou novas áreas de ocorrência por C. libidinosus, nos Biomas de
Caatinga, Cerrado e seu ecótono entre os estados de Sergipe, Bahia e Minas Gerais. Estes
autores encontraram a quebra de sementes associada a espécies vegetais como Syagrus spp.,
Atallea spp. e Cnidoscolus sp. Através destes dados os autores sugerem que o uso de
instrumentos é uma característica dos biomas Caatinga e Cerrado, onde ocorre limitação de
água e alimento ou consideram uma característica intrínseca do gênero Cebus.
Emidio & Ferreira (2009) foram os primeiros a descrever o uso de instrumentos por C.
flavius no bioma Caatinga no estado do Rio Grande do Norte. Tais autores registraram
sementes de maniçoba (Manihot dichotoma) associadas a sítios de quebra e o uso de
instrumentos para desenterrar tubérculos de maniçoba.
Visalberghi et al., (2009a) em experimento com animais selvagens descrevem que os
macacos prego são dotados de inteligência para escolha ativa: em situações em que martelos
artificiais são dispostos para quebrar sementes de palmeiras bastante resistentes, apenas
aqueles com maiores massas e, consequentemente, maior eficiência foram escolhidos,
transportados e utilizados para quebrar sementes.
18
Em situação não experimental ou induzida, Ferreira et al., (2010) confirmaram a
sugestão de escolhas inteligentes de martelos ao quebrar sementes propostas por Visalberghi
et al., (2009a). Os autores promoveram o primeiro relato de escolhas ativas de martelos por
macacos prego de acordo com a espécie de semente. Assim, pedras mais leves foram
destinadas para quebrar sementes menos resistentes e pedras mais pesadas utilizadas para
quebrar sementes mais resistentes, algo anteriormente somente observado em chimpanzés por
Boesch & Boesch, (1983).
Visalberghi et al., (2009b) apresentaram um panorama das características ecológicas
do ecótono Caatinga-Cerrado na região da Boa Vista e descreveram que as bigornas e plantas
produtoras de sementes são encontradas com maior abundância em regiões de penhascos. Tais
autores descreveram que, devido a baixa disponibilidade de pedras adequadas em regiões
onde localizam-se as plantas produtoras das sementes encapsuladas, os animais realizam o
transporte de sementes e martelos para as bigornas. Estes achados são interpretados
promovendo um comparativo com o observado em chimpanzés por Boesch & Boesch (1983)
e Sakura & Matsuzawa (1991).
Por fim, Fragaszy et al., (2010) observaram que macacos prego com características
intrínsecas diferentes, tais como peso do corpo e experiências anteriores, podem gerar
diferentes balanços energéticos da quebra de sementes. Ou seja, machos adultos são os
animais mais proficientes na quebra de sementes entre os membros do grupo (Silva 2008;
Fragaszy et al., 2010). Também foi observado que assim como humanos, os macacos
preferem quebrar sementes em locais em que há pequenas depressões para reduzir os custos
de quebra de sementes.
Com base nesta perspectiva acerca das capacidades cognitivas do uso de instrumentos
em ambientes natural de Caatinga e Cerrado podemos listar os seguintes achados: i) o uso de
19
martelos para diversas atividades, desde a quebra de sementes a produção de pó com pedras
para passar na face dos indivíduos (Mannu & Ottoni, 2008); ii) transporte de martelos e
sementes para os sítios de quebra em áreas em que estes não são comuns (Visalberghi et al.,
2007; Visalberghi et al., 2009b); iii) capacidade de escolher martelos para quebrar diversas
espécies de sementes (Ferreira et al., 2010); iv) seleção de porções de uma determinada
bigorna a ser utilizada na quebra de sementes (Fragaszy et al., 2010); v) diferenças entre os
indivíduos da proficiência na execução do uso de instrumentos (Ottoni & Mannu, 2001;
Ottoni et al., 2005; Silva, 2008; Fragaszy et al., 2010).
Entretanto, o número de grupos estudados ainda é pequeno, e a maior parte dos
resultados derivam de três grupos (Tietê, Boa Vista e Serra da Capivara). Diversos aspectos
ainda precisam ser elucidados, principalmente para verificar o quanto o uso inteligente de
instrumentos varia a depender de condições ecológicas diferentes (possibilidade de
terrestrialidade, disponibilidade de alimentos, presença de predadores e rotas de fuga,
disponibilidade de material adequado) ou ainda o quanto o uso de pedras como instrumento
deriva de tradições locais e aprendizagem social ou derivam de convergência comportamental
devido a similaridade ambiental (Perry et al., 2003).
Otimização no uso de instrumentos
A quebra de sementes com pedras é considerada uma das formas mais complexas de
uso de instrumentos por primatas porque é necessário o entendimento das relações espaciais
entre bigornas, sementes e martelos (Fragaszy et al., 2004b). Sugere-se que esta atividade não
ocorra aleatoriamente, mas envolva processos cognitivos que possibilitem a abertura destes
itens encapsulados, tais como: selecionar bigornas, transportar sementes e/ou martelos para
20
estas bigornas e dispor as sementes sobre locais planos, além de lançar martelos sobre as
sementes (Visalberghi et al., 2009b).
O uso ótimo de pedras para quebra de sementes foi abordado pela primeira vez por
Boesch & Boesch (1983) através de observações diretas e de vestígios em grupos não
habituados de chimpanzés (Pan troglodytes) no Parque Nacional Tai, Costa do Marfim. Os
autores identificaram um padrão complexo da quebra de sementes: os chimpanzés utilizavam
martelos com massa inferior a três quilos para quebrar sementes menos resistentes (Coula
edulis, Olacaceae), enquanto que as sementes de palmeiras que eram mais resistentes (Panda
oleosa, Pandaceae) frequentemente eram abertas com martelos com massas que variavam
entre três e 9 kg ou superiores a 9 kg. Boesch & Boesch (1983) também mostraram que
chimpanzés transportaram pedras mais pesadas mais frequentemente, e por maiores
distâncias, que pedras mais leves ou que martelos de madeira, sugerindo um planejamento da
ação de quebra de sementes. Por outro lado, Sakura & Matsuzawa (1991) estudando
chimpanzés em Bossou relataram a escassez dos eventos de transporte de martelos, pois nesta
área havia abundância de material adequado para quebra de sementes.
Em macacos prego, dois diferentes estudos experimentais investigaram a importância
da massa na escolha de martelos. O primeiro revelou que macacos prego cativos faziam
escolhas de martelos mais pesados para quebrar as sementes de palmeiras difíceis de serem
quebradas (Schrauf et al., 2008). O segundo descreveu que os macacos prego provisionados
observados na Fazenda Boa Vista (Piauí, Brasil) promoviam escolhas racionais de martelos
artificiais (oferecidos pelos experimentadores) e selecionavam aqueles que possibilitam maior
efetividade na quebra de sementes de palmeiras (Visalberghi et al., 2009a).
Trabalhos naturalísticos também indicam escolhas de martelos e bigornas em macacos
prego. Ferreira et al., (2010) realizaram registros das pedras encontradas sobre as bigornas
21
utilizadas por macacos prego não habituados (Rio Grande do Norte, Brasil) e relataram que
três diferentes populações de macacos prego (C. libidinosus) em situação não experimental
nem induzida escolhiam martelos em função do tamanho das sementes alvo. Assim, foram
verificadas que pedras mais pesadas associadas a sementes maiores e mais resistentes,
enquanto martelos significativamente mais leves foram observados associados a sementes
menores.
Em chimpanzés, também foi observado escolhas otimizadas de bigornas. Boesch &
Boesch (1983) verificaram que chimpanzés (Pan troglodytes) quebravam sementes maiores
em bigornas mais resistentes, enquanto que para as sementes menores não havia preferência
quanto ao tipo de bigorna. Visaberghi et al., (2007) descrevem que as bigornas ativas
localizavam-se significativamente mais próximas de rotas de fuga (árvores) apesar da
presença de diversas outras potenciais bigornas. Segundo este trabalho, a escolha da bigorna
reflete uma otimização entre quebrar sementes no solo e a possibilidade de escape aos
predadores. Ambos os estudos relatam uso repetido de bigornas.
No conjunto, estes estudos mostram que a escolha de com qual material (escolha de
martelos) e onde quebrar sementes (seleção de bigornas) por macacos prego reflete um
balanço, ao menos, entre as seguintes variáveis: i) gasto energético e tempo para a quebra e
energia ganha (Visalberghi et al., 2007); ii) custo de viagens entre as plantas produtoras de
sementes e os sítios de quebra (Visalberghi et al., 2009a, b), iii) proteção contra predadores
através de rotas de fuga (Visalberghi et al., 2007) e iv) necessidade de aprendizagem da
técnica de quebrar sementes (van Schaik et al., 1999; Ottoni & Mannu, 2001; Ottoni et al.,
2005; Silva, 2008). Destaca-se, entretanto, que tanto os trabalhos de Boesch & Boesch (1983)
com chimpanzés, quanto os trabalhos com macacos prego, foram realizados em ambientes
com baixa disponibilidade de instrumentos (pedras) adequadas para a quebra de sementes.
Segundo Visalberghi et al., (2009b, p. 103) a capacidade cognitiva para escolha e transporte
22
de martelos deve ser analisada tendo em vista a ecologia do local, e sugere que o transporte e
escolha de martelos deve ocorrer em situações especificas, quando há baixa disponibilidade
de material adequado.
Diante da falta de informações acerca da otimização no uso de instrumentos por
macacos prego que podem ser representadas através das escolhas eficientes de martelos e
bigornas em diversos aspectos (ex: peso dos martelos, espécie de semente a ser quebrada e
distribuição espacial de bigornas), decidimos testar as seguintes hipóteses e predições:
H1: Macacos prego selecionam martelos para quebrar sementes.
P1: Martelos encontrados sobre as bigornas (0 cm) terão diferentes massas daqueles
encontrados a raios de 1-20 cm e 21-100 cm.
P2: Pedras mais leves são utilizadas para quebrar sementes menores e pedras mais
pesadas são utilizadas para quebrar sementes maiores.
P3: Pedras de diferentes massas são utilizadas para quebrar diferentes estágios de
maturação de uma mesma espécie de semente.
A hipótese nula é que macacos prego não selecionam martelos. Assim, os pesos das
pedras deverão ser similares em diferentes distâncias das bigornas, espécies de sementes e
estágios de maturação.
H2: Macacos prego selecionam bigornas.
P4: A distância dos sítios de quebra à planta produtora de semente, assim como, a
distância dos sítios de quebra entre si seguem padrão diferente da distância entre as plantas
produtoras de semente.
23
P5: Sítios de quebra serão mais próximos entre si em ambientes com menor
disponibilidade de árvores de grande porte, que possam servir como rotas de fuga (pressupõe-
se que neste caso, que os indivíduos se agruparão para o aumento da proteção contra
predadores).
A hipótese nula é que macacos prego não selecionam espacialmente as bigornas. Deste
modo, as distâncias entre as bigornas e as plantas produtoras de sementes, bem como a
distância das bigornas entre si, deverá seguir padrão espacial semelhante aos das distâncias
entre as plantas produtoras de sementes. Ainda, as distâncias entre os sítios de quebra e as
plantas produtoras de sementes, assim como as distâncias entre os sítios de quebra, serão
similares para as diferentes espécies de sementes e em ambas as áreas de estudo.
24
MÉTODO
Área de estudo
A Caatinga é o único Bioma exclusivamente brasileiro, se estende por 750.000 Km2 e
engloba todos os nove estados nordestinos e Minas Gerais (Ab’Sáber, 2003). Constitui um
dos Biomas menos estudados do Brasil (Prado, 2003) e cerca de 20% da sua área está
desertificada devido a processos antrópicos (Alves et al., 2009). Ações governamentais
tentam mitigar este processo através de estratégias para a conservação deste domínio (MMA,
2004).
Este Bioma é caracterizado por clima seco seguindo os critérios da nova delimitação
do semi-árido (MIN, 2005): i. precipitação pluviométrica média anual inferior a 800
milímetros; ii. índice de aridez de até 0,5 calculado pelo balanço hídrico que relaciona as
precipitações e a evapotranspiração potencial, no período entre 1961 e 1990; e iii. risco de
seca maior que 60%, tomando-se por base o período entre 1970 e 1990. Além de apresentar
precipitações baixas e irregularmente distribuídas (principalmente entre os meses de fevereiro
a junho), altas temperaturas e incidências de irradiação solar, grande incidência de espécies
endêmicas e especializações em plantas para a redução da perda hídrica, como a presença de
espinhos, folhas caducifólias e raízes profundas em árvores lenhosas (Alves et al., 2009).
Foram monitorados vestígios de uso de instrumentos por macacos prego em duas áreas
de ocorrência de Cebus spp. representando dois diferentes tipos de Caatinga. A serra do
Estreito, localizada no município de Jucurutu (Figura 1a&b, Figura 2a&b) apresenta um
padrão de vegetação classificado como Caatinga arbustiva aberta (Alves, 2007). Esta Caatinga
é caracterizada pelo expressivo número de árvores retorcidas que variam entre um a três
metros de altura além de uma grande quantidade de vegetação herbácea. A média histórica de
precipitação acumulada dos últimos 10 anos é 712,7 mm3 com variação de ± 234,72 mm
3. No
25
ano de estudo (2009), foi registrado o acumulado de 936,6 mm3, superando a média histórica
(dados cedidos gentilmente pela Empresa de Pesquisa Agropecuária do Estado do Rio Grande
do Norte no ano de 2009). Os dados foram coletados numa área de Caatinga arbustiva aberta
dentro e na periferia da RPPN Stossel Brito que possui uma área de 7,5 km2. Neste tipo de
Caatinga, os frutos carnosos são disponíveis principalmente por herbáceas e cactos e, em
média, o tamanho destes frutos são de 0,5 cm e máximo de 4 cm (Passiflora foetida,
Phoradendron affine, Cissus verticillata, Capparis cynophallophora, Commiphora
leptophloeos, Pilosocereus gounellei, Cereus jamacaru). Esta unidade de conservação pode
ser considerada como a área de maior representatividade da Caatinga arbustiva aberta do
estado do Rio Grande do Norte devido ao seu ótimo estado de conservação, suas riqueza e
diversidade biológica. Esta área possui formação geológica com pedras de alta dureza e baixa
friabilidade (ortognaisse diorítico a granítico com restos de supracrustais – CPRM, 2005a).
A serra de Luís Gomes, localizada no município de Luís Gomes (Figuras 1a&c; 2c&d)
é classificada como Caatinga arbustivo-arbórea (MMA, 2003; Alves, 2007). Esta região é
indicada como área de Caatinga prioritária para unidade de conservação e pesquisas
científicas devido à riqueza biológica, apresentando muitos indicadores de biodiversidade,
endemismo e potencial risco de ação antrópica (MMA, 2003). Esta área é mais úmida do que
a Serra do Estreito e contém maior disponibilidade de frutos carnosos e maior tamanho: média
de 5 cm e máximo de 10 cm (Capparis cynophallophora, Commiphora leptophloeos,
Pilosocereus gounellei, Cereus jamacaru, Pouteria gardneriana), assim como árvores mais
altas (variando entre três a 20 metros de altura). A média histórica de precipitação acumulada
dos últimos 10 anos é de 820,6 mm3 com variação de ± 272,3 mm
3. No ano de estudo (2009),
foi registrado o acumulado de 1009,2 mm3, superando a média histórica (dados cedidos pela
EMPARN no ano de 2009). O município está situado em área de abrangência das rochas
metamórficas que compõem o embasamento Cristalino, onde predominam granitos, gnaisses e
26
migmatitos variandos, xístos e anfibolitos, às vezes cortados por veios de quartzo e pegamtito
(CPRM, 2005b).
Em ambas as áreas de estudo, a variação sazonal influencia fortemente a paisagem e,
consequentemente, a disponibilidade de recursos para a reprodução de animais e plantas. Na
estação chuvosa, é observada uma vegetação exuberante com fase reprodutiva bem definida
na maioria das espécies. Na estação seca, a paisagem muda drasticamente para
disponibilidade de água reduzida, árvores com a ausência de folhas e frutos carnosos e é
observada uma estação reprodutiva restrita a poucas espécies (a exemplo de ninhos ativos de
Juriti, Leptotilla verreauxi, estes que reproduzem ao longo do ano).
Animais de estudo
Na regiao nordeste do Brasil ocorrem três espécies de macacos prego: Cebus
libidinosus, C. flavius e C. xanthosternus. Cebus flavius apresenta uma distribuição espacial
restrita ao nordeste brasileiro acima do Rio São Francisco, encontrada inicialmente na Mata
Atlântica (Oliveira & Langguth, 2006) e recentemente Ferreira et al., (2009) encontraram
uma população habitante da Caatinga do Estado do Rio Grande do Norte. Cebus libidinosus
possuem uma área de ocorrência amplamente distribuída entre os Biomas Caatinga e Cerrado.
Segundo a IUCN, dentre as duas espécies de macacos prego encontradas no nordeste
brasileiro acima do Rio São Francisco, Cebus flavius é a única que apresenta o status de
criticamente em perigo (Oliveira et al., 2008), enquanto que Cebus libidinosus apresenta um
status de menor preocupação (Rylands et al., 2008).
Os macacos pregos galegos (C. flavius) possuem de modo geral uma coloração
amarelada ao longo do seu corpo, com alguns tons mais escuros nos braços e coluna, estes
27
animais também apresetam tufos curtos dirigidos para trás, de modo que a cabeça apresenta
um perfil arredondado frontal sem tufos eretos ou crista ou almofadas (Oliveira & Langguth,
2006). Os C. libidinosus possui coloração no corpo amarronzada, seus ombros possuem tons
mais escuros tendendo para o vermelho, cabeça branco-amarela, possui topete pequeno
comumente formando duas pequenas pontas.
Duas populações de macacos prego não habituadas a presença humana e mapeadas por
Ferreira et al., (2009) foram estudadas: Cebus flavius, habitantes da Serra do Estreiro e C.
libidinosus, habitantes da Serra de Luís Gomes.
Durante o estudo, foram efetivamente contabilizados grupos com o número máximo
de 40 indivíduos para a população de C. flavius (n = 8 avistagens), e 50 animais para a
população de C. libidinosus (n = 7 avistagens).
Esforço amostral
Entre agosto a setembro de 2008 e janeiro de 2009 (fase preliminar) e fevereiro a
dezembro de 2009 (fase efetiva) foram efetuadas 26 excursões de campo com duração de
cinco dias em cada área de estudo que resultaram num montante de 1.560 horas de coleta de
dados.
Registro metodológico
Parcelas monitoradas
Percorreu-se uma área total de 361,18 e 225,40 hectares (Jucurutu e Luís Gomes,
respectivamente), onde foram observadas evidências da presença de macacos prego a
exemplo de sítios de quebra e fezes, bem como observações in situ dos macacos (Figura 1).
28
Foram definidas quatro parcelas representantes de cada área de estudo para
amostragem mensal. Na escolha destas parcelas optou-se por áreas que fossem distantes entre
si (superiores a 400 metros), que apresentassem disponibilidade de espécies vegetais
produtoras de sementes (a saber: Manihot dichotoma, Syagrus cearensis e/ou Diclea
grandiflora), e em regiões de difícil acesso onde não havia presença humana. Cada parcela
mediu em média 3 hectares (em Jucurutu) e 5 hectares (em Luís Gomes). Foram realizados
registros de GPS de todas as plantas produtoras de sementes. Com o objetivo de obter
registros sistemáticos na coleta de dados, dentro de cada parcela foram construídas trilhas que
eram percorridas na mesma direção e sentido a cada visita amostral mensal.
Durante um estudo preliminar foi verificado que havia uma grande disponibilidade de
martelos e bigornas em ambas as áreas de estudo, devido a formação geológica nestes
ambientes. Pedras utilizadas como martelos apresentaram grande variação de tamanho (média
= 10,13 cm; I.C 95% = ± 7,02 cm – Figura 3). Bigornas poderiam ser constituídas por pedras
ou troncos de árvores, e, em especial as bigornas de pedras variavam entre 10 cm a mais de 5
metros de comprimento (Figura 3).
Fenologia das espécies vegetais produtoras de sementes e frutos cultivares
Amostragens fenológicas foram realizadas nas parcelas em ambas as áreas de estudo.
Dado o grande numero de plantas distribuídas em cada parcela, a amostragem fenológica foi
promovida mensalmente em 10 indivíduos de cada espécie vegetal registrando a presença de
folhas, flores, frutos e sementes e em qual estado de maturação ao longo do ano.
Especialmente em Luís Gomes, região com maior tradição agrícola, a fenologia também foi
empregada em algumas áreas adjacentes às parcelas onde ocorria a produção de frutos
cultivares (ex. manga, milho, caju).
29
Durante o ano de 2009, correspondente ao período de estudo, em ambas áreas, as
maniçobas (Manihot dichotoma) apresentaram frutificação entre fevereiro a abril. Os cocos
catolés (Syagrus cearensis) apresentaram dois ciclos de frutificação ao longo do ano, o
primeiro entre janeiro a maio, e o segundo entre agosto a dezembro. Os frutos nativos em sua
grande maioria apresentaram o período de frutificação dentro do período da estação chuvosa
(janeiro a junho), enquanto que, os frutos cultivares apresentaram distintos períodos de
frutificação. Por exemplo, a manga (Manguifera indica) apresentou frutos maduros entre
janeiro e fevereiro (manga), o milho (Zea mays) entre junho e julho, e o caju (Anacardium
occidentalis) entre outubro e novembro.
30
Figura 1 - Áreas de estudo contendo mapa geral (A), área de estudo de Jucurutu (B) e área de estudo de Luís Gomes (C). Maiores detalhes conferir a legenda do mapa acima.
31
Figura 2 – Sazonalidade nas áreas de estudo. Figuras a-b = Jucurutu (Caatinga arbustiva aberta) estação chuvosa e estação seca, figuras c-d = Luís Gomes
(Caatinga arbóreo-arbustiva) estação chuvosa e estação seca.
32
Figura 3 – Exemplos de bigornas e martelos usados nos sítios de quebra. Figuras: a = representa um sítio de quebra de semente de maniçoba (Manihot
dichotoma), b = sítio de quebra com bigornas grandes (> 1m), c = zoom da bigorna, d = imagem de martelos utilizados em sítios de quebra de maniçoba, e =
sítios de quebra ativos de Syagrus cearensis.
33
Definição e registro de presença de sítio de quebra
Neste trabalho, foram considerados sítios de quebra ativos aqueles em que havia,
concomitantemente, a presença de pedras menores (martelos) sobre pedras maiores (bigornas)
e sementes quebradas num raio de até 20 cm da bigorna. Sítios de quebra inativos eram
aqueles em que ocorria a ausência de uma destas condições. No presente trabalho, somente os
sítios de quebra ativos foram mensurados.
Nos deslocamentos entre as trilhas dentro de cada parcela, era registrada a localização
geográfica dos sítios de quebra ativos, além de informações sobre as sementes quebradas
como a espécie e o estado de maturação. Quando eram encontrados sítios de quebra contendo
sementes de diferentes espécies e/ou estado de maturação, estes eram classificados como
sítios de quebra mistos. Para o registro dos dados de GPS, utilizou-se o equipamento
GPSMAP® 76CSx, Garmim com unidade em UTM e datum SAD 69.
Os estágios de maturação das sementes quebradas foram classificados de acordo com
as características morfofisiológicas de cada espécie de sementes. As sementes de maniçoba
(Manihot dichotoma) foram classificadas como verdes, quase maduras e maduras. Sementes
verdes apresentavam o epicarpo verde e volumoso e o endocarpo estava totalmente
constituído; sementes quase maduras tinham epicarpos desidratados com rachaduras e prontos
para a dispersão explosiva, também era evidente o mesocarpo com coloração de maduro e
endocarpo seco; sementes maduras eram encontradas dispersas em torno das plantas
produtoras com epicarpo maduro e seco (ver Figura 6).
Os estágios de maturação das sementes de coco catolé (Syagrus cearensis) foram
classificados como verde, quase maduro, maduro e podre. Sementes verdes apresentavam o
endocarpo constituído em sua maior parte por líquidos; identificava-se o estágio quase
maduro pelo epicarpo bastante volumoso e comestível assim como o endocarpo em formato
34
de polpa; sementes maduras eram encontradas com epicarpo e endocarpo secos; o estágio
podre era observado quando o endocarpo estava fermentado e constituído por larvas de
insetos (ver Figura 6).
Ao final de cada registro, os sítios eram limpos, de modo que as sementes encontradas
até um raio de 20 cm da bigorna eram descartadas para além dessa distância. Quando eram
encontradas sementes quebradas nos sítios de quebra inativos, estas também eram descartadas
seguindo o mesmo procedimento. A limpeza de sítios de quebra deu início a partir da última
excursão preliminar (janeiro de 2009), e possibilitou que as visitas contínuas dos animais às
parcelas resultassem em registros que indicavam o uso mensal de sítios de quebra.
Registro do peso dos martelos
Dado o grande número de sítios de quebra ativos, os registros das massas dos martelos
ocorriam sequencialmente a cada 10 sítios de quebra ativos (isto é, apenas o primeiro, 10º,
20º, 30º e assim por diante). Os martelos sobre as bigornas eram coletados e medidos com o
auxílio de uma balança com precisão de 1g (modelo ER2856st). Após pesados, os martelos
eram retirados e depositados a mais de 20 cm da bigorna, para evitar que as mesmas pedras
fossem pesadas em meses subsequentes. Ao encontrar sítios de quebra mistos, os martelos
eram medidos e registrados como pertencentes a sítios de quebra mistos.
Foram mensuradas, além das massas das pedras (martelos) acima da bigorna (0 cm), a
massa de outras pedras (potenciais martelos) distribuídas entre os raios de 1 a 20 cm e entre
21 a 100 cm. Após o registro destes potenciais martelos os mesmos eram depositados nos seus
locais de origem.
35
Preparação do banco de dados geográficos: Distância mais próxima entre pontos
No programa ArcMap™ ERSI software® (versão 9.3), a partir dos dados de GPS
referentes às plantas produtoras de sementes e aos sítios de quebra, foram calculadas: i.)
distância mais próxima entre plantas produtoras de sementes; ii.) distância mais próxima entre
sítios de quebra e plantas produtoras de sementes e iii.) distância mais próxima entre sítios de
quebra.
Optou-se por calcular os pontos mais próximos e não a distância euclidiana para retirar
o possível erro decorrente do formato das parcelas. Assim, mesmo as parcelas possuindo áreas
semelhantes em média, parcelas com formatos mais retangulares resultariam em maiores
distâncias do que parcelas com formatos quadrados.
Análise de dados
As massas dos martelos amostrados sobre as bigornas foram transformados em log10
para assumir distribuição normal segundo o teste Kolmogorov-Smirnov (N > 4; D > 0,35; p
>0,20) e, portanto, empregaram-se testes paramétricos para estes dados. As medidas das
distâncias não apresentaram distribuição normal segundo o Kolmogorov-Smirnov (N > 146,
D < 0,23; p <0,01), tendo sido empregados testes não paramétricos.
Foi utilizado o teste Kruskal-Wallis seguidos dos post hocs para testar as predições 1 e
4. Para testar a predição 5, utilizou-se o Teste Mann-Whitney. A correlação de Spearman foi
utilizada para testar a predição 4. Para testar a predição 2, utilizou-se o teste one-way
ANOVA seguido do post hoc de Fischer (LSD) para as comparações entre os fatores. Para
testar a predição 3, utilizou-se o teste repeated measures ANOVA seguido do post hoc de
Fischer (LSD) para as comparações entre os fatores. O nível se significância foi de 5% ou
menor de acordo com as correções dos testes de post hoc. O programa Statistica 8,
Copyright© StatSoft foi utilizado para a análise estatística dos dados.
36
RESULTADOS
Visão geral
Os macacos prego utilizaram cerca de quatro vezes mais sítios de quebra na Caatinga
arbustiva aberta que na Caatinga arbustivo-arbórea: 2.212 sítios de quebra em Jucurutu
(Caatinga arbustiva aberta) e 558 sítios de quebra em Luís Gomes (Caatinga arbustivo-
arbórea).
Em Jucurutu, 100% dos sítios de quebra encontrados eram exclusivamente de
sementes de maniçobas, enquanto que em Luís Gomes houve uma maior variação de
sementes, sendo: 75% de coco catolé (Syagrus cearensis), 16% de maniçoba (Manihot
dichotoma), 1% de olho de boi (Diclea grandiflora) e 8% para sítios de quebra mistos.
Devido ao baixo registro da quebra de sementes de D. grandiflora, optou-se por não utilizar
estes dados nos testes de hipóteses.
A quebra de sementes em diferentes estágios de maturação foi observada em ambas as
áreas de estudo. O grupo de C. flavius (Jucurutu) foi o único a quebrar sementes de maniçoba
verdes (6%), quase maduras (2%) e maduras (92%). Por outro lado, o grupo de C. libidinosus
(Luís Gomes), habitante de uma região onde também eram encontradas sementes de
maniçoba, quebrou apenas sementes de maniçoba maduras, mas abriu cocos catolé em
diferentes estágios de maturação, sendo 8% do total para sementes verdes, 73% sementes
maduras, 15% sementes podres e 4% sementes mistas.
Escolha dos martelos para a quebra de sementes
A predição 1 foi verificada: observou-se que, para ambas as áreas de estudo, os
martelos encontrados sobre as bigornas diferiram significativamente dos potenciais martelos
37
encontrados entre os raios de 1 a 20 cm e 21 a 100 cm de distância da bigorna (ver estatística
na Tabela 1 e Figuras 4A e B). Entretanto, o padrão diferiu entre as áreas.
Em Jucurutu, o padrão encontrado foi de pedras localizadas acima da bigorna com
massa significativamente menor (mediana = 46 g) do que aquelas localizadas nos arredores da
mesma (medianas para raios entre 1-20 cm = 131g e 21-100 = 230 g – Figura 4A). O oposto
foi verificado em Luis Gomes: pedras acima da bigorna significativamente com maior massa
(mediana = 429 g) do que as pedras encontradas aos arredores (medianas para 1-20 cm = 32g
e 21-100 = 52,5 g – Figura 4B).
Figura 4 – Análises estatísticas correspondentes à predição 1. (A) Caatinga arbustiva aberta: massa
das pedras encontradas sobre a bigorna (0 cm, N = 414); entre 1-20 cm da bigorna (N =162) e entre
21-100 cm da bigorna (N=363). (B) Caatinga arbóreo-arbustiva: massa das pedras encontradas sobre a
bigorna (0 cm, N = 93); entre 1-20 cm da bigorna (N =115) e entre 21-100 cm da bigorna (N=346).
Mediana, Distribuição não outlier dos dados, *** p < 0,001.
38
Em relação ao peso dos martelos, foi verificado que estes variaram de acordo com a
espécie da semente (predições 2) a ser quebrada. Para sementes menores (Manihot dichotoma)
as pedras utilizadas como martelos eram mais leves (médias entre Jucurutu e Luís Gomes =
89,01g) do que para sementes maiores (Syagrus cearensis, média = 612,65g). O peso dos
martelos não diferiu entre os sítios de quebra mistos e os sítios de quebra de S. cearensis na
Caatinga arbustivo-arbórea (médias: sítios de quebra mistos = 412,25 e sítios de quebra de S.
cearensis = 612,65g). Ver Tabela 1 e Figura 5A e 6.
Ainda foi observado que, a depender da área de estudo, ocorreram diferenças
significativa quanto ao peso dos martelos utilizados para quebrar uma mesma espécie de
semente (M. dichotoma). Na Caatinga arbustiva aberta, onde existem exclusivamente
sementes de M. dichotoma, os martelos encontrados sobre as bigornas foram duas vezes mais
leves do que os martelos encontrados na Caatinga arbóreo-arbustiva para quebrar esta mesma
espécie de semente (médias: Jucurutu = 59,25g e Luís Gomes = 118,77g). Ver Tabela 1 e
Figura 5A e 6.
Os resultados dos testes da predição 3 indicam que na Caatinga arbustiva aberta houve
variação no peso dos martelos utilizados para quebrar diferentes estágios de maturação de
sementes de Manihot dichotoma (Tabela 1 e Figura 4B). Entretanto, esta diferença não foi
verificada na Caatinga arbustivo-arbórea ao analisar o peso das pedras utilizadas para quebrar
diferentes estágios de maturação de Syagrus cearensis (Tabela 1 e Figuras 5C e 6).
39
Figura 5 – Análises estatísticas correspondentes às predições 2 e 3. (A) Massa dos martelos utilizados
para quebrar sementes por macacos prego em ambos os tipos de Caatinga. M. dichotoma1 (N= 414);
M. dichotoma2
(N= 13); Mix2 (Sítios de quebra mistos, N = 4) e Syagrus cearensis
2 (N =88). (B)
Martelos utilizados pelo grupo de Cebus flavius na quebra da semente de M. dichotoma em diferentes
estágios de maturação. Sementes verdes (N= 9); sementes quase maduras (N = 9) e sementes maduras
(N=393). (C) Martelos utilizados pelo grupo de C. libidinosus na quebra da semente de Syagrus
cearensis em diferentes estágios de maturação. Sementes verdes (N= 12); sementes maduras (N = 50);
sementes podres (N = 11) e sítios de quebra mistos (N = 15). média e intervalos de confiança da
média a ±95%; ** p < 0,01; *** p < 0,001; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta;
Manihot dichotoma2 e Syagrus cearensis
2 = Caatinga arbustivo-arbórea.
40
Figura 6 – Sementes consumidas pelos macacos prego e indicadores de estágios de maturação. (A-D) Coco catolé (Syagrus cearensis), (E-F) Maniçoba (Manihot dichotoma). (A&E) Estágio verde. (B&F) Semente quase madura. (C&G) Estado maduro. (D) Estágio podre.
41
Tabela 1 – Compilação dos resultados estatísticos.
Hipotesis a Type of test a2 N a3 Z a4 P
P1 - Open scrub Caatinga
Kruskal-Wallis test
939
201,33
<0,001
P1- Scrub-arboreal Caatinga
Kruskal-Wallis test
554
141,96
<0,001
P2
One-way ANOVA
516
267,517
<0,001
P3 - Open scrub Caatinga
Repeated measured ANOVA
411
6,88
<0,01
P3 - Scrub-arboreal Caatinga
Repeated measured ANOVA
88
0,534
0,66
P4
Kruskal-Wallis test
1685
117,48
<0,001
P5 Kruskal-Wallis test 1912 -15,98 <0,001
Tabela 2 – Resultados das correlações correspondentes a predição 4. Códigos: Espécie1 = Caatinga arbustiva aberta; Espécie
2 = Caatinga
arbustivo-arbórea.
Type of test Matrix Correlations N Spearman's r Z P
Spearman's
correlation of
M.
dichotoma1
Distances between
seed-producing
species
Distances between nut-crack sites and seed-producing species 1306 0,02 0,87 0,38
Distances between nut-crack 1306 -0,14 -5,2 < 0,001
Spearman's
correlation of
M.
dichotoma2
Distances between
seed-producing
species
Distances between nut-crack sites and seed-producing species 65 -0,25 -2,1 <0,05
Distances between nut-crack 88 -0,08 -0,7 0,46
Spearman's
correlation of
S. cearensis2
Distances between
seed-producing
species
Distances between nut-crack sites and seed-producing species 233 0,03 0,5 0,62
Distances between nut-crack 233 -0,05 -0,7 0,49
42
Escolha espacial do sítio de quebra
A distância entre as plantas produtoras de cocos catolé (Syagrus cearensis) foram
significativamente menores (mediana = 0 m; média = 2,72 m) do que as distâncias entre
plantas de Manihot dichotoma (medianas/médias Jucurutu e Luís Gomes = 1,86/2,29 e
2,37/3,42 m; respectivamente) para ambas as áreas de estudo. As distâncias entre as plantas da
espécie M. dichotoma foram semelhantes em ambas as áreas de estudo.Ver Tabela 1 e Figura
7A.
Em suporte à predição 4, foi observado que os sítios de quebra se distribuem de forma
independente da distância entre as plantas produtoras de sementes. Não ocorreram correlações
significativas positivas com alto poder explicativo entre as distâncias de plantas produtoras de
sementes e as distâncias entre sítios de quebra às plantas. Este mesmo padrão ocorreu ao
correlacionar as distâncias de plantas produtoras de sementes às distâncias entre os sítios de
quebra. Ver Tabela 2 e Figura 8.
Apesar de plantas de maniçoba (Manihot dichotoma) apresentarem maiores distâncias
inter-individuais do que a distância registrada entre os espécimes de cocos catolé (Syagrus
cearensis), os sítios de quebra de sementes maniçoba estavam mais próximos das plantas
produtoras do que os sítios de quebra de cocos catolé. Ver Tabela 1 e Figura 7B.
Também foi verificado que as distâncias entre os sítios de quebra diferiram de acordo
com o tipo de semente: sítios de quebra de maniçobas estavam mais próximos entre si
(medianas maniçobas de Jucurutu = 2,24 e Luís Gomes =3,72) do que os sítios de quebra de
cocos catolés (mediana = 5,04). Ver Tabela 1 e Figura 7C.
Confirmando a predição 5, foram verificadas diferentes distâncias entre sítios de
quebra a depender do tipo de Caatinga: na Caatinga arbustiva aberta os sítios de quebra
43
estavam significativamente mais próximos (mediana = 2,24) do que na Caatinga arbusitvo-
arbórea (mediana = 4,91). Conferir Tabela 1 e Figura 7D.
Figura 7 – Análises
estatísticas correspondentes
às predições 4 e 5. (A)
Distâncias entre as espécies
vegetais produtoras de
sementes nas áreas de estudo
(Distance1). Manihot
dichotoma1 (N =1306); M.
dichotoma2 (N = 146);
Syagrus cearensis2 (N =
233). (B) Distâncias entre os
sítios de quebra e as
respectivas espécies
produtoras de sementes em
ambas as áreas de estudo
(Distance2). Manihot
dichotoma1 (N =2192); M.
dichotoma2 (N = 50);
Syagrus cearensis2 (N =
412). (C) Distâncias entre os
sítios de quebra (Distance3)
para cada espécie de
semente em áreas de estudo.
Manihot dichotoma1 (N
=1912); M. dichotoma2 (N =
88); Syagrus cearensis2 (N =
380). (D) Distâncias entre os sítios de quebra (Distance3) em ambas as áreas de estudo. Caatinga
arbustiva aberta (N =2192), Caatinga arbustivo-arbórea (N = 462). medianas e distribuição não
outlier dos dados; *** = p < 0,001; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot
dichotoma2 e Syagrus cearensis
2 = Caatinga arbustivo-arbórea.
44
Figura 8 – Análise estatística correspondente a predições 4. (A) Manihot dichotoma1 (Ns =1306 e
1306). (B) Manihot dichotoma2 (Ns =65 e 88). (C) Syagrus cearensis
2 (Ns= 233 e 233). Correlações
entre sítios de quebra e espécies produtoras de sementes e entre sítios de quebra para cada espécie
de semente ; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot dichotoma
2 e Syagrus
cearensis2 = Caatinga arbustivo-arbórea.
45
DISCUSSÃO
Estudos com diversas espécies de macacos prego habitantes de ambientes secos
afirmam que a quebra de sementes representa uma estratégia de forrageio, tanto em Biomas
de Caatinga (Cebus libidinosus: Moura & Lee 2004; Ferreira et al., 2009, 2010; C.
xantosternos: Canale et al., 2009; C. flavius: Emidio & Ferreira 2009), de Cerrado (C.
libidinosus: Waga et al., 2006; C. xantosternos: Canale et al., 2009) e no ecótono Caatinga-
Cerrado (C. libidinosus: Fragaszy et al., 2004a; Visalberghi et al., 2007; C. xantosternos:
Canale et al., 2009). Desta forma, nossos resultados corroboram os achados anteriores.
As sementes encontradas quebradas em Jucurutu e Luís Gomes são menores e menos
resistentes aos impactos do que as sementes de palmeiras (Acrocomia spp., Astrocarpum spp.,
Attalea spp., Orbignya spp e Cnidoscolus spp.) disponíveis nas áreas de estudos de Fragaszy
et al., (2004a); Waga et al., (2006); Canele et al., (2009) e Visalberghi et al., (2007, 2009a,b).
Ademais, destaca-se o uso de pedras para quebra de sementes de Manihot dichotoma, que,
teoricamente, poderiam ser quebradas com os dentes. Um padrão semelhante foi verificado
por Boesch & Boesch (1983) e muitas das suas sugestões adéquam-se aos macacos prego.
Tais autores sugerem que a quebra de sementes pequenas (Coula edulis, 3-4 cm de diâmetro)
com pedras evitaria desgaste da arcada dentária dos chimpanzés, visto que não há adaptações
filogenéticas para a predação de sementes. Em macacos prego, a utilização de instrumentos
para evitar o desgaste dos dentes é uma possível explicação, uma vez que estes animais
consomem sementes frequentemente ao longo do ano, mesmo não possuindo arcada dentária
especializada para abrir tais sementes (como a observada nos cuxiús - Chiropotes sp - Feagle
1998). Apesar de Boesch & Boesch (1983) sugerirem que o consumo de Coula edulis é um
possível traço cultural para a quebra de sementes pequenas, o mesmo não pode ser dito para a
quebra de sementes menos resistentes em macacos prego. Foi observado que diversas
populações distantes e sem contato quebram esta espécie de semente (Mata do Desterro,
46
Paraíba: Langguth & Alonso, 1997; Serra do Estreito, Rio Grande do Norte: Emidio &
Ferreira, 2009; Serra de Martins e Serra de Luís Gomes, RN: Ferreira et al., 2010; Fazenda
Boa Vista, Piauí: Fragaszy et al., 2004a; Visalberghi et al., 2007; Silva, 2008; Serra da
Capivara, PI: Mannu & Ottoni, 2008), o que é indicativo de convergência comportamental
devido a semelhança ecológica.
De forma geral, nossos dados oferecem suporte à hipótese de que, apesar da
abundância de material disponível, o uso de pedras por macacos prego não ocorre de forma
aleatória, mas envolve escolhas, tanto do martelo quanto da bigorna. Estas escolhas diferem
de acordo com as condições ecológicas encontradas nas áreas de estudo e são ajustadas de
acordo com as espécies de sementes a serem quebradas.
Escolha do martelo – eficiência na quebra de sementes
Nossos dados indicam escolha das pedras para o uso como martelo na quebra de
sementes. Primeiramente, foi visto que a massa das pedras encontradas sobre as bigornas
diferiram significativamente das massas daquelas encontradas ao redor da bigorna (predição
1). Visalberghi et al., (2007) e Canale et al., (2009) também concluíram quanto a existência de
um padrão na distribuição espacial de martelos eficientes para quebrar sementes de palmeiras.
Estes martelos eram comumente encontrados sobre as bigornas e não localizados ao redor
destas, sugerindo que diversas espécies de macacos prego (C. libidinosus e C. xantosternos)
transportam martelos adequados para os sítios de quebra. Entretanto, a disponibilidade de
potenciais martelos encontrados em nossas áreas de estudo difere do observado por Fragaszy
et al., (2004a); Canele et al., (2009) e Visalberghi et al., (2007, 2009a, b), porque naqueles
locais havia poucos martelos eficientes para quebrar itens encapsulados bastante resistentes, o
principal tipo de semente consumida por estes animais. Nas nossas áreas de estudo, há grande
47
disponibilidade de potenciais martelos próximos às bigornas, portanto, sugerimos que
macacos prego apenas escolhem as pedras mais adequadas sem a necessidade de transportá-
las.
A seleção de martelos eficientes e disponíveis foi relatada por Schrauf et al., (2008)
em condições de laboratório e por Vilsaberghi et al., (2009a) em um experimento com
macacos prego selvagens. Estes autores descreveram diversas tarefas para quebrar sementes
de palmeiras com martelos artificiais em condições nas quais martelos eficientes eram aqueles
que apresentavam maior resistência ou peso. Os resultados mostraram que os C. libidinosus
escolheram, transportaram e quebraram sementes de palmeiras com os martelos mais efetivos.
Ferreira et al., (2010) comparando três áreas de ocorrência de macacos prego com alta
disponibilidade de material de quebra, verificaram que estes quebraram sementes de Atallea
oleifera com martelos significativamente duas vezes mais pesados do que aqueles utilizados
na quebra de sementes de Syagrus cearensis (as sementes mais resistentes do presente
estudo), e 18 vezes mais pesados do que os martelos utilizados para quebrar sementes de
Manihot dichotoma (as sementes menos resistentes do nosso trabalho).
Nossos dados revelam informações que vão além de escolhas de pedras raras para
quebrar sementes resistentes. As pedras utilizadas pelas duas populações de macacos prego
monitoradas (Cebus flavius e C. libidinosus) indicam que estes animais estão selecionando
aquelas mais eficientes de acordo com a espécie de semente a ser quebrada, apesar da alta
disponibilidade de pedras alternativas potencialmente adequadas para a quebra das sementes.
Os dados também indicam que o grupo de C. flavius, animais habitantes da Caatinga
arbustiva aberta, selecionam as pedras de acordo com o estado de maturação da mesma
espécie de semente (Manihot dichotoma), de modo que quanto mais maduras as sementes
estavam, martelos mais leves eram escolhidos. Por outro lado, uma seleção desta natureza não
48
foi observada pelo grupo de C. libidinosus habitante da Caatinga arbóreo-arbustiva. Estes
consumiram cocos catolé (Syagrus cearensis) em diferentes estágios de maturação, porém,
utilizaram martelos com massas semelhantes para quebrar sementes em diversos estados de
maturação. Da mesma forma, sementes de M. dichotoma são quebradas em ambas as áreas,
entretanto, foi identificado que o grupo de C. flavius selecionou martelos duas vezes mais
leves do que o grupo de C. libidinosus.
Sugerimos que esta diferença encontrada entre as escolhas de martelos não
representam diferenças entre espécies, mas sim, da riqueza florística das áreas em que os
animais vivem. Na Caatinga arbustiva aberta, 100% dos sítios de quebra encontrados de
sementes de maniçobas (M. dichotoma), enquanto que na Catinga arbustivo-arbórea houve
uma maior variação no consumo de espécies de sementes quebradas. Deste modo, na Caatinga
arbustiva aberta parece ocorrer uma maior especialização (cultural ou através de tentativa e
erro, tipos de aprendizados preditos por van Schaink et al., 1999) em quebrar sementes de
maniçoba com pedras menores. Por outro lado, os macacos prego da Caatinga arbóreo-
arbustiva parecem adotar estratégias mais generalistas nas atividades de quebrar sementes.
Escolha das bigornas – estratégias para reduzir riscos de predação e custos de
competição direta.
Os nossos resultados mostram que os locais de sítios de quebra não se distribuem
aleatoriamente nem seguem o espaçamento natural das plantas produtoras de sementes
(predição 4). Foi verificado que os sítios de quebra de sementes menores (Manihot
dichotoma) localizaram-se mais próximos às plantas produtoras do que os sítios de quebra de
sementes maiores (Syagrus cearensis). Entretanto, de forma geral as distâncias em mediana
foram baixas (menos de 8 m), comparado com chipanzés que transportavam sementes
49
frequentemente a mais de 30m (Boesch & Boesch, 1983). Nossos achados dão suporte a
abordagem construída por Vilsaberghi et al., (2009b) através de comparativos entre as
relações dos deslocamentos no chão e riscos de predação em macacos prego e chimpanzés.
Estes autores observaram que os macacos prego transportam martelos para os sítios de quebra
a distâncias significativamente menores do que os chimpanzés. Tais autores sugerem que os
custos no transporte de martelos são maiores em macacos prego do que nos chimpanzés,
devido a maior vulnerabilidade de predação. Portanto, estes animais possuem maior aversão a
grandes deslocamentos terrestres em condições que comprometem o equilíbrio e a velocidade.
Nossos achados também revelaram que os sítios de quebra distavam mais entre si na
área com maior número de árvores para rota de fuga. Visalberghi et al., (2007) observaram
que os macacos prego habitantes do Bioma Caatinga-Cerrado escolhem bigornas não pela
proximidade das plantas produtoras de sementes, mas pela disponibilidade de rotas de fuga,
como árvores que suportem o deslocamento destes macacos.Tal como discutido por
Visalberghi et al., (2007), a proteção contra predadores parece ser um importante fator na
escolha dos sítios de quebra nas áreas do presente estudo. No nosso estudo, a população de C.
libidinosus sofreram menor risco de predação do que a população de C. flavius devido à
característica florística do habitat ocupado. Na Caatinga arbustivo-arbórea, as árvores são
mais altas (média = 6m, máximo = 30m), possibilitando maiores chances de fuga por
indivíduo, principalmente sobre as árvores. Por outro lado, a população de C. flavius habita
uma região com árvores menores (média = 3 m, máximo = 5 m) e com grande quantidade de
vegetação herbácea e trepadeira. Estas características possibilitam menor disponibilidade de
fuga e maiores deslocamentos no chão. Há ainda, o maior efeito de camuflagem para
potenciais predadores, como jibóas (Boa constrictor) e gatos mouriscos (Puma yagouaroundi)
avistados nas parcelas monitoradas, além da maior suscetibilidade de sofrer ataques aéreos
por aves de rapina como carcarás (Caracara plancus) e águias chilenas (Buteo melanoleucus)
50
observadas em áreas circunvizinhas (lista completa de potenciais predadores em ambas as
áreas de estudo em Ferreira et al., 2009).
Destaca-se que, das duas espécies estudadas, apenas em C. flavius foram registradas
ocorrências de uso de instrumentos na tentativa de afugentar potencias predadores, o que pode
representar estratégias adicionais para reduzir riscos de predação. Nossos resultados
corroboram com os achados por Mannu & Ottoni (2008) e Chevalier-Skolnikoff (1990) que
observaram a emissão de comportamentos teatrais seguidos de lançamento de folhas, pedaços
de troncos ou rochas a potenciais predadores em macacos prego (C. libidinosus e C.
capucinus). No presente estudo, quando os C. flavius constatavam a presença do pesquisador,
estes animais deslocavam-se para rochões mais altos, formavam grupos coesos, emitiam
vocalizações e lançavam pedras em direção ao solo (Emidio & Ferreira, 2009). Nossos
achados indicam que a falta de oportunidades para fugas individuais tornam os grupos mais
coesos durante a permanência no chão para quebra de sementes.
As análises da distância entre os sítios de quebra possibilitam ainda inferir estratégias
comportamentais adotadas para reduzir a competição por alimento. Foi possível identificar
numa mesma área (Caatinga arbóreo-arbustiva) que os sítios de quebra de sementes menores e
menos calóricas (i.e. M. dichotoma: volume da semente = 0,24cm3
– Ferreira et al., 2010;
valor calórico de Manihot spp. = 1,13 cal/g – dados ajustados de Martins et al., 2007)
localizaram-se a menores distâncias entre si do que os sítios de quebra de sementes maiores e
mais calorias (i.e. S. cearensis – volume da semente = 16cm3– Ferreira et al., 2010; valor
calórico de S. coronata = 5,27 cal/g – dados ajustados de Crepaldi et al., 2001).
Sugerimos que o efeito da competição é responsável por esta diferença. Em outras
palavras, há maior vantagem em transportar sementes maiores e mais calóricas a distâncias
maiores (resultando em maiores distâncias entre sítios) provavelmente devido ao menor risco
51
de usurpação de amêndoas prontas para o consumo por co-específicos que sejam capazes de
quebrar sementes com eficiência. Ottoni & Mannu (2001) foram os primeiros a relatarem
relações de roubo nas atividades de quebra de sementes e revelam que apenas os infantes e
juvenis são tolerados, permanecendo mais próximos aos animais mais proficientes em quebrar
sementes. Ottoni et al., (2005) discutem que há uma relação de benefício e custo na tolerância
na usurpação de alimento. Assim, ao ficarem observando a quebra de sementes, os animais
tolerados roubam as amêndoas e também aprendem as técnicas para abrir itens encapsulados.
Resultados semelhantes foram observados por Silva (2008) que estudou uma população de C.
libidinosus habitante do ecótono Caatinga-Cerrado, sugerindo que é característico do gênero.
Em nossa área frequentemente foram observados sítios de quebra de cocos catolé
contendo cachos destes cocos, revelando que os animais tentam transportar o máximo de
pacotes de energia por deslocamento para serem ingeridos. A competição por alimento em
nossa área pode ser maior do que observado por outros estudos tendo em vista o grande
número de animais avistados nos grupos (observação ad libitum: tamanho dos grupos e de C.
flavius = 40 e C. libidinosus = 50; número de avistamentos C. flavius = 7 e C. libidinosus = 8)
e a menor disponibilidade de alimentos característica de ambiente de Caatinga. Esta separação
entre sítios de quebra assemelha-se às distâncias inter-individuais descritas por diversos
estudiosos da organização social de macacos prego (ex.: Robison, 1981; Janson, 1985, 1990;
Phillips, 1995a,b; Hall & Fedigan, 1997). Segundo estes autores, em macacos prego, grande
parte das agressões ocorre em atividades de forrageio. Logo, os animais tendem a manter-se
afastados para reduzir estas taxas de agressão e, consequentemente, aumentar o sucesso de
forrageio. Estes autores relatam que animais subordinados distribuíam-se em árvores que
pudessem ser minimamente defensáveis e evitavam estar em árvores com maior
disponibilidade de frutos na presença do macho dominante, enquanto que animais dominantes
tinham livre acesso a estas fontes mais ricas de recursos.
52
É típico de animais gregários apresentarem organizações espaciais que balanceiem as
relações tênues entre o sucesso de forrageio e custos de predação (Hamilton, 1971). Macacos
prego (Cebus spp.) são conhecidos por adotarem com destreza estratégias espaciais para
reduzir a competição por alimento e riscos de predação. Em diversas espécies de macacos
prego, Robinson (1981 – C. nigritus), entre outros autores (Janson, 1988 – C. apella; Phillips,
1995b, Hall & Fedigan, 1997 – C. capucinus), também confirmam que a depender das
pressões de predação, os grupos podem tornar-se mais frouxos ou densos. Em nossas áreas de
estudo não há escassez de bigornas adequadas para quebra de sementes. Assim, sugerimos
que as escolhas dos locais das bigornas, refletem um compromisso entre custo de evitar
potenciais usurpadores e a necessidade de proximidade interindividual para proteção contra
predadores em áreas com baixa disponibilidade de rotas de fuga.
CONCLUSÕES
Em conclusão, o peso das pedras utilizadas como martelos para quebrar sementes e a
localização dos sítios de quebra não ocorreu de forma randômica, mas seguiu padrões que dão
suporte as hipóteses de escolhas otimizadas durante o comportamento de quebra de sementes
por macacos prego nas regiões estudadas. Os nossos dados acrescentam parâmetros à
discussão sobre as características funcionais que regem as escolhas de martelos, indicando
que escolhas otimizadas não necessariamente se restringem a condições raras, mas também
ocorrem em situações com ampla disponibilidade de material. Ademais, os dados indicam a
ocorrência de especializações no uso de instrumentos em micro-ambientes de um mesmo
Bioma, favorecendo adaptações comportamentais locais.
53
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